Nunca Fuimos Individuos, Gilbert, Sapp y Tauber (2012) Traducido

Nunca fuimos individuos: la simbiosis como visión de vida.
Scott F. Gilbert, Jan Sapp, Alfred I. Tauber.
Traducción realizada por Daniela Céspedes y Tomás Flores
Colectivo Pliegue.
La noción de “individuo biológico” es crucial para los estudios de genética, inmunología, evolución,
desarrollo, anatomía y fisiología. Cada una de estas subdisciplinas biológicas tiene una concepción
específica sobre la individualidad, que han provisto históricamente de contextos conceptuales para
integrar datos recientemente adquiridos. Durante la década pasada, el análisis de ácido nucleico,
especialmente secuencias genómicas y técnicas de ARN de alto rendimiento, ha desafiado cada una de
las definiciones disciplinarias, encontrando significantes interacciones de animales y plantas con
microorganismos simbióticos que rompen las barreras que han caracterizado al individuo biológico. Los
animales no pueden ser considerados individuos por criterios anatómicos y fisiológicos, debido a la
diversidad de simbiontes que están presentes en la ejecución de vías metabólicas como para lograr
funciones fisiológicas. Del mismo modo, estos nuevos estudios han demostrado que el desarrollo animal
es incompleto sin simbiontes. Los simbiontes también constituyen un segundo modo de herencia
genética, proporcionando una variación genética seleccionable para la selección natural. El sistema
inmune también desarrolla, en parte, un diálogo con simbiontes y a partir de ahí funciona como un
mecanismo para integrar microbios en la comunidad de células animales. Reconociendo al “holobionte”,
- el eucariota multicelular más sus colonias simbiontes persistentes – como una unidad críticamente
importante de anatomía, desarrollo, fisiología, inmunología y evolución, que se abre a nuevas vías de
investigación y desafía conceptualmente las formas en que las subdisciplinas biológicas han caracterizado
hasta ahora a las entidades vivientes.
En el comienzo de la modernidad, imitando la apariencia del ciudadano independiente, la noción de

individuo autónomo agente brindó un marco para la biología que se organizó alrededor del estudio de
entidades vivientes, particuladas e interactuantes (Taylor, 1989). El criterio de desarrollo anatómico,
fisiológico era concebido solo en términos de individuos, y la visión darwiniana de la vida consideraba a
los agregados de individuos con un ancestro común como unidades identificables en competencia con
otras. Desde la comprensión que plantas y animales están compuestos de “células vivas”, una nueva
orientación rápidamente llevó a cabo la integración de los procesos fisiológicos y unidades anatómicas,
pero aún así, estas células fueron entendidas como agentes en la construcción y sostenimiento de un
organismo singular que a su vez mantiene su autonomía e integridad. Solo con la emergencia de la
ecología en la segunda mitad del siglo XIX, los sistemas orgánicos – compuestos de individuos en
relaciones cooperativas y competitivas – complementaron las concepciones las ciencias de la vida basadas
en el individuo.
El desarrollo de esas complejas formulaciones de los individuos y sistemas depende de una miríada de
factores, en los que la tecnología constituye un componente mayor en la caracterización del proceso.
Percibimos solo esa parte de la naturaleza que nuestras tecnologías nos permiten, de manera que
también, nuestras teorías acerca de la naturaleza están altamente constreñidas por lo que nuestras
tecnologías nos permiten observar. Pero tanto teoría como tecnología actúan entre ellas recíprocamente:
construimos esas tecnologías que creemos que son importantes para examinar una perspectiva particular
de la naturaleza. El desarrollo del microscopio, por ejemplo, reveló el mundo microbiano hasta entonces
invisible de bacterias, protistas y hongos; y los descendientes de ese instrumento permitieron el
descubrimiento de orgánulos subcelulares, virus y macromoléculas. Nuevas tecnologías como la reacción
en cadena de la polimerasa, el análisis de ARN de alto rendimiento y la secuenciación de próxima
generación, continúan transformando la percepción de nuestra biosfera. No solo revelan el mundo
microbiano con mucha más profundidad y diversidad que lo que pudiésemos haber imaginado, sino que
también un mundo de relaciones complejas y entremezcladas – no solo entre microbios, sino también
entre la vida microscópica y la macroscópica (Gordon, 2012). Estos descubrimientos han desafiado
profundamente la aceptada noción de “individuo”. La simbiosis se ha transformado en un principio
fundamental de la biología contemporánea, y está reemplazando una concepción esencialista de
“individualidad” por una concepción más congruente con los sistemas más amplios, empujando a las
ciencias de la vida en diversas direcciones. Estos descubrimientos nos llevan en direcciones que
trascienden las dicotomías ser/no ser, sujeto/objeto que han caracterizado al mundo occidental (Tauber,
2008 a, b).
Esta reorientación no es nueva para las ciencias microbiales o botánicas. En el mundo de los protistas, la
simbiosis hereditaria, la herencia de simbiontes adquiridos es legión. En el mundo microbiano, el “tú
eres lo que comes” puede ser tomado literalmente. En la botánica, el concepto de individuo autónomo
también ha sido desafiado por los descubrimientos de la rizobia, micorrizas, y hongos endófitos. Sin
embargo, los zoólogos se han suscrito por largo tiempo a una visión más individualista del organismo, en
la medida que el rol de los simbiontes microbianos ha sido más difícil de documentar en la evolución
animal (Sapp 1994, 2002, 2009). Nosotros reportamos que las ciencias zoológicas han descubierto que los
animales están compuestos de muchas especies viviendo, desarrollándose y evolucionando juntos. El
descubrimiento de la simbiosis en el reino animal es fundamental para transformar el la concepción clásica
de la individualidad insular en una en que las relaciones interactivas entre las especies desdibuje los
límites del organismos y oscurezca la noción de identidad esencial.
Nuestros objetivos en esta revisión son: resaltar los datos demostrativos de que los animales son
complejos simbióticos de muchas especies viviendo juntas; demostrar cómo una perspectiva
rigurosamente simbiótica abre importantes áreas de investigación y ofrece nuevas concepciones del
organismo; y explorar qué significa esta nueva evidencia para la biología, para la medicina y para la
conservación de la biodiversidad.
CRITERIOS PARA LA INDIVIDUALIDAD
¿Cómo sería la ciencia biológica si es que la simbiosis fuese la regla y no la excepción? ¿Qué preguntas
científicas se volverían primordiales y cómo podría esto cambiar nuestra visión de la vida si la
cooperación íntima entre especies fuera una característica fundamental de la evolución? ¿Qué podría
significar “selección individual” si los organismos fueran quiméricos, y no hubiera realmente individuos
monogenéticos?
Hay muchas formas en las cuales el término individuo es usado en biología. Los individuos pueden ser
definidos anatómicamente, embriológicamente, fisiológicamente, inmunológicamente, genéticamente o
evolutivamente (ver Geddes y Mitchell 1911, Clarke 2010, Nyhart y Lidgard 2011). Estas concepciones, sin
embargo, no son tan independientes la una de la otra. Y a menudo estas definiciones no han sido
articuladas explícitamente como tales. De hecho, incluso en la biología hay una escasez de definiciones
sobre qué constituye un organismo individual. Aún así, las definiciones son implícitas y cada una se deriva
del principio común de una individualidad genómica: un genoma, un organismo. Y como tal, todas las
concepciones clásicas de individualidad son puestas en cuestión por la evidencia de una omnipresente
simbiosis.
INDIVIDUALIDAD ANATÓMICA
Anatómicamente, el animal individual es considerado como un todo estructurado. Sin embargo, los datos
de PCR muestran que las células y cuerpos de los animales son compartidos por numerosas “especies”
de bacterias y otros microbios. En algunas esponjas, cerca del 40% del volumen del organismo está
compuesto de bacterias, que contribuyen significativamente al metabolismo del huésped (Taylor et al.
2007). El simbionte de algas, Symbiodinium, proporciona el 60% de los nutrientes que necesita su coral
huésped (aquí el términos “huésped” se utiliza en el sentido clásico para referirse al organismo
multicelular eucariota más amplio en el que el “simbionte” reside). Cuando esta simbiosis se quiebra
por un aumento prolongado de la temperatura de la superficie del mar, los corales se “blanquean”.
Pierden sus simbiontes de algas y mueren. De manera similar, la entidad que llamamos vaca es un
organismo complejo de un ecosistema de simbiontes intestinales – una comunidad diversa de bacterias
que digieren celulosa, protistas ciliados y hongos anaeróbicos – informa su anatomía especializada, define
su fisiología de digestión de las plantas, regula su comportamiento y, en última instancia, determina su
evolución (Kamra, 2005).
Además de los vestigios mitocondriales de antiguas simbiosis, miles de “especies” bacteriales (ellas
mismas compuestos genéticos) viven en íntima relación con nuestras células eucariotas. Se estima que el
90% de las células que componen nuestro cuerpo, son bacterias (Bäckhed et al. 2005, Ley et al. 2006)
contradicen cualquier comprensión anatómica simple de la identidad individual. La secuenciación
metagenómica (Qin et al. 2010) ha demostrado que cada intestino humano ha entrado en una asociación
persistente con más de 150 especies de bacterias, y la especie humana mantiene sobre 1000 grupos de
bacterias principales en nuestro microbioma intestinal. El conjunto de genes que contiene este
metagenoma simbiótico es alrededor de 150 veces mayor que el del genoma eucariota humano. Y esto
no incluye los simbiontes de las vías respiratorias, piel, boca u orificios reperoductores del humano.
Mastotermes darwiniensis, una termita del norte de Australia, puede reclamar el título de “organismo
poster” para el individuo quimérico. Las termitas trabajadoras comen árboles y casas enteras, digiriendo
la celulosa en sus entrañas y construyendo elaborados nidos subterráneos. Pero como Lewis Thomas
(1974) y Lynn Margulis y Dorion Sagan (2001) han preguntado: ¿Qué constituye el organismo individual?
¿Cómo puede una termita obrera ser considerada un individuo cuando es la colmena la que es la unidad
reproductora de la especie, y el trabajador ni siquiera puede digerir celulosa sin su simbionte intestinal,
Mixotricha Paradoxa, que es en sí mismo un compuesto genético de al menos otras cinco especies? Ni los
humanos, ni ningún otro organismo, pueden ser considerados individuos según un criterio anatómico.
Para capturar esta complejidad, el término “holobionte” ha sido introducido como el término
anatómico que describe el organismo integrado compuesto tanto por elementos huésped y poblaciones
de simbiontes persistentes (Rosenberg et al. 2007).
INDIVIDUALIDAD DEL DESARROLLO

