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Investigación
Citar este artículo:Feit B, Blüthgen N, Daouti E,
Straub C, Traugott M, Jonsson M. 2021 La
complejidad del paisaje promueve la resiliencia del
control biológico de plagas ante el cambio climático.
proc. R. Soc. B288:20210547. https://doi.org/
10.1098/rspb.2021.0547
Descargado de https://royalsocietypublishing.org/ el 5 de junio de 2023
Recibido: 5 de marzo de 2021
Aceptado: 26 de abril de 2021
Categoría de tema:
Ecología
Áreas temáticas:
ecología
Palabras clave:
servicio ecosistémico, función ecosistémica, plaga,
depredador, uso de la tierra, resiliencia climática
Autor de la correspondencia:
Benjamín Feit
correo electrónico: benjamin.feit@slu.se
La complejidad del paisaje promueve la
resiliencia del control biológico de plagas al
cambio climático
Benjamín Feit1, Nico Bluthgen2, Eirini Daouti1, Cory Straub3,
Michael Traugot4y Mattias Jonson1
1Departamento de Ecología, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, 75751 Uppsala, Suecia
2Redes Ecológicas, Departamento de Biología, Universidad Técnica de Darmstadt, 64289 Darmstadt, Alemania
3Departamento de Biología, Ursinus College, Collegeville, PA 19426, EE. UU.
4 Unidad de Investigación de Agricultura de Montaña, Departamento de Zoología, Universidad de Innsbruck, 6020 Innsbruck, Austria
BF, 0000-0002-1579-7695
El aumento de la variabilidad climática como resultado del cambio climático antropogénico puede amenazar el funcionamiento de los servicios de los
ecosistemas. Sin embargo, las diversas respuestas al cambio climático entre especies (diversidad de respuesta) pueden proporcionar a los ecosistemas
resiliencia ante esta creciente amenaza. Medir y gestionar la diversidad de respuestas y la resiliencia al cambio global son desafíos ecológicos clave. Aquí,
desarrollamos un índice novedoso de resiliencia climática de los servicios ecosistémicos, ejemplificado por la resiliencia térmica de las comunidades de
depredadores que brindan control biológico de plagas. Los ensayos de campo revelaron diferencias sustanciales en la actividad dependiente de la temperatura
de las especies de depredadores y los índices de resiliencia térmica variaron entre las comunidades de depredadores que ocupaban diferentes campos. Los
conjuntos de depredadores con mayor resiliencia térmica proporcionaron un control de plagas más estable en microcosmos donde la temperatura se varió
experimentalmente, lo que confirma que el índice de resiliencia térmica desarrollado aquí está relacionado con la función del depredador. Es importante
destacar que los paisajes complejos que contienen una gran cantidad de parches de hábitat no cultivados tenían más probabilidades de contener comunidades
de depredadores con alta resiliencia térmica. Por lo tanto, la conservación y restauración de hábitats no agrícolas en paisajes agrícolas, prácticas que se sabe
que fortalecen la supresión natural de plagas en las condiciones actuales, también conferirán resiliencia en el suministro de servicios ecosistémicos al cambio
climático. los paisajes complejos que contenían una gran cantidad de parches de hábitat sin cultivos tenían más probabilidades de contener comunidades de
depredadores con alta resiliencia térmica. Por lo tanto, la conservación y restauración de hábitats no agrícolas en paisajes agrícolas, prácticas que se sabe que
fortalecen la supresión natural de plagas en las condiciones actuales, también conferirán resiliencia en el suministro de servicios ecosistémicos al cambio
climático. los paisajes complejos que contenían una gran cantidad de parches de hábitat sin cultivos tenían más probabilidades de contener comunidades de
depredadores con alta resiliencia térmica. Por lo tanto, la conservación y restauración de hábitats no agrícolas en paisajes agrícolas, prácticas que se sabe que
fortalecen la supresión natural de plagas en las condiciones actuales, también conferirán resiliencia en el suministro de servicios ecosistémicos al cambio
climático.
1. Introducción
Un determinante importante de la vulnerabilidad de los servicios de los
ecosistemas al cambio ambiental es su resiliencia a las perturbaciones [1,2].
Los servicios ecosistémicos resilientes pueden absorber una cantidad
sustancial de perturbaciones antes de pasar a un estado alternativo, mientras
que los servicios de baja resiliencia probablemente hagan la transición cuando
se exponen incluso a un nivel relativamente pequeño de perturbaciones [2,3].
Además, los servicios ecosistémicos resilientes pueden recuperarse más
rápido y/o persistir mejor en respuesta a las perturbaciones que sus
contrapartes de baja resiliencia [2,3]. Los servicios resilientes se caracterizan
por dos propiedades complementarias de sus comunidades proveedoras de
servicios: redundancia funcional, definida como la diversidad de especies
funcionalmente equivalentes [4–6], y diversidad de respuesta, definida como
la diversidad en las respuestas a los cambios en las condiciones ambientales
dentro de una comunidad [4,7].
Las tasas aceleradas de cambio ambiental están aumentando la necesidad de desarrollar
métricas para cuantificar la resiliencia de los servicios de los ecosistemas [11], y los esfuerzos
para medir la resiliencia han sido numerosos [1]. Sin embargo, nuestra comprensión de sus
impulsores en los sistemas naturales sigue siendo limitada y cuantificar la resiliencia ha
resultado notoriamente difícil [12]. Como resultado, las estimaciones de la resiliencia de
© 2021 Autor(es) Publicado por la Royal Society. Reservados todos los derechos.
 los servicios ecosistémicos de gran importancia económica [13] se basan
comúnmente en los efectos de la perturbación sobre la diversidad taxonómica
en lugar de cuantificaciones de la diversidad en los rasgos relevantes del
proceso y la diversidad de respuesta a una perturbación dentro de las
comunidades [2,14]. Debido a que la diversidad de características y respuestas
de los proveedores de servicios ecosistémicos está directamente relacionada
con la forma en que funcionan, y la diversidad taxonómica solo está
relacionada indirectamente, un enfoque en el primero puede permitirles a los
ecólogos diseñar ecosistemas para la resiliencia a través de estrategias de
conservación cuidadosamente dirigidas [2].
Aquí, describimos un nuevo enfoque para estimar la
resiliencia climática de los servicios ecosistémicos que
aborda directamente este problema al basar las
estimaciones de resiliencia tanto en la redundancia en las
funciones relevantes del proceso como en la diversidad de
