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Uso de lquenes para el monitoreo de la calidad del Aire

Una Revisin Presentada Para La Ctedra de

Microbiologa Ambiental
Universidad Politcnica Salesiana

David Esteban Carpio Torres

Mayo 2017.
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Resumen

La calidad del aire se puede ver alterada por la contaminacin de tipo natural y
antropognico. Los lquenes han demostrado ser organismos eficientes al momento de realizar
monitoreo e indicadores biolgicos, en especial los de tipo epfito por sus condiciones de desarrollo
y su interrelacin con el aire que lo circunda.
El presente estudio recopila informacin acerca de los lquenes como herramienta para los
exmenes cuantitativos y cualitativos de la atmsfera en regiones geogrficas delimitadas, los
mecanismos de evaluacin y las principales respuestas de estos organismos ante la contaminacin,
analizndolo en funcin del contaminante.

Abstract

Air quality can be altered by natural and anthropogenic pollution. Lichens have been shown
to be efficient organisms at the time of monitoring and biological indicators, especially epiphytes
due to their developmental conditions and their interrelation with the surrounding air.
The present study compiles information about lichens as a tool for quantitative and
qualitative assessments of the atmosphere in geographically defined regions, the assessment
mechanisms and the main responses of these organisms to pollution, analyzing it according to the
pollutant.
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Tabla de Contenidos

Captulo I Introduccin y Generalidades ........................................................................................ 4

Aproximacin a la calidad ambiental. ........................................................................................ 4
Monitoreo Biolgico. .................................................................................................................. 5
Ventajas y desventajas del monitoreo Biolgico. ....................................................................... 6
Lquenes como indicadores biolgicos de la contaminacin de aire. ......................................... 7
Capitulo II Control de la contaminacin ambiental mediante lquenes ........................................ 8
ndice de pureza atmosfrica (IAP)- Mtodo A. ......................................................................... 8
Uso de lquenes nativos y el mtodo de trasplante Mtodo B ............................................... 10
Monitoreo de metales pesados. ................................................................................................. 10
Compuestos de Azufre. ............................................................................................................. 12
Compuestos Nitrogenados ........................................................................................................ 13
Fluoruros, cloruros como contaminantes atmosfricos. ........................................................... 13
Nucledos Radioactivos. ........................................................................................................... 14
Captulo III Conclusiones y recomendaciones. ........................................................................... 16
Bibliografa ................................................................................................................................... 17

Lista de tablas

Tabla 1 Niveles de Calidad del ndice de pureza atmosfrica (Kricke & Loppi, 2002) ................. 9
Tabla 2: Acumulacin de metales pesados (mg/kg-1 peso seco) en algunas especies seleccionadas
en algunas reas geogrficas. ................................................................................................ 12
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Captulo I

Introduccin y Generalidades

Aproximacin a la calidad ambiental.

La calidad ambiental es una definicin que guarda relacin directa con los ecosistemas y

sus propiedades o su estado de conservacin; esta calidad puede ser apreciada desde diferentes

perspectivas como ecolgica, econmica, productiva entre otras (Ortega, Martnez, & Padilla,

2000): sin embargo por el enfoque del presente trabajo se puede trabajar con la definicin de

calidad ambiental ecolgica, la misma, que puede ser definida en funcin de la capacidad del

ecosistema de mantener el estado de sus procesos y funciones, es decir guardando su integridad

(Montes, 1997); en esta definicin se abarcar el conjunto de elementos fsicos, qumicos y

biolgicos que caracterizan la dinmica de un ecosistema (Martn, 2007).

Durante las ltimas dcadas la preocupacin social sobre la calidad ambiental y su

deterioro ha tomado fuerzas a niveles locales, regionales y globales ya que se evidencia en mayor

medida el deterioro de ecosistemas como resultado de la contaminacin humana y natural

(Gadzala-Kopciuch, Berecka, Bartoszewicz, & Buszewski, 2004).

