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Revista de Gestión Ambiental 264 (2020) 110303

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Revista de Gestión Ambiental

revista Página de inicio: http://www.elsevier.com/locate/jenvman

Artículo de investigación

Comparación de la eliminación de nutrientes y la producción de

biomasa entre macrófitas y microalgas para el tratamiento de
cítricos artificiales
vivero de aguas residuales
Ferisca E. Putri, Tien-Chieh Hung *
Departamento de Ingeniería Biológica y Agrícola, Universidad de California, Davis, One Shields Ave, Davis, CA 95616, EE. UU.

A R T Í C U L O EINFO
ABSTRAC T
Palabras clave:
Cultivo sin suelo Se utilizaron macrófitas (Lemna minor) y microalgas (Chlorella vulgaris y Scenesdesmus quadricauda) para tratar
Microalgas aguas residuales artificiales que imitan la descarga recirculante del sistema de vivero de cítricos sin suelo en el
Macrófitas entorno del laboratorio. L. minor dio un mejor rendimiento de biomasa seca (0.059 0.003 g / L / día) que C.
Eliminación de vulgaris (0.033 0.002 g / L / día) y S. quadricauda (0.039 0.001 g / L / día). Además, L. minor tenía una mayor
nutrientes
capacidad de eliminación de nutrientes (N y P totales) y minerales solubles (S, K, Ca, Mg, Zn, Cu y Mn) que las
Rendimiento de
microalgas debido a una alta tasa de crecimiento más natural en los no optimizados. condiciones de cultivo.
biomasa

1. Introducción
Los sistemas de cultivo sin suelo se utilizan ampliamente entre los
productores de viveros debido a su alta eficiencia y beneficios
económicos (Majsztrik et al., 2011). En la industria de viveros de
cítricos, la tecnología se introdujo por primera vez a fines de la década
de 1970 junto con la incorporación de la estructura de invernadero en
el negocio (Castle y Ferguson, 1982). Hoy en día, la producción en
contenedores utilizando métodos de cultivo sin suelo se ha convertido
en un estándar en la industria de los cítricos porque la tecnología
altamente controlada ayuda a proteger a los árboles contra la
infestación de enfermedades, como el cancro de los cítricos y el
enverdecimiento de los cítricos (Davies y Zalman, 2008). En el cultivo
sin suelo, las plantas se cultivan en sustratos que son menos
tamponados y más porosos que el suelo de campo, por lo que los
productores a menudo aplican una mayor cantidad de fertilizante y
agua por área en comparación con la producción de campo (Bailey y
col., 1999; Owen y Altland, 2008). Además, las aplicaciones de
solución nutritiva que excedan la capacidad del recipiente podrían
contaminar el agua subterránea y / o el agua superficial (Cabrera,
1997). La recuperación y el reciclaje de la escorrentía de la producción
podría ser una solución para reducir el consumo de agua potable en la
producción de cultivos en contenedores pequeños como los cítricos
jóvenes (Fulcher y col., 2016). El reciclaje también ayudaría a limitar la
liberación de agroquímicos que podrían representar una seria amenaza
para el medio ambiente (Vymazal y
Brezinova , 2015).
Un estudio anterior (resultado no publicado) encontró que la
recirculación de la solución nutritiva hasta por un mes en la
producción de viveros de cítricos no causó ningún efecto perjudicial en
el crecimiento de las plantas de cítricos jóvenes.
ni transferencia de enfermedades entre plantas. Sin embargo, la
conductividad eléctrica (CE) de la solución nutritiva recirculada
después de un mes aumentó de 2.2 a 3.5 dS / m, lo que provocó que
esta solución fuera descartada. La concentración de nutrientes en las
aguas residuales de cultivos sin suelo es típicamente más alta que la
práctica tradicional, ya que los nutrientes se suministran.
se aplica a una tasa más alta (20-30%) que el requisito de la planta para
respaldar la
producción intensiva y volúmenes de raíces restringidos (Beeson,
2007; Grasselly et al., 2004). Por lo tanto, esta solución concentrada
debe tratarse antes de ser liberada al medio ambiente para reducir la
contaminación de fuentes difusas del vivero.Majsztrik y col. (2017)
revisó varias tecnologías de tratamiento que podrían implementarse en
los viveros y sugirió el tratamiento biológico como la opción más
versátil ya que podría eliminar contaminantes físicos, químicos y
biológicos.
El bioreciclaje de microalgas, junto con la producción rentable de
biomasa, tiene un gran potencial sin explotar. Las microalgas tienen la
tasa de producción de biomasa más alta en comparación con otras
plantas y animales y son de 10 a 50 veces más eficientes en la fijación
de CO2 en comparación con las plantas terrestres (Avagyan, 2008,
2013). El tratamiento biológico que utiliza microalgas para eliminar los
nutrientes de la solución de drenaje de la producción de cultivos sin
suelo se ha estudiado en el pasado. Estudios anteriores afirmaron que
las microalgas Chorella vulgaris y Scenedesmus quadricauda podrían
lograr entre 20.7-99.7% y 15.8-99.7% de eliminación total de nitrógeno
y fósforo, respectivamente (Aravinthan et al., 2014; Baglieri et al.,
2016; Hultberg et al., 2013). Mantener condiciones óptimas de
crecimiento (pH, nutrientes y alto contenido de N, etc.) es necesario
para lograr una alta producción de biomasa.

