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Historia comparada de la Tierra y

Extinción masiva del Pérmico tardío
A. H. Knoll, R. K. Bambach, D. E. Canfield, J. P. Grotzinger

La asociación repetida durante la Era Neoproterozoica tardía de grandes excursiones isotópicas Las cursiones, las edades de hielo y los atos de
de carbono, glaciación continental y precipitación de carbonatos estratigráficamente anómalas carbono anómalos pueden explicarse en términos de
proporciona un marco para interpretar la repetición de estas condiciones en la Tierra del un modelo paleoceanográfico relativamente simple. En
Pérmico Superior. Un modelo paleoceanográfico que se desarrolló para explicar estos un mundo caracterizado por agregación continental y
fenómenos estratigráficamente relacionados sugiere que el vuelco de los océanos profundos sin capas de hielo continentales, es poco probable que
anóxicos durante el Pérmico Superior introdujo altas concentraciones de dióxido de carbono la circulación oceánica oceánica
en los ambientes superficiales. Las consecuencias fisiológicas y climáticas previstas para los en particular, las aguas profundas de latitudes bajas
organismos marinos y terrestres concuerdan con el momento y la selectividad observados en para el matlón podrían suministrar suficiente oxígeno a
la extinción masiva del Pérmico Superior. las profundidades del mar para mantener ambientes
óxicos en todos los océanos del mundo (8­10).
En consecuencia, la anoxia se desarrollaría en las
estrechas cuencas oceánicas y en las profundidades
La vida en los océanos casi desapareció hace 250 El Neoproterozoico tardío fue una época de del océano hemisférico.
millones de años (Ma). De las más de 500 familias de agregación continental, con estrechas vías marítimas En estas condiciones, la fotosíntesis continua
animales marinos representadas por fósiles en rocas que separaban masas de tierra y un océano pantalásico actuaría como una bomba biológica, extrayendo CO2
del Pérmico superior, la mitad no emerge en el Triásico de proporciones hemisféricas (5). El ciclo del carbono de la atmósfera y exportándolo a los sedimentos o al
basal o en el vouneer. en los océanos del Neoproterozoico tardío fue inusual, océano anóxico profundo como materia orgánica (Fig.
sucesiones (1 ). A nivel de género y especie, las como lo demuestra el registro isotópico del C. Al 1A). La materia orgánica quedaría enterrada o
estimaciones de extinción llegan hasta el 84% (2) y el menos cuatro veces, los valores de S13C de los remineralizada mediante reducción de sulfato, lo que
93 al 95% (3), respectivamente. carbonatos de plataforma y plataforma aumentaron a provocaría una acumulación de H2S, HC03­ y CO en
Se han propuesto muchas hipótesis para explicar la 28 por mil; La materia orgánica contemporánea muestra aguas profundas. Un mayor entierro de carbono
extinción masiva del final del Pérmico, pero la mayoría un enriquecimiento comparable en 13C (6). Cada orgánico reduciría el CO2 atmosférico y cambiaría el
de ellas no explican las excursión positiva fue seguida por una caída SI3C del agua de mar superficial a valores más
patrones de extinción taxonómicos, fisiológicos, relativamente rápida de al menos 10 por mil a valores positivos; en aguas profundas contemporáneas, el
ecológicos y biogeográficos o no proporcionan pruebas de 8l3C de 5 ­2 por mil en carbonatos. Además, las carbono inorgánico disuelto se enriquecería
geológicas y geoquímicas de los mecanismos capas de hielo continentales se formaron y comparativamente en 12C. La disminución de la
propuestos (4). Aquí presentamos una hipótesis para desintegraron durante los cuatro intervalos comprendidos capacidad de efecto invernadero atmosférico facilitaría
la extinción masiva del Pérmico que produce ambas entre los extremos positivo y negativo (6). En cada el crecimiento de los glaciares continentales, pero
1 litro

cosas. Proponemos que la crisis biológica del Pérmico caso, estos eventos climáticos y biogeoquímicos después de altas latitudes el cooliile alcanzó un umbral
Tardío fue precipitada por el rápido vuelco de los estuvieron acompañados por la formación de crítico. Se induciría una circulación inferior termohalina
l. l.

océanos profundos y óxicos, que introdujo carbonatos estratigráficamente anómalos, comúnmente vigorosa, lo que provocaría un vuelco oceánico y el
concentraciones tóxicas de CO2 y, tal vez, H2S en los con texturas inusuales que incluyen precipitados rápido retorno de aguas cargadas de HCO y CO2 a la
ambientes superficiales. macroscópicos en el fondo del océano poco profundo superficie (Fig. 1B) ( 11 ).
(7).
Esta asociación repetida de ex isotópicos El dióxido de carbono se liberaría a la atmósfera.
Lecciones de la
Registro neoproterozoico
Fig. 1. Ilustración del paleocéano. Un
Muchos aspectos del Pérmico tardío eooloev y modelo óptico desarrollado para la
, l 'z ­,
geoquímica es inusual en los sedimentos . Explica la geología y el registro geológico del
Pérmico tardío de los últimos 500 millones de años (Mi) Neo~roterozoico tardío y del
observaciones geoquímicas (*).
(4). Sin embargo, en una época anterior, muchos de
los continentes se agregaron, estas reducción de sulfato
características ocurrieron repetidamente durante un intervalo de 250 millones de años
que comprende el Neo­ , una circulación lenta conduce
a la Era proterozoica (­800 a 543 Ma).
Para que esto continúe en deep.ocean. Por esta razón, tomamos el registro geológico del
Neoproterozoico tardío como nuestro punto de partida de la superficie del océano y para explorar los GO2 GO2
t t
­ ­
eventos del Pérmico Tardío. atmósfera y la exporta a los sedimentos y a las profundidades del
océano como materia orgánica. En aguas anóxicas profundas. La remineralización de la
materia orgánica mediante la
reducción de sulfatos conduce a
AH Knoll está en el Museo Botánico. Hanlard Unver slty,
mayores concentraciones de CO2,
Cambridge, MA 02138, EE. UU. R. K. Bambach está en el
Departamento de Ciencias Geológicas. Instituto Politécnico HC0­ y H2S. El mayor quemado de
y Universidad Estatal de Virginia, Blacksburg, VA 24061. EE. C orgánico hace que el CO
UU. D. E. Canfield 1s en el Instituto Max Planck de atmosférico disminuya y el 613C de ZCO aumente en el océano poco profundo; La remineralización de la materia
Macrobología Marlne, Celsusstraße 1, Bremen 28359, orgánica hace que el Si3C de ZCO disminuya en las profundidades del océano. (6) La reducción de la capacidad
Alemania. J. P. Grotzlnger IS En el Departamento de Ciencias
de efecto invernadero atmosférico facilita el crecimiento de las capas de hielo continentales y del hielo marino, lo
de la Tierra, la Atmósfera y Planetarias, Instituto de
Tecnología de Massachu, Cambridge, MA 02139, EE. UU. que lleva a una rápida mezcla del océano y al retorno de CO y HCO isotópicamente ligeros a la superficie.

