Centro de Investigaciones Tropicales

Región Xalapa

Posgrado en Ecología Tropical

Sistemática y taxonomía del murciélago endémico

Corynorhinus mexicanus (Vespertilionidae: Plecotini) y las
implicaciones para su conservación
Tesis para obtener el grado de Maestro en
Ecología Tropical

Presenta:
Issachar Leonardo López Cuamatzi

Directora de Tesis:
Ma. Cristina Mac Swiney González

Octubre de 2022

“Lis de Veracruz: Arte, Ciencia, Luz”

Universidad Veracruzana

Centro de Investigaciones Tropicales

Región Xalapa

Posgrado en Ecología Tropical

Sistemática y taxonomía del murciélago endémico Corynorhinus

mexicanus (Vespertilionidae: Plecotini) y las implicaciones para su
conservación

Tesis para obtener el grado de Maestro en

Ecología Tropical

Presenta:
Issachar Leonardo López Cuamatzi

Directora de tesis:
María Cristina Mac Swiney González

Comité académico:
Jorge Ortega Reyes
Sandra Milena Ospina Garcés
Gerardo Zúñiga Bermúdez
Agradecimientos institucionales

En aras de reconocer el apoyo que brindaron durante la ejecución del presente trabajo,
quiero agradecer al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología que a través del estímulo
económico CONACYT-1018336 me permitieron concluir mis estudios de maestría.
También por ser la principal fuente de financiamiento de este trabajo a través del Proyecto
Fronteras de la Ciencia–CONACYT-15307, a cargo del Dr. Jorge Ortega Reyes. Agradezco
también al Centro de Investigaciones Tropicales de la Universidad Veracruzana por el
financiamiento económico otorgado para la realización del trabajo de campo.

Extiendo mi gratitud por su apoyo a la Colección de Mamíferos del CIIDIR-IPN-Durango,

a cargo de la Dra. Celia López González; la Colección de Mamíferos del Museo de
Zoología “Alfonso L. Herrera” de la FC-UNAM, a cargo de la Dra. Livia León Paniagua; la
Colección Nacional de Mamíferos del IB-UNAM, a cargo del Dr. Fernando A. Cervantes;
la Colección Mastozoológica de la ENCB-IPN, a cargo de la Dra. Cynthia Elizalde
Arellano; a la Genetic Resources Collection de la Texas Tech University, a cargo del Dr.
Caleb D. Phillips; al Biodiversity Institute & Natural History Museum de The Kansas
University, a cargo de la Dra. Maria Eifler; la Colección de Vertebrados de la Facultad de
Biología-UAZ, a cargo de la Dra. Melina Del Real Monroy; la Colección de Vertebrados de
la Facultad de Ciencias-UASLP, a cargo del Dr. Santiago Espinosa Andrade; la Colección
de Mamíferos del IIB-UV, a cargo de la Mtra. Nallely Verónica Rodríguez Santiago; la
Colección de Mamíferos de la UANL, a cargo de la Dra. Evelyn Ríos, la Colección de
Mamíferos de la UAEH, la Colección de Mamíferos del Museo de Historia Natural
"Alfredo Dugés", a cargo de la Biol. Gabriela Gutiérrez Rodríguez; la Colección de
Mamíferos de la Sierra Volcánica Transversal de México de la UAM-Iztapalapa a cargo del
Dr. José Ramírez Pulido, así como a la Colección de Mamíferos de UAEH.

Finalmente, agradezco a la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas-IPN por el apoyo

logístico y en infraestructura, así como a mis asesores, Dra. Cristina Mac Swiney González
Dr. Jorge Ortega Reyes, Dra. Sandra Ospina Garcés y Dr. Gerardo Zúñiga por su apoyo
logístico, económico y académico brindado durante este proyecto.
Agradecimientos personales
Con gran sinceridad y alegría quiero reconocer y agradecer a la enorme cantidad de
personas que hicieron posible este proyecto de tesis. En especial agradezco a las personas
que sin conocerme me ayudaron en más de una ocasión para poder lograr terminar este
importante proyecto de vida. Por este motivo quiero dedicar espacio de esta obra a Edgar
G. Gutiérrez y a su familia por abrirme las puertas de su casa durante mis tantas y largas
estancias en Ciudad de México. Además, le agradezco y reconozco el apoyo que me brindó
en laboratorio, su amabilidad y disposición para responderme siempre que tuve alguna
duda. –¡Gracias Homs! –. De la misma forma agradezco a la Mtra. Gloria Magaña por
ofrecerme y hospedarme en su casa en Guanajuato. También agradezco enormemente a
Marcela López, Ernesto Jiménez y familia por brindarme un cálido hogar en Guadalajara.
Así también a Fernando Montiel y a Rogelio Méndez por recibirme en Durango enseñarme
lo bonito que es el desierto.
Indudablemente agradezco mucho a mis amigos Pedro Aguilar “Peter”, Iván
Cabrera “Ivancito”, Melany Aguilar, Hugo Vega “Huguiño”, José Cu “Pepe” y Karla
Borges “Karlita” por haberme apoyado en campo. –Gracias por acompañarme en la
oscuridad y en los abismos –. A Mercedes Morelos por su grata compañía en el laboratorio
y en campo; por las buenas conversaciones que me distraían de lo pesado y estresante que
solía ser el posgrado. –¡Gracias Mechita! Por amenizar mis días cuando más lejos estaba de
casa. –
A Juan Cruzado y a Silvino Eduardo por ayudarme en un momento crítico del
proyecto. Por sacrificar sus vacaciones y por manejar hasta las 4 de la mañana sólo por
amor al arte. Gracias por su disposición y entusiasmo. – Nada como ir al campo con
ustedes. –
Gracias a mis asesores la Dra. Cristina, el Dr. Jorge y la Dra. Sandra por todo el
apoyo que me brindaron más allá de lo académico. Mi eterna gratitud por confiar en el
proyecto y por saberme guiar y corregir cuando fue necesario. – Gracias totales. –
 Agradezco con todo mi ser a mi familia y lo hare siempre que tenga la oportunidad.
Les agradezco por ese apoyo incondicional que siempre me dan, aun cuando estoy fuera de
casa. – Esta va por ustedes, porque este logro también les pertenece. Por ese tiempo, sudor
y esfuerzo que han invertido en mí. Los amo. Siempre seremos cinco. –
A Evelyn G, que una vez más es víctima de mis ausencias derivadas de una segunda
tesis. – Nuevamente, te ofrezco mi entera gratitud mezclada con un poco de remordimiento.
Te amo. –

Mi memoria ingrata quizá haya olvidado agradecer a algunos. Sin embargo, aun así,
les aseguro que estoy consciente de que este trabajo también les pertenece; no es
enteramente mío. Gracias y siéntanse en toda confianza de sentir que fueron pieza
elemental para lograr lo que viene.

Una vez en 2018, mientras redeaba en medio del helado frío de Tlaxcala, exclamé
en mofa (burlándome de hecho) que quería volar y ser “libre como Corynorhinus”. Pues
hoy, lo fui.
 Índice

Agradecimientos institucionales .......................................................................................... 4

Agradecimientos personales ................................................................................................ 5
Índice ..................................................................................................................................... 7
Resumen ................................................................................................................................ 9
I. Introducción .................................................................................................................... 10
Referencias ........................................................................................................................ 15

II. CAPÍTULO I. Filogenia molecular y análisis genético poblacional de Corynorhinus

mexicanus ............................................................................................................................ 17
Introducción ...................................................................................................................... 17
Material y métodos ........................................................................................................... 22
Colecta de datos ............................................................................................................ 22
Análisis molecular ......................................................................................................... 23
Análisis genético ........................................................................................................... 25
Resultados ......................................................................................................................... 31
Haplotipos, estructura filogeográfica y diferenciación genética ................................... 31
Inferencia filogenética ................................................................................................... 40
Tiempos estimados de divergencia ............................................................................... 44
Discusión .......................................................................................................................... 46
Análisis filogenéticos y de genética de poblaciones ..................................................... 46
Estimaciones de divergencia ......................................................................................... 48
La posible historia de divergencia de las especies de Corynorhinus en un contexto
paleoambiental .............................................................................................................. 48
Registro Fósil ................................................................................................................ 54
Corynorhinus mexicanus como un complejo de especies crípticas .............................. 55
Referencias ........................................................................................................................ 57

III. CAPÍTULO II. Variación morfológica de Corynorhinus mexicanus y sus

implicaciones taxonómicas ................................................................................................. 61
Introducción ...................................................................................................................... 61
Material y métodos ........................................................................................................... 64
Colecta de datos ............................................................................................................ 64
 Análisis de morfología externa ..................................................................................... 65
Morfología craneal: morfometría geométrica ............................................................... 67
Análisis estadísticos de la forma y el tamaño ............................................................... 70
Dimorfismo sexual en los linajes .................................................................................. 71
Análisis de características ambientales ......................................................................... 72
Resultados ......................................................................................................................... 73
Variación sexual ............................................................................................................ 73
Variación entre linajes ................................................................................................... 73
Análisis morfológico: morfometría geométrica ............................................................ 74
Discusión .......................................................................................................................... 84
Modularidad .................................................................................................................. 84
Variación del tamaño entre sexos.................................................................................. 84
Variación del tamaño entre grupos................................................................................ 87
Variación de la forma craneal entre sexos y grupos...................................................... 89
Variación morfológica de la mandíbula entre grupos ................................................... 90
Evidencia morfológica y sus implicaciones en la taxonomía de Corynorhinus
mexicanus ...................................................................................................................... 93
Referencias ........................................................................................................................ 95

IV. CAPÍTULO III. Revisión y síntesis taxonómica de Corynorhinus mexicanus ...... 99

Taxonomía y sistemática del complejo Corynorhinus mexicanus .................................. 105
Corynorhinus mexicanus ............................................................................................. 105
Corynorhinus sp. nov. ................................................................................................. 112
Referencias ...................................................................................................................... 119

V. Conclusión .................................................................................................................... 121

VI. Anexo I ........................................................................................................................ 123
VI. Anexo II ....................................................................................................................... 125
........................................................................................................................................ 125
Resumen
El murciélago mula mexicano (Corynorhinus mexicanus) es un quiróptero insectívoro
endémico de México. Su distribución abarca las regiones altas y húmedas dominadas por
bosque de pino-encino y pino-abeto de la Sierra Madre Occidental (SMOC), Sierra Madre
Oriental (SMO) y Faja Volcánica Transmexicana (FVTM). Un estudio previo sugirió que
C. mexicanus representa un complejo de especies crípticas debido a la alta divergencia
genética entre ejemplares provenientes de la FVTM y SMOC. Sin embargo, debido a la
limitada representatividad geográfica de los ejemplares analizados, dicho estudio no tuvo
repercusiones taxonómicas. El presente trabajo evaluó la hipótesis de que C. mexicanus es
un complejo de especies, con base en análisis genéticos y morfológicos con los que
compararon poblaciones a lo largo de su distribución geográfica. Los resultados indicaron
que C. mexicanus está compuesto por tres grupos genéticos que corresponden a la SMO,
SMOC, y FVTM. Sin embargo, los análisis filogenéticos indicaron que el grupo SMO es un
linaje independiente del clado de C. mexicanus sensu stricto y grupo hermano del clado C.
mexicanus- C. townsendii. Los tiempos de divergencia estimados para cada linaje sugieren
que el linaje de la SMO se originó hace 2.85 millones de años (ma) durante el Plioceno,
mientras que los linajes de la SMOC y FVTM compartieron un ancestro en común hace
1.55 ma. La divergencia de estos linajes ocurrió hace 600 mil años durante el Pleistoceno
medio. Los análisis de estructura genética confirmaron la presencia de los tres grupos
genéticos que corresponden a la SMO, SMOC, y FVTM, sin zonas de hibridación
evidentes. Por su parte, los análisis morfológicos mostraron variación en el cráneo y
mandíbula asociada a los linajes y al sexo de los ejemplares, destacando la diferencia en la
forma de la mandíbula entre los ejemplares de la SMO y el resto de C. mexicanus sensu
stricto. Los resultados de este trabajo sugieren que C. mexicanus es un grupo polifilético y
por lo tanto a partir de la evidencia genética y morfológica se propone que el linaje de la
SMO de C. mexicanus merece ser reconocido como una especie diferente. Finalmente se
describe Corynorhinus sp. nov. y se recomienda la generación de planes de manejo y
estrategias de conservación para una especie endémica y de distribución restringida a las
zonas montañosas de Nuevo León, Tamaulipas y Coahuila.
Palabras clave: Análisis filogenéticos, delimitación de especies, especies crípticas,
morfometría geométrica, Nuevo León, Sierra Madre Oriental.

9
I. Introducción
La pérdida de la biodiversidad derivada de las actividades antropogénicas es uno de los
principales retos que enfrenta la humanidad (Pimm et al., 2014). Diversos grupos de seres
vivos, entre ellos los murciélagos, se han visto severamente amenazados por las actividades
humanas, ocasionando que muchas especies y/o poblaciones se encuentren en riesgo de
extinción (Hoffmann et al., 2010, 2011; Frick et al., 2019). Sin embargo, la conservación de
la biodiversidad puede resultar una tarea compleja, debido a que el personal y recursos
económicos que se disponen para realizar las diversas acciones de conservación son
limitados e insuficientes para proteger a todas las especies (Wilson et al., 2006; Gerber et
al., 2018). Ante esta situación, se requiere tomar decisiones para realizar un uso eficiente de
los recursos disponibles, y al mismo tiempo frenar la acelerada pérdida de biodiversidad.
Sin embargo, tanto para la toma de decisiones, como para cuantificar la eficiencia de los
planes de conservación, es necesario conocer con anterioridad la identidad taxonómica de
las especies, la composición específica de las comunidades biológicas o los niveles de
organización de los organismos o poblaciones (p. ej. meta poblaciones) (Tsang et al., 2016;
Gerber et al., 2018). Con base en la taxonomía y la sistemática es posible delimitar las
especies y los límites entre ellas, lo cual resulta elemental, tanto para la investigación
científica, como para la conservación (Simmons y Cirranello, 2020).
La taxonomía, por medio de la descripción, nombramiento y clasificación de las
especies ha contribuido de manera tácita a la conservación de la biodiversidad (Tsang et al.,
2016; Gerber et al., 2018; Simmons y Cirranello, 2020), debido a que delimita a las
especies sujetas a protección. Al mismo tiempo, permite la construcción de listados
taxonómicos, a partir de los cuales se basan las políticas de los programas internacionales
dedicados a la protección de la biodiversidad (Tsang et al., 2016), como la Unión
Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, por sus siglas en inglés) y la
Convención para el Tráfico Internacional de Especies Amenazadas (CITES, por sus siglas
en inglés).
Por otra parte, a partir del estudio de las relaciones evolutivas de las especies, la
sistemática ha permitido la generación del conocimiento básico para examinar fenómenos
biológicos de importancia para la conservación (Vane-Wright et al., 1991). Por ejemplo, al
considerar la información que otorgan las filogenias, es posible identificar patrones de
radiación adaptativa, explorar escenarios biogeográficos o identificar hotspots de
biodiversidad (Tsang et al., 2016). Otra contribución importante de la sistemática en
colaboración con la biología molecular ha sido la identificación de poblaciones adaptadas a
circunstancias ambientales o ecológicas locales, y con una trayectoria evolutiva distinta al
resto de las poblaciones de la misma especie (Casacci et al., 2014; Dool et al., 2016). Por
ejemplo, el término Unidad Evolutivamente Significativa (ESU por sus siglas en inglés),
fue acuñado en virtud de reconocer estas poblaciones divergentes y su importancia de
incluirlas en decisiones de conservación (Moritz, 1994). Aunado a ello, diversas
investigaciones en sistemática han descubierto nuevas especies en las que otrora se habían
considerado especies de amplia distribución geográfica (Mayer y Helversen, 2001; Zhang
et al., 2007; Pavan y Marroig, 2016; Demos et al., 2018; Demos et al., 2019). La existencia
de complejos de especies morfológicamente indistinguibles, pero genéticamente
divergentes (especies crípticas) han conducido a la necesidad de profundizar en la
investigación taxonómica y sistemática; al mismo tiempo que enfatizan la necesidad de
reconocer, nombrar y describir a las especies e incluirlas en las decisiones de conservación
(Tsang et al., 2016).
Los murciélagos son unos de los grupos más amenazados (Frick et al., 2019). Sin
embargo, cerca del 15% de las especies enlistadas en la Lista Roja de las Especies
Amenazadas se encuentran en la categoría de Datos Deficientes; por lo tanto, las estrategias
de conservación desarrolladas para estas especies pueden resultar poco eficientes (Frick et
al., 2019). A partir de lo anterior, se establece que la conservación eficiente de los
murciélagos sólo es posible si se conocen y comprenden las características particulares de
las especies.
El murciélago mula mexicano (Corynorhinus mexicanus) es una especie de
murciélago insectívoro endémico de México, perteneciente a la familia Vespertilionidae. A
pesar del amplio estudio sobre su biología reproductiva (León-Galván et al., 1999, 2005;
Arenas-Ríos et al., 2007, 2016; Rodríguez-Tobón et al., 2020), gran parte de la historia
natural de este murciélago es aún desconocida (Tumlison, 1992; Piaggio y Perkins, 2005;
Lack y Van Den Bussche, 2009; Solari, 2019). Actualmente, C. mexicanus se encuentra
clasificado por la IUCN como “Casi Amenazada”, con una tendencia hacia la disminución

11
de sus poblaciones (Solari, 2019). Las principales amenazas de esta especie son la pérdida
del hábitat, el cambio de uso de suelo para fines urbanos o agrícolas y la perturbación de
sus sitios de refugio. Sin embargo, la misma organización reconoce la posible
reclasificación a especie “Amenazada” en un futuro cercano debido a la persistencia de sus
amenazas. Cabe destacar que, pese a su condición de endemismo y su clasificación en la
Lista Roja de la IUCN, C. mexicanus no se encuentra protegida por las leyes mexicanas
(SEMARNAT, 2019).
A partir de las consideraciones hechas por la IUCN, la distribución endémica y las
características funcionales de C. mexicanus, es evidente la necesidad de formular planes de
manejo y estrategias de conservación que contribuyan a la recuperación exitosa de las
poblaciones de esta especie. Estas herramientas para la conservación no solo presentan el
potencial de garantizar su permanencia, sino también de proteger sitios de alta importancia
para otros murciélagos, vertebrados y plantas. Tal es el caso de sistemas de cuevas,
edificios de importancia histórica o cultural o los bosques de alta montaña de México.
La planeación de las estrategias de conservación conlleva el conocimiento de una
taxonomía clara que permita la delimitación del taxón que se busca proteger. Actualmente,
la taxonomía del género Corynorhinus se basa en la revisión morfológica realizada por
Handley (1959) y la hipótesis filogenética propuesta por Piaggio y Perkins (2005). Esta
última, respaldó la validez de las especies descritas (C. townsendii, C. rafinesquii y C.
mexicanus) e involucró cambios a nivel intraespecífico, principalmente en las subespecies
de C. townsendii. Sin embargo, en C. mexicanus, la inclusión de sólo cuatro ejemplares en
el análisis filogenético, imposibilitó analizar las relaciones intraespecíficas de los
organismos y descartar la presencia de especies crípticas. A pesar de ello, la distancia
genética entre los ejemplares analizados fue incluso mayor a la exhibida por otras
subespecies de C. townsendii, lo que sugiere la presencia de linajes divergentes al interior
de C. mexicanus.
Ante este panorama evolutivo de C. mexicanus y la necesidad de emprender
acciones para su conservación, resulta primordial comprender cómo están conformadas las
relaciones evolutivas al interior de esta especie y reconocer cuáles serían los cambios
taxonómicos derivados de estas relaciones evolutivas. Esto permitirá delimitar las unidades
taxonómicas sujetas a conservación y contribuirá a la aplicación eficaz de los recursos y
estrategias enfocadas a la protección de este murciélago. Por lo tanto, el objetivo de esta
investigación fue esclarecer la presencia de especies crípticas al interior de C. mexicanus y
proponer los cambios taxonómicos subsecuentes, con el fin de determinar posibles
unidades de conservación. Esto a través de un enfoque taxonómico integral, que delimite
grupos filogenéticos y morfológicos a través de análisis genéticos de secuencias de ADN y
análisis morfológicos con técnicas de morfometría tradicional y geométrica.
Con fines organizacionales, el presente trabajo se estructura en tres capítulos que,
con objetivos particulares, buscan cumplir en conjunto con el objetivo general de la
investigación:
• El primer capítulo titulado “Filogenia molecular y análisis genético
poblacional de Corynorhinus mexicanus” consistió en un análisis filogenético
y de genética poblacional. El objetivo fue determinar la presencia de grupos
genéticos divergentes que pudieran representar especies putativas. Se
calcularon los tiempos de divergencia entre estos grupos y se contextualiza
en una escala temporal dichos procesos divergentes. Finalmente se
discutieron las implicaciones evolutivas y taxonómicas de estos linajes
divergentes.
• El segundo capítulo titulado “Variación morfológica de Corynorhinus
mexicanus y sus implicaciones taxonómicas”, consistió en un análisis de la
evidencia morfológica desde una perspectiva de la taxonomía integrativa. El
objetivo fue determinar la presencia de caracteres morfológicos que
permitan la identificación de grupos morfológicos congruentes con los
grupos genéticos hallados en el capítulo anterior. El análisis morfológico se
realizó a partir de dos herramientas metodológicas: la morfometría
tradicional y la morfometría geométrica. Finalmente se discutieron las
implicaciones ecomorfológicas de las diferencias en la morfología y su
posible efecto en la divergencia de los linajes.

13
 • El tercer capítulo titulado “Revisión y síntesis taxonómica de Corynorhinus
mexicanus”, consiste en una síntesis de los trabajos taxonómicos que
involucran a Corynorhinus mexicanus. Se revisaron los cambios históricos
en la taxonomía de la especie y los cambios taxonómicos derivados del
presente trabajo.
Finalmente, el trabajo presenta una conclusión que expone los alcances y limitaciones de
esta investigación. Además, se plantean nuevas interrogantes y se hacen recomendaciones
para futuros trabajos.
Referencias
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II. CAPÍTULO I. Filogenia molecular y análisis genético
poblacional de Corynorhinus mexicanus
Introducción
El murciélago mula mexicano (Corynorhinus mexicanus) es una especie de quiróptero
insectívoro endémico de México (Figura 1). Sus características diagnósticas son un par de
orejas de gran tamaño (>28 mm), un par de glándulas en la parte superior de la nariz y un
pelaje dorsal grisáceo unicolor (Tumlison, 1992; Medellín et al., 2008). Su distribución
abarca las regiones altas y húmedas dominadas por bosque de pino-encino y pino-abeto de
la Sierra Madre Occidental, Sierra Madre Oriental y la Faja Volcánica Transmexicana, en
un rango altitudinal que se extiende desde los 1,460 msnm hasta los 3,200 msnm
(Tumlison, 1992).

Figura 1.- A.- Distribución real y potencial de Corynorhinus mexicanus (Solari, 2019).
Puntos azules indican registros de ocurrencia de esta especie (GBIF, 2021). B.- Ejemplar adulto fotografiado
en el Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala, México (Foto: José Cú Vizcarra).

La posición filogenética de C. mexicanus en el género Corynorhinus fue revisada por

Piaggio y Perkins (2005) quienes además encontraron una distancia genética
instraespecífica del 7% en un concatenado de secuencias que incluyó los genes
mitocondriales COI, Cyt-b, el intrón del gen nuclear PECK y la región control del genoma
mitocondrial. Esta distancia genética sugirió una alta divergencia entre individuos de
poblaciones diferentes de esta especie, la cual puede ser el resultado de diversos factores
intrínsecos y extrínsecos, que en sinergia ejercen un efecto en el grado de similitud genética

17
de sus poblaciones y su probable divergencia. Por ejemplo, el grado de dispersión de las
especies es un factor relacionado con la conectividad genética entre poblaciones, lo que
puede derivar en una estructura filogeográfica o divergencias evolutivas al interior de éstas
(Ronce et al., 2007; Lombal et al., 2020). En relación con esto, se ha observado que
Corynorhinus presenta una baja magnitud en los índices aerodinámicos de carga alar y
relación de aspecto en comparación con otras especies migratorias (Lasiurus cinereus y
Tadarida brasiliensis) y de mayor vagilidad (Eptesicus fuscus) (López-Cuamatzi, 2019,
Figura 2). De acuerdo con Norberg y Rayner (1987) y Entwistle y colaboradores (1996),
estos valores corresponden a una morfología alar típica de especies con alas cortas y
anchas, las cuales suelen presentar vuelos lentos (Norberg y Rayner, 1987) y difíciles de
mantener durante un tiempo prolongado debido al elevado costo energético que representan
(Norberg y Rayner, 1987; Rayner, 1999). Como consecuencia, esto puede limitar la
capacidad de dispersión de C. mexicanus y condicionar el flujo genético interpoblacional
aún en proximidad geográfica (Piaggio y Perkins, 2005).

