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Diario de Gestión Ambiental 323 (2022) 116220

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Rhodococcus: Un género prometedor de actinomicetos para la biorremediación

de contaminantes orgánicos e inorgánicos
Mateus Torres Nazarí a, viviana simon a, Bruna Strieder Machado b , Larissa Crestani C,
b
giovana marchezi , Gustavo Concolato b , Valdecir Ferrari d , Luciane María Colla a,*,
Jeferson Steffanello Piccin a
a
Programa de Posgrado en Ingeniería Civil y Ambiental, Universidad de Passo Fundo (UPF), Passo Fundo, RS, Brasil
b
Facultad de Ingeniería y Arquitectura, Universidad de Passo Fundo (UPF), Passo Fundo, RS, Brasil
C
Programa de Posgrado en Ingeniería Química (PPGEQ), Universidad Federal de Santa María (UFSM), Santa María, RS, Brasil
d
Programa de Posgrado en Ingeniería de Minas, Metalúrgica y de Materiales (PPGE3M), Universidad Federal de Rio Grande do Sul (UFRGS), Porto Alegre, RS, Brasil

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO RESUMEN

Palabras clave: Rhodococcus es un género de actinomicetos que ha sido explorado por la comunidad científica para diferentes propósitos,
Tintes especialmente para usos de biorremediación. Sin embargo, los mecanismos que gobiernan los procesos de mediación biorremediada
Contaminantes emergentes
por Rhodococcus están lejos de estar completamente dilucidados. En este sentido, este trabajo tuvo como objetivo recopilar los avances
Metales pesados
recientes en el uso de Rhodococcus para la biorremediación de contaminantes orgánicos e inorgánicos presentes en diferentes
Hidrocarburos aromáticos policíclicos
Sustancias fenólicas compartimentos ambientales. Revisamos la capacidad y los mecanismos de biorremediación de Rhodo coccus spp. en el tratamiento
rodococo de hidrocarburos aromáticos policíclicos, sustancias fenólicas, contaminantes emergentes, metales pesados y colorantes dados sus
riesgos para la salud humana y la preocupación ambiental. Se discutieron diferentes técnicas de biorremediación, incluidas las
condiciones experimentales, la eficiencia del tratamiento, los mecanismos y las vías de degradación. El uso de cepas de Rhodococcus
en la biorremediación de varios compuestos es un enfoque prometedor debido a sus características, principalmente la presencia de
sistemas enzimáticos apropiados, que resultan en altas eficiencias de descontaminación; pero que varían según las condiciones
experimentales. Además, el género Rhodococcus contiene un pequeño número de especies oportunistas y patógenos, lo que representa
una ventaja desde el punto de vista de la seguridad. Los avances en técnicas de detección analítica y Biología Molecular han estado
colaborando para mejorar la comprensión de los mecanismos y vías involucradas en los procesos de biorremediación. En el contexto
del uso de Rhodococcus spp. como agentes de biorremediación, existe la necesidad de más estudios que 1) evalúen el papel de estos
actinomicetos a escala piloto y de campo; 2) utilizar herramientas de ingeniería genética y consorcios con otros microorganismos para
mejorar la eficiencia de la biorremediación; y 3) aislar nuevas cepas de Rhodococcus de ambientes con condiciones extremas y/o
contaminadas con el objetivo de explorar sus capacidades de adaptación con fines de biorremediación.

1. Introducción
En los últimos años, la comunidad científica ha informado sobre la ocurrencia y
prevalencia de una variedad de contaminantes en diferentes compartimentos ambientales
en concentraciones que causan efectos nocivos sobre el medio ambiente y la salud
humana (Alessandretti et al., 2021; Chaturvedi et al., 2021; Dai et al., 2014; Khan et al.,
2022; Naloka et al., 2021; Rigueto et al., 2020; Sathishkumar et al., 2020; Zhao et al.,
2021). Metales pesados, colorantes, hidrocarburos aromáticos policíclicos (PAH),
sustancias fenólicas, productos farmacéuticos y de cuidado personal (PPCP),
disruptores endocrinos, hormonas, pesticidas, surfactantes, entre otros, son algunos
ejemplos de contaminantes de preocupación mundial (Barik et al., 2021; Britos et al.,
2018; Khan et al., 2022; Quesada et al., 2019).
Los contaminantes orgánicos e inorgánicos presentan riesgos para la flora, la fauna
y el ser humano, ya que tienen potencial tóxico, mutagénico, teratogénico y cancerígeno,
pudiendo afectar la multiplicación celular y los sistemas inmunológico, respiratorio,
reproductivo, endocrino y neurológico, provocando una serie de ( Chaturvedi et al., 2021;
Fu y Xi, 2020; Leong y Chang, 2020; Parida et al., 2021; Rani et al., 2021; Sathishkumar
et al.,

˜ Jos´e, Passo Fundo, RS, CEP: 99052-900, Código Postal 611, Brasil.
* Autor correspondiente. Universidad de Passo Fundo, Campus I, Edificio L1. BR 285, Bairro São Correo electrónico:
lmcolla@upf.br (LM Colla).