452 CIENCIA VOL. 273 26 DE JULIO DE 1996

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atmósfera, provocando un aumento transitorio de las
temperaturas atmosféricas, que a su vez derretiría los
casquetes polares; La desgasificación del CO también
impulsaría la precipitación del bicarbonato isotópicamente
ligero como CaC03 en aguas superficiales altamente
sobresaturadas (7, 12).
Este escenario proporciona una forma atractiva de
vincular fenómenos dispares pero estratigráficamente
vinculados y potencialmente responde a la antigua
pregunta de por qué las sucesiones neoproteroioicas
deberían presentartilitas y carbonatos de agua cálida en
estrecha yuxtaposición estratigráfica. Su validez, sin
embargo, depende de la cantidad de CO que se puede
almacenar y liberar a partir de aguas anóxicas.
ters. Como prueba, consideramos un modelo
biogeoquímico simple de la evolución del CO2 de una
porción de agua del océano que se vuelve anóxica (Fig.
2). El modelo es estático, es decir, no prevé procesos
oceánicos dinámicos; sin embargo, reproduce con
razonable precisión la química observada en las cuencas
anóxicas modernas (13). Al principio, la materia orgánica
que entra en el agua se oxida mediante la respiración
aeróbica. A medida que 0, la concentración disminuye,
CCO aumenta (Fig. 2A). Una vez agotado el oxígeno, se
produce la reducción del sulfato, lo que produce un
aumento adicional del CCO, a medida que se acumula el
H2S . La presión parcial de CO, gas (Pco,) aumenta
notablemente durante esta evolución debido a la creciente
acidez de las aguas profundas (Fig. 2B). Para una
acumulación máxima razonable de H2S de 500 pM
(asumida sobre la base de los límites probables de los
flujos de carbono orgánico y fosfato), el PCO puede
alcanzar ­10.000 patm (debajo de la superficie del océano
con un PCO de 300 uatm, el valor moderno). ). El efecto;
La forma de devolver rápidamente esas aguas profundas
a la superficie se muestra en la Fig. 2C. Una mezcla de
sólo 2596 aguas profundas anóxicas da como resultado
un aumento transitorio de orden de magnitud en la PCO
superficial: una mezcla 50:50 de aguas anóxicas profundas
y superficiales eleva la PCOz superficial a casi 6000 patm.
'z "
A medida que se restablece el equilibrio, la atmósfera
Pco, (lo3 patm)
Fig. 2. Modelo de evolución de la química del agua en una parcela de agua de mar anóxica profunda (13). (A y 6)
Relaciones entre 0, agotamiento, acumulación de H,S, ZCO, (= [CO,] + [H,CO,] + [HCO,­] + [C0,2­]) y PCO. (C)
Línea de mezcla para agua de océano poco profunda (con una química similar a la del actual océano Suriace) y agua
anóxica profunda que contiene 500 pM H,S. Se presentan dos escenarios: o no se oxida H,S durante la mezcla, o se
oxida H,S a sulfato en cantidades controladas por el oxígeno proporcionado durante la mezcla.
PCO, se sitúa en ­1900 patm.
Los isótopos de carbono permiten una prueba directa
A
de este modelo. Los mínimos de las excursiones
temáticas negativas de C­iso proporcionan una estimación
conservadora de SI3C para CCO en aguas profundas,
antes del vuelco. Debido a que el CCO isotópicamente
ligero de aguas profundas se genera mediante la oxidación
de la materia orgánica, podemos estimar cuánta materia
orgánica debe remineralizarse para que este valor sea de
8 a 10 por mil más ligero que el de las aguas superficiales
contemporáneas. Todas las estimaciones razonables de
los valores de S13C para CCO2 superficial, CC02 profundo
y carbono orgánico requieren la generación de ­500 pM
H2S en aguas profundas del Neoproterioico tardío (Fig.
2, A y B).
(14). La reducción de sulfato en esta escala estaría
asociada con concentraciones de fosfato en las
profundidades del océano más altas que las que se
observan hoy; sin embargo, estas concentraciones se
podrían predecir si los océanos circularan a
aproximadamente un tercio del ritmo actual (9). De hecho,
la mayor reserva de ohoshato reactivo en aguas profundas
l l
anóxicas sería lo suficientemente grande como para
compensar el efecto de la circulación lenta sobre la
productividad primaria de la superficie del océano y para
sostener una ofotosíntesis extensa a pesar de una
disminución en la mezcla vertical (9, 15). ).
Por lo tanto, las aguas profundas y anóxicas del océano
pueden generar concentraciones de CO2 LIP suficientes
para impulsar los cambios climáticos observados en el
registro Neoproteroioico, y aparentemente así fue.
Iteración del Pérmico Tardío
La historia repetida del cambio climático y biogeoquímico
neoproterosoico proporciona un marco para ordenar las
observaciones geológicas del Pérmico Tardío. Al igual
que el Proterozoico tardío, el Pertniense tardío fue una
época de continentes agregados, con cuencas marinas
estrechas y parcialmente aisladas que separaban masas
terrestres y, una vez que las grandes capas de hielo de
Gondwana disminuyeron, polos libres de hielo (16). Las
acumulaciones de carbono submareal a lo largo de los
márgenes de la plataforma del Pertniano tardío incluyen
abundantes preformas del fondo oceánico
Aguas profundas (%)
CIENCIA VOL. 273 26 DE JULIO DE 1996
cipita. Por lo demás, tales incrustaciones son raras en las
sucesiones sedimentarias faneroicas; sin embargo,
pueden vincularse a los carbonatos texturalmente
inusuales que se encuentran en sucesiones
neoproterosoicas tardías, así como a estructuras
precipitadas que se encuentran en la columna de
carbonatos arcaicos y paleo­roterozoicos denominados
antes de que el aumento de la PO2 en la superficie
hiciera posible la oxigenación de los océanos profundos (7, 17).
Durante mucho tiempo se ha propuesto la anoxia en
aguas profundas para los últimos océanos del Pérmico
(12, 15), pero la documentación ha sido difícil porque la
subducción ha destruido la mayoría de los sedimentos
pelágicos más antiguos que el Jurásico. En Japón, sin
embargo, las últimas sucesiones pelágicas del Pérmico
se conservan en terrenos acrecentados.
Su abundancia de pedernal pirítico y arcilla arcillosa
altamente carbonosos llevó a Isosaki (18) a acuñar el
término "superanoxia" para los océanos profundos del
Pérmico Superior. En las sucesiones japonesas, los
valores de S34S para la pirita muestran un cambio de ­35
2 5 sobre tnil en los estratos del Pérmico medio a ­15 2 5
por mil en las rocas del Pertniense superior y del Triásico
