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Perspicacia de Tansley

Acoplamiento de la diversidad de plantas y hongos


micorrízicos: su ocurrencia, relevancia y posibles
implicaciones bajo el cambio global

Autor de la correspondencia: Songlin Fei1 , Stephanie N. Kivlin2 , Grant M. Domke3 , Insu Jo4 y
Songlin Fei
Correo electrónico: sfei@purdue.edu
Elizabeth A. La Rue1,5 Richard P. Phillips6
1 Departamento de Silvicultura y Recursos Naturales, Universidad de Purdue, 715 W. State St., West Lafayette, IN 47907, EE. UU.;2Departamento

Recibió:4 agosto 2021 de Ecología y Biología Evolutiva, Universidad de Tennessee, Knoxville, TN 37996, EE. UU.;3Servicio Forestal del Departamento de Agricultura de los
Aceptado:21 diciembre 2021
Estados Unidos, NorthernResearch Station, 1992 Folwell Ave., St. Paul, MN55108, EE. UU.;4ManaakiWhenua –Landcare Research, 54 Gerald St.,

Lincoln 7608, Nueva Zelanda;5Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Texas en El Paso, 500 W. University Ave., El Paso, TX79968, EE.

UU.;6Departamento de Biología, Universidad de Indiana, 1001East Third St., Bloomington, IN 47405, EE. UU.

Contenido

Resumen 1960 IV. Impactos de los cambios globales en las asociaciones de plantas y hongos
micorrízicos 1964
I. Introducción 1960
conclusión V 1964
II. Asociación entre la diversidad de plantas y hongos micorrízicos 1961
Agradecimientos 1964
tercero Influencias de la diversidad de plantas y hongos micorrícicos en la función del
ecosistema 1963 Referencias 1965

Resumen
Nuevo fitólogo (2022)234:1960-1966 Los primeros principios predicen que la diversidad en un nivel trófico a menudo engendra diversidad en otros niveles, lo que
hacer:10.1111/nph.17954 sugiere que la diversidad de plantas y hongos micorrízicos debería estar acoplada. Los estudios a escala local han mostrado un
acoplamiento positivo entre los dos, pero la asociación es menos consistente cuando se extiende a escalas espaciales y
temporales más grandes. Es probable que estas inconsistencias se deban a las relaciones divergentes de los diferentes
Palabras clave:biodiversidad, función del
ecosistema, hongos micorrízicos arbusculares, gremios de hongos micorrícicos con la diversidad de plantas, la dependencia de la escala y la falta de esfuerzos de muestreo
hongos ectomicorrízicos, productividad, partición de coordinados. Dado que los hongos micorrízicos desempeñan un papel central en la productividad de las plantas y el ciclo de
recursos, dependencia de escala. nutrientes, así como en las respuestas de los ecosistemas al cambio global, una mejor comprensión del acoplamiento entre la
diversidad de plantas y hongos micorrízicos a través de las escalas reducirá las incertidumbres en la predicción de las
consecuencias del ecosistema de las ganancias y pérdidas de especies. pérdidas.

relaciones que ocurren entre los niveles tróficos que interactúan más
I. Introducción
fuertemente (Duffyet al.,2007; Eisenhaueret al.,2010). A pesar de la
La pérdida de biodiversidad está ocurriendo rápidamente a nivel mundial, con naturaleza intuitiva de una 'hipótesis de diversidad acoplada', las pruebas
consecuencias de gran alcance para los procesos de los ecosistemas y los servicios de los empíricas de la hipótesis son poco comunes.
ecosistemas que brindan. A pesar de décadas de investigación sobre las causas y Las asociaciones simbióticas entre las plantas y sus hongos
consecuencias de la pérdida de biodiversidad, todavía sabemos poco acerca de cómo los micorrícicos presentan un excelente banco de pruebas para evaluar la
cambios en la riqueza de especies (es decir, la diversidad alfa) en un nivel trófico afectan hipótesis de la diversidad acoplada. Las plantas dependen en gran
los patrones de diversidad en otro. Los primeros principios predicen que las medida de los microorganismos subterráneos para la adquisición de
comunidades con una gran riqueza de especies en un nivel tróficodebería tienen mayor nutrientes (Phillipset al., 2013; Sulmánet al.,2019) y la mejora de los
riqueza de especies en otro nivel, con los más fuertes estresores ambientales (Kivlinet al.,2013); y la simbiosis entre plantas y

1960 Nuevo fitólogo (2022)234:1960–1966 - 2022 Los autores


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Este artículo ha sido realizado por empleados del gobierno de EE. UU. y su trabajo es de dominio público en EE. UU.
14698137, 2022, 6, Descargado de https://nph.onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/nph.17954 por Cochrane Colombia, Wiley Online Library el [05/02/2023]. Consulte los Términos y condiciones (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) en Wiley Online Library para conocer las reglas de uso; Los artículos de OA se rigen por la Licencia Creative Commons aplicable
Nuevo
fitólogo Perspicacia de Tansley Revisión 1961

