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PARASITISMO Y DISTRIBUCIÓN DE Campoletis sonorensis CAMERON


(HYMENOPTERA: ICHNEUMONIDAE) Y Chelonus insularis CRESSON
(HYMENOPTERA: BRACONIDAE), PARASITOIDES DEL GUSANO COGOLLERO E...

Article · January 2014

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María Berenice González Cipriano Garcia


Instituto Politécnico Nacional Instituto Politécnico Nacional
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Vedalia 15 (1): 47-53 (2014) ARTÍCULO CIENTÍFICO ISSN 1405-0420

PARASITISMO Y DISTRIBUCIÓN DE Campoletis sonorensis CAMERON (HYMENOPTERA:


ICHNEUMONIDAE) Y Chelonus insularis CRESSON (HYMENOPTERA: BRACONIDAE),
PARASITOIDES DEL GUSANO COGOLLERO EN MAÍZ EN DURANGO, MÉXICO

PARASITISM AND DISTRIBUTION OF Campoletis sonorensis CAMERON (HYMENOPTERA:


ICHNEUMONIDAE) AND Chelonus insularis CRESSON (HYMENOPTERA: BRACONIDAE),
PARASITOIDS OF FALL ARMYWORM IN MAIZE IN DURANGO, MEXICO

María Berenice González-Maldonado1, Cipriano García-Gutiérrez2 y Alejandro González-Hernández3


mbgonzalez@ipn.mx
1
Instituto Politécnico Nacional. CIIDIR Unidad Durango. COFAA. Sigma No. 119. Fracc. 20 de Nov. II. C.P.
34220. Durango, Dgo. 2Instituto Politécnico Nacional. CIIDIR Unidad Sinaloa. COFAA. Blvd. Juan de Dios
Bátiz Paredes No. 250. C.P. 81000. Guasave, Sinaloa. 3Universidad Autónoma de Nuevo León. Pedro de Alba
s/n, Ciudad Universitaria. C.P. 66450. San Nicolás de Los Garza, N. L.

RESUMEN. Con el objetivo de determinar el mayor porcentaje de parasitismo y la distribución de Campoletis


sonorensis Cameron (Hymenoptera: Ichneumonidae) y Chelonus insularis Cresson (Hymenoptera: Braconidae),
parasitoides predominantes en cultivos de maíz en Durango, México, se colectaron y se revisaron larvas de
gusano cogollero en 16 sitios de 2012 a 2014 y cuatro sitios adicionales en 2014. Además, se revisó
información bibliográfica sobre el porcentaje de parasitismo y distribución de éstos parasitoides en otros estados
de la República Mexicana, en un periodo de diez años a la fecha (septiembre 2014). En Durango, se encontró un
porcentaje promedio de parasitismo de 23.4% por C. sonorensis y de 13.4% por Ch. insularis. C. sonorensis fue
el parasitoide con mayor porcentaje de parasitismo en los tres años de estudio en la localidad José Guadalupe
Aguilera, Canatlán, Dgo., a una altitud promedio de 1946 msnm, con una temperatura media anual de 15.4 °C y
una precipitación pluvial media anual de 550 mm. En México, Ch. insularis fue la especie con mayor porcentaje
de parasitismo (1.0-60.3%) y mayor distribución, presentándose en 27 de los 32 estados del país. C. sonorensis
se encontró en nueve de los 32 estados (0.75-98.0%). El estudio permitió conocer la distribución de estas
especies parasitoides en México, concluyendo que la altitud, temperatura y precipitación pluvial influyen en la
presencia de los mismos, lo cual sienta las bases para futuros estudios sobre su reproducción y control biológico
de la plaga.
Palabras clave Braconidae, Ichneumonidae, abundancia, parasitoides, México.

