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Neurobiología 

de la visión

César Urtubia Vicario

Aquesta obra ha estat guardonada per la UPC l'any 1992

EDICIONS UPC
UNIVERSITAT POLITÈCNICA DE CATALUNYA
Primera edición: septiembre de 1996
Segunda edición: octubre de 1999

Diseño cubierta: Manel Andreu

© César Urtibia Vicario, 1996

© Edicions UPC, 1997
Edicions de la Universitat Politècnica de Catalunya, SL
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su distribución y venta fuera del ámbito de la Unión Europea.
Presentación 9
Presentación
La  vista  es  el tacto  en  la  distancia con  l
a  sensación
adicional  del  color.  El  tacto  es  la vista  de 
lo  cercano
sin  la  sensación  de  color,  pero  añadiendo  la 
sensación
de  rugosidad.
Pierre  Vil
ley,  1930

Es un gran motivo de satisfacción personal poder presentar esta obra de síntesis de la neurocienci
a visual,
cuya concepción surgió allá por el año 1992, cuando en el "XII Congreso Nacional de Ó
ptica y
Optometría", expuse la conferencia "Campos receptores y percepción visual". Tomé allí concie
ncia del
interés que los profesionales de la Optometría manifestaban por estos temas, sobre todo quienes 
por haber
efectuado estudios de postgrado, habían tenido constancia de la importancia que las univer
sidades
extranjeras  en  las  que  se  imparte  Optometría  (pienso  concretamente en Manchester y  Pennsy
lvania)
conceden a estos aspectos para una comprensión global de las ciencias optométricas.

Como biólogo, siempre habían suscitado en mí interés los temas relativos al proceso de la trans
ducción
en las sensaciones; la "magia" de ese delicado proceso que transforma tipos de energía tan divers
os como
las ondas electromagnéticas, la presión, o la temperatura, en un mismo código que es el impulso 
nervioso;
y cómo después el cerebro, la estructura mejor organizada de nuestro universo conocido, transf
ormaba
este código en percepción. Mi docencia en la Escuela Universitaria de Óptica y Optometría desd
e el año
1979, me llevó a profundizar de forma teórica en los aspectos concernientes a la percepción vis
ual.

Con motivo de que en el año 1992 se culminaba la creación del nuevo Plan de Estudios 
para la
Diplomatura en Óptica y Optometría, (plan 1992), propuse a la Escuela que deberían ser trata
dos los
temas de la Fisiología Ocular (aspectos vegetativos del metabolismo del ojo) independientemen
te de lo
que constituye en sí el proceso visual. Esto dio lugar a la creación en la EUOOT de la asignatura 
troncal
"Neurofisiología de la Visión", que vengo impartiendo desde el año 1993.

El principal motivo de pasar de unos apuntes (ya esbozados cuando en la amplia asignatura Fis
iología
y Bioquímica del Plan de Estudios anterior estos temas se reducían a un máximo de cinco o se
is) a la
concepción de un libro de texto, fue el hecho de que los alumnos manifestaban la carencia de te
xtos en
lengua castellana para poder seguir la nueva asignatura. Por otra parte, al consultar la bibliog
rafía de
materias afines o que bordearan algunos de estos temas en facultades de Psicología y Medicina, 
tuve la
convicción de que hacía falta un texto de este tipo, pues casi todos ellos estaban en lengua ingles
a, y por
otra parte había que actualizar el contenido de los capítulos de la visión en textos generales de Fi
siología

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
10 Neurobiología  de  la  visión

y Psicología escritos en lengua castellana, dado el constante cambio que está sufriendo la neuro
ciencia
visual.

Relativamente avanzado el proyecto, asistí al seminario científico de verano: " De la Retina al c
erebro:
Neurobiología de la visión", organizado por el Dr. Carlos Belmonte en julio de 1996 y patrocin
ado por
la Fundación Duques de Soria, que no podía ser más oportuno para tomar contacto directo con u
na parte
importante de la élite de la neurociencia visual española representada por él mismo y por otros ci
entíficos
españoles como Carlos Acuña, Roberto Gallego, Álvaro Pascual-Leone y Manuel Vidal, así 
como con
dos figuras señeras de este ámbito, internacionalmente reconocidas, como son David Hubel 
y Elio
Raviola de la Universidad de Harvard.