* Autor correspondiente.
 Dirección de correo electrónico: thung@ucdavis.edu (T.-C. Hung).

https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2020.110303
Recibido el 13 de octubre de 2019; Recibido en forma revisada el 24 de enero de 2020; Aceptado el 18 de febrero de 2020
On-line el 4 de abril de 2020
0301-4797 / Publicado por Elsevier Ltd.
FE Putri y T.-C. Colgado Revista de Gestión Ambiental 264 (2020) 110303

y eliminación efectiva de minerales y orgánicos de las aguas residuales aguas residuales artificiales fue de 3,6 dS / my el pH fue de 6,4. Estos
(Hu, 2013). Otra opción de biorremediación es utilizar plantas valores fueron similares a los encontrados en la solución de drenaje
acuáticas o macrófitas que se han utilizado ampliamente para tratar después de un período de recirculación de 1 mes, que fueron de 3,5 dS /
aguas residuales de diversas fuentes, y también son una materia prima my de 5,5 a 6,5 para la CE y el pH, respectivamente (datos no
ideal para biocombustibles y / o alimento para animales comparable a publicados). El experimento se realizó en dos partes: estudio de
las microalgas debido a su alta eficiencia fotosintética y alto contenido comparación y estrategias de cosecha para L. minor.
de almidón y proteínas. (Baliban et al., 2013; Muradov et al., 2014).
Además, las macrófitas ofrecen ventajas entérminos de cosecha y manejo
poscosecha (Cheng y Stomp, 2009). Sin embargo, no se ha estudiado la
aplicación de macrófitas en el tratamiento de soluciones desechadas de
la producción de cultivos sin suelo. Por lo tanto, los objetivos de este
estudio fueron encontrar las especies de macrófitas más adecuadas y
comparar su absorción de nutrientes y rendimiento de biomasa con el
de microalgas sin optimizar las condiciones de producción de biomasa.

2. Materiales y métodos

2.1. Culturas

2.1.1. Microalgas
Chorella vulgaris (UTEX 2714) y Scenedesmus quadricauda (UTEX
B 614) fueron seleccionados en este experimento porque ambos
tuvieron un rendimiento de crecimiento comparable en medio de
aguas residuales artificiales durante la investigación preliminar (S1).
Ambos microorganismos se obtuvieron de la Colección de Cultivos de
Algas de la Universidad de Texas en Austin (UTEX, Austin, TX). Los
cultivos iniciadores se mantuvieron continuamente en un reactor de 1 l
que contenía 500 ml de medio de crecimiento BG-11 de Life
Technologies (Thermo Fisher Scientific, Waltham, MA). Los cultivos
iniciales fueron
mantenido en un estante de cultivo con un régimen de 16 h / 8 h
(claro / oscuro) por debajo de 120 μmol / m2 / s de densidad de flujo
de fotones fotosintéticos (PPFD) según lo medido con un sensor
cuántico de luz (LI190 / R, LI-COR, Lincoln, NE) . Se agitaron
continuamente y se les suministró 1,0 ml / min de aire, se filtraron
utilizando filtros de ventilación de 0,2 μm (Polyvent, Whatman,
Pittsburgh, PA).

2.1.2. Macrófitos
Especies nativas de macrófitas (Armstrong, 2012), como la hierba
de pato común (Lemna minor) y el helecho acuático (Azolla
filiculoides), se cultivaron inicialmente en un medio de aguas
residuales artificiales para probar su compatibilidad. Ambas colonias
se recolectaron de Redwood Barn Nursery (Davis, CA). El resultado
preliminar mostró que L. minor tuvo una mejor tasa de crecimiento
que
A. filiculoides (S2), por lo tanto, solo L. minor se consideró en
experimentos posteriores. La colonia de L. minor se acondicionó
previamente en un recipiente de plástico de 29 galones, lleno con 10
galones de solución de Hoagland's de concentración media (Hoagland
y Arnon, 1950) durante al menos 2 semanas. El recipiente se colocó en
un invernadero donde la temperatura se mantuvo a 27 ° C, y la luz del
día se aproximó a 9,5-13 h por día durante el
experimentar.

2.2. Configuración experimental

Todos los experimentos se realizaron en una cámara de crecimiento

con un régimen de 16 h / 8 h (claro / oscuro) bajo una intensidad de
luz de 100 μmol / m2 / s PPFD. La temperatura fue de 23,5 a 1,5 ° C
durante el período de oscuridad y
31,5 1,5 ° C durante el período de luz. Los medios de cultivo fueron
aguas residuales artificiales no ester- ilizadas elaboradas con los
principales fertilizantes utilizados en la producción comercial de
viveros de cítricos en California con lo siguiente
composición (mg / L): 157,2 NH3 – N, 357,3 NO3 – N, 161,7 P total
(medido como PO43—), 153,3 S (medido como SO24—), 376,5 K, 9,28
Ca, 2,33
Mg, 0,34 Na, 1,16 Zn, 0,52 Cu, 0,90 Mn y 1,49 Fe. La CE inicial de las

