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1
Universidad Autónoma Chapingo, Unidad Regional Universitaria Sursureste, Km. 7 Carr. Teapa-Ra. V. Guerrero, 86800, Teapa, Tabasco,
México.
2
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias, Campo Experimental Rosario Izapa, Carretera Tapachula-Cacahoatán
km 18, 30870, Tapachula, Chiapas, México.
3
Instituto Tecnológico Superior de la Región Sierra, División Ing. Agronomía, Carretera Teapa-Tacotalpa 5, Francisco Javier Mina Km 4,
86801, Teapa, Tabasco, México.
palabras clave
Reconocimiento- Aceites esenciales, antifúngico, podredumbre de vaina helada, Theobroma cacao, agricultura
NoComercial- sostenible.
CompartirIgual 4.0
Internacional abstract
Moniliasis caused by Moniliophthora roreri (Cif. y Par.) Evans et al., is one of the most destructive diseas-
es of cocoa in México and Latin America. The plant pathogen affects cocoa fruits on different growth
stages, causing significant production loss. In this research, the antifungal effects of essential oils from
eight plants were tested against M. roreri at various concentrations on PDA medium to propose envi-
ronmental control alternatives. Essential oils from Origanum vulgare L. (Lamiaceae), Schinus molle L.
(Anacardiaceae), Syzygium aromaticum (L.) Merr & L.M. Perry (Myrtaceae), Thymus vulgaris L. (Lami-
aceae), Pimenta dioica (L.) Merr. (Myrtaceae) and Cinnamomum verum J.Presl (Lauraceae) inhibited the
2 Bioaceites esenciales inhiben a Moniliophthora roreri
total growth of M. roreri at 500 µl L-1. Thymus vulgaris oil caused the highest growth inhibition percentage of M. roreri at CMI50 67.65
µL L-1 and CMI95 107.6 µL L-1. Piper auritum Kunth (Piperaceae) and Lippia alba (Miller) N.E. Brown (Verbenaceae) oils inhibited the
partial growth of the fungi. Results suggest that the use of essential oil products will aid in the integral and sustainable management
of moniliasis disease.
keywords
Essential oils, antifungal, frosty pod rot, Theobroma cacao, sustainable agriculture.
Introducción 2013; Bailey et al. 2018; Evans 2007; Melnick et al. 2013;
Phillips et al. 2005).
El cacao (Theobroma cacao L., Malvaceae) es uno de El control de la moniliasis se apoya en el manejo
los cultivos tropicales más importantes en el mundo, integrado del cultivo del cacao que incluye la im-
debido a su impacto económico, social y ambiental. plementación y mejora de diferentes prácticas culturales
Esta especie ha sido valorada por diferentes culturas (Bieng et al. 2017), tales como: sistemas de plantaciones;
de la región de Mesoamérica —como la maya—, por adecuaciones al drenaje del suelo; control de malezas;
más de 3,000 años (Avendaño-Arrazate et al. 2018). remoción y eliminación semanal de frutos enfermos, y la
Actualmente, el cultivo está presente en más de 50 poda de ramas cada seis meses o después de la cosecha
países de las regiones tropicales del mundo, los cuales, principal (Cubillos 2017; Kieck et al. 2016; Torres et
en conjunto, producen cuatro millones de toneladas de al. 2011). Una medida adicional es el control genético
grano seco de cacao (FAO 2019). México ocupa el de- mediante el uso de genotipos tolerantes a la enfermedad,
cimotercer lugar de la producción mundial, con 26 mil como los clones ICS-95 (Phillips et al. 2005), UF-273,
toneladas y una superficie cultivada de 59,594.56 ha en CATIE-R7 y CATIE-R4 (Ali et al. 2014; Bailey et al.
los estados de Tabasco (68.65%), Chiapas (30.91%) y 2014), y los clones Regalo de Dios (Avendaño-Arrazate
Guerrero (0.42%) (SIAP 2020). et al. 2018) y CAERI 1 (Avendaño-Arrazate et al. 2019).
La moniliasis (Moniliophthora roreri (Cif y Par) En cuanto al control químico, se hace la aspersión
Evans et al.) (Evans et al. 1978; Phillips et al. 2007) y la profiláctica o terapéutica de fungicidas de contacto o
escoba de bruja (Moniliophthora perniciosa (Stahel) Aime sistémicos, lo cual incrementa los costos de producción
& Phillips) (Maridueña-Zavala et al. 2019) son dos en- y el riesgo ambiental. En México, los más utilizados
fermedades de importancia económica y cuarentenaria son los derivados de cobre (preventivos), y los
del cacao. Ambas causan grandes pérdidas económicas fungicidas sistémicos de los grupos estrobirulinas, y
y, en casos extremos, han provocado el abandono del triazoles (Bateman et al. 2005); sin embargo, ante los re-
cultivo (Leandro-Muñoz et al. 2017; Phillips y Wilkinson querimientos mundiales de productos inocuos y de bajo
2007). En México, sólo está presente la moniliasis, impacto ambiental, es necesario desarrollar alternativas
cuyo primer reporte fue en 2005 (Phillips et al. 2006). sustentables para el manejo de la moniliasis.
