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Efectos del sistema de eclosión sobre el bienestar de los pollos de engorde en la vida
temprana y posterior
Mona F. Giersberg,*,y,1 Roos Molenaar,* Ingrid C. de Jong,z Carol Souza da Silva,z Henry van den Brand,* Bas Kemp,* y T. Bas Rodenburg*,y
*Grupo de Fisiología de la Adaptación, Universidad e Investigación de Wageningen, 6700 AH Wageningen, Países Bajos; y Animals in
Science and Society, Departamento de Ciencias de la Salud de la Población, Facultad de Medicina Veterinaria, Utrecht
Universidad, 3508 TD Utrecht, Países Bajos; y z Wageningen Livestock Research, Wageningen University &
Investigación, 6700 AH Wageningen, Países Bajos
RESUMEN Los pollitos de engorde suelen nacer en la incubadora sin repeticiones por tratamiento. Los indicadores de bienestar animal se
acceso a alimento ni agua hasta que se colocan en la granja. Esto evaluaron siguiendo protocolos estándar: limpieza del plumaje, dermatitis
puede afectar negativamente a su salud y bienestar. Por lo tanto, se de las almohadillas de las patas (FPD), quemaduras en el corvejón,
han desarrollado estrategias alternativas, por ejemplo, proporcionar a lesiones en la piel (todos en el día 21 y 35 de edad) y puntuación de la
los pollitos una nutrición temprana en la incubadora o huevos para marcha (día 35). Además, se llevó a cabo un conjunto de pruebas de
incubar directamente en la granja. Sin embargo, la información sobre el comportamiento: ambiente novedoso (día 1 y 21), inmovilidad tónica,
bienestar físico y mental de los pollitos nacidos en estos sistemas en objeto novedoso y prueba de distancia de evitación (día 4 y 35). La
comparación con los pollitos nacidos de forma convencional es limitada. limpieza del plumaje, las quemaduras en los corvejones y las lesiones
en la piel se vieron afectados por la edad, pero no por el sistema de
El objetivo de este estudio fue investigar los efectos de los sistemas de eclosión, y los pollos de engorde mayores obtuvieron peores puntajes
incubación alternativos sobre el bienestar de los pollos de engorde en que los más jóvenes (P < 0,05). Solo se encontró un efecto del sistema
las etapas temprana y posterior de la vida. Se realizó una comparación de eclosión para FPD, con la mayor prevalencia en pollos HH, seguido
de sistemas con pollos que nacieron de forma convencional en una de pollos HF y OH (P < 0,05). Todas las respuestas medidas en las
incubadora (HH), en un sistema que proporcionaba luz, alimento y agua pruebas de comportamiento se vieron afectadas por la edad pero no por
en una incubadora (alimentados en incubadora, HF) o en la granja el sistema de eclosión. Más tarde, los pollos eran significativamente
(nacidos en la granja, OH , donde se disponía de alimento y agua y no menos temerosos que durante los primeros días de vida.
era necesario el transporte de pollitos de un día desde la incubadora Los resultados indican que los pollos incubados de forma convencional
hasta la granja). Los pollos se criaron en 3 lotes, en 12 corrales de piso puntuaron significativamente peor para la FPD, mientras que, en
por lote (aproximadamente 1155 animales por corral), con un total de 12 general, el sistema de incubación pareció tener efectos menores en
otros indicadores de bienestar de los pollos de engorde.
Palabras clave: pollo de engorde, alimentación temprana, eclosión en granja, bienestar, comportamiento
2021 Ciencia avícola 100:100946
https://doi.org/10.1016/j.psj.2020.12.043
INTRODUCCIÓN eclosionado Según las condiciones de incubación y las características
de la parvada de reproductoras (Lourens et al., 2005), la ventana de
En las incubadoras comerciales, los pollitos de engorde suelen nacer eclosión oscila entre 24 y 48 h (Careghi et al., 2005). El período de
en incubadoras convencionales, donde no se les proporciona alimento ayuno de los pollitos aumenta aún más por el tiempo requerido para los
ni agua hasta que se colocan en la granja. Los pollitos de 1 lote de procedimientos de procesamiento y manipulación en la incubadora (p.
huevos no nacen exactamente al mismo tiempo, sino que lo hacen ej., selección de pollitos de segundo grado y vacunación), la duración
dentro de una ventana de eclosión, que se define como el intervalo de del transporte y la descarga en la granja de pollos de engorde. Por lo
tiempo desde el primero hasta el último pollito.
tanto, particularmente los pollitos recién nacidos se someten a largos
períodos de ayuno, que pueden durar hasta las primeras 72 h de vida,
en los que los pollitos pueden sobrevivir sin nutrición exógena utilizando
2020 Los Autores. Publicado por Elsevier Inc. en nombre de Poultry las reservas de energía de su saco vitelino (van der Wagt et al., 2020).
Science Association Inc. Este es un artículo de acceso abierto bajo la Además, se ha demostrado que incluso los períodos de ayuno más
licencia CC BY (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).
cortos, de un promedio de 48 h, conducen a tasas de mortalidad más
Recibido el 7 de octubre de 2020.
Aceptado el 16 de diciembre de 2020.
altas a las 6 semanas de edad.
