Carvalho - Etal - 2017 - Delimiting Priority Areas For The Conservation of Endemic and Threatened Neotropical Birds

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ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN
Delimitación de áreas prioritarias para la conservación de aves

neotropicales endémicas y amenazadas utilizando un análisis de
brechas basado en nichos
Dorinny Lisboa de Carvalho1 *, Tiago SousaNeves1,2, Pablo Vieira Cerqueira1 ,

Gustavo Gonsioroski3 , Sofía Marques Silva1,2, Daniel Paiva Silva4 , Marcos Persio
dantas santos1
1 Programa de Po´sGraduação em Zoologia, Universidade Federal do Para´ / Museu Paraense Emı´lio Goeldi, Av. Perimetral 1901,
Belém, Brasil, 2 Centro de Investigación en Biodiversidad y Recursos Genéticos/Laboratorio Asociado InBIO, Campus Agra´rio de Vairão, Vairão,
a1111111111
Portugal, 3 Eudocimus Consultoria Ambiental, R. 31, n˚ 28b, Bequimão, São Luı ´s, Maranhão, Brasil, 4 Departamento de Biología, Instituto
a1111111111 Federal Goiano, Rodovia Geraldo Silva Nascimento, Urutaı´, Goia´s, Brasil
a1111111111
a1111111111
a1111111111 * dorinny.lisboa@gmail.com
Abstracto
ACCESO ABIERTO
El conocimiento de la distribución espaciotemporal de la biodiversidad es aún muy incompleto en los trópicos.
Cita: de Carvalho DL, SousaNeves T, Cerqueira Este es uno de los principales problemas que impiden la evaluación y eficacia de las acciones de conservación.
PV, Gonsioroski G, Silva SM, Silva DP, et al. (2017)
Las regiones tropicales megadiversas están expuestas a cambios ambientales rápidos y profundos, y la
Delimitación de áreas prioritarias para la
conservación de aves neotropicales endémicas cantidad de recursos disponibles para describir la distribución de las especies es generalmente
limitada.
y amenazadas utilizando un análisis de brechas basado en nichos. Por lo tanto, los trópicos están perdiendo especies a un ritmo sin precedentes, sin una evaluación
PLoS ONE 12(2): e0171838. doi:10.1371/revista. adecuada de su biodiversidad. Los modelos de distribución de especies (SDM, por sus siglas en inglés)
teléfono.0171838
se pueden usar para llenar esos vacíos biogeográficos dentro del rango de una especie y, cuando se combinan
Editor: Govindhaswamy Umapathy, Centro de con la planificación sistemática de la conservación (p. ej., análisis de representatividad, análisis de vacíos),
Biología Celular y Molecular, INDIA
ayudan a trascender tal escasez de datos y respaldar acciones prácticas de conservación. Dentro del
Recibido: 28 de agosto de 2016 Neotrópico, el este del Amazonas y el norte del Cerrado presentan una gran variedad de ambientes y son
Aceptado: 26 de enero de 2017 algunas de las áreas ecotonales más interesantes dentro de América del Sur, pero también se encuentran
entre las provincias biogeográficas más amenazadas del mundo. Aquí, probamos la efectividad del sistema
Publicado: 10 de febrero de 2017
actual de Áreas Protegidas (AP), en la protección de 24 especies de aves endémicas y amenazadas utilizando
Derechos de autor: © 2017 de Carvalho et al. Este
SDM. Encontramos que los taxones con distribuciones más amplias están potencialmente tan protegidos
es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los
términos de Creative Commons Attribution License, que como los taxones con rangos más pequeños, y las AP más grandes fueron más eficientes que las AP más
permite el uso, la distribución y la reproducción pequeñas, al mismo tiempo que protegían a estas especies de aves. No obstante, las áreas protegidas del
sin restricciones en cualquier medio, siempre que se
Cerrado están en su mayoría mal asignadas. Sugerimos seis áreas prioritarias para la conservación de
acredite el autor original y la fuente.
aves Neotropicales. Finalmente, destacamos la importancia de las tierras indígenas en la conservación de la
Declaración de disponibilidad de datos: todos los datos relevantes
biodiversidad Neotropical, y recomendamos el desarrollo de planes de manejo comunitario para
se encuentran en el documento y sus archivos de información de
respaldo. conservar los recursos biológicos de la región.
Financiamiento: Este trabajo fue apoyado

por las becas de doctorado de la Coordenação de
Aperfeiçoamento de Pessoal de Nı´vel Superior
(CAPES): DLC y PVC. Beca de doctorado de la
Fundação Amazoˆnia de Amparo a Estudos e
Pesquisas (FAPESPA): TSN. Programa de Po´s
Graduação em Zoologia Museu Paraense Emı´lio Goeldi /
PLOS UNO | DOI:10.1371/journal.pone.0171838 10 de febrero de 2017 1 / 23

Conservación de aves neotropicales con análisis de brechas basado en nichos
Universidade Federal do Para´ (PPGZOO MPEG/

