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, González
Fuentes, J. A., Torres Olivar, V., Alvarado Camarillo, D, Aureoles Rodríguez, F., y Álvarez
Vázquez, P. (2022). Amonio y sulfato en el crecimiento, actividad fisiológica y estado nutrimental de
las plantas de Lisianthus cv. ABC 1-2 rosado oscuro. Nova Scientia, 14(29), 1-20.
doi.org/10.21640/ns.v14i29.3230
Amonio y sulfato en el crecimiento, actividad fisiológica y estado nutrimental de las plantas
de Lisianthus cv. ABC 1-2 rosado oscuro
Ammonium and Sulfate on growth, physiological activity, and nutrimental status of
Lisianthus plants cv. ABC 1-2 deep rose
Armando Hernández Pérez 1 - Luis Alonso Valdez Aguilar 2 - Juana Cruz García Santiago 1 -
4 1
Alonso Méndez López - José Antonio González Fuentes - Vicente Torres Olivar 3 -
2 1
Daniela Alvarado Camarillo - Fabiola Aureoles Rodríguez - Perpetuo Álvarez Vázquez 5
1
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Departamento de Horticultura
2
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Departamento de Ciencias del Suelo
3
Centro de Investigación en Química Aplicad. Saltillo, Coahuila, México
4
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Departamento de Botánica
5
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Departamento de Recursos Naturales Renovables
Autor de correspondencia: luisalonso_va@hotmail.com
Resumen
El nitrógeno (N) y el azufre (S) son nutrimentos que tienen una fuerte interacción en sus vías de asimilación. Por lo
tanto, la adición de estos en una adecuada proporción influye positivamente en el desarrollo de las plantas. El objetivo
de este trabajo fue evaluar el efecto de la interacción de diferentes concentraciones de NH4+ y SO42- en variables de
crecimiento, fisiológicas y de concentración de macronutrimentos en las plantas de Lisianthus (Eustoma grandiflorum
(Raf.) Shinn.) cv. ABC 1-2 Rosado Oscuro. Los tratamientos evaluados consistieron en tres concentraciones de NH4+
(0, 2.5 y 5 meq L-1) y dos concentraciones de SO42- (7 y 10 meq L-1). Las diferentes concentraciones de SO42- y
NH4+ se diseñaron a partir de modificaciones de la solución nutritiva de Steiner. Se utilizaron contenedores de
polietileno negro de 10 L, y sustrato perlita con partículas de 0.2-0.5 mm de diámetro. Los resultados mostraron que
el diámetro de tallo y la producción de biomasa seca en raíz, tallo, flor y total fueron mayores al suministrar 5 meq L-
1 de NH4+ con 7 meq L-1 de SO42-. Por otro lado, el peso seco de hoja y altura de planta fue mayor al emplear 2.5
meq L-1 de NH4+ con 7 meq L-1 de SO42-. Este mismo comportamiento se observó en los parámetros de fotosíntesis,
transpiración y conductancia estomática. La mayor concentración de N y P se obtuvo al emplear 2.5 meq L-1 de NH4+
con 10 meq L-1 de SO42-; asimismo, la concentración de Mg y S fue mayor con 2.5 meq L-1 de NH4+ en ambas
concentraciones de SO42; mientras que K y Ca fue mayor al incrementar la concentración de NH4+ con 7 meq L-1 de
SO42-. El mejor crecimiento, producción de biomasa y concentración de nutrimentos (K y Ca) de las plantas de
Lisianthus se obtiene con la proporción 5 meq L-1 de NH4+/ 7 meq L-1 de SO42-; mientras que, la actividad fisiológica
es favorecida por la proporción 2.5 meq L-1 de NH4+ / 7 meq L-1 de SO42-.
Palabras clave: Eustoma grandiflorum; toxicidad; nitrógeno; azufre; enzimas antioxidantes; biomasa; Lisianthus;
tratamientos; la solución nutritiva de Steiner; crecimiento; producción de biomasa; concentración de nutrimentos;
actividad fisiológica; fotosíntesis
Abstract
Nitrogen (N) and Sulfur (S) are nutrients that have a strong uptake interaction. Therefore, the addition of these nutrients
in the right ratio has a positive influence in plant development. This work is aiming to assess the effects of the
interaction between NH4+ and SO42- at different concentrations, on the growth, physiology, and macronutrient
concentration in Lisianthus (Eustoma grandiflorum (Raf.) Shinn.) cv. Dark Pink ABC 1-2. The trial treatments
included three concentrations of NH4+ (0, 2.5 and 5 meq L-1) and two concentrations of SO42- (7 y 10 meq L-1). The
different concentrations of SO42- y NH4+ were based on Steiner’s nutrient solution modifications. We used 10-liter
Amonio y sulfato en el crecimiento, actividad fisiológica y estado nutrimental de las plantas de Lisianthus cv. ABC 1-2 rosado oscuro
black polyethylene containers and perlite substrate with particles size of 0.2-0.5mm in diameter. The results showed
that the stem diameter and dry biomass production of roots, stems, flowers, and total biomass were higher with 5 meq
L-1 of NH4+ and 7 meq L-1 of SO42-. On the other hand, total leaf dry weight and plant height were higher with 2.5
meq L-1 of NH4+ and 7 meq L-1 of SO42-. The plants showed the same behavior in terms of photosynthesis,
transpiration, and stomatal conductance. We obtained the highest concentration of N and P by applying 2.5 meq L-1
of NH4+ with 10 meq L-1 of SO42. Furthermore, Mg, and S concentrations were higher when we supplied 2.5 meq
L-1 of NH4+ with the two concentrations of SO42; while K and Ca were higher when we increased the concentration
of NH4+ with 7 meq L-1 of SO42-. We obtained the best growth rate, biomass production and nutrient concentration
(K and Ca) in Lisianthus plants with 5 meq L-1 of NH4+/ 7 meq L-1 of SO42-; while physiological activity improved
with 2.5 meq L-1 of NH4+ / 7 meq L-1 of SO42- ratio.
Keywords: Eustoma grandiflorum; toxicity; nitrogen; sulfur; antioxidant enzymes; biomass; Lisianthus; treatments;
Steiner's nutrient solution; increase; biomass production; nutrient concentration; physiological activity; photosynthesis
1. Introducción
El metabolismo del nitrógeno (N) y azufre (S) están estrechamente relacionados, siendo estos elementos comunes de
compuestos orgánicos esenciales para las plantas. La mayor parte del N (85 %) y S (80-90 %) son asimilados a
aminoácidos y posteriormente a proteínas (Iqbal et al., 2013; Maathuis y Diatloff, 2013). Además, existe una conexión
regulatoria entre las rutas de asimilación de estos nutrimentos, ya que se ha demostrado que la disponibilidad de S
tiene un papel en la regulación de las molibdoenzimas nitrato reductasa (NR). Además de su papel en la regulación de
la ATP-sulfatasa, la disponibilidad de N desempeña un papel en la regulación de la ATP-sulfurilasa, así como en la
regulación de la NR (Ahmad et al., 2007; Jamal et al., 2006; Reuveny et al., 1980). El punto convergente entre las
rutas de asimilación de estos dos elementos se da en la asimilación del S, donde este proceso depende del suministro
constante del precursor de la cisteína, la O-acetilserina que, a su vez, depende de la disponibilidad de N (Kopriva y
Koprivova, 2003).
