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Recibido: 2 agosto 2021 | Revisado: 20 de octubre de 2021 | Aceptado: 28 de octubre de 2021

DOI: 10.1002/ece3.8345

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Un nuevo modelo de ecomorfología de extremidades anteriores para

predecir los antiguos hábitats de las tortugas fósiles

Thomas W. Dudgeon1,2 | Marissa CH Livius3 | Noel Alfonso4 | Stephanie Tessier4 |

Jordan C. Mallon3,5

1
Departamento de Ecología y Evolutiva
Biología, Universidad de Toronto, Toronto, Resumen
Ontario, Canada
Se han utilizado varios proxies morfológicos para inferir las preferencias de hábitat entre fos
2
Departamento de Historia Natural, Real
tortugas sil y sus primeros ancestros, pero la mayoría están estrechamente vinculados a la filogenia, por lo que
Museo de Ontario, Toronto, Ontario, Canadá
3 Centro de Geociencias Ottawa-Carleton y minimizando su poder predictivo. Un modelo particularmente utilizado incorpora
Departamento de Ciencias de la Tierra, Carleton medidas lineales de la extremidad anterior (húmero + cúbito + manus), pero además de
Universidad, Ottawa, Ontario, Canadá
4
la cuestión de la correlación filogenética, no estima la probabilidad de hábitat
Centro Beaty para el Descubrimiento de Especies y
Sección de Zoología, Museo Canadiense de asignación. Aquí presentamos un nuevo modelo que utiliza medidas intramanuales (dígito III metacarpiano +
Naturaleza, Ottawa, Ontario, Canadá
falanges no ungueales + ungual) para estimar estadísticamente el hábitat
5
Centro Beaty para el Descubrimiento de Especies y
probabilidad y que tiene mayor fuerza predictiva que los estimadores anteriores. Solicitud
Sección de Paleobiología, Museo Canadiense de
Naturaleza, Ottawa, Ontario, Canadá del modelo apoya la hipótesis de que las tortugas madre eran principalmente terrestres en

naturaleza y recupera el nanhsiungchelyid Basilemys (una tortuga fósil del grupo corona) como
Correspondencia
Thomas W. Dudgeon, Departamento de habiendo vivido principalmente en la tierra, a pesar de algunas afirmaciones anteriores en sentido contrario.
Ecología y Biología Evolutiva, Universidad de
Toronto, Toronto, Ontario M5S 1A1, Canadá.
PALABRAS CLAVE

Correo electrónico: thomas.dudgeon@mail.utoronto.ca ecomorfología, morfometría, testudinas

Información de financiación
Beca de posgrado de Ontario; Natural
Consejo de Investigación de Ciencias e Ingeniería de
Canadá, Número de concesión/premio: RGPIN
2017-06356

1 | INTRODUCCIÓN 2015; Campo et al., 2014; Thompson et al., 2014). Mientras que el primitivo

hábitat (terrestre vs. acuático) de las tortugas fue una vez un tema de estudio

Entre los desafíos más persistentes en la historia de la evolución bate, el consenso reciente sostiene que las primeras tortugas de tallo, como

la biología ha sido la cuestión del origen y la evolución de las tortugas como Eunotosaurus africanus y Pappochelys rosinae, eran totalmente terres

y sus antepasados más cercanos. Afortunadamente, nuevos hallazgos fósiles, reinter juicio, y quizás incluso fosoriales (Joyce, 2015; Lyson & Bever, 2020).

pretations de los antiguos, y los análisis moleculares han com recientemente A pesar de estos avances en la comprensión, hay disidencia

combinados para proporcionar una imagen mucho más clara de la evolución temprana de entre los trabajadores de tortugas con respecto a los hábitos de muchas otras formas fósiles.

el clado (recientemente resumido por Lyson & Bever, 2020). Mientras Por ejemplo, las tortugas madre del Triásico Superior Odontochelys semitesta

Las tortugas una vez fueron atribuidas de manera variable a "Anapsida", a la rama temprana cea, Proterochersis robustus y Proganochelys quenstedtii tienen vari

ing diápsidos, y al taxón hermano de Lepidosauria (entre otros), probablemente se le han atribuido estilos de vida tanto terrestres como acuáticos (Benson

gracias a los análisis filogenéticos moleculares convergentes, ahora están et al., 2011; Joyce, 2015; Joyce y Gauthier, 2004; Li et al., 2008;

reconocido como el grupo hermano existente de los arcosaurios (Crawford et al., Scheyer y Sander, 2007). Ya sea que se exhiban o no tortugas madre

Este es un artículo de acceso abierto bajo los términos de la licencia de atribución Creative Commons , que permite el uso, la distribución y la reproducción en cualquier medio, siempre que se cite correctamente
el trabajo original.
© 2021 Los autores. Ecología y evolución publicado por John Wiley & Sons Ltd.

