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Ciencia de las plantas

Revisar

Hongos micorrízicos arbusculares dirigiendo

la orquesta bacteriana hifosfera
1 Jiachao Zhou 1 2 3 1,*
lin zhang, , Timoteo S. George, Erik Limpen, y Gu Feng

Más de dos tercios de las plantas terrestres adquieren nutrientes al formar una simbiosis Reflejos
con hongos micorrízicos arbusculares (MA). Las hifas fúngicas AM reclutan distintos Los hongos micorrízicos arbusculares (AM)

microbios en su hifosfero, la estrecha región del suelo influenciada por los exudados de las liberan compuestos de hifas en el suelo para
orquestar la hifosfera colonizada por una
hifas. Por lo tanto, dan forma a este llamado segundo genoma de hongos AM, que
diversidad de microbios.
contribuye significativamente a la movilización y renovación de nutrientes. Resumimos los
conocimientos actuales sobre las características del microbioma hifosfero y el papel de los La composición del microbioma de la hifosfera
es diferente a la del suelo a granel y la rizosfera.
exudados de hifas en la orquestación de su composición. Los exudados de las hifas no
solo contienen compuestos ricos en carbono, sino que también promueven el crecimiento
y la actividad bacteriana e influyen en la estructura de la comunidad microbiana. Estos El ciclo de nutrientes en la hifosfera se ve
efectos conducen a cambios en la función y causan cambios en el ciclo de nutrientes afectado por el cambio en el microbioma.

orgánicos, lo que convierte a la hifosfera en una zona funcional única y en gran parte ignorada en los ecosistemas.
Los cambios en la función microbiana provocan

cambios en el ciclo de los nutrientes orgánicos,

lo que convierte a la hifosfera en una zona

Interacción de microbios en la hifosfera fúngica AM La mayoría de las funcional única e importante en los ecosistemas.

especies de plantas terrestres tienen dos vías principales para adquirir nutrientes minerales del suelo: la vía de la
raíz a través de las células epidérmicas de la raíz y los pelos de la raíz, y la vía de las micorrizas (ver Glosario) a
través de las hifas fúngicas micorrícicas arbusculares (AM) [ 1]. En ambas vías, la asociación con los microbios del
suelo juega un papel importante en la movilización de nutrientes. La mayoría de los estudios hasta la fecha se han
centrado en las interacciones de los microbios con las raíces de las plantas, pero la interacción entre los hongos
AM y sus microbios asociados y cómo esto influye en la eficiencia de absorción de nutrientes a través de la ruta de
las micorrizas aún está en gran parte inexplorada.

Los hongos micorrízicos arbusculares (MA) forman asociaciones simbióticas con más de dos tercios de las plantas
terrestres [2]. Durante la simbiosis, los hongos intercambian nutrientes minerales, especialmente fósforo (P) y
nitrógeno (N), por carbono (C) de la planta. Este intercambio ocurre a través de transportadores de membrana
específicos en las interfaces huésped-microbio recién formadas, llamadas arbúsculos, dentro de las células de la
corteza de la raíz [3]. A través de su relación simbiótica con las plantas, los hongos AM reciben del 4 al 20% del C
fotosintético total fijado por la planta [4]. El carbono se entrega en forma de hexosa y ácidos grasos que alimentan
la actividad metabólica de los hongos y se convierten en una red masiva de hifas extrarradicales [5]. La hifosfera se 1
Facultad de Recursos y Medio Ambiente
define como la estrecha región del suelo alrededor de las hifas donde las condiciones físicas, químicas y bioquímicas Ciencias, Academia Nacional de
son diferentes del suelo a granel debido a la influencia de los exudados de las hifas [6]. Al igual que las raíces de Agricultura Desarrollo Verde, China
Universidad Agrícola, Pekín 100193,
las plantas, las hifas fúngicas AM también reclutan microbios del suelo en su hifosfero [7]. Debido a sus interacciones
Porcelana

ecológicas aparentemente cercanas, los microbios de hifosfero también podrían denominarse el segundo genoma 2
El Instituto James Hutton, Invergowrie,
de los hongos AM. A pesar de que las plantas han estado interactuando con los hongos AM durante 450 millones Dundee, DD2 5DA, Reino Unido
3
Laboratorio de Biología Molecular,
de años, las consecuencias funcionales de los hongos AM que integran el microbioma de hifosfero apenas
Universidad e Investigación de Wageningen,
comienzan a apreciarse. Wageningen 6708, PB, Países Bajos

En los últimos años, se ha secuenciado el genoma completo de varias especies y aislamientos de hongos MA, lo
que es útil para explorar las diversas funciones de los hongos MA [8-12]. En comparación con la información
genómica disponible para los hongos saprofitos o los hongos ectomicorrízicos, los hongos AM tienen menos genes *Correspondencia:
que codifican enzimas degradadoras de carbohidratos, especialmente el glucósido. fenggu@cau.edu.cn (G. Feng).