N es un componente integral de los aminoácidos, proteínas, nucleótidos, clorofila, cromosomas, genes,
ribosomas y también es un componente de todas las enzimas (Anjum et al., 2012). El amonio (NH4+) y nitrato (NO3-
) son las dos formas principales de N que pueden ser absorbidas por las plantas, y la forma disponible en el medio de
crecimiento afecta el desarrollo, rendimiento y composición química en la mayoría de los cultivos, provocando
diferentes respuestas fisiológicas y morfológicas en las plantas (Bugarín et al., 1998; Marschner, 2012). El NO3- es la
forma preferentemente absorbida por las plantas, ya que este se puede almacenar de manera segura a altos niveles en
las vacuolas sin una asimilación inmediata (Tischner, 2006; Bijlsma et al., 2000; Marschner, 2012). Para ser asimilado,
el NO3- debe reducirse a NH4+, lo que hace que este anión requiera más energía para su asimilación que el requerido
para NH4+ (Gavrichkova y Kuzyakov, 2010; Schilling et al., 2006). Mientras que, la mayor parte del NH4+ debe
incorporarse inmediatamente a los compuestos orgánicos en las raíces, después, el NH4+ es trasladado como
aminoácidos, proteínas y otros compuestos al resto de los órganos de la planta (Marschner, 2012).
El NH4+ puede ser tóxico para la mayoría de los cultivos, incluso a bajas concentraciones, debido a que este
se acumula en tejidos vegetales en cantidades tóxicas, acidifica el medio externo de la raíz, altera el pH intracelular,
reduce la tasa respiratoria y estimula la fotorrespiración, interfiere con la actividad fotosintética, aumenta el estrés
oxidativo y disminuye la captación de cationes (Ariz et al., 2011; Britto y Kronzucker, 2002; Kronzucker et al., 2001;
Roosta y Schjoerring, 2007; Siddiqi et al., 2002). Los efectos negativos del NH4+ en las plantas han sido mitigados
con la combinación adecuada de NH4+:NO3-, lográndose un mejor crecimiento y rendimiento de muchas especies de
plantas (Liu et al., 2017; Marschner, 2012). Sin embargo, la proporción óptima de las fuentes de N dependerá de la
especie con la que se trabaje, etapa de desarrollo, concentración del N suministrado y condiciones del medio ambiente
(pH, intensidad de la luz, temperatura radicular y concentración de CO2) (Britto y Kranzucker, 2002; Britto y
Kranzucker, 2013; Hernández et al., 2015; Konnerup y Hans, 2010; Liu et al., 2017).
Por otro lado, el S juega un papel importante en la formación de aminoácidos, proteínas, péptidos, cofactores
y grupos prostéticos (Davidian y Kopriva 2010; Kopriva et al., 2015). Este elemento es absorbido por las plantas en
forma de sulfato (SO42-) el cual reduce a sulfuro (S2-), este es utilizado posteriormente para sintetizar cisteína y otros
compuestos orgánicos de S en las vías metabólicas posteriores (Leustek et al., 2000; Marschner, 2012; Takahashi et
al., 2011). La asimilación de SO42- está altamente regulada de manera impulsada por la demanda generada por el
mayor crecimiento y desarrollo de las plantas (Kopriva, 2006; Kopriva et al., 2015).
En algunos estudios se ha reportado el efecto positivo en el crecimiento y rendimiento de algunos cultivos
que produce la interacción de la nutrición de N y S (Salvagiotti et al., 2009; Salvagiotti y Miralles, 2008). Sin embargo,
la proporción adecuada de estos dos elementos para el adecuado desarrollo del cultivo depende de la especie con la
que se trabaje. Lisianthus (Eustoma grandiflorum (Raf.) Shinn.) es una especie ornamental nativa de México que se
cultiva para producir plantas en maceta y flores de corte (Hernández et al., 2016; Mazuela et al., 2007). Como flor de
corte, goza de una creciente popularidad en los mercados ornamentales de todo el mundo debido a la diversidad de
colores de sus flores y su larga vida en florero (Lugassi et al., 2010; Fernández y Trejo, 2018). El lisianthus exhibe
una tolerancia al NH4+, presentando un mayor crecimiento cuando se proporciona un 75 % de N en forma de NH4+
respecto al NO3- (Hernández et al., 2016; Hernández et al., 2015; Mendoza et al., 2015). A pesar de estos reportes,
existe poca investigación sobre la demanda nutricional de este cultivo, principalmente de la proporción adecuada de
NH4+ y SO42-. Por lo tanto, en este trabajo se estableció el objetivo de determinar la proporción ideal de NH4+ y
SO42- para obtener una mejor respuesta en el crecimiento, variables fisiológicas y en la concentración y distribución
de macronutrimentos en plantas de Lisianthus.
3. Resultados y discusión
El efecto de la concentración de NH4+ en la altura y diámetro de tallo dependió de la concentración de SO42- (figura
1). Las plantas nutridas con 7 meq L-1 de SO42- alcanzaron una mayor altura al adicionar 2.5 meq L-1 de NH4+ en la
SN (figura 1A); mientras que aquellas que recibieron 10 meq L-1 de SO42- presentaron mayor altura al no adicionar
NH4+, disminuyendo este parámetro al elevar la concentración de NH4+ (figura 1A). Asimismo, el diámetro de tallo
en plantas nutridas con 7 meq L-1 de SO42- aumentó con el incremento de la concentración de NH4+, mientras que
en aquellas que recibieron 10 meq L-1 de SO42- mostraron una disminución al elevarse la concentración de NH4+
(figura 1B). La producción de biomasa de los diferentes órganos de la planta fue afectada por la interacción entre la
concentración de NH4+ y SO42- (figura 2). La materia seca de raíz aumentó con el incremento de la concentración de
NH4+ en plantas a las que se les suministró 7 meq L-1 de SO42-, este mismo efecto se observó con 10 meq L-1 de
SO42-, pero el incremento de este fue menos marcado (figura 2A). Este mismo comportamiento se presentó para la
materia seca de tallo (figura 2B), flor (figura 2D) y total (figura 3). La materia seca de hoja fue mayor en plantas
irrigadas con 7 meq L-1 de SO42-, con un mayor valor de este parámetro al adicionar 2.5 meq L-1 de NH4+, mientras
que con 10 meq L-1 de SO42- el aumento de la concentración de NH4+ en la SN incrementó la materia seca de este
órgano (figura 2C).
4.4
SO42- =7 meq L-1 2-
SO4 = 7 meq L
-1
72
SO42- =10 meq L-1 SO42- = 10 meq L-1 4.2
70
4.0
68
3.8
66
64 3.6
62 3.4
A B
60 3.2
0.0 2.5 5.0 0.0 2.5 5.0
+ -1
NH4+ (meq L-1) NH4 (meq L )
Figura 1. Efecto de la interacción entre SO42- y NH4+ en la altura y diámetro de tallo en plantas de Lisianthus cv.
Nota: ABC 1-2 Rosado Oscuro. Altura de planta; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.01, SO42- x NH4+= P ≤
0.001, diámetro de tallo; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.01, SO42- x NH4+= P ≤ 0.001.
Figure 1. Effect of the interaction between SO42- and NH4+ on height and stalk diameter of Lisianthus plants cv.
