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Fisiología y bioquímica vegetal 149 (2020) 178–189

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Fisiología y bioquímica vegetal

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Funciones versátiles de la acuaporina en procesos fisiológicos y tolerancia al estrés en las plantas. t

Roshan Kumar Singha, Rupesh Deshmukhb , Mehanathan Muthamilarasana , Rania Rekha ,

Manoj Prasada,
a
Instituto Nacional de Investigación del Genoma Vegetal, Aruna Asaf Ali Marg, Nueva Delhi, 110067, India
b
Instituto Nacional de Biotecnología Agroalimentaria, Mohali, 140306, Chandigarh, India

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO ABSTRACTO

Palabras clave: Las acuaporinas son proteínas transmembrana formadoras de poros que facilitan el movimiento del agua y muchos otros
acuaporina pequeños solutos neutros a través de las células y los compartimentos intracelulares. Las plantas exhiben una gran diversidad
Respuesta al estrés de isoformas de acuaporinas y se clasifican ampliamente en cinco subfamilias diferentes según su distribución filogenética y
Canal de agua
ocurrencia subcelular: proteínas intrínsecas de la membrana plasmática (PIP), proteínas intrínsecas del tonoplasto (TIP), proteínas
Perfiles de expresión genética.
similares a la nodulina 26 (NIP), proteínas básicas pequeñas. proteínas intrínsecas (SIP) y proteínas intrínsecas no caracterizadas
(XIP). El mecanismo de activación de los canales de acuaporinas está estrechamente regulado por modificaciones
postraduccionales como la fosforilación, metilación, acetilación, glicosilación y desaminación. Las funciones de expresión y
transporte de acuaporinas también están moduladas por diversas señales mediadas por fitohormonas en las plantas. El análisis
combinado de fisiología y transcriptoma reveló el papel de las acuaporinas en la regulación de la conductancia hidráulica en
raíces y hojas. La presente revisión se centró principalmente en la actividad funcional de las acuaporinas durante el transporte
de solutos, el desarrollo de las plantas, la respuesta al estrés abiótico y la simbiosis entre plantas y microbios. Las plantas
genéticamente modificadas que sobreexpresan genes que codifican acuaporinas muestran una mejor tolerancia al estrés agronómico y abiótico

1. Introducción organismos vivos e implicados en la regulación de diferentes fenómenos

fisiológicos. Aunque el concepto de movimiento del agua a través de una
El agua es un componente esencial de cualquier sistema biológico. Las membrana biológica se informó a principios de la década de 1950; sin embargo,
plantas captan agua del suelo a través de sus raíces y la distribuyen por todo el el primer canal de agua CHIP28 se descubrió en 1992 y se denominó
cuerpo. La fuerza impulsora detrás de la absorción de agua y el movimiento Aquaporin­1 (AQP1) (Preston et al., 1992). En el año 2003, Peter Agre recibió
ascendente en las plantas es la diferencia en el potencial hídrico; el agua se el Premio Nobel de Química por este descubrimiento revolucionario. La primera
mueve desde una región de mayor potencial hídrico a la de menor. Hay una acuaporina vegetal reportada fue AtTIP1;1, una proteína transmembrana
pérdida continua de agua a través de la transpiración, lo que provoca una presente en la membrana vacuolar de Arabidopsis y cuando se expresa en
disminución del potencial hídrico de las hojas, lo que conduce al movimiento ovocitos de Xenopus laevis crea canales específicos de agua (Maurel et al.,
ascendente de agua desde las raíces a través del xilema. Las vías de transporte 1993).
radial y axial facilitan sucesivamente la absorción de agua. El transporte axial está Las acuaporinas no son sólo canales de agua sino proteínas de membrana
asistido a través de vasos del xilema y no encuentra ningún mecanismo de multifuncionales. Además del transporte de agua, participan en el intercambio
compuerta significativo. El movimiento del agua a través de la vía radial desde el gaseoso como el O2 y el CO2; transporte de pequeños solutos como urea,
suelo hasta el vaso del xilema o desde el vaso hasta las células adyacentes para glicerol, NH3; movilización de micronutrientes, incluido el silicio (Si), el boro
mantener la homeostasis del agua celular está mediado por tres vías diferentes: (B) o las especies reactivas de oxígeno (ROS), por un lado, y la adhesión de
la vía apoplásica, que se realiza a través de la pared celular de la planta; vía célula a célula, por el otro (Li et al., 2014; Maurel et al., 2015; Deshmukh et
simplásica (célula a célula), a través de plasmodesmos junto con continuidades al. ., 2016). Recientemente, también se ha descubierto que las acuaporinas
citoplasmáticas; y la tercera es la vía transcelular, que se realiza a través de están involucradas en la absorción, el transporte de raíz a vástago y la
proteínas específicas presentes en las membranas biológicas (Fig. 1). Estas tolerancia a metales como el aluminio (Wang et al., 2017a,b). Las diferentes
proteínas transmembrana especializadas que forman canales de agua se conocen acuaporinas muestran especificidad variable para diversos sustratos y el
movimiento
como acuaporinas. Las acuaporinas, a menudo conocidas como proteínas intrínsecas principales está altamente
(MIPS), regulado.
están presentes Algunos
en casi todoscanales
los tienen niveles de agua constitutivam

Autor correspondiente.
Dirección de correo electrónico: manoj_prasad@nipgr.ac.in (M. Prasad).

https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2020.02.009 Recibido
el 24 de julio de 2019; Recibido en forma revisada el 11 de febrero de 2020; Aceptado el 11 de febrero de 2020
Disponible en línea el 12 de febrero de
2020 0981­9428/ © 2020 Elsevier Masson SAS. Reservados todos los derechos.
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RK Singh y col. Fisiología y bioquímica vegetal 149 (2020) 178–189

Fig. 1. Movimiento del agua a través de la planta desde el suelo a través de las raíces y distribución subcelular de las acuaporinas de la planta. (A) Captación de agua y solutos de las raíces
de las plantas a través de acuaporinas y movimiento ascendente a través del haz vascular. (B) Sección transversal de raíces de plantas que muestra el movimiento del agua de célula a célula
desde el suelo hasta el haz vascular. El movimiento apoplásico del agua termina en la endodermis debido a la tira caspariana en la pared celular y continúa de manera simplásica. (C)
Localización subcelular de diferentes clases de acuaporinas vegetales.

actividad de transporte, algunos muestran una pobre actividad intrínseca del canal de agua
y algunos están altamente regulados, lo que requirió activación mediante varios mecanismos
desencadenantes.
Las acuaporinas son proteínas membranosas pequeñas, altamente conservadas, con
un peso molecular de 21 a 32 kDa y constan de seis hélices α transmembrana conectadas
con cinco bucles (Fig. 2). Tanto los extremos terminales N como C de las acuaporinas están
expuestos al lado citoplasmático de la membrana. Las seis hélices transmembrana están
dispuestas de forma que forman un poro. El poro de acuaporina tiene principalmente dos
constricciones en el centro. La primera constricción se forma con dos medias hélices TM
que sobresalen del lado opuesto al centro y establecen la primera zona de exclusión de
tamaño. La media hélice TM alberga motivos Asp­Pro­Ala (NPA) altamente conservados,
comúnmente considerados como motivos característicos de las acuaporinas (Fig. 2).
Recientemente, Deshmukh et al. (2015) han demostrado que el espaciado preciso entre
dos dominios NPA es un requisito absoluto para el transporte de silicio. La segunda
constricción se forma a partir de los cuatro aminoácidos aromáticos conservados y se
conoce como filtro de selectividad aromático/arginina (Ar/R). La microscopía electrónica
determina que las acuaporinas se presentan en forma homoas o heterotetramérica en la
membrana biológica donde el monómero individual es un canal de agua independiente
(Fetter et al., 2004; Törnroth­Horsefield et al., 2006). Se ha informado sobre la estructura
cristalográfica de rayos X de varias acuaporinas del reino animal.
(Tabla S1); sin embargo, en las plantas, hasta el momento está restringido solo a SoPIP2;1
de espinacas y AtTIP2;1 de Arabidopsis (Törnroth­Horsefield et al., 2006; Nyblom et al.,
2009; Kirscht et al., 2016).
2. Diversidad de acuaporinas vegetales.
Según la homología de secuencia y en cierto grado de su localización en la membrana
subcelular, las acuaporinas vegetales se clasifican en cinco subfamilias principales:
proteínas intrínsecas de la membrana plasmática (PIP), proteínas intrínsecas del tonoplasto
(TIP), proteínas similares a la nodulina 26 (NIP) identificadas. en simbiosomas de
leguminosas que forman nódulos de raíz, pero también están presentes en la membrana
plasmática y el retículo endoplásmico de las plantas, pequeñas proteínas intrínsecas básicas
(SIP) y proteínas intrínsecas no caracterizadas (XIP).
(Danielson y Johanson, 2008; Bienert et al., 2011). Las subfamilias de acuaporinas PIP,
TIP, NIP y SIP están muy extendidas en todas las plantas terrestres; sin embargo, la
subfamilia XIP se encuentra en plantas vasculares inferiores y superiores, pero está ausente
en monocotiledóneas y Brassica ceae (Chaumont y Tyerman, 2014). . Las especies de
plantas inferiores no vasculares, como Physcomitrella patens y Selaginella moellendorffii,
se caracterizan por la presencia de dos subfamilias adicionales de acuaporinas, a saber,
proteínas intrínsecas híbridas (HIP) y proteínas intrínsecas similares a GlpF (GIP) (Anderberg
et al., 2012; Danielson y Johanson, 2008;