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Este deterioro se debe a la emisin de sustancias ajenas a la composicin natural del

ecosistema, y en la mayora de los casos las emisiones resultan nocivas para el ambiente y los

organismos que se desenvuelven en l, aunque las consecuencias a menudo se presentan luego de

varios aos, dificultando la remediacin o la prevencin de sta contaminacin (ALLOWAY &

AYRES, 1998). El desarrollo tecnolgico es responsable del mayor cambio de los ambientes

naturales, deteriorando la calidad de los ecosistemas y sus componentes, ante estos cambios los

organismos vivos han intentado adaptarse, sin embargo cuando el umbral de adaptabilidad es

sobrepasado, el organismo muere (Brandys, Gawlik, Rutkowska, & Starek., 1999).

Como se explic con brevedad la contaminacin ambiental o la prdida de la calidad

ambiental representa un riesgo para la existencia de los ecosistemas y los individuos que habitan

en l, por lo que surge la necesidad de monitorear el ambiente adems de controlarlo y predecir

eventos que afecten la calidad del mismo, salvaguardando la calidad de vida de los organismos

vivos (Gadzala-Kopciuch, Berecka, Bartoszewicz, & Buszewski, 2004).

Desde la dcada de los 60 se ha introducido el uso de organismos vivos que pueden

utilizarse como indicadores de la presencia de contaminantes en el ambiente, midiendo la

biodisponibilidad a lo largo de un periodo dado, permitiendo la comparacin de los niveles de

contaminacin en diferentes regiones geogrficas (Conti & Cecchetti, 2001).

Monitoreo Biolgico.

El monitoreo biolgico, o biomonitoreo, es el uso de organismos vivos capaces de detectar

cambios en el ambiente y sus propiedades qumicas del entorno abitico, los mismos se los

conocen como indicadores biolgicos1; y se han presentado como una alternativa para la medicin

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Organismos o poblaciones de los cuales su ocurrencia, vitalidad, y respuestas cambian bajo el impacto de las
condiciones ambientales.
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de propiedades fisicoqumicas del entorno (Kucera, 2000). Esto organismos pueden ser

clasificados en funcin a su respuesta ante agentes extraos: pueden ser sensibles (monitoreo

indirecto) o acumulativos (monitoreo directo) (Cen, 2015).

Los indicadores sensibles muestran una respuesta ptica, morfolgica o metablica al

contacto con los contaminantes; mientras que los acumulativos poseen la capacidad de almacenar

los contaminantes en sus tejidos, y permiten monitorear las concentraciones del contaminante en

el ambiente donde han sido expuestos (Conti & Cecchetti, 2001)() (Tonnejik & Posthumus.,

1987).

Ventajas y desventajas del monitoreo Biolgico.

Las ventajas del monitoreo biolgico se pueden resumir en la concentracin de

contaminantes ms altas en el indicador ideal que en el ambiente y la reduccin de costos al

momento de realizar el muestreo, ya que la mayora de organismos son el reflejo de las condiciones

externas en un tiempo determinado (Kovacs, 1992). Adems cabe recalcar que siempre se

recomienda que los monitores biolgicos sean propios de la zona, de tal manera que sean fuente

de monitoreo continuo (Kucera, 2000).

Por el otro lado las desventajas, o necesidades, al momento de utilizar el monitoreo

biolgico es determinar los niveles de referencia del ambiente y en los organismos, ya que con

estos niveles se puede determinar el estado del ambiente, se puede anticipar las consecuencias de

actividades antropognicas y adems se podr monitorear a travs del tiempo la interaccin

ambiente-contaminante (Conti & Cecchetti, 2001). El nivel de referencia o nivel de fondo puede

ser interpretado como (Carballera, Carral, Puente, & Villares, 2000) (Cardelli, Achilli,

Campanella, & C, 1993):

a. El nivel antes de ciertas actividades antropognicas.

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b. Nivel natural en regiones donde puede existir actividades humanas, pero la

conservacin del medio es alta.

c. Nivel estndar, en funcin de la localizacin geogrfica.

d. Nivel cero en ambientes donde una actividad particular introducir el elemento

relativamente nuevo.

Lquenes como indicadores biolgicos de la contaminacin de aire.