La visión del desarrollo de la individualidad animal fue propuesta originalmente por Thomas Huxley en su
conferencia publicada, “ Sobre la individualidad animal” (Huxley, 1852). Una variante de la versión
anatómica de la individualidad biológica, el individuo animal propuesto aquí es entendido como aquello
que procede de óvulo a óvulo. Sin embargo, esta visión de la vida es desmentida por la evidencia que lo
que entendemos como “individuo” se desarrolla como consorcios de células animales y microbios (McFall-
Ngai, 2002, Gilbert y Epel, 2009, Fraune y Bosch, 2010, Pradeu, 2011). De hecho, el desarrollo tanto de
vertebrados como de invertebrados (especialmente en el desarrollo larvario y postembronario) se basa
en relaciones íntimas con microbios.
En algunos casos, la simbiosis puede ser parasitaria, beneficiándose un organismo a expensas de otro. Por
ejemplo, el desarrollo de la mariposa azul europea Mariculinea arion, requiere que la hembra ponga sus
huevos en plantas de tomillo. Las larvas, sin embargo, no comen tomillo pero caen al suelo, donde
producen una mezcla de sustancias volátiles que imitan el olor de las larvas de la especie de hormiga
Myrmica sabuleti. Mayrmicae patrulleras confunden la larva de mariposa con una de las suyas, y la llevan
al hormiguero. Una vez en el nido con las larvas de hormiga, la oruga es alimentada por las hormigas
trabajadoras, comiéndose eventualmente a las hormigas jóvenes hasta que está lista para pupar. Sufre
una metamorfosis en la colonia de hormigas y emerge como adulta (Thomas 1995; Nash y col. 2008). Este
tipo de simbiosis del ciclo de vida ocurre en todos los invertebrados marinos, donde las larvas requieren
señales, a menudo de sus fuentes de alimentos, con respecto a dónde y cuándo asentarse y sufrir una
metamorfosis.
La importancia de los organismos simbióticos para la finalización de los ciclos de vida del huésped también
es evidente en gusanos parásitos, donde las bacterias son cruciales para la embriogénesis y la muda
(Hoeraud et al. 2003; Coulibaly et al. 2009) y en el desarrollo de las salamandras, donde las algas
simbióticas en la gelatina del huevo producen el oxígeno necesario para la supervivencia del embrión de
salamanda manchada (Olivier y Moon, 2010; Kerney y col. 2011).
En numerosos organismos, el desarrollo de órganos particulares se basa en señales químicas de los

simbiontes (Douglas, 1988, 2010). Por ejemplo, los ovarios de la avispa parasitoide, Asobara, son
sometidos a apoptosis si faltan las señales de sus simbiontes Wolbachia (Pannebakker et al. 2007). Y el
recién nacido del calamar Euprymma scolopes carece de un órgano ligero, que es desarrollado en
cooperación entre el calamar y las bacterias luminiscentes (Vibrio fisheri) absorbidas por su epitelio
ventral (McFallNgai et al. 2012). Sin las bacterias, el órgano no se desarrolla.
En ratones asimbióticos “libres de gérmenes”, el desarrollo del sistema inmunológico y el sistema

digestivo no se puede completar sin bacterias intestinales (Ley et al. 2006, 2008; Lee y Mazmanian, 2010).
Más bien, estos ratones tienen capilares intestinales insuficientes, tejido linfoide asociado al intestino
pobremente desarrollado o ausente, y un repertorio disminuido de células T que les produce un síndrome
de inmunodeficiencia (Stappenbeck et al. 2002; Rhee et al. 2004; Niess y col, 2008; Duan y col. 2010). En
el pez cebra, los microbios regulan (a través de la canónica vía WNT) la proliferación normal de las células
madres intestinales. Sin estos microbios, el epitelio intestinal tiene menos células, y carece de células
calciformes, células entroendocrinas, y las enzimas características del borde del cepillo intestinal (Rwals
et al. 2004; Bates y col. 2006).
Los simbiontes microbianos parecen ser una parte normal y necesaria del ciclo de vida de todos los
mamíferos, que adquieren los microbios tan pronto como se rompa el amnios o cuando los bebés maman
o se abrazan. Los microbios colonizan el intestino e inducen la expresión génica adecuada en el intestino
del recién nacido (Hooper et al. 2001). En el desarrollo de las tripas de ratones y peces cebra, cientos de
genes son activados por simbiontes bacterianos (Hooper et al. 2001; Rawls et al. 2004). La coevolución de
mamíferos y sus bacterias intestinales han tenido como resultado la “tercerización” de señales de
desarrollo desde células animales hasta simbiontes microbianos. Así, los simbiontes se integran en las
redes normales del desarrollo animal, interactuando con las células eucariotas de su huésped (Gilbert,
2011, 2003; McFallNegai, 2002). El desarrollo se convierte, entonces, en una cuestión de comunicación
entre especies. No somos individuos desde el punto de vista de la biología evolutiva (biología del
desarrollo).
INDIVIDUALIDAD FISIOLÓGICA
Desde las escritos clásicos de Henri Milne-Edwards (1827) y Rudolf Leuckart (1851), la visión fisiológica de
la individualidad animal considera que el organismo está compuesto de partes que cooperan por el bien
del conjunto. La complejidad de la organización animal va aparejada a la creciente división del trabajo
entre los órganos, un concepto derivado de Adam Smith, quien considera que el progreso socioeconómico
de sociedades complejas resulta de la división del trabajo (Limoges, 1994). En la era post darwiniana, esta
visión individualista del organismo se ha extendido a la organización de la célula, así como proyectada en
el organismo formado por relaciones intercelulares. Acorde con ello, toda organización compleja
resultaba de la lucha por la existencia, proporcionando una integración siempre en incremento a través
de la división del trabajo (Sapp 1994, 2003). Una suposición común subyace a esta consideración clásica,
a saber, que cada organismo se deriva de un germoplasma, el cigoto.
Sin embargo, lejos de esta clásica concepción, un pequeño pero creciente grupo de evidencia se ha
acumulado, que revela que esta división fisiológica del trabajo también podría ser lograda por diferentes
especies que viven juntas, como ejemplifican los descubrimientos, en los últimos años del siglo XIX, de la
dualidad de los líquenes, de hongos que viven en las raíces de orquídeas y arboles forestales, de bacterias
fijadoras de nitrógeno en nódulos radiculares de legumbres, y de las algas que viven dentro de las células
de cnidarios translúcidos. Más tarde, a comienzos del siglo XX, hallazgos de que la herencia de microbios
a través de los huevos de insectos causaban cambios morfológicos sin efectos patógenos aparentes en
sus huéspedes sugirieron que organismos viviendo en proximidad cercana compartían sus respectivas
fisiologías (Buchner 1965; Sapp, 1994).
Aún así, la evidencia de interacciones microbianas tan íntimas, especialmente con animales, era
relativamente escasa, y la evidencia de las propiedades vivificantes de las infecciones microbianas podría
no competir con el gran éxito e importancia de la teoría de gérmenes sobre la enfermedad. De hecho, la
visión de las infecciones microbianas vistas como “gérmenes” causantes de enfermedades define la visión
antagónica de que los microbios son el “enemigo del hombre”.
La investigación biológica molecular actual ha subrayado cómo los simbiontes pueden convertirse en
parte de una comunidad obligatoriamente integrada ( MacDonald et al. 2011; Vogel y Moral 2011). Por
ejemplo, el “genoma” de la chinche harinosa Planococcus es el producto de una simbiosis anidada: las
células animales albergan la betaproteobacteria Tremblaya princeps, que a su vez alberga a una
gmmaproteobacteria, provisionalmente llamada Moranella endobia. La síntesis de aminoácidos parece
ser coordinada entre estos dos microbios y el huésped. Tres de las enzimas necesarias para la biosíntesis
de fenilalanina están codificadas por la bacteria Moranella, otras cinco enzimas son codificadas por la
bacteria Tremblya, y una enzima final en esta ruta es codificada por el insecto (McCurcheon y von Dihlen,
2011). Hay que tener en consideración que los genomas de los tres organismos han sido alterados a
través de esta simbiosis. Tal secuenciación metagenómica ha demostrado la importancia de los
microbios en los sistemas fisiológicos de los insectos (Vásquez et al. 2021; Weiss et al. 2012).
La simbiosis microbiana también se ha demostrado en la fisiología de vertebrados. El metabolismo lípido,

la desintoxicación de xenobióticos, la regulación del Ph colónico, la síntesis de vitaminas y la
permeabilidad intestinal son funciones biológicas proporcionadas al holobionte por bacterias (Nicholson
et al. 2012). Bacterias específicas también inducen la formación de linfocitos T reguladores que suprimen
respuestas inmunes potencialmente peligrosas que pueden causar enfermedad inflamatoria intestinal
(Mazmanian et al. 2008; Chow y col. 2010). El papel de los microbios simbióticos en la prevención de
enfermedades de mamíferos es bien reconocido hoy (Mazmanian et al. 2008; Lee y Mazmanian 2010;
Ballal y col. 2011) y continúa la nueva secuenciación metagenómica para proporcionar nuevos
conocimientos sobre las relaciones entre los estados fisiológicos humanos y las poblaciones microbianas
encontradas en humanos (Turnbaugh y Gordon 2009; Greenblum et al, 2012). Y hay reciprocidad. El
común simbionte de intestino Bacteroides thetaiotaomicron induce la expresión del gen de angiogenina-
4 en la célula de Paneth intestinal. Esta proteína funciona para producir nuevos vasos sanguíneos. Pero
también es un factor bactericida contra la listeria, el principal competidor de Bacteroides y un patógeno
intestinal (Cash et al. 2006). A partir de estos ejemplos, podemos concluir que en el terreno de la fisiología
clásica, los animales no son individuos.
INDIVIDUALIDAD GENÉTICA
La clásica concepción genética de la individualidad tiene sus raíces en el sexo y se basa en la herencia del
complemento cromosómico adquirido en la fertilización. Esa concepción del individuo genético, en la base
de la biología weismanniana de los siglos XIX y XX (Weismann, 1893) fue fortalecida por la genética
mendeliana clásica y más tarde llegó a incluir el cromosoma mitocondrial también (Chapman et al., 1982,
Avise, 1991). En genética de poblaciones, esta identidad genética reemplaza a todas las demás, ya que se
postula que contiene las variaciones alélicas que son la base de la variación fenotípica.
La doctrina de la genética clásica de un genoma/un organismo ha sido eclipsada por estudios de