Introducción
UFPA) Programa Nacional de Po´sDoutorado
(PNPD) / Coordenação de Aperfeiçoamento de El mundo está experimentando cambios ambientales rápidos e intensos que son, directa o indirectamente,
Pessoal de Nı´vel Superior (CAPES) beca: SMS. causados por las actividades humanas. La pérdida y fragmentación del hábitat, la deposición de sustancias
Eudocimus Consultoria Ambiental brindó apoyo en forma nitrogenadas fijas antropogénicas y el aumento de la concentración de dióxido de carbono atmosférico relacionado
de salarios para GG, pero no tuvo ningún papel adicional
con los cambios climáticos son o serán los principales impulsores de dichas alteraciones [1,2]. Bajo este escenario,
en el diseño del estudio, la recopilación y el análisis de
los datos de distribución de especies de alta calidad son esenciales para establecer acciones de conservación eficientes [3–5].
datos, la decisión de publicar o la preparación del
manuscrito. Por lo tanto, aseguro que la afiliación
Sin embargo, esa información biogeográfica a menudo falta, siendo uno de los principales contratiempos que
comercial de GG no jugó un papel en nuestro estudio. impiden evaluar la necesidad y la eficacia de estas acciones (el déficit de Wallace)
Los roles específicos de todos los autores se muestran [4,6]. Tal escenario es aún más preocupante en las regiones tropicales [7–9], porque se trata de áreas
en la sección 'contribuciones de autor'.
megadiversas que han estado sufriendo cambios ambientales rápidos [10,11] y, en general, la cantidad de recursos
Conflicto de intereses: Tenemos los siguientes para describir la distribución de la especie es limitada [1214]. En consecuencia, los trópicos están perdiendo
intereses: Gustavo Gonsioroski es empleado de especies a un ritmo sin precedentes [15–17], a menudo sin identificar y describir adecuadamente su biodiversidad
Eudocimus Consultoria Ambiental. No existen
(el déficit linneano) [4,18].
patentes, productos en desarrollo o productos
Una forma de luchar contra el déficit de Wallace es utilizar modelos de distribución de especies (SDM) [19–
comercializados a declarar. Esto no altera nuestra
21]. Estos modelos correlacionan las ocurrencias conocidas de especies objetivo con datos climáticos, de uso
adhesión a todas las políticas de PLOS ONE sobre el
intercambio de datos y materiales, como se detalla en de la tierra y topográficos para delimitar los requisitos bioclimáticos multidimensionales para los taxones modelados,
línea en la guía para autores. reflejando sus preferencias ambientales [22]. Los SDM pueden superponerse al espacio del rango geográfico para
llenar los vacíos biogeográficos dentro del rango de las especies [23], incluso para especies esquivas y rara vez
registradas [24–27]. En conservación, los SDM se han utilizado ampliamente y con éxito para 1) predecir la
distribución de especies raras, endémicas y amenazadas [25,28–31 ], 2) realizar análisis de lagunas basados
en nichos y descubrir especies que no están protegidas (es decir, no están protegidas). no ocurren en ninguna
área protegida; PA en adelante) [32–34], 3) predecir áreas adecuadas para la invasión de especies exóticas [35–
38], 4) evaluar los efectos potenciales de futuros cambios climáticos [39,40], 5 ) determinar áreas adecuadas para
la reintroducción de fauna rescatada [41,42], y 6) establecer y evaluar áreas prioritarias para la conservación [43–
45], entre otros ejemplos.
Por lo tanto, uno de los primeros pasos para establecer un plan de conservación puede ser combinar los
SDM con la planificación sistemática de la conservación [46], particularmente en el análisis de representatividad,
también conocido como análisis de brechas [20,34,47–49]. El análisis de brechas consiste en la identificación,
clasificación y examen del sistema existente de AP con base en la evaluación de la representación de especies,
tipos de vegetación o biomas dentro de esa red de AP y la identificación de brechas de distribución en su
cobertura [23,50] . . La representatividad es uno de los cuatro principios fundamentales de la planificación sistemática
de la conservación, los otros: exhaustividad, adecuación y eficiencia [46,51–55].
La región que abarca el este del Amazonas y el norte del Cerrado (Fig . 1) es una de las regiones más
heterogéneas de la cuenca del Amazonas. Esta área presenta una gran variedad de ambientes, como bosques
húmedos tropicales (tierra firme y várzea), llanuras aluviales, campinas, extensos manglares en la zona
costera, siendo una gran área ecotonal con el Cerrado [56–58] . Toda esta diversidad se ha visto afectada por
una intensa presión antrópica, principalmente por las altas tasas de deforestación y una fuerte expansión de la
agroindustria. Cabe destacar que el 61% de las aves en peligro de extinción en la Amazonía brasileña se encuentran
principalmente o exclusivamente en esta parte de la cuenca del Amazonas, que constituye el área de
endemismo de Belém (BAE) [59], mientras que Cerrado es el segundo punto crítico de biodiversidad más
amenazado de Brasil . Brasil [3,60–63].
Dentro de la Amazonía oriental, el estado de Maranhão (Fig. 1) ya ha perdido alrededor del 30 % (24 412
km2 ) de su bosque amazónico histórico y el 21 % (436 km2 ) de la vegetación nativa del Cerrado [64].
Sin embargo, esta es el área menos afectada (dentro de BAE y Cerrado), y aún conserva una de las avifaunas
más ricas de Brasil, principalmente debido a la diversidad de ecosistemas antes mencionada [65,66]. La lista
de aves de Maranhão tiene más de 640 especies [67], lo que corresponde al 34% del número total de especies
en Brasil [68]. De ellos, 49 (21%) están incluidos en la lista oficial brasileña de especies amenazadas [59], y varios
taxones de la BAE tienen el nivel más alto de protección local.

Fig 1. Mapa de la zona de estudio. Ubicación de las Áreas Protegidas (AP): unidades de conservación (marrón oscuro) y territorios indígenas
(marrón claro), dentro de los biomas Amazonía y Cerrado. Consulte la Tabla 1 para la identificación (ID) de las AP.
doi:10.1371/journal.pone.0171838.g001

vulnerabilidad [67]. El estado incluye además 10 especies de aves endémicas dentro del Cerrado (DL Car valho et al. en
preparación). Estas características hacen de Maranhão una región interesante para probar la efectividad del sistema estatal de
AP (tanto en la selva amazónica como en los biomas del Cerrado), en
proteger las especies de aves endémicas y amenazadas utilizando SDM. Específicamente, aquí usamos SDM
para realizar un análisis de brechas y tratar de saber si 1) los taxones con distribuciones relativamente más amplias son
más protegidos (es decir, tienen un mayor porcentaje de área dentro de las AP) que los taxones con distribuciones más pequeñas
y 2) si las AP relativamente más grandes son más eficientes (es decir, tienen una mayor riqueza de especies) que
PA más pequeñas. Finalmente, con base en nuestros resultados, también sugerimos nuevas áreas de conservación para los
taxones objetivo y discutimos la implementación efectiva de nuevas prácticas de conservación en la región neotropical, para
permitir una conservación más significativa de sus especies de aves.
Materiales y métodos
Área de estudio
El área de estudio tiene una superficie total de 331.983,29 km2 , correspondiente al estado brasileño de Mar anhão, el octavo
estado brasileño más grande. Las fronteras políticas son biológicamente insignificantes, pero
las acciones de conservación dependen en su mayoría de acciones políticas, por lo que optamos por usar esta delimitación política
para estudiar un área ecotonal biológicamente relevante, ubicada entre la selva amazónica
(oeste), Cerrado (sur y suroeste) y pequeños parches del bioma Caatinga (este) (Fig. 1)
[69]. La economía del estado se estructura en dos áreas principales de desarrollo e integración:
ganadería extensiva y explotación maderera en la porción amazónica; y complejo mineral y metalúrgico, agricultura y producción
de energía en el Cerrado [70]. Como se ha mencionado,
a pesar de las intensas acciones antrópicas, Maranhão alberga una de las mayores extensiones de bosque
dentro de BAE, y vegetación nativa del Cerrado [64].
En este estudio, consideramos 39 áreas protegidas (AP) distribuidas a lo largo de los biomas de Amazonia y Cerrado (Fig. 1).
De éstas, 24 son unidades de conservación: 13 son AP federales (ocho de uso sustentable y cuatro de protección integral),
mientras que 10 son AP estatales (seis de uso sustentable y dos
de plena protección). Los otros 18 son tierras indígenas delimitadas y homologadas por el Gobierno Federal (Cuadro 1).
Especies objetivo y conjunto de datos de ocurrencia

Nuestro conjunto de datos total incluye 24 taxones de aves terrestres no migratorias, con suficientes registros de ocurrencia
disponibles (Tabla 2). Catorce están clasificados como amenazados en el área de endemismo de Belém
(BAE) en Amazonia [59,72], y 10 son endémicas del bioma Cerrado [73–76], incluidas dos
especie considerada Vulnerable a la extinción [59,72].
Recopilamos datos de distribución para cada taxón de registros bibliográficos, bases de datos en línea
[VertNet (http://vertnet.org/), Enlace de especies (http://splink.cria.org.br), Servicio de Información sobre Biodiversidad Global
(http://www.gbif.org), Wikiaves (http://www.wikiaves.com.br), xenocanto (http://
www.xenocanto.org)], colecciones de museos (Museo de Historia Natural de Luisiana, Museu Para ense Emı´lio Goeldi y Museu
Nacional do Rio de Janeiro) y observación personal (DLC, GG,
y PVC; ver S1 Fig para una lista completa de registros). Verificamos todas las ocurrencias y excluimos
dudosos registros basados en la distribución conocida de la especie [72]. Coordenadas geográficas
fueron obtenidos directamente de las fuentes originales o del Gaceta Ornitológica de Brasil [77].
La nomenclatura de aves sigue el Comité Brasileño de Registros Ornitológicos [68].
Capas ambientales, procedimientos de modelado, umbrales y evaluación