basal. con un retorno transitorio al sulfuro isotópicamente
ligero en o cerca del límite Pérmico­Triásico (PT) (19).
Vistos de forma aislada, los datos de pirita podrían
interpretarse como un registro de un último aumento del
Pérmico en el entierro proporcional de sulfuro frente a
sulfato; sin embargo, el sulfato S34S disminuye ligeramente
de + 15 a + 12 por mil durante el mismo intervalo (20).
Por lo tanto, la mayoría del H,S biogénico no sufrió la
oxidación y la desproporción bacteriana que causaría
que la diferencia isotópica observada entre sulfatos y
pirita excediera el fraccionamiento de ­25 a 30 por mil
fisiológicamente asociado con la reducción de sulfato (21),
o aguas profundas recibieron sulfuro sustancial derivado
del manto desde mediados
dorsales oceánicas. En cualquier caso, las aguas deeo del
Pérmico Tardío y del Triásico temprano deben haber
estado aisladas de la superficie del océano rica en oxígeno,
con un recambio rápido y transitorio cerca del límite (19).
El intervalo del Pérmico Tardío que es
marcado por agregación continental, precipitados de
carbonato anómalos y firmas isotópicas de S distintivas,
también se distingue por una repetición de variación
secular inusual en la composición isotópica de C de los
carbonatos (S13C ,,,,,) ( 20 , 22­24). . Durante las etapas
Wordian y Capitanian (Fig. 3) (25), los valores de S13C1,
se elevaron a un máximo fanerozoico de 8 por mil. Este
pico fue seguido por una disminución en el S13C
superficial, que culminó en una rápida caída a valores de
<O por mil en el límite del PT. Por lo tanto, la variación
isotópica del C en el Pérmico Superior fue comparable en
magnitud a la observada repetidamente durante el
Neoproterozoico tardío. El registro del Pérmico Tardío
también puede contener evidencia de más de una
excursión isotópica negativa. Casi toda la investigación
geoquímica de este intervalo se ha concentrado en los
límites
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eventos Der se. pero los datos de cuatro continentes sugieren
que una o más excursiones isotópicas de C negativas (a
valores de ­2 a ­3 por mil) ocurrieron mucho antes del evento
límite (22, 24, 26). En la actualidad, las bajas densidades de
muestreo y la investigación limitada de la diagénesis
requieren que este aspecto del cambio isotópico del Pérmico
tardío se considere una predicción más que un hecho.
Dada la relación Neoroterozoica entre las firmas
isotópicas de C, el clima y la precipitación de carbonatos,
este patrón secular en los isótopos de C y la deposición de
carbonatos del Pérmico Tardío podría implicar que hubo una
glaciación de corta duración en ese momento. De hecho, se
produjo un breve episodio de glaciación y formación de hielo
marino en latitudes altas en el norte
Siberia durante el intervalo comprendido entre el máximo y
el mínimo isotónico de C (27). . ­ Así, el modelo
paleoceanográfico propuesto para explicar aspectos de la
historia del Neoproterozoico puede aplicarse al registro del
Pérmico Tardío.
Consecuencias fisiológicas de
Hipercapnia aguda y prolongada
¿Qué efecto tendría el rápido recambio oceánico y la
liberación de CO2 en la biología del Pérmico Tardío? En los
animales, el CO2 elevado puede alterar el equilibrio ácido­
base de los líquidos internos, provocando acidosis
narcotizante; Los animales acuáticos se anestesian
habitualmente con CO (28­30). El aumento de la acidez
también hace que la moglobina y otros pigmentos
respiratorios cambien de conformación, disminuyendo su
afinidad por el oxígeno (el efecto Bohr); a presiones parciales
altas, el CO se une directamente a los pigmentos respiratorios,
disminuyendo aún más su capacidad para transportar
oxígeno. Las concentraciones elevadas de CO interno
también contribuyen a los mecanismos fisiológicos que
desencadenan la desaceleración o la detención metabólica
(31 ). Los organismos que producen esqueletos de CaC03
son particularmente sensibles a la hipercapnia, porque la
biomineralización de carbonatos requiere un control preciso
del equilibrio ácido­base (32).
La predicción paleobiológica es posible porque los
animales varían en su capacidad para compensar los
aumentos impuestos en la PCO2 interna. En general, los
animales terrestres tienen una PCO en sangre mucho más
alta que los animales acuáticos y pueden compensar la
hipercapnia aumentando la ventilación (28). En los animales
acuáticos, la PCO sanguínea nunca es muy diferente de la
PCO inspirada (29); la compensación mediante una mayor
ventilación es rara y puede limitarse a animales con altas
tasas de metabolismo energético (30, 33). Por lo tanto, para
los animales acuáticos, un aumento en el CO ambiental ,
incluso de unos pocos torr (1 torr = 1316 patm) causa
acidosis hipercápnica por carga pasiva de C02 (29). La
compensación mediante un aumento interno de HC03­ rara
vez es completa (28) y puede ser ineficaz cuando
La hipercapnia inducida externamente es aguda y prolongada.
En nuestro modelo (Fig. 2C), una PCO transitoria en
océanos poco profundos, de 5 torr (6580 patm) resulta de
una mezcla 55:45 de aguas anóxicas profundas (500 pM H,
S) y agua de océano poco profunda normal. Para aguas
profundas con 300 pM H,S (aproximadamente la
concentración más baja que sea consistente con los datos
isotópicos de C), se requiere una proporción de mezcla
profunda/superficial de 75:25.
(Las proporciones de mezcla más bajas requieren un S13C
de ZCO en aguas profundas , mucho más bajo que los
valores observados en los mínimos de excursión, lo que
requiere una PCO correspondientemente más alta en
aguas profundas). En el caso límite en el que todas las
aguas del océano debajo del viento superficial se mezclan
Si la capa fuera anóxica, un vuelco rápido produciría una
PCO superficial transitoria, de 10.000 patm (7,6 torr). Por lo
tanto, el vuelco oceánico del Pérmico Superior habría
inducido efectos fisiológicos que, si persistieran durante un
intervalo mayor que la vida útil de los organismos individuales,
podrían conducir directa o indirectamente a una mortalidad
generalizada (34).
Dentro del ámbito marino, los animales con circulación
activa y branquias compensan el CO elevado mejor que los
animales con intercambio gaseoso pasivo y, por lo tanto,
deberían tener más probabilidades de sobrevivir a la
hipercapnia aguda y prolongada. Además, los animales que