Figura 2.- Valores promedio de la forma de la punta alar (I), relación de aspecto (A) y
carga alar (B) de Corynorhinus mexicanus y otros murciélagos insectívoros con diferente grado
de dispersión. (López-Cuamatzi, 2019).
 Por otra parte, las alas cortas y anchas se han visto asociadas a especies
denominadas “acechadoras pasivas” (Denzinger y Schnitzler, 2013), las cuales presentan
una mayor agilidad de vuelo (Norberg y Rayner, 1987; Entwistle et al., 1996), adecuada
para el forrajeo en espacios estrechos y la recolección de presas posadas sobre un sustrato
plano y/u horizontales (i.e. hojas o ramas). Esta especialización en los hábitats de forrajeo
puede implicar una reducción en la movilidad de las especies (Lombal et al., 2020) y, por
consiguiente, limitar el flujo genético entre poblaciones y aumentar el riesgo de extinción
(Hillman et al., 2014).
De manera extrínseca, diversos factores ambientales y geográficos pudieron contribuir a la
divergencia genética hallada en C. mexicanus. Por ejemplo, la evidencia filogeográfica y la
estimación de los tiempos de divergencia sugieren que las distribuciones actuales de C.
townsendii y C. rafinesquii fueron principalmente afectadas por las fluctuaciones climáticas
del Plioceno y Pleistoceno, así como por las barreras físicas que impusieron la dinámica
glacial y forestal de la época (Lack y Van Den Bussche, 2009). Concretamente, durante el
Pleistoceno tardío el avance glaciar obligó a muchas especies a reducir sus rangos de
distribución a determinadas áreas geográficas que presentaban condiciones ambientales
idóneas (Mayr y O'Hara, 1986). Estos pequeños fragmentos de biomas, conocidos como
refugios pleistocénicos, fueron relictos de comunidades vegetales desfavorecidos por el
enfriamiento global de la época, los cuales, al estar aislados geográficamente por mares y
extensas superficies de hielo, aislaron a las poblaciones de especies residentes e impidieron
el flujo genético entre ellas, ocasionando su divergencia respecto a sus poblaciones
ancestrales (Mayr y O'Hara, 1986; Arroyo-Cabrales et al., 2008; Mastretta-Yanes et al.,
2015).
Para el caso de C. townsendii, el desierto Chihuahuense, el desierto Sonorense y la
Gran Cuenca en Estados Unidos, han sido identificados como refugios de las poblaciones
ancestrales de esta especie que posteriormente darían origen a los linajes que hoy
corresponden a las subespecies reconocidas (Lack y Van Den Bussche, 2009). Estos efectos
de las oscilaciones climáticas en la distribución de las especies han sido demostrados tanto
para C. townsendii como en otros grupos de vertebrados mexicanos (Arroyo-Cabrales et al.,
2008). Tal es el caso del Conejo de los Volcanes (Romerolagus diazi), el cual al igual que

19
C. mexicanus, es una especie que actualmente se distribuye en las regiones montañosas del
centro de México, pero que otrora presentó una distribución más amplia y continua durante
el Pleistoceno (Osuna et al., 2020).
De igual forma, el surgimiento de las cadenas montañosas pudo involucrar el
establecimiento de barreras físicas que fragmentaron las poblaciones ancestrales de las
especies, produciendo un efecto similar al aislamiento ocasionado por los refugios
pleistocénicos (Mastretta-Yanes et al., 2015). La continua actividad volcánica y la
formación de las principales montañas de la Faja Volcánica Transmexicana hace 2.5
millones de años, durante el Plioceno Tardío (Ferreri et al., 2012), coincide con la
estimación de la divergencia entre C. mexicanus y C. townsendii (Lack y Van Den Bussche,
2009). Tanto los glaciares en el Pleistoceno como los volcanes y montañas en el Plioceno
pudieron representar una barrera física que generó discontinuidades y aisló las poblaciones
ancestrales de C. mexicanus. Esto aunado a su baja capacidad de dispersión, pudo limitar el
intercambio genético interpoblacional y contribuir a la divergencia genética de sus
poblaciones (Wright, 1943).
Cuando una población ancestral es dividida por una barrera física que interrumpe la
conectividad genética entre las poblaciones, puede ocurrir una diferenciación a nivel
genético que da origen a especies distintas respecto a la especie ancestral (White, 1968).
Aunado a ello, si las especies resultantes presentan una nula diferenciación morfológica
pero sí una alta divergencia genética, esto puede dar origen a un complejo de especies
crípticas (Bickford et al., 2007), las cuales generalmente pueden ser identificadas sólo a
través del uso de análisis filogenéticos moleculares y de genética de poblaciones.
La delimitación de especies a través del uso de datos genéticos moleculares ha sido
posible a partir del establecimiento de criterios operativos y metodológicos. Uno de ellos,
comúnmente referido como concepto genético de especie, evoca al grado de diferenciación
genética, genómica o de estructura cromosómica observada entre individuos de diferentes
poblaciones (Cracraft, 1997; Baker y Bradley, 2006 y referencias ahí dadas).
Específicamente, Bradley y Baker (2001) han propuesto para murciélagos con base al grado
de diferenciación del gen mitocondrial citocromo b, que la variación intraespecífica ocurre
cuando este gen varía < 2%. Sin embargo, cuando la variación oscila entre el 2% y 11% se
sugiere que las poblaciones pueden ser especies válidas pero que requieren mayor
escrutinio taxonómico para reconocerlas, mientras que una variación > 11% permitiría el
reconocimiento a nivel de especie. Por otra parte, con el advenimiento de la sistemática
molecular que incorporó los principios de la cladística se reformuló otro criterio operación
denominado concepto filogenético de especie. Según este criterio la delimitación de
especies se basa en el reconocimiento de la agregación menos inclusiva de poblaciones o
linajes genéticos dentro del cual existe un patrón parental de ascendencia y descendencia y
que es diagnosticable por combinaciones únicas de estados de carácter (Nixon y Wheeler,
1990). Es de esta forma que el uso de datos genéticos para la delimitación de las especies se
ha limitado principalmente a la identificación de entidades monofiléticas y diagnosticables
a partir de caracteres moleculares específicos. Además, estas entidades presentan un patrón
de ascendencia y descendencia respecto a otras entidades con las cuales presentan una alta
diferenciación genética.
Estudios basados en el uso de marcadores moleculares han permitido la
documentación de ciertas especies de murciélagos en donde el aislamiento y la falta de
intercambio genético entre sus poblaciones han originado el surgimiento de especies
(Mayer y Helversen, 2001; Pavan y Marroig, 2016; Demos et al., 2018, 2019). Dentro de
estas especies destacan las incluidas en los géneros Plecotus (Keifer et al., 2002) y
Barbastella (Zhang et al., 2007), taxa de similar morfología alar y corta vagilidad,
emparentadas filogenéticamente con Corynorhinus. Los resultados de Piaggio y Perkins
(2005) rechazaron la hipótesis de que C. townsendii y C. rafinesquii fueran complejos de
especies crípticas; no obstante, la alta divergencia intraespecífica que hallaron en
poblaciones de C. mexicanus, aunado a sus características ecomorfológicas e historia
geológica y paleoambiental de su actual distribución, sugieren esta posibilidad para la
especie.
El objetivo de este capítulo fue determinar la presencia de grupos genéticos
divergentes que pudieran representar especies putativas, así como identificar los probables
factores geológicos y paleoambientales que dieran origen a estos grupos. Para ello, se
infirieron las relaciones de parentesco al interior de C. mexicanus a través de análisis
filogenéticos; se delimitó la distribución geográfica de estos grupos por medios de análisis

21
de genética de poblaciones y se estimaron los tiempos de divergencia entre estos grupos
para contextualizar en una escala temporal dichos procesos divergentes.

Material y métodos
Colecta de datos
Muestras de tejido de las especies C. mexicanus y C. townsendii fueron obtenidas a partir
de individuos capturados en campo y de especímenes preservados en colecciones
científicas. La identificación específica de estos ejemplares se realizó a partir de claves
taxonómicas de murciélagos mexicanos (Álvarez et al., 1994; Medellín et al., 2008). La
captura de murciélagos se realizó en campo mediante redes de niebla de monofilamento de
nylon, las cuales fueron colocadas en lugares estratégicos que permitieron la captura de
individuos (p. ejem. perchas y cuerpos de agua). La longitud y el número de redes de
niebla colocadas varió según las condiciones del lugar. Los sitios de captura potenciales se
eligieron con base a conocimiento o experiencia previa de captura. De los individuos
capturados se registró la edad relativa, el sexo y el estado reproductivo (Ver detalles en
Capitulo 2). El trabajo de campo y la manipulación de ejemplares fueron realizados de
acuerdo a lo estipulado por la autoridad mexicana en materia ambiental (permiso SGPN-
DGVS/ 00365/22) y la guía de uso de mamíferos salvajes en investigación y educación
aprobada por la American Society of Mammalogists (Sikes et al., 2016).
Muestras de tejido
Las muestras de tejido alar de los individuos capturados en campo fueron utilizadas para la
extracción del ADN. Las muestras se obtuvieron de la parte inferior del plagiopatagio
mediante una biopsia de 3 mm de diámetro realizada con un sacabocados de uso médico
(Integra® Miltex®, Japón). Las muestras se almacenaron en viales de 1.5 ml de etanol 96%
y se preservaron a una temperatura de -4°C a -20°C para su posterior análisis. Otras
muestras de tejido fueron obtenidas por donación de instituciones. Tal es el caso de las
muestras provenientes de los estados de Durango y Jalisco donadas por la Colección Anexa
de Tejidos del Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral
Regional, Unidad Durango; las muestras de San Luis Potosí donadas por el Laboratorio de
Ecología y Conservación de Fauna Silvestre de la Facultad de Ciencias de la Universidad
Autónoma de San Luis Potosí y algunas muestras de Nuevo León donadas por la Colección
de Mamíferos de la Universidad Autónoma de Nuevo León. En el caso particular de las
muestras del estado de Zacatecas, se tomaron muestras de tejido alar de ejemplares
preservados en taxidermia depositados en la colección de docencia de la Facultad de
Biología de la Universidad Autónoma de Zacatecas. Las localidades de los individuos
utilizados en este trabajo se muestran en la Figura 3.

Figura 3. Localidades de colecta de los ejemplares utilizados en los análisis moleculares.

Análisis molecular
Extracción y amplificación de ADN
Para la extracción del ADN, las muestras fueron cortadas en trozos de tamaño pequeño y
puestos a incubar a 65°C en una solución de buffer salino (200 µl ATE o BPS) y Proteinasa
K comercial (20-80 µl; QIAGEN®, Alemania). El tiempo de incubación dependió del
tiempo de homogenización de la muestra, por lo que el tiempo de digestión de la muestra
varió de dos a 48 horas. La extracción del ADN se realizó con los kits comerciales DNeasy
Blood & Tissue Kit (QIAGEN®, Alemania) y ReliaPrep™ gDNA Tissue Miniprep System
(PROMEGA®, Estados Unidos) siguiendo las instrucciones del fabricante. El volumen
final de la muestra de ADN varió según la procedencia del tejido. Para las muestras de
tejido alar procedente de ejemplares disecados o en alcohol, el volumen final de la muestra

23
de ADN se llevó a 80-100 µl para incrementar la concentración del mismo. En el caso de
las muestras de tejido fresco, el volumen final se llevó a 200 µl de acuerdo a lo indicado en
los protocolos de extracción de los kits comerciales antes mencionados. La integridad del
ADN de todas las muestras se visualizó a través de electroforesis en gel de agarosa al 1.5%
y un voltaje de 80V durante 30 minutos.
Iniciadores y amplificación de ADN
Mediante el uso de la técnica de Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR por sus siglas
en inglés) se amplificaron fragmentos de los genes mitocondriales Citocromo b (Cyt-b),
Citocromo Oxidasa subunidad 1 (COI) y el gen nuclear Activador Recombinante 2
(RAG2). La eficacia de estos marcadores moleculares para dilucidar las relaciones
filogenéticas en Corynorhinus y otros géneros de murciélagos se ha demostrado
previamente (Telling et al., 2000; Piaggio y Perkins, 2005). Las secuencias de los
oligonucleótidos iniciadores (primers) fueron específicos para cada gen y se basaron en
estudios previos (Tabla 1), con excepción del COI para el cual se desarrollaron primers
específicos en Primer 3.0 (Untergasser et al., 2012).

Las condiciones para un volumen final de 25 µl fueron 15 µl de Taq DNA

Polimerasa Master Mix RED (AMPLIQON®, Dinamarca), 1.0 µl de iniciador forward 10
mM, 1.0 µl de iniciador reverse 10 mM, 6 µl de agua destilada grado molecular y 2 µl de
ADN genómico. Durante cada ronda de PCR, se utilizó un testigo negativo con un mismo
volumen final de 25 µl con la intención de detectar posible contaminación con ADN
exógeno. Los perfiles de amplificación para cada fragmento se detallan en la Tabla 2. Los
amplicones fueron visualizados mediante gel de agarosa al 1.5% y SYBR-green 10,000x
(INVITROGEN®, Estados Unidos) Green como agente intercalante, con un voltaje de 80V
y durante 30 minutos. Todos los productos de PCR obtenidos fueron purificados y
secuenciados de manera bidireccional en Macrogen, Inc. (Seúl, Corea).
Tabla 1. Secuencias de iniciadores utilizados en este estudio.

Gen Código Primer Longitud Referencia

COI F 5'- CCTGCTAATCCGTGCTGAAC -3'

~200 pb deNovo
R 5'- AGAGGGTGGAAGGAGTCAGA -3'
Cyt-b HCB 5' -TACATAGACTCTTCATTT-3'
872 pb Piaggio and Perkins, 2005
L2 5'-GCCAACGGRGCCTCYATA-3'

RAG2 RAG2F220 5'- GATTCCTGCTAYCTYCCTCCTCT -3'

766 pb Teeling et al., 2000
RAG2R995 5'- CCCATGTTGCTTCCAAACCATA -3'

Tabla 2. Condiciones de amplificación utilizadas en la amplificación de los fragmentos de ADN

de interés.
Desnaturalización Número
Gen Desnaturalización Alineamiento Extensión Extensión final
inicial de ciclos

Cyt-b 94°C - 4 min 35 94°C - 30 s 47°C - 30s 72°C - 1 min 72°C - 7 min
COI 95° - 5 min 35 95° - 1min 52° - 1 min 72° - 1 min 72° - 10 min
RAG2 95°C - 3 min 35 95°C - 30 s 58°C - 1min 72°C - 2 min 72°C - 5 min

Análisis genético
Edición y alineación de secuencias
Las secuencias fueron editadas en el programa SEQUENCHER® y posteriormente
alineadas en el software MEGA X (Kumar et al., 2018) usando el algoritmo de ClustalW.
Sin embargo, al término de la alineación automática, ésta fue revisada y corregida
manualmente. En el alineamiento se incluyeron secuencias de Plecotus auritus y
Corynorhinus rafinesquii previamente depositadas en GenBank (números de acceso:
AB085734.1; MT407322.1; DQ120821.1; NC_016872.1; GU328055.1), así como de
Corynorhinus townsendii de muestras obtenidas en campo. La intención de incluir estas
muestras fue asignar a estas especies como grupo externo en los análisis filogenéticos.

Red de haplotipos, estructura filogeográfica y diferenciación genética

El número de sitios variantes y número de haplotipos fueron estimados en el programa
DnaSP ver. 6 (Rozas et al., 2017). Así mismo se probó la neutralidad de las secuencias
mediante el cálculo de la D de Tajima y Fs de Fu. Las distancias genéticas entre las
poblaciones a partir de los marcadores COI, Cyt-b, Cyt-b + COI y RAG2 fueron calculadas

25
con el modelo de Kimura 2P en MEGA X (Kumar et al., 2018) después de una remuestreo
de 1000 réplicas.
Se estimaron los haplotipos de los marcadores mitocondriales en el programa
DnaSP6 (Rozas et al., 2017) excluyendo los gaps resultantes del alineamiento y
considerando únicamente los sitios segregantes. Para el gen nuclear RAG-2, las fases
alélicas fueron estimados en el programa DnaSP6 (Rozas et al., 2017) mediante el
algoritmo PHASE, el cual es un método de estimación bayesiana basado en la teoría de la
coalescencia. Se emplearon 10,000 generaciones con muestreos cada 10 iteraciones y un
burn-in de 1000 muestras. En la configuración del análisis se permitió la recombinación y
se estableció un umbral de probabilidad de 0.9. Los haplotipos de RAG-2 fueron estimados
usando las fases alélicas con mayor probabilidad obtenidas en este análisis.
Se estimaron redes de haplotipos con el objetivo de determinar las relaciones entre
éstos y visualizar los posibles grupos genéticos existentes al interior de Corynorhinus
mexicanus. Cada red de haplotipos fue estimada en el programa POPART v. 1.7. (Leigh y
Bryant, 2015) utilizando el algoritmo de Median Joining (Bandelt et al., 1999) con un valor
de sigma de cero. Se construyó una red de haplotipos por cada marcador molecular y para
los marcadores mitocondriales concatenados. En todas las redes de haplotipos se incluyeron
muestras de Corynorhinus townsendii con el objetivo de descartar aquellas muestras que se
agruparan con esta especie a causa de un posible error en la identidad de la muestra
analizada.
Se utilizaron GENELAND (Guillot et al., 2005) y STRUCTURE (Pritchard et al.,
2000) para evaluar la estructura genética en C. mexicanus. Para estos análisis se utilizaron
las secuencias del gen RAG2 y el concatenado mitocondrial (Cyt-b+COI). Se utilizaron
ambos métodos bayesianos debido a que estudios previos reportan diferencias en el número
de agrupaciones calculadas a partir de métodos que usan información geográfica explícita
(GENELAND) y no explícita (STRUCTURE). En GENELAND, se calculó el número de
grupos genéticos diferenciados (k) a partir de valores de k = 1 a k = 10. Se utilizó una
cadena de Markov con longitud de 1,000,000 de generaciones y un muestreo cada 100
generaciones; un modelo espacial verdadero y de frecuencias genéticas no correlacionadas
y una incertidumbre de coordenadas de 0.27° equivalente a filtro de autocorrelación
espacial utilizado en los modelos de distribución de especies que refleja la distancia
máxima del uso de hábitat reportado para C. townsendii (Lacki y Dodd, 2011). Se
descartaron las primeras 1000 generaciones y se evaluó la convergencia sobre diez cadenas
independientes escogiendo aquella que presentara el mayor valor de verosimilitud.
En STRUCTURE se realizaron diez cadenas independientes con valores de k = 1 a k
=10. Cada cadena de Markov tuvo una longitud de 1,000,000 de generaciones con un
muestreo cada 1000. Se definieron a priori, la identidad de las poblaciones a las cuales
pertenecían las localidades muestreadas lo cual coadyuvó en la búsqueda de los grupos
genéticos diferenciados. La diferenciación entre los grupos genéticos hallados en
GENELAND y STRUCTURE fue evaluada mediante una prueba estándar de Análisis
Molecular de Varianza (AMOVA) y Fst pareadas utilizando el programa Arlequin v. 3.5.2.2
(Excoffier y Lischer, 2010).

Análisis filogenéticos
Las secuencias de los marcadores Cyt-b-COI y una de las dos secuencias faseadas de
RAG2 fueron concatenadas en una única matriz de secuencias. Sin embargo, antes de
realizar los análisis filogenéticos se realizó un análisis de congruencia en el programa
MLSTest con la finalidad de verificar la factibilidad del concatenado de secuencias
(Tomasini et al., 2013). El análisis de congruencia se realizó de acuerdo con lo
recomendado por los autores: primero se evaluó la incongruencia topológica y
posteriormente se evaluó las ramas afectadas por la incongruencia a través de una prueba
BIONJ-ILD con 1000 repeticiones, en la cual un valor de p menor a 0.05 indica
incongruencia y la topología del árbol resultante del concatenado debe ser considerado con
cautela. Posteriormente se aplicó una prueba NJ-LILD, la cual indicó específicamente las
ramas de la topología afectadas por la incongruencia. Finalmente, para determinar cuál
marcador molecular es el causante de la incongruencia, se realizó una prueba de Templeton
modificada (Tomasini et al., 2013) para excluir de la topología sólo el marcador sospechoso
de causar la incongruencia y se comparó con la topología del análisis concatenado. En esta
prueba, un valor de p menor a 0.05 sugiere que la topología del marcador excluido es
incongruente con la topología del concatenado de secuencias.

27
 Dado que el análisis de incongruencia indicó que RAG2 causa inestabilidad en la
topología (ver Resultados), se decidió realizar los análisis filogenéticos utilizando la matriz
de datos mitocondriales (Cyt-b + COI) y RAG2 de forma separada. En el caso particular de
la matriz de secuencias mitocondriales, debido a que cada marcador molecular puede
presentar diferente tasa de substitución, se estimó el mejor esquema de partición en el
programa IQTREE v. 2.1.3 (Chernomor et al., 2016; Minh et al., 2020). Simultáneamente
se estimó el mejor modelo de sustitución para cada partición resultante (Kalyaanamoorthy
et al., 2017). El mejor esquema de partición sugerido por IQTREE v. 2.1.3 (Minh et al.,
2020) consistió en dos particiones que corresponden a cada gen mitocondrial (Cyt-b-833 pb
y COI-213 pb). Tanto el mejor esquema de partición como el modelo de substitución
nucleotídica fueron elegidos en función del criterio de información bayesiano (BIC).
Se realizaron dos análisis filogenéticos por cada matriz de secuencias. Un análisis
filogenético se realizó utilizando máxima verosimilitud y otro utilizando inferencia
bayesiana. La filogenia estimada por máxima verosimilitud se realizó en el programa
IQTREE v. 2.1.3 (Minh et al., 2020) utilizando el mejor esquema de partición y modelo
nucleotídico estimados previamente. Para obtener los soportes de rama, se realizaron
10,000 pseudoréplicas usando el algoritmo de Ultrafast bootstrap (Hoang et al., 2018)
disponible en la plataforma de IQTREE v. 2.1.3 (Minh et al., 2020). El árbol con mayor
verosimilitud fue visualizado en el programa FigTree v1.4.4 (Rambaut, 2010).
El análisis filogenético por inferencia bayesiana se realizó el programa BEAST v.
2.6.4 (Bouckaert et al., 2019). Debido a que los modelos de sustitución nucleotídica que
ofrece IQTREE v. 2.1.3 (Minh et al., 2020) no son los mismos que ofrece BEAST v. 2.6.4
(Bouckaert et al., 2019), los modelos para cada partición fueron modificados tomando en
cuenta los parámetros de los modelos, la tasa de heterogeneidad y la proporción de sitios
invariables. Los modelos de sustitución nucleotídica utilizados fueron HYK+G4 con
frecuencia de bases empírica para Cyt-b; HYK + G4 con frecuencia de bases iguales para
COI y HYK y frecuencia de bases iguales para RAG2. Los valores de los parámetros de los
nuevos modelos fueron calculados de manera automática por el programa BEAST v. 2.6.4
(Bouckaert et al., 2019). Se utilizó el algoritmo de Cadenas de Markov Monte Carlo
(MCMC por sus siglas en inglés) como método de simulación para la generación de la
distribución de la probabilidad a posteriori (Drummond et al., 2002). Se llevaron a cabo
cuatro cadenas independientes con 200,000,000 de iteraciones con muestreos cada 1000 y
un burn-in de 10%. Se comprobó la convergencia de los parámetros de manera visual, así
como el tamaño efectivo de muestra (ESS > 200) en el programa Tracer v. 1.7.2 (Rambaut
et al., 2018). Los archivos .log y los árboles de cada cadena fueron concatenados en el
programa LogCombiner v. 2.6.4 con un burn-in de 10%. Se estimó el árbol de clados con
mayor credibilidad en el programa TreeAnnotator v. 2.6.4 y se visualizó con el programa
FigTree v. 1.4.4.
Finalmente, se estimó un árbol de especies en el software *BEAST (Bouckaert et
al., 2019). Se utilizaron los modelos de sustitución nucleotídica previamente mencionados
para cada gen y se utilizó la identidad de los grupos genéticos hallados por STRUCTURE y
GENELAND para asignar una identidad a los taxa terminales. La configuración del método
coalescente multiespecie consistió en la función de población lineal con raíz constante con
la media poblacional estimada por el *BEAST (Bouckaert et al., 2019) y un modelo de
reloj molecular estricto. Se escogió el modelo Yule como prior del árbol filogenético
debido a que es más adecuado para topologías que buscan describir las relaciones entre
individuos de diferentes especies. Los modelos de sustitución nucleotídica utilizados fueron
HYK + G4 con frecuencia de bases empírica para Cyt-b y COI; HYK + G4 + I con
frecuencia de bases empírica para RAG2. Se llevaron a cabo cuatro cadenas independientes
con 50,000,000 de iteraciones con muestreos cada 1000 y un burn-in de 10%. Se comprobó
la convergencia de los parámetros de manera visual, así como el tamaño efectivo de
muestra (ESS > 200) en el programa Tracer v. 1.7.2 (Rambaut et al., 2018). Los archivos
.log y los árboles de cada cadena fueron concatenados en el programa LogCombiner v.
2.6.4 con un burn-in de 10%. Se estimó el árbol de clados con mayor credibilidad en el
programa TreeAnnotator v. 2.6.4 y se visualizó con el programa FigTree v. 1.4.4. También
se utilizó el programa Densitree v. 2.6.4 para visualizar las topologías consenso calculadas
a partir del total de árboles construidos durante la simulación. Para el cálculo de las
topologías consenso se aplicó un burn-in del 10% del total de árboles inferidos.

29
 Estimación de tiempos de divergencia
Se estimaron los tiempos de divergencia utilizando sólo las secuencias de Cyt-b en el
programa BEAST v. 2.6.4 (Bouckaert et al., 2019). Para este análisis se utilizó sólo una
secuencia representante de las localidades muestreadas. Sin embargo, para descartar
cualquier sesgo asociado a la elección de la secuencia se corrieron cinco Cadenas de
Markov Monte Carlo (Drummond et al., 2002) en simultáneo con secuencias de Cyt-b de
ejemplares diferentes. La longitud de estas cadenas fue de 15,000,000 de iteraciones,
muestreo cada 1000 y un burn-in de 10%. En el programa Tracer v. 1.7.2, se evaluó que el
ancestro en común más reciente (TMRCA por sus siglas en inglés) estimado en los cinco
análisis convergieran alrededor de una misma media de tiempo.
Adicionalmente a las muestras de C. mexicanus y C. townsendii, se incluyeron
secuencias de Plecotus auritus y Corynorhinus rafinesquii previamente depositadas en
GenBank (números de acceso: DQ120821.1; GU328055.1; AY141029.1; AB085734.1;
MT407322.1; DQ120821.1; NC_016872.1; GU328055.1). El modelo de sustitución
nucleotídica utilizado para estimar los tiempos de divergencia fue HKY+G4 con frecuencia
de bases empíricas. Se utilizó el modelo de reloj molecular lognormal relajado (Drummond
et al., 2006) y un modelo de especiación Yule como priores del árbol filogenético de
acuerdo con lo reportado previamente para el género Corynorhinus (Lack y Van Den
Bussche, 2009). La longitud del árbol fue calibrada en dos nodos de acuerdo a estimaciones
de divergencia propuesto por Lack y Van Den Bussche (2009): el clado Plecotus-
Corynorhinus con una media de 6.585 millones de años (Ma) y una desviación estándar de
0.387 Ma y el clado correspondiente al género Corynorhinus con una media de 5.09 Ma y
una desviación estándar de 0.86 Ma. Finalmente, el análisis se desarrolló con cuatro
cadenas simultáneas de Markov Monte Carlo de 50,000,000 de iteraciones, con un
muestreo cada 1000 muestras y un burn-in del 10%. Los archivos .log y los árboles de cada
cadena fueron concatenados en el programa LogCombiner v. 2.6.4 con un burn-in de 10%.
Se estimó el árbol de clados con mayor credibilidad en el programa TreeAnnotator v. 2.6.4
y se visualizó con el programa FigTree v. 1.4.4.
Resultados
Haplotipos, estructura filogeográfica y diferenciación genética
El número de haplotipos y haplogrupos varió entre marcadores moleculares. Para COI, se
encontraron cuatro haplogrupos y 19 haplotipos. Corynorhinus townsendii presentó tres
haplotipos que en conjunto conforman el único haplogrupo presente en esta especie. En C.
mexicanus se hallaron 15 haplotipos repartidos en tres haplogrupos: seis correspondieron al
haplogrupo de la Sierra Madre Occidental (SMOC), ocho al haplogrupo de la Faja
Volcánica Transmexicana (FVTM) y dos al haplogrupo de la Sierra Madre Oriental (SMO)
(Figura 4). Para Cyt-b, se encontraron cuatro haplogrupos y 16 haplotipos. Corynorhinus
townsendii presentó cuatro haplotipos que en conjunto conforman el único haplogrupo de
esta especie. En C. mexicanus se hallaron 12 haplotipos repartidos en tres haplogrupos:
cinco correspondieron al haplogrupo de la SMOC, cinco al haplogrupo de la FVTM y dos
haplotipos al grupo de la SMO (Figura 4). En el gen nuclear, RAG2, se hallaron 16
haplotipos, pero no hubo una clara correspondencia geográfica que permitiera el
reconocimiento de haplogrupos. Tal es el caso del haplotipo 2 que agrupó ejemplares de C.
townsendii y de los tres grupos propuestos para C. mexicanus (Figura 5).