1
Autor para correspondencia: mfgiersberg@uu.nl
1
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2 GIERBERG Y AL.
en comparación con 0 y 24 h de ayuno (de Jong et al., 2017). el peso corporal y el índice de conversión alimenticia hasta la edad
Además del aumento de las tasas de mortalidad, el retraso en el de sacrificio, pero la mortalidad general fue mayor para los pollos
acceso al alimento y al agua puede tener efectos negativos en el nacidos en criadero que para los pollos OH (de Jong et al., 2020).
crecimiento (Bigot et al., 2003; Gonzales et al., 2008), el desarrollo En ambos estudios, los pollos de los sistemas de incubación en
del sistema inmunitario (Panda et al., 2015), y susceptibilidad a granja obtuvieron mejores resultados en el indicador de bienestar
enfermedades en ambientes con alta presión antigénica (Simon et dermatitis de las almohadillas plantares (FPD, de Jong et al., 2019,
al., 2015). 2020). Además, otro aspecto del bienestar, que es el bienestar
Además, la ausencia de una nutrición temprana es solo uno de mental de las aves, fue investigado por Giersberg et al. (2020b),
varios riesgos de bienestar asociados con la incubación convencional quienes evaluaron el miedo y el comportamiento del corral doméstico
(HH). La exposición a la oscuridad continua en la nacedora, los altos de pollos nacidos en criadero y pollos OH. Aunque los resultados de
niveles de ruido y polvo, el procesamiento automatizado en las cintas las observaciones conductuales generales fueron ambiguos, los
transportadoras y el transporte pueden actuar como factores pollos nacidos en criaderos mostraron respuestas más activas y
estresantes que afectan negativamente el bienestar de los pollitos menos temerosas en situaciones de prueba desafiantes que los
(Knowles et al., 2004; Archer y Mench, 2017; de Gouw et al. al., pollos OH.
2017; Hedlund et al., 2019; Giersberg et al., 2020a). Se descubrió Los estudios mencionados anteriormente solo compararon la HH
que el estrés a una edad temprana, por ejemplo, causado por el convencional con la incubación en la granja, pero no incluyeron un
manejo en la incubadora, tiene consecuencias a largo plazo en el grupo de tratamiento que tuviera acceso a alimento y agua en la
comportamiento y el bienestar de las gallinas ponedoras (Ericsson incubadora. Aunque se puede esperar el mayor contraste entre la
et al., 2016; Hedlund et al., 2019). HH convencional y la incubación en la granja, los sistemas que
brindan una nutrición temprana y un manejo mínimo en la incubadora
En los últimos años, se han desarrollado sistemas de incubación pueden ser una buena alternativa para mejorar el bienestar de los
alternativos para superar los efectos potencialmente perjudiciales de pollos en situaciones en las que la incubación en la granja no es
las prácticas de incubación convencionales. Una opción para prevenir factible. Este puede ser, por ejemplo, el caso de las naves de pollos
la privación de alimento posterior a la eclosión es colocar los huevos de engorde en las que las condiciones climáticas ambientales no se
en incubadoras especiales el día 18 de incubación, en las que se les pueden ajustar a los requisitos de la incubación en la granja. Por lo
proporciona alimento, agua y luz continua (van der Pol et al., 2015). tanto, debe investigarse si estos sistemas de alimentación en
En la práctica, el procesamiento de pollitos de estos sistemas criadero también pueden lograr mejoras con respecto al bienestar
también difiere de los procedimientos convencionales. Durante el de los pollos de engorde.
procesamiento y el transporte a la granja, estos pollitos alimentados El objetivo de este estudio fue evaluar los efectos del entorno de
en la incubadora (HF) permanecen en las canastas de incubación. eclosión en el bienestar físico y mental de los pollos de engorde en
Otra opción que también evita el transporte de pollitos recién nacidos la etapa temprana y posterior de la vida por medio de varios
es incubar los pollitos directamente en la granja. En estos sistemas indicadores de comportamiento y bienestar basados en los animales.
de incubación en granja, los huevos se llevan de la incubadora a la Se compararon pollitos de 3 sistemas de incubación: HH
granja en el día 18 de incubación. convencional, HF con provisión de alimento y agua, y OH.
Los sistemas de incubación en granja actualmente disponibles Se planteó la hipótesis de que una reducción de los factores
difieren en el diseño y el grado de automatización (de Jong et al., estresantes en el entorno peri y posterior a la eclosión, como la
2019). En la nave de pollos de engorde, las luces están encendidas ausencia de hambre y sed y menos o ningún manejo, conduciría a
y el alimento y el agua están disponibles a la llegada de los huevos. un mejor bienestar tanto temprano como más tarde en la vida. Se
No se requiere procesamiento automatizado y los pollitos de segundo esperaba que los pollos OH obtuvieran la mejor puntuación, seguidos
grado generalmente son seleccionados por el granjero. Todas las de los pollos HF, ya que la eclosión en la granja no solo incluye la
vacunas (a través del agua de bebida o vacunas por aspersión) se provisión de nutrición temprana, sino también la ausencia de
realizan en la granja. transporte de pollitos de un día y de otros procedimientos de
Estudios anteriores han investigado factores únicos asociados procesamiento de incubación potencialmente estresantes.
con estos sistemas alternativos de nacimiento, por ejemplo, la
ausencia de transporte de pollitos recién nacidos (Hollemans et al.,
MATERIALES Y MÉTODOS
2018), oscuridad continua en la nacedora (Archer y Mench, 2014) y
privación de alimento . y agua después del nacimiento (p. ej., Bigot
Configuración experimental
et al., 2003; Maiorka et al., 2003; van den Brand et al., 2010). Sin
embargo, se han realizado comparaciones limitadas entre los El estudio se llevó a cabo de mayo a octubre de 2019 en el Centro
sistemas de incubación con respecto al rendimiento de la producción, Avícola Experimental en Geel, Bélgica. Se crió un total de 41 398
la salud y el bienestar de los pollos de engorde en etapas tempranas pollitos Ross 308 en 3 lotes consecutivos en 6 salas separadas de
y posteriores de la vida. de Jong et al. (2019) compararon parvadas un galpón de pollos de engorde (Figura 1). Cada habitación era
de pollos de engorde nacidos en la granja (OH) con pollos de accesible desde un pasillo central y contenía 2 corrales de piso
incubación convencionales en granjas comerciales durante todo el adyacentes (cada uno medía 6,0 × 9,4 m). En los dos primeros lotes,
período de producción. No encontraron efectos del sistema de había 1155 pollitos por corral el día 0. El tercer lote comenzó con
eclosión en los indicadores de rendimiento, como el peso al sacrificio, 1141 pollitos por corral para todos los tratamientos.
la tasa de conversión alimenticia y la primera semana y la mortalidad
total (de Jong et al., 2019). En condiciones más controladas, la Los corrales estaban separados por una malla de alambre y tenían
eclosión en la granja tampoco mejoró líneas separadas de comederos automáticos y bebederos de niple.
