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Capítulo 28

Interocepción cardíaca como mecanismo


de regulación de las conductas
y las emociones
Adrián Yoris, Paula Salamone, L. Alethia de la Fuente, Lucas Sedeño, Adolfo M. García
y Agustín Ibáñez

ahora ausente, de déficits simultáneos entre diferentes patolo­


Los hombres deben saber que del cerebro, y solamente del
gías neuropsiquiátricas. Finalmente, delineamos futuras líneas
cerebro, surgen nuestros placeres, alegrías, risas y bromas,
de indagación para el estudio de la conexión corazón-cerebro en
así como nuestras penas, dolores y lágrimas. A través de él, en
áreas emergentes.
particular, pensamos, vemos, oímos y distinguimos lo feo de lo
bello, lo malo de lo bueno, lo agradablede de lo desagradable…
Hipócrates, 460-370 a. C. Palabras clave
Interocepción cardíaca, dimensionalidad, neurología,
psiquiatría, neurociencia cognitiva.
RESUMEN
La interocepción es el conjunto de procesos mediante los cuales el
cerebro recibe, procesa y envía información acerca del estado en
INTEROCEPCIÓN: DESDE LAS ENTRAÑAS
curso del organismo, tales como contracciones viscerales, señales DEL CONOCIMIENTO
cardíacas, cambios de temperatura y dolor. Los estudios neurocog­ La controversia acerca del sustrato anatómico del alma en
nitivos de la interocepción cardíaca ofrecen una nueva plataforma
la filosofía antigua posicionó tempranamente al corazón y
dimensional y transdiagnóstica para estudiar el origen, funciona­
miento e impacto clínico de patologías neurológicas, psiquiátricas
al cerebro en el centro de la escena intelectual. El enfoque
y autonómicas. En este capítulo proponemos que la interocepción cardiocéntrico se atribuye a tradiciones egipcias que datan de
cardíaca es un potencial biomarcador común para tales enferme­ más de tres milenios antes de Cristo. Según estas corrientes,
dades. Nuestro abordaje contempla aspectos clave de este dominio la sabiduría residía en el corazón, el estómago y los intestinos,
que han sido estudiados en cuadros clínicos diversos, a saber: 1) el pero no en el cerebro. La tradición neurocéntrica se atribuye
rol de las diferentes vías interoceptivas (principalmente vagales a Hipócrates (460-370 a. C.), que categóricamente definió al
y somatosensoriales) en el procesamiento de señales corporales cerebro como el centro de toda emoción y pensamiento. Sin
internas; 2) los mecanismos subyacentes a diferentes dimensio­ embargo, su visión posiblemente sea deudora de Alcmeón
nes interoceptivas (precisión, sensibilidad, aprendizaje, conciencia (520-450 a. C.), un estudiante de Pitágoras que llegó a la
y metacognición), y 3) la relación entre interocepción, emoción y misma conclusión al descubrir los canales (hoy llamados
cognición social. Para ello, consideramos la evidencia conductual,
nervios) que comunican todos los sentidos con el cerebro. La
neuroanatómica y neurofuncional y discutimos los resultados en el
contexto de la investigación experimental y el ámbito clínico. En
tesis hipocrática es la que mejor refleja el paradigma general
particular, evaluamos el rol potencial de la interocepción como: de las neurociencias cognitivas. Sin embargo, en los últimos
1) predictor de resultados clínicos; 2) biomarcador de trastornos años ha cobrado ímpetu el estudio de la actividad cardíaca
neurocognitivos y otros déficits relacionados, y 3) marco teórico en relación con los procesos mentales y sus trastornos. Un
para el desarrollo de nuevas ideas que permitan avanzar en el área emergente en la agenda neurocientífica, focalizada sobre
tratamiento y la prevención de múltiples trastornos. Enfatizamos la interocepción, propone estudiar la relación entre el cere­
la relevancia de este dominio para promover una síntesis, hasta bro, el corazón y las vísceras en tanto determinante clave

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Descargado para Iván Cadena (ixcadena@puce.edu.ec) en Pontifical Catholic University of Ecuador de ClinicalKey.es por Elsevier en septiembre 11, 2019.
Para uso personal exclusivamente. No se permiten otros usos sin autorización. Copyright ©2019. Elsevier Inc. Todos los derechos reservados.
326 Neurocardiología

para la regulación de procesos homeostáticos, emocionales, nervioso central, tanto a nivel del tronco encefálico y los
cognitivos y conductuales. reflejos como a nivel cortical. La inervación simpática y la
La interocepción es el conjunto de procesos mediante los parasimpática ya han sido abordadas en detalle en capítulos
cuales el cerebro recibe, procesa y envía información acerca precedentes. En este apartado repasaremos la base anatómica
del estado en curso del organismo. El término fue acuñado de los componentes directamente relacionados con los pro­
por Serrington para distinguir entre la información ascen­ cesos de interocepción cardíaca: 1) el componente sensorial
dente proveniente del interior del cuerpo (p. ej., procesos aferente parasimpático, mediado por el nervio vago, y 2) la
viscerales, cambios de temperatura, dolor) y aquella asociada vía somatosensorial interoceptiva (fig. 28-1).
con estímulos del entorno externo (a saber, información exte­ Las ramas del nervio parasimpático vago que inervan
roceptiva) (1, 2). En términos fisiológicos, el cerebro recibe el corazón tienen componentes motores (eferentes) y sen­
información ascendente de estados internos que permiten soriales (aferentes, entre el 80 y el 85%) y transmiten la
optimizar el funcionamiento del organismo, promoviendo información que subyace a múltiples reflejos cardíacos. Los
lo que Cannon denominara homeostasis (3). Sin embargo, la cuerpos de las neuronas aferentes se encuentran en ganglios
interocepción no equivale a homeostasis. Mientras que este equivalentes a los de las raíces dorsales: los ganglios de
último término se refiere al mantenimiento de parámetros los nervios cervicales (yugular y plexiforme). Estas fibras
fisiológicos óptimos y estables, la interocepción supone proyectan viscerotópicamente al núcleo del tracto solitario
vínculos más complejos entre estados fisiológicos y procesos (NTS), en la porción posterolateral del bulbo raquídeo. El
cognitivos de alto nivel, relacionados con la conducta, la NTS recibe e integra información sensorial visceral con
emoción y la motivación (4). En este sentido, la informa­ proyecciones descendentes y proyecta sobre estructuras efec­
ción ascendente visceral no solo propicia la activación de toras que median múltiples reflejos cardíacos. Además, las
mecanismos reflejos homeostáticos (5), sino que también conexiones de las neuronas secundarias del NTS se proyectan
ejerce modulaciones dinámicas sobre procesos cognitivos y descendientemente hacia el tallo cerebral y ascendentemente
emocionales (6, 7). hacia el hipotálamo y la amígdala. Si bien desde un punto
El sistema interoceptivo humano es único en la escala de vista clásico las aferencias sensoriales del vago no arriban
evolutiva. De hecho, los humanos difieren de otros primates a la conciencia, estas se vinculan a las sensaciones difu­
en el procesamiento cortical de la actividad de las aferencias sas y a la conducta alimentaria. Además, como veremos a
homeostáticas (8). En nuestra especie, los componentes refle­ continuación, en el NTS se integra la información de la vía
jos de este sistema se imbrican con los sistemas eferentes autó­ interoceptiva somatosensorial.
nomos en varios niveles, lo que permite mantener y actualizar La información interoceptiva somatosensorial, al igual
las funciones fisiológicas a partir de información dinámica. que la exteroceptiva, arriba al sistema nervioso central
El estudio actual de la interocepción ha abierto un nuevo mediante vías ascendentes. En cada relevo neuronal ope­
campo traslacional con aplicaciones concretas en el diagnós­ ran una serie de procesos regulatorios sobre los que actúan
tico, la clínica y la terapéutica de numerosos trastornos psiquiá­ proyecciones moduladoras de niveles superiores, como, por
tricos. Los esfuerzos neurocientíficos en este ámbito se han ejemplo, las proyecciones del área gris periacueductal y
concentrado en la búsqueda de biomarcadores de las principales la corteza límbica, encargadas de modular las respuestas
enfermedades del sistema nervioso central (9). En el siglo xxi conductuales autonómicas. En las vías interoceptivas, estos
han surgido diferentes modelos teóricos sobre los mecanis­ puntos son críticos para equilibrar la actividad del sistema
mos interoceptivos (5, 10-12); se ha indagado sobre su rol en nervioso autónomo. La mayoría de las fibras sensoriales
patologías neurológicas, psiquiátricas y autonómicas (7,13-19); primarias del sistema interoceptivo poseen receptores des­
se han demostrado sus vínculos con el procesamiento de las nudos y fibras de pequeño diámetro. En la interocepción
emociones (4, 6, 20-26) y la cognición social (27-29), y se han cardíaca, estas fibras se originan en las terminaciones des­
abierto interrogantes sobre su relevancia como aproximación nudas de pequeños haces en el pecho. A nivel medular, la
transdiagnóstica entre la psiquiatría y la neurología (9, 30). Los información nociceptiva y térmica arriba a las neuronas de la
apartados siguientes buscan reflejar la importancia de este cons­ lámina I del asta anterior, cuyos axones cruzan en el mismo
tructo para la investigación básica y clínica, y las posibilidades nivel de la médula y ascienden por el tracto espinotalámico
que ofrece para superar algunas dicotomías improductivas que lateral (1). Estas fibras tienen densas terminaciones en la
atraviesan la historia de las neurociencias. columna celular intermedia de los segmentos torácicos, don­
de se encuentran las neuronas eferentes del sistema nervioso
Arquitectura interoceptiva y conexión simpático (10).
En la protuberancia o puente, estas fibras se unen con las
corazón-cerebro fibras ascendentes del NTS. A lo largo de su ascenso dejan
La regulación de las funciones cardiovasculares implica un terminaciones en núcleos catecolaminérgicos, en el núcleo
alto grado de integración entre el sistema nervioso autó­ parabranquial y en la sustancia gris periacueductal. Todas
nomo (en sus vías simpática y parasimpática) y el sistema estas estructuras son moduladas por el hipotálamo. Como