402 Tendencias en ciencia vegetal, abril de 2022, vol. 27, núm. 4 https://doi.org/10.1016/j.tplants.2021.10.008
© 2021 Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados.
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hidrolasas (GH), por ejemplo, GH6 y GH7 [8,13]. Además, los hongos AM no albergan genes que codifican fitasas Glosario
[8], que hidrolizan el fitato, la forma predominante de P orgánico en el suelo. Esto sugiere que los hongos MA tienen Hongos micorrízicos arbusculares (AM):
capacidades relativamente débiles para movilizar directamente los nutrientes orgánicos del suelo en comparación hongos pertenecientes al sufijo
Glomeromycotina que establecen una
con otros tipos de hongos. Sin embargo, los microbios del suelo que colonizan la hifosfera del hongo AM pueden
endosimbiosis con las plantas terrestres.
contribuir en gran medida a la renovación de los nutrientes orgánicos del suelo [14], que complementan las
Exudados de hifas: compuestos que se liberan
capacidades funcionales de los hongos AM. Aquí revisamos la capacidad de los hongos AM para reclutar el activa o pasivamente en el suelo desde las hifas

microbioma hifosfero para mejorar la eficiencia de absorción de nutrientes (Figura 1). fúngicas, incluidos azúcares, aminoácidos,
carboxilatos, polisacáridos, proteínas, flavonoides,
protones y otros metabolitos secundarios.
Caracterización del microbioma de la hifosfera de los hongos AM Tanto en los
ecosistemas naturales como en los agrícolas, se ha encontrado que varias bacterias se adhieren a la superficie de
las hifas y esporas de los hongos AM [15–19]. Gracias al desarrollo de la secuenciación de alto rendimiento, se está Hifosfero: la estrecha región del suelo alrededor
de las hifas donde las características físicas,
descifrando la identidad de dichas bacterias en la hifosfera.
químicas y bioquímicas son diferentes del suelo a
Esto incluye 14 estudios publicados relacionados con la diversidad bacteriana identificada hasta ahora en la hifosfera granel debido a la
(Tabla 1 y Tabla S1 en la información complementaria en línea), donde se evaluaron 14 plantas y nueve especies de influencia de los exudados hifales.

hongos AM, así como una comunidad mixta de hongos AM. Las bacterias del microbioma hifosfero cubren 26 filos, Microbioma: comprende todo el material
genético dentro de una microbiota (la
resumidos en la Tabla 1.
colección completa de microorganismos en un
nicho específico, por ejemplo, rizosfera e hifosfera).
El microbioma hifosfero es único en comparación con otras comunidades microbianas. En comparación con el suelo
a granel, la hifosfera mostró menos riqueza de especies bacterianas pero más especies bacterianas cultivables [20]. Vía de las micorrizas: captación de nutrientes
o agua a través de las hifas de los hongos
La composición de hifosfero también está influenciada por la composición del suelo y el microbioma de fondo, así
micorrízicos.
como por métodos experimentales, como el muestreo de hifosfero, especies de hongos o especies de plantas. Por
ejemplo, los taxones de Firmicutes respondieron positivamente al hongo AM Glomus hoi, mientras que los taxones
de Actinobacteria y Comamonadaceae respondieron negativamente a las mismas especies de hongos en el estudio
de Nuccio et al. [21]. Emmet et al. [22] encontraron que el microbioma de hifosfero de Rhizophagus irregularis y
Glomus versiforme estaba dominado por Proteobacteria, con menos Actinobacteria, Chloroflexi, Acidobacteria,
Bacteroidetes y Fibrobacteres. Más interesante, en comparación con la rizosfera, Andrade et al. [23] encontraron que
el número de bacterias era mayor en la rizósfera que en el suelo de la hifosfera de tres hongos AM diferentes. En
este estudio, los taxones Bacillus y Arthrobacter se encontraron con mayor frecuencia en la hifosfera, mientras que
Pseudomonas dominó en los suelos de la rizosfera, lo que implica que la estructura y la biodiversidad del microbioma
en la hifosfera AM estaban claramente separadas del suelo y la rizosfera. Además, estos estudios sugieren que
diferentes especies de AM reclutan microbiomas distintos.