Note: Dark Pink ABC 1-2 plants. Plant Height; ANOVA SO42-= P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.01, SO42- x NH4+= P ≤ 0.001,
stalk diameter; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.01, SO42- x NH4+= P ≤ 0.001.
2.0 2- -1
3.0
2- -1
SO4 = 7 meq L SO4 = 7 meq L
2- -1 2- -1
SO4 = 10 meq L SO4 = 10 meq L 2.8
1.8
2.6
1.6
2.4
1.4
2.2
1.2
2.0
A B
1.0 2- -1 2- -1
1.8
SO4 = 7 meq L SO4 = 7 meq L
1.6 2- -1 2- -1 3.5
SO4 = 10 meq L SO4 = 10 meq L
Materia seca de hoja (g)
1.4
2.5
1.3
2.0
1.2
1.5
1.1
C D
1.0 1.0
0.0 2.5 5.0 0.0 2.5 5.0
NH4+ (meq L-1) NH4+ (meq L-1)
Figura 2. Efecto de la interacción entre SO42- y NH4+ en la producción de biomasa seca en los diferentes órganos de
la planta de Lisianthus cv.
Nota: ABC 1-2 Rosado Oscuro. Materia seca de raíz; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+=
P ≤ 0.002, materia seca de tallo; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+= P ≤ 0.01, materia
seca de hoja; ANOVA SO42-= P ≤ 0.01, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+= P ≤ 0.05, materia seca de flor; ANOVA
SO42-= P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+= P ≤ 0.01.
Figure 2. Effect of the interaction between SO42- and NH4+ on dry biomass production in different organs of
Lisianthus cv.
Note: Dark Pink ABC 1-2 plants. Root’s dry matter; ANOVA SO42-= P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P
≤ 0.002, Stalk’s dry matter; ANOVA SO42-= P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+= P ≤ 0.01, Leaf’s dry
matter; ANOVA SO42- = P ≤ 0.01, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+= P ≤ 0.05, Flower’s dry matter; ANOVA SO42- =
P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+= P ≤ 0.01.
10 2- -1
SO4 = 7 meq L
2- -1
SO4 = 10 meq L
9
Materia seca total (g planta )
-1
5
0.0 2.5 5.0
NH4+ (meq L-1)
Figura 3. Efecto de la interacción entre SO42- y NH4+ en la producción de biomasa total de plantas de Lisianthus cv.
Nota: ABC 1-2 Rosado Oscuro. Materia seca total; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤
0.001.
Figure 3. Effect of SO42- and NH4+ in total biomass production of Lisianthus cv.
Note: Dark Pink ABC 1-2 plants. Total dry matter; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P
≤ 0.001.
18 10
SO42- =7 meq L-1 SO42- =7 meq L-1
Transpiración (mol H 2O m S )
SO42- =10 meq L-1 SO42- =10 meq L-1
-1
Tasa fotosintética ( mol m s )
9
-1
-2
16
-2
14 7
6
12
5
A B
10 2- -1 4
SO4 =7 meq L 0.0 2.5 5.0
Conductancia estomática (cm s )
0.20
0.15
0.10
C
0.05
0.0 2.5 5.0
NH4+ (meq L-1)
Figura 4. Efecto de la interacción entre SO42- y NH4+ en la fotosíntesis, transpiración y conductancia estomática de
plantas de Lisianthus cv.
Nota: ABC 1-2 Rosado Oscuro. Fotosíntesis; ANOVA SO42- = ns, NH4+ = P ≤ 0.01, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.01,
transpiración; ANOVA SO42- = P ≤0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.001, conductancia estomática;
ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.001.
Figure 4. Effect of the interaction between SO42- and NH4+ on photosynthesis, transpiration and stomatal
conductance of Lisianthus cv.
Note: Dark Pink ABC 1-2 plants. Photosynthesis; ANOVA SO42- = ns, NH4+ = P ≤ 0.01, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.01,
transpiration; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.001, stomatal conductance;
ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.001.
La interacción entre NH4+ y SO42- afectó la actividad de las enzimas POD y CAT (figura 5). Las plantas nutridas con
7 meq L-1 de SO42- registraron mayor actividad de la enzima POD, con una disminución de la actividad de esta enzima
al adicionar 2.5 meq L-1 de NH4+ en la SN, no obstante, aquellas que recibieron 10 meq L-1 de SO42- registraron un
incremento al aumentar la concentración de NH4+ en la SN (figura 5A). La actividad de la enzima CAT fue mayor en
plantas nutridas con 10 meq L-1 de SO42-, con una mayor actividad de esta enzima con 0 y 5 meq L-1 de NH4+; mientras
que en plantas nutridas con 7 meq L-1 de SO42- la actividad de esta enzima aumentó linealmente con el incremento de
la concentración de NH4+ en la SN (figura 5B).
10.5
SO42- = 7 meq L-1 SO42- = 7 meq L-1
3500
10.0 SO42- = 10 meq L-1 SO42- = 10 meq L-1
POD (Unidades g a 25°C)
9.5 3000
CAT ( M g min )
-1
-1
9.0 2500
-1
8.5
2000
8.0
1500
7.5
A B
7.0 1000
0.0 2.5 5.0 0.0 2.5 5.0
NH4+ meq L-1) NH4+ (meq L-1)
Figura 5. Efecto de la interacción entre SO42- y NH4+ en la actividad de POD y CAT en las plantas de Lisianthus cv.
Nota: ABC 1-2 Rosado Oscuro. POD; ANOVA SO42- = P ≤ 0.01, NH4+ = P ≤ 0.01, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.02, CAT;
ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.002.
Figure 5. Effect of the interaction between SO42- and NH4+ on POD and CAT activity in Lisianthus cv.
Note: Dark Pink ABC 1-2 plants. POD; ANOVA SO42- = P ≤0.01, NH4+ = P ≤0.01, SO42- x NH4+ = P ≤0.02, CAT;
ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.002.
Las concentraciones de N, P, K, Ca, Mg y S fueron afectadas por la interacción entre NH 4+ y SO42- (figuras 6 y 7). Las
plantas irrigadas con soluciones que contenían 10 meq L-1 de SO42- y 2.5 meq L-1 de NH4+ registraron una mayor
concentración de N en el tejido, sin embargo, con 7 meq L-1 de SO42- este no fue afectado (figura 6A). La acumulación
de P en el tejido vegetal presentó un aumento en aquellas plantas irrigadas con 10 meq L -1 de SO42- y 2.5 meq L-1 de
NH4+ en la SN, en tanto que, al aumentar la concentración de NH4+ disminuyó el P en el tejido; este mismo efecto se
registró con 7 meq L-1 de SO42-, sin embargo, la disminución de la concentración de P fue menos marcada (figura 6B).
La concentración de K en el tejido aumentó con el incremento de NH 4+ en la SN con 7 meq L-1 de SO42-, el mismo
efecto se observó con 10 meq L-1 de SO42-, pero el incremento de este fue menos marcado (figura 6C). La concentración
de Ca en el tejido fue mayor al aumentar la concentración de NH4+ en la SN con 7 meq L-1 de SO42-, mientras que al
adicionar 10 meq L-1 de SO42- el Ca fue mayor únicamente con 2.5 meq L-1 de NH4+ (figura 6D). La concentración de
Mg y S en el tejido fue mayor al adicionar una concentración de 2.5 meq L-1 de NH4+ en ambas concentraciones de
SO42-, superior a ésta las concentraciones de estos elementos decrecieron, siendo más marcado la reducción al adicionar
10 meq L-1 de SO42- (figura 7A-B).