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ya se mencionó, el NTS recibe información sensorial (desde Aproximación experimental:


los nervios parasimpáticos X y VII) y simpática (desde los paradigma de detección de latidos
barorreceptores). Los circuitos reflejos entre los núcleos de y correlato electrofisiológico
este nivel del tronco cerebral, así como las proyecciones
descendentes al sistema nervioso autónomo, confieren a La mayoría de los estudios experimentales en neurociencias
esta región un papel fundamental en el control interno de la se realizan mediante la manipulación de estímulos externos,
homeostasis (10). como variaciones en la luz, signos en un monitor de compu­
Las vías interoceptivas en humanos también provienen de tadora y sonidos varios. En cambio, la investigación experi­
proyecciones corticales que tienen precursores filogenéticos mental sobre interocepción implica identificar procesos auto­
en los primates (31). Al llegar al tálamo, dichas proyecciones nómicos precisos y manipulables. Los latidos cardíacos son
hacen sinapsis con neuronas de las regiones ventrocaudal y estímulos internos muy pertinentes para tales fines. No solo
ventromedial. Las primeras se ubican en el núcleo medial son capaces de evocar respuestas conductuales (pueden ser
dorsal, de donde surgen proyecciones hacia la corteza cin­ identificados, contados o monitoreados en silencio), sino que
gulada anterior (corteza motora interoceptiva); las segundas también permiten obtener una medida electrofisiológica de
corresponden al núcleo ventromedial posterior, que, a su la interocepción mediante el estudio de potenciales evocados
vez, posee proyecciones hacia las cortezas insular posterior por un estímulo (ERP, del inglés event-related potentials); en
(área sensorial interoceptiva) y somatosensorial primaria, este caso, un evento interno. El método más empleado para
específicamente en la subregión conocida como área 3a medir la interocepción consiste en la detección de latidos car­
(v. fig. 28-1). díacos. Esta tarea, propuesta originalmente por Schandry (24),
© Elsevier. Fotocopiar sin autorización es un delito.

FIGURA 28-1  Esquema representativo de las vías interoceptivas que conectan el corazón y el cerebro. Las líneas rojas representan la vía somatosensorial
desde terminaciones nerviosas en la piel hasta la corteza somatosensorial. Las líneas verdes representan la vía vagal que inerva el corazón, y se proyectan
ascendentemente. Af 1 NV, aferente primaria sensorial parasimpática vagal; Af 1 SS, aferente primaria sensorial interoceptiva; Ami., amígdala; Cx 3a,
corteza somatosensorial primaria, área 3a; Hip., hipotálamo; IML, columna intermedia lateral simpática; MDvc, parte ventrocaudal del núcleo medial-dorsal
del tálamo; NA, regiones catecolaminérgicas del tronco; NTS, núcleo del tracto solitario; PAG, sustancia gris periacueductal; PB, núcleo parabranquial;
VMb, parte basal del núcleo ventromedial del tálamo; VMpo, parte posterior del núcleo ventromedial del tálamo. (V. Láminas en color.)

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328 Neurocardiología

consiste en dirigir la atención a los latidos cardíacos para En resumen, si bien existen diferentes métodos para
contarlos en silencio, sin ayuda de dispositivos para la medir la capacidad interoceptiva, los más utilizados se
detección del pulso ni estetoscopios. Al tratarse de una centran en la interocepción cardíaca. Las tareas HBD han
tarea simple y no invasiva, puede aplicarse sin dificultad ganado mucho terreno en el ámbito experimental por la
en ámbitos clínicos. Otro enfoque similar es el de la tarea precisión de sus registros y su relativa independencia de
de discriminación, en la que los participantes escuchan sus otros procesos cognitivos. A su vez, los registros de EEG
propios latidos mezclados con otros sonidos similares y durante tareas HBD han revelado un potencial evocado
deben identificar los primeros. Esta última ha generado con­ denominado HEP que permite comparar los correlatos
troversias debido a posibles interferencias de la consigna en neurales del rendimiento interoceptivo en sujetos normales
la atención y la memoria de trabajo (13). y en pacientes de diferentes patologías (fig. 28-3). En el
Una versión modificada del paradigma de Schandry per­ epígrafe «Áreas de investigación: vías neuroanatómicas,
mite cuantificar el desempeño conductual del participante dimensiones interoceptivas y conexiones con la emoción y
mientras se obtienen registros directos de electrocardiograma la cognición social» se detallarán diversos estudios basados
(ECG). Este método, cuyas ventajas han sido detalladas en estos métodos.
en varios trabajos (13, 19), mejora la precisión con la que
se mide el seguimiento de los latidos cardíacos (precisión
Relevancia en neurología y psiquiatría
interoceptiva), pues permite estimar la proximidad temporal
de cada respuesta del sujeto respecto del latido correspon­ El estudio actual de la interocepción ha abierto un campo
diente. Este procedimiento, denominado tarea de detección interdisciplinario con aplicaciones concretas en el diagnós­
de latidos (tarea HBD, del inglés heart-beat detection task), tico, la clínica y la terapéutica de diversos trastornos neu­
también incorpora una condición exteroceptiva (basada en rológicos y psiquiátricos. En cuanto a los primeros, se han re­
latidos ajenos presentados auditivamente) para determi­ portado diferentes perfiles de los procesos interoceptivos en
nar en qué medida los efectos observados en la condición pacientes con enfermedad de Alzheimer, demencia fronto­
principal son específicamente interoceptivos. Finalmente, temporal y accidentes cerebrovasculares (ACV) en áreas
entre otras ventajas, la tarea permite estudiar el aprendizaje interoceptivas como la ínsula (7), lo cual ha ampliado la base
interoceptivo mediante una condición de retroalimentación neurofisiológica para explicar síntomas que no se adecuaban
por vía de un estetoscopio o mediante la transformación de a los parámetros neurológicos clásicos (43). En cuanto a
la señal cardíaca en audio (fig. 28-2A y B). Esta tarea ha los segundos, se ha demostrado que diferentes facetas de
sido utilizada en diferentes estudios con sujetos sanos (32,  la interocepción, como la atención, la detección, la discri­
33) y pacientes con trastornos neurológicos (7, 34, 35) y minación, la sensibilidad y el autorreporte, contribuyen a
psiquiátricos (13, 14, 19), que se detallarán en los siguientes la caracterización y el tratamiento del trastorno de pánico,
apartados. la depresión, los trastornos psicosomáticos y la anorexia-
A nivel electrofisiológico, el funcionamiento autonómico bulimia nerviosa, entre otros (44).
del corazón genera, con cada bombeo, un evento aferente Por añadidura, se ha evidenciado que la percepción de
denominado potencial evocado cardíaco (HEP, del inglés los latidos cardíacos es relevante en la experiencia emo­
heart-evoked potential). Este potencial evocado constituye cional (12). Múltiples circunstancias atemorizantes (p. ej.,
un biomarcador robusto de la interocepción cardíaca. Por las discusiones acaloradas o las situaciones de intimidad)
ejemplo, permite discriminar entre sujetos con buen y mal pueden elevar la frecuencia cardíaca hasta que cada latido
rendimiento interoceptivo (33, 36), presenta variaciones de se sienta como un golpe en el pecho. La relación entre
amplitud diferenciales cuando la atención se focaliza sobre interocepción y emociones tradicionalmente se ha abordado
eventos internos o externos (37, 38), se modula por estímu­ desde la teoría de W. James y C. Lange. En su modelo
los emocionales (39) y permite discriminar entre sujetos periférico de las emociones, estos autores conciben dichos
sanos y pacientes con patologías psiquiátricas y neuroló­ estados como eventos cognitivos producidos por cambios
gicas (14, 7, 40-42). En un electroencefalograma (EEG) corporales reflejos ante estímulos externos (una especie
de alta densidad (de 64 a 256 canales), el HEP se observa de epifenómeno de sensaciones físicas). Un ejemplo de
principalmente en electrodos frontales centrales derechos ello sería la siguiente expresión: «No lloro porque tengo
(fig. 28-2C). Considerando el pico R del ECG como cero, pena, sino que tengo pena porque lloro» (45). En las últi­
la modulación (variación eléctrica medida en microvoltios) mas décadas, esta relación se ha revisado y profundizado
recorre una ventana de entre 200 y 500 ms. Así, el HEP es un en el marco de estudios sobre interocepción cardíaca en
potencial evocado endógeno generado por señales interocep­ sujetos sanos (46), pacientes con lesiones insulares (34)
tivas cardíacas (14), pero modulado por procesos cognitivos e individuos con diferentes cuadros psiquiátricos (19) y
tales como la atención o la valencia emocional. Sus fuentes neurológicos (7). Dicha evidencia sugiere que la relación
generadoras son las cortezas cingulada, somatosensorial e entre cambios corporales y experiencias emocionales es
insular (v. fig. 28-2C). bidireccional antes que unívoca.