Cada corral estaba conectado a un sistema de calefacción central y
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EFECTOS DEL SISTEMA DE NACIMIENTO EN EL BIENESTAR DE LOS POLLOS 3
Las canastas de incubación para huevos HF consistían en una
bandeja de huevos en la parte superior de una canasta con 2
comederos a los lados y orificios para llegar a las líneas de
bebederos debajo. Estas cestas se colocaron en una nacedora
HatchCare (HatchTech, Vee nendaal, Países Bajos), en E18, que
estaba equipada con luces de diodos emisores de luz sobre las
líneas abiertas de bebederos en las paredes laterales. Cuando
los pollitos nacían, caían al fondo de la cesta desde la que podían
Figura 1. Vista superior de la nave de pollos de engorde, con habitaciones para
alcanzar los comederos y las líneas de bebederos. En el día 21
pollos convencionales aliados HH, HF y OH. Los corrales estaban separados por una
malla de alambre y tenían líneas separadas de comederos automáticos y bebederos de niple.
de incubación, los pollitos HF permanecieron en las canastas
Cada corral albergaba 1155 pollos (lote 1 y 2) y 1141 pollos (lote 3). Abreviaturas: HF, durante la selección de pollitos de segundo grado y el transporte.
alimentado en criadero; HH, nacidos en criadero; OH, nacieron en la granja. Durante el transporte, los pollos HF tenían acceso al alimento
restante en los comederos a los lados de la canasta, pero no al
agua. Los pollitos HH y HF se transportaron por separado después
lleno de virutas de madera (capa de 2–3 cm). Dentro de 1 de 510 y 516 h de incubación, respectivamente, en camiones
habitación, los pollitos del mismo sistema de incubación se acondicionados en aproximadamente 2,5 h hasta las instalaciones
alojaron en los 2 corrales y por tratamiento, se usaron 2 de investigación.
habitaciones. La ubicación de los tratamientos dentro de las salas Las bandejas con huevos OH fueron transportadas por un
o corrales no cambió entre lotes ya que el sistema para la camión acondicionado en E18 a la misma instalación de
incubación en la granja se instaló de forma permanente en 2 salas investigación y en la misma duración. Después de la llegada a las
y no se podía mover. Los corrales OH estaban equipados con un instalaciones de investigación, las bandejas se colocaron en el
sistema XTreck (Vencomatic, Eersel, Países Bajos). Este sistema sistema XTreck (ver arriba). En el día 21 de incubación, los
está construido con un marco de metal que se monta sobre una huevos no eclosionados se retiraron de los corrales OH y los
cinta de polipropileno (33 cm por encima del suelo) que sujeta las cuidadores de animales seleccionaron pollitos de segundo grado
bandejas de incubación con los huevos. Los pollitos caen y se y los sacrificaron humanitariamente. Se proporcionó luz continua
secan en el cinturón después de nacer. Desde el cinturón, pueden en los corrales OH a partir de E18. El régimen de luz comenzó el
llegar al suelo y, por lo tanto, se proporciona alimento y agua en día de la llegada de los pollitos HH y HF con 1D:23 L (día 0) y se
el corral. Después de la eclosión, se retiraron las bandejas con redujo gradualmente a 3L:1D:12L:1D:3L:4D (día 7 en adelante).
cáscaras de huevo y huevos no eclosionados y se levantó el Durante los últimos días antes del sacrificio (día 38–40), se
marco de metal hasta el techo. mantuvo el régimen de luz inicial de 1D:23 L.
Todas las aves se alojaron de acuerdo con la legislación de la La temperatura ambiente del tratamiento OH se ajustó en base a
Unión Europea (Directiva del Consejo 2007/43/EC, 2007). El la temperatura de la cáscara del huevo (E18día 0).
experimento fue aprobado por el Comité Institucional de Cuidado A partir del día 2, la temperatura ambiente disminuyó gradualmente
y Uso de Animales del Centro Experimental Avícola el 1 de abril desde aproximadamente 34 °C hasta 19 °C en el día 40.
de 2019 (número de licencia EC 2019001). Se proporcionó una dieta de 4 fases disponible comercialmente
Los datos sobre el rendimiento de la eclosión y la producción de ad libitum, la cual se suministró en papel de pollito durante los
este experimento se informan y analizan en otro lugar (Souza da primeros días, comenzando en E18 en los corrales OH. El raleo
Silva, datos no publicados). se realizó el día 33 retirando 280 pollos de cada corral para el
sacrificio. A los 40 días de edad, los pollos restantes se enviaron
a una planta de sacrificio comercial.
Para procedimientos de gestión detallados, consulte también el
Animales y Procedimientos de Manejo
trabajo de Souza da Silva, datos no publicados.
Dentro del mismo lote, los pollitos de los 3 tratamientos
procedían del mismo stock de progenitores Ross 308. La edad de
la parvada parental utilizada para el lote 1 fue de 28 semanas, la Evaluación del Bienestar
utilizada para el lote 2 fue de 29 semanas y la del lote 3 fue de 31
semanas de edad. Durante los primeros 18 días, todos los huevos Para evaluar el bienestar de los pollos de los diferentes
se incubaron en un criadero comercial (Lagerwey, Lunteren, sistemas de incubación, se evaluaron varios indicadores basados
Países Bajos). En el día embrionario (E) 18, las bandejas se en el entorno, la salud y el comportamiento de las aves en
asignaron aleatoriamente a uno de los siguientes sistemas de diferentes momentos durante el período de crianza. Para minimizar
eclosión: HH, HF u OH convencional. En E18, los huevos fueron los efectos de la perturbación en las respuestas de las aves,
examinados al trasluz por un sistema de latidos del corazón y primero se realizaron pruebas de comportamiento en caso de que
se
transferidos a cestas de incubación (HH y HF) o bandejas de incubación realizaran el mismo día del estudio que las mediciones
(OH).
