Recibido N/A, Aceptado N/A, Disponible online 31/12/2016

Evaluación de la capacidad fitoestabilzadora de mercurio por parte de la

Cebolla (Allium Cepa L), en cultivos hidropónicos

José Durango-Hernández1, Luis Díaz-Fernández1, José Marrugo-Negrete1, Ángel Cruz-

Esquivel1, Germán Enamorado-Montes1
1Universidad de Córdoba, Facultad de Ciencias Básicas, Grupo de Aguas, Química Aplicada y
Ambiental, Carrera 6a No. 76 – 103, Montería, Colombia
Email: josedaviddurangoh@gmail.com

Resumen

La presencia de metales pesados en suelos agrícolas y aguas de riego, puede

conllevar a su acumulación en las plantas, representando una problemática para el
sector agrícola y sobre la salud Humana. En el presente estudio se evaluó la
acumulación de Hg en raíz, bulbo y hojas de Allium cepa L. bajo condiciones
hidropónicas, por un periodo de 60 días, asimismo, se estimó el riesgo para la salud
debido a la ingesta de este alimento. Se emplearon cuatro tratamientos: T0 (agua
destilada, 5.52 ± 0,08 ug Hg L-1), T1 (solución nutritiva, 5,22 ± 0,75 ug Hg L-1), T2
(513,88 ± 32,31 ug Hg L-1) y T3 (4787,88 ± 163,98 ug Hg L-1). No se observaron efectos
fitotóxicos (clorosis, truncamiento), ni inhibición en la biomasa de los órganos (raíz,
tallo y hoja); sin embargo, la variable longitud de la raíz mostró efectos significativos
(p<0,05). Las masas de Hg removidas de la columna de agua fueron 97,96% (T0),
85,72% (T1), 78,88% (T2) y 95,40% (T3) con diferencias estadísticamente
significativas (p<0,05). El orden de acumulación de Hg en los diferentes órganos fue
raíz > bulbo > hojas. La ingesta diaria de Hg calculada para el bulbo, fue superior a la
dosis de referencia (0,0098 mg kg-1 peso corporal dia-1) en los tratamientos T2 y T3,
mientras que para las hojas sólo T3 sobrepasó este umbral. El factor de acumulación
fue menor conforme aumentó el nivel de Hg en agua (0,51, 0,82 y 3,67
respectivamente), alcanzando un máximo de 10,37 para T1, una tendencia similar se
presentó para el factor de translocación. Se presentaron factores de bioacumulación
superiores a 1 para todos los tratamientos (T0 = 113,9; T1 = 137,50; T2 = 872,13; y T3
= 673,27) indicando el potencial fitoestabilizador de Hg de la especie A. cepa.

Palabras clave: Fitoestabilización, Fitorremedición, Mercurio, cebolla

Abstract

Heavy metals presence in agricultural fields and irrigation water could lead to an
accumulation in the plant parts and vegetable foods, causing problems in the
agricultural sector and a potential human health risk. This study evaluated the Hg

Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -23

accumulation in root, bulb and leaves of Allium cepa L. under hydroponics conditions,
for a period of 60 days, further, health risk was estimated according with the daily
intake. Four treatments T0 (distilled water, 5,52 ±0,08 ug Hg L-1), T1 (Hoagland
solution, 5,22 ±0,75 ug Hg L-1), T2 (distilled water, 513,88 ±32,31 ug Hg L-1) y T3
(distilled water, 4787,88 ±163,98 ug Hg L-1) were employed. Phytotoxic effects
(chlorosis) and biomass inhibition of the plant parts (root, bulb and leaves) were not
observed, however, the lengths of the roots for T1 (49,25 ±3,89 cm) achieved a positive
development with significant differences (p<0,05). Total Hg mass removal from the
water were 97,96% (T0), 85,72% (T1), 78,88% (T2) and 95,40% (T3) with statistically
significant differences (p<0,05). Hg accumulation order in the plants parts were root >
bulb > leaves. The Hg daily intake for the bulbs were higher than the reference dose
(0,0098 mg kg-1 body weight dia-1) in the treatment T2 and T3, meanwhile for the shoots
only T3 exceed the threshold value. The higher concentrations were for the treatments
with high Hg levels. The accumulation factor was lower as the concentration of initial
water Hg increasing (0,51, 0,82 y 3,67, respectively), reaching a peak of 10.37 for
treatment with nutrient solution; similar trends showed the translocation factor.
Bioaccumulation factor were higher than 1 for all the treatments, (T0 = 113,9; T1 =
137,50; T2 = 872,13; y T3 = 673,27), showing the Hg phytostabilizer potential of the
species A. cepa.

Keywords: mercury, onions, phytoremediation, phytostabilization

I- Introducción de fertilizantes y al uso histórico de

Los metales pesados están
presentes naturalmente en los suelos,
sin embargo, en los últimos años se ha
presentado un aumento debido a
diferentes impactos antropogénicos,
asociados principalmente a las
actividades industriales, agrícolas y a la
disposición de todo tipo de residuos
(Miranda et al., 2008). La falta de
organización y el acelerado desarrollo
urbano e industrial, también han
contribuido con el aumento de los
niveles de metales pesados en el
entorno urbano de los países en
desarrollo (Ali y Al-Qahtani 2012).
Recientemente, se ha atribuido
la contaminación con metales pesados
de los suelos agrícolas, al uso excesivo
plaguicidas a base de diferentes
metales como mercurio y arsénico, sin
embargo, la deposición atmosférica a
gran escala puede contribuir en gran
medida a explicar los diferentes grados
de contaminación (Micó et al. 2006; Liu
et al. 2011; Shan et al. 2013; Xu et al.
2014).
Entre los metales pesados, el
mercurio presenta una toxicidad más
elevada y lleva asociados grandes
problemas ambientales y de salud, por
lo cual está considerado como un
contaminante a escala global (Driscoll,
2013), este puede llegar a los diferentes
compartimientos ambientales a través
de fuentes naturales y antropogénicas,
considerándose la minería aurífera la
principal fuente de emisión; todas las

Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -24

especies químicas de este metal han
sido establecidas como tóxicas,
(Clarkson et al., 2003; Pérez-Vargas et
al., 2014).
La absorción de los
contaminantes en los vegetales puede
estar influenciada por factores como el
clima, las deposiciones atmosféricas,
las características del agua de riego,
concentraciones del metal en el suelo,
la naturaleza del suelo sobre el que se
cultivan los vegetales y el grado de
madurez de las plantas al momento de
la cosecha (Ali y Al-Qahtani, 2012). Las
plantas han desarrollado mecanismos
altamente específicos para absorber,
translocar y acumular sustancias, sin
embargo, en relación a los metales y
metaloides de carácter no esencial, es
aceptado que estos mecanismos
podrían ser los mismos que usan las
plantas para absorber los elementos
nutritivos requeridos (Patra y Sharma,
2000). Algunas plantas han mostrado
mayor capacidad para resistir y
acumular altas concentraciones de
metales tóxicos y productos químicos,
no obstante, la capacidad de absorción
y de acumulación de los contaminantes
puede varíar de planta a planta y
también de especie a especie dentro de
un género (Singh et al, 2003;
Vijayarengan y Deepthy, 2014)
En Colombia el cultivo de A. cepa
ocupa el segundo puesto dentro de las
hortalizas sembradas, con un área de
14.787 ha, destacándose la producción
en los departamentos de
Cundinamarca, Boyacá y Norte de
Santander (DANE 2011), representa un
grupo básico en la canasta familiar y su
consumo hace parte esencial en la
nutrición alimentaria del país (Agronet,
2009). No obstante, existe una
creciente preocupación pues recientes
investigaciones demuestran que en
Colombia los suelos con vocación
agrícola tienen cierto grado de
contaminación por metales pesados,
como los reportados por Miranda et al.
(2008) para la Sabana de Bogotá en el
departamento de Cundinamarca, los
reportados por Roqueme et al. (2014)
en Valles del Sinú y San Jorge,
departamento de Córdoba y finalmente
los reportados por Macheda-Pulido et
al. (2015) para el departamento del
Meta. Teniendo en cuenta la gran
afinidad de la especie A. cepa por la
absorción de metales como el plomo
(Soudek et al. 2009) se hace importante
evaluar su potencialidad como especie
acumuladora de un metal como el
mercurio, así como el posible riesgo a la
salud asociado a la contaminación de
este producto de la canasta familiar.
II- Materiales y Métodos
Sitio de experimentación y montaje
El experimento se llevó a cabo
entre los meses de diciembre de 2015 y
febrero de 2016, en un invernadero
dentro de las instalaciones de la
Universidad de Córdoba, (8° 47’ 32,0”
N, 75° 51’ 41,9” W), con una
temperatura ambiente de 27,8 ± 1 °C, y
un porcentaje humedad medio de 58 ±
5%.
Los bulbos de A. cepa, de
tamaño uniforme con aproximadamente
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -25
2,5 cm de diámetro, secos y sin
formación de hojas o raíz, fueron
obtenidas del mercado local. Los bulbos
fueron limpiados eliminando la
epidermis seca y removiendo, los restos
de tejido y raíces del área radicular,
evitando dañar las raíces primordiales.
Con el fin de eliminar los restos de
tejido, se colocaron los bulbos en agua
destilada por 2 horas y dejaron secar
(Díaz et al., 2004). Los bulbos fueron
cultivados por triplicado en recipientes
de 500 mL, se emplearon cuatro
tratamientos: T0 (agua destilada, 5.52 ±
0,08 ug Hg L-1), T1 (solución nutritiva,
5,22 ± 0,75 ug Hg L-1), T2 (agua
destilada, 513,88 ± 32,31 ug Hg L-1) y
T3 (4787,88 ± 163,98 ug Hg L-1). El
crecimiento de las raíces y las hojas en
los bulbos de cebolla se estimuló
colocando los bulbos de modo que sólo
sus bases permanecieron sumergidas
en cada uno de los tratamientos
(Navarrete et al., 1997).
Estimación de la biomasa
Finalizado el experimento las
plantas fueron cosechadas,
posteriormente divididas en raíz, bulbo,
hoja, las cuales fueron pesadas en una
balanza analítica modelo OHAUS Corp,
Adventure, modelo AP2140, liofilizadas
en un equipo Labconco FreeZone 2,5L
durante 4 días, pesadas nuevamente y
almacenadas en bolsas de papel,
Luego fueron maceradas para su
análisis.
Análisis de mercurio
El contenido de mercurio total
(HgT) en tejidos de las plantas (raíz,
bulbo y hoja) fue determinado por
espectrofotometría de absorción
atómica con vapor frío (analizador
