Blackwell Publishing LtdOxford, Reino UnidoBIJRevista biológica de la Linnean Society0024­4066© 2007 ¿La Linnean Society de Londres?

2007

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FILOGENIA DEL

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CAMPYLORHYNCHUS
FK BARKER

Revista biológica de la Sociedad Linneana, 2007, 90, 687–702. Con 4 figuras

Intercambio de avifauna a través del istmo panameño:

conocimientos de los reyezuelos Campylorhynchus
F. KEITH BARKER*

Universidad de Minnesota, Museo Bell de Historia Natural 110 Ecología, 1987 Upper Buford Circle, St.
Paul, MN 55108, EE. UU.

Recibido el 13 de septiembre de 2005; aceptado para publicación el 20 de junio de 2006

El registro fósil de mamíferos registra un importante intercambio de faunas del norte y del sur en el Nuevo Mundo, al
cierre del istmo panameño hace aproximadamente 3 millones de años, denominado Gran Intercambio Biótico Americano (GABI).
Debido a su mala conservación en el registro fósil, el grado de participación de las aves en este intercambio se mantiene
en gran parte desconocido. Se reconstruyó una filogenia de reyezuelos del género Campylorhynchus (Aves: Passeriformes)
utilizando secuencias de ADN de la región de control mitocondrial y el gen del citocromo b . Esta filogenia, en combinación
con inferencia biogeográfica y métodos de reloj molecular, permite estimar la importancia del Plioceno tardío
intercambio con la historia del grupo. Las reconstrucciones biogeográficas y las estimaciones de fechas de divergencia sugieren que
el género comenzó a diversificarse en América del Norte antes del cierre del istmo panameño, consistente con una
origen hipotético de América del Norte para la familia Troglodytidae. Estas reconstrucciones son consistentes con la dispersión anterior a GABI de
como máximo un solo linaje de Campylorhynchus en América del Sur, con la posterior dispersión de linajes adicionales, probablemente a través del
istmo completamente formado. Mayor muestreo de taxones de aves con amplia distribución de nuevos
Las distribuciones mundiales seguirán aclarando el momento y la dirección del intercambio continental. © 2007 El
Sociedad Linneana de Londres, Revista biológica de la Sociedad Linneana, 2007, 90, 687–702.

PALABRAS CLAVE ADICIONALES: dispersión – Gran Intercambio Biótico Americano – reloj molecular – Troglodytidae.

INTRODUCCIÓN insectos (Simpson y Neff, 1985), pueden haber sido mucho

menos limitado por las brechas de agua entre el Nuevo Mundo
Las faunas de América del Norte y del Sur, en gran medida aisladas
masas de tierra debido a su capacidad para sobrevivir océanos
unas de otras durante la mayor parte del Cenozoico, fueron
rafting o volar. Incluso entre los mamíferos, la disponibilidad
profundamente impactada por el cierre de la panameña
Los datos fósiles sugieren una dispersión preístmica de especies estrictamente
istmo a finales del Plioceno (Stehli y Webb, 1985).
animales terrestres como los perezosos terrestres (Megalo nychinae),
La extensa dispersión de taxones a través de esta zona terrestre
algunos carnívoros (Procyonidae) y posiblemente roedores
El corredor ha sido denominado el gran biótico americano.
(Sigmodontinae; Hershkovitz, 1969;
Interchange (GABI; Stehli & Webb, 1985), y representa uno de los
Marshall, 1979; Webb, 1985). Estas primeras dispersiones
mayores experimentos ecológicos naturales registrados en el registro
puede haber sido mediado por cambios eustáticos en el nivel del mar,
fósil (Simpson, 1980;
que ocasionalmente expuso grandes áreas terrestres en
Marshall y otros, 1982; Vrba, 1992). Desafortunadamente, el
el Caribe y la proto­Centroamérica (Marshall,
Grado en el que muchos grupos de animales terrestres 1979).
Los participantes en este intercambio siguen siendo en gran medida
Los pájaros vuelan. Por lo tanto, se ha argumentado que la
especulativos porque la mayoría de los datos sobre los orígenes
dispersión (es decir, a través de barreras de agua o de otro modo) debe ser
continentales, la dirección de dispersión y el momento se derivan de
incorporado explícitamente en las hipótesis de la historia biogeográfica
fósiles de mamíferos (Stehli y Webb, 1985). Por ejemplo, algunos
de las aves (Voelker, 1999; Zink, Blackwell Rago & Ronquist, 2000).
grupos, como los reptiles y los anfibios.
Sin embargo, hay tentadoras
(Savage, 1982; Vanzolini y Heyer, 1985), así como
evidencia de que los espacios de agua pueden presentar barreras
significativas para la dispersión en algunas aves en función de
*Correo electrónico: barke042@umn.edu limitaciones morfológicas o de comportamiento (Capparella,