En el concatenado Cyt-b+COI, se encontraron nuevamente cuatro haplogrupos y el

número de haplotipos aumentó a 23 (Tabla 3). Corynorhinus mexicanus mostró 19
haplotipos repartidos en los tres haplogrupos antes mencionados: siete en SMOC, diez en
FVTM y dos en SMO (Figura 4). Los cuatros haplotipos restantes conformaron el
haplogrupo compuesto por C. townsendii. La distinción entre los haplogrupos se hizo más
evidente en la red de haplotipos correspondiente al concatenado mitocondrial Cyt-b-COI
debido al alto número de pasos mutacionales (pm) presentes entre haplogrupos cercanos.
Por ejemplo, en los haplogrupos SMOC y FVTM -su haplogrupo más cercano- existieron
15 pm; entre los haplogrupos SMO y SMOC se observaron 102 pm, cifra que sobrepasa los
55 pm presentes entre todos los haplotipos de C.mexicanus y de C. townsendii.

31
Tabla 3. Localidades de los haplotipos hallados en C. mexicanus de acuerdo a los haplogrupos
obtenidos a partir de las secuencias Cyt-b-COI.
Haplogrupo Haplotipo Localidad

H1 Sierra de Álvarez, San Luis Potosí

H5 Guanaceví, Durango

Sierra Madre Occidental H6 Guanaceví, Durango

(SMOC) H7 Guanaceví, Durango
H16 Guanaceví, Durango
H18 Susticacan, Zacatecas
H8 La Malinche, Tlaxcala; Volcancillo, Veracruz
H9 La Malinche, Tlaxcala
H10 La Malinche, Tlaxcala; Volcancillo, Veracruz
H11 Volcancillo, Veracruz
H12 Volcancillo, Veracruz
Faja Volcánica
Transmexicana H13 Volcancillo, Veracruz
H14 Pinal de Amoles; Querétaro; Los Mármoles, Hidalgo
H15 Techaluta, Jalisco
H17 Volcancillo, Veracruz
Los Mármoles, Hidalgo; Mineral El Chico, Hidalgo; Pacula, Hidalgo; Zimapán,
H19
Hidalgo
H2 Gral. Zaragoza, Nuevo León; Galeana, Nuevo León
Sierra Madre Oriental
H3 Gral. Zaragoza, Nuevo León

La composición de localidades por haplogrupo no presentó una distribución

continua. Concretamente, las localidades de San Luis Potosí, ubicadas en el centro de la
SMO mostraron una agrupación con las localidades de la SMOC (Zacatecas y Durango), lo
que convierte a las muestras de Nuevo León como las únicas localidades del grupo de la
SMO. El ejemplar capturado en Arteaga, Coahuila se agrupó con el resto de haplotipos del
grupo SMO; sin embargo, debido a que no se pudo obtener una secuencia óptima de Cyt-b,
esta muestra no fue incluida en los análisis posteriores. Por otro lado, las localidades de
Jalisco, Querétaro e Hidalgo mostraron mayor relación con las muestras del centro de
México (Veracruz y Tlaxcala), conformando el grupo de la FVTM.
Figura 4. Red de haplotipos de los marcadores mitocondriales COI, Cyt-b y concatenado Cyt-b+COI. El mapa muestra las localidades de las
muestras de ADN analizadas, así como la identidad de los haplotipos detectados en cada localidad. Se muestra en rojo el haplogrupo SMOC, en azul el
haplogrupo SMO y en amarillo el haplogrupo FVTM. El tamaño de los círculos es proporcional al número de muestras presentes en el haplotipo y líneas
negras indican pasos mutacionales observados.

33
Figura 5. Red de haplotipos del marcador nuclear RAG2. Se muestra en rojo las muestras
pertenecientes al haplogrupo mitocondrial SMOC, en azul el haplogrupo SMO y en amarillo el haplogrupo
FVTM. El tamaño de los círculos es proporcional al número de muestras presentes en el haplotipo.

Por otra parte, STRUCTURE sugirió la presencia de dos grupos genéticos

diferenciados (k=2) en RAG2 y el concatenado mitocondrial (Cyt-b+COI). Sin embargo, en
RAG2 estos grupos genéticos no tuvieron concordancia geográfica a diferencia de los
grupos identificados en el concatenado Cyt-b+COI. Los grupos genéticos establecidos por
STRUCTURE a partir del concatenado de los marcadores mitocondriales corresponden al
norte de la Sierra Madre Oriental con individuos capturados en los municipios de Galeana y
General Zaragoza en el estado de Nuevo León. El segundo grupo corresponde al resto de
individuos muestreados en la Sierra Madre Occidental, el centro-sur de la Sierra Madre
Oriental (San Luís Potosí, Querétaro e Hidalgo) y la Faja Volcánica Transmexicana (Figura
6).

Sin embargo, aunque STRUCTURE sugirió la presencia de sólo dos grupos

genéticos, la probabilidad posterior de asignación a un grupo genético para cada individuo
no mostró cambios considerados cuando k= 3. Esta nueva agrupación corresponde i) al
norte de la Sierra Madre Oriental (SMO), ii) Sierra Madre Occidental (SMOC) y San Luis
Potosí, y iii) Faja Volcánica Transmexicana (FVTM) incluidas las localidades de Querétaro
e Hidalgo. Un resultado idéntico, tanto en el número de grupos como en las localidades
asignadas fue inferido por GENELAND (Figura 6). Los grupos presentaron sus límites en
el Altiplano Central, la porción Norte y Noroeste de la Faja Volcánica Transmexicana y el
centro de la Sierra Madre Oriental. Con excepción del Altiplano Central que separa las
localidades del norte de la SMOC y de la SMO, el resto de los grupos genéticos no
mostraron barreras geográficas aparentes.

La división en tres grupos genéticos fue corroborada por el AMOVA (Tabla 4). En
el concatenado mitocondrial el estadístico Fct (variación genética entre grupos) indicó que
existe una gran diferenciación genética entre los grupos hallados por STRUCTURE y
GENELAND (Fct= 0.84, p= 0.003 ± 0.00049), además el porcentaje de variación más
grande fue hallado entre grupos (84.27%), mientras que entre poblaciones fue apenas de
9.23%. Sin embargo, en RAG2 los valores de Fct y Fst (variación entre las poblaciones) no
presentaron significancia estadística lo que indicó una nula diferenciación genética en este
marcador nuclear. Por otra parte, el análisis de Fst pareadas que comparó los grupos usando
la matriz de datos mitocondriales señaló que el grupo de la SMO es significativamente
diferente al grupo de la SMOC-SLP (F=0.95, p<0.01) y FVTM (F=0.92, p<0.01). Entre
estos últimos grupos, la comparación por pares mostró una diferenciación moderada entre
ellos (F=0.69, p<0.01).

Tabla 4. Resultados del Análisis Molecular de Varianza. Se muestran los resultados calculados
para las matrices de datos mitocondriales (COI+Cyt-b) y nucleares (RAG2). Los valores con
significancia estadística se marcan con *.
Tipo de Suma de Componente Porcentaje de Índice de
Fuente de variación gl
marcador cuadrados de Varianza variación fijación
Entre grupos 2 624.548 23.37 84.27 Fct=0.84*
Mitocondriales Entre poblaciones
7 82.913 2.55 9.23 Fsc=0.58*
dentro de grupos
Dentro de
36 64.908 1.8 6.5 Fst=0.93*
poblaciones
Total 45 772.37 27.73 - -
Entre grupos 2 1.3 -0.08 -14.64 Fct=-0.14
Nucleares
Entre poblaciones
(RAG2) 5 5.82 0.17 31.5 Fsc =0.27
dentro de grupos
Dentro de
32 14.65 0.45 83.14 Fst= 0.16
poblaciones
Total 39 21.77 0.55 - -

35
Figura 6. A) Resultados de STRUCTURE cuando k=2 (superior) y k=3 (inferior). B) Resultados de GENELAND. La identidad de los
haplogrupos hallados en la red de haplotipos se muestran con el mismo código de colores.
Figura 7. Mapa de calor de las distancias genéticas calculadas en la matriz de secuencias
concatenadas Cyt-b+COI. Los códigos de las muestras analizadas y sus metadatos se detallan en la Tabla
A1 del Anexo I.

37
Figura 8. Mapa de calor de las distancias genéticas calculadas a partir de 833 pares de bases del
gen Cyt-b. Los códigos de las muestras analizadas y sus metadatos se detallan en la Tabla A1 del Anexo I.
 Distancias genéticas
Las distancias genéticas calculadas en el concatenado de ambos genes mitocondriales (1046
pb) mostró una diferenciación del 2.6 ± 0.27 % entre el grupo del SMOC -incluyendo las
localidades de San Luis Potosí (SMOC de aquí en adelante)- y el haplogrupo de la FVTM
(Figura 7). Las localidades de la SMO, que incluye únicamente las muestras de Nuevo
León mostraron las distancias genéticas más altas de toda la muestra, al diferir en un 13.04
± 0.14 % de la FVTM y 12.45 ± 0.42 % de la SMOC. Esta distancia genética fue mayor a la
mostrada por las muestras de C. townsendii, que difirió de estos últimos haplogrupos en un
7.27 ± 0.14 % y 7.62 ± 0.17 %, respectivamente.

Este mismo patrón de diferenciación genética en el grupo de la SMO se observó

para los marcadores mitocondriales por separado, siendo incluso mayor en Cyt-b (833 pb)
que mostró distancias genéticas de 12.8 ± 0.004 % y 13.6 ± 0.002 % respecto a SMO y
FVTM respectivamente (Figura 8). Por el contrario, en RAG2 la distancia genética varió
entre 0 y 0.5 % y no mostró un patrón asociado a la diferenciación entre grupos. Las
pruebas de neutralidad indicaron que los fragmentos de secuencias de ADN utilizados en
este trabajo se encuentran bajo selección neutral. Los estadísticos polimórficos de las
secuencias se muestran en el Tabla 5 de acuerdo con el tipo de marcador (mitocondrial o
nuclear) así como por grupo y en toda la especie.

Tabla 5. Estadísticos descriptivos de la variación genética y pruebas de neutralidad de C.

mexicanus por grupo (SMOC, SMO y FVTM) y especie. Número de secuencias (N), número de
haplotipos por población (NH), número de sitios polimórficos (S), diversidad genética (h),
diversidad nucleotídica (π), D de Tajima (D), FS de Fu (FS).
Tipo de marcador Parámetro C. mexicanus SMOC SMO FVTM
N 46 14 5 27
NH 19 7 2 10
Mitocondriales S 139 30 1 16
D 0.226 0.692 -0.816 1.58
Fs 8.495 3.019 0.09 0.819
N 94 20 12 62
NH 12 5 5 9
Nucleares (RAG2) S 15 4 3 12
h 0.68 ± 0.047 0.568 ± 0.119 0.833 ± 0.069 0.7 ± 0.05
Fs -4.632 -1.951 -1.214 -1.891

39
 Inferencia filogenética
El análisis de congruencia mostró inicialmente un conflicto topológico en los árboles
inferido por los tres marcadores moleculares y su concatenado. Esta incongruencia fue
corroborada por el análisis BioNJ ILD (p< 0.001). Tanto en el análisis de incongruencia
topológica, como en el análisis NJ LILD, la incongruencia topológica fue mayor en los
clados que corresponden a Corynorhinus townsendii y Corynorhinus mexicanus de los
grupos SMOC y FVTM. De acuerdo con la prueba de Templeton, RAG2 fue el único
marcador molecular que mostró incongruencia topológica (p<0.05). Finalmente, el análisis
de congruencia en los marcadores mitocondriales, excluyendo RAG2, mostró únicamente
incongruencia topológica en las ramas y nodos terminales. Esto fue corroborado por el NJ
LILD que mostró valores de p<0.05. Sin embargo, en los nodos y ramas más basales la
incongruencia topológica fue nula (p>0.05) y en el general el análisis BIONJ ILD mostró
un valor de p=0.08, sugiriendo que no hay incongruencia topológica significativa entre los
marcadores mitocondriales. Considerando los resultados obtenidos en los análisis de
congruencia, la inferencia filogenética fue realizada usando las matrices de datos nucleares
(RAG2) y mitocondriales (concatenado COI+Cyt-b) por separado.

En concordancia con la evidencia proporcionada por las secuencias mitocondriales,

topologías y soporte de rama obtenidos por ambos métodos de inferencia filogenética
(máxima verosimilitud e inferencia bayesiana), Corynorhinus mexicanus es una especie
polifilética compuesta por dos linajes monofiléticos no directamente emparentados. Un
primer linaje monofilético está compuesto por los grupos SMOC -incluidos los ejemplares
de San Luis Potosí-, y FVTM relacionados con C. townsendii como taxón hermano. El
segundo linaje monofilético está compuesto exclusivamente por el grupo SMO. Este clado
se encuentra emparentado con el clado C. townsendii + C. mexicanus (SMOC y FVTM) y
supone el segundo linaje con mayor antigüedad de divergencia en el grupo corona de
Corynorhinus, después de C. rafinesquii.

Los árboles filogenéticos resultantes de ambos métodos de inferencia presentan

topologías similares con excepción de las ramas terminales correspondientes a los grupos
SMOC y FVTM. Según la topología inferida por métodos bayesianos, estos grupos
corresponden a linajes monofiléticos independientes, contrario a lo propuesto por la
topología inferida por máxima verosimilitud que sugiere una parafilia en estos grupos,
aunque con bajo soporte de rama (Figura 9 y 10).

Los árboles filogenéticos obtenidos a partir de RAG2, tanto por inferencia

bayesiana como por máxima verosimilitud, presentaron grupos no resueltos que agrupaban
individuos de Corynorhinus mexicanus y C. townsendii, sin embargo, ambas topologías
mostraron bajos soportes de rama. Estos resultados aunados a los obtenidos en
STRUCTURE, GENELAND y AMOVA, sugieren que RAG2 fue un marcador molecular
no informativo para esclarecer relaciones de parentesco e identificar grupos genéticos
intraespecíficos.

Figura 9. Árbol de clados con mayor credibilidad estimados mediante inferencia bayesiana. Se
muestran los valores de soporte de rama (probabilidad posterior). Los colores de las ramas terminales
representan los haplogrupos mitocondriales. Para su ubicación geográfica ver Figura 4.
41
Figura 10. Árbol con mayor estimados mediante máxima verosimilitud. Se muestran los valores
de soporte de rama (ultrafast bootstrap). Los colores de las ramas terminales representan los haplogrupos
mitocondriales. Para su ubicación geográfica ver Figura 4.

Árbol de especies
La visualización de los árboles de especies en DensiTree, indicó la presencia de siete
topologías comunes construidas a partir del total de árboles estimados. La primera
topología común agrupó el 97.83% del total de árboles, la segunda topología más común
incluyó el 1.29% (Figura 11) y el resto sólo agruparon menos del 0.88% del total de árboles
inferidos. La topología más común mostró un arreglo similar al árbol construido por
inferencia bayesiana a partir de las secuencias concatenadas Cyt-b-COI.
 Las discrepancias topológicas entre los árboles más comunes consistieron
principalmente en la asignación del taxon hermano del linaje de la SMO. En la topología
más común, el linaje de la SMO es el taxón hermano del clado C. mexicanus + C.
townsendii. Este resultado fue idéntico a las topologías inferidas por máxima verosimilitud
e inferencia bayesiana a partir de las secuencias Cyt-b-COI. Por el contrario, en la segunda
topología más común, el linaje de la SMO es el taxón hermano del C. townsendii.
Finalmente, el árbol consenso mostró una topología con buenos soporte de rama que
respalda los resultados hallados previamente por los árboles de máxima verosimilitud e
inferencia bayesiana.

Figura 11. Árbol de especies inferido con *BEAST visualizado en DensiTree. Se muestran los
árboles con la primera (A) y segunda (B) topología más común, así como el árbol consenso y valores de
soporte de rama -probabilidad posterior- (C).

43
 Tiempos estimados de divergencia
El árbol construido por métodos bayesianos para estimar los tiempos de divergencia mostró
una topología similar a los árboles previamente inferidos por máxima verosimilitud,
inferencia bayesiana y árbol de especies. Al interior del género Corynorhinus se
identificaron tres linajes que corresponden a las tres especies reconocidas incluyendo a C.
mexicanus como un grupo polifilético con tres linajes claramente diferenciados (Figura 12).

Figura 12. Árbol ultramétrico calculado en BEAST v2.6.4 usando secuencias de Cyt-b para
estimar los tiempos de divergencia en los linajes de C. mexicanus. Cada nodo muestra entre
corchetes el intervalo con mayor densidad de probabilidad (95%HPD) y la media del tiempo estimado que
ocurrió el ancestro en común más reciente (TMRCA). En color azul se muestra la probabilidad posterior de
cada clado.
 A partir de los tiempos de divergencia estimados, el género Corynorhinus se separó
del género Plecotus aproximadamente durante el Mioceno Superior, hace aproximadamente
6.61 millones de años (Ma) antes del presente (95% Intervalo de mayor densidad de
probabilidad [HPD] 5.88–7.36), aunque el origen del grupo corona del género
Corynorhinus fue fechado en 4.28 Ma antes del presente (95% HDP 3.16–5.49) durante el
Plioceno. Esta estimación corresponde al origen de los clados C. rafinesquii y C. mexicanus
+ C. townsendii. Un nuevo evento de divergencia ocurrido entre los límites del Plioceno-
Pleistoceno dio origen al linaje del grupo SMO de C. mexicanus, el cual se estima ocurrió
aproximadamente hace 2.85 Ma (95% HPD 1.95–3.82). Por su parte, el tiempo de
divergencia estimado para Corynorhinus townsendii y C. mexicanus (SMOC y FVTM) fue
de 1.55 Ma (95% HPD 0.98–2.16) durante el Pleistoceno inferior. Al interior de C.
mexicanus los dos grandes linajes que comprenden los grupos genéticos de la SMOC y la
FVTM divergieron entre sí hace aproximadamente 0.6 Ma (95% HPD 0.33–0.9) durante el
Pleistoceno medio. Según las estimaciones, las poblaciones hoy existentes se originaron en
tiempos recientes, calculados a finales del Pleistoceno. Esto incluye la población de San
Luis Potosí que presuntamente divergió de las poblaciones de la SMOC hace
aproximadamente 130 mil años antes del presente.

45
Discusión
En el presente capítulo se evaluó la hipótesis de la presencia de especies crípticas al interior
de C. mexicanus mediante análisis filogenéticos y de genética de poblaciones, los cuales
corresponden al primer intento por comprender la historia evolutiva de C. mexicanus a un
nivel intra e interespecífico. Si bien, estos resultados se basan principalmente en secuencias
de genes mitocondriales, la implementación de nuevas herramientas moleculares y técnicas
de análisis podrían mejorar el entendimiento de la historia evolutiva de esta especie y del
género. En este sentido, cabe mencionar que a pesar de la inclusión inicial del RAG2, este
marcador nuclear fue excluido de la mayoría de los resultados por ser poco informativo en
el contexto de la hipótesis planteada. Aunque los genes RAG han sido considerados de gran
utilidad para inferir relaciones de parentesco (de Camargo y Nahum, 2005), su baja tasa de
variación resulta inoportuna para realizar inferencia filogenética en especies de reciente
divergencia.

Análisis filogenéticos y de genética de poblaciones

Las topologías resultantes de los análisis filogenéticos soportan tres premisas: a)
Corynorhinus rafinesquii es la especie de más antigua divergencia del grupo corona de
Corynorhinus, b) Corynorhinus townsendii es la especie filogenéticamente más
emparentada a Corynorhinus mexicanus y c) las poblaciones del norte de la Sierra Madre
Oriental reconocidas como “Corynorhinus mexicanus” forman un grupo monofilético
hermano del clado C. mexicanus + C. townsendii. La condición filogenética de C.
rafinesquii como el primer linaje en divergir del grupo corona ya había sido previamente
propuesta por Piaggio y Perkins (2005) y Hooffer y Van Den Bussche (2011), quienes
además propusieron que es C. townsendii y no C. rafinesquii la más cercanamente
emparentada a C. mexicanus, como se observó en este trabajo. El hallazgo del grupo de C.
mexicanus de la Sierra Madre Oriental es novedoso con respecto a los estudios
filogenéticos previamente realizados con la especie y al género Corynorhinus. Además,
este hallazgo sugiere la presencia de una cuarta especie hasta ahora desconocida, la cual
había pasado desapercibida por la falta de muestras provenientes de esa región. Ello,
confirma lo importante que es para los estudios filogenéticos realizar un muestreo de
individuos representativos de la distribución geográfica de las especies.
 La propuesta de reconocer al linaje de la SMO como una especie diferente a C.
mexicanus es respaldada tanto por los análisis filogenéticos como por los estudios de
genética poblacional. Por ejemplo, STRUCTURE y GENELAND mostraron una clara
estructura genética que sugiere que las poblaciones del norte de la Sierra Madre Oriental
(SMO) corresponden a un grupo claramente diferenciado que no presenta combinación con
el resto de los grupos. Esta falta de combinación entre grupos, inferida por programas que
analizan la estructura poblacional, ha sido sugerida como una prueba indirecta de la
ausencia de flujo genético entre los grupos analizados (Hillis et al., 2021). Esto supondría
que el linaje de la SMO no ha presentado episodios de hibridación con el resto de los
grupos genéticos del Corynorhinus mexicanus, aun cuando los sistemas montañosos de la
Faja Volcánica Transmexicana (FVTM) y de la SMO presentan un aparente continuo. La
aparente ausencia también de una barrera física entre linajes, sugiere la posible existencia
de un mecanismo de aislamiento reproductivo derivado de su lejanía filogenética. Sin
embargo, más estudios son requeridos para poder clarificar la existencia de esta supuesta
falta de hibridación y aislamiento reproductivo. Aunado a lo anterior, la distancia genética
observada a partir del concatenado mitocondrial del gen Cyt-b entre el linaje de la SMO
respecto a los linajes FVTM y SMOC (12.8 % y 13.6 % respectivamente) fue mayor a la
distancia entre estos dos grupos (2.7%), lo que indicó un mayor grado de diferenciación
genética. Retomando lo propuesto por Bradley y Baker (2001), una diferenciación > 11 %
en este gen sugiere reconocer a las poblaciones divergentes como especies validas. Con
base en esto, se sugiere que el linaje de la SMO sea considerado una nueva especie del
género Corynorhinus.

Respecto a C. mexicanus s. str., aunque STRUCTURE y GENELAND mostraron

que las poblaciones de la Sierra Madre Occidental, incluyendo San Luis Potosí (SMOC-
SLP) y la FVTM representan dos grupos genéticos, el AMOVA, las Fst pareadas y las
distancias genéticas indicaron que estos grupos no presentan una alta diferenciación. La red
de haplotipos de COI incluso no mostró un claro patrón de haplogrupos que sugiriera la
separación entre estos dos. Además, STRUCTURE indicó que para cuando k=3, individuos
de Jalisco, Hidalgo y Durango presentaban una incipiente probabilidad posterior que los
asignaba a sus grupos geográficos contrarios. Si bien este resultado no asegura ni descarta
hibridación, resulta interesante que el algoritmo de STRUCTURE mostrara estas
47
asignaciones entre la zona de contacto de estos grupos genéticos (Hidalgo-San Luis Potosí;
Jalisco-Zacatecas/Durango).

Estimaciones de divergencia
Diferentes periodos de divergencia han sido estimados para las especies de Corynorhinus.
Usando datos mitocondriales, Piaggio y Perkins (2005) y Lack y Van Den Bussche (2009)
hallaron que el grupo corona de Corynorhinus se originó alrededor del Plioceno e inicios
del Pleistoceno, lo cual concuerda con las estimaciones de este trabajo calculadas a partir
de Citocromo b. Los dos trabajos antes mencionados coinciden en los períodos geológicos
estimados en este estudio, pero los tiempos de divergencia calculados por Lack y Van Den
Bussche (2009) se muestran más antiguos y menos conservativos. Por ejemplo, Piaggio y
Perkins (2005) proponen que C. townsendii y C. mexicanus divergieron hace
aproximadamente 1.8 millones de años (Ma), muy similar a los resultados de este trabajo
que estima una divergencia ocurrida hace 1.55 Ma con un intervalo de mayor densidad de
probabilidad (HDP) de un millón de años. Sin embargo, Lack y Van Den Bussche (2009)
estiman que esta divergencia ocurrió hace 2.97 Ma con un HPD de 2.7 Ma que se
sobrepone ampliamente con las medias y los HDP’s de las estimaciones realizadas por
Piaggio y Perkins (2005) y este estudio. A partir de lo anterior, se deduce que muy
probablemente las especies actuales de Corynorhinus divergieron entre las fechas
presentadas en los resultados de este trabajo y las realizadas por Piaggio y Perkins (2005).