Thermo Scientific Serie iCE 3000)
previa digestión microondas (Ethos
Touch serie 127697 de Milestone) de
0,5g de muestra con una mezcla
HNO3/H2O2 (5:2) (Jedrzejczak et al.,
1996). El HgT de las muestras liquidas
fue determinado mediante un
analizador directo de mercurio modelo
DMA-80 marca Milestone. El control de
calidad fue realizado con los materiales
de referencia certificados SRM 1641d
"mercury in water" 1,557 mg kg-1 de la
NIST y CRM 1573a “tomato leaves” de
34 ng g−1 de la NIST. Los porcentajes de
recuperación fueron superiores al 97%.
El límite de detección para HgT en
DMA-80 fue de 1,0 ug kg-1, y para el
HgT determinado por Absorción
Atómica fue de 0,14 ug g-1 peso seco,
calculado como la media más 3 veces
la desviación estándar de los blancos
de laboratorio (Buccolieri et al., 2006).
Factores de translocación (FT),
bioconcentración (BCF) y
acumulación (AF)
Los BCF y TF se calcularon
utilizando las concentraciones de Hg
determinados. El BCF se expresó como
la relación de la concentración de metal
en las raíces en relación al suelo (Yoon
et al., 2006). El TF para los metales en
una planta dada se calculó como la
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -26
relación de la concentración de metales
en los brotes con la que está en las
raíces (Zu et al., 2005). El factor de
acumulación (AF), calculado como una
relación del metal en la parte
cosechable de la planta (es decir, los
brotes) con la concentración en el
medio (Marrugo-Negrete et al, 2016).
Coeficiente de riesgo (HQ)
El riesgo a la salud humana
debido a la ingesta de las partes
consumibles de A. cepa, se calculó
como el coeficiente de riesgo (HQ)
propuesto por USEPA (1989), de
acuerdo con la ecuación 1.
𝐷𝐼𝑉×𝐶𝑚𝑒𝑡𝑎𝑙
𝐻𝑄 = (ecuación 1)
𝑅𝑓𝐷×𝑊
Donde DIV es la ingesta diaria
vegetal en kg día-1; Cmetal es la
concentración de metal en la cebolla en
mg kg-1; RfD es la dosis de referencia
oral en mg kg-1 de peso corporal día-1; y
W es el peso corporal promedio en kg.
La Encuesta nacional de la
situación nutricional en Colombia 2005
(ENSIN), estimó que en promedio un
individuo consume 13 g de cebolla por
día (ICBF, 2006). Para el peso corporal
promedio de un adulto se empleó como
referencia 70 kg, valor sugerido por la
Organización Mundial de la Salud
(WHO, 1993). La RfD se obtuvo a partir
de la ingesta semanal tolerable
provisional sugerida (ISTP) por El
Comité Mixto FAO/OMS de Expertos en
Aditivos Alimentarios (JECFA), el cual
propone una ISTP de 1 ug kg-1 de peso
corporal (JECFA, 2011)
Análisis estadístico
Los datos de concentración de
HgT en agua, raíces, bulbo y hojas se
presentan como la media ± desviación
estándar de las determinaciones por
triplicado.
Se realizó ANOVA de una vía
para comparar las medias entre los
diferentes niveles de mercurio en las
partes de las plantas, las
comparaciones múltiples se realizaron
mediante el test de Tukey. Para todas
las variables se fijó un valor de
significancia en p<0,05. Los análisis
fueron realizados con el paquete
estadístico StatSoft Statistica versión
10 para Windows.
III- Resultados
Crecimiento de las plantas
El desarrollo de las plantas a lo
largo del experimento fue normal en
todos los tratamientos sin que se
observaran efectos tóxicos visibles
como clorosis y necrosis en los tejidos
de las hojas, derivados de la absorción
de Mercurio, de igual forma no se
presenta diferencia significativa entre
las longitudes de las hojas de cebolla en
los diferentes tratamientos a pesar de
que T1 obtuvo un mayor crecimiento
comparado con los demás, caso
contrario ocurre con las longitudes de
las raíces para las cuales si se
presentaron diferencias
estadísticamente significativa entre
tratamientos(p<0,05). La inhibición en
el crecimiento de las raíces fue
comprobada con una disminución del
crecimiento de esta variable, entre el T1
y T3, este último fue un 34% inferior al
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -27
primero (tabla 1) mostrando una
inhibición en el crecimiento de las
raíces hasta un 34 % para T3.
La biomasa para todos los
tratamientos no presentó diferencia
significativa entre tratamientos P>0.05
lo que indica que el desarrollo en las
plantas fue muy similar entre los
tratamientos, aun cuando se presenten
incrementos en las concentraciones de
Hg en los diferentes órganos de la
planta.