Los lquenes son organismos que se componen de dos partes, una fngica (micobionte), y

otra parte de un alga fotosinttica, o cianobacteria (Fotobionte), en donde el hongo puede ser

ascomicetes, y en menores ocasiones basidiomicetos (Nimis, Scheidegger, & Wolseley, 2002). En

esta simbiosis el alga es la parte que suministra los nutrientes, mientras que el hongo se encarga

de captar el agua y minerales (Abas, Nizam, & Aqif, 2016). La caracterstica que permite a los

lquenes ser indicadores de la calidad del aire es la ausencia de estomas, generndose una absorcin

de los contaminantes por toda la superficie del organismo (Hale, 1983).

El monitoreo de la atmsfera mediante lquenes datan desde los aos 60, en donde se

publicaron estudios de estos lquenes como bioindicadores, llegando a definirlos como sistemas

de control permanente para evaluar atmsferas contaminadas (Nirmis & Purvis, 2002). Con el

pasar del tiempo se han estudiado la manera objetiva de evaluar el dao presente en los lquenes

por interacciones con atmsferas contaminadas, como por ejemplo: Fotosntesis, contenido de

clorofila, degradacin, reduccin de ATP, respiracin variable, cambios en metabolitos y

produccin de etileno (Conti & Cecchetti, 2001).

Por lo tanto con ayuda de los trabajos realizados con lquenes se puede establecer que estos

organismos pueden emplearse como indicadores o monitores biolgicos, para ello debern de

emplearse en dos maneras diferentes (Seaward, 1996):

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a. Uso de cartografa, especificando la diversidad de especies por ubicacin geogrfica

b. Muestreo individual de lquenes, propios de la zona o mediante el transporte de

organismos no contaminados a la zona que se desea estudiar; con este mtodo se puede

evaluar o calificar los cambios de la morfologa y metabolismos de los lquenes.

Capitulo II

Control de la contaminacin ambiental mediante lquenes

Como ya se habl con anterioridad diversos estudios han demostrado que los lquenes son

indicadores o monitores de la calidad del aire, ya que presentan respuestas negativas a bajos niveles

de contaminacin que contienen azufre, nitrgeno y flor. Hasta la actualidad se han presentado

cerca de 1.500 artculos relacionados a los lquenes como herramienta de monitoreo de la

contaminacin atmosfrica (Blett, Geiser, & Porter, 2003).

De entre estos organismos, los lquenes epfitos tienen mayor adecuacin par el estudio de

la contaminacin atmosfrica ya que estn sobre el nivel del suelo, carecen de races y la

exposicin a los contaminantes atmosfricos es mayor (Aprtroot, 2012); a continuacin se detalla

los mtodos de evaluar la calidad del aire en funcin de los lquenes como indicadores biolgico.

ndice de pureza atmosfrica (IAP)- Mtodo A.

Este mtodo se emplea para determinar los cambios en la composicin del ambiente y los

correlaciona con los cambios que presentan los lquenes o sus comunidades. Al final del mtodo

se obtendr un ndice IAP que determina el nivel de contaminacin del ambiente (Das, Joshi, Rout,

& Upreti, 2013). Este mtodo se basa en la frecuencia de los lquenes presentes en las cortezas de

los rboles, la misma se puede calcular a travs del conteo de una especie de liquen dentro de una
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grilla de 30x50cm de extensin, dividida en 10 sub-reas, cada una de 15x10cm (Kricke & Loppi,

2002); los resultados de este mtodo tienen una certeza superior al 97% por lo que las predicciones

de los niveles de contaminacin con este mtodo resultan confiables (Lo Porto, Macchiato, &

Ragosta, 1992).

El proceso en general es establecer un punto de muestro en un rbol con 70cm mnimos de

dimetro, a una altura recomendada entre 1 a 3 metros. Posteriormente se instala la grilla y se

cuenta la frecuencia de cada especie en cada rectngulo de la matriz o grilla que aparece, siendo

mnimo 0, y mximo 10. Se suman todas las frecuencias (Ver ecuacin 1) para calcular la

frecuencia total (ft). Posteriormente se aplica la relacin entre la frecuencia total y el nmero de

rboles muestreados mediante la siguiente frmula (Fernandez & Terrn, 2003):

. . = (1)

La frmula (1) representa el ndice de pureza atmosfrica, para tener una lectura de la

calidad de pureza del ambiente se debe analizar los resultados en funcin de la tabla de los niveles

de calidad del ndice de pureza atmosfrica (Ver tabla 1).

