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ARTÍCULO EN PRENSA
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Braz J Otorh x(xx):xxx--xxx

Revista Brasileña de

OTORRINOLARINGOLOGIA
www.bjorl.org

ARTÍCULO ORIGINAL

Tiroiditis de Hashimoto: un factor de riesgo independiente

para el carcinoma papilar-

Barbora Uhliarovaa,∗, Andrej Hajtmannb

aHospital Universitario FD Roosevelt, Departamento de Otorrinolaringología, Banska Bystrica, Eslovaquia

bUniversidad Comenius, Facultad de Medicina Jessenius, Departamento de Otorrinolaringología, Cirugía de Cabeza y Cuello, Martin, Eslovaquia

Recibido el 13 de marzo de 2017; aceptado el 20 de agosto de 2017

PALABRAS CLAVE Resumen

Cáncer de tiroides; Introducción:El vínculo entre la tiroiditis de Hashimoto y el carcinoma de tiroides ha sido durante mucho tiempo un
microcarcinoma; tema de controversia.
de Hashimoto Objetivo:El objetivo de nuestro estudio fue determinar la prevalencia de coexistencia de carcinoma de
tiroiditis tiroides y tiroiditis de Hashimoto en material histopatológico de pacientes tiroidectomizados.
Métodos:En un estudio retrospectivo, se analizaron los datos clínico-histopatológicos de 2117
pacientes (1738 mujeres/379 hombres), que se sometieron a tiroidectomía total o parcial por
trastorno de la glándula tiroides en una sola institución desde el 1 de enero de 2005 hasta el 31 de
diciembre de 2014.
Resultados:Se detectó carcinoma de tiroides en 318 casos (15%) y microcarcinoma (cáncer de tiroides≤10 mm
de diámetro) se encontró en secciones permanentes en 169 casos (8%). Se detectó tiroiditis de Hashimoto en
318 (15%) pacientes. La tiroiditis de Hashimoto se asoció significativamente más a menudo con el carcinoma
de tiroides y el microcarcinoma en comparación con la condición benigna.pags=0.048,pags=0,00014,
respectivamente). La coexistencia de tiroiditis de Hashimoto y carcinoma de tiroides/microcarcinoma de
tiroides no afectó el tamaño del tumor.pags=0.251,pags=0,098, respectivamente), o multifocalidad tumoral (
pags=0.831,pags=0,957, respectivamente). El microcarcinoma tiroideo bilateral se detectó significativamente
más a menudo cuando también se diagnosticó tiroiditis de Hashimoto (pags=0,041), pero la presencia de
tiroiditis de Hashimoto no afectó la aparición bilateral de carcinoma de tiroides (pags=0,731).

Conclusión:La tiroiditis de Hashimoto se asocia con un riesgo significativamente mayor de desarrollar

carcinoma de tiroides, especialmente microcarcinoma de tiroides.
© 2017 Associação Brasileira de Otorrinolaringologia e Cirurgia Cérvico-Facial. Publicado por
Elsevier Editora Ltda. Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia CC BY (http://
creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

- Cite este artículo como: Uhliarova B, Hajtman A. Tiroiditis de Hashimoto: un factor de riesgo independiente para el carcinoma papilar. Braz J

Otorrinolaringol. 2017.http://dx.doi.org/10.1016/j.bjorl.2017.08.012
∗Autor correspondiente.
Correo electrónico:b.uhliarova@gmail.com (B. Uhliarova).
Peer Review bajo la responsabilidad de Associação Brasileira de Otorrinolaringologia e Cirurgia Cérvico-Facial.

http://dx.doi.org/10.1016/j.bjorl.2017.08.012
1808-8694/© 2017 Associação Brasileira de Otorrinolaringologia e Cirurgia Cérvico-Facial. Publicado por Elsevier Editora Ltda. Este es un artículo de
acceso abierto bajo la licencia CC BY (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

BJORL-583; Nº de páginas 7
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2 Uhliarova B, Hajtman A