simbiosis hereditaria. Simbiontes microbianos forman un segundo tipo de herencia genética (Moran,
2007; Gilbert, 2011). Artrópodos a menudo adquieren sus simbiontes verticalmente, aunque la línea de
germinación materna lo hace horizontalmente desde el ambiente. Los mamíferos obtienen sus simbiontes
a través del tracto reproductivo materno y a través del lamido y acicalamiento mutuo luego del
nacimiento. Los simbiontes microbianos representan diversos genomas; y esos genomas también pueden
ser recolectados junto con el genoma de su huésped. En los áfidos, las bacterias simbióticas proporcionan
una variación alélica seleccionable (termotolerancia, color, resistencia a los parasitoides) que permite que
algunos huéspedes persistan mejor bajo diferentes condiciones ambientales (Dunbar et al. 2007; Tsuchida
y col. 2010). También existe una variación alélica en el microbioma humano. Los genes de Bacteroides
plebeius difieren en distintas poblaciones humanas. La cepa japonesa contiene al menos dos genes
(transferidos horizontalmente desde un pariente marino) que permiten a las bacterias metabolizar
azúcares complejos, como los encontrados en las algas (Heheman et al. 2010). De hecho, el Proyecto de
Microbioma Humano (Turnbaugh et al. 2007) ha aplicado metagenómica para explorar el mundo
microbiano dentro de la especie humana.
La importancia evolutiva de los microbios simbiontes va mucho más allá de aumentar la aptitud física de
los huéspedes o de proporcionar variaciones hereditarias que puedan estabilizar una comunidad. Estudios
recientes en Drosophila, por ejemplo, demuestran que los simbiontes (no alelos de genes nucleares)
proveen importantes señales de feromonas necesarias para la preferencia de apareamiento (Sharon et al.
2010). Por lo tanto, los simbiontes pueden proporcionar una variación alélica seleccionable, de modo que
todo el grupo – el holobionte – sea la entidad seleccionable en vez de ya sea el huésped o el simbionte
por sí solo (ver Zilber Rosenberg y Rosenberg, 2008; Gilbert et al. 2010). Por lo tanto, los microbios
proporcionan un segundo sistema hereditario, que permite la supervivencia y selección de los
holobiontes. De hecho, como demuestra el ejemplo de la cochinilla antes mencionado, los genomas
evolucionan de tal manera que necesitan de sus compañeros para lograr una compleja integración
genética. Ninguna de las tres especies de esas simbiosis tiene un genoma “completo”. Es el holobionte el
que lo hace. No somos individuos por criterios genéticos.
INDIVIDUALIDAD INMUNE
El modelo de individualidad del “yo inmune” propuesto por primera vez por Sir McFarlane Burnet (Burnet
y Fenner, 1949), describe el sistema inmunológico como una red defensiva contra un mundo exterior
hostil. El individuo inmune rechaza todo lo que no sea “yo”. De hecho, la disciplina de la inmunología ha
sido llamada “la ciencia que discrimina self/no self” (Klein, 1982). Desde este punto de vista, el sistema
inmunológico es un “armamento” defensivo, evolucionado para proteger el cuerpo contra amenazas de
agentes patógenos: gusanos, protistas, hongos, bacterias y virus. En consecuencia, si no fuese por el
sistema inmunológico, prevalecerían las infecciones oportunistas (como ocurre en casos de
inmunodeficiencias) y el organismo perecería.
En una fascinante inversión de esta visión de la vida, recientes estudios han demostrado que el sistema
inmune del individuo es creado en parte por el microbioma residente. En vertebrados, el tejido linfoide
asociado al intestino es organizado por simbiontes bacterianos (Rhee et al. 2004; Lanning y col. 2005).
El sistema inmunológico no funciona correctamente y su repertorio se reduce significativamente cuando
los microbios simbióticos están ausentes en el intestino (ver Lee y Mazmanian, 2010; Round y col. 2010).
De forma similar, Hill et al. (2012) han mostrado que los simbiontes microbianos proporcionan señales de
desarrollo que limitan la proliferación de células progenitoras de basófilos, y por lo tanto, previenen
respuestas alérgicas. Lee y Mazmanian concluyen, “múltiples poblaciones de células inmunes intestinales
requieren la microbiota para su desarrollo y su función” (2010:1768).
Esta capacidad de los simbiontes para condicionar y promover las capacidades inmunológicas del
holobionte no es exclusivo de los vertebrados. En varias especies de insectos, bacterias del género
Wolbachia parecen jugar un papel importante en la protección antiviral (Teixeira et al. 2008; Moreira et
al. Alabama, 2009; Hanson y col. 2011). En las plantas, los endófitos, los diversos y extendidos hongos que
viven la mayor parte de su ciclo de vida en el tejido de las plantas, proporcionan inmunidad mejorada
patógena a sus huéspedes, y pueden también protegerse de los herbívoros, entre otros beneficios (Herre
et al. 2007). Por lo tanto, se crean sistemas inmunes, en parte, por simbiontes microbianos. Volveremos
a estos nuevos conceptos de inmunidad a continuación, en una discusión sobre cómo la comunidad
holobionte puede ser un “individuo” evolutivamente viable.
INDIVIDUALIDAD EVOLUTIVA: LA REVISIÓN DEL INDIVIDUO INMUNE
La individualidad biológica también se ha definido evolutivamente, como aquello que puede ser
seleccionado (ver Maynard Smith y Szathmary, 1995; Michod y Roze 1997; Okasha, 2006). Por lo general,
estos individuos son genes u organismos monogenómicos. Pero desde la discusión anterior, es evidente
que los organismos son anatómica, fisiológica, evolutiva, genética e inmunológicamente complejos
multigenómicos y multiespecies. ¿Podría ser que los organismos sean seleccionados como asociaciones
multigenómicas? ¿Es el más apto en la lucha de la vida el grupo multiespecies, y no un individuo de una
sola especie en ese grupo?
Un ejemplo instructivo proviene de estudios del pulgón del guisante, Acyrthosiphon pisum y las variadas
especies de bacterias que viven en sus células: variantes de Buchnera proporcionan al pulgón con
termotolerancia (a expensas de la fecundidad a temperaturas normales; Dunbar y col. 2007); Rickettsiella
proporciona cambio de color, convirtiendo a los pulgones genéticamente rojos en vedes a través de la
síntesis de quinonas (Tsuchida et al. 2010); y algunas variantes de Hamiltonella proporcionan inmunidad
contra la infección por avispas parasitoides (Oliver et al. 2009). Pero en el último caso, las variantes
protectoras Hamiltonella resultan de la incorporación de un bacteriófago lisogénico específico dentro del
genoma bacteriano. El pulgón debe estar infectado con Hamiltonella, y la Hamiltonella debe ser infectada
por el fago APSE-3. Como escriben Oliver et al. (2009), “En nuestro sistema, la evolución de los intereses
de los fagos, los simbiontes bacterianos y los pulgones, están todos alineados contra el parasitoide avispa,
que los amenaza a todos. El fago está implicado en conferir protección al pulgón y así contribuye a la
propagación y mantenimiento de H. defensa en poblaciones naturales de A. pisum” (Oliver et al. 2009:
994). Pero hay un costo para el huésped de tener esta protección beneficiosa, ya que en ausencia de una
infección parasitoide, los pulgones portadores de la bacterias con los fagos lisogénicos no son tan
fecundos como los que carecen de ellos. De manera similar, se produce una compensación en los pulgones
que portan las variantes genéticas termotolerantes de Buchnera, es decir, aunque son más resistentes al
calor, tienen menos fecundidad a temperaturas más templadas que sus hermanas cuyas bacterias carecen
del alelo funcional de la proteína de choque térmico. Sin embargo, la población en su conjunto puede
sobrevivir un clima cálido, que de otro modo prevendría su reproducción.
Esta relación simbiótica parece cumplir con los criterios para la selección de grupos: los alelos pueden
diseminarse por una población por los beneficios que otorgan a grupos, independientemente del efecto
de los alelos en el rendimiento de los individuos dentro de ese grupo. Excepto que, en este caso, los alelos
beneficiosos son variaciones genéticas en simbiontes bacterianos, que proporcionan a sus huéspedes una
segunda fuente de variación seleccionable heredada. No somos individuos genéticos o anatómicos; y si
no hay “organismo individual”, ¿qué queda de las nociones clásicas de “selección individual”?
Esto traslada la discusión biológica de las asociaciones simbióticas a la venerable concepción de “selección
de grupo”, tan aborrecible para sensibilidades neodarwinianas, y tan denigrada por las concepciones de
los sociobiólogos basadas en la teoría de juegos. La mayoría de las discusiones sobre selección de grupos
(véase Williams 1966; Lewontin 1970; Hull 1980; Keller, 1999) no son pertinentes aquí, porque suponen
que el grupo en cuestión, está compuesto por una sola especie. Sin embargo, una preocupación
importante es relevante: los tramposos. El principal problema de todas las teorías de selección de grupo
(y de los grupos en sí mismos) es que son potencialmente “tramposos”, aquellas partes de nivel inferior
del grupo que proclamarían su propia autonomía y se multiplicarían a costa de los demás. Como ha
señalado Stearns, “conflictos dentro de los niveles inferiores y entre los niveles más bajos y altos deben
ser suprimidos o resueltos de otra manera” (2007: 2275).
Este problema de los tramposos, se ha argumentado, ha hecho que muchos modelos de selección de
grupo sean matemáticamente insostenibles (ver Keller 1999; Leigh 2010, Eldakar y Wilson, 2011). El
problema de los “tramposos” tiene que ser resuelto de tal manera que los asociados en una relación
simbiótica estén bajo el control social del todo, del holobionte. Esta sólida fuerza socializadora y
unificadora se encuentra en el sistema inmunológico, y allí encontramos una solución al problema de los
tramposos en un complejo simbiótico.
El sistema inmune puede formularse como el tener dos “extremidades”: una extremidad que mira hacia
afuera y que define al organismo como aquello que debe ser protegido de patógenos extraños, y un brazo
que mira hacia adentro, que busca peligros potenciales que surgen dentro del mismo organismo (ver
Burnet y Finner, 1949; Tauber 2000, 2009; Ulvestad 2007; Eberl 2010; Pradeu, 2010). Esta visión dualista
era la concepción original de Metchnikoff al final del siglo XIX. Consideraba a la inmunidad como una
fisiología general de la inflamación, que incluía la reparación, la vigilancia de células en decadencia,
moribundas y cancerígenas, así como la responsabilidad de la defensa contra patógenos invasores
(Tauber, 1994). Esta comprensión sistémica más amplia plantea a las propiedades defensivas como solo
una parte de una negociación continua de numerosas interacciones entre el organismo y su entorno
biótico – tanto“interno” como “externo” (Ulvestad 2007; Tauber 2008a,b).
Si el sistema inmunológico sirve como la gendarmería crucial que mantiene a al animal y las célculas
microbiales juntos, entonces obedecer al sistema inmunológico es volverse un ciudadano del holobionte.
Escapar del control inmunológico conlleva convertirse en un patógeno o en un cáncer. En el cáncer, dichas
células de proliferación autónoma (nivel inferior) deben escapar de los sistemas inmunitarios innatos,
adquiridos y mediados por anoikosis del huésped para poder sobrevivir (Hanahan y Weinberg 2011;
Buchheit et al. 2012). Las infecciones son aquellos microbios que han evadido de manera similar los modos
sociales de conformidad inmuno-reforzados (Hoshi y Medzhitov, 2012). La mayoría de las especies de
Neisseria, por ejemplo, pueden convertirse en simbiontes. Las dos especies patógenas de Neisseria que
no serán parte de la comunidad simbiótica (N. gonorrhoeae y N. meningitidis) han escapado del control
social del holobionte, eludiendo el sistema inmune (Mulks y Plaut, 1978; Welsch y Ram, 2008).
En algunos casos, se puede observar la vigilancia inmunitaria interna de los simbiontes. En insectos, los
simbiontes son secuestrados en células hospedadoras portadoras de bacterias, llamadas bacteriocitos,
que en algunas especies, se agrupan para formar un bacterioma (Buchner, 1965). En gorgojos, el péptido
antimicrobiano coleoptericina-A se dirige selectivamente a los endosimbiontes dentro de los bacteriocitos
e inhibe su división celular (Login et al. 2011). Si la síntesis de este péptido es bloqueada, las bacterias
escapan de los bacteriocitos y se diseminan en los tejidos del insecto. Aquí parece que la coevolución del
huésped y el simbionte ha permitido al sistema inmune facilitar la relación endosimbiótica. En calamares
(McFall-Ngai et al. 2010) y mamíferos (Hooper et al. 2012), elementos del sistema inmune del huésped
han sido co-optados para apoyar la colonización, limitación y persistencia de bacterias simbióticas dentro
del huésped.
Medzhitov y col. (2012) han discutido la “tolerancia a enfermedades” como una estrategia mediante la
cual los factores defensivos se minimizan para prevenir daños al organismo infectado. Sin embargo, lo
que sugerimos no es simplemente una tolerancia a los microbios, sino que el reclutamiento activo de
bacterias simbióticas por parte del sistema inmunológico. Peterson y col. muestran que la IgA, en adición
a su conocido rol en el ataque al virus del polio y otros patógenos, juega un “papel crítico en el
establecimiento de una relación huésped-microbio sostenible” (2007: 328). De manera similar, estos
anticuerpos de la placa de Peyer, que son esenciales en la lucha contra los oportunistas patógenos,
parecen estar involucrados en “la creación de un ambiente simbiótico óptimo en el interior de las PP”
(Obata et al. 2010: 7419). Incluso los receptores tipo Toll que median la inmunidad innata son utilizados
por bacteroides para establecer una relación huésped-comensal. La capacidad de las bacterias simbióticas
para utilizar la vías de inmunidad innatas y adquiridas para iniciar simbiosis ha llevado a Round et al. (2011)
a concluir que el “sistema inmunológico puede discriminar entre patógenos y la microbiota a través del
reconocimiento de moléculas bacterianas simbióticas en un proceso que engendra la colonización del
comensal” (Round et al. 2011: 974). Para usar una analogía antropomórfica, el sistema inmune no es
simplemente “las fuerzas armadas” del cuerpo. También es un “control de pasaporte” que ha
evolucionado para reconocer y dar la bienvenida a aquellos organismos que ayudan al cuerpo.
Por lo tanto, el sistema inmune mira hacia adentro, en vigilancia, para controlar el potencial tramposo
microbiano. El papel defensivo de la inmunidad, tan prominente en el contexto agrícola y médico, debe
ser balanceado con un punto de vista ecológico y evolucionista. La inmunidad no solo protege al cuerpo
contra organismos hostiles en el medio ambiente, también media la participación del organismo en una
comunidad de “otros” que contribuyen a su bienestar (Tauber 2000; Agrawal 2001; Hooper y col. 2001;
Valle y Moran, 2006). El sistema inmunológico tiene aprendido a través de su evolución qué organismos
excluir y matar y a qué organismos alentar, permitir la entrada y apoyar. Si es aceptado, el simbionte
puede participar en el desarrollo y en procesos fisiológicos. Además, puede ayudar a mediar la respuesta
del holobionte a otros organismos, convirtiéndose efectivamente en “sí mismo”. Desde esta posición
ventajosa, no hay una entidad autónoma circunscrita que se denomine a priori “el yo”. Qué cuenta
como yo es dinámico y dependiente del contexto.
“E PLURIBUS UNUM”: LA VIGILANCIA NEGOCIADA ENTRE LAS PARTES Y TODOS
La vigilancia negociada es un mecanismo general que ha evolucionado para permitir la incorporación de