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Fig. 2. Estructura típica de la proteína acuaporina en forma de reloj de arena. (A) estructura 2D y (B) estructura 3D de SiTIP3; 1, una acuaporina del mijo cola de zorra (Setaria italica)
que muestra seis dominios transmembrana (TM), bucles intra y extracelulares, dos medios dominios TM que albergan motivos NPA conservados y un filtro de selectividad Ar/R formado
con aminoácidos H­VAR. El espacio entre los rasgos recién caracterizados entre dos motivos NPA se indica con una línea de puntos.
Deshmukh et al., 2015). Los GIP se originaron a partir de un gen bacteriano ancestral
y se descubrió que se transfieren de algas inferiores a plantas superiores (Gustavsson
et al., 2005). De manera similar, los estudios filogenéticos y evolutivos indican que la
subfamilia NIP posiblemente se originó a partir de un gen bacteriano que codifica
acuagliceroporinas y se transfirió a las plantas mediante transferencia horizontal de
genes (Rivers et al., 1997; Dean et al., 1999).
Los PIP se pueden clasificar en dos grupos: PIP1 con canal de agua inactivo o de baja
eficiencia y PIP2 exhiben una mayor eficiencia de canal de agua (Chaumont et al.,
2000). De manera similar, en las plantas, entre las diversas isoformas de TIP, alfa, beta,
gamma y delta son las más comunes. Arabi dopsis codifica 10 acuaporinas TIP que se
clasifican en cinco tipos de isoformas diferentes: 2 α­ y β­TIP específicas de semillas
(TIP3; 1 y TIP3; 2), 3 γ­TIP (TIP1), 3 δ­TIP (TIP2) , un ε­TIP (TIP4; 1) y un ζ­TIP (TIP5;
1) (Gattolin et al., 2009). Las diferentes isoformas exhiben una distribución espacial
específica, patrones de expresión diferenciales a lo largo de la etapa de desarrollo y en
respuesta al ambiente abiótico. La mayor diversidad de acuaporinas en las plantas
refleja la dinámica de las funciones de las membranas vegetales.
La disponibilidad de una secuencia del genoma completo ha fomentado la
identificación de acuaporinas en plantas y sus patrones de expresión en todo el genoma.
En las plantas superiores, el número de genes que codifican las acuaporinas varía
mucho y es mucho mayor que en los mamíferos. Existe una diversidad excesiva en el
número de diferentes clases de genes que codifican acuaporinas en diferentes especies
de plantas, desde plantas inferiores no vasculares hasta plantas superiores vasculares
(revisado por Deshmukh et al., 2016 ). Las fitas Bryo son las plantas terrestres más
simples y se consideran "anfibios" del reino vegetal ya que la presencia de agua es
esencial para completar su ciclo de vida. Estudiar el patrón y las características de las
acuaporinas de esta clase puede ayudar a comprender las perspectivas evolutivas y
filogenéticas de las plantas superiores. La disponibilidad de la secuencia del genoma de
referencia de P. patens, un musgo de Funariaceae, permite la identificación de 23 genes
que codifican acuaporinas pertenecientes a 8 PIP, 4 TIP, 5 NIP, 2 SIP, 1 GIP y 3 a las
subfamilias únicas HIP y XIP (Danielson y Johanson , 2008). El estudio defiende que las
primeras plantas terrestres tenían formas grandes y divergentes de acuaporinas que
comprendían al menos de 6 a 7 subfamilias, mientras que las plantas con flores
modernas solo constan de 4 a 5 subfamilias de acuaporinas. GIP y HIP desaparecieron
durante la evolución de las plantas con flores, mientras que la subfamilia XIP desapareció
durante el avance a monocotiledóneas (Sade et al., 2009; Gupta y Sankararamakrishnan,
2009; López et al., 2012; Maurel et al., 2015; Kapilan et al., 2018).
3. Estudio de expresión de la familia de las acuaporinas en plantas.
El estudio del perfil de expresión es un requisito previo para la determinación de la
función fisiológica de una familia de genes. Se han adoptado varias herramientas para
medir el nivel de expresión genética en una región específica o
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Fisiología y bioquímica vegetal 149 (2020) 178–189
toda la planta. El análisis del transcriptoma ha evolucionado desde la plataforma de
análisis de expresión basada en chips hasta la plataforma de secuenciación de ARN
(RNA­seq) basada en secuenciación de próxima generación (NGS). La PCR cuantitativa
con transcripción inversa (qRT­PCR) es el método más utilizado para determinar la
abundancia de ARNm. Se encuentran disponibles varios informes que comparan
diferentes expresiones de acuaporina en diferentes órganos de plantas en diversas
condiciones abióticas y de desarrollo (según lo revisado por Deshmukh et al., 2016). Se
determinó un mapeo fino del patrón de expresión específico de tejido de los genes PIP
en diferentes zonas de la punta de la raíz primaria del maíz utilizando qRT­PCR y una
técnica de inmunodetección in situ (Hachez et al., 2006).
Curiosamente, la mayor abundancia y expresión de la mayoría de los PIP y TIP se
observó en las raíces que en las hojas; sin embargo, muchas formas iso también son
específicas de la hoja (Chaumont y Tyerman, 2014).
El transporte de agua y solutos de célula a célula o intracelular se atribuye a la
acción colectiva e interdependiente de diferentes acuaporinas expresadas en el camino.
Por lo tanto, con la ayuda de varias herramientas analíticas in silico, se están
construyendo redes de coexpresión para analizar la retransmisión de acuaporinas y
genes de diferentes familias involucradas en fenómenos fisiológicos específicos
(Deshmukh et al., 2016) . En este contexto, se ha construido una red de coexpresión
interconectada de acuaporinas, transportadores de azúcar, factores de transcripción y
otros genes del arroz utilizando la herramienta en línea RiceFREND ( Fig. 3, Sato et al.,
2013).
Se revela la interdependencia de los PIP con el factor de transcripción NAC (una clase
de factores de transcripción que en su mayoría tienen un dominio de aminoácidos NAC
conservado) y las interconexiones entre los PIP. Existen numerosos informes que
sugieren la interacción de PIP1 y PIP2, así como la formación de heterodúplex (Martínez­
Ballesta Mdel y Carvajal, 2016; Yaneff et al., 2015). Esta interdependencia de las
acuaporinas puede revelarse fácilmente mediante el uso de un enfoque computacional
como el análisis de redes de coexpresión genética. También se pueden construir redes
de coexpresión entre diferentes especies de plantas utilizando muchas otras herramientas
computacionales como PlaNet (Mutwil et al., 2011). Estas herramientas computacionales
brindan una excelente oportunidad para explorar de manera eficiente enormes datos
transcriptómicos depositados en los repositorios públicos (Sato et al., 2013; Mutwil et al.,
2011). Para los principales cultivos y especies de plantas modelo, los datos de perfiles
del transcriptoma de RNAseq para diferentes tejidos y en diferentes condiciones están
disponibles en un sitio relacionado.
escala relativamente mucho mayor. Las herramientas en línea como RiceFREND y
PlaNet pueden utilizar dichos datos para encontrar genes que tengan patrones de
expresión similares en diferentes tejidos o condiciones (Sato et al., 2013; Mutwil et al.,
2011). Una correlación significativa entre los patrones de expresión de genes indica la
posible interacción o interdependencia de dichos genes. En general, los genes que
tienen patrones de expresión similares están regulados en su mayoría por el mismo
factor de transcripción. Aquí se proporciona un ejemplo de dicha red de coexpresión en
la Fig. 3.
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RK Singh y col. Fisiología y bioquímica vegetal 149 (2020) 178–189

Fig. 3. Redes de coexpresión desarrolladas para acuaporina de arroz, factor de transcripción, transportador de azúcar y otros genes. Diferentes redes construidas con la herramienta
RiceFREND (http://ricefrend.dna.affrc.go.jp) que muestran la interrelación de PIP, NAC y transportadores de azúcar en el arroz. Los genes con símbolos cuadrados y círculos azules
están codificados respectivamente para los factores de transcripción y los PIP identificados en el genoma del arroz. (Para la interpretación de las referencias al color en la leyenda
de esta figura, se remite al lector a la versión web de este artículo).