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1988). No obstante, el grado en que los linajes de aves participaron
en el GABI sigue siendo en gran medida una cuestión abierta.
Vuilleumier (1985) revisó la poca evidencia fósil del intercambio de
aves en el Plioceno, lo que sugirió que los grupos muestreados
(aves más grandes que tienden a asociaciones lacustres o
estuarinas) pueden haber participado en el intercambio ístmico.
Mayr (1946, 1964) revisó la historia de la avifauna del Nuevo
Mundo y sugirió que muchos grupos de aves se dispersaron entre
América del Norte y del Sur antes de la existencia de un puente
terrestre, como lo demuestran las distribuciones existentes de sus
aves 'panamericanas' o 'panamericanas' o 'panamericanas' o
'panamericanas'. componente fácilmente colonizante (por ejemplo,
Tyrannidae, Thraupidae e Icteridae), mientras que atribuyó la
distribución de otros grupos a un intercambio más reciente
(posiblemente del Plioceno) (desde el norte, Momotidae,
Troglodytidae, etc.; desde el sur, Ramphastidae, Furnariidae,
etc. .). Aunque estas y otras descripciones cualitativas (Howell,
1969) ofrecen indicios de la historia del intercambio, las cuestiones
de la dirección y el momento de la dispersión de las aves recién
ahora se están abordando cuantitativamente para la mayoría de
los grupos de aves.
La falta de un registro fósil bien muestreado de aves, y de
paseriformes en particular, limita las inferencias sobre su historia
biogeográfica a aquellas basadas en relaciones filogenéticas y
divergencias genéticas de los taxones existentes. Las filogenias
densamente muestreadas de grupos distribuidos a ambos lados
de una barrera particular, en combinación con algunos supuestos
simplificadores, permiten la reconstrucción de las dispersiones a
través de esa barrera (Bremer, 1992; Ronquist, 1997), y los análisis
del reloj molecular de las divergencias apropiadas pueden limitar el
tiempo. de dispersiones inferidas. Por ejemplo, si las dispersiones
inferidas a través de la vaguada de Bolívar (donde probablemente
ocurrió el cierre final del istmo; Coates y Obando, 1996) son
significativamente anteriores a la apertura de un corredor terrestre
(~3,5–2,5 millones de años; Coates y Obando, 1996), entonces
Se inferiría la dispersión a través de una barrera de agua.
De lo contrario, las explicaciones de la dispersión mediadas por el
hábitat podrían ser suficientes (Webb, 1991; Vrba, 1992).
Los reyezuelos del género Campylorhynchus ofrecen una
oportunidad ejemplar para probar hipótesis alternativas sobre la
dispersión a través del istmo de Panamá.
Las 13 especies del género (Selander, 1964) se distribuyen desde
el suroeste de Estados Unidos hasta Paraguay y el sureste de
Brasil, en una variedad de hábitats que van desde matorrales
desérticos hasta bosques tropicales siempre verdes.
Estos reyezuelos son generalmente muy sociables y sedentarios,
y no realizan migraciones de larga distancia.
Sólo hay tres regiones significativas de simpatría entre congéneres,
en Chiapas (Campylorhynchus chi apensis y Campylorhynchus
rufinucha), el norte de Colombia (Campylorhynchus zonatus y
Campylo rhynchus nuchalis) y Venezuela (Campylorhynchus
griseus y C. nuchalis), lo que minimiza la redundancia distributiva
y la La relación del género con otros reyezuelos está bien resuelta
(Barker, 2004), simplificando
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inferencias sobre su distribución ancestral. Aquí, reconstruyo las
relaciones filogenéticas entre especies de Campylorhynchus
utilizando secuencias de ADN mitocondrial (ADNmt) de dos
regiones genéticas, infiero la historia biogeográfica del género y
estimo las fechas de los eventos de dispersión inferidos para probar
la hipótesis de la dispersión preístmica del género. Estos análisis
sugieren que el género tuvo su origen en América del Norte y que
al menos un linaje puede haberse dispersado en América del Sur
antes de la formación de un corredor terrestre entre los continentes.
MATERIAL Y MÉTODOS
MUESTREO DE TAXONES Y
SECUENCIAS Estrategia de
muestreo de taxones Se obtuvieron muestras de todas las especies
actualmente reconocidas y subespecies morfológicamente distintas
(cuando estén disponibles) del género Campylorhynchus (Tabla 1).
Las poblaciones distintivas que no fueron muestreadas en el
presente estudio, que pueden representar especies filogenéticas
(basadas en datos morfológicos en Selander, 1964; así como
discontinuidades geográficas, es decir, poblaciones alopátricas
disjuntas), incluyen: C. rufinucha rufi nucha (Navarro­ Sigüenza &
Peterson, 2004), Campy lorhynchus brunneicapillus affinis (Zink
et al., 2001), Campylorhynchus zonatus costaricensis/panamensis,
Campylorhynchus zonatus brevirostris − Colombia, C. zonatus
brevirostris − Ecuador (pero ver más abajo) y Campylorhynchus
megalopterus nelsoni. Los grupos externos elegidos para el
presente estudio incluyeron dos especies del grupo hermano de
Campylorhynchus (Thryothorus ludovicianus y Thryomanes
bewickii; Barker, 2004), así como un representante del siguiente
clado hermano más distante (Thryothorus leucotis; Barker, 2004).
La elección de los taxones particulares utilizados para representar
al exogrupo más distante no afectó las hipótesis inferidas sobre
las relaciones endogrupales.
Se deben hacer comentarios especiales con respecto a las
muestras en la Tabla 1 asignadas a Campylorhynchus albobrunneus
'aenigmaticus'. Estos especímenes corresponden en patrón de
plumaje a Campylorhynchus albobrunneus aenigmaticus (de
Schauensee, 1948) del estado de Nariño en el sur de Colombia.
De Schauen see interpretó originalmente los plumajes de sus
cotipos como representativos de una posible hibridación entre C.
albobrunneus y C. turdinus porque se acercan a C. turdinus en sus
partes inferiores manchadas y su píleo oscurecido. Esto fue
aceptado por Selander (1964), aunque señaló que era poco
probable que los turdinus se dispersaran regularmente a través de
los Andes. Haffer (1975) ofreció una explicación más probable
para esta población variable, sugiriendo que representa una
hibridación entre C. albobrunneus y la población adyacente de C.
zonatus brevirostris en el norte de Ecuador. Si es verdad,
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FILOGENIA DE CAMPYLORHYNCHUS 689
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Haplotipos mitocondriales aislados de estas muestras.
debe representar C. albobrunneus materno o
C. zonatus materna .
Amplificación y secuenciación del citocromo b mitocondrial y
del dominio derecho de la región de control (RD)
El ADN genómico total se extrajo de muestras de tejido.
(músculo o hígado, excepto la muestra de C. nuchalis,
que se deriva de la sangre) como se describió anteriormente
(Barker, 2004). Amplificación y secuenciación del citocromo b y un
segmento corto flanqueante 3' (posiciones
14991–16064 del genoma mitocondrial de Gallus ;
Desjardins & Morais, 1990) se realizó utilizando
cebadores y procedimientos como se describe anteriormente
(Barker, 2004). Las amplificaciones del RD de la región de control
mitocondrial se lograron utilizando el
Par de cebadores F304/H1261 y protocolos idénticos
(Baker y Marshall, 1997). Todas las posiciones de nucleótidos.
fueron secuenciados de ambas hebras. Codificación adecuada
de secuencias del citocromo b se verificó mediante traducción
en aminoácidos usando el código mitocondrial aviar
(Desjardins & Morais, 1990; implementado en Mac Clade, versión
3.07, Maddison & Maddison, 2000).
Además, los electroferogramas de secuencia fueron estrechamente
examinado en busca de evidencia (por ejemplo, doble banda) de
coamplificación de pseudogenes nucleares.
ANÁLISIS FILOGENÉTICOS
Alineación de secuencias y tratamiento de la ambigüedad de
alineación.
Las secuencias del citocromo b se alinearon a ojo.
Las secuencias del RD de la región de control se alinearon inicialmente
con Clustal W (Thompson, Higgins &
Gibson, 1994), utilizando múltiples parámetros de alineación de
relación de transición/transversión (TI/TV) = 10,
penalización por inserción de espacios = 15 y extensión de espacios
penalización = 6,7. El primer parámetro es razonable.
aproximación de la relación TI/TV para mitocondrial
ADN de vertebrados (Wakeley, 1994, 1996; Purvis &
Bromham, 1997; Yang y Yoder, 1999), mientras que el
Las sanciones por inserción y extensión se fijaron inicialmente en
un nivel que minimizó los eventos indel. la alineación
obtenidos con estos parámetros (EMBL Accession
ALIGN_000863) se evaluó para regiones de inestabilidad reduciendo
secuencialmente la inserción de brechas (mínimo
de 5) y prórroga (mínimo de 1) sanciones, y
examinando las alineaciones producidas. cinco regiones de
inestabilidad de alineación (regiones donde la alineación
cambiado con cambios relativamente pequeños en la alineación
parámetros) fueron identificados (EMBL Adhesión
ALIGN_000863). Estas regiones fueron excluidas de
análisis filogenéticos presentados aquí, como la inclusión de
estas regiones utilizando los métodos de codificación de Lutzoni
et al. (2000) no afectó significativamente los resultados (no
mostrado). Además de estos cinco alineamientos ambiguos
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regiones, tres indeles filogenéticamente informativos pero
inequívocamente alineados fueron codificados como caracteres
(tratado como datos faltantes dentro de la matriz).
Inferencia de árbol
Se examinaron las secuencias en busca de evidencia de saturación.
y para desviaciones de la estacionariedad composicional básica antes
del análisis filogenético (Griffiths, 1997).
Datos de ambas regiones genéticas, y las dos combinadas,
se analizaron utilizando métodos de máxima parsimonia (MP), máxima
verosimilitud (ML) y bayesianos. Todos los diputados
Los análisis se implementaron en PAUP* 4.0b10 (Swof Ford, 1998)
utilizando búsquedas heurísticas, con al menos 50
réplicas aleatorias de adición de taxones e intercambio de ramas de
reconexión de bisección de árboles (TBR). Apoyo para
Los nodos individuales se evaluaron mediante métodos no paramétricos.
remuestreo de arranque (Felsenstein, 1985; 500 pseudoreplicaciones
con diez réplicas de búsqueda heurística).
Donde se encontraron varios árboles igualmente parsimoniosos,
pero se requirió un solo árbol para comparar con
resultados de otros métodos o pruebas estadísticas, las búsquedas
posteriores se realizaron utilizando
pesos de caracteres de aproximación hasta un solo árbol
se obtuvo (Farris, 1969).
Supuestos sobre el proceso evolutivo molecular.
podría afectar significativamente la reconstrucción de la filogenia
en los casos en que los procesos varían entre conjuntos de caracteres
(es decir, particiones de procesos, sensu Bull et al., 1993;
Miyamoto y Fitch, 1995). Por lo tanto, evalué
si los parámetros de sustitución diferían significativamente entre las
dos regiones genéticas utilizando métodos
descrito por primera vez por Yang (1996), y posteriormente
aplicado por Barker (2004). Además, se evaluó el modelo de
sustitución más apropiado para cada región genética por separado (y
para ambas combinadas) utilizando
pruebas de razón de verosimilitud jerárquica. Todos los cálculos de
probabilidad para una región (o regiones) genética determinada se realizaron
utilizando el árbol (o árboles) más corto de un grupo igualmente
búsqueda de parsimonia ponderada para esa región. El
regiones ambiguamente alineadas del RD fueron excluidas
de todos los análisis de máxima verosimilitud, y restantes
las lagunas se conservan como datos faltantes.
Para los análisis de ML, las dos regiones genéticas fueron cada una
analizados por separado bajo sus respectivos mejores ajustes
modelos, y la matriz genética concatenada se analizó bajo su modelo
de mejor ajuste (búsqueda heurística con
PAUP* 4.0b10, con diez réplicas y adición aleatoria de taxones,
intercambio de ramas TBR; todos los valores de parámetros del
modelo fijados durante las búsquedas). Soporte para nodos
en estos árboles se estimó mediante el bootstrap con
100 pseudorreplicaciones, usando intercambio de ramas TBR en