Tabla 1. Longitudes de las raíces y fronde.

TRATAMIENTO HOJAS (cm) RAÍZ (cm)

T0 54,57 22,17
T1 78,00 46,50
T2 52,50 25,83
T3 51,50 26,50

Remoción de Hg de la columna de cantidades en masa de Hg removidas

agua de la columna de agua fueron 97,96%
Todos los tratamientos (T0), 85,72% (T1), 78,88% (T2) y
evaluados presentaron diferencias 95,40% (T3) con diferencias
significativas (P<0.05) en las estadísticamente significativas
concentraciones de Hg en las (p<0,05).
soluciones finales a excepción de los
tratamientos T0 y T1 tabla 2. Las

Tabla 2. Concentraciones de Hg finales en las columnas de agua ugL-1

TRATAMIENTO CONC.FINAL Hg (ugL-1)
T0 0,13 ±0,02
T1 0,83 ±0,03
T2 129,50 ±16,80
T3 235,51 ±30,60

Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -28

Efecto de Hg en la biomasa (peso
seco)
La biomasa no presentó
diferencias significativas entre los
tratamientos (p>0,05), para ningún
órgano de la planta, indicando que el
desarrollo de estas fue muy similar a
pesar de las diferencias en las
concentraciones de Hg iniciales en la
columna de agua.
Acumulación de mercurio en plantas
Los resultados obtenidos de
este estudio mostraron que las
concentraciones de Hg en todos los
tratamientos fueron mucho mayores en
las raíces seguidas de los bulbos y las
hojas, la concentración en estos
órganos de las plantas aumenta a
medida que aumenta la concentración
de Hg (figura 2). La concentración de
Figura 1. Biomasa en base seca de los diferentes órganos de la planta.
Hg en las hojas de todos los
tratamientos presentaron diferencias
significativas entre ellas (P<0.05),
aumentando la concentración de Hg en
las hojas a medida que aumentaba la
concentración del metal en la solución,
con excepción de T0 y T1 que no
presentaron diferencia estadística. Por
otra parte, no se presentaron
diferencias significativas entre las
concentraciones de Hg en los bulbos
para todos los tratamientos, sin
embargo, estas concentraciones fueron
aumentando de un tratamiento a otro
conforme aumentaba la concentración
de mercurio, a diferencia de estos el
tratamiento. En las raíces también se
encuentran diferencias estadísticas en
T3 con un P<0.05 de significancia
respecto a los demás tratamientos.
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -29
Figura 2. Concentración de Hg acumulado en los órganos de A. cepa. Letras distintas
indican diferencias significativas (p<0,05)
Factores de translocación, bioconcentración y acumulación
Para evaluar la capacidad de la especie A. cepa L de trasferir el Hg desde la
raíz hasta las partes aéreas de la planta se calculó el TF. Asimismo, la capacidad para
concentrar y acumular el metal en la raíz y en la parte aérea de la planta fue expresada
como BCF y AF respectivamente (tabla 3).

Tabla 3. Factores de acumulación (AF), Translocación (TF) y bioconcentración (BCF)

AF AF BCF TF TF
Tratamiento hoja/agua bulbo/agua raíz/agua hoja/raíz bulbo/raíz
T0 3,67 ±0,98 13,59 ±1,37 113,89 ±26,67 0,032 ±0,005 0,125 ±0,351
T1 10,37 ±0,78 15,22 ±0,69 137,46 ±106,22 0,111 ±0,091 0,155 ±0,112
T2 0,82 ±0,018 22,55 ±3,03 872,13 ±13,86 0,002 ±0,002 0,043 ±0,366
T3 0,51 ±0,04 9,34 ±7,48 673,27 ±56,82 0,001 ±0,000 0,014 ±0,010

Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -30

 Se presentaron BCF superiores
a 1 para todos los casos, alcanzándose
máximos para el tratamiento T2 (más
de 800 veces superior a la unidad), esto
supone una gran capacidad de esta
especie para acumular el metal en este
órgano, sin sufrir efectos adversos, al
menos para los rangos de
concentración evaluados en el presente
trabajo. Los AF para el bulbo fueron
superiores a los AF calculados para la
hoja, alcanzándose medias superiores
a la unidad para todos los tratamientos.
Los TF no superaron la unidad en
ninguno de los tratamientos evaluados,
con valores superiores para T1 de
0,111 ±0,091 (TF hoja/raíz) y de 0,155
±0,112 (TF bulbo/raíz).
Tabla 4. IDM (mg día-1) y HQ en muestras de hojas y bulbos de cebolla. DR es la
Dosis de referencia de ingesta diaria de Hg, para un adulto de 70 kg de peso
TRATAMIENTO IDM
Bulbo
T0 0.0009
T1 0.0010
T2 0.15
T3 0.581
Discusión
Efecto de Hg en la biomasa
Los resultados obtenidos en el
presente estudio muestran una gran
capacidad de tolerancia de la especie
Allium cepa L, tras una exposición a
diferentes niveles de Hg bajo
condiciones de hidroponía, esto fue
evidenciado dado que no se
presentaron diferencias significativas
Estimación de ingesta diaria de metal
(IDM) y del coeficiente de riesgo (HQ)
El IDM y HQ para las hojas y
bulbos de Allium cepa en los diferentes
tratamientos, se muestra en la tabla 4.
Para el bulbo la ingesta diaria de Hg
estuvo entre 0,0009 y 0,581 mg, siendo
mayor en los tratamientos T2 y T3, en
donde la exposición a Hg fue mayor.
Por su parte, para la hoja los valores de
ingesta diaria de Hg fueron menores,
encontrándose entre 0,0002 y 0,0311
mg, con los mayores valores
similarmente para los tratamientos T2 y
T3. El HQ alcanzó valores críticos para
el bulbo con los tratamientos T2 y T3,
superando ampliamente la unidad,
mientras que para las hojas esto
solamente se presentó en el tratamiento
T3.
DR HQ
Hoja Bulbo-Hoja Bulbo Hoja
0.0002 0.0098 0.099 0.027
0.0006 0.0098 0.10 0,067
0.0052 0.0098 15.3 0.053
0.0311 0.0098 59.2 3.1
entre los tratamientos con relación a la
biomasa, esto podría sugerir que la
especie no alcanzó su máximo límite de
toxicidad. Estos resultados coinciden
con los estudios realizados por Stasinos
et al., (2013) quien sometió plantas de
patatas, zanahoria y cebolla a
diferentes niveles de Cr y Ni presentes
en aguas de riego, en el experimento
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -31
que tardó cuatro meses, no se
observaron síntomas de toxicidad tras
la adición de estos metales pesados.
Por otro lado, la biofortificación de
suelos con Zn en cultivos de cebolla en
estudios realizados por Almendros et
al., (2015) muestran que la biomasa de
cebolla para todos los tratamientos con
Zn fue más altos que los de los
tratamientos control. No hay
reducciones en la biomasa vegetal
asociada con el aumento de las dosis
aplicadas y la aplicación de Zn a los
suelos resulta con un aumento de la
concentración de Zn en la cebolla, pero
el tamaño de este incremento depende
de los fertilizantes de Zn aplicado, Estos
fertilizantes se comercializan por varias
compañías y tienen concentraciones de
Zn (w / w) de 5.0, 3.6, 7.3, 3.0, 7.0, 6.0,
6.9 y 6.0%.
La tolerancia de la especie A.
cepa a concentraciones de mercurio por
debajo de 5 mg kg-1 se debe
posiblemente a la producción de
compuestos complejantes, los cuales
ha sido comprobado que se encuentran
en el ajo, el cual pertenece al mismo
género y es conocido como una fuente
de muchos compuestos sulfúricos, que
comparten parcialmente rutas
metabólicas con fitoquelatinas,
tiosulfinato y sulfóxido (Block et al,
1992; Lancaster y Shaw, 1989;
Murasugi et al., 1981). Block et al.,
(1992) afirma que el ajo tiene la
capacidad para producir tiosulfinatos
tales como alicina, que contienen
grupos tiol. Los grupos SH participan en
la unión de metales tóxicos en los
complejos tales como fitoquelatinas
(Cobbett y Goldsbrough, 2002). Por lo
tanto los tiosulfinatos pueden afectar
positivamente las vías de
desintoxicación de metales tóxicos en el
ajo y evitar de esta forma, la inhibición
del crecimiento y la reducción de
biomasa fenómenos que con frecuencia
se observan en las plantas expuestas
niveles tóxicos de Hg (Patra y Sharma,
2000). Como sucede con A. stolonifera
que produce una biomasa máxima de
aproximadamente 1900 mg peso seco
sometidas a bajas concentraciones de
zinc, disminuyendo su biomasa
fuertemente hasta 400 mg peso seco al
aumentar la concentración (1800 mg kg-
1) del metal en el medio (Bernhard,
2005).
Las longitudes de las raíces
presentaron un efecto significativo
(p<0,05), siendo el tratamiento con
solución nutritiva y con bajo nivel de Hg
donde se alcanzaron las mayores
longitudes, este tratamiento fue
diferente de los demás. Zhou et al.,
(2007) sugiere que la inhibición del
crecimiento de las plantas expuestas a
altos niveles de Hg produce daño tóxico
significativo a las células. Las probables
reducciones en la biomasa pueden
ocurrir porque se requiere energía
adicional para contrarrestar los efectos
de Hg en los tejidos. (Godbold y
Hüttermann, 1986; Marrugo-Negrete
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -32
2015). En particular porque las raíces
