COMUNIDAD PARASITARIA DE MUGIL CEPHALUS (MUGILIDAE: PERCIFORMES), PROCEDENTES DEL TERMINAL PESQUERO DE VENTANILLA, CALLAO, PER

PARASITE COMMUNITY OF MUGIL CEPHALUS (MUGILIDAE: PERCIFORMES), FISH FROM THE FISHMARKET "VENTANILLA", CALLAO, PERU Aliaga, A.1; Chirinos, D.1; Daz, O.1; Escobar, A.1
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Laboratorio de Parasitologa. Facultad de Ciencias Naturales y Matemtica. Universidad Nacional Federico Villarreal Av. Rio de Chepn, s/n. Bravo Chico. El Agustino. Lima, Per. RESUMEN

La lisa Mugil cephalus Linnaeus, 1758 (Mugilidae) es un pez bentopelgico carnvoro de la costa central del Per. Se examinaron 24 individuos de M. cephalus, provenientes del Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao Per durante el mes de Octubre del 2011. Los peces mostraron una longitud total promedio de 31,49 1,38 cm. Se colecto un total de 97 especmenes, identificndose dos ectoparsitos: Metamicrocotyla macracantha (Alexander, 1954) (Monogenea) y Naobranchia lizae (Kroyer, 1863) (Copepoda); adems de dos endoparsitos: Hymenocottoides manteri Kuznetzov, 1990 (Trematoda) y un nemtodo. El parasito ms abundante fue N. lizae con un 52,58% del total colectado. M. macracantha obtuvo una prevalencia de 16,67%, N. lizae con una prevalencia de 62.5%, H. manteri con una prevalencia de 8.33% y finalmente el Nematodo con una prevalencia de 8.33%. Se calcul adems la Intensidad media, la abundancia y el rango de parasitismo por cada especie de parasito. Palabras clave: Ecologa parasitaria, Metamicrocotyla macracantha, Naobranchia lizae, Hymenocottoides manteri, nematodo, Per.

ABSTRACT
Flathead mullet Mugil cephalus Linnaeus, 1758 (Mugilidae) is a carnivore benthopelagic fish on the central coast from Peru. We research 24 individuals of M. cephalus, from the Ventanilla Fishmarket, Callao - Per during the month of October 2011. The fish showed an average total length of 31.49 1.38 cm. They collected a total of 97 specimens, identifying two ectoparasites: Metamicrocotyla macracantha (Alexander, 1954) (Monogenea) and Naobranchia Lizae (Kroyer, 1863) (Copepoda) and two endoparasites: Hymenocottoides Manteria (Kuznetsov, 1990) (Trematoda) and a nematode. The most abundant parasite was N. lizae with a 52.58% of the total collected. M. macracantha obtained a prevalence of 16.67%, N. lizae with a prevalence of 62.5%, H. Manteria with a prevalence of 8.33% and finally the nematode with a prevalence of 8.33%. They also calculated the average intensity, abundance and range of parasitism by each species of parasite. Key words: Parasite ecology, Metamicrocotyla macracantha, Naobranchia lizae, Hymenocottoides manteri, nematodo, Peru.

INTRODUCCIN
La lisa, Mugil cephalus (Linnaeus 1758), es una especie costera circumtropical y de muchas regiones templadas confinadas a la isoterma 15 C (Harrison 1995), en el Pacfico Este se distribuye

desde Baha de San Francisco (EEUU) a Valdivia (Chile) e Islas Galpagos (Chirichigno 2001). Tambin se le encuentra presente en las aguas costeras de los Ocanos Atlntico e ndico (Jhingran & Gopalakrishnan 1974). Es una especie de amplia distribucin que se localiza entre las 42N y 42S.