árboles iniciales calculados mediante la unión de vecinos (Sai tou y
Nei, 1987) con distancias ML. Además, un
Se intentó encontrar un árbol ML permitiendo al mismo tiempo
heterogeneidad en los parámetros del modelo. Implementación
de búsqueda heurística eficiente bajo un contexto heterogéneo
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El modelo ML aún no está disponible públicamente; por lo tanto, un
Se utilizó el enfoque de árbol candidato (Wilgenbusch & de
Queiroz, 2000). Todos los árboles dentro del 1% de la longitud del
Los árboles MP más cortos proporcionaron el conjunto de árboles utilizados para
comparación. Las probabilidades conjuntas de estos árboles se
calcularon usando el programa baseml de PAML, con el
modelo menos rico en parámetros apropiado para los datos como
indicado por la evaluación inicial del modelo. No se garantiza que
este método de árbol candidato encuentre el árbol globalmente
más probable; sin embargo, proporciona una primera
aproximación que se puede utilizar para evaluar si
ignorar la heterogeneidad del proceso en el análisis de ML
impacta la filogenia resultante.
Los análisis bayesianos de los datos se realizaron utilizando
parametrización de modelos tanto homogéneos como
heterogéneos. La densidad de las distribuciones de probabilidad
posteriores fue estimada por Markov acoplado a Metropolis.
cadena Monte Carlo (MC3), utilizando cuatro cadenas paralelas
calentadas incrementalmente (MrBayes, versión 3.0 β3; Ron quist
& Huelsenbeck, 2003; Altekar et al., 2004). Para
cada conjunto de parámetros, múltiples ejecuciones de 106 generaciones
(muestreo cada 100) y se compararon las distribuciones estimadas
de parámetros y probabilidades nodales para determinar la
estabilidad. (Nylander et al., 2004;
Ronquist y Huelsenbeck, 2003).
Análisis biogeográficos y de reloj molecular.
Las distribuciones geográficas de Campylorhynchus.
Las especies fueron compiladas de fuentes estándar.
(Selander, 1964; Wetmore, Pasquier y Olson, 1984;
Ridgely y Tudor, 1989). Porque el presente estudio
aborda la importancia de la dispersión del Plioceno tardío
entre América del Norte y del Sur para explicar
Distribución de Campylorhynchus , todos los taxones se codificaron como
ya sea presente en el norte (definido como el norte del
posición aproximada de la vaguada de Bolívar; abrigos
y Obando, 1996) o en el sur (distribuida al sur
del Comedero; sólo la distribución de C. albobrunneus
cruzó esta región). Se infirieron áreas ancestrales
utilizando análisis de dispersión­vicarianza (Ronquist, 1997),
tal como se implementó en DIVA, versión 1.1 (Ronquist, 1996).
Evaluar el momento de los eventos de dispersión inferidos.
dentro de Campylorhynchus, los datos del citocromo b fueron
Tabla 2. Proporción media de bases entre taxones, por posición de codón y región del ADN mitocondrial secuenciado
Categoría A C
Citocromo b primera posición 0,225 (0,006)
Citocromo b segunda posición 0,193 (0,001)
Citocromo b tercera posición 0,354 (0,013)
Todo el citocromo b 0,257 (0,005)
dominio derecho 0,333 (0,007)
Los datos entre paréntesis son desviaciones estándar.
*Sesgo C = 2/3∙ Σi |Pi − 0,25|; Pi = proporción de la iésima base.
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FILOGENIA DE CAMPYLORHYNCHUS 691
analizados utilizando métodos de reloj molecular. La datación
absoluta del árbol del citocromo b fue posible gracias a la
disponibilidad de la calibración genética específica de Fleis Cher,
McIntosh y Tarr (1998), estimada para hawaianos
mieleros (1,6% de divergencia por pares/Mya). El
valor de Fleischer et al. (1998) se basa en múltiples
tiempos de divergencia, y se deriva de taxones en el mismo
orden aviar como los reyezuelos (los Passeriformes). La hipótesis
de la homogeneidad de tasas entre los mieleros
y Campylorhynchus reyezuelos fue probado explícitamente
usando una razón de verosimilitud (como arriba), incluyendo
secuencias de este género y sus parientes cercanos
(Tabla 1), secuencias de mieleros disponibles públicamente
(RA Feldman, LA Freed, JG Groth y RL Cann,
no publicado. datos, Adhesiones de GenBank AF015754–
AF015763), y un solo grupo externo (el petirrojo del amanecer
Tregellasia leucops, AY443259). La varianza asociada con el
proceso de sustitución estocástica fue
aproximado mediante bootstrapping paramétrico (Huelsen Beck,
Hillis & Jones, 1996; Huelsenbeck & Crandall,
1997). Esto se logró utilizando longitudes de ramas
y estimaciones de parámetros de máxima verosimilitud para
citocromo b en el árbol ML que mejor se adapta a la combinación
datos, con 1000 réplicas generadas en Seq­Gen,
versión 1.1 (Rambaut & Grassly, 1997), y volver a ajustarlo a
la topología ML en PAUP*.
RESULTADOS
CARACTERÍSTICAS DE LA SECUENCIA
Alineaciones de 1074 bases del gen del citocromo b .
(incluido un espaciador de tres bases y las 25 bases de 3 ′ de
tRNAThr), y 395 bases de la región de control derecha
dominio (incluidas las 31 bases 5 'de tRNAPhe) fueron
obtenido para todas las muestras enumeradas en la Tabla 1 (GenBank
Adhesiones DQ004856­DQ004898; actualizaciones de
AY352520, AY352521, AY352541, AY352544 y
AY352545; Adhesión al EMBL ALIGN_000863). Las secuencias
de citocromo b no variaron en longitud, mientras que
el fragmento RD varió de 332 a 390 bases, lo que
incluyó un evento indel en el bucle DHU del
ARNPhe. Composición de la base de nucleótidos del citocromo b
era típico de los taxones de aves (Tabla 2; Kocher et al., 1989;
GRAMO t Inclinación*
0,307 (0,005) 0,250 (0,005) 0,218 (0,006) 0,076
0,261 (0,004) 0,129 (0,001) 0,417 (0,004) 0.237
0,495 (0,017) 0,057 (0,008) 0,095 (0,015) 0.465
0,355 (0,007) 0,145 (0,003) 0,243 (0,007) 0,149
0,284 (0,009) 0,079 (0,006) 0,305 (0,009) 0.229
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hi
d
692 FK BARKER
Edwards, Arctander y Wilson, 1991; Kornegay y otros, 1993;
Hackett, 1996; Nunn & Cracraft, 1996), al igual que la
composición de las secuencias RD (Tabla 2; Baker & Marshall,
1997). De 1.045 posiciones del citocromo b, 343 eran variables
(32,8%) y 256 eran parsimonia informativa (24,5%). De los sitios
variables, el 79% ocuparon terceras posiciones de codificación,
el 18% fueron primeras posiciones y el 3% fueron segundas
posiciones. Dentro de la alineación RD, 343 posiciones se
consideraron inequívocamente alineadas, y de estas 123 fueron
variables (35,9%) y 73 (21,3%) informativas de parsimonia
(incluidos cinco sitios variables en el tRNAPhe, dos de los cuales
fueron informativos de parsimonia ) . La divergencia de
secuencia general entre muestras osciló entre 0 y 12,5% (sin
corregir para múltiples sustituciones/sitio) para el citocromo b y
entre 0 y 18% para RD.
La comparación gráfica de los patrones de divergencia
específicos de genes (no mostrados) indicó que la RD continuó
acumulando sustituciones en las divergencias más altas del
citocromo b , mientras que la divergencia del citocromo b alcanzó
una meseta más allá de p ≈ 0,13 (divergencia de secuencia no
corregida), lo que sugiere la aparición de sustituciones múltiples.
por sitio para este gen.
ANÁLISIS FILOGENÉTICOS
Análisis filogenético bajo el criterio de parsimonia La aplicación
de la prueba de diferencia de longitud de incongruencia (Farris
et al., 1995) a estos datos, tratando el citocromo by el RD como
particiones, no logró rechazar la hipótesis nula de homogeneidad
(P = 0,82, 100 repeticiones de permutación ), consistente con su
historia evolutiva compartida como miembros de un grupo de
enlace no recombinante.
Además, los análisis separados de los dos conjuntos de datos
arrojaron estimaciones de relación ampliamente congruentes, y
los nodos en conflicto carecían de un apoyo sustancial (resultados
no mostrados). El análisis de parsimonia del conjunto de datos
combinado dio como resultado cuatro árboles de longitud mínima
(L = 1079 pasos, CI = 0,435, RI = 0,600). La ponderación
sucesiva de caracteres por el índice de consistencia reescalado
convergió en una ronda en uno de estos cuatro árboles (Fig.
1A). El apoyo para la mayoría de los nodos en este árbol fue de
regular a fuerte (Fig. 1A), y la mayor ambigüedad se asoció con
la ubicación relativa de Campylorhynchus gularis, C. jocosus, C.
rufinucha y un clado que contiene C. chiapensis y C. griseo. El
estricto consenso de los cuatro árboles más cortos sin
reponderación produjo una politomía para las relaciones entre
estos linajes.
Evaluación del modelo
ML El análisis separado de los modelos de sustitución más
apropiados para el citocromo b y el RD arrojó resultados
divergentes para las dos regiones. Para el citocromo b, el modelo
relativamente complejo GTR + I + Γ se ajusta a los datos mejor
que alternativas menos complicadas; sin embargo, no se puede
rechazar el supuesto simplificador de un reloj molecular (−2 lnΛ
= 21,6, df = 22, P > 0,25).
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Para los datos de RD, un modelo HKY85 + Γ relativamente
simple proporcionó el mejor ajuste: los datos de RD tampoco
rechazaron un reloj molecular (−2 lnΛ = 22,06, df = 22, P > 0,05).
Una evaluación del modelo de los dos conjuntos de datos
combinados arrojó resultados idénticos a los del citocromo b
solo, prefiriendo significativamente el modelo GTR + I + Γ (con
un reloj) a modelos menos complejos.
Aunque la evaluación independiente de los dos conjuntos de
datos arrojó modelos diferentes, este enfoque no puede evaluar
la importancia estadística de las diferencias observadas. Con
este fin, se realizaron 15 comparaciones específicas entre 11
modelos de probabilidad dividida (Barker, 2004: tablas 5, 6 para
las definiciones de los modelos y el significado de las
comparaciones). Las pruebas de igualdad de la longitud de las
ramas bajo un único modelo de sustitución y de proporcionalidad
de la longitud de las ramas con modelos de sustitución
heterogéneos fueron ambas insignificantes, indicando tasas
similares de evolución de las dos regiones genéticas, aunque la
proporcionalidad estimada fue constante (c = 0,779, SE = 0,11 ) .
sugirió que el RD (excluyendo las regiones ambiguas) evoluciona
más lentamente que el citocromo b en su conjunto. En cuanto
a los análisis de un solo gen y combinados, las tasas de
sustitución parecieron relativamente constantes en todos los
taxones, ya que la hipótesis del reloj molecular no pudo
rechazarse con modelos de sustitución heterogéneos (−2 lnΛ =
43,91, gl = 44, P = 0,476 ) . Aunque el citocromo b y el RD tienen
una composición de bases bastante similar en general, las
pruebas de homogeneidad de los parámetros de composición
de bases (πi) favorecieron significativamente la heterogeneidad
en todas las comparaciones: la homogeneidad de la matriz de
sustitución R no podría rechazarse si se permitiera variar la
composición de bases.
La igualdad del parámetro α de la forma de la distribución Γ para
las dos regiones fue rechazada para todas las comparaciones.
Estos resultados sugirieron que el modelo menos complejo que
podría usarse para inferir relaciones entre especies de
Campylorhynchus debería permitir la heterogeneidad de la
composición de bases y el patrón de variación de la tasa entre
sitios, pero imponer tasas de sustitución de bases uniformes,
igualdad en la longitud de las ramas y la estructura molecular. reloj.
Esto corresponde aproximadamente al modelo 3 + 2Γ de Barker
(2004), aunque este modelo permite que la tasa de sustitución
varíe entre particiones porque baseml no permite modelos de
sustitución heterogéneos ni longitudes de rama iguales.
Análisis ML y bayesianos De
acuerdo con los análisis de parsimonia, los análisis ML y
bayesianos separados de los datos del citocromo by RD arrojaron
árboles similares, sin conflictos fuertemente respaldados.
Utilizando la prueba de Shimodaira y Hasegawa (1999), los
datos del citocromo b rechazaron los tres árboles obtenidos en
el análisis de los datos de RD (δ = 34,4, P < 0,01; 10 000 réplicas
de RELL), mientras que los datos de RD no rechazaron el
citocromo b. b árbol (δ = 11,0, P = 0,12).
En consecuencia, la hipótesis de la historia compartida no puede
 suennurbobla suennurbobla suennurbobla
A B C
"ocitámgine.a" "ocitámgine.a" "ocitámgine.a"

