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Perspectiva

Biología ósea e implicaciones

clínicas de la osteoporosis
La biología ósea es un campo de estudio complejo y en pleno
................................................................................................

crecimiento. Aúna los campos tradicionales de la anatomía, la fisiología

y la biomecánica con los campos cada vez más complejos de la biología
del desarrollo y la genética molecular. Para los clínicos que tratan
trastornos óseos como la osteoporosis, es esencial desarrollar un
conocimiento práctico de este tema. En este artículo se analiza el hueso
desde una perspectiva estructural, anatómica y funcional. Se revisa la
esqueletogénesis como proceso de desarrollo y desde una perspectiva
reguladora, y se presentan principios y teorías biomecánicos. Se revisa
la osteoporosis, incluida la literatura reciente relacionada con el papel
del ejercicio en la prevención y el tratamiento de esta enfermedad.
[Downey PA, Siegel MI. Biología ósea e impli- caciones clínicas de la
osteoporosis. Phys Ther. 2006;86:77-91.]

Palabras clave: Hueso, Osteoporosis, Ejercicio con pesas, Ejercicio con pesas.

Patricia A Downey, Michael I Siegel

........................................................................................................................................................

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 77


T
l objetivo de esta perspectiva es presentar a los
fisioterapeutas una base sobre la biología ósea
que pueda ayudarles a comprender patologías
óseas como la osteoporosis. Se analizan los
composición celular y extracelular del hueso, así como
el proceso de formación, mineralización y reabsorción
ósea. Además, este artículo introduce a los lectores en
los principios básicos del control genético y molecular
de la formación ósea y revisa las propiedades
biomecánicas del hueso. Por último, este artículo relaciona
la fisiología ósea con la fisiopatología subyacente de la
osteoporosis y actualiza la bibliografía sobre el papel
del ejercicio en la prevención y el tratamiento.
El hueso es una forma especializada de tejido
conjuntivo que actúa como tejido y como sistema
orgánico en los vertebrados superiores. Como tal, sus
funciones básicas incluyen la locomoción, la
protección y la homeostasis mineral. Su composición
celular incluye osteoblastos, osteocitos, células de
revestimiento óseo y osteoclastos, y su matriz contiene
un componente orgánico y otro inorgánico.
Morfológicamente, el hueso se caracteriza por ser
esponjoso (trabecular) o cortical (compacto). Desde el
punto de vista funcional, el hueso esponjoso está más
estrechamente relacionado con las capacidades
metabólicas que el hueso cortical, mientras que éste
suele proporcionar una mayor resistencia mecánica.
Aunque el hueso presenta una resistencia mecánica
significativa con un peso mínimo, sus propiedades
biomecánicas permiten una flexibilidad significativa sin
comprometer esta resistencia mecánica.
Biología ósea
Composición celular
Los 4 elementos celulares del hueso son: osteoblastos,
osteocitos, células de revestimiento óseo y
osteoclastos.1,2 También se ha desarrollado una
clasificación celular más sencilla que consiste en
células formadoras de hueso y células de reabsorción
ósea.3 La diferenciación a d i c i o n a l de las células óseas se
basa en su origen. Los osteoblastos, osteocitos y
células de revestimiento óseo se originan a partir de
células madre mesenquimales conocidas como células
osteoprogenitoras, mientras que los osteoclastos se
originan a partir de células madre hemopoyéticas. La
localización de estas células también varía. Las células
óseas que se encuentran a lo largo de la superficie del
hueso incluyen osteoblastos, osteoclastos y células de
revestimiento óseo, mientras que los osteocitos se
localizan en el interior del hueso (Fig. 1).1,4
PA Downey, PT, PhD, OCS, es profesora adjunta del programa de fisioterapia del Chatham College, Woodland Road, Pittsburgh, PA 15232 (EE.UU.)
78 . Downey y Siegel
En este artículo se analiza el hueso
desde una perspectiva estructural,
anatómica y funcional.
Como se ha indicado anteriormente, los osteoblastos
derivan de células mesenquimales indiferenciadas que
se localizan en la médula, el endostio, el periostio y los
canales óseos. Estas células, también denominadas
"preosteoblastos", pueden migrar desde el tejido
circundante o a través del sistema vascular. Las células
mesenquimales tienen forma estrellada, contienen
cantidades relativamente pequeñas de citoplasma y
orgánulos, y poseen un solo núcleo. La diferenciación
y proliferación de las células mesenquimales en
osteoblastos se produce durante la formación ósea
intramembranosa y endocondral.1,3
Con la llegada de la microscopía electrónica, la estructura
del osteoblasto ha quedado mejor definida. Estas robustas
células están estrechamente empaquetadas a lo largo de
los revestimientos superficiales del hueso. Cuando están
activos, los osteoblastos son ovalados y contienen grandes
cantidades de retículos endoplásmicos rugosos (RER),
mitocondrias y aparato de Golgi. Su único núcleo se
encuentra en el centro de la célula. Otros componentes
microscópicos de estas células son las mitocondrias, los
microtúbulos, los microfilamentos, los lisosomas, el
glucógeno y los lípidos. Funcionalmente, el osteoblasto es
responsable de la producción de la matriz orgánica, que se
compone de proteínas y polisacáridos.5 Existen pruebas de
que los osteoblastos, bajo la influencia de la hormona
paratiroidea y las citocinas locales, liberan mediadores
que activan los osteoclastos.1
Finalmente, los osteoblastos siguen 1 de 3 vías. Estas
células pueden (1) seguir siendo osteoblastos activos, (2)
rodearse de matriz y convertirse en osteocitos, u
(3) se vuelven relativamente inactivas y forman células
de revestimiento óseo. Las células de revestimiento
óseo son células delgadas y alargadas que cubren la
mayoría de las superficies óseas del esqueleto maduro.
Las prolongaciones citoplásmicas o uniones en
hendidura suelen unirlas entre sí o con los osteocitos.
Al ser metabólicamente inactivas, las células de
revestimiento óseo contienen menos orgánulos y
menos citoplasma que los osteoblastos. A veces se las
denomina "osteoblastos en reposo" u "osteocitos
superficiales".1,2,4,5 Los investigadores siguen
especulando sobre la función de estas células.
Buckwalter et al1 indicaron que, en presencia de
hormona paratiroidea, estas células secretan enzimas
que eliminan la cubierta osteoide de la matriz ósea
como preparación para la eliminación osteoclástica del
hueso. Otros autores2,4 informaron de que las células de
revestimiento óseo pueden ser
Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006
(downey@chatham.edu). Dirija toda la correspondencia al Dr. D o w n e y .

MI Siegel, PhD, es profesor del Departamento de Antropología y Ortodoncia de la Universidad de Pittsburgh, Pittsburgh, Pa.

Ambos autores aportaron el concepto, la idea y el diseño del proyecto. La Dra. Downey se encargó de la redacción. El Dr. Siegel se encargó de la
gestión del proyecto y del asesoramiento (incluida la revisión del manuscrito antes de su presentación).

78 . Downey y Siegel Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006

 ............................
a lo largo de la superficie ósea, y se
cree que esta motilidad explica la
variada apariencia de estas células.5

Los núcleos de los osteoclastos, cuya

media oscila entre 3 y 20, tienden a
ser ovales y se concentran en el centro
de la célula. Hay menos RER
presentes que en los osteoblastos, lo
que concuerda con una menor
producción y secreción de proteínas.
Las mitocondrias son más numerosas
en los osteoblastos que en cualquier
otro tipo de célula del organismo.
Figura 1. Entre los núcleos hay vesículas de
Origen y localización de las células óseas. Reproducido con permiso de Steven N Popoff de: material de Golgi, cuyo número es
Marks SC Jr, Popoff SN. Bone cell biology: the regulation of development, structure, and
relativamente pequeño. Hay muchos
function in the skeleton. Am J Anat. 1988;183:1- 44.
tipos de vacuolas lisosomales, lo que da
lugar a la descripción común del
citoplasma como "espumoso".1,6,7 La
membrana plasmática del osteoclasto
activo tiene un aspecto plegado
conocido como un
precursores de los osteoblastos, regulan el crecimiento osteoclastos tienden a ser mucho más grandes que otras
de los cristales en el hueso o funcionan como barrera células óseas y suelen localizarse en la superficie del
entre el líquido extracelular y el hueso. hueso. S e sabe que son muy móviles, desplazándose de
varios sitios y
Se estima que el tercer tipo celular, el osteocito,
constituye más del 90% de las células óseas de un
esqueleto adulto. Como osteocitos inmaduros,
recientemente rodeados de matriz ósea, se parecen mucho
a los osteoblastos. Así, el citoplasma contiene grandes
cantidades de RER y grandes aparatos de Golgi y
mitocondrias, con cantidades menores de microtúbulos,
microfilamentos y lisosomas. A medida que estas
células maduran y se deposita más matriz, los
osteocitos se sitúan a mayor profundidad dentro del
tejido óseo y acaban reduciendo su tamaño a medida
que pierden citoplasma. Esto explica el aspecto
agrandado de su núcleo. Además, se sitúan dentro de
un espacio o laguna y tienen largos procesos
citoplasmáticos que se proyectan a través de
canalículos dentro de la matriz y que entran en
contacto con procesos de células adyacentes. Se cree
que estos procesos de conexión son extremadamente
importantes en la comunicación y nutrición celular
dentro de una matriz mineralizada.2,4,5 Además, se cree
que esta importante red celular permite los
intercambios de minerales mediados por células entre
los fluidos del hueso y el suministro vascular. También se
cree que la red celular detecta la deformación mecánica
dentro del hueso que conduce a la formación y
resorción coordinadas del hueso.1

El cuarto componente celular del hueso es el osteoclasto.