Los huevos HH y HF se desinfectaron dos veces en E18 y E19 ambientales y de bienestar animal. Los corrales fueron visitados
con formaldehído al 37 % y luego se incubaron en la incubadora. en orden aleatorio en cada día de evaluación. Dos observadores
Los huevos HH se colocaron en una incubadora convencional sin midieron los indicadores ambientales. Los datos sobre indicadores
luz, alimento ni agua. En el día 21 de incubación, los pollitos HH de bienestar animal fueron recopilados por 1 observador, excepto
se sometieron a un procesamiento estándar en cintas la capacidad para caminar, que fue calificada por 2 observadores.
transportadoras, incluida la selección de pollitos de segundo Todas las pruebas de comportamiento fueron realizadas por 3
grado, el conteo y la colocación en cestas de transporte. observadores.
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4 GIERBERG Y AL.
Indicadores ambientales Los indicadores de bienestar basados en se registró un valor faltante. Si el pollo permaneció sobre su espalda
el medio ambiente se evaluaron a los 21 y 35 días de edad. La durante al menos 10 s después de sujetarlo, se consideró que estaba
calidad de la cama se calificó visualmente de acuerdo con el inmóvil y la latencia (s) hasta ponerse de pie
Protocolo de Evaluación de la Calidad del Bienestar para Aves (2009) fue grabado. La prueba finalizó con una latencia máxima de 300 s.
en una escala de 5 puntos que va de 0 (completamente seca y Como la latencia para ponerse de pie de los pollos de engorde
escamosa) a 4 (se pega a las botas una vez que se rompe la tapa o mayores puede no solo estar influenciada por el miedo sino también
la corteza compactada) en 3 lugares por corral (cerca de la pared, por la incapacidad de darse la vuelta debido a su alto peso corporal,
cerca de los comederos y bebederos, y en el área central de basura). el primer intento de las aves por erguirse (es decir, la latencia del
El nivel de NH3 se midió a la altura de las aves en el medio de cada primer movimiento de las alas o las patas) se registró adicionalmente
corral con el detector de gas de precisión Kitagawa AP1 (Komyo, el día 35 y la prueba se terminó después de 180 s.
ciudad de Kawasaki, Japón).
Indicadores de bienestar basados en animales A los 21 y 35 días de La respuesta a un objeto novedoso (NO) se probó de acuerdo
edad, se encerró en un corral de captura una muestra aleatoria de con un procedimiento de de Haas et al. (2014) y el Protocolo de
30 pollos por corral (n = 120 aves por sistema de incubación). Cada evaluación de la calidad del bienestar de las aves de corral (2009). A
ave fue evaluada individualmente para ampollas en el pecho los 4 días de edad, un bloque de madera (8 ! 5 ! 2,5 cm) envuelto
(puntuación 0 5 sin decoloración, lesión o ampolla a 2 5 ampolla o con cinta de colores (verde, blanca, roja, negra y azul) sirvió como
lesión, piel abierta, a menudo cubierta con costra), plumaje limpio (0 NO. La prueba duró 120 s durante los cuales se registró cada 10 s el
5 plumas y piel están completamente limpias a 3 5 la suciedad se número de pollos dentro de un radio de 25 cm del NO. Además, se
acumula en las plumas o la piel del vientre y también el resto del midió la latencia de las primeras 3 aves en acercarse al NO (<25
plumaje está visiblemente sucio), lesiones en la piel (0 5 sin lesiones cm). En el día 35, se repitió la prueba utilizando un palillo de plástico
o daño puntiforme único a 2 5 al menos 1 lesión de 2 cm de diámetro redondo (50 cm de largo, 2,5 cm de diámetro) envuelto con cinta de
en su mayor extensión), FPD (0 5 sin lesiones hasta 4 5 úlceras o color como el
costras, signos de hemorragia o dermatitis profunda) y quemadura
de corvejón (0 5 sin lesiones hasta 4 5 decoloración marrón o negra NO.
del corvejón, más de 1 mancha posible, total . 0,5 cm2 , probablemente Se realizó una prueba de distancia de evitación (DA) según el
con costra; también corvejón infectado). Todos estos esquemas de Protocolo de Evaluación de la Calidad del Bienestar para Aves (2009)
puntuación sBienestar
iguieron epl
Protocolo
ara de Evaluación
Aves (2009). dde
Como la la Calidad ddel
ecoloración e la a los 4 y 35 días de edad. La observadora se acercó a un grupo de
pechuga ocurrió solo en 1 pollo durante todo el estudio, esta al menos 3 pollos en el corral, se puso en cuclillas durante 10 s y
puntuación no se incluyó en análisis posteriores. Además, la contó el número de aves dentro de un semicírculo de 1 m frente a
capacidad para caminar de otras 30 aves por corral se evaluó el día ella. La prueba se repitió en 6 ubicaciones por corral.
35 de acuerdo con el esquema de puntuación de la marcha (0 5
normal, hábil y ágil a 5 5 incapaz de caminar) del Protocolo de
Evaluación de la Calidad del Bienestar para Aves (2009) .
Análisis estadístico
Todos los análisis estadísticos se realizaron utilizando el software
SPSS Statistics (versión 25, IBM, Armonk, NY). Se evaluó la
Indicadores de comportamiento basados en animales Se llevó a distribución normal de todos los datos mediante la creación de
cabo una nueva prueba ambiental (NE) de acuerdo con un protocolo histogramas que incluían la curva de distribución gaussiana.
de de Haas et al. (2014) a los 1 y 21 d de edad. Se capturaron La homogeneidad de la varianza se probó de acuerdo con el
individualmente cinco pollos por corral (n = 20 aves por tratamiento) procedimiento de Levene. La unidad experimental fue el corral.
y se transportaron en un balde negro al lugar de prueba en el pasillo Los modelos mixtos lineales generalizados consistieron en
central. Después de colocar al ave en una caja de plástico gris no indicadores ambientales, indicadores de bienestar animal y respuestas
transparente (62 ! 38 ! 36 cm), que sirvió como NE, se registró su en las pruebas de comportamiento como variables objetivo y los
respuesta durante 2 min (latencia para vocalizar, número de efectos fijos del sistema de eclosión, la edad, la interacción entre el
vocalizaciones y número de vuelos). intentos). La variable 'número sistema de eclosión y la edad, y el orden de las pruebas.