Ecología y Evolución. 2021;11:17071–17079. www.ecolevol.org | 17071

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DUDGEON et al.
17072 |

“plasticidad ecológica considerable” (Benson et al., 2011:560), hay análisis discriminante. Mostramos que la precisión de la clasificación del hábitat

por lo tanto, depende de qué asignaciones de hábitat se acepten. Aquellos aumenta considerablemente al incluir proporciones intramanuales (dígito III

las asignaciones impactan de manera similar en la inferencia filogenética del hab. metacarpiano + falanges no ungueales + ungual). Luego aplicamos este

itats de las primeras tortugas corona (clado: Testudines). Los hábitats de método para la clasificación de tortugas de tallo fósiles y nanhsiungc

aún otras tortugas de corona fósiles, como el nanh del Cretácico Superior helyids, para los cuales la reconstrucción del paleohábitat ha sido polémica.

siungchelyids, también han sido objeto de debate (resumido recientemente por

Mallon y Brinkman, 2018). El conflicto persistente se debe en gran parte a

la plétora de proxies ecomorfológicos que se han aplicado a 2 | MATERIALES Y MÉTODOS

la cuestión de los hábitats de las tortugas fósiles. Estos incluyen análisis de caparazón

proporciones, isótopos óseos, morfología del cráneo y del oído medio, os 2.1 | conjunto de datos
teohistología y proporciones de las extremidades (Benson et al., 2011; Dziomber

et al., 2020; Foth et al., 2017, 2019; Joyce y Gauthier, 2004; Lichtig Evaluar la precisión de la clasificación del hábitat utilizando las extremidades anteriores y manus

y Lucas, 2017; Rivera, 2008; Scheyer y Sander, 2007). proporciones, fue necesario primero armar una base de datos de las

De los proxies anteriores, forma craneal y morfología del oído medio mediciones pertinentes. Joyce y Gauthier (2004) proporcionaron ingresos brutos

se correlacionan individualmente solo débilmente con el hábitat y funcionan mal medidas de las extremidades anteriores (húmero + cúbito + digito combinado III meta

para taxones fósiles cuando se evalúa contra corroboradores externos (por ejemplo, longitudes del carpo y las falanges) en un apéndice, que cubría la mayor parte

ambientes sedimentarios; Foth et al., 2017, 2019). Del mismo modo, mientras hábitats y clados de tortugas (n = 77 individuos) y que usamos

La forma de concha bidimensional y tridimensional ha sido ampliamente utilizada por la investigación aquí. Los complementamos con nuestras propias medidas, incluidas

ers to infer paleohabitat (eg, Benson et al., 2011; Dziomber et al., ing las longitudes del metacarpiano, falanges no ungueales y ungual

2020; Rivera, 2008; Rivera et al., 2014), principalmente porque las conchas son del dígito III (que forma el eje) de la manus (n = 56 individuos).

disponibles y fáciles de medir, su correlación real con Recolectamos estos datos preferentemente de museos esqueletizados.