El microbioma hifosfero tiene diversas funciones. Se informa que algunos géneros microbianos en la hifosfera, como
Pseudomonas y Bacillus, tienen la capacidad de movilizar el P del suelo [6,24]. Además, se ha informado que el
microbioma de la hifosfera desempeña un papel importante en la promoción del crecimiento de las hifas de los
hongos AM. Dichos microbios se han denominado bacterias auxiliares de micorrizas (MHB) e incluyen géneros como
Pseudomonas, Bacillus, Paenibacillus, Rhodococcus y Streptomyces [25–27]. El papel de las bacterias individuales
en las hifas de hongos AM parece altamente específico de la especie, porque pueden estimular el crecimiento de
hifas extrarradicales de algunas especies de hongos AM, pero pueden inhibir otras [28]. Además de las interacciones
sinérgicas, también se encontró que los microbios asociados a las hifas suprimen la actividad de absorción de P de
los hongos AM [29]. Además, diferentes especies de hongos AM que co-colonizaban en un solo sistema de raíces
reclutaron diferentes microbiomas, que podrían tener funciones distintas para los hongos AM [30]. Esto implica que
tales funciones ecológicas de los hongos AM dependen en gran medida del microbioma hifosfero específico que está
presente en un contexto específico.

Además de los efectos dependientes del genotipo fúngico, las interacciones gen-ambiente también desempeñan un
papel, ya que las propiedades del suelo, como el pH, los niveles de nutrientes, las formas de los nutrientes y su
heterogeneidad espacial, influyen en la comunidad bacteriana asociada con los hongos MA [30–32]. . En natural y agrícola.

Tendencias en la ciencia de las plantas, abril de 2022, vol. 27, nº 4 403

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Figura 1. Presentación esquemática del microbioma de la rizosfera y el microbioma de la hifosfera involucrados en la vía de la raíz y la vía de las micorrizas.
En un entorno complejo del mundo real, más de dos tercios de las plantas forman una simbiosis con hongos micorrízicos arbusculares (AM) y usan dos vías para adquirir nutrientes del suelo,
es decir, la vía de la raíz a través de las células epidérmicas de la raíz y los pelos de la raíz, y la vía de las micorrizas a través de las hifas extrarradicales. Ambas vías reclutan microbios para
la rizósfera y la hifosfera, lo que influye significativamente en la eficiencia de absorción de nutrientes de la planta. La composición del microbioma de la hifosfera es significativamente diferente
a la de los microbiomas del suelo y la rizosfera (Zhou et al., sin publicar). Las hifas fúngicas AM utilizan el carbono fijado por las plantas para producir exudados específicos para reclutar un
microbioma hifosfero. Este microbioma de hifosfero puede compensar la incapacidad de los hongos para utilizar nutrientes orgánicos al producir enzimas y estimular la mineralización de formas
orgánicas de nutrientes. Esta funcionalidad del holobionte aumenta en gran medida la disponibilidad de nitrógeno y fósforo para los organismos que interactúan, incluidas las bacterias de
plantas, AM e hifosfero, y ayuda a mantener todo el ecosistema. Abreviaturas: C, carbono; N, nitrógeno; NT, transportador de nitrógeno; P, fósforo; PT, transportador de fósforo.

coexisten diversas especies de hongos AM que se cree que proporcionan diferentes funciones ecosistémicas [33–
35]. Estos hongos MA tienen diferentes características morfológicas, fisiológicas y genéticas [11,36–40], lo que da
como resultado diferentes exudados de hifas que son los impulsores predominantes del reclutamiento de
microbiomas de hifosfero.