2
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2.2.1. Estudio comparativo acumulado durante el experimento durante la duración del
El estudio se llevó a cabo durante 21 días y se realizó con 4 experimento.
repeticiones para cada una de las especies de microalgas y 3
repeticiones para L. minor. Los reactores de microalgas se prepararon 2.4. Eliminación de nutrientes
mezclando el iniciador con 150 ml de medio de cultivo en un matraz
Erlenmeyer de 250 ml. Se taponaron tapones de espuma (Identi-plug Se tomaron muestras de solución de medio semanalmente de todos
™, Jaece Industry Inc., North Tonawanda, NY) en la abertura del los reactores. Muestras para
matraz para permitir el intercambio de gases. Los reactores se L. minor se tomaron después de la adición de agua desionizada para
mezclaron continuamente usando un agitador orbital a 180 rpm. La tener en cuenta la pérdida de agua debido a la evaporación. Se filtraron
concentración inicial tenía una absorbancia a 680 nm (DO680) de 10 ml de muestra de agua utilizando un papel de filtro de 0,45 µm. El
0,105 0,005, medida usando un espectrofotómetro Hach® DR 2800 pH y la CE se midieron usando un CE de mano (Oakton EcoTestr EC
(Hach, Loveland, CO). High, Cole Palmer, Vernon Hills, IL) y un medidor de pH (Oakton
Los reactores de macrófitos se prepararon colocando la colonia de EcoTestr pH1, Cole Palmer). Los análisis de nutrientes para las
L. minor en un recipiente de plástico de 6 cuartos de galón, lleno con concentraciones de NO3 – N, NH3 – N, P total y S se realizaron
2,5 L de sustrato de cultivo, lo que dio como resultado una utilizando
profundidad de agua de 5 cm. El contenedor fue revestido con una
película de polietileno blanco y negro (Panda Film, Viagrow, Atlanta,
GA) para minimizar la penetración de luz a través de las paredes
laterales, evitando así algas no deseadas.
Proliferación en cultivos de macrófitos. La densidad de población
inicial fue de 500 g / m2 de biomasa húmeda (wb) o
aproximadamente 0,876 g / L de biomasa seca (db) para permitir una
cobertura suficiente en la superficie del agua. La densidad de
población fue
seleccionado para estar dentro de las densidades recomendadas (400-
1300 g / m2 wb) para óptimo lenteja de agua producción como sugirió
por Fr ed eric (2006).
Se controló semanalmente el rendimiento de biomasa y la
eliminación de nutrientes. El muestreo de macrófitos se realizó de
forma no destructiva, donde la biomasa húmeda se devolvió al reactor
después de la pesada; La biomasa seca no se cuantificó hasta el último
día del experimento. Por otro lado, el muestreo de macroalgas se
realizó tomando 10 mL de muestra cada semana, donde se
descartaron las muestras después de la prueba. La absorbancia de las
microalgas se midió a dos longitudes de onda: 680 nm y 750 nm; el de
680 nm se utilizó para evaluar cualquier cambio en la pigmentación
de las microalgas
(Bar et al., 1995; O€ rdo € g et al., 2012), mientras que el de 750 nm se
utilizó para
monitorear la densidad celularGriffiths et al., 2011).

2.2.2. Estrategias de recolección de L. minor

En este estudio se evaluó el crecimiento de las especies con mejor
desempeño. Se compararon dos escenarios de cosecha para la
producción de macrófitas, cosecha única y cosecha continua. En las
pruebas de cosecha única, la biomasa de la planta se devolvió al
reactor después del muestreo como se describe en el experimento
anterior. Por otro lado, la biomasa vegetal en los ensayos de cosecha
continua se eliminó parcialmente para mantener su densidad de
población inicial después de cada evento de muestreo. El rendimiento
de biomasa acumulada y la absorción de nutrientes se determinaron y
registraron cada semana.

2.3. Producción de biomasa

El crecimiento de microalgas se cuantificó mediante la

absorbancia OD680 para microalgas (Wang et al., 2010). El peso de
células secas de algas (DCW) se evaluó secando la biomasa en el
horno a 80 ° C durante 24 h después
filtración utilizando papeles de filtro de 0,45 μm (Whatman MCE, GE
Healthcare, Chicago, IL). Se desarrollaron curvas estándar (S3) para
calcular el DCW a partir de la absorbancia medida. Por otro lado, el
crecimiento de macrófitas se cuantificó por su wb y db para
macrófitas. La biomasa de macrófitos se enjuagó a fondo con agua
desionizada,
Se tamizó y se secó al vacío antes de pesarla como wb La biomasa se
secó luego en el horno a 80 ° C durante 48 h para calcular db Las
tasas diarias de producción de biomasa tanto para algas como para
microfitas fueron
calculado dividiendo el db normalizado (por unidad de volumen)

