Plants Memory, Learning and Communication - En.es

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Señalización y Comunicación en Plantas
¡Frantisek! ¡Baluska! · ¡Mónica! ¡Gagliano!

Guenther!WitzanyEditores
Memoria y
aprendiendo en
Plantas
Editor de series
Franti!ek Balu!ka
Departamento de Biología de Células Vegetales, IZMB
Universidad de Bonn
Bonn, Alemania
Más información sobre esta serie enhttp://www.springer.com/series/8094
Frantisek Baluska•Mónica Gagliano•
Günther Witzany
Editores
Memoria y Aprendizaje
en Plantas
Editores
Frantisek Baluska Mónica Gagliano
Departamento de Biología de Células Vegetales, Escuela de Biología Animal Universidad
IZMB Universidad de Bonn de Australia Occidental Crawley,
Bonn, Alemania Australia Occidental, Australia
Günther Witzany
Telos- Philosophische Praxis
Buermoos, Salzburgo, Austria
ISSN 1867-9048 ISSN 1867-9056 (electrónico)

ISBN 978-3-319-75595-3 ISBN 978-3-319-75596-0 (libro electrónico)
https://doi.org/10.1007/978-3-319-75596-0
Número de control de la Biblioteca del Congreso: 2018939066
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Prefacio
Las plantas son organismos muy complejos que utilizan un conjunto de sistemas sensoriales
específicos de plantas para monitorear todos los parámetros relevantes, tanto abióticos como
bióticos, para optimizar su metabolismo, crecimiento, desarrollo, morfogénesis y comportamiento en
su entorno. Debido a que las plantas son organismos sésiles, los procesos cognitivos como el
aprendizaje, la memoria y la toma de decisiones son esenciales para permitirles hacer frente a
diversas señales ambientales y, sin duda, críticos para su supervivencia y éxito reproductivo. A pesar
de esto, las plantas se han estudiado convencionalmente como sistemas mecánicos de estímulo-
respuesta desprovistos de cognición y comportamiento. Este volumen es parte de una serie de libros
recientes que presentan una perspectiva alternativa a este enfoque convencional sobre las plantas.
Desde esta perspectiva, Las plantas ya no están marginadas en una posición de menor estatus y
capacidad, sino que son reconocidas por el complejo repertorio de comportamiento que exhiben, lo
que revela notables competencias cognitivas. Desde esta perspectiva, las plantas son de hecho
cognitivoorganismos porque son capaces de consolidar la amplia gama de entradas sensoriales
recopiladas por el sistema de percepción en una señal común que activa su cuerpo para generar
respuestas de comportamiento específicas de la planta. Al reunir en un solo libro varios aportes de
entornos académicos que van desde la ecofisiología, la química, la genética, la ecología del
comportamiento y la biología evolutiva hasta la psicología y la filosofía, este volumen intenta
consolidar esta comprensión renovada y de rápido crecimiento de las plantas para generar una
nueva compromiso con el mundo vegetal, así como instigar nuevos enfoques de investigación que
estén abiertos a (re)evaluar la importancia y el significado de conceptos como memoria, aprendizaje,
inteligencia y conciencia en todos los sistemas.
Hay que decir que la idea de que las plantas exhiben comportamientos complejos y "exibles que
conllevan procesos cognitivos" no es nueva. De hecho, el propio Charles Darwin había reconocido la
sensibilidad cognitiva de las plantas cuando propuso que la punta de las raíces de las plantas actúa
como el cerebro de las plantas. algunos animales (es decir, la hipótesis de la "raíz-cerebro"). Las
últimas investigaciones corroboran las ideas darwinianas anteriores y demuestran que las plantas se
comportan y que la mayoría de sus comportamientos son adaptativos, lo que garantiza su
supervivencia. Por ejemplo, las raíces navegan a través del suelo, abarcando grandes distancias y
modificando activamente su entorno adyacente a través de la biocomunicación, es decir, activo
v
vi Prefacio
exudación y modificación de la rizosfera en estrecha colaboración con un gran número de microorganismos y hongos afines. Una sola planta puede tener
hasta cientos de estos cerebros darwinianos específicos de plantas coordinados basados en el ápice de la raíz, que están en una posición perfecta para
realizar una comunicación paralela para proporcionar un sentido de identidad y agencia a toda la planta. Esto permite que las plantas almacenen
información sobre sus experiencias pasadas y, por lo tanto, tengan un fondo de información generado activamente sobre el estado del sistema en un
momento dado, al que se puede acceder en un momento posterior para comparar y evaluar experiencias más recientes y responder mejor o más rápido. en
el futuro. Tanto la memoria como el aprendizaje dependen de una variedad de procesos de comunicación exitosos dentro de todo el organismo. Diversos
estudios, incluidos los mencionados en algunos de los capítulos de este libro, sugieren que los mecanismos relacionados con la epigenética podrían
desempeñar un papel clave en el aprendizaje y la memoria de las plantas. Las modificaciones epigenéticas son esenciales para la respuesta al medio
ambiente tanto a nivel somático como transgeneracional. Este último es especialmente importante para la supervivencia inmediata de las plantas y para la
adaptación a largo plazo a condiciones adversas. Como se sugiere en este volumen, las plantas también pueden tener diferentes formas de memoria, como
la memoria sensorial, a corto y largo plazo. Además de la memoria química y molecular, la memoria eléctrica en forma de memristores también está
surgiendo como una posibilidad en las plantas. Este último es especialmente importante para la supervivencia inmediata de las plantas y para la adaptación
a largo plazo a condiciones adversas. Como se sugiere en este volumen, las plantas también pueden tener diferentes formas de memoria, como la memoria
sensorial, a corto y largo plazo. Además de la memoria química y molecular, la memoria eléctrica en forma de memristores también está surgiendo como
una posibilidad en las plantas. Este último es especialmente importante para la supervivencia inmediata de las plantas y para la adaptación a largo plazo a
condiciones adversas. Como se sugiere en este volumen, las plantas también pueden tener diferentes formas de memoria, como la memoria sensorial, a
corto y largo plazo. Además de la memoria química y molecular, la memoria eléctrica en forma de memristores también está surgiendo como una posibilidad
en las plantas.
Claramente, las plantas no tienen un sistema nervioso ni un cerebro de tipo animal y, por lo
tanto, los mecanismos para coordinar la percepción y el comportamiento deben ser bastante
diferentes de los mecanismos presentes en los animales. Sin embargo, las plantas se enfrentan a los
mismos desafíos básicos que los animales y han desarrollado formas de interpretar la información
de su entorno para resolverlos. Como editores, esperamos que las diversas contribuciones que
constituyen este volumen inspiren a los lectores a formular algunas de las preguntas antiguas y
nuevas y, lo que es más importante, buscar sus respuestas.
Bonn, Alemania Frantisek Baluska

Crawley, Australia Mónica Gagliano
Buermoos, Austria Günther Witzany
Contenido
Memoria y aprendizaje como competencias clave de los organismos vivos. . . . . 1