https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2022.116220 Recibido el
15 de junio de 2022; Recibido en forma revisada el 16 de agosto de 2022; Aceptado el 6 de septiembre de 2022
Disponible en línea el 15 de septiembre de 2022 0301-4797/© 2022 Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados.
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MT Nazarí et al.
2020). En este sentido, se han desarrollado y mejorado técnicas de tratamiento
para eliminar o degradar eficientemente estos contaminantes, minimizando los
riesgos asociados a la presencia de estos compuestos (Cadore et al., 2020; Ganiyu
et al., 2015; Naloka et al., 2021; Rempel et al., 2021a,b; Rigueto et al., 2020;
Sathishkumar et al., 2020; Taheran et al., 2018).
Técnicas fisicoquímicas, como la adsorción (Machado et al., 2022; Rigueto et
al., 2021; Sophia y Lima, 2018); separación de membranas (Cadore et al., 2020;
˜
Castro-Munoz et al., 2021; Shahid et al., 2021), procesos
(Cohade
et oxidación
al., 2021; Giwa
avanzada
et al.,
2021) y enfoques biológicos utilizando plantas (De Oliveira et al., 2019; Demarco
et al., 2019; Santos et al., 2019), enzimas (Britos et al., 2018; Feng et al., 2021;
Kelbert et al., 2021) y ( Anusha et al., 2021; Viancelli et al., 2020; Xiong et al., 2018)
son tecnologías alternativas para un tratamiento eficiente de una amplia gama de
contaminantes (Parida et al., 2021; Rempel et al., 2021a ,b).
En general, las técnicas fisicoquímicas son capaces de reducir/eliminar las
concentraciones de contaminantes más rápidamente, en comparación con las
técnicas biológicas. Sin embargo, tienen la desventaja de solo realizar la
transferencia de fase del contaminante o generar residuos y subproductos durante
el proceso que pueden ser más tóxicos para el medio ambiente (Valizadeh et al.,
2022). La biorremediación es un proceso más lento y depende de la adaptación de
los microorganismos al medio ambiente. Las condiciones ambientales son muy
importantes, lo que puede ser un desafío cuando se trata de nutrientes y
competencia entre microorganismos como hongos y bacterias. Aun así, la tecnología
es ventajosa, ya que utiliza el metabolismo microbiano para descontaminar sitios,
mediante la producción de enzimas y metabolitos, sin causar daños secundarios al
medio ambiente (Jabbar et al., 2022).
Las bacterias son microorganismos prometedores para usos de biorremediación,
ya que pueden tratar varios contaminantes con eficiencia y también incluyen
aspectos más ecológicos (Anusha et al., 2021; Talaiekhozani y Rezania, 2017;
Viancelli et al., 2020). Los actinomicetos son bacterias grampositivas con gran
capacidad de aplicación en procesos de biorremediación (Álvarez et al., 2017;
Aparicio et al., 2018; Rathore et al., 2021; Usmani et al., 2021). Rhodococcus es un
género de actinomicetos con alto potencial para ser aplicado en el tratamiento de
compuestos orgánicos e inorgánicos (Rathore et al., 2021), como PAH's
(Subashchandrabose et al., 2019), compuestos fenólicos (Barik et al., 2021),
fungicidas (Bai et al., 2017), productos farmacéuticos (Ivshina et al., 2019), ftalatos
(Zhao et al., 2018), esteroides (Ye et al., 2019), colorantes (Maniyam et al., 2020a),
metales pesados (Goswami et al., 2017). Además, Rhodococcus se ha inmovilizado
en diferentes materiales para realizar la biosorción de contaminantes desde las
fases líquida y gaseosa (Carvajal et al., 2017; Dobslaw y Engesser, 2018; Maniyam
et al., 2018b; Nie et al., 2021). El potencial de biorremediación de las cepas de
Rhodococcus está relacionado con sus características, incluida la presencia de
ácido micólico en la pared celular que promueve una alta resistencia contra
ecotóxicos y sistemas enzimáticos apropiados con capacidades únicas, que hacen
que este género sea adecuado para usos de biorremediación (Álvarez, 2019;
Blumenstein et al., 2022; Burkovski, 2018; Kuyukina e Ivshina, 2019).
En comparación con otros microorganismos de uso común, como bacterias,
hongos y levaduras, varias cepas de Rhodococcus tienen una mayor eficiencia en
la biorremediación y bioconversión de contaminantes recalcitrantes, principalmente
debido a su capacidad para adaptarse a ambientes adversos y tolerancia a
sustancias tóxicas (Adenan et al. ., 2020; Dobrowolski et al., 2017; Yang et al.,
2018; Zhao et al., 2021). Además, se pueden encontrar en varios sitios
contaminados, como suelos, ambientes marinos, aguas subterráneas, perforaciones,
entre otros, estando ya adaptados a varios ecosistemas contaminados (Gibu et al.,
2019; Kim et al., 2018; Xiang et al., 2022). En este contexto, el presente trabajo
tuvo como objetivo revisar los avances recientes en la utilización de Rhodococcus
spp. para el tratamiento de varios contaminantes orgánicos e inorgánicos,
presentando las principales especies utilizadas, los contaminantes probados, las
eficiencias logradas, los mecanismos y vías de degradación, y los desafíos y
perspectivas en el contexto de esta aplicación.
2
Diario de Gestión Ambiental 323 (2022) 116220
2. El género rhodococcus: taxonomía y aplicaciones
Los miembros del género Rhodococcus son organismos quimioorganotróficos
aerobios, grampositivos, inmóviles, con metabolismo oxidativo y, en general, son
capaces de utilizar diversas fuentes de carbono y energía (Ludwig et al., 2012;
Sangal et al., 2019). Wilhelm Zopf fue el primero en proponer la creación del género
Rhodococcus y posteriormente fue reconocido en la Lista Aprobada de Nombres
Bacterianos (Ludwig et al., 2012; Sangal et al., 2019; Skerman et al., 1989).
El gran genoma de Rhodococcus se refleja en su biología compleja y, como
casi cualquier bacteria, este género ha experimentado una historia taxonómica a
menudo tortuosa, ganando y perdiendo miembros constantemente a medida que
se inventaban mejores técnicas de discriminación (Ludwig et al., 2012; Sangal et
al. , 2019). Actualmente, el género Rhodococcus pertenece a la familia de las
Nocardiaceae, orden de las Corynebacteriales, clase de Actino mycetia y phylum
de Actinobacteria, con base en la filogenia de las secuencias del gen 16S rRNA
(Cappelletti et al., 2020; Ludwig et al., 2012). ; Sangal et al., 2019). El filo
Actinobacteria es uno de los linajes más grandes en el dominio Bacteria (Salam et
al., 2020).
Según Jones y Goodfellow (2012), en la edición actual del Manual de
Bacteriología Sistemática de Bergey, hay 30 especies válidamente publicadas, y
desde 2010 se han descrito 22 nuevos nombres de especies (Sangal et al., 2019),
pero muy pocos . de que sean patogénicos. Con base en la Clasificación
Internacional de Prácticas de Enfermería (ICNP), hay 53 especies válidamente
publicadas actualmente con el nombre correcto, y 74 incluyen sinónimos (LPSN,
2022). R. equi es uno de los patógenos que puede causar problemas pulmonares
en humanos y animales, como neumonía (V´ azquez-Boland et al., 2013) y R.
fascians es un fitopatógeno para ciertas plantas (Francis et al., 2012; Soulenthone
et al., 2021). Sin embargo, en general, este género no es patógeno y las posibles
aplicaciones son muy prometedoras, como se muestra en la Fig. 1.
Rhodococcus ha sido reportado por su capacidad para producir biotensioactivos
que son aplicables en las industrias petrolera, farmacéutica, cosmética y de
procesamiento de alimentos (Cappelletti et al., 2020; Kuyukina e Ivshina, 2010b);
obtener biofloculantes menos tóxicos para los humanos y el medio ambiente
(Cappelletti et al., 2020); enzimas (Krivoruchko et al., 2019); y pigmentos (por
ejemplo, carotenoides) con potencial antimicrobiano (Cappelletti et al., 2020;
ÿ
Çobanoglu y Yazici, 2022; Madhu kar, 2021). Puedennitrógeno
colaboraren
con
el la
suelo
fijación
y el de
control de patógenos, lo que resulta en una mayor productividad de diferentes
cultivos (Cappelletti et al., 2020; Joshi et al., 2019; Madhukar, 2021; Pirog et al.,
2020; Ward et al., 2018). Las cepas de Rhodococcus han ganado atención para
usos de biorremediación, lo que se refleja en más producción científica y desarrollo
de patentes. Según una búsqueda de patentes realizada en Espacenet (https://
worldwide.espacenet.com), se encontraron 6452 familias de pacientes desde 1978
hasta julio de 2022 utilizando los siguientes términos: “rho dococcus” Y
(“biorremediación” O “eliminación” O “biodegradación”
O “bioaumento” O “biosorción” O “decoloración”). La misma búsqueda se realizó en
la base de datos Scopus ( https://www.scopus.com/home.uri), donde se encontraron
1948 artículos desde 2000 hasta julio de 2022 (tipo de documento: artículo; tipo de
fuente: revista; idioma: inglés), logrando una tasa de crecimiento anual de 5,46 en
este lapso de tiempo.
Por lo tanto, el interés en utilizar Rhodococcus spp. como agentes de biorremediación
está creciendo y es prometedor.
3. Utilización de Rhodococcus spp. en procesos de biorremediación
Actualmente, la contaminación de los ambientes por compuestos orgánicos e
inorgánicos es un problema en todo el mundo. La biorremediación se ha convertido
en una de las formas más populares de restaurar potencialmente los entornos, ya
que es un método sostenible y relativamente económico (Kuyukina e Ivshina,
2010a). La remediación biológica de sitios contaminados consiste en la capacidad
metabólica de los microorganismos para transformar o mineralizar los contaminantes
que dañan los espacios naturales en sustancias menos dañinas que integran los
ciclos biogeoquímicos locales (Alexander, 1999).
Se estudian diferentes microorganismos para la biorremediación de
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MT Nazarí et al.
Fig. 1. Principales aplicaciones del género Rhodococcus.
contaminantes, como hidrocarburos aromáticos policíclicos, fenoles, contaminantes
emergentes, metales pesados y colorantes (Cuadro 1). Como puede verse, el
género Rhodococcus tiene un amplio campo de acción. En comparación con otros
microorganismos, se encontraron altas eficiencias y capacidades de remoción en
períodos equivalentes o más cortos (30 min–14 días). Por lo tanto, estos
actinomicetos son un grupo prometedor de bacterias para tratar varios contaminantes.
Estas bacterias son capaces de tratar una amplia gama de sustancias con
diferentes grupos estructurales, incluidos hidrocarburos alifáticos y aromáticos,
compuestos oxigenados y halogenados, nitroaromáticos, compuestos heterocíclicos,
nitrilos y también varios tipos de contaminantes emergentes (Krivoruchko et al.,
2019). ; Kuyukina e Ivshina, 2010a).
Así, los biocatalizadores de Rhodococcus compiten con biocatalizadores de
otros microorganismos (Krivoruchko et al., 2019). Además, el uso de Rhodococcus
en la biorremediación de metales pesados, por ejemplo, puede reemplazar las
técnicas de limpieza química, que presentan toxicidad y mutagenicidad (Medfu
Tarekegn et al., 2020) Bajo estas circunstancias, la eficiencia de remoción de
contaminantes del género Rhodococcus puede ser considerado competitivo con
otros microorganismos y técnicas convencionales. Además, el uso de Rhodococcus
cumple con los requisitos biotecnológicos en comparación con los agentes sintéticos,
como una amplia gama de sustratos, actividad enzimática y seguridad ambiental
(Krivoruchko et al., 2019).
Las cepas de Rhodococcus pueden degradar los nitrilos, una clase de
compuestos de cianuro, presentando ventajas por la presencia de ácidos micólicos
en su envoltura celular, simplificando la absorción de nitrilos hidrofóbicos, además
de la variabilidad de los ácidos grasos de los lípidos de membrana, presentando
mayor resistencia a compuestos tóxicos (Yu et al., 2019; An et al., 2018). Los
nitrilos pueden estar presentes en el medio ambiente por muchas vías: de forma
natural; producido por el metabolismo de otros organismos; y liberados de las
industrias y las prácticas agrícolas (Yu et al., 2019; Fang et al., 2015). Rhodococcus,
como grupo de bacterias contaminantes de limpieza, puede convertir estos nitrilos
altamente tóxicos en ácido carboxílico y amoníaco menos dañinos mediante
sistemas enzimáticos de nitrilo hidratasa y nitrilasa (Yu et al., 2019; Fang et al.,
2015). Los cianuros se pueden encontrar de forma natural y en procesos industriales,
y en algunos países el cianuro en aguas subterráneas ya tiene límites de
concentración establecidos, ya que estos compuestos son inhibidores metabólicos,
letales para los organismos vivos (An et al., 2018; Man iyam et al., 2015). ; Maniyam
et al., 2011). Para la biorremediación con cianuro, se pueden utilizar diferentes
métodos con Rhodococcus , como el extracto de células libres y la formación de
biopelículas (An et al., 2018; Maniyam et al., 2015).
El género Rhodococcus es promisorio para la biorremediación de sitios
contaminados debido a la tolerancia de esta bacteria a las más diversas condiciones
ambientales, resistencia a diversos contaminantes, poblaciones bacterianas
complejas, eficiencia y presencia de ácido micólico
3
Diario de Gestión Ambiental 323 (2022) 116220
en la pared celular (Cappelletti et al., 2020; Alvarez, 2019; Krivoruchko et al., 2019;
Kuyukina and Ivshina, 2010a; Bell et al., 1998). La pared celular de Rhodococcus
está cubierta por una cadena de ácido micólico, que es alifático, lo que contribuye
a adherirse a las interfases polar/no polar (Burkovski, 2018; Bell et al., 1998).
Muchos sitios contaminados se caracterizan por condiciones ambientales
adversas en las que se encuentran naturalmente las especies de Rhodococcus .
Así, pueden aislarse y estudiarse para la biorremediación del contaminante de
interés con mayor eficiencia, mediante la incubación con el contaminante objetivo
y en diferentes condiciones. Este género puede sobrevivir y tener actividad
metabólica a diferentes temperaturas (ÿ2 a 40 ÿC), pH (3–11), salinidad (0.5–7%),
condiciones limitadas de oxígeno y nutrientes, entre otras (Krivoruchko et al., 2019;
Patek et al., 2021). ´
Algunas cepas y enzimas de Rhodococcus son termófilas, lo que resulta ventajoso
para diferentes aplicaciones (Kumar et al., 2012; Kuyukina e Ivshina, 2019; Yang et
al., 2008).
Rhodococcus spp. tiene versatilidad catabólica, capacidades enzimáticas
únicas, la capacidad de producir biosurfactantes y no tiene represión catabólica,
por lo que puede degradar una amplia gama de contaminantes incluso en presencia
de nutrientes de fácil asimilación (Álvarez, 2019; Kuyukina e Ivshina, 2019).
Además, pueden degradar contaminantes con poco oxígeno, como en un ambiente
de reposo, suelo o sedimentos, ya que son microorganismos con propiedades
aeróbicas y metabolismo microaerofílico (Kuyukina e Ivshina, 2019).
Las características de adhesión a la superficie, agregación celular y formación
de biopelículas de Rhodococcus permiten su uso para la inmovilización en diferentes
materiales y, por lo tanto, mejoran sus propiedades y la eficiencia de la
biorremediación (Krivoruchko et al., 2019; Kuyukina e Ivshina, 2019; Nie et al.,
2021; Sundarajoo y Maniyam, 2019). Tiene ventajas como la concentración de
biomasa, por lo tanto mayor producción de enzimas y metabolitos, mayor resistencia
a condiciones extremas y área específica de contacto (Krivoruchko et al., 2019;
Kuyukina and Ivshina, 2019; Martins et al., 2013).
Dadas estas propiedades y características, se han llevado a cabo varios
estudios para evaluar el potencial de utilización de cepas de Rhodococcus para la
biorremediación de diferentes contaminantes orgánicos e inorgánicos y también
para comprender los mecanismos involucrados en el proceso. El uso de
Rhodococcus spp. para tratar hidrocarburos aromáticos policíclicos, compuestos
fenólicos, contaminantes emergentes, metales pesados y colorantes se analizan
en las siguientes secciones. La elección de estos contaminantes se basó en el
WordCloud generado a partir de Bibliometrix (Fig. 2).
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MT Nazarí et al. Diario de Gestión Ambiental 323 (2022) 116220

Cuadro
1 Comparación entre Rhodococcus y otras tecnologías biológicas para la degradación de contaminantes.