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Interocepción cardíaca como mecanismo de regulación de las conductas y las emociones Capítulo | 28 329

FIGURA 28-2  Diseño experimental de la tarea de detección de latidos


(HBD) con representación topográfica del potencial evocado cardíaco
(HEP). A. Paradigma HBD. La tarea HBD es una tarea de seguimiento
motor. Los participantes deben presionar una tecla cada vez que perciben un
latido. Se incluyen cuatro condiciones de 2,5 min cada una. Primero, los par­
ticipantes realizan una tarea exteroceptiva, en la que deben seguir un corazón
externo grabado presentado binauralmente (en dos bloques, uno con latidos
isócronos y otro con latidos no isócronos). Luego, deben seguir los lati­
dos de su propio corazón en dos bloques similares (3 y 4). A continuación,
deben realizar la tarea recibiendo retroalimentación de su propio latido con
un estetoscopio (5). Finalmente, deben continuar con la tarea de detección
luego de la fase de retroalimentación (6 y 7), a fin de estudiar la capacidad
de aprendizaje interoceptivo. Durante la tarea, además, se mide la frecuencia
cardíaca y la variabilidad cardíaca de los participantes para controlar posi­
bles influencias autonómicas en su desempeño. B. Ventana de aciertos para
estimar el desempeño en la tarea HBD. En función de la frecuencia cardíaca,
se estima una ventana de aciertos que puede ir de –40 a 400 o 600 ms.
A partir de estos parámetros se obtiene un valor que representa el porcentaje
de aciertos, errores y omisiones de cada sujeto. Esta fórmula permite calcular
una dimensión de la interocepción que se denomina precisión interoceptiva
(v. «Dimensiones de la interocepción: de la percepción a la conciencia»).
C. Modulación y representación topográfica del HEP. Los colores represen­
tan las condiciones de la tarea HBD según este código: azul = exterocepción;
rojo = interocepción; verde = interocepción con aprendizaje. La ventana de
interés se ubica en torno a los 200 ms y puede extenderse hasta los 500 ms
o más, según estudios previos (2). La figura muestra cómo la atención a
señales internas (bloques 3, 4, 6 y 7) se asocia con mayor negatividad del
HEP en la ventana de interés. (V. Láminas en color.)
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ÁREAS DE INVESTIGACIÓN: VÍAS como un nodo crítico para los procesos interoceptivos, en
NEUROANATÓMICAS, DIMENSIONES general, y la interocepción cardíaca, en particular. Dicha
estructura constituiría un sustrato importante para la percep­
INTEROCEPTIVAS Y CONEXIONES CON
ción interoceptiva (1, 5), mientras que la corteza cingulada
LA EMOCIÓN Y LA COGNICIÓN SOCIAL anterior se especializaría en procesos visceromotores (1, 47).
Vías interoceptivas: autopistas, puentes Por otro lado, varios estudios muestran que los estímulos
interoceptivos se asocian con la actividad de la corteza
y canales entre cerebro y corazón
somatosensorial (47-49). Las proyecciones aferentes somato­
Varios estudios de neuroimágenes han arrojado evidencia sensoriales interoceptivas complementan las vías senso­
sobre las áreas cerebrales que intervienen en el monitoreo del riales clásicas de los sentidos, y juntas configuran las sen­
cuerpo y sus cambios viscerales. La corteza insular emerge saciones subjetivas asociadas a los estímulos externos (12).

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330 Neurocardiología

FIGURA 28-3  Modelos de lesión en interocepción. A-C. Vía interoceptiva vagal interrumpida. A. Esquema de una valvúla de asistencia cardíaca univen­
tricular izquierda extracorpórea. B. Precisión de la tarea de detección de latidos (HBD) asociada al corazón interno (rojo) y externo (azul). C.Visualización
de un evento (–100 a 600 ms) de potencial evocado cardíaco (HEP) en el paciente (menor modulación) y un control (mayor modulación). D-F. Modelo de
daño periférico en hipertensión arterial con preservación neurocognitiva. D. Resultados del HEP durante la tarea HBD (exterocepción, interocepción) en
pacientes hipertensos y controles. Diferencias entre condiciones en ambos grupos (substracción de interocepción-exterocepción). E. Correlación entre la
tarea HBD y la sustancia gris, resultados significativos solo en controles en la ínsula bilateral. F. Análisis de conectividad funcional en áreas interoceptivas
(ínsula y corteza cingulada anterior). (V. Láminas en color.) (A-C, modificado de Couto B, Salles A, Sedeno L, Peradejordi M, Barttfeld P, Canales-Johnson A,
et al. The man who feels two hearts: the different pathways of interoception. Soc Cogn Affect Neurosci. 2014;9(9):1253-60; D-F, tomado de Yoris A, García
A, Ibanez A, Sedeno L. Multilevel convergence of interoceptive impairments in hypertension: New evidence of disrupted body-brain interactions. Hum
Brain Mapp 2017. [En prensa.])

Estas proyecciones contribuyen a la percepción de los cam­ paciente) sufrieron un aumento en su frecuencia cardíaca y,
bios en la presión y el ritmo cardíacos por medio de los con ello, un aumento en su conciencia interoceptiva. En otra
nervios de la piel en el pecho. fase del estudio, todos los participantes volvieron a realizar la
Se ha postulado que la interocepción cardíaca depende tarea interoceptiva con isoproterenol, pero bajo los efectos de
de dos vías de comunicación entre el corazón y el cerebro. la aplicación tópica de lidocaína (anestésico cutáneo local). En
La primera estaría mediada por nervios aferentes del corazón este caso, el paciente ya no percibía cambios en su frecuencia
hacia áreas de sustancia gris localizadas en la corteza insular cardíaca, mientras que los controles sí. Los investigadores
y cingulada anterior; la segunda (vía somatosensorial) cons­ concluyeron que el anestésico bloqueó la llamada vía soma­
taría de nervios aferentes en la piel (zona del pecho) hacia la tosensorial, que conecta con los nervios aferentes de la piel,
corteza somatosensorial (12, 50). Khalsa et al. (12) realizaron y tal vez la única vía interoceptiva preservada en paciente.
un estudio de caso único en un paciente excepcional con lesión Este estudio evidenció la complementariedad de ambas vías
bilateral de la ínsula y corteza cingulada anterior. El paciente y interoceptivas para la percepción visceral del cuerpo y motivó
sus controles realizaron una tarea interoceptiva bajo el efecto nuevos estudios sobre el tema.
de isoproterenol (un agonista simpático que produce un efec­ Recientemente, nuestro equipo investigó otro caso excep­
to similar a la adrenalina). Todos los participantes (incluso el cional de un paciente con asistencia cardíaca univentricular