Esta célula gigante multinucleada es responsable de la
resorción ósea tanto en condiciones normales como
patológicas, como la osteoporosis. Morfológicamente, los

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 79

borde ondulado. Los pliegues profundos de este borde
dan lugar a proyecciones apendiculares de la célula
que pueden envolver prominencias óseas o situarse a
lo largo de la superficie. La gran superficie de la
membrana permite potencialmente un intercambio
extenso entre los entornos intracelular y
extracelular.1,6

Composición extracelular
La composición extracelular del hueso comprende
aproximadamente el 90% de su volumen, mientras
que el 10% restante está formado por células y vasos
sanguíneos. Esta matriz extracelular se compone de un
componente orgánico y otro inorgánico. La matriz
orgánica representa aproximadamente el 35% del peso
total del tejido óseo, frente al 65% de la parte
inorgánica.1

La composición orgánica del hueso consiste

principalmente en colágeno sintetizado por los
osteoblastos, secretado y ensamblado extracelularmente.
Predomina el colágeno de tipo I, pero los tipos V, VI,
VIII y XII están presentes en pequeñas cantidades.
Intracelularmente, las moléculas de colágeno de tipo I,
que están formadas por una triple hélice de cadenas
polipeptídicas, forman fibrillas de colágeno
extracelularmente. Estas fibrillas están dispuestas con
precisión de forma superpuesta, manteniendo espacios
entre las fibrillas adyacentes. Se forman numerosos
entrecruzamientos moleculares, lo que produce una
estructura porosa estable de la que el hueso obtiene, en
parte, su límite elástico final.7,8 Esto es análogo a la
región plástica de una curva de tensión-deformación para
el hueso, como se ilustra en la Figura 2.8

La matriz inorgánica del hueso es esencial para

proporcionar la mayor parte de la resistencia a la
tracción y las importantes funciones fisiológicas
relacionadas con el almacenamiento de iones. Se
calcula que las sales minerales del hueso contienen el
99% del calcio y el 85% del fósforo,

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 79

 de la membrana plasmática del condrocito. Los
minerales se depositan dentro y entre las fibrillas de
colágeno adyacentes, y los cristales se alinean de forma
paralela. A medida que avanza este proceso, la cantidad
de agua

Figura 2.
Curva estándar de tensión/deformación de un hueso cargado en flexión.
Reproducido de
con permiso de Springer-Verlag de: Einhorn TA. Bone strength: the
bottom line. Calcif Tissue Int. 1992;51:333-339. Copyright 1 9 9 2 .

y entre el 40% y el 60% de sodio y magnesio que se

encuentran en el organismo. Las funciones fisiológicas
relacionadas con la conducción nerviosa y la
contracción muscular dependen de esta matriz
inorgánica para mantener las concentraciones
adecuadas de iones en el líquido extracelular.

L o s c r i s t a l e s minerales óseos, que anteriormente se

consideraban hidroxiapatita pura9 , se consideran ahora
apatita debido a sus grupos ácido-fosfato únicos. Las
funciones mecánicas y fisiológicas de los cristales
minerales óseos parecen depender de la cantidad de
cristal presente, así como de la edad del cristal. Ambos
factores son importantes a la hora de tratar las
enfermedades óseas y la curación de fracturas1 y se
tratarán más adelante en esta perspectiva.

Mineralización
Durante la formación inicial del hueso, el proceso de
mineralización es complejo y está bien regulado, y se
produce rápidamente una vez iniciado. Al menos el
60% del proceso se produce en cuestión de horas,
mientras que el resto de la mineralización aumenta
gradualmente la densidad y la resistencia del hueso.
Todavía se está investigando cómo se controla
exactamente el proceso, pero se cree que son
responsables diversos mecanismos relacionados con los
componentes orgánicos menores de la matriz y sus
precursores, más que con el colágeno en sí.10

Los gránulos de fosfato cálcico se encuentran en las

mitocondrias de los osteoblastos y en las vesículas de
la matriz, que son estructuras extracelulares unidas a la
membrana que se forman a partir de la membrana
plasmática de los osteoblastos. En el caso de la
mineralización de la placa epifisaria, se forman a partir
80 . Downey y Siegel Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006
y las proteínas no colágenas disminuyen. Aunque la forma un extremo bulboso que rodea el hueso
concentración de minerales aumenta, la organización esponjoso interno. Los huesos cortos (por ejemplo, los
y la cantidad de colágeno permanecen invariables. tarsianos y los carpianos), las vértebras, el cráneo y los
Esto se correlaciona con el aumento de la resistencia y la huesos pélvicos también tienden a tener paredes
rigidez del hueso.1,2 corticales más finas, pero contienen un mayor
porcentaje de hueso esponjoso en comparación con los
Resorción huesos largos.1,13
A medida que se publican investigaciones relevantes,
especialmente en el ámbito de la osteoporosis, se va
comprendiendo mejor el proceso de resorción ósea. El
proceso se inicia con la proliferación de precursores de
osteoclastos, su transformación en osteoclastos y, a
continuación, el proceso de degradación de la matriz
ósea. Inicialmente, la matriz inorgánica se disuelve por
acidificación (HCl) del entorno extracelular, lo que
provoca una disminución del pH. A continuación, la
catepsina K, una proteasa lisosomal, degrada el
componente orgánico. Los subproductos de este proceso
son transportados al lado opuesto del osteoclasto, donde
son liberados. Tras la degradación de la matriz ósea,
queda una "laguna de resorción". El osteoclasto se
desprenderá del lugar y se desplazará potencialmente a
un nuevo lugar de reabsorción. A continuación, los
osteoblastos acudirán a la zona y sustituirán al hueso
reabsorbido.11

Durante la adolescencia, la densidad ósea aumenta

rápidamente, alcanzando un máximo
aproximadamente 10 años después de la finalización
del crecimiento esquelético. En la persona que
envejece, el equilibrio entre la reabsorción y la
deposición se vuelve negativo, porque la cantidad de
reabsorción supera a la de deposición. En los 10 años
siguientes a la menopausia, las mujeres pierden cerca
de la mitad de su hueso esponjoso y un tercio de su
masa ósea cortical debido a la pérdida ósea acelerada
por la disminución de estrógenos. Por el contrario, los
hombres pierden aproximadamente un 30% menos de masa
ósea a lo largo de su vida. Cuando este desequilibrio es
clínicamente significativo, se diagnostica
osteoporosis.12

Estructura ósea
La estructura general del hueso puede dividirse en
cortical (compacta) y esponjosa (esponjosa) (Fig. 3).
Dentro de estas clasificaciones, el hueso cortical y el
esponjoso pueden consistir en hueso tejido (primario)
o laminar (secundario). La comparación entre el hueso
cortical y el esponjoso muestra una estructura y
composición de la matriz similares, pero masas muy
diferentes, ya que el hueso cortical tiene una mayor
relación masa-volumen.1

El hueso cortical rodea la cavidad medular y las placas

trabeculares del hueso esponjoso. Representa el 80%
del esqueleto maduro y forma la diáfisis, o eje, de los
huesos largos. La metáfisis y la epífisis de los huesos
largos tienen paredes corticales más finas, y la epífisis

80 . Downey y Siegel Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006

 ............................
Cuando el hueso laminar se observa
microscópicamente en sección
transversal, la organización de las capas
aparece en unidades paralelas o láminas
con fibrillas de colágeno densamente
empaquetadas. Los anillos concéntricos
de láminas forman los osteones, también
conocidos como sistemas haversianos.
Los osteones rodean los canales
centrales (canales haversianos), que
contienen sangre, vasos linfáticos y, en
ocasiones, nervios. Entre los canales
centrales y las células circundantes se
encuentran los procesos celulares de los
osteocitos, que se desplazan dentro de
unas estructuras en forma de túnel
Figura 3. denominadas canalículos. Se extienden
Sección ósea (izquierda) y radiografía (derecha) del fémur proximal en el plano frontal que ilustra
hueso cortical y esponjoso. Obsérvese el patrón arqueado de las trabéculas (flechas
de forma radial entre los canales
dobles). Reproducido con permiso de Webster Jee de: Weiss L. Cell and Tissue Biology: A Textbook centrales y los osteocitos circundantes
of Histology. 6th ed. Baltimore, Md: Urban and Schwarzenberg Inc; 1988. (Fig. 4). Esto permite la dif- fusión de
nutrientes en un sistema que está
rodeado por una matriz dura y
mineralizada. Los canales centrales
también se ramifican y se anastomosan
con ramas vasculares oblicuamente ori-
entadas conocidas como Volk-
Las diferencias en las propiedades mecánicas entre el tejido tiene un aspecto disperso e irregular, mientras que
hueso cortical y el esponjoso se deben a las diferencias el hueso laminar presenta una disposición muy
en la arquitectura, aunque la composición y los materi- ordenada. Histológicamente, los osteocitos que se
ales sean los mismos. La disposición gruesa y densa de observan en el hueso tejido también están más dispersos
la diáfisis de los huesos largos permite que el hueso que los del hueso lamelar, mientras que los osteocitos
cortical tenga una resistencia mucho mayor a las son uniformes en tamaño y forma y están orientados en
fuerzas de torsión y flexión, mientras que el hueso línea con las demás células y estructuras del hueso.9
esponjoso proporciona una mayor resiliencia y
absorción de impactos, como en la región epifisaria de
los huesos largos. Por lo general, el hueso esponjoso
tiene una mayor tasa metabólica y parece responder
más rápidamente a los cambios en la carga y descarga
mecánicas, como ocurre con la inmovilización
prolongada. Esto puede deberse, en parte, a la mayor
exposición de las células óseas del hueso esponjoso a
las células de la médula ósea adyacente y al suministro
vascular, mientras que las células del hueso cortical
tienden a estar incrustadas a mayor profundidad dentro
de la matriz ósea.1