Microorganismo contaminante Condiciones experimentales Eficiencia de biorremediación Referencia

Hidrocarburos Aromáticos Policíclicos y Fenoles

Chlorella vulgaris Fenol 1 100 mg Lÿ de fenol, medio de cultivo Conway, 98% Baldiris-Navarro et al.
24 ÿC, iluminación artificial (5000 lux), fotoperíodo (2018)
(12 h/12 h), aireación (aire atmosférico), 4 d 1200 y 1800
mg Lÿ de fenol, 50 mL de medio mínimo, 3% de NaCl, 35
Fenol 1
candida tropicalis ÿC, 160 rpm 100 mL de medio
1 diesel,
mínimo10%
de sales
inóculo
(MSM)
(v/v),y 100% (52 y 56 h, respectivamente) Gong et al. (2021)
9,33 mg Lÿ Tween 80, 9,04 mg Lÿ N/P ratio, 19,47%
Vibrio alginolyticus Gasóleo salinidad , 150 rpm, 14 d 50 mL de medio salino Bushnellÿ 98,2% Imron y Titanh
Haas con
diesel (0,75% v/v), 0,75% de NaCl, pH 7, 1 mL de (2018)
1
suspensiones celulares, 23,25 ÿC, 150 rpm, 2 d 600 mg Lÿ

Rhodococcus sp. Gasóleo 90,39% Roslee et al. (2020)

1 100%
Pseudomonas putida Fenol de fenol, 200 mL de MSM, Lin y Gu (2021)
1
8,73 mg de células Lÿ , 30 ÿC, 150 rpm, 24 h
Bacillus cereus Gasóleo 100 ml de MSM, diésel al 1 % (v/v), 120 rpm, 37 ÿC, 30 días 83% Raju et al. (2017)
200 ml de MSM con diésel al (2 % v/v) , 5% glucosa, 5%
Enterobacter cloacae Gasóleo NaCl, pH 7, 37 ÿC 401, 1025, 1806 y 2000 mg Lÿ mL de 55% Ramasamy et al.
medio M9 (7 g Lÿ (2017) 100% (14,
Rhodococcus ruber Fenol 1
de fenol, 100 20, 38 y 72 h, respectivamente) Zhao et al. (2021)
1 1
Na2HPO4, 3 g L-
1
KH2PO4, 0,5 g Lÿ
1 1
NaCl, 1 g Lÿ 1 NH4Cl, 0,02 g Lÿ CaCl2 y 0,2 g
Lÿ MgSO), 200 rpm, 40 ÿC, pH 7
Contaminantes emergentes
Peurotus ostreatus 1 de 100% Ahuactzin-P´erez et al.
Ftalato de di-(2-etilhexilo) 50 mL de medio de cultivo (1000 mg Lÿ
contaminante + glucosa extracto de levadura), pH 6,5, (2018)
25 ÿC, 120 rpm, 21 d de carbendazim, 20 mL de MSM,
carbendazima 1 98%
Rhodococcus sp. 200 mg Lÿ 200 Bai et al. (2017)
rpm, 30 ÿC, 5 d 1
500
Burkholderia Ftalato de di-(2-etilhexilo) mg Lÿ de contaminante, 50 mL cultivo bacteriano 98,05% Li et al. (2019)
pirrocinia (2%, v/v) en MSM con extracto de levadura al 1%, pH 7,
30 ÿC, 180 rpm, 6 d 10 mg Lÿ 1 mL de suspensión
1 73,2%
Bacillus licheniformis Carbendazim bacteriana, 50carbendazim,
mL de MSM MSM, pH 7, 37 ÿC, 30
y de carbendazim, 24 ÿC,
h 125 Panda et al. (2018)
estenotrofomonas carbendazima rpm, 21 d 250 mg Lÿ 10 g de suelo esterilizado, 100 mL de 68,9% Santos et al. (2017)
1
sp. medio mineral 1 con 200 mg Lÿ 25 ÿC, 8 días
trichoderma carbendazima 85% Sharma et al. (2016)
harzianum de carbendazim, discos fúngicos,
Trichoderma viride 47%
Trichoderma atroviride 21%
Achromobactersp.
Ftalato de di-(2-etilhexilo) 1 mL de suspensión bacteriana, 100 mL de MSM con 100 94,1% Wang et al. (2021a, b)
1
mg Lÿ 96 h contaminante, 30 ÿC, pH 7, 150 rpm,

Rhodococcus ruber Ftalato de di-(2-etilhexilo) 1 100 mg Lÿ de contaminante, 1% de cultivo (v/v), pH 7, 100% Yang et al. (2018)
30 ÿC, 180 rpm, 3 d
Metales pesados
1 1
Rhodococcus opacus Cd2+, Pb2+, Ni2+ Solución de 5– de metal, 1,5 mg de biomasa, 5 mL de Capacidad (mg gÿ ): Ni (129.34), Pb Dobrowolski et al.
700 mg Lÿ a pH 6,5 (Cd2+), pH 5,0 (Pb2+), pH 3,0– (280,11), Cd (200,8) (2017)
1
rodococo 4,0 (Ni2+), 25 ÿC (Pb2+, Cd2+), 35 ÿC (Ni2+), 120 rpm, 30 Capacidad (mg gÿ ): Ni (154.08), Pb
rodocroso min 1 100 mL de medio, 30 mg Lÿ de metal, 1 mL de (401,61), Cd (215,98) 1
suspensión de esporas
Beauveria bassiana Cu2+, Ni2+, Cd2+, Zn2+, Cr2+ (106 esporas/mL), 30 ÿC, 150 rpm, 5 d Capacidad (mg gÿ ): Cu
(4,54), Ni (4,49), Cd (4,5), Gola et al. (2016)
Zn (3,82), Cr (3,80)

1 1 1
Chlorella coloniales Cd, Cr, Como 10 mg Lÿ de metal, 2 g Lÿ de biomasa, 120 h Capacidad (mg gÿ ): CD (9,65), Cr (9,48), Jaafari y
As (8.97) Yaghmaeian (2019)
1 1 1
Ochrobactrum cícero Cd2+, Pb2+, Cu2+, Zn2+ 10–400 mg Lÿ de metal, 1g Lÿ de biomasa, pH 5, Capacidad (mg gÿ ): CD (67,84), Pb Li et al. (2022)
160 rpm, 25 ÿC, 24 h (80,23), Cu (50,56), Zn (63,07)
1
Stenotrophomonas Capacidad (mg gÿ ): CD (59,99), Pb
maltofilia (87,71), Cu (39,26), Zn (64)
1
Pseudomonas putida Capacidad (mg gÿ ): CD (68.31), Pb
(85,43), Cu (38,97), Zn (62,85)
1 1 1
Yarrowia lipolytica Ni2+, Zn2+ 10–300 mg Lÿ 5– de metal, 2 g Lÿ de biomasa, pH Capacidad (mg gÿ ): Ni (30,12), Zn (44,44) Wierzba (2017)
6, 40 ÿC, 60 min
Tintes
1 1 1
Rhodococcus Verde malaquita (MG), 100 mg Lÿ ), 1 de
g Lÿ de células
colorante (vivasCB
(excepto y muertas),
50 mg Lÿ 30 ÿC, Células vivas: MG (96,9 %), MV (53,9 %), CV Adena et al. (2020)
sovatensis violeta de metilo (MV), violeta 100 rpm, 14 d (10,1 %), CB (54,0 %). Células muertas: MG
cristal (CV) y azul algodón (96,3%), MV (96,1%), CV (29,5%), CB (58,2%)
(CC) 98,8%, 95,9%, 95%, 84,2% y 8,3%,
Cedecea davisae CV 1 mL de células, 100 mL de solución nutritiva, respectivamente Cao et al. (2019)
concentraciones de CV (5, 20, 40, 60 y 100 mg
1
Lÿ ), 30 ÿC, 130 rpm, 14 h
Chlorella vulgaris Rojo Congo (CR) 83% y 74%, respectivamente

(Continúa en la siguiente página)

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Tabla 1 (continuación )

Microorganismo contaminante Condiciones experimentales Eficiencia de biorremediación Referencia

1 1
5 y 25 mg Lÿ de colorante, 146 mg Lÿ de de inactivo Hernán andez-Zamora
células, 25 ÿC, 96 h 1 100 mg Lÿ de et al. (2015)
biomasa, 30 ÿC, 150 rpm, 14
trichoderma CV, VM, MG, CB 1 deLÿ
d 15, 30 y 50 mg colorante (excepto CB de 50 mg Lÿ ), 2 g de CV (16,3%), MV (82,7%), MG (70,2%), CB (62,5%) marchando y
asperellum 100%, 77,27% y 62,5%, respectivamente Ting (2017)
1
Enterobactersp. mg de colorante, 5% de inóculos Roy et al. (2020)
bacterianos recién cultivados, 120 rpm, pH 6,50, 35 ÿC, 78 h

degradación, altas concentraciones del contaminante pueden afectar la biodegradación,

debido a la baja tasa de supervivencia de los microorganismos cuando se agregan a
condiciones ambientales extremas. Por lo tanto, se utilizan microorganismos aislados de
sitios contaminados y también metodologías para adaptar estos microorganismos a los
contaminantes de interés (Pacwa-Pÿo ciniczak et al., 2019). Los actinomicetos del género
Rhodococcus se han utilizado ampliamente en la biorremediación de compuestos
derivados del petróleo y se encuentran y aíslan comúnmente de sitios contaminados (Liu
et al., 2021; Naloka et al., 2021). La figura 3 presenta los principales mecanismos de
biodegradación de los HAP mediante el uso de diferentes cepas de Rhodococcus.