partes potencialmente autorreplicantes en todos coherentes (ver Maynard Smith y Szathmary 1995;
Michod y Roze 1997; Okasha 2003, 2006). Vemos esto, como Lynn Margulis predijo hace mucho tiempo
que lo haríamos, en las principales transiciones en evolución; porque además de proveer la variación
necesaria para la selección intraespecies (ver arriba), la simbiosis ha sido de importancia crítica en la
innovación macroevolucionaria (ver, por ejemplo, Margulis y Fester, 1991).
Primero, y de mayor importancia, como se mencionó anteriormente, las células eucariotas son ellas
mismas el resultado de varias simbiosis. Sugerencias de que sus núcleos, mitocondrias y cloroplastos se
originaron a partir de simbiosis antiguas había sido repetidamente postulado a lo largo del siglo XX,
pero fueron descartadas y ridiculizadas en la medida que entraron en conflicto con los principales
defensores de la biología clásica (Sapp, 1994). El punto de inflexión ocurre en los 60s cuando se demostró
que tanto las mitocondrias como los cloroplastos poseen sus propios genes y su propia maquinaria de
traducción. Y con ese descubrimiento, la simbiosis en el origen de la célula eucariota se puso al frente de
la biología celular (Sagan 1967; Margulis 1970, 1981).
Aún así, demostrar definitivamente el origen simbiótico de los organelos eucariotas requería el desarrollo
de nuevos métodos moleculares para mostrar las relaciones evolutivas en el mundo microbiano. Métodos
basados en la comparación del ARN ribosómico fueron desarrollados por Carl Woese y sus colegas, para
explorar las relaciones evolutivas hasta entonces desconocidas de los microbios (ver Sapp, 2009). Esos
métodos, cuando se aplican a las mitocondrias y a los orígenes del cloroplasto, revelan que son reliquias,
respectivamente, de alfaproteobacterias y de cianobacterias de vida libre. Hoy en día, los filogenetistas
moleculares en general están de acuerdo en que el genoma de la célula madre, el huésped envolvente,
se formó a partir de la fusión simbiótica entre una Arquea y uno, o quizás dos otros linajes. La naturaleza
de aquellos simbiontes no-Arqueos sigue siendo sujeta a discusión por los filogenetistas microbianos
(Hartam y Federov 2002; Hall 2011; ver también Sapp, 2005, 2009).
En segundo lugar, la multicelularidad también puede haber sido iniciada por interacciones entre bacterias
y protistas. Ciertas especies de coanoflagelados, el clado unicelular que se piensa es el grupo hermano de
los animales multicelulares, se pueden transformar en organismos multicelulares mediante interacciones
con bacterias específicas (Dayel et al. 2011). En presencia de ciertas bacterias, las células permanecen
juntas después de la división celular, y forman rosetas epiteliales que comparten una matriz extracelular
y puentes intercelulares. Basado en este hallazgo, una forma de la multicelularidad puede haber surgido
como consecuencia de una asociación de bacterias de múltiples especies y protistas alterando el
desarrollo celular.
En tercer lugar, el origen de los mamíferos con placenta puede basarse en la integración a nivel genómico
de ADN exógeno. Cada genoma es un producto histórico y, al igual que la célula, es el resultado de antiguas
simbiosis y transferencias de genes horizontales. Somos quimeras genómicas: casi el 50% del genoma
humano se compone de secuencias de ADN transponibles adquiridas exógenamente (Lander et al. 2001;
Cordaux y Batzer 2009), posiblemente por la transferencia horizontal de genes desde simbiontes
microbianos a células animales (ver Dunning Hotopp et al. 2007; Altincicek y col. 2012). Aunque gran
parte de este ADN añadido se piensa "parasitario", algunos elementos transferidos pueden haber sido
críticos en la creación de nuevos patrones de transcripción (Sasaki et al.2008; Oliver y Greene 2009;
Kunarso y col. 2010). El surgimiento del útero, el carácter definitorio de mamíferos euterios, parece haber
sido facilitado de forma independiente en varias familias de mamíferos por transposones que se integran
en las regiones que controlan la expresión del gen de la prolactina. Estos transposones contienen un factor
de transcripción y sitios de unión que permiten que el gen de la prolactina se exprese en las células
uterinas (Lynch et al. 2011; Emera y col. 2012). Además, esta evolución convergente de la expresión génica
a través de la inserción de elementos transponibles también sugiere que tales transposones pueden
mediar en la evolución adaptativa. El silenciamiento selectivo de transposones por metilación del ADN o
o por interferencia de pequeños ARN parece ser otro mecanismo de vigilancia que ha facilitado la
evolución (Chung et al.2008; Kaneko-Ishino e Ishino, 2010; Castañeda y col. 2011).
Por lo tanto, los animales ya no pueden considerarse individuos en ningún sentido de la biología clásica:
anatómico, del desarrollo, fisiológico, inmunológico, genético o evolutivo. Nuestros cuerpos deben
entenderse como holobiontes cuyas características anatómicas, fisiológicas, inmunológicas y del
desarrollo evolucionaron en relaciones compartidas de diferentes especies. Así, el holobionte, con su
comunidad integrada de especies, se convierte en una unidad de selección natural cuyos mecanismos
evolutivos sugieren una complejidad hasta ahora en gran parte inexplorada. Como Lewis Thomas (1974:
142) comentó a propósito del sí mismo y la simbiosis: "Esto es, si lo piensas, realmente asombroso. Toda
la querida noción del Sí-mismo – maravilloso, dotado de libre albedrío, libre emprendimiento, autónomo,
independiente, isla aislada del viejo Sí-mismo – es un mito”.
NUEVAS PERSPECTIVAS, NUEVAS PREGUNTAS
La comprensión de que los simbiontes son fundamentales para el desarrollo, la salud y la homeostasis de
los animales trae consigo "nuevos" problemas y abre nuevas vías de investigación. En lo que respecta a la
biología evolutiva, se necesita mucha más investigación para comprender la gran diversidad de microbios,
tratar de desentrañar sus complejas relaciones, tanto entre ellos como con su huésped animal. La
evolución de los simbiontes bacterianos y sus huéspedes animales es todavía un dominio de investigación
sin explotar, de importancia central para la biología evolutiva, la medicina y la agricultura.
El campo de investigación sobre los endosimbiontes Wolbachia que ha surgido durante la última década
ejemplifica la importancia de comprender asociaciones simbióticas en cada uno de estos campos. Los
Wolbachia se transmiten sexualmente a través del citoplasma de los huevos de muchas especies de
insectos y de nematodos. Sus efectos van desde mutualismo a parasitismo. Causan incompatibilidad
citoplasmática y partenogénesis, y pueden transformar la descendencia masculina en femenina para
mejorar su propia transmisión y reproducción (Werren 2005). El análisis filogenético molecular también
ha demostrado que la transferencia horizontal de genes de Wolbachia a los genomas del huésped está
muy extendida (Dunning Hotopp et al. 2007). Wolbachia se considera importante en comprender la
especiación rápida y la rica diversidad de especies de insectos y nematodos de simbiosis, y también en el
control de insectos, plagas y enfermedades (ver, por ejemplo, Brelsfoard y Dobson 2009).
En lo que respecta a la medicina, ante todo, sobresale el desafío de dilucidar la compleja relación entre
salud, enfermedad y los cambios en el microbioma humano. Las interacciones del genoma del huésped,
simbiontes y la dieta se vuelve crítica. Se ha demostrado que los genomas de ciertos ratones, por ejemplo,
permiten la colonización de bacterias intestinales específicas, que resultan en un fenotipo obeso o
delgado, dependiendo de la capacidad de la bacteria para utilizar los nutrientes (Turnbaugh et al. 2006).
En el pez cebra, se selecciona una cohorte particular de bacterias intestinales cuando se les administran
microbios intestinales de ratón (Rawls et al. 2004, 2006). Aunque el adagio "ningún hombre es una isla"
funciona para las interacciones humanas, cada persona es precisamente una isla para una célula
bacteriana. Las perspectivas biogeográficas de la isla sobre la colonización, sucesión, asignación de
recursos y división de módulos funcionales pueden ser críticas en las relaciones simbióticas (ver Morowitz
et al. 2011;Muegge y col. 2011; Costello y col. 2012).
Esta nueva perspectiva simbiótica hace sentido de ciertos datos y proporciona una nueva perspectiva
sobre anatomía y fisiología humana. Los oligosacáridos de leche producidos por madres humanas no
pueden ser utilizados por los recién nacidos; sin embargo, sirven como un excelente alimento para cepas
de Bifidobacillus que mejoran la nutrición infantil (Zivkovic et al. 2011). El apéndice vermiforme,
considerado durante mucho tiempo como un órgano vestigial, en realidad puede servir como un
depósito para bacterias intestinales normales de manera que los simbiontes puedan ser reemplazados
rápidamente después de episodios de diarrea (Smith et al. 2009). La diarrea sigue siendo la principal
causa de muerte en niños de países menos desarrollados (CDC 2010), y la colitis inducida por antibióticos,
causada por la propagación de Clostridium después de que los simbiontes normales han sido eliminados,
puede ser curada mediante el procedimiento de baja tecnología de trasplantes fecales (generalmente del
cónyuge; Bakken 2011).
Si hemos desarrollado la capacidad de seleccionar simbiontes microbianos, quizás la modificación