Este patógeno ha causado pérdidas de hasta 80% en el Los bioaceites esenciales —un grupo derivado
rendimiento del cultivo (Bailey et al. 2018). de plantas aromáticas— son una mezcla de diferentes
inicia el proceso de patogénesis con la infección compuestos terpenoides y sus derivados oxigenados
temprana de inflorescencias y la penetración in- (Wijesekara et al. 1997), los cuales en estudios diversos
tercelular de frutos pequeños (chilillos) como organismo han demostrado un amplio espectro de acción contra
biotrófico, lo que causa en el fruto deformaciones o microorganismos fitopatógenos (Daferera et al. 2003;
maduración prematura. Una vez dentro del fruto, Isman 2000; Knobloch et al. 1989). La inhibición del
el hongo en su fase necrotrófica invade las células y crecimiento de los hongos fitopatógenos por bioaceites
destruye los tejidos, causando la pudrición del fruto esenciales involucra la inducción de cambios en la
e iniciando su esporulación rápidamente (Bailey et al. composición de la pared celular (Ghfir et al. 1997),
así como la interrupción de la formación del ATP que de M. roreri. Con base en los antecedentes señalados,
causa daños celulares (Tariq et al. 2019). Asimismo, el objetivo de esta investigación fue determinar el
los aceites esenciales causan disrupción de la efecto de aceites esenciales de ocho especies vegetales
membrana plástica y desorganización estructural de en el control de M. roreri.
la mitocondria (De Billerbeck et al. 2001; Tariq et al.
2019), e interfieren con reacciones enzimáticas de la MATERIALES Y MÉTODOS
membrana mitocondrial (Sivakumar y Bautista-Baños
2014).
Por otra parte, dentro de la riqueza que México Aislamiento de Moniliophthora roreri
presenta en cuanto a su biodiversidad, asociada a los
tipos climáticos, destaca el uso de plantas medicinales, Frutos de cacao con síntomas de moniliasis, como
una práctica relacionada con las diferentes culturas. presencia de jibas y mancha chocolate (Figuras 1A
Estudios muestran la actividad antimicrobial de los y 1B), se colectaron en una plantación comercial
aceites esenciales de algunas especies vegetales sobre ubicada en la localidad de Vicente Guerrero, Teapa,
microorganismos fitopatógenos, como Origanum Tabasco, México (17° 31 ' 37" N y 92° 55' 43” O, altitud
vulgare (Cháves et al. 2012; Oliva et al. 2015), Schinus de 80 msnm). En condiciones asépticas, los frutos se
molle (Chávez et al. 2018a; Turchetti et al. 2020), procesaron y se obtuvieron aislamientos de M. roreri.
Syzygium aromaticum (Jahani et al. 2020; Perumal et La identificación del hongo se llevó a cabo mediante
al. 2017), Thymus vulgares (Jahani et al. 2020; Oliva et la caracterización morfológica y claves taxonómicas
al. 2015; Vilaplana et al. 2018), Pimenta dioica (Zabka (Evans et al. 1978; Phillips et al. 2006). Las pruebas de
et al. 2009), Cinnamomum verum (Kamsu et al. 2019), patogenicidad se hicieron en frutos de cacao sanos.
Piper auritum Kunth (Pineda et al. 2012) y Lippia alba Las cepas de M. roreri se preservaron como cultivo
(Pandey et al. 2016; Shukla et al. 2009; Tomazoni et al. monospórico en medio de cultivo PDA y una cepa se
2015); sin embargo, no existen estudios en el control utilizó en el estudio (Figura 1C).
Figura 1. Moniliasis del cacao. A y B. Mazorcas de cacao con síntomas externos e internos. C. Colonia de Moniliophthorora roreri en medio de cultivo PDA de 14 días
de edad.
Colecta de especies vegetales y extracción de aceites Evaluación biológica de bioaceites esenciales contra
esenciales. Se colectaron ocho especies aromáticas: M. roreri
orégano (Origanum vulgare L., Lamiaceae), pirul
(Schinus molle L., Anacardiaceae), clavo (Syzygium Para determinar el efecto inhibitorio in vitro de los
aromaticum (L.) Merr. & L.M.Perry, Myrtaceae), tomillo bioaceites esenciales de cada especie vegetal sobre M.