En general, las reacciones de oxidación terminal tienen lugar para catalizar los
alcanos a sus alcoholes primarios, que luego pueden oxidarse a un aldehído y ácido
carboxílico mediante enzimas deshidrogenasa (Beilen et al., 2003). En la oxidación
subterminal, los alcanos se convierten en alcoholes secundarios que, a su vez, se oxidan
aún más a cetonas y, éstas, a ésteres por las enzimas monohidrogenasas. Finalmente,
está la acción de las enzimas esterasas que escinden el éster en ácidos grasos (Ashraf
et al., 1994; Chen et al., 2018).
Fig. 2. WordCloud con las 90 palabras más citadas entre las palabras clave de los últimos
2000 estudios de biorremediación. (Consulta: Base de datos: Scopus; Término de búsqueda:
Otro compuesto con una alta capacidad para dañar el medio ambiente y la salud
“Biorremediación”; Tipo de documento: Artículo; Idioma: Inglés; Fuente: Revista).
humana es el fenol, considerado uno de los más difíciles de biorremediar (Barik et al.,
2021; Shahabivand et al., 2022; Zhao et al., 2021). El fenol tiene en su estructura un
3.1. Hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) y fenoles
radical hidroxilo (-OH) unido directamente a un anillo de benceno aromático. Está
compuesto por aproximadamente 76,57 % de carbono, 17 % de oxígeno y 6,43 % de
Los hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP) son compuestos altamente nocivos
hidrógeno, con un peso molecular de 94,11 g molÿ (Babich y Davis, 1981). En la industria,
para la salud humana y el medio ambiente, con alta movilidad y dispersividad debido a 1
su generación ocurre principalmente
como
conlos
la oxidación
PAH derivados
de compuestos
de la refinación
poliaromáticos,
del petróleo,
su alta solubilidad en agua, lo que dificulta su contención y tratamiento (Jia et al., 2019).
por ejemplo (Subramaniam et al., 2020).
Estos compuestos tienen una estructura formada por átomos de carbono e hidrógeno
con anillos bencénicos condensados (Maleti´c et al., 2019). Entre las principales
características de los compuestos destacan la persistencia en el medio ambiente y la
La contaminación ambiental por fenoles generalmente ocurre a través de las
bioacumulación en los organismos, lo que puede provocar una serie de enfermedades
industrias petroquímicas, de carbón y de refinación de petróleo (Barik et al., 2021). Al
según el tiempo de exposición (Liu et al., 2021).
igual que los PAH, el fenol tiene características de bioacumulación en los seres vivos y
alta dispersividad, por ser un compuesto hidrofílico (Mazuki et al., 2019; Zakaria et al.,
Según la Agencia de Protección Ambiental (EPA), existen 28 HAP considerados
2019). Los compuestos fenólicos, al entrar en contacto con el cuerpo, ya sea por
contaminantes prioritarios, con seguimiento controlado en todo el territorio (USEPA,
inhalación, ingestión o tacto, pasan por transformaciones mediadas por el sistema
1987). Estos compuestos tienen en su estructura entre 2 y 6 anillos aromáticos, con peso
enzimático del citocromo P450 y, así, se unen al ADN, lo que puede causar mutaciones
molecular que oscila entre 128 g molÿ , siendo los más recurrentes: naftaleno,
1 1 genéticas y cáncer (Priyadharshini and Bakthavatsalam, 2019 ).
acenaftileno, acenafteno, fluoreno, afenantreno,
278 g molÿantraceno, fluoranteno, pireno,
benzo(a)antraceno , criseno,
benzo (k) fluoranteno, benzo (a) pireno, indeno (1,2,3-cis) pireno, benzo (g, h, i) perileno
Las bacterias pueden convertir los fenoles en compuestos menos dañinos para la
y dibenzo (a, h) antraceno (Xiang et al. , 2018).
salud y el medio ambiente, a través de mecanismos aeróbicos y anaeróbicos, pero las
vías de degradación más aplicadas prefieren bacterias aeróbicas, como Rhodococcus,
debido a su alta eficiencia de biodegradación (Barik et al. , 2021; Mazuki et al., 2019;
La contaminación ambiental ocurre principalmente a través de la extracción de
Subramaniam et al., 2020). La Fig. 4 muestra la vía aeróbica de bioconversión de fenol
petróleo y la producción de combustibles, accidentes viales durante el transporte, uso de
por Rhodococcus.
vehículos de combustión y también, actividades industriales (Subashchandrabose et al., 2019).
Entre las numerosas tecnologías de tratamiento efectivas, que incluyen técnicas
A través de la ruta aeróbica, el microorganismo convierte el fenol en catecol por
fisicoquímicas y biológicas, la biorremediación emerge como prometedora, ya que es una
acción de la enzima hidroxilasa, y luego el catecol es degradado por las enzimas catecol
tecnología ecológica con potencial de aplicación en una amplia gama de sitios y
1,2-dioxigenasa, catecol 2,3-diox ygenasa y protocatecuato 3,4-dioxigenasa a través de
contaminantes y también reduce los costos de implementación (Kis et al. al., 2017,
orto o media gradación. Posteriormente, los metabolitos formados a partir del fenol
2017a; Nie et al., 2021). Las tecnologías de tratamiento comúnmente utilizadas para el
entraron en la ruta del ácido tricarboxílico o en la ruta glucolítica y pueden ser utilizados
tratamiento de los HAP tienen un alto coste de aplicación, pero si se comparan las
como sustrato de crecimiento por las células microbianas (Basha et al., 2010; Nair et al.,
técnicas físico-químicas con las biológicas, la biorremediación es más rentable, siendo
2008; Zhao et al., 2021). La Tabla 2 presenta estudios de biodegradación de PAHs y
más aceptada por la sociedad. Además, el uso de microorganismos genera menos
fenoles en diferentes matrices utilizando el género Rhodococcus.
contaminantes secundarios, muy comunes con el uso de técnicas físico-químicas
(Suwanawat et al., 2019).
De acuerdo con la Tabla 2, es posible observar que las especies de Rhodococcus
tienen un gran potencial para la biorremediación de PAH's y fenoles.
Incluso si los microorganismos tienen una capacidad catabólica para

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Fig. 3. Principales mecanismos de biodegradación de actinomicetos del género Rhodococcus.
Fig. 4. Vía aeróbica de bioconversión de fenol por los actinomicetos del género Rhodococcus.
Sin embargo, es importante notar que las mayores eficiencias de degradación
de los contaminantes fueron observadas principalmente por microorganismos
aislados de regiones contaminadas o previamente adaptados al contaminante
de interés. Así, aunque el microorganismo pertenezca al mismo género
Rhodococcus y tenga potencial catabólico, no necesariamente significa que
será eficiente en la biodegradación de PAHs y fenoles. El uso de
microorganismos no adaptados puede resultar en una menor eficiencia del
tratamiento, ya que la introducción de microorganismos en un medio
contaminado puede provocar la muerte celular en la fase inicial de la
biorremediación (Arabjafari et al., 2017; Barik et al., 2021).
La biodegradación del contaminante ocurre a través de la actividad
metabólica de Rhodococcus y tiene rutas biotecnológicas específicas
dependiendo del compuesto a biorremediar. Los autores han detallado las vías
de degradación mediante el uso de cromatografía de gases, análisis de genes
y bioinformática (Barik et al., 2021; Jia et al., 2019). Por tanto, la degradación
de los compuestos ocurre inicialmente con la ruptura del contaminante de
estructura compleja, a través de enzimas hidrolasas específicas producidas
por el microorganismo, en compuestos más simples, menos tóxicos y de fácil
asimilación (Suhaila et al., 2019). En el caso de compuestos como los
combustibles, se produce la producción de metabolitos de surfactantes
intracelulares, que al ser excretados aumentan la solubilidad y biodisponibilidad
de los compuestos hidrofóbicos, permitiendo
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microorganismos para utilizar estos sustratos como fuente de energía y
crecimiento (Hu et al., 2020; Sujadi et al., 2019).
El estudio realizado por Chen et al. (2018) prueba la teoría descrita
anteriormente, presentando en detalle las rutas de degradación del gasóleo
por parte de Rhodococcus sp. LH. La degradación del contaminante fue
monitoreada individualmente durante 12 días, tomando como base el
comportamiento de 17 metabolitos intracelulares resultantes (ácido 3,5-
dimetoxicinámico, N-(1-oxopropil)-glicina, valina, homoserina, ácido carbámico,
N , N-dimetilcarbamato, fosfato, hexadecanol, floroglucinol, ácido octadecanoico,
4-hidroxi, 1-monolinoleoilglicerol,
octadecenoico, dasycarpidian-1-metanol-acetato,
ácido octadecanoico,
clotes-2-eno ácido3ÿ-cis-11-
ácido -dehidroabiético,
[2,3-a] naftaleno
androstanediol).
3'metil,
Además,
se describen las interacciones del contaminante con biosurfactantes
intracelulares producidos por el microorganismo. La cepa demostró ser eficiente
en la degradación del contaminante, tanto por oxidación terminal como
subterminal de PAH, y en la producción de biosurfactantes que contribuyeron
a la biodisponibilidad de compuestos hidrofóbicos.
En casos de contaminación antigua, con microorganismos autóctonos ya
adaptados al medio, el uso de bioestimulantes demostró ser eficiente para
aumentar las tasas de remoción del contaminante, no requiriendo el uso de
técnicas de bioaumentación. En el aislamiento de
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Cuadro
2 El género Rhodococcus aplicado en la biodegradación de PAH's y fenoles.
Especies contaminante evaluado Condiciones experimentales Mecanismos/intermediarios Eficiencia de biorremediación Referencia
matriz

rodococo estireno Sintético 1 0,22 g Lÿ de biomasa seca adaptada de Estireno completo La cepa previamente adaptada Arabjafari et
eritrópolis Aguas residuales R. erythropolis (medio con hasta 90 mg Biodegradación/Mineralización obtuvo hasta un 90% de degradación al. (2017)
1
PTCC1767 Lÿ de estireno) del contaminante 100% de
Rhodococcus Fenol Sintético Cepa cultivada en medio salino El fenol se degradó a degradación (1.600 Barik et al.
1 1
piridinivorans Aguas residuales conteniendo 600 mg Lÿ de fenol.
en (sólidos hidroquinona que se carboxiló mg Lÿ de fenol en 56 h) (2021)
1
PDB9T N-1 Lÿ de masa seca) suspensión/ 31.13 mg
fueron inoculados en a ácido protocatequiico.
efluentes sintéticos que contenían fenol
en el rango de 50 y 1.600 mg Lÿ El ácido pasó por una reacción de
fisión del anillo en el enlace de
1
carbono de la posición 3,4, lo que
produjo cismuconato de beta-carboxis.
La cepa utilizó TCE como fuente
rodococo Tricloroetileno Aire El efecto de la concentración de nutricional (carbono) y generó CO2 en 96 % de eliminación de Baskaran
opaco (ECT) entrada de TCE en el rango de 0,12 3 y 2,34 el proceso. No se analizaron productos TCE en biorreactor continuo et al. (2020)
g mÿ en la eliminación de
TCE se estudió durante
un 55
biorreactor
días utilizando
de intermedios de biodegradación de TCE
transporte de aire. Oxidación de alcanos a alcoholes y
deshidrogenación continua de alcoholes
a ácidos grasos
Rhodococcus sp. n-hexadecano y Sintético Se usaron 2 mL de suspensiones celulares Degradación del 48,77 % y 94,96 Jia et al.
T1 pireno Aguas residuales (OD600 = 2.0) para inocular 100 mL de % para pireno y n hexadecano, (2019)
medio de sal mineral respectivamente, en condiciones
modificado con 2% de n-hexadecano de sustrato único, y del 68,29 % y
(v/v) y/o 200 mg Lÿ Incubación:
1 pireno. 88,94 % en sustrato mixto El
35 ÿC, 200 rpm, 5 d Esta cepa se cultivó biosurfactante producido por HX-2
rodococo Petróleo (petróleo Medio de en medio salino inorgánico que contenía Solubilización del redujo la tensión superficial de 54,99 Hu et al.
eritrópolis crudo) sal sintética petróleo (2% v/v) y 1,5 g Lÿ de contaminante por a 28,89 mN/m (solubilización) . (2020)
1
HX-2 biosurfactante, a 25 ÿ do por 5 biosurfactantes HX-2 y posterior
biodegradación del aceite por el
actinomiceto Degradación de aproximadamente el
90% del contaminante
Rhodococcus sp. Gasóleo Suelo Suelo previamente contaminado Bioconversión de gasóleo en La bioestimulación fue eficiente Kis et al.
1
mk1 (671 mg kgÿ ) y suelo simulado n-nonano, n-hexadecano, 2,6,10- para viejas contaminaciones (2017)
1
contaminación (3480 mg kgÿ ). trimetiltetradecano e p-xileno (aprox. 60% de eliminación).
Comparación entre bioestimulación La bioestimulación fue eficiente
(solución de sal mineral) y (aprox. 80%) para sitios recién
bioaumentación (5. 108 células mLÿ contaminados
1
) ajuste de
humedad al 20%
1
rodococo aceite de motor usado Medio 8 10ÿ células mlÿ fueron inoculados Bioconversión del 70% (30 ppm en 14 d) Sujadi et al.
eritópolis sintético en medio Bushnell-Haas que contaminante con su uso como (2019)
contiene 15 ppm, 30 ppm y 45 ppm de fuente primaria de carbono para el
aceite. Los contenidos de aceite residual crecimiento. No se analizaron los
(TPH) se analizaron a los 0, 7 y 14 días compuestos intermedios.
de crecimiento de UKMP-5M en (MSMa )
rodococo Fenol Medio con la adición de fenol y/o glucosa como Biotransformación de fenol en 89% de biodegradación de fenol Suhaila
UKMP-5M sintético fuentes de carbono. intermediarios no tóxicos del ciclo del (células suspendidas) et al.
ácido tricarboxílico (2019)
Máxima biodegradación: pH 7,4,
1
0,5 g Lÿ fenol, celular
concentración: 10%

a
MSM: medio mínimo de sal.