El hueso cortical y esponjoso puede estar formado por

hueso tejido o laminar. El hueso tejido, a veces
denominado hueso primario, se observa en el hueso
embrionario que posteriormente se reabsorbe y es
sustituido por hueso laminar, o secundario, a los 4 ó 5
años de edad. Sin embargo, el hueso tejido también se
observa durante las fases iniciales de la curación de
fracturas, en suturas craneales, huesecillos del oído y
placas epifisarias. El hueso entretejido tiene una mayor
tasa de actividad metabólica que el hueso lamelar, lo
que se refleja en una tasa de recambio relativamente
rápida durante la deposición y la reabsorción. El hueso

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 81

canales de mann. Estas estructuras permiten una
amplia comunicación desde el periostio hasta el
endostio.12

Los osteones primarios sufren resorción y se forman

nuevos osteones, dejando tras de sí unos límites
conocidos como líneas de cemento. La constante
reabsorción y deposición de hueso nuevo es la base del
proceso dinámico de recambio óseo. Desde el punto de
vista histológico, es posible ver en un corte transversal
de hueso zonas en las que existen restos de osteonas
primarias junto con osteonas secundarias.12

La compleja y dinámica red de lagunas y canales

dentro del tejido óseo forma un espacio extravascular
en el que, junto a una matriz mineralizada, los fluidos
y los iones pueden fluir relativamente sin
restricciones, y las deformaciones mecánicas del
hueso pueden convertirse en señales eléctricas y
transmitirse a otras zonas del tejido. Algunos
autores8,14 han formulado hipótesis sobre el papel de
las señales eléctricas en la regulación de la función
ósea basándose en esta red interdependiente. Esta idea
se tratará con más detalle en la sección biomecánica
de esta perspectiva.

Esqueletogénesis
La esqueletogénesis es el proceso mediante el cual el
hueso se deposita para formar finalmente un esqueleto
maduro. Técnicamente, sólo existe un mecanismo de
formación ósea: el depósito de la matriz osteoide por los
osteoblastos, seguido de la deposición de apatita
cristalina. Sin embargo, existen 2 métodos diferentes del
proceso de osificación: la osificación intramembranosa
es la formación de hueso a partir de una membrana de
matriz orgánica, mientras que la osificación endocondral
se produce dentro de un modelo cartilaginoso. La
osificación intramembranosa supone la formación de

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 81


Figura 4.
Sección transversal de un osteón típico. El canal central (haversiano) es
ilustrado con canalículos que irradian hacia las lagunas. Reproducido
con permiso de Webster Jee de: Weiss L. Cell and Tissue Biology: A
Textbook of Histology. 6th ed. Baltimore, Md: Urban and
Schwarzenberg Inc; 1988.
la bóveda del cráneo y la mayor parte de la mandíbula
y la clavícula; la osificación endocondral se produce
con el esqueleto axial y apendicular junto con la base
del cráneo12,14 y partes de la mandíbula15 y se tratará a
continuación con más detalle.
Formación ósea endocondral
La formación ósea endocondral se ha denominado de
forma simplista sustitución de cartílago por hueso, pero
este proceso es muy complejo tanto en sus transiciones
moleculares como celulares.16 El modelo cartilaginoso
para este tipo de formación ósea, como se ha indicado
anteriormente, deriva de células mesenquimales.
Las células mesenquimales o precondrogénicas tienen
un aspecto similar al de los fibroblastos y son capaces
de sintetizar colágeno, fibronectina y proteoglicanos no
cartilaginosos. El inicio del proceso de diferenciación
del cartílago está marcado por la condensación celular
del mesénquima antes de la secreción de la matriz
cartilaginosa. Las células mesenquimales se
diferencian en condroblastos, que proliferan y
producen una matriz que forma tanto la forma como la
posición del hueso final. El modelo embrionario de los
huesos largos consiste en cartílago hialino, que
experimenta un crecimiento aposicional que da lugar a una
forma similar a la de una mancuerna. El eje de la masa
cartilaginosa se convierte en la diáfisis, con las epífisis
situadas en ambos extremos y completamente rodeadas
por el pericondrio.7 En el aspecto central del hueso en
formación, largas columnas lineales de condrocitos se
hipertrofian progresivamente, reabsorben el cartílago
circundante y dejan trabéculas de matriz cartilaginosa,
que a continuación
82 . Downey y Siegel
se mineraliza. Los condrocitos degeneran, dejando
espacios interconectados.4,7
A lo largo de la circunferencia del hueso endocondral
en desarrollo, el pericondrio desarrolla potencial
osteogénico y establece una fina capa de hueso
alrededor del eje, conocida como periostio. A
continuación, las células mesenquimales primitivas y
los vasos sanguíneos invaden los espacios dentro del
eje del hueso que quedan tras la degeneración de los
condrocitos. Este mesénquima se diferencia en
osteoblastos y células de la médula ósea.4,7 A
continuación, se forma un tejido óseo irregular a
medida que los osteoblastos forman capas a lo largo de
la superficie de los restos de cartílago calcificado. Los
extremos del modelo cartilaginoso original se separan
ahora mediante este proceso conocido como
osificación primaria.7,17
También se produce una osificación secundaria dentro de
la epífisis, mientras que se conserva una fina capa de
cartílago hialino a lo largo de la superficie articular. El
límite entre la diáfisis y la epífisis de los huesos largos en
desarrollo es la placa epifisaria o de crecimiento. Se trata
de la zona de crecimiento óseo longitudinal continuado
hasta la madurez física, cuando el cartílago es sustituido
por hueso, uniendo la diáfisis y la epífisis.7
Histológicamente, la zona cartilaginosa del cartílago de
crecimiento se divide en función de la función o la
morfología de los condrocitos. La zona de reserva es la
más alejada de la diáfisis, seguida de las zonas
proliferativa e hipertrófica. La zona de reserva contiene
células que apenas sufren división celular y funcionan
como células madre para la zona proliferativa
adyacente. La zona proliferativa, reconocida por largas
columnas de células aplanadas, secreta matriz
extracelular y experimenta una rápida división celular.
La zona hipertrófica es responsable del crecimiento
óseo longitudinal (Fig. 5). Una cuarta región,
previamente identificada como la zona de
degeneración, se reconoce ahora como un artefacto.18,19
La actividad del cartílago de crecimiento da lugar a una
producción continua de matriz celular y cartilaginosa,
lo que se traduce en un crecimiento óseo longitudinal.
Sin embargo, el cartílago de crecimiento en sí no
aumenta de tamaño, ya que existe un equilibrio
continuo entre la reabsorción y la deposición de tejido
en la unión epifisaria/metafisaria (Fig. 6).9,18 Las
lesiones del cartílago de crecimiento pueden provocar
la interrupción del riego sanguíneo, lo que puede dar
lugar a la necrosis del cartílago y al cese del
crecimiento. Las alteraciones del crecimiento también
pueden deberse a fracturas que se extienden a través de
la placa epifisaria y se clasifican comúnmente como
fracturas de Salter-Harris. Una fractura Salter-Harris de
tipo IV, una fractura intraarticular que se extiende
Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006
desde la epífisis a través de la placa hasta la metáfisis,
junto con una fractura de tipo V, que aplasta un lado
de la placa, puede provocar una detención del
crecimiento.20

82 . Downey y Siegel Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006

 ............................
Los cambios observados en el número
de osteoclastos y su nivel de actividad son
paralelos al aumento observado en el calcio
extracelular2. Los cambios observados
en el número de osteoclastos y su
nivel de actividad son paralelos al
aumento observado en el calcio
extracelular.2 L a evidencia también
apoya el papel que desempeña la PTH
en la retracción de las células de
revestimiento óseo del osteoide
mineralizado, proporcionando así a los
osteoclastos un espacio físico para
adherirse a la matriz.12