varios hongos micorrícicos es uno de los más antiguos, más estables y de mayor cambios globales; y proponer una agenda de investigación basada en datos que
importancia ecológica en la naturaleza (Smith & Read,2008). Esto conduce a la pueda ayudar a mejorar nuestra comprensión de este tema crítico.
predicción de que en las comunidades donde la riqueza de plantas es alta, la
riqueza de hongos micorrícicos también debería ser alta (es decir, los patrones de
II. Asociación entre la diversidad de plantas y hongos
diversidad están acoplados). Y si una mayor riqueza de especies da como
micorrízicos
resultado un mejor uso de los recursos, las comunidades de plantas y hongos
micorrízicos con especies pueden ser más productivas que las comunidades Hay un cuerpo de literatura relativamente rico sobre los patrones,
pobres en especies (van der Heijdenet al.,1998). Sin embargo, ha habido pocas impulsores y consecuencias de la diversidad de plantas a través de escalas
pruebas directas de esta idea más allá de un conjunto limitado de estudios (Steinet al.,2014) y algunos avances recientes sobre distribuciones de
específicos del sitio. Como tal, tenemos una comprensión limitada de cuán diversidad microbiana subterránea (Davisonet al.,2015). Sin embargo, se
comunes son los acoplamientos de diversidad entre la superficie y el subsuelo en sabe mucho menos acerca de cómo los patrones de diversidad sobre el
diferentes biomas, y si dichos acoplamientos tienen el potencial de afectar las suelo se acoplan a los patrones de diversidad bajo tierra, en todo caso. Un
funciones de los ecosistemas en el espacio y en el tiempo. desafío clave para comprender el acoplamiento de la diversidad de plantas y
Un desafío central para la caracterización de patrones de acoplamiento de hongos micorrízicos es que existe un conocimiento limitado sobre si las
hongos micorrízicos vegetales es que los dos tipos dominantes de hongos relaciones entre plantas y hongos cambian a diferentes escalas espaciales (p.
micorrízicos a nivel mundial, hongos micorrízicos arbusculares (AM) y ej., parcela, rodal, región y continente) y entre escalas temporales (p. ej.,
ectomicorrícicos (EM), difieren en varios aspectos. Las sorprendentes diferencias anual, decenal, siglo). Es bien sabido que los patrones ecológicos pueden
en la biogeografía de las plantas asociadas a AM (dominantes en biomas de baja cambiar a través de escalas espaciales y temporales debido a cambios en
latitud) y las plantas asociadas a EM (dominantes en biomas de alta latitud) procesos ecológicos clave (Gonzálezet al.,2020), y el uso de diferentes
sugieren que el tipo de hongo micorrícico podría dar forma a los patrones de enfoques estadísticos puede afectar nuestra comprensión de dichos
diversidad de plantas y micorrizas. En general, los hongos AM y EM difieren en su patrones (Dixon Hamilet al.,2016). Por lo tanto, es importante comprender la
diversidad (Zanneet al.,2020), dependencia, amplitud y especificidad de la planta renovación en la identidad taxonómica de las plantas y los hongos
huésped (Brundrett & Tedersoo, 2018; van der lindeet al.,2018; Kokkoriset al.,2020; micorrízicos en el espacio y en el tiempo (Cuadro 1).
Toussaint et al.,2020) (Mesa1). Se informa ampliamente que los hongos EM son A escala local, numerosos estudios han reportado correlaciones
más diversos, menos dependientes de las plantas hospederas y algo más positivas entre la riqueza de hongos micorrízicos y la riqueza de
específicos de las plantas hospederas (Allenet al.,1995) que los hongos AM. Sin especies de plantas. Los estudios de manipulación muestran que la
embargo, las nuevas herramientas para secuenciar hongos MA han puesto en diversidad de plantas está relacionada con la MA subterránea (Kivlin &
duda algunos de estos patrones. Por ejemplo, hay evidencia emergente de que los Hawkes,2011) y diversidad de hongos EM (Gaoet al.,2013; Nguyenet al.,
hongos MA pueden tener una mayor especificidad de huésped de lo que se 2016) y función (Eisenhaueret al.,2010). En ensayos de invernadero, el
reconocía anteriormente (Kokkoriset al.,2020). Además, ninguna discusión sobre la rendimiento de la planta a menudo se optimiza cuando las plantas se
diversidad de hongos AM y EM está completa sin mencionar que las definiciones asocian con comunidades fúngicas MA muy diversas (Maherali &
de especies de estos hongos aún fluctúan. Debido a que los conceptos de especies Klironomos,2007), quizás debido a la complementariedad en la función
de hongos se definen a través de códigos de barras moleculares, las especies de entre los clados de hongos AM (Powellet al.,2009). Sin embargo, otros
hongos pueden no ser análogas a las definiciones de especies de plantas (por estudios no han informado tal relación entre la planta y la AM (Wagget
ejemplo, las especies de hongos AM pueden contener tanta variación genética al.,2015) o diversidad fúngica EM (Lang & Polle,2011), y algunos
como las familias de plantas; O estudios han reportado relaciones negativas (Liet al.,2020).
€picoet al.,2016). Las cosas se complican aún más por el papel de las redes de micorrizas
Dada la evidencia emergente del papel de los hongos micorrícicos en la comunes (CMN): redes de hifas en el suelo que conectan plantas hospedantes de
productividad de las plantas, el ciclo de nutrientes y la mejora/amortiguación del la misma o diferente especie (Selosseet al., 2006). Las redes de micorrizas
estrés, es probable que la comprensión del acoplamiento de los patrones de comunes tienen el potencial de afectar los acoplamientos de diversidad de plantas
diversidad de hongos micorrízicos y plantas sea cada vez más importante a raíz del y micorrizas. En los bosques, los CMN pueden debilitar los patrones de diversidad
cambio ambiental acelerado por el hombre. Los objetivos de este documento son acoplados si los CMN apoyan el establecimiento de plántulas en el sotobosque que
los siguientes: identificar las brechas críticas de conocimiento en nuestra aumentan la riqueza de plantas pero no afectan la riqueza de micorrizas.
comprensión de los patrones de acoplamientos de diversidad de plantas y Asimismo, los efectos de los CMN en los acoplamientos de diversidad pueden
micorrizas para plantas AM y EM; articular cómo y por qué tales acoplamientos diferir entre rodales dominados por EM y AM. Se supone que las redes de
pueden tener consecuencias para el funcionamiento del ecosistema a raíz de micorrizas comunes son más comunes en las comunidades dominadas por EM
debido a la mayor longitud y la rotación más lenta de EMmycelium en relación con
AMhyphae (Corteet al.,2010). Sin embargo, las retroalimentaciones planta-suelo en
tabla 1Diferencias en patrones de diversidad de plantas y hongos los bosques dominados por EM son típicamente 'positivas', lo que significa que a
arbusculares y ectomicorrícicos.
menudo se promueven plántulas conespecíficas; por el contrario, la

micorrizas arbusculares ectomicorrizas retroalimentación planta-suelo en rodales dominados por AM es típicamente