Los registros de ocurrencia se superpusieron en una cuadrícula de celdas de 2,5 arcmin (~4,5 x 4,5 km). Un búfer de
Se establecieron 200 km alrededor de todos los registros para definir el área de extensión total (Fig. S2). Usando esta misma grilla y

Tabla 1. Áreas protegidas en el área de estudio. Instancia, tipo de uso, bioma, área de extensión según World Wildlife (www.worldwildlife.org), y prioridad
según MMA [71].
Identificación Áreas protegidas Instancia Uso bioma Área (km2 ) Prioridad
Estado Federal Uso sustentable Protección integral Amazonía Cerrado
1 APA Bajada Maranhense X X X X 17285 eh
2 APA Foz Do Rio Das Preguiças y, Pequenos Lençoís Região Lagunar Adjacente X X X 2062
3 APA Región del Maracaná X X X 22
4 APA Reentraˆncias Maranhenses X X X 26285 eh
5 APA UpaonAçu´, Miritiba y, Alto Preguiças X X X X 14567
6 APA Delta Do Parnaı´ba X X X 3076
7 APA Itapiraco´ X X X 4
8 APA Morros Garapenses X X X 2343
9 APA Sierra de Tabatinga X X X 352
10 ESEC Si´tio Rangedor X X X 1
11 Parque Estadual Bacanga X X X 26
12 PARNA Chapada das Mesas X X X 1600
13 PARNA Nascentes do Rio Parnaı´ba X X X 7243
14 PARNA Lençoís Maranhenses X X X X 1566
15 REBIO Gurupi X X X 2903 eh
16 RESEX Chapada Limpia X X X 120
17 RESEX Cururupú X X X 1852
18 RESEX Ciriaco X X X 81
19 RESEX Mata Grande X X X 114
20 RESEX Quilombo Frechal X X X 93 eh
21 RPPN Prataa X 1
22 Alto Río Guamá´ X X 2799
23 Alto Turiaçu X 5305 eh
24 Arariboía X 4133 eh
25 Awa X 1166 eh
26 Bacurizinhob X 134 eh
27 Bacurizinho X 840 eh
28 Caña Brava y, Guajajara X X 1373 eh
29 carú X X 1727 eh
30 Geralda Toco Preto X 185 eh
31 Gobernador X 416 eh
32 Canela X 1252
33 Krikati X 1448
34 Lagoa Comprida X X 132 eh
35 Morro Blanco X 48
36 Porquinhosb X 795
37 Porquinhos dos Canela y Apanjekra X 3010
38 Río Pindare´ X 150
39 Urucú / Juruá´ X X 127 eh
a
Área privada creada por acto voluntario del propietario y establecida por el gobierno.
b
Área superpuesta compuesta por diferentes tribus.
APA, Área de Protección Ambiental; ESEC, Estación Ecológica; PARNA, Parque Nacional; REBIO, Reserva Biológica; RESEX, Reserva Extractiva; RPPN,
Reserva Privada de Patrimonio Natural. EH, Extremadamente alto.
doi:10.1371/journal.pone.0171838.t001

Cuadro 2. Taxones de aves modelados. Puntos: número de registros (celdas de 4,5 × 4,5 km), AUC y TSS: valores medios y valores de desviación estándar respectivos, ER/
área de estudio: rango estimado en el número de células en el área de estudio, ER/bioma: rango estimado en el número de células en el área de estudio por bioma (Amazonas/Cerrado),
%AP/bioma: porcentaje de ocurrencia en áreas protegidas, Estado: estado de conservación según IBAMA[59] y UICN[72], y bioma de ocurrencia.
Taxón nombre inglés Puntos AUC TSS sala de emergencias/estudio

ER/bioma % PA/ Estadob bioma
área bioma
Crax f. pinimaa Paujil de cara descubierta 5 0,97±0,00 0,96±0,01 498 496 52 RC Amazonas
Psophia obscuraa Trompetista de alas oscuras 7 0,97±0,00 0,87±0,21 1420 1420 63 RC Amazonas
Guaruba guarouba periquito dorado 20 0,96±0,01 0,80±0,18 2976 2168 60 VU Amazonas
Pyrrhura coerulescens Periquito perlado 31 0,92±0,03 0,65±0,14 3488 3385 42 VU Amazonas
Neomorphus geoffroyia Cuco terrestre de ventilación rufa 8 0,95±0,01 0,89±0,02 5270 3641/ 51/43 VU Amazonas/
1801 cerrado
Pterogloso b. bitorquatus Aracari de cuello rojo 30 0,95±0,02 0,77±0,12 2581 2470 54 VU Amazonas
(ES)
Celeus obrieni Pájaro carpintero de Kaempfer 37 0,93±0,02 0,75±0,09 369 369/3450 93/10 VU Amazonas/
(ES) cerrado
Piculus paraensisa Belem doradoverde 9 0,97±0,00 0,93±0,01 2454 2082 60 ES (LC) Amazonas
trepatroncos
Fleopsis n. paraensis Ojo desnudo con manchas negras 35 0,97±0,02 0,83±0,10 1374 1402 57 VUC Amazonas
Hylopezus paraensis Tororoí de Snethlage 23 0,95±0,01 0,83±0,10 3078 2317 54 VU (LC) Amazonas
Dendrocincla m. badia Trepatroncos mentón blanco 18 0,97±0,01 0,90±04 250 246 74 VUC Amazonas
Dendrexetastes r. garganta canela 9 0,98±0,00 0,96±00 827 827 70 ENc Amazonas

paraensisa trepatroncos
Dendrocolaptes mediano Trepatroncos de Todd 46 0,93±0,02 0,74±0,06 6157 4105 43 VU (LC) Amazonas
34 0,79±0,02 0,77±0,08 1197 1235 58 C Amazonas

Hylophilus o. rubefrones Greenlet corona leonada
Alipiopsitta xanthops Loro Cariamarillo 70 0,83±0,03 0,51±0,10 4 4 0 (NUEVO TESTAMENTO)

cerrado
cercomacra ferdinandi Hormiguero bananero 31 0,95±0,02 0,75±0,09 1430 981 3 VU cerrado
Hormiguerito de pico grande Herpsilochmus longirostris 67 0,85±0,02 0,55±0,07 52 49 4 (NUEVO TESTAMENTO)

cerrado
Melanopareia torquata Cofre de media luna con collar 46 0,79±0,05 0,47±0,09 4768 4102 12 (NUEVO TESTAMENTO)
cerrado
Antilophia galeata Saltarín con casco 70 0,84±0,03 0,53±0,10 360 375 15 (LC) cerrado
Suiriri affinis Papamoscas de la Chapada 27 0,85±0,02 0,61±0,05 1362 799 18 (LC) cerrado
Cyanocorax cristatellus Arrendajo de cresta rizada 97 0,93±0,04 0,47±0,06 5403 5214 11 (LC) cerrado
Charitospiza eucosma Pinzón de cresta de carbón 73 0,80±0,05 0,51±0,06 8078 7360 11 VU cerrado
Saltatricula atricollis Saltador de garganta negra 110 0,82±0,03 0,44±0,21 8209 6561 10 (LC) cerrado
Porphyrospiza pinzón azul 26 0,78±0,06 0,55±0,16 2766 2399 6 (NUEVO TESTAMENTO)