PALAVRAS-CHAVE Tireoidite de Hashimoto − um factor de riesgo independiente para el carcinoma papilar

cáncer de tireoide;
currículum
microcarcinoma;
Introducción:Una relación entre un Tireoidite de Hashimoto eo Carcinoma de Tireoide tem sido um
Tireoidita de
tema de controvérsia por um longo tempo.
Hashimoto
Objetivo:O objetivo do nosso estudo foi determine a prevalência da coexistência of carcinoma
of tireoide e tireoidite de Hashimoto no exame histopatológico of amostras of clients
tireoidectomizados.
Método:En un estudio retrospectivo, foram analisados os dados clinico-histopatológicos de
2.117 pacientes (1.738 mulheres/379 homens), submetidos à tireoidectomia total o parcial por
distúrbio da glândula tireoide em uma única instituição, de 1◦de enero de 2005 a 31 de
diciembre de 2014.
Resultados:O carcinoma de tireoide detectado en 318 casos (15%) eo microcarcinoma (câncer de
tireoide≤10 mm de diámetro) se encontraron en secciones permanentes en 169 casos (8%). Una
tireoidita de Hashimoto detectada en 318 (15%) pacientes, y asociada a un carcinoma de tireoide y a
un microcarcinoma con mayor frecuencia en comparación con condiciones benignas (pags=0,048,
pags=0,00014, respectivamente). A coexistência de tireoidite de Hashimoto e carcinoma/
microcarcinoma não influenciou no tamanho do tumor (pags=0,251,pags=0,098, respectivamente), ou
na multifocalidade tumoral (pags=0,831,pags=0,957, respectivamente). O microcarcinoma de tireoide
bilateral foidetectado com maior frequência quando a tireoidite de Hashimoto também foi
diagnosticada (pags=0,041), mas a presencia de tireoidite não influenciou na ocorrência bilateral de
carcinoma (pags=0,731).
Conclusión:A tireoidite de Hashimoto está asociada a un aumento significativo de riesgo de
desenvolvimiento de carcinoma de tireoide, especialmente microcarcinoma da tireoide.
© 2017 Associação Brasileira de Otorrinolaringologia e Cirurgia Cérvico-Facial. Publicado por
Elsevier Editora Ltda. Este es un artículo de acceso abierto sob uma licença CC BY (http://
creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

Introducción la prevalencia de coexistencia de TC y HT en material

El cáncer de tiroides es la neoplasia maligna más común del sistema
endocrino y representa aproximadamente el 1% de todos los
cánceres. La incidencia mundial de carcinoma de tiroides (CT) ha
aumentado, sin embargo, la causa de este aumento no está clara.
Es cuestionable si este aumento es absoluto o el resultado de
mejores capacidades de diagnóstico.1,2
Además, el hallazgo incidental de microcarcinoma de tiroides (TMC)
(cáncer de tiroides≤10 mm de diámetro) durante el examen
anatomopatológico de las piezas de resección en pacientes
operados por patología tiroidea benigna sigue siendo un escenario
común, a pesar de los avances en la investigación preoperatoria,
principalmente la ecografía (US) y la citología aspirativa con aguja
fina (PAAF).3--5
Las TMC se encuentran en tasas de 0,5 a 35,6 % en la autopsia o en
muestras quirúrgicas en las que no se había sospechado carcinoma.6,7
La tiroiditis de Hashimoto (HT) es una tiroiditis linfocítica
crónica y la causa más común de hipotiroidismo en áreas con
cantidades adecuadas de yodo.8HT fue descrito por primera vez
en 1912 por Hakaru Hashimoto,9un cirujano y patólogo
japonés, como una enfermedad autoinmune que afecta al 5%
de la población general. La patología se caracteriza por
infiltración difusa de linfocitos, fibrosis y atrofia
parenquimatosa. Aunque el vínculo entre la inflamación crónica
y el cáncer está bien establecido, la asociación entre la HTA y el
Carcinoma Papilar de Tiroides (CTP) ha sido controvertida en la
literatura desde su descripción inicial por Dailey et al. en 1955.10
El objetivo de nuestro estudio fue determinar
histopatológico de pacientes tiroidectomizados.
Métodos
El estudio retrospectivo se realizó con pacientes tratados
quirúrgicamente en una sola institución desde el 1 de enero de
2005 hasta el 31 de diciembre de 2014 por trastorno de la glándula
tiroides. El estudio fue aprobado por los Comités de Ética. Todos los
pacientes firmaron sus consentimientos informados.
Se realizó ecografía de tiroides en todos los pacientes. La
extensión de la tiroidectomía fue decidida por el endocrinólogo
y el cirujano operatorio, dependiendo de la extensión de las
lesiones, aprobación del paciente y hallazgos intraoperatorios.
El tipo de enfermedad de la glándula tiroides se determinó
mediante examen histopatológico. Estudiamos los siguientes
parámetros: hallazgos histopatológicos, presencia de tiroiditis
de Hashimoto, tamaño del tumor, multifocalidad, presentación
bilateral.
La clasificación patológica se realizó para todas las muestras de
tiroides de acuerdo con las pautas de la Organización Mundial de la
Salud.11Los criterios histológicos utilizados para hacer el diagnóstico
de HTA incluyeron infiltración linfoplasmocitaria difusa, centros
germinales y células epiteliales agrandadas con núcleos grandes y
citoplasma eosinofílico (células de Askanazy o Hürthle). La tiroiditis
linfocítica no específica que ocurre inmediatamente adyacente a un
tumor no se pudo diferenciar de la inflamación perineoplásica y no
se incluyó en el número
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tiroiditis de Hashimoto y carcinoma papilar 3