'negativa', lo que da como resultado la promoción de plántulas heteroespecíficas
Diversidad fúngica Bajo Alto que pueden aumentar la riqueza de plantas pero no tienen efecto sobre la riqueza
Diversidad de plantas hospederas Alto Bajo de micorrizasper se (bennett et al.,2017; testículoet al.,2017; Kadowakiet al.,2018;
Dependencia de la planta huésped Alto Intermedio bajo
Chenet al., 2019). Por lo tanto, los rodales dominados por AM con CMN pueden
Especificidad de la planta huésped Bajo Intermedio/alto
experimentar una

- 2022 Los autores Nuevo fitólogo (2022)234:1960-1966


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Nuevo
Revisión de 1962 Perspicacia de Tansley fitólogo

Caja 1

Acoplado desacoplado
sobre el suelo-bajo el suelo sobre el suelo-bajo el suelo
diversidad diversidad

(a) (b)

Riqueza de especies

(C) (d)
(hongos: plantas)
Relación de diversidad

Escala

Los patrones de acoplamiento de la diversidad de plantas y hongos micorrízicos pueden variar en escalas espaciales y temporales. Las relaciones especies-área (SAR) para hongos (azul) y
plantas (verde) pueden ser similares en el espacio (a) o pueden divergir (b). Si los SAR son similares entre los dos grupos, la relación de diversidad alfa entre los hongos micorrízicos y las plantas
(es decir, el acoplamiento de la diversidad alfa) será similar entre los dos grupos en el espacio y el tiempo (c). Sin embargo, si, por ejemplo, la riqueza de especies de hongos micorrízicos se
acumula más rápido que la riqueza de plantas, entonces el acoplamiento de diversidad alfa divergirá en el espacio y el tiempo (d). Tenga en cuenta que las relaciones representadas aquí
representan dos de muchos casos y estas relaciones pueden cambiar en respuesta al cambio global. Descubrir tendencias en la diversidad de plantas y hongos micorrízicos a través de escalas
no es trivial porque requiere regímenes de muestreo explícitos espacial y/o temporalmente que tengan en cuenta la variación ambiental. Sin embargo, dilucidar estas relaciones de escala
puede informar cuándo y dónde la pérdida de biodiversidad por encima o por debajo del suelo tendrá un mayor impacto en las comunidades ecológicas y los ecosistemas.

mayor desacoplamiento de la diversidad de plantas y micorrizas que los rodales la información está disponible para cientos de miles de sitios. Además,
dominados por EM a escala local. sabemos aún menos sobre el grado en que los patrones de diversidad
A escalas espaciales más grandes (p. ej., de continental a global), los fúngica cambian con el tiempo, aunque numerosos estudios han
acoplamientos de diversidad de plantas y hongos AM y EM suelen ser débiles demostrado una variación temporal en la diversidad fúngica AM y EM a
(Tedersooet al., 2014). Los patrones de diversidad de los hongos micorrícicos en nivel local (Averillet al.,2019).
general a menudo difieren de los de las plantas (Cameronet al.,2019). Es bien Afortunadamente, los investigadores ya han comenzado a construir mapas
sabido que la diversidad de plantas es más alta en los trópicos donde los árboles continentales y globales de plantas hospedantes de micorrizas (Joet al.,2019), pero
asociados con AM son dominantes. Sin embargo, rara vez se han detectado o los mapas de hongos micorrízicos similares están relegados a predecir las
informado patrones congruentes de riqueza fúngica AM elevada en los trópicos distribuciones de los gremios de hongos (Sulmanet al.,2019) y contienen
(Toussaintet al.,2020). En el caso de plantas EM, la riqueza tiende a ser mayor en incertidumbres muy grandes (P€Artelet al.,2017). Por ejemplo, en los Estados
latitudes templadas, que corresponde a donde la riqueza de hongos EM también Unidos, aunque hay una gran cantidad de esfuerzos de muestreo sistemático que
es mayor (Tedersooet al.,2014). Un estudio reciente informó que la diversidad de investigan la diversidad de las plantas, había menos de 200 sitios que examinaban
hongos AM y EM era más alta donde se maximizaba la densidad del huésped la diversidad de hongos AM y EM utilizando una secuenciación precisa de próxima
(Toussaintet al.,2020), lo que sugiere que el desajuste de la diversidad generación (Fig.1). Por lo tanto, nuestra capacidad para caracterizar con precisión
biogeográfica informado en estudios anteriores puede estar relacionado con las asociaciones de diversidad de plantas y hongos micorrícicos requiere
registros de muestreo incompletos (o no representativos). Hay un número 'completar el mapa' a diferentes escalas (espaciales y temporales) y con una alta
relativamente pequeño de sitios (< 2000 globalmente) donde la diversidad fúngica resolución de diversidad de hongos micorrízicos. En particular, más esfuerzos de
ha sido caracterizada con métodos moleculares (Guerraet al.,2020); Considerando muestreo en áreas históricamente submuestreadas del mundo (por ejemplo,
que la diversidad vegetal ecosistemas tropicales, el sur global; Toussaintet al.,

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fitólogo Perspicacia de Tansley Revisión 1963

Árbol
Hongos micorrízicos arbusculares (MA)

Hongos ectomicorrícicos (EM)

Figura 1La cobertura espacial de los datos disponibles para medir la riqueza de hongos micorrízicos es limitada en comparación con la cobertura nacional de datos de plantas.et al.,2019
). Las ubicaciones de recopilación de datos de hongos para los dos tipos más dominantes (hongos micorrízicos arbusculares (AM) y hongos ectomicorrícicos (EM)) se obtuvieron a partir
de secuencias de ADN fúngico archivadas en el repositorio GenBank del NCBI. Los métodos de secuenciación y las profundidades varían entre los estudios de hongos micorrízicos, lo que
complica las comparaciones de diversidad en el espacio y el tiempo. Tenga en cuenta que los sitios de estudio de la riqueza de hongos micorrízicos no incluyen la gran cantidad de
estudios tradicionales que se centran en los estudios sobre el suelo de los cuerpos fructíferos de los hongos EM, que a menudo no incluyen una evaluación completa de todos los hongos
EM presentes en el suelo.