cerrado
caerulescens
a
Resultado del enfoque de Jackniffe p<0,05.
b
El estado de la UICN está entre paréntesis cuando es diferente al de IBAMA.
C Sin estatus UICN.
Abreviaturas: UICN, Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza; IBAMA, Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renova´veis;
CR, En Peligro Crítico; ES, en peligro de extinción; UV, Vulnerable; NT, Casi Amenazado; LC, Preocupación Menor.
doi:10.1371/journal.pone.0171838.t002
considerando las 19 variables bioclimáticas de WorldClim (http://www.worldclim.org/), realizamos una prueba de

correlación de Pearson por pares de todas las variables para eliminar aquellas altamente correlacionadas
y reducir su colinealidad [78]. En el caso de alta correlación (r> 0.8 o r< 0.8), se utilizó
sólo una de las variables en el modelo de distribución. Seleccionamos nueve variables predictoras como
nuestras variables ambientales (Temperatura Media Anual, Rango Diurno Medio, Isotermalidad,
Temperatura máxima del mes más cálido, precipitación anual, precipitación del mes más seco,
Estacionalidad de la precipitación, Precipitación del trimestre más cálido y Precipitación del trimestre más frío
Cuarto).
Todos los modelos fueron entrenados con MaxEnt 3.3.3 [79,80]. Este método calcula el adecuado dis
tribución de máxima entropía para el conjunto de variables climáticas asociadas a la ocurrencia
registros de las especies objetivo, sin embargo, este procedimiento puede verse limitado por la incompleta
conocimiento sobre la distribución de la especie [79,81]. MaxEnt es una presencia/fondo

método que solo requiere datos de presencia como entrada, y se desempeñó consistentemente bien en comparación con otros
métodos [48], especialmente en tamaños de muestra pequeños [28,82,83].
Debido a la disponibilidad limitada de datos de ocurrencia adecuados para cinco taxones modelados (<10 registros),
utilizamos el enfoque de Jackknife, también conocido como método de dejar uno fuera [28], para predecir su
distribuciones potenciales. Luego, evaluamos las distribuciones resultantes con los mismos subconjuntos.
Para los 19 taxones restantes, usamos 10 subconjuntos dividiendo las ocurrencias en 70% de entrenamiento y
30% registros de pruebas. Usamos el umbral que equilibra tanto la omisión como la comisión.
errores al modelar las distribuciones de especies para cortar las matrices de idoneidad del modelado
especies en el algoritmo de modelado en mapas de presenciaausencia [84,85]. lo estadisticamente significativo
probabilidad (p<0.05) indican que las predicciones del modelo son confiables, a pesar de algún eventual
omisión y/o comisión. Todas las probabilidades se evaluaron en R 3.3.1 (www.rproject.org).

Además, utilizamos tanto el área bajo la curva receptoroperador (AUC) [86] como el True
Skilled Statistics (TSS) [87] para evaluar el rendimiento de los modelos. AUC y TSS representan la sensibilidad (cuantifica los
errores de omisión) y la especificidad (cuantifica los errores de comisión) de los modelos
[87]. Los valores de AUC varían entre 0 y 1, con valores 0.5 que representan modelos no mejores que
aleatorios y valores alrededor de 1 que representan un ajuste perfecto entre la distribución de especies observada y
predicha. Por lo tanto, consideramos modelos de distribución aceptables a aquellos
con AUC0.7 [86,88]. TSS varía de −1 a +1, donde los valores negativos y alrededor de cero indican que las distribuciones no
son mejores que las aleatorias, mientras que los valores cercanos a +1 representan un acuerdo perfecto entre las distribuciones
observadas y modeladas. Modelos aceptables y excelentes.
fueron aquellos con valores de TSS de al menos 0,5 y 0,7, respectivamente [87]. Usamos 10.000 al azar
pseudoausencias en todos los procedimientos de evaluación del modelo. Un mapa de distribución media consensual para
cada taxón se hizo con aquellos modelos que lograron TSS >0.4. Este método fue considerado
resultó ser el mejor para delimitar la distribución final de un taxón dado para varios algoritmos de modelado diferentes [89].
Área de distribución protegida estimada, riqueza de especies e identificación de prioridad

áreas para la conservación
Como nuestro grupo de taxones objetivo se encuentra en dos biomas distintos, uno predominantemente boscoso (Amazonas)
y otro dominado por la sabana (Cerrado), se espera que los taxones predominantemente dependientes de los bosques del
bioma amazónico no estén presentes en áreas protegidas dominadas por
sabana, mientras que no se espera que las especies endémicas del Cerrado se presenten en áreas protegidas dominadas por
bosque. En consecuencia, consideramos dos enfoques diferentes para estimar la proporción de área protegida para cada
taxón y la riqueza de especies, y así realizar las pruebas estadísticas relacionadas con
el análisis de brechas. En el primer enfoque, consideramos los 24 taxones juntos, y en el segundo,
Los taxones de cada bioma se consideraron por separado. Neomorphus geoffroyi y Celeus obrieni
fueron considerados en los análisis de Amazon y Cerrado, ya que se sabe que cada uno ocurre en ambos
biomas. Obtuvimos la riqueza de especies modelada sumando la distribución final de cada
taxón.
Utilizamos el archivo de forma de las ecorregiones del mundo disponible en el sitio web de World Wildlife
(http://www.worldwildlife.org/publications/terrestrialecoregionsoftheworld) para representar PA
(unidades de conservación y tierras indígenas) dentro del área de estudio. Los PA se convirtieron a ráster
archivos con celdas de cuadrícula de aproximadamente la misma resolución utilizada en los procedimientos de modelado
(0.041˚ o ~4 km cerca del Ecuador). Identificamos las celdas de la cuadrícula en las que cada taxón de ave estaba
se prevé que ocurra en el área protegida.
Usamos regresiones lineales y funciones de potencia para evaluar la efectividad de los PA. A
Para evaluar la relación entre el tamaño de las AP individualmente y la riqueza estimada de especies cubiertas en cada AP,
usamos los mismos dos enfoques, por lo que consideramos tres