normalmente experimentan una alta PCO interna (debido a
altas tasas de metabolismo durante el ejercicio o confinamiento habían desaparecido al final del Capitaniano persistieron en
en madrigueras ventiladas en el suelo) toleran la hipercapnia
mejor que los animales ­,que no están acostumbrados a
niveles elevados de CO. Como se señaló anteriormente, los
organismos que forman esqueletos carbonatados deberían
estar comparativamente en riesgo debido a su sensibilidad
al equilibrio ácido­base interno. En tierra, los efectos
fisiológicos directos del CO pueden ser limitados. pero los
animales y las plantas se verían fuertemente afectados por
el rápido calentamiento inducido
*
por el efecto invernadero,
l
particularmente en latitudes altas.
Número de géneros
Moluscos
Artrópodos
cordados
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El momento y el patrón de
Extinción masiva del Pérmico tardío
En conjunto, nuestro modelo y nuestra fisiología comparada
predicen que la extinción masiva del Pérmico Tardío (i)
ocurrió en pulsos asociados con el vuelco oceánico, y (ii)
afectó diferencialmente a los organismos que eran más
sensibles a la hipercapnia y al rápido calentamiento climático.
Momento. Como se señaló anteriormente, los datos
geológicos y geoquímicos disponibles respaldan la hipótesis
de que los océanos profundos anóxicos se revolvieron
rápidamente en el límite del PT (35). Algunos datos, incluida
la interpretación de múltiples excursiones del registro
isotópico de C, sugieren además al menos un evento de
recambio anterior cerca del límite Capitaniano­Wujiapingiense.
Esta hipótesis requiere más pruebas, pero es consistente
con aspectos del pálido registro ontológico que sugieren dos
o más pulsos de extinción.
Se~koski (36) . Los recopilación de familias
,
datos a nivel de animales marinos muestran números
aproximadamente iguales de extinciones para las etapas
anteriores (Wordian y Capitanian) y posteriores (Wujiapingian
y Changxingian) del Pérmico Superior. Aunque revisiones
recientes de rangos estratigráficos [sobre la base de una
correlación intercontinental mejorada (37) y faunas
excepcionalmente bien conservadas de China (3811) ,
indican que algunos taxones que antes se pensaba que
el Wujiapingiense o Changxingian, el número de familias que
aparecieron por última vez en Capitanian sigue siendo
aproximadamente igual al de las que salieron en Changxingian
(38).
De manera consistente con este patrón a nivel familiar,
la compilación de Sepkoski (39) de rangos estratigráficos
para géneros fósiles muestra que el 58% de todos los
géneros de animales marinos registrados en los estratos
capitanienses no se encuentran en rocas vouneer y que
a "
El 67% de los géneros restantes desaparecieron.
Fig. 3. Diversidad genérica a
lo largo de los períodos
Pérmico y Triásico Temprano
a Medio, que muestra el
momento y la selectividad
fisiológica de las extinciones
del Pérmico Tardío, así como
sus consecuencias para la
composición biológica
posterior de los ecosistemas
marinos.
Los datos proceden de la
base de datos genérica de
Sepkoski (39). L, M y E se
refieren a finales, medios y
tempranos, respectivamente.
Articula
Equinodermos
briozoos
Cnidarios
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durante o al final de las etapas Fiujiapingian y
Changxingian (40). Debido a que las tasas de
originación fueron bajas durante el Pérmico Tardío,
este hallazgo significa que la proporcionalidad
consistentemente alta de las últimas apariciones
genéricas a lo largo de las últimas tres etapas del
Pérmico Tardío se logró mediante un número cada
vez menor de extinciones (Fig. 3 y Tabla 1 ) . . En la
bien conservada sucesión del Pérmico Tardío del
sur de China, las últimas apariciones de familias
marinas (38), géneros (41) y especies (4) muestran
altas concentraciones en el Capitaniano­Fiujiapingia~~
así como en los límites del PT . .
La idea de que una extinción significativa
precedió a la frontera del PT no es nueva (40, 42); sin
embargo, el efecto Signor­Lipps ­el aparente
avance de extinciones catastróficas hacia atrás en
el tiempo como consecuencia de un muestreo
incompleto (43)­ puede proporcionar una alternativa
a esta interpretación. Si el patrón paleontológico
observado es principalmente un artefacto de Signor­
Por lo tanto, una falla del registro del 50% en los
últimos intervalos del Perlniense (Wujiapingiense y
Changxingian) no produciría una caída de la
diversidad tan grande como la magnitud realmente
registrada. Más concretamente, Stanley y Yang (4G)
idearon tres procedimientos estadísticos
independientes para comprobar si las últimas
apariciones capitalinas o wujiapingianas reflejan
principalmente un pulso de extinción o un artefacto
de Signor­Lipps; todas las pruebas~~~apoyaron la
hipótesis de un verdadero evento de extinción.
Aunque los artefactos de Signor­Lipps sin duda
contribuyen al patrón estratigráfico observado de
extinciones, todos los argumentos anteriores apoyan
la hipótesis de una extinción genuinamente elevada
que comenzó cerca del final del Capitaniano y culminó
al final del Período Pérmico.
"
Nuestro modelo proporciona un mecanismo para la
extinción masiva pulsada del Pérmico Superior y
predice que estudios posteriores confirmarán el patrón
Capitanian, el 67% de los géneros supervivientes y
nuevos en el Wujiapingian, y el 81% de los pocos
géneros restantes en el Changxingian.
Por el contrario, los géneros de moluscos, artrópodos
y cordados (grupos con branquias, sistemas
circulatorios activos y, en muchos casos, tasas
relativamente altas de metabolismo energético)
disminuyeron un 49 % en el Capitán y sólo un 38%
en cada uno de los Wujiapingiense y Wujiapingiense.
Etapas de Changxingian. Este patrón fisiológico es
predicho por nuestro modelo, pero es opuesto al
requerido por las hipótesis que exigen la eliminación
, ­
de Oxwen en Lvaters de estantería o
colapso de nutrientes. Ambas hipótesis predicen que
los animales metabólicamente activos deberían ser
inusualmente vulnerables a la extinción, cuando en
realidad sobrevivieron de manera diferencial ( 45).
Los patrones de extinción diferencial para la era
pen dentro de grupos más grandes brindan mayor
apoyo a la hipótesis de la extinción mediada por
hipercapnia. Por ejemplo. Las probabilidades de
L,