2020) son necesarios para comprender los patrones globales de acoplamiento de muchos árboles dependen en gran medida de los hongos micorrízicos para
plantas y hongos micorrízicos. la extracción y extracción de N y P. Esto lleva a la predicción de que la
partición de nutrientes debería ser mayor en rodales con las especies más
diferentes (árboles y hongos), lo que está respaldado por la evidencia de
tercero Influencias de la diversidad de plantas y hongos micorrícicos
'sobreproducción' de raíces en diversos bosques (Valverde-Barranteset al.,
en la función del ecosistema
2015). Además, dado que la variación en los tipos o taxones de micorrizas
Existe una gran cantidad de literatura sobre el papel de la diversidad de plantas en puede afectar la búsqueda y partición de nutrientes (Johnsonet al.,2012), la
la determinación del funcionamiento del ecosistema, sin embargo, pocos estudios disimilitud de rasgos entre las raíces y sus hongos micorrícicos debería
han investigado las consecuencias del acoplamiento de diversidad de plantas y conducir al uso más completo de los recursos y, por lo tanto, a la mayor
micorrizas. La diversidad de plantas se ha relacionado con una mayor mejora de la productividad.
productividad en los bosques (Zhanget al.,2012; Ratcliffeet al.,2017), pero la Asimismo, el porcentaje de árboles asociados a AM frente a EM en un
magnitud y la forma de la relación dependen del contexto y son relativamente rodal puede afectar la productividad forestal. Se cree que las simbiosis AM y
débiles (Feiet al.,2018). Un factor que puede afectar esta relación es la diversidad EM difieren en la adquisición de nutrientes (Read,1991), con hongos AM
de micorrizas. Una suposición central para nuestra comprensión actual de cómo la actuando como carroñeros de nutrientes inorgánicos y hongos EM actuando
riqueza vegetal aumenta la producción primaria es que se puede lograr una mayor como mineros de nutrientes orgánicos (Lamberset al.,2008; Phillipset al.,
partición de recursos con más especies (Hooperet al.,2005). Dado que los hongos 2013). Por lo tanto, las investigaciones que cuantifican la diversidad de
micorrízicos proporcionan recursos a las plantas, difieren en su capacidad para hongos micorrízicos, a diferencia de la diversidad de plantas, pueden
adquirir dichos recursos (Johnsonet al.,2012), una mayor diversidad de hongos producir predicciones más precisas sobre las consecuencias del cambio en la
podría conducir a relaciones más pronunciadas entre la riqueza y la productividad diversidad en el ecosistema. En ecosistemas donde coexisten árboles AM y
de los árboles. Esto lleva a la pregunta de si tener en cuenta la diversidad de EM (por ejemplo, bosques templados), puede haber un uso de recursos
micorrizas (p. ej., estadística o experimentalmente) puede explicar parte de la complementario, lo que lleva a una productividad elevada (Ferlianet al.,2018
variación en las relaciones riqueza-productividad de los árboles. ). Hasta la fecha, estas ideas rara vez se han probado, pero resaltan
importantes lagunas de conocimiento que afectan nuestra capacidad para
En la mayoría de los bosques, el nitrógeno (N) y el fósforo (P) limitan la comprender las posibles consecuencias de la pérdida de biodiversidad.
productividad, lo que significa que la relación positiva entre la riqueza de los Además, si mayores acoplamientos elevan la producción primaria, esto podría
árboles y la productividad puede estar impulsada por la forma en que el N y el P se conducir a mayores aportes de hojarasca, una mayor heterogeneidad en la calidad
absorben, reciclan, retienen y pierden. Con la excepción de las especies fijadoras de la hojarasca y un mayor almacenamiento de carbono (C) en el suelo. Existe
de N, las diferencias en N y Puse entre las especies de árboles están relacionadas alguna evidencia de vínculos positivos entre la diversidad de plantas y las reservas
con las características de las raíces y la simbiosis micorrízica. La mayoría de los de C del suelo en los pastizales (Langeet al.,2015) y bosques (Chenet al.,2018) pero
rasgos de la raíz se conservan filogenéticamente (Valverde-Barranteset al.,2013) y el papel de la riqueza de micorrizas en esta relación está inexplorado.

- 2022 Los autores Nuevo fitólogo (2022)234:1960-1966


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Revisión de 1964 Perspicacia de Tansley fitólogo