escenarios: 1) el valor máximo de la riqueza de especies amazónicas presentes en el bioma amazónico; 2) el valor
máximo de la riqueza de especies endémicas del Cerrado presente en Cerrado; 3) el valor máximo de la riqueza de
todos los taxones objetivo en toda el área de estudio. Se seleccionó un intervalo de confianza del 95% para la pendiente
para todos los análisis de regresión.
Finalmente, para identificar áreas prioritarias para la conservación, superpusimos la riqueza de especies pronosticada
para cada bioma por separado con mapas de deforestación en el bioma amazónico (datos PRODES de [64]), y
remanentes de vegetación nativa en Cerrado [90]. Las Áreas Protegidas totalmente cubiertas por vegetación nativa, y
en las que potencialmente se encuentra más de la mitad de los taxones objetivo, se consideraron áreas prioritarias
para la conservación.
Resultados
Modelos de distribución de especies
Recolectamos un total de 1,534 registros de ocurrencia, de los cuales se usaron 929 (el tamaño de la muestra varió entre
5 y 110; Fig. S1) para generar los mapas de distribución potencial de los 24 taxones de aves objetivo (Fig. S2; Fig .
2). Seis de los 24 SDM presentaron errores de omisión y/o comisión (Dendrocincla m. badia, Alipiopsitta xanthops,
Herpsilochmus longirostris, Antilophia galeata, Suiriri affinis y N. geoffroyi). Los SDM para A. xanthops y H. longirostris
habían reducido considerablemente el área potencial de ocurrencia dentro del área de estudio (Fig. 2; Fig. S2). Sin
embargo, todos los SDM mostraron una capacidad predictiva de regular a excelente (Tabla 2). Los valores de
AUC variaron entre 0,78 y 0,98. Los valores de TSS siempre fueron superiores a 0,5, excepto para la especie
endémica del Cerrado, Saltatricula atricollis (TSS = 0,4). Modelos para taxones con menos de 10 registros (Crax f.
pinima, Pso phia obscura, Neomorphus geoffroyi, Piculus paraensis, Dendrexetastes r. paraensis) predijeron
distribuciones de taxones mejor que aleatorias (p<0.05), según el método de dejar uno fuera (Cuadro 2). Por lo tanto,
todos los taxones fueron considerados en los siguientes análisis. En el área de estudio, los taxones
predominantemente dependientes del bosque tenían mayores probabilidades de ocurrencia en el bioma amazónico, y
las especies endémicas del Cerrado se asignaron en su mayoría para que ocurrieran en este bioma (Fig. 2).
Además, como era de esperar, se predijo que C. obrieni estaría presente en ambos biomas. Sin embargo, SDM para
N. geoffroyi estimó que la distribución de esta especie estaba mayormente restringida al Amazonas (Fig. 2). Por
lo tanto, los resultados adicionales se centraron principalmente en el enfoque que separa los taxones por bioma (con N.
geoffroyi excluidos de los análisis considerando los taxones de Cerrado), y los resultados que consideran el total de
taxones objetivo y toda el área de estudio solo se presentan para comparación.
Rango protegido estimado y riqueza de especies El porcentaje de área protegida
para cada taxón varió entre 41% (Pyrrhura coerulescens) y 94% (C. obrieni) considerando solo el bioma amazónico,
y 0% (A. xanthops) y 11% (S. affi nis) para los taxones de Cerrado (Cuadro 2).
Nuestros análisis de regresión lineal indicaron que tanto las unidades de conservación como las tierras indígenas
están protegiendo los taxones objetivo mejor que al azar (Fig. 3). Para las especies dentro del Amazonas, por cada
202,5 km2 de rango de distribución (10 celdas de cuadrícula), hubo una ganancia de protección de alrededor de 81 km2
(cuatro celdas; Fig. 3A). En promedio, el 59%±13% de los rangos estimados para las especies amazónicas está
protegido en este bioma. En la porción Cerrado del área de estudio, por cada 69.000 km2 (3400 celdas de
distribución), hubo una ganancia de protección de solo 20.25 km2 (una celda; Fig. 3B).
El área de distribución protegida de las especies del Cerrado promedió sólo el 12%±11% de su distribución.
Utilizando toda el área de estudio y el conjunto de datos total de los taxones objetivo, obtuvimos una ganancia de
protección de 40,5 km2 (dos celdas), por cada 202,5 km2 (10 celdas de distribución) (Fig. 3C). Para las 24 especies en
toda el área de estudio, el rango promedio protegido fue 38%±26%.
Considerando los taxones amenazados amazónicos (n = 14), dentro de este bioma, observamos que las áreas
con mayor riqueza de especies estimada (n7, es decir, 50%) se ubican en el noroeste


Fig 2. Modelos de distribución de especies para el área de estudio. Rango estimado de taxones de los biomas Amazon 1) y Cerrado 2).
región del área de estudio (Fig. 4A). La relación entre los tamaños de cada AP y la riqueza de especies estimada en este
bioma fue positiva (Fig . 5A), es decir, las áreas protegidas más grandes en
esta región tiene un mayor número de especies. Por cada 2.025 Km2 (100 celdas de cuadrícula), se obtuvo una ganancia de
protección de una especie (Fig. 5A). Con respecto solo a las especies potenciales del Cerrado
riqueza, las áreas con valores más altos (n6, es decir, 50%) se insertan en parches en el sureste y
al sur del área de estudio (Fig. 4B). No hubo relación entre el tamaño de las AP de este
bioma y la riqueza de especies estimada, ya que el modelo aleatorio fue suficiente para explicar
la variación observada (R2 = 0.201, p >0.05, y = 0.8253x^0.2276).

Considerando los 24 taxones objetivo juntos en toda el área de estudio, los valores más altos de especies
riqueza (n12, es decir, 50%) estaban en el bioma amazónico, y solo algunos parches fueron
resaltado en Cerrado, principalmente en la parte sur del área de estudio (Fig. 4C). Dentro de Cer rado, la riqueza de
especies estimada con todos los taxones objetivo alcanzó un máximo de solo 16% (Fig.
4C). La relación entre la riqueza de especies estimada y el tamaño de cada AP en todo el
el área de estudio fue positiva (Fig. 5B). Por cada 1.012 Km2 (50 celdas de grilla) una ganancia de protección de una
se obtuvo el taxón (Fig. 5B).
Identificación de áreas prioritarias para la conservación

Nuevamente, usando el enfoque de analizar Amazonas y Cerrado, y sus taxones, por separado,
destacar dos áreas prioritarias para la conservación en el bioma amazónico y cuatro áreas en Cerrado
(Figura 6). Como se mencionó anteriormente, estas áreas prioritarias para la conservación tienen una riqueza de especies del 50%
y aún mantener la vegetación nativa.
Discusión
Modelos de distribución de especies

En general, nuestros modelos de distribución de especies (SDM) concuerdan con las distribuciones conocidas y los requisitos
ecológicos de los taxones objetivo. La mayoría de los taxones amazónicos objetivo tienen una alta especificidad para bosques
hábitats [67], y de hecho había predicho distribuciones en su mayoría restringidas a esas regiones. Solo
para Crax F. pinima, Guaruba guarouba, Neomorphus geoffroyi, Hylopezus paraensis y Dendro colaptes medius, los SDM
predijeron su presencia también en Cerrado, aunque estos son taxones dependientes del bosque. De hecho, se predijo que
ocurrirían en áreas de manglares en las zonas costeras,
debido a las características climáticas similares de los manglares y las selvas tropicales vecinas. cerrado
y los taxones de áreas abiertas tenían SDM consistentes con su afinidad de hábitat conocida [91–93]. Para fines de
conservación, se prefieren los modelos que estiman los requisitos del nicho completo [34]. De este modo,
nuestros SDM expresan el nicho completo de nuestros taxones objetivo y, por lo tanto, son adecuados para realizar análisis de brechas
[86,87], incluso para taxones con pocos registros (este estudio; [28,94]). Como se detalla a continuación
secciones, agregamos apoyo al uso de SDM en la planificación sistemática de la conservación de organismos neotropicales,
como se mostró anteriormente no solo para aves, sino también para otros taxonómicos diferentes
grupos como odonata [34], anura [6], tortugas [49] y mamíferos [95].
No obstante, sabemos que los mapas de distribución potencial son una abstracción que podría
no reflejan la ocurrencia de especies a escalas geográficas finas [96,97]. Además, en áreas ecotonales
como el nuestro, que podría representar un límite de distribución para varios taxones, especies
pueden tener diferentes requisitos ecológicos que en el centro de sus distribuciones, y no
expresan completamente sus nichos (expresión de nicho incompleta), y pueden ser necesarios estudios a una escala más fina
para abordar algunas preguntas específicas de la especie [98,99]. Esto es particularmente importante en el
escenario actual de rápido cambio climático al que se enfrentan todas las especies naturales. Como muestran nuestros SDM,