La posible historia de divergencia de las especies de Corynorhinus en un

contexto paleoambiental
La posición filogenética de C. rafinesquii y Corynorhinus sp. nov. como los linajes con
mayor antigüedad de divergencia en el grupo corona sugiere que este grupo tuvo un origen
en el este de Norteamérica. Además, aunado a sus tiempos de divergencia se sugiere que
fueron los cambios ambientales del Plioceno y Pleistoceno los causantes de la distribución
actual de C. rafinesquii al sureste de Estados Unidos de América (EE. UU.) y de una cuarta
especie restringida el noreste de México. El Plioceno, periodo en el que se estima ocurrió la
divergencia de C. rafinesquii y Corynorhinus sp. nov., estuvo caracterizado por un aumento
en las temperaturas globales, las cuales incluso presentaron máximas superiores a las
actuales (Dekens et al., 2007); el nivel del mar aumentó en consecuencia del derretimiento
de las masas de hielo de los casquetes polares (Repenning, 1990) y hubo un periodo de
sequía que causó el surgimiento de los pastizales y grandes llanuras en el centro de los
EE.UU., en donde pastaría gran parte de la Megafauna (Axelrod, 1985). Se ha propuesto
que este aumento del nivel del mar presuntamente inundaría los sistemas de cuevas del
sureste de EE. UU., los cuales servían de potenciales refugios de las poblaciones
ancestrales de Corynorhinus (Lack y Van Den Bussche 2009). Esto conllevaría que estas
poblaciones se desplazaran hacia tierra adentro en busca de nuevos refugios, causando una
fragmentación en las poblaciones y limitando su intercambio genético.

El aumento en el nivel del mar también ocasionó cambios en la vegetación,

propiciando la aparición de vegetación típica de las llanuras costeras y de bosques
tropicales que formarían corredores biogeográficos con el oeste y sur de EE. UU. (Axelrod,
1985; Morgan y Emslie, 2010). Estos corredores permitieron el intercambio de fauna de
afinidad árida y tropical procedentes del oeste de EE. UU y de México-Centroamérica,
respectivamente. Es así que en esta región existen registros fósiles de especies de afinidad
árida como Antrozous sp., Lepus sp., Spermophilus sp. y Thomomys sp., mientras que de
afinidad neotropical hay registros de Panthera onca, Leopardus pardalis y de los
murciélagos Mormoops megalophylla, Pteronotus pristinus, Eumops underwoodi,
Desmodus archeodaptes y D. stocki (Morgan y Emslie, 2010). Por su parte, los bosques
templados presentaron una reducción y se limitaron a fragmentos donde el ambiente
permitía su presencia. En el este de EE. UU, la formación Citronelle ubicada entre los
estados de Georgia, Alabama, Florida, Mississippi y Louisiana (Isphording y Lamb, 1971)
da cuenta de estos fragmentos que albergaron especies de Pinus, Fraxinus, Quercus,
Betula, Taxodium entre otros (Berry, 1937). Estos bosques no solo pudieron ofrecer un sitio
de forrajeo para las poblaciones ancestrales de Corynorhinus, sino también de sitios de
percha como se observa actualmente en Corynorhinus rafinesquii que suele usar árboles
huecos como refugios (Jones, 1977). Al norte de la formación Citronelle y cuanto más se
extendían los pastizales y vegetación de afinidad árida, la vegetación arbórea se restringió a
los bosques abiertos de los valles de las Rocosas y bosques riparios que rodeaban afluentes
del actual río Mississippi (Axelrod, 1985). Esta separación entre los bosques templados de
la formación Citronelle en el sureste de EE. UU y los valles de las Rocosas en el centro de

49
este país pudo haber fungido como principal mecanismo de especiación alopátrica que daría
origen al linaje de Corynorhinus rafinesquii.

La distribución actual de Corynorhinus rafinesquii en el sureste de EE. UU, abre la

posibilidad de que relictos boscosos como la formación Citronelle u otros fragmentos de
bosques adyacentes pudieran haber sido el área de origen de esta especie. Por su parte, los
bosques abiertos de los valles de las montañas Rocosas pudieron ser el centro a partir del
cual se extenderían las poblaciones del ancestro del resto de las especies de Corynorhinus
actuales. La divergencia entre el clado C. mexicanus-townsendii y Corynorhinus sp. nov. se
estima ocurrió hacia finales del Plioceno. Se sugiere que dicha divergencia haya sido
causada por la colonización de nuevos nichos ecológicos ofrecidos por las extensas
planicies y ecosistemas áridos. De acuerdo con esta hipótesis, es probable que el ancestro
de C. mexicanus-townsendii fuera afín a ecosistemas áridos y secos de tierras bajas
mientras que Corynorhinus sp. nov. lo sería a los bosques húmedos y fríos de los valles y
laderas de las Rocosas.

Con el inicio del Pleistoceno empezó una serie de cambios ambientales globales que
tuvieron efectos drásticos en la vegetación y las comunidades de mamíferos (Faith y
Surovell, 2009; Gill et al., 2009; Ferrusquía-Villafranca et al., 2010). Esta serie de cambios
conocidos como ciclos glaciales se caracterizaron por el avance y retroceso continuo de las
masas de hielo en el hemisferio norte (Andrews, 1982; Ruddiman et al., 1989). Contrario al
Plioceno, durante los episodios de enfriamiento, los bosques templados presentaron una
expansión hacia tierras más bajas. Este cambio en su distribución compensó el retroceso
que padecían en las montañas debido a la disminución en altura de la línea de nieve y
surgimiento de pastizales en las cumbres de éstas (Lachniet y Vazquez-Selem, 2005). Estos
cambios en las vegetaciones pudieron haber causado el desplazamiento de la distribución
del linaje de Corynorhinus sp. nov. hacia el sur escapando del avance de las masas de hielo
que empezaron a cubrir los sistemas montañosos de Norteamérica.

Sin embargo, debido al aumento de las temperaturas durante los periodos interglaciares y el
comienzo del Holoceno, la vegetación árida recolonizó el actual desierto Chihuahuense
(Metcalfe et al., 2000) y los pastizales cubrieron una vez más las grandes llanuras del este
de los EE. UU. (Grimm et al., 2001). Esto pudo restringir los bosques templados a las
laderas de las montañas presentes en la zona (también llamadas “Islas del Cielo”) e impedir
la recolonización de los valles de las Rocosas. Este aislamiento con respecto a las
montañas del centro de los EE. UU. explicaría la distribución actual de Corynorhinus sp.
nov. en los bosques abiertos de pino y encino de las montañas situadas al norteste de los
estados de Chihuahua y Coahuila, así como la porción norte de la Sierra Madre Oriental, en
Nuevo León y Tamaulipas.

Por otra parte, tras el inicio del avance de las masas de hielo durante el Pleistoceno,
las condiciones ambientales se volvieron desfavorables para la especie ancestral de C.
mexicanus-townsendii. Sin embargo, con la expansión de los bosques fríos y húmedos, es
probable que la selección natural y la presión por adaptarse a un ambiente constantemente
cambiante generara el escenario adecuado para un nuevo proceso de especiación. La vida
en bosques fríos de montaña puede resultar adversa para mamíferos pequeños debido a los
requerimientos metabólicos que implica (Lovegrove, 2003; Ochocińska y Taylor, 2005); no
obstante, también puede presentar ventajas ecológicas. Por ejemplo, la diversidad de
murciélagos disminuye conforme aumenta la altitud y solo especies tolerantes al clima frío
pueden colonizar los ecosistemas de montaña (de Carvalho et al., 2019). De ser limitado el
número de especies con acceso a estos bosques, es de esperar que el número de nichos
tróficos existentes sean equiparables al número de especies presentes, lo que involucraría
una baja competencia interespecífíca por recursos tróficos.

La oferta de nichos tróficos de baja competencia que ocurre en los bosques

templados de montaña pudo propiciar que algunas poblaciones ancestrales de C.
mexicanus-townsendii pudieran adaptarse a vivir en este tipo de ecosistemas. De acuerdo
con esta hipótesis, estas poblaciones pudieron prosperar durante la expansión de los
bosques, desplazándose hacia el sur durante el avance de los glaciales en EE. UU. y
refugiándose en los bosques montanos durante los periodos interglaciares. Además, es
probable que estas poblaciones se introdujeran a México a través de un corredor biográfico
ampliamente estudiado que permitió la migración de fauna de afinidad Neártica hacia zonas
más meridionales: el corredor Montaña Rocosas-Sierra Madre Occidental (Ceballos et al.,
2010).

51
Por otra parte, las poblaciones ancestrales de C. mexicanus-townsendii con mayor afinidad
hacia zonas áridas se verían favorecidas sólo durante los periodos interglaciares,
expandiéndose al este y oeste de las montañas Rocosas tras el retroceso de los bosques
templados y la proliferación de ecosistemas secos y áridos. Esto aunado a una tendencia a
habitar ecosistemas contrastantes pudo conducir a un proceso de especiación hace
aproximadamente 1.5 Ma que daría origen a las actuales especies C. mexicanus y C.
townsendii. Es probable que esta especiación incluso fuera influenciada por un factor
latitudinal, ya que de estar C. mexicanus introduciéndose a México a través de la SMOC e
iniciando una colonización sobre la FVTM, C. townsendii estaría bien establecido en el
oeste de los EE. UU y extendiéndose hacia el este. Esta hipótesis concuerda con el hecho de
que el linaje intraespecífico más basal de C. townsendii, es la subespecie C. t. townsendii
que se distribuye en el actual oeste de EE. UU y noreste de México (Piaggio y Perkins,
2005). Por el contrario, los linajes de las subespecies C. t. pallescens, C. t. ingens y C. t.
virginianus, así como C. t. australis que colonizó México hasta el estado de Chiapas,
divergieron en tiempos más recientes, presuntamente a causa de las oscilaciones climáticas
del Pleistoceno medio y tardío (Piaggio y Perkins, 2005).

La diferenciación entre los linajes de la SMOC y la FVTM en C. mexicanus puede

comprenderse bajo la misma lógica del avance y retroceso de los bosques templados
durante los ciclos glaciares. Un primer factor que promoviera la divergencia pudo ocurrir
durante la glaciación Atenebrara (también denominada Glaciación Günz) hace 850-600 mil
años (Ka). Durante los periodos glaciales, los bosques templados aumentaron su
distribución y la línea de nieve y pastizales en las cumbres de las montañas disminuyó en
altitud (Lachniet y Vazquez-Selem, 2005). Esto último puede generar un efecto de barrera
física al aislar las poblaciones situadas en laderas opuestas de las montañas. Si C.
mexicanus se encontraba ampliamente distribuido en los bosques templados que rodeaban
los sistemas montañosos de México, es posible que existieran dos grupos de poblaciones
físicamente separados: a) las poblaciones situadas en los bosques de las laderas externas
cercanas a los límites de las actuales Planicie costera del Pacifico y Cuenca del Balsas, y b)
las poblaciones situadas en los bosques de las laderas internas, en el actual Altiplano
Central Mexicano.
 La divergencia entre los linajes de la SMOC y la FVTM, según los resultados de
este trabajo, sucedió hace aproximadamente 600 Ka durante el periodo interglaciar
Aftoniense (también denominado Günz-Mindel o Cromeriense) y que sucedió después del
periodo glacial Atenebrara. Durante los periodos interglaciares, los bosques templados
volverían a cubrir las montañas, limitados a tierras altas y separados por vegetación árida o
semiárida de los valles circundantes (Mastretta-Yanes et al., 2015). Es probable que,
durante este periodo, las poblaciones de las laderas internas situadas sobre el Altiplano
Central colonizaran las montañas de la SMOC y el Sur de la SMO, mientras que las
poblaciones de las laderas externas, principalmente aquellas situadas sobre los límites de la
Cuenca del Balsas colonizaran la FVTM. Con respecto a las poblaciones ubicadas en los
límites de la Planicie Costera del Pacífico, existen cuatro posibles escenarios: a)
colonizaron montañas de la SMOC, b) se desplazaron hacia la porción este de la FVTM, en
el actual estado de Jalisco, c) se extinguieron localmente debido a la recolonización de las
selvas bajas, o c) una mezcla de todas las anteriores. Cualquiera de estas opciones
explicaría la presencia de C. mexicanus en Jalisco y por qué STRUCTURE reconoció esta
región como una posible zona con una incipiente zona de contacto.

La presencia de poblaciones de C. mexicanus con haplotipos afines a las

poblaciones de la SMOC en el estado de San Luis Potosí (SLP) puede ser explicado bajo la
misma lógica de la divergencia entre los linajes de la SMOC y la FVTM. Sin embargo,
primero es necesario comprender cómo dos cadenas montañosas separadas actualmente por
una vasta zona árida comparten un pasado genético en común. La presencia de un corredor
biogeográfico entre la SMOC y SMO durante el Pleistoceno ha sido sugerida en estudios
previos (Bryson et al., 2011; Mastretta-Yanes et al., 2015 y referencias ahí dadas).
Inicialmente se sugirió que ese corredor ocurrió a lo largo del paralelo 25, aunque
recientemente se demostró que ese corredor pudo ocurrir más hacia el sur, entre los estados
de Zacatecas y San Luis Potosí, siendo las serranías y manchones de bosques al oeste del
último estado los remanentes de ese corredor (Bryson et al., 2011). Incluso la posibilidad de
que ese corredor biogeográfico se extendiera más al sur recae en el hecho de que el estado
de Guanajuato presentó vegetación típica de bosque mesófilo (i.e. Liquidambar sp.) hacia
finales del Pleistoceno y no fue hasta hace 6000 años que la vegetación empezó a cambiar
hasta derivar en la vegetación árida que se observa en la actualidad (Domínguez-Vázquez
53
et al., 2019). La divergencia de la población de SLP respecto al resto de la SMOC ocurrió
aproximadamente hace 130 Ka durante el periodo interglaciar Sangamoniano o Riss-Würm
muy probablemente a través de la misma dinámica forestal descrita con anterioridad.
Actualmente, en el Holoceno se mantienen las condiciones ambientales similares al
Sangamoniano, que mantienen aisladas las poblaciones de SLP del resto de la SMOC.

Las hipótesis aquí propuestas son una primera aproximación de posibles escenarios que
pudieron haber sucedido y afectado la historia evolutiva del género Corynorhinus. La
incorporación del registro fósil y la realización de estudios biogeográficos y ecológicos más
específicos dedicados a la estimación de distribuciones ancestrales pudieran elucidar la
precisión de las hipótesis aquí planteadas.

Registro Fósil
El registro fósil de Corynorhinus, como en el resto de los murciélagos, es escaso debido
principalmente a las condiciones difíciles de fosilización de organismos de tamaño pequeño
(Brown et al., 2019). Sin embargo, existe registro de fósiles de C. townsendii y C.
rafinesquii del Pleistoceno tardío y Pleistoceno medio, respectivamente, lo que implica que,
para estos periodos ambas especies ya estaban presentes y eran relativamente comunes
(Martin, 1972). Esto concuerda con las hipótesis de escenarios de divergencia propuestos
en este trabajo que sitúa el origen de C. townsendii en el Pleistoceno inferior y de C.
rafinesquii durante el Plioceno. Otras especies fósiles de Corynorhinus son C.
tetralophodon y C. alleganiensis. El primero fue descrito en la cueva de San Josecito en el
estado de Nuevo León y está fechado en el Pleistoceno tardío (Handley, 1955). Sin
embargo, su carácter de especie ha sido sujeto a debate debido a que la cuarta comisura en
el tercer molar superior, que aparentemente lo distinguía del resto de las especies de
Corynorhinus, también está presente en algunos individuos de C. townsendii (Arroyo-
Cabrales y Johnson, 2008). En el caso de C. alleganiensis, esta especie fue descrita a partir
de muestras descubiertas en la cueva de Cumberland, en Maryland, EE. UU (Gidley y
Gazin, (1933). La edad de estos fósiles corresponde al Pleistoceno medio. El material fósil
está representado por elementos craneales y mandibulares similares a las presentes en las
especies actuales de Corynorhinus que se distribuyen en el este de EE.UU. Sin embargo, la
presencia de surcos supraorbitales sugiere una afinidad basal respecto al resto de los
Corynorhinus (Handley, 1959), lo cual respalda la hipótesis del presunto origen del grupo
corona de Corynorhinus en el oriente de EE. UU.

Otros fósiles de Corynorhinus han sido descubiertos en los estados de Pennsylvania

y Tennessee, lo que indica una colonización del este de EE. UU. hasta su extremo noreste.
Sin embargo, debido a que se trata de material incompleto poco informativo, estos fósiles
no han podido ser asignados a alguna de las especies actuales o sugerir la existencia de
nuevas especies que vivieron durante el Pleistoceno tardío (Guilday, 1961). De C.
mexicanus y Corynorhinus sp. nov. no se tienen registros fósiles; sin embargo, las hipótesis
sobre los cambios de distribución a lo largo del Pleistoceno que se propuso en este trabajo
pueden servir de guía para la búsqueda de restos fósiles en cuevas o sitios que
anteriormente fueron potencialmente ocupados por estas especies.

Corynorhinus mexicanus como un complejo de especies crípticas

Aunque el concepto de especie y la delimitación entre ellas han sido sujetos de debate (De
Queiroz, 2007), es consenso entre taxónomos y sistématas que las especies deben
representar grupos naturales, los cuales en un contexto filogenético hacen referencia a
grupos monofiléticos. Sin embargo, los análisis filogenéticos sugieren que Corynorhinus
mexicanus no representa un grupo monofilético por lo que la inclusión de todos los linajes
bajo una misma especie resulta errónea. Aunado a ello, los análisis genéticos realizados en
este estudio refuerzan la hipótesis de la presencia de especies crípticas al interior de C.
mexicanus.

Previamente Piaggio y Perkins (2005) sugirieron que la alta divergencia

intraespecífica en C. mexicanus podría ameritar el reconocimiento de subespecies, pero no
de especies. Los resultados presentados aquí sustentan los expuesto por Piaggio y Perkins
(2005) en reconocer que los linajes de la FVTM y de la SMOC son diferentes, pero no
ameritan un reconocimiento a nivel de especie, debido que estos linajes difirieron sólo un
2.6% y presentaron una Fst = 0.69. Sin embargo, la distancia genética entre el linaje de la
SMO y los linajes FVTM y SMOC es mayor que la presente entre C. townsendii y C.
mexicanus s str. y los valores de Fst indicaron un alto grado de diferenciación genética
respecto al resto de linajes. A partir de esta evidencia conjunta resultante de múltiples
análisis genéticos se propone reconocer que C. mexicanus sensu lato es un complejo de
55
especies crípticas conformado por al menos dos especies: una especie con poblaciones
actuales en el norte de la SMO y otra con poblaciones en la SMOC y FVTM. Sin embargo,
se considera necesario la incorporación de datos morfológicos o ecológicos en aras de
sustentar los cambios taxonómicos derivados a partir de los resultados de este trabajo.
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III. CAPÍTULO II. Variación morfológica de Corynorhinus
mexicanus y sus implicaciones taxonómicas
Introducción
El concepto de especie históricamente ha sido objeto de debates y de análisis
epistemológicos (De Queiroz, 2007). Sin embargo, recientemente ha adquirido una mayor
aceptación el concepto de especie como el linaje de poblaciones o meta-poblaciones cuya
trayectoria evolutiva se ha desarrollado de manera independiente respecto al resto (De
Queiroz, 2007). A pesar de este consenso en el concepto de especie, el desacuerdo en el
criterio práctico para delimitarlas aún prevalece. Con el auge de la biología molecular, el
uso de caracteres de este tipo ha sido una práctica común para delimitar a las especies, en
especial cuando existe la sospecha de la presencia de un complejo críptico (i.e. Clare, 2011;
Clare et al., 2011). Esto ha contribuido a la descripción de muchas nuevas especies de
murciélagos en las últimas décadas (Tsang et al., 2016; Simmons y Cirranello, 2020). Sin
embargo, la delimitación de especies usando exclusivamente datos moleculares debe
tomarse con cautela, ya que no todos los marcadores moleculares son buenos indicadores
para esta tarea (Tsang et al., 2016).
En respuesta al reduccionismo genético en la delimitación de los taxones, ha surgido
un interés por recobrar la concepción holística en la delimitación de especies o categorías
taxonómicas superiores. Esta concepción rebautizada como taxonomía integrativa, busca
establecer los límites entre las especies a través de los criterios de acumulación y
congruencia de evidencia que sustenten la persistencia de una entidad taxonómica (Solari et
al., 2019). En el caso particular de los murciélagos, esta evidencia puede ser de tipo
molecular, ecológica, conductual, acústica y/o morfológica (Will et al., 2005; Tsang et al.,
2016). Recientemente, diversos estudios en murciélagos enfocados en la revisión o
descripción de nuevas especies han sido realizados desde esta perspectiva (Pavan y
Marroig, 2016; Górfól y Csorba, 2018; Taylor et al., 2018; Solari et al., 2019; Garbino et
al., 2020). Esto ha permitido asignar con mayor robustez la categoría de especie, y en el
caso de la evidencia morfológica, ha contribuido en el reconocimiento de posibles
características que permitan su diagnosis (Solari et al., 2019). Esto último es de gran
importancia para la conservación, pues en ocasiones brinda la oportunidad de identificar

61
una especie sin necesidad de requerir de herramientas moleculares de mayor costo (Tsang
et al., 2016).
Por otra parte, algunas revisiones morfológicas han incorporado nuevas
herramientas de análisis morfométricos que brindan mayor o diferente información respecto
a los análisis tradicionales (Evin et al., 2008; Sztencel-Jablonka et al., 2009; Nájera-
Cortazar et al., 2015, Calahorra-Oliart et al. 2021, Ospina-Garcés y León-Paniagua 2022).
El método de morfometría geométrica, desarrollado a finales del siglo XX, resultó útil para
el análisis y visualización de la forma de las estructuras y su variación tanto a nivel
intraespecífico como interespecífico (Adams et al., 2004). La principal diferencia de la
morfometría geométrica respecto a la morfometría tradicional radica en que ésta última es
útil para describir longitudes y proporciones de las estructuras, pero no lo es para describir
sus formas (Bookstein, 1991). Particularmente, el análisis morfométrico del cráneo en
vertebrados desde una perspectiva geométrica ha permitido reconocer cambios en el
fenotipo debido a factores abióticos y bióticos, dimorfismo sexual y variación morfológica
asociada a la ontogenia (Adams et al., 2004), inferir relaciones de parentesco (Catalano et
al., 2010; Catalano y Torres, 2017; Palci y Lee, 2019) y delimitar especies a partir del
análisis cuantitativo de la forma (Jarrín y Kunz, 2011).
Históricamente, la taxonomía de los murciélagos se ha basado únicamente en el
análisis morfológico de sus estructuras (Handley, 1959; Swanepoel y Genoways, 1978;
Csorba y Lee, 1999; Tejedor et al., 2005). En algunos casos, estos arreglos taxonómicos
han sido validados o corregidos por nuevas revisiones que incorporan diferentes tipos de
datos o nuevas formas de análisis (p. ej. morfometría geométrica y datos moleculares; Evin
et al., 2011; Nájera-Cortázar et al., 2015). Un caso muy notorio sucedió en el complejo
críptico de Pipistrellus pipistrellus-pygmaeus donde el análisis morfológico del cráneo
usando morfometría geométrica indicó que estas especies, muy parecidas en su morfología
externa, diferían en la forma y talla de la mandíbula (Sztencel-Jablonka et al., 2009). Según
los autores, esta diferenciación pudo deberse a una especialización en la dieta, la cual pudo
desencadenar un proceso de especiación. De esta manera, el análisis morfológico sustentó
lo propuesto por los análisis moleculares que sugerían la presencia de dos especies al
interior de este complejo (Mayer y Helversen, 2001). Por el contrario, en Myotis
peninsularis una especie endémica de la Península de Baja California, el análisis
morfológico del cráneo usando morfometría geométrica no halló suficiente variación para
diferenciarla de Myotis velifer (Nájera-Cortázar et al., 2015). Aunado a ello, los datos
moleculares no indicaron una alta divergencia que validara su reconocimiento a nivel de
especie, por lo cual los autores sugirieron el reconocimiento de M. peninsularis como
subespecie de M. velifer: M. v. peninsularis.
La revisión de la morfología del género Corynorhinus realizada por Handley (1959)
se basó en el análisis morfométrico de cráneos y de rasgos externos como la longitud del
antebrazo, la longitud total y las longitudes de metacarpos y falanges. Esta revisión también
incluyó análisis cualitativo del pelaje y caracteres dentales, el cual consistió en la revisión
del número de piezas y su caracterización en cuanto a cúspides o lóbulos se refiere. El autor
concluyó con el reconocimiento de determinados caracteres morfológicos que permiten la
diagnosis de las tres especies. Respecto a C. mexicanus, Handley (1959) determinó una
condición monotípica en esta especie debido a que no encontró un patrón de variación
geográfico en los caracteres estudiados. Además, dicho autor destacó que, a pesar de una
segregación altitudinal en sus distribuciones, existe una alta similitud morfológica de las
poblaciones de C. townsendii y C. mexicanus en la región fronteriza del norte de México,
particularmente en el pelaje, dentición y talla; sugiriendo una convergencia evolutiva
impuesta por factores ambientales. El autor concluye en que esta similitud ocasionó por
mucho tiempo, un escepticismo sobre la existencia de dos especies diferentes de
Corynorhinus en México.
En capítulo I de este trabajo, los análisis genéticos indicaron que Corynorhinus
mexicanus está compuesta de tres linajes, que en conjunto vuelven a la especie una entidad
parafilética. Particularmente el linaje de la norte de Sierra Madre Oriental presentó una
relación filogenética más alejada del resto de linajes y es candidato al reconocimiento de
especie diferente a C. mexicanus s. str. Retomando los resultados del capítulo anterior y
partiendo del marco teórico de la taxonomía integrativa, el objetivo de este segundo
capítulo fue determinar si los linajes hallados previamente presentan divergencia
morfológica que permita su diagnosis, así como identificar los posibles factores ecológicos
y evolutivos que dieran origen a estas características. Para ello, se analizaron mediante
técnicas de morfometría geométrica y tradicional las características morfológicas externas,

63
craneales y mandibulares y se comparó la variación morfológica de estos caracteres
morfológicos entre los linajes hallados por los análisis moleculares previamente descritos.