respuesta a la variación en la temperatura ambiente dentro
de los grupos funcionales. Ejemplificamos el enfoque
calculando la resiliencia climática del control de plagas de
insectos por depredadores naturales en los campos de
cereales. El control biológico de plagas es un servicio
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ecosistémico de importancia crítica para la agricultura
sostenible [13,15,16] y tanto la degradación del hábitat
como el cambio climático pueden afectarlo negativamente
[16,17]. Independientemente, se ha demostrado que la
presencia de hábitats naturales en paisajes dominados por
humanos puede aumentar la diversidad de especies, la
redundancia y la diversidad de respuesta [6,18]. Sin
embargo,
El aumento de la variabilidad de las temperaturas
resultante del cambio climático antropogénico puede
afectar drásticamente a los ecosistemas y amenazar
importantes servicios ecosistémicos de los que dependen
los seres humanos [19]. Los cambios en la temperatura
ambiente pueden influir en las tasas de consumo de presas
de los depredadores ectotermos [20,21], con su capacidad
para mantener el funcionamiento limitado por su tolerancia
térmica, es decir, la capacidad de mantener la homeostasis
bajo temperaturas variables [22]. Como resultado, la
exposición a regímenes de temperatura fuera de la
temperatura óptima puede reducir el rendimiento de las
especies [23,24]. Por lo tanto, es probable que los
depredadores ectotermos aumenten la búsqueda de
alimento cuando la temperatura ambiente esté dentro de su
rango preferido y disminuyan la búsqueda de alimento
cuando la temperatura ambiente esté fuera de su rango
preferido. Enfrentar una mayor variabilidad climática en
escenarios futuros [25],
Aquí, ampliamos nuestra métrica recientemente
introducida de redundancia funcional en los servicios de
control biológico en las condiciones actuales [6] al incluir
una medida de diversidad de respuesta a las temperaturas
ambientales para calcular la resiliencia de los servicios de
control biológico a una mayor variabilidad de la temperatura
en condiciones climáticas futuras. Medimos la actividad de
campo de los depredadores de pulgones, que son plagas de
importancia mundial, en relación con la temperatura
ambiente para evaluar la diversidad de nichos de
temperatura entre las especies. Luego cuantificamos la
resiliencia climática del control biológico en diferentes
comunidades de depredadores utilizando un índice
novedoso que combina redundancia funcional con
diversidad de respuesta a la variabilidad climática (figura 1).
realizaron pruebas de alimentación en cámaras de clima controlado 2
ambientalmente con depredadores seleccionados. Luego probamos si la
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resiliencia climática del control biológico es mayor en paisajes agrícolas
complejos en comparación con paisajes agrícolas simplificados.
2. Métodos
(a) Lugar y período del estudio
El estudio se llevó a cabo en campos de cebada sembrados en
primavera que rodean la ciudad de Uppsala (59,86° N, 17,64° E)
en el centro-sur de Suecia. Seleccionamos 10 campos ubicados a
lo largo de un gradiente de complejidad del paisaje que va
desde paisajes complejos (es decir, paisajes con una alta
proporción de hábitat seminatural) hasta paisajes simples (es
decir, paisajes dominados por tierra cultivable) con cinco
campos bajo manejo convencional y los otros cinco manejados
orgánicamente. por un período mínimo consecutivo de 10 años.
Los campos seleccionados se dispusieron en pares con un
campo de manejo convencional y otro orgánico, con una
distancia media de 1,6 km (rango de 1,1 a 2,2 km) dentro de
cada par y una distancia máxima de 52,7 km entre pares.
El muestreo de campo se realizó en períodos de cinco semanas desde
finales de mayo hasta principios de julio de 2011 y 2017, respectivamente. Este
período cubre las dos fases más críticas para el control biológico del pulgón de
la cereza de las aves.Rhopalosiphum padipor depredadores de artrópodos
generalistas económicamente importantes [27], la colonización inicial durante
la etapa de macollamiento del cultivo y la acumulación de población durante
las etapas de extensión del tallo y espiga [28]. Muestreamos la densidad de
actividad de dos grupos taxonómicos clave de depredadores artrópodos que
viven en el suelo que cazan activamente, arañas lobo (Araneae: Lycosidae) y
escarabajos carábidos (Coleoptera: Carabidae) en cada campo a lo largo de dos
transectos de 75 m de largo ubicados aproximadamente a 5 m de, y en
paralelo con márgenes de campo seleccionados al azar. A lo largo de cada
transecto, colocamos 30 trampas de caída (11,5 cm de diámetro × 11 cm de
profundidad; Noax Lab, Farsta, Suecia) separadas por 5 m. Las trampas de
caída se llenaron con agua y una pequeña cantidad de detergente (Yes, Procter
& Gamble, Estocolmo, Suecia) para reducir la tensión superficial.
(b) Muestreo de abundancia de depredadores y análisis de contenido
intestinal molecular
En 2011, monitoreamos la densidad de actividad como indicador de la
abundancia de arañas lobo y escarabajos carábidos. Las trampas de caída se
mantuvieron abiertas durante todo el período de muestreo de cinco semanas y
se vaciaron una vez por semana con la excepción de un campo (JC) que solo se
muestreó durante las semanas 2 a 5 del estudio. Recolectamos un total de
2043 arañas lobo pertenecientes a 15 especies y un total de 5122 escarabajos
carábidos pertenecientes a 45 especies, respectivamente. Además,
recolectamos un total de 3755 especímenes de la misma especie para el
análisis molecular del contenido intestinal (MGCA) (para la descripción de la
especificidad del bioensayo, el material y los métodos, consulte [29]).
(c) Muestreo de la densidad de actividad dependiente de la temperatura
En 2017, monitoreamos densidades de actividad dependientes de la
temperatura para el cálculo de nichos de temperatura específicos de especies
en cinco campos de cebada de primavera ubicados en la misma región que el
muestreo anterior. Cada campo fue muestreado 1 día por semana durante un
período total de cinco semanas. Durante cada día de muestreo, las trampas se
abrieron durante un período de 2 h por la mañana (10:00 a 12:00) y un período
de 2 h por la tarde (13:00 a 15:00), se vaciaron inmediatamente después de
cada período de 2 h y se mantuvieron cerradas antes y después del muestreo.
sesiones
 dependiente de la temperatura
3
características relevantes para el servicio estructura comunitaria
rasgo de respuesta