4. Regulación funcional de la acuaporina mediante modificación de
proteínas.
4.1. Fosforilación
Los estudios de espectrometría de masas han confirmado que los péptidos de
acuaporina sufren varias modificaciones postraduccionales, entre las cuales la
fosforilación es más frecuente para su regulación de activación (Guenther et al., 2003;
Prado et al., 2013). La fosforilación del residuo de serina en la cola N­ y/o C­terminal
de la acuaporina tiene una fuerte correlación con la actividad de su canal. Fosforilación
en Ser7 de PvTIP3;1 de Phaseolus vul garis; Ser262 de GmNOD26 de Glycine max;
Ser115 y Ser274 de SoPM28A de Spinacia oleracea se han observado después de
estudios de etiquetado in vivo e in vitro y espectrometría de masas de péptidos
(Johansson et al., 1998; Guenther et al., 2003; Daniels y Yeager, 2005). Los PIP
muestran un sitio de fosforilación altamente conservado en el bucle B, y se producen
otras fosforilaciones interdependientes en los sitios C terminales adyacentes que
conducen hacia la apertura del poro para facilitar la actividad del canal (Maurel et al.,
2008). La protonación del catión divalente y la histidina (His193) favorecen la
conformación cerrada de SoPIP2;1, mientras que la fosforilación de Ser115 y Ser188
en el bucle D y Ser274 en el extremo C resultó en la apertura del canal (Törnroth­
Horsefield et al., 2006; Frick et otros, 2013). La sacarosa indujo la fosforilación en
serina.
Los residuos de AtPIP seguidos de la activación en Arabidopsis sugieren un mecanismo
de transregulación allostérica de las acuaporinas en las plantas (Niittylä et al., 2007).
La fosforilación de AtPIP2;1 en múltiples sitios en la cola C­terminal (Ser280 y Ser283)
ocurre en respuesta al estrés de salinidad, lo que lleva a cambiar la abundancia de
AtPIP2;1 de la membrana plasmática a la región tracelular y, por lo tanto, reduce la
conductividad hidráulica en la sal. células estresadas (Prak et al., 2008). Recientemente
se han identificado las funciones de las quinasas similares a receptores (RLK) en la
fosforilación de PIP; RKL1 y RLK902 interactúan físicamente y fosforilan PIP2; 1, por
tanto, regulando su actividad de transporte (Bellati et al., 2015). También se descubrió
que el etileno regula la fosforilación C­terminal de AtPIP2;1 a través de una cascada de
señalización multifurcada en Arabidopsis (Qing et al., 2016). En la rosa, la deficiencia
de agua induce la fosforilación de RhPIP2;1 en Ser 273, que regula la acumulación
nuclear de RhPTM CEND y proporciona tolerancia a la deshidratación al reprimir el
crecimiento de las plantas (Zhang et al., 2019).
4.2. Otra modificación de proteínas
Otras modificaciones incluyen glicosilación, desamidación, acetilación, metilación
y ubiquitinación que también pueden permitir la determinación de la actividad de las
acuaporinas. Se ha informado sobre glicosilación en GmNOD26 y TIP de la planta de
hielo (Mesembryanthemum crystallinum) y es necesaria para