Material y métodos
Colecta de datos
Los especímenes requeridos para los análisis morfológicos provinieron de individuos
capturados en campo y de especímenes preservados en colecciones científicas (Ver detalles
en Capítulo 1). A partir de los individuos capturados se determinó la edad relativa, el sexo y
el estado reproductivo. La edad relativa se calculó en función del grado de osificación de
los huesos del ala (método por fusión epifisaria-diafisaria; Brunet-Rossinni y Wilkinson,
2009), mientras que el estado reproductivo se determinó mediante palpación directa y
observación de estructuras reproductivas o glándulas mamarias (Kunz et al., 1996).
También se midió la masa corporal y la longitud del antebrazo. La masa corporal se midió
mediante una báscula de resorte marca Pesola® de 30 x 0.25g de rango de medición. La
medición de la longitud de determinadas estructuras de importancia taxonómica (i.e.
antebrazo, oreja, trago) se obtuvieron con el uso de un vernier Mitutoyo® (ver más
adelante).

Por otra parte, se revisaron 175 ejemplares preservados en alcohol o taxidermia

procedentes de diferentes colecciones mastozoológicas de México. Los ejemplares
colectados y los depositados en colecciones representan 48 localidades repartidas en 16
estados de México: Ciudad de México, Chihuahua, Durango, Estado de México, Hidalgo,
Jalisco, Michoacán, Morelos, Nuevo León, Puebla, Querétaro, San Luis Potosí,
Tamaulipas, Tlaxcala, Veracruz y Zacatecas (Figura 13). Los ejemplares preservados en
taxidermia se revisaron de manera cuantitativa, midiendo las mismas estructuras analizadas
en ejemplares capturados en campo, así como la obtención de las medidas rotuladas en las
etiquetas de identidad del ejemplar de museo. Finalmente, se fotografiaron los cráneos de
estos ejemplares en diferentes vistas para su posterior análisis a través de técnicas de
morfometría geométrica (ver más adelante).
 Figura 13. Localidades de colecta de los ejemplares utilizados en los análisis morfológicos.

Análisis de morfología externa

Se realizó una revisión de los caracteres morfológicos de los ejemplares capturados en
campo y de los ejemplares preservados en taxidermia. Se midieron la longitud de la tibia,
oreja, trago y antebrazo. Además, se contaron el número de surcos interfemorales y se
revisó el patrón de bandas en el pelaje dorsal y la presencia o ausencia de pelo en la base
del uropatagio para asegurar la identidad taxonómica del ejemplar según lo estipulado por
Medellín et al. (2008). Estas variables fueron analizadas mediante distintas pruebas
estadísticas según la comparación en programa JASP 0.16.3 (JASP Team, 2016).

Debido a que previamente Tumlison (1991) reportó la presencia de un dimorfismo

sexual en Corynorhinus mexicanus, se realizó una comparación entre machos y hembras de
las características morfológicas externas previamente mencionadas. Con excepción del
número de surcos interfemorales que se compararon mediante una prueba U de Mann-
Whitney, el resto de las variables se analizaron mediante una prueba t-student usando todos
los ejemplares analizados. Sin embargo, con la finalidad de descartar que el dimorfismo
sexual fuera producto de la variación morfológica asociada al linaje, se compararon las
65
características morfológicas entre machos y hembras según el linaje de procedencia. Para
ello, se analizó la interacción estadística entre el sexo y el linaje a través de un ANOVA de
dos vías con suma de cuadrados tipo III para diseños no balanceados (Smith y Cribbie,
2014). Como variables factoriales se utilizó el linaje de procedencia del ejemplar según los
resultados de los análisis filogenéticos y el sexo de ejemplar. La normalidad y
homocedasticidad de los residuales del modelo ANOVA fueron evaluados mediante una
prueba de Shapiro-Wilk y Levene respectivamente en el programa JASP 0.16.3 (JASP
Team, 2016).

Posteriormente se analizaron los sexos de manera independiente a través de un

ANOVA de una vía, para cada sexo, con suma de cuadrados tipo III para diseños no
balanceados (Smith y Cribbie, 2014). En el primer ANOVA se incluyeron: el linaje (SMO,
SMOC o FVTM) como factor explicatorio de tres niveles y las observaciones
correspondientes a los machos como variable respuesta. En el segundo ANOVA se incluyó
el mismo diseño factorial, pero con las observaciones de las hembras. El diseño del
ANOVA fue repetido para cada variable morfológica en ambos sexos. La normalidad y
homocedasticidad de los residuales del modelo ANOVA fueron evaluados mediante una
prueba de Shapiro-Wilk y Levene respectivamente. Finalmente, se realizaron
comparaciones múltiples usando el método de Tukey-Kramer para diseños no balanceados
como análisis post hoc con una tasa de error por familia de 0.05 (Dunnett, 1980).

Se utilizó el índice D de Cohen como medida de tamaño de efecto en todas las

comparaciones realizadas. El índice D de Cohen (D) mide el número de desviaciones
típicas que existe entre la media de dos grupos que se están comparando. Por convención,
se ha adoptado que una D ≤ 0.2 se considera un efecto pequeño; una D entre 0.2 y 0.8 un
efecto mediano y una D ≥ 0.8 un efecto grande (Sullivan y Feinn, 2012). En todas las
pruebas paramétricas, se evaluaron los supuestos de normalidad y homocedasticidad de los
residuales con las pruebas de Shapiro-Wilk y Levene respectivamente en el programa JASP
0.16.3 (JASP Team, 2016).
 Morfología craneal: morfometría geométrica
Los cráneos procedentes de las colecciones científicas se fotografiaron con una cámara
réflex Nikon D3000 (Nikon Corporation, Tokyo, Japan) y un lente macro Nikkor 2.8F
60mm (Nikon Corporation, Tokyo, Japan). La cámara fue montada en un trípode con la
finalidad de fijar largos tiempos de exposición para obtener una amplia profundidad de
campo en las fotografías. Además, se utilizó un aro de luz montado al lente como fuente de
iluminación. Se obtuvieron fotografías digitales de las vistas lateral, dorsal y ventral del
cráneo, mientras que la mandíbula se fotografió en posición lateral procurando capturar la
mayor área posible del ramus y cuerpo mandibular, manteniendo la misma posición entre
las imágenes capturadas. En cada fotografía se utilizó una escala de papel milimétrico como
medida de referencia para los análisis posteriores, ubicada a la altura del plano de enfoque.

Configuraciones de marcas y semimarcas en dos dimensiones fueron digitalizadas

sobre las fotografías del cráneo y mandíbula (ver Figura A1 Anexo 2) utilizando los
programas tpsUtil y tpsDig2 (Rohlf 2010). El número y correspondencia anatómica de las
marcas de cada diseño varió según el plano (dorsal, ventral o lateral) y la estructura ósea
(cráneo o mandíbula) analizada (Figura 14). Para determinar la distribución y el número de
marcas y semimarcas de cada configuración, se consideraron criterios de estudios
previamente realizados en otras especies de murciélagos (Bornholdt et al., 2008; Sztencel-
Jablonka et al., 2009; Jarrín-V y Menéndez-Guerrero, 2011; Huang et al., 2014; Olea y
González, 2018) así como también algunas estructuras de importancia taxonómica en el
género Corynorhinus postuladas por Handley (1959) (i.e. forma del hueso frontal y forma
del proceso medio postpalatal).
Las configuraciones de marcas y semimarcas de cada vista fueron alineadas de
manera independiente mediante un Análisis Generalizado de Procrustes, el cual posiciona
todas las configuraciones bajo una misma escala, origen y rotación a través del criterio de
distancias mínimas cuadradas (Rohlf 1990). Las semimarcas fueron alineadas mediante el
criterio de Distancias Procrustes, el cual busca minimizar la diferencia entre las
configuraciones de semi marcas de cada individuo respecto a la forma consenso a través de
la estimación de una dirección tangencial y la eliminación de la diferencia entre curvas y
semimarcas de curvas correspondientes (Pérez et al., 2006).
67
 Debido a que las vistas ventral y dorsal de cráneo corresponden a estructuras con
simetría bilateral, se calculó el promedio de los lados a través de un análisis de simetría.
Estos nuevos valores se usaron como nuevos sistemas de coordenadas para los
consiguientes análisis. Posteriormente, las tres vistas del cráneo fueron subdivididas en dos
módulos: rostro y basicráneo-caja craneal (Figura 14). Estos módulos corresponden a dos
regiones que presentan desarrollo ontogenético independiente en diversos mamíferos,
incluidos los murciélagos (Marroig et al. 2009; Porto et al. 2009). Esta partición en
módulos de las vistas del cráneo se evaluó mediante un análisis de cuadrados mínimos
parciales (Partial Least Square-PLS) que analizó la correlación entre el primer vector de
los PLS de cada matriz de configuración. Además, se realizó un análisis de modularidad el
cual estimó el índice CR que mide el grado de independencia entre los módulos bajo un
modelo nulo de total integración (Adams, 2016). Tanto el PLS como el índice CR se
calcularon a través de pruebas de permutación con 1000 réplicas utilizando el paquete
“Geomorph 3.1.2” (Adams et al. 2020) de la plataforma de R (R Core Team, 2022). Debido
a que el PLS y el índice CR sostuvieron la hipótesis de modularidad (ver resultados), el
rostro y el basicráneo-caja craneal en las vistas dorsal, lateral y ventral fueron analizados de
forma independiente.
Figura 14.- Esquema de vistas y módulos del cráneo utilizados en el análisis morfométrico del
cráneo. De arriba hacia abajo: A y A1) vista dorsal, B y B1) ventral, C y C1) lateral y D) lateral de la
mandíbula. Se muestran las configuraciones de marcas usadas para cada vista del cráneo y la mandíbula.
Puntos amarillos y blancos corresponde a marcas; puntos rojos a semimarcas.

69
 Análisis estadísticos de la forma y el tamaño

De los análisis de superposición se obtuvieron las coordenadas alineadas, los descriptores

de forma, y el estimador de tamaño, también llamado “tamaño centroide” (TC). Este último
se calculó a través de la raíz cuadrada de la suma de las distancias entre las marcas y el
centroide de la configuración (Bookstein, 1991). Tanto la forma como el TC fueron
establecidas como variables respuestas para los subsecuentes análisis.
Las diferencias en la forma de las vistas y módulos del cráneo y mandíbula fueron
analizadas mediante modelos Procrustes ANOVA. En estos modelos se probó el efecto de
TC y el linaje anidado en el sexo (sexos: linaje) sobre la varianza de la forma, la cual se
calculó como la varianza de la distancia de Procrustes con respecto a la forma media de
cada factor (Adams y Otálora-Castillo 2013). Se consideró anidar la variable linaje en el
sexo debido a que estudios previos sugieren la presencia de un dimorfismo sexual en las
características craneales de las especies del género Corynorhinus (Tumlison, 1992), por lo
cual este anidamiento de variables predictoras permitió comparar los linajes separados por
sexos. La significancia del estadístico F para cada uno de los modelos Procrustes ANOVA
fue puesta a prueba con ayuda del paquete “RRPP” (Collyer y Adams 2019) a través de una
serie de remuestreo de 1000 réplicas sobre los residuos del modelo reducido (Forma~TC).
Este análisis de remuestreo se realizó debido a que los tamaños de muestra para las
variables predictoras (TC y sexo: linaje) no fueron iguales entre los niveles de factores y
linajes, así como por la pérdida de independencia entre los datos de forma (Klingenberg y
Monteiro 2005). Como análisis post hoc, las diferencias de forma entre los linajes en cada
sexo se analizaron mediante comparaciones pareadas entre los consensos de forma de los
linajes, de los cuales se obtuvieron las distancias Procrustes entre consensos grupales. Su
significancia estadística se probó mediante pruebas de permutación con 1000 réplicas y con
corrección de Bonferroni. Los análisis de la forma se realizaron a través de los paquetes
“Morpho” (Schlager 2017) y Geomorph 3.1.2 (Adams et al. 2020), disponibles en la
plataforma de R (R Core Team, 2022).
Las diferencias de forma entre los linajes también fueron exploradas utilizando
métodos de ordenación. Estas diferencias entre las configuraciones de forma promedio de
cada linaje se evaluaron con el análisis de variación canónica (CVA) que requirió realizar
previamente un Análisis de Componentes Principales al conjunto de variables de forma. Se
seleccionaron los primeros componentes principales (CP) que explicaron el mayor
porcentaje de varianza morfológica y se utilizaron como nuevas variables de forma con el
fin de evitar el sesgo causado por las diferencias en el tamaño de la muestra entre linajes y
sexos. Con la intención de no tener más variables que observaciones, en el caso particular
de los machos, se escogieron los primeros siete componentes principales (CP), mientras que
para las hembras se escogieron los primeros diez CP. Para cada vista y módulo del cráneo y
mandíbula se obtuvieron las distancias de Mahalanobis entre las formas promedio para cada
uno de los linajes, así como su valor de P a través de pruebas de permutación con 1.000
repeticiones sobre la matriz de datos original. También se realizaron validaciones cruzadas
con la finalidad de evaluar el poder discriminatorio del CVA, y se obtuvieron los
porcentajes de reasignación de los individuos a los grupos originales. Para el cálculo y
visualización del CVA se utilizaron los paquetes “MASS” (Ripley et al., 2013) y “ggplot2”
(Wickham et al., 2016) de la plataforma de R.
Para visualizar los cambios en la forma entre los linajes se sobrepusieron de manera
pareada las formas promedio de cada uno de éstos. Debido a que los cambios resultaron ser
de baja magnitud, por lo tanto, difíciles de apreciar visualmente, la deformación se exageró
en una magnitud de tres para resaltar los cambios existentes. La visualización de las formas
promedio para la comparación entre linajes se realizó con el paquete “Geomorph 3.1.2”
(Adams et al. 2020) de la plataforma de R.
Además de la diferenciación morfológica, se analizaron las diferencias en el tamaño
centroide (TC) entre los linajes. Estas diferencias se exploraron mediante un modelo lineal
ordinario en el cual se puso a prueba el efecto estadístico que ejerce el factor linaje anidado
en el factor sexo, sobre la variación en el TC. Se realizaron comparaciones pareadas entre
linajes y sexos analizando la distancia entre vectores con ayuda del paquete “RRPP”
(Collyer y Adams 2019) a través de una prueba de remuestreo con 1000 réplicas sobre los
residuos del modelo.
Dimorfismo sexual en los linajes

Se analizó la variación en la forma y el TC entre los sexos al interior de los linajes con el
objetivo de buscar variación en el dimorfismo sexual. A partir de los modelos lineales
realizados para la forma y el TC y su comparación entre linajes, se realizaron
comparaciones pareadas entre los sexos de cada linaje. Las comparaciones pareadas entre

71
linajes y sexos fueron puestas a prueba con ayuda del paquete RRPP (Collyer y Adams
2019) con un remuestreo de 1000 réplicas sobre los residuos del modelo. La visualización
de los cambios en la forma del cráneo y la mandíbula entre los sexos se realizó
sobreponiendo la forma promedio de cada sexo con una exageración de magnitud tres.

Análisis de características ambientales

Con la finalidad de discutir los resultados en un contexto ambiental, se analizaron las

características de la elevación y la temperatura media en el trimestre más caluroso de cada
registro georreferenciado de presencia de C. mexicanus documentado en GBIF (2021). Los
datos de presencia consistieron en 238 registros previamente seleccionados de un total de
1078 registros duplicados y erróneamente georreferenciados. Sin embargo, para evitar la
autocorrelación espacial, se eliminaron registros con una cercanía menor a 30 km respecto a
otro punto de presencia, resultando en un total de 116 registros de presencia. El criterio de
la distancia de cercanía mínima para el filtro de autocorrelación se basó en la distancia
máxima del uso de hábitat reportado para C. townsendii (Lacki y Dodd, 2011). Se realizó
una ANOVA de una vía con suma de cuadrados tipo III para diseños no balanceados
(Smith y Cribbie, 2014). Como variables factoriales se utilizó el linaje de procedencia del
ejemplar según los resultados de los análisis filogenéticos. La normalidad y
homocedasticidad de los residuales del modelo ANOVA fueron evaluados mediante una
prueba de Shapiro-Wilk y Levene respectivamente en el programa JASP 0.16.3 (JASP
Team, 2016).
Resultados
Variación sexual

La prueba t-student que comparó las medidas morfométricas externas entre los sexos indicó
que existen diferencias significativas en tres de los cinco caracteres morfométricos: la
longitud del antebrazo, longitud de la oreja y longitud de la tibia (Tabla 6). El valor del
tamaño de efecto (D de Cohen) entre estas diferencias varió de 0.4 a 1.2, lo que indicó la
presencia de una moderada variación sexual en tamaño de los individuos, siendo las
hembras el grupo de mayor talla. En los análisis ANOVA de dos vías, el linaje como su
interacción con el sexo no presentaron un efecto significativo en las medias aritméticas de
las variables morfométricas externas (antebrazo, F2,145 = 2.68, p = 0.07; tibia, F2,107 =2.52, p
= 0.08; oreja, F1,102 = 0.051, p = 0.95). Esto sugirió que la diferencia en talla entre hembras
y machos de Corynorhinus mexicanus es un fenómeno que sucede independientemente de
la variación morfológica asociada al linaje de procedencia.

Variación entre linajes

Los ANOVA de una vía realizados a las variables morfométricas externas indicaron que
para los machos de C. mexicanus, la longitud de antebrazo fue la única variable en la cual
el linaje presentó un efecto estadísticamente significativo (F2,71 = 4.733, p = 0.01). En
general, los datos de la longitud del antebrazo sugieren que los machos de la FVTM tienden
a ser individuos de mayor talla respecto al resto. Sin embargo, el análisis post hoc de esta
variable mostró que únicamente la comparación SMOC-FVTM es diferente
significativamente (q = 3.78, p < 0.05, D= 0.72). Este resultado sugirió que los machos del
linaje de la Sierra Madre Occidental son de menor tamaño (Antebrazo: 40.5 ± 0.6 mm) que
los machos de la FVTM (Antebrazo: 41.2 ± 1.03 mm). Respecto a las hembras de C.
mexicanus, los ANOVA’s no hallaron diferencias significativas en las variables
morfométricas externas y sus comparaciones entre linajes.

73
Tabla 6. Valores del tamaño de muestra (n), medias aritméticas (media) y desviación estándar
(SD) de las variables morfológicas externas agrupadas por sexos. Se muestra resultados de las
pruebas t de student (panel superior) y U de Mann-Whitney (panel inferior) y el valor del índice
de D de Cohen (D).

Variable Machos Hembras

morfológica n Media ± SD n Media ± SD t p D
Antebrazo 74 40.96 ± 0.99 77 42.23 ± 1.14 7.38 < 0.001 1.2
Tibia 53 19.379 ± 0.97 60 19.834 ± 0.82 2.7 0.008 0.5
Oreja 45 28.14 ± 1.21 63 28.65 ± 1.33 2.08 0.04 0.4
Trago 53 10.82 ± 0.96 65 10.9 ± 0.82 0.49 0.62 -

w p
Número de surcos 64 15.7 ± 1.91 72 16.3 ± 1.48 2717 0.067 -

Análisis morfológico: morfometría geométrica

Modularidad

La correlación entre los módulos (rostros y basicráneo-caja craneal) en los cuales se

dividieron las vistas dorsal, ventral y lateral del cráneo fue de baja magnitud y significativa
(dorsal, r = 0.44 p = 0.001; ventral, r = 0.6 p = 0.001; lateral, r = 0.74 p = 0.001). Los
valores del índice CR fueron menores a uno y significativos (dorsal, CR = 0.74 p = 0.018;
ventral, CR = 0.75 p = 0.001; lateral, CR = 0.74 p = 0.001).

Variación de la forma entre grupos

Los Procustes ANOVA mostraron que el tamaño del centroide (TC) presentó un efecto
significativo en la variación de la forma en ambos módulos de las tres vistas del cráneo,
cuyo efecto (R2) varió entre 2.7% y 13.4% dependiendo de la estructura. El factor del linaje
anidado en el sexo también presentó un efecto significativo en la mayoría de las vistas y
módulos del cráneo, con la excepción de la vista ventral del basicraneo (Tabla 7).
En los análisis post hoc de las vistas, sólo algunos linajes mostraron diferencias
estadísticamente significativas. Tal es el caso de vista dorsal del rostro del cráneo, en el
cual las hembras del linaje SMOC mostraron diferencias respecto a las hembras del linaje
SMO (distancia Procrustes [dP] = 0.04, p = 0.03; Figura 15A). Estas diferencias fueron
notorias en la forma más ancha del hueso nasal, así como en la extensión del maxilar
(Figura 16). En la vista lateral del basicráneo-caja craneal, las hembras de la FVTM fueron
diferentes de las hembras de la SMOC (dP = 0.013, p = 0.002; Figura 15B), mientras que
los machos del grupo SMO mostraron diferencias respecto a aquellos del grupo FVTM (dP
= 0.013, p = 0.02; Figura 15C). Las diferencias entre linajes en ambos sexos fueron más
evidentes en el grado de abombamiento del hueso frontal y parietal (Figura 17). Aunque el
resto de las comparaciones entre sexos, vistas y módulos no presentaron significancia
estadística, en algunas comparaciones el CVA mostró un patrón discriminatorio evidente
entre los grupos a lo largo del morfoespacio. Tal es el caso de la vista lateral de rostro en
las hembras, donde los linajes SMO y SMOC (dP = 0.012, p > 0.05; Figura 15D) se
encuentran en valores de forma opuestos a los hallados en las hembras del grupo FVTM
(Figura 17).
En el caso de la mandíbula, el Procrustes ANOVA mostró que el TC ejerce un
efecto significativo en la forma de esta estructura, aunque su efecto fue de baja magnitud
(F1,110 = 3.3, z = 2.9, R2 = 0.02, p = 0.003). El factor del linaje anidado en el sexo también
presentó un efecto en la forma de la mandíbula (F5,110 = 1.71, z = 2.19, R2 = 0.07, p =
0.018). El análisis post hoc mostró que las hembras del linaje SMO difieren de las hembras
de los linajes FVTM (dP = 0.015, p = 0.04) y SMOC (dP = 0.016, p = 0.02), mientras que
únicamente los machos de SMO difirieron del grupo FVTM (dP = 0.017, p = 0.02) (Figura
18 y 19). Los resultados de las validaciones cruzadas para cada comparación entre linajes y
sexos indicaron que el porcentaje de reasignación de los individuos a los grupos originales
varió entre el 20% y 88%. Los porcentajes más altos fueron en la comparación entre
machos del módulo del basicráneo en vista lateral donde los linajes FVTM, SMOC y SMO
tuvieron 88%, 64% y 57% de asignación correcta. Los porcentajes de reasignación de los
individuos a los grupos originales se detallan en la Tabla A1 Anexo 2.

75
Figura 15. Diagramas de los análisis de variables canónicas que muestran la diferenciación en
la forma por parte de algunos grupos en determinadas vistas y módulos craneales. Vista dorsal
del rostro en hembras (A). Vista lateral del basicráneo-caja craneal en hembras (B) y machos (C). Vista
lateral del rostro en hembras (D). Para cada comparación se muestran los valores esperados, que
corresponden al tamaño de muestra para cada linaje, y los valores predichos que corresponden a la
proporción de asignación de los individuos a los diferentes grupos. Las cifras y porcentajes de la validación
cruzada se detallan en la Tabla A1 del Anexo 2.
Figura 16. Comparación morfológica de la región dorsal del rostro entre linajes. Se muestra la configuración de marcas utilizada (A) y la forma consenso
(B) de las hembras del linaje SMO (azul) y SMOC (rojo). Los ejemplares presentados (C) corresponden en orden descendente a CDR3304 (SMOC) y CDR11778
(SMO).
Figura 17. Comparación morfológica de la región lateral de la caja craneal entre linajes. Se
muestra la forma consenso de los machos (A) y de las hembras (B). Los ejemplares machos presentados (C)
corresponden en orden descendente CDR11777 (SMO) y ENCB3807 (FVTM), mientras que para las
hembras (D) corresponden a CDR0838 (FVTM) y CDR3110 (SMOC).
Tabla 7. Variación de la forma explicada por los factores “Sexo” anidado por “Linaje”. Se
muestran los parámetros obtenidos en los ANOVA Procrustes realizados a los módulos
estudiados.
gl SS MS R2 F Z p-valor
TC 1 0.003 0.003 0.027 3.700 3.194 0.001
Sexos: linaje 5 0.009 0.002 0.093 2.517 4.528 0.001
Lateral Residuales 119 0.083 0.001 0.880
Basicraneo-Caja
craneal Total 125 0.094
TC 1 0.005 0.005 0.037 4.934 3.258 0.001

Lateral Sexos: linaje 5 0.008 0.002 0.059 1.567 1.751 0.045

Rostro Residuales 119 0.124 0.001 0.903
Total 125 0.137
TC 1 0.001 0.001 0.065 8.666 3.730 0.001
Dorsal Sexos: linaje 5 0.001 0.0002 0.065 1.731 1.970 0.028
Basicraneo-Caja
craneal Residuales 116 0.015 0.0001 0.870
Total 122 0.018
TC 1 0.041 0.041 0.134 20.280 4.867 0.001

Dorsal Sexos: linaje 5 0.030 0.006 0.099 3.008 2.888 0.004

Rostro Residuales 116 0.234 0.002 0.767
Total 122 0.305
TC 1 0.006 0.006 0.071 8.944 5.382 0.001
Ventral Sexos: linaje 5 0.003 0.001 0.039 0.978 0.022 0.519
Basicraneo-Caja
craneal Residuales 113 0.078 0.001 0.891
Total 119 0.088
TC 1 0.011 0.011 0.106 14.252 6.343 0.001

Ventral Sexos: linaje 5 0.006 0.001 0.055 1.475 1.750 0.040

Rostro Residuales 113 0.087 0.001 0.839
Total 119 0.104
TC 1 0.002 0.002 0.027 3.332 2.910 0.003
Mandíbula Sexos: linaje 5 0.005 0.001 0.070 1.713 2.192 0.018
Residuales 110 0.059 0.001 0.902
Total 116 0.065
Figura 18. Diagramas de los análisis de variables canónicas que muestra la diferenciación en la
forma de la mandíbula de las hembras (A) y machos (B). Para cada comparación se muestran los
valores esperados, que corresponden al tamaño de muestra para cada linaje, y los valores predichos que
corresponden a la proporción de asignación de los individuos a los diferentes grupos. Las cifras y
porcentajes de la validación cruzada se detallan en la Tabla A1 del Anexo 2.
.

