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Biomedicina tropical 32(2): 276–285 (2015)

Seroepidemiología de la toxoplasmosis equina mediante una

prueba de aglutinación en látex en las tres metrópolis de Punjab,
Pakistán

Saqib, M.1*, Hussain, MH1,4, Sajid, MS2 , Mansoor, MK3 , Asi, MN1 , Fadya, A. Al­Kitani4 , Zohaib,A.5 Sial, ,
AUR1 , Muhammad, G.1 y Ullah, I.6
1Departamento de Medicina y Cirugía Clínica Veterinaria, 2Departamento de Parasitología,
3 Instituto de Microbiología, Universidad de Agricultura, Faisalabad­38040, Pakistán
4Centro de Investigación en Sanidad Animal, Ministerio de Agricultura y Pesca, Código Postal 111, Sultanato de
Omán 5Laboratorio Estatal Clave de Microbiología Agrícola, Universidad Agrícola de Huazhong, Wuhan,
Hubei,
República Popular China 6 Departamento de Fisiología, Facultad de Ciencia y Tecnología, Universidad Government College, Faisala
Pakistán
*Correo electrónico del autor correspondiente: drsaqibm@uaf.edu.pk
Recibido el 4 de abril de 2014; recibido en forma revisada el 27 de julio de 2014; aceptado el 5 de octubre de 2014

Abstracto. La toxoplasmosis es una grave amenaza para el ganado, además de tener importancia
zoonótica. En este estudio, el serodiagnóstico de la toxoplasmosis equina se realizó en una población
seleccionada al azar de las 3 metrópolis de Punjab, Pakistán. Para ello, se seleccionaron 272 equinos
de tiro utilizando un kit de ensayo de aglutinación de látex comercial. También se documentó
asociación de probables factores de riesgo de toxoplasmosis equina. Un total de 91 (33,5%) equinos
resultaron seropositivos para Toxoplama (T.) gondii y tenían títulos de anticuerpos que oscilaban
entre 1:32 y 1:612. Las tasas más altas de casos seropositivos se observaron en burros (58,7%),
seguidos de mulas (28,6%) y caballos (23,5%). Se encontró que la edad, el sexo y la especie de los
equinos de tiro no estaban estadísticamente (p>0,05) asociados con la distribución de anticuerpos
contra T. gondii . Los resultados del estudio proporcionaron datos de referencia para la exposición de
la población equina en esta zona. Además, se recomienda examinar la población contigua de
rumiantes domésticos y posibles reservorios, como los gatos salvajes, para explorar el riesgo
potencial para la población humana en Pakistán.

INTRODUCCIÓN (Webster 2010). Se ha informado que los ooquistes

La toxoplasmosis, causada por Toxoplama (T.) gondii
(Apicomlexa: Sporozoea: Sarcocystidae), es una
zoonosis y antroponosis de distribución global (Aspinall
et al., 2003) con impacto clínico humano en términos
del feto no nacido y del individuo inmunodeprimido. El
toxoplasma se transmite a sus huéspedes finales
(félidos) mediante la ingestión de quistes que contienen
bradizoítos en muchos tipos de tejidos, incluidos los
músculos neuronales, cardíacos, esqueléticos y lisos
de los huéspedes intermedios (Levine 1978). Todos
los animales de sangre caliente son receptivos al
parásito pero con diferentes tasas entre especies.
liberados al medio ambiente por los gatos causan
brotes graves en humanos (de Moura et al., 2006). La
toxoplasmosis es subclínica en los caballos; sin
embargo, pueden desarrollarse signos clínicos atípicos
como fiebre, anorexia, degeneración de la retina y
encefalomielitis (Dubey y Beattie, 1988). Se han
notificado infecciones oculares y neurológicas,
respectivamente, en un potro del Reino Unido y en un
caballo de Brasil.
(Macruz et al., 1975; Turner y Savva 1990; 1992). En
animales, la toxoplasmosis se diagnostica en gran
medida mediante pruebas serológicas; sin embargo,
se puede utilizar una combinación de cultivo e
histopatología (Fleck y Kwantes, 1980). Además, la
detección de anticuerpos también ha sido un