Lipps, es inusual porque el efecto aumenta a medida
que uno se aleja del evento límite real y porque los
taxones colnlnon y ~vides~read se eliminan junto con
las formas raras cuyos rangos son Se prevé que se
truncará debido a un muestreo deficiente.
En un intento por determinar si la extinción masiva
podría ser el resultado de una perturbación regional
en lugar de global, Raup (44) estimó que la
erradicación de toda la vida en la mitad del área de la
Tierra generaría sólo una disminución del 15% en la
diversidad genérica.
de múltiples exposiciones isotópicas de C descritas
anteriormente.
Selectividad. Como se muestra en la Figura 3 y
en el Cuadro 1, la selectividad fisiológica de las
extinciones del Pérmico Tardío se ajusta bien al
patrón esperado para la 117.­ percapnia aguda y
prolongada. Los corales, los braquiópodos articulados,
los brioanos y los equinodermos (grupos
caracterizados por esqueletos muy calcificados,
superficies elaboradas permeables a los gases,
circulación débil de fluidos internos y tasas
metabólicas bajas) perdieron el 65% de sus géneros en elsobrevivieron mejor que los epifau.
extinción dentro del orden de braquiópodos articulados
que incluye los lofóforos más elaborados [Terebratulida
(46)] son menores que las de otros Articulata (Tabla
1).
De manera similar, los brioioanos estenolaematos
perdieron el 88% de sus géneros durante el Pérmico
Superior, mientras que los gimnolematos, todavía
poco comunes, con sus lofóforos más elaborados
(47), perdieron sólo uno de cuatro géneros. Los
bivalvos de la infauna, que habrían encontrado
concentraciones elevadas de CO2 en sus madrigueras,