ABSTRACT. In order to determine the highest percentage of parasitism and distribution of Campoletis
sonorensis Cameron (Hymenoptera: Ichneumonidae) and Chelonus insularis Cresson (Hymenoptera:
Braconidae), predominant parasitoids in corn in Durango, Mexico, fall armyworm larvae were collected and
checked from 16 sites, during 2012 trough 2014, and from four additional sites in 2014. Bibliographic
information about percentage of parasitism and distribution of these parasitoids in other states of Mexico was
reviewed within a period of ten years back (September 2014). In Durango, average percentage of parasitism by
C. sonorensis was 23.4% and 13.4% by Ch. insularis. The parasitoid C. sonorensis showed the highest
percentage of parasitism within the three years of study in the locality Jose Guadalupe Aguilera, Canatlan, Dgo.,
at an average altitude of 1946 masl, with an average annual temperature of 15.4 °C and an average annual
rainfall of 550 mm. In Mexico, Ch. insularis showed the highest percentage of parasitism (1.0-60.3%) and
higher distribution; the species occurrs in 27 of the 32 states of this country. C. sonorensis was found in nine of
the 32 states (0.75-98.0%). This study provided information on distribution of these parasitoids in Mexico. It
may be concluded that altitude, temperature and rainfall have an influence on their presence, which lays the
foundation for future studies on their reproduction and biological insect pest control.
Keywords Braconidae, Ichneumonidae, abundance, parasitoids, Mexico.
González-Maldonado et al.: Parasitismo y distribución de Campoletis sonorensis y Chelonus insularis

INTRODUCCIÓN El objetivo de éste estudio fue contribuir al


El gusano cogollero Spodoptera frugiperda (J. E. conocimiento del parasitismo y distribución de Ch.
Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) es una de las insularis y C. sonorensis en Durango y otros
principales plagas de cultivos de importancia estados en México.
económica en el continente americano (Jourdie et
al. 2010). El insecto ataca maíz, sorgo, arroz, trigo, MATERIALES Y MÉTODOS
caña de azúcar, alfalfa y diversos cereales, entre El estudio se realizó en la región de Los Valles, la
otros cultivos (CNRCB 1999). En el estado de cual se localiza en la parte central y sureste (región
Durango, el maíz es uno de los principales cultivos de Los Llanos) del estado de Durango.
agrícolas, después del frijol; en el ciclo primavera- Los muestreos de larvas de gusano cogollero
verano 2013, se sembraron 154,505.25 ha de maíz se realizaron en 16 sitios de cuatro localidades, a
con una producción de 297,383.44 ton y un altitudes entre 1870 y 1957 msnm (cuatro
rendimiento de 1.97 ton/ha (SIAP 2014). La región recolectas/sitio) (2012-2014); además, en el año
de Los Valles, Dgo., tiene un clima semiseco 2014 se incluyeron cuatro sitios adicionales, cada
templado BS1k y seco templado BSk, que cubre uno de una localidad distinta a las anteriores, donde
540,000 ha (4.5% de la superficie del estado) se realizó un solo muestreo, para conocer si
(González-Elizondo et al. 2007), siendo una región prevalecían los mismos parasitoides, a altitudes
productora de maíz de temporal con una superficie entre 1,840 y 2,316 msnm (Cuadro 1).
aproximada de 5,543.1 km2. Las colectas se realizaron del 13 de junio al