1900
SO42-= 7 meq L-1 SO42-= 7 meq L-1 45
2- -1 2- -1
1800 SO4 = 10 meq L SO4 = 10 meq L
40
1700
N (mmol Kg-1)
P (mmol Kg-1)
35
1600
1500 30
1400
25
1300 A B
20
2- -1
SO4 = 7 meq L SO42-= 7 meq L-1
200 210
SO42-= 10 meq L-1 SO42-= 10 meq L-1
200
180
190
Ca (mmol Kg )
K (mmol Kg )
-1
-1
160 180
170
140
160
120 150
140
100
130
C D
80 120
0.0 2.5 5.0 0.0 2.5 5.0
NH4+ (meq L-1) NH4+ (meq L-1)
Figura 6. Efecto de la interacción entre SO42- y NH4+ en la concentración de nitrógeno (N), fósforo (P), potasio(K) y
calcio (Ca) en las plantas de Lisianthus cv.
Nota: ABC 1-2 Rosado Oscuro. N; ANOVA SO42- = P ≤ 0.01, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.001, P;
ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.001, K; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤
0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.001, Ca; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.002.
Figure 6. Effect of the interaction between SO42- and NH4+ on nitrogen (N), phosphorus (P), potassium (K) and
calcium (Ca) concentration in Lisianthus cv.
Note: Dark Pink ABC 1-2 plants. N; ANOVA SO42- = P ≤0.01, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.001, P;
ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.001, K; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤
0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.001, Ca; ANOVA SO42- = P ≤ 0.001, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.002.
90
SO42- =7 meq L-1 SO42- =7meq L-1
180
SO42- =10 meq L-1 SO42- = 10 meq L-1
85
170
80
Mg (mmol Kg )
-1
S (mmol Kg )
160
-1
75
150
70
140
65
130
60
120 A B
55
0.0 2.5 5.0 0.0 2.5 5.0
NH4+ (meq L-1) NH4+ (meq L-1)
Figura 7. Efecto de la interacción entre SO42- y NH4+ en la concentración de magnesio (Mg) y azufre (S) en las
plantas de Lisianthus cv.
Nota: ABC 1-2 Rosado Oscuro. Mg; ANOVA SO42- = ns, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.03, S; ANOVA
SO42- = ns, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.003.
Figure 7. Effect of the interaction between SO42- and NH4+ on magnesium (Mg) and sulfur (S) concentration in
Lisianthus cv.
Note: Dark Pink ABC 1-2 plants. Mg; ANOVA SO42- = ns, NH4+ = P ≤0.001, SO42- x NH4+ = P ≤0.03, S; ANOVA
SO42- = ns, NH4+ = P ≤ 0.001, SO42- x NH4+ = P ≤ 0.003.
La distribución de los macronutrimentos en el tejido de las plantas fueron afectados por la concentración de NH 4+ y
SO42- en la SN (figura 8). La proporción de estos nutrimentos en la raíz fue menor, a excepción de Ca, pues este registró
una mayor acumulación en la raíz que en la parte aérea. El incremento de la concentración de NH4+ en la SN disminuyó
la proporcion de N, P, K y Ca en la raíz independientemente de la concentración de SO42- aplicado; mientras que en la
parte aérea aumentó. La proporción de Mg en raíz disminuyó con 7 meq L -1 de SO42-, pero con 10 meq L-1 de SO42-
aumentó la acumulación de este nutrimento con 2.5 meq L-1 de NH4+. Para S, su proporción aumentó con el incremento
de la concentración de NH4+ en la SN con 7 meq L-1 de SO42-, mientras que en la parte aérea disminuyó, sin embargo,
con 10 meq L-1 de SO42- la proporcion de S en la raíz se incrementó con 2.5 meq L-1 de NH4+, superior a esta decreció.
Figura 8. Efecto de la concentración de SO42- y NH4+ en la distribución de los nutrimentos en los diferentes órganos
de plantas de Lisianthus cv.
Nota: ABC 1-2 Rosado Oscuro. La barra color negro corresponde a la raíz y color blanco a parte aérea.
Figure 8. Effect of SO42- and NH4+ concentration in the distribution of nutrients on different organs of Lisianthus cv.
Note: Dark Pink ABC 1-2 plants. The black bar represents roots and the white bar represents the aerial parts.
3.1 Discusión
Biomasa
Se ha establecido en varios estudios que el N y S tienen una interacción positiva en términos de rendimiento y calidad
de los cultivos (Ahmad et al., 1998; Fismes et al., 2000). Además, debido al papel central del N y S en la bioquímica
de compuestos orgánicos y la conexión regulatoria entre sus rutas de asimilación, hace que la disponibilidad de un
elemento regule al otro (Ahmad et al., 1998; Kopriva y Rennenberg, 2004; Kopriva y Koprivova, 2003; Stulen y de
Kok, 2012); sin embargo, la proporción en la que son requeridos dependerá del suministro de estos elementos y de la
especie de planta (Abdin et al., 2003), ya que al proporcionar un balance inadecuado puede conducir a una reducción
del crecimiento y vigor (Ahmad et al., 1998; Fismes et al., 2000; Jamal et al., 2010; Mazid et al., 2011).
En el presente estudio al evaluar la respuesta de las plantas de Lisianthus a diferentes concentraciones de
NH4+ (0, 2.5 y 5 meq L-1) y SO42- (7 y 10 meq L-1) se observó que la proporción adecuada para obtener la mayor
producción de biomasa seca (raíz, tallo, flor y total) y crecimiento (diámetro de tallo) fue al emplear 5 meq L-1 de
NH4+ y 7 meq L-1 de SO42- en la SN. La mayor biomasa obtenida con esta proporción representa una ventaja para la
comercialización de este cultivo. Por otro lado, al usar otra concentración de SO42- (10 meq L-1) con las diferentes
concentraciones de NH4+ se obtuvo una reducción en la producción de biomasa y tallos más delgados, lo que indica
que al aplicar una concentración alta de SO42- resultó tóxico para Lisianthus, este efecto negativo del exceso de S ha
sido reportado en otros estudios (Chandra y Pandey, 2014a; Chandra y Pandey, 2014b; Nazar et al., 2014). Por su
parte, Rennenberg (1984) señala que las plantas están expuestas a un exceso de S cuando la nutrición de S excede la
asimilación de S en proteínas en un suministro dado de N.
Teniendo en cuenta lo anterior, cabe resaltar que en este trabajo la concentración de N (12 meq L-1) fue la
misma en cada uno de los tratamientos, modificando únicamente la concentración de las fuentes de N, utilizando 0,
2.5 y 5 meq L-1 de NH4+ y el resto se proporcionó como NO3-. Por lo tanto, es necesario indicar que para la adecuada
producción de Lisianthus, en las condiciones empleadas en este trabajo, la cantidad y fuente de N aplicado, basta
adicionar 7 meq L-1 de SO42- para la síntesis de los compuestos orgánicos esenciales para el adecuado desarrollo del
cultivo. Por otra parte, la producción de biomasa al usar 10 meq L-1 de SO42- se vio menos afectado al emplear una
alta concentración de NH4+, lo que pudo deberse a que al suministrar 5 meq L-1 de NH4+ del total de N (12 meq L-
1), la planta lo asimiló más rápido a los aminoácidos, comparado a los tratamientos en que se usó más N en forma de
NO3- (0 y 2.5 meq L-1 de NH4+), ya que la asimilación de NH4+ a compuestos orgánicos por parte de las plantas
requiere de menos energía y es más rápido que la asimilación de NO3- (Kant et al., 2007; Liu et al., 2017; Maathuis y
Diatloff, 2013), por lo tanto, el suministro de una alta concentración de NH4+ aceleró el metabolismo de SO42-, tal
como lo menciona Zhu et al. (2006), lo que hizo al SO42, en altas concentraciones, menos tóxico para la planta.