Tabla 1. Extinción de géneros dentro de grupos principales de animales marinos esqueletizados y foraminíferos durante las últimas cuatro etapas del Pérmico. Los datos proceden de la
base de datos genérica de Sepkoski (39). N, número de géneros registrados dentro de una etapa: E, número de últimas apariciones: y P, porcentaje de extinción.

wordiano capitaniano wujiapingiano Changxingian

Grupo taxonómico
norteep norte _ mi PAG
norte mi PAG
norte mi PAG

Animales sin branquias, circulación interna débil y tasas metabólicas bajas 1 8 6 6

tabula 9 19 17 3 11
66 25 1 16 14 46 135
14 75 0 15 3 87 57 6 100 ­ ­ ­
Corales rugosos 39 15 45 42 27 63 10 10 100

Briozoos estenoaematos 95 3 108 61 42 60 18 5 28

Braquiópodos terebratúlidos 25 4 32 50 19 74 5 3 60
Otros articulados 234 20 229 59 110 68 56 54 96
Equinodermos blastoides 10 0 15 100 ­ ­ ­ ­ ­ ­
Equinodernos crinoideos 32 9 87 100' ­ ­ ­ ­ ­ ­

Total 444 60 14 530 346 sesenta y cinco 204 137 67 89 72 81

Animales con branquias, circulación sanguínea activa y tasas metabólicas relativamente altas 33 5
109 38 35 79 48 42 46 16 35 30 4 13
Gasterópodos prosobranquios
nfauna bivalvos 22 2 9 24 5 21 20 8 40 13 2 15
86 13 15 89 28 54 48 16 33 36 16 44
Bivalvos epifaunales
Cefalópodos nautiloides 17 6 35 14 36 10 3 30 7 2 29
46 26 57 38 13 74 18 11 6 15 13 87
Cefalópodos amonoideos
19 5 26 2 29 61 9 4 1 6 2 33
¿Artrópodos?
Conodontos 8 2 25 1 25 6 44 6 2 33
Otros vertebrados 13 4 31 8 14 64 7 13 17 43 6 3 34

Total 320 95 30 288 142 49 166 63 38 120 45 38

Foraminíferos (protistas bentónicos)

Fusulínidas ~~ 56 12 21 54 18 33 2 6 42 7 7 40 40 100
Textularidos 34 0 0 34 32 0 0 32 6 19

Aunque no se conocen crinoideos de las últimas rocas del Pérmico, al menos un género sobrevivió para iniciar una radiación mesozoica del grupo (extinción) TTrlobtes (que sufrieron ataques
y maacostracanos (que sufrió pocas extinciones). extinción total del totales). Ross (65) mostró una mayor concentración de extinciones f~~sulnd~d al final del Cap:tanan, pero aun así informó
grupo en el límite del PT ].