276
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herramienta importante para las investigaciones
seroepidemiológicas de la enfermedad en diversas
especies de huéspedes.
En equinos, se ha informado una prevalencia de
toxoplasmosis que oscila entre 0% y 90% en varias
partes del mundo (Uggla et al., 1990; Hejlicek & Literak
1994; Jakubek et al., 2006; Tassi, 2007; Balkaya et al.,
2011; Miao et al., 2013; Gharekhani, 2014). Se cree
que la etapa de taquizoíto es responsable de
infecciones agudas y de la expresión de antígenos
inmunominantes que inducen fuertes respuestas
inmunes (Gross et al., 2000). Se han realizado intentos
en diferentes partes del mundo para detectar
anticuerpos contra T. gondii en équidos mediante
diferentes pruebas serológicas incluyendo la prueba
de colorante de Sabin­Feldman (SFDT), la prueba de
aglutinación modificada (MAT); prueba de anticuerpos
fluorescentes indirectas (IFAT), hemaglutinación
indirecta (IHA), ensayo inmunoabsorbente ligado a
enzimas (ELISA), prueba de fijación del complemento
(CFT) y prueba de aglutinación en látex (LAT) (Ghazy
et al., 2007; OIE, 2008; Kouam et al . ., 2010; Dubey et
al., 2014; Machacova et al., 2014).
En Pakistán, hasta donde se sabe, esta
enfermedad no se ha documentado en la población
equina. Por lo tanto, el presente estudio informa la
seroepidemiología de la toxoplasmosis en
277
Proyecto de población equina de los tres distritos del
alto Punjab utilizando LAT. Los resultados de este
estudio proporcionarán una base para la planificación
de estrategias de control contra T. gondii en los
equinos, que indirectamente también pueden reducir
esta infección en otras especies domésticas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de
estudio Tres metrópolis del alto Punjab a saber; En la
presente encuesta se incluyeron Faisalabad, Lahore y
Gujranwala. El distrito de Lahore es la capital de Punjab
(la segunda ciudad más grande de Pakistán), mientras
que el distrito de Faisalabad es la tercera ciudad más
grande (centro de textiles) de Punjab. El distrito de
Gujranwala, un centro de pequeñas industrias, está a
74 km y 158 km de los distritos de Lahore y Faisalabad
hacia el norte. En el mapa se presenta la ubicación y
la población estimada de equinos de tiro de tres
ciudades. El uso de equinos en estos distritos del
Punjab es frecuente porque es la fuente más barata de
transporte de materias primas y productos industriales
desde y hacia el mercado.
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Selección de animales
Se utilizó un muestreo aleatorio simple para la
selección de la población animal de estudio de las
tres metrópolis. Para ello se utilizó el método de
cuadrícula de mapas para la selección de animales.
Dado que anteriormente se desconocía la
prevalencia de la toxoplasmosis en equinos, se
calculó un tamaño de muestra para estimar la
prevalencia esperada del 50 % (estado
desconocido) de las enfermedades con un nivel
de confianza del 90 % y una precisión absoluta
deseada del 5 % (Thrusfield, 2007). Se
seleccionaron un total de 272 equinos para la
presente encuesta, incluidos 183 caballos, 14 mulas y 75 Análisis
Vigilancia basada en cuestionarios Los
objetivos del estudio epidemiológico fueron
identificar y cuantificar la variación en la prevalencia Se utilizó la prueba exacta de Fisher cuando
de la toxoplasmosis equina con respecto a
diversos determinantes. Con este fin, se preparó
y perfeccionó mediante pruebas formales e
informales un cuestionario basado en preguntas