Günther Witzany
Psicología de Deweyan en la investigación de la inteligencia vegetal:

transformación del estímulo y la 17
respuesta. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . Ramsey Af!!
Cuestiones Generales en el Análisis Cognitivo del Aprendizaje de las Plantas

e Inteligencia. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . Carlos 35
I. Abramson y Paco Calvo
Cognición y comportamiento de las plantas: desde la conciencia ambiental
a los circuitos sinápticos que navegan por los vértices de las 51
raíces. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . Franti!ek Balu!ka y Stefano Mancuso
Papel de la epigenética en los cambios transgeneracionales: estabilidad del genoma en

respuesta al estrés de las plantas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . Igor Kovalchuk 79
Origen de la variación epigenética en las plantas: relación con la variación

genética y contribución potencial a la memoria de la planta. . . . . . . . . . . . . 111
Massimiliano Lauria y Vincenzo Rossi
Adaptación de las plantas a su entorno: el papel de las formas

específicas de memoria. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 131
Michel Thellier, Ulrich Lüttge, Victor Norris y Camille Ripoll
Memristores y Memoria Eléctrica en Plantas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 139
Alejandro G Volkov
Hacia una Visión Sistémica para el Aprendizaje de las Plantas: Perspectiva
Ecofisiológica. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . Gustavo 163
M. Souza, Gabriel RA Toledo, and Gustavo FR Saraiva
viii
viii Contenido
Las redes de micorrizas facilitan la comunicación, el aprendizaje y la memoria

de los árboles. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . Suzanne W 191
Simard
Dentro de la Mente Vegetal: Sobre las Habilidades Cognitivas de las Plantas. . . . . . . . . 215
Mónica Gagliano
índice . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .221
Las redes de micorrizas facilitan la comunicación, el
aprendizaje y la memoria de los árboles
Suzanne W Simard
ResumenLas redes de micorrizas fúngicas que unen las raíces de los árboles en los
bosques se reconocen cada vez más para facilitar la comunicación entre árboles a través
de señales de reconocimiento de recursos, defensa y parentesco y, por lo tanto, influyen
en el comportamiento sofisticado de los vecinos. Estos comportamientos de los árboles
tienen cualidades cognitivas, incluidas capacidades de percepción, aprendizaje y
memoria, e influyen en los rasgos de las plantas que indican "aptitud". patrones y
propiedades del mundo pequeño que están correlacionados con eficiencias locales y
globales importantes en la inteligencia. Además, las múltiples estrategias de exploración
de la interconexión de especies fúngicas tienen paralelos con la inteligencia fluida y
cristalizada que son importantes en el aprendizaje basado en la memoria. Se cree que
las señales bioquímicas que se transmiten entre los árboles a través de los enlaces
fúngicos proporcionan subsidios de recursos a los receptores, particularmente entre las
plántulas en regeneración, y algunas de estas señales parecen tener similitudes con los
neurotransmisores. Proporciono ejemplos de respuestas de comportamiento,
aprendizaje y memoria de árboles vecinos facilitadas por la comunicación a través de
redes de micorrizas, que incluyen, respectivamente, (1) mejora de la supervivencia, el
crecimiento, la nutrición y la micorrización de las plántulas del sotobosque, (2) aumento
de la química de defensa y selección de parentesco, y (3) interacciones colectivas
basadas en la memoria entre árboles, hongos, salmones, osos y personas que mejoran
la salud de todo el ecosistema forestal. Ver esta evidencia a través de la lente de la
cognición de árboles, colaboraciones de microbiomas,
SO Simard (*)
Departamento de Ciencias Forestales y de la Conservación, Facultad de Silvicultura, Universidad de Columbia
Británica, Vancouver, BC, Canadá
Email:suzanne.simard@ubc.ca
©Springer International Publishing AG, parte de Springer Nature 2018 F. 191