"ocitámgine.a" "ocitámgine.a"
"ocitámgine.a"

odadnev odadnev
odadnev

odadnev odadnev
odadnev

odancá
ificnloz
v odancá
ificnloz
v
odancá
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oretpólagem oretpólagem
oretpólagem

odacifinoz odacifinoz
odacifinoz

acu
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dl acu
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acu
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dl

sutscuitnsiodpru
iht sutscuitnsiodpru
iht sutscuitnsiodpru
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sisnepaihc sisnepaihc

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osocoj osocoj

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ahictiovyordhuTl ssuunro
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© 2007 The Linnean Society of London, Biological Journal of the Linnean Society, 2007, 90, 687–702
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FILOGENIA DE CAMPYLORHYNCHUS 693
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694 FK BARKER
ser rechazado por estos datos. Aunque la evaluación del
modelo indicó una heterogeneidad significativa del proceso,
se obtuvo una estimación del árbol de probabilidad conjunta
utilizando una búsqueda heurística completa con los datos
bajo un modelo de sustitución única (GTR + I + Γ, reloj
molecular aplicado). Esta búsqueda arrojó un único árbol
más probable (Fig. 1B), que era idéntico a uno de los
cuatro árboles más parsimoniosos para estos datos, aunque
diferente del preferido bajo la reponderación iterativa.
Las proporciones de bootstrap fueron de moderadas a altas
para la mayoría de los nodos del árbol (Fig. 1), excepto por (Fig. 2), con la excepción del ancestro chiapensis/griseus ,
las relaciones entre el grupo (rufinucha, gularis, jocosus,
chiapensis/gri seus) y la agrupación de C. nuchalis con su
grupo hermano ( Figura 1B). El análisis bayesiano de los
datos bajo el mismo modelo difirió del árbol ML solo en la
ubicación de C. nuchalis como hermana de C. turdinus (Fig.
1C); estos nodos en conflicto no recibieron ningún apoyo
apreciable en ninguno de los análisis ( P posterior bayesiano
estimado = 0,48 frente a P = 0,47, colocando nuchalis como
en el árbol ML). En general, los posteriores bayesianos
estimados fueron notablemente isométricos con valores de
arranque ML (no mostrados).
El árbol de máxima verosimilitud conjunto, que permite la de tasas de trepadores de miel a los reyezuelos no es
heterogeneidad del modelo de sustitución, fue muy similar
al encontrado utilizando la máxima verosimilitud del modelo
homogéneo, diferenciándose solo en la disposición de C.
nuchalis (compárese con las figuras 1B, C). Todos los
árboles dentro del 1% de la longitud de los árboles de
parsimonia más cortos se obtuvieron usando PAUP*,
produciendo 2441 árboles = 1089 pasos. La variación en la
topología entre estos árboles se indica en la Figura 1C
mediante ramas engrosadas que corresponden a nodos que no variaron
El análisis bayesiano de los datos se realizó bajo el mismo
modelo utilizado en la evaluación de ML del modelo
heterogéneo, excepto la aplicación del reloj molecular
(MrBayes, la versión 3.0 β3 no permite el análisis del reloj 3,5 millones de años, lo que sugiere que si se hubiera
particionado). El consenso de regla mayoritaria de los
árboles obtenido en ese análisis fue idéntico al árbol ML
(Fig. 1C), excepto que C. brunneicapillus fue colocado como
hermano de todas las demás especies de Campylorhynchus
en el 63% de los árboles muestreados (y en la posición ML
26 % de árboles muestreados; no mostrado), lo que sugiere
que la ubicación de esta especie es sensible al supuesto
del reloj molecular. Esta conclusión se ve reforzada por la
comparación de valores de soporte de ML homogéneos
para la ubicación de C. brunneicapillus con otras especies
del grupo Heleodytes (Tabla 1) derivados del reloj (95%)
frente a análisis sin restricciones (46%).
ANÁLISIS BIOGEOGRAFICOS Y DE RELOJES MOLECULARES
El análisis de dispersión­vicarianza de las especies de
Campylorhynchus se realizó utilizando estimaciones de
árboles ML homogéneos y divididos (Fig. 1B, C). Ambos
árboles requirieron un total de seis eventos de dispersión,
con una solución parsimoniosa para el primer árbol y tres igualmente
© 2007 The Linnean Society of London, Biological Journal of the Linnean Society, 2007, 90, 687–702
soluciones parsimoniosas para el segundo (Fig. 2). En
ambas topologías, el ancestro común de Campylorhynchus
y su taxón hermano (Thryomanes más T. ludovicianus) fue
reconstruido como inequívocamente norteamericano (Fig.
2). El ancestro común de Campylorhynchus se reconstruyó,
dependiendo de la topología utilizada, como extendido por
América del Norte y del Sur (ML homogéneo), o de forma
equívoca hacia el norte/amplia (ML dividido; Fig. 2). Todos
los ancestros reconstruidos dentro del clado que contiene
el grupo de especies Heleodytes (Tabla 1) eran del norte
que se infirió que se dispersó de norte a sur.
Los eventos de dispersión restantes se reconstruyeron en
la base y dentro del clado que contiene las especies del
grupo Campylorhynchus (Tabla 1; reconstrucciones en la
Fig. 2).
Una prueba de razón de verosimilitud bajo el modelo GTR
+ I + Γ no logró rechazar la hipótesis de homogeneidad de
tasas entre reyezuelos y mieleros hawaianos (χ2 = 46,2, gl
= 33, P = 0,06; incluyendo solo los 790 sitios compartidos
entre los dos conjuntos de datos) , sugerir que la aplicación
descabellada. Las estimaciones de error de arranque
paramétrico de los tiempos de divergencia reconstruidos
ubicaron solo tres divergencias dentro de Campylorhynchus
con más de 3,5 millones de años, la fecha estimada más
temprana para el cierre del istmo panameño utilizada aquí
(Fig. 2). De esos tres, sólo dos fueron reconstruidos como
si implicaran dispersión entre América del Norte y del Sur
(asteriscos en la Fig. 2). La dispersión inferida en el nodo
basal fueentre
inequívoca
ellos. en el árbol ML homogéneo, pero solo
fue requerida por una de las tres reconstrucciones
igualmente parsimoniosas en el árbol ML dividido. El
intervalo de confianza para la edad de ese nodo excluyó
producido dispersión, habría implicado un cruce de agua.
La última dispersión inicial norte­sur dentro de
Campylorhynchus en cualquier reconstrucción implicó la
segunda divergencia dentro del clado que contiene las
especies del grupo Campylorhynchus (Tabla 1; Fig. 2). El
intervalo de confianza de esta última edad nodal no excluyó
3,5 millones de años; La incorporación del error de
calibración y los niveles de polimorfismo ancestral
probablemente haría que esta comparación fuera aún menos significativa.
DISCUSIÓN
RELACIONES FILOGENÉTICAS DENTRO
CAMPILORINCO
La hipótesis de relaciones entre especies de Campylorhynchus
propuesta por Selander (1964) es el único intento previo de
definir patrones de relación dentro del género, distintos de
las clasificaciones lineales. La hipótesis de Selander (Fig.
3) se basó en
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FILOGENIA DE CAMPYLORHYNCHUS 695

Distribución albobrunneus

América del norte a. "enigmático" a.

NS América S
S "enigmático"
Sudamerica S/NS
vendado vendado
NS
F. palescencia
n/ns

volcán zonificado
S norte
megalóptero
zonificado zonificado
S
S/NS * S
de la nuca

S turdinus hipostictus
t. unicolor
NS
* brunneicapillus anthonyi
n/ns
b. abandonó

NS chiapensis
norte
griseus

norte
garganta

la humilde rufinucha

r. aprovechado

jocosus

yucatanicus
norte
tiromanos
T. ludovicianus

Mioceno (parte) Plioceno Pleistoceno

8.5 5.0 1.7 0

Cierre del Istmo (3,5­2,5 Ma)

Tiempo (mamá)

Figura 2. Reconstrucciones biogeográficas y calibración de reloj molecular para divergencias en Campylorhynchus. Las
reconstrucciones DIVA para árboles de la Figura 1B, C se muestran, respectivamente, encima y debajo de cada rama. La única
diferencia topológica entre estos árboles está indicada por la línea discontinua curva que conecta Campylorhynchus nuchalis y
C. turdinus: la S asociada con esta línea indica la reconstrucción óptima cuando se asume esta agrupación. Las ramas con una
sola reconstrucción se optimizaron de manera idéntica para ambos árboles, y aquellas sin reconstrucción representada comparten
la misma distribución que su antepasado inmediato. Las barras de error en las divergencias nodales se basan en el arranque
paramétrico de los datos del citocromo b bajo el supuesto de un reloj molecular (consulte Material y métodos). Los dos nodos
marcados con asteriscos requieren dispersiones preístmicas en al menos algunas reconstrucciones.