SCIE\CE VOL 273 26 DE JULIO DE 1996 455

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bivalvos finales, con una pérdida genérica del 21%
frente al 54% en el Capitán y una extinción del 15%
frente al 44% en el Changxingiense (Tabla 1).
Nuestro modelo también puede ayudar a explicar
un patrón inusual de extinción dentro de las céfalopas.
Los cefalópodos Nautlold tuvieron una tasa de
renovación bastante alta a lo largo del Pérmico, pero
, tu tu
sus tasas de extinción en el último Perlniano no
fueron más altas que las de intervalos anteriores
(Tabla 1). En contraste, los cefalópodos antonoides,
que tuvieron una rotación comparable a los
nautiloideos durante el Pérmico temprano y medio,
tuvieron una tasa de extinción dos veces mayor que
la de los nautiloideos en el Pérmico tardío (Tabla 1).
El Living Nautilus proporciona un modelo razonable
para la mayoría de los nautiloideos antiguos (45): es
un depredador inútil con cuatro branquias y casi sin
efecto Bohr (49). Aunque los amnonoides a menudo
han sido interpretados en términos similares.
Nn~~til~~s pueden proporcionar un modelo fisiológico
, .
deficiente para estos fósiles (48, 50). Los cefalópodos
coloides, el grupo hermano existente de los anonoides
(43, 51), tienen sólo dos branquias y exhiben un efecto
Bohr de más fuerte a más fuerte (49). Los argumentos
funcionales y paleoambientales también sugieren
que muchos amlonoides eran vagabundos licófagos
o bentos que tenían probabilidades de sostener altas
tasas metabólicas (52). Si estas observaciones son
­
correctas, la extinción diferencial de los
~, cefalópodos
artnonoides versus nautiloides también se ajusta al
modelo de hipercapnia.
También son evidentes efectos relacionados con
la posible interferencia de la hipercapnia con la
calcificación. Los foros calcáreos de f~~sulinid se
extinguieron por completo durante el Pérmico
Superior. mientras que los foramios textularidos.
que tienen esqueletos aglutinados , sufrieron sólo
pérdidas modestas de diversidad (Tabla 1). Los
conodotos y los corales difieren tanto en mineralogía
como en fisiología esquelética; los conodontos
fosfatados, que ahora se sabe que fueron producidos
por vertebrados metabólicamente activos, sufrieron
relativamente pocas libras durante el Pérmico Tardío,
mientras que los corales rugosos y tabulados,
sedentarios y muy calcificados, desaparecieron por
completo (Tabla 1). Las hipótesis alternativas no
logran proporcionar una explicación del sesgo de
extinción con respecto a la composición del esqueleto.
La saneamiento inadecuado y el control
estratigráfico deficiente han obstaculizado los intentos
de evaluar los patrones globales de extinción de los
tetrápodos cerca del límite del PT (4). La investigación
en la cuenca de Karoo, Sudáfrica, muestra que, al
menos a nivel regional, la diversidad de tetrápodos
disminuyó durante la primera parte del Pérmico
Superior y luego cayó bruscamente en el límite del
PT, coincidiendo con evidencia sedimentológica de
una mayor aridez (53).
Dada la capacidad de los animales terrestres para
tolerar el estrés hipercápnico, las extinciones de
tetrápodos pueden explicarse mejor por el rápido cambios en la circulación oceánica impulsados por la
cambio climático asociado con niveles elevados de CO2 . alteración de las placas tectónicas del polo continental.
concentraciones en la atmósfera; no obstante, el
único grupo de grandes tetrápodos que aumentó en
lugar de disminuir su diversidad a través del límite del
PT fue el grupo de reptiles similares a animales
Cynodontia (54). Los cinodoncia fueron los únicos
tetraodios del Pérmico Tardío que tuvieron el conjunto
completo de caracteres esqueléticos (paladar
secundario óseo, regiones torácicas y lumbares
diferenciadas, complejo de cornetes nasales) que
tu
permitieron una ventilación rápida y una alta
capacidad aeróbica en sus descendientes, los
llalnlnales (55). .
También en tierra, la vegetación templada fría a
fría en las paleolatitudes altas del norte y del sur fue
rápidamente reemplazada cerca del final del
Pertniense por plantas marmó­templadas extraídas
de poblaciones ancestrales de latitudes bajas (16,
56). Una característica inusual del registro palinológico
es la gran abundancia de restos de hongos que
comienzan justo debajo del límite del PT; Este registro
implica independientemente que el estrés ambiental
generalizado engendró una mortalidad masiva y la
decadencia de la vegetación (57).
Conclusiones y predicciones
Las secciones anteriores abordan numerosas
características de la geología, geoquímica y
paleontología del Perlno tardío que necesitan
­
explicación. Aunque cada observación, considerada
de forma aislada, puede explicarse potencialmente
en media docena de formas, nuestro modelo
proporciona un único mecanismo para dar cuenta de
todas. Al enfatizar el papel fisiológico del CO2 en la
extinción masiva del Perlno tardío, no rechazamos el
papel potencial de los fenómenos asociados.
Tanto en tierra como en el mar. Los efectos indirectos
del cambio climático rápido y transitorio deben haber
exacerbado la extinción, y es posible que la
selectividad fisiológica observada fuera el resultado
de los efectos combinados del estrés fisiológico y
climático. Los agua de fondo rica en CO también
estaban cargadas de H2S, lo que proporcionaba otro
veneno para los animales marinos y las algas. Incluso
el retorno a gran escala de nutrientes a la superficie
del océano (15) habría contribuido a la desaparición
de animales sensibles como los corales (58). El nivel
del mar generalmente bajo del Perlno tardío (59)
también ha exacerbado las extinciones al limitar las
biotas marinas superficiales a los márgenes de
cuencas profundas, donde los efectos tóxicos del
vuelco se reducirían (6L1).
Son posibles variantes del tnodel y pueden
probarse mediante cuidadosas investigaciones
estratigráficas, geocronotmétricas y geoquímicas.
Por ejemplo, la rotación oceánica no tiene por qué
estar impulsada por la glaciación. El impacto del
bólido podría engendrar un recambio catastrófico (19),
aunque la evidencia independiente de la irrupción del
Perilio tardío es débil (4). Alternativamente, el
recambio de límites del PT podría ser engendrado por
CIENCIA VOL. 273 26 DE JULIO DE 1996
ubicaciones y geometrías de cuencas; Los basaltos
de inundación masivos documentados en Siberia (61)
podrían entonces ser vistos como una expresión
volcánica de realineamiento tectónico. En cualquier
caso, el vulcanismo masivo habría producido
CO2 y acidez adicionales a los océanos y la atmósfera.
Dada la resolución estratigráfica disponible en la
correlación intercuenca, los datos bioestratigráficos
actualmente no pueden proporcionar una prueba
definitiva para esta o cualquier otra hipótesis de
extinción del Pérmico Tardío. No obstante, nuestro
modelo predice que la estratigrafía de alta resolución
dentro de las cuencas mostrará que las extinciones
serán rápidas y pulsadas, con últimas apariciones