El microbioma de hifosfero también puede influir en el microbioma de la raíz. Estudios previos han encontrado que
las comunidades bacterianas de la rizosfera cambian significativamente cuando los hongos AM colonizan la raíz
[31]. La explicación anterior era que los procesos metabólicos de la raíz están influenciados por la colonización de
AM y provocan un cambio en los exudados de la raíz, reclutando distintos microbiomas de la rizosfera [41]. Sin
embargo, las hifas extrarradicales de los hongos AM también pueden transportar bacterias más allá de la rizoesfera
hasta la superficie de la raíz. Las bacterias pueden migrar a lo largo de las hifas fúngicas a distancias significativas
[42], pero esto solo recientemente se ha demostrado sin lugar a dudas para los hongos MA [43]. De manera similar,
un estudio reciente encontró que las redes miceliales de hongos filamentosos asociados con una leguminosa actúan como

404 Tendencias en ciencia vegetal, abril de 2022, vol. 27, núm. 4

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Tabla 1. Bacterias detectadas en la hifosfera de diferentes hongos micorrícicos arbusculares (MA)

Distribución taxonómica Planta huésped Soy hongo referencias

Filo Números de familia Números de género

acidobacterias 7 9 Allium ampeloprasum Clariodeoglomus [17,19–24,28,30,32,44,87–89]

Porrum de Allium etunicatum
Actinobacteria 38 110
Brachypodium distachyon Funneliformis mosseae
armimonadetes 3 3 Daucus carota Gigaspora margarita
Gossypium herbaceum Glomus clarum
Bacteroidetes dieciséis 52
Lepus europeo Glomus hoi
Clamidia 4 3 Lolium perenne Glomus proliferum
Medicago truncatula Glomo versiforme
cloroflexi 9 8
Plantago lanceolata Rhizophagus intrarradices
cianobacterias 8 9 Populus balsamífera Rhizophagus irregularis
Sambucus canadensis AM comunidad fúngica
Deinococcus-Thermus 3 3
Sorgo bicolor
dependientes 2 0 Trifolium repens
zea mays
entotheonellaeota 1 1
Mezcla de especies de pastos de pradera
Euryarchaeota 1 1

fibrobacterias 1 0

Firmicutes 17 41

fusobacteria 0 0

gemaimonadetes 2 3

hidrogenedentes 1 0

Latescibacteria 1 0

nitrospiras 1 1

Omnitróficaeota 1 1

Patescibacterias 1 0

planctomicetos 9 dieciséis

proteobacteria 98 226

espiroquetas 2 4

Sinergistetes 1 0

Tenericutes 2 2

Verrucomicrobia 9 14

a
Este es un resumen de las bacterias detectadas en la hifosfera de diferentes hongos AM. Para obtener detalles completos, consulte la Tabla S1 en la información complementaria en línea.

vectores que permiten el contacto entre rizobios y leguminosas e influyen en la nodulación posterior [44]. Por lo tanto,
las hifas extrarradicales de los hongos AM también representan una ruta fúngica a lo largo de la cual las bacterias
del suelo pueden llegar fácilmente a la superficie de la raíz [19]. La forma en que estos procesos interactúan aún
necesita más estudio.

Descifrando los exudados de las hifas de los hongos AM Al

igual que los exudados de las raíces, los exudados de las hifas juegan un papel importante en el reclutamiento del
microbioma hifosfero. La composición de los exudados de las hifas se ha ido descifrando gradualmente a medida
que avanzaba el desarrollo de las técnicas analíticas (Cuadro 2). Debido a que el diámetro de las hifas del hongo AM
es extremadamente pequeño (por lo general, de 2 a 20 ÿm), el método común para recolectar exudados de hifas es
cultivar un hongo AM in vitro en raíces peludas transformadas con un plásmido Ri T-DNA, que permite el cultivo sin
suelo. crecimiento de las raíces inoculadas [45]. Las hifas liberan exudados al medio líquido donde es posible
determinar su composición [46]. Usando raíces peludas de trébol blanco (Trifolium repens L.) como huésped,
Toljander et al. [47] recolectaron exudados de hifas de Glomus sp. MUCL 43205. Se encontró que los análogos de
ácido fórmico, ácido acético, glucosa y almidón son los exudados de hifas predominantes.

Tendencias en la ciencia de las plantas, abril de 2022, vol. 27, nº 4 405

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Tabla 2. Exudados hifales de hongos micorrízicos arbusculares (MA)

Tipos de exudados Compuestos Hongo planta-AM referencias

de hifas

Aminoácidos y Asparagina, glutamina, ácido piroglutámico, leucina, T. repens pelo raíz-Glomus sp. [47–49,62]
aminas prolina, triptófano, tirosina, 5-0xoprolina, teofilina, MUCL 43205 Raíz de pelo de
sulfóxido de metionina, Daucus carota-Rhizophagus