3
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Espectrofotómetro Hach® DR 2800 de acuerdo con los

procedimientos estándar del fabricante para TNTplus (NO3 – N, NH3 tabla 1
– N y P total) o almohadilla de polvo (S). Carbonatos (HCO — 3 y Producción diaria de biomasa y tasas de remoción de N & P para C. vulgaris (CV),
CO23—) y minerales solubles
S. quadricauda (SQ) y L. minor (LM) durante el experimento de 21 días.
(Ca, Mg, Na, Zn, Cu, Mn, K y Fe) se probaron una vez en la semana 3 Valoresdentro de las columnas seguidas de letras diferentes son
usando espectrometría de emisión atómica de plasma acoplado significativamente diferentes (P <0.05, prueba de Tukey). La desviación estándar
de la media se calculó sobre la base de n ¼ 4 (CV & SQ) y n ¼ 3(LM).
inductivamente (ICP-AES), realizada por el Laboratorio Analítico de
UC Davis (Davis, CA). Este análisis fue
B
hecho en 3 muestras seleccionadas al azar de 4 réplicas de cada Densid Tasa de Tasa de Eliminación específica
—1
microalga y las 3 muestras de L. minor. Por último, eliminación diaria de ad producción eliminación (día )
nutrientes. inicial (g / L / día absoluta (mg /
L / día)
(g / L db)
Las tasas se calcularon dividiendo la concentración de nutrientes d. Total NTotal PTotal NTotal
a PAG
reducida durante el experimento sobre la duración del experimento. B. )
CV0.0290.033 1.938 1.832 0.0580.055
0,002 C
B B a
B
2.5. Modelos de crecimiento para 0,220 0,059 0,007 0,002
macrófitos SQ0.0540.039 1.384 0,778 0,035 0,020
El crecimiento de macrófitos en el escenario de cosecha única se B
modeló a partir de 0,001
C C C B
el modelo clásico de crecimiento logístico (Zhang y col., 2014), que 0,125 0,161 0,003 0,004
LM0.8760.059 0,003a 5.727 3.043 0,097 0.051
viene dada por la siguiente ecuación:
a a a a

¼ Ymax
(1)
Yts 1 þ mia-rt
donde Yts es la biomasa total (g) en el escenario de cosecha única
en el momento t (día), Ymax es la capacidad de carga ambiental (g),
a es un con-
constante que depende de la densidad de biomasa inicial en el sistema, y r
es la tasa de crecimiento intrínseca (día — 1).
Continuo El experimento de cosecha fue diseñado para mantener
cultivos en la fase de crecimiento lineal (Brouwer y col., 2018). Por lo
tanto, el crecimiento de macrófitas en el escenario de cosecha continua
se modeló a partir del modelo de crecimiento lineal, que fue dado por
la siguiente ecuación:
Ytc ¼ C þ kt (2)
donde Ytc es la biomasa total (g) en el escenario de cosecha continua
en el tiempo t, k es la tasa de crecimiento absoluta (día — 1) y c es la
biomasa del cultivo en pie (g) al comienzo de la fase de crecimiento
lineal.
0.5290.3570.0090.006
a
db es la medición de biomasa seca.
B
La eliminación específica se calculó en base a los nutrientes diarios
eliminados (mg) durante
el 8% del N total y entre el 10% y el 24% del el P total, donde la
remoción de nutrientes por C. vulgaris fue siempre mayor que por S.
quadricauda. No obstante, cuando se tomó en consideración la densidad
de siembra inicial, la remoción total específica de P por L. minor ya no
fue significativa en comparación con la remoción por C. vulgaris (tabla
1), incluso la eliminación total específica de N por L. minor fue aún
significativamente mayor que la eliminación por cualquiera de las
microalgas. Los resultados indicaron que una mayor densidad de
siembra podría incrementar la tasa absoluta de remoción de C. vulgaris.
Desafortunadamente, cuando
C. vulgaris se sembraron a una densidad aproximadamente diez veces
mayor que antes (0.38 g / L db), comenzaron a morir aproximadamente
2 semanas después

2.6. análisis estadístico

Todos los análisis estadísticos de este estudio se realizaron

mediante ANOVA (p
<0.05) en SAS Studio (SAS, Cary, NC). Supuesto de normalidad de
los datosconjuntos se probó utilizando la prueba de Shapiro-Wilk y
Kolmogorov-Smirnov. La separacin entre medias obtenidas de cada
tratamiento se per-
formado utilizando el método de los mínimos cuadrados ajustados
según el método de Tukey-Kramer.

3. Resultados y discusión

3.1. Producción de biomasa y eliminación de nutrientes.

Bajo las condiciones y la densidad de siembra inicial utilizadas en

este estudio, la tasa de producción diaria durante el experimento de 21
días de L. minor fue
0,148 0,007 g / día db Esto indica la tasa de producción diaria de
L. minor fue significativamente mayor que la de C. vulgaris (0.084
0.006 g / día db) y S. quadricauda (0.098 0.003 g / día db) (tabla 1).
Las tasas absolutas de remoción de N total y P total por L. minor
fueron significativamente más altas que las de las microalgas (tabla 1).
L. minor podría eliminar hasta el 23% del N total y hasta el 40% del P.
total Por otro lado, las microalgas solo pudieron eliminar entre el 6% y
4
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biomasa producida (mg).