En los bosques, los árboles EM también producen basura de ciclo lento que resulta en la responder más rápidamente al cambio global que las plantas (sensuHerrero
formación de materia orgánica particulada (POM) en la superficie del suelo; mientras que et al.,2009; hawkes & keitt,2015), desvinculando efectivamente la riqueza de
los árboles AM producen basura de ciclo rápido que promueve la materia orgánica plantas y hongos micorrízicos bajo el cambio global. Sin embargo, si las
asociada a minerales (MAOM) en profundidad (Craiget al., 2018). Dado que las parcelas plantas y los hongos micorrízicos ya están estrechamente vinculados, los
con grandes existencias de POM en la superficie y grandes existencias de MAOM en hongos micorrízicos protegen a las plantas del estrés ambiental extremo
profundidad deberían contener más C total, los rodales mixtos de micorrizas con una (Kivlinet al., 2013) y así mantener relaciones de diversidad entre plantas y
gran diversidad de taxones AM y EM pueden conducir a un almacenamiento máximo de C hongos micorrícicos bajo cambios globales.
en el suelo. Además, diferentes tipos y diversidad de hongos micorrízicos pueden regular
el almacenamiento de C estimulando o dificultando las tasas de descomposición (Frey,
conclusión V
2019). Hasta la fecha, las evaluaciones empíricas de cómo la diversidad de micorrizas
afecta el almacenamiento de C en el suelo a través de insumos y/o efectos sobre la A medida que los ecosistemas en todo el mundo están experimentando rápidos
descomposición aún son limitadas. cambios globales, la comprensión de estas facetas fundamentales de las
relaciones entre la diversidad de plantas y hongos micorrícicos mejorará nuestra
capacidad para formular prácticas de gestión sólidas que aseguren la
sostenibilidad de los ecosistemas. Dada la incertidumbre de las relaciones entre la
IV. Impactos de los cambios globales en las asociaciones de plantas y
diversidad de micorrizas fúngicas y plantas a través de escalas, queda una
hongos micorrízicos
pregunta fundamental sobre qué factores controlan el acoplamiento entre los
La biodiversidad aumenta la probabilidad de resistencia y resiliencia de los patrones de diversidad de plantas y micorrizas fúngicas. Además, se necesita de
ecosistemas al cambio global. Por lo tanto, comprender cómo la diversidad de manera crítica desentrañar cómo los patrones, la variación y la
plantas y hongos micorrízicos puede responder individual y conjuntamente al complementariedad en las comunidades de plantas y hongos micorrízicos afectan
cambio global tiene muchas ramificaciones para la función futura del ecosistema. el funcionamiento del ecosistema, así como una comprensión mecánica de los
El cambio global afecta la diversidad de plantas en los ecosistemas terrestres de factores y procesos que contribuyen a la aparición de tales patrones.
muchas maneras, ya que las respuestas de las plantas a los impulsores del cambio Para comprender mejor los patrones y la dinámica de
global varían según la identidad de la especie, las características de la comunidad la asociación de hongos micorrícicos de plantas bajo el
y la intensidad de los impulsores del cambio (por ejemplo, calentamiento, sequía, cambio global, necesitamos manipulaciones
deposición de N; Feiet al.,2017). Sin embargo, el cambio climático en curso junto experimentales sofisticadas y esfuerzos de muestreo
con otros impulsores del cambio global a largo plazo pueden disminuir coordinados a escala regional, continental y global, con
significativamente la diversidad de plantas (Sommer et al.,2010; Komatsuet al., datos de diversidad de hongos micorrícicos y plantas
2019). emparejados, idealmente con muestreo repetido
De manera similar, la diversidad de hongos micorrícicos a menudo se ve durante un período prolongado . Aprovechando estas
afectada con bastante rapidez por el cambio global, pero los efectos no son redes coordinadas de muestreos espaciales y
consistentes. Por ejemplo, el calentamiento puede aumentar (Deslippeet al., temporales, la disponibilidad de otras métricas de
2012), no tienen ningún efecto sobre (Fernándezet al.,2017), o disminuir biodiversidad (p. ej., diversidad filogenética, funcional y
(Gemlet al.,2015) Riqueza fúngica EM. De manera similar, la riqueza de estructural), la inclusión de otros tipos de hongos
hongos AM a veces aumenta (Yanget al.,2013; Kimet al.,2015), pero también micorrízicos (p. ej., hongos micorrízicos ericoides) y la
decrece (Caoet al.,2020) bajo calentamiento a largo plazo. Los cambios consideración de CMN, junto con Con nuevas
experimentales en la precipitación pueden aumentar y disminuir la riqueza herramientas y capacidades computacionales, podemos
de hongos AM (Gaoet al.,2016; deveautouret al.,2020). Hay pocos estudios aprovechar la revolución de los datos para avanzar en
sobre la respuesta de la riqueza de hongos EM a la sequía, pero en una áreas temáticas clave en las asociaciones de diversidad
manipulación de la sequía y el calentamiento, los efectos combinados de de hongos micorrícicos vegetales. Las nuevas fronteras
ambos impulsores del cambio global redujeron la riqueza de hongos EM de investigación sugeridas incluyen,
más que cualquiera de los impulsores por sí solos (Gehringet al.,2020). Estas
respuestas idiosincrásicas de hongos micorrízicos al cambio climático
impuesto pueden depender del legado climático histórico tanto de las
Agradecimientos
plantas como de los hongos micorrízicos en un lugar determinado (Hawkes
et al.,2017), la riqueza de especies inicial y la identidad de la comunidad de Agradecemos a Y. Lekberg y a dos revisores anónimos por sus comentarios
hongos micorrízicos, la comunidad vegetal asociada y su tolerancia al sobre el manuscrito y a C. Averill por sus comentarios sobre el Recuadro 1.
impulsor del cambio global, y la duración e intensidad del impulsor del Esta investigación fue parcialmente financiada por NSF Macrosystems
cambio global en sí mismo (Pec et al.,2021). Biology (Grant Nos. 2106103, 2106065) y USDA Forest Service (19- JV-
Es aún menos claro cómo el acoplamiento de la diversidad de plantas y hongos 11242305-102 a SF). SNK también fue financiado por fondos de inicio de la
micorrízicos responde a los cambios globales. No hay duda de que tanto los impulsores Universidad de Tennessee.
abióticos como los bióticos pueden afectar las asociaciones entre plantas y hongos
micorrízicos, pero ¿permanecerán acoplados o se desacoplarán los patrones existentes
Contribuciones de autor
de diversidad de plantas y microbios debido a estos cambios globales? Si las plantas y los
hongos micorrízicos están débilmente vinculados, los hongos micorrízicos que tienen SF, RP y SK redactaron el manuscrito. Todos los autores
tiempos de generación más rápidos que las plantas pueden contribuyeron a escribir el manuscrito.

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fitólogo Perspicacia de Tansley Revisión 1965

FerlianO, Cesarz S, CravenD, Hines J, Barry KE, BruelheideH, Buscot F, Haider


ORCIDO S, Heklau H, Herrmann Set al.2018.Micorrizas en las relaciones entre la diversidad de
árboles y la función del ecosistema: marco conceptual e implementación experimental.
Grant M. Domke https://orcid.org/0000-0003-0485-0355
Ecosfera9:e02226.
Songlin Fei https://orcid.org/0000-0003-2772-0166 Fernández CW, Nguyen NH, Stefanski A, Han Y, Hobbie SE, Montgomery RA,
Insu Jo https://orcid.org/0000-0002-1759-2319 Reich PB, Kennedy PG. 2017.La respuesta de los hongos ectomicorrízicos al calentamiento está