el hábitat no es particularmente fuerte; los caparazones de las tortugas varían por muchas razones especímenes, pero cuando esto no fue posible, utilizamos tecnología de rayos x

sin relación con la preferencia de hábitat (Dziomber et al., 2020). Butterfield (Sistema de radiografía digital Vidisco FlashX Pro), incluida la escala,

et al. (2021) investigó la relación combinada entre fore en especímenes fijos para derivar medidas para los huesos del

morfología de extremidades (hueso y tejido blando), cráneo y caparazón con hábitat manus No pudimos medir especímenes de museo para Hardella

y ecología, encontrando relaciones más fuertes que estudios previos, pero thurjii y Eremnochelys madagascariensis, así que en su lugar usamos CT

su análisis carece de la escala taxonómica amplia y el tamaño de muestra grande datos de Morphosource (https://www.morphosource.org). Fue

necesarios para hacer predicciones de taxones fósiles. El ecomor más citado no es posible medir las mismas muestras que Joyce y Gauthier

estudio fológico hasta la fecha es el de Joyce y Gauthier (2004), quienes (2004), y para combinar nuestros conjuntos de datos, escalamos nuestra medida

proporciones trazadas de las extremidades anteriores (húmero + cúbito + mano) en ternario mentos para el dígito III del manus a la longitud total del manus (de manera similar

diagramas para clasificar el hábitat de las tortugas con cierto éxito. La fuerza medida a lo largo del dígito III) de Joyce y Gauthier (2004). medimos

de su enfoque radica en el hecho de que las proporciones de las extremidades anteriores son fáciles solo individuos adultos siguiendo los métodos de Joyce y Gauthier

para medir, y es poco probable que la señal ecológica sea alterada por ta (2004), por lo que es poco probable que la variación ontogenética en manus relativo

aplastamiento fonómico (a diferencia de la bóveda de caparazón). El método también se aplica a la longitud afectaría nuestros resultados. Se proporcionan todas las medidas sin procesar.

los taxones no testudinados más antiguos, que no poseían en Dryad (Dudgeon et al., 2021).

conchas (pero véase Joyce, 2015). Los autores encontraron que la tortuga eco

los morfos se separan principalmente por la longitud relativa de la manus, que puede dis

criminar entre formas completamente terrestres y completamente acuáticas, con taxones 2.2 | Morfometría
ocupando hábitats intermedios que se encuentran en el medio.

A pesar de la simplicidad y la relativa fuerza predictiva de Joyce Realizamos tres análisis morfométricos: el primero centrado en

y el método de Gauthier, sin embargo tiene sus defectos. como original los principales componentes de la extremidad anterior de Joyce y Gauthier

esbozado finalmente, el método es en gran medida de naturaleza cualitativa, y se basa en (2004) (húmero + cúbito + manus), el segundo sobre la manus propiamente dicha

evaluando visualmente la superposición en el ecomorfoespacio. Por lo tanto, es difícil (dedo III metacarpiano + falanges no ungueales + ungueal), y el

culto para cuantificar la probabilidad de asignaciones de hábitat. El método tercero combinando estos dos conjuntos de datos (húmero + cúbito, dígito III meta

tampoco tiene en cuenta los efectos de la filogenia, que Benson carpo + falanges no ungueales + ungual). Para cada uno de estos datos

et al. (2011) mostró que es un predictor aún mejor de la proporción de las extremidades anteriores. conjuntos, transformamos log10 las medidas de los taxones existentes y usamos regresión
ciones. El método tampoco explica la variación dentro de la manus, filogenética de mínimos cuadrados generalizados (PGLS)

incluyendo las longitudes relativas de los dígitos y sus ungueales. El último sión para extraer los residuos para su posterior análisis, que son

vale la pena explorar la fuente de variación, porque Joyce y Gauthier corregido tanto por el tamaño como por la no independencia filogenética de

(2004) mostró que la longitud relativa de la mano es el elemento más variable. taxones (consulte "Árboles filogenéticos" a continuación para obtener detalles sobre la construcción del árbol

ment de la extremidad anterior. ción). Realizamos estas regresiones PGLS usando diferentes medidas

Aquí, investigamos la morfometría de las extremidades anteriores de las tortugas y su experimentos como regresores para determinar cuál produjo el mejor

relación con el tipo de hábitat utilizando métodos filogenéticos y lineal modelo apropiado. También corrimos cada regresión bajo tres diferentes
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ÿÿ ÿ |

modelos de evolución: movimiento browniano, Ornstein-Uhlenbeck y en su lugar se utilizó una especie dentro del género. Para agregar múltiples

transformación lambda. Estas regresiones PGLS se ejecutaron utilizando especímenes a la misma especie, lo que no se puede hacer dentro

la función “mvgls” del paquete R mvMORPH v1.1.3 (Clavel Time Tree en sí mismo, insertamos manualmente ramas a las necesarias

et al., 2015), y el ajuste del modelo se evaluó utilizando el Extended linajes usando la función “bind.tip” en el paquete R phytools

Criterio de Información (EIC; Ishiguro et al., 1997) de la función v0.7.70 (Revell, 2012), con longitudes de rama establecidas cerca de 0 (es decir, 0,1).