Tabla 1 Niveles de Calidad del ndice de pureza atmosfrica (Kricke & Loppi, 2002)

Nivel A 0 IAP 12.5 Nivel de contaminacin muy alto

Nivel B 1.25 IAP 2.5 Nivel de contaminacin alto

Nivel C IAP 12.5 Nivel de contaminacin moderado

Nivel D 0 IAP 12.5 Nivel de contaminacin bajo

Nivel E 0 IAP 12.5 Nivel de contaminacin muy bajo

Las desventajas que presenta se generan al trabajar con las especies arbreas ya que se

busca las mismas especies en los sitios de estudio de modo que la monitorizacin sea homognea;
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sin embargo las ventajas son muchas mayores ya que se el ndice puede ser relacionado a

contaminantes como el dixido de azufre (SO2) adems de enfermedades como el cncer de

pulmn (Conti & Cecchetti, 2001).

Uso de lquenes nativos y el mtodo de trasplante Mtodo B

El mtodo consiste en trasplantar el talo de liquen desde lugares con contaminacin baja

o nula, hacia la zona donde se determin el estudio de la calidad atmosfrica; esta metodologa

presenta ventajas ya que permite el estudio en zonas donde no existan lquenes (zonas desiertas),

o pueden transportarse hasta lugares donde los sustratos no sean los ideales (Larsen, Wolseley,

Sochting, & Chimonides, 2009).

Luego de trasplantar el talo, se realiza el monitoreo a lo largo de un tiempo dado, si el

ambiente presenta contaminacin dar paso a una necrosis del organismo, el principal problema

en este mtodo es la complicada interpretacin de los porcentajes de liquen que presentan necrosis,

adems se suma un margen de error por la interpretacin subjetiva de las zonas necrosas (Conti &

Cecchetti, 2001) (Sett & Kundu, 2016).

Monitoreo de metales pesados.

Varios fenmenos como la lluvia, el agua superficial, la evapotranspiracin, la difusin

ascendente desde el sustrato pueden ser mecanismos de transporte de minerales que entran en

contacto con los lquenes (Richardson, 1988). La acumulacin de iones metlicos se dar en

funcin de las caractersticas de captacin o adsorcin del liquen y en la biodisponibilidad de los

iones metlicos en el ambiente (Aniefiok, Imaobong, & Ibok, 2014).

Los metales pesados se transfieren al liquen por medio de absorcin intracelular,

bioacumulacin o deposicin de partculas que contengan metales pesados; en el estudio de estos

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contaminantes los lquenes epfitos son quienes han sido empleados con una alta amplitud (Ellis,

Eaton, Theodoropoulos, & Elliott, 2015).

Diferentes investigaciones aseveran que los lquenes son buenos bioacumuladores de

metales pesados, solamente cuando las emisiones han sido muy altas y cercanas a su hbitat el

nmero o frecuencia de lquenes se ha reducido (Nieboer, Ahmed, Puckett, & Richardson, 1972).

La sensibilidad de los lquenes a las concentraciones de metales pesados depende de las

especies o poblaciones existentes, sin embargo se conoce que la toxicidad de los metales pesados

en el liquen proviene de tres mecanismos (Nash, 2008):

a. El bloqueo del liquen al ion metlico.

b. La modificacin o el uso de iones o molculas esenciales para el metabolismo.

c. La toxicidad del metal pesado.

Las evidencias de toxicidad en los lquenes son diferentes de acuerdo al metal que est

siendo depositado, por ejemplo existen consecuencias como falta de agua en el talo y reduccin

de la clorofila, alteraciones en la respiracin, prdida de integridad en la membrana celular, dao

en micro-estructuras, entre otras (Wolterbeek, Garty, Reis, & Freitas, 2003).