Baluska et al. (eds.),Memoria y Aprendizaje en Plantas,Señalización y
Comunicación en Plantas,https://doi.org/10.1007/978-3-319-75596-0_10
192 SO Simard
1 Introducción
Hoy en día, las plantas se reconocen comúnmente como microbiomas, donde las aldeas de
microbios colaborativos viven dentro y sobre sus raíces, tallos y hojas, formando redes de
interacción (Faust y Raes2012; van der Heijden y Hartmann2016). Estas redes microbianas de
hongos, bacterias, arqueas, virus, protistas y algas, así como nematodos, artrópodos y
protozoos (juntos conforman una red alimentaria del suelo), trabajan junto con las plantas en
complejos sistemas adaptativos para impulsar los ciclos biogeoquímicos de la naturaleza y
influyen en todos los aspectos de la estructura y función del ecosistema (Ingham et al.1985;
Levin2005). Las redes de interacción están altamente coevolucionadas y "finamente
sintonizadas", de modo que la pérdida de sujetos de esta aldea, particularmente especies
clave, podría desencadenar cambios en el sistema a estados estables alternativos (Scheffer et
al.2001). La interacción entre los microbiomas y las plantas es tan fundamental para la vida en
la Tierra que se le atribuye la meteorización química de las rocas y la migración de plantas
antiguas del océano a la tierra alrededor de 360 Mya y la subsiguiente coevolución de
gimnospermas y angiospermas altamente especializados y, en última instancia, humanos.
(Margulis1981; Humphreys et al.2010; Archibaldo2011). El microbioma de la rizosfera (interfaz
raíz-suelo) es particularmente diverso y activo, con plantas que invierten entre el 10 y el 90 %
de sus fotosintatos bajo tierra para alimentar los procesos de la rizosfera involucrados en los
ciclos del carbono, los nutrientes y el agua, con la menor proporción asignada bajo tierra en
las zonas tropicales. bioma forestal y el más grande en los biomas de pastizales y tundra
(Poorter et al.2012). Las especies de plantas y microbios que habitan en esta rica zona han
coevolucionado sofisticados sistemas de comunicación para facilitar sus múltiples
interacciones, donde se intercambia información entre organismos tanto dentro como entre
reinos (Balu!ka y Mancuso2013).
El microbioma de la rizósfera incluye micorrizas (literalmente "raíces de hongos"), simbiosis
generalmente mutualistas y obligadas entre los hongos que habitan en las raíces y las plantas,
que involucran al 95% de las familias de plantas (Trappe1987). Las plantas se benefician al
relacionarse con el hongo porque es energéticamente menos costoso invertir en el
crecimiento de las hifas que en el crecimiento de las raíces para adquirir los nutrientes del
suelo, ya que no se requieren compuestos complejos como la celulosa y la lignina, y las hifas
del hongo crecen más rápido, tienen diámetros más pequeños para acceder poros apretados
del suelo, y se ramifican más profusamente. El desarrollo de la micorriza implica una
comunicación coevolucionada entre el ápice de la raíz de la planta altamente activo (el
"cerebro de la raíz" de Darwin; ver Balu!ka et al.2010; Balu!ka y Mancuso2013; más abajo) y el
simbionte fúngico, que involucra moléculas de señal elicitoras bidireccionales como auxinas,
percepción de señal, transducción de señal y activación de genes de defensa (Garcia-Garrido y
Ocampo2002). Una vez que se desarrolla la asociación micorrízica, el hongo micorrícico
intercambia los nutrientes que busca con su micelio extramatrical del suelo para obtener el
fotosintato fijado por la planta. Para satisfacer las demandas de agua y nutrientes de la planta,
las raíces y las hifas fúngicas deben explorar grandes volúmenes de suelo para adquirir los
recursos limitados y fragmentados (Smith y Read2008), que implican comportamientos
cognitivos como la toma de decisiones, los movimientos de búsqueda y escape y el
reconocimiento de vecinos (Balu!ka et al. 2010; Heaton et al.2012). Sin sus socios hongos
micorrizas, la gran mayoría de las plantas no podrían adquirir suficientes nutrientes del suelo
y agua para crecer, sobrevivir y reproducirse.
Las redes de micorrizas facilitan la comunicación, el aprendizaje y la memoria de los árboles 193
Los hongos micorrícicos pueden unir las raíces de diferentes plantas hospedantes,
formando redes micorrícicas (Molina y Horton2015). Las redes de micorrizas se consideran
comunes en todos los biomas porque la mayoría de las simbiosis de micorrizas son genéricas,
donde una especie de planta se asocia con un conjunto diverso de especies de hongos o, por
el contrario, una especie de hongo coloniza muchas especies de plantas. Sin embargo,
algunas de las asociaciones son altamente especializadas, donde algunas especies de plantas
y hongos solo se asocian con una sola especie asociada, con el potencial de formar redes
exclusivas y específicas (Molina et al.1992). En los bosques, se forman redes heteroespecíficas
o conespecíficas de hongos ectomicorrízicos (EMF) entre gimnospermas y algunos árboles
angiospermos, así como arbustos leñosos en biomas de bosques templados y boreales,
mientras que las redes de hongos micorrízicos arbusculares (AMF) se forman principalmente
entre angiospermas. árboles junto con muchas hierbas y pastos en el bioma del bosque
tropical, así como algunas coníferas (p. ej., Cupressaceae y Aceraceae) en los bosques
templados (Smith y Read2008). Los hongos ectomicorrícicos ocurren predominantemente en
elBasidiomycotayAscomicota phyla y se caracterizan por una vaina fúngica alrededor de la
punta de la raíz, una red de Hartig que envuelve la pared celular de la raíz de la planta
huésped y micelio extramatrical, mientras que los AMF endomicorrícicos ocurren
predominantemente en elGlomeromycotaphylum, y estos forman arbúsculos y, a veces,
vesículas dentro de las células de la raíz de la planta huésped. Algunas familias y géneros de
plantas excepcionales son capaces de formar simbiosis viables con EMF y AMF
simultáneamente (por ejemplo,salicáceas, eucalipto)y servir como centros clave que unen las
redes de micorrizas ectomicorrícicas y arbusculares (Molina y Horton2015). Otras clases de
endomicorrizas incluyen hongos micorrízicos ericoides en especies de plantas autótrofas en la
familia Ericaceae, micorrizas arbutoides en plantas autotróficas en la subfamilia Ericaceae
Arbutoideae, micorrizas monotropoides en plantas heterótrofas y mixotróficas en la
subfamilia Monotropoideae de Ericaceae, así como varios géneros en Orchidaceae y
micorrizas de orquídeas en orquídeas heterótrofas.
Se comprende cada vez más que las plantas, incluidos los árboles, tienen capacidad cognitiva
para percibir, procesar y comunicarse con otras plantas, organismos y el medio ambiente y para
recordar y utilizar esta información para aprender, ajustar sus comportamientos y adaptarse en
consecuencia (Gagliano2014). En otras palabras, se reconoce cada vez más que las plantas tienen
una agencia que conduce a decisiones y acciones, características de inteligencia que generalmente
solo se atribuyen a los humanos o quizás a los animales (Brenner et al. 2006). Este reconocimiento de
que las plantas tienen agencia y acciones, en su capacidad de percibir, comunicar, recordar,
aprender y comportarse, podría transformar la forma en que los humanos perciben, sienten empatía
y cuidan los árboles y el medio ambiente.
Se sabe que los árboles perciben y se comunican entre sí y con otras plantas a través de las vías
de las raíces (Balu!ka et al.2010; Bierdrzycki et al.2010) o utilizando señales aerotransportadas (Heil y
Karban2009). También pueden reconocer la identidad de plantas vecinas y si están relacionadas
genéticamente a través de exudados de raíces (Bierdrzycki et al.2010) o micorrizas (Pickles et al.2016
). Balu!ka y Mancuso (2013) proponen que la comunicación dentro y entre las plantas se logra
principalmente a través del transporte de señales dentro y entre las raíces, donde los compuestos
como las auxinas sirven como neurotransmisores a través de las sinapsis en las paredes
transversales de las células dentro de las raíces, a través de las sinapsis entre los ápices de las
diferentes raíces de las plantas, o entre las raíces de las plantas
194 SO Simard
y microbios y hongos simbióticos en la rizósfera. Debido a que todos los árboles son micorrízicos por
naturaleza y las redes micorrícicas se consideran ubicuas en los bosques (Horton2015), propongo
que la mayor parte de la comunicación subterránea entre árboles en la naturaleza está mediada por
micorrizas y que las redes de micorrizas están íntimamente involucradas en la cognición de los
árboles. Esto sigue de cerca a Balu!ka y Mancuso (2013) el reconocimiento de que la comunicación
entre las plantas y la participación de las sinapsis de célula a célula y los compuestos similares a los
neurotransmisores ha evolucionado junto con los microorganismos. Sin embargo, gran parte de la
investigación histórica sobre la comunicación y la cognición de las plantas se ha realizado en plantas
no micorrícicas cultivadas en el laboratorio o no ha informado sobre el papel de los hongos
micorrízicos. La presente revisión busca ayudar a preparar el escenario para exámenes más
holísticos de varios aspectos de la cognición de las plantas al involucrar sus micorrizas en la
naturaleza.
Este capítulo tiene como objetivo revisar el papel fundamental de las redes de hongos
micorrízicos en la comunicación entre los árboles y el significado funcional, ecológico y
evolutivo de esta comunicación para las comunidades forestales en la naturaleza. Revisaré la
evidencia experimental existente para la cognición entre los árboles facilitada por las
micorrizas. mostrando ejemplos de la investigación en mi laboratorio. Espero que esto pueda
conducir a un enfoque integrado para estudiar la cognición de las plantas en ecosistemas
naturales que incluya microbiomas de plantas.
2 Evidencia de la cognición de los árboles facilitada por las micorrizas
La cognición de las plantas, y los complejos comportamientos adaptativos que desencadena para
una mayor "aptitud", requiere percepción, agencia y acción (Gagliano2014). Si bien la cognición y la
inteligencia generalmente se consideran dominio exclusivo de los humanos y quizás de los animales
debido a la existencia de sus sistemas nerviosos centrales, los científicos en el "campo de la
cognición de las plantas" han proporcionado evidencia científica y argumentado a favor de los
aspectos neuronales en las plantas. Esto incluye la existencia de paredes transversales de células
vegetales, plasmodesmos y sinapsis en los ápices de las raíces, análogas a las sinapsis neurales;
moléculas de señalización que cruzan estas sinapsis y transmiten información a través de la
exocitosis regulada por calcio y el reciclaje de vesículas a las células vecinas, de forma similar a los
neurotransmisores; y potenciales de acción que transmiten rápidamente señales electroquímicas
para controlar la fisiología y el comportamiento de las plantas, de forma similar a un sistema
nervioso central (Balu!ka et al.2005). Balu!ka et al. (2005) amplían este concepto para incluir células
de microbios en simbiosis con plantas tales como hongos y bacterias, donde las membranas
plasmáticas adyacentes o en interfaz forman sinapsis inmunológicas con las membranas de las
células vegetales y las moléculas cruzan de célula vegetal a célula microbiana, como en el comercio
de carbono y moléculas de nutrientes a través de las membranas vegetales-fúngicas en las
micorrizas. Los árboles y las plantas usan esta fisiología neuronal para luego percibir las
posibilidades de su entorno (Gagliano 2014) a través de múltiples órganos sensoriales, incluidas sus
hojas, raíces y microbioma (Karban et al.2014; Bierdrzycki et al.2010; van der Heijden y Hartmann
2016).
Sin embargo, la ausencia de un cerebro y su vasto sistema de neuronas,