sus propios estudios morfométricos de reyezuelos
Campylorhynchus , así como su conocimiento de su
comportamiento y ecología. Selander reconoció dos
'grupos' o subgéneros principales dentro de
Campylorhynchus: uno que contiene especies de cuerpo
relativamente grande y de alas y cola cortas que tienden
a ocupar hábitats más secos (grupo Heleodytes, Fig. 3), y
el otro que contiene especies de cuerpo relativamente
pequeño. , y especies de alas y cola largas que prefieren
hábitats más boscosos (grupo Campylorhynchus, Fig. 3).
La existencia de dos grupos principales dentro del género,
tal como se definieron originalmente por la ecología y la
morfología, está respaldada en gran medida por los datos
moleculares (Fig. 1, 3). La única ambigüedad es causada
por el apoyo relativamente débil a la monofilia del grupo
Hele odytes en algunos análisis (Fig. 1), atribuible a la
gran distancia genética de C. brunneicapillus de los otros
miembros del subgénero. Aparte de este acuerdo sobre la división basal del género,
de relación entre especies corroboran la hipótesis de
Selander (Fig. 3).
Dentro de estos dos grupos, Selander reconoció tres
complejos de superespecies. La primera de ellas, la
superespecie brunneicapillus, comprende las especies
brunne icapillus, jocosus y yucatanicus del grupo
Heleodytes. Erigió este grupo basándose en la ecología
(es decir, las tres especies son especialistas en hábitats
xéricos), así como en la morfología y el comportamiento.
Consideró que C. jocosus y C. yucatanicus estaban
estrechamente aliados basándose en sus datos
morfométricos, así como en el patrón de edad de la ciruela
(por ejemplo, rayas en los flancos) y el comportamiento
vocal (los individuos de ambas especies participan en
dúos vocales). Por otro lado, consideró que las
características tonales de la canción (frases duras, rítmicas
y repetitivas) indicaban una similitud entre jocosus y
brunneicapillus. pocos detalles
En particular, C. yucatanicus había sido reconocida previam

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696 FK BARKER

superespecie brunneicapillus
brunneicapillus
yucatanico
grupo
heleoditas jocoso

garganta

rufinucha capistratus/cola negra

la humilde rufinucha

rufinucha rufinucha

[griseus] chiapensis

griseo

megalóptero

zonificado zonificado/restringido/volcánico
superespecie
zonatus zona costarricense/panameña

zonatus brevirostris/curvirostris

zonatus brevirostris (Ecuador)

vendado

de la nuca

Grupo albobrunneus albobrunneus/harterti

Campylorhynchus superespecie
turdinus albobrunneus "enigmático"

turdinus hipostictus/turdinus

turdinus unicolor

Figura 3. Hipótesis de relaciones en el género Campylorhynchus propuesta por Selander (1964) (izquierda), en comparación con una
estimación de máxima verosimilitud a partir de datos moleculares (derecha; de la Fig. 1B). Las líneas discontinuas conectan extremos
comparables en los dos árboles, y los nodos en la hipótesis de Selander están marcados con círculos cerrados donde los dos árboles
concuerdan y con círculos abiertos donde los dos entran en conflicto (el círculo gris que subtiende a Campylorhynchus albobrunneus
refleja la probable naturaleza híbrida de Campylorhynchus albobrunneus aenigmaticus muestras; ver texto). Se indican los dos
subgéneros o 'grupos', junto con las tres superespecies: grupos alopátricos de subespecies o poblaciones dentro de Campylorhynchus
rufinucha, Campylorhynchus zonatus, Campylorhynchus turdinus y Campylorhynchus albobrunneus están representados como
múltiples linajes no resueltos.

lus (Hellmayr, 1934). Aunque los datos moleculares
respaldan la separación de yucatanicus de brunnei
capillus, los tres miembros de esta superespecie no son
taxones hermanos en ningún análisis, y brunneicapillus
al menos está fuertemente respaldado como distinto de
los otros dos (Fig. 1). Aunque no los reconoció como una
superespecie, Selander también planteó la hipótesis de
una estrecha relación entre C. griseus (incluidos griseus
y chiapensis) y rufinucha, debido principalmente a claras
similitudes en el plumaje entre el primero y C. rufinucha
nigricaudatus (blanco sin marcar bajo partes, fondo
rojizo liso y píleo oscuro), así como algunas similitudes
vocales (uso de un patrón de triplete repetido en algunas
canciones). Esta relación no fue respaldada por ninguno
de los análisis moleculares, aunque el apoyo a las
relaciones óptimas entre rufi nucha, griseus, jocosus y
gularis no fue fuerte y varió entre los análisis.
Las dos superespecies restantes, zonatus y turdi nus,
pertenecen al grupo Campylorhynchus. La gran
superespecie zonatus (que comprende zonatus, mega
lopterus, fasciatus y nuchalis) es un grupo de especies
con patrones de plumaje muy similares, exhibiendo
dorso prominentemente barrado o rayado, rémiges,
rectrices y flancos barrados y partes inferiores manchadas.
Selander colocó a las dos especies restantes en el
grupo Campylorhyn chus, C. albobrunneus y C. turdinus,
juntas en superespecies turdinus sobre la base de su
patrón de plumaje simplificado compartido, mostrando
ambas especies una eliminación completa (albobrunneus)
o casi completa (turdinus) de barras y rayas en la parte superior.
Además, C. albobrunneus y C. turdinus uni color
comparten partes inferiores impecablemente sin manchas.
Las relaciones inferidas a partir de datos moleculares
para el grupo Campylorhynchus en gran medida no
respaldan las hipótesis de Selander (Figs. 1, 3). Una de
las principales razones del conflicto entre los datos
moleculares y la hipótesis de Selander es la ubicación de C. albobrunn
Aunque Selander planteó la hipótesis de que C.
albobrunneus era el grupo hermano de C. turdinus
basándose en su patrón compartido de simplificación del
plumaje (y aunque algunas taxonomías han colocado
estos taxones en una sola especie; Paynter & Vaurie,
1960), los datos moleculares apoyan claramente C. albobrunneus como

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FILOGENIA DE CAMPYLORHYNCHUS 697

megalóptero
volcán zonificado
restringido

zonatus brevirostris (parte)

curvirostris

zonatus costaricensis
panamensis

albobrunneus

zonatus brevirostris (parte)

vendado

Figura 4. Relaciones entre muestras de la superespecie zonatus. Los cuadrados negros indican muestras pertenecientes a zonatus: se
enumeran las subespecies distribuidas en cada región. Procediendo en el sentido de las agujas del reloj desde la parte superior izquierda:
cuadrado blanco, megalopterus; triángulo blanco, albobrunneus; círculos blancos, fasciatus. El cuadrado sombreado indica la localidad de
muestras de albobrunneus 'aenigmaticus', probables híbridos entre albobrunneus y zonatus ecuatoriano .

pariente de C. fasciatus, violando la monofilia de ambas
superespecies. Además, el análisis de probabilidad dividida
recuperó a C. nuchalis como hermana de C. turdinus, lo que
sugiere que esta especie está, en el mejor de los casos,
relacionada lejanamente con otros miembros de la
superespecie zonatus (Fig. 1C).
Son destacables los límites de las especies dentro del
grupo Campylorhynchus. En particular, todos los análisis de
los datos moleculares sugirieron parafilia de la especie C.
zonatus. Se encontró que la secuencia de C. zonatus zonatus
de Veracruz era hermana de la secuencia de C. megalopterus,
mientras que la secuencia de C. zonatus vulcanius de
Chiapas era hermana de un clado que contenía fasciatus y
albobrunneus.
Aunque el soporte de arranque para este arreglo fue
moderado (Fig. 1), la aplicación de la prueba de Shi modaira
y Hasegawa (Shimodaira & Hasegawa, 1999) no logró
producir una diferencia significativa entre el árbol ML
homogéneo y los árboles donde la monofilia de C .zonatus
estaba restringido (δ = 8,12, P = 0,18; 10 000 réplicas de
RELL). Además, las secuencias de 'aenigmat icus' , que
podrían representar a C. zonatus brevirostris de Ecuador,
dependiendo de a qué progenitor híbrido se refieren, fueron
fuertemente apoyadas.
portados como hermanos de albobrunneus, aunque
sustancialmente diferenciados (2,9% de divergencia de secuencia).
Aunque este patrón de relaciones fue inesperado, es
notablemente congruente con las relaciones espaciales
entre las poblaciones involucradas (Fig. 4).
Las relaciones en este grupo son consistentes con la
fragmentación de un solo ancestro ampliamente distribuido
por múltiples eventos vicariantes, con poca o ninguna
dispersión cruzada de supuestos derivados vicariantes.
Desafortunadamente, la interpretación de este patrón se ve
debilitada por la ausencia en el presente estudio de muestras
de C. costaricensis/panamensis de América Central y de C.
zonatus brevirostris/curvirostris de Colombia, y por la
designación específica incierta del 'aenigmaticus'. muestras
de Ecuador. Una muestra más amplia de este grupo debería
proporcionar información adicional.
BIOGEOGRAFÍA HISTÓRICA DE CAMPYLORHYNCHUS
Se ha sugerido que la subfamilia Troglodyti nae (los
reyezuelos) tuvo su origen en América del Norte (Mayr, 1946,
1964). Sin embargo, aún no se ha realizado ningún análisis
formal de la biogeografía del grupo, y tanto el