Stephanie N. Kivlin https://orcid.org/0000-0003-2442-7773 relacionada con un rendimiento deficiente del huésped en el ecotono boreal-templado.Biología del
cambio global23:1598-1609.
Elizabeth A. La Rue https://orcid.org/0000-0002-9535-0630
Frey SD. 2019.Hongos micorrízicos como mediadores de la dinámica de la materia orgánica del suelo.
Richard P Phillips https://orcid.org/0000-0002-1345-4138
Revisión anual de ecología, evolución y sistemática50:237–259.
Gao C, Kim YC, Zheng Y, Yang W, Chen L, Ji NN, Wan SQ, Guo LD. 2016.
El aumento de las precipitaciones, más que el calentamiento, ejerce una fuerte influencia sobre la
Referencias
comunidad fúngica de micorrizas arbusculares en un ecosistema estepario semiárido.Botánica-Botánica

Allen EB, Allen MF, Helm DJ, Trappe JM, Molina R, Rincon E. 1995.Patrones 94:459–469.

y regulación de la diversidad de plantas micorrícicas y hongos.Planta y Suelo170:47– GaoC, ShiN-N, LiuY-X, PeayKG, ZhengY, DingQ, Mi XC, MaK-P, WubetT,
62. Buscot Fet al.2013.La diversidad a nivel de género de la planta huésped es el mejor predictor de la

Averill C, Bhatnagar JM, Dietze MC, Pearse WD, Kivlin SN. 2019.Global diversidad de hongos ectomicorrízicos en un bosque subtropical chino.ecología molecular 22:3403–

huella de los hongos micorrízicos en la economía de los nutrientes de toda la planta.Actas de 3414.

la Academia Nacional de Ciencias, EE. UU.116:23163–23168. Gehring C, Sevanto S, Patterson A, Ulrich DEM, Kuske CR. 2020.
Bennett JA,MaheraliH, ReinhartKO, LekbergY,HartMM, Klironomos J. 2017. Las asociaciones fúngicas ectomicorrícicas y septadas oscuras del pino piñonero se ven afectadas de

La retroalimentación planta-suelo y el tipo de micorrizas influyen en la dinámica de población de los manera diferente por la sequía y el calentamiento experimentales.Fronteras en la ciencia de las

bosques templados.Ciencia355:181–184. plantas11:582574.

Brundrett MC, Tedersoo L. 2018.Historia evolutiva de las simbiosis micorrízicas Geml J, Morgado LN, Semenova TA, Welker JM, Walker MD, Smets E. 2015.
y la diversidad mundial de plantas hospedantes.Nuevo fitólogo220:1108–1115. El calentamiento a largo plazo altera la riqueza y la composición de los grupos taxonómicos y
CameronEK,Martins IS, LavelleP,Mathieu J,TedersooL, BahramM,Gottschall funcionales de los hongos árticos.FEMS Microbiología Ecología91: fiv095.
F,GuerraCA,Hines J,PatoineGet al.2019.Desajustes globales en la biodiversidad González A, GermainRM, SrivastavaDS, Filotas E, Dee LE, Gravel D, Thompson
subterránea y aérea.Biología de la Conservación33:1187-1192. PL, Isbell F, Wang S, K-efi Set al.2020.Ampliación de la investigación sobre el funcionamiento de los

Cao J, Lin TC, Yang Z, Zheng Y, Xie L, XiongD, Yang Y. 2020.El calentamiento ejerce una ecosistemas y la biodiversidad.Cartas de ecología23:757–776.

efecto más fuerte que la adición de nitrógeno en la comunidad de hongos micorrízicos Guerra CA, Heintz-Buchart A, Sikorski J, Chatzinotas A, Guerrero-Ram-ırez N,
arbusculares del suelo en una región subtropical jovenCunninghamia lanceolataplantación. Cesarz S, Beaumelle L, Rillig MC, Maestre FT, Delgado-Baquerizo Met al. 2020.Puntos ciegos
geoderma367:114273. en la biodiversidad global del suelo y la investigación de la función del ecosistema.
Chen L, Swenson NG, Ji N, Mi X, Ren H, Guo L, Ma K. 2019.suelo diferencial Comunicaciones de la naturaleza11:3870.
acumulación de hongos y dependencia de la densidad de los árboles en un bosque Hawkes CV, Keitt TH. 2015.Resiliencia vs. contingencia histórica en microbios
subtropical. Ciencia366:124–128. respuestas al cambio ambiental.Cartas de ecología18:612–625.
Chen S, WangW, XuW, Wang Y, WanH, ChenD, Tang Z, TangX, ZhouG, Xie Hawkes CV, Waring BG, Rocca JD, Kivlin SN. 2017.Controles de clima históricos
Zet al.2018.La diversidad de plantas mejora la productividad y el almacenamiento de carbono respuestas de la respiración del suelo a la humedad actual del suelo.Actas de la
en el suelo. Actas de la Academia Nacional de Ciencias, EE. UU.115:4027–4032. Courty PE, Bu- Academia Nacional de Ciencias, EE. UU.114:6322–6327. vanderHeijdenMGA,Klironomos
ee M, Diedhiou AG, Frey-Klett P, Le Tacon F, Rineau F, Turpault JN,UrsicM,MoutoglisP, Streitwolf-EngelR,
MP,UrozS, Garbaye J. 2010.El papel de las comunidades ectomicorrícicas en los procesos de los BollerT,WiemkenA, Sanders IR. 1998.La diversidad de hongos micorrízicos determina la
ecosistemas forestales: nuevas perspectivas y conceptos emergentes.Biología y Bioquímica del biodiversidad vegetal, la variabilidad del ecosistema y la productividad.Naturaleza396:
Suelo42:679–698. 69–72. Hooper DU, Chapin FS, Ewel JJ, Héctor A, Inchausti P, Lavorel S, Lawton JH,
Craig ME, Turner BL, Liang C, Clay K, Johnson DJ, Phillips RP. 2018.Árbol Logia DM, LoreauM, Naeem Set al.2005.Efectos de la biodiversidad en el funcionamiento de los
El tipo de micorriza predice la variabilidad dentro del sitio en el almacenamiento y distribución ecosistemas: un consenso del conocimiento actual.Monografías Ecológicas75:3–35. Jo I, Fei S,
de la materia orgánica del suelo.Biología del cambio global24:3317–3330. DavisonJ,MooraM,O Oswalt CM, Domke GM, Phillips RP. 2019.Cambios en el árbol dominante
€pikM, AdholeyaA,AinsaarL, Bâ A,Burla S,DiedhiouAG, asociaciones de micorrizas en respuesta a impactos antropogénicos.Avances de la ciencia 5:
Hiiesalu I, Jairo T.et al.2015.La evaluación global de la diversidad de hongos eaav6358.
micorrízicos arbusculares revela un endemismo muy bajo.Ciencia349:970–973. Johnson D, Martin F, Cairney JWG, Anderson IC. 2012.La importancia de
Deslippe JR, Hartmann M, Simard SW, Mohn WW. 2012.Calentamiento a largo plazo individuos: diversidad intraespecífica de plantas micorrícicas y hongos en los
altera la composición de las comunidades microbianas del suelo ártico.FEMS Microbiología ecosistemas. Nuevo fitólogo194:614–628.
Ecología82:303–315. Kadowaki K, Yamamoto S, Sato H, Tanabe AS, Hidaka A, Toju H. 2018.
Deveautour C, Power SA, Barnett KL, Ochoa-Hueso R, Donn S, Bennett AE, Los hongos micorrícicos median la dirección y la fuerza de las retroalimentaciones planta-suelo de