Las aportaciones de sus conferencias completamente actualizadas, en cada una de sus 
materias
específicas, y los aspectos dudosos de algunos principios biológicos aún no muy esclarecidos, 
incluso
en libros de consulta y que resolví "sobre el terreno", han sido directamente vertidos en el texto
, con lo
que el texto, si bien es un libro de síntesis, tiene perfectamente revisados y puestos al día los co
nceptos
y descripciones expuestos en el mismo.
Además de que este curso dejó en mí un entrañable recuerdo por los numerosos contactos huma
nos que
realicé, su propio título, vino a determinar que matizara tomándolo "prestado" el título definitiv
o de mi
libro de texto. En efecto, la asignatura que imparto no trata exclusivamente de aspectos fisiológ
icos de
la visión sino que varios de sus temas tratan como es de rigor de la bioquímica de la visión, co
mo son
los que hacen alusión a la fototransducción y a los aspectos relativos a los neurotransmisores de l
a retina.
Esto, unido a que aunque en mi asignatura no se imparten los aspectos estructurales, he 
creído
conveniente esbozarlos en el texto (estructura de la retina y vías visuales, propios de la Anatomí
a), para
que no faltara ningún concepto previo. Por ello, decidí que el libro se titulara  Neurobiología  de 
la  visión
al  englobar aspectos más interdisciplinarios, y que de esta forma trascendiese la propia asign
atura y
pudiera ser utilizado por un número superior de alumnos incluso de otras facultades como me re
fería al
principio.

Con este título, aparece, pues, en lengua castellana y en un lenguaje claro y conciso, un texto es
pecífico
de los aspectos anatómico, bioquímico y fisiológico del proceso visual, vía de información princi
pal para
nuestra especie, y del que si bien es fascinante lo ya conocido, aún más apasionante es lo que qu
eda aún
por descubrir.

César Urtubia Vicario

Octubre, 1996

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Reconocimientos 11
Reconocimientos

La obra que presento no hubiera alcanzado su forma definitiva, perfectamente revisada, 

sin la
colaboración de las personas siguientes, a quienes quiero expresar mi más sincero agradecimie
nto:

Dr. Carlos Acuña, Catedrático de Fisiología de la Universidade de Santiago de Compost
ela, que
contribuyó a que la estructura y función globales de la corteza visual de la que es un rec
onocido
investigador, aparezcan descritas en su forma correcta, y que apoyó de forma testimonial el pro
yecto.

Dr.  Mariano  Aguilar, Catedrático Emérito de Óptica de la Universitat de València, por todo su 


apoyo,
no sólo a este proyecto docente, que demuestra al haberse leído el borrador del texto y hacerme 
el gran
honor de prologarlo, sino por toda la ayuda que en el ámbito científico me presta de una manera 
directa
en los últimos años.

D.  José  Luis  Álvarez, del Departament d´Òptica i Optometría de la U P C, exalumno y 


actualmente
compañero docente, quien "puso en orden" los conceptos introductorios de la geometría de la 
visión
binocular e hizo sugerencias interesantes en el capítulo de introducción.

Dr.  Josep  Mª Doménech, Catedrático de Anatomía de la Universitat Autònoma de Barcelona, 


quien en
múltiples ocasiones me ha prestado su ayuda y colaboración. En este proyecto, ha corregido y act
ualizado
la estricta nomenclatura anatómica de la vía visual, que el autor, como biólogo, no hubiera podid
o quizá
plasmar con el rigor debido.

Dr.  Eduardo  Fernández, del Departamento de Histología de la Universidad de Alicante, 


que leyó
concienzudamente los capítulos que hacen alusión a las dos principales sinapsis funcionales de l
a retina.
Su ayuda ha sido determinante a la hora de esclarecer la denominación actual de algunos tipos c
elulares
de amacrinas y células horizontales.

Dr.  Pere  Garriga, del Departament d´Enginyeria Química de la U P C, y compañero de 


investigación
hace algún tiempo, por sus correcciones y actualización de los temas de la fototransducción, ma
teria en
la que hoy día tiene centrada su investigación.