neurotransmisores y potenciales de acción organizados como nodos y enlaces en una red
neuronal modular compleja, ahora considerada fundamental para la plasticidad neuronal, la
flexibilidad y, por lo tanto, la inteligencia, cuestiona la posición que la cognición de las plantas
es sofisticada e inteligente (p. ej., buena para tomar decisiones, planificar, organizar
comportamientos, resolver problemas, etc.) (Brenner et al.2006; Gagliano2014; Barbey2017).
Charles y Francis Darwin propusieron controvertidamente, con su hipótesis del “cerebro de la
raíz”, que el ápice de la raíz, ubicado entre el meristema apical y la zona de elongación de la
punta de la raíz, actúa como un órgano similar al cerebro que controla el comportamiento de
las plantas, al igual que con los animales ( Darwin1880). Balu!ka et al. (2009) brindan apoyo a
esta hipótesis con la existencia de "circuitos sensorio-motores similares a los animales que
permiten un comportamiento adaptativo", como el rastreo de raíces y los tropismos de las
plantas. Sin embargo, desde mi punto de vista, la hipótesis del “cerebro de la raíz” no puede
por sí sola explicar adecuadamente los comportamientos sofisticados de las plantas que
observamos en las raíces porque, por la naturaleza de su constitución de celulosa, que
consume mucha energía, carecen del grado de flexibilidad necesario para crecer rápidamente.
desarrollar nuevas vías transitorias para abordar problemas únicos. Además, la hipótesis de la
“raíz-cerebro” no concuerda adecuadamente con la nueva neurociencia de redes que muestra
que la inteligencia general (g) surge de la existencia tanto de la “inteligencia
cristalizada” (similar a la memoria) como resultado de vías superpuestas sólidas y desgastadas
(o enlaces) que acceden a estados de red de fácil acceso, así como a “!2017). Para ayudar a
completar el cuadro, propongo que cuando las plantas entran en simbiosis con los hongos
micorrízicos, esto les proporciona la topología y la energía necesarias para una inteligencia
sofisticada. La evidencia de esto sigue.
3 Topología de las redes de micorrizas
La topología de red se refiere a la disposición de los diversos elementos (nodos, enlaces) de una red
de comunicación. En tu cerebro, los nodos y enlaces podrían ser neuronas y axones; en un bosque,
podrían ser árboles y micelios de hongos micorrízicos interconectados. La topología de la red
determina la libertad con la que los nodos interactúan entre sí; qué tan intensas, frecuentes o
eficientes son sus interacciones y qué tan vulnerable o resistente es la red a la pérdida de nodos
específicos o grupos de nodos (módulos) (Bascompte2009). La investigación en neurociencia de
redes muestra que la inteligencia general (g) se correlaciona positivamente con la arquitectura de
red neuronal que no tiene escala (la distribución de enlaces por nodo sigue una ley de potencia,
donde hay unos pocos nodos altamente conectados (es decir, concentradores) y muchos nodos
débilmente conectados) con propiedades de mundo pequeño (camarilla, con vínculos fuertes y
frecuentes dentro de las camarillas) (Barbey2017). La topología de red sin escala contrasta con las
redes aleatorias o regulares, cuyos enlaces se distribuyen de manera más equitativa entre los nodos
(Fig.1). Esta arquitectura equilibra las eficiencias locales con las globales al tener un alto
agrupamiento local (hubs, cliques, módulos) y longitudes de ruta cortas (distancia entre nodos o
clústeres distales), lo que permite conexiones de corta distancia de bajo costo, así como accesos
directos a través de saltos y saltos. entre los ganglios distales,
196 SO Simard
Figura 1 (a)Red aleatoria y (b)Modelos de red sin escala. En los bosques, los círculos (nodos) pueden representar
árboles, y las líneas (enlaces) pueden representar ginetas de hongos micorrícicos interconectados. Las redes
aleatorias y sin escala se diferencian por el patrón y la accesibilidad de los enlaces. En los modelos de red aleatorios,
cada nodo del árbol está vinculado a un número relativamente pequeño de otros nodos que se distribuyen
aleatoriamente por la red. Estas redes se pueden atravesar fácilmente porque hay pocos pasos o grados de
separación entre los nodos. Las redes aleatorias son más resistentes a las perturbaciones que las redes sin escala. En
modelos libres de escala, el grado de enlace entre nodos es variable, donde algunos nodos, o hubs, están altamente
conectados en relación con el promedio (Barabási y Albert1999). Este modelo es más representativo de las redes
vivas, como las redes de micorrizas, que crecen por acreción y tienen forma dendrítica. Fuente de la figura: Wikipedia.
Reproducido con permiso de Simard (2012)
módulos, o camarillas que promueven el procesamiento de información global (Bray2003). En su