Las larvas de gusano cogollero pasan por 14 de agosto en 2012, del 13 de junio al 23 de
cinco o seis estadios de desarrollo; larvas de los agosto en 2013 y del 12 de junio al 22 de agosto en
primeros estadios son las de mayor interés en estos 2014, en cultivos de maíz, variedad blanco y
estudios, debido a que son las más susceptibles al amarillo. Se colectaron 100 larvas de gusano
ataque de parasitoides. cogollero por sitio, en plantas en etapa de verticilo
El control biológico de S. frugiperda incluye o cogollo (4-6 hojas verdaderas). El muestreo de
microorganismos y enemigos naturales, de los larvas de los estadios uno a seis se realizó en hojas
cuales los parasitoides han demostrado su de maíz con signos de defoliación y restos de
importancia como agentes reguladores de desechos del insecto, las larvas se colectaron
poblaciones de esta plaga. Existen de 115,000 a directamente de la planta con ayuda de pinzas
120,000 especies de himenópteros descritos, entomológicas.
aunque se estima un número total de especies Las larvas se depositaron en vasos de plástico
cercano a 300,000. Los bracónidos, después de de 3.5 cm de diámetro por 3.8 cm de altura, con 8 g
Ichneumonidae, constituyen la familia más de dieta artificial (Ashby 1972), posteriormente
numerosa de Hymenoptera, con alrededor de fueron trasladadas al Laboratorio de Entomología
15,000 especies descritas, aunque se estima que del CIIDIR-IPN Unidad Durango, donde se
sean alrededor de 40,000 (Saavedra-Aguilar 2009). colocaron en una cámara de cría (25-27 ºC, 60% de
En México se han reportado dos parasitoides de H. R. y fotoperiodo 14:10 L: O) hasta que
importancia en las regiones neártica y neotropical, alcanzaran su desarrollo completo o emergiera el
debido a su frecuencia, distribución y porcentajes parasitoide.
de parasitismo: Campoletis sonorensis Cameron y Los parasitoides que emergieron y los que no
Chelonus insularis Cresson (Bahena-Juárez et al. emergieron, pero con síntomas de parasitismo en
2012, Jourdie et al. 2010, García-Gutiérrez et al. larvas y pupas, fueron colocados con ayuda de un
2013). En Durango, en los últimos tres años (2012- pincel en viales de plástico de 5 mL de capacidad
2014) C. sonorensis y Ch. insularis han sido los con alcohol al 96% y se almacenaron a -20°C para
parasitoides más abundantes en la región de Los su posterior identificación morfológica.
Valles. Jourdie et al. (2008, 2010) también Los parasitoides C. sonorensis y Ch. insularis
reportan a estas especies como predominantes en fueron separados a nivel de género, usando las
México en maíz (Colima, Chiapas, Jalisco, Nayarit, claves taxonómicas de Wharton et al. (1997). La
Puebla, Veracruz) durante 2005 y 2006, siendo Ch. identificación de especies fue realizada por el Dr.
insularis la especie más ampliamente distribuida. Alejandro González Hernández, a través de la
Los parasitoides dependen de una serie de comparación del material preservado con
adaptaciones a la ecología y fisiología de sus especímenes de referencia de la Colección de
huéspedes y plantas hospederas para sobrevivir y Insectos Benéficos Entomófagos de la Facultad de
por lo tanto, son altamente susceptibles a los Ciencias Biológicas de la Universidad Autónoma
cambios en las condiciones ambientales (Hance et de Nuevo León. Los ejemplares identificados se
al. 2010). depositaron en esta colección.