Figura 19. Comparación de la morfología mandibular entre linajes. Se muestran las mandíbulas de
los machos (A y C) y hembras (B y D). Los ejemplares machos presentados corresponden en orden
descendente a: CDR11774 (SMO), CDR3125 (SMOC) y ENCB42211 (FVTM). Las ejemplares hembras
presentados corresponden en orden descendente a: CDR11773 (SMO), MZFC13051 (FVTM) y CDR3303
(SMOC).

81
 Variación del tamaño entre grupos

El factor del linaje anidado en el sexo presentó un efecto significativo en el tamaño

centroide de la mayoría de las vistas y módulos con excepción de las vistas ventral del
basicráneo y ambos módulos de la vista lateral (Tabla 8). En los análisis post hoc sólo
algunos grupos mostraron diferencias significativas. En la vista dorsal de la caja craneal,
los machos del linaje SMO presentaron TC menores respecto a los machos de los de la
FVTM (d = 0.002, p = 0.01). En la vista dorsal del rostro, sólo las hembras de la FVTM
presentaron TC mayores respecto a las hembras de la SMOC (d = 0.002, p = 0.01) y SMO
(d = 0.001, p = 0.034). Por otra parte, el TC de vista ventral del rostro, fue menor en los
machos de la FVTM respecto a los machos del linaje SMOC (d = 0.003, p = 0.009). En el
caso de la mandíbula, sólo los machos de la SMO presentaron TC mayores respecto a los
machos del grupo de la SMOC (d = 0.51, p = 0.029).

Tabla 8. Variación del tamaño (tamaño centroide) explicada por los factores “Sexo” anidado
por “Linaje”. Se muestran los parámetros obtenidos en los modelos lineales con permutación
realizados a los módulos estudiados.
g.l. SS MS R2 F Z p-valor
Sexos:linaje 5 0.0001 2.00E-05 0.104 2.723 2.039 0.018
Dorsal
Residuales 117 0.0007 0.0001 0.896
Basicraneo-Caja craneal
Total 122 0.0008
Sexos:linaje 5 0.0002 3.53E-05 0.147 4.025 2.748 0.002
Dorsal
Residuales 117 0.001 8.78E-06 0.853
Rostro
Total 122 0.0012
Sexos:linaje 5 0.6838 0.137 0.031 0.784 -0.153 0.556
Lateral
Residuales 120 20.9372 0.174 0.968
Basicraneo-Caja craneal
Total 125 21.621
Sexos:linaje 5 0.3856 0.077 0.05 1.371 0.663 0.256
Lateral
Residuales 120 6.75 0.056 0.946
Rostro
Total 125 7.1356
Sexos:linaje 5 0.0002 3.34E-05 0.077 1.904 1.391 0.083
Ventral
Residuales 114 0.002 1.75E-05 0.923
Basicraneo-Caja craneal
Total 119 0.0021
Sexos:linaje 5 0.0002 4.90E-05 0.012 3.077 2.175 0.013
Ventral
Residuales 114 0.0018 1.59E-05 0.881
Rostro
Total 119 0.0021
Sexos:linaje 5 7.622 1.524 1.524 6.764 4.24 0.001
Mandíbula Residuales 111 25.018 0.225 0.225
Total 116 32.64
 Variación sexual

El análisis de variación de forma y TC entre machos y hembras al interior de los linajes

indicó que no en todos ocurre una variación sexual (Figura 20). Respecto a la forma,
únicamente en la vista dorsal se encontró una variación sexual en la caja craneal del linaje
SMOC (dP = 0.007, p = 0.01). Respecto al TC, se encontró una variación asociada al sexo
en la vista dorsal de la caja craneal en el linaje SMO (dP = 0.002, p = 0.043) y en la vista
dorsal del rostro de FVTM (dP = 0.002, p= 0.01). En el TC de la mandíbula, se encontró
una diferencia notoria entre hembras y machos de la FVTM (dP = 0.37, p = 0.002) y
SMOC (dP = 0.76, p = 0.001). Con excepción de la vista dorsal de la caja craneana en
donde los machos presentaron valores más altos de TC, en el resto de las vistas fueron las
hembras las que presentaron TC significativamente más grandes que los machos. En el
resto de las comparaciones, los análisis pareados no hallaron variación sexual significativa
en la forma o TC de las vistas y módulos analizados.

Figura 20. Comparación del tamaño centroide (TC) entre sexos y grupos. Se muestran los
valores de los TC’s de las vistas dorsal del basicráneo-caja craneal (A), dorsal (B) y ventral (C) del rostro y
mandíbula (D).

83
Discusión
El análisis de la variación morfológica de los tres linajes de Corynorhinus mexicanus indicó
que éstos presentan una gran similitud en la mayoría de los caracteres morfológicos y
morfométricos analizados. Sin embargo, algunos caracteres como la forma de la mandíbula
y la longitud del antebrazo presentaron una divergencia morfológica que permitía la
discriminación entre linajes. Esta divergencia fue identificada principalmente gracias a la
aplicación de nuevas herramientas de análisis morfométricos como lo es la morfometría
geométrica. Si bien, esta técnica ha presentado un desarrollo teórico y práctico a finales del
siglo XX (Adams et al., 2004), su uso en sistemática y taxonomía de murciélagos ha
ocurrido con mayor frecuencia en tiempos recientes (i.e. Šrámek et al., 2013; Taylor et al.,
2018, Calahorra-Oliart et al., 2021; Ospina-Garcés y León-Paniagua, 2022), por lo que su
utilidad para resolver complejo de especies crípticas aún permanece infravalorada.
Los resultados de los análisis de la variación de la forma y el tamaño sugieren que, a
pesar de la divergencia morfológica de los tres linajes, la diferenciación entre éstos es
apenas perceptible, lo cual vuelve difícil su discriminación en campo. Aun así, pese a que la
baja magnitud de la variación morfológica entre cada linaje no contribuye en gran medida a
la diagnosis taxonómica, sí sugieren las posibles influencias ecológicas, fisiológicas y
funcionales que repercutieron en la historia evolutiva de estos linajes.

Modularidad

Los resultados sugirieron una señal modular en las estructuras analizadas lo que implica
una independencia entre módulos significativamente mayor que la esperada bajo la
hipótesis nula de asociaciones aleatorias de variables (sin estructura modular ni integrada;
Adams, 2016). Estos resultados corroboran lo observado en diversos mamíferos, incluidos
los murciélagos, acerca del desarrollo ontogenético independiente de las regiones
basicráneo y rostro (Marroig et al., 2009; Porto et al., 2009).

Variación del tamaño entre sexos

En los tres linajes genéticos de C. mexicanus se presentó una diferenciación en el tamaño

de machos y hembras, siendo generalmente las hembras las que presentaron mayor talla. La
variación morfológica asociada al sexo comúnmente es referida como un dimorfismo
sexual secundario (DSS). Este fenómeno de dimorfismo es común en mamíferos y es
usualmente un DSS sesgado hacia los machos (Lindenfors et al., 2007), es decir, son éstos
los que presentan una mayor talla. Sin embargo, contrario a lo observado en otros
mamíferos, en algunas especies de murciélagos insectívoros suele presentarse un DSS
sesgado hacia las hembras (Myers, 1978; Williams y Findley, 1979; Münkemüller et al.,
2012). En ese sentido, el patrón encontrado en el DSS de los tres linajes de C. mexicanus
corresponde a la tendencia observada en diversas especies de murciélagos insectívoros.
El DSS presente en C. mexicanus fue evidente en las características morfológicas
externas; no obstante, sólo los tamaños centroide (TC) de algunos módulos craneales y la
mandíbula, presentaron una diferenciación entre sexos. Este mismo fenómeno se ha
observado en varias especies de la familia Vespertilionidae, cuya variación sexual es más
evidente en la longitud del antebrazo o masa corporal que en medidas lineales del cráneo
(Myers, 1978). Además, el TC es una medida de tamaño dependiente del número de marcas
usadas en los protocolos de morfometría geométrica (Bookstein, 1986) y la naturaleza de su
cálculo lo vuelve difícilmente comparable con medidas lineales de tamaño. Sin embargo, en
los TC de los módulos sexualmente dismórficos, es probable que esta variación se deba a la
inherente relación que existe entre el tamaño de las estructuras y módulos craneales y el
tamaño corporal del individuo.
Las razones del DSS presente en las características externas de C. mexicanus
pueden ser varias. En primera instancia se encuentra la señal filogenética, es decir, la
tendencia en las especies de presentar rasgos fenotípicos similares debido a su parentesco
evolutivo (Münkemüller et al., 2012). El DSS sesgado hacia las hembras está presente en
el resto de las especies del género Corynorhinus (Handly, 1959), en Plecotini (Handley,
1959) y en la mayoría de las especies de la familia Vespertilionidae (Myers, 1978;
Williams y Findley, 1979), por lo cual no es inusual que en Corynorhinus mexicanus las
hembras presenten una mayor talla respecto a los machos. Por otra parte, a nivel
fisiológico, un mayor tamaño otorga una ventaja en la termorregulación de animales
preponderantemente homeotermos como los murciélagos (Elgar y Harvey, 1987; Rubalcaba
et al., 2022). Esta mayor talla permite un mayor almacenamiento de grasa, la cual puede
fungir como una reserva de energía disponible para temporadas de alto estrés energético
como pueden ser tiempos de reproducción o de escasez de recursos alimenticios (Speakman
y Rowland, 1999). En este sentido, para las hembras de C. mexicanus, estas reservas de

85
energía pueden ser de importancia crítica para la termorregulación durante el periodo de
gestación, así como en el desarrollo del feto y la sincronización de los partos en temporadas
ideales de abundancia de recursos tróficos y de idoneidad ambiental (Myers, 1978;
Williams y Findley, 1979).
El DSS sesgado hacia las hembras también puede involucrar ventajas en el éxito
reproductivo (Hipótesis de la Gran Madre, Stevens et al., 2013). Además de las
implicaciones en la termorregulación que se mencionaron anteriormente, una mayor talla en
hembras reduce la proporción entre la masa corporal de la madre respecto a la cría y por lo
tanto la carga de vuelo durante la gestación (Stevens et al. 2013). Por otra parte, el costo de
la producción de leche, medido en términos de calorías por gramo de masa corporal de la
hembra, también se reduce (Myers, 1978). Estos “ahorros” energéticos derivan en que,
generalmente, las hembras de mayor talla tienden a parir crías con mayor probabilidad de
supervivencia debido a que destinan una mayor energía a la reproducción, el desarrollo
embrionario y el cuidado parental (Williams y Findley, 1979).
Respecto a los módulos craneales, sólo hubo evidencia de una variación sexual en el
TC de las vistas dorsales de la caja craneal y rostro, así como de la mandíbula. Estos dos
últimos módulos presentaron un dimorfismo sexual sesgado hacia las hembras y como se
ha mencionado previamente, es probable que sea producto de la relación entre el tamaño de
las estructuras y el tamaño corporal del individuo. Sin embargo, tanto el rostro como la
mandíbula están involucrados en una función masticatoria por lo que es posible un efecto
de la dieta en los TC de estas estructuras (Freeman, 1989). Los probables efectos se
discuten más adelante.
La variación sexual en la caja craneal, rostro y la mandíbula fueron estadísticamente
significativos para algunos linajes en específico, sin embargo, el sesgo hacia las hembras se
encuentra presente en los linajes de la Sierra Madre Occidental (SMOC) y la Faja
Volcánica Transmexicana (FVTM). En el linaje de la Sierra Madre Oriental, este patrón no
se encuentra claramente definido probablemente a causa de un artificio estadístico asociado
al tamaño de muestra, pues de este linaje fue del cual se obtuvo la menor cantidad de
ejemplares para el análisis.
En la vista dorsal de la caja craneal de los linajes SMOC y FVTM se observó una
variación sexual sesgada hacia los machos, mientras que en el linaje de la SMO se presentó
una variación sexual sesgada hacia las hembras a diferencia del resto de linajes. El tamaño
de la caja craneal está relacionado con el tamaño del cerebro, por lo que es de inferirse que
cajas craneales grandes corresponderían a cerebros de mayor talla (Giacomini et al., 2022).
En vertebrados, es conocido que el tamaño del cerebro guarda relación con el sistema de
apareamiento y la competencia por el acceso a una pareja (Pitnick et al. 2006). En
particular, algunos experimentos realizados en aves (Chen et al., 2018), peces (Corral-
Lopez et al., 2018) y en anuros (Mai et al., 2020), han demostrado que en machos con
cerebros más grandes pueden tener habilidades cognitivas que conllevan conductas
relacionadas al éxito en el acceso a hembras durante la época reproductiva. Es probable que
la variación sexual sesgada a los machos presente en C. mexicanus pueda ser producto de
un fenómeno similar al observado en anuros y peces, sin embargo, más estudios son
necesarios para elucidar los factores que intervienen en el dimorfismo de la caja craneal y
en el tamaño del cerebro.

Variación del tamaño entre grupos

La comparación del tamaño de las estructuras externas realizada por sexos entre grupos
indicó que los tres linajes presentan un alto parecido en tamaño. Previamente, Handley
(1959) reportó un resultado similar al analizar ejemplares de C. mexicanus que provinieron
de localidades que corresponden a la distribución de los grupos genéticos hallados en el
presente trabajo. Una posible razón de esta falta de variación puede ser atribuible a una
selección natural estabilizadora que actúa sobre el tamaño corporal de los individuos. Por
ejemplo, en términos reproductivos es conocido que la selección natural estabilizadora
actúa en el tamaño de los neonatos (Sanjak et al., 2018). De este modo, bajo el supuesto
mismo en el que actúa la selección estabilizadora en neonatos, es probable que la talla en
hembras también lo esté debido a las implicaciones que tiene el tamaño corporal en el éxito
reproductivo mencionado anteriormente. Esta selección en la talla de las hembras podría
estar eliminando cualquier variación “anormal”, impidiendo así su variación geográfica.
Por otra parte, los tres linajes de C. mexicanus se distribuyen sobre bosques de
coníferas y bosques de encinos que son preponderantemente fríos y húmedos durante gran
parte del año. Esta similitud ambiental en sus áreas de distribución involucra también retos
metabólicos similares que podrían ser la causa de una convergencia en la talla corporal de
las hembras de los tres linajes. Esta convergencia refuerza la hipótesis de una fuerte presión
87
de selección que actúa sobre la talla corporal de las hembras, independientemente de su
parentesco filogenético o diferenciación genética.
Respecto a los machos, únicamente el linaje de la FVTM presentó antebrazos de
mayor tamaño respecto a los machos de la SMOC. Esta diferenciación en el tamaño puede
explicarse de acuerdo con lo postulado por la regla de Bergmann. Esta regla postula que,
debido a la conservación del calor, las especies endotérmicas que habitan climas más fríos
tienden a tener un tamaño corporal más grande respecto a las especies que habitan climas
más cálidos (James, 1970). Tradicionalmente la regla de Bergmann se ha asociado con la
latitud y su inherente relación negativa con la temperatura de tal modo que las especies de
afinidades árticas tienden a ser de mayor tamaño respecto a las especies con distribuciones
afines a los trópicos (Ashton et al., 2000; Salewski y Watt, 2017 y referencias ahí dadas).
En C. mexicanus las poblaciones del linaje de la SMOC se distribuyen en una latitud
más al norte de las poblaciones de la FVTM, lo cual supondría un caso contrario a la regla
de Bergmann. No obstante, en especies con distribuciones geográficas que abarcan una
pequeña escala continental, se ha mostrado que la latitud no es suficiente para reflejar un
cambio en régimen de temperatura ambiental (Barros et al., 2014). La elevación, en
cambio, ha sido un indicador confiable de la temperatura a escalas más finas considerando
la relación inversa entre la temperatura atmosférica media y la altitud (Körner, 2007). En un
análisis comparativo en el que se analizaron la elevación y la temperatura media en el
trimestre más caluroso de cada registro de C. mexicanus se encontró que las localidades
ubicadas en la FVTM están situadas a mayor altitud (F2,113 = 11.45, R 2= 0.15, p < 0.001) y
son de menor temperatura (F2,113 = 19.95, R 2= 0.24, p < 0.001) en comparación con las
localidades correspondientes a los dos linajes restantes (Figura 21). Debido a lo anterior, la
presencia de un tamaño mayor en el antebrazo de las poblaciones de C. mexicanus de la
FVTM supone un caso de la regla de Bergmann relacionado a la altitud en vez de la latitud.
Figura 21. Comparación de la altitud y temperatura media del trimestre más caluroso de las
localidades correspondientes a cada linaje.
Variación de la forma craneal entre sexos y grupos

Los resultados indicaron que no existe un dimorfismo sexual en la forma de la mayoría de

las estructuras craneales, pero se decidió realizar las comparaciones entre linajes por sexos
separados. Esto se debió a que la inclusión de este factor anidado en los linajes de
procedencia mostró un mejor rendimiento estadístico. La varianza explicada (valor de R2)
por los factores anidados sexo:linaje fue mayor respecto a la varianza explicada en modelos
que no incluyeron sexo como factor anidado (Tabla 7 y Tabla A2 del Anexo 2). Además,
los puntajes de la validación cruzada en los CV también fueron más acertados cuando los
grupos fueron separados por sexos.
En general, los módulos craneales son muy similares en forma cuando son
comparados entre linajes y por sexos. Esto concuerda con lo reportado por Handley (1959),
que usando morfometría tradicional menciona que la morfología craneal de C. mexicanus
presenta una incipiente variación geográfica. Aun así, los ligeros cambios en la forma
hallados en el rostro (Figura 16) y la vista lateral de la caja craneal (Figura 17) pueden
sugerir que i) los linajes están sujetos a presiones de selección diferentes que causan estos
cambios morfológicos, ii) las variaciones morfológicas corresponden a la características y
limitaciones genéticas de cada linaje o iii) una mezcla de ambas.

89
 La morfología de la caja craneal y del rostro están estrechamente relacionadas con
las características ecolocalizadoras de los murciélagos (Giacomini et al., 2022). Por
ejemplo, los murciélagos con ecolocación laríngea (EL) presentan cajas craneales más altas
que aquellos que no ecolocalizan (NE) o que presentan ecolocalización no laríngea (ENL)
(Giacomini et al., 2022). Esto se debe a que murciélagos con EL presentan núcleos
auditivos más grandes aun cuando la talla de su cerebro es relativamente más pequeña que
los ENL y NE (Hutcheon et al., 2002). Además, algunos murciélagos con ecolocación
laríngea, incluido el género Corynorhinus, emite llamados de ecolocalización por la nariz
(Pedersen y Müller, 2013; Jakobsen et al., 2018). Este tipo de emisión ha sido considerado
una innovación evolutiva que ha surgido de forma independiente en múltiples linajes de
murciélagos y ha causado modificaciones morfológicas en los cráneos de estas especies
(Santana y Lofgren, 2013). Por ejemplo, la base del rostro es más corta y estrecha, que
junto con el aumento de la longitud y la disminución de la altura de la caja craneana parece
estar relacionados con reordenamientos de la forma craneal debido a la emisión nasal
(Giacomini et al., 2022). Las características acústicas y los procesos biológicos que rigen la
conducta ecolocalizadora son aspectos desconocidos para cada linaje de C. mexicanus. Sin
embargo, la variación en la forma de la caja craneal y el rostro son evidencias que indican
posibles diferencias en la ecolocalización de estos linajes y ofrece nuevas oportunidades
para futuras investigaciones.

Variación morfológica de la mandíbula entre grupos

La forma de la mandíbula fue la principal fuente de variación entre los tres linajes genéticos
de C. mexicanus y es, además, la que brinda mayor soporte al reconocimiento del linaje de
la SMO como una especie diferente en un contexto morfológico. Este mismo patrón de
cambio en la forma de la mandíbula ha sido observado previamente en los complejos de
especies Glossophaga soricina (Calahorra-Oliart et al., 2021) y Pipistrellus pipistrellus-
Pipistrellus pygmaeus (Sztencel-Jabłonka et al., 2009). De este último, se hipotetiza que la
divergencia morfológica en la mandíbula fue producto de una diferenciación en la dieta de
ambas especies (Sztencel-Jabłonka et al., 2009).
La mandíbula y la dieta son dos características de las especies que guardan una
íntima relación forma-función (Freeman, 1981; Ospina-Garcés y De Luna 2017). Esta
correspondencia se basa principalmente en la correlación entre las distancias y
proporciones de los procesos coronoides y condilar de la mandíbula con el tamaño del
músculo temporal y masetero, en los cuales subyace parte de la fuerza de mordida
(Freeman, 1981; Ospina-Garcés y De Luna 2017). Generalmente, especies cuya fuerza de
mordida les permite consumir presas duras presentan coronoides más pronunciados y
ubicados a una mayor distancia respecto al proceso condilar, así como huesos dentarios
gruesos (Jacobs, 2006). Por el contrario, especies que consumen presas suaves tienden a
presentar un coronoides cercano al proceso condilar y posicionado a un altura similar, así
como dentarios más delgados (Freeman, 1981; Ospina-Garcés y De Luna 2017).
Adicionalmente, en murciélagos molósidos cuya dieta consiste principalmente en
escarabajos (dieta dura), la altura de la caja craneal también tiende a ser mayor respecto a
especies que se alimentan de polillas (dieta blanda), permitiendo una mayor superficie de
adhesión del músculo temporal (Freeman, 1979).
La mandíbula en machos y hembras del linaje de la SMO mostró coronoides más
altos respecto al proceso condilar, así como una mayor distancia entre ellos (Figura 19).
Estas características podrían sugerir que este linaje puede presentar una dieta que consiste
en insectos relativamente más duros que los consumidos por los linajes de la SMOC y
FVTM. Sin embargo, los huesos dentarios en ambos sexos del linaje de la SMO tienden a
ser más delgados contradiciendo la hipótesis de esta supuesta diferenciación en la dureza de
los insectos que consumen. Además, la altura de la caja craneal en el linaje de la SMO fue
diferente únicamente en los machos y con respecto al linaje de la FVTM. No obstante, esta
diferenciación consistió en una depresión en la altura de la caja craneal, contrario a lo
esperado en especies de dietas más duras que presentan cajas craneales más elevadas o
crestas sagitales pronunciadas.
Por otra parte, la variación en la mandíbula presentó el mismo patrón de dimorfismo
sexual secundario exhibido en la morfología externa, es decir las hembras presentaron
mandíbulas de mayor talla respecto a los machos. Este patrón puede deberse a la relación
entre el tamaño corporal y el tamaño de las estructuras; por lo cual, las hembras presentan
mandíbulas más grandes al ser también de una mayor talla corporal. Sin embargo, el
tamaño de la mandíbula también tiene implicaciones directas en la dieta de murciélagos
insectívoros. Particularmente, se ha observado que el tamaño de la presa guarda una
relación con el tamaño de la mandíbula del murciélago debido a que ésta última tiene un

91
efecto en el grado de apertura de la boca del murciélago (Freeman, 1979). Por consiguiente,
que la mandíbula en hembras y machos varíe en tamaño sugiere una probable
diferenciación en el tamaño de los insectos que consumen.

Esta diferenciación en el tamaño de las presas asociado al sexo del depredador ha

sido documentada previamente en murciélagos (Husar, 1976; Acharya, 1995; Mata et al.,
2016) y es presuntamente causada por la recompensa energética que se obtiene por presa
capturada y las altas demandas energéticas de las hembras durante la reproducción y la
lactancia (Mata et al., 2016). Respecto a la variación entre linajes, no hubo diferencias
estadísticas entre ellos, sin embargo, se observó que los machos de la SMO tienden a
presentar mandíbulas más grandes que el resto de los machos de los linajes de la SMOC y
FVTM, lo que también puede deberse a una adaptación hacia el consumo de presas más
grandes.
La dieta en C. mexicanus sensu lato no ha sido estudiada a detalle; no obstante, se
conoce que al igual que el resto de las especies del género Corynorhinus, el murciélago
orejón mexicano consume insectos blandos (Lacki and Dodd, 2011). Lopez-Wilchis (1989)
reporta que la dieta de C. mexicanus en Tlaxcala (perteneciente a la FVTM) consiste en
lepidópteros de las familias Noctuidae, Pyralidae, Arctiidae y Geometridae en ese orden de
prioridad según la abundancia relativa de las mismas. Por otra parte, la diversidad de
lepidópteros tiende a variar a lo largo de los gradientes altitudinales, latitudinales y
estacionales, por lo que es probable que la dieta del resto de linajes varíe entre ellos
(Llorente-Bousquets et al., 2014). Además, el conocimiento sobre lepidópteros nocturnos
de México es escaso (Llorente-Bousquets et al., 2014), lo que dificulta aún más comprender
la posible dieta de los linajes de la SMOC y de la SMO y evaluar si la variación
morfológica de la mandíbula es producto de una diferenciación en la dieta. Futuros estudios
de dieta que comparen la diversidad de presas entre linajes podrían esclarecer la causa de
los cambios morfológicos en la mandíbula de C. mexicanus sensu lato.
 Evidencia morfológica y sus implicaciones en la taxonomía de
Corynorhinus mexicanus

En el capítulo I se reportó que C. mexicanus se encuentra conformado por tres linajes

monofiléticos. En particular, el linaje de la Sierra Madre Oriental que incluye ejemplares de
Nuevo León y Coahuila, fue propuesto como una especie putativa. Esto debido a que este
linaje es altamente divergente respecto al resto de linajes de C. mexicanus s. strc. y de estar
posicionado filogenéticamente fuera de este clado. Sin embargo, desde la perspectiva de la
taxonomía integrativa, la separación y delimitación de nuevas especies es preferible a partir
de evidencia surgida de múltiples enfoques disciplinarios. De esta manera, los resultados de
los análisis morfológicos expuestos en este capítulo concluyen en que el linaje de la SMO
presenta una serie de diferencias morfológicas sutiles que respaldan lo propuesto en el
capítulo I. Si bien las divergencias morfológicas no son apreciables a simple vista y en
algunos casos no permiten la diagnosis, su existencia son la evidencia indirecta de la
ocurrencia de procesos ecológicos o evolutivos particulares.

A partir de lo anterior, se propone que Corynorhinus mexicanus es un complejo de

especies formado por dos entidades taxonómicas distinguibles morfológica y
genéticamente. Una primera especie incluye los linajes de la Sierra Madre Occidental
(SMOC), incluido San Luis Potosí y la Faja Volcánica Transmexicana (FVTM) incluidas
las poblaciones de los estados de Querétaro e Hidalgo. Los individuos analizados
comparten características morfológicas en la mandíbula, pero presentan una variación
intraespecífica en la morfología craneal. Esta variación corresponde a los linajes de la
SMOC y FVTM y no se descarta que puedan deberse a factores ecológicos o ambientales
no evaluados en el presente trabajo. La segunda especie corresponde al linaje de la Sierra
Madre Oriental (SMO), que se distribuye en los sistemas montañosos de los estados de
Nuevo León y Coahuila. Sin embargo, a partir de los datos morfológicos, los ejemplares
provenientes de Tamaulipas fueron más similares a los ejemplares de la SMO que aquellos
provenientes de la SMOC y FVTM.