Powell JR. 2020.Dinámica temporal de comunidades de hongos micorrízicos y manera diferente entre las comunidades de micorrizas arbusculares y ectomicorrícicas. Biología de

coasociaciones con comunidades de plantas de pastizales después de la manipulación las Comunicaciones1:1–11.

experimental de la lluvia.Revista de Ecología108:515–527. KimY-C, Gao C, Zheng Y, He XH, YangW, Chen L, Wan SQ, Guo LD. 2015.
DixonHamil KA, Iannone BV III, HuangWK, Fei S, ZhangH. 2016.Escala cruzada Respuesta de la comunidad de hongos micorrízicos arbusculares al calentamiento y la
contradicciones en las relaciones ecológicas.Ecología del paisaje31:7–18. Duffy adición de nitrógeno en un ecosistema estepario semiárido.micorrizas25:267–276.
JE, Cardinale BJ, Francia KE, McIntyre PB, Th-ebault E, Loreau M. 2007. Kivlin SN, Emery SM, Rudgers JA. 2013.Los simbiontes fúngicos alteran las respuestas de las plantas a

El papel funcional de la biodiversidad en los ecosistemas: incorporando la cambio global.Revista americana de botánica100:1445–1457.
complejidad trófica.Cartas de ecología10:522–538. Kivlin SN, Hawkes CV. 2011.Diferenciar entre efectos de invasión y
Eisenhauer N, Bessler H, Engels C, Gleixner G, Habekost M, Milcu A, Partsch S, diversidad: impactos de las comunidades de plantas aéreas en las comunidades de hongos
Sabais ACW, Scherber C, Steinbeiss S.et al.2010.Los efectos de la diversidad de plantas en los subterráneos.Nuevo fitólogo189:526–535.
microorganismos del suelo apoyan la hipótesis singular.Ecología91:485–496. Kokkoris V, Lekberg Y, Antunes PM, Fahey C, Fordyce JA, Kivlin SN, Hart MM.
Fei S, Desprez JM, Potter KM, Jo I, Knott JA, Oswalt CM. 2017.divergencia de 2020.Codependencia entre las comunidades de hongos micorrícicos vegetales y
respuestas de las especies al cambio climático.Avances de la ciencia3:e1603055. arbusculares: ¿cuál es la evidencia?Nuevo fitólogo228:828–838. Komatsu KJ,
Fei S, Jo I, Guo Q, Wardle DA, Fang J, Chen A, Oswalt CM, Brockerhoff EG. Avolio ML, Lemoine NP, Isbell F, Grman E, Houseman GR,
2018.Impactos del clima en la relación biodiversidad-productividad en bosques naturales. Koerner SE, Johnson DS, Wilcox KR, Alatalo JMet al.2019.Los efectos del cambio global en las
Comunicaciones de la naturaleza9:5436. comunidades de plantas se magnifican con el tiempo y el número de cambios globales.

- 2022 Los autores Nuevo fitólogo (2022)234:1960-1966


Nuevo fitólogo -2022 Fundación Nuevo Fitólogo www.nuevofitólogo.com
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Nuevo
Revisión de 1966 Perspicacia de Tansley fitólogo

factores de cambio impuestos.Actas de la Academia Nacional de Ciencias, EE. UU.116: Selosse MA, Richard F, He X, Simard SW. 2006.Redes de micorrizas: des
17867–17873. ¿relaciones peligrosas?Tendencias en ecología y evolución21:621–628.
Lambers H, Raven JA, Shaver GR, Smith SE. 2008.Adquisición de nutrientes para plantas Smith MD, Knapp AK, Collins SL. 2009.Un marco para evaluar el ecosistema
Las estrategias cambian con la edad del suelo.Tendencias en ecología y evolución23:95–103. Lang C, dinámica en respuesta a las alteraciones crónicas de los recursos inducidas por el cambio
Polle A. 2011.Diversidad de hongos ectomicorrícicos, diversidad de árboles y raíces global. Ecología90:3279–3289.
relaciones de nutrientes en un bosque mixto centroeuropeo.Fisiología del árbol31:531– 538. Smith SE, Lee DJ. 2008.Simbiosis micorrizal, 3rded.Londres, Reino Unido: académico
Prensa.