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Interocepción cardíaca como mecanismo de regulación de las conductas y las emociones Capítulo | 28 331

izquierda extracorpórea (50) (v. fig. 28-2A). El paciente se actividad electrofisiológica asociada a la tarea (menor amplitud
encontraba conectado a una bomba o «corazón» externo que del HEP) y una menor asociación entre el rendimiento intero­
suplía al corazón endógeno en el bombeo sanguíneo. En el ceptivo y el volumen y conectividad funcional de la ínsula y
estudio, conjeturamos que las señales aferentes provenientes la corteza cingulada anterior. Estos resultados indicarían que
del corazón estarían interrumpidas (vía vagal) y que los ner­ el compromiso de una función homeostática, como la presión
vios somatosensoriales aferentes percibirían los latidos del arterial, puede afectar al flujo de información en ambas vías
pecho, aunque en este caso la interocepción estaría interferida interoceptivas o, al menos, impactar de manera independiente
por el efecto de dos señales (la endógena, proveniente del en procesos interoceptivos y dominios cognitivos asociados.
corazón, y la exógena, proveniente del dispositivo cardíaco). La relevancia de este estudio radica en equiparar a nivel teórico
El paciente realizó una tarea HBD (13, 19, 32, 51, 52) mien­ el concepto de daño en las vías interoceptivas periféricas con
tras se registraba su actividad neurofisiológica mediante un el daño en el sistema nervioso central. En la literatura neuro­
EEG de alta densidad. A su vez, se realizó un registro de EEG científica existe un cierto sesgo al considerar los modelos de
en reposo como medida basal para el análisis del HEP. Los daño en dicho sistema, descuidando los sistemas periféricos y
resultados conductuales señalaron que el perfil de respuesta los efectos neurocognitivos inducidos por lesiones extracere­
del paciente estaba más relacionado con el funcionamiento del brales. Al abordarse los déficits interoceptivos en relación con
corazón externo (colocado sobre la piel abdominal del pacien­ alteraciones periféricas, se propicia un acercamiento entre la
te) que con su órgano cardíaco. Al medir el HEP durante tres neurociencia experimental y las formulaciones primigenias de
estados mentales (interocepción, reposo y exterocepción), la interocepción (11).
los controles presentaron diferencias entre los estados, pero En síntesis, los trabajos recogidos en este apartado per­
no se observaron tales diferencias en el paciente. Además, el miten describir dos vías con sus centros de procesamien­
HEP del paciente se redujo en la condición interoceptiva en to cerebral para el procesamiento interoceptivo: 1) la vía
comparación con los controles. Nuevamente, estos resultados interoceptiva vagal, relacionada con la ínsula y la corte­
apoyan la idea de las dos vías somatosensorial y vagal. za cingulada anterior, y 2) la vía somatosensorial, que se
En una investigación longitudinal en curso, buscamos origina en terminales sensitivas del pecho y se procesa en
ampliar estos hallazgos estudiando pacientes trasplantados el área de Brodmann 6. A su vez, se apoya la idea de que
antes y después de la denervación cardíaca. El protocolo la vía somatosensorial procesa estímulos exteroceptivos e
incluye una tarea HBD y paradigmas de cognición social y interoceptivos de manera similar. Finalmente, el daño en
de rastreo neurocognitivo. Se espera identificar con mayor los orígenes de las vías periféricas, como las arterias (aorta
claridad aspectos relacionados con las vías interoceptivas y y carótida) que dan origen a la inervación vagal del corazón,
determinar, entre otros fines, cómo se afecta la interocepción podría reducir la capacidad interoceptiva en ausencia de
al reinervarse las conexiones entre el corazón y el cerebro afectación neurocognitiva.
luego de un trasplante cardíaco.
En el mismo sentido, otro estudio de pacientes con lesio­ Dimensiones de la interocepción:
nes focales mostró el rol de la corteza insular en el procesa­
de la percepción a la conciencia
miento interoceptivo. Couto et al. (34) documentaron dos
casos únicos de pacientes con lesiones focales, uno en la La interocepción es un constructo multidimensional (54) que
corteza insular y otro en sus tractos subcorticales. Se evaluó, comprende al menos tres dimensiones: la precisión, la sensi-
por un lado, la interocepción con la tarea HBD y, por el otro, bilidad y la conciencia interoceptivas. La primera (precisión
el rol de las vías interoceptivas en el procesamiento de estí­ interoceptiva) se operacionaliza mediante la tarea HBD y se
mulos externos (mediante tareas de umbrales de detección de refiere al rendimiento objetivo de los sujetos en la prueba. La
olfato, gusto y dolor). Se identificaron dos patrones diferen­ segunda (sensibilidad interoceptiva) describe la percepción
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ciales de déficits interoceptivos en los pacientes relacionados subjetiva de los sujetos acerca de cuán bien se desempeñaron
con su lesión. La lesión insular se asoció con déficits en el en las condiciones de dicha tarea. Esta dimensión representa
procesamiento de señales internas (interocepción cardíaca) y la confianza en el desempeño. La tercera dimensión (con­
la lesión subcortical se asoció con el procesamiento de señales ciencia interoceptiva) se refiere a la concordancia entre el
interoceptivas ligadas a estímulos externos (gusto, olfato y rendimiento objetivo y la percepción subjetiva del individuo.
dolor). Este estudio apoyó la idea de que la ínsula juega un Así, constituye un indicador de procesos metacognitivos y de
rol selectivo de la interocepción específicamente cardíaca. sesgos en el procesamiento de la información de las señales
Por otro lado, una investigación sobre pacientes con hiper­ corporales internas, lo que la convierte en un valioso des­
tensión arterial examinó el efecto que podrían tener las pertur­ criptor de algunos cuadros neuropsiquiátricos.
baciones en las vías periféricas en una tarea HBD, consideran­ En Yoris et al. (13) se estudió a un grupo de pacientes
do sus sustratos neuroanatómicos y electrofisiológicos (53). con trastornos de ansiedad que habían sufrido ataques de
En comparación con controles normotensos, los pacientes pánico la semana previa a la evaluación. En este estudio se
evidenciaron déficits conductuales en la tarea, reducción en la propuso comprobar si, como se plantea en la teoría cognitiva

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332 Neurocardiología

del pánico, la hipervigilancia de las sensaciones físicas (en entre pacientes y controles. En comparación con sujetos
particular, los latidos cardíacos) en estos individuos entraña­ sin preocupaciones somáticas, los pacientes exhibieron
ba mejoras en su precisión interoceptiva. También se exploró diferencias robustas en los sesgos cognitivos (conciencia),
si sus creencias acerca de cuánto sentían sus sensaciones pero no en términos de precisión (fig. 28-4A y B). Estos
físicas (conciencia interoceptiva) contribuían a discriminar efectos permitieron concluir que, a pesar de la hipervigilancia

FIGURA 28-4  Dimensiones interoceptivas en trastornos psiquiátricos y neurológicos. A y B. Cuadros psiquiátricos: pánico y trastorno obsesivo-compul­
sivo. A. Rendimiento empobrecido en la dimensión de conciencia interoceptiva en pacientes con trastorno de pánico respecto a controles. Esta dimensión
metacognitiva se midió a través de cuestionarios acerca de preocupaciones somáticas y miedo a síntomas físicos del pánico (1). B. Resultados conductuales
y modulación del potencial evocado cardíaco en pacientes con trastorno obsesivo-compulsivo, trastorno de pánico y controles. Las barras coloreadas
representan, en segundos, la distancia promedio entre cada latido cardíaco y la respuesta de los sujetos, también conocida como tiempo de reacción. La
barra de color rojo muestra un mejor rendimiento para los pacientes con trastorno obsesivo-compulsivo sobre los otros grupos, los cuales no se diferencian
entre sí. Las líneas onduladas representan la variación de voltaje del potencial evocado cardíaco durante la tarea interoceptiva y muestran una mayor
modulación de este potencial evocado en el mismo grupo de pacientes respecto al resto. Los asteriscos (*) representan diferencias significativas promedio
por grupo (P < 0,05) y las líneas de asteriscos (*) los puntos de permutación con diferencias significativas en HEP (permutaciones × 1.000; P < 0,05).
C y D. Cuadros neurológicos: neurodegenerativo y lesiones. C. Desempeño interoceptivo en las dimensiones precisión, aprendizaje y conciencia en controles,
enfermedad de Alzheimer, VcDFT y ACV insular. El asterisco (*) indica diferencias significativas con respecto a los controles. D. Atrofia de los pacientes
con variante conductual de la demencia frontotemporal y la enfermedad de Alzheimer en comparación con los controles (calculada mediante morfometría
basada en vóxeles; P < 0,001, umbral de la extensión = 50 vóxeles) y superposición de lesiones en pacientes con ACV frontoinsular. ACV, accidente
cerebrovascular; TOC, trastorno obsesivo-compulsivo; VcDFT, variante conductual de la demencia frontotemporal. (V. Láminas en color.)