agrupadas asociadas con excursiones isotópicas de
C y otras evidencias del cambio.
sobre océanos anóximos y profundos , 162).
, El
mecanismo propuesto aquí también puede ser
aplicable a otras crisis paleoicas, en particular la
extinción masiva del Ordovícico tardío, que se ha
asociado principalmente estratigráficamente con
cambios isotópicos marcados del C y glaciaciones
continentales de corta duración (63).
Cuando los continentes están agrupados y los
climas son uniformes, las profundidades del océano
pueden sembrar las semillas de un desastre biológico.
El rápido reflujo de aguas profundas anóxicas
cargadas de CO2 puede provocar un aumento
transitorio de la PCO superficial, suficiente para
­
provocar un shock fisiológico generalizado, un shock
clitnático o ambos, lo que provocaría una mortalidad y extinción m
De manera más general, este modelo ejemplifica una
visión emergente de la historia de la Tierra en la que
el presente proporciona sólo una de varias claves del
pasado. Otras claves similares se derivarán de
modelos que exploran cómo funcionó la biosfera en
condiciones de geografía y circulación oceánica muy
diferentes a las actuales (7, 17, 64).
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escala oceánica se maximiza cuando se impone una fuerte
formación de aguas profundas en latitudes altas sobre un
océano previamente no glacial con un gradiente de densidad
vertical bajo.
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14. La cantidad de XC02 que debe generarse en las profundidades
del océano por la oxidación de la materia orgánica para tener
en cuenta el registro isotópico de C observado (x) se calcula
mediante
8 13CS0[(XC02)S0] + 813COM(x)
. = 813CDO[(XC02)entonces + x]
donde SO, DO y OM denotan océano poco profundo, océano
profundo y materia orgánica, respectivamente. Si (XC02)so se
fija en su valor moderno de 2100 |xM, y si 813Cso = +6 por mil,
813CDO = ­ 4 por mil y 813COM = 813Cso ­ 28 por mil
(estimaciones conservadoras para el Neoproterozoico tardío),
entonces x = 1170 |xM. Una concentración de O2 de 300 |xM
puede oxidar (o liberar) 23 |xM XC02; el restante 940 |xM XC02
debe generarse mediante reducción de sulfato bacteriano,
requiriendo 470 |xM H2S (ver Fig. 2).
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8s= " 1x1 °
hss^si
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24. Los cambios isotópicos del C cerca del límite del PT
también se registran en el carbono orgánico marino y
terrestre y en los dientes de los vertebrados terrestres
[JF Thackeray et al., Nature 347, 751 (1990); M. Magaritz, RV Papilla. 790(1982), pág. 291.
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25. Dividimos el Pérmico Superior en cuatro etapas: Wor dian,
Capitanian, Wujiapingian y Changxingian.
Comúnmente, los dos primeros se agrupan como Etapa
Guadalupiana y los otros dos como Etapa Tártara (4). Siempre
que sea posible, evitamos este uso porque la etapa tipo Tártara,
definida regionalmente en Rusia, puede comenzar antes del
final de la etapa tipo Guadalupiano en el suroeste de Estados
Unidos {37). La correlación intercontinental de los estratos del
Pérmico Tardío sigue siendo un desafío, lo que limita la
resolución de bases de datos paleontológicos y geoquímicos
globales.
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34. Se podría argumentar que los organismos paleozoicos se
aclimataron a niveles altos de PC02, porque las concentraciones
de CO2 estimadas para el Cámbrico son casi tan altas como las
que proponemos impulsaron la extinción del Pérmico Tardío
[RA Berner, Am. J. Ciencias. 294, 56 (1994)]. Suponiendo que
estas estimaciones sean correctas, señalamos, no obstante,
que (i) las concentraciones de CO2 del Cámbrico propuestas
estresarían a la mayoría de los animales en los océanos hoy en
día, y (ii) la Pco2 atmosférica durante el Período Pérmico y
durante los 100 Mi que lo precedieron. , se cree que fue similar
al de hoy. Durante millones de años, las fisiologías parecen
adaptarse estrechamente a los cambios en el CO2 ambiental;
lo que puede ser tóxico es un aumento rápido y sostenido por
encima de las concentraciones ambientales de CO2 .
35. Wilde y Berry {11) invocaron el vuelco oceánico como causa de
extinción masiva; Argumentaron que los organismos serían
asfixiados, envenenados o ambas cosas a medida que las
aguas anóxicas inundaran los ambientes marinos poco profundos.
Sin embargo, rechazaron específicamente este mecanismo
para la extinción del PT porque las secciones límite no contienen
las lutitas negras generalizadas requeridas por su modelo.
Después del cambio del límite del PT, es posible que se haya
restablecido la anoxia de las aguas profundas, lo que influyó
en la rediversificación posterior a la extinción antes de disiparse
cerca del final del Triásico Temprano [A. Hallam, Hist Biol.
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Kempe y Kazmierczak {12) consideraron la toxicidad del Ca2+
como una consecuencia importante del vuelco de los océanos
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60. En la actualidad, entornos como los que imaginamos en el
Neoproterozoico y el Pérmico Superior rara vez se aproximan.
Un posible ejemplo es el lago cráter vinculado al mar de la isla
Satonda, Indonesia, donde las aguas profundas anóxicas tienen
PC02 de hasta 239.000 ixatm. Aunque en las cercanías florecen
diversas comunidades de arrecifes, sólo unas pocas especies
animales prosperan en las aguas superficiales del lago [S.
Kempe y J. Kaz mierczak, Chem. Geol. 81, 299 (1990)], todos
los cuales pertenecen a grupos que sufrieron relativamente
pocas extinciones en el Pérmico Tardío.
61. PR Renne, Z. Zichao, MA Richards, MT Black, AR Basu, Science
269, 1413 (1995).
62. Se predicen variaciones transitorias en los valores de 87Sr/86Sr
para rocas carbonatadas depositadas inmediatamente después
de eventos de recambio. Tales excursiones, que reflejarían
mayores tasas de meteorización asociadas con niveles elevados
de CO2, son sugeridas por análisis estratigráficos publicados
[S. Kramm y KH Wedepohl, Chem. Geol. 90, 253 (1991); EE
Martín y JD
MacDougall, ibídem. 125, 73 (1995)]. El recambio oceánico
también podría registrarse mediante aumentos transitorios de Ir
y Mn, mediante moléculas biomarcadoras que indican agua de
mar anóxica [KH Freeman, SG Wakeham, JM
Hayes, org. Geoquímica. 21, 629 (1994)], o por fósiles que
registran un CO2 elevado transitoriamente en la disolución
biológica de las cáscaras de carbonato o una densidad
estomática reducida en las hojas.
63. JD Marshall y PD Middleton, J. Geol. Soc.
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66. Agradecemos a JJ Sepkoski Jr. por poner a disposición su base
de datos sobre géneros fósiles, a TK Baumiller por su ayuda en
el análisis de la base de datos y a AJ Kaufman, R.
Buick, SJ Gould y el fallecido CR Taylor por sus útiles debates.
Con el apoyo de NASA Exobiology, NSF y el Instituto Max
Planck.
457