se someten a contacto directo con el
contaminante y, por consiguiente
sufren daños por la exposición a Hg
(Zornoza et al., 2010).
Acumulación de mercurio en plantas
Las concentraciones de Hg
aumentaron en todos los tejidos de las
plantas de A. cepa L al aumentar la
concentración del medio, alcanzándose
las mayores concentraciones para las
raíces seguido de los bulbos y las hojas.
Un comportamiento similar se ha
reportado para plantas de tomate
(Lycopersicon esculentum), las cuales
al ser expuestas a cadmio, presentaron
un aumento en la acumulación de este
metal en los diferentes órganos, esta
acumulación también se incrementó
cuando se aumentó la dosis de
exposición al metal (López-Millan et al.,
2009).
Por otra parte, no se presentaron
diferencias significativas entre las
concentraciones de Hg en los bulbos
para todos los tratamientos, sin
embargo estas concentraciones fueron
aumentando de un tratamiento a otro
conforme aumentaba la concentración
de mercurio, resultado similar a los
obtenidos por Li et al., (2016) sobre el
efectos del cadmio en la absorción y
translocación de nutrientes en diferente
cultivares de cebolleta (Allium
fistulosum L.) encontrándose que no
hay diferencias significativas (p>0,05)
en la acumulación de Cd en el
pseudotallo a pesar del cambio en la
concentración de Cd en esta parte
comestibles de la planta entre los
diversos cultivares en función de su
peso fresco.
Las concentraciones de Hg
removidas de la columna de agua
fueron 97,96% (T0), 85,72% (T1),
78,88% (T2) y 95,40% (T3) con
diferencias significativas. Estas
diferencias podrían ser atribuidas a
diferentes composiciones del medio de
crecimiento y a la competencia por
otros iones presentes en la solución
(Soudek et al., 2011). Tal es el caso de
T1, que presenta una composición
diferente en el medio de crecimiento a
los demás tratamientos y una
concentración de Hg similar a T0, sin
embargo, la capacidad de remover el
metal desde la columna de agua difiere
entre ambos tratamientos. Las
diferencias entre las remociones de Hg
de la columna de agua, también pueden
ser explicadas por el efecto significativo
sobre la longitud de la raíz, el cual es un
parámetro que afecta a la capacidad de
absorber compuestos por las plantas de
su entorno, aceptándose que en cuanto
más grande sea el sistema de raíces, se
puede producir una mayor absorción
del metal (Soudek et al., 2011).
TF y BCF
Los TF observados para A. cepa
pueden ser considerados como bajos,
siendo muy inferiores a la unidad, dado
que esta medida es usada para
establecer la capacidad que tiene una
especie vegetal para trasladar el metal
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -33
hacia las partes aéreas, convirtiéndose
en una estrategia para establecer el
potencial fitoextractor de metales
pesados desde un medio contaminado.
La especie A. cepa difiere de aquellas
que crecen en sitios contaminados con
Hg, en las cuales es común observar TF
superiores a 1 (Marrugo-Negrete et al,
2016), estas pueden transferir el metal
hasta las partes aéreas como un
mecanismo de desintoxicación.
Los BCF para A. cepa fueron
elevados y superiores a la unidad, no
obstante, pueden ser explicados debido
a que esta parte de la planta se
mantiene en contacto directo con el
medio contaminado, pudiendo
interactuar con el metal disponible y así
acumularse en dicho órgano. Las
plantas con una gran capacidad de
acumulación del metal en la raíz son
consideradas fitoestabilizadoras y
pueden emplearse para sitios altamente
contaminados donde suele ser una
desventaja que el metal se transfiera
hasta las partes cosechables (Alkorta et
al., 2010).
Ingesta diaria de metal y coeficiente
de riesgo
El IDM de T2, y T3 sobrepasó la
dosis de referencia de consumo diario
de mercurio bulbo, y sólo T3 para las
hojas, de acuerdo con la tabla 4. Estos
resultados representan un riesgo a la
salud de consumidores de este vegetal,
especialmente de bulbo, la cual es la
parte de la cebolla de mayor absorción
y consumo. En un estudio realizado por
Zheng et al., (2007) sobre la ingesta
diaria de Hg en vegetales (tomate,
zanahoria, aji), determinaron una
ingesta de 0.00009 mg dia-1 en 200 g de
vegetal fresco, nuestros resultados
superan 23555 veces esta
concentración en el bulbo de T3 y 2.2
veces en la hoja de T0, tratamientos
que registraron la máxima y menor
concentración de Hg respectivamente.
Por otro lado, Lemos et al., (2012)
estudiaron la ingesta diaria de Hg
mediante consumo de arroz en
poblaciones brasileras, registrando una
ingesta de 0.000022 mg dia-1 de Hg por
86 gramos de consumo diario por
habitante, estas concentraciones de Hg
están muy por debajo de las mostradas
en este estudio.
Por otra parte, el HQ mostro
valores superiores a 1 en bulbos
evaluados en T2 (15,3) y T3 (59,2) y en
hoja en T3 (3,1). El HQ indica el nivel
de riesgo debido a la exposición por
consumo diario de alimentos
contaminados. Estos datos revelan que
un eventual consumo de bulbo de
cebollas altamente contaminado por
Hg, se posee un severo riesgo
toxicológico. Zheng et al., (2007)
evaluaron el riesgo a la salud de Hg en
habitantes de zonas mineras via
consumo de vegetales. El promedio de
THQ en los vegetales analizados fue