microorganismos de áreas contaminadas, se observó la sinergia entre diferentes
microorganismos, con potencial aplicación en la biorremediación de PAHs y
fenoles en forma de consortios microbianos (Chen et al., 2018; Kis et al., 2017,
2017a; Subramaniam et al. ., 2020).
La biorremediación de PAHs y fenoles utilizando cepas de Rhodococcus es
una tecnología prometedora, ya que es amigable con el medio ambiente, tiene
buenos resultados de eficiencia y no genera contaminantes secundarios tóxicos
para el medio ambiente y la salud humana.
3.2. Contaminantes emergentes (CE)
Los contaminantes emergentes (CE) están presentes en la formulación de
diferentes productos utilizados en los más diversos sectores de la sociedad,
como la agricultura, productos de higiene y cuidado personal, hormonas e
industrias químicas. La acumulación de estas sustancias en el medio ambiente,
incluso en ng/L o ÿg/L, puede causar daños a todo el ecosistema, a la flora,
inhibición del crecimiento vegetal y falta de nutrientes en el suelo, a
la fauna, enfermedades y muertes, y a los humanos, enfermedades endocrinas,
cáncer, problemas de fertilidad, entre otras (Baek et al., 2022; Chuang et al.,
2021; Odukkathil y Vasudevan, 2013). El control de las liberaciones al ambiente,
por aplicación de productos o a través de efluentes, es necesario para conocer
la toxicidad de los EC en el ecosistema y evaluar su degradación en el tiempo
(Kamaraj et al., 2022; Menashe et al., 2020; Song et al. al., 2022; Zhang et al.,
2019).
La biorremediación de CE se considera un proceso biotecnológico
prometedor, sin embargo, es necesario evaluar la composición de los medios
de cultivo, el pH, la temperatura y el límite de tolerancia del contaminante hacia
los microorganismos (Arabjafari et al., 2017; Egorova et al., 2017b; He et al.,
2020; Liu et al., 2017). Se han estudiado varios microorganismos, especialmente
bacterias, para la eliminación de EC, que pueden aislarse directamente de
áreas contaminadas o agregarse a un medio con contaminantes como fuente
de carbono o nutrientes (Baek et al., 2022; Chuang et al. , 2021; Song et al.,
2022; Ye et al., 2019).
Sin embargo, existen algunas barreras que superar en la biorremediación
de EC, debido a la complejidad, estabilidad y baja polaridad de la mayoría de los

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moléculas (Kamaraj et al., 2022; Menashe et al., 2020; Song et al., 2022).
Además, es necesario conocer los compuestos intermedios y metabolitos involucrados
en la biodegradación de las CE, así como la interacción de los contaminantes con
Rhodococcus usados solos, en consortia, y con la microbiota del suelo y ambientes
acuáticos (Baek et al. al., 2022; Chuang et al., 2021; Egorova et al., 2017a; Menashe
et al., 2020; Song et al., 2022; Wang et al., 2021a, b; Zhang et al., 2018).
La Tabla 3 presenta estudios que utilizaron bacterias del género Rhodococcus
para evaluar la degradación de algunos ejemplos de CE y sus compuestos
intermedios y metabolitos involucrados en el proceso de biodegradación en diferentes
matrices.
A través de la Tabla 3, los EC utilizados fueron 1 farmacéutico, 1 hormonal, 1
fungicida, 2 insecticidas, 1 materia prima para la síntesis de polímeros, 2 plastificantes
y 1 componente colorante. Se destaca el medio de sales minerales (MSM) para
realizar el cultivo de actinomicetos para evaluar la biodegradabilidad de ECs. Los
análisis cromatográficos se han utilizado en estudios de biorremediación para
identificar los compuestos intermedios obtenidos y así contribuir a la comprensión
del proceso de biodegradación, además de verificar la generación de compuestos
más o menos tóxicos que el compuesto fuente (Baek et al. ., 2022; Chuang et al.,
2021; He et al., 2020). Según los estudios, la eficiencia de eliminación de
contaminantes es alta, lo que muestra a Rhodococcus como una bacteria prometedora
para ser utilizada en la biorremediación de contaminantes emergentes. Los productos
farmacéuticos son ampliamente utilizados y de fácil acceso para las personas, siendo
una de las clases más preocupantes entre los CE en función de su estabilidad,
actividad antimicrobiana, bioacumulación en el medio ambiente y posibilidad de
causar problemas de salud a los organismos vivos (Machado et al., 2022; Rempel et
al., 2021a,b; Akai y Tezel, 2020).
Sin embargo, pocos estudios han abordado la aplicación de Rhodococcus para la
biorremediación de este tipo de CE, lo que representa un vacío de investigación por
explorar.
Carbedazim (Methyl-1H-Benzimidazole-2-ylcarbamate) es un fungicida
ampliamente utilizado en cereales, frutas y verduras para el control de enfermedades,
siendo aplicado directamente al suelo o rociado sobre las plantas (Bai et al., 2017;
Lewanndowska y Walorczyk , 2010). Bai et al. (2017) agregaron ramnolípidos (un
biosurfactante) a la fermentación de Rhodococcus sp. para evaluar la biodegradación
de carbedazim. El contaminante se eliminó eficientemente y el ensayo con la adición
de 50 ppm de ramnolípido obtuvo una biodegradación del 100 %. La fase de latencia
del experimento sin la adición de ramnolípido aumentó de manera estable, sin
embargo, la adición del biosurfactante aumentó la fase de latencia y se observó que
a mayores concentraciones de ramnolípido se retrasó el consumo del contaminante.
Chuang et al. (2021) también evaluaron carbedazim, y en el tiempo de incubación
inicial, las bacterias nativas del suelo no se vieron afectadas significativamente, al
contrario de los hongos. A las concentraciones más bajas del contaminante, se
restauró la comunidad fúngica, mientras que la diversidad de bacterias se redujo a
lo largo del tiempo del experimento, lo que confirma que la carbedazima residual
continúa afectando la microbiota del suelo y las bacterias nativas no son eficientes
para la degradación. del mismo (Chuang et al., 2021).
Debido a la estabilidad de la molécula de carbedazim, los microorganismos
nativos del suelo no pudieron degradar el contaminante. Por otro lado, la adición de
la cepa Rhodococcus qingshengii provocó una reducción de la acción fungicida de
la carbedazim, provocando un menor impacto en la comunidad microbiana, y la cepa
probada se biodegradó en un 93% en 14 días.
Los compuestos intermedios generados en la biodegradación pueden enriquecer el
suelo con fuentes de carbono y nutrientes, esta hipótesis puede explicarse debido a
la prueba de unidades taxonómicas operativas (OTUs), en las que a lo largo de la
biodegradación se incrementó la comunidad de microorganismos (Chuang et al. .,
2021).
El hexaclorociclohexano (HCH) es un insecticida clasificado desde 2006 como
un contaminante orgánico persistente, capaz de causar diversos problemas al
ecosistema (Egorova et al., 2017b). El contaminante HCH es una molécula que
puede tener 8 isómeros diferentes, de esta forma, los isómeros ÿ, ÿ, ÿ y ÿ fueron
evaluados por Egorova et al. (2017b) con el bioaumento de Rhodococcus
wratislaviensis. Los autores verificaron
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que la cepa R. wratislaviensis tuvo biodegradación total de los isómeros ÿ, ÿ, a los
demás isómeros, ÿ 77.1% y ÿ 20% se degradaron en 10 semanas, reduciéndose la
concentración del contaminante en el suelo en 44.8%. La bioaumentación de
Rhodococcus wratislaviensis en suelo también fue evaluada por Egorova et al.
(2017a), con el fin de verificar la capacidad de biodegradación del
diclorodifeniltricloroetano (DDT), comparando los experimentos de biodegradación
con microorganismos nativos del suelo. El DDT es un insecticida de molécula estable
y resistente a ácidos, álcalis y altas temperaturas, y solo se permite su producción
para el control de plagas cuando se considera imposible de controlar (Egorova et al.,
2017a; Odukkathil y Vasudevan, 2013). El pesticida DDT fue biodegradado
eficientemente por R. wratislaviensis haciendo que el suelo no fuera tóxico, sin
embargo, para la biodegradación con microorganismos nativos, la biodegradación
ocurre mucho más lentamente y no es capaz de reducir la toxicidad del suelo.
Baek et al. (2022) analizaron los genes de Rhodococcus sp. que puede haber
degradado la benzofenona-3. La benzofenona-3 se utiliza como sustancia aplicada
a productos de higiene y cuidado personal, sin embargo, puede utilizarse como
insecticida y para retrasar la degradación de los plásticos (Baek et al., 2022). Estos
autores encontraron un conjunto de enzimas que pueden haber sido responsables
de la degradación del contaminante oxidorreductasa dependiente de flavina,
hidroxiquinol 1,2-dioxigenasa, maleilacetato reductasa y ÿ/ÿ hidrolasa. En la
biorremediación de los esteroides estradiol, estrona, estriol y testosterona, la bacteria
Rhodococcus sp. tenía la enzima 17ÿ-HSD deshidrogenasa como principal agente
de biodegradación (Ye et al., 2019).
El ácido acrílico es una materia prima importante para la síntesis de polímeros y
se considera una sustancia tóxica (He et al., 2020; Xu et al., 2006). Él et al. (2020)
compararon sus resultados de biodegradación de ácido acrílico con Ansede et al.
(1999) y Janssen (1991), quienes probaron diferentes cepas bacterianas,
Rhodococcus ruber, Alcaligenes faecalis y Clostridium propioni cum, respectivamente.
Por lo tanto, se concluyó que diferentes cepas pueden generar diferentes compuestos
intermedios, y para R. ruber, los intermedios fueron moléculas más simples. En el
estudio de He et al.
(2020) R. ruber obtuvo como intermediarios glicerol y ácido láctico, que son
sustancias no tóxicas, que son ÿ-oxidadas y convertidas en acetil CoA y transformadas
para su uso en el ciclo de Krebs.
En la evaluación de estudios sobre la biorremediación de ECs de
diferentes matrices con el actinomiceto Rhodococcus, se puede observar que esta
bacteria tiene resultados prometedores en la biodegradación de varios contaminantes.
Los factores experimentales, como la temperatura, el pH y las concentraciones
límite, deben evaluarse cuidadosamente para aumentar la capacidad de
biodegradación de las EC. Además de la eficiencia, la comprensión de los
mecanismos involucrados y los intermediarios generados en los procesos de
biorremediación mediados por especies de Rhodoccoccus son respuestas
importantes en el contexto del tratamiento de diferentes contaminantes, especialmente EC.
3.3. Metales pesados
Los metales pesados tienen alta densidad y alta toxicidad en bajas
concentraciones (Bhargava et al., 2012). Así, metales como el níquel, cobre, cobalto
y zinc son motivo de preocupación por su uso en diferentes áreas, desde industrias
primarias hasta productos de alta tecnología (Baltazar et al., 2019). Además, los
metales pesados se pueden encontrar en residuos de procesos de acabado de
metales, curtido de cuero, producción de fertilizantes, fabricación de baterías,
galvanoplastia, plantas de energía nuclear e industrias textiles (Dobro wolski et al.,
2017; Goswami et al., 2017; Vasquez et al., 2007). ´
Así, el uso generalizado de metales tiende a aumentar su disponibilidad en el
ambiente, exponiendo niveles de la cadena alimentaria a altas concentraciones de
este contaminante, lo que puede reducir la biodiversidad y causar enfermedades en
los humanos (Baltazar et al., 2019). Se ha demostrado que los metales pesados
juegan un papel en la patogenia de enfermedades del sistema nervioso, como la
esclerosis múltiple, la esclerosis amilotrófica y el Alzheimer (Kiray et al., 2017). Dado
que estos metales son recalcitrantes y tóxicos para la vida, la acumulación de
metales pesados en suelos y aguas se considera un grave problema ambiental
(Baltazar et al., 2019; Yaashikaa et al., 2022).
Existen diferentes técnicas de remediación de suelos contaminados
Machine Translated by Google