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frecuencia de áfidos en el intestino

densidad de actividad
tasa metabólica

abundancia

abundancia
s

µ
especies peso corporal temperatura paisaje A paisaje B

redundancia funcional

paisaje A paisaje B
redundancia (F)

redundancia (F)
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temperatura temperatura

44°C
resiliencia climática =tuFT
T=8°C
resiliencia climática

A B
paisaje

Figura 1.Diagrama de flujo que ilustra los vínculos entre los rasgos específicos de las especies, la redundancia y la resiliencia climática de los servicios de control biológico. Características relevantes para el servicio (es

decir, preferencia de áfidos basada en la frecuencia de áfidos en el contenido intestinal y la tasa metabólica dependiente del peso corporal), características de respuesta (es decir, densidad de actividad dependiente de

la temperatura determinada por la temperatura óptimaµy la amplitud del nicho de temperatura σ) y la diversidad taxonómica se combinan para calcular la redundancia funcional del control biológico a lo largo de un

gradiente de temperatura ambiente. La resiliencia climática del control biológico se expresa luego como la integral de la redundancia funcional a través de las temperaturas y permite una comparación directa de la

resiliencia climática entre comunidades.

Utilizamos registradores de temperatura en miniatura (SL54TH, Signatrol, dóndenortees el número de capturas del depredadoria temperaturaTy norteel
Tewkesbury, Reino Unido) para monitorear la temperatura ambiente durante las número total de capturas de depredadoria través de todas las temperaturas.
encuestas. Se colocaron seis registradores a la misma distancia a lo largo de cada
transecto y se programaron para tomar lecturas de temperatura en intervalos de 5
min. Cada registrador se ubicó aprox. 2 cm por encima de la superficie del suelo y (e) Resiliencia climática del control biológico
protegido de la luz solar directa por una bandeja de plástico ubicada 5 cm adicionales Los análisis de la resiliencia climática del control biológico se realizaron en un

por encima del registrador. Para cada transecto y sesión de muestreo, se calculó el subconjunto de las comunidades de depredadores de artrópodos y

promedio de las lecturas de temperatura de los seis registradores y se utilizó como comprendieron siete especies de arañas lobo (1775 individuos, 86,9 % de todas

temperatura ambiente para el análisis posterior de los nichos de temperatura las capturas) y nueve especies de escarabajos carábidos (4722 individuos, 92,2

específicos de la especie. En el transcurso del muestreo, los depredadores se % de todas las capturas) para en el que pudimos recopilar información sobre

recolectaron a temperaturas ambiente cerca de la superficie del suelo que oscilaban los tres componentes monitoreados en el campo de la métrica de resiliencia:

entre 8,0 y 44,0 °C. abundancia, contenido intestinal y nicho de temperatura.