“EIC” en el mismo paquete R. Los árboles filogenéticos están disponibles como información complementaria sobre

Los residuos de los modelos evolutivos de mejor ajuste de Dríada (Dudgeon et al., 2021).

cada regresión se utilizó en un análisis discriminante lineal (LDA)

para determinar la exactitud de estas medidas para predecir

hábitat. Clasificamos el hábitat según los seis bins de Joyce y 3 | RESULTADOS

Gauthier (2004): “todas las masas de agua”, “masas de agua grandes o en movimiento”.

agua”, “principalmente en la tierra”, “principalmente en la tierra a menudo en el agua”, “primar En todos los modelos PGLS, las transformaciones lambda realizadas

casi siempre en tierra, rara vez en el agua”, y “cuerpos de agua pequeños o estancados”. mejor, indicado consistentemente por los valores EIC más bajos (Tabla 1). Nosotros

Las clasificaciones de especies siguieron a Joyce y Gauthier (2004), incluyendo sometió el modelo evolutivo de mejor desempeño para cada regresión

Kinixys spp., que fue reclasificada en otro estudio como “principalmente sor (transformación lambda) a LDA. La clasificación más alta ac

en tierra rara vez en agua” (Benson et al., 2011). Seguimos a Joyce curacies se recuperaron consistentemente en todos los regresores (83.33%)

y la clasificación original de Gauthier (2004) para Kinixys spp. porque para el conjunto de datos combinado (Tabla 1). El conjunto de datos manual tenía la

observaciones recientes no han podido encontrar estas tortugas activamente por siguientes precisiones de clasificación más altas entre los regresores (mejor accu

envejeciendo en el agua, en lugar de encontrar que solo pueden ocurrir en proxim rancia de 82,14% para el regresor del cúbito). Los datos de la extremidad anterior de Joyce

idad al agua (K. homeana, Lawson, 2006; K. belliana, Demaya et al., y Gauthier (2004) tuvieron la precisión de clasificación más baja de solo

2020). Debemos enfatizar que al seguir a Benson et al. 74,02% para los regresores de húmero y cúbito. entre los tres

(2011) clasificación de Kinixys spp., los resultados no cambiaron significativamente medidas manuales, la longitud de las falanges no ungueales mejor

cambio (https://doi.org/10.5061/dryad.wwpzgmskn; Tablas S1 y discriminado entre grupos ecológicos (LD1); más corto no ungueal

S2; Dudgeon et al., 2021). Especies que no aparecen en el estudio original las falanges eran más indicativas de la terrenalidad, mientras que las más largas

de Joyce y Gauthier (2004) se les asignaron hábitats en función de su las falanges no ungueales eran más indicativas de locomoción acuática

entradas en Ernst y Barbour (1989). La LDA se realizó utilizando (Figura 2B). La variación intraespecífica (por ejemplo, sexual) fue típicamente ex

la función “LDA” del paquete R MASS v7.3.51.6 (Venables & presionado a lo largo de LD2, reflejando diferencias en la longitud ungueal; machos

Ripley, 2002). La precisión de clasificación para cada LDA fue calcu Tienden a tener unguales más largos y se ubican más arriba en el eje que las hembras.

lated utilizando una matriz de confusión. (e.g., Trachemys scripta elegans).

Intentamos determinar los paleohábitats de cinco especies fósiles Luego usamos los modelos de transformación lambda con el

cies: las tortugas madre Eunotosaurus africanus, Odontochelys semit máxima precisión de clasificación para cada conjunto de datos para predecir la

estacea, Proganochelys quenstedti y Palaeochersis talampayensis, ecologías de los taxones fósiles (Cuadro 2). Porque los tres regresores

y el nanhsiungchelyid Basilemys variolosa (para el grupo corona para el conjunto de datos combinado realizado de manera idéntica bajo un lambda

tle; Figura 1). Para hacer esto, primero transformamos log10 las medidas de los fósiles y modelo de transformación, usamos el regresor del cúbito por consistencia

calculamos sus residuos de regresión PGLS y luego con los otros dos conjuntos de datos. Como era de esperar, la probabilidad predictiva

usó las funciones discriminantes de mejor rendimiento de cada conjunto de datos generalmente aumentó con la precisión de la clasificación, aunque en muy

(definidos por la precisión de la clasificación) para predecir sus paleohábitats. pocas de las pruebas hicieron que los taxones fósiles se ubicaran entre las formas existentes.