PGE2, N-acetil-b-alanina, AICAR, pipecolato, arginina, irregularis MUCL 41833 Raíz de

riboflavina, carnitina, meliotato pelo de D. carota-R. irregularis
DAOM 197198 Linum usitatissimum
Carbohidratos y Fructosa, glucosa, galactosa, trehalosa, inositol, sacarosa,
pelo raíz-R. clarus L. usitatissimum
polioles rafinosa, trehalosa, compuesto similar al almidón, di- y
raíz del cabello R. irregularis
oligosacáridos putativos, fructosa-Leu, metilneuraminato,
glicerato,
GlcNAc6P

carboxilatos formiato, acetato, ácido cítrico; ácido succínico, ácido

aconítico, tartrato, ácido N-acetilneuramínico

Ácidos nucleicos Desoxiadenosina, desoxicitidina, desoxiguanosina Raíz del cabello L. usitatissimum- [49]
R. clarus L. usitatissimum pelo raíz-
R. irregularis

Proteínas y Proteínas secretadas Medicago truncatula pelo raíz-R. [54–56]

péptidos irregularis DAOM 197198

Señales potenciales Catalpol, salicilato de metilo (MeSA) Plantago lanceolate–Glomus [34,58]

intraradices P. lanceolate–Glomus
custos Vicia faba–G. intrarradices
UT118

basado en mediciones de resonancia magnética nuclear. Utilizando zanahoria (Daucus carota L.) como huésped,
Bharadwaj et al. [48] recolectaron los exudados de hifas de R. irregularis Blaszk Wubert, Renker y Busco (es decir, R.
irregularis MUCL 41833). Para esta especie, se encontró que los azúcares (fructosa, glucosa, trehalosa, etc.), carboxilatos
(ácido cítrico, ácido succínico) y aminoácidos (ácido aspártico, ácido glutámico, leucina, etc.) dominan los exudados
basados en alta presión. cromatografía de gases-espectrometría de masas. En un estudio reciente, utilizando raíces
peludas de lino (Linum usitatissimum L.) como huésped, Luthfiana et al. [49] compararon la concentración de metabolitos
significativamente modificados en los exudados de hifas de Rhizophagus clarus CK001 y R. irregularis DAOM197198
bajo dos tratamientos de P (3 y 30 ÿmol P Lÿ1 , respectivamente) mediante electroforesis capilar/espectrometría de
masas de tiempo de vuelo . En los exudados de hifas también
ácidos se detectaron
nucleicos otros compuestos
(desoxiadenosina, orgánicos,
desoxicitidina por ejemplo,
y desoxiguanosina)
y ésteres de fosfato [monofosfato de desoxicitidina (dCMP) y difosfato de desoxitimidina (dTDP)]. Además, el nivel de P
en el medio influyó en las concentraciones de los exudados de hifas. Por ejemplo, en los exudados de hifas de R. clarus,
las concentraciones de 18 metabolitos, incluidos azúcares, aminoácidos y carboxilatos, fueron significativamente mayores
en condiciones de P reducido.

Es probable que los hongos AM también liberen proteínas/péptidos secretados en el suelo. Los esfuerzos de
secuenciación del genoma completo han revelado una plétora de proteínas efectoras secretadas putativas en hongos MA [8,50–53].
Recientes análisis transcriptómicos de diferentes etapas del hongo en simbiosis con la planta revelaron una variedad de
supuestos efectores que se expresaron específicamente en hifas extrarradicales y no (o apenas) en hifas intraradicales
[54,55]. El trabajo de Zeng et al. [54] demostraron además que el hongo puede ajustar su secretoma de una manera
dependiente del huésped y del estadio, según las señales dependientes del huésped. Entre los efectores expresados
específicamente en hifas extrarradicales estaba el primer efector AM identificado de R. irregularis llamado SP7. Se
informó que este efector puede trasladarse a las células huésped, probablemente en la epidermis, donde puede
localizarse en el núcleo.

406 Tendencias en ciencia vegetal, abril de 2022, vol. 27, núm. 4

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para afectar la expresión génica [56]. Las proteínas secretadas también pueden actuar como efectores fúngicos para
manipular otros microbios además de sus efectos sobre las plantas. Un estudio reciente mostró que los hongos
patógenos de plantas nacidos en el suelo también usan proteínas efectoras para modular las composiciones del
microbioma en el ambiente del suelo [57]. Este trabajo propuso que los efectores fúngicos pueden representar un
recurso sin explotar para nuevos antibióticos [56]. Por lo tanto, será interesante estudiar en qué medida varía el
secretoma fúngico en diferentes partes del micelio extraradical en el suelo y en respuesta a diferentes microbios o
fuentes de nutrientes y si los hongos AM también usan efectores para dar forma al microbioma hifosfero.