Entre los principales metales pesados que se pueden monitorear y cuantificar mediante

estos lquenes epfitos son Pb, Cu y Zn, cada uno de ellos presenta diferente alteracin en la

morfologa o funcionamiento de los lquenes; y desde el ao 2000 se encuentran estudiando la

correlacin entre concentraciones de Cadmio y la reduccin proteica en los lquenes (Hyvarinen

& Crittenden, 1996). Adems, en suma de estos metales pesados se han desarrollado efectos

sinrgicos de la desaparicin de especies sensibles a la precipitacin cida, lo que demostrara ser

un indicador para este fenmeno (Environment_Canada., 2014). Para conocer la tolerancia y la

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bioacumulacin de los metales se tienen tablas que especifican tal informacin en funcin de la

especie y posicin geogrfica (Vorobeichik & Mikhailova, 2002) (Ver tabla 2).

Tabla 2: Acumulacin de metales pesados (mg/kg-1 peso seco) en algunas especies seleccionadas en algunas reas

geogrficas.

Especie Sitio Cd Cr Cu Fe Mn Ni Pb V Zn

Anaptychia ciliaris Sur de Grecia 3.09 - 4.06 2153 43.87 - 8.60 - 31.22

Lobaria Pulmonaria Sur de Grecia 3.42 - 6.85 1103 65.32 - 9.76 - 28.16

Ramalina Duriaer Israel - - - - - 14.3 - 23.1 -

Evernia prumasti Roma - 14.05 13.37 - - - 40 5.2 57.45

Hyoigymnia physodes Eslovenia 1.05 5.78 - 1253 - - - - 90.2

Parmelia coerata Centro de Italia 0.329 4.51 10.8 1019 85.8 4.41 6.3 - 43

Fuente: Adaptado de Conti, M.E. & Ceccheti, G. (2001). Envoronmental Pollution, 114: 471-492

Compuestos de Azufre.

En relacin a los compuestos de azufre, los estudios se orientan a los efectos ocasionados

por los xidos, en especial el dixido de azufre (US_ForestService, 2004), en donde se ensea una

correlacin entre el contenido presente en los lquenes con los niveles atmosfricos de este

compuesto (Rope & Pearson, 1990); en donde la monitorizacin de azufre puede darse por la

proporcin peso seco versus peso fresco, donde valores menores a 1 (uno) se interpretan como

atmsferas contaminadas (US_ForestService, A Review of Lichen and Bryophyte Elemental

Content Literature with Reference to Pacific Northwest Species, 1999).

Segn estudios desde la dcada de los 80, las especies que estn en interaccin con xidos

de azufre suelen ser daadas o incluso muertas por niveles anuales entre 8 a 30 3 y en casos muy
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reducidos pueden superar el umbral anual de 125 3 (Holopainen & Karenlampi, 1984). De forma

general los lquenes tienen consecuencias en su metabolismo, ya que al estar en contacto con SO2

procesos como la biosntesis de protenas se ve alterado, se puede perder la humedad por la

contaminacin de la zona, as como los sustratos (Bychek-Guschina, Kotlova, & Heipiper, 1999).

Compuestos Nitrogenados

Las consecuencias de niveles altos de nitrgeno en la atmsfera no suelen presentarse de

forma directa en los lquenes (LSUSchool_London, 2013) (McMurray, Roberts, Fenn, Geiser, &

Jovan, 2013); la reaccin de los mismos se contempla cuando existen cambios de pH en el sustrato

o los niveles de amoniaco atmosfrico se vean elevados (Gaio-Oliveira, Branquinho, Mguas, &

Martins-Loucao, 2001).

Los estudios de NOx se relacionan con el trfico vehicular por la quema de combustibles

fsiles, en donde hay precedentes de correlaciones entre la presencia de este componente y la

ausencia de lquenes, es decir que los niveles de NOx en la atmsfera es una barrera que impide la

colonizacin de lquenes en zonas urbanas (Wolseley, 2002).

Fluoruros, cloruros como contaminantes atmosfricos.

Sobre los fluoruros la literatura indica que existe bioacumulacin en el talo de liquen, sin

embargo las concentraciones variarn segn la especie del liquen, y de la biodisponibilidad de este

elemento en la atmsfera (Bolliger, Bergamini, Stofer, Kienast, & Scheidegger, 2007).

Los efectos de los compuestos que contienen flor sobre los lquenes son daos ultra

estructurales en las clulas responsables de la fotosntesis; adems la se ha visto desaparecer

poblaciones de lquenes que estn cercanos a plantas industriales de procesamiento de aluminio

(Sett & Kundu, 2016).