(Thymus vulgaris L., Lamiaceae), pimienta (Pimenta roreri, se evaluaron cuatro concentraciones diferentes:
dioica (L.) Merr., Myrtaceae), canela (Cinnamomun 100, 500, 1,000 y 5,000 µL L-1 diluidos en tubos
verum J. Presl, Lauraceae), hierba santa (Piper auritum de ensayo con 10 mL de agua destilada estéril. El
Kunth, piperaceae) y lipia (Lippia alba (Mill), N.E.Br. contenido de cada tubo se adicionó y mezcló con PDA
ex Britton & P. Wilson, Verbenacea), en los estados de (30 mL) líquido estéril contenido en matraz, la mezcla
Chiapas, Tabasco y Oaxaca (Cuadro 1). Las plantas se vertió en placas Petri de plástico (10 mL placa-1), y
fueron identificadas mediante claves taxonómicas y placas con PDA sin bioaceites se usaron como testigo.
un espécimen de cada especie fue depositado en el La inoculación de los medios con los tratamientos de
herbario del Jardín Agrícola Tropical de la Unidad bioaceites consistió en colocar un disco de 4 mm de
Regional Universitaria Sursureste de la Universidad diámetro de crecimiento micelial de M. roreri, incubado
Autónoma Chapingo. El material vegetal se secó a 26 ±2 °C; el diámetro del crecimiento micelial (mm) se
bajo sombra a temperatura ambiente y se trituró en midió cada 24 h, y concluyó hasta que el testigo alcanzó
molino manual. Los aceites esenciales se obtuvieron el límite del borde de la placa Petri.
por hidrodestilación y arrastre de vapor, con ayuda Diseño experimental y análisis estadístico. Los
de un equipo tipo Clevenger (Asbahani et al. 2015). El bioensayos se establecieron en un arreglo factorial (4x8),
rendimiento de bioaceite de cada especie se determinó en un diseño completamente al azar (DCA), donde
por la cantidad (mL) obtenida por cada 100 g de peso los tratamientos fueron las cuatro concentraciones de
de materia seca. cada bioaceite esencial, más un testigo absoluto (PDA).
Los datos se analizaron con el programa SAS, de S. aromaticum, adicional al mayor rendimiento de
versión 9.0. La identificación de las diferencias entre aceite esencial, se presenta un mayor contenido de
tratamientos se efectuó con la prueba de rango componentes volátiles con respecto a las hojas, por lo
múltiple de medias Tukey (p≤0.05) para identificar que sugieren el uso de botones florales.
las diferencias entre tratamientos, y la Concentración
mínima inhibitoria (CMI50 y CMI95) se determinó Inhibición del crecimiento micelial
mediante análisis PROBIT.
La concentración y el tipo de bioaceite esencial
determinó el porcentaje de inhibición del crecimiento
micelial de M. roreri; el hongo presentó un crecimiento
Figura 2. Efecto de aceites esenciales de ocho especies vegetales sobre el crecimiento in vitro de Moniliophthora roreri
Cuadro 3. Inhibición del crecimiento radial (PICR, %) de Moniliophthora roreri con bioaceites esenciales de ocho especies
vegetales siete días después de la inoculación
*Valores con letras diferentes en las columnas son estadísticamente diferentes (Tukey, p≤0.05)
El efecto del bioaceite esencial de Thymus vulgaris Por otra parte, Pineda et al. (2012) reportaron que
en el crecimiento de M. roreri, coincide con resultados de el aceite esencial de P. auritum inhibió el crecimiento
Perumal et al. (2017), quienes obtuvieron la inhibición del micelial de Colletotrichum acutatum J.H. Simmonds,
crecimiento micelial de C. gloesporioides y L. theobromae a C. gloeosporioides (Penz.) Penz & Sacc. y Botryodiplodia
dosis de 66.7 µL L-1. theobromae Pat. a una concentración de 400 µg mL-1.