inoculación cuando el pH descendió por debajo de 4.0. Además, el

máximoLa densidad de todos los cultivos fue similar entre sí
independientemente de su densidad de siembra inicial. Esto indica
que L.minor aún superaría a las microalgas independientemente de la
densidad inicial.
Se esperaba que las tasas de eliminación de fósforo fueran más
bajas que las tasas de eliminación de nitrógeno, ya que las plantas y
las células de algas contenían más N que P (Whitton y col., 2016). El
N y P totales disminuyeron a una tasa mayor para
C. vulgaris en comparación con S. quadricauda (tabla 1). Este
resultado fue consistente con los hallazgos deBaglieri y col. (2016),
que utilizó las mismas dos especies para tratar el drenaje gastado del
invernadero de tomates.
Sin embargo, la tasa total de eliminación de N encontrada en este
estudio fue más baja que las tasas informadas en la literatura que
oscilaron entre 2.64 mg / L / día para las aguas residuales de los
viveros de verduras de hoja (Aravinthan et al., 2014) hasta 8.19
mg / L / día para el drenaje gastado en invernadero de tomates
(Hultberg et al., 2013).
Por otro lado, la tasa total de eliminación de P en este estudio fue
mucho más alta que los valores informados. Aravinthan y col.
(2014)mencionó que la tasa de consumo de P debería ser más lenta
que la tasa de consumo de N, ya que las microalgas requieren solo del
6% al 12% de P por cada parte de N. La alta eliminación de P se debe
normalmente a la precipitación de fosfato de calcio, especialmente en
condiciones alcalinas (Hultberg et al., 2013). Sin embargo, este no fue
el caso aquí, ya que el pH durante el experimento siempre estuvo por
debajo de 7.0 (Figura 1). Alternativamente, el pH bajo haría que
algunos metales, como Fe y Mn, estuvieran más disponibles en la
solución. Estos iones metálicos se oxidarían luego con el oxígeno
liberado por las microalgas.

Figura 1. Fluctuación del pH durante el experimento para C. vulgaris (▪, línea

discontinua),
S. quadricauda (□, línea de puntos) y L. minor en una sola cosecha ( ▴, línea
continua). Las barras de error indican la desviación estándar. La media se
calculó en base a n
¼ 4 (microalgas) yn ¼ 3 (L. minor).