cerradas dicotómicas y de opción múltiple
(Thrusfield, 2007). El personal técnicamente
capacitado de la Universidad de Agricultura de
Faisalabad, Pakistán, visitó a los propietarios de
los animales seleccionados para obtener la
información requerida.
Muestreo y examen serológico Se extrajeron
muestras de sangre en tubos activadores de
coágulos de gel (Improvacuter, China); Los sueros
se obtuvieron por centrifugación y se almacenaron
a ­70ºC hasta su procesamiento. Las muestras se
analizaron para detectar anticuerpos contra T.
gondii utilizando una dilución doble (1:16 a 1:1024)
con LAT/T disponible comercialmente. gondii
(Toxolatex, Fumouze Diagnostics, Francia)
siguiendo el protocolo del fabricante para el
procedimiento semicuantitativo. Se utilizó un título
de 1:32 como punto de corte para la prueba
positiva y se registró una reacción de punto final
para todas las muestras positivas. El LAT permite
la detección rápida de anticuerpos IgG e IgM
contra T. gondii en muestras de suero y la prueba
basada en el principio de aglutinación de partículas
de poliestireno recubiertas con el antígeno.
Determinantes de la enfermedad
Equinos en las tres metrópolis a saber; Lahore,
Se proyectaron Faisalabad y Gujranwala.
278
en el presente estudio por la presencia de
toxoplasmosis. Se realizó una comparación de la
prevalencia por áreas para descubrir cualquier
asociación con la topografía del área.
También se calculó la comparación por especies
de la prevalencia de toxoplasmosis. Los animales
del área de estudio se dividieron en tres categorías
según sus rangos de edad: (i) <= 5 años, (ii) 5,1 –
10 años y (iii) > 10 años. También se determinó la
diferencia en la prevalencia de toxoplasmosis
entre los dos sexos (masculino y femenino).
burrosestadístico
de los tresLa
distritos.
prevalencia entre varias especies de equinos se
analizó estadísticamente mediante análisis de Chi­
cuadrado con un intervalo de confianza de ±95%.
alguna de las células tenía menos de 5. La
asociación cuantitativa de los determinantes con
la seroprevalencia de la toxoplasmosis se
determinó mediante análisis univariante de
varianza utilizando la prueba de Chi­cuadrado y el
odds ratio con un intervalo de confianza de ±95%.
El valor de P inferior a 0,05 se consideró
estadísticamente significativo (Schork y Remington
2010). Todas las herramientas estadísticas se
realizaron utilizando SPSS versión 14.
RESULTADOS
Durante la presente encuesta se examinaron un
total de 272 equinos. La prevalencia global de
toxoplasmosis en equinos (caballos, mulas y
burros) fue de 33,5% (IC 95%=27,9­39,4). Entre
las diferentes especies equinas, la prevalencia de
toxoplasmosis fue mayor (58,7%; 44/75) en los
burros, seguidos en orden por las mulas (28,6%;
4/14) y los caballos (23,5%; 43/183), F
(2df)=16,49 ,p<0,01. La prevalencia de
toxoplasmosis fue estadísticamente diferente (P
<0,05) entre las especies equinas de cada una de
las metrópolis de Lahore (P <0,001), Faisalabad
(p = 0,007) y Gujranwala (p = 0,012) (Tabla 1).
Los títulos de Ab de los equinos positivos variaron
entre 1:16 y 1:512. Distribución porcentual de anti­
T. gondii en la población analizada de equinos se
muestran en la Tabla 2.
De los determinantes, la edad no se encontró
asociada estadísticamente (χ 2 = 0,761;
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Tabla 1. Prevalencia de toxoplasmosis equina basada en la prueba de aglutinación en látex en las metrópolis de Lahore, Faisalabad y
Gujranwala, Pakistán