Definimos la resiliencia climática del control biológico como la suma de la
redundancia dentro de las comunidades de depredadores de áfidos a lo largo

(d) Nichos de temperatura específicos de la especie de un gradiente de temperatura ambiente. En un primer paso, calculamos el

Calculamos los nichos de temperatura específicos de la especie al riesgo de depredaciónPAGyopara pulgones a especies depredadorasipara una

traducir los patrones de actividad dependientes de la temperatura temperatura ambiente dadaT,ponderado por una aproximación de las tasas

registrados en el campo en un óptimo térmico ponderado (media,µ)y metabólicas y la probabilidad de actividad de depredadores dependiente de la

amplitud de nicho de temperatura ponderada (desviación estándar, σ): temperatura (figura 1):
!
d44-C nortei- T (T metroi)2
PAGyo¼pagi nortei b0 i
METROa Exp ,
metroi¼
T¼8-Cnortei
(2 s2i)
d44-C nortei- (Tmetro,
dóndepages la probabilidad de depredadorialimentándose de pulgones
si¼ i)2
T¼8-C nortei
(expresado como la fracción de especímenes dentro de una especie probada
 positivo para ADN de pulgón en su contenido intestinal),nortees el número
total de capturas de depredadores pertenecientes a especiesidurante la
duración de un período de muestreo,b0es una constante de normalización
específica del taxón [30],METROes el peso corporal promedio de las especiesI a
es el exponente alométrico específico del taxón [30], μ es la temperatura
óptima y σ la amplitud del nicho de temperatura de las especiesi.
Adaptando la métrica de redundancia descrita por Feitet al. [6], luego
calculamos la redundancia funcionalFyodentro de la comunidad de
depredadoresipara una temperatura ambiente dadaT,expresado como el
exponencial de la entropía de Shannon (figura 1):
! Tras una fase de aclimatación de 1 h, colocamos una tarjeta de pulgón
metroX
hachadiÞ
Fyo¼Exp PAGyo-enPAGyo:
i¼1
Finalmente, calculamos la resiliencia climática del control biológico de
pulgones.Ridentro de una comunidad de depredadoresicomo la integral de
redundancia funcional a lo largo del gradiente de temperatura (figura 1):
d44-C
Ri¼ Fyo:
T¼8-C
Similar al método para cuantificar la redundancia presentado en Feit
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et al. [6], este enfoque de sumar la entropía retransformada tiene una
propiedad de duplicación que permite una comparación directa de la
resiliencia entre comunidades. Una comunidad con unRide 2 se considera
que tiene doble redundancia de una comunidad con unaRide 1, etc
(f) Relevancia funcional de los nichos de temperatura
Llevamos a cabo pruebas de alimentación en cámaras de clima controlado
ambientalmente para probar si los patrones de actividad dependientes de la
temperatura determinan el consumo de presas y si la diversidad de respuesta
brinda estabilidad del servicio en escenarios de temperatura variable.
Utilizamos dos especies de carábidos comunes en nuestro sistema de estudio,
Poecilus cupreus,un depredador preferentemente activo en condiciones
cálidas (µ =30,2 °C, σ = 8,9 °C), yPterostichus melanarius,un depredador
preferentemente activo en condiciones de frío (µ =
16,5°C, σ = 8,1°C). Al igual que todos los demás depredadores de nuestro
estudio, ambos carábidos emplean estrategias de caza activa y exhiben
distintos nichos de actividad dependientes de la temperatura en el campo. Por
lo tanto, es razonable esperar que los resultados de las pruebas de
alimentación puedan generalizarse a otros depredadores en nuestro sistema
de estudio. La probabilidad de depredación de áfidos, basada en MGCA, fue
similar entre las dos especies con 42.1% deP. cupreusejemplares y el 51,9% de
P. melanariuslos especímenes dieron positivo para la depredación de áfidos.
Para evaluar el consumo de presas, fabricamos tarjetas de pulgón centinela
con papel de lija convencional de grano 360. Pegamos nidadas de 10 pulgones
adultos vivos (R. padi)central en pedazos de papel de lija de 1 × 1 cm usando
clara de huevo como pegamento [31]. Después de pegarlas, las tarjetas se
congelaron inmediatamente a -15,0 °C y se usaron dentro de las 24 h.
Durante un período de tres semanas en junio de 2019, recolectamos
depredadores vivos en el campo usando trampas de caída en una configuración
similar a la del monitoreo de densidad de actividad en 2017, con la excepción de
reemplazar el agua y el detergente con astillas de madera para proporcionar refugio
y reducir la probabilidad de depredación. Las trampas se vaciaron dos veces por
semana. Durante esta fase de recolección, los carábidos capturados se separaron por
especies y se almacenaron en grandes contenedores de plástico a 4,0 °C con acceso
ad libitum a agua y comida seca para perros (Royal Canin, Aimargues, Francia). Dos
días antes de los experimentos, los carábidos se separaron en pequeños recipientes