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Interocepción cardíaca como mecanismo de regulación de las conductas y las emociones Capítulo | 28 333

interoceptiva, los pacientes con ataques de pánico solo se conciencia interoceptiva (consistencia entre rendimiento real
diferencian como grupo en la dimensión de conciencia inte­ y subjetivo). Este estudio sugiere así que el aprendizaje inte­
roceptiva, que se relaciona más con procesos metacognitivos roceptivo estaría mediado por la respuesta insular al latido
que con una condición fisiológica basal. del corazón, mientras que la conciencia metacognitiva del
Otro estudio indagó en las variaciones de precisión inte­ aprendizaje dependería de redes corticales de larga distancia.
roceptiva en pacientes con trastorno obsesivo-compulsivo En patologías neurológicas, García-Cordero et al. (7)
(TOC) que se manifestaban con síntomas ritualistas de che­ compararon el desempeño de pacientes que habían sufrido
queo (conductas de hipercontrol de sus conductas). El TOC ACV frontoinsular, pacientes con la variante conductual de
se caracteriza por un excesivo monitoreo o sobrecontrol demencia frontotemporal (VcDFT), pacientes con Alzheimer
de diversos estímulos (en inglés, over-monitoring) (55). El y controles sanos emparejados sociodemográficamente. Se
monitoreo excesivo puede evaluarse mediante un potencial mostró que todos los grupos de pacientes presentaron un
evocado llamado ERN (del inglés error-related negativity). desempeño inferior a los controles en tareas de interocep­
La señal ERN se modula en tareas de detección de errores ción (tanto para la dimensión de precisión como para la
y se ha identificado como biomarcador para discriminar de conciencia), así como una menor modulación del HEP.
entre pacientes con TOC, sujetos sanos y pacientes con otros Sin embargo, solo los pacientes con VcDFT y Alzheimer
trastornos de ansiedad. En un estudio reciente (14), se com­ (en comparación con los pacientes con ACV frontoinsular
paró a tres grupos de sujetos (pacientes con TOC, pacientes y los controles) presentaron déficits en la metacognición
con trastorno de pánico y participantes control) en las tres interoceptiva (conciencia interoceptiva). Se observó, además,
dimensiones interoceptivas. Los pacientes con TOC tuvieron un bajo rendimiento interoceptivo en la dimensión de apren­
mayor precisión, aunque subestimaban su desempeño (o dizaje en pacientes con Alzheimer, lo cual coincide con la
sea, no poseían buena conciencia interoceptiva). El grupo evidente afectación mnésica del cuadro. Entre los pacientes,
control mostró mejor desempeño que el de pánico, pero fue se evidenció afectación cerebral en regiones cuya conecti­
superado por el grupo TOC. Estos resultados se relacionaron vidad funcional durante la tarea HBD se relacionaba con la
con la amplitud del HEP y el potencial motor (MP, del inglés conciencia interoceptiva. Así, este estudio demostró que los
motor potential), deflexiones evocadas endógenamente por diferentes patrones de disrupción neuroanatómica observados
los latidos cardíacos, en el primer caso, y la ejecución de en modelos de lesión contrastivos impactan diferencialmente
la respuesta motora, en el segundo. Este estudio evidenció en el funcionamiento en las redes cerebrales asociadas a las
por primera vez que el mecanismo conocido como sobre­ dimensiones interoceptivas (fig. 28-4C y D).
monitoreo de estímulos externos se extiende al dominio de En suma, las dimensiones de precisión, conciencia o
las señales cardíacas (precisión), con un marcador cerebral metacognición, sensibilidad y aprendizaje interoceptivos
específico (HEP, con modulación similar al ERN), y que permiten identificar diferentes grados de afectación inte­
este patrón no se relaciona con la percepción consciente del roceptiva en patologías psiquiátricas y neurológicas. Estos
desempeño (conciencia). estudios, de relevancia teórica y clínica, demuestran que la
Una dimensión menos estudiada se refiere a una pregunta interocepción es un dominio multidimensional sensible a los
esencial de la teoría interoceptiva: ¿es la interocepción un mecanismos específicos de diferentes patologías, lo cual la
dominio influenciado por el aprendizaje? (11). Se define posiciona como un constructo transdiagnóstico útil para la
como aprendizaje interoceptivo a la mejora del rendimiento comprensión de las enfermedades.
en precisión luego de que el sujeto obtiene retroalimentación
auditiva de sus propios latidos (tercera fase de la tarea HBD; Rol de la interocepción en la emoción
v. fig. 28-2) (7).
y la cognición social
Esta dimensión fue examinada por Canales-Johnson et 
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al. (33), quienes compararon el desempeño interoceptivo de Las teorías clásicas de la emoción postulan que la interocep­
sujetos normales en la tarea HBD. Los participantes se divi­ ción es un componente clave de la experiencia emocional (6).
dieron en dos grupos: aquellos que «aprendieron» a seguir Este punto de vista ha sido apoyado indirectamente por estu­
sus latidos luego de un período de retroalimentación y aque­ dios que demuestran patrones similares de actividad cere­
llos que no lo lograron. Se analizaron los correlatos electro­ bral tanto durante la interocepción como en la estimulación
fisiológicos del aprendizaje interoceptivo a través del HEP, emocional, lo cual sugeriría que ambos dominios compar­
se estimaron las fuentes corticales de la actividad eléctrica ten parte de su arquitectura neuronal y funcional (23, 56).
cerebral y se midió invasiva y directamente la actividad de la Otros modelos convergentes postulan una asociación entre
ínsula en un paciente epiléptico con electrodos profundos. Se la interocepción, el procesamiento emocional y la cognición
encontró que la modulación del HEP es mayor en los sujetos social (20, 57, 58). Estos modelos tripartitos, basados en una
que aprendieron mejor la tarea, y que el incremento de la hipótesis neuroanatómica y neurofuncional, son útiles para
sincronía de fase (una medida de acoplamiento entre regiones abordar sintomatologías transdiagnósticas. Específicamente,
cerebrales distantes) se asoció a un mejor desempeño de proponen que la corteza insular y las áreas asociadas, como

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334 Neurocardiología

las cortezas cingulada anterior, la orbitofrontal y la frontal-


dorsolateral, funcionarían como un centro de integración y
coordinación de estados internos, que integra los patrones
globales de información emocional y social del resto del
cerebro (20, 59).

Interocepción y procesamiento emocional


Los mecanismos emocionales interactúan con las señales
viscerointeroceptivas (58). Durante la autorregulación
emocional, se observan cambios en la frecuencia cardíaca
provocados por estímulos emocionales externos (60). Ello
es consistente con el hecho de que los procesos cerebrales
interoceptivos y emocionales se superponen en la corteza
insular anterior y la corteza cingulada anterior (25).
En un estudio pionero, Dufey et al. (22) estudiaron la
relación entre el tono vagal, el reconocimiento de emo­
ciones y la modulación de ERP en respuesta a imágenes
con contenido emocional. El tono vagal es un constructo
psicofisiológico que a menudo se cuantifica mediante la
variabilidad parasimpática y la amplitud de la arritmia
sinusal respiratoria, que responde a las fases inspiración y
exhalación de la respiración y se relaciona con la regulación
emocional (61). Un alto tono vagal correspondería a mejor
regulación emocional. Durante la tarea, a cada sujeto se le
presentaba una serie de imágenes con contenido emocional
negativo, positivo o neutro. En simultáneo, se obtenían regis­
tros neurofisiológicos mediante un EEG de alta densidad.
Se formaron dos grupos, integrados por participantes con
tono vagal alto y bajo, respectivamente. Los resultados
FIGURA 28-5  Confluencia de procesos interoceptivos, emocionales y de
mostraron que aquellos sujetos que tenían un tono vagal cognición social. A. Modulación del potencial evocado cardíaco (HEP) ante
alto presentaban mayor modulación del potencial evocado la presentación de imágenes con contenido emocional, mediado por el tono
LPP (del inglés, late positive potential) frente a los tres vagal bajo (TVb) y alto (TVa) (62). B y C. Efecto de vídeos con contenido
tipos de estímulo, pero sobre todo frente a imágenes de emocional. B. HEP asociados a los contenidos emocionales. HEP invertido
asociado a estímulos sin una tarea motora. C. Resultados de análisis de
alta activación emocional. Se sigue que el nivel de tono
fuentes para la valencia de la modulación en la ínsula dorsal anterior y el
vagal se relaciona con cómo los sujetos procesan contenido opérculo frontal. (V. Láminas en color.) (A, adaptado de Dufey M, Hurtado
emocional a nivel cerebral. Un tono vagal más alto estaría E, Fernandez AM, Manes F, Ibanez A. Exploring the relationship between
asociado con una estrategia más precisa para codificar y vagal tone and event-related potentials in response to an affective picture
discriminar la información afectiva relevante en relación task. Soc Neurosci 2011;6(1):48-62; B, adaptado de Couto B, Adolfi F,
Velasquez M, Mesow M, Feinstein J, Canales-Johnson A, et al. Heart evoked
con un tono vagal inferior (fig. 28-5).
potential triggers brain responses to natural affective scenes: A preliminary
Otro estudio con sujetos normales evidenció modulacio­ study. Auton Neurosci 2015;193:132-7.)
nes del HEP durante la visualización de vídeos con diverso
contenido emocional (positivo, negativo o neutro) (39). Los
participantes veían cada vídeo mientras se registraba su entre los desencadenantes continuos de estados emocionales
actividad neurofisiológica mediante EEG. Al final de cada y marcadores corticales viscerosensoriales.
clip, debían identificar el contenido emocional del vídeo y
reportar la intensidad de activación que sintieron. La medi­ Interocepción y cognición social
ción del HEP se complementó con análisis de reconstrucción Como se mostró previamente, la interocepción parece vin­
de fuentes (estimación de áreas asociadas a la actividad eléc­ cularse estrechamente con procesos emocionales. Un tercer
trica registrada) y medidas conductuales. Los resultados dominio relevante corresponde a un grupo heterogéneo de
mostraron que el HEP se modulaba según el contenido habilidades cognitivas relacionadas con la conducta social.
emocional en nodos espacio-fuente específicos de las redes La cognición social se refiere a las operaciones mentales
frontoinsulotemporales relacionadas con la integración que subyacen a las interacciones sociales, como aque­llas que
afectivo-cognitiva (21). Este estudio fue el primero en emplear permiten percibir, interpretar y generar respuestas a las
estímulos dinámicos para evaluar la convergencia directa intenciones, disposiciones y comportamientos de los demás (62, 