cerebro, puede pensar en módulos o camarillas como cortezas y lóbulos (por ejemplo, frontal,
temporal, parietal, etc.). En los bosques, los módulos pueden ser grupos de árboles, diferentes
especies o grupos funcionales de especies; o desde una perspectiva fúngica, podrían ser especies
fúngicas o grupos funcionales como tipos de exploración. [Los tipos de exploración, que incluyen
larga distancia, corta distancia y contacto, se distinguen según la cantidad de hifas que emanan o la
presencia y diferenciación de rizomorfos y se consideran importantes para acceder a la diversidad de
sustratos del suelo necesarios para proporcionar a los árboles una nutrición adecuada (Agerer2001)].
También son importantes para los modos de transmisión de recursos a través de redes de micorrizas
(Teste et al.2009; Hobbie y Agerer2010). Tanto en el cerebro como en las redes de micorrizas, los
módulos están interconectados, aunque con menos frecuencia que dentro de los módulos, mediante
axones u hongos micorrízicos.
En las redes libres de escala, esta característica modular permite el procesamiento
especializado de la información, mientras que las propiedades de mundo pequeño permiten la
eficiencia y flexibilidad globales y locales en el aprendizaje basado en la memoria. longitudes
de ruta cortas entre nodos importantes en la movilización de conocimiento cristalizado (es
decir, memoria) para el aprendizaje. Por otro lado, también dejan la red vulnerable a la
pérdida de centros clave (por ejemplo, lesión local en un lóbulo cerebral, registro de alto
grado). , o selección patológica de los árboles más grandes en un bosque). La presencia de
nodos débilmente vinculados (por ejemplo, redes frontoparietales y cingulo-operculares o
parches de pequeños árboles en regeneración en claros del bosque), por el contrario, apoya el
mundo pequeño globalmente eficiente. topología,
acceso a estados difíciles de alcanzar y comportamiento adaptativo rápido en situaciones nuevas (es
decir, aprendizaje rápido) (Barbey2017). En su cerebro, se pueden desarrollar enlaces débiles a través
del rápido crecimiento de las conexiones sinápticas entre las neuronas y la mielinización de las fibras
nerviosas, y estos se fortalecen a través de la poda en respuesta a las condiciones ambientales, lo
que representa el aprendizaje (Craik y Bialystok2006). En las redes de micorrizas, los enlaces débiles
se desarrollan rápidamente a través de la expansión celular en los frentes de micelio en crecimiento,
donde se produce el crecimiento de la punta apical fúngica, la ramificación, la anastomosis y la
colonización de nuevas plantas; se cree que esto se logra predominantemente por contacto o por
especies de hongos ectomicorrízicos exploradores de corta distancia (Agerer2006; Hobbie y Agerer
2010; Heaton et al.2012). Este micelio es muy activo, dinámico y se adapta para crecer, podar y
retroceder simultáneamente en respuesta al entorno que cambia rápidamente, como en el
aprendizaje. También puede desarrollar, a través de la poda, enlaces fuertes que involucran cuerdas,
hebras o rizomorfos complejos, predominantemente formados por hongos exploradores de larga
distancia (Boddy y Jones2007). Estos rizomorfos no solo explotan los nutrientes en distancias cortas,
sino que también crecen en distancias largas para alcanzar parches de recursos dispares o formar
conexiones con plantas o módulos ectomicorrícicos distantes (Agerer2006; Lilleskov et al.2011). Son
capaces de transferir recursos de gran volumen de manera rápida y eficiente (Agerer2006). Puede
pensar en los rizomorfos de exploración de larga distancia como análogos a la "inteligencia
cristalizada" y el frente micelial en rápida expansión de los exploradores de contacto y de corta
distancia como "inteligencia fluida". Según Barbey (2017), la investigación en neurociencia muestra
que este tipo de topología de red sin escala proporciona la mayor flexibilidad y dinámica que son
cruciales para el aprendizaje y la inteligencia. También muestra que las redes neuronales tienen la
flexibilidad de hacer la transición entre topologías, por ejemplo, de una topología libre de escala a
una topología regular que está asociada con habilidades cognitivas más específicas y/o hacia una
topología aleatoria que está asociada con habilidades más amplias y generales. Investigaciones
recientes en ecosistemas forestales también muestran que las redes de micorrizas pueden pasar de
una topología libre de escamas a una normal y de vuelta a una topología sin escamas con la cosecha
y plantación de árboles y el subsiguiente desarrollo de rodales (van Dorp 2016). Esta flexibilidad
dinámica probablemente subyace a la inteligencia diversa presente entre los humanos y los bosques.
La topología de la red de micorrizas en masas forestales, donde los árboles se modelan como
nodos y las hifas fúngicas interconectadas como enlaces, es sorprendentemente similar a la
topología de las redes neuronales en nuestros cerebros (Southworth et al.2005; Lian et al.2006; Beiler
et al. 2010,2015; Toju et al.2014). En Beiler et al. (2010,2015), usamos marcadores de ADN de
microsatélites de múltiples locus para mostrar que la mayoría de los árboles en bosques de edad
desigual de Douglas-"r (Pseudotsuga menziesiivariedadglauca)estaban interconectados por redes de
micorrizas de dos hongos ectomicorrícicos,Rhizopogon vesiculosusyR. vinicolor. Estas dos especies
hermanas deRhizopogoncomparten una especificidad de huésped estrecha para Douglas-r (Kretzer
et al.2003), y dominan la comunidad diversa de 65 especies de hongos ectomicorrízicos que ocurren
en todas las etapas del desarrollo de los rodales forestales (Twieg et al.2007). losRhizopogonLas
especies fructifican en trufas subterráneas y tienen estructuras coraloides o tuberculadas con hifas
extramatricales finas y oscuras capaces de crecer rápidamente en distancias cortas y formar
rizomorfos altamente diferenciados capaces de transportar agua y nutrientes disueltos en largas
distancias (Brownlee et al.
198 SO Simard
Figura 2Rhizopogon vinicoloren un seco interior Douglas-"r bosque de la Columbia Británica. (a)
Cuerpo fructífero (trufa) en el suelo del bosque; (b)tubérculo sin corteza exterior tubérculo; (C)
tubérculo, rizomorfos, hifas y raíces en el perfil de suelo mineral; y (d)red de hifas micorrícicas mixtas
en la superficie de un suelo mineral (suelo del bosque despegado). Fotos de Kevin J. Beiler y Hugues
Massicotte. Reproducido con permiso de Simard (2012)
1983; Molina2013) (Higo.2). Encontramos que las hifas de corta distancia y los rizomorfos de
larga distancia deR. vesiculosoyR. vinicolorárboles colonizados de todos los tamaños y edades,
formando redes complejas y espacialmente continuas que unen múltiples árboles en el
bosque (Beiler et al.2012).
losRhizopogon-La red de micorrizas de Douglas-"r tenía una estructura de red libre de escala con
propiedades de mundo pequeño, donde unos pocos árboles centrales grandes y viejos tenían la mayor
cantidad de conexiones fúngicas y estaban vinculados a muchos árboles pequeños y jóvenes que tenían
menos conexiones (Beiler et al. Alabama.2010,2015) (Higo.3). Esta arquitectura tiene sentido dado que la
densidad y la extensión de las raíces y, por lo tanto, la densidad de las puntas de las raíces micorrizas y el
potencial de conexión, se correlacionan con el tamaño de un árbol. ¡En un 30! Parche de 30 m en uno de los
rodales, un solo árbol central se vinculó a otros 47 árboles y se estimó que estaría vinculado a al menos 250
árboles más si se hubiera muestreado el rodal más grande. Los árboles centrales veteranos proporcionaron
una extensa red en la que se habían establecido casi todas las plántulas y árboles jóvenes del sotobosque
más pequeños y más jóvenes. El alto agrupamiento en la red sugería que los viejos árboles centrales
proporcionaban rutas de red o hipervínculos que unían
Fig. 3Topología de la red de micorrizas del bosque de Douglas-"r que muestra vínculos entre los árboles de Douglas-"r
del interior a través de la colonización compartida porRhizopogon vesiculosusyR. vinicolorginetas Los círculos
representan los nodos de los árboles, de tamaño de acuerdo con el diámetro del árbol y coloreados con cuatro tonos
diferentes de amarillo o verde que aumentan en la oscuridad con el aumento de la clase de edad. Las líneas
representan las distancias euclidianas entre los árboles que están vinculados. El ancho de línea aumenta con el
número de enlaces entre pares de árboles. Reproducido con autorización de Beiler et al. (2010)
camarillas (módulos) de los árboles más jóvenes densamente interconectados. Estas vías permitieron que
toda la red se atravesara fácilmente, lo cual es una propiedad del mundo pequeño. La alta densidad de
enlaces fúngicos dentro de los parches (módulos) significaba que los parches eran resistentes a las
perturbaciones aleatorias pero también vulnerables a los ataques dirigidos a los concentradores. los
R. vinicolorlos vínculos eran más pequeños y anidados dentro de los más grandes, más densos
R. vesiculoso red, formando una "meta-red" anidada y de camarilla, y esta anidación aumentó
la resiliencia de la red. La densidad y complejidad de la red es, sin duda, mucho más compleja
de lo que pudimos describir, dado que representamos solo dos de las 65 especies de
ectomicorrícicos en el bosque, y no examinamos las subredes arbusculares, ericoides,
arbutoides u orquídeas asociadas con otras. especies de árboles y plantas del sotobosque que
se habrían anidado dentro delRhizopogonla red.
4 Comunicación a través de redes de micorrizas
La topología de red de mundo pequeño y libre de escala de la red de micorrizas está diseñada
para la eficiencia: para enviar señales rápidamente a través de enlaces entre numerosos
árboles, incluso entre concentradores antiguos y nodos jóvenes, y para minimizar los costos
de esta transmisión de información al tiempo que maximiza el impacto en el crecimiento y
200 SO Simard
adaptación de la red (Barbey2017). Nuestros numerosos experimentos han encontrado que

una multitud de señales, que incluyen nitrógeno, carbono, agua, moléculas de defensa e
información de reconocimiento de parentesco, se transmiten de ida y vuelta entre los árboles
Douglas-"r a través de redes ectomicorrícicas (para una revisión, consulte Simard et al. .2015).
Fósforo (Eason et al.1991; finlay y leer1986; Perry et al.1989), otras señales de defensa (Song et
al.2010; Babikova et al.2013), aleloquímicos (Barto et al.2011), análogos de nutrientes (Meding
y Zasoski2008; Gyuricza et al.2010), y material genético (Giovannetti et al.2004,2005) también
se ha demostrado que se transmite a través de redes arbusculares o entre diferentes plantas
ectomicorrícicas en otros estudios. Estos compuestos pueden ser grandes o pequeños e
incluyen carbohidratos fúngicos (p. ej., trehalosa, manitol, arabitol y eritritol, ver a
continuación), aminoácidos (p. ej., glutamina y glicina), lípidos, iones N (NH4+ o NO3"),
fosfatos, y núcleos (Martin et al. 1986; herrero y herrero1990; Bago et al.2002; Giovannetti et
al.2005; Nehls et al. 2007). También se ha demostrado que las fitohormonas como las auxinas
y los jasmonatos, que son señales importantes en la regulación de la simbiosis micorrízica, así
como la plasticidad fenotípica de las plantas, convergen en los centros micorrízicos (Pozo et al.
2015). La mayoría de estas señales se transmiten rápidamente dentro y entre las plantas, en
cuestión de horas o unos pocos días, y son de magnitud suficiente para influir en los
comportamientos de las plantas, como la búsqueda de alimento en las raíces, la adquisición
de nutrientes, el crecimiento o la supervivencia (Simard et al.2012). Incluso podría ocurrir una
señalización más rápida y eficiente entre las plantas a través de la transmisión de sonido
(Gagliano2012) a través de redes de micorrizas, muy parecido a una conversación por
teléfono, pero este modo de comunicación aún no se ha explorado en las redes de micorrizas.
En mi opinión, la transmisión de señales o recursos o moléculas o sonidos entre plantas a
través de redes de hongos micorrízicos constituye comunicación. La raíz latina de la palabra
comunicación escomunicarse,oCuota,y es la transferencia o el intercambio de información a
través de un sistema común de señales que beneficia tanto al emisor como al receptor. Como
argumenta Gagliano (2012), la señalización de información entre plantas ahora es
ampliamente aceptada entre los científicos como una forma de comunicación entre plantas.
Además, donde la señalización es comunicación, las señales que se comunican constituyen el
lenguaje (Gagliano y Grimonprez2015). El lenguaje puede incluir palabras habladas o escritas,
sonidos, señales o gestos utilizados para comunicarse y lo utilizan los individuos, ya sean
humanos, animales o plantas, para entender y sobrevivir en este mundo. En este sentido, la
química o el sonido que se transmite entre las plantas es su lenguaje y, por analogía, los muy
variados compuestos u ondas sonoras emitidas constituyen su vocabulario. Este lenguaje ha
surgido de interacciones iterativas repetidas locales entre plantas, hongos, otros organismos y
el medio ambiente, lo que lleva a una mayor "aptitud" de la especie al mejorar su capacidad de
adaptación, capacidades de aprendizaje y, en última instancia, coevolución (Gagliano y
Grimonprez).2015). Permite que las plantas se ajusten plásticamente a los desafíos
ambientales, y esta capacidad se ve reforzada por su microbiota asociada.
Las señales que se transmiten de célula a célula y de árbol a árbol a través de redes de micorrizas
pueden considerarse análogas a los neurotransmisores en redes neuronales biológicas. Algunos de
los aminoácidos y fitohormonas transmitidos a través de las redes de micorrizas son
estructuralmente análogos a los transportadores de neurotransmisores que están altamente
conservados en humanos y animales (Wipf et al.2002; Balu!ka et al.2005). Auxina, por
ejemplo, es estructuralmente similar a la serotonina (Pelagio-Flores et al.2011; Balu!ka y