La forma activa de la vitamina D, la

Figura 5. 1,25- dihidroxivitamina D3 , aunque
A la izquierda se muestra una representación esquemática de la organización de un hueso largo tiene diversas acciones, está relacionada
durante el embrión. principalmente con el metabolismo óseo
desarrollo con la formación del cartílago de crecimiento. A la derecha se amplía la placa de y la homeostasis mineral. Se ha
crecimiento para mostrar la organización y diferenciación de los condrocitos. Reproducido con
permiso de Elsevier de: Wallis GA. Crecimiento óseo: coordinación de la diferenciación de los
demostrado tanto la inhibición como la
condrocitos. Curr Biol. 1996;6:1577-1580. inducción de la actividad osteoblástica a
nivel celular, dependiendo de si la
vitamina D se aplica durante las etapas
pro- liferativas o de diferenciación del
desarrollo.4,24 La vitamina D también
desempeña un papel importante en la
mejora de la absorción de calcio en el
intestino y en la inhibición de la
actividad osteoblástica.
Regulación genética y molecular del desarrollo intervienen en el desarrollo óseo.12
y remodelación óseos
El desarrollo óseo, incluida la diferenciación celular, el Se sabe que la hormona paratiroidea (PTH), secretada
crecimiento y la reparación, está controlado por por la glándula paratiroidea, regula la homeostasis del
factores genéticos y epi- genéticos.21 La actividad génica calcio aumentando la liberación de calcio del hueso y la
diferencial, la activación y desactivación de genes en reabsorción de calcio por los riñones.12,23 Se sabe que la
distintos momentos del desarrollo óseo, regula la hormona paratiroidea es un fuerte estimulador de la
diferenciación celular y, en última instancia, la reabsorción ósea osteo-clástica. Se ha demostrado que
morfogénesis del hueso. Los genes generan productos estimula los osteoclastos preexistentes, incrementa el
de transcripción que se traducen en proteínas número de osteoclastos y aumenta la producción de
reguladoras, enzimáticas o estructurales. Los productos osteoclastos.
de la transcripción proporcionan el modelo para miles
de proteínas que finalmente interactúan a través de
transducciones de señales para influir en la
diferenciación celular, como la diferenciación de
células mesenquimales en condroblastos u
osteoblastos.22

La epigénesis es el proceso de desarrollo por el que un

organismo pasa de una forma simple a otra más
compleja mediante la diferenciación progresiva de
células indiferenciadas. Este proceso se produce tras la
determinación genética e incluye la regulación por
factores sistémicos y locales.22 Entre los factores locales
más comunes se encuentran las citoquinas, los factores
de crecimiento y las prostaglandinas. Las hormonas,
incluidas las paratiroideas, la vitamina D3 y la
calcitonina, son factores sistémicos importantes que

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 83

Aunque no se ha establecido una relación directa entre
la vitamina D y la mineralización ósea, los niveles
insuficientes de esta vitamina se asocian con la
enfermedad infantil del raquitismo, que provoca una
disminución de la mineralización ósea. Los niveles
séricos de calcio y fósforo son insuficientes para
favorecer la mineralización, pero los suplementos
dietéticos de vitamina D suelen corregir el
desequilibrio.2

La calcitonina, una hormona polipeptídica sintetizada

por la glándula tiroides, ejerce un importante efecto
inhibidor sobre los osteoclastos, reduciendo así los niveles
de calcio sérico. El osteoclasto parece ser un objetivo
principal de la calcitonina incluso a niveles bajos de
concentración. A los 30 minutos de la administración de
dosis terapéuticas farmacológicas de calcitonina, se
produce una inhibición completa de la resorción ósea
osteoclástica, acompañada de la pérdida de los bordes
erizados, la pérdida de citoplasma a lo largo del borde
erizado y una dislocación física del hueso
subyacente.12,26 La calcitonina se ha utilizado
terapéuticamente en el tratamiento de la enfermedad
de Paget y la osteoporosis. Sin embargo, la
preocupación por la pérdida de receptores de
calcitonina inducida por la calcitonina, que provoca
una resistencia inducida por la hormona, ha suscitado
dudas sobre su uso a largo plazo en el tratamiento o la
prevención de enfermedades.27

Otras hormonas que influyen en la función de las células

óseas son los glucocorticoides, la hormona tiroidea y los
estrógenos. Los glucocorticoides tienen varios efectos
complejos sobre el metabolismo óseo, el más conocido
de los cuales es un efecto inhibidor sobre la capacidad de
los osteoblastos para sintetizar matriz ósea. El uso
prolongado de glucocorticoides puede provocar

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 83


Figura 6.
Diagrama esquemático de una tibia que muestra el cartílago de
crecimiento proximal abierto
y el cartílago de crecimiento distal fusionado. Reproducido con
permiso de Webster Jee de: Weiss L. Cell and Tissue Biology: A
Textbook of Histology. 6th ed. Baltimore, Md: Urban and
Schwarzenberg Inc; 1988.
84 . Downey y Siegel
osteopenia. Además, la osteopenia también puede
deberse a las hormonas tiroideas tiroxina y
triyodotironina, que estimulan la resorción
osteoclástica del hueso. Los estrógenos tienen varios
efectos complejos sobre la función de las células óseas,
incluidos los efectos sobre la calcitonina, la PTH y la
vitamina D. En general, los estrógenos parecen
disminuir la tasa de recambio óseo, concretamente al
influir en la actividad osteoclástica. La privación de
estrógenos provoca un aumento de los lugares de
remodelación ósea, con el posible resultado a largo
plazo de osteoporosis.12 Clínicamente, la pérdida ósea
acelerada puede observarse en la población femenina
posmenopáusica y se tratará más adelante con más
detalle.
A diferencia de las hormonas, que regulan el desarrollo
óseo a través de mecanismos sistémicos, los factores
locales (p. ej., citocinas, factores de crecimiento,
prostaglandinas) influyen en el desarrollo mediante
interacciones célula a célula y célula a matriz extracelular.
Las citocinas y los factores de crecimiento son
moléculas solubles que actúan a nivel local, mediando
las interacciones célula-célula dentro del hueso. Su
función reguladora comienza con el crecimiento y el
desarrollo y continúa en el esqueleto maduro a través
del proceso de remodelación. Las prostaglandinas son
un grupo diverso de ácidos grasos insaturados capaces
de regular diversos procesos, como la inflamación, el
flujo sanguíneo y el transporte de iones a través de las
membranas. Inicialmente, parecen tener un efecto
inhibidor sobre los osteoclastos, pero posteriormente tienen
un efecto estimulante sobre la resorción ósea al
aumentar la formación y proliferación de osteoclastos.
La prostaglandina E ha sido un factor asociado a la
pérdida ósea observada en procesos patológicos como
la artritis reumatoide, la enfermedad periodontal y,
posiblemente, las neoplasias.12,28
Biomecánica
Dado que el hueso es un tejido conectivo vivo y
dinámico, proporciona un soporte mecánico
relacionado con la protección y la locomoción, y
funciona como un sistema de homeostasis mineral
metabólica compleja. A diferencia de otros materiales
no biológicos, el hueso presenta propiedades mecánicas
de anistrofia, no linealidad y viscoelasticidad. Estas
propiedades, junto con su capacidad para responder a
cambios en su entorno fisiológico y mecánico, hacen
que sea más difícil establecer constantes universales
relacionadas con las propiedades físicas del hueso.8 En
esta sección se analizarán algunas de las propiedades
físicas básicas del hueso y, a continuación, se revisarán
teorías seleccionadas relacionadas con el crecimiento y
la remodelación.
Basándose en principios biomecánicos, el hueso
responde a las fuerzas de la naturaleza, como la
Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006
gravedad, la reacción del suelo y la contracción
muscular. Cuando se aplica una fuerza o una carga al
hueso, se desarrolla una resistencia interna (es decir,
tensión). La tensión es la fuerza por unidad de
superficie y es igual en magnitud pero opuesta en
dirección a la carga aplicada. Stress can be
categorized as (1) tensile, occurring when 2 forces act
along a straight line in opposite directions; (2) compres-

84 . Downey y Siegel Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006


sive, que se produce cuando 2 fuerzas actúan a lo largo
de una línea recta en la misma dirección; o (3) de
cizallamiento, que se produce cuando 2 fuerzas actúan
paralelas entre sí pero no en la misma línea. La
mayoría de las fuerzas aplicadas al hueso son una
combinación de las 3 tensiones, lo que da lugar a una
flexión o torsión. La deformación resultante de la
fuerza aplicada se conoce como deformación, que es
igual al cambio de longitud dividido por la longitud
original.18,29
............................
químicas implicadas en la regulación de la formación y
remodelación óseas. Los osteocitos, en particular, han
recibido mucha atención a este respecto. Los osteocitos
están conectados entre sí y con los osteoblastos
mediante procesos celulares dentro de los canalículos y
están unidos por uniones gap. Esta red

A niveles bajos de tensión, existe una relación lineal entre

la tensión y la deformación. La relación de la tensión
dividida por la deformación se conoce como módulo de
elasticidad o módulo de Young. Esta relación o módulo
está relacionada con la rigidez general del hueso. La
porción lineal de la curva tensión-deformación se conoce
como región elástica, en la que la eliminación de la carga
no produce deformación permanente. En el punto en el
que la curva se vuelve no lineal, la región plástica, se
produce una deformación permanente incluso después de
retirar la carga. Esto ocurre en el límite elástico o límite
elástico. Si se somete a un hueso a una tensión superior a
la región plástica, se producirá un fallo, como una
fractura. La resistencia última de un hueso se determina
calculando la tensión máxima en el punto de fallo (Fig.
2).8,29

Los materiales no biológicos suelen presentar la

propiedad de isotrofia, lo que significa que,
independientemente de la dirección de la tensión, las
propiedades mecánicas del material responderán de la
misma manera. El hueso, como muchos otros tejidos
biológicos, demuestra la propiedad de anisotropía;
responde de forma diferente dependiendo del tipo de
carga aplicada. Se ha demostrado que el hueso cortical
resiste mejor las fuerzas de compresión que las de
tracción. En comparación con el hueso cortical, el
esponjoso tiene un módulo de elasticidad inferior
debido a su mayor porosidad. El hueso esponjoso
demuestra la mayor resistencia cuando se aplica una
fuerza de compresión paralela al sistema trabecular,
como una fuerza vertical a un hueso vertebral. Por lo
tanto, la resistencia y la rigidez del hueso son mayores
en la dirección de la carga normal. El hueso también
muestra la propiedad de viscoelasticidad, que indica que
los materiales mostrarán propiedades diferentes según la
velocidad de aplicación de la fuerza. A bajas
velocidades de carga, el hueso presenta un módulo de
elasticidad más bajo y se comporta como un material
viscoso. A tasas de carga más elevadas, el hueso se
comporta como un material frágil.8