0,049, sugiriendo un bajo riesgo sobre
la salud de los consumidores de estos
vegetales. Este valor contrasta con
nuestros resultados, debido a que
mostraron valores QH de 15,3 (T2) y
59,2 (T3) en bulbos y de 3,1 (T3) en
hojas.
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -34
Aunque estos resultados indican un alto
riesgo a la salud por exposición vía
consumo de cebolla (bulbo-hojas), se
debe tener en cuenta que estos datos
pertenecen a un escenario controlado
de los parámetros analizados, sin
embargo estos resultados sugieren
revisar la inocuidad de alimentos
afectados por intensa contaminación
por mercurio mediante el sistema de
riego hídrico.
IV- Conclusiones
La inclusión de vegetales en la
dieta resulta en una práctica
recomendable, no obstante, debido a la
incorporación de diversos
contaminantes en el ambiente, y bien
en las granjas agrícolas, puede
presentarse una contaminación del
producto vegetal resultando en un
riesgo potencial para la salud humana.
En este estudio, la especie A. cepa, o
cebolla de bulbo, fue sometida a
diferentes escenarios de contaminación
con Hg, transfiriéndose niveles que
suponen un riesgo para la salud
humana en la parte comestible de este
vegetal. Se permite mostrar la gran
capacidad de la especie a interactuar
con un contaminante prioritario como el
mercurio, principalmente las raíces,
órgano donde se presenta la mayor
acumulación, no obstante cierta
cantidad del metal puede transferirse
hasta los bulbos y hojas, siendo mayor
conforme aumenta la disponibilidad del
mercurio en el medio.
V- Referencias
Agronet. (2009). Producción
nacional por producto. En: Análisis y
estadísticas, 1997. http://www.agronet.
gov.co; consulta: marzo de 2016.
Ali M.H., Al-Qahtani K.M., (2012).
Assessment of some heavy metals in
vegetables, cereals and fruits in Saudi
Arabian markets. Egyptian Journal of
Aquatic Research. 38: 31–37.
Alkorta I., Becerril J.M., Garbisu
C., (2010). Phytostabilization of metal
contaminated soils. Rev Environ Health.
25 (2): 135–146.
Almendros P., Obrador A.,
Gonzalez D., Alvarez J.M., (2015).
Biofortification of zinc in onions (Allium
cepa L.) and soil Zn status by the
application of different organic Zn
complexes. Sci Hortic (Amsterdam).
186: 254–265.
Andrés A., Millan R., Esteban E.,
(2010) Evaluación del Uso Agrícola de
Vicia sativa L. en Suelos Contaminados
con Mercurio. Informes Técnicos
Ciemat. UAM. Departamento de
Química Agrícola CIEMAT.
Departamento de Medio Ambiente.
Bernhard R., Verkleij J.A.,
Nelissen H.J., Vink J.P. (2005). Plant-
specific responses to zinc
contamination in a semi-field lysimeter
and on hydroponics. Environ Pollut.
138: 100-108.
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -35
 Block, E., Naganathan, S.,
Putman, D., Zhao, S.-H., (1992). Allium
chemistry: HPLC analysis of
thiosulfinates from onion, garlic, wild
garlic (ramsoms), leek, scallion, shallot,
elephant (great-headed) garlic, chive,
and chinese chive uniquely high allyl to
methyl ratios in some garlic samples. J.
Agric Food Chem. 40: 2418–2430.
Buccolieri, A., Buccolieri N.,
Cardellicchio A., Dell´Atti., Di Leo A.,
Maci A., (2006). Heavy metals in the
marine sediments of Taranto Gulf
(Jonian Sea, southern Italy). Mar Chem.
99: 227-235.
Calow P., (1993). Handbook of
ecotoxicology. Vol. I. Blackwell Science
Ltd., London. 478 p.
Cobbett C., Goldsbrough P.,
(2002). Phytochelatins and
metallothioneins: roles in heavy metal
detoxification and homeostasis. Annu
Rev Plant Biol. 53: 159–182.
[DANE] Departamento
Administrativo Nacional de Estadística,
(2011). Resultados de la Encuesta
Nacional Agropecuaria – ENA. Bogotá,
181p
Díaz M.C., Ronco A., Yolanda
Pica Y., (2004). Ensayos toxicológicos y
métodos de evaluación de calidad de
aguas. Estandarización,
intercalibración, resultados y Jedrzejczak,
aplicaciones / Gabriela Castillo (ed.). -
México: IMTA, 2004. Canadá: IDRC,
2004. 189 p.
Driscoll C.T., Mason R.P., Chan
H.M., Jacob D.J., Pirrone N., (2013).
Mercury as a Global Pollutant: Sources,
Pathways, and Effects. Environ Sci
Technol. 47 (10): 4967–4983.
Environmental Protection
Agency. United States. Office of Water
Regulations and Standard: Guidance
manual for assessing human health
risks from chemically contaminated, fish
and shellfish U.S. Environmental
Protection Agency, Washington, D.C;
1989, EPA-503/8-89-002.
Guerra F., Trevizam A.R.,
Muraoka T., Chaves N., Canniatti-
Brazaca S.G., (2012). Heavy metals in
vegetables and potential risk for human
health. Sci Agric. 69 (1): 54-60.
[ICBF-Profamilia-INS-UDEA-
OPS] Instituto Colombiano de Bienestar
Familiar, Profamilia, Instituto Nacional
de Salud, Universidad de Antioquia,
Organización Panamericana de la
Salud, (2006). Encuesta nacional de la
situación nutricional en Colombia, 2005.
Bogotá; 445p.
[JECFA] Joint FAO/WHO Expert
Committee on Food Additives, (2011).
Evaluation of certain food additives and
contaminants: Seventy-second report of
the Joint FAO/WHO Expert Committee
on Food Additives. Reporte Técnico.
Roma: FAO. p105.
R.,Szteke, B.,
Reczajska, W., (1996). Mercury
determination in food of plant origin by
colevapour atomic absorption
spectrometry (CVAAS). Rocz Panstw
Zakl Hig. 47(2): 223-230.
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -36