tabla 1 Características generales de la población de estudio.

Benigno Carcinoma de tiroides microcarcinoma pags-valor

norte 1630 (77%) 318 (15%) 169 (8%) N/A

Masculino 277 (17%) 60 (19%) 42 (24%) 0.122

Femenino 1348 (83%) 261 (81%) 129 (76%) 0.122
Años 47.2±19.9 36.1±14.7 54.5±17.8 0.025
multifocalidad N/A 38 (12%) 49 (29%) 0.015
Bilateralidad N/A 32 (10%) 34 (20%) 0.047
PTC N/A 197 (62%) 159 (94%) 0.005
FVPTC N/A 74 (23%) 7 (4%) 0.044
FTC N/A 25 (8%) 3 (2%) 0.034
Otros N/A 22 (7%) 0 0.008
HT+ 163 (10%) 57 (18%) 98 (58%) 0.001
norte, número de paciente; NA, no aplicable; CPT, carcinoma papilar de tiroides; FVPTC, variante folicular del carcinoma papilar de tiroides; FTC, carcinoma
folicular de tiroides; HT+, presencia de tiroiditis de Hashimoto. Los datos se muestran como mediana±DAKOTA DEL SUR.

con TH para evitar el sobrediagnóstico en nuestro estudio. La
tiroiditis de Hashimoto se clasificó en un solo grado. Para
establecer el diagnóstico de HTA intervinieron patólogos de un
único centro. Las muestras patológicas se recogieron de las
historias clínicas.
Se registró el tamaño tumoral más grande. Los pacientes se
clasificaron como TMC si el diámetro del tumor más grande era≤1cm El
cáncer de tiroides multifocal se definió como dos o más sitios tumorales
(dentro de uno o ambos lóbulos de la glándula tiroides). La aparición
multifocal de tumor tiroideo en ambos lóbulos de la glándula tiroides se
clasificó como bilateral.
La precisión de la citología por aspiración con aguja fina
(PAAF) en el diagnóstico diferencial de los nódulos tiroideos
también lo fue. En pacientes con múltiples nódulos, se investigó
un nódulo dominante o un nódulo con características de
malignidad en la USG (hipoecogenicidad, microcalcificaciones,
ausencia de halo periférico, bordes irregulares,
hipervascularización intranodular y linfadenopatía regional). El
resultado de PAAF de tiroides se clasificó utilizando el sistema
Bethesda para informar la citopatología tiroidea12: (I) No
diagnóstico/Insatisfactorio (ND/UNS); (II) benigno; (III) Atipia de
Significado Indeterminado/Lesión Folicular de ONU
cáncer (AUS/FLUS); (IV) Neoplasia Folicular/Sospechosa de
Neoplasia Folicular (FN/SFN); (V) sospechoso de malignidad
(excepto carcinoma folicular) (SFM); (VI) Malignidad.
El análisis estadístico se realizó con STATISTICA Cz 10. Las
frecuencias de los datos categóricos se tabularon y evaluaron con la
prueba de Chi-cuadrado utilizando la corrección de Yates. Para los
datos ordinales, la mediana y los rangos intercuartílicos se
calcularon y probaron con la prueba de Kruskal-Wallis, la prueba de
Mann-Whitney o ANOVA de dos factores con la prueba post hoc de
Duncan. Apags<0,05 se consideró estadísticamente significativo.
Resultados
Un total de 2117 pacientes se sometieron a tiroidectomía parcial o
total por trastorno de la tiroides. Había 1738 (82%) mujeres (edad
media 46,5±19,7 años) y 379 (18%) hombres (edad media 46,4±20,9
años) en el grupo de estudio.
Se detectó carcinoma de tiroides en 318 casos (15%) y
microcarcinoma en cortes permanentes en
el género