Se cree que las cargas mecánicas aplicadas al hueso se

comunican a través de éste mediante una señal
mecánica detectada por las células de revestimiento
óseo, los osteocitos o ambos. Se cree que estas señales
mecánicas conducen a la generación de señales

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 85

permite la posibilidad de acoplamiento eléctrico, así ayudar a tratar las pseudoartrosis infectadas y las
como el transporte molecular intracelular y artrodesis fallidas.32 Entre los métodos de
extracelular en las células profundas del tejido óseo.8 administración de estimulación eléctrica para la
consolidación ósea se incluyen la corriente directa
La relación funcional entre las tensiones mecánicas y aplicada por vía percutánea o implantada en el lugar de
la estructura del hueso se ha estudiado formalmente la fractura y la aplicación externa de cualquiera de estos
desde 1892 en términos de la ley de Wolff. La ley de Wolff dos métodos.
establece que el hueso se adapta durante su
crecimiento a las fuerzas funcionales que actúan sobre
él. La ley indica que existe una correlación entre la
dirección de las tensiones principales durante el
funcionamiento normal y el patrón resultante de la
alineación trabecular. La realización de este principio
se observa en el fémur, donde la orientación
trabecular se corresponde con las direcciones de las
tensiones.8,30 Por el contrario, se ha demostrado que la
reabsorción ósea supera a la deposición en caso de
inmovilización prolongada.31 Aunque los principios
básicos de la ley de Wolff están ampliamente
aceptados en la actualidad, su capacidad para explicar todos
los principios biomecánicos del desarrollo y
remodelación óseos es limitada.

afirmó que la forma y el tamaño básicos del hueso

Sperber14

tienen una determinación genética. Una vez establecida

la morfología, se desarrollan características ambientales
relativamente menores, como las tuberosidades óseas.
Las influencias nutricionales, hormonales y funcionales
afectan al hueso y, dado que el tejido óseo se sustituye
continuamente a lo largo de la vida, responderá
morfológicamente al estrés mecánico. Sperber describió
3 clasificaciones de características morfológicas basadas
en la influencia del músculo. Estos rasgos incluyen los
que se desarrollan sólo cuando el músculo está presente
(líneas temporal y nucal), los que se desarrollan pero
requieren la presencia del músculo para persistir (ángulo
de la mandíbula), y los que están asociados con el
músculo, pero son en su mayoría independientes de su
influencia (cuerpo de la mandíbula y el hueso
cigomático).

Se desconocen los mecanismos precisos por los que

las fuerzas mecánicas influyen en la estructura y el
desarrollo óseos. Se ha postulado que la mediación de
la tensión mecánica a través de corrientes
piezoeléctricas influye en este ámbito. El hueso está
formado por una matriz cristalina que le permite
generar pequeñas corrientes eléctricas en respuesta a
la deformación mecánica. Por lo tanto, se plantea la
hipótesis de que la composición celular del hueso
puede reaccionar a los campos eléctricos creando
hueso nuevo.14 Clínicamente, hemos visto que la
estimulación eléctrica desempeña un papel en la
curación ósea desde 1812 en el tratamiento de una
pseudoartrosis tibial. Desde entonces, los
estimuladores óseos han demostrado su eficacia para
aumentar las cirugías de reducción abierta con fijación
interna o externa e injertos óseos, así como para

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 85

acoplamiento capacitivo o campo electromagnético
pulsado. Aunque el mecanismo exacto de la
estimulación eléctrica que induce la cicatrización ósea
no está claro, se ha descubierto que los campos
electromagnéticos estimulan la producción de factor de
crecimiento transformante y proteínas morfogénicas
óseas, ambos implicados en la osteogénesis.33
secundaria. La osteoporosis primaria es el deterioro de la
masa ósea asociado a una disminución de las hormonas
sexuales, al envejecimiento o a ambos. En las mujeres, la
menopausia precoz o las deficiencias premenopáusicas de
estrógenos pueden acelerar el desarrollo de la osteoporosis
primaria (Fig. 8). Secundaria

Una segunda teoría relacionada con la influencia de las

fuerzas biomecánicas en el tejido óseo se basa en la
hipótesis mecanoquímica, según la cual las cargas
aplicadas al hueso se traducen en actividad celular a
través de la deformación de los cristales de apatita, la
alteración de la solubilidad de la apatita y el cambio de
las concentraciones locales de calcio. Este proceso
estimula o reabsorbe el hueso.14 Russell et al34 también
analizaron la influencia de las respuestas bioquímicas
tempranas a la carga mecánica, que dan lugar a la
inducción de la síntesis de prostaciclina, un aumento de
los factores de crecimiento similares a la insulina y
cambios en los transportadores de aminoácidos, lo que
a su vez da lugar a la formación de hueso nuevo.

Implicaciones clínicas
Uno de los campos de aplicación de la biología ósea
más interesantes para los fisioterapeutas es el de la
osteoporosis. La osteoporosis es un trastorno clínico
relativamente frecuente en el que aumenta el proceso
de resorción ósea. Afecta desproporcionadamente más
a las mujeres que a los hombres y se calcula que afecta
a 1 de cada 3 mujeres mayores de 50 años. Se calcula
que aproximadamente 9,4 millones de mujeres en
Estados Unidos han perdido más del 25% de su masa
ósea máxima,27,34 y cada año se producen 1,3 millones
de fracturas secundarias a la osteoporosis.35

La osteoporosis es una pérdida microarquitectónica del

tejido óseo que conduce a una disminución de la
densidad y fragilidad óseas (Fig. 7). Las principales
razones para el desarrollo de esta afección incluyen una
adquisición ósea deficiente durante la juventud y una
pérdida ósea acelerada durante el envejecimiento.
Ambos procesos están regulados por factores
ambientales y genéticos. La pérdida de masa ósea
puede deberse a una combinación de deficiencia
hormonal, nutrición deficiente, disminución de la
actividad física y diversos agentes farmacológicos.35
Una posible hipótesis de la patogénesis de la
osteoporosis es que el complejo sistema que controla la
adaptación local a la tensión mecánica se deteriora
durante el proceso normal de envejecimiento. Pueden
producirse cambios en la producción de factores
locales que median la respuesta al estrés mecánico. La
pérdida de carga funcional en los ancianos y su papel
último en la patogénesis de la osteoporosis tampoco
está totalmente resuelto en este momento.36

La osteoporosis puede clasificarse como primaria o

86 . Downey y Siegel Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006
 pequeño y la ascendencia caucásica o asiática. Una
ingesta baja de calcio o vitamina D, el alcohol

Figura 7.
Radiografía simple que muestra una disminución de la densidad ósea y
un aumento de la radiactividad.
lucencia de las vértebras con acentuación del borde cortical.
Reproducido con permiso de Elsevier de: Marks SC, Hermey DC.
Estructura y desarrollo del hueso. En: Bilezikian JP, Raisz LG, Rodan
GA, eds. Principles of Bone Biology. San Diego, Calif: Academic Press;
1996:3-14.

La osteoporosis puede deberse a afecciones crónicas

que contribuyen a acelerar la pérdida ósea, como el
exceso de tiroxina endógena y exógena, las
neoplasias, las enfermedades gastrointestinales, el
hiperparatiroidismo, las enfermedades del tejido
conectivo, la insuficiencia renal y la medicación.35 El
factor más común de osteoporosis relacionado con la
medicación es el uso prolongado de glucocorticoides, que
se asocia con la supresión de la actividad osteoblástica.
Otros factores que contribuyen a la osteoporosis son
los períodos prolongados de inactividad o
inmovilización, la ingesta inadecuada de calcio y el
abuso de alcohol y tabaco.27

Los factores de riesgo para desarrollar osteoporosis son

genéticos, nutricionales y conductuales. Los factores
genéticos incluyen el sexo femenino, un esqueleto
86 . Downey y Siegel Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006
 ............................
se entiende. Se han identificado los receptores de
estrógenos, pero aún se está investigando su
contribución al efecto total de esta terapia. Debido al
mayor riesgo de cáncer de endometrio, asociado a la
terapia de sustitución de estrógenos, se ha administrado
progestina en combinación en forma de Premarin* para
mujeres con útero intacto.27,37 Sin embargo, los
resultados recientes de la Wom- en's Health Initiative,
el primer ensayo aleatorizado de prevención primaria
de hormonas posmenopáusicas, han demostrado un
mayor riesgo de cáncer de mama, cardiopatía coronaria
y embolia pulmonar en un pequeño porcentaje de
mujeres que toman THS con
estrógenos/progestágenos.37 Por lo tanto, los riesgos
asociados a la THS deben sopesarse frente a los
beneficios a la hora de determinar el mejor tratamiento
para la osteoporosis.
Se ha demostrado que la terapia hormonal sustitutiva
(THS) inhibe la pérdida ósea y el recambio óseo e
incluso aumenta la densidad mineral ósea (DMO). El
mecanismo molecular de acción de los estrógenos sobre
el hueso es poco conocido.