Fig. 3. Distribución del área de distribución protegida en relación con el tamaño total del área de distribución dentro del área de
estudio. Observamos una relación positiva entre el rango total y el tamaño del rango protegido de los taxones amenazados de la
Amazonía (A), Cerrado (B) y todas las especies objetivo en toda el área de estudio (C).
Las aves amazónicas y del Cerrado parecen tener requisitos climáticos totalmente distintos y, por lo tanto,
pueden responder de manera diferente al cambio climático. Por lo tanto, para disminuir el déficit de
Wallacean, proponemos que se necesitan más estudios en tales regiones de transición en el Neotrópico,
considerando la falta de información y que la condición ecotonal puede promover una alta riqueza de
especies [100] .
Distribución protegida estimada de especies

Los taxones con distribuciones amplias están potencialmente tan protegidos como los taxones con
distribuciones más pequeñas dentro del área de estudio. No obstante, a pesar de la relación positiva
entre la cantidad de rango potencial y la cantidad de rango potencial que se protege, esta última proporción
varió enormemente entre biomas.
Fig 4. Riqueza de especies estimada en relación con las áreas protegidas en el área de estudio.


Fig 5. Distribución de la riqueza de especies en relación al tamaño de cada área protegida individualmente. A) bioma amazónico y B) toda el área
de estudio.
Los taxones con un área potencial de distribución mayor a 250.000 km2 deben tener al menos el 10% de
su distribución protegida, y los taxones con distribuciones más pequeñas (alrededor de 103 km2 ), deben
protegerse completamente, es decir, el 100% de su distribución potencial debe incluirse en las AP [101].
Dentro del área de estudio, la mayoría de los taxones objetivo tenían distribuciones potencialessuperiores a 104
km2 . Por lo tanto, se debe proteger no menos del 60% de sus rangos potenciales [102]. Para los taxones
amazónicos objetivo, esto está cerca del porcentaje medio de área protegida potencial estimada, lo que
sugiere que estas especies están bien protegidas. Sin embargo, la especie En Peligro Crítico C. f.
pinima y P. obscurus, y las amenazadas P. paraensis, N. geoffroyi y D. r. paraensis se encuentran en
densidades de población bajas, incluso en áreas bien conservadas, y la mayoría de ellos ya han sido
señalados como probablemente extintos a nivel regional, incluso en áreas aún boscosas, debido a la
degradación y la caza, particularmente en el oeste de BAE [ 67,103– 108]. Esto implica que, a pesar de
nuestros resultados en los análisis de regresión lineal, estos taxones podrían necesitar más acciones de
conservación. Más importante aún, ejemplifican la necesidad de recopilar la información más actualizada
disponible sobre las especies neotropicales; de lo contrario, los impactos más recientes de la pérdida y degradación del háb
Dentro de la porción del Cerrado del área de estudio, el área de distribución potencial media estimada
para estar actualmente protegida era solo del 12%; un porcentaje cercano al 10% recomendado por Rodrigues'
et al.[101] para especies extendidas. Sin embargo, es alarmante que, incluso considerando todo el bioma, casi
ninguna especie del Cerrado superará este umbral, porque el sistema actual de AP dentro del Cerrado es
altamente ineficiente en la conservación de especies de aves [39]. Solo 12 (32%) de las especies objetivo
analizadas por No´brega & De Marco [33] tenían el 5% de su distribución protegida, incluso cuando los
autores consideraron todo Brasil, y ninguna de ellas alcanzó el umbral del 10% si se considera solo
grandes reservas [33]. Además, la distribución potencial protegida de las especies del Cerrado podría ser
insuficiente para mantener poblaciones viables, debido al alto nivel de fragmentación, especialmente en la
parte sur del bioma [109]. De hecho, las aves endémicas del Cerrado ya están presentando signos de un flujo
genético decreciente debido a la fragmentación y degradación antropogénica del hábitat [110]. Además, las
especies endémicas del Cerrado tienen requisitos de hábitat muy específicos, como la Vulnerable C. ferdinandi
[59,72,111]. Su distribución protegida potencial se estimó en solo un 3% en el área de estudio, a pesar de que
se presenta en más de unos 22.000 km2 . La demanda de un plan de conservación específico para esta
especie ya se destacó en otro lugar [39], y nuestros resultados respaldan aún más esta recomendación.
Nuestro estudio refuerza la necesidad de superar las enormes deficiencias de Wallace que impiden
una adecuada planificación de la conservación de las especies neotropicales. Las evaluaciones basadas en
información específica de especies, no solo datos de ocurrencia, sino también datos biológicos y
ecológicos, deben agregarse a los planes generales de conservación [46] y deben ser exhaustivas y
actualizadas con frecuencia, debido a los rápidos cambios en el uso de la tierra. No solo el Amazonas y el
Cerrado están perdiendo vegetación nativa a un ritmo acelerado, sino que muchas otras regiones neotropicales
están igual o más amenazadas. Por ejemplo, el bosque atlántico brasileño, los Andes tropicales y los bosques
valdivianos de lluvia invernal de Chile fueron, hace casi dos décadas, destacados como puntos críticos de
biodiversidad [3], y su grado de amenaza aún no ha cambiado [15].
Riqueza estimada de especies endémicas y amenazadas Según nuestros datos,
las AP más grandes son más eficientes, es decir, tienen una mayor riqueza de especies que las AP más
pequeñas. La relación entre el tamaño de las AP amazónicas y la riqueza potencial de especies amazónicas
fue positiva, pero con un poder explicativo bajo. El bajo coeficiente de determinación obtenido (R2 = 0.43)
estuvo influenciado por las tierras indígenas Alto Turiaçu, Alto Río Guama,

Fig 6. Áreas prioritarias para la conservación. Área de estudio que muestra las áreas protegidas actualmente existentes e indica nuevas áreas
prioritarias para la conservación de acuerdo con la riqueza de especies estimada en los biomas Amazonía y Cerrado, por separado. 1—
Regiones que conectan APA Baixada Maranhense con la tierra indígena Alto Turiaçu; 2 – Ampliación de la tierra indígena Alto Turiaçu; 3
—Polı´gono das A´guas en el sur de Maranhão; 4—Meseta suroeste; 5—Mirador/ Uruçuı´; 6—Extensión del área de bosque semicaducifolio
de Maranhão, en el centro de Maranhão.