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En cuanto a los compuestos clorados no estudios que correlaciones efectos negativos con

concentraciones elevadas en el ambiente, sin embargo se ha demostrado que los lquenes bio-

acumulan compuestos clorados en funcin al espacio y tiempos de exposicin (Gombert, Asta, &

Seaward, 2004).

Nucledos Radioactivos.

La naturaleza bio-acumulativa de los lquenes permite monitorear ambientes contaminados

con radionucleidos, como es el caso de las evaluaciones ambientales realizadas en zonas aledaas

al incidente de Chernbil (Conti & Cecchetti, 2001).

En lquenes se encontraron compuestos como Cesio 134 y 137, comprobndose que la

atmosfera contaminada se correlaciona con la bioacumulacin en este tipo de organismos; adems

se puede corroborar en el aumento significativo de las concentraciones de radio-cesio en renos que

se alimentan de estos lquenes con bioacumulacin radiactiva (Bretten, Gaare, Skogland, &

Steinnes, 1992).

Entre las principales especies que se han documentado estudios relacionados con los

radionucleidos son Parmelia Sulcata para el estudio de elementos cono Yodo 129 y Cloro 36,

Xanthoria Parietina, para investigaciones de Plutonio 239 y 240, y Umbilicara Sp. para estudios

relacionado a las concentraciones de Radio 226 y Radn 228 (Triulzi, Marzano, & Vaghi, 1996).
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Captulo III

Conclusiones y recomendaciones.

Como se mencion con anterioridad los lquenes permiten monitorear distintos parmetros

de la calidad del aire, lo que es muy eficiente en la evaluacin de la calidad ambiental ya que se

pueden interpretar los datos de forma directa y obtener datos confiables de la realidad atmosfrica

en una regin geogrfica y tiempo establecido.

Sin embargo no se asegura que los datos sean siempre confiables ya que estn bajo

condiciones que en los resultados presentarn problemas, las condiciones pueden ser diversas

como los cambios de concentracin del contaminante en el espacio y tiempo; las concentraciones

por debajo del umbral de deteccin de los lquenes, la intermitencia de descarga de contaminantes

hacia la atmsfera, y las respuestas espordicas en relacin a la dosis efecto en los lquenes

(Kovacs, 1992).

Adems, se puede concluir que el biomonitoreo con lquenes es una forma cualitativa de

estudio de la contaminacin atmosfrica y que con las correctas correlaciones con los datos

ambientales y con el establecimiento de periodos de tiempo prolongados pueden convertirse en

resultados cualitativos de informacin sobre la polucin del aire (Conti & Cecchetti, 2001).

Como recomendacin se aade que el estudio del ambiente con bio-monitores es una

herramienta que necesita ser desarrollada de forma prctica, como terica ya que es una temtica

que permite la inclusin de herramientas como modelamiento matemtico, o softwares

cartogrficos que pueden predecir eventos de contaminacin ambiental, evaluar la calidad

ambiental antes de una actividad antropognica o monitorear la atmsfera de una zona continua y

peridicamente (Nimis, Scheidegger, & Wolseley, 2002).