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698 FK BARKER
La direccionalidad y el momento de las dispersiones del reyezuelo permanecen en
pregunta. Análisis de dispersión­vicarianza de las distribuciones de
Campylorhynchus y sus taxones hermanos
(T. bewickii y T. ludovicianus), basado en un mejor ajuste
hipótesis de relación (Fig. 1B, C) proporciona la
primera evidencia cuantitativa de que todo el conjunto
tuvo su origen en América del Norte (Fig. 2). La novela
grupo de especies exclusivamente norteamericanas que
forma el grupo hermano de Campylorhynchus (Barker,
2004) podría contener algunas formas sudamericanas de
Thryothorus, potencialmente equívoco del norte
ascendencia de este grupo; sin embargo, un muestreo casi completo
de especies no ha identificado ninguno de dichos miembros.
(Mann et al., 2006). Esta reconstrucción refuerza la
noción de que los reyezuelos en su conjunto tenían su origen en el norte
América, aunque un análisis definitivo espera datos adicionales sobre
la filogenia de los géneros del reyezuelo (Barker,
2004). El área ancestral del género Campylorhyn chus per se es
equívoca (Fig. 2). Es decir, el grupo Hele odytes, cuyo único miembro
sudamericano es
C. griseus, es de origen inequívocamente norteamericano,
Considerando que la zona ancestral del Campylorhynchus
El grupo se reconstruye como generalizado a través de
América del Norte y del Sur (árbol ML homogéneo) o
exclusivamente del sur. En el nodo raíz del género,
Se reconstruye una distribución generalizada o una distribución
norte, dependiendo de la topología preferida.
(Figura 2). Esto sugiere que, aunque el grupo puede
han tenido un origen norte, dispersión hacia el sur
Estados Unidos probablemente ocurrió temprano en su historia. Los
datos distributivos por sí solos no pueden abordar el momento en
que ocurrieron las dispersiones y, por lo tanto, el potencial
Importancia de los corredores terrestres. Sin embargo, una
combinación de análisis biogeográfico de la filogenia de Campylorhyn
chus con análisis de reloj de la estructura molecular
Los datos permiten una prueba crítica de la dispersión terrestre.
hipótesis.
En la Figura 2, los árboles de máxima verosimilitud preferidos
(es decir, los obtenidos a partir de análisis de ML de modelos
homogéneos y particionados) se han trazado con
longitudes de rama basadas en los datos del citocromo b , optimizadas
bajo la restricción del reloj molecular. El
Se presentan estimaciones de fechas asociadas para cada nodo,
junto con una estimación del error estocástico. La interpretación de
estos valores debe abordarse con cautela.
porque las fechas pueden estar sesgadas al no incorporar
estimaciones del polimorfismo ancestral, y la
Los errores asociados son conservadores porque no
incluir el error asociado con la calibración. Los tiempos de divergencia
estimados en la Figura 2 tienen resultados interesantes.
implicaciones para la historia de la diversificación en el
género. Indican que el género Campylorhynchus
se originó en el Mioceno tardío (~8 millones de años), mientras que
La diversificación de los linajes existentes parece haber
comenzó en el último Mioceno ( 5 millones de años). Estos
Las estimaciones son significativamente anteriores incluso a las estimaciones más antiguas.
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compañeros de la culminación del istmo panameño
3,5–2,5 millones de años (Coates y Obando, 1996), lo que sugiere que
La formación del género y sus dos ecotipos morfológicos principales
(los grupos Heleodytes y Campylorhyn chus) ocurrió antes de la
presencia de un
corredor terrestre entre los continentes (ver
arriba). La formación de estos dos morfotipos puede tener
se ha asociado con la dispersión temprana del grupo Campylo
rhynchus en América del Sur (Fig. 2), pero esto
La inferencia depende de cuál de dos estadísticamente
topologías indistinguibles se consideran óptimas. En
En los primeros, uno o más linajes del grupo Campylorhynchus
parecen haberse dispersado en América del Sur.
unos 4,7 ± 0,9 millones de años [intervalo de confianza (IC) del 95 %].
En algún momento después de las primeras dispersiones inferidas,
linajes adicionales de Campylorhynchus invadieron
Sudamerica. Sin embargo, estas dispersiones posteriores
probablemente no requirieron cruzar una barrera de agua. Dentro
el grupo Campylorhynchus, optimización de distribuciones
continentales mediante análisis de dispersión­vicarianza
produce múltiples escenarios igualmente parsimoniosos de
dispersión norte­sur, pero interpretación detallada de
estos patrones no están garantizados dada la incertidumbre
Estado de las relaciones en la superespecie zonatus. Dentro
Del grupo Heleodytes, sólo C. griseus representa una dispersión en
América del Sur. datación molecular de la
La división entre C. chiapensis y C. griseus es consistente con la
dispersión de su ancestro común a través de
el Istmo después del tiempo estimado de cierre definitivo
(Fig. 2; 2,7 ≥ 2,1 ≥ 1,5 millones de años, IC del 95%), con una
posterior división en los linajes existentes.
La historia de la diversificación de Campylorhynchus.
reyezuelos paralelos que se infieren en estudios de algunos grupos
de mamíferos del norte, que han indicado una diferenciación en
América del Norte y Central antes de la invasión.
de América del Sur, incluidos los perros (Canidae; Wayne
et al., 1997), y posiblemente roedores cricétidos (Smith &
Patton, 1993; Engel et al., 1998). Sorprendentemente, dado
el alto grado de vagilidad asumido, inferido o
conocido para muchas especies de aves (Voelker, 1999), es difícil
demostrar que más de una sola dispersión
evento dentro de Campylorhynchus ocurrió antes de
Cierre del istmo panameño. sin embargo, el
datos biogeográficos disponibles, en combinación con
estimaciones del reloj molecular, sugieren que un linaje de
Campylorhynchus invadió Sudamérica antes del
Disponibilidad de un corredor terrestre, como se ha sugerido para
algunos grupos de mamíferos basándose en fechas fósiles.
(Procyonidae; Webb, 1985), grado de morfología
disparidad (roedores cricétidos; Hershkovitz, 1969), y
molecular divergences (cricetid rodents; Engel et al.,
1998). Más importante aún, este género se suma al creciente
Lista de taxones de aves que contienen evidencia de la historia de
dispersión entre América del Norte y del Sur.
Como se mencionó anteriormente, los estudios filogenéticos de aves
grupos distribuidos a ambos lados del río panameño
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Los istmos son de particular interés porque tienen el
potencial de brindar información sobre los orígenes
continentales y las historias de dispersión de la avifauna
neotropical. La filogenia de Campylorhynchus presentada
aquí se suma al recuento de géneros con hipótesis
filogenéticas moleculares completas (o casi) a nivel de
especie. Esta lista incluye los géneros Ramphocelus
(Hackett, 1996), Piranga (Burns, 1998), Icterus (Omland,
Lanyon & Fritz, 1999), Carduelis (Arnaiz Villena et al.,
1998), Anthus (Voelker, 1999), Cinclus ( Voelker, 2002),
Myiarchus (Joseph et al., 2004), Zenaida (Johnson &
Clayton, 2000), Cyanocompsa (Klicka et al. 2001), Catharus
(Outlaw et al. 2003), Buteo (Riesing et al., 2003 ) y Tangara De manera más general, la síntesis de estos estudios
(Burns y Naoki, 2004). Muchos de estos estudios previos no
han examinado la cuestión del intercambio ístmico,
centrándose en cambio en otros aspectos de la biogeografía
neotropical (por ejemplo, Ramphocelus, Tangara), la
evolución de las características de los organismos (por
ejemplo, Piranga, Icterus) o la filogenia per se (por ejemplo,
Buteo). . Otros han examinado explícitamente tanto la
biogeografía como la datación, pero arrojaron resultados
ambiguos debido a patrones de distribución complejos
(Catharus; Outlaw et al., 2003) o heterogeneidad de la tasa
evolutiva (Myiarchus; Joseph et al., 2004).
Los estudios de Cinclus (Voelker, 2002) y Zenaida (Johnson
& Clayton, 2000) no lograron excluir la dispersión terrestre
(tiempos de dispersión estimados de 3,5 a 2,5 y 2,7 a 2
millones de años, respectivamente), y la direccionalidad de
la dispersión fue ambigua en ambos. Por el contrario, el
estudio de las relaciones de Anthus (Voelker, 1999) fechó
explícitamente el intercambio entre América del Norte y del
Sur en aproximadamente 6 millones de años, basándose
en divergencias entre las especies endémicas de América
del Sur, aunque la direccionalidad de la dispersión también
fue ambigua en ese caso. Sin embargo, el estudio indicó sin
ambigüedades una dispersión posterior del Anthus spra
gueii norteamericano desde América del Sur antes del cierre
del istmo (~4,9 millones de años). Además de estos estudios
a nivel de género, dos estudios a nivel de 'especie' centrados manuscrito
en taxones distribuidos a lo largo del istmo han sugerido
tiempos de dispersión consistentes con corredores terrestres