Awa, y Caru, y la unidad de conservación REBIO Gurupi, que en conjunto arman el bosque
bloque de Gurupi, con un total de 13.900 km2 . Estos PA distintos, tienen distintos tipos de uso, y así
fueron analizados por separado, pero biológicamente parecen ser de hecho una unidad, teniendo una especie similar
riqueza como AP mayores (APA Baixada Maranhense, 17.285 km2 y APA Reentraˆncias Maran henses, 26.285 km2 ).
Considerar el bloque forestal de Gurupi como AP única aumentaría
el coeficiente de determinación y, por lo tanto, la relación positiva (datos no mostrados). Esta relación está de acuerdo
con hallazgos previos [112,113]. Peres [112] afirma además que sólo un
red bien comunicada de megareservas, superando una superficie de 10.000 Km2 , cubriría un
gran parte de la biodiversidad regional, preservando poblaciones de depredadores raros, pero también especies con
movimientos estacionales (p. ej., G. guarouba y A. xanthops) y animales afectados por
caza (por ejemplo, entre nuestros taxones objetivo, P. obscurus y C. f. pinima). De hecho, dentro del Amazonas oriental,
los caminos parecen tener un impacto en la riqueza y composición de especies de aves debido a la fragmentación del
hábitat, pero también al facilitar la tala, los incendios, la caza y otras perturbaciones del tránsito [114] .
Además, considerando los efectos potenciales de los cambios climáticos pronosticados sobre la
biodiversidad, la conectividad de parches puede volverse aún más importante para garantizar la dispersión de
especies en el futuro. Se considera que las megareservas permiten a las especies superar mejor las condiciones climáticas.
cambios que las áreas protegidas más pequeñas [115], ya que las áreas más grandes potencialmente permiten que las especies mantengan
tamaños de población, con mayor diversidad genética, lo que les permite adaptar sus nichos y distribuciones en
ambientes cambiantes [113].
Dentro de Cerrado, no encontramos una relación entre el tamaño de AP y la riqueza de especies, pero
Las AP del Cerrado están en su mayoría mal asignadas, cubren áreas de baja riqueza de especies y no son adecuadas
para cultivo Como se mencionó anteriormente, las AP del Cerrado están fallando en la protección de la biodiversidad
del bioma (este estudio;[39]).
Nuestros resultados concuerdan con Marini et al. [39], Bini et al. [6], y Peres [112] en que más (y
más grandes) se necesitan AP para mantener la biodiversidad de la Amazonía oriental y el Cerrado. Notable,
Tanto las AP del Amazonas como del Cerrado enfrentan la misma presión antropogénica que otras AP neotropicales.
regiones [116–118], por lo que aún se necesitan estudios similares en todo el Neotrópico para revisar la
sistemas de AP (pero ver [119–121]).
Identificación de áreas prioritarias para la conservación

Considerando toda la BAE, menos del 17% de su superficie está actualmente protegida (1,4% de conservación).
unidades de protección integral, 9.77% unidades de conservación de uso sustentable, y 6.49% indígenas
tierras [65]). Actualmente, las mayores tasas de deforestación, dentro de la Amazonía, ocurren precisamente
en el este, debido a una mayor presión de los grupos económicos que ocupan espacios públicos y privados
tierras para el desarrollo de la producción agrícola, maderera y ganadera [122]. Uno de
las áreas más importantes actualmente protegidas, REBIO Gurupi, también ha perdido el 20% de su superficie debido
a la ocupación ilegal para explotación agrícola, extracción de madera, quema y deforestación por parte de ocupantes
ilegales y otros terratenientes [67,123–125]. REBIO Gurupi es parte del bosque
bloque de Gurupi, que junto con APA Baixada Maranhense, y APA Reentraˆncias Maran henses fueron identificadas
como Áreas Importantes para las Aves (IBA), con la ocurrencia de
y poblaciones de especies Casi Amenazadas y “especies desencadenantes”, y también consideradas de
"extrema importancia" (este estudio;[71,103,124]). Por lo tanto, y de acuerdo con las recomendaciones de Peres
[112] para extender las redes de AP a megareservas, destacamos las regiones que conectan
APA Baixada Maranhense con tierra indígena Alto Turiaçu, y una extensión de esta última AP
como prioridad para las acciones de conservación.
Cerrado alberga el 5% de la biodiversidad del planeta y es considerada la sabana más rica del
mundo, pero una de las regiones más amenazadas de Brasil, que ha perdido alrededor del 48% de sus habitantes
vegetación hasta 2008, y tiene sólo el 2,2% del área protegida [60,62,69]. Las estimaciones indican que en

menos el 20% de las especies endémicas y amenazadas dentro de todo el bioma permanecen fuera de los parques
y reservas [126]. Como se debatió extensamente anteriormente, el sistema de AP del Cerrado necesita ser
revisado (este estudio, [6,39]), pero la mejor ubicación de las nuevas AP ha sido polémica. Según Bini et al. [6],
ponderando por el conocimiento sobre la distribución de especies, nuevas áreas en el norte del bioma deberían
ser prioritarias, pero para Marini et al. [39] y DinizFilho et al. [127,128], estas nuevas áreas deberían estar en
la parte sur del bioma, ya que allí la riqueza de especies era mayor. Las áreas prioritarias para la conservación
que sugerimos, no solo tenían una mayor riqueza de especies y aún conservan una extensa vegetación nativa,
sino que también fueron recomendadas para adquirir el estado de unidad de conservación por MMA [71] ( Polı
´gono das A´guas en el sur de Maranhão, Meseta Sudoccidental, y Mira dor/ Uruçuı´). La última área también
fue señalada como IBA por la presencia de especies endémicas como A. xanthops, M. torquata, C. cristatellus, P.
caerulescens, C. eucosma, S. atricollis y la amenazada C. obrieni [124] . En el centro de Maranhão,
recomendamos la extensión del área de bosque semicaducifolio de Maranhão (también ya destacada por
[71]).
Finalmente, nuestros resultados destacan la importancia de las tierras indígenas en la conservación de
la biodiversidad Neotropical. Entre las áreas con mayor riqueza de especies (50% de los taxones), más de la
mitad eran tierras indígenas. El código forestal de Brasil (Ley 12651, Artículo 3, 25 de mayo de 2012) clasifica
las tierras indígenas como áreas de protección total. Sin embargo, Rylands [129] e Instituto Socioambiental et
al. [130] categorizan las tierras indígenas como áreas que permiten la ocupación humana y/o actividades de
manejo sostenible, teniendo una visión contradictoria sobre los usos de la tierra que deberían permitirse en
estas áreas [131]. Dado el valor de las tierras indígenas para la conservación, el desarrollo de planes de manejo
comunitario es fundamental para conservar los recursos biológicos de la región, y es beneficioso para toda
la sociedad [67].
Conclusiones
Las Áreas Protegidas en la Amazonía Oriental son grandes y, al menos en parte, están bien conectadas y albergan
una gran biodiversidad. No obstante, la falta de conocimiento biológico general y la alta tasa de deforestación,
degradación del hábitat y, en su mayoría, presiones económicas hacen que estudios como el nuestro solo sean
útiles si van acompañados de un aumento de la conciencia pública, una política gubernamental adecuada y una
adecuada planificación de la conservación. Cabe destacar que esto es más sorprendente en Cerrado, donde el
debate científico sobre las acciones de conservación ha sido bastante intenso y controvertido, pero la
degradación del hábitat ha aumentado. No obstante, nuestros resultados validan aún más los informes
gubernamentales sobre la implementación de nuevas AP y fomentan la puesta en práctica de estos hallazgos.
Información de soporte
S1 Fig. Ocurrencias de los taxones analizados. AX) Veinticuatro mapas que representan 929 registros
obtenidos de la literatura (triángulos), colecciones de museos (diamantes), bases de datos en línea (cruces)
y expediciones de campo (círculos).
(PDF)
S2 Fig. Modelos de distribución de especies. El primer mapa muestra el área de extensión en amarillo y el área de
estudio en rojo, los biomas Amazon 1) y Cerrado 2), y todos los demás mapas representan los 24 SDM estimados.
Los SDM para Herpsilochmus longirostris y Alipiopsitta xanthops incluyen distribuciones potenciales superpuestas
por el borde del área de estudio.
(TIF)
Agradecimientos Agradecemos
a L. Carneiro y al Proyecto Biodiversidade Ameaçada / Pro´Vida Brasil 002/2014/ SEMA por el apoyo logístico
en campo, a F. Freitas Filho por el permiso para trabajar en su área y