de plástico y se privaron de alimento a temperatura ambiente con acceso ad libitum
al agua.
Durante los experimentos, los carábidos se mantuvieron en
recipientes de plástico (11,5 cm de diámetro × 11 cm de profundidad;
Noax Lab, Farsta, Suecia) llenos de 4 cm con tierra para macetas
convencional y provistos de refugio en forma de dos tiras de papel de lija
doblado de 2 × 4 cm. . En cada contenedor, se colocaron dos carábidos en
una sola especie (dosP. cupreus (n =30) o dosP. melanarius (n =30))
o diseño de especies múltiples (unaP. cupreusy unoP. melanarius (n 4
=30)). Luego, los contenedores se colocaron en cámaras climáticas
con control ambiental (KB8000FL, Termaks AS, Bergen, Noruega) con
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la mitad de los contenedores de cada diseño mantenidos a la
temperatura óptima deP. cupreus (30,2°C) y la otra mitad a la
temperatura óptima deP. melanarius (16,5°C). Además, las
condiciones de luz en las cámaras climáticas se configuraron para
imitar las condiciones naturales a nivel del suelo en los campos de
cebada en ambos escenarios de temperatura con 3750–7500 lux en
un día cálido y soleado y 375–750 lux en un día frío y nublado [32 ].
centinela en cada uno de los contenedores. Posteriormente, las tarjetas de
áfidos se revisaron en busca de signos de depredación en intervalos de 30 min
durante una duración total de 5 h (norte =10 tarjetas de pulgón). Después de
cada intervalo, la ocurrencia de depredación parcial o completa se registró
como un evento de depredación positivo y se reemplazaron las tarjetas de
áfidos atacados.
Para investigar las diferencias en las tasas de ataque de las tarjetas de
áfidos entre los tratamientos de temperatura en los ensayos de alimentación,
utilizamos modelos mixtos lineales generalizados (GLMM) con una distribución
binomial y la identidad del contenedor como factor aleatorio. Para probar la
solidez de nuestro enfoque de modelado de resiliencia climática, empleamos
una muestrat-Pruebas para comparar la variación medida en las tasas de
ataque de áfidos en tarjetas a la temperatura óptima respectiva de cada diseño
multiespecífico y de una sola especie con los ataques medios previstos de
áfidos en tarjetas. Para hacer esto, primero calculamos las tasas promedio de
ataque de las tarjetas de áfidos para cada diseño durante cada tratamiento de
temperatura. Tasas de ataque medias pronosticadas (PM)luego se calcularon
para cada diseño multiplicando las tasas medias de ataque medidas a la
temperatura experimental óptima con las diferencias esperadas en las tasas de
depredación entre temperaturas predichas por el riesgo aproximado de
depredación (PAG)a ambas temperaturas:
!
PAGToptar,i
PMTsuboptar,i¼METROToptar,i :
PAGTsuboptar,i
dóndeMETROes la tasa de ataque medida de las especies,ia su
temperatura óptimaToptaryPAGel riesgo aproximado de depredación
por especieia sus respectivos óptimos de temperaturaToptary
subóptimoTsuboptar.
g) Efectos de la heterogeneidad del paisaje
Utilizamos datos de uso de la tierra basados en ráster del proyecto
nacional de datos de cobertura terrestre (NMD) de la Agencia Sueca de
Protección Ambiental para el año de referencia de 2012 (no había datos
disponibles para el año de muestreo de 2011) para identificar la
estructura y composición de el paisaje que rodea cada campo. NMD da
cuenta de 25 clases de vegetación y uso del suelo con una resolución de
10 m. Fusionamos las clases en cinco categorías de hábitat más grandes:
tierra cultivable, pastizales, bosques, masas de agua y asentamientos.
Usando la herramienta 'buffer' en ArcGIS (v. 10.5.1), creamos buffers
circulares de 1 km de radio alrededor del centro de cada campo, una
escala relevante para comprender la dinámica de población de
depredadores de artrópodos en campos de cultivo [33,34]. Dentro de
cada polígono, cuantificamos la heterogeneidad del paisaje calculando la
exponencial de la diversidad de Shannon (eH') para cuantificar la varianza
en la proporción de área cubierta por cada categoría de hábitat y
contando el número de parches de hábitat distintos independientemente
del tipo de hábitat como expresión de la fragmentación del paisaje.
Usamos GLMM con una distribución normal para investigar los efectos
respectivos de la complejidad del paisaje (es decir, el número de parches de
hábitat distintos y la diversidad exponencial de Shannon (eH')), sistema de
cultivo (es decir, convencional u orgánico) y sus interacciones, sobre la
resiliencia climática del control biológico. La identidad de campo se incluyó
como un factor aleatorio en cada modelo. Seleccionamos modelos basados en
los criterios de información de Akaike corregidos para tamaños de muestra
pequeños (AICC) [35]. Determinamos el apoyo empírico para cada modelo
calculando la probabilidad relativa de un modelo
 5
Carabidae