Mancuso2013). El glutamato es el neurotransmisor excitatorio más abundante en el sistema
nervioso central y representa más del 90 % de las transmisiones sinápticas en el cerebro
humano. La glicina es el neurotransmisor inhibidor más común y es muy activo en el cerebro y
la médula espinal (Bowery y Smart2006). La glutamina y la glicina también son los
aminoácidos primarios a través de los cuales se transfiere el nitrógeno de los campos
electromagnéticos a sus huéspedes (Martin et al.1986; Taylor et al.2004) y a través del cual se
cree que el nitrógeno y el carbono se transfieren a lo largo de gradientes fuente-sumidero a
través de redes de micorrizas (Martin et al.1986; Teste et al.2009,2010; Deslippe y Simard2011;
Simard et al.2015; Deslippe et al.2016).
Estas señales, los aminoácidos, las hormonas y otros compuestos que constituyen el lenguaje de
las plantas, fluyen de forma simplástica y apoplástica a través de las hifas micorrícicas y rizomorfos
interconectados de la red, cruzando las sinapsis de plantas y hongos y siguiendo gradientes fuente-
sumidero entre árboles y plantas. nodos (Simard et al.2015). Es probable que la actividad
fotosintética de las hojas genere gradientes de fuente-sumidero de nitrógeno y carbono dentro de
las plantas donantes que impulsan el transporte de los aminoácidos hacia las raíces de la micorriza,
seguido de su transmisión a través del flujo de masa a través del micelio interconectado, y luego
hacia el xilema del sumidero receptor vinculado. plantas. La glutamina contiene "cinco átomos de C
por cada dos átomos de N, y la glicina contiene dos a uno, lo que refleja el alto costo energético de la
asimilación de N por parte de las plantas (Martin et al. 1986; Taylor et al.2004). Cuando la glutamina y
la glicina se entregan en grandes cantidades desde el micelio a la planta (Yang et al.2010), la planta
recibiría un subsidio significativo de C además del N, mientras que el hongo seguiría recibiendo su
recurso más limitante, el C, de la planta. Teste et al. (2009) utilizó el etiquetado de isótopos duales
con
13C y15N para mostrar que las plántulas Douglas-"r ricas en nitrógeno transfirieron
simultáneamente N y C a germinantes conspeci"c pobres en N a través de redes de micorrizas
y que esto se correspondía con una mayor supervivencia de plántulas receptoras a los 2 años.
Las cantidades relativas de N (0,0018 %) y C (0,0063 % de fotoasimilado) transferidas tenían
una estequiometría de 2N:7C, que es similar a la glutamina (2N:5C), alanina y cisteína (2N:6C),
pero los compuestos transmitidos nunca se identificaron en ese estudio (Teste et al.2009). En
el sistema nervioso central, algunos de estos aminoácidos (glutamato, cisteína) activan las
células postsinápticas, mientras que otros (glicina, alanina) deprimen la actividad de las células
postsinápticas (Dehaene et al.2003).En las plantas, estos compuestos están involucrados en el
metabolismo básico, como la regulación del transporte de iones, la modulación de la apertura
estomática, la síntesis de enzimas y proteínas, la expresión génica, etc. (Rai2002).
Tanto los nodos de plantas como los enlaces fúngicos están involucrados en la regulación
de la comunicación entre plantas. Los recursos y las señales se transmiten de un lado a otro
entre las plantas a través de las redes fúngicas de acuerdo con la oferta y la demanda o los
gradientes de estrés en las comunidades de plantas, lo que representa un complejo sistema
de comercio subterráneo. Este intercambio de información es como una conversación, donde
dos o más plantas y los hongos intercambian información en un entorno local. Los patrones
de transmisión de C, N, agua y otra información dependen de los gradientes fuente-sumidero
regidos por factores como el estado fisiológico, de nutrientes o de agua de las plantas
donantes y receptoras, los gradientes de estrés dentro de la comunidad vegetal, el grado o la
dependencia de estas plantas. sobre la micorrización, las especies de hongos involucradas en
la red, o el estado de nutrientes o agua de los ambientes de suelos irregulares.
202 SO Simard
la fuerza fisiológica fuente-sumidero o el estrés entre las plantas (p. ej., en las tasas
fotosintéticas, tasas de crecimiento, contenido de nutrientes, edad, defoliación por patógenos,
insectos o sequía) influyen en los patrones de transmisión (Simard y Durall2004; Leake et al.
2004; Selosse et al.2006; van der Heijden y Horton2009; Canción et al.2010). Las características
de las comunidades de hongos y microbios asociados también juegan un papel importante
(Finlay1989; Rygiewicz y Anderson1994; Lehto y Zwiazek2011). La importancia de los hongos
micorrícicos para la comunicación entre plantas ha sido respaldada por inoculaciones
experimentales con diferentes especies de hongos (Arnebrant et al.1993; Ekblad y Huss-Danell
1995; Eck et al.1996; Él et al.2004,2005; Egerton-Warburton et al.2007; Querejeta et al.2012) y
el uso de mallas que permiten incorporar a la red ciertos tipos de exploración fúngica (Teste et
al.2009; Bingham y Simard2012).
5 Respuestas de comportamiento, aprendizaje y memoria de las plantas
Las respuestas y el aprendizaje del comportamiento de las plantas son acciones o cambios en
la morfología y fisiología de las plantas a los estímulos ambientales, estos fluyen de los
agentes de la cognición, que incluyen sus sentidos, redes de micorrizas y transmisión de
señales, como se describió anteriormente. Estos agentes proporcionan a las plantas
mecanismos sofisticados para percibir su entorno, almacenan la información en sus bancos de
memoria, como anillos de crecimiento anual, semillas o topologías de ramificación,
enraizamiento y red, y utilizan esta información para el aprendizaje basado en la memoria que
impulsa comportamientos como la elección. , toma de decisiones, defensa y reconocimiento al
prójimo. La comunicación entre plantas a través de redes de micorrizas, por ejemplo, se ha
asociado con cambios de comportamiento expresados como cambios en los patrones de
enraizamiento, desarrollo de redes de micorrizas, absorción de nutrientes y producción de
enzimas de defensa.2009) definen el comportamiento como la expresión de la plasticidad de
la planta que es como un punto de decisión, donde cada elección implica compensaciones que
afectarán la "aptitud".
5.1 Comportamientos
Los comportamientos de las plantas que se han visto influenciados por la transmisión de señales
entre plantas a través de redes de micorrizas incluyen, por ejemplo, cambios en (1) la morfología de
la planta, como la profundidad de las raíces, el crecimiento en altura o los patrones de la red de
micorrizas; (2) fisiología de la planta, como tasas fotosintéticas, conductancia estomática y absorción
de nutrientes; y (3) indicadores de aptitud de la planta, como la germinación, la supervivencia y la
regulación genética de la química de defensa. Estos cambios de comportamiento han sido bien
descritos en revisiones anteriores, incluido Selosse et al. (2006), Simard et al. (2012,2013,2015),
Gorzelak et al. (2015), y Horton (2015). Aquí, resumo brevemente sólo aquellos que se han asociado
con la transmisión entre plantas de carbono, nitrógeno y agua a través de redes ectomicorrícicas.
Los flujos de carbono a través de las redes ectomicorrícicas son sustanciales y varían con el grado
de heterotrofia de las plantas; suministran hasta el 10 % de carbono vegetal autótrofo, hasta el 85 %
de micoheterótrofo parcial y el 100 % del carbono vegetal completamente micoheterótrofo. Este
suministro de carbono se ha asociado con una mayor supervivencia y crecimiento de plantas
autótrofas y es esencial para la supervivencia de plantas completamente micoheterótrofas. Por
ejemplo, en nuestros bosques de Douglas-"r, el éxito del establecimiento de plántulas fue
significativamente mayor donde las plántulas tenían pleno acceso a las redes de micorrizas de los
árboles de Douglas-"r más viejos que donde no lo tenían (Teste et al.2009; Bingham y Simard2012). El
acceso a la red de árboles viejos no solo mejoró la supervivencia de las plántulas, sino que las
plántulas fueron colonizadas por una comunidad de hongos más compleja que comprende múltiples
tipos de exploración de corta y larga distancia. Esto se debe a su capacidad para nutrir las plántulas
del sotobosque, muchos de ellos relataron (ver más abajo), que hemos llamado a los viejos árboles
centrales "árboles madre" (Simard2012). En otras comunidades de plantas y árboles, los flujos de
nitrógeno mediados por la red de N2-"Las plantas de jación han suministrado hasta el 40% del
receptor N a no N2-"xing plantas, y esto se ha asociado con una mayor productividad de la planta
(por ejemplo, He et al.2003,2005,2009). Flujos entre no-N2-"Las plantas de fijación han suministrado
<5% del N receptor (p. ej., He et al.2006; Teste et al.2009). Las redes ectomicorrícicas también facilitan
la redistribución hidráulica del suelo o del agua de las plantas siguiendo gradientes de potencial
hídrico, incluidos los bosques de Douglas-"r, que suministran hasta el 50% del agua de las plantas
que es esencial para la supervivencia y el crecimiento de las plantas (ver Simard et al.2015).
5.2 Aprendizaje
El aprendizaje ocurre cuando las plantas perciben su entorno y utilizan esta información para
modificar su comportamiento a fin de optimizar los recursos ambientales para aumentar la aptitud.
Puede implicar aprendizaje social, prueba y error, transmisión cultural y epigenética (Gagliano2014).
Aquí proporciono dos ejemplos de epigenética y aprendizaje social mediado por redes de micorrizas
en plantas que involucran el reconocimiento de parentesco y la señalización de defensa, que
describimos previamente en Gorzelak et al. (2015).
Las plantas pueden reconocer el grado de parentesco de las plantas vecinas a través de un
proceso llamado reconocimiento de parentesco, cambiar su comportamiento para interactuar
de manera óptima con estos vecinos, aprender a responder a los cambios concurrentes en el
comportamiento de los vecinos y, al hacerlo, aumentar la aptitud (Dudley y Expediente2008;
Karban y Shiojiri2009; Novoplansky2009; Dudley et al.2013; ensayo2013; Gorzelak2017). Se ha
demostrado en varios experimentos que el reconocimiento de parentesco está mediado por
micorrizas o redes de micorrizas (File et al.2012a,b; ensayo2013; Pickle et al.2016; Gorzelak
2017). Por ejemplo, nutrición foliar en HMAAmbrosia artemisiifolia
L. mejoró cuando se integró en una red de micorrizas con plantas relacionadas pero no
extrañas (File et al.2012a,b). Del mismo modo, en pares de plántulas EMF Douglas-"r
cultivadas en condiciones de invernadero, los atributos de crecimiento y los micronutrientes
foliares aumentaron en parientes en comparación con plantas extrañas cultivadas con
congéneres mayores (Asay2013). En ambos casos, la colonización de micorrizas fue elevada en
204 SO Simard
los vecinos relacionados pero no extraños, lo que condujo a un mayor crecimiento y nutrición
de ambas plántulas en la pareja (File et al.2012a,b; ensayo2013). Estos "hallazgos revelan que
las micorrizas y las redes de micorrizas pueden desempeñar un papel integral en el
reconocimiento de parentesco y que el aprendizaje a partir de una mayor micorrización de
parentesco mejoró las respuestas morfológicas y fisiológicas de la planta. Sin embargo, no
está claro el mecanismo exacto mediante el cual se produce el reconocimiento de parentesco.
Existe una fuerte evidencia de que las señales bioquímicas derivadas de micorrizas o raíces
están involucradas (Bierdrzycki et al.2010; Semchenko et al.2007). Por ejemplo, Semchenko et
al. (2007) mostró que los exudados de las raíces contenían información específica sobre la
relación genética, el origen de la población y la identidad de las especies de los vecinos, y los
exudados aplicados localmente desencadenaron diferentes respuestas de comportamiento de
las raíces de los vecinos. Esto incluyó una mayor densidad de raíces, lograda a través de
cambios en la morfología en lugar de la biomasa. asignación, lo que sugiere que las plantas
aprendieron de sus vecinas a limitar el costo energético de su comportamiento Debido a que
la gran mayoría de las plantas son predominantemente micorrizas in situ y debido a que las
redes de micorrizas se consideran comunes en la naturaleza, es probable que cualquier
exudado de raíz involucrado en el reconocimiento de parentesco sea "filtrado a través de
hongos micorrízicos y redes micorrícicas. En un estudio reciente que utilizó sondeos de
isótopos estables, encontramos que las redes de micorrizas transmitían más carbono del
donante Douglas-"4; Pickle et al.2016). Esto puede haber sido facilitado por la mayor
colonización de micorrizas de parientes que de plántulas extrañas (Asay2013), creando un
sumidero más fuerte en la red de micorrizas, un efecto también observado en el estudio de
File et al. (2012a,b). Gorzelak (2017) descubrió más tarde que la herbivoría de Douglas-"r
inducía una mayor transferencia de carbono a través de las redes de micorrizas a los parientes
vecinos que las plántulas extrañas.
Las señales de defensa que viajan a través de las redes de micorrizas también dan como
resultado respuestas de comportamiento rápidas de las plantas receptoras, y esto es evidente en los
cambios repentinos en la química de defensa foliar (Babikova et al.2013; Canción et al.2015) y
resistencia a plagas (Song et al.2010,2014). Por ejemplo, las habas (viciafaba)respondió al ataque de
áfidos transfiriendo rápidamente señales de defensa a través de redes de micorrizas a las plantas de
frijol vecinas, que aprendieron de esto a producir químicos repelentes de áfidos y atrayentes de
depredadores de áfidos (Babikova et al.2013). Este aprendizaje representa una cascada trófica
generada por la infestación de plagas y la propagación de señales a través de la red de micorrizas. En
un estudio diferente, la defoliación de Douglas-"r resultó en una transferencia simultánea de señales
de defensa y carbono al pino ponderosa sano vecino a través de redes de micorrizas. El pino
ponderosa aprendió de estos factores desencadenantes para aumentar la producción de enzimas de
defensa y protegerse contra la pérdida de saludable anfitriones (Song et al.2015). En estudios
anteriores, Song et al. (2010,2014) demostraron que los aumentos en la producción de enzimas
mediada por la red de micorrizas se debieron a la regulación positiva de los genes de defensa y la
modificación de la expresión génica, lo que constituye un efecto epigenético. Las respuestas a las
infestaciones de plagas también pueden conducir a cambios generacionales a mayor escala en el
comportamiento de las plantas. sistemas simbiontes Cambios en la composición de la comunidad
ectomicorrícica causados por una variedad de factores, como la mortalidad del huésped (p. ej.,
brotes de escarabajos del pino; Kurz et al.2008), puede resultar en efectos de memoria ecológica que
Figura 4Distribución del exceso12C equivalente (mg) agregado a cada partición de tejido o suelo en términos de
(a)la masa total añadida y (b)el porcentaje de la partición C compuesto por biomasa enriquecida, después del
etiquetado y un período de persecución de 6 días para todas las particiones de donantes (D) y parientes receptores (R)
analizadas. Las particiones de brote, raíz, ECM, lavado y "ne" representan su biomasa total, mientras que Dgrueso
y Ra granellas particiones de suelo representan una submuestra de todo el entorno del suelo. El recuadro muestra
particiones de destinatarios reescaladas para comparar. Las letras indican diferencias significativas entre las
particiones comparadas dentro de los compartimentos D y R. Reproducido con permiso de Pickles et al. (2016)
afectar a las generaciones futuras de la especie huésped (Karst et al.2015). Por ejemplo, en áreas del oeste
de América del Norte impactadas dramáticamente por la muerte regresiva del pino torcido inducida por el
escarabajo del pino de montaña (Pino contorta),Los campos electromagnéticos han disminuido
significativamente (Treu et al.2014). Plántulas cultivadas en suelos de pinos atacados por escarabajos
206 SO Simard
aprendieron de esta disminución y luego expresaron tanto una biomasa reducida como una
producción reducida de monoterpenos en comparación con los cultivados en suelo de pinares
no perturbados. Esto revela una cascada transgeneracional que involucra aprendizaje,
memoria y epigenética mediada por simbiontes fúngicos (Karst et al.2015).
5.3 Memoria
La memoria es un proceso mediante el cual los organismos adquieren, codifican, almacenan y