5
 FE Putri y T.-C. Colgado Revista de Gestión Ambiental 264 (2020) 110303

y unirse con P para formar un precipitado (Christensen, 1997). Si bien

las microalgas pudieron lograr una tasa de eliminación decente de N y disolver en la solución. Este problema de solubilidad no debería afectar
P totales, a otros iones metálicos, ya que existían en una concentración mucho
L. minorLas tasas de eliminación fueron aún más altas en este estudio, más baja que el Fe. No obstante, el aumento en la concentración de Fe
alcanzando alrededor de 5.6 y 3.0 mg / L / día, respectivamente. Las tasas no indicó que la lenteja de agua o las microalgas no absorbieran Fe. De
también fueron más altas
de 0,38 y 0,03 mg / L / día, respectivamente, según lo informado por hecho, el Fe es una sustancia química vital en el proceso de transporte
Chen y col. (2018) bajo densidad inicial similar, pero con un medio muy de electrones en las microalgas (Behrenfeld y col., 2006), y la
diluido. Estaindicó que L. minor podría usarse para el tratamiento de deficiencia de Fe es un factor limitante para la productividad de las
aguas residuales con altas concentraciones de residuos, como las que microalgas (Liu y col., 2008). Además, L. minor fue capaz de acumular
provienen de los sistemas de recirculación. Fe dentro de su biomasa (Jain y col., 1989). Desafortunadamente,
En el presente estudio, tanto las microalgas como las microfitas debido al problema de la solubilidad, aquí no se pudo monitorear la
pudieron eliminar la mayoría de los compuestos minerales y nutrientes absorción real de Fe.
presentes en las aguas residuales artificiales, excepto Na y Fe (Tabla 2).
L. minor tuvo tasas de eliminación de tres a cinco veces más altas que 3.2. Absorción preferencial de amonio y sus implicaciones en el crecimiento
las microalgas para la mayoría de los minerales, excepto para Zn, de especies
donde la eliminación (7%) fue ligeramente menor que la de las
microalgas (8% -9%). L. minor, sin embargo, pareció absorber mucho La concentración inicial de NO3 – N en agua artificial era mucho
más Mn (68%) en comparación con las microalgas (1%). Entre las dos más alta que la de NH3 – N, que es típica de viveros y aguas residuales
microalgas, de invernadero (Baglieri et al., 2016; Hultberg et al., 2013). En el
C. vulgaris y S. quadricauda tuvieron una eficiencia de remoción similar estudio de microalgas, el NH3 – N se consumió antes que el NO3 – N.
para la mayoría de los minerales solubles, excepto Cu (Tabla 2). S. Aunque la remoción de NH3-N en el agua a menudo estuvo
quadricauda pudo eliminar el 21% del Cu soluble total, mientras que C. relacionada con la nitrificación, fue casi imposible en este estudio ya
vulgaris solo pudo eliminar el 9%. La concentración de Na no cambió en que el pH del medio durante el experimento fue mayormente menor
que el pH mínimo requerido para el proceso de nitrificación en 6.6
absoluto después de ser tratado por
(Odell y col., 1996). Por tanto, se pudo concluir que la remoción de
21 días, mientras que la concentración de Fe en la solución final
NH3 – N en este estudio se debió exclusivamente a la absorción por
aumentó en un 36%, 28% y 115% para C. vulgaris, S. quadricauda y L.
microalgas y que podrían remover NH3 – N de manera más eficiente
minor, respectivamente. Esto fue lamentable porque la acumulación de
que NO3 – N. Se informó que las microalgas absorben NH3 – N
sodio es un problema importante común en los sistemas de
exclusivamente a menos que su presencia en el medio sea bastante baja
recirculación (Savvas et al., 2005). El Na no es esencial ni siquiera (Pérez-García et al., 2011; Scherholz y Curtis, 2013). Las microalgas
tóxico para L. minor al igual que para la mayoría de las plantas prefieren la asimilación de amonio porque el amonio es la fuente de
(Sikorski et al., 2013), lo que explica su incapacidad para la nitrógeno más eficiente energéticamente.(Wilhelm y col., 2006), y la
eliminación de Na. Algunas microalgas de agua dulce, como Chlorella presencia de amonio en realidad inhibe tanto el transporte de nitratos
sp., Podrían acumular temporalmente Na en el orgánulo como el proceso de reducción (Scherholz y Curtis,
citoplasmático a través de un proceso inducido por la luz. Sin embargo, 2013). Los resultados también mostraron que C. vulgaris eliminó más
en ausencia de luz, las células bombearían gradualmente el Na amonio que S. quadricauda (24% y 18%, respectivamente). Este
acumulado hasta alcanzar el nivel de estado estable (Barbero, 1969). hallazgo fue confirmado porFranchino y col. (2013), quien observó que
Por lo tanto, es probable que la concentración de Na en el medio se C. vulgaris eliminó más amonio que S. quadricauda en un digestato
acumule durante un cultivo a largo plazo como en este estudio. agrozootécnico.
Entre todos los minerales solubles analizados, el Fe fue el único La asimilación de diferentes compuestos nitrogenados podría causar
cuya concentración aumentó al final del experimento. No hubo adición pH inestabilidad en el medio. La asimilación de amonio por las células
de nutrientes durante el experimento, por lo que se sospechó que el Fe excretaría un exceso de iones de hidrógeno en el medio, lo que
adicional provenía del fertilizante no disuelto utilizado para producir provocaría una caída del pH. Por el contrario, la asimilación de
las aguas residuales artificiales. El fertilizante contenía una gran nitratos causaría un aumento en el pH, ya que el proceso requiere que
cantidad de Fe (quelado y no quelado) ya que fue diseñado el hidrógeno reduzca los nitratos, por lo tanto, una entrada neta de
específicamente para ambientes con alto contenido de bicarbonato de hidrógeno en las células (Scherholz y Curtis, 2013). Dado que la
calcio. A medida que el pH del medio disminuyó (Figura 1), la absorción de NH3 – N fue alta en este estudio, se esperaba que el pH
solubilidad del Fe aumentó, lo que provocó que algo de Fe no quelado del medio disminuiría con el tiempo (Figura 1). El nivel de pH
encontrado en este estudio no fue ideal para el crecimiento de C.
vulgaris ni de S. quadricauda. Se informó que el pH óptimo para C.
Tabla 2
vulgaris y S. quadricauda era de alrededor de
Concentración final de nutrientes y minerales presente en las aguas residuales
artificiales después de 21 días y su correspondiente porcentaje de cambio para C.
5,0–8,0 (Lane y Burris, 1981; Gong et al., 2014). El pH óptimo para el
vulgaris (CV), crecimiento ocurre cuando el pH externo (medio) y el pH interno
S. quadricauda (SQ) y L. minor (LM). La desviación estándar de la media se (células) son
calculó en base a tres repeticiones (n ¼3). sobre lo mismo. Cuando el pH externo está fuera del rango óptimo, la
a homeostasis se mantiene mediante la unión de protones y la
Final concentración (mg / L) Cambio (%) translocación de Hþ.
CVSQLMCV SQLM entre los orgánulos celulares y el medio externo. Estos procesos
consumen mucha energía y requieren un trifosfato de adenosina por
trans-
S (como 149,4 150,5 128,0 4.0 -3 -2 —17
2,3 2.0
portadoIhnken et al., 2014). Por lo tanto, el ambiente ácido podría
ASI4
QUE
2 explicar la menor producción de biomasa de microalgas observada en
—
) este
K
361,3 362,6 329,0 —
13
4 -4 — estudio
que el en comparación con las literaturas. Baglieri y col. (2016)informó
0.0 1,7 0,0 33,6
Ca8.87 9.14 1 7.12 0,89 —23
0,10 0,17 -4
Mg 2,25 2,20 1,87 ± 0,04 —3 —5 —20
0,02 0,08
—2
N/A 0,34 0,34 0,33 ± 0,02 0 0 0
0,02