Lange M, Eisenhauer N, Sierra CA, Bessler H, Engels C, Griffiths RI, Mellado- Sommer JH, Kreft H, Kier G, Jetz W, Mutke J, Barthlott W. 2010.Proyectado
V-azquez PG, Malik AA, Roy J, Scheu Set al.2015.La diversidad de plantas aumenta la actividad impactos del cambio climático en las capacidades regionales para la riqueza global de especies
microbiana del suelo y el almacenamiento de carbono en el suelo.Comunicaciones de la naturaleza6: de plantas. Actas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas277:2271–2280. Stein A, Gerstner K,
6707. Li X, XuM, Li X, Christie P, Wagg C, Zhang J. 2020.Los vínculos entre los cambios en Kreft H. 2014.La heterogeneidad ambiental como universal
Composición de la comunidad de plantas y hongos micorrízicos a gran altura frente a impulsor de la riqueza de especies a través de taxones, biomas y escalas espaciales.Cartas de ecología
baja elevación en ecosistemas alpinos.Informes de Microbiología Ambiental12:229– 17: 866–880.
240. van der Linde S, Suz LM, Orme CDL, Cox F, Andreae H, Asi E, Atkinson B, Sulman BN, Shevliakova E, Brzostek ER, Kivlin SN, Malyshev S, Menge DNL,
Benham S, Carroll C, Cools Net al.2018.Ambiente y huésped como controles a gran Zhang X. 2019.Diversas asociaciones de micorrizas mejoran el almacenamiento terrestre en un
escala de hongos ectomicorrízicos.Naturaleza558:243–248. modelo global.Ciclos biogeoquímicos globales33:501–523.
Maherali H, Klironomos JN. 2007.Influencia de la filogenia en la comunidad fúngica Tedersoo L, BahramM, P~olme S, K~oljalg U. 2014.Diversidad global y geografía
ensamblaje y funcionamiento del ecosistema.Ciencia316:1746-1748. de hongos del suelo.Ciencia346:1256688.
Nguyen NH, Williams LJ, Vincent JB, Stefanski A, Cavender-Bares J, Messier C, Teste FP, Kardol P, Turner BL, Wardle DA, Zemunik G, Renton M, Lalibert-e E.
Paquete A, Grava D, Reich PB, Kennedy PG. 2016.La diversidad de hongos ectomicorrízicos y la 2017.Retroalimentación planta-suelo y mantenimiento de la diversidad en matorrales de
diversidad de hongos saprotróficos están vinculadas a diferentes atributos de la comunidad clima mediterráneo.Ciencia355:173–176.
arbórea en un experimento de campo con árboles.ecología molecular25:4032–4046. € ToussaintA, BuenoG,DavisonJ,MooraM,TedersooL,ZobelM,O €pik M, P€Artel
O
pikM,DavisonJ,MooraM, P€artelM, ZobelM. 2016.Respuesta al comentario M. 2020.Patrones asimétricos de diversidad global entre plantas y hongos micorrízicos.
'La evaluación global de la diversidad de hongos micorrízicos arbusculares revela un Revista de ciencia de la vegetación31:355–366.
endemismo muy bajo'.Ciencia351:826. PAG€Artel M, O Valverde-Barrantes OJ, Smemo KA, Blackwood CB. 2015.Morfología de raíces finas
€pik M, Moora M, Tedersoo L, Szava-Kovats R, Rosendahl S, Rillig MC, Lekberg está estructurado filogenéticamente, pero el nitrógeno está relacionado con el espectro
Y, Kreft H, Helgason Tet al.2017.La distribución histórica del bioma y la reciente económico de las plantas en los árboles templados.Ecología Funcional29:796–807. Valverde-
perturbación humana dan forma a la diversidad de hongos micorrízicos arbusculares. Barrantes OJ, Smemo KA, Feinstein LM, Kershner MW, Blackwood
Nuevo fitólogo216:227–238. CB. 2013.La distribución de los rasgos subterráneos se explica por las diferencias intrínsecas
Pec GJ, Diepen LTA, Knorr M, Grandy AS, Melillo JM, DeAngelis KM, de las especies y la plasticidad intraespecífica en respuesta a las raíces vecinas.Revista de
Blanchard JL, Frey SD. 2021.Respuesta de la comunidad fúngica al calentamiento del suelo a largo Ecología101:933–942.
plazo con implicaciones potenciales para la dinámica del carbono del suelo.Ecosfera12: e03460. Wagg C, Barendregt C, Jansa J, van der HeijdenMGA. 2015.Complementariedad en
tanto las comunidades de plantas como las de hongos micorrízicos no aumentan
Phillips RP, Brzostek E, Midgley MG. 2013.El nutriente asociado a micorrizas necesariamente por la diversidad en la otra.Revista de Ecología103:1233–1244.
economía: un nuevo marco para predecir los acoplamientos carbono-nutrientes en los YangW, Zheng Y, Gao C, He X, Ding Q, KimY, Rui Y, Wang S, Guo LD. 2013.
bosques templados.Nuevo fitólogo199:41–51. La respuesta de la comunidad de hongos micorrízicos arbusculares al calentamiento y al
Powell JR, Parrent JL, Hart MM, Klironomos JN, Rillig MC, Maherali H. 2009. pastoreo difiere entre el suelo y las raíces en la meseta tibetana de Qinghai.Más uno8: e76447.
Conservadurismo de rasgos filogenéticos y la evolución de compensaciones funcionales en
hongos micorrízicos arbusculares.Actas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas 276:4237– Zanne AE, Abarenkov K, AfkhamiME, Aguilar-Trigueros CA, Bates S, Bhatnagar
4245. JM, Busby PE, Christian N, Cornwell WK, Crowther TWet al.2020.Ecología funcional
Ratcliffe S, Wirth C, Jucker T, van der Plas F, Scherer-Lorenzen M, Verheyen K, fúngica: aportando un enfoque basado en rasgos a los hongos asociados a plantas.
Allan E, Benavides R, Bruelheide H, Ohse Bet al.2017.Las relaciones entre la biodiversidad y Revisiones biológicas de la Sociedad Filosófica de Cambridge95:409–433. Zhang Y,
el funcionamiento de los ecosistemas en los bosques europeos dependen del contexto ChenHYH, Reich PB. 2012.La productividad forestal aumenta con la uniformidad,
ambiental.Cartas de ecología20:1414-1426. Riqueza de especies y variación de rasgos: un metanálisis global.Revista de Ecología100: 742–
Leer DJ. 1991.Micorrizas en los ecosistemas.Experiencia47:376–391. 749.

Nuevo fitólogo (2022)234:1960-1966 - 2022 Los autores


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