93
 La estructura morfológica más divergente de esta especie respecto a los linajes de la
SMOC y FVTM es la mandíbula, lo que sugiere posibles cambios en la dieta entre ambas
especies. Con los resultados del capítulo I y II se resalta la necesidad de realizar una
revisión taxonómica de Corynorhinus mexicanus sensu lato y de materializar los cambios
taxonómicos propuestos en este capítulo de acuerdo a lo estipulado por los lineamientos del
Código Internacional de Nomenclatura Zoológica.
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IV. CAPÍTULO III. Revisión y síntesis taxonómica de
Corynorhinus mexicanus
El género Corynorhinus H. Allen, 1865, es un grupo de murciélagos de la familia
Vespertilionidae conocidos como los murciélagos orejones de Norteamérica (Handley
1959). Actualmente se reconocen tres especies al interior del género: el murciélago orejón
de Townsend (Corynorhinus townsendii Cooper, 1837), el murciélago orejón de
Rafinesque (Corynorhinus rafinesquii Lesson, 1827) y el murciélago mula mexicano
(Corynorhinus mexicanus G. M. Allen, 1916). La historia taxonómica de Corynorhinus
mexicanus inicia con la descripción del género a partir de la descripción de Vespertilio
megalotis, (= Corynorhinus rafinesquii) realizada por Samuel Rafinesque en 1818. Esta
nueva especie, registrada para el Valle de Ohio, Estados Unidos, corresponde a la primera
especie descrita del actual género Corynorhinus. El resto de las especies actualmente
descritas fueron inicialmente reconocidas como subespecies o razas de ésta.

Figura 22. Mapa de distribución de los géneros actuales Corynorhinus, Plecotus e Idionycteris.
Modificado a partir de IUCN (2021).

A pesar de que el género Corynorhinus fue inicialmente descrito como parte del
género Vespertilio, pronto este nombre fue restringido a los murciélagos europeos descritos
inicialmente por Linneo en 1758. De manera coetánea al trabajo de Rafinesque, Saint-
Hilaire (1818) agrupó a los murciélagos orejones con distribución en Eurasia al interior del
género Plecotus (Plecotus sensu stricto; Hoofer y Van Den Bussche, 2001), siendo este

99
nombre posteriormente utilizado por Lesson (1827) Le Conte (1831) y Cooper (1837) para
también referirse a los murciélagos orejones de Norteamérica (Corynorhinus), incluyendo
el actual género Idionycteris. Fue hasta 1856 cuando H. Allen usó el nombre Corynorhinus
para referirse a los murciélagos orejones descritos por Rafinesque, con Corynorhinus
macrotis (C. rafinesquii) como especie tipo. Sin embargo, este cambio en el nombre
genérico a pesar de ser aceptado por Miller (1897, 1907) y posteriormente por Tate (1942)
y Handley (1955a), no fue reconocido por otros estudios de la época que consideraron a
Corynorhinus como sinónimo de Plecotus (Dobson, 1878; Simpson, 1945; Handley, 1959).
Posteriormente, Handley (1959) revalidó el nombre de Corynorhinus, pero como subgénero
de Plecotus, el cual era distinguible de los otros subgéneros (Plecotus e Idionycteris) de
acuerdo a diferencias morfológicas (Tabla 9) y de distribución (Figura 22). Con el
advenimiento de la sistemática filogenética y el uso de nuevos caracteres morfológicos,
cariotipo y de ADN mitocondrial, el subgénero Corynorhinus sensu Handley (1959) fue
reconocido como un género válido distinto de Plecotus (Bogdanowicz et al., 1998). Este
género, según Hoofer y Van den Bussche (2001), resultó estar más cercanamente
emparentado al género eurasiático Barbastella que a Plecotus como planteó inicialmente
Handley en 1959.

El continuo cambio genérico entre Plecotus y Corynorhinus durante el siglo XIX,

sólo reflejó una porción de la taxonomía inestable que existió en el género Corynorhinus en
sus primeros años. Particularmente, la especie que hoy se conoce como C. mexicanus fue
inicialmente descrita por G. M Allen en 1916, como una subespecie de Corynorhinus
megalotis (actualmente C. townsendii): C. megalotis mexicanus. Sin embargo, previamente
Miller en 1897, ya había incluido a C. mexicanus sensu stricto en la subespecie
Corynorhinus macrotis pallescens, aunque esta subespecie incluía a poblaciones actuales
de las tres especies reconocidas. Posteriormente Miller (1924) y Dalquest (1953), volverían
a clasificar a C. mexicanus como subespecie, pero ahora de C. rafinesquii, siendo hasta
1955 que Handley le otorgaría el rango de especie, renombrándola inicialmente como C.
mexicanus y posteriormente como Plecotus mexicanus (1959). Acorde con Handley
(1955a) y tomando como referencia el trabajo de G. M Allen (1916), P. mexicanus
(actualmente C. mexicanus) es claramente distinta del resto de las especies del subgénero
Corynorhinus en talla y coloración (Tabla 10).
Tabla 9. Comparación de los distintos caracteres morfológicos que permiten la distinción entre
los géneros Plecotus, Idionycteris y Corynorhinus (modificado a partir de Handley, 1959).
Idionycteris Plecotus Corynorhinus
Nostrilos con elongación posterior. Nostrilos con elongación posterior.
Nostrilos simples.
Cornus reducido. Cornus ausente.

Glándulas en el hocico ausentes. Glándulas en el hocico reducidas. Glándulas en el hocico conspicuas.

Aurícula con el lóbulo basal-anterior Aurícula con el lóbulo basal-anterior Aurícula con el lóbulo basal-
completo. completo. anterior reducido.
Lóbulo auxiliar basal anterior de la Lóbulo auxiliar basal anterior de la Lóbulo auxiliar basal anterior de la
aurícula desarrollado. aurícula ligeramente desarrollado. aurícula ausente.
Surcos transversales en aurícula se Surcos transversales en aurícula se Surcos transversales en aurícula
desvanecen antes del borde extienden sin interrupción hasta el borde interrumpidos por un surco vertical
posterior. posterior. cerca del borde posterior.
Segunda falange del tercer dedo más Segunda falange del tercer dedo igual o Segunda falange del tercer dedo
grande que la primera falange. menor que la primera falange. más grande que la primera falange.
Calcáneo quillado. Calcáneo no quillado. Calcáneo quillado.
Uropatagio unido en el extremo de Uropatagio unido en la base de la última Uropatagio unido en el extremo de
la última vértebra caudal. vértebra caudal. la última vértebra caudal.
Región supraorbital suavemente
Región supraorbital moderadamente Región supraorbital moderadamente
redondeada o ligeramente
puntiaguda. puntiaguda.
puntiaguda.
Zigomático relativamente grueso y Zigomático relativamente grueso y fuerte, Zigomático relativamente delgado y
fuerte, expansión postorcita en el expansión postorbital en el tercio medio frágil, expansión postorbital en el
tercio medio del arco. del arco. tercio posterior del arco.
Proceso pospalatal medio con una espina Proceso pospalatal medio con una
Proceso pospalatal medio ausente.
pobremente desarrollada. espina prominente.
Fosas basales ausentes. Fosas basales ausentes. Fosas basales prominentes.
Caja craneana relativamente poco Caja craneana relativamente
Caja craneana relativamente poco
profunda: 33% de la máxima profunda: 38% de la máxima
profunda: 32% de la máxima longitud.
longitud. longitud.
Caja craneana relativamente
Caja craneana relativamente amplia: Caja craneana relativamente estrecha: 49
estrecha: 48-50% de la máxima
53% de la máxima longitud. de la máxima longitud.
longitud.
Rostrum aplanado con una Rostrum arqueado, concavidad media Rostrum arqueado, concavidad
concavidad media. ausente. media ausente.

Cuarto premolar superior más Cuarto premolar superior más largo que Cuarto premolar superior más
ancho que largo. ancho. ancho que largo.
Metacono del tercer molar superior Metacono del tercer molar superior Metacono del tercer molar superior
no reducido, tercera comisura igual reducido, tercera comisura usualmente no reducido, tercera comisura igual
o más larga que la segunda. igual o más corta que la segunda. o más larga que la segunda.
Cuarto premolar inferior con una Cuarto premolar inferior con una
Cuarto premolar con doble raíz.
raíz. raíz.

101
Tabla 10. Comparación de los distintos caracteres morfológicos que permiten la distinción
entre las especies reconocidas del género Corynorhinus (Modificado a partir de Handley, 1959).
Corynorhinus rafinesquii Corynorhinus mexicanus Corynorhinus townsendii

Pelaje ventral con las puntas blancas
que contrastan con las bases
grisáceas o pardas.
Proceso postpalatal medio triangular Proceso postpalatal medio esteliforme Proceso postpalatal medio triangular
con una base ancha.
Rostrum débil y deprimido.
Primer incisivo superior con una
prominente cúspide secundaria.
Pelaje ventral con las puntas pardas
que generalmente no contrastan con
las bases grisáceas o pardas.
con una base estrecha. con una base estrecha.
Rostrum fuerte y no deprimido; o
variable.
Primer incisivo superior con una
prominente cúspide secundaria.
Coloración dorsal café oscura o gris,
sin contraste entre la base y punta del
pelaje.
Longitud del cráneo menor a 15.7 mm
(hembras) o 15.5 mm (machos).
Hilera de dientes del maxilar menor
que 4.9 mm.
Trago menor a 13.
Surcos interfemorales generalmente
menos de nueve
Pelaje ventral con las puntas pardas
que generalmente no contrastan con
las bases grisáceas o pardas.
Rostrum fuerte y no deprimido; o
variable.
Primer incisivo simple o con una
cúspide poco desarrollada.
Coloración dorsal café claro o café
amarillento, con contraste entre la
base y punta del pelaje.
Longitud del cráneo mayor a 15.7 mm
(hembras) o 15.5 mm (machos).
Hilera de dientes del maxilar mayor
que 4.9 mm.
Trago mayor a 13.
Surcos interfemorales generalmente
más de nueve.

A pesar de considerarlos como un subgénero de Plecotus, Handley (1959) reconoció

tres especies y siete subespecies al interior del (sub) género Corynorhinus. Posteriormente,
Piaggio y Perkins (2005) propusieron una hipótesis filogenética para este género construida
a partir de secuencias de genes nucleares y mitocondriales. Esta hipótesis avaló el arreglo
taxonómico propuesto por Handley y sustentó la validez de las especies originalmente
descritas (Figura 23). Sin embargo, a pesar de que el análisis filogenético no modificó el
arreglo taxonómico a nivel de especie, sí derivó en cambios a nivel subespecífico.
Particularmente, las subespecies de C. rafinesquii propuestas por Handley (1959) no
presentaron sustento filogenético a pesar de su diferenciación morfológica, mientras que
para C. townsendii hubo reajustes en la distribución geográfica de sus subespecies. Por
consiguiente, actualmente se reconocen con sustento filogenético tres especies y cinco
subespecies al interior del género Corynorhinus (Figura 23).
Figura 23. Hipótesis filogenética del género Corynorhinus propuesta por Piaggio y Perkins
(2005). Símbolos rectangulares señalan las especies reconocidas; símbolos circulares señalan las
subespecies.

103
 Para el caso de C. mexicanus, el número de ejemplares de esta especie en la
filogenia propuesta por Piaggio y Perkins (2005) imposibilitó corroborar la hipótesis
monotípica planteada previamente por Handley (1959) ya que únicamente fueron incluidos
cuatro individuos provenientes de dos localidades (Durango y Ciudad de México). Sin
embargo, a pesar de esta limitante, la distancia genética sin corregir entre estos ejemplares
arrojó una divergencia del 7% lo cual indicaba la presencia de linajes que podían ameritar
la categoría de subespecies. Esta divergencia incluso se mostró superior a la encontrada
para las subespecies amenazadas, C. townsendii ingens y C. townsendii virginianus (5.2 %),
las cuales, según estimaciones por reloj molecular, divergieron hace 1.03 millones de años
y han permanecido aisladas desde finales del Pleistoceno (Lack y Van Den Bussche, 2009).

En el presente trabajo se retomaron los hallazgos de Piaggio y Perkins (2005) y se

probó la hipótesis de C. mexicanus como un complejo de especies crípticas. Los resultados
de los análisis filogenéticos, genética poblacional y morfométricos de este estudio sustentan
que las poblaciones del norte de la Sierra Madre Oriental, reconocidas previamente como
C. mexicanus corresponden a una especie diferente. Por lo tanto, a partir de los resultados
de este estudio se propone reconocer al complejo Corynorhinus mexicanus conformado por
Corynorhinus mexicanus s. str. y una especie nueva para la comunidad científica que
amerita nombre y descripción propia.
Taxonomía y sistemática del complejo Corynorhinus mexicanus
Corynorhinus mexicanus

Taxonomía

Familia: Vespertilionidae Gray, 1821

Subfamilia: Vespertilioninae Gray, 1821

Tribu: Plecotini Gray, 1866

Género: Corynorhinus H. Allen, 1865

Especie: Corynorhinus mexicanus G. M. Allen, 1916

Nombre vernáculo

Murciélago-mula mexicano, Mexican Big-eared Bat.

Sinonimias

Corynorhinus macrotis pallescens Miller, 1897, (Parte)

Corynorhinus megalotis mexicanus Allen, 1916

Corynorhinus rafinesquii mexicanus Miller, 1924, (Parte)

Plecotus rafinesquii mexicanus Dalquest, 1953, (Parte)

Plecotus mexicanus Handley, 1959

Material tipo

El ejemplar tipo (USNM-98285) corresponde a una hembra adulta con piel y cráneo
preservado. Fue colectado el 25 de agosto de 1899 por E. W. Nelson y E. A. Goldman en
Sierra La Breña (8000 pies de altura) cerca de Pacheco, Chihuahua, México.

Distribución y hábitat.

Corynorhinus mexicanus habita principalmente en bosques abiertos húmedos de pino-

encino rodeados por hábitats secos de tierras bajas. Su distribución geográfica se extiende
105
desde el noroeste de México hacia el sur a través de la Sierra Madre Occidental y continua
sobre el sistema montañoso de la Faja Volcánica Transmexicana en el centro de México.
Algunas poblaciones se extienden en los fragmentos de bosques húmedos montanos del
Altiplano Central, en el estado de Guanajuato y de la Sierra Madre Oriental, en los estados
de Hidalgo, Querétaro y San Luis Potosí (Figura 24). Es una especie endémica de México.
Los registros de presencia de esta especie ocurren principalmente entre los 1000 y 3200
msnm, aunque existen registros poco confiables situados entre los 0 y los 100 msnm
(Tumlison, 1991). Esta especie es muy selectiva para sus refugios, en términos de
temperatura y humedad (Lopez-Wilchis, 1989). Se han registrado colonias de maternidad y
refugios diurnos en cuevas de roca ígnea, kársticas, así como minas y edificios
abandonados (Tumlison, 1992). Algunos refugios y capturas con redes de niebla han sido
registrados sobre vegetación secundaria y bosques de galerías cercanos a asentamientos
humanos. Además de sobrevolar entre la vegetación, esta especie suele forrajear sobre
pequeños cuerpos de agua lénticos rodeados por vegetación.

Figura 24. Registros históricos de presencia de Corynorhinus mexicanus y Corynorhinus sp. nov.
Descripción y comparación.

Los murciélagos del género Corynorhinus presentan como características distintivas un par
de orejas de gran tamaño (>28 mm) y un par de glándulas en la parte superior de la nariz
que los vuelven distinguible del resto de las especies de murciélagos que habitan en
México. Corynorhinus mexicanus se distingue de Corynorhinus townsendii debido a que
éste presenta un pelaje dorsal bicolor con las bases del pelo café obscuro y la puntas café
claro o amarillas, tragos > 13mm y un uropatagio desnudo con más de nuevo surcos
interfemorales, mientras que Corynorhinus mexicanus presenta un pelaje dorsal
predominantemente grisáceo unicolor, tragos < 13mm y un uropatagio con pelo y nueve o
menos surcos interfemorales (Tumlison 1992; Medellín et al., 2008). En apariencia externa,
C. mexicanus es muy similar a C. rafinesquii; sin embargo, se distingue de éste debido a
que C. mexicanus presenta un pelaje ventral bicolor con las bases café y puntas claras,
mientras que C. rafinesquii presenta un pelaje ventral bastante contrastante debido a la
presencia de pelos con bases negras y puntas blancas. Además, la distribución de C.
rafinesquii restringida al sureste de EE. UU (Jones, 1977), vuelve imposible la simpatría
entre estas dos especies y su confusión en vida libre.
De acuerdo con Handley (1959) y Tumlison (1991), los cráneos de C. mexicanus
tienden a ser de menor tamaño respecto al resto de las especies del género; no obstante, el
tamaño corporal tiene un rango intermedio entre C. townsendii townsendii (anteriormente
considerado parte de C. townsendii pallescens) y C. townsendii australis (Tumlison, 1991).
La masa corporal de esta especie reportada por Tumlison (1991) es de 6.8 g (rango 5-8.7),
aunque Lopez-Wilchis (1989) y López-Cuamatzi (2019) reportan una media 8.9 g y 8.7 g,
respectivamente. El promedio de las medidas craneales y las medidas externas para
hembras y machos reportadas por Handley (1959) y Tumlison (1991) se reportan en la
Tabla 11. Su fórmula dental es i 2/3, c 1/1, p 2/3, m 3/3, siendo un total de 36 piezas
dentales en su etapa adulta.

107
Tabla 11. Longitudes y distancias morfológicas de estructuras craneales y externas reportadas
en Corynorhinus mexicanus (Handley, 1959; Tumlison, 1991). Las medidas están reportadas en
milímetros (mm).
Hembras Machos
Característica
Media Rango Media Rango
Longitud máxima 15.3 14.7 - 15.9 15.1 14.7 - 15.4
Ancho cigomático 8.2 7.8 - 8.6 8.1 7.6 - 8.2
Amplitud postorbital 3.4 3.2 - 3.6 3.4 3.2 - 3.5
Ancho de la caja craneal 7.6 7.3 - 8.1 7.5 7.3 - 7.8
Longitud de la hilera de dientes
4.8 4.6 - 5 4.7 4.7 - 4.8
maxilares

Ancho entre molares superiores 5.7 5.4 - 6 5.6 5.5 - 5.7

Longitud total 98 90 - 103 96 92 - 100
Longitud de la cola 48 41 - 51 46 43 - 50
Longitud de la pata trasera 10 9 - 13 10 9 - 11
Longitud de la oreja 33 30 - 36 32 29 - 35
Longitud del trago 11 11 - 13 12 11 - 15
Longitud del antebrazo 42.3 39.3 - 45.2 41 39.7 - 43.1

Variación geográfica y filogeografía

Los ejemplares machos revisados de las localidades del centro de México presentan
antebrazos ligeramente más grandes respecto a los machos de la Sierra Madre Occidental.
Además, en estos últimos se detectó la presencia de ejemplares con pelaje dorsal más
contrastante entre la base y punto del pelo, aunque no de la apariencia de C. townsendii.
Otros ejemplares provenientes de la Sierra Gorda en Querétaro y de la Ciudad de México
también presentaron un mayor contraste en su pelaje dorsal, lo que puede sugerir un efecto
de las condiciones ambientales más que de un factor genético (Figura 25).

Las secuencias parciales de COI y Cyt-b indicaron que C. mexicanus está

compuesto por dos haplogrupos definidos que corresponden geográficamente a la Sierra
Madre Occidental con San Luis Potosí incluido, y a la Faja Volcánica Transmexicana (Ver
Figura 4, Capítulo I). Los límites genéticos entre estos grupos se identifican al este y al
oeste en los estados de Querétaro y Jalisco, respectivamente. Sin embargo, para el centro
del país se desconoce si las poblaciones situadas al sur del Altiplano Central (Guanajuato)
corresponden al haplogrupo de la Sierra Madre Occidental o de la Faja Volcánica
Transmexicana.
Figura 25. Comparación entre C. mexicanus y C. townsendii. Se muestran ejemplares de C. mexicanus.
procedentes de (A) Puebla (ENCB27986), (B)Tlaxcala (ENCB4405) y (C) Durango (CDR11777). Ejemplar de
C. townsendii CDR4831 (D).

Subespecies
Corynorhinus mexicanus es una especie monotípica.

Historia Natural
La historia natural de C. mexicanus se conoce a partir de pocos trabajos locales sobre los
refugios que ocupa esta especie (López-Wilchis, 1989; López-González y Torres-Morales,
2004). La biología reproductiva de esta especie ha sido ampliamente estudiada en la colonia
de maternidad de El Túnel en Tlaxcala (López-Wilchis, 1989¸León-Galván et al., 2005;
Cervantes et al., 2008), aunque también se conocen sitios de maternidad en Durango
(López-González y Torres-Morales, 2004). Las observaciones realizadas en estos sitios
indican que la cópula en esta especie ocurre entre noviembre y enero; los nacimientos
ocurren en marzo-abril y el destete en junio (López-Wilchis, 1989).

Las colonias de C. mexicanus que se distribuyen en Tlaxcala se alimenta de

lepidópteros de las familias Noctuidae, Pyralidae, Arctiidae y Geometridae (López-Wilchis,
1989). Además, restos de estréblidos hallado en el tracto digestivo de algunos ejemplares,
sugieren un consumo de sus propios parásitos presuntamente de manera oportunista durante
el acicalamiento (López-Wilchis, 1989). En algunos otros ejemplares se han hallado restos

109
de materia vegetal que sugieren un consumo accidental durante la captura de sus presas
(López-Wilchis, 1989), lo que refuerza la hipótesis de que esta especie utiliza el acecho
pasivo como estrategia de forrajeo, capturando presas inmóviles postradas sobre ramas u
hojas (Tumlison, 1992).

Otras especies de murciélagos registrados en los refugios de C. mexicanus, son

Desmodus rotundus, Myotis velifer, M. thysanodes, M. volans, M. californicus,
Corynorhinus townsendii y Pteronotus mexicanus (Tumlison, 1992, Ayala-Téllez et al.,
2018; Aguilar-Rodríguez et al., 2022). Por otra parte, ectoparásitos de C. mexicanus
registrados en Tlaxcala y Durango, México (Morales-Malacara y López-W., 1990;
Villegas-Guzman et al., 2005) incluyen a Trichobius corynorhini (Streblidae), Myodopsylla
collinsi (Syphanoptera), y los ácaros Macronyssus longisetosus, M. cyclaspis, M. unidens,
Spinturnix traubi, S. americana, Pteracarus elegans, Acanthophthirius (Myotimyobia) sp.,
Ornithodoros yumanensis, Ornithonyssus pipistrelli, Microtrombicula carmenae y
Whartonia glenni.

Especímenes examinados
El código reportado corresponde al número de catálogo y acrónimo de la colección
mastozoológica de procedencia: Colección de Mamíferos del CIIDIR-IPN-Durango (CDR);
Colección Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología-UNAM (CNMA); Colección de
Mamíferos del Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera” de la Facultad de Ciencias-UNAM
(MZFC); Colección Mastozoológica-ENCB-IPN (ENCB); Colección de Mamíferos de la
Sierra Volcánica Transversal de México (UAMI); Colección de Mamíferos de la UANL
(UANL); Colección de Vertebrados de la Facultad de Biología-UAZ (UAZ), Colección de
Mamíferos del IIB-UV (IIB), y Colección de Vertebrados de la Facultad de Ciencias-
UASLP (SLPZ).
Chihuahua • CDR4829. Ciudad de México • CNMA18612, CNMA19693, ENCB41589,
ENCB41590, ENCB41591, ENCB41592, ENCB42211, ENCB42212, ENCB42213,
ENCB42214, ENCB42215, ENCB42216, MZFC10652, MZFC10780, MZFC10782,
MZFC12347, MZFC12845, MZFC10786. Durango • CDR3304, CDR1155, CDR3082,
CDR3083, CDR3084, CDR3101, CDR3104, CDR3106, CDR3110, CDR3115, CDR3125,
CDR3126, CDR3148, CDR3170, CDR3182, CDR3183, CDR3184, CDR3185, CDR3186,
CDR3187, CDR3188, CDR3189, CDR3190, CDR3197, CDR3293, CDR3295, CDR3297,
CDR3298, CDR3300, CDR3301, CDR3302, CDR3303, CDR3305, CDR3306, CDR4830,
CDR5079, CDR5080, CDR5081, CDR5469, CDR5649, CDR736, CDR737, CDR3085,
CDR3112. Hidalgo • ENCB43631, ENCB43632, UAMI2742, UAMI2743. Jalisco •
ENCB29365. Edo. México • CNMA19694, CDR838. Michoacán • CNMA18529,
CNMA18530, CNMA33927, ENCB26561, ENCB26562, ENCB26563, ENCB26564,
ENCB26565, ENCB26566, ENCB26567, ENCB26568, ENCB26569, MZFC11498,
MZFC12943, UAMI15265, UAMI15266, UAMI15267, UAMI15268, UAMI15269,
UAMI15271, UAMI15272, UAMI15273, UAMI15274, UAMI15275, UAMI15276,
UAMI15277, UAMI15278, UAMI15280, UAMI15270. Morelos • CNMA7163. Puebla •
ENCB27986, ENCB27987, ENCB27988, MZFC13050, MZFC13051. Querétaro •
CNMA20092, ENCB27391, MZFC3645, MZFC3647, MZFC3648, MZFC3649,
MZFC3650, MZFC4064, MZFC628, MZFC9207, MZFC9208, MZFC3651. San Luis
Potosí • CNMA22481, ENCB32073, ENCB32074, ENCB32075, SLPZ0006, SLPZ0050,
SLPZ0031, SLPZ0032, SLPZ0043. Tlaxcala • ENCB4396, ENCB4402, ENCB4404,
ENCB4405, ENCB4410, Veracruz • ENCB3807, ENCB3808, ENCB3810, IIB1030,
IIB1031, IIB1979, IIB3121, IIB517, IIB1032. Zacatecas • UAZ2, UAZ4.