Nazarí
MT
al.
et
Cuadro 3

Género Rhodococcus aplicado a la biorremediación de contaminantes emergentes.

Metálico contaminante Matriz evaluada Condiciones experimentales Mecanismo/intermediarios Eficiencia Referencia

1
rodococo Paracetamol Suelo Se incubó medio MSMa con 50 mg Lÿ de paracetamol a 22 ÿC mecanismo enzimático 100% Akai y
eritrópolis y 130 rpm Tezel (2020)
1
Rhodococcus sp. carbendazina Solución acuosa 40 g Lÿ de contaminante se agregaron en acetona y mecanismo enzimático 98,2% Bai et al.
añadida de la incubados a 30 ÿC, 60 rpm, 2 h (2017)
contaminante
rodococo carbendazina Suelo Se incubaron 300 g de suelo con 20% de humedad a 25 ÿC por 12 h/d 2-aminobencimidazol, 2- 93% Chuang et al.
qingshengii con luz, y 12 h/d a 20 ÿC en oscuridad, por 21 d hidroxibencimidazol y (2021)
bencimidazol
1 -
Rhodococcus diclorodifeniltricloroetano Suelo El suelo contaminado con 200 mg Lÿ de contaminante con 60% 99,7% Egorova
wratislaviensis de humedad se incubó a 25 ÿC durante 70 d et al.
(2017a)
rodococo Hexaclorociclohexano (HCH), Suelo 1 Se añadieron al medio a 28 ÿC 10 g de suelo en de bifenilo, Se han descrito isómeros de ÿÿÿ, a 44,8% Egorova
1 1
wratislaviensis hexaclorobenceno, bifenilos policlorados medio mineraldeK1
hexaclorobenceno,
con 0,1 g Lÿ 0,25 yg 0,2 g L- BSMb
Lÿ caldo de ÿ-HCH saber, ÿ-, ÿ-, ÿ- y ÿ-HCH et al.
con 1000 mg Lÿ (2017b)
1
rodococo Ácido acrílico Lodos de depuradora de contaminante Glicerol y ácido láctico 100% Él et al.
ruber (2020)
Rhodococcus sp. ftalato de di-(2-etilhexilo) Suelo Se aplicó 1 g de suelo a 100 mL de medio basal que contenía El contaminante se desesterificó, 87,7% Kamaraj
en agua bidestilada (pH 7.0) suplementado 1 con 100 mg Lÿ de formando ácido ftalato. et al. (2022)
contaminante Para la degradación de antraquinonas
se utilizó el MSMb, y consistió
para la desnitrificación
en un medio específico,
aeróbica ely medio
se agregaron
Rhodococcus Ácido 1-aminoantraquinona-2-sulfónico y nitrito Suelo 2 mL de solución de oligoelementos (pH 7.0) Catecol y desnitrificación aeróbica 81% de nitrito y 90% Lu et al.
de antraquinona 75 (2019)

Rhodococcus

b
zopfii
Rhodococcus Ambient
116220
Gestión
(2022)
Diario
323
de
piridinivorans

piridinivorans
17ÿ-etinilestradiol

Ftalato de di-(2-etilhexilo)

MSM: medio de sales minerales.

BSM: medio de sal basáltica.
Efluente

Lodo
Las bacterias se encapsularon en una membrana de
microfiltración de acetato de celulosa.
Medio MSMa con 200 mg Lÿ 5 d
1
de contaminante, cultivada para
-

Ftalato hidrolasa, PA 3,4-dioxigenasa,

protocatechuato 3,4-ÿ y 3,4-ÿ dioxigenasa
a 86,5%

98%
Menashé
et al. (2020)
Zhao et al.
(2018)
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MT Nazarí et al. Diario de Gestión Ambiental 323 (2022) 116220

con metales Las técnicas fisicoquímicas, como la solidificación, la
electrocinética, la encapsulación, el lavado del suelo y el riego del suelo
tienen desventajas como un alto costo y hacen que el suelo no sea apto
para el desarrollo de las plantas (Bhargava et al., 2012; Yaashikaa et al.,
2022). Por otro lado, existen procesos aplicados convencionalmente para
matrices acuosas, como precipitación, floculación, ósmosis inversa,
intercambio iónico y microfiltración (Banerjee et al., 2017). Sin embargo,
estas técnicas generan lodos, y la eliminación a menudo aumenta el
costo y el consumo de energía del proceso (Banerjee et al., 2017).
En este contexto, la biorremediación de metales pesados es una
alternativa por su costo-efectividad y preocupación por el medio ambiente
(Ali et al., 2022; Dobrowolski et al., 2017). Microorganismos como
bacterias, hongos y actinomicetos se utilizan en la biorremediación de
xenobióticos (Ali et al., 2022). Los actinomicetos del género Rhodococcus
residen en ambientes de suelo o agua y son considerados uno de los
organismos de mayor importancia industrial, con aplicaciones en varias
áreas, con énfasis en la biorremediación de metales pesados (Dobrowolski et al., 20
La Tabla 4 presenta las principales especies del género actinomycetes

Cuadro
4 El género Rhodococcus aplicado a la biorremediación de metales pesados.

Especies Contaminante Matriz evaluada Condiciones experimentales Mecanismo Eficiencia Capacidad Referencia
de eliminación de eliminación (mg
1
gÿ )
rodococo Cu2+ Solución acuosa que Concentración inicial de metales de Biosorción - 68.03a Baltazar et al.
1 1
eritrópolis contiene Cu2+ con
100 mg Lÿ y 2,0 0.1,
g Lÿ 0.5,6,0,
a pH 1.0 28
de 0,1 g Lÿ de biomasa optimizada (2019)
1 biomasa muerta la superficie de contacto entre Cu2+ y el
ÿC y 150 rpm durante 120 min
Concentración inicial de metales de adsorbente
50 mg Lÿ 5,0, 28 ÿC y 100 rpm
rodococo Cr6+ Mina de carbón Biosorción 89,54% - Banerjee et al.
aguas residuales 1 Bioacumulación
eritrópolis con células vivas a pH (2017)
La concentración de Cr6+ tendió a
disminuir con el aumento competitivo de
Cr3+ que se adhirió a la superficie
celular y el resto
Cr6+ se acumuló dentro de la célula
bacteriana
rodococo Pb2+ Soluciones sintéticas Concentración inicial de metal de Biosorción - 95.2a Bueno et al.
1 1 de
opaco de iones metálicos 20–200 mg Lÿ con 2 g Lÿ La tasa de biosorción aumentó con (2011)
biomasa viva a pH 5,0, 35 ÿC y 150 el aumento de la temperatura.
rpm durante 120 min Concentración
rodococo CD2+ Solución acuosa que inicial de metales de Biosorción - rodococo Dobrowolski et
opaco y Pb2+ contiene iones 1 5–700 mg Lÿ con 1,5 ± 0,03 mg En los sistemas que contienen ópaco al. (2017)
Rhodococcus Ni2+ metálicos de sustancias poliméricas Rhodococcus opacus se alcanzó 129,34a
rodochrous extracelulares en 5 mL de solución más del 50% de la máxima eficiencia (Ni2+)
a pH 6,5 (Cd2+), pH 5,0 (Pb2+), pH de adsorción después de 5 minutos 280,11a
3,0–4,0 (Ni2+), 25 ÿC (Pb2+, Cd2+) , - Atracción electrostática, (Pb2+)
35 ÿC (Ni2+) y 120 rpm durante 30 formación de complejos superficiales 200,80a
e interacción química entre iones (Cd2+)
min metálicos y grupos funcionales rodococo
rodocroso
154,08a
(Ni2+) 401,61a
(Pb2+)
215,98a
(Cd2+)

rodococo Fe3+ Medio salino Concentración inicial de metales de - - Gosvami et al.

Biosorción
Cu2+ mínimo de 1
opaco 10 mg Lÿ 7.0,con
30 células
ÿC y 120vivas
rpma pH La biosorción de metales pesados (2017)
Zn2+ Bushnell-Hass con influyó negativamente en el crecimiento
CD2+ la adición de de la biomasa, la biodegradación del
Ni2+ antraceno y metales antraceno y la acumulación total de
Pb2+ pesados lípidos
rodococo Pb2+ Solución acuosa que Concentración inicial de metal de Biosorción - 42,91a (Pb2+) Kiray et al.
caucho Ni2+ 1
contiene iones 1000 ÿg mLÿ 1 con 10 mg Interacciones fisicoquímicas entre 6,78a (Ni2+) (2017)
metálicos Lÿ de biomasa a pH 7.0, ambiente iones metálicos y
temperatura y 150 rpm durante grupos funcionales en la superficie del
2h Concentración inicial de biosorbente Los estudios de biosorción
rodococo CD2+ medio acuoso Cd2+ de 15 ppm y de Zn2+ de 5 cinética mostraron que la mayor 60% (Cd2+) 1,55b (Cd2+) V´ásquez et al.
opaco Zn2+ ppm con suspensión de biomasa eliminación se produjo en los primeros 88% (Zn2+) 1,35b (Zn2+) (2007)
de 2,0 g dmÿ y 175 rpm 15 min. Todos los procesos de
3 eliminación se completaron en 30
a pH 7,0, 26 ÿC
minutos . Bioacumulación Demostraron
acumulación intracelular y en la
CD2+ Concentración inicial de 4 mM para superficie celular de Cu3+, Zn2+, Pb2+ 63% (Pb2+) - Vela-Cano
Rhodococcus sp. Medio líquido
Zn2+ Cd2+ y 8 mM para Zn2+, y Cd2+, lo que sugiere la bioacumulación 43,35% et al. (2014)
Pb2+ Cu3+ y Pb2+ con 1 mL de una activa de estos metales pesados . (Cu2+)
Cu3+ suspensión celular de la cepa en 50 27,95%
mL a 28 ÿC y 100 rpm durante 24 h (Zn2+)
12% (Cd2+)

Leyenda.
a
modelo Langmuir.
b Modelo de Freundlich.