Caballo Mula Burro

Metrópoli Valor F Valor P
Pos. / Anterior. (IC95%) Pos. / Anterior. (IC95%) Pos. / Anterior. (IC95%)
Probado Probado Probado

Lahore 7/34 20,6 (8,7­37,9) 0/2 0 (0­84,2) 20/29 69 (49,2­84,7) 11/22 10,589P<0,001
Gujranwala 7/40 17,5 (7,3­32,8) 0/5 0 (0­52,2) 50 (28,2­71,8) 13/24 54,2 5.362 0.007
Faisalabad 29/109 26,6 (18,6­35,9) 4/7 57,1 (18,4­90,1) (32,8­74,4) 44/75 58,7 4.562 0.012
Total 43/183 23,5 (17,6­30,3) 4/14 28,6 (8,4­58,1) (46,7­69,9) 16,495P<0,001

Tabla 2. Títulos de anticuerpos de T. gondii en la población equina seleccionada de Punjab, Pakistán

No. de No. de No. de muestras que muestran títulos de T. gondii Ab en

categoría
muestras analizadas muestras positivas 1:32 1:64 1:128 1:256 1:512 1:1024

Caballo 183 43 (23,5%) 7 11 11 9 5 0

Mula 14 4 (28,6%) 1 1 2 0 0 0
Burro 75 44 (58,7%) 12 17 9 5 1 0
Total 272 91 (33,5%) 20 29 22 14 6 0

gl=2; P=0,684) con la toxoplasmosis equina
(Tabla 2). Sin embargo, las cifras numéricas de
la prevalencia fue mayor en animales de >= 5
años (36,4%) seguidos en orden por 5,1­10
años (32,1%) y >10 años (30,2%). En nuestro
estudio, tampoco se encontró que el sexo del huésped
tienen una asociación estadística con la
prevalencia de toxoplasmosis equina (P >
0,05). Sin embargo, un número numéricamente mayor
de casos de toxoplasma positivos a anticuerpos
se observaron en hombres (33,9%) que en mujeres
(32,7%).
Análisis de riesgo de la toxoplasmosis equina
utilizando análisis univariados de varianza y
La razón de probabilidades (OR) indica que los equinos de
metrópolis Lahore (OR:1,93, IC=0,93­4,02)
y Gujranwala (OR:1,33, IC=0,70­2,54) fueron
más probabilidades de dar positivo en la prueba de toxoplasmosis
en comparación con los de Faisalabad, p = 0,198.
Burros (OR:4,62, IC=2,61­8,19) y mulas
(OR:4,62, IC=2,61­8,19) se encontraron más
probable que dé positivo en comparación con los caballos,
P<0,001. Equinos menores o iguales a 5 años
de edad (OR:1,32, IC=0,65­2,67) y entre
5,1 y 10 años (OR:1,09, IC=0,54­2,23) fueron
más probabilidades de dar positivo en comparación con
aquellos con edad superior a 10 años, P = 0,684.
Los hombres eran ligeramente más propensos a realizar la prueba
positivo (OR: 1,06, IC = 0,63­1,77) en comparación
para las mujeres, P = 0,834. La tabla 3 explica la
comparaciones de variables de exposición con OR,
límites inferior y superior del 95% de confianza
intervalo y valores P.
DISCUSIÓN
Este estudio demuestra los resultados de la primera
estudio seroepidemiológico de la toxoplasmosis
en equino sano de los tres seleccionados
territorios de Punjab, Pakistán. Equino
La toxoplasmosis es potencialmente un importante
fuente de infección para animales salvajes y zoológicos
animales carnívoros que a veces son
alimentado con equinos. Aunque la carne de équido no es
consumido en Pakistán, una reciente venta ilegal
de carne de burro ha llamado la atención hacia
los riesgos de transmisión en humanos.
Muchos estudios, de diferentes regiones del
mundo, han documentado la detección de T.
anticuerpos gondii en caballos usando diferentes
pruebas serológicas. El descubrimiento de lo alcalino.
prueba de azul de metileno (prueba de tinte convencionalmente
abreviado como DT) por Sabin & Feldman
(1948) marcó un hito en el serodiagnóstico
de toxoplasmosis. El SFDT ha logrado con éxito

279
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Tabla 3. Análisis univariado de riesgo de toxoplasmosis equina en tres metrópolis del alto Punjab, Pakistán

Variable Categoría Pos. / Probado Anterior. % (IC del 95 %) O IC del 95% Valor P

Metrópoli Lahore 27/65 41,5 (29,4­54,4) 32,9 1,93 0,93­4,02 Gasto = 3237
Faisalabad 46/140 (25,2­41,3) 26,9 1,33 0,70­2,54 p=0,198
18/67 1,00 –
Gujranwala (16,8­39,1)

Especies equinas Burro 44/75 58,7 (46,7­69,9) 28,6 4,62 2,61­8,19 F=16,495,
Mula 4/14 (8,4­58,1) 23,5 1,30 0,39­4,36 P<0,001
Caballo 43/183 1,00 ­
(17,6­30,3)

Sexo Masculino 56/165 33,9 (26,8­41,7) 32,7 1,06 0,63­1,77 Chi=0,044,

Femenino 35/107 1,00 – p=0,834
(24­42,5)