 17
Bibliografa

Abas, A., Nizam, M., & Aqif, A. (2016). Elevated CO2 effects on lichen frequencies and
diversity distributions in free-air CO2 enrichment (FACE) Station. Journal of
Environmental Protection, 1192-1197.
ALLOWAY, B., & AYRES, D. (1998). Chemical principles of environmental pollution. Stanley
Thorens Ltd.
Aniefiok, E., Imaobong, I., & Ibok, U. (2014). Distribution of some atmospheric heavy metals in
lichen and moss Samples Collected from Eket and Ibeno Local Goverment Areas of
Akwa Ibom State, Nigeria. American Journal of environmental Protection, 22-31.
Aprtroot, A. (2012). A new folicolous Fellhaneropsis )Pilocarpaceae) from Netherlands. The
lichenologist, 441-444.
Blett, T., Geiser, L., & Porter, E. (2003). Air Pollution-Related Lichen Monitoring in National
Parks, Forests, and Refuges: Guidelines for Studies Intended for Regulatory and
Management Purposes. United States: U.S Department of the Interior & U.S. Department
of Agriculture.
Bolliger, J., Bergamini, A., Stofer, S., Kienast, F., & Scheidegger, C. (2007). Predicting hte
potencial spatial distributions of epiphytic lichen species at the landscape scale. The
Lichenoogist, 279-291.
Brandys, J., Gawlik, M., Rutkowska, & Starek. (1999). Toxicology selected aspects. Cracow:
Jagiellonian University Press.
Bretten, S., Gaare, E., Skogland, T., & Steinnes, E. (1992). Investigation of radiocesium in the
natural terrestrial environment in Norway following the Chernobyl accident. Analyst ,
501-503.
Bychek-Guschina, I., Kotlova, E., & Heipiper, H. (1999). Effects of Sulfur Dioxide on Lichen
Lipids and Fatty Acids. Biochemistry, 76-82.
Carballera, A., Carral, E., Puente, X., & Villares, R. (2000). Regional-scale monitoring of coastal
contamination. Nutrients and heavy metals in stuarine sediments and organisms on the
coast of Galicia (NW Spain). The control of Marine Pollution: Current Status and Future
Trends., 534-572.
Cardelli, E., Achilli, M., Campanella, & C, B. A. (1993). Monitoraggio dell'inquinamento da
metallu pesantu mediante l'uso di licheni nella citt di Roma. Inquinamento , 56-63.
Cen, S. (2015). Biological Monitoring of Air Pollutants and Its Influence on Human Beings. The
Open Biomedical Engineering Journal, 219-223.
Conti, M., & Cecchetti, G. (2001). Biological monitoring: lichens as bioindicators of air
pollution assessment - a review. Environmental Pollution, 471-492.
Das, P., Joshi, S., Rout, J., & Upreti, D. (2013). Liceh diversity for environmental stress study:
Application of index of atmospheric purity (IAP) and mapping around a paper mill in
Barak Valley, Assam, northeast India. TROPICAL ECOLOGY: International Society for
Tropical Ecology, 355-364.
Ellis, C., Eaton, S., Theodoropoulos, M., & Elliott, K. (2015). Epiphyte Communities and
Indicator Species: An Ecological Guide for Scotlands Woodlands. Edinburgh: Royal
botanic Garden Edinburgh.
 18
Environment_Canada. (2014). Recovery Strategy for the Vole Ears Lichen (Erioderma
mollissimum) in Canada. Species At risk Act recovery Strategy Series. Ottawa:
Environment Canada.
Fernandez, F., & Terrn, A. (2003). Biomonitorizacin de la calidad del aire en los alrededores
de la Robla (Len). Ecosistemas: Revista cientfica y tcnica de Ecologa y Medio
Ambiente, 349-360.
Gadzala-Kopciuch, R., Berecka, B., Bartoszewicz, J., & Buszewski, B. (2004). Some
considerations about Bioindicators in Environmental Monitoring. Polish Journal of
Environmental Studies, 453-462.
Gaio-Oliveira, G., Branquinho, C., Mguas, C., & Martins-Loucao, A. (2001). The concentration
of nitrogen in Nitrophilus and Non-Nitrophilous Lichen Species. Symbiosis, 187-199.
Gombert, S., Asta, J., & Seaward, M. (2004). Assessment of lichen diversity by index of
atmospheric purity (IAP), index of human impact (IHI) and other environmental factors
in an urban area (Genoble, southest France). Science of Total environment, 183-199.
Hale, M. (1983). The biology of Lichens. Dubuqueque, Iowa: Brown Company Publishers.