Dr.  Francisco González, del Departamento de Fisiología de la Universidade de Santiago de Co
mpostela,
a quien debo el que los conceptos vertidos sobre la neurobiología de la visión binocular y de la vi
sión del
color alcancen en el texto su descripción más actualizada. Debo referirme especialmente a los pr
imeros,
por la detenida lectura que de ellos hizo, y las sugerencias y correcciones, incluída la bibliograf
ía. A él

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12 Neurobiología  de  la  visión

debo asimismo la clasificación actualizada de las células con respuesta binocular, que tan bien 
conoce
por ser objeto de su investigación desde hace años.

Dr.  Enrique Hita, Catedrático de Óptica en la Facultad de Ciencias de la Universidad de Granad
a, quien
ha revisado el tema de las anomalías cromáticas, considerando que está al frente de uno de los 
equipos
científicos españoles más solventes en la investigación de la visión del color.

D.  Francisco  Miguel  Martínez  Verdú, del Departament d´Òptica i Optometria de la U P C, 


quien ha
corregido con detenimiento los aspectos físicos de introducción a la visión del color y que 
me ha
facilitado bibliografía actualizada sobre dichos temas.

Dr.  José Luis Miralles, Catedrático de Psicología Básica de la Universitat de València, por el ap
oyo que
actualmente me presta en mi proyecto de investigación y por las sugerencias y correcciones del 
capítulo
de la sensación, en el que sus aportaciones como psicólogo han sido de gran utilidad.

Dra. Mª  Cinta  Puell, del Departamento de Óptica de la Universidad Complutense de Madrid q


uien con
su  pionera publicación "Codificación de la señal visual" (1994), me indicó una pauta a segui
r en mi
proyecto, y del que al tener noticia, me mostró su apoyo testimonial.

Dr.  Jaume Pujol, Catedrático de Escuela Universitaria y director del Departament d´Òptica i 
Optometría
de la Universitat Politècnica de Catalunya. Quiero agradecerle no sólo su colaboración en docen
cia y su
ayuda en la investigación, sino también el decidido apoyo a este proyecto, en el que ha revisad
o varios
conceptos en el tema de la adaptación a la iluminación.

Quiero hacer constar un particular reconocimiento a mis compañeras de docencia:

Dra. Mª Antonia March, quien pionera en publicar en Ediciones U P C, me dio la oportu
nidad de
participar en su libro de texto "Farmacología ocular" con el capítulo "Fisiología del segmento 
anterior
del globo ocular", y cuyo proyecto ha servido como experienca previa al mío.

Dª  Guadalupe Götzens, quien además de colaborar conmigo en la docencia, es autora de los dos 
primeros
capítulos del texto y ha revisado además el capítulo relativo a la estructura de la retina.

No quisiera terminar sin agradecer su dedicación a quienes han colaborado en la obra en los a
spectos
formales. A las "sucesivas" becarias  Eva  Mena,  Cristina  Toledo,  Mónica  González y  Mirei
a  Pérez, a
quienes debo el tremendo trabajo de la organización por autores y capítulos de la bibliografía 
que han
alternado con su dedicación al Laboratorio de Prácticas. Especial mención debo hacer de  Carm
en  Blasi,
del personal de laboratorio, quien además de la puesta a punto del Laboratorio de Prácica
s se ha
encargado de dar el aspecto formal definitivo a márgenes, encabezamientos, y cientos de corre
cciones
del texto. Asimismo, no debo olvidar la ayuda prestada por los titulares del Centro de Cálcul
o,  Raúl
Monferrer y Maite  Gallardo, que en múltiples ocasiones me han indicado cómo resolver alguna 
cuestión
relacionada con aspectos informáticos. También quiero agradecer a  Margarita  Anglada, titul
ar de la
Biblioteca de la E.U.O.O.T., su ayuda en la búsqueda de referencias y material bibliográfico en 
general.