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Vedalia 15 (1): 47-53 (2014)

Para estimar el porcentaje de parasitismo de oportunistas, nematodos del suelo, o por causas
cada una de las especies de parasitoides de S. naturales: falta de alimento, ahogamiento, asfixia, o
frugiperda se utilizó la fórmula de Bahena y manejo.
Velázquez (2012), como se describe a Los parasitoides pertenecientes a otras
continuación. familias, géneros o especies, también fueron
identificados y se separaron. Además, se realizó
una revisión bibliográfica para conocer la
distribución de C. sonorensis y Ch. insularis en los
estados de la República donde se han realizado
En la fórmula, como larvas muertas se estudios al respecto, de diez años atrás a la fecha
consideraron las larvas que murieron por algún (septiembre 2014) y comparar los resultados del
agente de control biológico (virus, bacterias, porcentaje de parasitismo con los de este estudio.
hongos entomopatógenos), saprófitos u

Cuadro 1. Ubicación de los sitios de muestreo de parasitoides de S. frugiperda en Durango


(2012-2014).
Localidad y Altitud Ubicación
sitio (msnm) (coordenadas)
Sebastián Lerdo de Tejada
I 1898 23° 57’ 36.3” N 104° 37’ 40.8” O
II 1889 23° 57’ 24.9” N 104° 37’ 54.0” O
III 1884 23° 57’ 33.6” N 104° 37’ 43.9” O
IV 1906 23° 57’ 29.1” N 104° 37’ 48.5” O
Col. Minerva
I 1876 23° 57’ 54.3” N 104° 26’ 19.3” O
II 1887 23° 57’ 59.3” N 104° 26’ 14.4” O
III 1882 23° 55’ 57.6” N 104° 28’ 28.3” O
IV 1881 23° 56’ 22.1” N 104° 27’ 37.9” O
Francisco I. Madero
I 1870 24° 11’ 46.9” N 104° 31’ 47.5” O
II 1872 24° 10’ 43.4” N 104° 33’ 01.7” O
III 1870 24° 10’ 39.2” N 104° 32’ 45.3” O
IV 1954 24° 23’ 20.7” N 104° 20’ 06.6” O
J. Guadalupe. Aguilera
I 1957 24° 28’ 33.2” N 104° 42’ 56.5” O
II 1957 24° 28’ 33.2” N 104° 42’ 56.5” O
III 1925 24° 28’ 30.3” N 104° 43’ 01.3” O
IV 1948 24° 26’ 55.5” N 104° 42’ 23.4” O
Sitios de 2014
Mezquital I 1868 23° 58’ 25.9” N 104° 34’ 28.8” O
Guadalupe Victoria I 2018 24° 25’ 58.0” N 104° 08’ 33.7” O
Santiago Papasquiaro I 1840 24° 57’ 49.0” N 105° 25’ 11.8” O
Carr. Mazatlán I 2316 23° 57’ 33.2” N 104° 48’ 15.5” O

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González-Maldonado et al.: Parasitismo y distribución de Campoletis sonorensis y Chelonus insularis

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Estos porcentajes de parasitismo son en


Campoletis sonorensis en Durango general altos, a excepción de Coahuila, si se
En 2012, C. sonorensis fue el parasitoide más comparan con los reportados para Durango
abundante en la región de Los Valles, con un (promedio de los tres años 23.4%). C. sonorensis
porcentaje de parasitismo máximo de 44.3% en J. está presente en nueve de los 32 estados de la
Guadalupe Aguilera a 1946 msnm; esta especie República Mexicana y es el parasitoide
también se encontró en 10 de los 16 sitios predominante en los estados en que se reporta, en
muestreados. En 2013, C. sonorensis fue relación a los porcentajes de parasitismo. Se puede
nuevamente la especie predominante, tanto en observar que a altitudes promedio de 1600-2000
porcentaje de parasitismo como en distribución (10 msnm presenta mayores porcentajes de
de 16 sitios muestreados). En J. Guadalupe parasitismo, como lo indica Saavedra-Aguilar
Aguilera se obtuvo un 18.5% de parasitismo, valor (2009) quién encontró mayor número de géneros y
inferior al del año anterior. En 2014, C. sonorensis especies de bracónidos a esas altitudes.
presentó un máximo porcentaje de parasitismo de
7.7%, en la misma localidad, en 13 de los 20 sitios Chelonus insularis en Durango