111
 Corynorhinus sp. nov.

Taxonomía
Familia: Vespertilionidae Gray, 1821

Subfamilia: Vespertilioninae Gray, 1821

Tribu: Plecotini Gray, 1866

Género: Corynorhinus H. Allen, 1865

Especie: Corynorhinus sp. nov. López-Cuamatzi et al., 2022

Sinonimias

Corynorhinus macrotis pallescens Miller, 1897, (Parte)

Corynorhinus megalotis mexicanus Allen, 1916

Corynorhinus rafinesquii mexicanus Miller, 1924, (Parte)

Plecotus rafinesquii mexicanus Dalquest, 1953, (Parte)

Plecotus mexicanus Handley, 1959

Corynorhinus mexicanus G. M. Allen, 1916, (Parte)

Material tipo
El ejemplar tipo corresponde a una hembra adulta con piel y cráneo preservado. Fue
colectado el 18 de abril de 2022 por Juan Cruzado, Silvino Hernández e Issachar López-
Cuamatzi en la cueva El Hundido (25.16096, -100.622985; 2072 msnm), a 2.5 Km al NE
de Puerto Grande, Galeana, Nuevo León, México (Figura 26). El ejemplar tipo se encuentra
en la Colección de Mamíferos del Museo de Zoología “Alfonso L. Herrera” de la Facultad
de Ciencias, UNAM con número de catálogo por asignar. Las medidas somáticas del
ejemplar tipo fueron: longitud de antebrazo, 42.1 mm; longitud total, 93 mm; longitud de la
oreja, 33 mm; longitud de la cola, 49 mm; longitud de la pata, 11 mm; longitud del trago,
13 mm.
Figura 26. Mapa de la localidad tipo.

Distribución y hábitat
Corynorhinus sp. nov. habita principalmente en los bosques abiertos de pino situados en las
laderas y cañones del norte de la Sierra Madre Oriental y serranías anexas del estado de
Coahuila. Los registros de presencia de esta especie ocurren principalmente entre los 300 y
2000 msnm en los estados de Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas (Figura 24). Es una
especie endémica de México con distribución restringida al noreste del país. En las
localidades de Puerto Grande, en Galeana, Nuevo León y en la Sierra de Zapalinamé en
Arteaga, Coahuila, se capturaron ejemplares en sitios cercanos a bosques donde
predominaban cactáceas globosas y cilíndricas, Pinus cembroides, Pinus sp, Juniperus sp,
Yuca filifera, Y. linearifolia y Yuca carnerosana (Figura 27). Se desconocen las
características de los refugios utilizados por esta especie; sin embargo, en Coahuila un
ejemplar fue capturado en el día mientras se refugiaba al interior de una mina abandonada y
en Nuevo León una colonia con hembras en avanzado estado de gestación fue hallado en
una cueva de caliza, dolomía y yeso.

113
Figura 27. Características de la flora presente en la localidad tipo. Se observa vegetación baja de
matorral con presencia de Yuca filifera y Y. linearifolia (A, B, C). Alrededor de la localidad tipo se observan
serranías con vegetación compuesta por Juniperus sp. y Pinus cembroides (A, B) y cactáceas globosas y
cilíndricas (C, D).
Descripción y comparación
En apariencia externa es similar a C. mexicanus y es casi indistinguible de él si se compara
con ejemplares de la Sierra Madre Occidental. Los ejemplares provenientes de Nuevo León
presentan un pelaje dorsal con las bases obscuras y las puntas ligeramente más claras que
resaltan un contraste entre bandas; sin embargo, este contraste no es equivalente con el
observado en Corynorhinus townsendii (Figura 28). Corynorhinus sp. nov. además se
distingue de C. townsendii debido a que éste presenta tragos > 13mm y un uropatagio
desnudo con más de nuevo surcos interfemorales, mientras que Corynorhinus sp. nov.
presenta tragos < 13mm y un uropatagio con pelo y nueve o menos surcos interfemorales.

En apariencia externa, Corynorhinus sp. nov. al ser similar a C. mexicanus, también

lo es respecto a C. rafinesquii; sin embargo, se distingue de éste debido a que Corynorhinus
sp. nov. presenta un pelaje ventral bicolor con las bases café y puntas claras, mientras que
C. rafinesquii presenta un pelaje ventral bastante contrastante debido a la presencia de pelos
con bases negras y puntas blancas. Su fórmula dental es i 2/3, c 1/1, p 2/3, m 3/3, siendo un
total 36 piezas dentales en su etapa adulta. El promedio de las medidas craneales y las
medidas externas para hembras y machos se reportan en la Tabla 12. Estas medidas fueron
obtenidas a partir de fotografías de cráneos que contaban con una escala milimétrica como
referencia situada al mismo nivel del plano de enfoque en el que se situaba el cráneo.

Figura 28. Comparación entre Corynorhinus sp. nov. y C. townsendii. Se muestran ejemplares de
Corynorhinus sp. nov. procedentes de la cueva de San Josecito, en Gra. Zaragoza, Nuevo León, México (A)
CDR11774; (B) CDR11778 y (C) CDR11777. Ejemplar de C. townsendii CDR4831 (D).

115
Tabla 12. Longitudes y distancias morfológicas de estructuras craneales y externas obtenidas
en Corynorhinus sp. nov. Se muestran la media, desviación estándar (D.E.), rango y coeficiente de
variación (C.V.). Las medidas están reportadas en milímetros (mm).
Hembras Machos
Característica
Media D.E. Rango C.V. Media D.E. Rango C.V.
Longitud máxima 14.87 0.34 14.19 - 15.2 2.28 15.10 0.31 14.8 - 15.68 2.05
Ancho cigomático 7.94 0.36 7.05 - 8.37 4.60 8.08 0.24 7.79 - 8.38 3.01
Amplitud postorbital 3.36 0.08 3.24 - 3.49 2.43 3.36 0.12 3.17 - 3.54 3.64
Ancho de la caja craneal 7.73 0.27 7.33 - 8.07 3.43 7.72 0.34 7.35 - 8.38 4.44

Longitud de la hilera de
4.74 0.08 4.67 - 4.94 1.78 4.69 0.07 4.6 - 4.8 1.47
dientes maxilares
Ancho entre molares
5.82 0.11 5.66 - 5.96 1.88 5.74 0.16 5.57 - 5.97 2.78
superiores
Longitud total 91.59 5.73 84.37 - 102.79 6.25 90.56 6.00 82.08 - 101.14 6.62
Longitud de la cola 43.37 6.15 34.95 - 55.75 14.19 40.12 3.53 35.2 - 44.91 8.79
Longitud de la oreja 28.66 1.24 27.37 - 30.43 4.33 28.43 1.39 27.13 - 31.3 4.89
Longitud del trago 10.89 0.93 9.54 - 12 8.54 10.23 0.80 8.69 - 10.79 7.80
Longitud del antebrazo 41.91 1.48 38.71 - 43.94 3.54 40.52 0.99 39.54 - 42.08 2.44

Variación geográfica y filogeografía

Debido a su distribución restringida y el tamaño de muestra no se pudo detectar variación
morfológica asociada a la geografía. Por otra parte, sólo se han detectado dos haplotipos al
interior de Corynorhinus sp. nov.

Subespecies
Corynorhinus sp. nov. es una especie monotípica.

Historia Natural
Además de listados faunísticos, no existe información publicada que documente la historia
natural de esta especie. Algunas observaciones realizadas durante el trabajo de campo de
este estudio que pueden sugerir ciertos aspectos de la biología Corynorhinus sp. nov. En
dos expediciones realizadas en agosto de 2021 y abril de 2022 a la localidad tipo de esta
especie, se capturaron varios ejemplares de Myotis thysanodes, Corynorhinus townsendii,
Leptonycteris nivalis, Idionycteris phyllotis y Antrozous pallidus. Estos ejemplares fueron
capturados en la entrada de la cueva de El Hundido en sentido de emersión e inmersión.
Esto supone que Corynorhinus sp. nov. podría estar compartiendo refugio con estas
especies. De las especies mencionadas anteriormente, M. thysanodes y C. townsendii
fueron las únicas especies, aparte de Corynorhinus sp. nov., que fueron capturadas en
ambas salidas a campo, lo que indica que probablemente las tres especies son residentes de
la cueva.

En agosto de 2021, se capturaron cuatro individuos machos juveniles, lo que indica

que el destete de estos ejemplares pudo haber ocurrido en junio-julio, similar a los
reportado en C. mexicanus (López-Wilchis, 1989). Por otra parte, en abril de 2022 se
capturaron doce hembras adultas en estado avanzado de gravidez, sugiriendo que
probablemente el nacimiento de las crías ocurre entre finales del mes de abril y mediados
del mes de mayo. Todos los ejemplares de capturados en mayo y agosto presentaron un
número considerable de moscas ectoparásitas presuntamente de la especie Trichobius
corynorhini.

Las características acústicas de Corynorhinus sp. nov. fueron obtenidas a partir de

diez ejemplares grabados mediante la técnica de liberación en mano. Dos sonotipos
compuestos por pulsos modulados y armónicos fueron observados a partir de las
grabaciones (Figura 29). El primer sonotipo constó de combinaciones de dos pulsos
repetidos de manera serial con un intervalo de tiempo mayor entre combinaciones que entre
pulsos de la combinación. Aunque las combinaciones de dos pulsos fueron las
predominantes, en algunos ejemplares se observaron combinaciones de tres pulsos. El
segundo sonotipo se caracterizó por la ausencia de combinaciones de pulsos y la presencia
de pulsos modulados con mayor duración. Los detalles de frecuencia, duración e intervalo
son descritos en la Tabla 13.

Tabla 13. Características espectro-temporales de los pulsos de ecolocalización de Corynorhinus

sp. nov. Se muestra la media, desviación estándar (D.E.) y coeficiente de variación (C.V.).
Abreviaciones: Frecuencia mínima (Fmín); frecuencia máxima (Fmáx); frecuencia con mayor
amplitud (FMA); duración (Dur); intervalo entre pulsos (IEP) e intervalo entre combinación de
pulsos (IEC).
Segundo armónico
Fmín Fmáx FMA Dur IEP IEC
Sonotipo Fmín Fmáx
(kHz) (kHz) (kHz) (ms) (ms) (ms)
(kHz) (kHz)
I media 21.3 48.2 36.4 3.0 22.1 52.9 50.5 88.9
D.E. 1.15 1.32 0.81 0.37 1.27 5.98 0.91 14.08
n= 100
C.V. 5.4 2.7 2.2 12.3 5.8 11.3 1.8 15.8
II media 21.7 45.7 35.4 4.7 73.8 - - -
D.E. 0.73 1.44 1.04 0.73 23.68 - - -
n= 23
C.V. 3.4 3.2 2.9 15.6 32.1 - - -

117
Figura 29. Sonotipos observados en los pulsos de ecolocalización de Corynorhinus sp. nov. Se
muestran el sonotipo 1 (panel superior) compuesto por combinaciones de dos pulsos y el sonotipo II (panel
inferior) compuesto por pulsos solitarios de mayor duración.

Especímenes examinados
El código reportado corresponde al número de catálogo y acrónimo de la colección
mastozoológica de procedencia: Colección de Mamíferos del CIIDIR-IPN-Durango (CDR);
Colección Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología-UNAM (CNMA) y Colección
de Mamíferos de la UANL (UANL).

Nuevo León • CDR11773, CDR11774, CDR11775, CDR11776, CDR11777, CDR11778,

CDR11779, CDR11772, UANL1128, UANL1661, UANL1664, UANL1667, UANL2622.
Tamaulipas • CNMA34811, CNMA34812, CNMA34813, CNMA34814, CNMA34815,
CNMA34817, CNMA34818.
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V. Conclusión
A partir del estudio filogenético del género Corynorhinus, el murciélago mula mexicano
(Corynorhinus mexicanus) se pensó que podría ser un complejo de especies crípticas y
albergar en su interior especies nuevas desconocidas para la ciencia. Desafortunadamente,
C. mexicanus es una de las especies que menor atención ha recibido por parte de la
comunidad científica, lo que ha derivado en un bajo número de estudios científicos acerca
de su historia natural. El desconocimiento científico de la biología de cualquier especie
afecta directamente los esfuerzos para la conservación de la misma. Es por eso que para
plantear planes de manejo o estrategias de protección es necesario contar información que
permita la delimitación taxonómica de la entidad que se pretende proteger, así como
conocer aspectos específicos de su biología. En este sentido, el presente estudio permitió
esclarecer que C. mexicanus es un grupo de especies crípticas. De igual manera, permitió la
delimitación de las entidades taxonómicas presentes en su interior: C. mexicanus sensu
stricto y Corynorhinus sp. nov. Esta delimitación es sustancial para identificar las entidades
que se pretende proteger, así como para actualizar los listados taxonómicos de
organizaciones y dependencias gubernamentales dedicados a la conservación de la
biodiversidad. La aceptación de esta nueva propuesta taxonómica mejorará la comprensión
de la biodiversidad mexicana y permitirá una mejor gestión y desarrollo de estrategias de
conservación para los murciélagos mexicanos.
Los análisis genéticos y morfológicos realizados en este estudio permitieron
contestar las preguntas de investigación y cumplir los objetivos inicialmente planteados.
Sin embargo, debido al alcance y limitaciones de estos análisis, surgen nuevas preguntas
que requieren ser estudiadas para mejorar la comprensión de la historia evolutiva y ecología
de C. mexicanus sensu stricto y Corynorhinus sp. nov. Por ejemplo, la inclusión de nuevo
marcadores moleculares de herencia paterna contribuiría a dilucidar si los patrones
filogeográficos observados a partir de los datos mitocondriales (herencia materna) son
producto de la naturaleza genética de este tipo de marcadores o si realmente refleja la
historia evolutiva de ambas especies. De igual forma un mayor análisis de las zonas de
contacto entre ambas especies y linajes permitirá dilucidar fenómenos de hibridación o
aislamiento reproductivo. En un contexto ecológico, el conocimiento de la dieta, la ecología

121
térmica y los sistemas de apareamiento contribuiría a comprender la variación morfológica
observada en ambas especies.
La taxonomía definida como la ciencia encargada de la clasificación y
nombramiento de las especies es clave para la conservación biológica y protección de
grupos poco estudiados y negativamente apreciados. Es por esto que, para los murciélagos,
la taxonomía está más vigente hoy en día. Gracias al avance científico y tecnológico, “la
era de los descubrimientos no ha terminado para los taxónomos de murciélagos”1 y es a
través de los trabajos taxonómicos y la colaboración interdisciplinaria que es posible
reconocer, clasificar y proteger la biodiversidad presente en el planeta.

1
Tsang SM, Cirranello AL, Bates PJ, Simmons NB (2016) The roles of taxonomy and systematics in bat
conservation. En: Voigt CC, Kingston T (eds.) Bats in the Anthropocene: Conservation of Bats in a Changing
World, 503-538. Springer Open, Londres, Reino Unido.
VI. Anexo I

Tabla A1. Metadatos de las muestras genéticas utilizadas en el capítulo 1.

Muestra/
Código Estado Localidad Latitud Longitud
Catálogo
001SLP SLPZ0006 San Luis Potosi Sierra de Alvarez 22.0582 -100.6114
02SLP SLPZ0043 San Luis Potosi Sierra de Alvarez 22.077132 -100.621143
003SLP SLPZ0050 San Luis Potosi Sierra de Alvarez 22.0813083 -100.615057
004SLP SLPZ0031 San Luis Potosi Sierra de Alvarez 22.0964 -100.6445
005SLP SLPZ0032 San Luis Potosi Sierra de Alvarez 22.0964 -100.6445
008NL NL1 Nuevo Leon Puerto Grande, Galeana 25.16096 -100.622985
010NL NL3 Nuevo Leon Puerto Grande, Galeana 25.16096 -100.622985
06NL NL4 Nuevo Leon Puerto Grande, Galeana 25.16096 -100.622985
09NL UANL2622 Nuevo Leon Puerto Grande, Galeana 25.16096 -100.622985
011DUR CDR3300 Durango Mina 24, Guanacevi 25.5732 -105.5961
013DUR CDR5080 Durango Mina 6, Guanacevi 25.539 -105.5861
014DUR CDR3207 Durango Mina 6, Guanacevi 25.539 -105.5861
017DUR CDR5079 Durango Mina 6, Guanacevi 25.539 -105.5861
20DUR CDR3170 Durango Mina 6, Guanacevi 25.539 -105.5861
15DUR CDR3159 Durango Mina 25, Guanacevi 25.5732 -105.5961
16DUR CDR3298 Durango Mina 6, Guanacevi 25.539 -105.5861
18DUR CDR8112 Durango Mezquital 23.3201 -104.2745
19DUR CDR8111 Durango Mezquital 23.3201 -104.2745
12DUR CDR5081 Durango Mina 6, Guanacevi 25.5732 -105.5961
21DUR CDR3301 Durango Mina 24, Guanacevi 25.5732 -105.5961
Cueva El Bañito, La
25TLX MALI02 Tlaxcala Malinche 19.2708333 -98.0194444
Cueva El Bañito, La
26TLX MALI03 Tlaxcala Malinche 19.2708333 -98.0194444
Cueva El Bañito, La
27TLX MALI04 Tlaxcala Malinche 19.2708333 -98.0194444
Cueva El Bañito, La
28TLX MALI05 Tlaxcala Malinche 19.2708333 -98.0194444
Cueva El Bañito, La
30TLX MALI08 Tlaxcala Malinche 19.2708333 -98.0194444
Cueva El Bañito, La
31TLX MALI09 Tlaxcala Malinche 19.2708333 -98.0194444
Cueva El Bañito, La
29TLX MALI10 Tlaxcala Malinche 19.2708333 -98.0194444

123
Tabla A1. Continuación.
Muestra/
Código Estado Localidad Latitud Longitud
Catálogo
El Tunel, Palmira,
32MOR MOR3 Morelos 18.961282 -99.2926253
Morelos
El Tunel, Palmira,
33MOR MOR2 Morelos Morelos 18.961282 -99.2926253
El Tunel, Palmira,
34MOR MOR1 Morelos Morelos 18.961282 -99.2926253
35VER PER01 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
36VER PER03 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
37VER PER04 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
38VER PER05 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
39VER PER06 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
40VER PER07 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
43VER PER08 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
44VER PER09 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
45VER PER10 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
46VER PER11 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
47VER PER12 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
48VER PER13 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
49VER PER14 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
41VER PER15 Veracruz Volcancillo, Las Vigas 19.6232362 -97.0664835
54QRO TK9109 Queretaro Pinal de Amoles 21.2014904 -99.555069
Cueva San Josecito, Gral.
55NL TK32525 Nuevo Leon Zaragoza 23.9617596 -99.912712
56JAL JALIS Jalisco El ermitaño, Techaluta 20.0812 -103.5965
Cueva El Bañito, La
57TLX MALI07 Tlaxcala Malinche 19.2708333 -98.0194444
58ZAC ZAC01 Zacatecas Susticacan 22.6106647 -103.144442
59ZAC ZAC04 Zacatecas Susticacan 22.6106647 -103.144442
UAEH- Villa Juárez, PN Los
3HGO CIB2171 Hidalgo Marmoles 20.852155 -99.2227964
UAEH- Jaguey Colorado, PN Los
4HGO CIB2175 Hidalgo Marmoles 20.8766711 -99.2828311
UAEH- Jaguey Colorado, PN Los
5HGO CIB2359 Hidalgo Marmoles 20.9015453 -99.0515867
UAEH- Cueva del Basurero,
6HGO CIB2252 Hidalgo Pacula 21.0161611 -99.3003681
UAEH- Jaguey Colorado, PN Los
7HGO CIB2360 Hidalgo Marmoles 20.8736675 -99.2740869
UAEH- Jaguey Colorado, PN Los
8HGO CIB2361 Hidalgo Marmoles 20.8736675 -99.2740869
VI. Anexo II

Figura A1.- Esquema de vistas y módulos del cráneo utilizados en el análisis morfométrico del cráneo.
De arriba hacia abajo: A y A1) vista dorsal, B y B1) ventral, C y C1) lateral y D) lateral de la
mandíbula. Se muestran las configuraciones de marcas usadas para cada vista del cráneo y la
mandíbula. Puntos amarillos y blancos corresponde a marcas; puntos rojos a semi-marcas.

125
Vista dorsal del cráneo (A y A1)
Rostro (A1)
1. Borde distal del alveolo del primer incisivo.
2. Punto más proximal de la sutura internasal.
3. Punto más externo en la zona media-lateral del hueso nasal.
4. Curvatura máxima del hueso maxilar en la zona ocular.
Caja Craneal (A)
5. Punto más externo del hueso supraoccipital.
6. -14 semimarcas: borde de los huesos supraoccipital, parietal y frontal hasta su parte
más estrecha.
Vista ventral del cráneo (B y B1)

Rostro (B)
1. Punto más distal de la sutura intermaxilar.
2. Borde más distal del alveolo del primer incisivo.
3. Borde más proximal del alveolo del canino.
4. Metastilo del primer molar.
5. Metastilo del tercer molar.
6. Paracono del tercer molar.
7. Curvatura máxima del hueso palatino en la base del proceso postpalatal.
Caja Craneal (B1)
8. Borde más externo de la fosa glenoide.
9. Borde más distal de la fosa glenoide.
10. Borde más interno de la fosa glenoide.
11. Foramen oval del hueso esfenoide.
12. Borde más distal del hueso escamoso.
13. Borde más proximal del cóndilo occipital.
14. Borde más distal del foramen magnum situado en la base del basioccipital.
15. Curvatura máxima del hueso supraoccipital.
Vista lateral del cráneo (C y C1)
Rostro (C)
1. Borde mesial del alveolo del tercer molar.
2. Borde distal del alveolo del segundo premolar.
3. Borde distal del alveolo del canino.
4. -10 semimarcas: borde externo de los huesos maxilar, nasal y premaxilar. Desde la
sutura frontomaxilar hasta el borde distal del alveolo del primer incisivo.
Caja Craneal (C1)
5. -15 semimarcas sobre el borde externo de los huesos frontal y pariental. Desde la
sutura frontomanxilar hasta la sutura interparietal.
6. Punto más externo de la sutura occipitointerparietal.
7. Borde superior del cóndilo occipital.
8. Borde inferior del cóndilo occipital.
9. Sutura del promontorio coclear.
10. Punto más externo de la fosa glenoide.
Mandíbula (D)
1. Borde más distal del alveolo del canino.
2. Borde más distal del alveolo del primer premolar.
3. Borde más distal del alveolo del primer molar.
4. Borde más mesial del alveolo del tercer premolar.
5. Curvatura máxima del proceso condilar.
6. Curvatura máxima del proceso del coronoides.
7. Curvatura máxima del proceso condilar.
8. Curvatura máxima en la región proximal del proceso angular.
9. -25 semimarcas en el borde externo de la mandíbula. Desde la curvatura máxima en
la región distal del proceso angular hasta el borde más distal del alveolo del primer
incisivo.

127
Tabla A1. Conteos y porcentajes de reasignación de los individuos a los grupos originales. Se
indica en fondo azul el módulo morfométrico analizado seguido del tamaño de muestra (n). Las
matrices de confusión indican el grupo esperado (en negritas) y el grupo predicho (cursivas). Los
valores en las matrices de confusión corresponden el número de individuos (arriba) y el
porcentaje respecto número de muestra (abajo).

n FVTM SMOC SMO

Dorsal-rostro FVTM 22 9 2
33
66.60% 27.20% 6%
SMOC 9 16 1
26
34.60% 61.50% 3.80%
Hembras
SMO 4 4 2
10
40% 40% 20%
n
Lateral-basicráneo FVTM 30 2 2
34
88.20% 5.80% 5.80%
SMOC 3 9 2
14
21.40% 64.20% 14.20%
Machos
SMO 3 0 4
7
42.80% 0% 57.10%
n
Lateral-basicráneo 33 FVTM 24 8 1
72.70% 24.20% 3%
27 SMOC 5 19 3
18.50% 70.30% 11.10%
Hembras
10 SMO 5 4 1
50% 40% 10%
n
Mandíbula 32 FVTM 25 5 2
78.10% 15.60% 6.20%
14 SMOC 10 3 1
71.40% 21.40% 7.10%
Machos
7 SMO 4 0 3
57.10% 0% 42.80%
n
Mandíbula 29 FVTM 14 15 0
48.20% 51.70% 0%
25 SMOC 13 10 2
52% 40% 8%
Hembras
10 SMO 2 2 6
20% 20% 60%
Tabla A2. Variación de la forma explicada por el factor linaje “Linaje”. Se muestran los
parámetros obtenidos en los ANOVA Procrustes realizados a los módulos estudiados.
gl SS MS R2 F Z p-valor
Lateral TC 1 0.002 0.002 0.027 3.65 3.16 0.001
Basicraneo-Caja craneal Linaje 2 0.005 0.003 0.06 4.06 4.638 0.001
Residuales 122 0.085 0.0007 0.91
Total 125 0.094
Lateral TC 1 0.005 0.005 0.037 4.934 3.254 0.001
Rostro Linaje 2 0.005 0.002 0.036 2.4 2.367 0.013
Residuales 122 0.127 0.001 0.92
Total 125 0.137
Dorsal TC 1 0.001 0.001 0.065 8.517 3.69 0.001
Basicraneo-Caja craneal Linaje 2 0.0004 0.0002 0.026 1.761 1.47 0.066
Residuales 119 0.016 0.0001 0.9
Total 122 0.017
Dorsal TC 1 0.04 0.04 0.134 20.08 4.837 0.001
Rostro Linaje 2 0.021 0.01 0.07 5.4 3.189 0.001
Residuales 119 0.241 0.002 0.79
Total 122 0.305
Ventral TC 1 0.006 0.006 0.07 8.95 5.389 0.001
Basicraneo-Caja craneal Linaje 2 0.001 0.0006 0.015 1.004 0.19 0.407
Residuales 116 0.08 0.0006 0.913
Total 119 0.088
Ventral TC 1 0.011 0.011 0.106 14.339 6.364 0.001
Rostro Linaje 2 0.003 0.001 0.037 2.55 2.86 0.004
Residuales 116 0.089 0.0007 0.856
Total 119 0.104
TC 1 0.0017 0.0017 0.027 3.3 2.88 0.003
Mandíbula Linaje 2 0.0024 0.001 0.03 2.22 2.31 0.008
Residuales 113 0.061 0.0005 0.93
Total 116 0.065

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“Lis de Veracruz: Arte, Ciencia, Luz”

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