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redistribución subcelular (Miao et al., 1992; Vera­Estrella et al., 2004; Maurel et al., 2008).
Las acuaporinas vegetales también sufren metilación y fueron la primera proteína integral
de membrana que se informó que estaba metilada.
AtPIP2;1 puede existir en estado mono o desmetilado y en los extremos N, los residuos
Lys3 y Glu6 son los principales sitios de metilación (Santoni et al., 2006). El residuo N­
terminal de Glu6 pertenecía al motivo de exportación diácido funcional (Asp4­Val5­Glu6)
de AtPIP2; 1 y la metilación podría regular el tráfico y la localización subcelular de la
acuaporina (Sorieul et al., 2011). El residuo de lisina de acetilación N­terminal de los
péptidos PIP1 y PIP2 también es necesario para la maduración y la regulación funcional
(Santoni et al., 2006). La ubiquitinación es otro aspecto de la modulación de proteínas
postraduccional. En Arabidopsis, durante el estrés por sequía, una ubiquitina ligasa E3
Rma1 H1 reduce el nivel de AtPIP2;1 mediante ubiquitinación y se genera una señal que
dificulta el tráfico de AtPIP2;1 desde el RE a la membrana plasmática (Lee et al., 2009).
También se ha observado un aumento de la desamidación de asparagina y glutamina de
PIP en raíces de Arabidopsis en respuesta a estímulos ambientales (di Pietro et al.,
2013). Pero qué mecanismo conduce a esta modificación y cuál es el papel exacto de la
desamidación es algo que no se ha investigado, y se requirió una investigación detallada
para un área de investigación futura apasionante (Friso y van Wijk, 2015; Maurel et al.,
2015).
5. Regulación de acuaporinas mediante heteromerización.
La interacción física entre isoformas de acuaporinas conduce a la formación de una
conformación homo o heterotetramérica, que modula su localización subcelular y la
actividad del canal de agua (Fetter et al., 2004; Maurel et al., 2008; Bienert et al., 2012). .
La inmunoprecipitación y las imágenes de fluorescencia durante toda la vida han
demostrado la interacción entre ZmPIP1;2 y ZmPIP2;1 tanto en ovocitos de Xenopus
como en la membrana plasmática de las raíces del maíz (Zelazny et al., 2007). La
coexpresión de PIP1 y PIP2 había mejorado significativamente la actividad del canal en
la mayoría de los estudios (Fetter et al., 2004; Törnroth­Horsefield et al., 2006; Zelazny
et al., 2007). La fosforilación de proteínas se ha observado como un atributo importante
en la heteromerización de acuaporinas.
MpPIP1; 1 de Mimosa pudica carecía de actividad de canal de agua; sin embargo, facilitó
la actividad del canal de MpPIP2;1 al asociarse físicamente con él de manera dependiente
de la fosforilación (Temmei et al., 2005). El primer bucle extracelular de las acuaporinas
PIP es fundamental para su heterotetramerización. Las mutaciones dirigidas al sitio
dentro del primer bucle dieron como resultado alteraciones en las propiedades de
interacción de BvPIP1;1 y BvPIP2;1 de Beta vulgaris (Jozefkowicz et al., 2013). Este
bucle participa en la formación de un enlace disulfuro que estabiliza los dímeros de PIP,
que a su vez pueden asociarse como homo o heterotetrámeros (Bienert et al., 2012;
Maurel et al., 2015). Además de las PIP, también se ha informado de heterotetramerización
de acuaporinas para la subclase TIP.
Se observó interacción entre diferentes isoformas de AtTIP y entre AtPIP2;1 y AtTIP
(AtTIP1;2, AtTIP2;1 y AtTIP3;1) en las membranas internas de Arabidopsis (Murozuka et
al., 2013). La reorganización y disociación continua de los heterotetrámeros de PIP y TIP
pueden considerarse como un mecanismo para cambios dinámicos de la permeabilidad
de la membrana.
6. Tráfico subcelular de acuaporinas
La dinámica del ensamblaje de acuaporinas y la clasificación subcelular son aspectos
esenciales de su regulación funcional. Los estudios se centran principalmente en la
abundancia y el tráfico de acuaporina PIP y su regulación molecular. La interacción
física entre diferentes acuaporinas puede contribuir a alterar su compartimentación
celular. El maíz ZmPIP2;1 se localiza principalmente en la membrana plasmática y regula
la localización subcelular de ZmPIP1;2. Cuando ZmPIP2;1 estaba ausente, ZmPIP1;2
se localizó en el RE del protoplasto del mesófilo del maíz; La coexpresión de ZmPIP2;1
y ZmPIP1;2 resultó en una heterotetramerización que alteró la localización de ZmPIP1;2
en la membrana plasmática (Zelazny et al., 2007).
La mayoría de los PIP contienen motivos diácidos ubicados en su N­terminal.
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región, sirven como señal de exportación de ER. Es probable que los motivos diácidos
interactúen con la maquinaria de clasificación del complejo de proteínas de cubierta II
(COPII) que facilita su exportación desde el RE a través de vesículas de secreción (Miller
et al., 2003; Sorieul et al., 2009). ZmPIP2;4 y ZmPIP2;5 del maíz están localizados en la
membrana plasmática del protoplasto del mesófilo; sin embargo, la mutación en el
motivo diácido los restringió solo al RE (Zelazny et al., 2009). El mecanismo que media
en el tráfico de PIP y TIP post­Golgi involucra Q­SNARE de la familia de las sintaxinas
(un componente molecular bien conocido del tráfico vesicular en organismos superiores)
(Besserer et al., 2012; Chaumont y Tyerman, 2014). La clasificación de PIP post­Golgi,
en particular ZmPIP2;5 o AtPIP2;7, depende en gran medida de su interacción física
entre la sintaxina específica SYP121 o SYP61 y SYP121, respectivamente (Besserer et
al., 2012; Hachez et al., 2014).
La relocalización de acuaporinas en respuesta a la salinidad y el estrés oxidativo es
un mecanismo importante para alterar su abundancia en la membrana objetivo (Vera­
Estrella et al., 2004; Boursiac et al., 2008; Luu et al., 2012). La internalización parcial da
como resultado una baja abundancia de At PIP en la superficie celular de las raíces, lo
que contribuye a la reducción de la permeabilidad al agua en Arabidopsis (Boursiac et al.,
2005, 2008; Li et al., 2011a,b). En Arabidopsis (Dhonukshe et al., 2007) se informó la
endocitosis de AtPIP desde la membrana plasmática a través de vesículas recubiertas
de clatrina. También se informó la relocalización de McTIP1;2 de vacuola a vesículas
endosómicas en respuesta al estrés osmótico en plantas de hielo (Vera­Estrella et al.,
2004) y AtTIP2;1 a bulbos intravacuolares en respuesta al estrés de salinidad en Arabi
dopsis. La dinámica de la redistribución de acuaporinas en las plantas juega un papel
crucial en su respuesta al entorno externo.
mento
7. Inhibición de la actividad de las acuaporinas mediante inhibidores químicos.
La contribución de las acuaporinas en el transporte general de agua se ha evaluado
con éxito utilizando varios inhibidores de acuaporinas. El mercurio (HgCl2) es el agente
químico más comúnmente aplicado que bloquea la actividad de transporte de acuaporinas
(Wan y Zwiazek, 1999). Los compuestos de mercurio se unen al grupo SH de los residuos
de cisteína unidos al motivo NPA dentro del poro de acuaporina y lo hacen impermeable
para el transporte de agua (Quigley et al., 2002). Se ha informado de una reducción
significativa en la conductancia hidráulica de las raíces y hojas de las plantas debido a la
inhibición de las acuaporinas por el tratamiento con iones mercúricos (Ye y Steudle,
2006; Sutka et al., 2011; Kim et al., 2018). Otros compuestos químicos que bloquean la
actividad del canal de acuaporina son los reactivos de plata (AgNO3), oro, zinc (ZnCl2),
naftenato de sodio, cicloheximidas, azida, acetazolamida, floretina y sulfhidrilo (Fig. 4).
Los reactivos de sulfhidrilo oxidan los residuos de cisteína y, por lo tanto, inhiben la
actividad de transporte de acuaporinas. La aplicación de agentes reductores como el 2­
mercaptoetanol puede invertir el efecto de inhibición de los reactivos de sulfhidrilo (Lee
et al., 2008; Kapilan et al., 2018). El mecanismo de inhibición de las acuaporinas por el
naftenato de sodio y las azidas aún no se ha explorado suficientemente.
8. Papel de la acuaporina en el crecimiento y desarrollo de las plantas.
El crecimiento y desarrollo de las plantas depende en gran medida de la división
celular y la diferenciación de las células meristemáticas. En las plantas, el crecimiento de
raíces y brotes es un fenómeno continuo y está ayudado por la división celular activa en
la región meristémica apical de raíces y brotes, seguida del alargamiento y expansión de
las células. Se ha informado que la expresión de algunas acuaporinas, incluidas PIP y
TIP, está regulada positivamente en regiones vasculares y meristemáticas y podría influir
en el desarrollo de las plantas (Shao et al., 2008; Maurel et al., 2008). En Arabidopsis, se
encontró que AtTIP1;1 estaba altamente expresado en raíces, flores, tallos y hojas y se
correlacionaba con el agrandamiento celular (Ludevid et al., 1992). La regulación de la
expresión de TIP1;1 fue altamente inducida por la hormona de crecimiento vegetal GA3,
lo que resultó en un aumento del tamaño celular, agrandamiento de las raíces y expansión
de la membrana tonoplasta (Phillips y Huttly, 1994). Atributo promotor del crecimiento de
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Fig. 4. Inhibidor de acuaporinas y sus aminoácidos diana con sus respectivas posiciones en hélices transmembrana.
La acuaporina se confirmó aún más cuando Arabidopsis AtPIP1b sobreexpresado en
tabaco resultó en una mejora significativa de la tasa de crecimiento, la densidad estomática,
la tasa de transpiración y la eficiencia fotosintética en condiciones ambientales controladas
(Aharon et al., 2003).
Por el contrario, en condiciones de estrés abiótico, la sobreexpresión de acuaporinas
en el tabaco no mostró ningún efecto positivo (salinidad), pero sí un impacto negativo en el
crecimiento y el desarrollo (sequía). Se realizó un estudio similar en Arabidopsis, donde
PgTIP1 de plantas sobreexpresadas de Panax ginseng exhibió un mayor crecimiento de las
plantas en un ambiente favorable y tuvo un impacto beneficioso en respuesta al estrés por
sal, sequía y frío (Peng et al., 2007). Curiosamente, el papel de las PIP también se informó
en la aparición de primordios de raíces laterales en los que se demostró que las auxinas
regulan negativamente la expresión y las funciones de los genes de acuaporina a través del
factor de respuesta a las auxinas (ARF) (Péret et al., 2012). El estudio sobre el impacto de
las acuaporinas en el crecimiento y el desarrollo se ha ampliado también a las
monocotiledóneas. La sobreexpresión de una acuaporina OsRWC3 de membrana
plasmática sensible a GA en arroz dio como resultado un crecimiento local y una mezcla de
hojas gravitrópicas (Hu et al., 2007). La inhibición de las acuaporinas a través de una
solución de HgCl2 atenuó la curvatura gravitrópica de la vaina de la hoja en aproximadamente
un 50%, lo que indica la clara participación de PIP en la regulación de la morfología de las
hojas en las plantas de arroz. Se encontró que la regulación dependiente del etileno de la
expansión de los pétalos en Rosa hybrida está asociada con la función de las acuaporinas
(N. Ma et al., 2008; Chen et al., 2013; Pei et al., 2013). La expresión de RhPIP2;1 en las
células epidérmicas de los pétalos estuvo altamente correlacionada con la expansión de los
pétalos; la regulación negativa de la transcripción de RhPIP2;1 tras el tratamiento con
etileno resultó en la inhibición del desarrollo de los pétalos (Ma et al., 2008). Posteriormente,
el papel de RhPIP1;1 también se demostró en el desarrollo de los pétalos de Rosa hybdrida
y argumentó que RhPIP1;1 podría existir como homotetrámero en el citoplasma (membranas
internas) o en conformación heterodimérica a través de la interacción física entre RhPIP1;1
y Rh­PIP2. ;1 en la membrana plasmática (Chen et al., 2013). También se observó la
participación de un factor de transcripción NAC, RhNAC100, en la expresión regulada por
etileno de RhPIP1;1 y Rh PIP2;1 (Pei et al., 2013). La acuaporina también desempeña un
papel vital en las semillas, ya que la absorción de agua mediante imbibición tiene lugar
durante la germinación de las semillas y el desarrollo del embrión. Se han identificado
varias acuaporinas específicas de semillas en estudios de transcriptoma de diferentes
plantas, incluido el arroz, Arabidopsis, soja, canola y lino (Deshmukh et al., 2013; Shivaraj
et al., 2017). En la soja, la expresión específica de la semilla de GmTIP3 se ha observado
en el perfil del transcriptoma RNA­seq, así como en el análisis de microarrays (Deshmukh
et al., 2013). También se han informado patrones de expresión similares para TIP3 en
semillas en desarrollo en arroz, Arabidopsis, lino y diferentes miembros de especies de
Brassicaceae (Deshmukh et al., 2013; Shivaraj et al., 2017). Se sabe que TIP3 participa en
el mantenimiento de la osmorregulación celular al proporcionar polisacáridos y proteínas
esenciales.
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Fisiología y bioquímica vegetal 149 (2020) 178–189
y fitinas en la vacuola de almacenamiento durante el desarrollo de la semilla. La alteración
de la germinación de las semillas y el retraso en la emergencia de la radícula se deben a
que la inhibición de la acuaporina con cloruro de mercurio indicó su papel fundamental en la
germinación de las semillas y el desarrollo del embrión (Vander Willigen et al., 2006).
Además de los TIP, también se ha demostrado que el papel de los PIP implica el desarrollo
de semillas. El silenciamiento de OsPIP1;1 y OsPIP1;3 redujo la germinación de las semillas,
mientras que la sobreexpresión de OsPIP1;3 mejoró la germinación de las semillas durante
la deshidratación (Lin et al., 2007).
9. Papel de la acuaporina en la adquisición y asignación de nutrientes.
Las acuaporinas no sólo permiten el movimiento del agua sino que también permiten
el paso selectivo de pequeños solutos, incluidos micronutrientes y metales pesados. El
movimiento del boro (B) a través de la acuaporina se demostró por primera vez en ovocitos
de Xenopus laevis, donde la expresión de PIP1 dio como resultado un aumento del 30 % en
la permeabilidad al boro en el ovocito (Dordas et al., 2000). Sucesivamente, se ha informado
de un gran número de acuaporinas específicas de boro en diversas plantas. A diferencia
de los PIP y TIP, los NIP participan mínimamente en la actividad de transporte de agua,
pero son muy permeables al boro y otros metaloides. En Arabidopsis, AtNIP5;1, AtNIP6;1 y
AtNIP7;1 se identifican como transportadores activos de boro en diferentes tejidos y están
altamente regulados en condiciones deficientes de boro (Takano et al., 2006; Li et al.,
2011a,b; Tanaka et al. ., 2008). Aunque el boro es un micronutriente esencial para el
crecimiento de las plantas, su mayor acumulación provoca efectos adversos en las plantas.
Por lo tanto, se ha informado de una reducción de la transcripción NIP específica de boro
en circunstancias de arroz con boro. Por ejemplo, la tolerancia a un mayor contenido de
boro en el suelo en la cebada está mediada por la regulación negativa de HvNIP2;1 en las
raíces para reducir la absorción de boro (Schnurbusch et al., 2010). Probablemente los
NIP, los XIP tampoco son muy permeables al agua y facilitan el transporte de sustancias
orgánicas y pequeños metaloides, incluido el boro (Bienert et al., 2011).
El silicio (Si) es otro elemento esencial para determinadas plantas, como los miembros
de la familia Poaceae, donde el silicio es necesario para el desarrollo de las plantas y
proporciona tolerancia al estrés abiótico y biótico.
Al igual que el boro, los NIP también facilitan la adquisición de silicio.
Un mutante de arroz con bajo contenido de silicio rice1 (lsi1) mostró un defecto en la
absorción de silicio de las raíces y la investigación molecular reveló que Lsi1 codifica un
homólogo de NIP (Ma et al., 2006). Además, se ha identificado en el arroz otro transportador
de eflujo de silicio (Lsi2) (Ma et al., 2007). La cordial actividad de entrada y salida de los
transportadores Lsi1 y Lsi2 facilita el movimiento de Si desde la solución del suelo hasta la
raíz y luego desde la raíz hasta el tejido areal.
a través del flujo del xilema (Ma et al., 2006, 2007). Posteriormente, se identificaron varios
otros homólogos de NIP de diferentes cultivos involucrados en la absorción de silicio,
incluidos ZmNIP2;1, OsNIP2;2/Lsi6 (Mitani et al., 2008; Yamaji y Ma, 2009). Se ha
demostrado que la aplicación de silicio es osmótica mejorada.
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tolerancia al estrés en sorgo (Sorghum bicolor) al aumentar la actividad de la acuaporina de la raíz y la respuesta a la privación de agua (Maurel et al., 2008). Exposición a largo plazo
absorción de agua (Liu et al., 2014). de raíces a suelos con deficiencia de agua da como resultado la inhibición de la actividad de las acuaporinas
Las plantas también absorben otros metaloides como el arsénico (As), para evitar el transporte inverso de agua desde las células de la raíz al suelo seco
antimonio (Sb), selenio (Se) o aluminio (Al) del suelo. Más alto (Alexandersson et al., 2005; Perrone et al., 2012; Maurel et al., 2015;