Holopainen, T., & Karenlampi, L. (1984). Injuries to lichen uktrastructure caused by sulphur
dioxide fumigations. Ne Phytologist, 285-294.
Hyvarinen, M., & Crittenden, P. (1996). Cation ration in Cladonia portentosa as indices of
precipitation acidity in the British Isles. New Phytologist, 521-532.
Kovacs, M. (1992). Biological Indicators in Environmental Protection. Budaoest: Akademiai
Kiado.
Kricke, R., & Loppi, S. (2002). Bioindication: The I.A.P Approach. Monitoring with Lichens -
Monitoring Lichens, 21-39.
Kucera, J. (2000). Biological monitors of air pollution. NAA Laboratory, 265-275.
Larsen, R., Wolseley, P., Sochting, U., & Chimonides, J. (2009). Biomonitoring with lichens on
twigs. The lichenologist, 189-202.
Lo Porto, A., Macchiato, M., & Ragosta, M. (1992). Bioindicazione della qualit dell'aria tramite
licheni epifiti nella provincia di Potenza . Acqua e Aria , 11-18.
LSUSchool_London. (2013). Speak to me, lichen How clean is the air? London: Catalyst .
Martn, C. (2 de 10 de 2007). INDICADORES DE CALIDAD AMBIENTAL. Tecnologa para
la organizacin pblica. Brasil: WordPress Institucional.
McMurray, J., Roberts, D., Fenn, M., Geiser, L., & Jovan, S. (2013). Using Epiphytic Lichens to
monitor Nitrogen Deposition Near Natural Gas Drilling Operations in the Wind River
Range, WY, USA. Water Air Soil Pollut, 1-14.
Montes, C. (1997). Los humedales espaoles: un desafo para la conservacin de paisajes del
agua amenazados. Soler M.A: Manual de gestin del medio, 101-115.
Moriarty, F. (1999). Exotoxicology: The study of Pollullants in Ecosystems . London: Academic
Press.
Nash, T. H. (2008). Lichen Biology. Cambridge: Cambridge University Press.
Nieboer, E., Ahmed, E., Puckett, H., & Richardson, D. (1972). Heavy metal content of lichens in
relation to distance fron a nickel smelter in Sudbury. Lichenologist, 295-304.
Nimis, P., Scheidegger, C., & Wolseley, P. (2002). Monitoring with Licens . Springer, 1-4.
Nirmis, P., & Purvis, O. (2002). Monitoring lichens as indicators of pollution. An Introduction.
Monitoring with Lichens - Monitoring Lichens, 1-4.
 19
Ortega, M., Martnez, F., & Padilla, F. (2000). Aspectos Metodolgicos para evaluar la calidad
ambiental de los humedales . Calidad Ambiental , 125-138.
Richardson, D. (1988). Undestanding the pollution sensitivity of lichens. Botanical Journal of
the Linnen Society, 493-497.
Rope, S., & Pearson, L. (1990). Lichens as air pollution biomonitors in a semi arid environment
in Idaho. The Bryologist, 50-61.
Seaward, M. (1996). Lichens and the environment . A Century of Micology, 293-320.
Sett, R., & Kundu, M. (2016). Epiphytic Lichens: Their Usefulness as Bio-indicators of Air
Pollution. Donnish Journal of Research in Environmental Studies, 017-024.
Tonnejik, A., & Posthumus., A. (1987). Use od indicator plats for biological monitoring of
effects of air pollution: the Dutch approach. VDI Ber., 205-216.
Triulzi, C., Marzano, F., & Vaghi, M. (1996). Important alpha, beta and gamma-emitting
radionuclides in lichens and mosses collected in different world areas. Annali di Chimica,
699-704.
US_ForestService. (1999). A Review of Lichen and Bryophyte Elemental Content Literature with
Reference to Pacific Northwest Species. Bellngham: United States Department of
Agriculture, Forest Service.
US_ForestService. (2004). Manual for monitoring Air Quality Using Lichens on National Forest
of the Pacific Northwest. Oregon: US Department of Agriculture-Forest Service.
Vorobeichik, E., & Mikhailova, I. (2002). Estimation of critical levels of air pollution (Metals)
on the basis of field sttudy of epiphytic lichen communities. Monitoring WIth Lichens -
Monitoring Lichengs, 317-323.
Wolseley, P. (2002). Biomonitoring methods for assesing the impacts of nitrogen pollution:
refinement and testing. UK: JNCC: Jpint Nature Conservation Comitte.
Wolterbeek, H., Garty, J., Reis, M., & Freitas, A. (2003). Bio-monitors in use: lichens and metal
air polution. Bioindicators and Bio-monitors, 377-419.