Cruz et al. (2006), Marschner (2012) y Zhu et al. (2000), indican que el NO3- y NH4+, difieren en sus efectos
sobre el crecimiento de las plantas. El NH4+ como única fuente de N causa trastornos fisiológicos y morfológicos que
conducen a menor crecimiento y toxicidad en la mayoría de las plantas en comparación con la nutrición con NO3-
(Esteban et al., 2016). También se ha indicado que el crecimiento de muchas especies de plantas es óptimo cuando el
N se adiciona en una combinación de las fuentes de NO3-:NH4+ (Liu et al., 2017; Marschner, 2012). Este efecto
favorable de la aplicación mixta de fuentes de N se observó en este trabajo al adicionar 5 meq L-1 de NH4+ más 7
meq L-1 de NO3- (12 meq L-1 de N), con mejor respuesta al aplicarlo con 7 meq L-1 de SO42-. De acuerdo con
Marschner (2012), la razón del efecto positivo de la aplicación mixta de NO3-:NH4+ se debe a que cuando se
suministra ambas formas de N, es más fácil para la planta regular el pH intracelular y almacenar parte de N a bajo
costo de energía. También, se ha reportado que para evitar el efecto tóxico del NH4+ en la mayoría de las plantas, éste
no debe sobrepasar el 20 % del total de N adicionado (Furlani et al., 1999). A excepción de altura de planta y materia
seca de hoja, este efecto toxico no se vio reflejado en la producción de biomasa y crecimiento de las plantas de
Lisianthus al rebasar el 20 % de N en forma de NH4+, ya que este cultivo soportó hasta un 42 % (5 meq L-1 de NH4+),
por lo que se puede indicar que el cultivo de Lisianthus es tolerante a altas concentraciones de NH4+, tal como lo
menciona Hernández et al. (2015). En otros trabajos se ha reportado también el efecto favorable del uso de una cantidad
de NH4+ como fuente de N, por ejemplo; el sorgo (S. bicolor L. Moench) (de Souza et al., 2016) y Lisianthus
(Hernández et al., 2015) al adicionar un 50 % de NH4+ (2.5 y 6.14 meq L-1 de NH4+, respectivamente) y en tomate
(Lycopersicon esculentum Mill.) (Liu et al., 2017) con un 25 % de NH4+ (2 meq L-1 de NH4+) del total de N
adicionado presentaron un mejor crecimiento y producción de biomasa.
Fotosíntesis
El efecto tóxico del NH4+ en las plantas al adicionarlo como única fuente de No en altas concentraciones se relaciona
principalmente con el efecto de este catión sobre la fotosíntesis, pues se ha indicado que el NH4+ ocasiona una
reducción en la tasa de asimilación de CO2, conductancia estomática, capacidad de carboxilación y tasa de
transpiración (Bruck y Guo, 2006; de Souza et al., 2016; Lopes y Araus, 2006; Tsabarducas et al., 2017), además de
provocar el desacoplamiento del transporte de electrones de la fotofosforilación en cloroplastos (Borgognone et al.,
2013; Guo et al., 2006). En estos resultados se observó el efecto tóxico del NH4+ en las variables fisiológicas
evaluadas, ya que al emplear una concentración de NH4+ mayor a 2.5 meq L-1 en ambas concentraciones de SO42-
se obtuvo una reducción de la actividad fotosintética, transpiración y conductancia estomática. La respuesta favorable
en las variables fisiológicas al emplear una concentración de 2.5 meq L-1 de NH4+ pudo deberse a que al implementar
una nutrición mixta de N (2.5 meq L-1 NH4+:9.5 meq L-1 NO3-) en la proporción adecuada para el cultivo de
Lisianthus se evitó el efecto desfavorable en el proceso fotosintético, tal como se ha mencionado en otras
investigaciones; de Souza et al. (2016) al evaluar diferentes proporciones de NH4+:NO3- en sorgo (S. bicolor L.)
observaron una mayor tasa de asimilación de CO2, conductancia estomática y tasa de transpiración al adicionar 50 %
de NH4+ (2.5mM), pero al incrementar esta concentración las variables decrecieron. Tsabarducas et al. (2017) al
trabajar con olivo (Olea europea L.) reportaron que la tasa más alta de fotosíntesis, conductancia estomática y tasa de
transpiración se encontró al emplear 50 % de NH4+ (8 mM), mientras que al adicionar únicamente NH4+ (16 mM)
estos parámetros fueron menor. Asimismo, Liu et al. (2017) en plantas de tomate (Lycopersicon esculentum Mill.)
observaron que la tasa fotosintética fue mayor al emplear 25 % NH4+ (2 mM), pero al incrementar la concentración
de NH4+ la fotosíntesis decreció. Lopes y Araus (2006) encontraron que las plantas de cebada (Hordeum vulgare L.)
cultivadas con 50 % de NH4+ (5.5 mM) alcanzaron una tasa fotosintética más alta que aquellas cultivadas con solo
NH4+ (11 mM).
Además de la influencia de la forma de N en las variables fisiológicas evaluadas en este trabajo, también se
encontró que las concentraciones de SO42- adicionadas en la SN afectaron estos parámetros, ya que se obtuvo una
menor fotosíntesis, transpiración y conductancia estomática al emplear una mayor concentración de SO42- (10 meq
L-1). El descenso de la actividad fotosintética al emplear un exceso de SO42- ha sido reportado por Nazar et al. (2014),
quienes atribuyeron el declive de este parámetro a la formación de etileno de estrés en lugar de la formación de glutatión
del metabolismo común de cisteína, originado por la acumulación de S en la planta al adicionar un exceso de SO42-,
el cual causó estrés oxidativo e inhibió la fotosíntesis y el crecimiento de las plantas. Por su parte, Hänsch et al. (2006)
indican que un exceso de S en las plantas provoca una alta acumulación de sulfito en un nivel tóxico, el cual tiene que
convertirse nuevamente en sulfato mediante su oxidación, sin embargo, en este proceso se libera H2O2, provocando
estrés oxidativo y dificultando el crecimiento de las plantas.