(Glyphorhynchus spirurus, Marks, Hackett & Capparella,
2002; Phaeothlypis spp., Lovette, 2004 ), mientras que un
tercero (Chlorospingus opthalmicus; García­Moreno et al.,
2004) indicó dispersión sobre el agua (aunque el último
estudio no incluyó muestras de Costa Rica y Panamá que
podrían estar cercanas a las poblaciones de América del
Sur, reduciendo la edad inferida de dispersión).
Los datos sobre el momento y la dirección de la dispersión Arnaiz­Villena A, Alvarez­Tejado M, Ruiz­del­Valle V, García­de­la­Torre
de las aves entre América del Norte y del Sur apenas están
comenzando a acumularse y hasta el momento no se
pueden discernir tendencias claras. Sin embargo, a juzgar
por los primeros resultados, no parece probable que las
aves respondieran uniformemente a la ausencia y posterior
origen de la conexión ístmica. Se ha sugerido que las
paserinas oscinas del norte han experimentado un mayor éxito evolutivo.
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FILOGENIA DE CAMPYLORHYNCHUS 699
en el sur que los suboscinos del sur en el norte debido a las
diferencias demográficas favorecidas por la selección en
áreas de origen templadas y tropicales (Rick lefs, 2002).
Se han invocado procesos similares para explicar el éxito
diferencial de los grupos de mamíferos del norte y del sur
(Marshall et al., 1982; Webb, 1985). Establecer el momento
y la dirección de la dispersión de los grupos de paseriformes
es un paso fundamental para abordar tales hipótesis. Serán
necesarios estudios de muchos linajes de aves adicionales
(paseriformes y otros) para evaluar cuantitativamente el
grado de participación de las aves en el intercambio ístmico
y los contextos evolutivo y ecogeográfico de la dispersión.
aclarará hasta qué punto las peculiaridades de la biología
aviar pueden haber resultado en patrones históricos
contrastantes frente a una barrera tan crítica en la historia
de los mamíferos.
AGRADECIMIENTOS
Agradezco la asistencia de numerosas personas y los
préstamos de especímenes de las colecciones bajo su
cuidado, incluido Adolfo Navarro­Sigüenza (Museo de
Zoología 'Alfonso L. Herrera'), Fernando Urbina (Universidad
Autónoma del Estado de Morelos). A. Townsend Peterson
y Mark B. Robbins (Museo de Historia Natural de la
Universidad de Kansas), Leo Joseph (Academia de Ciencias
Naturales de Filadelfia), Fred Sheldon y Donna Dittmann
(Museo de Ciencias Naturales de la Universidad Estatal de
Lousiana), Jon Fjeldså (Museo de Zoología, Universidad de
Copenhague). En particular, agradezco a Adolfo Navarro­
Sigüenza por su generosa hospitalidad e incondicional
interés, y a Fernando Urbina por su invaluable ayuda en el
terreno. Este trabajo fue apoyado por subvenciones del
Hinds Fund (Universidad de Chicago), el FM Chapman
Memorial Fund (Museo Americano de Historia Natural) y
un Premio Blake (Unión Americana de Ornitólogos). Este
se ha beneficiado de los comentarios de Barry
Chernoff, Jaime García­Moreno, Shannon Hackett, Sharon
Jansa y Scott Lanyon.
REFERENCIAS
Altekar G, Dwarkadas S, Huelsenbeck JP, Ronquist F.
2004. Parallel Metropolis acopló la cadena de Markov Monte Carlo
para la inferencia filogenética bayesiana. Bioinformática 20: 407–415.
C, Varela P, Recio MJ, Ferre S, Martinez­Laso J. 1998. Filogenia y
especiación rápida del hemisferio norte y sur de jilgueros durante las
épocas del Mioceno y Plioceno. Ciencias biológicas celulares y
moleculares 54: 1031–1041.
Panadero AJ, Marshall HD. 1997. Secuencias de la región de control
mitocondrial como herramientas para comprender la evolución. En: Mindell
Machine Translated by Google
hi
d
700 FK BARKER
DP, ed. Evolución molecular y sistemática de las aves. San Diego, CA:
Academic Press, 51–82.
Barker FK. 2004. Monofilia y relaciones de reyezuelos (Aves: Troglodytidae): un
análisis de congruencia de datos heterogéneos de secuencias de ADN
mitocondrial y nuclear. Filogenética molecular y evolución 31: 486–504.
Bremer K. 1992. Áreas ancestrales: una reinterpretación cladística del concepto
de centro de origen. Biología sistemática 41: 436–
445.
Bull JJ, Huelsenbeck JP, Cunningham CW, Swofford DL, Waddell PJ. 1993.
Partición y combinación de datos en análisis filogenético. Biología sistemática
42: 384–397.
Quemaduras KJ. 1998. Filogenética molecular del género Piranga: implicaciones
para la biogeografía y la evolución de la morfología y el comportamiento. Au
115: 621–634.
Ver artículo PubMed PubMed Central Google Scholar Burns KJ, Naoki K. 2004.
Filogenética molecular y biogeografía de tangaras neotropicales del género Tangara.
Filogenética molecular y evolución 32: 838–854.
Capparella AP. 1988. Variación genética en aves neotropicales: implicaciones
para el proceso de especiación. En: Ouellet H, ed.
Actas del XIX Congreso Internacional de Ornitología. Ottawa: Prensa de la
Universidad de Ottawa, 1658–1664.
Coates AG, Obando JA. 1996. La evolución geológica del istmo centroamericano.
En: Jackson JBC, Budd AF, Coates AG, eds. Evolución y medio ambiente en
América tropical. Chicago, IL: University of Chicago Press, 21–56.
Desjardins P, Morais R. 1990. Secuencia y organización genética del genoma
mitocondrial del pollo: un nuevo orden genético en vertebrados superiores.
Revista de biología molecular 212:
599–634.
Edwards SV, Arctander P, Wilson AC. 1991. Resolución mitocondrial de una rama
profunda en el árbol genealógico de aves posadas. Actas de la Royal Society
of London Serie B, Ciencias Biológicas 243: 99–107.
Engel SR, Hogan KM, Taylor JF, Davis SK. 1998. Sistemática molecular y
paleobiogeografía de los roedores sigmodontinos de América del Sur. Biología
molecular y evolución
15: 35–49.
Farris JS. 1969. Un enfoque de aproximaciones sucesivas a la ponderación de
caracteres. Zoología sistemática 18: 374–385.
Farris JS, Källersjö M, Kluge AG, Bult C. 1995. Construcción de una prueba de
significancia para la incongruencia. Biología sistemática
44: 570–572.
Felsenstein J. 1985. Límites de confianza en las filogenias: un enfoque que utiliza
el bootstrap. Evolución 39: 783–791.
Fleischer RC, McIntosh CE, Tarr CL. 1998. Evolución en una cinta transportadora
volcánica: uso de reconstrucciones filogeográficas y edades basadas en K­Ar
de las islas hawaianas para estimar las tasas de evolución molecular. Ecología
Molecular 7:
533–545.
García­Moreno J, Navarro­Sigüenza AG, Peterson AT, Sánchez­González LA.
2004. Genetic variation coincides
con estructura geográfica en el complejo arbustivo­tángara (Chlorospingus
ophthalmicus) de México. Filogenética molecular y evolución 33: 186–196.
Griffiths CS. 1997. Correlación de dominios funcionales y
Tasas de sustitución de nucleótidos en el citocromo b. Filogenética molecular
y evolución 7: 352–365.
© 2007 The Linnean Society of London, Biological Journal of the Linnean Society, 2007, 90, 687–702
Hackett SJ. 1996. Filogenética molecular y biogeografía de tangaras del género
Ramphocelus (Aves). Filogenética molecular y evolución 5: 368–382.
Haffer J. 1975. Avifauna del noroeste de Colombia. Bonner
Monografías zoológicas 7: 1–181.
HellmayrCE. 1934. Catálogo de aves de América y de las islas adyacentes.
Chicago, IL: Museo Field de Historia Natural, Hershkovitz P. 1969. Los
mamíferos recientes
de la región neotropical: una revisión zoogeográfica y ecológica. Revista trimestral
de biología 44: 1–70.
Howell TR. 1969. Distribución de aves en Centroamérica. Alca
86: 293–326.
Huelsenbeck JP, Crandall KA. 1997. Estimación de filogenia y prueba de hipótesis
utilizando máxima verosimilitud. Revisión anual de ecología y sistemática 28:
437–466.
Huelsenbeck JP, Hillis DM, Jones R. 1996. Arranque paramétrico en filogenética
molecular: aplicaciones y rendimiento. En: Ferraris JD, Palumbi SR, eds.
Zoología molecular: avances, estrategias y protocolos. Nueva York, Nueva
York: John Wiley and Sons, 19–45.
Johnson KP, Clayton DH. 2000. Una filogenia molecular del género de palomas
Zenaida: secuencias de ADN mitocondrial y nuclear. Cóndor 102: 864–870.
Joseph L, Wilke T, Bermingham E, Alpers D, Ricklefs RE. 2004. Hacia un marco
filogenético para la evolución de batidos, cascabeles y rollos en papamoscas
tirano Myiarchus (Aves: Passeriformes: Tyrannidae). Filogenética molecular y
evolución 31: 139­152.
Klicka J, Fry AJ, Zink RM, Thompson CW. 2001. Una perspectiva del citocromo b
sobre las relaciones entre Passerina y escribano. Au 118: 611–623.
Kocher TD, Thomas WK, Meyer A, Edwards SV, Paabo S, Villablanca FX, Wilson
AC. 1989. Dinámica de la evolución del ADN mitocondrial en animales:
amplificación y secuenciación con cebadores conservados. Actas de la
Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América 86:
6196–6200.
Kornegay JR, Kocher TD, Williams LA, Wilson AC. 1993.
Vías de evolución de la lisozima inferidas de las secuencias del citocromo b en
aves. Revista de Evolución Molecular 37:
367–379.
Lovette IJ. 2004. La filogenia molecular y la evolución de las señales del plumaje