de intentos de vuelo' no se sometió a análisis estadísticos porque La habitación y el lote se agregaron como efectos de bloque. Para
solo 16 de 360 pollos mostraron un intento de escape. las puntuaciones visuales de la basura y los indicadores de bienestar
animal, los modelos se ajustaron con una distribución de probabilidad
multinomial y una función de enlace logit generalizada. Se utilizaron
A los 4 y 35 días de edad, 5 aves por corral se sometieron a una modelos mixtos lineales generalizados con una distribución normal y
prueba de inmovilidad tónica (TI) según lo descrito por Hollemans et una función de enlace logarítmico para los niveles de NH3 y todas
al. (2018). Cada pollo se sacó de su corral de origen y se transportó las respuestas de comportamiento, excepto para las vocalizaciones
en un balde negro al lugar de la prueba. Allí, se colocó en una cuna en la prueba de TI, para las cuales se eligió una distribución binomial
de metal y el experimentador lo sujetó boca arriba durante 10 s, usó con una función de enlace logit. El observador se agregó al modelo
1 mano para sostener su pecho y 1 mano para cubrir su cuello y como un efecto fijo para las pruebas de comportamiento. Efectos
cabeza. Se evitó el contacto visual con el ave. Si el pollo se levantaba fijos con P . 0.1 (es decir, orden de prueba y observador) fueron
dentro de los 10 s después de la inmovilización, se inducía TI excluidos en los modelos finales por medio de un procedimiento de
nuevamente, hasta un máximo de 5 veces. Después de 5 intentos, regresión hacia atrás. Las comparaciones por pares post hoc se
la prueba se detuvo y ajustaron mediante la corrección de Bonferroni. Los valores de p <
0,05 se consideraron estadísticamente significativos.
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EFECTOS DEL SISTEMA DE NACIMIENTO EN EL BIENESTAR DE LOS POLLOS 5
RESULTADOS La puntuación de la marcha, que se evaluó el día 35, no difirió
entre los sistemas de eclosión investigados (F6,27 5 0,55, P 5
Efectos del sistema de eclosión y la edad en 0,77) (material complementario, Figura complementaria 1).
Indicadores Ambientales
En el día 21, se otorgó una puntuación visual de basura de 3
("se pega a las botas y se pega fácilmente en una bola si se
Efectos del sistema de eclosión y la edad en
compacta") en el 43 % de los casos, seguida de una puntuación
Conducta animal
de 2 (39 %), 4 (11 %). , 1 (6%) y 0 (1%). En el día 35, la
puntuación asignada con mayor frecuencia fue 3 (58 %), seguida En la prueba NE, ¡ninguna edad significativa! Se encontraron
de 4 (19 %), 2 (16 %) y 1 (7 %). ¡Tampoco había una edad interacciones del sistema de eclosión para la latencia para
significativa! la interacción del sistema de eclosión para la vocalizar y el número de vocalizaciones. Además, ambas
puntuación visual de la basura, ni un efecto del sistema de variables no difirieron entre los sistemas de eclosión. La edad
eclosión. Se registraron puntajes de camada más altos, y por lo afectó la latencia para vocalizar (F1.288 5 40,97, P , 0,001) y el
tanto peores, en el día 35 en comparación con el día 21 (F4,44 5 número de vocalizaciones (F1.354 5 66,46, P , 0,001).
3.52, P ≤ 0.05). Los niveles promedio de NH3 fueron de 1,64 ppm Los pollos vocalizaron antes y con mayor frecuencia el día 1 en
en el día 21 y de 0,89 ppm en el día 35. Nuevamente, solo hubo comparación con el día 21 (Figura 3).
un efecto de la edad, con niveles más altos de NH3 medidos en Las duraciones medias de TI en todos los grupos fueron <80
el día 21 en comparación con el día 35 (F1,66 5 37,39, P, 0,001). s en el día 4 y <100 s en el día 35 (Figura 4). Ni edad! se
encontraron interacciones del sistema de eclosión, ni efectos del
Efectos del sistema de eclosión y la edad en sistema de eclosión. Las duraciones de TI fueron significativamente
Indicadores de Bienestar Basados en Animales más largas en el día 35 que en el día 4 (F1,337 5 9.52, P ≤ 0.01).
De manera similar, el número de intentos de inducción de TI y la
¡No había una edad significativa! interacciones del sistema proporción de pollos que vocalizaron durante la prueba difirieron
de eclosión para los indicadores de limpieza del plumaje, entre los 4 y los 35 días de edad (Figura 5). En el día 4, se
lesiones en la piel, FPD y quemadura de corvejón. Solo se necesitaron más intentos para inducir TI (F1354 5 39,93, P ,
encontró un efecto del sistema de eclosión para FPD (F4,44 5 0,001) y más pollos vocalizaron (F1337 5 103,93, P , 0,001) en
3.05, P , 0.05), con pollos HH que tenían lesiones en las patas comparación con el día 35. Nuevamente, no hubo una edad
más severas en comparación con pollos HF (P , 0.05) y OH (P , significativa ! interacciones del sistema de eclosión y ningún
0.01), y pollos HF puntuando peor que los pollos OH (P < 0.05) efecto del sistema de eclosión.
(Figura 2). Se encontraron efectos significativos de la edad para ¡En la prueba NO, no había edad! interacciones del sistema
todos los indicadores de bienestar animal evaluados. Se de eclosión, y sin diferencias significativas entre los pollos HH,
observaron puntuaciones más altas, que indican peor calidad, HF y OH. Se encontraron efectos de edad para la latencia de los
para la limpieza del plumaje (F3,51 5 66,44, P , 0,001), lesiones primeros 3 pollos en acercarse (F1,66 5 20.91, P , 0.001) y para
en la piel (F2,58 5 160,40, P , 0,001), FPD (F4,44 5 62,98, P , el número promedio de aves dentro de un radio de 25 cm del NO
0.001) y quemadura de corvejón (F4.44 5 75.47, P , 0.001) en el (F1,66 5 5.95, P , 0.05 ). Un mayor número de pollos se acercó
día 35 en comparación con el día 21 (material complementario, al NO el día 4, pero lo hizo antes el día 35 (Figura 6).