muestreados. En 2012, Ch. insularis (Cresson) fue el parasitoide
A pesar de que este parasitoide disminuyó a de mayor frecuencia relativa en el estudio, en
través de los años, su presencia fue consistente, no Lerdo de Tejada, La Ferrería (presente en 15/16
se encontró en mayor proporción en las localidades sitios muestreados), alcanzó 19% de parasitismo a
incluidas (Mezquital, Guadalupe Victoria, Santiago 1894 msnm. En 2013, se presentó con un 17% en J.
Papasquiaro y Carr. Mazatlán), aunque sí estuvo Guadalupe Aguilera, Canatlán, pero solo estuvo
presente en todas ellas. Este estudio permitió presente en siete de las 16 localidades muestreadas.
conocer la zona donde se encuentra el parasitoide En 2014, el porcentaje de parasitismo bajó a 4.34%
con mayor porcentaje de parasitismo. en la Col. Minerva a una altitud promedio de 1881
La localidad J. Guadalupe Aguilera en msnm (presente en 11 de los 20 sitios
Canatlán, cuenta con las condiciones ambientales muestreados). Se observó que todos los porcentajes
propicias para la reproducción de C. sonorensis, los de parasitismo fueron disminuyendo a través del
cultivos de maíz en dicha región se encuentran tiempo.
rodeados por manzanos, perales, membrilleros, La disminución en los porcentajes de
ciruelos, lo cual proporciona los aportes parasitismo a lo largo del estudio puede deberse
nutricionales para este parasitoide (flores, savia, probablemente al aumento en la aplicación de
otras fuentes de energía) antes de atacar a su insecticidas químicos en los sitios muestreados a
huésped (Godfray 1994), además de las través de los años, así como al aumento en la
condiciones climáticas favorables: temperatura precipitación pluvial, con la que se lavan las
media anual 15.4 °C, humedad relativa 35-50%, plantas y se elimina la población de larvas en
precipitación pluvial media anual de 550 mm. forma natural, principalmente las neonatas (Tovar-
Hernández et al. 2007).
Distribución de C. sonorensis en México
C. sonorensis se encontró presente en Distribución de Ch. insularis en México
Buenavista, Saltillo, Coah. (1742 msnm) (0.75%) En Buenavista, Saltillo, Coah. Ch. insularis
(Ríos-Velasco et al. 2011). Además, se encuentra también fue la especie con mayor porcentaje de
reportado en Colima, Jalisco, Guanajuato y parasitismo (21.4%) (Ríos-Velasco et al. 2011). En
Nayarit, aunque no se presentan sus porcentajes de la Región denominada “La Frailesca” (Villacorzo y
parasitismo (Jourdie 2008, 2010, Bahena-Juárez Villaflores), Chiapas, Ch. insularis estuvo presente
2008). Este parasitoide presentó mayor porcentaje en 1.2% (540-580 msnm) (Ruíz-Nájera et al.
de parasitismo, hasta 98%, en San Pedro Pareo, 2007).
Mich., (2080 msnm) (Bahena-Juárez et al. 2012). En el Valle de Apatzingán, Mich., Bahena-
Anteriormente C. sonorensis se había reportado en Juárez et al. (2010) reportaron a Ch. insularis a 320
el Valle Morelia-Queréndaro, Mich., también se msnm. En Xalisco, Nay. (965 msnm), Ch.
encontró al parasitoide con mayor porcentaje de insularis también fue el parasitoide con mayor
parasitismo 51.5%, en Etla, Oax. (1600 msnm) porcentaje de parasitismo (3.9%) (Estrada-Virgen
(Martínez-Martínez et al. 2012). C. sonorensis et al. 2013).
causó 23.1% de parasitismo en Poza Rica, Ver. (50 Molina-Ochoa et al. (2004) reportaron a Ch.
msnm), siendo el parasitoide con mayor porcentaje insularis en Sinaloa (pasto sudán, maíz), Nayarit
de parasitismo (Hoballah et al. 2004). (maíz-sorgo), Jalisco (maíz), Michoacán (maíz,
sorgo), Colima (maíz), donde el parasitoide fue el