Se ha demostrado que la acumulación de estos iones metálicos es tóxica para los cultivos y Afzal et al., 2016). Por el contrario, las primeras condiciones de sequía provocaron
para animales. La expresión de AtNIP1;1 en ovocitos de Xenopus mostró su arsénico Actividad y expresión de acuaporinas para maximizar la captura de los disponibles.
la actividad de transporte y la alteración de su función confieren tolerancia a la toxicidad del arsenato en agua del suelo y combatir las condiciones de limitación de agua (Shekoofa y

Arabidopsis (Kamiya et al., 2009). En arroz, arsénico y
Se informa que la absorción de selenio está mediada por el transportador de silicio, incluido OsNIP2;1/
Lsi1 (Ma et al., 20008; Zhao et al., 2010). En
Arabidopsis, un transportador de Al­malato AtNIP1;2 del plasma de células de raíz
La membrana se expresa altamente durante el estrés del aluminio y está involucrada en
Eliminación de Al de la pared celular y raíz para disparar la translocación de Al (Wang
Sinclair, 2018). Perfil de expresión de la codificación completa de 35 acuaporinas.
Los genes de Arabidopsis se investigaron bajo estrés por sequía y se
observaron que la mayoría de los PIP y TIP estaban regulados positivamente, mientras que la
transcripción de los NIP estaba en el nivel amante (Alexandersson et al., 2005). La expresión de algunas
acuaporinas, incluidas AtPIP2;6 y AtSIP1;1, fue
constitutivo e insensible a condiciones de deficiencia de agua. en naturaleza

et al., 2017a,b). condiciones, generalmente, la sequía viene con la combinación de calor

estrés y causar daños más graves a las plantas de cultivo que sus individuos
resultado (Rizhsky et al., 2002). Varias proteínas de choque térmico (HSP),
10. Papel de la acuaporina en el movimiento del dióxido de carbono (CO2)
Las proteínas quinasas, los factores de transcripción que responden al estrés y los MIP tienen
Se encontró que en Arabidopsis se regulaba positivamente el efecto combinado del calor y
La asimilación de carbono es una característica crítica en la fotosíntesis de las plantas y
sequía (Rizhsky et al., 2004). Estudios comparativos del transcriptoma de
fuertemente correlacionado con las relaciones hídricas de las plantas. El papel de las acuaporinas en
diferentes plantas sugieren que los PIP y TIP son la clase principal de
Movimiento de CO2 de célula a célula a través de la membrana plasmática y hacia
acuaporinas cuya expresión se regula positivamente durante la sequía en
El orgánulo intracelular como el cloroplasto ya se ha establecido.
raíces, hojas y flores (Deshmukh et al., 2016).
(Warren, 2008; Kaldenhoff, 2012). Una inhibición del mesófilo del 60 al 70%.
La expresión de varios PIP y NIP se reguló diferencialmente con simbiosis de micorrizas
Conductancia de CO2 (gm) mediante la aplicación de inhibidor de acuaporina (mercúrico
arbusculares en condiciones de corto plazo y
cloruro) se observó en hojas de Vicia faba y Phaseolus vulgaris
respuesta sostenida a la sequía en el maíz (Barzana et al., 2014). actividad PIP
(Terashima y Ono, 2002). Una consecuencia similar ha sido reportada por
en las raíces afecta sus propiedades hidráulicas, como la conductividad hidráulica de la raíz (Lpr) y la
AtPIP1;2 y NtAQP1 silenciaron Arabidopsis y tabaco respectivamente,
resultó en una disminución de aproximadamente 20­40% gm de CO2 en los tejidos de las hojas tasa de exudación de la savia de la raíz (Sr) bajo estrés hídrico.