Esta especie prefiere los fondos fango-arenosos y rocosos, desde la orilla hasta los 120 m de profundidad, y dada su capacidad eurihalina penetra a las aguas continentales (Castro-Aguirre 1978, Harrison 1995), remontando los ros y retirndose hacia el mar a una distancia variable del litoral para desovar. Forman cardmenes (Barrionuevo & Marcial 2006, Olukoajo 2008). Nada siempre a poca profundidad, por lo que es presa fcil de la pesca. Dentro de la dinmica trfica del ecosistema estuarino, la lisa juega un papel importante en el flujo de energa, ya que se alimenta de microalgas, microinvertebrados y detritus que abundan sobre los fondos fangosos y arenosos (Brusle 1981). La lisa es una especie de gran importancia en la pesquera comercial, pesca deportiva y en acuicultura (Bunkley & Williams 1995). Los aspectos parasitolgicos de la especie en cuestin, son conocidos en distintas localidades de su mbito geogrfico de distribucin: en Australia (Crib 1994, Lester 2009), en Chile (Muoz & Olmos 2007, 2008), en Espaa (Blanco-Costa 2007), en Japn (The Do 1981), en Mxico (Mendoza-Garfias & Prez-Ponce 1998, Valles-Ros 2000), en Per (Armas 2006, Iannacone 2009), en USA (Rawson 1976, Fernndez-Bargiela 1987, Baker 2005, 2008), entre otros. Se han registrado para la especie 23 especies parsitas para las costas de Per y Chile (Gonzles & Sarmiento 1986, Luque 1991, Tantalen 1992, 1994, Kohn & Cohen 1998, Sarmiento 1999, Kohn 2007, Muoz & Olmos 2007, 2008). Son portadores de la forma larval del Diphylobothrium pacificum; cstode de la familia Diphyllobothriidae con su forma larvaria denominada plerocercoide, y ocasionan un parasitismo sin desarrollo de la forma adulta, como el caso de los nemtodos de la familia Anisakidae (Atas 1991). Las infecciones denominadas Difilobotriasis y Anisakiasis son adquiridas al consumir pescados crudos, insuficientemente cocidos, ahumados o sometidos a congelamiento insuficiente, y que contengan las larvas infectivas de estos helmintos. La fuente de infeccin en la costa sudamericana del Pacfico radica en el

consumo de pescado crudo bajo la forma del "cebiche", "suchi" y "sashimi" (Atias 1992, Acha & Szyfres 1989). La primera aproximacin cuantitativa de los parsitos de Mugil cephalus se realiz hace 22 aos entre 1983 y 1986 para la costa central en Chorrillos, Lima, Per (Luque 1985, 1987, 1994). En los ltimos 30 aos se han realizado algunas evaluaciones de la fauna parasitaria de Mugil cephalus en diversas localidades del Per: en Paracas durante 1982-83 (Morales, 1997), en Arequipa durante 1990 (Ruelas & Crdova 1997), en Lambayeque durante 1992-93 (Alvites, 1994), Trujillo durante 1995 (Jara & Diaz-Limay 1995), en Tumbes durante el 2001 (Zamora 2002), Ventanilla durante 1998 al 2001 (Rodrguez 2002) y Terminal pesquero de Villa Mara durante el 2001 (Rabines & Verano 2002). El ltimo anlisis comunitario parasitario es este pez en Chorrillos, Per fue realizado en el 2009 (Iannacone 2009). Es importante adems, resaltar que el comportamiento de los coppodos y monogeneos ectoparsitos con relacin a la preferencia y coocurrencia de dos especies en las branquias, ha sido evaluado en varias especies de peces marinos (Luque 1994, Iannacone 2000, 2003, 2005). El presente trabajo evala la diversidad de metazoos parasitos presentes en Mugil cephalus.

MATERIALES Y MTODOS
Se adquirieron 24 especmenes de Lisa, M. cephalus durante el mes de Octubre del 2011 en el Terminal Pesquero de Ventanilla - Callao, Per (1152'S, 7707'W). Se asegur que todos los peces adquiridos procedieran exclusivamente de la zona de Ventanilla. Se examin a M. cephalus para la bsqueda de parsitos en la piel, aletas, fosas nasales, branquias, cavidad bucal, estmago, intestino, rin, corazn, mesenterio y cavidad celmica empleando el microscopio estereoscopio. Los parsitos se colectaron, fijaron, preservaron, colorearon y montaron adecuadamente usando la coloracin con Carmn de Semichons. Se identificaron los parasitos mediante la comparacin de estudios precedentes, segn

Tantalen & Sarmiento (1992), Alvites et. al (1994) y Iannacone et al. (2009). A cada una de las especies de parasito especificada se les calcul: la prevalencia (P = % de organismos parasitados por una especie de parasito: P = N de hospederos infectados / N de hospederos examinados x 100), la intensidad media (IM = promedio de especies de parasitos en organismos infectados: IM = N total de parasitos / N de hospederos infectados), la abundancia (AB = nmero promedio de parasitos por hospedero examinado: AB = N total de parasitos / N de hospederos examinados) y el rango (R = numero mnimo y mximo de parasitos en un hospedador), de acuerdo con los lineamientos de Margolis et al (1982) sobre el uso de trminos ecolgicos en parasitologa y la metodologa presentada por Morales y Pino (1987).

macracantha Alexander, 1954, un coppodo correspondiente a Naobranchia Lizae Kroyer, 1863, adems de un trematodo identificado como Hymenocottoides Manteria Kuznetsov, 1990 y una especie del Phylum Nematoda. Iannacone et al. (2009) tambin en M. cephalus reporta una especie de monogeneo Metamicrocotyla macracantha, dos especies de coppodos Bomolochus nitidus y Naobranchia lizae, adems de una especie de trematodo Hymenocottoides manteri y una especie de nematodo Contracaecum multipapillatum. Este estudio se llevo a cabo con 70 ejemplares provenientes del Terminal Pesquero de Chorrillos durante los meses de Agosto y Diciembre del 2008. Las similitudes entre el trabajo anteriormente mencionado y el presente estudio, en relacin a la fauna parasitaria de esta especie de pez, puede ser atribuida a que los peces provienen del mismo ambiente, el litoral peruano, salvo que fueron colectados en diferentes puntos de pesca, pero en el mismo departamento de Lima; y adems al periodo de tiempo de colecta que se dio dentro del rango de estudio del anterior trabajo antes mencionado.