genética de estas bacterias pueda mejorar nuestra salud. El efecto curativo de Lactobacillus en la
inflamación intestinal inducida experimentalmente puede ser aún más significativo genéticamente al
modificar el Lactobacillus para inducir más IL-10 (Mohamadzadeh et al. 2011). Además, debido a que los
microbios son en parte responsables de desintoxicar los productos químicos xenobióticos, nuestras
respuestas a los medicamentos pueden depender de nuestras poblaciones microbianas (Haiser y
Turnbaugh 2012).
Lo que creemos que vale la pena estudiar puede verse afectado por nuestros paradigmas. Una de las áreas
más importantes de la biología del desarrollo ha sido el estudio de la formación del cerebro de los
mamíferos. Aunque se conocían los estímulos ambientales que afectan el comportamiento y el
aprendizaje, la posibilidad de que los microbios podrían regular el desarrollo neuronal no se había
considerado hasta hace poco. Ahora, sin embargo, un eje microbiota-intestino-cerebro ha sido propuesto
recientemente (Cryan y O'Mahony 2011; McLean y col. 2012). Los ratones libres de gérmenes, por
ejemplo, tienen niveles más bajos de NGF-1A y BDNF (un factor de transcripción y un factor paracrino
asociado con plasticidad neuronal) en porciones relevantes de sus cerebros, a diferencia de los ratones
criados convencionalmente. Heijtz et al. (2011: 3051) han concluido que “durante la evolución, la
colonización de la microbiota intestinal se ha integrado en la programación del desarrollo del cerebro,
afectando el control motor y comportamiento similar a la ansiedad ". En otra investigación, una cepa
particular de Lactobacillus ha sido informada para ayudar a regular el comportamiento emocional a través
de una regulación dependiente del nervio vago de los receptores GABA (Bravo et al. 2011). Las
investigaciones sobre la regulación del desarrollo cerebral por productos bacterianos eran impensables
antes de este desafío al paradigma imperante.
La zoología de conservación también se ve muy afectada al reconocer los diversos efectos de las relaciones
simbiontes. Por ejemplo, el conocimiento de la simbiosis es crucial para prevenir la extinción de la
salamandra manchada en los estados centrales de América; y el conocimiento de la simbiosis del parásito
de Maculinea y las hormigas Myrmica ha sido crítico en el regreso de Maculinea a Gran Bretaña (Thomas
1995). En agricultura, "curar" insectos de sus simbiontes vitales puede ser una forma de control
respetuosa con el medio ambiente de plagas como pulgones. Esta destrucción del host matando al
simbionte se ha demostrado que funciona en el caso de Mansonella, un gusano que parasita a los
humanos (Coulibaly et al. 2009).
Por último, esta nueva apreciación de la simbiosis, donde incluso la microevolución podría involucrar
interacciones entre especies, abre una gama de nuevas preguntas para la biología evolutiva. El cambio
de un colectivo localizado de interacción multiespecies a lo largo del tiempo ha sido modelado por
sucesión ecológica, y en uno de los primeras formulaciones de sucesión ecológica, Clements (1916)
comparó la sucesión con el desarrollo, considerando a la comunidad clímax como el fenotipo adulto.
Quizás cada organismo tendrá que modelarse en una red de dinámicas de ecosistemas, donde las células
provienen de diversos genotipos.
En el debate "Homenaje al darwinismo" de 2009 celebrado en la Universidad de Oxford, Richard Dawkins

cuestionó la incorporación de la simbiosis a la teoría evolutiva:
“Tome la historia estándar para animales comunes, [donde] tienes una distribución de animales
y tienes un promontorio o una isla, o algo así, y terminas con dos distribuciones [geográficas]. Y
luego, en cualquiera de los lados obtiene diferentes presiones de selección, por lo que un grupo
comienza a evolucionar de una manera y otro grupo de otra manera, ¿qué hay de malo en eso?
Es muy plausible, económico y parsimonioso. ¿Por qué querrías meter a la simbiogénesis cuando
es tan poco parsimonioso y antieconómico?
A lo que Lynn Margulis respondió: porque está allí (Dawkins y Margulis, 2009).
Y es significativo. Para los animales, así como para las plantas, nunca ha habido individuos. El nuevo
paradigma de la biología plantea nuevas preguntas y busca nuevas relaciones entre las diferentes
entidades vivientes de la Tierra. Todos somos líquenes.
REFERENCIAS
• Agrawal A. A. 2001. Phenotypic plasticity in the interactions and evolution of

species. Science 294:321–326.
First citation in article
Crossref MedlineGoogle Scholar
• Altincicek B., Kovacs J. L., Gerardo N. M. 2012. Horizontally transferred fungal

carotenoid genes in the two-spotted spider mite Tetranychus urticae. Biology
Letters 8:253–257.
CrossrefGoogle Scholar
• Avise J. C. 1991. Ten unorthodox perspectives on evolution prompted by comparative

population genetic findings on mitochondrial DNA. Annual Review of Genetics 25:45–
69.
• Bakken J. S., Borody T., Brandt L. J., Brill J. V., Demarco D. C., Franzos M. A., Kelly C.,
Khoruts A., Louie T., Martinelli L. P., Moore T. A., Russell G., Surawicz C. (Fecal
Microbiota Transplantation Workgroup). 2011. Treating Clostridium difficile infection
with fecal microbiota transplantation. Clinical Gastroenterology and
Hepatology 9:1044–1049.
• Ballal S. A., Gallini C. A., Segata N., Huttenhower C., Garrett W. S. 2011. Host and gut
microbiota symbiotic factors: lessons from inflammatory bowel disease and successful
symbionts. Cellular Microbiology 13:508–517.
• Bates J. M., Mittge E., Kuhlman J., Baden K. N., Cheesman S. E., Guilemin K. 2006.
Distinct signals from the microbiota promote different aspects of zebrafish gut
differentiation. Developmental Biology 297:374–386.
• Bäckhed F., Ley R. E., Sonnenbury J. L., Peterson D. A., Gordon J. I. 2005. Host-
bacterial mutualism in the human intestine. Science 307:1915–1920.
• Bravo J. A., Forsythe P., Chew M. V., Escaravage E., Savignac H. M., Dinan T. G.,
Bienenstock J., Cryan J. F. 2011. Ingestion of Lactobacillus strain regulates emotional
behavior and central GABA receptor expression in a mouse via the vagus
nerve. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
America 108:16050–16055.
• Brelsfoard C. L., Dobson S. L. 2009. Wolbachia-based strategies to control insect pests

and disease vectors. Asia Pacific Journal of Molecular Biology and
Biotechnology 17:55–63.
Google Scholar
• Buchheit C. L., Rayavarapu R. R., Schafer Z. T. 2012. The regulation of cancer cell death
and metabolism by extracellular matrix attachment. Seminars in Cell and
Developmental Biology 23:402–411.
• Buchner P. 1965. Endosymbiosis of Animals with Plant Microorganisms. New York:

Interscience Publishers.
Google Scholar
• Burnet F. M., Fenner F. 1949. The Production of Antibodies. Second Edition. Melbourne
(Australia): Macmillan and Company.
Google Scholar
• Cash H. L., Whitman C. V., Behrendt C. L., Hooper L. V. 2006. Symbiotic bacteria direct
expression of an intestinal bactericidal lectin. Science 313:1126–1130.
• Castañeda J., Genzor P., Bortvin A. 2011. piRNAs, transposon silencing, and germline
genome integrity. Mutation Research 714:95–104.
• CDC (Centers for Disease Control and Prevention). 2010. Diarrheal diseases in less
developed
countries. http://www.cdc.gov/healthywater/hygiene/ldc/diarrheal_diseases.html.
Google Scholar
• Chapman R. W., Stephens J. C., Lansman R. A., Avise J. C. 1982. Models of

mitochondrial DNA transmission genetics and evolution in higher eucaryotes. Genetics
Research 40:41–57.
• Chow J., Lee S. M., Shen Y., Khosravi A., Mazmanian S. K. 2010. Host bacterial
symbiosis in health and disease. Advances in Immunology 107:243–274.
• Chung W.-J., Okamura K., Martin R., Lai E. C. 2008. Endogenous RNA interference
provides a somatic defense against Drosophila transposons. Current Biology 18:795–
802.

• Clarke E. 2010. The problem of biological individuality. Biological Theory 5:312–325.
• Clements F. E. 1916. Plant Succession: An Analysis of the Development of

Vegetation. Washington (DC): Carnegie Institute of Washington.
• Cordaux R., Batzer M. A. 2009. The impact of retrotransposons on human

evolution. Nature Reviews Genetics 10:691–703.
• Costello E. K., Stagaman K., Dethlefsen L., Bohannan B. J. M., Relman D. A. 2012. The
application of ecological theory toward an understanding of the human
microbiome. Science 336:1255–1262.
• Coulibaly Y. I. et al. 2009. A randomized trial of doxycycline for Mansonella

perstans infection. New England Journal of Medicine 361:1448–1458.
• Cryan J. F., O'Mahony S. M. 2011. The microbiome-gut-brain axis: from bowel to

behavior. Neurogastroenterology and Motility 23:187–192.
• Dale C., Moran N. A. 2006. Molecular interactions between bacterial symbionts and
their hosts. Cell 126:453–465.
• Dayel M. J., Alegado R. A., Fairclough S. R., Levin T. C., Nichols S. A., McDonald K.,
King N. 2011. Cell differentiation and morphogenesis in the colony-forming
choanoflagellate Salpingoeca rosetta. Developmental Biology 357:73–82.
• Dawkins R., Margulis L. 8 May 2009. “Homage to Darwin” debate at Oxford

University. http://www.voicesfromoxford.com/homagedarwin_part3.html.
Google Scholar
• Douglas A. E. 1988. Experimental studies on the mycetome symbiosis in the

leafhopper Euscelis incisus. Journal of Insect Physiology 34:1043–1053.
• Douglas A. E. 2010. The Symbiotic Habit. Princeton (New Jersey): Princeton University
Press.
Google Scholar
• Duan J., Chung H., Troy E., Kasper D. L. 2010. Microbial colonization drives expansion
of IL-1 receptor 1-expressing and IL-17-producing γ/δ T cells. Cell Host and
Microbe 7:140–150.
• Dunbar H. E., Wilson A. C. C., Ferguson N. R., Moran N. A. 2007. Aphid thermal
tolerance is governed by a point mutation in bacterial symbionts. PLoS Biology 5:e96.

• Dunning Hotopp J. C. et al. 2007. Widespread lateral gene transfer from intracellular
bacteria to multicellular eukaryotes. Science 317:1753–1756.
• Eberl G. 2010. A new vision of immunity: homeostasis of the superorganism. Mucosal

Immunology 3:450–460.
• Eldakar O. T., Wilson D. S. 2011. Eight criticisms not to make about group
selection. Evolution 65:1523–1526.
• Emera D., Casola C., Lynch V. J., Wildman D. E., Agnew D., Wagner G. P. 2012.
Convergent evolution of endometrial prolactin expression in primates, mice, and
elephants through the independent recruitment of transposable elements. Molecular
Biology and Evolution 29:239–247.
• Fraune S., Bosch T. C. G. 2010. Why bacteria matter in animal development and
evolution. Bioessays 32:571–580.
• Geddes P., Mitchell P. C. 1911. Morphology. Pages 863–869 in Encyclopedia Britannica,

Eleventh Edition. Cambridge (United Kingdom): Cambridge University Press.
Google Scholar
• Gilbert S. F. 2001. Ecological developmental biology: developmental biology meets the

real world. Developmental Biology 233:1–12.
• Gilbert S. F. 2003. The genome in its ecological context: philosophical perspectives on

interspecies epigenesis. Annals of the New York Academy of Sciences 981:202–218.
• Gilbert S. F. 2011. Symbionts as Genetic Sources of Hereditable Variation. Pages 283–

293 in Transformations of Lamarckism: From Subtle Fluids to Molecular Biology,
edited by S. B. Gissis and E. Jablonka. Cambridge (Massachusetts): MIT Press.
Google Scholar
• Gilbert S. F., Epel D. 2009. Ecological Developmental Biology: Integrating

Epigenetics, Medicine, and Evolution. Sunderland (Massachusetts): Sinauer Associates.
Google Scholar
• Gilbert S. F., McDonald E., Boyle N., Buttino N., Gyi L., Mai M., Prakash N., Robinson J.
2010. Symbiosis as a source of selectable epigenetic variation: taking the heat for the big
guy. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 365:671–
678.
• Gordon J. I. 2012. Honor thy gut symbionts redux. Science 336:1251–1253.
• Greenblum S., Turnbaugh P. J., Borenstein E. 2012. Metagenomic systems biology of

the human gut microbiome reveals topological shifts associated with obesity and
inflammatory bowel disease. Proceedings of the National Academy of Sciences of the
United States of America 109:594–599.

• Haiser H. J., Turnbagh P. J. 2012. Is it time for a metagenomic basis of

therapeutics? Science 336:1253–1255.
• Hall J. L. 2011. Spirochete contributions to the eukaryotic genome. Symbiosis 54:119–

129.
• Hanahan D., Weinberg R. A. 2011. Hallmarks of cancer: the next

generation. Cell 144:646–674.
• Hanson R. D. E., Trees A. J., Bah G. S., Hetzel U., Martin C., Bain O., Tanya V. N.,
Makepeace B. L. 2011. A worm's best friend: recruitment of neutrophils
by Wolbachia confounds eosinophil degranulation against the filarial
nematode Onchocerca ochengi. Proceedings of the Royal Society B: Biological
Sciences 278:2293–2302.
• Hartman H., Fedorov A. 2002. The origin of the eukaryotic cell: a genomic
investigation. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
America 99:1420–1425.
• Hehemann J.-H., Correc G., Barbeyron T., Helbert W., Czjzek M., Michel G. 2010.
Transfer of carbohydrate-active enzymes from marine bacteria to Japanese gut
microbiota. Nature 464:908–912.

• Heijtz R. D., Wang S., Anuar F., Qian Y., Björkholm B., Samuelsson A., Hibberd M. L.,
Forssberg H., Pettersson S. 2011. Normal gut microbiota modulates brain development
and behavior. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
America 108:3047–3052.
• Herre E. A., Mejía L. C., Kylio D. A., Rojas E., Maynard Z., Butler A., Van Bael S. A.
2007. Ecological implications of anti-pathogen effects of tropical fungal endophytes and
mycorrhizae. Ecology 88:550–558.
• Hill D. A. Siracusa M. C., Abt M. C., Kim B. S., Kobuley D., Kubo M., Kambayashi T.,
LaRosa D. F., Renner E. D., Orange J. S., Bushman F. D., Artis D. 2012. Commensal
bacteria-derived signals regulate basophil hematopoiesis and allergic
inflammation. Nature Medicine 18:538–546.
• Hoerauf A., Mand S., Volkmann L., Büttner M., Marfo-Debrekyei Y., Taylor M., Adjei O.,
Büttner D. W. 2003. Doxycycline in the treatment of human onchocerciasis: kinetics
of Wolbachia endobacteria reduction and of inhibition of embryogenesis in
female Onchocerca worms. Microbes and Infection 5:261–273.
• Hooper L. V., Wong M. H., Thelin A., Hansson L., Falk P. G., Gordon J. I. 2001.
Molecular analysis of commensal host-microbial relationships in the
intestine. Science 291:881–884.
• Hooper L. V., Littman D. R., Macpherson A. J. 2012. Interactions between the

microbiota and the immune system. Science 336:1268–1273.
• Hoshi N., Medzhitov R. 2012. Germs gone wild. Nature Medicine 18:654–656.
• Hull D. L. 1980. Individuality and selection. Annual Review of Ecology and

Systematics 11:311–332.
• Huxley T. H. 1852. Upon animal individuality. Edinburgh New Philosophical

Journal 53:172–177.
Google Scholar
• Kamra D. N. 2005. Rumen microbial ecosystem. Current Science 89:124–135.
Google Scholar
• Kaneko-Ishino T., Ishino F. 2010. Retrotransposon silencing by DNA methylation

contribution to the evolution of placentation and genomic imprinting in
mammals. Development, Growth and Differentiation 52:533–543.
• Keller L. 1999. Levels of Selection in Evolution. Princeton (New Jersey): Princeton

University Press.
Google Scholar
• Kerney R., Kim E., Hangarter R. P., Heiss A. A., Bishop C. D., Hall B. K. 2011.
Intracellular invasion of green algae in a salamander host. Proceedings of the National
Academy of Sciences of the United States of America 108:6497–6502.
• Klein J. 1982. Immunology: The Science of Self-Nonself Discrimination. New York:

John Wiley & Sons.
Google Scholar
• Kunarso G., Chia N.-Y., Jeyakani J., Hwang C., Lu X., Chan Y.-S., Ng H.-H., Bourque G.
2010. Transposable elements have rewired the core regulatory network of human
embryonic stem cells. Nature Genetics 42:631–644.
• Lander E. S. et al. (International Human Genome Sequencing Constortium). 2001.