Por fin a Ediciones U P C, y personalmente a  Josep  Mª Serra, su director, a  Montse Mañé, a  A


na Latorre
y a  Débora  Castañá, por darme la oportunidad de llevar a cabo este proyecto.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Indice 13
Indice

1 Potenciales de membrana Guadalupe 

Götzens  García
1.1 Introducción  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 19
1.2 Origen del potencial de membrana . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 21
1.3 Fenómenos eléctricos en la célula nerviosa  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 23
1.4 Potencial de acción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 26

2 Sinapsis y circuitos neuronales Guadalupe 

Götzens  García
2.1 Introducción  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 31
2.2 Mecanismo general de la sinapsis química . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 31
2.3 Fenómenos eléctricos en la sinápsis química . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 32
2.4 Sustancias transmisoras en las sinapsis químicas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 33
2.5 Conducción en la sinapsis química . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 36
2.6 Circuitos neuronales . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 36

3 Fisiología general de la sensación: los receptores

3.1 Sensación y percepción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 41
3.2 Vías de conducción del estímulo sensorial . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 42
3.3 Génesis de la sensación y la percepción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 42
3.4 La transducción sensorial . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 43
3.5 Potencial de receptor y potencial generador . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 44
3.6 Características y modalidades de la sensación . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 45
3.7 Clasificación de los receptores . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 46
3.8 Unidad sensorial y campo receptor . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 48
3.9 Contraste simultáneo y contraste sucesivo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 49
3.10 Proyección . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 49
3.11 Discriminación de la intensidad del estímulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 49
3.12 Concepto de cronaxia . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 52

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
14 Neurobiología  de  la  visión

4 La visión

4.1 Aproximación al concepto de visión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 55
4.2 Ciencias de la visión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 56
4.3 Estímulo de la visión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 57
4.4 Información proporcionada por el sistema visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 58
4.5 Etapas del proceso visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 59
4.6 Peculiaridades en la percepción de la imagen . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 60
4.7 Fenómenos entópticos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 60

5 Organización estructural de la retina

5.1 Origen embriológico . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 61
5.2 Organización espacial . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 62
5.3 Estratificación convencional de la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 64
5.4 Conexiones sinápticas en las capas plexiformes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 65
5.5 Células no neuronales en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 66
5.6 Tipos neuronales en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 68
5.7 Retina central y retina periférica . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 70

6 Metabolismo vegetativo de la retina

6.1 Nutrición de la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 75
6.2 Metabolismo de los hidratos de carbono y consumo de oxígeno . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 76
6.3 Metabolismo lipídico . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 77
6.4 Metabolismo proteico . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 78
6.5 Melanogénesis . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 78
6.6 Metabolismo de la vitamina A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 80
6.7 Neurotransmisores en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 80
6.8 Degeneración retiniana inducida por la luz . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 81

7 Fotorreceptores

7.1 Fotorreceptores en los mamíferos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 83
7.2 Estructura de los fotorreceptores . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 85
7.3 Renovación de proteínas y discos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 87

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Indice 15

7.4 Respuestas eléctricas en fotorreceptores (Potencial de receptor) . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 88
7.5 Registros electrofisiológicos oculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 89

8 Fotoquímica de la visión

8.1 Luz y fotorrecepción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 95
8.2 Leyes de la fotoquímica  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 96
8.3 Mínimo cuántico . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 96
8.4 Pigmentos visuales . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 96
8.5 El cromóforo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 99
8.6 Origen vegetal y metabolismo del cromóforo en el organismo  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. . 99
8.7 Fotoactivación de la rodopsina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
101
8.8 Regeneración de la rodopsina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
105

9 La fototransducción

9.1 El fotorreceptor como fotomultiplicador de alta resolución . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 107
9.2 Hiperpolarización de la membrana plasmática del segmento externo del bastón . . . . . 
. 107
9.3 Consideraciones respecto al transporte de la señal desde la rodopsina iluminada
hasta la membrana plasmática . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
 110
9.4 Transmisores internos de la señal . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
111
9.5 Difusión lateral de la rodopsina en el disco  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
112
9.6 Complejos enzimáticos en el segmento externo del bastón . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 113
9.7 Vía de los nucleótidos cíclicos en la fototransducción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 114
9.8 Papel del ión calcio en la adaptación a la luz . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 115
9.9 Mecanismo desactivador de la rodopsina. Función de la arrestina . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 117
9.10 Fundamento bioquímico de la amplificación de la señal . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 117