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40 Lycosidae

temperatura ambiente (ºC)

30

497
78 10 23 512
20 285 285
51
252
281
10 48
568 50 122
386
23

0
T. secalis

T. quadristriatus

P. cupreus

P. amentata

P. fulvipes

T. ruricola

P. pullata

P. prativaga

P. palustris

P. agrestis
H. rufipes

B. guttula

B. lampros

B. quadrimaculatum
P. melanarius

P. níger
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Figura 2.Nichos de temperatura de depredadores artrópodos generalistas que habitan en el suelo en el centro-sur de Suecia. Óptimos térmicos ponderados (media,µ;barras negras) y amplitudes de

nicho de temperatura ponderada (desviación estándar, σ; barras de colores) de nueve escarabajos carábidos (Coleoptera: Carabidae) y siete especies de arañas lobo (Araneae: Lycosidae). La línea

discontinua indica la temperatura ambiente promedio de 24,1 °C en todos los estudios de campo. Los números debajo de las barras indican el número total de especímenes recolectados para los

cálculos del nicho de temperatura. (Versión en línea en color.)

(Peso Akaike, AICw) [35] con el peso de cualquier modelo en

16,5°C
particular dependiendo del conjunto completo de modelos
30,2°C
candidatos, variando de 0 (sin apoyo) a 1 (apoyo completo). Todo el 0.4
modelado lineal generalizado multivariable se llevó a cabo utilizando
IBM SPSS Statistics 26.0.
tasa de ataque de tarjeta de pulgón

3. Resultados
0.3

(a) Nichos de temperatura específicos de la especie

Calculamos nichos de temperatura para 16 especies depredadoras de
artrópodos que cazan activamente, nueve carábidos y siete arañas lobo 0.2
(figura 2). En promedio, el óptimo térmico ponderado (media,µ)fue mayor
para las arañas que habitan en el suelo (29,5 °C, con un rango de 26,5 a
34,8 °C) que con los escarabajos carábidos (20,8 °C, con un rango de 15,6
a 30,2 °C; Mann-Whitneytu =16.0,pag <0,01; Figura 2). Por el contrario, la 0.1
amplitud ponderada del nicho de temperatura (desviación estándar, σ)
fue, en promedio, mayor para los escarabajos carábidos (8,9 °C, con un
rango de 5,7 a 11,2 °C) que las arañas (6,2 °C, con un rango de 4,0 a 8,1
°C). ; Mann-Whitneytu =76.0, pag <0,05; Figura 2). Como tampocom ( 0
ANOVA,F =0.10p =0,76) ni σ se vieron afectados por el tamaño de la P. melanarius P. cupreus diverso