1,06 1,07 1,08 ± 0,05

Zn
0,03 0,01
—9 —8 —7
6
Cu 0,47 0,40 0,36 ± 0,05 —9 —21 —31
0,01 0,01
FE Putri y T.-C. Colgado Revista de Gestión Ambiental 264 (2020) 110303
el rendimiento e. El oxi rendimient L ente. Aunque optimizar el entorno de cultivo podría aumentar el
de C. vulgaris y ren ma o / rendimiento, este estudio estaba más interesado en una aplicación de
S. quadricauda dim da encontrad dí campo real en la que se empleara un sistema simple.
en las aguas ient me o en este a, En el otro Por otro lado, L. minor fue capaz de eliminar NH3-N y
residuales del o nte estudio, re NO3-N en
invernadero fue info el que fueron sp tasas similares, excepto durante la primera semana, cuando la
de 67,0 mg / L / rma dob 33,4 mg / ec eliminación de NH3-N fue casi el doble que la eliminación de NO3-N
día y 65,2 mg / do le L / día y ti (Figura 2). Esto se reflejó en la fluctuación del pH del cultivo de L.
L / día, fue que 39,2 mg / va minor, donde cayó a casi 4.0 durante la primera semana, pero se
recuperó entre 5.0 y 5.5 el
respectivament apr el m
a
Los valores negativos (-) indicaron pérdida de nutrientes en el medio, mientras las siguientes semanasFigura 1). Como resultado, el rendimiento de L.
que los valores positivos (þ) indicaron la adición de nutrientes en el medio.
minor no pareció verse muy afectado por la fluctuación del pH, y el
rendimiento estuvo de acuerdo con

7
 FE Putri y T.-C. Colgado
Figura 2. Eliminación de NO3 – N (vacío) y NH3 – N (lleno) por C. vulgaris (▪), S. quadricauda (□) y L. minor ( ▴). Las barras de error indican la desviación
estándar. La media se calculó sobre la base de n = 4 (C. vulgaris y S. quadricauda) y n = 3 (L. minor).
datos reportados en la literatura. El rendimiento de estudios anteriores
varió entre 2,1 g / m2 / día wb para L. minor que crece en el efluente
secundario de aguas residuales porcinas (Toyama et al., 2018) hasta
2,3 g / m2 / día wb
para L. minor que crece en estanques de estiércol orgánico (Chakrabarti
et al., 2018). Para examinar más a fondo el efecto del pH sobre las
microalgas, se cuantificó su crecimiento y pigmentación comparando los
datos de absorbancia a 680 y 750 nm. Las microalgas comenzaron a
morir después de 21 días (Fig. 3), cuando el pH de
Fig. 3. C. vulgaris (a) y S. quadricauda (b) crecimiento celular y cambio en la
pigmentación representado por la absorción a 750 nm (▪) y 680 nm ( ○). Las
barras de error denotan la desviación estándar (DE) de la media (n = 4).
8
Revista de Gestión Ambiental 264 (2020) 110303
los medios se redujeron a 3,5 y 4,6 (Figura 1) para C. vulgaris y
S. quadricauda, respectivamente. El pH más bajo encontrado en el
cultivo de C. vulgaris podría deberse a una mayor absorción de
amoníaco por parte de las microalgas. Se sabía que la exposición a la
condición ácida causaba la degradación de la clorofila a en las
microalgas sin necesariamente matar las células (Germond y col.,
2014). Los datos mostrados enFig. 3 corroboró esta observación. La
figura mostró que los cambios en la absorbancia a 680 nm fueron
mayores que a 750 nm para ambas especies, lo que indica acumulación
de pigmento durante el crecimiento exponencial. Sin embargo, la
absorbancia a 680 nm para
C. vulgaris se redujo significativamente después de 21 días, lo que
significa que la célula sufrió degradación de la clorofila. Sin embargo,
esta tendencia no se observó en el cultivo de S. quadricauda.
3.3. Estrategias de recolección de L. minor
En este estudio, se demostró que L. minor tiene un mejor
rendimiento que las microalgas. Se investigó más a fondo el
crecimiento y la eliminación de nutrientes de L. minor. El crecimiento
de L. minor en el escenario de una sola cosecha siguió a una
patrón de crecimiento logístico; la ecuación logística (ec.(1)) ajusta
2
bien los datos
¼ con R 0,996. Sin embargo, parecía que la fase
exponencial ocurrió solo por un período de tiempo muy corto para que
se notara.
bajo la frecuencia de muestreo utilizada en este estudio (Figura 5).
Brouwer y col.
(2018) observaron que los cultivos de A. filiculoides y A. pinnata
inicialmente crecieron exponencialmente hasta que los cultivos
alcanzaron entre 30 g / m2 a 60
FE Putri y T.-C. Colgado Revista de Gestión Ambiental 264 (2020) 110303
Figura 4. Producción acumulada de biomasa (g wb) de L. minor bajo cosecha
continua (▪) y cosecha única (□). La línea discontinua es un ajuste logístico de
los datos de una sola cosecha (Yts; eq.(1)), mientras que la línea de puntos es un
ajuste lineal de los datos de cosecha continua (Ytc; eq.(2)). Las barras de error
indican la desviación estándar (DE) de la media (n = 3), excepto para los datos
de cosecha continua del día 35 en adelante (n = 2).