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Vedalia 15 (1): 47-53 (2014)

más abundante en los cinco estados (de 1.0 a de México (Molina-Ochoa et al. 2004). Además,
16.7%). En otro estudio realizado en Sinaloa se tiene una amplia distribución en Latinoamérica
obtuvieron siete especies de parasitoides, siendo (Uruguay, Argentina, Cuba, Antillas, Colombia,
Ch. insularis la especie predominante con 490 Nicaragua, Uruguay, Venezuela, Trinidad y
larvas parasitadas de 5,165 larvas colectadas en Tobago, Puerto Rico, Honduras, Brasil y Perú) y
Guasave y Ahome (9.48%) a 14-16 msnm (Cortez- Estados Unidos (Texas, Florida) (Pair et al. 1986,
Mondaca et al. 2012). En Sonora, en los Valles del Wheleer et al. 1989, CNRCB 1999, Molina-Ochoa
Mayo y del Yaqui (12-481 msnm), Ch. insularis se et al. 2003).
presentó con una abundancia del 8.2% (Cortez-
Mondaca et al. 2010). En Poza Rica, Ver., estuvo CONCLUSIÓN
presente en un 1.70% (Hoballah et al. 2004) y Se considera que los porcentajes de parasitismo
finalmente en Oaxaca se reportó con un 31.0% varían dependiendo de la ecuación utilizada para la
(Martínez-Martínez et al. 2012). Se observó la determinación de dicho porcentaje (Pair et al.
misma tendencia en relación a la altitud, 1986, Bahena y Velázquez 2012), además de si se
encontrando mayores porcentajes de parasitismo a contaron sólo adultos que emergieron o se
altitudes entre 1700 y 1900 msnm. Al respecto, incluyeron larvas y pupas de donde no emergió el
Saavedra-Aguilar (2009) indica que el mayor parasitoide, pero estaban parasitadas. Las larvas
número de géneros de la familia Braconidae al que que no pasan al estadio de pupa, también pueden
pertenece Chelonus se ubica entre los 1200 y 2400 estar parasitadas, por lo que dicho porcentaje varía
msnm, siendo un factor importante a considerar en dependiendo de las condiciones que fueron
su distribución encontrada en el país. tomadas en cuenta (Jourdie et al. 2008). Jordie et
En Yucatán no se encontró el género al. (2008) encontraron un porcentaje de parasitismo
Chelonus (Delfín-González et al. 2007) a pesar de de Ch. insularis de 34.8% cuando se tomaron en
que Braconidae es una de las familias más cuenta solo adultos y de un 60.3% cuando las
abundantes en el estado (1,115 individuos de 1,715 larvas parasitadas que no formaron pupa fueron
colectados) (Chay-Hernández et al. 2006). Jourdie contabilizadas.
et al. (2010) lo reportaron además en Guanajuato, En los estados de la República Mexicana C.
Colima, Chiapas, Jalisco, Nayarit y Puebla. sonorensis y Ch. insularis estuvieron presentes en
Bahena-Juárez (2008, 2010) reportó a Ch. un 28.1 y 84.4% respectivamente, en cuanto a su
insularis en Baja California Norte, Chihuahua, distribución, con porcentajes de parasitismo muy
Distrito Federal, Guerrero, Estado de México, variables que pueden deberse a las diferencias en el
Nuevo León, Oaxaca, San Luis Potosí, Tamaulipas, uso de la fórmula utilizada para su determinación y
Tlaxcala, Morelos, Yucatán, Quintana Roo. en las diferentes condiciones de altitud y climáticas
Saavedra-Aguilar (2009), lo reportó en Hidalgo, (temperatura y precipitación pluvial) de la región
además de algunos de los estados antes de estudio.
mencionados. La información generada en éste estudio es
De acuerdo con éste estudio, el parasitoide se útil, ya que con base a esto se podrían implementar
encuentra distribuido en 27 de los 32 estados de la programas de control biológico por conservación y
República Mexicana, lo cual representa un 84.4% aumento de estas especies.
de su distribución en el país; no se encontraron
reportes de su distribución en Zacatecas, Tabasco, LITERATURA CITADA
Aguascalientes, Baja California Sur y Campeche. Ashby, G. 1972. The UFAW Handbook on the
De acuerdo con los resultados obtenidos, éste Care and Management of Laboratory
parasitoide presenta diversos niveles de parasitismo Animals, pp. 582-587. In: The Universities
promedio en los 27 estados considerados (1.0- Federation for Animal Welfare. Worden, A.
60.3%). Los datos de parasitismo promedio N., W. Lane-Petter (eds.). London.
obtenidos para las localidades de Durango en los Bahena-Juárez, F. 2008. Enemigos Naturales de las
tres últimos años se encuentran en ese rango Plagas Agrícolas del Maíz y otros Cultivos.
(13.4%). Ch. insularis es el parasitoide más INIFAP. Libro Técnico No. 5. Uruapan,
ampliamente distribuido en México, confirmando Michoacán. 174 p.
lo encontrado en numerosos trabajos (Molina- Bahena-Juárez, F., E. de Lange, K. Farnier, E.
Ochoa et al. 2003, 2004). Cortez-Mondaca, R. Sánchez-Martínez, F.
Esta especie de parasitoide es uno de los García-Pérez, M. Miranda-Salcedo, T. Degen,
enemigos naturales de S. frugiperda con más B. Gaudillat y R. Aguilar-Romero. 2010.
amplia distribución natural en las costas del Parasitismo de gusano cogollero del maíz
Pacífico y Golfo de México, así como en el noreste Spodoptera frugiperda (J. E. Smith)

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González-Maldonado et al.: Parasitismo y distribución de Campoletis sonorensis y Chelonus insularis

(Lepidoptera: Noctuidae) en el Centro de armyworm Spodoptera frugiperda


México, pp. 204-209. En: Memorias del (Lepidoptera: Noctuidae) in Nayarit, Mexico.
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