Enzimas antioxidantes
Al mismo tiempo, se ha mencionado que el uso de altas concentraciones de NH4+ y SO42- puede provocar estrés
oxidativo a través de la producción de especies reactivas de oxígeno (ROS) (Chandra y Pandey, 2014a; Nazar et al.,
2014; Zhu et al., 2000), las cuales provocan la peroxidación de proteínas, lípidos y ácidos nucleicos, induciendo un
menor crecimiento y rendimiento de las plantas (Anjum et al., 2012). Sin embargo, las plantas han desarrollado
diversos mecanismos de protección para eliminar ROS, que incluyen componentes enzimáticos y no enzimáticos
(Domínguez et al., 2008; Gill y Tuteja, 2010), cuya actividad proporciona información sobre la respuesta contra la
producción de ROS en las plantas (Domínguez et al., 2008). De acuerdo con lo anteriormente expuesto, en este trabajo
se obtuvo un comportamiento diferente de la actividad enzimática antioxidante (POD y CAT) según la concentración
de NH4+ y SO42- empleado. La actividad de POD incrementó al usar 7 meq L-1 de SO42-, mientras que la actividad
de CAT fue mayor al emplear una concentración de 10 meq L-1 de SO42-, con una mayor actividad de ambas enzimas
al emplear una concentración alta de NH4+. Lo que sugiere que las plantas de Lisianthus al estar sometidas a estos
tratamientos activaron su mecanismo antioxidante para eliminar ROS y evitar una reducción en su desarrollo.
En otros trabajos se ha reportado el incremento de la actividad de enzimas antioxidantes al adicionar diferentes
fuente de N, por ejemplo; Domínguez et al. (2008) observaron un incremento de la actividad de la ascorbato peroxidasa
(APX) en guisante y espinaca, CAT y superóxido dismutasa (SOD) en espinaca al incrementar la concentración de
NH4+ de 1.5 a 3 mM; mientras que con NO3- una concentración alta (3 mM) redujo la actividad de estas enzimas;
Rios et al. (2002) reportaron que al someter plantas de maíz y girasol a fuentes de NO3- y NH4+, las plantas
alimentadas con NH4+ mostraron una mayor actividad de CAT que el obtenido con NO3-, mientras que la actividad
de SOD y POD fue mayor en plantas alimentadas con NO3-. Otros estudios en los que se evaluó el efecto del SO42-
en la actividad de enzimas antioxidantes fueron los realizados por Chandra y Pandey (2014a), quienes al evaluar la
producción de Allium cepa L. bajo tres concentraciones de SO42- (1, 4 y 8 mM) reportaron que la actividad de
ascorbato (ASC), glutatión (GSH) y CAT fue mayor en plantas con exceso de SO42- (8 mM); mientras que SOD,
POD, APX y glutatión reductasa (GR) fue mayor en plantas deficientes (1 mM). Por su parte, Chandra y Pandey
(2014b), quienes al trabajar con plantas de Vigna mungo L. bajo diferentes concentraciones de SO42- (1, 2, 4, 6 y 8
meq L-1), observaron que en plantas sometidas a deficiencia (1 y 2 meq L-1) presentaron mayor actividad de ASC,
SOD y GR; mientras que con un exceso (6 y 8 meq L-1) de SO42- aumentó la actividad de CAT, APX y POD. Estas
diferencias informadas con respecto a los datos obtenidos en este trabajo podrían atribuirse a diferencias con la
concentración de NH4+ y SO42- suministrado y el rango de tolerancia al estrés por exceso o deficiencia de NH4+ y
SO42- de las especies.
Concentración de iones
Se ha reportado que las plantas al aumentar su tasa de crecimiento incrementan la demanda de elementos nutritivos
para poder sintetizar los compuestos necesarios para la producción de biomasa (Niedz y Evens, 2007). Sin embargo,
en este trabajo, en el tratamiento donde hubo la mayor producción de biomasa (5 meq L-1 de NH4+ y 7 meq L-1 de
SO42-) únicamente se relacionó con una mayor concentración de K y Ca; mientras que la concentración del resto de
nutrimentos en el tejido vegetal en este tratamiento fue menor, pero esto no significa que fuese deficiente para el
adecuado desarrollo del cultivo. Además, se ha reportado que el NH4+ y NO3- representan aproximadamente el 80 %
del total de cationes y aniones absorbidos por las plantas, éstos pueden afectar la captación de otros cationes y aniones
(Marschner, 2012), ya que al aplicar NH4+ como única fuente de No en altas concentraciones provoca la inhibición
de la captación de cationes (K, Ca y Mg) (Borgognone et al., 2013; Marschner, 2012; Na et al., 2014; Roosta y
Schjoerring, 2007; Siddiqi et al., 2002) y aumenta la captación de aniones (Cl-, SO4- y P) (Marschner, 2012; Roosta
y Schjoerring, 2007), lo que ocasiona cambios consecuentes en el equilibrio iónico de la planta, considerando este
cambio como un factor de toxicidad por NH4+. Por lo tanto, en este trabajo se esperaría que la absorción de K y Ca al
emplear una concentración alta de NH4+ tuviera un comportamiento similar que Mg puesto que constituyen entre los
cationes que compite con la absorción de NH4+, sin embargo, 5 meq L-1 de NH4+ no fue suficientemente alto para
ejercer un antagonismo con Ca y K, pero si para Mg.
Relacionado a lo anterior, Borgognone et al. (2013) reportaron que la concentración de K en el tejido foliar
no se vio afectado por el aumento del suministro de NH4+ en la SN. Asimismo, se ha reportado que la absorción de
N, P y S se incrementa en plantas de Lisianthus conforme se aumenta la concentración de NH4+ en la SN hasta con
6.14 meq L-1 de NH4+ (Hernández et al., 2015) y en plantas de tomate (Solanum lycopersicum L.) la absorción de N
y P incrementó hasta con 23 mM de NH4+ (Borgognone et al., 2013); sin embargo, en este trabajo se alcanzó la
máxima concentración de N, P y S al adicionar 2.5 meq L-1 de NH4+, independientemente de la cantidad de SO42-,
pero al incrementar la concentración de NH4+ la acumulación de estos nutrimentos declinaron. La diferencia entre en
el comportamiento de las concentraciones de estos macronutrimentos reportados en otros trabajos con los resultados
obtenidos en esta investigación puede ser el resultado de la diferencia en las especies, la concentración total de N
adicionado y a las condiciones ambientales con las cuales se realizaron los trabajos.
Distribución de iones
La distribución de los macronutrimentos evaluados en este trabajo fue diferente a lo largo de la planta. El N, P, K, Mg
y S tuvo una mayor concentración en la parte aérea que en la raíz, mientras que el Ca fue mayor en la raíz, esta mayor
acumulación de Ca en este órgano puede deberse a la menor tasa de translocación a larga distancia en el xilema y a la
baja movilidad en el floema de este catión (Maathuis y Diatloff, 2013; Marschner, 2012). Asimismo, las
concentraciones evaluadas de SO42- y NH4+ influyeron en la movilidad de los iones en los órganos de Lisianthus,
observándose una mayor movilidad de N, P, K y Ca a la parte aérea al incrementar la concentración de NH4+ en ambas
concentraciones de SO42-; mientras que el Mg y S se movilizó más en la parte aérea al implementar 10 meq L-1 SO42-
con 5 meq L-1 de NH4+.
4. Conclusiones
Los resultados de este estudio demostraron que la adecuada proporción de NH4+/SO42- mejora el crecimiento,
producción de biomasa y concentración de nutrimentos (K y Ca) en los tejidos de las plantas de Lisianthus, repuesta
positiva que se observó al suministrar 5 meq L-1 de NH4+ y 7 meq L-1 de SO42-, mientras que la actividad fisiológica
se vio favorecida al adicionar 2.5 meq L-1 de NH4+ y 7 meq L-1 de SO42-. Además, de observarse una mayor
5. Información adicional
No.