muestra (ANOVA,F =0.01, p =0.92), estamos seguros de que nuestro Figura 3.Tasas de ataque en tarjetas de áfidos en experimentos de mesocosmos con
método para calcular los nichos de temperatura fue sólido y refleja temperatura controlada. Media (barras negras) y desviaciones estándar (barras de
adecuadamente los patrones de comportamiento reales de los colores) de las tasas de ataque de áfidos en una sola especie (Pterostichus melanarius
depredadores en el campo. oPoecilus cupreus)y diversa (P. melanariusyP. cupreus)Se muestran diseños bajo
condiciones frías y cálidas en cámaras climáticas. (Versión en línea en color.)
(b) Relevancia funcional de los nichos de temperatura
Tasas de ataque en tarjetas de áfidos en una sola especieP. cupreusLos que las condiciones cálidas (0,06 ± 0,02; GLMM,F1,298= 23,18, pag <
ensayos fueron, en promedio, 2,9 veces más altos en condiciones cálidas 0,001; figura 3). Tasas de ataque en tarjetas de áfidos en ensayos
(tasa de ataque de tarjeta de áfidos = 0,35 ± 0,08) que en condiciones con una especie múltipleP. cupreusyP. melanariusel diseño no difirió
frías (0,12 ± 0,06; GLMM,F1,298= 6,66,pag <0,05; figura 3). Por el contrario, entre condiciones cálidas (0,24 ± 0,08) y frías (0,23 ± 0,04; GLMM,F
las tasas de ataque en tarjetas de áfidos en una sola especieP. melanarius 1,298= 0,001,p =0,97; figura 3). Es importante destacar que las
ensayos, fueron, en promedio, 3,3 veces mayores en frío (0,20 ± 0,04) variaciones en las tasas de ataque de tarjeta de áfidos medidas en
 campo
5 OO
ENTONCES
redundancia del control de áfidos
4
3 distintos y una baja diversidad de hábitats, fue menos
2 número de parches de hábitat distintos y una alta diversidad
1
10 20 30 40
temperatura (°C)
Figura 4.Relación entre la redundancia del control biológico y la temperatura
ambiente en los extremos opuestos del espectro del paisaje. El campo OO está
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ubicado en un paisaje de alta complejidad (32 parches de hábitat distintos); El campo
SO está ubicado en un paisaje de baja complejidad (11 parches de hábitat distintos).
(Versión en línea en color.)
sus respectivas temperaturas óptimas no diferían de las tasas de
ataque promedio pronosticadas generadas a partir de nuestros
modelos de nicho climático para elP. cupreus (tasa media prevista a
30,2 °C = 0,44, tasa media medida = 0,35;t = -1.09,p =0,29),
P. melanarius (tasa media prevista a 16,5 °C = 0,22, tasa
media medida = 0,20;t = -0.45,p =0,66) o diseños diversos
(tasa media prevista a 30,2 °C = 0,29, tasa media medida =
0,24;t = -1.47,p =0,16).
(c) Efectos del paisaje sobre la resiliencia climática del control
biológico
La complejidad del paisaje tuvo un efecto positivo en la
resiliencia climática del control biológico de pulgones. Las
comunidades de depredadores en paisajes con un bajo
número de parches de hábitat distintos y una baja
diversidad de hábitat exhibieron, en promedio, una
resiliencia climática más baja en comparación con las
comunidades de depredadores en paisajes caracterizados
por un alto número de parches de hábitat distintos y una
alta diversidad de hábitat (figuras 4 y 5 y tabla 1) . No
encontramos diferencias en la resiliencia climática del
control biológico entre campos orgánicos y convencionales
cuando el sistema de cultivo fue el único predictor (tabla 1).
Sin embargo,C= 444,8, AICcw= 0,56; tabla 1 y figura 5).
4. Discusión
Hemos desarrollado un enfoque novedoso para cuantificar la resiliencia
de los servicios ecosistémicos al cambio climático que combina medidas
de redundancia funcional y diversidad de respuesta en una sola métrica.
Para ejemplificar el enfoque, cuantificamos la resiliencia climática del
control biológico proporcionado por
depredadores generalistas como la suma de la redundancia 6
a lo largo de un gradiente de temperatura ambiente. Las 10
comunidades que muestreamos mostraron una variación
royalsocietypublishing.org/journal/rspbproc. R. Soc. B288:20210547
considerable en sus índices de resiliencia. Descubrimos que
la resiliencia climática del control biológico aumenta con la
complejidad del paisaje. Mientras que el control biológico de
plagas en paisajes de alta intensificación agrícola,
caracterizados por un bajo número de parches de hábitat
resistente a la variabilidad climática, el control biológico de
plagas en paisajes complejos, caracterizados por un alto
de hábitats , fue, en promedio, más resistente. Una posible
explicación podría estar dentro de los efectos negativos
previamente documentados de la pérdida de hábitat en la
diversidad de depredadores naturales y los servicios de
control biológico que brindan [15,36].
Además, encontramos que el tipo de sistema agrícola (es decir,
agricultura convencional y orgánica) afecta la resiliencia climática del
control biológico en interacción con la complejidad del paisaje. Sin
embargo, si bien tales efectos interactivos están bien establecidos [40],
encontramos que los efectos positivos de la agricultura orgánica sobre la
resiliencia climática del control biológico son más fuertes en paisajes
complejos, lo que contrasta con los informes frecuentes [40,41], pero no
indiscutibles [42 ], aumentos más fuertes en la diversidad taxonómica en
fincas orgánicas ubicadas en paisajes simplificados. Esta discrepancia
proporciona evidencia adicional a la noción de que las medidas de
diversidad de rasgos y respuestas pueden informar mejor las estrategias
de conservación dirigidas a la preservación de la resiliencia ecológica que
la diversidad taxonómica [2,43–46].
Los resultados de los ensayos de alimentación en ambientes con clima controlado brindan más
apoyo a la hipótesis de que las comunidades que exhiben niveles más altos de diversidad de respuesta
a lo largo de un gradiente de temperatura probablemente sean más resistentes al cambio climático
[10]. Primero, muestran que los patrones de actividad dependientes de la temperatura de los
depredadores de áfidos en el campo pueden traducirse en una presión de depredación dependiente
de la temperatura sobre los áfidos y, por lo tanto, tienen relevancia funcional para los servicios de
control biológico en condiciones naturales. Mientras que las especies preferentemente activas a
temperaturas de campo más cálidas aumentaron su alimentación de pulgones cuando simulamos
condiciones cálidas y soleadas en el laboratorio, las especies preferentemente activas bajo
temperaturas de campo más frías aumentaron su alimentación de pulgones cuando simulamos
condiciones frías y nubladas en el laboratorio. Dado que las variaciones en los ataques de áfidos entre
tratamientos coincidieron con las predicciones generadas a partir de nuestros modelos de nicho
climático, estos resultados respaldan la solidez de nuestro enfoque de modelado. Una limitación de
este estudio es que validamos los modelos de nicho climático con solo dos especies. Por lo tanto,
advertimos que se justifican experimentos adicionales para corroborar aún más el vínculo postulado
entre la diversidad de respuesta y la resiliencia de los servicios de control biológico a las condiciones
climáticas futuras. Sin embargo, todos los demás depredadores de nuestro estudio utilizan una
estrategia de caza activa similar a Por lo tanto, advertimos que se justifican experimentos adicionales
para corroborar aún más el vínculo postulado entre la diversidad de respuesta y la resiliencia de los
servicios de control biológico a las condiciones climáticas futuras. Sin embargo, todos los demás
depredadores de nuestro estudio utilizan una estrategia de caza activa similar a Por lo tanto,
advertimos que se justifican experimentos adicionales para corroborar aún más el vínculo postulado
entre la diversidad de respuesta y la resiliencia de los servicios de control biológico a las condiciones
climáticas futuras. Sin embargo, todos los demás depredadores de nuestro estudio utilizan una
estrategia de caza activa similar aP. cupreusyP. melanariusy muestran nichos climáticos igualmente
distintos, por lo que es razonable esperar que sus patrones de consumo dependientes de la
temperatura puedan generalizarse a otros depredadores en nuestro sistema de estudio. Por lo tanto,
podemos esperar que los depredadores aumenten su contribución al control biológico de los pulgones
cuando la temperatura ambiente
 sistema de agricultura de ubicación
7

200 j orgánico
k

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convencional
METRO

O orgánico
S convencional
175

resiliencia climática del control de áfidos

150

125

100

75
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10 15 20 25 30 35
número de parches de hábitat distintos

Figura 5.Relación entre la simplificación del paisaje y la resiliencia climática del control biológico en campos de cebada de primavera en el centro-sur de Suecia. Las regresiones (cultivo orgánico de

línea continua, agricultura convencional de línea punteada) se ajustan mediante un GLMM. (Versión en línea en color.)