Figura 8.
Dos imágenes tridimensionales de reconstrucción tomográfica
computerizada
de muestras emparejadas de biopsia ósea de la cresta ilíaca de una
mujer. (Arriba) La mujer era premenopáusica y tenía 53 años. (Abajo)
Era posmenopáusica y tenía 58 años. Reproducido con permiso de
Elsevier de: Marks SC, Hermey DC. Estructura y desarrollo del hueso.
En: Bilezikian JP, Raisz LG, Rodan GA, eds. Principios de biología ósea.
San Diego, Calif: Academic Press; 1996:3-14.

El sedentarismo, la nuliparidad, el envejecimiento, el

tabaquismo y el bajo peso corporal son algunos de los
factores de riesgo conductuales35.

La causa más común de la osteoporosis es la

disminución de la hormona sexual femenina, el
estrógeno, que se produce tras la menopausia. Un
aumento de la resorción ósea, que se asocia a un
aumento del número de osteoclastos, se correlaciona
con la pérdida de estrógenos. Este aumento de
osteoclastos está causado por un aumento de las
citocinas que regulan la producción de osteoclastos. Se
cree que el estrógeno, directa o indirectamente, regula
la producción de estas citocinas.36

El objetivo de las terapias contra la osteoporosis es

inhibir la resorción ósea. Esto se consigue reduciendo la
producción o la actividad osteoclástica. Entre las terapias
farmacológicas habituales que los fisioterapeutas pueden
ver tomar a sus pacientes se incluyen los estrógenos y
los moduladores selectivos de los receptores
estrogénicos (SERM), los bifosfonatos (BP) y la
calcitonina.27

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 87

Los SERM ejercen efectos estrógeno-agonistas en
tejidos selectivos. Los más comunes son el tamoxifeno
(Nolva- dex† ) y el raloxifeno (Evista‡ ). El mecanismo
ejercido para inhibir la resorción ósea parece ser
similar al de los estrógenos: el bloqueo de la
producción de citocinas y, por tanto, de la
diferenciación de los osteoclastos27.

Los bifosfonatos, los más comunes de los cuales son

el eti- dronato (Didronel§ ) y el alendronato (Fosamax
), ejercen sus efectos sobre el hueso inhibiendo la
resorción. Se ha demostrado que aumentan la masa
ósea y reducen las tasas de fractura de columna y
cadera en un 50% en mujeres posmenopáusicas.34 La
calcitonina, aunque se utiliza desde hace muchos más
años que los BP, parece desempeñar un papel menos
importante en el tratamiento de la osteoporosis. La
calcitonina es una hormona polipéptida que también
inhibe la resorción bloqueando la actividad
osteoclástica. Un efecto secundario negativo, la pérdida de
receptores de calcitonina, provoca una resistencia
general inducida por la hormona que ha llevado a
muchos médicos a optar por otras intervenciones.27

Para los fisioterapeutas, comprender el papel del

ejercicio, tanto si se trata de ejercicio con carga como
si se centra en mejorar la capacidad de generación de
fuerza del músculo, es vital para la prevención y el
tratamiento de la osteoporosis. Como se ha mencionado
anteriormente, las cargas mecánicas aplicadas a los
huesos crean tensión y cuanto mayor es la carga,
mayor es la tensión. Esta tensión se transmite a las
células óseas (osteoblastos, células de revestimiento
óseo y osteocitos), que están bien preparadas para percibir
los cambios de carga debido a sus conexiones físicas. La
investigación ósea ha demostrado que, en respuesta a
la tensión mecánica, se produce un aumento del
metabolismo celular y de la síntesis de colágeno.38

* Wyeth Pharmaceuticals, PO Box 9299, Philadelphia, PA 19101.

† AstraZenica Pharmaceuticals LP, 1800 Concord Pike, Wilmington, DE 19850-

5437.
‡ Eli Lilly and Co, Lilly Corporate Center, Indianápolis, IN 46285.

§ Procter & Gamble Pharmaceuticals Inc, Health Care Research Center, 8700

Mason Montgomery Rd, Mason, OH 45040-9462.

Merck & Co Inc, PO Box 4 WP39 -206, West Point, PA 19486-0004.

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 87

Los estudios en animales han demostrado relaciones Del mismo modo, Lau et al43 demostraron un efecto
dosis-respuesta entre la carga y la formación ósea. En significativo sobre la DMO en el cuello femoral, pero
5 días de una única sesión de carga, las células de no en otras zonas del fémur o la columna lumbar, al
revestimiento óseo se transformaron en osteoblastos comparar una combinación de ejercicio con carga y
activos. Los estudios de flexión ósea en cuatro puntos suplementos de calcio.
también han demostrado un aumento del metabolismo
y la proliferación celular en el periostio tibial de ratas.39
Cuando la carga supera el umbral de modelado o
remodelación, como es posible con el ejercicio de
carga o levantamiento de pesas, la resistencia ósea
aumenta gradualmente. Las investigaciones relacionadas
con el papel del ejercicio en el tratamiento o la prevención
de la osteoporosis han mejorado significativamente
nuestra comprensión de este fenómeno.

Chow et al40 compararon un grupo de ejercicio aeróbico,

un grupo de ejercicio aeróbico y de fortalecimiento y
un grupo de control en un ensayo controlado
aleatorizado de un año de duración con 48 mujeres
posmenopáusicas de entre 50 y 62 años. Los autores
demostraron una diferencia significativa en la masa
ósea total de los grupos de ejercicio en comparación
con el grupo de control, pero no se encontraron
diferencias entre los 2 grupos de ejercicio diferentes. El
ejercicio aeróbico consistió en 30 minutos de marcha,
footing y baile, mientras que el grupo de ejercicio
aeróbico y entrenamiento de fuerza realizó entre 10 y
15 minutos adicionales de ejercicio isométrico e
isotónico de "baja intensidad" para el tronco y las
extremidades, utilizando pesas libres en los tobillos y
las muñecas para un protocolo de ejercicio de 10
repeticiones máximas.

En un estudio de 124 mujeres posmenopáusicas de

entre 50 y 70 años de edad, Bravo et al41 compararon un
grupo que recibió una combinación de baile aeróbico,
marcha y paso con peso y ejercicio de flexibilidad con
un grupo de control. Los autores demostraron una
disminución significativa de la DMO de la columna
vertebral en el grupo de control y una estabilización de la
DMO de la columna vertebral en el grupo de ejercicio
después de 1 año. Sin embargo, no hubo cambios en la
DMO femoral en ninguno de los grupos.41

En contraste con las conclusiones de Bravo et al41 ,

Prince et al42 analizaron el efecto del ejercicio con pesas
en 6 localizaciones diferentes: columna lumbar, 3 caderas y
2 tibias. El grupo experimental, sometido a ejercicio de
carga con suplementos de calcio, demostró un cese de
la pérdida ósea en la zona intertrocantérica de la
cadera, pero en ninguna otra zona, incluida la columna
lumbar. El programa de ejercicio en este estudio
incluía 2 horas de clase de ejercicio supervisado y 2
horas de caminata independiente a la semana. Sin
embargo, la adherencia general al programa de
ejercicio fue escasa, y el grupo de ejercicio realizó una
media de sólo un 10% más de actividad en
comparación con los grupos que no hicieron ejercicio.

88 . Downey y Siegel Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006

Nelson et al44 observaron efectos diferenciales en
varias localizaciones esqueléticas al comparar un
grupo que recibía un programa de caminatas de 1 año
más suplementos de calcio con un grupo sedentario
que recibía suplementos de calcio. Los autores
concluyeron que un programa de caminatas (4 veces
por semana, sesiones de 50 minutos) disminuía la
pérdida ósea de la columna vertebral en comparación
con las mujeres sedentarias, que perdían hueso en este
lugar independientemente de la ingesta de calcio en la
dieta. Por el contrario, se demostró que los niveles altos
frente a los medios de ingesta de calcio eran un factor de
reducción de la pérdida ósea en el cuello femoral.
percibido) que incluía contracciones concéntricas/
excéntricas de cadera, rodilla y espalda en extensión
junto con tracción lateral hacia abajo y flexión
abdominal utilizando máquinas de resistencia
neumática. La DMO del cuello femoral y la columna
lumbar aumentó en el grupo de ejercicio y disminuyó
en el grupo de control. El equilibrio dinámico también
mejoró en el grupo de ejercicio.48

El nivel de intensidad e impacto del ejercicio también

son factores de los que se ha informado en la
bibliografía. Una comparación del ejercicio de alto
impacto frente al de bajo impacto sobre la DMO de la
columna lumbar de mujeres posmenopáusicas
demostró una disminución de la densidad ósea en el
grupo de control, mientras que ambos grupos de
ejercicio mantuvieron la DMO tras un periodo de 1
año. No hubo diferencias significativas entre el grupo
que realizó ejercicio de alto impacto (ejercicio con
fuerzas máximas de un mínimo de 2 veces el peso
corporal) y el grupo que realizó ejercicio de bajo
impacto (ejercicio con fuerzas máximas de 1,5 veces el
peso corporal).45 Además, se publicó un estudio en el
que se comparaban los efectos sobre la DMO vertebral
de caminar a un nivel inferior o superior a un umbral
anaeróbico. Los resultados demostraron una
disminución de la densidad de las vértebras lumbares
tanto en el grupo de control como en el grupo que
realizaba ejercicio a un nivel inferior al umbral
anaeróbico, mientras que el grupo que realizaba
ejercicio a un nivel superior al umbral anaeróbico
presentaba un aumento significativo de la densidad.46