Conflicto de interés
Este artículo fue publicado por primera vez el 15 de mayo de 2021 en el número 26, volumen 13, de Nova Scientia,
bajo el ID 2833. Fue retractado el 21 de mayo de 2021 por un reclamo de desacuerdo en autoría, que se atendió
siguiendo los protocolos de resolución de controversias marcados por la COPE. Resuelto el problema y notificado el
acuerdo unánime de las autorías, se publica la presente versión, como definitiva, el 15 de agosto de 2022. Por lo
anterior, los autores declaran que no existe conflicto de interés.
Referencias
Abdin, M. Z., Ahmad, A., Khan, N., Khan, I., Jamal, A., e Iqbal, M. (2003). Sulphur interaction with other nutrients.
In Sulphur in plants (pp. 359-374). Springer, Dordrecht. https://doi.org/10.1007/978-94-017-0289-8_20.
Ahmad, A., Abraham, G., Gandotra, N., Abrol, Y. P., y Abdin, M. Z. (1998). Interactive effect of nitrogen and
sulphur on growth and yield of rapeseed-mustard (Brassica juncea L. Czem and Coss and Brassica
campestris L.) genotypes. Journal of Agronomy and Crop Science, 181(4), 193-199.
https://doi.org/10.1111/j.1439-037X.1998.tb00417.x
Ahmad, S., Fazli, I. S., Jamal, A., Iqbal, M., y Abdin, M. Z. (2007). Interactive effect of sulphur and nitrogen on
nitrate reductase and ATP-Sulphurylase activities in relation to seed yield from Psoralea corylifolia L.
Journal of Plant Biology, 50(3), 351-357. https://doi.org/10.1007/bf03030666
Anjum, N. A., Gill, S. S., Umar, S., Ahmad, I., Duarte, A. C., y Pereira, E. (2012). Improving growth and
productivity of oleiferous Brassicas under changing environment: significance of nitrogen and sulphur
nutrition, and underlying mechanisms. The Scientific World Journal, 2012, 1-12.
https://doi.org/10.1100/2012/657808
Ariz, I., Artola, E., Asensio, A. C., Cruchaga, S., Aparicio-Tejo, P. M., y Moran, J. F. (2011). High irradiance
increases NH4+ tolerance in Pisum sativum: Higher carbon and energy availability improve ion balance but
not N assimilation. Journal of plant physiology, 168(10), 1009-1015.
https://doi.org/10.1016/j.jplph.2010.11.022.
Bijlsma, R. J., Lambers, H., y Kooijman, S.A.L.M. (2000). A dynamic whole plant model of integrated metabolism
of nitrogen and carbon. 1. Comparative ecological implications of ammonium-nitrate interactions. Plant
Soil, 220(1), 49-69. https://doi.org/10.1023/a:1004779019486.
Borgognone, D., Colla, G., Rouphael, Y., Cardarelli, M., Rea, E., y Schwarz, D. (2013). Effect of N form and
nutrient solution pH on growth and mineral composition of self-grafted and grafted tomatoes. Scientia
Horticulturae, 149, 61–69. https://doi.org/10.1016/j.scienta.2012.02.012.
Bremner, J. M. (1996). Total nitrogen. In: D. L. Sparks (ed.). Methods of soil analysis. Part 3. Chemical Methods
(pp. 1085-1086). Soil Science Society of America. Madison, WI.
Britto, D. T., y Kronzucker, J. (2002). NH4+ toxicity in higher plants: a critical review. Journal of plant physiology,
159(6), 567–584. https://doi.org/10.1078/0176-1617-0774.
Britto, D.T., y Kronzucker, H. J. (2013). Ecological significance and complexity of N‐source preference in plants.
Annals of botany, 112(6), 957-963. https://doi.org/10.1093/aob/mct157.
Bruck, H., y Guo, S.W. (2006). Influence of N form on growth and photosynthesis of Phaseolus vulgaris L. plants.
Journal of Soil Science and Plant Nutrition, 169(6), 849-856. https://doi.org/10.1002/jpln.200520570
Bugarín, R., Baca, G. A., Martínez, J., y Tirado, J. L. (1998). Amonio/nitrato y concentración iónica total de la
solución nutritiva en crisantemo. ii. extracción nutrimental de hojas. Terra Latinoamericana, 16(2), 113-
124.
Chandra, N., y Pandey, N. (2014a). Influence of Sulfur Induced Stress on Oxidative Status and Antioxidative
Machinery in Leaves of Allium cepa L. International Scholarly Research Notices, 2014, 1-9.
https://doi.org/10.1155/2014/568081.
Chandra, N., y Pandey, N. (2014b). Antioxidant status of Vigna mungo L. in response to sulfur nutrition. Chinese
Journal of Biology, 2012, 1-9. https://doi.org/10.1155/2014/724523.
Cruz, C., Bio, A. F. M., Dominguez-Valdivia, M. D., Aparicio-Tejo, P. M., Lamsfus, C., y Martins-Loucao, M. A.
(2006). How does glutamine synthetase activity determine plant tolerance to ammonium? Planta, 223(5),
1068–1080. https://doi.org/10.1007/s00425-005-0155-2.
Davidian, J. C., y Kopriva, S. (2010). Regulation of sulfate uptake and assimilation-the same or not the same?
Molecular plant, 3(2), 314-25. https://doi.org/10.1093/mp/ssq001.
de Souza, M. R., Gomes-Filho, E., Prisco, J. T., and Alvarez-Pizarro, J. C. (2016). Ammonium improves tolerance to
salinity stress in Sorghum bicolor plants. Plant growth regulation, 78(1): 121-131. DOI:
https://doi.org/10.1007/s10725-015-0079-1.
Domínguez, M. D., Aparicio‐Tejo, P. M., Lamsfus, C., Cruz, C., Martins‐Loução, M. A., y Moran, J. F. (2008).
Nitrogen nutrition and antioxidant metabolism in ammonium‐tolerant and‐sensitive plants. Physiologia
Plantarum, 132(3), 359-369. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2007.01022.x.
Esteban, R., Ariz, I., Cruz, C., y Moran, J. F. (2016). Mechanisms of ammonium toxicity and the quest for
tolerance. Plant Science, 248, 92-101. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2016.04.008.
Fernández, Y. L., y Trejo, L. I. (2018). Biología, importancia económica y principales líneas de investigación en
Lisianthus: una especie ornamental nativa de México. AGROProductividad, 11(8), 177-183.
Fismes, J., Vong, P. C., Guckert, A., y Frossard, E. (2000). Influence of sulphur on apparent N-use efficiency, yield,
and quality of oilseed rape (Brassica napus L.) grown on a calcareous soil. European Journal of Agronomy,
12(2), 127-141. https://doi.org/10.1016/S1161-0301(99)00052-0.
Furlani, P. R., Bolonhesi, D. L. P, Silveira, C., y Fanquin, V. (1999). Cultivo hidropónico de plantas. Campinas:
Instituto Agronómico. Boletín técnico 180.
Gavrichkova, O., y Kuzyakov, Y. (2010). Respiration costs associated with nitrate reduction as estimated by 14CO2
pulse labeling of corn at various growth stages. Plant Soil, 329(1), 433–445.
https://doi.org/10.1007/s11104-009-0169-9.