recuperan información. Esta información puede formar la base para el aprendizaje experiencial,
donde los organismos modifican sus acciones para mejorar la "aptitud física". Un ejemplo
interesante de aprendizaje basado en la memoria surge de nuestra nueva investigación en los
bosques de salmón de la costa del Pacífico.
Ahora estamos estudiando cómo los “árboles madre”—los antiguos cedros, piceas y "rs de la costa del
Pacífico"—transmiten nutrientes a través de sus redes masivas de hongos a través del bosque, alimentando
todo el ecosistema. Así es como creemos que esto funciona. Los huevos de salmón eclosionan en los arroyos
de agua dulce de los bosques costeros, y luego los alevines nadan hacia el mar, donde los peces pasan su
vida adulta alimentándose en el océano abierto. Cada primavera y otoño, los salmones regresan a sus
arroyos madre. para reproducirse y morir, llevándose consigo los nutrientes del océano. Los aborígenes de
la costa del Pacífico utilizan el salmón para su sustento y han construido tradicionalmente trampas de piedra
de marea en la desembocadura de los ríos marinos de desove para capturar pasivamente el "pez". solo
personas, sino otros depredadores y carroñeros, incluidos osos pardos, lobos y águilas, también se
alimentan de los cadáveres. Estas criaturas llevan su captura por las orillas del río, estableciéndose para
darse un festín en los bancos seguros, cálidos y secos debajo de los árboles madre en el bosque ribereño. Al
hacerlo, distribuyen los nutrientes en las canales de salmón y sus heces y orina. Los osos comen las entrañas
con seguridad, dejando que los cadáveres se descompongan y que los nutrientes se filtren en el suelo. Los
hongos micorrízicos asociados con las raíces de los árboles y las plantas adquieren los nutrientes del salmón
del suelo y los utilizan para suministrar entre el 25 y el 90 % de los presupuestos de nitrógeno de los árboles
y las plantas. Una vez metabolizados en los tejidos leñosos de los árboles, los nutrientes del salmón se
almacenan en los anillos de los árboles durante siglos, proporcionando un banco de memoria de recorridos
históricos del salmón mientras el árbol sea viejo. Este proceso contribuye a un crecimiento más rápido de los
árboles a lo largo de los arroyos de salmón y es la base del gran tamaño y la productividad sin precedentes
de estos bosques antiguos. También se ha demostrado que da forma a la diversidad y composición de las
comunidades de vegetación, insectos y aves (Hocking y Reynolds2011). Este proceso de absorción de
nutrientes del salmón por las micorrizas, almacenamiento en los anillos de los árboles y recuperación de la
información para el crecimiento de los árboles constituye una memoria incrustada en el bosque. Estamos
examinando ahora si estos recuerdos de nutrientes del salmón se transmiten de un árbol a otro y de una
planta a otra, a través de sus conexiones fúngicas, en lo profundo del bosque. La difusión de la memoria del
salmón, la narración de la historia a través de sus redes de comunicación, permite que los árboles, los
hongos, los osos y el salmón informen en colaboración sobre la productividad y la salud del ecosistema.
Estos lujosos bosques a su vez dan sombra y nutren los ríos salmoneros, modulando la temperatura del
agua y transmitiendo nutrientes al reflujo de las mareas a través de
filtraciones, formando así un circuito de retroalimentación positiva que