También se ha demostrado que el ejercicio con pesas de

alto impacto afecta a la DMO de las mujeres premamá.
Noventa y ocho mujeres sanas pero sedentarias, con
edades comprendidas entre los 35 y los 45 años,
fueron asignadas aleatoriamente a un grupo de control
o a un grupo experimental. El grupo experimental
participó en un programa de ejercicio progresivo de alto
impacto durante 18 meses. Se observaron diferencias
significativas en la DMO del fémur entre los dos
grupos, pero no en las zonas que no soportan peso,
como el radio distal.47

También se ha estudiado el ejercicio con pesas como

forma de retrasar los efectos de la osteoporosis, con
resultados alentadores en general. En un estudio
realizado por Nelson et al48 , 40 mujeres
posmenopáusicas se sometieron a un programa de
entrenamiento de fuerza de alta intensidad de 2 días a
la semana (80% de un máximo de 1 repetición o 16 en
la escala de Borg de valoración del esfuerzo

88 . Downey y Siegel Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006

 ............................
Notelovitz et al49 estudiaron a mujeres con menopausia cumplían los criterios de inclusión para una revisión
quirúrgica (mujeres que se habían sometido a una más exhaustiva. Basándose en estos 18 estudios,
extirpación bilateral de ovarios, con o sin llegaron a la conclusión de que los ejercicios aeróbicos,
histerectomía), todas las cuales recibían THS, y las con pesas y de resistencia eran eficaces para influir en la
dividieron en un grupo de control que no hacía DMO de la columna vertebral de las mujeres
ejercicio y un grupo que recibía entrenamiento en posmenopáusicas. Caminar para hacer ejercicio también
circuito de resistencia variable. Al cabo de un año, el demostró ser eficaz tanto en la DMO de la columna
grupo que hizo ejercicio mostró aumentos como en la de la cadera, mientras que el ejercicio
significativos en la DMO de la columna vertebral, el aeróbico fue
radio y el cuerpo entero en comparación con el grupo
de control. Lohman et al50 informaron de aumentos
menores, aunque significativos, de la DMO regional
(lumbar y trocánter), pero no de la DMO total, en
mujeres premenopáusicas tras 18 meses de
entrenamiento de resistencia. Las diferencias en la
DMO se detectaron ya a los 5 meses en la columna
lumbar y a los 12 meses en la zona trocantérica.

También se han estudiado protocolos de ejercicio que

implican el entrenamiento de resistencia de músculos
específicos que se unen a la columna lumbar. Mujeres
posmenopáusicas participaron en un programa de
entrenamiento muscular del psoas durante 1 año,
realizando 60 repeticiones diarias de flexión de cadera
sentada con 5 kg de resistencia.51 Tras controlar
estadísticamente la no-adherencia, los autores
informaron de una diferencia significativa en la DMO
de las vértebras lumbares entre los grupos de control y
de ejercicio.51 En otro estudio52 se examinó el efecto del
fortalecimiento de los extensores de la espalda en
mujeres premenopáusicas (de 28 a 39 años de edad)
haciendo que el grupo experimental realizara una
extensión de la espalda en decúbito prono con una
mochila que contenía pesos equivalentes al 30% de su
fuerza isométrica máxima de los extensores. Tras 2
años de ejercicio, 5 veces por semana, el grupo
experimental demostró una fuerza muscular extensora
significativamente mayor; sin embargo, no hubo
diferencias en la DMO en comparación con el grupo de
control. Los autores señalaron que el ejercicio podría
haber estado a un nivel inferior al umbral para influir
en la densidad ósea o que este tipo concreto de
ejercicio podría no ser apropiado para el tratamiento de
la osteoporosis.52

Cuando los médicos revisan artículos relacionados con

la osteoporosis y el ejercicio para prescribir programas
de ejercicio, puede resultar difícil emitir juicios
clínicos basados en lo que puede parecer información
contradictoria. Las revisiones sistemáticas de la
literatura pueden ser herramientas valiosas a la hora de
desarrollar enfoques de ejercicio para la prevención y
el tratamiento de la osteoporosis. La Base de Datos
Cochrane de Revisiones Sistemáticas publicó en 2003
una revisión de los programas de ejercicio relacionados
con la osteoporosis en mujeres posmenopáusicas.53 Los
autores examinaron un total de 90 estudios, 18 de los
cuales eran ensayos controlados aleatorizados que

Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 89


eficaz para aumentar la DMO de la muñeca. No
obstante, cabe señalar que el ejercicio aeróbico no
estaba bien definido en la revisión Cochrane.
1988;183:1- 44.
3 Ducy P, Schinke T, Karsenty G. El osteoblasto: un fibroblasto
sofisticado bajo vigilancia central. Science. 2000;289:1501-1504.

La Sociedad Nacional de Osteoporosis recomienda el

ejercicio junto con una dieta rica en calcio para
prevenir la osteoporosis, así como diversos
tratamientos farmacológicos para la osteoporosis.54 El
componente de ejercicio debe ser específico para cada
zona, ya que el efecto principal sobre el hueso se
localiza en la zona objetivo. La tensión del ejercicio
debe superar el nivel al que se ha adaptado el hueso, y
es probable que el hueso vuelva a los niveles de
preactividad si se interrumpe el ejercicio. El ciclo de
activación, resorción y formación ósea parece durar
aproximadamente de 3 a 4 meses; por lo tanto, no
deben esperarse cambios en la DMO antes de ese
periodo.54 Según la bibliografía actual, tanto el
ejercicio con carga en forma de caminar, correr y
bailar aeróbicamente como el ejercicio con pesas
tienen un papel en la prevención y el tratamiento de la
osteoporosis. La adherencia al ejercicio es un factor
importante a tener en cuenta a la hora de interpretar
los estudios relacionados con la osteoporosis y el
ejercicio.

Conclusión
La biología ósea es un campo científico que requiere
el conocimiento de áreas de estudio complejas e
interrelacionadas. El conocimiento detallado de la
anatomía, histología y fisiología del tejido óseo se ha
desarrollado de forma espectacular en las últimas
décadas. Nuestra comprensión del proceso de
osteogénesis se revisa constantemente, ya que nuestro
conocimiento de los mecanismos genéticos y
moleculares que controlan la diferenciación y el
crecimiento de las células óseas sigue ampliándose.
Gran parte del ímpetu de la investigación ósea actual
se debe a la necesidad de comprender la patogénesis y
el tratamiento de enfermedades como la osteoporosis.
Factores como las citoquinas, las prostaglandinas y la
carga mecánica, que influyen y controlan la formación
y remodelación local del hueso, pueden cambiar el
tratamiento de la osteoporosis. Se necesitan estudios
futuros para ayudar a descubrir las reglas
mecanobiológicas que ayudan a gobernar la respuesta
ósea a la carga mecánica.55 Una mejor comprensión de
estas reglas permitirá a los fisioterapeutas ser más
prescriptivos con el ejercicio y el nivel de actividad de
soporte de peso para capitalizar la capacidad inherente
de un hueso para remodelar.