Initial sequencing and analysis of the human genome. Nature 409:860–921.
• Lanning D. K., Rhee K.-J., Knight K. L. 2005. Intestinal bacteria and development of the
B-lymphocyte repertoire. Trends in Immunology 26:419–425.
• Lee Y. K., Mazmanian S. K. 2010. Has the microbiota played a critical role in the
evolution of the adaptive immune system? Science 330:1768–1773.
• Leigh E. G. 2010. The group selection controversy. Journal of Evolutionary

Biology 23:6–19.
• Leuckart R. 1851. Über den Polymorphismus der Individuen oder die Erscheinungen
der Arbeitsteilung in der Natur. Ein Beitrag zur Lehre vom Generationswechsel.
Giessen (Germany): Ricker.
Google Scholar
• Lewontin R. C. 1970. The units of selection. Annual Review of Ecology and

Systematics 1:1–18.
• Ley, R. E., Peterson D. A., Gordon J. I. 2006. Ecological and evolutionary forces shaping
microbial diversity in the human intestine. Cell 124:837–848.
• Ley R. E., Hamady M., Lozupone C., Turnbaugh P. J., Ramey R. R., Bircher J. S.,
Schlegel M. L., Tucker T. A., Schrenzel M. D., Knight R., Gordon J. I. 2008. Evolution of
mammals and their gut microbes. Science 320:1647–1651.
• Limoges C. 1994. Milne-Edwards, Darwin, Durkheim and Division of Labour: A Case

Study in Reciprocal Conceptual Exchanges between the Social and the Natural Sciences.
Pages 317–343 in The Natural Sciences and Social Sciences: Some Critical and
Historical Perspectives, edited by I. B. Cohen. Dordrecht (The Netherlands): Kluwer
Academic Publishers.
Google Scholar
• Login F. H., Balmand S., Vallier A., Vincent-Monégat C., Vingneron A., Weiss-Gayet M.,
Rochat D., Heddi A. 2011. Antimicrobial peptides keep insect endosymbionts under
control. Science 334:362–365.
• Lynch V. J., Leclerc R. D., May G., Wagner G. P. 2011. Transposon-mediated rewiring of
gene regulatory networks contributed to the evolution of pregnancy in
mammals. Nature Genetics 43:1154–1159.
• MacDonald S. J., Thomas G. H., Douglas A. E. 2011. Genetic and metabolic

determinants of nutritional phenotype in an insect-bacterial symbiosis. Molecular
Ecology 20:2073–2084.
• Margulis L. 1970. Origin of Eukaryotic Cells: Evidence and Research Implications for a
Theory of the Origin and Evolution of Microbial, Plant, and Animal Cells on the
Precambrian Earth. New Haven (Connecticut): Yale University Press.
Google Scholar
• Margulis L. 1981. Symbiosis in Cell Evolution: Life and its Environment on the Early
Earth. New York: W. H. Freeman.
Google Scholar
• Margulis L., Fester R. 1991. Symbiosis as a Source of Evolutionary Innovation:

Speciation and Morphogenesis. Cambridge (Massachusetts): MIT Press.
Google Scholar
• Margulis L, Sagan D. 2001. The beast with five genomes. Natural History 110:38–41.
Google Scholar
• Maynard Smith J., Szathmáry E. 1995. The Major Transitions in Evolution. New York:
W. H. Freeman.
Google Scholar
• Mazmanian S. K., Round J. L., Kasper D. L. 2008. A microbial symbiosis factor prevents
intestinal inflammatory disease. Nature 453:620–625.
• McCutcheon J. P., von Dohlen C. D. 2011. An interdependent metabolic patchwork in

the nested symbiosis of mealybugs. Current Biology 21:1366–1372.
• McFall-Ngai M. J. 2002. Unseen forces: the influences of bacteria on animal

development. Developmental Biology 242:1–14.
• McFall-Ngai M., Nyholm S. V., Castillo M. G. 2010. The role of the immune system in
the initiation and persistence of the Euprymna scolopes-Vibrio
fischeri symbiosis. Seminars in Immunology 22:48–53.
• McFall-Ngai M., Heath-Heckman E. A. C., Gillette A. A., Peyer S. M., Harvie E. A. 2012.
The secret languages of coevolved symbioses: insights from the Euprymna scolopes-
Vibrio fischeri symbiosis. Seminars in Immunology 24:3–8.
• McLean P. G., Bergonzelli G. E., Collins S. M., Bercik P. 2012. Targeting the microbiota-
gut-brain axis to modulate behavior: which bacterial strain will translate best to
humans? Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
America 109:E174.
Google Scholar
• Medzhitov R., Schneider D. S., Soares M. P. 2012. Disease tolerance as a defense

strategy. Science 335:936–941.
• Michod R. E., Roze D. 1997. Transitions in individuality. Proceedings of the Royal

Society B: Biological Sciences 264:853–857.
• Milne-Edwards H. 1827. Organisation. Pages 332–344 in Dictionnaire Classique

d'Histoire Naturelle, edited by J. B. G. M. Bory de Saint-Vincent. Paris: Beaudoin.
Google Scholar
• Mohamadzadeh M. et al. 2011. Regulation of induced colonic inflammation

by Lactobacillus acidophilus deficient in lipoteichoic acid. Proceedings of the National
• Moran N. A. 2007. Symbiosis as an adaptive process and source of phenotypic

complexity. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
America 104:8627–8633.
• Moreira L. A. et al. 2009. A Wolbachia symbiont in Aedes aegypti limits infection with
dengue, chikungunya, and Plasmodium. Cell 139:1268–1278.
• Morowitz M. J., Denef V. J., Costello E. K., Thomas B. C., Poroyko V., Relman D. A.,
Banfield J. F. 2011. Strain-resolved community genomic analysis of gut microbial
colonization in a premature infant. Proceedings of the National Academy of Sciences of
the United States of America 108:1128–1133.
• Muegge B. D., Kuczynski J., Knights D., Clemente J. C., González A., Fontana L.,
Henrissat B., Knight R., Gordon J. I. 2011. Diet drives convergence in gut microbiome
functions across mammalian phylogeny and within humans. Science 332:970–974.
• Mulks M. H., Plaut A. G. 1978. IgA protease production as a characteristic

distinguishing pathogenic from harmless Neisseriaceae. New England Journal of
Medicine 299:973–976.
• Nash D. R., Als T. D., Maile R., Jones G. R., Boomsma J. J. 2008. A mosaic of chemical
coevolution in a large blue butterfly. Science 319:88–90.
• Nicholson J. K., Holmes E., Kinross J., Burcelin R., Gibson G., Jia W., Pettersson S.
2012. Host-gut microbiota metabolic interactions. Science 336:1262–1267.
• Niess J. H., Leithäuser F., Adler G., Reimann J. 2008. Commensal gut flora drives the
expansion of proinflammatory CD4 T cells in the colonic lamina propria under normal
and inflammatory conditions. Journal of Immunology 180:559–568.
• Nyhart L. K., Lidgard S. 2011. Individuals at the center of biology: Rudolf

Leuckart's Polymorphismus der Individuen and the ongoing narrative of parts and
wholes. With an annotated translation. Journal of the History of Biology 44:373–443.
• Obata T. et al. 2010. Indigenous opportunistic bacteria inhabit mammalian gut-

associated lymphoid tissues and share a mucosal antibody-mediated
symbiosis. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
America 107:7419–7424.
• Okasha S. 2003. Recent work on the levels of selection problem. Human Nature
Review 3:349–356.
Google Scholar
• Okasha S. 2006. Evolution and the Levels of Selection. Oxford (United Kingdom):
Oxford University Press.
Google Scholar
• Oliver K. R., Greene W. K. 2009. Transposable elements: powerful facilitators of

evolution. Bioessays 31:703–714.
• Olivier H. M., Moon B. R. 2010. The effects of atrazine on spotted salamander embryos
and their symbiotic alga. Ecotoxicology 19:654–661.

• Oliver K. M., Degnan P. H., Hunter M. S., Moran N. A. 2009. Bacteriophages encode
factors required for protection in a symbiotic mutualism. Science 325:992–994.
• Pannebakker B. A., Loppin B., Elemans C. P. H., Humblot L., Vavre F. 2007. Parasitic
inhibition of cell death facilitates symbiosis. Proceedings of the National Academy of
Sciences of the United States of America 104:213–215.
• Peterson D. A., McNulty N. P., Guruge J. L., Gordon J. I. 2007. IgA response to
symbiotic bacteria as a mediator of gut homeostasis. Cell Host and Microbe 2:328–339.
• Pradeu T. 2010. What is an organism? An immunological answer. History and

Philosophy of the Life Sciences 32:247–268.
Google Scholar
• Pradeu T. 2011. A mixed self: the role of symbiosis in development. Biological

Theory 6:80–88.
• Qin J. et al. 2010. A human gut microbial gene catalogue established by metagenomic
sequencing. Nature 464:59–65.

