A la tierna edad de cuatro años, la vida idílica de James Trotter da un
vuelco cuando un rinoceronte se come a sus padres en Londres. James es enviado a vivir con sus tías, Spiker y Sponge, en una casa en la cima de una colina empinada. Después de tres años de aislamiento y abuso, James conoce a un viejecito en el jardín que le da una bolsa de lenguas mágicas de cocodrilo. Antes de que pueda comerlos, James tropieza y todas las lenguas verdes se retuercen en la tierra junto a un viejo melocotonero. James está devastado, creyendo que su oportunidad de felicidad está perdida, pero de repente crece un melocotón en el árbol estéril.
Spiker y Sponge bailan de alegría mientras ven crecer el melocotón
hasta alcanzar el tamaño de una casa pequeña, y pronto ganan dinero cobrando a la gente por visitar su melocotón milagroso. A James no se le permite unirse a la diversión y lo envían afuera por la noche para limpiar lo que ensucian los visitantes. Aunque está aterrorizado, una magia maravillosa atrae a James hacia el melocotón gigante, donde encuentra un túnel que conduce a través de la carne madura hasta el hueso. En la piedra, James encuentra una puerta, y detrás de la puerta se encuentra con un gran saltamontes, Saltamontes; una araña gigante, Araña; una enorme y amorosa Ladybug; un ciempiés muy grande y atrevido, una lombriz de tierra preocupada; un gusano de seda somnoliento; y una luciérnaga gigantesca, que ilumina su nuevo hogar en el hueso de durazno. Las lenguas de cocodrilo destinadas a James hicieron su magia en los insectos y en el melocotonero.
Inicialmente petrificado, James pronto descubre que estos insectos
gigantes son amigables y estaban esperando que él se uniera a ellos en una misión para escapar de su miserable vida en la cima de la colina. Centipede mastica el tallo del durazno, liberando el durazno, que rueda sobre Spiker y Sponge, aplastándolos. El melocotón rueda hasta los famosos acantilados blancos de Inglaterra y se sumerge en el océano, donde flotan los felices viajeros y comienza su nueva vida.
En su viaje fantástico, James y sus nuevos amigos tienen muchos
altibajos. Los tiburones atacan al melocotón, pero el inteligente James idea un plan para atar a las gaviotas usando la seda de Araña y Gusano de seda para elevarlas al cielo como un globo. El plan funciona, y navegan hasta Nueva York, encontrándose con Cloud-Men enojados y viendo aterradoras criaturas nocturnas en el camino. A pesar de sus miedos y dificultades, los viajeros son optimistas y disfrutan de la compañía del otro. Cantan, bailan y comparten historias, formando profundos lazos de amor y amistad. La confianza y el apoyo mutuo que tienen los amigos ayudan a James a superar la tristeza y la soledad que soportó durante los años de aislamiento y abuso que sufrió con Spiker y Sponge.
Cuando el melocotón gigante aterriza en la ciudad de Nueva York, la
vista de los insectos gigantes crea pánico y miedo, tanto en la policía y los bomberos como en los ciudadanos de Nueva York. James, con su característica inteligencia, amabilidad sincera y humor, calma estos temores. La gente de Nueva York no solo acepta a los viajeros con los brazos abiertos, sino que los aclama como héroes. Todos los insectos gigantes tienen éxito y se establecen felizmente en la ciudad de Nueva York. La historia de James también tiene un final feliz: el hueso de durazno se convierte en su casa en Central Park, donde cientos de niños lo visitan todos los días, clamando por escuchar sus historias y brindándole los compañeros de juego que extrañaba desesperadamente. Decide escribir toda la aventura en un libro, al que llama James y el melocotón gigante.