Figura complementaria 1).
Figura 2. Distribución de las puntuaciones de FPD para pollos de engorde convencionales HH, HF y OH a los 21 y 35 días de edad. Una puntuación más alta indica lesiones más
graves. Las puntuaciones de FPD se vieron significativamente afectadas por el sistema de eclosión (P < 0,05) y la edad (P < 0,001). Abreviaturas: FPD, dermatitis de la almohadilla
plantar; HF, alimentado en criadero; HH, nacidos en criadero; OH, nacieron en la granja.
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6 GIERBERG Y AL.
Figura 3. Respuestas en la prueba NE a 1 y 21 d de edad (n 5 60 pollos por sistema de eclosión): (A) latencia media para vocalizar (6SEM), (B) frecuencia
media de vocalización (6SEM) de HH, HF convencional , y OH pollos de engorde. *Después de 'Edad (d)' denota un efecto de edad (P , 0.05). Abreviaturas: HF,
alimentado en criadero; HH, nacidos en criadero; NE, ambiente novedoso; OH, nacieron en la granja.
La interacción de la edad ! y el sistema de eclosión no tuvieron Más pollos se acercaron al observador el día 35 en comparación con
efecto sobre la respuesta en la prueba AD. La edad afectó el número el día 4 (Figura 7).
promedio de pollos encontrados dentro de un semicírculo de ,1 m del
observador (F1,66 5 250.28, P , 0.001).
DISCUSIÓN
El objetivo del presente estudio fue evaluar los efectos de 3 sistemas
de incubación sobre el bienestar de los pollos de engorde en etapas
tempranas y posteriores de la vida. En general, todos los indicadores
de bienestar y comportamiento de los animales se vieron afectados
por la edad, mientras que el sistema de eclosión solo tuvo un efecto
en las puntuaciones de FPD. Tampoco se encontraron interacciones
significativas entre la edad y el sistema de eclosión.
Es importante tener en cuenta que el estudio actual fue diseñado
como una comparación de sistemas. Los sistemas de incubación HH,
HF y OH se caracterizan por varias características distintas, que
pueden afectar a los pollos de diversas maneras. Por lo tanto, no es
posible sacar conclusiones sobre factores de influencia únicos, como
el procesamiento en la incubadora, el transporte de huevos o pollitos
de un día, o la presencia o ausencia de alimentación temprana. Los 3
sistemas de incubación diferentes y los procedimientos de manejo
asociados aplicados aquí están disponibles para uso comercial.
Como los pollos se observaron en sistemas y contextos sociales
similares a los que se encuentran en las granjas comerciales, los
presentes resultados también son aplicables a entornos prácticos.
En general, la calidad de la cama fue ligeramente inferior en
comparación con hallazgos anteriores en granjas comerciales (de Jong
et al., 2019). Los niveles de NH3 en todos los corrales estaban muy
por debajo del límite legal de 20 ppm (Directiva del Consejo 2007/43/EC, 2007).
Ambos indicadores ambientales no difirieron entre los sistemas de
eclosión. Utilizando el mismo método de puntuación para la calidad de
la cama, de Jong et al. (2019) encontraron una tendencia a mejores
Figura 4. Duraciones medias de TI (6SEM) en la prueba de TI a los 4 y 35 puntajes en OH en comparación con las parvadas HH al recopilar
días de edad (n = 60 pollos por sistema de nacimiento) de pollos de engorde
datos de granjas comerciales en los días 21 y 39. Sin embargo, en
convencionales HH, HF y OH. *Después de 'Edad (d)' denota un efecto de
edad (P , 0.05). Abreviaturas: HF, alimentado en criadero; HH, nacidos en condiciones más controladas en una granja experimental, la calidad de
criadero; OH, nacidos en la granja; TI, inmovilidad tónica. la cama visual registrada semanalmente
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EFECTOS DEL SISTEMA DE NACIMIENTO EN EL BIENESTAR DE LOS POLLOS 7
Figura 5. Respuestas en la prueba de TI a los 4 y 35 días de edad (n 5 60 pollos por sistema de eclosión): (A) número medio (6SEM) de intentos de inducción de TI,
(B) porcentaje de pollos que vocalizan durante TI de HH convencional , HF y pollos de engorde OH. *Después de 'Edad (d)' denota un efecto de edad (P , 0.05).
Abreviaturas: HF, alimentado en criadero; HH, nacidos en criadero; OH, nacidos en la granja; TI, inmovilidad tónica.
no difirió entre corrales con HH y corrales con pollos OH (de Jong Se encontraron diferencias a largo plazo de desarrollo intestinal
et al., 2020). o enfermedades, que podrían alterar la calidad de las heces y, por
La prevalencia significativamente mayor y la gravedad de la lo tanto, el nivel de humedad de la cama, entre pollos HH y OH
FPD en pollos HH en comparación con HF, y en pollos HF en (de Jong et al., 2020). Aunque estudios previos informaron
comparación con OH, podrían no explicarse por las diferencias en resultados inconsistentes, el peso corporal también puede influir
la calidad de la cama. Sin embargo, se ha demostrado que el en la aparición de lesiones en las almohadillas de las patas, siendo
contenido de humedad de la cama, que no se midió en el presente los pollos más pesados los que tienen más probabilidades de
estudio, varía entre los corrales con la misma puntuación visual de desarrollar FPD (Shepherd y Fairchild, 2010). Sin embargo, en el
la cama (de Jong et al., 2020). El aumento de la humedad de la presente estudio, los pollos OH fueron más pesados que los pollos
cama se asocia con una FPD más grave (Shepherd y Fairchild, HH durante todo el período de producción, y los pollos HF tuvieron
2010). En línea con esto, de Jong et al. (2020) observaron un pesos intermedios (Souza da Silva, datos no publicados), lo que
mayor contenido de humedad en la cama y una mayor prevalencia no explica las diferencias en las puntuaciones de FPD. Otros
de lesiones en las almohadillas de las patas en corrales con pollos indicadores de bienestar animal, es decir, la limpieza del plumaje,
HH que en aquellos con pollos OH. Las causas subyacentes de las lesiones cutáneas y las quemaduras en el corvejón, puntuaron
estos hallazgos permanecieron poco claras, ya que no significativamente peor con el aumento de la edad, pero no se vieron afectado
Figura 6. Respuestas en la prueba de NO a los 4 y 35 días de edad (n 5 12 corrales por sistema de eclosión): (A) latencia media (6SEM) de los 3 primeros pollos en
acercarse, (B) número medio (6SEM) de pollos que se aproximan (<25 cm) al NO de los pollos de engorde convencionales HH, HF y OH. *Después de 'Edad (d)' denota
un efecto de edad (P , 0.05). Abreviaturas: HF, alimentado en criadero; HH, nacidos en criadero; NO, objeto novedoso; OH, nacieron en la granja.