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Interocepción cardíaca como mecanismo de regulación de las conductas y las emociones Capítulo | 28 335

63). Entre otros constructos, destacan la teoría de la mente


(la capacidad de atribuir estados mentales a los otros), la
empatía, el juicio moral y el procesamiento de emociones
básicas y sociales (p. ej., envidia).
Hasta el momento son pocos los dominios de la cognición
social que se han explorado en relación con la interocepción.
Sin embargo, la evidencia disponible demuestra vínculos pro­
fusos con al menos uno de ellos: la empatía. Esta capacidad
de experimentar las emociones de los otros es una función
multicomponencial que incluye aspectos sensoriomotores,
afectivos y cognitivos (29). El constructo subsume, por un
lado, diversas experiencias afectivas automáticas y, por otro,
procesos cognitivos controlados que dependen de múltiples
mecanismos cerebrales (64). Un estudio con resonancia mag­
nética funcional, por ejemplo, mostró activación conjunta
de áreas interoceptivas y empáticas tanto durante una tarea
de interocepción como durante una de empatía (29). Otro
estudio con EEG reportó una modulación del HEP durante
una tarea de empatía frente a una condición control (27). Se
observó que el HEP presentaba mayor modulación cuando
los sujetos sentían empatía, que se asoció con el rendimiento
en la tarea de empatía.
Por su parte, Sedeño et al. (19) abordaron un modelo
psiquiátrico de déficits en procesos de interocepción y em­ FIGURA 28-6  Interocepción en un paciente singular con trastorno de
patía. En un estudio de caso único, se exploró la precisión despersonalización. A. Tarea de detección de latidos en un paciente con tras­
interoceptiva y la empatía autoconsciente en un paciente torno de despersonalización y controles. B. Matrices de redes de conectivi­
dad funcional en el paciente (Rho más bajo) y controles. (V. Láminas en
con diagnóstico de despersonalización, un trastorno neuro­
color.) (Tomado de Sedeno L, Couto B, Melloni M, Canales-Johnson A, Yoris A,
psiquiátrico que presenta alteración de la conciencia del Baez S, et al. How do you feel when you can’t feel your body? Interocep­
cuerpo y de la experiencia emocional. Dentro de su extensa tion, functional connectivity and emotional processing in depersonalization-
sintomatología, estos pacientes presentan una alteración derealization disorder. PLoS One. 2014;9(6):e98769.)
de su percepción corporal, que se muestra «disociada» de
la conciencia de sí mismo. Desde el modelo de afectación en la corteza insular anterior izquierda, la corteza cingulada
interoceptiva, se esperaba que la capacidad de experimentar anterior derecha y el polo temporal derecho (fig. 28-7).
los estados corporales y la empatía se viera alterada debido En el mismo reporte, Adolfi et al. (65) realizaron un
al cuadro psiquiátrico. Se comparó al paciente con un grupo estudio con pacientes con lesiones frontoinsulotemporales
control mediante la tarea HBD, el análisis de conectividad producto de un ACV isquémico. Los pacientes incluidos se
funcional derivada de señales de resonancia magnética encontraban cognitivamente estables y fueron comparados
funcional y medidas de empatía. El paciente exhibió déficits con una muestra de controles emparejados sociodemográfica­
selectivos en las tareas de interocepción y empatía (con mente. Los pacientes tuvieron un desempeño selectivamente
preservación de otros dominios cognitivos) y, a su vez, inferior a los controles en tareas conductuales de interocep­
una conectividad funcional atípica en áreas interoceptivas ción cardíaca, reconocimiento de emociones y cognición
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(fig. 28-6). social (con preservación cognitiva en otros dominios).


Estos trabajos permitieron integrar conocimientos par­
Integración de los dominios de interocepción, cializados de diferentes dominios que convergen a nivel
emoción y cognición social conductual, neuroanatómico y neurofuncional. Futuros
En un estudio metaanalítico, Adolfi et al. (20) reportaron estudios deberán explorar las relaciones directas entre
las áreas neuroanatómicas asociadas al procesamiento de estos dominios con diferentes métodos y mediante el aná­
emociones y a procesos de cognición social. Se encontró, lisis de diferentes dimensiones interoceptivas. A su vez,
mediante un metaanálisis de más de 4.500 estudios de neu­ la evidencia disponible abre nuevas preguntas en relación
roimágenes, que tanto la interocepción como los procesos de con el procesamiento de emociones, tales como el rol de
procesamiento de emociones y cognición social convergen en la interocepción cardíaca en tanto facilitadora/inhibidora
áreas específicas. Si bien la corteza insular anterior derecha del reconocimiento de emociones, la estimulación vagal
resultó ser la región más fuertemente asociada a los tres pro­ no invasiva como favorecedora de procesos de modulación
cesos, también se encontraron convergencias significativas emocional, o la relación entre el desempeño interoceptivo y

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336 Neurocardiología

FIGURA 28-7  Modelo tripartito de integración


entre interocepción, emoción y cognición social
elaborado a partir de un metaanálisis de 4.500
estudios de neuroimágenes. Las áreas asociadas a
procesos interoceptivos, emocionales y de cognición
social se representan en azul, púrpura y celeste, res­
pectivamente. Las superposiciones parciales (lila) o
totales (amarillo, P < 0,05) indican áreas comunes
a dos o tres de los procesos. (V. Láminas en color.)
(Tomado de Adolfi F, Couto B, Richter F, Decety J,
Lopez J, Sigman M, et al. Convergence of intero-
ception, emotion, and social cognition: A twofold
fMRI meta-analysis and lesion approach. Cortex; a
journal devoted to the study of the nervous system
and behavior. 2016;88:124-42.)