50%

45%

40%

35%
Número de pacientes, %

30%

25%

20%

15%

10%

5%

0%
Graves-basedow d. tirotoxicosis La t de Hashimoto. bocio multinodular Nódulo solitario

Figura 1 Trastornos de la tiroides: indicaciones para la cirugía. Los datos se muestran como mediana±DAKOTA DEL SUR.
+ Modelo

4 B, Hajtman A

35

30

25

Tamaño del tumor, mm

20

15

10

0
Carcinoma de tiroides microcarcinoma
HT+

HT-

Figura 2 Tamaño del tumor según el pre , de Hashimoto

tiroiditis ausente; los datos se muestran como med

40%

35%

30%
∗
25%
Número de pacientes, %

20%

15%

10%

5%

0%
multifocales Bilateral multifocales Bilateral

Carcinoma de tiroides microcarcinoma

HT+
HT-

figura 3 Prevalencia de multifocalidad y bilateralidad según la presencia de tiroiditis de Hashimoto (HT+, Hashimoto's
tiroiditis presente; HT−, ausencia de tiroiditis de Hashimoto; los datos se muestran como mediana±DAKOTA DEL SUR, *pags<0,05).

(pags=0,122) de pacientes entre grupos (condición benigna vs. TC
vs. TMC). Los pacientes con tumor maligno eran significativamente
más jóvenes en comparación con los pacientes con trastorno
benigno de la glándula tiroides (pags=0,002) y PTMC (pags=0.003) (
tabla 1).
El carcinoma papilar fue el tipo histológico más común en el grupo
TC (62%) y TMC (94%). Otros tipos histopatológicos de tumores malignos
de tiroides se detectaron significativamente con mayor frecuencia en el
grupo TC en comparación con el grupo TMC (tabla 1).
El bocio multinodular (37%) y el nódulo solitario de tiroides (28%)
fueron las indicaciones más frecuentes de cirugía (Figura 1). Se
detectó tiroiditis de Hashimoto en 318 (15%) pacientes. La HT se
asoció significativamente más a menudo con el carcinoma de
tiroides y el microcarcinoma en comparación con la condición
benigna.pags=0.048,pags=0,00014, respectivamente).
El diámetro medio del tumor fue de 5,8±2,9 mm en
grupo TMC y 19,6±10.5 en grupo TC. No hubo diferencias
significativas en el tamaño del tumor según la presencia
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tiroiditis de Hashimoto y carcinoma papilar
de HT en ambos grupos (pags=0.098,pags=0.251, respectivamente) (
Figura 2).
La identificación multifocal de malignidad no se asoció
con la tiroiditis de Hashimoto acompañante (TC:pags=0,831,
TMC:pags=0,957). La detección bilateral de TMC fue
significativamente más frecuente cuando también se
diagnosticó HT (pags=0.041), pero la presencia de HT no
afectó la ocurrencia bilateral de TC (pags=0.731) (Fig. 3).
Se realizó citología aspirativa con aguja fina en el 55% de los
pacientes con bocio nodular. La indicación más frecuente de PAAF
fue el nódulo tiroideo solitario (50%). Se indicó PAAF en el 44% de
los pacientes con HTA y en el 32% sin HTA (pags=0,371). Los
resultados de la PAAF según la presencia de HTA se presentan en
Tabla 2. Se observó una alta sensibilidad y especificidad en el
diagnóstico de nódulo tiroideo maligno mediante el uso de citología
aspirativa (HT presente: 67%, 92%, respectivamente; HT ausente:
82%, 97%, respectivamente). La precisión de FNAC en el diagnóstico
de malignidad fue significativamente mayor en pacientes sin HT
(93%) en comparación con pacientes con HT (82%) (pags=0,031).
Todos los pacientes del grupo de estudio fueron tratados
quirúrgicamente mediante hemitiroidectomía o tiroidectomía total.
Cuando la hemitiroidectomía fue el tratamiento inicial y la patología
reveló un tumor maligno (TC o TMC), todos los pacientes se sometieron a
una tiroidectomía completa de 6 a 32 días (mediana de 19 días).±8 días)