Pimenta dioica detuvo 100% del crecimiento micelial
de M. roreri a una concentración de 1,000 y 5,000 µL L-1; Concentración mínima inhibitoria (CMI50 y CMI95)
sin embargo, a 500 µl L-1, inhibió 88% del crecimiento
del hongo. Los resultados coinciden con Zabka et al. La mejor respuesta de inhibición de M. roreri se obtuvo
(2009), quienes obtuvieron un efecto potencial del aceite con el bioaceite esencial de T. vulgaris, con CMI50 y
esencial de P. dioica contra Fusarium oxysporum Schltdl., CMI95 de 67.65 y 107.4 µL L-1, respectivamente. Los
F. verticillioides (Sacc.) Nirenberg, Penicillium expansum valores de CMI95, para los aceites esenciales de S.
Link, P. brevicompactum Dierckx, Aspergillus flavus Link molle, S. aromaticum, C. verum y O. vulgare fueron de
y A. fumigatus Fresen a concentraciones entre 500 a 700 163.3, 167.4, 172.1, y 262.4 µL L-1, respectivamente.
µl L-1. Moniliophthora roreri presentó menor sensibilidad a los
Los resultados del bioaceite esencial de S. aceites esenciales de P. auritum y L. alba, con una CMI50
aromaticum, en el control de M. roreri, a dosis de 500 µL de 1,143.0 y 6,117.0 µL L-1 y CMI95 de 15,199 a 53,866 µL
L-1, se fortalecen con resultados de Hasheminejad et L-1, respectivamente (Cuadro 4).
al. (2019), quienes obtuvieron un excelente control de Los aceites esenciales obtenidos de plantas se han
Aspergillus niger Tiegh., con nanoencapsulados de este posicionado como una nueva opción para el control
aceite esencial en quitosano a dosis de 1.5 y 3 mg mL-1; de microrganismos fitopatógenos, en respuesta a la
de igual forma, Jahani et al. (2020) obtuvieron un control demanda creciente por reducir los productos químicos
in vitro de Aspergillus niger con S. aromaticum, en con- de origen sintético. Los aceites esenciales de plantas
centraciones superiores a los 200 µL L-1, y con T. vulgaris, pueden controlar a los hongos por su capacidad
a 800 µL L-1. hidrofóbica, la cual les permite fraccionar los lípidos
El efecto del aceite esencial de C. verum en el de la membrana celular del hongo, alterando la función
crecimiento de M. roreri coincide con Kamsu et al. de las membranas u organelos o inhibir la síntesis de
(2019), quienes reportaron el efecto antifúngico del proteínas o material nuclear (Calo et al. 2015; Carson et
aceite esencial de C. verum sobre Colletotrichum musae al. 2006; Nazzarro et al. 2017).
(Berk. & M.A. Curtis), Fusarium incarnatum (Roberge Los resultados del presente estudio son los primeros
ex Desm.) y F. verticillioides (Sacc.) Nirenberg. Campoy en mostrar el efecto de los bioaceites esenciales en el
Vanega (2012) reportaron efecto microbicida de los control de M. roreri, e indican que los aceites esenciales
aceites esenciales de C. verum y T. vulgaris contra hongos de O. vulgare, S. aromaticum, T. vulgaris y C. verum
que afectan al cultivo del maíz. inhibieron el crecimiento total de M. roreri a partir de
Los aceites esenciales de P. auritum y L. alba 500 µL L-1.
presentaron baja actividad antifúngica en todas las con-
centraciones evaluadas (Figura 2 E y H), y su mayor CONCLUSIONES
porcentaje de inhibición se obtuvo a 5,000 µl L-1 con 88%
y 50%, respectivamente (Cuadro 3). Esto difiere con los Los aceites esenciales de O. vulgare, S. molle, S. aromaticum,
resultados de Lozada et al. (2012), quienes reportaron T. vulgaris y C. verum inhibieron el crecimiento total
la inhibición total del crecimiento micelial de M. roreri del micelio de Moniliophthora roreri a partir de 500 µL
con aceites esenciales de Aloysia citriodora Palau, L. L-1, mientras que P. dioica inhibió a partir de 1,000 µL
origanoides Kunth y L. alba, a concentraciones de 800 L-1. Estos bioaceites esenciales representan una opción
y 1,000 μg ml-1, y de L. Origanoides, a dosis de 200 μg ecológica para el control de la moniliasis y podrían
ml-1; mientras que Pandey et al. (2016) obtuvieron la utilizarse como ingredientes activos de fungicidas
inhibición de Aspergillus flavus a una concentración de naturales si previamente se determina su eficacia en
140 µg mL-1 de aceite esencial de L. alba. plantaciones de cacao.
Cuadro 4. Concentración mínima inhibitoria de ocho bioaceites esenciales contra el crecimiento in vitro de Moniliophthora
roreri
*CMI50 = Concentración Mínima Inhibitoria 50; **CMI95 = Concentración Mínima Inhibitoria 95; ***P>X2 = Significancia (p = 0.05).
Agradecimientos
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