Grupo de edad <=5 años 40/110 36,4 (27,4­46,1) 32,1 1,32 0,65­2,67 Chi=0,761,
5,1­10 años > 35/109 (23,5­41,7) 30,2 1,09 0,54­2,23 0,684
16/53 1,00 –
10 años (18,3­44,3)

implementado para evaluar a los equinos distribución de anticuerpos contra T. gondii ha

población de América del Norte (Dubey et al.,
1999a), Arabia Saudita (Alanazi & Alyousif
2011) y Turquía (Balkaya et al., 2011). El
La prueba de aglutinación modificada (MAT) ha
ampliamente utilizado para la vigilancia de Ab
de T. gondii en equinos de todo el mundo, por ejemplo
en América del Norte (Dubey et al., 1999a; 2014),
Irán (Raeghi et al., 2011), Spain (Garcia­Bocanegra et
al., 2012), Túnez (Boughattas
et al., 2011), Mexico (Alvarado­Esquivel et
al., 2012), Portugal (Lopes et al., 2013), and
China (Yang et al., 2013). Otros diagnósticos
pruebas que se han utilizado en serología
encuesta para la detección de Ab de T. gondii en
la población equina incluye indirectos
prueba Ab fluorescente (IFAT) (Locatelli­Dittrich
et al., 2006; de Oliveira et al., 2013; Finger et
al., 2013), ensayo de hemaglutinación indirecta
(IHA) (Miao et al., 2013), reacción de inmunofluroscencia
indirecta (IFI) (de Oliveira et al.,
2013) y prueba de aglutinación de látex (Bártová
et al., 2010).
LAT/T disponible comercialmente. gondii
Es un ensayo de diagnóstico simple, rápido y confiable.
para su uso en todas las especies (OIE, 2008). En LAT,
antígeno de poliestireno blanco (T. gondii) recubierto
Las partículas se aglutinan en presencia de
anticuerpos, que es visible a simple vista. En
vista de una adecuada eficacia diagnóstica y de una
amplio uso en encuestas serológicas con varios
especies animales (Ramzan et al., 2009; Bártová
et al., 2010; Ahmad et al., 2013; Machacova
et al., 2014; Matsuo et al., 2014), el LAT fue
empleados en el presente estudio. Variable
han sido reportados desde diferentes partes del mundo
utilizando diferentes ensayos de serodiagnóstico
resumido en la Tabla 4. Varios factores
Se ha encontrado que afectan la seroprevalencia.
de T. gondii Ab, incluyendo: (a) prueba serológica
utilizado, (b) dilución sérica inicial, (c) virulencia
y tipo de cepa de T. gondii Ag, (d) la
estado inmunológico, edad y manejo como
enumerado por Dubey y Beattie (1988).
Varios hallazgos están disponibles con
con respecto a posibles determinantes, por ejemplo, edad, sexo,
especies, razas, estaciones, zonas, etc., que podrían
estar asociado con la distribución de frecuencia
de toxoplasmosis en équidos. Edad y género
Se ha encontrado que están estadísticamente asociados
con toxoplasmosis (Boughattas et al., 2011).
En un estudio reciente, no hubo seropositivo
burro de menos de un año de edad que
puede estar asociado con la probable transmisión
posnatal de toxoplasmosis en
equinos (Dubey et al., 2014). Nuestros resultados
mostró que la región, la edad y el sexo eran
no asociado estadísticamente con el
distribución de la toxoplasmosis equina que
está de acuerdo con informes anteriores
(Camossi et al., 2010; Alnazi y Alyousif
2011; Coiro et al., 2012; Miao et al., 2013;
Lopes et al., 2013). Los burros eran los más
especies susceptibles en comparación con los caballos
y mulas en nuestras áreas de estudio, lo cual está bien
supported by Garcia­Bocanegra et al. (2012).
Una mayor susceptibilidad de los burros a T.
gondii que la de las mulas.
been reported (de Oliveira et al., 2013).