después de la cirugía inicial. La patología final del lóbulo tiroideo
remanente después de completar la tiroidectomía detectó tumor
maligno bilateral en el 14% (TC 4%, TMC 33%).
Discusión
La tiroiditis de Hashimoto, también llamada tiroiditis linfocítica
crónica o autoinmune, es parte del espectro de enfermedades
tiroideas autoinmunes y está asociada con varios grados de
hipofunción tiroidea y anticuerpos circulantes contra antígenos
tiroideos. Se cree que la causa de la TH es una combinación de
susceptibilidad genética y factores ambientales.13
Varios estudios demostraron la asociación de la tiroiditis de
Hashimoto y el carcinoma de tiroides.1,8,10,14--16Un metaanálisis
mostró que la incidencia de HTA es 2,77 veces mayor en pacientes
con CPT en comparación con pacientes con tiroides benigna
Tabla 2 Resultados de citología aspirativa con aguja fina de nódulos tiroideos.
HT+
FNAC Histología definitiva
Benigno Maligno
ND/SNU 6% 0% 13%
Benigno 43% 60% 20%
AU/GRIPE 20% 25% 13%
FN/SFN 11% 10% 13%
OFS 11% 5% 20%
Maligno 9% 0% 21%
PAAF: citología aspirativa con aguja fina; ND/UNS, no diagnóstico/insatisfactorio; AUS/FLUS, atipia de significado indeterminado/lesión folicular de
significado indeterminado; FN/SFN, neoplasia folicular/sospecha de neoplasia folicular; SFM, sospecha de malignidad; HT+, presencia de tiroiditis de
Hashimoto; HT−, ausencia de tiroiditis de Hashimoto.
5
enfermedades. Además, en pacientes con carcinoma de tiroides, la
asociación de HTA es 1,99 veces mayor entre aquellos con CPT que
en pacientes con otros tipos patológicos de cáncer de tiroides.17
Indirectamente, estos hallazgos pueden sugerir una predisposición
de los pacientes con HT al desarrollo de CPT. En el presente estudio,
el 18% de los casos presentaban tanto HTA como CT, e incluso hasta
el 58% de los casos de TMC se asociaban a HTA. El mecanismo por el
cual la tiroiditis de Hashimoto se asocia con malignidad de la
tiroides no se comprende completamente. Una de las posibles
explicaciones se basa en el daño del ADN causado por la
inflamación crónica. La respuesta inflamatoria puede causar daño
en el ADN a través de la formación de especies reactivas de oxígeno,
lo que da como resultado mutaciones que eventualmente conducen
al desarrollo de PTC.18La relación entre la autoinmunidad tiroidea y
el cáncer sigue siendo controvertida. En un estudio retrospectivo no
aleatorizado,19se demostró que la presencia de anticuerpos
antitiroglobulina es un factor independiente en el desarrollo de PTC.
RET/PTC, que es un reordenamiento de RET, un gen que
codifica un receptor de tirosina-quinasa, se describe como uno
de los mecanismos responsables de la asociación de HT y PTC.20
Este oncogén se encontró en la gran mayoría de tejidos con
HT y sin PTC detectable, lo que puede mostrar una
progresión a cáncer desde la tiroiditis crónica.21La presencia
de RET/PTC no debe ser sinónimo de cáncer, sino un
mecanismo molecular de carcinogénesis.22
Otro mecanismo descrito es la expresión de p63, una proteína
supresora de tumores homóloga a p53, que se encuentra en
alrededor del 81% de los HT y PTC, y no se encuentra en tejidos
tiroideos normales, enfermedad de Graves-Basedow u otros
tumores tiroideos. .23
Es cuestionable si la HT subyacente es o no un factor de peor
pronóstico para PTMC. Algunos autores sugieren un curso
menos agresivo de la enfermedad cuando existe asociación
entre HTA y CPT, con tendencia a un menor tamaño tumoral,
menor afectación ganglionar y mayor supervivencia.15,16,24
Ahn et al.18informaron que los pacientes con CPT tenían cuatro veces más