Estas predicciones se ejecutaron utilizando la función “predict.lda” Bajo los dos esquemas comprobables, Eunotosaurus africanus fue re

del paquete R MASS (Venables & Ripley, 2002), con igualmente cubierto como "principalmente en tierra, a menudo en el agua". Odontochelys sem

probabilidades previas ponderadas. Visualizaciones de los principales trastornos lineales itestacea varió más ampliamente en sus asignaciones de hábitat, de modo que

Los ejes criminantes (LD) para cada análisis se realizaron utilizando el no coincidieron dos predicciones LDA; solo el conjunto de datos combinado (cúbito

función "ggplot" del paquete R ggplot2 v3.3.2 (Wickham, regresor) y el conjunto de datos de la extremidad anterior (regresor del cúbito) produjo un suf

2016) y “geom_mark_hull” del paquete R ggforce v0.3.2 predicción de hábitat eficientemente confiable de "todos los cuerpos de agua" y

(Pederson, 2020). “principalmente en tierra, rara vez en agua”, respectivamente. Paleoquissis ta

lampayensis se recuperó de manera variable como si hubiera vivido "primar

principalmente en tierra” o “principalmente en tierra rara vez en agua”. Proganochelys

2.3 | árboles filogenéticos quenstedtii se recuperó consistentemente como “principalmente en tierra”. los

nanhsiungchelyid Basilemys variolosa fue recuperado por el manual

Los árboles filogenéticos calibrados en el tiempo de los taxones existentes utilizados para y modelos combinados (los dos modelos con mejor desempeño) como “principal

los análisis de PGLS provinieron de Time Tree (timetree.org), un pub principalmente en tierra”, con el modelo de la extremidad anterior indicando “principalmente en

base de datos lic que recopila miles de filogenias publicadas tierra a menudo en el agua.” Los conjuntos de datos, incluida la proporción intramanual

en un árbol escalable en el tiempo que se puede buscar y personalizar. Si las especies lo hicieran Es más probable que las ciones devuelvan una señal más terrestre para la entrada.

no tiene una entrada conocida en Time Tree, la más estrechamente relacionada taxones fósiles incluidos (Cuadro 2).
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FIGURA 1 Filogenia calibrada en el tiempo de las tortugas fósiles examinadas en este estudio (Eunotososaurus africanus, Odontochelys semitestacea,
Proganochelys talampayensis, Palaeochersis quenstedti, Basilemys variolosa) clados relativos o existentes

4 | DISCUSIÓN proporciones, isótopos óseos, morfología del cráneo y del oído medio, os

teohistología y proporciones de las extremidades (Benson et al., 2011; Dziomber

Parte de la razón de las muchas interpretaciones diferentes de fósiles et al., 2020; Foth et al., 2017, 2019; Joyce y Gauthier, 2004; Lichtig