(Uehlein et al., 2008; Heckwolf et al., 2011). En contraste, la sobreexpresión La contribución de acuaporina a Lpr y Sr mejoró significativamente para mantener
Flujos de agua osmótica durante y después de condiciones de sequía en diferentes
de PIP en Arabidopsis, arroz o tabaco ha mostrado una mayor transgénicos y
variedades de arroz (Grondin et al., 2016). Interacción hidráulica entre
mayor asimilación de CO2 en hojas de plantas transgénicas (Uehlein et al.,
las raíces y los brotes también pueden controlarse mediante la actividad de las acuaporinas. Por ejemplo,
2003; Hanba et al., 2004; Flexas et al., 2006). Estas observaciones reflejan

la contribución de las PIP a la asimilación de CO2 en los tejidos fotosintéticos.
El exceso de asimilación de CO2 conduce a la acidificación celular y produce
Gm reducido a través de la actividad de acuaporina dependiente del pH (Flexas et al.,
2007).
11. Papel de la acuaporina en el estrés abiótico
11.1. Estrés por sequía
Al ser un canal de agua primario en las plantas, la función y regulación
de acuaporina en condiciones de déficit hídrico siempre ha sido interesante
estudiar. Patrones de expresión alterados y cambio dinámico en subcelular.
Se ha observado la localización de varias acuaporinas en plantas de
modulación de Lpr en raíces mediante la aplicación de inhibidores de acuaporinas.
da como resultado la reducción de la turgencia celular en la zona de elongación de la hoja,
Nueva disminución significativa en la tasa de elongación de las hojas del maíz.
(Ehlert et al., 2009). Se supone que la actividad funcional de
Las acuaporinas se necesitan significativamente más durante la recuperación del estrés.
período que la imposición de estrés ambiental. Acuaporinas expresadas en células del parénquima del
xilema funcionalmente implicadas en la restauración.
de la conductividad hidráulica del xilema durante el período de recuperación del estrés hídrico
(Secchi et al., 2017). Recientemente, también se informó que una acuaporina está involucrada en la
regulación de factores de transcripción que responden a la sequía en
plantas. En condiciones de déficit de agua, RhPIP2;1 se asocia con un
factor de transcripción tipo MYB unido a membrana, RhPTM, y modula su localización en el núcleo para
inducir la expresión de sequía

tabla 1

Resumen de genes de acuaporinas sobreexpresados en diferentes plantas de cultivo económicamente importantes y que dieron como resultado un fenotipo mejorado.

Gene Fenotipo de planta transgénica observado Referencia

TdPIP2;1 Trigo duro Mejores tasas de germinación y producción de biomasa en condiciones de alto contenido de sal y estrés osmótico Ayadi et al. (2019)
TsPIP1;1 Arroz Aumento de la tolerancia a Li y col. (2018)
GmPIP2;9 Haba de soja la sal Mejora de los parámetros fotosintéticos, desarrollo de semillas y tolerancia a la sequía Lu y col. (2018)
OsNIP1;1, OsNIP3;3 Arroz Reducción de la acumulación de Sol y cols. (2018)
MdPIP1;3 Tomate arsénico Aumento del tamaño del fruto y tolerancia al estrés hídrico Wang y cols. (2017)
ThPP1 Arroz Tolerancia mejorada al estrés alcalino. Él y otros. (2017)
StPIP1 Papa Tolerancia mejorada a la sequía Wang y cols. (2017)
PIP2;5 Álamo temblón híbrido Tolerancia mejorada al estrés a bajas temperaturas. Ranganathan et al. (2016)
SlPIP2;1, SlPIP2;7, SlPIP2;5 Tomate Mayor tolerancia a la sequía Li y col. (2016)
AQUA1 (CONSEJO) populus Mayor tasa de crecimiento de las plantas y eficiencia en el uso del agua en condiciones de Ariani et al. (2016)
MusaPIP2;6 Banana exceso de Zn, mejor eficiencia fotosintética y menor daño a la membrana en condiciones de estrés salino. Sreedharan et al. (2015)
GmPIP1;6 Haba de soja Mejora de la fotosíntesis, el rendimiento y la tolerancia al estrés salino. Zhou y cols. (2014)
Musa PIP1;2 Banana Mayor tolerancia a la sequía y al estrés salino. Sreedharan et al. (2013)
OsPIP1;1 Arroz Mejor germinación de semillas y resistencia a la sal. Liu y cols. (2013)
VvPIP2;4N Vid Hidráulica de raíces, transpiración y crecimiento de brotes mejorados. Perrone et al. (2012)
SlTIP2;2 Tomate Mayor tolerancia a la sequía debido a la capacidad de la planta para regular su transpiración bajo estrés por sequía. Sade et al. (2009)
condiciones óptimas, mejor absorción de CO2 y equilibrio del suministro de nutrientes
OsPIP1;1, OsPIP1;3 Arroz Tasa de germinación de semillas alterada Liu y cols. 2007
HvPIP2;1 Arroz Asimilación de CO2 mejorada y conductancia estomática. Hanba et al. (2004)