También es posible la secreción de metabolitos secundarios de plantas transportados desde la raíz por hongos AM.
Duhamel et al. [34] encontraron que cuando las hifas de G. intraradices son depredadas por animales que comen
hongos, se detecta catalpol dentro de las hifas para protegerlas de una mayor depredación. Otros estudios sugieren
que catalpol no es sintetizado por hongos MA, sino que proviene de la planta huésped plantago. Hasta el momento,
el proceso por el cual catalpol pasa de las plantas a las hifas fúngicas AM sigue sin estar claro. Otros estudios han
encontrado que cuando los insectos comen una planta, la planta lesionada sintetizará sustancias que antagonizarán
al insecto, como el salicilato de metilo, y lo pasarán a través de la red de micorrizas común a las plantas vecinas
para desarrollar resistencia por adelantado [58] . Dado que las concentraciones de las sustancias anteriores suelen
ser pequeñas, no se ha informado si los metabolitos secundarios de origen vegetal pueden secretarse en el suelo a
través de las hifas fúngicas AM.

La evidencia sugiere que los exudados de las hifas son rápidamente utilizados por las bacterias de la hifosfera e
influyen en su crecimiento. Usando el sistema de cultivo in vitro para recolectar exudados de hifas, se encontró que
era posible la estimulación de bacterias específicas [47,59]. Usando 13CO2 para etiquetar el flujo de C a la hifosifera
de la planta, es posible rastrear el 13C en la bacteria [24,30,60,61]. Los exudados de hifas proporcionan sustratos C
fácilmente disponibles para las bacterias del suelo y el número relativo de bacterias en la hifosfera es mayor que en
el suelo a granel, lo que sugiere que los exudados de hifas pueden promover el crecimiento y la actividad microbiana [46].
Es probable que estas bacterias sean atraídas por los exudados de los hongos AM, y los carbohidratos como la
trehalosa y la fructosa han sido implicados en esta atracción [43,60,62].

Mejora de la captación de N y P en la ruta de las micorrizas impactada por el microbioma de la hifosfera Mejora de
la movilización de N orgánico a las plantas huésped.

Utilizando hojas de Lolium perenne de doble marcaje (15N/13C) , Hodge et al. [64] mostró que los hongos AM
pueden mejorar la descomposición y aumentar la captura de N de material orgánico complejo en el suelo.
En este estudio, el crecimiento de hifas de hongos AM aumentó en presencia de material orgánico.
Sin embargo, la opinión de que los hongos AM pueden descomponer directamente el material orgánico no está
respaldada por evidencia más reciente: en condiciones gnotobióticas, la colonización de hongos AM no mejoró la
captura de N de la raíz de una variedad de materiales orgánicos de complejidad variable [65]. Además, los hongos
MA poseen un repertorio exoenzimático particularmente débil [8] en comparación con otros hongos micorrízicos y
saprotróficos (ecto-, ericoides y orquídeas). Estos estudios sugieren que los hongos AM deben depender de otros
microbios saprotróficos para mineralizar tales recursos de N orgánico del suelo [66]. Una variedad de estudios han
demostrado que los hongos MA influyen en la composición de la comunidad microbiana saprofita involucrada en la
descomposición de materiales orgánicos [21,67,68]. La combinación de imágenes de microscopía electrónica de
barrido y espectrometría de masas de iones secundarios a nanoescala de materia orgánica marcada con isótopos
indicó que las sinergias entre los hongos AM y las comunidades microbianas del suelo tienen un efecto no aditivo en
la adquisición de nitrógeno de las plantas, lo que destaca la importancia de las interacciones tripartitas [69] . Por
marcaje directo con 15N , Bukovská et al. [70] determinaron el flujo de N a las plantas (Andropogon gerardii) a través
de las hifas fúngicas AM de la quitina fúngica y de la biomasa del trébol.

Tendencias en la ciencia de las plantas, abril de 2022, vol. 27, nº 4 407

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como fuentes de N. Si bien la abundancia de microbios (bacterias, hongos o Acanthamoeba sp.) en diferentes
parches de suelo suplementados con fuentes de N orgánico fue impulsada principalmente por la calidad del
parche, observaron además una supresión constante de ciertas abundancias microbianas, como bacterias
oxidantes de amoníaco, por la presencia de hifas fúngicas AM. Esto sugirió que los hongos AM también compiten
con otros microbios por los recursos de N y propuso un papel particularmente importante para los herbívoros
microbianos (protistas y/o nematodos) en la utilización por parte de las hifas del hongo AM del N suministrado
en formas orgánicas [71]. La competencia por el N entre los hongos AM y los microbios está respaldada por la
evidencia de los experimentos de campo [72].