Referencias
1 Buckwalter JA, Glimcher MJ, Cooper RR, Becker R. Biología ósea,
parte I: estructura, riego sanguíneo, células, matriz y mineralización. Instr
Course Lect. 1996;45:371-386.
2 Marks SC Jr, Popoff SN. Bone cell biology: the regulation of
development, structure, and function in the skeleton. Am J Anat.
Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006 Downey y Siegel . 89
4 Marks SC, Hermey DC. Estructura y desarrollo del hueso. En:
Bilezikian JP, Raisz LG, Rodan GA, eds. Principios de biología ósea. San
Diego, Calif: Academic Press; 1996:3-14.
5 Holtrop ME. Estructura microscópica óptica y electrónica de las
células formadoras de hueso. En: Hall BK, ed. The Osteoblast and
Osteocyte. Caldwell, NJ: Telford Press Inc; 1990:1-39. Bone; vol 1.
6 Holtrop ME. Light and electronmicropscopic structure of osteo-
clasts. En: Hall BK, ed. The Osteoclast. Boca Raton, Fla: CRC Press
Inc; 1991:1-30. Bone; vol 2.
7 Sandberg MM. Matrix in cartilage and bone development: current
views on the function and regulation of major organic components. Ann
Med. 1991;23:207-217.
8 Einhorn TA. Biomecánica ósea. En: Bilezikian JP, Raisz LG, Rodan
GA, eds. Principles of Bone Biology. San Diego, Calif: Academic Press;
1996:26 -37.
9 Hancox NM. Biology of Bone. Cambridge, England: Cambridge
University Press; 1972.
10 Cowles EA, DeRome ME, Pastizzo G, et al. Mineralización y
expresión de proteínas de la matriz durante el desarrollo óseo in vivo.
Calcif Tissue Intl. 1998;62:74 - 82.
11 Teitelbaum SL. Bone resorption by osteoclasts. Science. 2000;289:
1504 -1508.
12 Buckwalter JA, Glimcher MJ, Cooper RR, Recker R. Biología ósea,
parte II: formación, forma, modelado, remodelado y regulación de la
función celular. JBJSInstr Course Lect. 1996;45:387-399.
13 Pratt NE. Clinical Musculoskeletal Anatomy. Philadelphia, Pa: JB
Lippincott Co; 1991.
14 Sperber GH. Craniofacial Development. Hamilton, Ontario, Canadá:
BC Decker; 2001:67-74.
15 Richman J. Morfogénesis del hueso. En: Hall BK, ed. Diferenciación y
morfogénesis del hueso. Boca Ratón, Florida: CRC Press; 1994:66 -118.
Bone; vol 9.
16 Caplan AI, Boyan BD. Endochondral bone formation: the lineage
cascade. En: Hall BK, ed. Mechanisms of Bone Development and
Growth. Boca Ratón, Florida: CRC Press; 1994:2- 46. Bone; vol 8.
17 Ogden JA. Desarrollo y crecimiento condro-óseo. En: Urist MR, ed.
Fundamental and Clinical Bone Physiology. Philadelphia, Pa: JB
Lippincott Co; 1980:108 -171.
18 Poole RA. El cartílago de crecimiento: fisiología celular, ensamblaje
del cartílago y mineralización. En: Hall BK, Newman S, eds: Cartilage:
Molecular Aspects. Boca Ratón, Florida: CRC Press; 1991:179 -210.
19 Hunziker EB. Mecanismo del crecimiento óseo longitudinal y su
regulación por los condrocitos de la placa de crecimiento. Microsc Res
Tech. 1994;28: 505-519.
20 Salter RB. Textbook of Disorders and Injuries of the Musculoskeletal
S y s t e m : An Introduction to Orthopaedics, Fractures, and Joint Injuries,
Rheumatology, Metabolic Joint Disease, and Rehabilitation. 3ª ed. Balti-
more, Md: Williams & Wilkins; 1999:504 -508.
21 Van Limborgh J. Factores que controlan la morfogénesis esquelética.
In: Dixon AD, Sarnat BG, eds. Factores y mecanismos que influyen en el
crecimiento óseo: Proceedings of the International Conference Held at the
University of California, Center for the Health Sciences, Los Angeles,
California, January 5-7, 1982. Nueva York, NY: Alan R Liss Inc; 1982:1-
17.
22 Sperber GH. Craniofacial Development. Hamilton, Ontario, Canadá:
BC Decker; 2001:3-10.
90 . Downey y Siegel
23 Fitzpatrick LA, Bilezikian JP. Hormona paratiroidea: estructura,
función y acciones dinámicas. En: Seibel MJ, Robbins SP, Bilezikian
JP, eds. Dynamics of Bone and Cartilage Metabolism (Dinámica del
metabolismo óseo y cartilaginoso). San Diego, Calif: Aca- demic Press;
1999:187-202.
24 Carmeliet GC Verstuyf A, Daci E, Bouillon R. La hormona de la
vitamina D y su receptor nuclear: mecanismos genómicos implicados en
la biología ósea. En: Seibel MJ, Robbins SP, Bilezikian JP, eds.
Dynamics of Bone and Cartilage Metabolism. San Diego, Calif:
Academic Press; 1999: 217-231.
25 Goltzman D, Miao D, Panda DK, Hendy GN. Efectos del calcio y
del sistema de vitamina D en la homeostasis esquelética y del calcio:
lecciones de modelos genéticos. J Steroid Biochem Mol Biol. 2004;89 -
90:485- 489.
26 Chambers TJ. Regulación de la resorción ósea osteoclástica in vitro.
In: Hall BK, ed. The Osteoclast. Boca Ratón, Florida: CRC Press; 1991:
141-173. Bone; vol 2.
27 Rodan GA, Martin TJ. Enfoques terapéuticos de las enfermedades
óseas.
Science. 2000;289:1508 -1514.
28 Lorenzo JA, Raisz LG. Citocinas y prostaglandinas. En: Seibel MJ,
Robbins SP, Bilezikian JP, eds. Dynamics of Bone and Cartilage Metabolism
(Dinámica del metabolismo óseo y cartilaginoso). San Diego, Calif:
Academic Press; 1999:97-109.
29 Frost HM. An Introduction to Biomechanics. Springfield, Ill: Charles C
Thomas; 1967.
30 Carter DR. Historia de la carga mecánica y biología esquelética.
J Biomech. 1987;20:1095-1109.
31 Uhthoff HK, Jaworski ZF. Pérdida ósea en respuesta a la inmovilización
a largo plazo. J Bone Joint Surg Br. 1978;60:420 - 429.
32 Evans RD, Foltz D, Foltz K. Estimulación eléctrica con hueso y
cicatrización de h e r i d a s . Clin Podiatr Med Surg. 2001;18:79 -95.
33 Divelbiss BJ, Adams BD. Estimulación eléctrica y ultrasónica para
fracturas de escafoides. Hand Clin. 2001;17:697-701.
34 Russell G, Mueller G, Shipman C, Croucher P. Clinical disorders of
bone resorption. En: Cardew G, Goode JA, eds. The Molecular Basis of
Skeletogenesis. New York, NY: John Wiley & Sons; 2001:251-267.
35 South-Paul J. Osteoporosis, parte I: evaluación y valoración. Am Fam
Physician. 2001;63:897-904.
36 Raisz LG, Rodan GA. Pathogenesis of osteoporosis. Endocrinol Metab
Clin North Am. 2003;32:15-24.
37 Rossouw JE, Anderson GL, Prentice RL, et al. Riesgos y beneficios
del estrógeno más progestina en mujeres posmenopáusicas sanas:
principales resultados del ensayo controlado aleatorizado Women's
Health Initiative. JAMA. 2002;288:321-333.
38 Frost HM. From Wolff's law to the Utah paradigm: Insights about
bone physiology and its clinical a p p l i c a t i o n s . Anat Rec.
2001;262: 398 - 419.
39 Smith EL, Gilligan C. Relación dosis-respuesta entre la carga física y
la competencia mecánica del hueso. Bone. 1996;18(1 suppl): 455-
505.
40 Chow R, Harrison JE, Norarius C. Effect of two randomized
exercise programs on bone mass of healthy, postmenopausal women. Br
Med J (Clin Res Ed). 1987;295:1441-1444.
41 Bravo G, Gauthier P, Roy PM, et al. Impact of a 12-month exercise
program on the physical and psychological health of osteopenic women.
J Am Geriatr Soc. 1996;44:756 -762.
42 Prince R, Devine A, Dick I, et al. The effects of calcium supplemen-
tation (milk powder or tablets) and exercise on bone density in
postmenopausal women. J Bone Miner Res. 1995;10:1068 -1075.
Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006

43 Lau EM, Woo J, Leung PC, et al. The effects of calcium supple-
mentation and exercise on bone density in elderly Chinese women.
Osteoporos Int. 1992;2:168 -173.
44 Nelson ME, Fisher EC, Dilmanian A, et al. A 1-y walking program
and increased dietary calcium in postmenopausal women: effects on
bone. Am J Clin Nutr. 1991;53:1304 -1311.
45 Grove KA, Londeree BR. Densidad ósea en mujeres
posmenopáusicas: ejercicio de alto impacto frente a ejercicio de bajo
impacto. Med Sci Sports Exerc. 1991;24: 1190 -1194.
46 Hatori M, Hasegawa A, Hitoshi A, et al. The effects of walking at
the anaerobic threshold level on vertebral bone loss in postmeno- pausal
women. Calcif Tissue Int. 1993;52:411- 414.
47 Heinonen A, Kannus P, Sievanen H, et al. Randomised controlled
trial of effect of high-impact exercise on selected risk factors for
osteoporotic fractures. Lancet. 1996;348:1343-1347.
48 Nelson ME, Fiatarone MA, Morganti CM, et al. Efectos del
entrenamiento de fuerza de alta intensidad en múltiples factores de
riesgo de fracturas osteoporóticas: un ensayo controlado aleatorizado.
JAMA. 1994;272: 1909 -1914.
49 Notelovitz M, Martin D, Tesar R, et al. La terapia con estrógenos y
el entrenamiento con pesas de resistencia variable aumentan el mineral
óseo en mujeres quirúrgicamente menopáusicas. J Bone Miner Res.
1991;6:583-590.
Fisioterapia . Volumen 86 . Número 1 . Enero 2006
............................
50 Lohman T, Going S, Pamenter R, et al. Efectos del entrenamiento de
resistencia en la densidad mineral ósea regional y total en mujeres
premenopáusicas: un estudio prospectivo aleatorizado. J Bone Miner
Res. 1995;10: 1015-1024.
51 Revel M, Mayoux-Benhamou MA, Rabourdin JP, et al. One-year
psoas training can prevent lumbar bone loss in postmenopausal women:
a randomized controlled trial. Calcif Tissue Int. 1993;53:307-311.
52 Sinaki M, Wahner HW, Offord KP, Hodgson SF. Efficacy of
nonloading exercises in prevention of vertebral bone loss in postmeno-
pausal women: a controlled trial. Mayo Clin Proc. 1989;64:762-769.
53 Bonaiuti D, Shea B, Iovine R, et al. Ejercicio para la prevención y el
tratamiento de la osteoporosis en mujeres postmenopáusicas. Cochrane
Database Syst Rev.2002;(3):CD000333.
54 Drinkwater BL. ¿Influye la actividad física en la prevención de la
osteoporosis? [1994 CH McCloy Research Lecture] Res Q Exerc Sport.
1994;65:197-206.
55 Carter DR, Van Der Meulen MC, Beaupre GS. Factores mecánicos
en el crecimiento y desarrollo óseos. Bone. 1996;18(1 suppl):5S-10S.
Downey y Siegel . 91