• Rawls J. F., Samuel B. S., Gordon J. I. 2004. Gnotobiotic zebrafish reveal evolutionarily
conserved responses to the gut microbiota. Proceedings of the National Academy of
Sciences of the United States of America 101:4596–4601.
• Rawls J. F., Mahowald M. A., Ley R. E., Gordon J. I. 2006. Reciprocal gut microbiota
transplants from zebrafish and mice to germ-free recipients reveal host habitat
selection. Cell 127:423–433.
• Rhee K.-J., Sethupathi P., Driks A., Lanning D. K., Knight K. L. 2004. Roles of
commensal bacteria in development of gut-associated lymphoid tissues and preimmune
antibody repertoire. Journal of Immunology 172:1118–1124.
• Rosenberg E., Koren O., Reshef L., Efrony R., Zilber-Rosenberg I. 2007. The role of
microorganisms in coral health, disease and evolution. Nature Reviews
Microbiology 5:355–362.
• Round J. L., O'Connell R. M., Mazmanian S. K. 2010. Coordination of tolerogenic

immune responses by the commensal microbiota. Journal of Autoimmunity 34:J220–
J225.
Google Scholar
• Round J. L., Lee S. M., Li J., Tran G., Jabri B., Chatila T. A., Mazmanian S. K. 2011. The
Toll-like receptor 2 pathway establishes colonization by a commensal of the human
microbiota. Science 332:974–977.
• Sagan L. 1967. On the origin of mitosing cells. Journal of Theoretical Biology 14:255–
274.
• Sapp J. 1994. Evolution By Association: A History of Symbiosis. New York: Oxford

University Press.
Google Scholar
• Sapp J. 2002. Paul Buchner (1886–1978) and hereditary symbiosis in

insects. International Microbiology 5:145–150.
• Sapp J. 2003. Genesis: The Evolution of Biology. New York: Oxford University Press.
• Sapp J. 2005. Microbial Phylogeny and Evolution: Concepts and Controversies. New
York: Oxford University Press.
Google Scholar
• Sapp J. 2009. The New Foundations of Evolution: On the Tree of Life. New York:
Oxford University Press.
Google Scholar
• Sasaki T., Nishihara H., Hirakawa M., Fujimura K., Tanaka M., Kokubo M., Kimura-
Yoshida C., Matsuo I., Sumiyama K., Saitou N., Shimogori T., Okada N. 2008. Possible
involvement of SINEs in mammalian-specific brain formation. Proceedings of the
National Academy of Sciences of the United States of America 105:4220–4225.

• Sharon G., Segal D., Ringo J. M., Hefetz A., Zilber-Rosenberg I., Rosenberg E. 2010.
Commensal bacteria play a role in mating preference of Drosophila melanogaster.
Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
America 107:20051–20056.
• Smith H. F., Fisher R. E., Everett M. L., Thomas A. D., Bollinger R. R., Parker W. 2009.
Comparative anatomy and phylogenetic distribution of the mammalian cecal
appendix. Journal of Evolutionary Biology 22:1984–1999.
• Stappenbeck T. S., Hooper L. V., Gordon J. I. 2002. Developmental regulation of

intestinal angiogenesis by indigenous microbes via Paneth cells. Proceedings of the
National Academy of Sciences of the United States of America 99:15451–15455.
• Stearns S. C. 2007. Are we stalled part way through a major evolutionary transition from
individual to group? Evolution 61:2275–2280.
• Tauber A. I. 1994. The Immune Self: Theory or Metaphor? Cambridge (United

Kingdom): Cambridge University Press.
Google Scholar
• Tauber A. I. 2000. Moving beyond the immune self? Seminars in Immunology 12:241–
248.
• Tauber A. I. 2008a. Expanding immunology: defense versus ecological
perspectives. Perspectives in Biology and Medicine 51:270–284.
• Tauber A. I. 2008b. The immune system and its ecology. Philosophy of Science 75:224–
245.
LinkGoogle Scholar
• Tauber A. I. 2009. The biological notion of self and non-self. In Stanford Encyclopedia
of Philosophy, edited by E. N. Zelta. http://plato.stanford.edu/entries/biologyself/.
Google Scholar
• Taylor C. 1989. Sources of the Self: The Making of the Modern Identity. Cambridge
(Massachusetts): Harvard University Press.
Google Scholar
• Taylor M. W., Radax R., Steger D., Wagner M. 2007. Sponge-associated

microorganisms: evolution, ecology, and biotechnological potential. Microbiology and
Molecular Biology Review 71:295–347.
• Teixeira L., Ferreira Á., Ashburner M. 2008. The bacterial symbiont Wolbachia induces
resistance to RNA viral infections in Drosophila melanogaster. PLoS
Biology 6:e1000002.
Google Scholar
• Thomas J. A. 1995. The Ecology and Conservation of Maculinea arion and Other
European Species of Large Blue Butterfly. Pages 180–197 in Ecology and Conservation
of Butterflies, edited by A. S. Pullin. New York: Chapman and Hall.
Google Scholar
• Thomas L. 1974. The Lives of a Cell: Notes of a Biology Watcher. New York: Viking
Press.
Google Scholar
• Tsuchida T., Koga R., Horikawa M., Tsunoda T., Maoka T., Matsumoto S., Simon J.-C.,
Fukatsu T. 2010. Symbiotic bacterium modifies aphid body color. Science 330:1102–
1104.
• Turnbaugh P. J., Gordon J. I. 2009. The core gut microbiome, energy balance and
obesity. Journal of Physiology 587:4153–4158.
• Turnbaugh P. J, Ley R. E., Mahowald M. A., Magrini V., Mardis E. R., Gordon J. I. 2006.
An obesity-associated gut microbiome with increased capacity for energy
harvest. Nature 444:1027–1031.
• Turnbaugh P. J., Ley R. E., Hamady M., Fraser-Liggett C. M., Knight R., Gordon J. I.
2007. The human microbiome project. Nature 449:804–810.
• Ulvestad E. 2007. Defending Life: The Nature of Host-Parasite Relations. Dordrecht

(The Netherlands): Springer.
Google Scholar
• Vásquez A., Forsgren E., Fries I., Paxton R. J., Flaberg E., Szekely L., Olofsson T. C.
2012. Symbionts as major modulators of insect health: lactic acid bacteria and
honeybees. PLoS One 7:e33188.
Google Scholar
• Vogel K. J., Moran N. A. 2011. Sources of variation in dietary requirements in an

obligate nutritional symbiosis. Proceedings of the Royal Society B: Biological
Sciences 278:115–121.
• Weismann A. 1893. The all-sufficiency of natural selection: a reply to Herbert

Spencer. Contemporary Review 64:309–338, 596–610.
Google Scholar
• Weiss B. L., Maltz M., Aksoy S. 2012. Obligate symbionts activate immune system
development in the tsetse fly. Journal of Immunology 188:3395–3403.
• Welsch J. A., Ram S. 2008. Factor H and Neisserial pathogenesis. Vaccine 26:I40–I45.
Google Scholar
• Werren J. H. 2005. Heritable Microorganisms and Reproductive Parasitism. Pages

290–315 in Microbial Evolution: Concepts and Controversies, edited by J. Sapp.
Oxford (United Kingdom): Oxford University Press.
Google Scholar
• Williams G. C. 1966. Adaptation and Natural Selection: A Critique of Some Current

Evolutionary Thought. Princeton (New Jersey): Princeton University Press.
Google Scholar
• Zilber-Rosenberg I., Rosenberg E. 2008. Role of microorganisms in the evolution of

animals and plants: the hologenome theory of evolution. FEMS Microbiology
Reviews 32:723–735.
• Zivkovic A. M., German J. B., Lebrilla C. B., Mills D. A. 2011. Human milk glycobiome
and its impact on the infant gastrointestinal microbiota. Proceedings of the National

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Nunca Fuimos Individuos, Gilbert, Sapp y Tauber (2012) Traducido

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Nunca fuimos individuos: la simbiosis como visión de vida.

Scott F. Gilbert, Jan Sapp, Alfred I. Tauber.

Traducción realizada por Daniela Céspedes y Tomás Flores

En el comienzo de la modernidad, imitando la apariencia del ciudadano independiente, la noción de

CRITERIOS PARA LA INDIVIDUALIDAD

INDIVIDUALIDAD DEL DESARROLLO

En numerosos organismos, el desarrollo de órganos particulares se basa en señales químicas de los

En ratones asimbióticos “libres de gérmenes”, el desarrollo del sistema inmunológico y el sistema

La simbiosis microbiana también se ha demostrado en la fisiología de vertebrados. El metabolismo lípido,

La doctrina de la genética clásica de un genoma/un organismo ha sido eclipsada por estudios de

INDIVIDUALIDAD EVOLUTIVA: LA REVISIÓN DEL INDIVIDUO INMUNE

“E PLURIBUS UNUM”: LA VIGILANCIA NEGOCIADA ENTRE LAS PARTES Y TODOS

La vigilancia negociada es un mecanismo general que ha evolucionado para permitir la incorporación de

NUEVAS PERSPECTIVAS, NUEVAS PREGUNTAS

Si hemos desarrollado la capacidad de seleccionar simbiontes microbianos, quizás la modificación

En el debate "Homenaje al darwinismo" de 2009 celebrado en la Universidad de Oxford, Richard Dawkins

• Agrawal A. A. 2001. Phenotypic plasticity in the interactions and evolution of

First citation in article

Crossref MedlineGoogle Scholar

• Altincicek B., Kovacs J. L., Gerardo N. M. 2012. Horizontally transferred fungal

First citation in article

• Avise J. C. 1991. Ten unorthodox perspectives on evolution prompted by comparative

First citation in article

First citation in article

First citation in article

First citation in article

Crossref MedlineGoogle Scholar

First citation in article

• Brelsfoard C. L., Dobson S. L. 2009. Wolbachia-based strategies to control insect pests

First citation in article

First citation in article

• Buchner P. 1965. Endosymbiosis of Animals with Plant Microorganisms. New York:

First citation in article

First citation in article

Crossref MedlineGoogle Scholar

First citation in article

First citation in article

• Chapman R. W., Stephens J. C., Lansman R. A., Avise J. C. 1982. Models of

First citation in article

First citation in article

First citation in article

• Clarke E. 2010. The problem of biological individuality. Biological Theory 5:312–325.

First citation in article

• Clements F. E. 1916. Plant Succession: An Analysis of the Development of

First citation in article

• Cordaux R., Batzer M. A. 2009. The impact of retrotransposons on human

First citation in article

First citation in article

Crossref MedlineGoogle Scholar

• Coulibaly Y. I. et al. 2009. A randomized trial of doxycycline for Mansonella

First citation in article

• Cryan J. F., O'Mahony S. M. 2011. The microbiome-gut-brain axis: from bowel to

First citation in article

First citation in article

Crossref MedlineGoogle Scholar

• Dawkins R., Margulis L. 8 May 2009. “Homage to Darwin” debate at Oxford

First citation in article

• Douglas A. E. 1988. Experimental studies on the mycetome symbiosis in the

First citation in article

First citation in article

First citation in article

First citation in article