Tabla 1.Resultados de selección de modelos para conjuntos candidatos de GLMM para efectos de paisaje dentro de un radio de 1 km en el nivel de resiliencia climática del control biológico de

pulgones por depredadores de artrópodos generalistas en campos de cebada de primavera en el centro-sur de Suecia. Se presentan estimaciones de parámetros (PE) e intervalos de confianza (IC)

del 95% para cada factor cuando era el único predictor. Las interacciones significativas (es decir, los intervalos de confianza del 95 % que no cruzan el cero) se destacan en cursiva. El sistema de

cultivo incluye manejo convencional y orgánico. AICCes el criterio de información de Akaike corregido para tamaños de muestra pequeños. ΔQICc es la diferencia en AICCen relación con el mejor

modelo. AICcwes la verosimilitud relativa del modelo respectivo.

modelo AICC ΔAICC AICcw PE (95% IC)

complejidad del paisaje

sistema de cultivo × parches sistema 444.8 — 0.56

de cultivo (convencional) parches 446.4 1.6 0.25 − 11,3 (−36,1–13,4)
447.8 3.0 0.12 1,3 (0,4–2,3)

paisajeH' 449.6 4.8 0.05 38,4 (15,2–61,5)

sistema agrícola × paisaje eH' 453.7 8.9 0.01

nulo 454.1 9.3 0.01

están dentro de su rango preferido y disminuir su contribución bajo
condiciones climáticas fuera de su rango preferido. En segundo lugar, la
similitud entre los ataques de áfidos en condiciones cálidas y frías que se
encuentran en el diseño de múltiples especies muestra que la diversidad
de respuestas dentro de la comunidad da como resultado directamente
un control biológico más estable de los áfidos en condiciones climáticas
variables. Estos hallazgos son consistentes con la hipótesis del seguro
que establece que los sistemas caracterizados por una mayor diversidad
de respuestas son más resistentes a las perturbaciones [47].
5. Conclusión
La capacidad de predecir cómo los impulsores del cambio ambiental
global darán forma a la estructura y composición de los ecosistemas
en el futuro es fundamental para el desarrollo de estrategias de
mitigación dirigidas a la protección de los ecosistemas.
funcionalidad. La vinculación de determinantes de redundancia funcional
relevantes para el proceso con una métrica de diversidad de respuesta a
la variación ambiental en un solo modelo nos permitió comparar la
resiliencia térmica del control biológico de pulgones a lo largo de un
gradiente de simplificación del paisaje. Los paisajes complejos que
comprenden una gran cantidad de parches de hábitat no cultivados
contenían comunidades de depredadores con mayor resiliencia térmica.
Por lo tanto, la conservación y restauración de hábitats no cultivados en
paisajes agrícolas, prácticas que se sabe que aumentan la diversidad de
depredadores y fortalecen la supresión natural de plagas en las
condiciones actuales [6,18,26,48], también conferirán resiliencia en el
suministro de servicios ecosistémicos dentro de un clima cambiante. Sin
embargo, Centrarse únicamente en la diversidad taxonómica como un
indicador de la resiliencia de los servicios de los ecosistemas podría
conducir a un asesoramiento de gestión inadecuado para la conservación
y el refuerzo de los servicios de los ecosistemas bajo el cambio global. Por
lo tanto, los esfuerzos para mejorar la resiliencia climática de los servicios
de los ecosistemas deberían apuntar particularmente a aumentar
 uniformidad funcional y diversidad de respuesta dentro de las
comunidades de depredadores. Esto podría lograrse aumentando la
disponibilidad y diversidad de hábitats permanentes y refugios
temporales para reforzar la diversidad de especies aparentemente
redundantes que ya están presentes en el sistema, pero también podría
requerir una migración asistida y/o una reintroducción específica de
especies [3,49,50].
Accesibilidad de datos.Los datos utilizados para el cálculo de nichos climáticos
específicos de depredadores y la resiliencia climática están disponibles en Dryad
Digital Repository: https://doi.org/10.5061/dryad.np5hqbzrq [51].
Contribuciones de los autores.BF: conceptualización, curación de datos,
análisis formal, investigación, metodología, visualización, redacción-borrador
original, redacción-revisión y edición; NB: conceptualización, captación de
fondos, metodología, redacción-revisión y edición; ED: metodología, redacción-
revisión y edición; CSS: conceptualización, financiación
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adquisición, investigación, metodología, redacción-revisión y edición; MT: 8
metodología, redacción-revisión y edición; MJ: conceptualización,
captación de fondos, investigación, metodología, administración de
royalsocietypublishing.org/journal/rspbproc. R. Soc. B288:20210547
proyectos, redacción-revisión y edición.
Todos los autores dieron su aprobación final para la publicación y acordaron
hacerse responsables del trabajo realizado en el mismo.
Conflicto de intereses.Declaramos que no tenemos intereses en competencia
Fondos.Este trabajo fue apoyado por el Consejo de Investigación
Sueco FORMAS (2016-01511) y el Centro de Control Biológico de la
Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas.
Agradecimientos.C. Högfeldt y G. Malsher ayudaron con la identificación de
artrópodos. L. Wu, A. Bailey, G. Altmire y seis estudiantes de secundaria de
Katedralskolan, Uppsala, ayudaron con las encuestas de campo. E. Klein y D.
Bliss realizaron experimentos de mesocosmos. A. Feito,
Z. Rosin y R. Bommarco proporcionaron valiosos comentarios sobre borradores
anteriores del manuscrito.
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