Lemos B., Ramos L., Freitas R.,
Oliveira-Souza V.C., Barbosa F.,
(2012). Determination of essential (Ca,
Fe, I, K, Mo) and toxic elements (Hg,
Pb) in Brazilian rice grains and
estimation of reference daily intake.
Food and Nutrition Sciences 3 (1): 129–
134.
Li X., Zhou Q., Sun X., Ren W.,
(2016). Effects of cadmium on uptake
and translocation of nutrient elements in
different welsh onion (Allium fistulosum
L.) cultivars. Food Chem. 194: 101–110.
Liu P., Zhao H., Wang L., Liu Z.,
Wei J., Wang Y., Jiang L., Dong L.,
Zhang Y., (2011). Analysis of Heavy
Metal Sources for Vegetable Soils from
Shandong Province, China. Agricultural
Sciences in China 10 (1): 109-119.
López-Millán A.F., Sagardoy R.,
Solanas M., Abadía A., Abadía J.,
(2009). Cadmium toxicity in tomato
(Lycopersicon esculentum) plants
grown in hydroponics. Environ Exp Bot.
65: 376–385.
Macheda-Pulido J.D., Trujillo-
González J.M., Torres-Mora M.A.,
(2015). Contenido de metales pesados
en suelos agrícolas de la region del
Ariari, departamento del Meta.
Orinoquía. 19 (1): 118–122.
Marrugo-Negrete J., Durango-
Hernández J., Pinedo-Hernández J.,
Olivero-Verbel J., Díez S., (2015).
Phytoremediation of mercury-
contaminated soils by Jatropha curcas.
Chemosphere 127: 58–63.
Marrugo-Negrete J., Marrugo-
Madrid S., Pinedo-Hernández J.,
Durango-Hernández J., Díez S., (2016).
Screening of native plant species for
phytoremediation potential at a Hg-
contaminated mining site. Sci Total
Environ. 542: 809–816.
Méndez J., Ramírez C.A.,
Román A.D., Prieto F., (2009). Review
Contaminación y Fitotoxicidad en
Plantas por Metales Pesados
Provenientes de Suelos y Agua.
Tropical and Subtropical
Agroecosystems. 10: 29–44.
Micó, C., Recatalá L., Peris M.,
Sánchez J., (2006). Assessing heavy
metal sources in agricultural soils of an
European Mediterranean area by
multivariate analysis. Chemosphere. 65
(5): 863–872.
Miranda D., Carranza C., Rojas
C.A., Jerez C.M., Fischer G., Zurita J.,
(2008) Acumulación de metales
pesados en suelo y plantas de cuatro
cultivos hortícolas, regados con agua
del río Bogotá. Revista Colombiana de
Ciencias Hortícolas. 2 (2): 180–191.
Murasugi A., Wada C., Hayashi
Y., (1981). Cadmium-binding peptide
induced in fission yeast
Schizosaccharomyces pombe. J.
Biochem. 90 (5): 1561–1564.
Navarrete M.H., Carrera P., de
Miguel Ma, de la Torre C., (1997). A fast
comet assay variant for solid tissue
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -37
cells. The assessment of DNA damage
in higher plants. Mut Res. 389: 271–
277.
Patra M., Sharma A., (2000).
Mercury toxicity in plants. Bot. Rev.
66(3): 379–422.
Pérez-Vargas H.M., Vidal-
Durango J.V., Marrugo-Negrete J.L.,
(2014). Evaluación de la capacidad
acumuladora de mercurio del ají
(Capsicum annuum) Rev. Salud
pública. 16 (6): 897-909.
Roqueme J., Pinedo J.J,
Marrugo J.L, Aparicio A., (2014).
Metales pesados en suelos agrícolas
del valle medio y bajo del rio Sinú,
departamento de Córdoba. Memorias
del II Seminario de Ciencias
Ambientales Sue-Caribe y VII
Seminario Internacional de Gestión
Ambiental. Septiembre 10, 11 y 12 de
2014, Santa Marta, Colombia. 106-
112p.
Shan Y., Tysklind M., Hao F.,
Ouyang W., Chen S., Lin C., (2012).
Identification of sources of heavy metals
in agricultural soils using multivariate
analysis and GIS. J. Soil Sediments. 13
(4): 720-729.
Soude P., Petrova S., Vanek T.,
(2011). Heavy metal uptake and stress
responses of hydroponically cultivated
garlic (Allium sativum L.). Environ Exp
Bot. 74: 289– 295.
Stasinos S., Zabetakis L., (2013).
The uptake of nickel and chromium from
irrigation water by potatoes, carrots and
onions. Ecotox Environ Safe. 91: 122–
128.
[USEPA] U.S. Environmental
Protection Agency, (1989). Risk
Assessment Guidance for Superfund:
Human Health Evaluation Manual [Part
A]: Interim Final. U.S. Environmental
Protection Agency, Washington, DC.
EPA/540/1-89/002.
Vijayarengan P., Deepthy M.,
(2014). Changes in growth, pigments
and phytoremediating capability of four
plant species under copper stress. Int J
Environ Biol. 4(2): 119-126.
[WHO] World Health
Organization, (1993). Evaluation of
Certain Food Additives and
Contaminants. In: Forty-First Report of
the Joint FAO/WHO Expert Committee
on Food Additives, Geneva. Technical
Series 837.
Xu X., Zhao Y., Zhao X., Wang
Y., Deng W., (2014). Sources of heavy
metal pollution in agricultural soils of a
rapidly industrializing area in the
Yangtze Delta of China. Ecotox Environ
Safe. 108: 161–167.
Yoon J., Cao X., Zhou Q., Ma
Q.L., (2006). Accumulation of Pb, Cu
and Zn in native plants growing on a
contaminated Florida site. Sci Total
Environ. 368: 456–464.
Zheng N, Wang Q, Zhang, Zheng
D, Zhang Z y Zhang S.,
(2007). Population health risk due to
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -38
dietary intake of heavy metals in the
industrial area of Huludao city, China.
Sci Total Environ. 387 (1-3): 96-104.
Zhou Z.S., Huang S.Q., Guo K.,
Mehta, S.K., Zhang P.C., Yang Z.M.,
(2007). Metabolic adaptations to
mercury-induced oxidative stress in
roots of Medicago sativa L. J. Inorg.
Biochem. 101: 1–9.
Zornoza P., Millán R., Sierra J.,
Seco A., Esteban E., (2010). Efficiency
of white lupin in the removal of mercury
from contaminated soils: soil and
hydroponic experiments. Environ Sci.
22: 421–427.
Zu Y.Q., Li Y., Chen J.J., Chen
H., Qin L., Schvartz C., (2005).
Hyperaccumulation of Pb, Zn and Cd in
herbaceous grown on lead–zinc mining
area in Yunnan, China. Environ Int. 31:
755–762.
Vol 24, No 39 (2016), Revista Alimentos Hoy -39