RESULTADOS Y DISCUSION
Ubicacin taxonmica En el Cuadro 1 se muestran las especies de parasitos identificados en los ejemplares examinados. En Mugil cephalus se encontr una fauna parasitaria integrada por un monogeneo pertenecientes a la especie Metamicrocotyla

Cuadro 1. Ubicacin taxonmica de las especies de parasitos identificados de M. cephalus colectado en el Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao Peru. Metamicrocotyla macaracantha Phylum: Plathelmintes Clase: Monogenea Orden: Mazocraeidea Familia: Mycrocotilidae Gnero: Metamicrocotyla Hymenocottoides manteri Phylum: Plathelmintes Clase: Trematoda Subclase: Digenea Orden: Echinostomida Familia: Haplosplanchnidae Gnero: Hymenocottoides Naobranchia lizae Phylum: Arthropoda Subphylum: Crustacea Clase: Maxilopoda Subclase: Copepoda Orden: Siphonostomatoida Familia: Naobranchiidae Gnero: Naobranchia (Kroyer, 1863)

(Alexander, 1954) Koratha, 1955 Prevalencia e intensidad media de infeccin

Kuznetzov, 1990

Del total de 24 ejemplares examinados de M. cephalus, el 75% (18) resulto parasitado y el 20,83% resulto parasitado por ms de una especie (4(16,67%) con dos especies y 1(4,17%) con tres especies); logrndose colectar un total de 97 parasitos, entre monogeneos, digeneos,

nematodos y coppodos. En Mugil cephalus los parasitos predominantes fue el coppodo Naobranchia lizae (62.5%), colectndose un total de 36 parasitos en 15 hospederos infectados seguidos del monogeneo M. macaracantha (16.67%), con 6 parasitos colectados en 4 hospederos infectados. Menores y similares valores obtuvieron el trematodo Hymenocottoides

manteri (8,33%), colectndose 36 parasitos en 2 hospederos infectados. y el nematodo (8,33%) con 4 parasitos colectados en 2 hospederos infectados (Cuadro 2). En M. cephalus el helminto ms dominante fue el monogeneo M. macaracantha con una intensidad media de infeccin de 1,5, seguida de Hymenocottoides manteri con una intensidad media de infeccin de 18, valor ms alto para este parmetro, y finalmente el nematodo con una intensidad media de infeccin de 2. Iannacone et al. (2009), tambin en Mugil cephalus, obtiene prevalencias altas con respecto al monogeneo Metamicrocotyla macracantha (36,4%) y el coppodo Naobrachia lizae (22,9%),

seguido del trematodo H. manteri con una prevalencia de 13,5%. Con respecto a la intensidad media de infeccin de los helmintos parasitos en M. cephalus, el valor ms alto lo obtuvo H. manteri (4,5), seguido de M. macracantha con una intensidad media de infeccin de 2,3. Obtuvo adems valores de infeccin con 2 y 3 especies parsitas de 9 (12,2 %) y 3 (4,1 %), respectivamente. Cabe resaltar que estos resultados son algo similares a los obtenidos en el presente estudio con respecto a la prevalencia y la intensidad media de infeccin parasitaria, de igual modo que con el porcentaje de infeccin por cantidad de especies de parasitos.

Cuadro 2. Numero de parasitos, valores de prevalencia e intensidad media de las taxa colectadas en M. cephalus en el Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao Per.

PEZ Mugil cephalus

Monogeneo NPe NTpr Npr P(%) IM 24 97 6 16,67 1,5

Trematodo Npr P (%) IM 36 8.33 18

Nemtodo Npr P (%) IM 4 8.33 2

Coppodo Npr P (%) IM 51 62,5 3,4

Prevalencia P (%)

Numero de peces examinados (NPe) Nmero total de parasitos (NTpr)

Numero de parasitos de cada taxa (Npr) Intensidad media (IM)

Abundancia En Mugil cephalus se encontr una comunidad compuesta por 4 especies con dos especies dominantes: el coppodo N. lizae y M. macracantha (Cuadro 3), seguidos por el trematodo H. manteri y el nemtodo. Estudios precedentes registran a M. macracantha como una especie de monogeneo propio del M. cephalus y que se mantiene constante en las diversas estaciones del ao. La presencia de H. manteri y el nemtodo es un indicador de la presencia de otros hospederos intermediarios de estos parasitos, y su nivel de prevalencia

depender de las fluctuaciones estacionales de estos hospederos (Iannacone et al. 2009); es decir el aumento de la poblacin de los hospederos intermediarios debido a factores estacionales, aumentara tambin proporcionalmente la prevalencia de estos parasitos en los peces. La presencia predominante del coppodo N. lizae se puede ocasionar debido a las condiciones del mar en la cual se distribuyen (salinidad, temperatura, pH), la cual los favorece y permite su desarrollo y rpida reproduccin.