hábitats de las tortugas es que diferentes representantes han llevado a contradicciones y Lucas, 2017; Rivera, 2008; Scheyer y Sander, 2007). Nosotros por lo tanto
conclusiones sobre el uso ancestral del hábitat. Estos han variado de shell anticipar la (justa) pregunta: ¿Por qué necesitamos otro?
 TABLA
1Resultados
del
modelo.
Abreviaturas:
BM,
movimiento
browniano;
EIC,
Criterio
de
Información
Ampliada;
LDA,
análisis
discriminante
lineal;
OU,
Orenstein–
Uhlenbeck;
ÿ,
transformación
lambda
Combinado
(manus
+
miembro
anterior) Miembro
anterior
(húmero
+
cúbito
manus) Manus
(metacarpianos
+
falanges
no
ungueales) conjunto
de
datos
+unguales)
Largo
total Cubito Húmero Largo
total Cubito Húmero Largo
total Cubito regresor
yo O BM yo O BM yo O BM yo O BM yo O BM yo O BM yo O BM yo O BM Modelo
ÿ482,48 ÿ468.23 ÿ246,42 ÿ253.01 ÿ850.84 ÿ654,06 ÿ668,58 ÿ424,34 ÿ238,10 ÿ204,38 ÿ423.30 ÿ188,17 ÿ163,71 ÿ102.11 EIC
ÿ241,34 ÿ247,38
265.56 306.36 306.85 ÿ33,13 334.43 295.55
ÿ47,89 ÿ75,73
290.42 269.26 ÿ16.43 155.40 66.57 ÿ100,22 157.82 142.62 ÿ102,65 475.92 395.38 389.98 223.51 149.97 128.87 223.64 151.70 130.60 56.85 33.61 ÿ140,57 97.26 66.53 ÿ110,91 log-
verosimilitud
0.003 0.003 0.001 0.038 0.051 0.035 0.031 0.024 0.045 0.001 0.0001 5,91*10(ÿ5) 0.021 0.009 0.008 0.015 0.006 0.004 0.19 0.20 0.065 0.048 0.068 0.023 Estadística
de
prueba
2884 2469 5834 269.5 200.7 295.5 330.3 432.4 228.2 22094 208894 411967 1713 3974 4289 2408 5852 8502 74.18 69.28 249.4 341.6 238.3 752 aprox.
F
4,17*10^(ÿ52)1,08*10ÿ50 1,61*10ÿ58 7,77*10ÿ30 3,26*10ÿ27 1,10*10ÿ30 1,15*10ÿ31 4,13*10ÿ34 2,38*10ÿ28 7,09*10ÿ108 1,80*10ÿ143 3,10*10ÿ154 1,09*10ÿ62 5,04*10ÿ76 3,08*10ÿ77 3,42*10ÿ34
7,67*10ÿ31
3,58*10ÿ18
8,61*10ÿ19
3,64*10ÿ88
3,41*10ÿ82 p
4,54*10ÿ68 2,31*10ÿ30 8,57*10ÿ43 valor
83.33 83.33 83.33 72.73 74.02 74.02 78.57 82.14 Precisión
LDA
(%)
ÿÿ ÿ |
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17076 |

FIGURA 2 Gráficos de los grupos de hábitat existentes y taxones fósiles en el discriminante

lineal (LD) 1 frente a LD2. a, conjunto de datos de extremidades anteriores; b, conjunto de datos
manual; c, conjunto de datos combinado

Como se señaló en la Introducción, muchos de estos previamente establecidos

los proxies han demostrado ser malos predictores del tipo de hábitat. Para examen

ple, aunque las dimensiones del caparazón (p. ej., altura del caparazón, ancho del plastrón)

tradicionalmente se cree que reflejan el tipo de hábitat (p. ej., acuático vs. ter

ambientes restrial), ahora se cree que la filogenia predice mejor

dimensiones de la concha que el entorno (Dziomber et al., 2020). Uso de la

proporciones de las extremidades anteriores defendidas por Joyce y Gauthier (2004) más

predecir de forma fiable el hábitat que la forma de la concha, pero estos también son todavía más

fuertemente asociado con la pertenencia al clado (Benson et al., 2011).

Nuestro nuevo modelo, incorporando proporciones del manus (digito III

metacarpiano + falanges no ungueales + ungueal), funciona mejor que

cualquiera de los predictores morfométricos tradicionales. En comparación con el

rendimiento de los datos de las extremidades anteriores de Joyce y Gauthier (2004), manual

las proporciones tienen una precisión de clasificación 5-10% mayor (Tabla 1).

La precisión de la clasificación se puede aumentar aún más mediante la combinación de mea

surements de la extremidad anterior con los de la manus, pero la mejora

ment es comparativamente menor (1-5%). Siempre que sea posible, intramanual

deben usarse proporciones para predecir el hábitat, porque esta métrica

funciona mejor que las proporciones brutas de las extremidades anteriores solas.