Además de adquirir N de la materia orgánica del suelo movilizada, se ha demostrado que los hongos AM
obtienen N de las bacterias fijadoras de N2 que viven dentro de las hifas fúngicas o asociadas con las hifas
extrarradicales. El hongo Geosiphon pyriformis, que es uno de los pocos miembros cultivables de los hongos
MA [73], es capaz de producir endosimbiosis con cianobacterias fijadoras de nitrógeno (Nostoc punctiforme)
[74,75], lo que sugiere que los hongos MA obtienen N del N2 biológico. fijación. Shi et al. [76] aislaron un grupo
de bacterias portadoras del gen NifH que eran capaces de sobrevivir en un medio libre de N de la superficie de
las hifas fúngicas AM recolectadas de un campo de maíz. Todavía no está claro si estas bacterias que albergan
el gen NifH hiposférico proporcionan una contribución sustancial a la nutrición de N de los hongos MA.

Mejora de la movilización de P
orgánico Cuando las hifas fúngicas MA crecen en un suelo que contiene P orgánico, pueden absorber P del
parche y aumentar el contenido de P de la planta [77,78]. La evidencia de tinción histoquímica encuentra que la
actividad de la fosfatasa se detecta en la superficie de las hifas y está relacionada con la reducción de P orgánico
[79,80]. Sin embargo, la investigación anterior no se realizó en condiciones estériles, lo que significa que no se
puede descartar la interferencia de la secreción de fosfatasa por bacterias en la superficie de las hifas. En los
últimos años, con la aplicación de tecnología molecular y bioinformática en la investigación de micorrizas, un
gran número de estudios han demostrado que los hongos AM tienen una capacidad reducida para mineralizar P orgánica.
Por ejemplo, la cepa modelo secuenciada R. irregularis DAOM 197198 carece de genes que codifican fitasas
[8]. Esto sugiere fuertemente que la capacidad reportada del hongo para utilizar fitato se debe a la función del
microbioma hifosfero [77,78]. Para probar esta hipótesis, se estudió el efecto de las bacterias solubilizadoras de
fosfato sobre la actividad de la fosfatasa del suelo y el contenido de P orgánico en suelo esterilizado, o medio,
en presencia de crecimiento de hifas únicamente. Los resultados mostraron que las bacterias solubilizadoras de
fosfato, pero no los hongos AM, desempeñan un papel clave en la movilización de P orgánico [46,81].
Otros estudios han demostrado que la actividad de la fosfatasa en el tratamiento de inoculación dual es
significativamente mayor que la de la inoculación única con hongos MA o bacterias solubilizadoras de fosfato
[46]. Juntos, estos resultados indican que los hongos MA pueden mejorar la capacidad de las bacterias
solubilizadoras de fosfato para secretar enzimas fosfatasa. Posteriormente, se descubrió que los exudados de
las hifas estimulaban la actividad de la fosfatasa liberada por las bacterias. Por un lado, los exudados de hifas
que contienen compuestos ricos en C pueden proporcionar energía para el crecimiento bacteriano [46,82]. Por
otro lado, se demostró que la fructosa en los exudados de las hifas actúa como una señal para inducir la
expresión de genes que codifican fosfatasa en las células bacterianas [83]. Además, a nivel de la comunidad
bacteriana, se descubrió que los hongos AM modifican la comunidad bacteriana local y aumentan la abundancia
relativa de bacterias que contienen genes que codifican fosfatasas [6]. Estudios recientes sugieren además que
las hifas fúngicas AM pueden actuar como una "autopista" para que las bacterias se desplacen y lleguen de
manera eficiente a los parches de P orgánico, lo que mejora la utilización de estas fuentes discretas de P orgánico [43].

Las formas de fósforo afectan a la comunidad bacteriana de hifosferos involucrada en la renovación del P
orgánico del suelo. Se encuentran diferencias profundas en la fosfatasa alcalina, y la fitasa de hélice ß, que
albergan comunidades bacterianas en la hifosfera a nivel de género [32]. Además, diferentes especies de
hongos AM, que colonizan simultáneamente un solo sistema de raíces, albergan microbiomas activos que son
distintos entre sí y tienen diferentes funciones [30].