10
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MT Nazarí et al. Diario de Gestión Ambiental 323 (2022) 116220

Rhodococcus utilizado en la biorremediación de metales pesados. eficiencia.

El actinomiceto más evidente observado en la Tabla 4 fue Rhodococcus
opacus, actuando en la biorremediación de metales pesados como cobre (Cu2+),
cromo (Cr6+), cadmio (Cd2+), plomo (Pb2+), níquel (Ni2+), cobalto (Co2+) , zinc
(Zn2+) y hierro (Fe3+). Esta especie de actinomiceto tiene un carácter anfótero
debido a la presencia de polisacáridos, grupos carboxílicos, lipídicos y ácidos
micólicos presentes en la superficie de la pared celular (Vasquez et al., 2007).
´ ´
Los mecanismos de remoción identificados fueron bioacumulación y bio
sorción, y el mecanismo que se destacó fue la biosorción. Otro proceso de
remediación evidenciado en uno de los estudios seleccionados fue la fitoextracción.
La fitoextracción consiste en la absorción de contaminantes del suelo o del agua
por las raíces de las plantas y su translocación a una parte de la planta que pueda
ser cosechada (Bhargava et al., 2012). En los estudios de Du et al.
(2022) Se utilizó Sedum alfredii como planta hiperacumuladora para investigar la
fitoextracción de los metales pesados Zn2+, Cd2+, Ni2+, Pb2+ del suelo. Sedum
alfredii, inoculado con Rhodococcus qing shengii mostró mayores concentraciones
de Zn2+, Cd2+, Ni2+ y Pb2+ en los brotes de plantas cultivadas en arrozales
contaminados en 35%, 63%, 49% y 49%, y en plantas cultivadas en suelos
mineros en 112%, 105%, 46% y 49%, respectivamente. Estos estudios demostraron
que los actino mycetes tienen un potencial considerable para su uso en la
eliminación de metales pesados de suelos contaminados.
El proceso de biosorción tiene características de interés, incluyendo la
remoción selectiva de metales en rangos de pH y temperatura y una rápida
´
cinética de adsorción (Bueno et al., 2011; Vasquez et al., 2007).
tecnologías
Respecto a las
tradicionales, la biosorción presenta altas tasas de selectividad y remoción, bajo
costo, minimización de los volúmenes de lodos generados, posibilidad de tratar
grandes volúmenes y alta eficiencia en efluentes con baja concentración de
contaminantes (Baltazar et al., 2019; Vasquez et al. , 2007). Además, mediante
esta técnica se puede recuperar y reutilizar el metal adsorbido (Baltazar et al.,
2019). Por lo tanto, es importante desarrollar nuevos materiales y técnicas
utilizando actinomicetos para aumentar la eficiencia de los procesos de sorción.
El estudio desarrollado por Dobrowolski et al. (2017) destacaron ya que se
utilizaron como biosorbentes sustancias poliméricas extracelulares obtenidas de
la cepa bacteriana, debido a sus propiedades fisicoquímicas y estabilidad química.
Así, se han realizado estudios para desarrollar nuevos sorbentes, adsorbentes o
biosorbentes con características de interés para la remoción de metales pesados
y otras sustancias (Fu y Wang, 2011; Kiray et al., 2017). Así, la remoción de
metales pesados mediante el uso de actinomicetos del género Rhodococcus tiene
aplicación potencial, principalmente para el tratamiento de matrices acuosas.

3.4. Tintes
Por otro lado, para matrices líquidas, la mayoría de los estudios utilizaron la
sorción de metales mediante biosorción, que consiste en la interacción entre las
Los tintes se utilizan en varios segmentos, incluidos el textil, el alimentario, el
especies de metales y los sitios activos en la superficie de los microorganismos
´ farmacéutico, el bioquímico, el cosmético, el papel, el gráfico y otros (Ahmad et
(Kiray et al., 2017; Vasquez et al., 2007).
electrostáticas,
Estas interacciones
intercambioincluyen
iónico y interacciones
quelación
al., 2015; Al-Tohamy et al., 2022). Como resultado, se generan grandes volúmenes
o complejación de iones metálicos, microprecipitación y reducción (Kiray et al.,
de efluentes con una cantidad significativa de color, turbidez, demanda de oxígeno
2017).
(química y biológica) y toxicidad (Ahmad et al., 2015; Al-Tohamy et al., 2022;
Entre los principales parámetros que afectan la biosorción, el pH es generalmente
Varjani et al. al., 2020).
la principal variable que controla la sorción de iones metálicos en la superficie
Si no se eliminan correctamente o no se tratan correctamente, estos efluentes
como resultado de la competencia entre protones e iones metálicos por los sitios
causan la contaminación de las aguas superficiales y subterráneas, trayendo
de unión (Dobrowolski et al., 2017). Luego, dependiendo del pH del medio, puede
numerosos problemas al ecosistema (Ahmad et al., 2015; Al-Tohamy et al., 2022;
haber un aumento o una disminución en la disponibilidad de especies metálicas
Varjani et al., 2020). La presencia de color reduce la penetración de la luz solar en
en la solución (V´asquez et al., 2007). Según Bueno et al. (2011), valores de pH
el medio acuático, lo que disminuye la actividad fotosintética y la concentración de
cercanos a 6 incrementan el carácter negativo de la superficie celular, lo que
oxígeno disuelto (Ahmad et al., 2015; Var jani et al., 2020). Además, los productos
favorece la aparición de atracciones electroquímicas y aumenta la adsorción de
de degradación de los colorantes pueden causar toxicidad para la vida acuática y
cationes metálicos.
mutagenicidad, afectando a la fauna y la flora (Ahmad et al., 2015; Al-Tohamy et
La temperatura también es una condición operativa importante, que puede afectar
al., 2022).
la estabilidad del complejo metal-biosorbente e influir en la tasa de biosorción.
El tratamiento de efluentes que contienen colorantes mediante biorremediación
(Bueno et al., 2011; Dobrowolski et al., 2017). La Fig. 5 muestra el mecanismo de
con Rhodococcus es eficiente y ecológicamente correcto (Kuyukina and Ivshina,
biosorción y las interacciones entre el microorganismo y el metal, así como los
2019; Maniyam et al., 2018b; Sundarajoo et al., 2022). Dadas sus propiedades
parámetros que influyen en la eliminación.
fisiológicas, bioquímicas y ecológicas, este género puede

Fig. 5. Mecanismo de biosorción e interacciones entre microorganismos y metales pesados.

11
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MT Nazarí et al. Diario de Gestión Ambiental 323 (2022) 116220

degradan diferentes compuestos, sobreviven en ambientes agresivos y tóxicos y Varjani et al., 2020). Los tintes de trifenilmetano tienen un cromógeno que tiene
mineralizan colorantes, generando intermediarios con toxicidad reducida (Carvalho tres grupos fenilo unidos a un átomo de carbono central (Adenan et al., 2020; Li
et al., 2014; Kuyukina e Ivshina, 2019). Así, en la Tabla 5 se presentan diferentes et al., 2014; Maniyam et al., 2020b; Varjani et al., 2020). Ambas clases tienen
estudios que involucran la decoloración y degradación de colorantes por parte de propiedades tóxicas y mutagénicas y recalcitrantes, que pueden causar peligros
Rhodococcus . ambientales cuando están presentes en los efluentes.
Los colorantes más estudiados (Tabla 5) son de dos clases principales, los Como se puede observar en la Tabla 5, los estudios de biodegradación del
colorantes azo y los colorantes de trifenilmetano. Los colorantes azoicos, la clase colorante se realizaron de diferentes formas: I. agregando el colorante al medio
más grande y versátil utilizada comercialmente entre los colorantes sintéticos, se de cultivo para evaluar la influencia en el crecimiento del microorganismo y la
caracterizan por sus grupos azocromóforos (–N– –N–) (Maniyam et al. 2018b, 2020a ; remoción del colorante; II. utilizando vida, reposo (almacenado en solución tampón) y

Cuadro 5
Género Rhodococcus aplicado para biorremediación de colorantes.

Metálico contaminante Material Condiciones experimentalesa Mecanismos Eficiencia Referencia

de eliminación

Rhodococcus Células vivas 1 MG 96,9% Adena et al.

Verde malaquita 100 mg Lÿ de MG, MV y Biodegradación por enzimas
sovatensis 1 VM 53,9%
(MG), violeta de metilo VC, 50 mg Lÿ de CB, con 1 g de peroxidasa (2020)
(MV), cristal violeta células, 30 ÿC, 100 rpm, 14 d CV 10,1%
(CV), y azul algodón BC 54,0%
(CC) Células muertas Biosorción por fuerte interacción MG 96,3%
electrostática entre el grupo funcional en la VM 96,1%
superficie de la biomasa y la molécula de CV 29,5%
colorante BC 58,2%
Rhodococcus Naranja Ácida 7 Consorcio bacteriano: 90 mL de medio con 200 Interacciones complementarias 91,3% (15 horas) Joshi et al.
1
globerulusi Rhodococcus globerulusi, mg Lÿ de tinte; 10ml de entre las cepas; decoloración de naturaleza (2008)
Aeromonas caviae y cultivo; 37 ÿC en puramente biótica, catalizada por la enzima
Proteus mirabilis condiciones microaerófilas 25 azoreductasa
rodococo CV y VM - 1 Li et al.
mg Lÿ de tinte, Luria Degradación intracelular, principalmente por 90% (24 y 18 h,
qingshengii Medio de cultivo Bertani, 30 acción de la enzima LiP; cuatro intermediarios respectivamente) (2014)
ÿC, 150 rpm detectados, incluyendo
cetona de michler
rodococo Inmovilización en 1 83%
Azul de metileno 25 mL de colorante (0,2 g ); 20 Biosorción o adsorción del colorante en la Maniyam
sp. espuma de poliuretano Lÿ cubos; 30 ÿC, 24 h matriz de inmovilización et al. (2018a)
(cubos)
Inmovilización en 1 23%
25 mL de colorante (0,2 g ); 50
alginato de calcio Lÿ esferas; 30 ÿC, 24 h
(esferas)
1
); 25 - 63%
Células en reposo 25 mL de colorante (0,2 g
Células muertas Lÿ mL de células; 30 ÿC, 24 h Biosorción 19%
rodococo Inmovilización en 1 97%
naranja de metilo 1 g Lÿ de colorante; 50 esferas, degradación enzimática Maniyam
sp. alginato de calcio 30 ÿC, 24 h en modo estático extracelular; pérdida del pico de absorbancia et al. (2018b)
(esferas) atribuido al enlace azo y aparición de un
1 1 33%
Células en reposo 1 g Lÿ de tinte; 3 g Lÿ pila seca nuevo pico debido a la formación de aminas
peso; 30 ÿC, 24 h en modo estático aromáticas
50 esferas; 5 g Lÿ tampón fosfato
rodococo Inmovilización en 1 100%
rojo de metilo (pH 7), 10 h de colorante,de
fosfato
tinte, Biodegradación por la reducción del grupo Maniyam
sp. goma gellan (esferas) azo al grupo amino, por la pérdida de et al. (2020a)
Células libres 1 45%
5 g de aromaticidad o anillo bencénico, y la aparición
tampón Lÿ (pH 7), 10 h de aminas secundarias alifáticas y dimetil

grupos
1 1 2 g Lÿ de colorante,
rodococo azul de metilo - 1 g Lÿ de cáscara de 7
35 ÿC, pH plátano, La cáscara de plátano promovió el crecimiento 79,8% Maniyam
sp. de bacterias y la producción de enzimas et al. (2020b)
responsables de la decoloración