en un ave transandina y circunamazónica
complejo de especies. Filogenética molecular y evolución 32:
512–523.
Lutzoni F, Wagner P, Reeb V, Zoller S. 2000. Integración de regiones de
secuencias de ADN alineadas ambiguamente en análisis filogénicos sin violar
la homología posicional. Biología sistemática 49: 628–651.
Maddison DR, Maddison WP. 2000. MacClade 4. Análisis de filogenia y evolución
del carácter, 4.0 ed. Sunderland, MA: Sinauer Associates.
Mann NI, Barker FK, Graves JA, Dingess­Mann KA, Slater PJB. 2006. Los datos
moleculares delimitan cuatro géneros de reyezuelos 'Thryothorus' . Filogenética
molecular y evolución
40: 750–759.
Marks BD, Hackett SJ, Capparella AP. 2002. Histórico
Machine Translated by Google
hi
d
Relaciones entre áreas de endemismo de bosques de tierras bajas
neotropicales determinadas por la variación de la secuencia de ADN
mitocondrial dentro del trepador pico de cuña (Aves: Dendrocolaptidae:
Glyphorynchus spirurus). Filogenética molecular y evolución 24: 153–167.
Marshall LG. 1979. Un modelo para la paleobiogeografía de roedores
cricetinos sudamericanos. Paleobiología 5: 126­132.
Marshall LG, Webb SDJJ, Sepkoski J, Raup DM. mil novecientos ochenta y dos.
La evolución de los mamíferos y el Gran Intercambio Americano.
Ciencia 215: 1351­1357.
Mayr E. 1946. Historia de la avifauna de América del Norte.
Boletín Wilson 58: 1–41.
Mayr E. 1964. Inferencias sobre la avifauna del Terciario americano. Actas de
la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América 51:
280–288.
Miyamoto MM, Fitch WM. 1995. Prueba de filogenias de especies y métodos
filogenéticos con congruencia. Biología sistemática 44: 64–76.
Navarro­Sigüenza AG, Peterson AT. 2004. Una taxonomía alternativa de
especies de aves de México. Biota Neotropica 4: BN03504022004
(publicación electrónica).
Nunn GB, Cracraft J. 1996. Relaciones filogenéticas entre los principales
linajes de aves del paraíso (Paradis aeidae) utilizando secuencias de
genes de ADN mitocondrial. Filogenética molecular y evolución 5: 445–459.
Nylander JA, Ronquist F, Huelsenbeck JP, Nieves Aldrey JL. 2004. Análisis
filogenético bayesiano de datos combinados. Biología sistemática 53: 47–
67.
Omland KE, Lanyon SM, Fritz SJ. 1999. Una filogenia molecular de los
Orioles del Nuevo Mundo (ictericia): la importancia del muestreo denso de
taxones. Filogenética molecular y evolución 12: 224–239.
Outlaw DC, Voelker G, Mila B, Girman DJ. 2003. Evolución de la migración
de larga distancia y biogeografía histórica de los zorzales cátaros : un
enfoque filogenético molecular. Alca 120: 299–310.
Paynter RA Jr, Vaurie C. 1960. Familia Troglodytidae. En: Mayr E, Greenway
JC Jr, eds. Lista de verificación de aves del mundo. Cambridge, MA: Museo
de Zoología Comparada,
379–440.
Purvis A, Bromham L. 1997. Estimación de la relación de transición/
transversión a partir de comparaciones independientes por pares con una
filogenia supuesta. Revista de evolución molecular
44: 112­119.
Rambaut A, Grassly NC. 1997. Seq­General: una aplicación para la simulación
Monte Carlo de la evolución de la secuencia de ADN a lo largo de árboles
filogenéticos. Aplicaciones informáticas en las biociencias 13: 235–238.
Ricklefs RE. 2002. Espléndido aislamiento: ecología histórica de la fauna
paseriforme sudamericana. Revista de biología aviar
33: 207–211.
Ridgely RS, Tudor G. 1989. Las aves de América del Sur, vol.
I Los paseriformes oscinos. Austin, TX: Prensa de la Universidad de Texas.
Riesing MJ, Kruckenhauser L, Gamauf A, Haring E.
2003. Filogenia molecular del género Buteo (Aves: Accip itridae) basada
en secuencias marcadoras mitocondriales. Filogenética y evolución
molecular 27: 328–342.
© 2007 The Linnean Society of London, Biological Journal of the Linnean Society, 2007, 90, 687–702
FILOGENIA DE CAMPYLORHYNCHUS 701
Ronquist F. 1996. DIVA 1.1. Disponible en http://
www.ebc.uu.se/systzoo/research/diva/diva.html.
Ronquist F. 1997. Análisis de dispersión­vicarianza: un nuevo enfoque para
la cuantificación de la biogeografía histórica.
Biología sistemática 46: 195–203.
Ronquist F, Huelsenbeck JP. 2003. MrBayes3: Inferencia filogenética
bayesiana bajo modelos mixtos. Bioinformática
19: 1572­1574.
Saitou N, Nei M. 1987. El método de unión de vecinos: un nuevo método para
reconstruir árboles filogenéticos. Biología molecular y evolución 4: 406–
425.
Salvaje JM. 1982. El enigma de la petofauna centroamericana: ¿dispersiones
o vicarianzas? Anales del Jardín Botánico de Missouri 69: 464–547.
de Schauensee RM. 1948. Dos nuevas subespecies de aves de
occidente de colombia Notas de la naturaleza 209: 1–4.
Selander RK. 1964. Especiación en reyezuelos del género Campy lorhynchus.
Publicaciones de la Universidad de California en Zoología
74: 1–305.
Shimodaira H, Hasegawa M. 1999. Comparaciones múltiples de probabilidades
logarítmicas con aplicaciones a la inferencia filogenética.
Biología molecular y evolución 16: 1114­1116.
Simpson GG. 1980. Espléndido aislamiento: la curiosa historia de los
mamíferos sudamericanos. New Haven, CT: Prensa de la Universidad de
Yale.
Simpson BG, Neff JL. 1985. Las plantas, sus abejas polinizadoras y el Gran
Intercambio Americano. En: Stehli FG, Webb SD, eds. El gran intercambio
biótico americano. Nueva York, Nueva York: Plenum Press, 427–452.
Smith MF, Patton JL. 1993. La diversificación de los roedores múridos
sudamericanos: evidencia del ADN mitocondrial.
Datos de secuencia para la tribu akodontine. Revista biológica de la
Sociedad Linnaean 50: 149–177.
Stehli FG, Webb SD, eds. 1985. El gran intercambio biótico americano. Nueva
York, Nueva York: Plenum Press.
Swofford DL. 1998. PAUP*. Análisis filogenético mediante parsimonia (*y
otros métodos), Versión 4.0. Sunderland, MA: Sinauer Associates.
Thompson JD, Higgins DG, Gibson TJ. 1994. CLUSTAL W: mejora de la
sensibilidad del alineamiento progresivo de secuencias múltiples mediante
ponderación de secuencias, penalizaciones de espacios específicos de
posición y elección de matriz de ponderaciones. Investigación de ácidos nucleicos
22: 4673–4680.
Vanzolini PE, Heyer WR. 1985. La herpetofauna americana y el intercambio.
En: Stehli FG, Webb SD, eds. El gran intercambio biótico americano.
Nueva York, Nueva York: Plenum Press,
475–487.
Voelker G. 1999. Dispersión, vicariancia y relojes: biogeografía histórica y
especiación en un género paseriforme cosmopolita (Anthus: Motacillidae).
Evolución 53: 1536­1552.
Voelker G. 2002. Filogenética molecular y biogeografía histórica de los cazos
(Cinclus). Ibis 144: 577–584.
Vrba ES. 1992. Los mamíferos como clave para la teoría de la evolución.
Revista de mamalogía 73: 1–28.
Vuilleumier F. 1985. Avifaunas fósiles y recientes y el
Intercambio Interamericano. En: Stehli FG, Webb SD, eds. El gran
intercambio biótico americano. Nueva York, NY: Plenum Press, 387–424.
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d
702 FK BARKER
Wakeley J. 1994. Variación de la tasa de sustitución entre sitios y
la estimación del sesgo de transición. Biología molecular y evolución
11: 436–442.
Wakeley J. 1996. El exceso de transiciones entre nucleótidos
sustituciones: nuevos métodos para estimar el sesgo de transición
subrayar su importancia. Tendencias en ecología y evolución
11: 158–163.
Wayne RK, Geffen E, Girman DJ, Koepfli KP, Lau LM.
Marshall CR. 1997. Sistemática molecular de los Canidae.
Biología sistemática 46: 622–653.
Webb SD. 1985. Dispersiones de mamíferos del Cenozoico tardío entre
las Americas. En: Stehli FG, Webb SD, eds. El Gran Intercambio Biótico
Americano. Nueva York, NY: Plenum Press, 357–
386.
Webb SD. 1991. Ecogeografía y el gran interamericano
cambiar. Paleobiología 17: 266–280.
Wetmore A, Pasquier RF, Olson SL. 1984. Los pájaros del
República de Panamá. Parte 4. Passeriformes: Hirundinidae
(Golondrinas) hasta Fringillidae (Pinzones). Washington DC:
Prensa de la Institución Smithsonian.
© 2007 The Linnean Society of London, Biological Journal of the Linnean Society, 2007, 90, 687–702
Wilgenbusch J, de Queiroz K. 2000. Las relaciones filogenéticas entre los
lagartos de arena frinosomátidos se infieren a partir de
secuencias de ADN mitocondrial generadas por heterogéneos
procesos evolutivos. Biología sistemática 49: 592–612.
Yang Z. 1996. Modelos de máxima verosimilitud para análisis combinados
de datos de secuencias múltiples. Journal of Molecular Evolution 42:
587–596.
Yang Z, Yoder AD. 1999. Estimación del sesgo de la tasa de transición/
transversión y muestreo de especies. Revista de Moleculares
Evolución 48: 274–283.
Zink RM, Blackwell­Rago RC, Ronquist F. 2000. Los roles cambiantes de
la dispersión y la vicariancia en la biogeografía. Actas de la Royal
Society of London Serie B, Biológicas
Ciencias 267: 497–503.
Zink RM, Kessen AE, Line TV, Blackwell­Rago RC. 2001.
Filogeografía comparada de algunas especies de aves de zonas áridas.
Cóndor 103: 1–10.