280
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Tabla 4. Distribución de anticuerpos anti­Toxoplasma gondii en la población equina de diferentes países

utilizando diferentes pruebas serológicas

Sr. sero­ Prueba

País Referencia
No. vigilancia (%) usado

1 Corea del Sur 2,6% ESTOY GORDO

Gupta y otros, 2002

2 Porcelana 27,1% IHA Miao et al., 2013

25% MAT Yang et al., 2013

3 India 5,3­11,8% IHA Bhandari y otros, 1980; Chhabra y Gautam, 1980

4 Irán 11,5%­52% MAT Hajialilo et al., 2010; Raeghi et al., 2011;

Gharekhani, 2014

5 Arabia Saudita 31,6% DT Alnazi y Alyousif, 2011

6 Nigeria 37,1% IHA Aganga et al., 1983

7 Egipto 71,2% MAT Shaapan y Khalil, 2008El­Ghaysh, 1998;

31,7% ­ 65,6% ELISA Abdel­Rahman et al., 2005

8 Irak 72,2% AÑOS Alshahery y Mansour, 2012

9 Sudán 32,7% AÑOS Ahmed y otros, 2013

10 Pavo 7,2 – 62% DT Akca et al., 2004; Karatepe et al., 2010;

Gazyaðci et al., 2011; Balkaya y otros, 2011

11 Grecia 1,8% ELISA Kouam y otros, 2010

12 Túnez 17,7% Matt Boughattas y otros, 2011

13 España 13,3% MAT Garcia­Bocanegra et al., 2012

14 Portugal 13,3% MAT Lopes et al., 2013

15 Argentina 13,1% Matt Dubey y otros, 1999b

dieciséis
República Checa 7,7% DT Hejlicek y Literak, 1994
23% AÑOS Bartova et al., 2010

17 América del norte >6% Matt Dubey y otros, 1999a; 2003; 2014

18 México 6,1% MAT Alvarao­Esquivel et al., 2012

19 Brasil 1,33% IHA Silva, 2005; de Oliveira et al., 2013

27,33% MAT Locatelli­Dittrich et al., 2006;
1,5% a 43,2% IFAT Oliveira Filho et al., 2012; Finger et al., 2013;
de Oliveira et al., 2013

La seroprevalencia de la toxoplasmosis ha sido Pakistán, los equinos pueden no causar directamente

reportado mayor en la población rural y
tamaño de rebaño mayor que el urbano y más pequeño
herds (Alvarado­Esquivel et al., 2012).
Recientemente, un estudio realizado por Lopes et al.
(2013) informaron que los equinos de cualquier tipo de
Vivienda (interior, exterior, mixta), finalidad.
(recreativos, agrícolas, deportivos) o clínicos
estado (aparentemente sano, enfermo) son casi
igualmente susceptible a T. gondii.
Los resultados de nuestro estudio muestran que
aproximadamente el 33,5% de la población equina
de las metrópolis del estudio es seropositivo. En
toxoplasmosis en humanos porque son
no utilizados como animales de alimentación; sin embargo, el salvaje
Los felinos corren el riesgo de contraer toxoplasmosis por comer
carne de estos equinos y así convertirse
posibles reservorios de infección. Lo mas alto
susceptibilidad de los burros a la toxoplasmosis
podría estar asociado con su ignorado
manejo en comparación con los caballos y
mulas (observación personal). El
La importancia de la alta seropositividad es
aumento del colector porque la eliminación
sistema de canales y la población de

281
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Los félidos salvajes no están controlados en
Pakistán. Esto aumenta aún más la posible
transmisión de ooquistes de T. gondii a humanos
y otros animales herbívoros a través de la
contaminación con excrementos felinos (Dubey &
Jones 2008), que son los únicos huéspedes
definitivos de T. gondii. Además, los caballos se
crían al lado de la población bovina (observación
personal), lo que puede representar una grave
amenaza para el ganado. Por lo tanto, se debe
realizar una investigación seroepidmiológica
detallada de humanos y otros rumiantes domésticos
y aves carroñeras para aclarar la imagen de los
títulos de anticuerpos en diferentes especies de la
comunidad para identificar los posibles reservorios
de infección para los humanos.
Expresiones de gratitud. Los autores agradecerían
a los propietarios de equinos su cooperación
durante la recolección de muestras. Los
comentarios críticos y sugerencias del Prof. Dr.
Se agradece a Thomas Nolan, Laboratorio de
Parasitología, Universidad de Pensilvania,
Filadelfia, EE. UU. durante la preparación del
manuscrito.
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