Dadas las precisiones de clasificación mejoradas de esos análisis

incorporando datos manuales, favorecemos sus imputaciones de hábitat para

los taxones fósiles que examinamos. Como tal, nos encontramos de acuerdo

ment con autores recientes que propugnan un hab primordialmente terrestre

itat para tortugas madre (Joyce, 2015; Lichtig & Lucas, 2021; Lyson &

Beber, 2020). Incluso se ha propuesto un estilo de vida fosorial para el

La tortuga de tallo más antigua conocida, Eunotosaurus africanus (Pérmico medio),

lo que explicaría su tronco corto y rígido y su poderosa

extremidades anteriores (Lyson et al., 2016). Nuestro análisis identifica a E. africanus como

además de haber pasado un tiempo considerable en el agua (Tabla 2). Sin embargo, como

sugerida por primera vez por Joyce (2015) para Odontochelys semitestacea, la

alargamiento sutil de la manus, típicamente asociado con acuático

hábitos, en cambio, pueden reflejar hiperfalangia plesiomórfica, en lugar de

que la adaptación del hábitat. Nuestras asignaciones de hábitat para O. semitestacea

son muy variables, pero por lo general se asocian con ambientes acuáticos

(Tabla 2). Bajo ningún escenario se recupera el género a partir de

origen marino, aunque sus fósiles se derivan de dichos depósitos

en China (Li et al., 2008).

De igual manera recuperamos la tortuga corona Basilemys variolosa como hav

ing vivía principalmente en la tierra (Cuadro 2). Los paleohábitats ocupados por

estos y otros nanhsiungchelyids han resultado polémicos sobre

los años (Mallon & Brinkman, 2018), y la cuestión de su hab

su tipo inspiró la presente investigación. Muchos autores han argumentado

un hábito estrictamente terrestre para los nanhsiungchelyids, citando su

proporciones de extremidades robustas (Mlynarski, 1972; Tong & Li, 2019; Yeh, 1966)

y osículos de armadura asociados (Hutchison y Archibald, 1986), bien

plastra desarrollada (Lichtig & Lucas, 2017), y trituración compleja

superficies de las mandíbulas, adecuadas para desgarrar el ramoneo terrestre duro

(Brinkman, 1998). Por el contrario, otros han citado la naturaleza móvil

del húmero y la concha aplanada como evidencia de hábitos acuáticos

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ÿÿ ÿ |

TABLA 2 Hábitat previsto

Conjunto de datos manual Conjunto de datos de extremidades anteriores Conjunto de datos combinado
asignaciones y probabilidades posteriores (entre
Taxón (regresor del cúbito) (regresor del cúbito) (regresor del cúbito)
paréntesis) para los taxones fósiles en cada conjunto
de datos (asumiendo modelos de transformación Eunotosaurus Principalmente en tierra Principalmente en tierra Principalmente en tierra, a

lambda) africano rara vez en agua a menudo en el agua menudo en el agua (88,98 %)

(80,22%) (65,51%)

Odontochelys principalmente en tierra Principalmente en tierra Todos los cuerpos de agua

semitestacea a menudo en el agua rara vez en agua (82,04%)

(44,06%) (73,55%)

paleoquesis Principalmente en tierra principalmente en tierra Principalmente en tierra

talampayensis (99,93%) rara vez en el agua (95,51%)

(83,43%)

Proganochelys Principalmente en tierra Principalmente en tierra Principalmente en tierra

quenstedti (99,99%) (88,31%) (99,99%)

Basilemys variolosa Principalmente en tierra Principalmente en tierra, Principalmente en tierra

(99,78%) a menudo en el agua (99,37%)

(73,77 %)

(Sujánov, 2000; Sujánov y Narmandakh, 1975). Nesov (1981) influenciado por la filogenia que otros representantes morfológicos y pro

caracterizó a estas tortugas como especializadas para caminar en el fondo en proporciona un medio cuantitativo para medir la precisión de la clasificación.

fuertes corrientes. Aunque no consideramos tales formas de loco Nuestro uso de estos métodos presta apoyo adicional a la terrestre

movimiento en nuestro esquema de clasificación, los quelídridos Chelydra serpen hipótesis de los orígenes de las tortugas y un modo de vida principalmente terrestre

tina y Macrochelys temminckii son notables caminantes de fondo existentes para los problemáticos nanhsiungchelyids.