408 Tendencias en ciencia vegetal, abril de 2022, vol. 27, núm. 4

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Tendencias en la ciencia de las plantas

Colectivamente, los hongos MA integran sus hifas extrarradicales y el microbioma hifosfero para explotar los recursos de Preguntas pendientes
nutrientes orgánicos (p. ej., N y P) en el suelo, lo que mejora la eficiencia de absorción de nutrientes a través de la ruta de ¿Cuáles son las diferencias en los exudados
las micorrizas, que tiene una gran importancia ecológica y agronómica. de hifas entre diferentes combinaciones de
hongos AM y plantas hospedantes?

¿Cuáles y en qué medida los factores abióticos

Observaciones finales y perspectivas futuras Ha quedado claro que o bióticos influyen en la secreción de

el microbioma hifosfero de los hongos AM es un actor clave que influye en la eficiencia de absorción de nutrientes de la exudados de hifas?

ruta de las micorrizas. Sin embargo, muchas preguntas aún no están claras en esta interacción subterránea altamente
¿Cómo manipular los exudados de hifas
compleja. Proponemos varias áreas clave para futuras investigaciones. mediante la edición de genes de plantas y/o
Primero, la identificación y las funciones potenciales de los exudados de hifas necesitan más investigación. Las preguntas hongos AM utilizando tecnologías de punta?

clave incluyen las siguientes. ¿Cuál es el flujo de C liberado por los hongos AM in situ en la hifosfera?
¿Existen moléculas señalizadoras o de quimiotaxis en los exudados hifales y cuál es su origen? ¿Las proteínas efectoras ¿Cómo impulsan los exudados de hifas el
AM excretadas por el micelio extraradical influyen en la microbiota de la hifosfera? En segundo lugar, se deben estudiar diálogo químico que se produce entre los
las funciones del microbioma hifosfero y cómo lo llevan a cabo los hongos AM. El uso de técnicas de metagenómica, hongos AM y el microbioma hifosfero?

metatranscriptoma y metabolómica será fundamental para descubrir la función potencial del microbioma de hifosfero.
Comprender cómo se producen las interacciones entre los hongos AM y las bacterias a nivel molecular es fundamental
para desentrañar cómo las interacciones hongos-bacterias AM finalmente afectan la nutrición y el rendimiento de las
plantas.
Dada la complejidad de las interacciones en el entorno del suelo, habrá que tener en cuenta las contribuciones a nivel
comunitario. Construir y probar comunidades microbianas sintéticas será un primer paso en esta dirección. En tercer lugar,
el impacto del cambio ambiental global en la interacción de las hifosferas necesita más atención. El aumento de la
concentración de CO2 atmosférico es uno de los problemas más apremiantes del mundo y tiene una gran influencia en la
diversidad y función de los ecosistemas [84]. Un efecto distintivo del CO2 atmosférico elevado es una mayor tasa de
asimilación de C por parte de las plantas [85,86]. Esto puede afectar la cantidad de C que reciben los hongos AM y su
transferencia al suelo. ¿Qué impacto tendrá esto en las funciones e interacciones subterráneas? Se puede especular que
es probable que el aumento de la entrada de C provoque que se liberen más exudados de hifas al suelo, estimulando la
actividad microbiana a corto plazo y, por lo tanto, influyendo en las emisiones de gases de efecto invernadero. También
puede estimular el almacenamiento de C en forma de formas de C basadas en quitina menos disponibles. Comprender
las interacciones íntimas entre los hongos AM y las bacterias hifosferas es un objetivo crítico de investigación futura y nos
permitirá modelar y administrar mejor nuestros sistemas agrícolas para que sean más sostenibles y mitiguen y se adapten
al cambio climático en las próximas décadas (ver Preguntas pendientes ) [87–89].

Agradecimientos Este
estudio cuenta con el apoyo financiero de la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (U1703232), la Fundación de Ciencias
Naturales de Beijing (6212020) y el Consejo de Becas de China (No. 201913043). La contribución de TSG fue apoyada por la División de
Servicios Analíticos y Ciencias Rurales y Ambientales del Gobierno Escocés.

Declaración de intereses
No se declaran intereses.

Información complementaria La
información complementaria asociada con este artículo se puede encontrar en línea en https://doi.org/10.1016/j.tplants.2021.10.008.

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