promueve la salud y la productividad del "pez". en cuanto a la cosecha de
salmón, los árboles madre juegan un papel crucial en el cierre de este
círculo, por lo que la salud del bosque está ligada a la salud del salmón, y
regresa a los ríos, los océanos y las personas. La integridad de este círculo
de vida depende de lo que los aborígenes llaman reciprocidad: el
intercambio de respeto mutuo. Este es un ejemplo de cómo las personas
están integradas de manera sostenible en este complejo sistema
adaptativo.
Este comportamiento, aprendizaje y memoria colectivos en el bosque de salmón pueden permitir que la
comunidad resuelva problemas cognitivos que van más allá de la capacidad de un solo organismo,
facilitando comportamientos altruistas como el reconocimiento de parentesco y, en general, promoviendo la
cooperación para una mejor salud del ecosistema.
6. Conclusiones
Este capítulo ha proporcionado evidencia de que las redes de micorrizas son agentes cruciales en las
percepciones de los árboles y las plantas sobre sus vecinos y el medio ambiente, en la comunicación
entre plantas de sus fortalezas, necesidades y tensiones, en la adquisición y almacenamiento de
recuerdos, y en el aprendizaje basado en la memoria y los comportamientos adaptativos. . La
topología sin escala y las propiedades de mundo pequeño de las redes de micorrizas, junto con la
similitud en las señales transmitidas a los neurotransmisores en los vertebrados, proporcionan la
agencia biológica necesaria para la inteligencia en los bosques. La agencia y el transporte de
información a través de la red de micorrizas brinda múltiples oportunidades para que los árboles
tomen medidas para interactuar con sus vecinos y adaptarse al entorno que cambia rápidamente. A
través de una cognición sofisticada facilitada por sus microbiomas, los árboles y las plantas son más
perceptivos, inteligentes y tienen el control de su destino de lo que los humanos jamás les han dado
crédito. Tengo la esperanza de que la investigación futura en la cognición de las plantas incluya el
papel crucial de los microbiomas de las plantas y las redes de micorrizas en particular.
Expresiones de gratitudAgradezco a mis estudiantes de posgrado, becarios posdoctorales y colaboradores

que contribuyeron a esta investigación sobre las redes de micorrizas a lo largo de los años, incluidos
Amanda Asay, Jason Barker, Marcus Bingham, Camille Defrenne, Julie Deslippe, Dan Durall, Monika Gorzelak,
Melanie Jones, Justine Karst , Allen Larocque, Deon Louw, Katie McMahen, Gabriel Orrego, Huamani Orrego,
Julia Amerongen Maddison, Greg Pec, Leanne Philip, Brian Pickles, Teresa Ryan, Laura Super, Francois Teste,
Brendan Tweig y Matt Zustovic. Esta investigación fue apoyada por una subvención de descubrimiento del
Consejo de Investigación de Ciencias Naturales e Ingeniería (NSERC) a SWS.
208 SO Simard
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Plants Memory, Learning and Communication - En.es

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Señalización y Comunicación en Plantas

¡Frantisek! ¡Baluska! · ¡Mónica! ¡Gagliano!

ISSN 1867-9048 ISSN 1867-9056 (electrónico)

Número de control de la Biblioteca del Congreso: 2018939066

©Springer International Publishing AG, parte de Springer Nature 2018

Impreso en papel libre de ácido

Bonn, Alemania Frantisek Baluska

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