la regulación emocional. Un estudio pionero en esta línea dimensiones de percepción y conciencia en el monitoreo de
exploró la relación entre el entrenamiento en la disciplina de señales internas (v. fig. 28-4A y B), con foco en la hipervi­
atención plena (mindfulness), la precisión interoceptiva, el gilancia y las distorsiones cognitivas respecto a las señales
reconocimiento de emociones y la empatía (66). La atención corporales internas (13, 15). Por otro lado, en los desórdenes
plena es un procedimiento terapéutico para la reducción del psiquiátricos como la depresión (68), trastornos psicosomá­
estrés y la regulación emocional (67). Si bien no se encontró ticos (69), anorexia nerviosa (18) y trastornos disociativos
una asociación directa entre dicha capacidad y la interocep­ como la despersonalización (19), se han observado alte­
ción en meditadores profesionales, estos sí se destacaron en raciones en la precisión interoceptiva, la única dimensión
empatía, lo cual plantea la necesidad de continuar explorando evaluada hasta la fecha. También se ha mostrado que algunas
otras dimensiones de la interocepción y otros métodos de dimensiones interoceptivas, como la precisión, la conciencia
regulación emocional. y el aprendizaje, se afectan diferencialmente en múltiples
enfermedades neurodegenerativas y en pacientes con ACV
RELEVANCIA PARA LA NEUROPSICOLOGÍA frontoinsulares (7, 12). Incluso pacientes con hipertensión
arterial, a pesar de no mostrar patología neurocognitiva, tam­
Y LA PSIQUIATRÍA bién presentan déficits interoceptivos (53), lo cual resalta la
Como se apuntó en los incisos anteriores, los procesos inte­ fuerte dependencia de las vías periféricas en la interocepción.
roceptivos intervienen en varios mecanismos neurocogniti­ Todos estos reportes dan cuenta de la multidimensionalidad
vos que se ven afectados en varias patologías neurológicas de la interocepción y su posible utilidad transdiagnóstica.
y psiquiátricas (9). La disfunción de cualquiera de estos Aunque solo se ha explorado indirectamente, se esperaría
mecanismos, por ende, genera cambios en los procesos que estos pacientes muestren déficits en otras funciones
internos de regulación, lo cual debería reflejarse no solo en asociadas con la interocepción, como el procesamiento de
los parámetros de las diferentes dimensiones interoceptivas, emociones (70, 71).
sino también en los perfiles neurocognitivos de los pacientes. Una aproximación dimensional y transdiagnóstica de
En los trastornos psiquiátricos, principalmente en el tras­ la interocepción podría ofrecer una serie de ventajas res­
torno de pánico, se ha demostrado la importancia de las pecto a los modelos categoriales en psiquiatría y neurología.

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Interocepción cardíaca como mecanismo de regulación de las conductas y las emociones Capítulo | 28 337

En primer lugar, dicha aproximación evade las dificultades la clínica, tanto los neurólogos como los psiquiatras debieran
relacionadas con la comorbilidad (superposición de diagnós­ conocer modelos teóricos y sistemas de diagnóstico con
ticos) de la mayoría de los trastornos psiquiátricos. Los sis­ enfoque dimensional y transnosológico.
temas categoriales, como el Manual diagnóstico y estadís- Para concientizar a neurólogos y psiquiatras sobre la
tico de los trastornos mentales (DSM) y la Clasificación importancia de la interocepción en ambas disciplinas y
Internacional de Enfermedades (CIE), basados en la descrip­ facilitar intercambios entre ambas, es clave que desde las
ción de síntomas, carecen de modelos teóricos orientadores primeras etapas de la educación profesional se enfatice el
que expliquen la fenomenología de los trastornos, por un entrenamiento en diferentes dominios cognitivo-sociales,
lado, y conllevan altas tasas de superposición de etiquetas, incluidos la evaluación del comportamiento, el conocimiento
principalmente entre trastornos anímicos, de ansiedad y de de la dinámica neural subyacente y los fundamentos de la
personalidad (72). Si bien este problema no se presenta con neurociencia cognitiva. Un enfoque común que estudie los
frecuencia en los trastornos neurológicos, también en ellos procesos cognitivos asociados a la interocepción en neuro­
se advierten déficits compartidos en dominios relacionados psiquiatría podría mejorar los efectos adversos de la subes­
con la interocepción, la toma de decisiones, el procesamiento pecialización y la separación de las disciplinas clínicas (73).
de las emociones, la integración de señales contextuales y la
cognición social (73). Administración integral de tratamientos
En segundo lugar, a pesar de su origen común, la psiquia­
tría y la neurología han desarrollado intereses, métodos y farmacológicos
bases teóricas dispares, lo que limita la integración trans­ Si bien muchos psicofármacos logran reducir los síntomas
disciplinaria de dominios, conceptos, diseños de estudios típicos de algunos cuadros clínicos, su aplicación inevita­
y prácticas clínicas (73). El modelo tripartito presentado blemente genera efectos nocivos en otros aspectos del fun­
previamente, que triangula la interocepción con la emoción cionamiento neuropsicológico. Un ejemplo de ello son las
y la cognición social, junto con otros enfoques ya consoli­ benzodiacepinas, cuestionadas por sus efectos no deseados,
dados (63, 74-76), representa un avance en esa dirección. a mediano y largo plazo, en las habilidades de memoria
Sin embargo, más allá de los hallazgos disponibles, será en pacientes psiquiátricos crónicos (77). Otros estudios
necesario avanzar en la validación de estos modelos y eva­ muestran asociación entre los antidepresivos tricíclicos y la
luar su poder para predecir el avance de la enfermedad o la muerte súbita en pacientes depresivos (78), lo cual evidencia
cronicidad de diversos cuadros de interés. la necesidad de desarrollar nuevas hipótesis farmacológicas
Finalmente, en los modelos dimensionales, como el que que aborden este problema. Las benzodiacepinas y los inhi­
aquí fue propuesto, se observan posibles ventajas para el bidores de la recaptación de serotonina afectan variables
diseño de tratamientos. Entre las posibles líneas de innova­ cardíacas como la variabilidad de la frecuencia cardíaca, y
ción se incluyen el desarrollo de 1) nuevas farmacoterapias se asocian a mayor riesgo de muerte súbita (79). También se
que reduzcan el impacto negativo en otras áreas de la salud; han reportado resultados similares asociados a antipsicóticos
2) programas de prevención centrados en alimentación, acti­ típicos y atípicos, lo cual motivó advertencias por parte de
vidad física y reducción del estrés, y 3) actividades de alto organismos de regulación de fármacos a nivel internacional
impacto en la salud, como la meditación y la psicoeducación, (p. ej., la Food And Drug Administration [FDA]) (80).
entre otros. Resulta así necesario desarrollar nuevas líneas teóri­
cas que complementen las hipótesis farmacológicas clásicas
Renovación de la evaluación clínica sobre las cuales se sustenta la industria farmacéutica y la
y el entrenamiento de profesionales formación de los médicos, y de las cuales depende la salud
física y mental de los pacientes. El desarrollo de programas
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La inclusión de la dimensión interoceptiva implica un enfo­ de interocepción cardíaca y su relación con la autorregula­
que renovado de la evaluación clínica y de la formación ción emocional, el bienestar y una mejor atención focalizada
profesional. Las mejoras en este dominio podrían implicar podrían ayudar no solo al abordaje de patologías neuropsi­
cambios en la calidad de vida de los pacientes psiquiátricos quiátricas, sino también a combatir síntomas específicos,
y neurológicos. Mediante la inclusión de medidas interocep­ como el estrés, las alteraciones de autocontrol y los déficits
tivas, la práctica clínica podría nutrirse de la investigación de cognición social, por mencionar algunos.
experimental (básica y traslacional), lo cual le permitirá
incorporar nuevas aproximaciones para el diagnóstico y
el tratamiento (p. ej., autorregulación corporal, atención
UNA NUEVA AGENDA
focalizada en las señales corporales). Con este fin, la for­ En este capítulo hemos abordado los orígenes y desarrollos
mación clínica debería focalizarse en las contribuciones de actuales del estudio de la interocepción cardíaca en diferen­
este dominio con miras a ampliar los actuales criterios tes patologías neurológicas, psiquiátricas y autonómicas.
de eva­luación. En otras palabras, para aportar excelencia en También hemos reseñado las dimensiones interoceptivas