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8 GIERBERG Y AL.
mostraron más intentos de vuelo que los pollitos OH en los días 1 y
8 y, por lo tanto, parecían actuar con menos miedo
(Forkman et al., 2007). Además, los pollitos HH vocalizaron más el
día 1 y menos el día 8 en comparación con los pollitos OH (Giersberg
et al., 2020b). Por el contrario, Hedlund et al. (2019) encontraron
respuestas más temerosas y menos activas en una situación de
prueba similar en pollitos ponedores de un día, que fueron, de manera
similar a los pollitos HH, procesados en un criadero comercial, en
comparación con pollitos que nacieron en un centro de investigación
y no fueron manipulados. La discrepancia entre esos estudios sigue
sin estar clara, pero podría estar relacionada con las diferencias entre
las ponedoras y los pollos de engorde, ya que a menudo se encontró
que las ponedoras mostraban respuestas más vigorosas en las
pruebas de miedo que los pollos de engorde (KeerKeer et al., 1996).
Además, las diferencias también pueden explicarse por diferencias
en la edad de los reproductores, que no fue especificado por Hedlund
et al. (2019).
El aumento de la latencia para vocalizar y la disminución de la
frecuencia de vocalización con la edad en el presente estudio están
respaldados por resultados previos. Las respuestas de los pollos en
la prueba NE pueden considerarse como un compromiso entre evitar
la depredación (no vocalizar) y recuperar el contacto social (vocalizar
de inmediato y con frecuencia) (Suárez y Gallup, 1983; Marx et al.,
2001). En los pollos de corta edad parece predominar la búsqueda
de la reincorporación social, pero pierde importancia con la edad
(Suárez y Gallup, 1983).
Las duraciones más largas de TI se han relacionado con niveles
Figura 7. Número medio (6SEM) de pollos que se acercan a un ser
más altos de miedo en los pollos (Forkman et al., 2007).
humano (semicírculo, 1 m) en la prueba AD a los 4 y 35 días de edad (n 5 12
corrales por sistema de incubación) de pollos de engorde convencionales HH, En contraste con nuestros resultados, Hollemans et al. (2018)
HF y OH . *Después de 'Edad (d)' denota un efecto de edad (P , 0.05). encontraron duraciones de TI más largas en pollos transportados
Abreviaturas: AD, distancia de evitación; HF, alimentado en criadero; HH, alimentados temprano en comparación con pollos transportados
criadero eclosionado; OH, nacieron en la granja.
alimentados con retraso cuando se probaron a los 3 días de edad,
pero los efectos se revirtieron en el día 30. Esto se explicó por un
sistema de eclosión. Se obtuvieron resultados similares al comparar desarrollo cognitivo posiblemente retrasado en la alimentación. pollos
OH y HH, tanto en condiciones comerciales como experimentales privados y, por lo tanto, falta de capacidad para expresar respuestas
(de Jong et al., 2019, 2020). relacionadas con el miedo a una edad temprana (Hollemans et al.,
La puntuación de la marcha, que solo se evaluó el día 35, no se vio 2018). Sin embargo, todos los pollitos de ese estudio nacieron en
afectada por el sistema de eclosión, lo que también está en línea con pequeños corrales experimentales antes del transporte simulado y
estudios anteriores (de Jong et al., 2019, 2020). no se sometieron a procedimientos de procesamiento comercial, lo
Además de los indicadores de bienestar basados en el entorno y que puede explicar los diferentes resultados en comparación con el
la puntuación de la condición corporal, se estudió el comportamiento presente estudio. Los efectos de la edad observados en los pollos de
de los pollos para evaluar el bienestar mental (Dawkins, 1999). Como los 3 sistemas de incubación en la prueba de TI en el estudio actual
resultado de las observaciones previas de comportamiento general corresponden a hallazgos anteriores. Se ha demostrado que aunque
en los corrales domésticos de pollos HH y OH fueron ambiguas es posible la inducción de TI a una edad muy temprana, las
(Giersberg et al., 2020b), los pollos de los 3 sistemas de incubación duraciones de TI aumentan considerablemente a los 5 días de edad
solo se observaron en situaciones de prueba más desafiantes en el (Heiblum et al., 1998), que sería después de nuestras primeras
estudio actual y un conjunto de pruebas de miedo validadas (Forkman pruebas en el día 4. Es poco probable que Las duraciones de TI
et al., 2007) . La medición de las respuestas relacionadas con el encontradas en el día 35 en el estudio actual fueron influenciadas por
miedo no requiere un entrenamiento previo de los animales, lo que la incapacidad de los pollos de engorde más pesados para erguirse,
no sería factible en pollitos recién nacidos y que podría eclipsar los ya que los primeros movimientos de las alas o las patas se registraron
efectos del tratamiento al actuar como un enriquecimiento positivo en y se consideraron como la terminación de TI también a esta edad. El
sí mismo. Sin embargo, contrariamente a nuestra hipótesis, no se mayor número de pollos que vocalizan en el día 4 en comparación
observó ningún efecto del sistema de eclosión que indicara una con el día 35 puede explicarse nuevamente por la alta motivación de
reducción del miedo en los pollos OH o HF en comparación con los buscar el restablecimiento social emitiendo 'sonidos de llamada' a
pollos HH. una edad temprana (Heiblum et al., 1998; Fontana et al., 2016) .