probabilidades de tener una HT coexistente en comparación con los pacientes
con otras enfermedades de la tiroides, lo que sugiere un vínculo entre la
inflamación crónica y el desarrollo de cáncer en la glándula tiroides. También
hubo una tendencia en los pacientes con CPT y HTA a un mejor pronóstico,
incluidos tamaños tumorales más pequeños, una frecuencia más baja de
metástasis en los ganglios linfáticos, una mayor tasa libre de enfermedad y
HT−
FNAC Histología definitiva
Benigno Maligno
6% 7% 5%
48% 59% 12%
18% 18% 15%
13% 14% 10%
7% 2% 25%
8% 0% 33%
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6 Uhliarova B, Hajtman A
tasas de supervivencia global, que en pacientes con CPT solo. En un gran
estudio retrospectivo,19Se informó una mortalidad específica por cáncer
del 0,7 % y una tasa de supervivencia a 10 años sin recaídas del 95 % en
pacientes con tiroiditis crónica en comparación con una mortalidad del 5
% y una tasa de supervivencia a 10 años sin recaídas del 85 % sin
tiroiditis crónica. En nuestro estudio se detectó con mayor frecuencia la
presencia de HTA, sobre todo en pacientes con TMC. Los
microcarcinomas son carcinomas ocultos que son pequeños,≤10 mm de
diámetro, generalmente de tipo papilar y de comportamiento benigno.
Los TMC rara vez metastatizan a sitios distantes y tienen un pronóstico
excelente con una mortalidad informada inferior al 0,5%.2,25
Además, el tamaño del tumor no se vio afectado por la presencia de
HT. La ocurrencia bilateral de malignidad y HT se correlacionó solo
en el grupo TMC. En base a estos resultados, la presencia de
tiroiditis de Hashimoto no es un factor de peor pronóstico. Sin
embargo, los datos en la literatura sobre la relación entre PTC y HT
no se centraron principalmente en el tamaño del tumor o los
incidentalomas.
El carcinoma papilar de tiroides (PTC) a menudo se presenta
como tumores multifocales o bilaterales. En nuestro estudio, la
incidencia de tumores multifocales fue del 12% de los casos en el
grupo TC y del 29% en el grupo TMC. La ocurrencia bilateral
también fue mayor en el grupo TMC (20%) en comparación con el
grupo TC (10%). La ocurrencia bilateral de malignidad y HT se
correlacionó solo en el grupo TMC. Por otro lado, Asanuma et al.26
mostró que los casos de enfermedades concurrentes son más
frecuentemente multicéntricos (93%) en comparación con los casos
sin la asociación (50%).
La citología por aspiración con aguja fina es el paso más
importante en el manejo de los nódulos tiroideos. FNAC tiene
una sensibilidad que va del 65% al 98% y una especificidad que
va del 72% al 100%.12En nuestro estudio se realizó PAAF en el
55% de los pacientes con bocio nodular. Se observó una alta
sensibilidad y especificidad de la FNAC en el diagnóstico de
nódulo tiroideo maligno en ambos grupos de pacientes.
Curiosamente, la presencia de HT afectó negativamente la
precisión de FNAC en el diagnóstico de malignidad.
Conclusión
La tiroiditis de Hashimoto se asocia con un mayor riesgo de
desarrollar carcinoma de tiroides, especialmente microcarcinoma
de tiroides.
De acuerdo con la alta incidencia de malignidad tiroidea en
pacientes con tiroiditis de Hashimoto y la frecuente
multicentricidad de estos tumores, es necesario un seguimiento
cuidadoso, tanto clínico como con estudio citopatológico de los
nódulos.
Conflictos de interés
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
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 ARTÍCULO EN PRENSA
+ Modelo
tiroiditis de Hashimoto y carcinoma papilar
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