Cuadro 3. Valores de prevalencia e intensidad media, abundancia, rango, numero de hospederos infectados y nmero total de parasitos de M. cephalus colectados en el Terminal Pesquero de Ventanilla, Callao Per.

Parasitos Monogeneos * Metamicrocotyla macracantha Trematodo Hymenocottoides manteri Nemtodo Coppodo * Naobranchia lizae

Nt Hi P (%) Im 6

AB

R
Numero de parasitos (Nt) Numero de hospederos infectados (Hi) Prevalencia P (%) Intensidad media de infeccin (Im) Abundancia (AB) Rango (R) Especies predominantes (*)

4 16,67 1,5 0.25 1 ; 3 8,33 18 1.5 1 ; 35 8,33 2 2.13 1 ; 3

36 2 4 2

51 15 62,5 3,4 0.17 1 ; 10

CONCLUSIONES
La especie Mugil cephalus present una fauna parasitaria compuesta por un monogeneo, un trematodo, un nematodo y un coppodo. En relacin con la cantidad de parasitos por hospederos infectados, en M. cephalus, el coppodo Naobranchia lizae y el monogeneo Metamicrocotyla macracantha fueron los ms predominantes. La predominancia del coppodo puede relacionarse con las condiciones del mar, pH, salinidad, temperatura las cuales favorecen a su desarrollo. La presencia de Hymenocottoides manteri y el nemtodo son indicadores de la presencia de otros hospederos intermediarios en la zona y su prevalencia depende de las fluctuaciones estacionales de los mismos. En M. cephalus, los parasitos pueden llegar a infectar en razn de dos y tres especies distintas por ejemplar. El rango mximo de infeccin por pez fue de 35 para el caso de H. manteri y el rango mnimo para todos los parasitos fue de 1.

3.

Chirichigno F. N. & R. M. Cornejo. 2001. Catlogo comentado de los peces marinos del Per. Instituto del Mar del Per, IMARPE, Publicacin especial. Callao, Per. Gonzlez, FJ & Sarmiento, BL. 1986. Hymenocotta manteri Overstreet, 1969 (Trematoda Digenea) endoparsito de Mugil cephalus Linnaeus 1758. Revista de Ciencias UNMSM, vol. 74, pp. 58-62. Iannacone, J. 1991. Dinmica poblacional de la fauna parasitaria (Metazoa) de Menticirrhus ophicephalus (Pisces: Sciaenidae) de la costa central peruana. Tesis de Licenciatura en Biologa. Universidad Ricardo Palma, Lima, Per. 85 p. Iannacone, J. 2003. Tres metazoos parsitos de la cojinoba Seriolella violacea Guichenot (Pisces: Centrolophidae), Callao, Per. Revista Brasileira de Zoologa, vol. 20, pp. 257-260. Iannacone, J & Alvario, L. 2009. Metazoos parsitos de Mugil cephalus Linnaeus, 1758 (Mugilidae: Perciformes) procedentes del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Per. Neotropical Helninthology, vol. 3, n1, pp. 1528. Luque, JL. 1985. Helmintos parasitos de Mugil cephalus Linnaeus, 1758 (Osteichthyes: Mugilidae) de Lima, Peru. Tesis para optar El Ttulo Profesional de Licenciado en Biologa. Universidad Ricardo Palma. Lima, Per. Tantalan, M, Sarmiento, L & Huiza, A. 1992. Digeneos (Trematoda) del Per. Boletn de Lima (Per), vol. 80, pp. 47-84.

4.

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LITERATURA CITADA

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9. 2.

10. Tantalen, M & Huiza, A. 1994. Sinopsis de los parsitos de peces marinos de la costa peruana. Biotempo, vol. 1, pp. 53-101.

ANEXOS FOTOS PARASITOS ENCONTRADOS EN EL PRESENTE ESTUDIO

Metamicrocotyla macracantha (40x) (Coloracin Carmn de Semichons)

Hymenocottoides manteri (40x) (Coloracin Carmn de Semichons)

Naobranchia lizae (40x) (Sin coloracin)

Nemtodo (Sin coloracin)