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338 Neurocardiología

asociadas a dichas patologías y hemos presentado una La perspectiva de la cognición corporizada define la
serie de estudios que dan cuenta de su asociación con el díada mente-cerebro como un sistema biológico que está
procesamiento de emociones y la cognición social. En esta arraigado en la experiencia corporal y la interacción con
sección plantearemos una nueva agenda basada en: 1) el el medio y otros individuos. De este modo, la acción y la
universo «interno» de los estados mentales como predictor percepción ya no se interpretan en términos de la clásica
de resultados clínicos; 2) la incorporación a un marco teórico dicotomía físico-mental, sino como funciones estrechamen­
más amplio denominado cognición corporizada, y 3) su te interrelacionadas y codeterminantes. Este marco invita
utilidad como concepto innovador que permite avanzar en el a concebir la interocepción como un factor nodal para la
tratamiento y la prevención de múltiples trastornos. comprensión de los procesos mentales. Además, permite
integrar los descubrimientos en torno a la coexistencia de
déficits de la cognición social, la regulación emocional y la
Universo interior de los estados corporales
interocepción cardíaca (revisados en el epígrafe «Rol de
La historia de la interocepción, a pesar de su reciente desa­ la interocepción en la emoción y la cognición social»).
rrollo, se ha destacado por sus aportes empíricos y teóricos.
Sin embargo, esta agenda de investigación no ha logrado
Aportes teóricos y clínicos
instalarse entre los debates centrales de la neurociencia. Ello
podría retrasar el desarrollo de nuevos conocimientos que Los profesionales de la salud y las neurociencias pueden
respondan a los problemas actuales de la salud: mayor pre­ enriquecerse de nuevos modelos para mejorar la evaluación
valencia de los trastornos psiquiátricos, superposición entre psicopatológica, aumentar la precisión de la descripción y el
patologías neurológicas y psiquiátricas, mayor complejidad pronóstico de signos y síntomas, e incorporar nuevas herra­
fenomenológica y eficacia limitada de los tratamientos. mientas para tales fines. La necesidad de encontrar dimen­
Como se explicó al comienzo del capítulo, la interocep­ siones que integren el conocimiento clínico con la evidencia
ción es un mecanismo basal de monitoreo de las aferencias empírica sobre la conducta normal y patológica ha motivado
corporales, un constructo multidimensional capaz de ser la emergencia de un modelo complementario a los sistemas
medido, entrenado y del cual los humanos somos más o categoriales de salud mental (DSM y CIE). En esta línea, el
menos conscientes. Su rol en el procesamiento de señales Ministerio de Salud de EE. UU. (NIH) propone un sistema
internas (latidos cardíacos, cambios viscerales, modulaciones dimensional denominado «criterios de dominio de la inves­
de temperatura y fatiga, entre otros) se refleja en el funcio­ tigación» (RDoC, del inglés Research Domain Criteria), que
namiento normal y patológico de los sistemas cognitivos. describe el comportamiento humano en dimensiones que sub­
El horizonte de la investigación en interocepción está sumen distintos niveles de comprensión (genes, tejidos,
recién comenzando. Todavía se desconoce cuál es su partici­ anatomía y fisiología, electrofisiología, conducta observable,
pación en los estados de consciencia (coma, sueño, vigilia), conducta medible en laboratorio y reportada en cuestionarios,
en los procesos de memoria y lenguaje, en la configuración entre otros). Este modelo puede ser una guía para integrar el
del esquema y la imagen corporales, en la percepción de los marco teórico de la interocepción como organizadora de la
estados de enfermedad, en el dolor crónico y en la discapa­ conducta y las emociones, al poseer la capacidad de integrar
cidad motriz, por mencionar solo algunas de las múltiples y sintetizar input internos con el procesamiento de señales
áreas inexploradas que podrían integrarse en dicha agenda. externas, generando así un estado interno que podría regular
parte de la motivación y la conducta.
A nivel teórico, el estudio de la interocepción puede
Cognición corporizada
segmentarse en niveles de análisis, como se mostró ante­
Los procesos internos se han concebido tradicionalmente riormente (p. ej., desde la detección hasta la metacognición),
como respuestas pasivas ante eventos externos. Sin embargo, y abordar síntomas semejantes en patologías muy disímiles
en los últimos años han surgido perspectivas alternativas que como las demencias y algunos cuadros psiquiátricos (35).
reconocen su naturaleza autoorganizada: sobre la base de Igualmente, este enfoque permitiría conectar aportes de la
propuestas ya clásicas de la neuropsiquiatría, como las de cognición corporizada y otros dominios de la conducta, como
Damasio y Beccara (81-83), ha cobrado ímpetu un marco el lenguaje, la memoria, la toma de decisiones y el aprendiza­
teórico denominado cognición corporizada (4, 5, 84-86). je, propiciando una visión integrada del cerebro, el corazón
Esta concepción se erige sobre hallazgos científicos que y el resto del organismo en la dinámica de la cognición, la
muestran la profusa interrelación entre procesos fisiológicos emoción y la conducta individual e interpersonal.
(corporales) y funciones cognitivas, más ligadas a la conduc­
ta humana. Aportes en ámbitos del lenguaje, la cognición
CONCLUSIONES
social, la memoria y la toma de decisiones han instalado
la idea de que los estados corporales son críticos para los Las aproximaciones dimensionales y transdiagnósticas han
procesos cognitivos (53, 87). revelado múltiples alteraciones fenomenológicas, cognitivas

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Interocepción cardíaca como mecanismo de regulación de las conductas y las emociones Capítulo | 28 339

y neurales compartidas entre numerosos cuadros neurológi­ 8. Craig AD. Distribution of trigeminothalamic and spinothalamic lamina
cos y psiquiátricos. Dicha evidencia abunda en el estudio de I terminations in the macaque monkey. J Comp Neurol 2004;477(2):
procesos neurocognitivos desencadenados desde el entorno 119-48.
9. Khalsa SS, Lapidus RC. Can Interoception Improve the Pragmatic
(percepción, reconocimiento o clasificación de estímulos
Search for Biomarkers in Psychiatry? Front Psychiat 2016;7:121.
externos), pero apenas resulta incipiente en lo que concierne
10. Craig A. How do you feel?: an interoceptive moment with your neuro­
al monitoreo de señales internas. El marco teórico de la inte­ biological self. Princeton: Princeton University Press; 2015.
rocepción cardíaca ofrece una nueva plataforma dimensional 11. Cameron OG. Interoception: the inside story—a model for psychoso­
y transdiagnóstica para estudiar el origen, el funcionamiento matic processes. Psychosom Med 2001;63(5):697-710.
y el impacto clínico de numerosos cuadros neurológicos y 12. Khalsa SS, Rudrauf D, Feinstein JS, Tranel D. The pathways of inte­
psiquiátricos, especialmente en el procesamiento de estados roceptive awareness. Nat Neurosci 2009;12(12):1494-6.
internos. En este capítulo se describió la estructura anatómica 13. Yoris A, Esteves S, Couto B, Melloni M, Kichic R, Cetkovich M, et al.
y funcional de la interocepción cardíaca, las vías interocepti­ The roles of interoceptive sensitivity and metacognitive interoception
vas en la comunicación corazón-cerebro y su capacidad para in panic. Behav Brain Funct 2015;11:14.
restringir el funcionamiento de procesos interoceptivos en 14. Yoris A, García A, Traiber L, Santamaría-García H, Esteves S, Martorell
M, et al. The inner world of overactive monitoring: neural markers of
el sistema nervioso central. Se describieron las dimensiones
interoception in OCD. Psychol Med 2017;1:14.
interoceptivas y se mostró cómo estas permiten identificar los
15. Khalsa SS, Feinstein JS, Li W, Feusner JD, Adolphs R, Hurlemann
procesos subyacentes a patologías psiquiátricas y neurológi­ R. Panic Anxiety in Humans with Bilateral Amygdala Lesions: Phar­
cas. Asimismo, se ofreció evidencia de su rol integrativo para macological Induction via Cardiorespiratory Interoceptive Pathways.
el funcionamiento del procesamiento emocional y la cogni­ J Neurosci 2016;36(12):3559-66.
ción social. Finalmente, se planteó la importancia de su estu­ 16. Pollatos O, Georgiou E. Normal interoceptive accuracy in women with
dio con aportes a la clínica y los tratamientos de trastornos bulimia nervosa. Psychiatry Res 2016;240:328-32.
neuropsiquiátricos, destacando su utilidad transdiagnóstica. 17. Pollatos O, Herbert BM, Berberich G, Zaudig M, Krauseneck T, Tsakiris
Estos conocimientos emergentes ofrecen una perspectiva M. Atypical Self-Focus Effect on Interoceptive Accuracy in Anorexia
renovadora para caracterizar las profusas interacciones entre Nervosa. Front Hum Neurosci 2016;10:484.
los sistemas autonómicos y neurocognitivos, promoviendo 18. Khalsa SS, Craske MG, Li W, Vangala S, Strober M, Feusner JD.
Altered interoceptive awareness in anorexia nervosa: Effects of meal
abordajes teórico-clínicos sinérgicos para conceptualizar
anticipation, consumption and bodily arousal. Int J Eat Disord 2015;48(7):
la dinámica situada de la biología y la conducta humana,
889-97.
normal y patológica. 19. Sedeno L, Couto B, Melloni M, Canales-Johnson A, Yoris A, Baez S,
et al. How do you feel when you can’t feel your body? Interoception,
functional connectivity and emotional processing in depersonalization-
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Este trabajo ha sido parcialmente apoyado por el CONICET, la 20. Adolfi F, Couto B, Richter F, Decety J, Lopez J, Sigman M, et al.
Fundación INECO y los proyectos CONICYT/FONDECYT Convergence of interoception, emotion, and social cognition: A twofold
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