9
FE Putri y T.-C. Colgado Revista de Gestión Ambiental 264 (2020) 110303

Figura 5. NO3 – N (a) y NH3 – N (b), y remoción total de P (c) por L. minor en cosecha continua (▪) y cosecha única ( ○). Las barras de error indican la desviación
estándar. La media se calculó sobre la base de n = 3.

g / m2 db, cuando el crecimiento se vuelve lineal y permanece lineal 4. Conclusiones

hasta aproximadamente 180 g / m2 db En este estudio, la densidad
inicial de L. minor fue de aproximadamente 30 g / m2 db, lo que Este estudio sugirió que L. minor fue capaz de superar a las
podría explicar la ausencia de la exponencial temprana microalgas
fase. No obstante, a una densidad de cultivo más alta, era evidente que
la tasa de crecimiento disminuía hasta que se alcanzaba la capacidad
máxima de carga del sistema, momento en el que la tasa de
crecimiento sería cero. La densidad máxima se produjo porque la tasa
de crecimiento de L. minor se redujo a una densidad alta de la mata
debido al hacinamiento (Driever et al., 2005;
Fre d eric et Alabama., 2006). En esta experimentar, los modelo
predicho ese los
la capacidad de carga se logró después de 49 días a 1755 g / m2 wb
Aunque diferentes condiciones climáticas y tipos medios pueden resultar
en ligeras variaciones en el crecimiento, el resultado estuvo dentro del
rango de densidad máxima de lenteja de agua (1600-2300 g / m2 wb)
mencionado por Zhang y col. (2014).
En el escenario de cosecha continua, la biomasa de L. minor se
cosechó cada 7 días, que estaba dentro de la fase de crecimiento lineal;
esta fase duró al menos 21 días como lo muestran los datos del
experimento de cosecha única
(Figura 4). Por lo tanto, se esperaba que la ecuación lineal (eq.(2))
encajaría perfectamente con ¼ los datos (R2 0,996). Según el modelo, se
predijo que la producción de biomasa de L. minor en este sistema sería
de alrededor de
1,69 g / día wb o 0,12 g / día db, que fue comparable al rendimiento de
la estrategia de cosecha única (Figura 4). Además, ambas estrategias
también parecían ser igualmente eficientes para eliminar el nitrógeno y
el fósforo de las aguas residuales (Figura 5). Durante el experimento de
4 semanas, L. minor bajo la estrategia de cosecha continua fue capaz
de eliminar 69,3, 69,3 y 69,7 mg / L de NO3 – N, NH3 – N y P total,
respectivamente. Mientras que L. minor bajo la estrategia de cosecha
única también pudo eliminar 73.0, 87.3 y 70.6 mg / L de NO3 – N,
NH3 – N y P total, respectivamente. Estos resultados no fueron
¼
significativamente diferentes entre las dos estrategias de recolección (p
¼
0.383, p 0.162, p 0.878, respectivamente).
No obstante, se encontró un mayor número de frondas blancas de L.
minor en el cultivo de cosecha única en comparación con el cultivo de
cosecha continua en el fin del estudio de 49 días. Las hojas madre
típicas de la lenteja de agua tienen una esperanza de vida de 36 a 40
días y menos para las hojas hijas, dependiendo de su sucesión
(Wangermann y Ashby, 1950), y las hojas se volverían naturalmente
blancas cuando estuvieran muertas (Wang et al., 2014). Esto sugirió
que la cosecha continua era preferible a la cosecha única en términos
de mantener el vigor de las plantas en el cultivo. Aparte de eso,
también se sugirió la cosecha continua para lograr
rendimiento dictable, ya que el rendimiento podría modelarse
simplemente usando una ecuación lineal. Para optimizar aún más el
sistema continuo, el intervalo entre los eventos de recolección debe
extenderse a la totalidad de la fase lineal. Se esperaba que la
disminución de la frecuencia de cosecha redujera los costos de
producción y la mano de obra.
1
FE Putri y T.-C. Colgado Revista de Gestión Ambiental 264 (2020) 110303

rendimiento en términos de eliminación de nutrientes y producción

de biomasa cuando se usa para tratar aguas residuales artificiales que
imitan la descarga recirculante del sistema de vivero de cítricos sin
suelo en el entorno del laboratorio sin una mayor optimización de las
condiciones de cultivo. La absorción preferencial de amonio pareció
hacer que el pH en el cultivo de microalgas cayera a un nivel
indeseable, lo que provocó el colapso de la colonia. Por otro lado, L.
minor fue capaz de
absorben NO3 – N y NH3 – N simultáneamente, lo que resulta en una
mayor
pH estable en el sistema. Si se iba a implementar un sistema de
tratamiento basado en L. minor, se prefería la cosecha continua (cada
21 días) para mantener el vigor de las plantas y lograr un rendimiento
más consistente y predecible.

Declaración de intereses en competencia

Los autores declaran que no tienen intereses económicos en

competencia o relaciones personales conocidas que puedan haber
influido en el trabajo informado en este documento.

Declaración de contribución de autoría de CRediT

Ferisca E. Putri: Conceptualización, Metodología, Validación,

Análisis formal, Investigación, Redacción - borrador original,
Visualización. Tien-Chieh Hung: conceptualización, metodología,
recursos, redacción
- revisión y edición, supervisión.

Agradecimientos

Los autores desean agradecer a Ayan Bahjat por su ayuda durante

los experimentos. Los autores también desean agradecer al Dr.
Heinrich J. Lieth y al Dr. Jean S. VanderGheynst por su ayuda
durante la revisión de este manuscrito. Los autores declaran no tener
ningún conflicto de intereses relacionado con la publicación de este
trabajo. Esta investigación no recibió ninguna subvención específica
de agencias de financiamiento en los sectores público, comercial o sin
fines de lucro.

Apéndice A. Datos complementarios

Suplementario Los datos de este artículo se pueden encontrar en

línea en https: // doi. org / 10.1016 / j.jenvman.2020.110303.

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