Gill, S. S., y Tuteja, N. (2010). Reactive oxygen species and antioxidant machinery in abiotic stress tolerance in crop
plants. Plant Physiology and Biochemistry, 48(12), 909–930. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2010.08.016.
Guo, H., Liu, W., y Shi, Y., (2006). Effects of different nitrogen forms on photosynthetic rate and the chlorophyll
fluorescence induction kinetics of flue-cured tobacco. Photosynthetica, 44(1), 140–142.
https://doi.org/10.1007/s11099-005-0170-3.
Hänsch, R., Lang, C., Riebeseel, E., Lindigkeit, R., Gessler, A., Rennenberg, H., y Mendel, R. R. (2006). Plant
sulfite oxidase as novel producer of H2O2. Combination of enzyme catalysis with a subsequent non-
Marschner, P. (2012). Mineral nutrition of higher plants. Academic Press, London, p 651.
Masia, A. (1998). Superoxide dismutase and catalase activities in apple fruit during ripening and post-harvest and
with special reference to ethylene. Physiologia Plantarum, 104(4), 668-672.
https://doi.org/10.1034/j.1399-3054.1998.1040421.x.
Mazid, M., Khan, T. M., y Mohammad, F. (2011). Response of crop plants under sulphur stress tolerance. Journal of
Stress Physiology & Biochemistry, 7(3), 25–57.
Mazuela, P., De La Riva, F., and Urrestarazu, G. M. (2007). Cultivo de Lisianthus en perlita. Planta flor, 124, 92-94.
Mendoza, R., Valdez, L. A., Sandoval, A., Robledo. V., y Benavides, A. (2015). Tolerance of Lisianthus to high
ammonium levels in rockwool culture. Journal of Plant Nutrition, 38(1), 73-82.
https://doi.org/10.1080/01904167.2014.920379.
Na, L., Li, Z., Xiangxiang, M., Ara, N., Jinghua, Y., and Mingfang, Z. (2014). Effect of nitrate/ammonium ratios on
growth, root morphology and nutrient elements uptake of watermelon (Citrullus lanatus) seedlings. Journal
of Plant Nutrition, 37(11), 1859–1872. https://doi.org/10.1080/01904167.2014.911321.
Nazar, R., Khan, M. I. R., Iqbal, N., Masood, A., y Khan, N. A. (2014). Involvement of ethylene in reversal of salt‐
inhibited photosynthesis by sulfur in mustard. Physiologia plantarum, 152(2), 331-344.
https://doi.org/10.1111/ppl.12173.
Niedz, R. P., y Evens, T. J. (2007). Regulating plant tissue growth by mineral nutrition. In Vitro Cellular &
Developmental Biology – Plant, 43(4), 370–381. https://doi.org/10.1007/s11627-007-9062-5.
Rennenberg, H. (1984). The fate of excess sulfur in higher plants. Annual Review of Plant Physiology, 35(1), 121-
153. https://doi.org/10.1146/annurev.pp.35.060184.001005.
Reuveny, Z., Dougall, D. K., y Trinity, P. M. (1980). Regulatory coupling of nitrate and sulphate assimilation
pathways in cultured tobacco cells. Proceedings of the National Academy of Sciences, 77(11), 6670–6672.
https://doi.org/10.1073/pnas.77.11.6670.
Rios, K., Erdei, L., y Lips, S. H. (2002). The activity of antioxidant enzymes in maize and sunflower seedlings as
affected by salinity and different nitrogen sources. Plant Science, 162(6), 923-930.
https://doi.org/10.1016/S0168-9452(02)00040-7.
Roosta, H. R., y Schjoerring, J. K. (2007). Effects of ammonium toxicity on nitrogen metabolism and elemental
profile of cucumber plants. Journal of Plant Nutrition, 30(11), 1933–1951.
https://doi.org/10.1080/01904160701629211.
Salvagiotti, F., y Miralles, D. J. (2008). Radiation interception, biomass production and grain yield as affected by the
interaction of nitrogen and sulfur fertilization in wheat. European Journal of Agronomy, 28(3), 282–290.
https://doi.org/10.1016/j.eja.2007.08.002.
Salvagiotti, F., Castellarín, J. M., Miralles, D. J., y Pedrol, H. M. (2009). Sulfur fertilization improves nitrogen use
efficiency in wheat by increasing nitrogen uptake. Field Crops Research, 113(2), 170–177.
https://doi.org/10.1016/j.fcr.2009.05.003.
Schilling, G., Adgo, E., y Schulze, J. (2006). Carbon costs of nitrate reduction in broad bean (Vicia faba L.) and pea
(Pisum sativum L.) plants. Journal of plant nutrition and soil science, 169(5), 691–698.
https://doi.org/10.1002/jpln.200620609.
Siddiqi, M. Y., Malhotra, B., Min, X., y Glass, A. D. M. (2002). Effects of ammonium and inorganic carbon
enrichment on growth and yield of a hydroponic tomato crop. Journal of Plant Nutrition and Soil Science,
165(2), 191–197. https://doi.org/10.1002/1522-2624(200204)165:2<191:AID-JPLN191>3.0.CO; 2-D.
Soltanpour, P. N., Johnson, G. W., Workman, S. M., Jones, J. B., y Miller. R. O. (1996). Inductively coupled plasma
emission spectrometry and inductively coupled plasma mass spectrometry. In: D.L. Sparks (ed.). Methods of
soil analysis. Part 3 (pp. 91‒139). Chemical Methods. Soil Science 398 Society of North America. Madison
WI. https://doi.org/10.2136/sssabookser5.3.c5.
Stulen, I., y De Kok, L. J. (2012). Foreword: exploring interactions between sulfate and nitrate uptake at a whole
plant level. In Plant Sulfur Workshop 1, 1–8. https://doi.org/10.1007/978-94-007-4450-9_1.
Takahashi, H., Kopriva, S., Giordano, M., Saito, K., y Hell, R., (2011). Sulfur assimilation in photosynthetic
organisms: molecular functions and regulations of transporters and assimilatory enzymes. Annual review of
plant biology, 62, 157–184. https://doi.org/10.1146/annurev-arplant-042110-103921.
Tischner, R., (2006). Nitrate uptake and reduction in plants. Journal of Crop Improvement, 15(2), 53–95.
https://doi.org/10.1300/J411v15n02_03.
Tsabarducas, V., Chatzistathis, T., Therios, I., y Patakas, A. (2017). How nitrogen form and concentration affect
growth, nutrient accumulation, and photosynthetic performance of Olea europaea L. (cv.
‘Kalamon’). Scientia horticulturae, 218, 23-29. https://doi.org/10.1016/j.scienta.2017.02.012.
Zhu, G. H., Zhuang, C. X., Wang, Y. Q., Jiang, L. R., y Peng, X. X. (2006). Differential expression of rice genes
under different nitrogen forms and their relationship with sulfur metabolism. Journal of Integrative Plant
Biology, 48(10), 1177–1184. https://doi.org/10.1111/j.1744-7909.2006.00332.x.
Zhu, Z., Gerendàs, J., Bendixen, R., Schinner, K., Tabrizi, H., y Sattelmacher Hansen, U. P. (2000). Different
tolerance to light stress in NO3− and NH4+ grown Phaseolus vulgaris L. Plant Biology, 2(5), 558–570.
https://doi.org/10.1055/s-2000-7498.