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genes relacionados, por lo que proporcionan tolerancia contra la escasez de agua en las rosas
(Zhang et al., 2019). La sobreexpresión de PIP en diferentes plantas de cultivo resultó en una
mejor coordinación en respuesta al estrés por sequía (Tabla 1).
11.2. Estrés por salinidad
La salinización del suelo y la alta acumulación de sal provocan un deterioro del potencial
osmótico en las células vegetales; afecta el crecimiento, el desarrollo y el metabolismo, y el
rendimiento (Horie et al., 2011; Liang et al., 2018). La respuesta temprana de las plantas al
estrés salino es la inhibición de la capacidad de absorción de agua a través de las raíces, lo
que resulta en la reducción de Lpr. El tratamiento con sal desencadenó una disminución rápida
y sustancial (70%) en Lpr y la transcripción (60–75%) de los genes que codifican PIP y TIP en
raíces de Arabidopsis (Boursiac et al., 2005). También se ha informado de una regulación
negativa de la expresión de acuaporinas en respuesta al estrés salino en Mesem bryanthemum
crystallinum y la cebada (Kirch et al., 2000; Katsuhara et al., 2002). Se observó en maíz una
inducción transitoria dependiente de ABA de ZmPIP1;2 y ZmPIP2;4 y una regulación positiva
independiente de ABA de ZmPIP1;1 y ZmPIP1;5 en presencia de NaCl 100 mM ( Zhu et al.,
2005). En cambio, en ninguno de los TIP se modificó la expresión. Sin embargo, la aplicación
exógena de NaCl 200 mM después de 24 h dio como resultado la represión de la mayoría de
las PIP y TIP independientemente de la presencia de ABA. El perfil de transcripción de
acuaporinas en genotipos contrastantes de pasto forrajero Festuca arundinacea que responden
al estrés mostró una regulación negativa de FaPIP1;2 en el genotipo de tolerancia a la sal y
una mayor acumulación de transcripción de FaTIP1;1 en ambos genotipos bajo una alta
imposición de sal (Pawłowicz et al. , 2017). Los TIP participan principalmente en el transporte
de moléculas citoplasmáticas de ROS, urea, amonio e iones de nitrato en el espacio vacuolar
junto con agua (Afzal et al., 2016). El estrés salino puede inducir la redistribución subcelular
parcial de TIP en el espacio intravacuolar en las raíces de Arabidopsis (Boursiac et al., 2005).
La endocitosis de PIP también puede regular la abundancia de PIP en la membrana
plasmática a través de la vía asociada a la balsa de membrana inducida por sal (Li et al.,
2011a, b).
Además de PIP y TIP, también se ha informado la participación de otras clases de
acuaporinas en la respuesta de tolerancia a la sal. Se descubrió que el TaNIP del trigo estaba
altamente regulado en diferentes tipos de estrés abiótico, incluida la salinidad y la mayor
tolerancia a la sal en Arabidopsis transgénica (Gao et al., 2010). La mayoría de las acuaporinas
en los cítricos aumentaron mediante el tratamiento con sal en las raíces y aumentaron o
disminuyeron en las hojas.
Las acuaporinas que se indujeron en las hojas mediante el tratamiento con sal pueden
implicar la entrada de agua hacia las hojas (Martins Cde et al., 2015).
11.3. Estrés por frío
La exposición prolongada al estrés por frío (~4–8 °C) disminuye la Lpr y el flujo de savia
en las raíces. Las plantas tolerantes al frío pueden recuperar el efecto, mientras que las
plantas sensibles no pueden superarlo y posteriormente se secan y mueren. El análisis del
transcriptoma de raíces y hojas en Arabidopsis, arroz y maíz reveló una reducción significativa
en la expresión de la mayoría de los genes de acuaporinas en respuesta al estrés por frío
( Jang et al., 2004; Aroca et al., 2005; Sakurai et al., 2005; Yu et al., 2006). Sin embargo,
durante el período de recuperación, se ha demostrado que la expresión de genes PIP
específicos de la raíz está regulada positivamente. La expresión relativa de OsPIP2;5 se
mejoró en las plantas tratadas con baja temperatura de raíz (LRT) a largo plazo y se impartió
en la aclimatación al frío en el arroz (Ahamed et al., 2012). La respuesta temprana al frío
desencadenó la expresión elevada de algunos PIP y TIP, incluidos MaPIP1;1, MaPIP1;2,
MaPIP2;4, MaPIP2;6, MaTIP1;3 en especies de banano tolerantes al frío Musa spp. Dajiao,
que se entregó al mantenimiento del potencial hídrico de las hojas y la adaptación al frío (He
et al., 2018).
12. Acuaporinas y reguladores del crecimiento vegetal.
El ácido abscísico (ABA), uno de los principales reguladores del crecimiento de las
plantas, juega un papel esencial en la respuesta al estrés abiótico, principalmente durante el
estrés hídrico. Regula el movimiento de las células protectoras estomáticas e induce
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Fisiología y bioquímica vegetal 149 (2020) 178–189
Cierre de los estomas al inicio de las condiciones limitantes de agua. La expresión de
acuaporinas está regulada a través de las vías de señalización dependientes de ABA y ABA
dependientes (Shao et al., 2008). Respuesta individual de las acuaporinas de manera diferente
al ABA. Las plantas tratadas con ABA exógeno han aumentado la Lpr (Aroca, 2006; Mahdieh
y Mostajeran, 2009; Ruiz Lozano et al., 2009). La sobreproducción de ABA en tomate se
observó con Lpr mejorada, mayor eficiencia de transpiración y mayor biomasa foliar (Thompson
et al., 2007). Se observó una reducción de la conductancia hidráulica en las hojas como
influencia del ABA en el cierre de los estomas en respuesta a la sequía.
La planta knockout de Arabidopsis AtPIP2;1 muestra un defecto en el cierre de los estomas,
especialmente en respuesta a ABA (Grondin et al., 2015). La regulación postraduccional de la
acuaporina a través de la singularización de ABA en las células protectoras estomáticas
implicó la activación de PIP2;1 por OST1, una fosforilación de PIP2 mediada por la proteína
quinasa SnRK2; 1 péptido (Grondin et al., 2015).
Anteriormente, también se informó sobre la regulación negativa de las acuaporinas en
respuesta a las auxinas, y se demostró que en Arabidopsis en el sitio de formación de la raíz
lateral, la expresión de la mayoría de los AtPIP se redujo drásticamente con la influencia de
un alto nivel de auxinas ( Péret et al., 2012). Se identificó el factor de respuesta a auxinas 7
(ARF7) para controlar la expresión de genes que codifican acuaporinas en las raíces de
Arabidopsis.
También se ha informado que la citoquinina y el ácido giberélico influyen en la expresión
de ciertas acuaporinas vegetales. La expresión de PgTIP1 de Panax ginseng se reguló
positivamente mediante la aplicación de citoquinina en el medio de cultivo, mientras que se
reguló negativamente mediante ácido 2, 4­diclorofenoxiacético exógeno (Lin et al., 2007). La
participación del etileno en la regulación de la expresión de acuaporinas se informó y discutió
en la sección 8. El factor de transcripción NAC inducido por etileno, RhNAC100, regula la
expresión de RhPIP1;1 y RhPIP2;1 y, por lo tanto, resultó en la supresión de la expansión de
los pétalos en la rosa ( Pei et al., 2013). El patrón de expresión de las acuaporinas en
respuesta a diferentes fitohormonas se reveló en el arroz y se observó que el ABA y el ácido
giberélico inducen, mientras que el ácido salicílico (SA) regula negativamente la expresión de
las acuaporinas (Liang et al., 2013) . La acumulación de ROS inducida por SA resultó en una
regulación negativa de la expresión de AtPIP y una localización subcelular alterada en
Arabidopsis (Boursiac et al., 2008).
13. Acuaporinas y especies reactivas de oxígeno (ROS)
Las especies reactivas de oxígeno son moléculas inestables y altamente reactivas, que
es más probable que se produzcan en circunstancias abióticas o bióticas hostiles.
Las acuaporinas pueden permitir el movimiento de H2O2 a través de las membranas que ya
se han establecido en las plantas. Entre las diferentes clases de acuaporinas, se descubrió
que las PIP y TIP participan en la difusión de H2O2 de célula a célula (Dynowski et al., 2008;
Maurel et al., 2015). Las células de levadura que expresan AtTIP1;2 mostraron sensibilidad
hacia la presencia de H2O2 en el medio, mostraron un crecimiento alterado y una supervivencia
celular reducida (Bienert et al., 2007). Aunque las acuaporinas proporcionan medios para la
propagación de H2O2 en las células, su expresión está regulada negativamente por las propias
ROS (Bienert et al., 2011; Hooijmaijers et al., 2012). La pérdida de función de AtTIP1;1 y
AtTIP1;2 conduce a un fenotipo letal en Arabidopsis y el efecto no se compensa con el
aumento de la expresión de ninguna otra acuaporina (Schüssler et al., 2008). TIP1;1 y TIP1;2
son transportadores de H2O2 bien conocidos en las plantas y es posible que se haya producido
letalidad debido al estrés oxidativo en la planta. Por el contrario, la sobreexpresión de TsTIP1;2
de Thellungiella salsuginea se atribuye a una mejor tolerancia oxidativa y una disminución del
H2O2 en células de hojas de Arabidopsis transgénica (Wang et al., 2014). La acuaporina
AtPIP1;2 facilita el movimiento de agua y H2O2 hacia las células protectoras para inducir el