por apoyo logístico, S. Dantas, A. Lees, N. Moura, JV Remsen (LSUMNH), M. Raposo

(MNRJ), A. Aleixo (MPEG), F. Lima (MPEG), y todos los observadores de aves en WikiAves para
acceso e información sobre los registros de ocurrencia. Finalmente, agradecemos las sugerencias de A.
Lees y dos revisores anónimos, que mejoraron este manuscrito.
Contribuciones de autor
Conceptualización: DLC DPS MPDS.
Análisis formal: DLC TSN DPS.
Investigación: DLC PVC GG.
Metodología: DLC DPS MPDS.

Software: DLC TSN DPS.
Supervisión: DPS MPDS.

Validación: DLC TSN DPS.
Visualización: DLC TSN SMS DPS MPDS.
Escritura – borrador original: DLC TSN SMS DPS MPDS.
Escritura – revisión y edición: DLC TSN SMS DPS MPDS.
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Carvalho - Etal - 2017 - Delimiting Priority Areas For The Conservation of Endemic and Threatened Neotropical Birds

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Delimitación de áreas prioritarias para la conservación de aves

Dorinny Lisboa de Carvalho1 *, Tiago Sousa­Neves1,2, Pablo Vieira Cerqueira1 ,

respaldo. conservar los recursos biológicos de la región.

Financiamiento: Este trabajo fue apoyado

PLOS UNO | DOI:10.1371/journal.pone.0171838 10 de febrero de 2017 1 / 23

Conservación de aves neotropicales con análisis de brechas basado en nichos

Universidade Federal do Para´ (PPGZOO MPEG/

PLOS UNO | DOI:10.1371/journal.pone.0171838 10 de febrero de 2017 2 / 23

Conservación de aves neotropicales con análisis de brechas basado en nichos

PLOS UNO | DOI:10.1371/journal.pone.0171838 10 de febrero de 2017 3 / 23

Conservación de aves neotropicales con análisis de brechas basado en nichos

AP (tanto en la selva amazónica como en los biomas del Cerrado), en

permitir una conservación más significativa de sus especies de aves.

de energía en el Cerrado [70]. Como se ha mencionado,

dentro de BAE, y vegetación nativa del Cerrado [64].

mientras que 10 son AP estatales (seis de uso sustentable y dos

Especies objetivo y conjunto de datos de ocurrencia

especie considerada Vulnerable a la extinción [59,72].

(http://www.gbif.org), Wikiaves (http://www.wikiaves.com.br), xenocanto (http://

Nacional do Rio de Janeiro) y observación personal (DLC, GG,

dudosos registros basados en la distribución conocida de la especie [72]. Coordenadas geográficas

La nomenclatura de aves sigue el Comité Brasileño de Registros Ornitológicos [68].

Capas ambientales, procedimientos de modelado, umbrales y evaluación

PLOS UNO | DOI:10.1371/journal.pone.0171838 10 de febrero de 2017 4 / 23

Conservación de aves neotropicales con análisis de brechas basado en nichos

Identificación Áreas protegidas Instancia Uso bioma Área (km2 ) Prioridad

Estado Federal Uso sustentable Protección integral Amazonía Cerrado

1 APA Bajada Maranhense X X X X 17285 eh

3 APA Región del Maracaná X X X 22

4 APA Reentraˆncias Maranhenses X X X 26285 eh

5 APA Upaon­Ac¸u´, Miritiba y, Alto Preguic¸as X X X X 14567

6 APA Delta Do Parnaı´ba X X X 3076

8 APA Morros Garapenses X X X 2343

9 APA Sierra de Tabatinga X X X 352

10 ESEC Si´tio Rangedor X X X 1

11 Parque Estadual Bacanga X X X 26

12 PARNA Chapada das Mesas X X X 1600

13 PARNA Nascentes do Rio Parnaı´ba X X X 7243

14 PARNA Lenc¸o´is Maranhenses X X X X 1566

15 REBIO Gurupi X X X 2903 eh

16 RESEX Chapada Limpia X X X 120

17 RESEX Cururupú X X X 1852

19 RESEX Mata Grande X X X 114

20 RESEX Quilombo Frechal X X X 93 eh

22 Alto Río Guamá´ X X 2799

23 Alto Turiaçu X 5305 eh

28 Caña Brava y, Guajajara X X 1373 eh

30 Geralda Toco Preto X 185 eh

34 Lagoa Comprida X X 132 eh

37 Porquinhos dos Canela y Apanjekra X 3010

38 Río Pindare´ X 150

39 Urucú / Juruá´ X X 127 eh

PLOS UNO | DOI:10.1371/journal.pone.0171838 10 de febrero de 2017 5 / 23

Conservación de aves neotropicales con análisis de brechas basado en nichos

Taxón nombre inglés Puntos AUC TSS sala de emergencias/estudio

Guaruba guarouba periquito dorado 20 0,96±0,01 0,80±0,18 2976 2168 60 VU Amazonas

Pyrrhura coerulescens Periquito perlado 31 0,92±0,03 0,65±0,14 3488 3385 42 VU Amazonas

Dendrexetastes r. garganta canela 9 0,98±0,00 0,96±00 827 827 70 ENc Amazonas

34 0,79±0,02 0,77±0,08 1197 1235 58 ­C Amazonas

Alipiopsitta xanthops Loro Cariamarillo 70 0,83±0,03 0,51±0,10 4 4 0 (NUEVO TESTAMENTO)

cercomacra ferdinandi Hormiguero bananero 31 0,95±0,02 0,75±0,09 1430 981 3 VU cerrado

Hormiguerito de pico grande Herpsilochmus longirostris 67 0,85±0,02 0,55±0,07 52 49 4 (NUEVO TESTAMENTO)

Dorinny Lisboa de Carvalho1 *, Tiago SousaNeves1,2, Pablo Vieira Cerqueira1 ,

5 APA UpaonAc¸u´, Miritiba y, Alto Preguic¸as X X X X 14567

34 0,79±0,02 0,77±0,08 1197 1235 58 C Amazonas

omisión y/o comisión. Todas las probabilidades se evaluaron en R 3.3.1 (www.rproject.org).