(Willey & Blob, 2004), y estos claramente se agrupan con los acuáticos

formularios (Figura 2). No nos hacemos ilusiones de haber resuelto el asunto de EXPRESIONES DE GRATITUD

hábitos nanhsiungchelyid pero favorecen la hipótesis terrestre a la luz Gracias a M.-H. Hubert (CMN), B. Iwama y K. Seymour (ROM)

de la creciente evidencia de ello. para asistencia en cobros. Agradecemos a D. Brinkman, T. Lyson,

A pesar de las fortalezas de nuestro enfoque, también reconocemos sus límites. y X.-C. Wu por proporcionar imágenes y medidas de las extremidades anteriores. Nosotros

itaciones Las falanges son pequeñas y propensas a ser arrastradas, particularmente también agradezco a W. Joyce y a un revisor anónimo por brindar ayuda

en ambientes depositacionales de energía media a alta, que fósiles tur comentarios completos sobre una versión anterior de este manuscrito. Este estudio

tles frecuentemente habitados (p. ej., ríos y arroyos) (Voorhies, 1969). se llevó a cabo en los territorios tradicionales y no cedidos de los

Por lo tanto, obtener buenos datos manuales de dicho entorno deposicional Nación Algonquina Anishinabeg. La financiación fue proporcionada por un NSERC

Los entornos pueden ser problemáticos, particularmente en comparación con los datos de shell. Discovery Grant (RGPIN-2017-06356) a JCM y Ontario

Ciertos tipos de hábitat (p. ej., “principalmente en tierra, rara vez en el agua”, “todos Beca de posgrado para TWD.

cuerpos de agua”) están subrepresentados en nuestro conjunto de datos, ya que estaban

en el de Joyce y Gauthier (2004). Esto es en parte un reflejo de CONFLICTO DE INTERESES

la baja frecuencia con la que las tortugas actuales habitan estos No tenemos ningún conflicto de intereses que revelar.

lugares. Finalmente, en los análisis PGLS, nuestro uso de la regresión de "longitud total"

sors funcionó bien (es decir, valores bajos de EIC), pero puede ser problemático CONTRIBUCIONES DE AUTOR

porque los mismos términos son necesariamente compartidos tanto por la abscisa Thomas William Dudgeon: Curación de datos (igual); Análisis formal

y ordenada, lo que potencialmente puede conducir a una correlación espuria. Nosotros (Plomo); Metodología (líder); Redacción-borrador original (igual); Escritura
no considere esto como una fuente grave de error porque el uso de revisión y edición (igual). Marissa CH Livius: Conceptualización

otros regresores independientes a menudo arrojaron resultados comparables. (igual); Curación de datos (igual); Investigación (igual); Escritura-original

calado (igual); Redacción-revisión y edición (igual). Noel Alfonso: Datos

curación (apoyo); Redacción-revisión y edición (apoyo).

5 | CONCLUSIONES Stéphanie Tessier: Curación de datos (igual); Redacción-revisión y edición

(igual). Jordan C. Mallon: Conceptualización (igualdad); Curación de datos

Aunque las proporciones brutas de las extremidades anteriores (húmero + cúbito + manus) pro (igual); Análisis formal (de apoyo); Adquisición de fondos (líder);

vide información primaria útil sobre los hábitos de los tur extintos Supervisión (líder); Redacción-borrador original (igual); Redacción-revisión &

tles, proporciones intramanuales (digito III metacarpiano + no ungueal edición (igual).

falanges + ungueal), ya sea solo o en combinación con la extremidad anterior

proporciones—proporcionar aún más información, cuando esté disponible. nuestro profesional DECLARACIÓN DE DISPONIBILIDAD DE DATOS

enfoque planteado, que combina la regresión filogenética y lineal Todos los especímenes fósiles utilizados en este estudio se acceden formalmente

análisis discriminante, muestra que las proporciones intramanuales son menos en repositorios permanentes y accesibles. Todos los datos de medición y
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Los árboles filogenéticos utilizados en este estudio se proporcionan en Dryad (https://
doi.org/10.5061/dryad.wwpzgmskn), junto con el código R para ejecutar
los análisis morfométricos.
ORCIDO
Thomas W. Dudgeon https://orcid.org/0000-0002-0976-8599
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