cierre estomático inducido por ABA y patógenos (Rodrigues et al., 2017). La fosforilación de
Ser121 por el receptor quinasa 1 asociado a 1 insensible a brasinosteroides (BAK1) y/o
estomas abiertos 1 (OST1)/proteína quinasa 2.6 relacionada con Snf1 (SnRK2.6) activa la
actividad de transporte de H2O2 de AtPIP1;2 en respuesta a la señalización ABA . La
producción de H2O2 apoplástica en las plantas está mediada por la acción combinada de dos
enzimas principales: NADPH­oxidasa y superóxido dismutasa (SOD). El H2O2 apoplásico
luego se transporta al citoplasma a través de la actividad del canal de acuaporinas localizadas
en la
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membrana plasmática (Hirt, 2016). La producción de H2O2 después del ataque de
un patógeno es una parte integral de la resistencia sistémica adquirida (SAR) y de
la inmunidad desencadenada por PAMP. La invasión de un patógeno vegetal,
Pseudomonas syringae pv tomate, alteró la expresión de AtPIP1;4 media el transporte
de H2O2 apoplástico al interior de la célula en Arabidopsis (Tian et al., 2016). En los
mutantes knockout de Atpip1;4, la entrada de H2O2 se bloqueó en las células y la
alta concentración de H2O2 acumulada en la región apoplásica resultó en
hipersensibilidad al patógeno.
14. Acuaporina e interacciones bióticas.
14.1. Papel de las acuaporinas en la interacción entre la raíz de las leguminosas y el rizobio.
Además del papel multidimensional de la acuaporina en la interacción del estrés
abiótico de las plantas, también se han informado sus funciones en varios tipos de
interacción biótica entre plantas, incluida la simbiosis de raíces.
Las plantas necesitaban nitrógeno y otros macronutrientes para su crecimiento y
desarrollo. Pero no pueden utilizar directamente el nitrógeno atmosférico en su
forma elemental. En cambio, la mayoría de las leguminosas y algunas otras plantas
establecen una relación simbiótica con las bacterias, que pueden fijar el N2
atmosférico en amoníaco y transferirlo a la planta y buscar refugio y nutrición en el
huésped. GmNOD26 fue la primera acuaporina identificada en las plantas y se
informó que se expresaba en la membrana peribacteroide del nódulo de la raíz de la
soja después de la infección por Rhizobia (Wallace et al., 2006). GmNOD26 ha
participado tentativamente en el transporte de amonio desde el bacteroide, junto con
su actividad de canal de agua, también mantiene la osmorregulación en el citosol de
la planta y el bacteroide (Hwang et al., 2010). Se estimó que los NIP constituyen el
10% del total de proteínas en la membrana del simbiosoma (Weaver et al., 1994;
Clarke et al., 2014). En Medicago truncatulata, se encontró que un homólogo de
TIP1 se redirige transitoriamente a la membrana peribacteroide desde el tonoplasto
de la célula huésped durante la diferenciación del nódulo radicular (Gavrin et al.,
2014). Este proceso fue esencial para la maduración del simbiosoma.
14.2. Acuaporinas y micorrizas arbusculares (MA)
Las micorrizas definen la interacción simbiótica entre las raíces de las plantas
terrestres y los hongos del suelo que habitan en las raíces de las plantas. Es más
similar a la interacción leguminosa­Rhizobia, incorpora cambios anatómicos en las
raíces de las plantas, los hongos imparten asimilación de nutrientes esenciales del
suelo y las plantas proporcionan metabolitos de carbono al hongo. Varios informes
indican que, además de la captura de nutrientes minerales por parte de un hongo,
la asociación de micorrizas también puede mejorar la respuesta de la planta al estrés
hídrico (Porcel et al., 2006; Aroca et al., 2007; Barzana et al., 2014). Durante
condiciones de estrés por sequía, se ha descubierto que la simbiosis de micorrizas
mejora los parámetros fisiológicos de la planta, incluida la eficiencia del fotosistema
II, la estabilidad de la membrana biológica, el aumento de la biomasa y la
acumulación de azúcar soluble en la planta sensible al estrés que en el cultivar
tolerante (Quiroga et al., 2017) . . Esto podría atribuirse a la regulación diferencial
de los genes de acuaporinas en variedades tolerantes y susceptibles. La regulación
negativa de la mayoría de los ZmPIP y ZmTIP en cultivares susceptibles durante el
estrés por sequía, lo que implica la hipótesis de que el aumento de la conservación
de agua en estas plantas da como resultado una mejor fisiología bajo la falta de
agua. Se informa que los NIP y TIP expresados durante la simbiosis proporcionan
compuestos nitrogenados como urea y amoníaco del hongo a la planta huésped. Se
ha descubierto que ZmNIP1;1, ZmTIP4;1 y ZmTIP4;2 están asociados con la
exportación de glicerol de la planta huésped al microbio y, a cambio, la importación
de NH4/NH3 del microbio a la planta en la interacción de las corrízcas arbusculares
(Barzana et al., 2014 ) .
15. Conclusión
Los estudios sobre las acuaporinas han proporcionado información sobre la
relación hídrica de las plantas, la asimilación y el movimiento de micronutrientes, la
respuesta al estrés abiótico y el intercambio mutuo de nutrientes intransitables entre
el huésped y los microbios a través de simbiosis. es el biologico
186
Fisiología y bioquímica vegetal 149 (2020) 178–189
Membranas que delimitan la separación entre células y diferentes orgánulos
celulares. Las diferentes clases de acuaporinas regulan estrechamente el paso de
agua y biomoléculas a través del límite. Proporcionan el mecanismo de activación
en la bicapa lipídica que permite la permeabilidad selectiva para solutos
fisiológicamente relevantes como urea, amoníaco, glicerol, CO2, silicio, boro y
H2O2. Las plantas responden a la fluctuación en la disponibilidad de agua regulando
la expresión y actividad de las acuaporinas localizadas en la membrana (Maurel et
al., 2015). También hemos observado que aún no se ha logrado la exploración
funcional de varias subfamilias NIP, SIP y XIP. De manera similar, las acuaporinas
presentes en la membrana biológica de los orgánulos intracelulares, incluido el
retículo endoplásmico y el cloroplasto, apenas se han estudiado. La caracterización
fisiológica de estos miembros huérfanos de acuaporinas puede expandir una vía
reguladora no identificada que se dirige hacia el transporte celular de agua/soluto y
el mecanismo de respuesta al estrés abiótico.
La presente revisión se ha centrado en las regulaciones funcionales de las
acuaporinas, los perfiles de expresión y el papel versátil en el crecimiento, desarrollo
y fisiología de la respuesta al estrés abiótico de las plantas. La expresión de
acuaporina se altera enormemente en respuesta al inicio, durante y después del
efecto de diferentes tipos de estrés abiótico. La mayoría de los estudios han indicado
el papel apreciado de las acuaporinas en la fase de recuperación después de
circunstancias traumáticas. Se ha estudiado ampliamente el papel fisiológico o de
desarrollo preciso de la acuaporina en órganos vegetales específicos, como la raíz,
la hoja o la flor. Es necesario reconstruir su función a nivel de toda la planta y
desarrollar una red de coexpresión que cubra todas las acuaporinas que se
encuentran en vías fisiológicas específicas.
La sobreexpresión de acuaporinas en varios cultivos económicamente importantes
ha dado lugar a rasgos agronómicos mejorados y a diferentes plantas transgénicas
tolerantes al estrés abiótico (Tabla 1). Se ha demostrado que las señales mediadas
por fitohormonas regulan la expresión y actividad de las acuaporinas, pero aún no
se ha descubierto un conocimiento detallado sobre sus vías moleculares.
En la era de las "multiómicas", es necesario aplicar un enfoque integrado que
incluya la genómica, la biofísica y la fisiología molecular para resolver la complejidad
de la regulación de las acuaporinas. Esta información puede ayudar aún más a
mejorar los cultivos y aumentar la productividad agrícola, enfrentando el desafío del
cambio climático y el rápido aumento de la población mundial.
Contribuciones
MP concibió y describió la revisión; RKS y RD escribieron el primer borrador;
MM y RR revisaron el manuscrito; Todos los autores comentaron y contribuyeron a
la preparación del manuscrito final.
Declaración de intereses contrapuestos
Los autores declaran que no tienen intereses financieros en competencia ni
relaciones personales conocidas que pudieran haber influido en el trabajo
presentado en este artículo.
Expresiones de gratitud
El trabajo de los autores en esta área cuenta con el apoyo de la subvención
básica del Instituto Nacional de Investigación del Genoma Vegetal, Nueva Delhi,
India. Roshan K Singh reconoce al Consejo de Investigación Científica e Industrial,
Gob. de la India, para la beca de investigación. Mehanathan Muthamilarasan recibe
el premio docente DST INSPIRE del Departamento de Ciencia y Tecnología del
Gobierno. de la India. Los autores también agradecen a DBT­eLibrary Consortium
(DeLCON) por brindar acceso a e­re
fuentes.
Apéndice A. Datos complementarios
Se pueden encontrar datos complementarios de este artículo en línea en https://
doi.org/10.1016/j.plaphy.2020.02.009 .
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