En la prueba NE, los intentos de vuelo ocurrieron raramente, y la Las latencias más cortas para acercarse a un NO indican una
latencia para vocalizar y la frecuencia de vocalización solo se vieron reducción del miedo en el día 35 en comparación con el día 4
afectadas por la edad, contrario a los resultados de estudios previos. (Forkman et al., 2007). A este respecto, uno esperaría que también
En un estudio de Giersberg et al. (2020b), pollitos HH más pollos se acerquen a NO a mayor edad.
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EFECTOS DEL SISTEMA DE NACIMIENTO EN EL BIENESTAR DE LOS POLLOS 9
edad, lo que no fue el caso en el presente estudio. Sin embargo, un desafío También es posible que el sistema de eclosión tuviera efectos más
importante en la interpretación de la prueba de NO es que tanto los grupos sutiles en el bienestar mental de los pollos, que no pudieron detectarse en
de animales temerosos como los indiferentes pueden no acercarse al NO las pruebas de comportamiento.
(Forkman et al., 2007). Por lo tanto, la disminución de la latencia para Los indicadores de estrés fisiológico, como los niveles basales de
acercarse y el número de pollos cerca del NO en el día 35 podría explicarse corticosterona y la reactividad de la corticosterona (Ericsson et al., 2016;
por una disminución del miedo en aquellos pollos que se acercaron, Hedlund et al., 2019), aún deben investigarse en pollos nacidos en los 3
acompañado de una falta de interés general del grupo. Dado que el caminar sistemas de nacimiento diferentes.
en general disminuye en los pollos de engorde de rápido crecimiento a partir
de las 3 semanas de edad (Bokkers y Koene, 2003), el NO podría no haber Hasta donde sabemos, este es el primer estudio que compara los efectos
sido un estímulo lo suficientemente fuerte como para provocar tal actividad de 3 sistemas de incubación diferentes disponibles comercialmente sobre
en los pollos. En la prueba AD se registraron todos los pollos dentro de un el bienestar de los pollos de engorde durante todo el período de producción.
semicírculo de ,1 m frente al observador, es decir tanto los pollos que se le Los pollos nacidos en criaderos convencionales puntuaron significativamente
acercaron como los que no se retiraron. Por lo tanto, los pollos en el día 35 peor para el indicador clave FPD, mientras que, en general, el sistema de
mostraron menos miedo a los humanos que en el día 4, ya sea acercándose incubación pareció tener efectos menores en el bienestar físico y mental de
activamente o no alejándose. los pollos de engorde en etapas tempranas y posteriores de la vida. Sin
embargo, en qué medida los efectos del sistema de eclosión interactúan
con los procedimientos de gestión específicos de la instalación comercial
respectiva y cómo la edad de los reproductores juega un papel amerita más
Los resultados de las pruebas de comportamiento mostraron que los estudio.
patrones de habituación o familiarización que conducen a una reducción del
miedo a medida que aumenta la edad están presentes en todos los grupos
de pollos, independientemente del sistema de eclosión y en línea con EXPRESIONES DE GRATITUD
estudios previos (Giersberg et al., 2020b). Como no fue posible identificar
aves individuales en el presente estudio, no se sabe si se probaron los Este experimento formaba parte del proyecto HealthyLivestock UE
mismos o diferentes individuos a una edad joven y mayor, y cómo esto varió China. Los autores desean reconocer que HealthyLivestock está financiado
entre los 3 sistemas de eclosión. Sin embargo, un efecto de aprendizaje de por el programa de investigación e innovación H2020 de la Unión Europea
pollos individuales parece poco probable, ya que hubo 20 a 31 días entre en virtud del acuerdo de subvención número 773436. El apoyo de la
los 2 tiempos de prueba, durante los cuales no se realizó entrenamiento ni Comisión Europea para la producción de esta publicación no constituye una
prueba. Sigue siendo difícil interpretar por qué los pollos HH expresaron aprobación del contenido, que refleja únicamente las opiniones de los
respuestas menos temerosas y más activas que los pollos OH en situaciones autores, y la Comisión no se hace responsable del uso que pueda hacerse
de prueba similares en un estudio anterior (Giersberg et al., 2020b). Como de la información contenida en el mismo. Kris de Baere, Sofie Cardinaels,
se mencionó anteriormente, ambos estudios representan una comparación Iris van Drosselaer y los cuidadores (Centro Experimental Avícola, Geel,
del sistema con varios factores que se mantuvieron constantes en lotes Bélgica) son reconocidos por el cuidado y manejo de las aves. Los autores
dentro de 1 estudio pero que diferían entre los estudios. Los pollitos HH desean agradecer a Henk Gun nink y Theo van Hattum (Wageningen
observados por Giersberg et al. (2020b), por ejemplo, fueron incubados y University & Research, Wageningen, Países Bajos) por su ayuda con la
procesados en un criadero comercial diferente al del presente estudio. recopilación de datos.
Además, los pollitos de Giersberg et al. (2020b) procedían de reproductores
de más edad (35–41 semanas) y los pollitos HH se sometieron a períodos
de transporte más breves (aproximadamente 45 min).
DIVULGACIONES
Se ha demostrado que existe una variación en los procedimientos de Los autores declaran que la investigación fue realizada
procesamiento posterior a la eclosión y en la severidad física del manejo en en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pueda
los criaderos comerciales (Knowles et al., 2004). Además, no se sabe interpretarse como un potencial conflicto de interés.
exactamente en qué
veces que los pollos tuvieron el primer contacto con los humanos.
Para los pollos nacidos en criadero, esto depende de la ventana de
DATO SUPLEMENTARIO
nacimiento: los pollos nacidos temprano tendrán contacto con humanos
durante el procesamiento relativamente más tarde en sus vidas que los
Los datos complementarios a este artículo se pueden encontrar en línea.
pollos nacidos tarde. En el sistema de incubación en granja, el primer
en https://doi.org/10.1016/j.psj.2020.12.043.
contacto con humanos depende del tiempo exacto de incubación del
individuo en relación con las rondas de inspección de rutina del cuidador.
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