Inmovilización en 1 92%
0,5 g Lÿ de colorante; 5 cubos (1 × Los cubos proporcionaron el equilibrio
espuma de poliuretano 1x1 cm); 16% de inóculo entre el área superficial alta y el espacio
(cubos) para la difusión del sustrato.
rodococo rojo congo Células en reposo 1 0,04 g Lÿ de colorante, 30 ÿC, 24 h Biosorción 46% Sundarajoo y
sp. Células vivas en modo estático Biosorción y estado metabólico activo 67% Maniyam, 2019
que produce enzimas degradantes
Células muertas Biosorción 46%
Inmovilización en La adsorción fue el mecanismo 75%
alginato de calcio principal, pero también se detectó
la decoloración enzimática.
inmovilización en Adsorción por interacciones entre la molécula 88%
goma gellan de colorante y el componente de la matriz

rodococo - 1 96,9%
rojo congo 0,75 g Lÿ de desechos de coco, Biodegradación enzimática Sundarajoo
sp. pH 2,8, 35 ÿC, modo estático, de et al. (2022)
1
mL de mediocolorante
con 0,8 %0,2p/v
g Lÿ
de 50
rodococo Coomassie brillante - caldo nutritivo, 0,05 g 1 de colorante, 87% sin Tokiran et al.
Acción de la enzima azoreductasa
sp. Azul 5 % v/v del L ÿ inóculo, con 160 rpm agitación y 49% (2016)
y sin agitación
con
agitación

a
Todos los ensayos se realizaron con la adición de una solución acuosa del contaminante.

12
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MT Nazarí et al.
biomasa/células muertas por calor (tratadas en autoclave); tercero utilizando
materiales con células inmovilizadas. Estos métodos y sus mecanismos se ilustran en
Figura 6.
El mecanismo de biodegradación (Fig. 6) fue predominante en los estudios
(Tabla 5), especialmente en aquellos que utilizaron células viables. Los estudios
con células vivas fueron los realizados en fermentación, con biomasa viva y con
material inmovilizado. El proceso de biodegradación ocurre por la acción de enzimas
producidas por el microorganismo. Estas enzimas descomponen las moléculas del
colorante, dando lugar a intermediarios que pueden o no ser utilizados como
nutrientes, capaces de mantener viables las células (Al-Tohamy et al., 2022;
Kuyukina and Ivshina, 2019; Roy et al., 2018; Varjani et al., 2020).
En estudios con células muertas y en reposo (Tabla 5), el mecanismo principal
fue la biosorción del colorante (Fig. 6). La biosorción implica la interacción entre los
grupos funcionales de la superficie de la pared celular (células vivas o muertas) y la
molécula colorante, independientemente de la fase de crecimiento o las enzimas
(Kaushik y Malik, 2015; Selvaraj et al., 2021; Roy et al., 2018). Las células suelen
mostrar tinción de tinte (dependiendo de la cantidad) ya que las moléculas de tinte
permanecen unidas a la biomasa (Kaushik y Malik, 2015; Roy et al., 2018).
En la remoción de colorantes usando células inmovilizadas pueden estar
involucrados diferentes mecanismos como biodegradación, biosorción y adsorción (Fig. 6).remover varios contaminantes orgánicos e inorgánicos debido a sus características.
La adsorción se caracteriza por la interacción del colorante con la estructura del
material de la matriz (Maniyam et al., 2020a; Selvaraj et al., 2021; Sundarajoo y
Maniyam, 2019). El proceso de inmovilización celular se estudia por sus ventajas
para mejorar el proceso de biodegradación del colorante (Tabla 5). Este proceso
facilita la separación de las células del medio después de su uso, aumenta la
estabilidad química y la flexibilidad operativa, y tiene una alta densidad y viabilidad
celular (Wu et al., 2021; Bouabidi et al., 2019; Martins et al., 2013) .
La matriz más utilizada fue el alginato de calcio (Cuadro 5). El alginato es un
polímero que se puede obtener fácilmente y tiene un precio razonable. Posee
propiedades fisicoquímicas que favorecen su uso como soporte (Martins et al.,
2013). Además, el producto generado no es tóxico y es biodegradable, lo que
contribuye a los aspectos ambientales (Martins et al., 2013; Maniyam et al., 2018b).
Rhodococcus es más estable con la inmovilización en alginato, siendo capaz de
tolerar las perturbaciones ambientales que afectan el proceso de biodegradación
(Maniyam et al., 2018a,b; Sundarajoo and
Fig. 6. Métodos y mecanismos para la biorremediación de colorantes por Rhodococcus.
13
Diario de Gestión Ambiental 323 (2022) 116220
Maniam, 2019).
La reutilización de Rhodococcus como biocatalizador se ha logrado en varios
estudios, logrando resistir varios ciclos (9-15) (Maniyam et al., 2018b; Maniyam et
al., 2020a,b), lo que hace aún más atractiva su aplicación y a un costo menor. Esta
reutilización se mejora cuando se utilizan células inmovilizadas, ya que aumenta la
eficiencia y facilita la separación del material del medio. Por ello, es necesario el
desarrollo de nuevos materiales de soporte con Rhodococcus para minimizar el
coste y aumentar su reutilización.
La eficiencia de remoción, sus propiedades y las diferentes formas que se
pueden utilizar son aspectos importantes de la aplicación de este género de
actinomicetos en el tratamiento de efluentes industriales. Por lo tanto, Rho dococcus
es un microorganismo altamente eficiente y ventajoso para la decoloración de
colorantes, ya sea a través de mecanismos de biodegradación y biosorción.
4. Observaciones finales, desafíos y oportunidades
Rhodococcus es un género prometedor de actinomicetos que se utilizará para
la biorremediación de suelos, gases y matrices acuosas contaminados, como se
muestra en esta revisión. Estos microorganismos son eficientes para degradar o
La eficiencia del tratamiento varía según la especie de Rhodococcus , la técnica de
remediación aplicada y los contaminantes evaluados, además de parámetros
experimentales importantes en los procesos de biorremediación (pH, temperatura,
dosis de contaminante, concentración de inóculo, velocidad de agitación, fuentes
adicionales de carbono y nitrógeno, entre otros). ). Aunque el género Rhodococcus
ha sido ampliamente evaluado para el tratamiento de varios compuestos (p. ej.,
hidrocarburos aromáticos policíclicos, sustancias fenólicas, metales pesados y
colorantes), aún quedan varios contaminantes de interés emergente por explorar.
Los avances en biología molecular y las técnicas de detección han ayudado a
comprender los mecanismos de degradación y las vías de los contaminantes por
Rhodococcus spp. y otros microorganismos, así como los intermediarios generados
durante el proceso. Los métodos para evaluar la toxicidad son herramientas útiles
que pueden utilizarse para mostrar la reducción de riesgos asociados a la presencia
de contaminantes en diferentes compartimentos ambientales, luego de un proceso
de biorremediación mediado por Rhodococcus
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MT Nazarí et al.
presiones.
Considerando que la mayoría de los trabajos evalúan el potencial de Rhodococcus spp.
Para degradar o remover contaminantes en laboratorio, es necesario estudiar el comportamiento
de este género de actinomicetos en la biorremediación de ecosistemas contaminados a escala
piloto y de campo con la influencia de factores abióticos y bióticos, buscando su aplicación a
gran escala. Otra oportunidad en este escenario es el uso de herramientas de ingeniería
genética para mejorar la capacidad de biorremediación de cepas de Rhodococcus . La
inmovilización de Rhodococcus en diferentes soportes también es un enfoque creciente con
resultados prometedores para la eliminación de varios contaminantes. Además, existe la
posibilidad de aplicar consorcios de Rhodo coccus con otros microorganismos, como bacterias,
hongos y microalgas, para mejorar la eficiencia de la biorremediación.
Se deben realizar más estudios para aislar microorganismos de sitios contaminados y/o
con condiciones ambientales extremas para explorar sus capacidades de adaptación en
diversas aplicaciones, incluida la biorremediación. Otra oportunidad de investigación implica la
obtención y purificación de metabolitos secundarios (por ejemplo , enzimas y biotensioactivos)
presentes en el extracto crudo y el posterior uso de biomasa bacteriana (por ejemplo, biodiesel
y biofertilizantes). En este sentido, la aplicación de Rhodococcus para la descontaminación de
matrices acuosas, sólidas y gaseosas tiene un impacto directo y positivo en varios Objetivos
de Desarrollo Sostenible (ODS) de Naciones Unidas, especialmente Agua Limpia y Saneamiento
(ODS 6), Vida Submarina (ODS 14), Vida de ecosistemas terrestres (ODS 15), Buena salud y
bienestar (ODS 3) y Acción climática (ODS 13).
Fondos
Este estudio fue financiado en parte por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología
(CNPq) (Códigos de Proyecto 403658/2020-9 y 140541/ 2021-7) y la Coordinación para el
Perfeccionamiento del Personal de Educación Superior (CAPES).
Declaración de contribuciones del autor
Conceptualización: Mateus Torres Nazari; Análisis e investigación formal: Mateus
Torres Nazari, Bruna Strieder Machado, Viviane Simon, Giovana Marchezi, Larissa Crestani,
Gustavo Concolato, Valdecir Ferrari; Redacción - preparación del borrador original: Mateus
Torres Nazari, Bruna Strieder Machado, Viviane Simon, Gustavo Concolato, Giovana Marchezi,
Larissa Crestani; Redacción - revisión y edición: Mateus Torres Nazari, Valdecir Ferrari;
Luciane Maria Colla, Jeferson Steffa nello Piccin; Supervisión: Luciane Maria Colla, Jeferson
Steffanello Piccin.
Declaración de competencia de intereses
Los autores declaran que no tienen intereses financieros en competencia ni relaciones
personales conocidas que pudieran haber influido en el trabajo informado en este documento.
Disponibilidad de datos
No se utilizaron datos para la investigación descrita en el artículo.
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