10 Neurobiología de la adaptación a la iluminación

10.1 Adaptación a la luz y a la oscuridad . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
119
10.2 Duplicidad de función en la retina  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
119
10.3 Adaptación a la oscuridad. Visión escotópica . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
120
10.4 Bases bioquímicas de la ceguera nocturna . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 123
10.5 Adaptación a la luz. Visión fotópica . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
124
10.6 Visión e intensidad de luz . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
125
10.7 Iluminación y agudeza visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
125

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
16 Neurobiología  de  la  visión

11 Resolución espacial en la primera sinapsis de la retina

11.1 Estructura funcional de la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
127
11.2 Procesamiento visual en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
129
11.3 Respuestas eléctricas de las células de la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 129
11.4 Campos receptores en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
130
11.5 Primera sinapsis de la vía visual (plexiforme externa) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 134
11.6 Células bipolares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
136
11.7 El mensaje visual en la primera sinapsis . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 137
11.8 Células horizontales, inhibición lateral y antagonismo centro-periferia . . . . . . . . . . . . 
. 139

12 Resolución temporal en la segunda sinapsis de la retina

12.1 Resolución temporal en el sistema visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 143
12.2 Segunda sinapsis de la vía visual (plexiforme interna) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 143
12.3 El mensaje visual en la segunda sinapsis . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
145
12.4 Células amacrinas: Modulación de interacciones antagónicas entre ganglionares . . . . 
. 145
12.5 Células interplexiformes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
148
12.6 Células ganglionares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
149
12.7 Percepción de contornos y contrastes simultáneos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 152
12.8 Clasificación funcional de las células ganglionares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 154
12.9 Conclusiones finales del procesamiento de la información por la retina . . . . . . . . . . . . 
. 158

13 Vías visuales y organización retinotópica

13.1 Estructura y función de las vías visuales . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
163
13.2 Destino encefálico de las vías visuales secundarias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 165
13.3 Vía retinotalámica (pregeniculada) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 166
13.4 Vía geniculocortical (postgeniculada) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 167
13.5 Colículo superior (tubérculo bigémino superior) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 170
13.6 Area pretectal del mesencéfalo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 171

14 La corteza visual. Estructura histológica y campos receptores

14.1 Análisis de la forma visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
173
14.2 La corteza cerebral . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
174
14.3 Estructura histológica de la corteza visual primaria . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 175
14.4 Campos receptores en la corteza visual y detección de contornos . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 178
14.5 Hipótesis propuestas sobre las conexiones entre las células de la vía visual . . . . . . . . . 
. 183
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Indice 17

15 Organización modular de la corteza visual. Percepción de la forma y 
movimiento

15.1 Organización modular (columnar) en la corteza visual primaria (V1) . . . . . . . . . . . . . 
. 189
15.2 Corteza visual circunstriada o de asociación (áreas visuales de asociación)  . . . . . . . . . 
. 193
15.3 Corteza temporal inferior (ínferotemporal) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 196
15.4 Corteza parietal posterior . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
197
15.5 Integración final de la información visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 198

16 Neurobiología de la visión binocular y estereoscópica

16.1 Mecanismos de la estimación de la distancia y la percepción del relieve . . . . . . . . . . . 
. 203
16.2 Referencias monoculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
204
16.3 Referencias binoculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
205
16.4 Bases geométricas de la estereopsis . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
206
16.5 Sustrato anatómico de la visión binocular . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 208
16.6 Bases neurofisiológicas de la percepción estereoscópica . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 211
16.7 Desarrollo de la visión binocular . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
218

17 Neurobiología de la motricidad ocular

17.1 Anatomía y función de los músculos extraoculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 221
17.2 Inervación de los músculos extraoculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 223
17.3 Leyes de la motilidad ocular . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
223
17.4 El sistema motor ocular . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 224
17.5 Tipos de movimientos oculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
224
17.6 Control encefálico de los movimientos oculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 227
17.7 Alteraciones de los movimientos oculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 228

18 Bases físicas y bioquímicas de la visión en color

18.1 Aspectos físicos de la visión en color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
229
18.2 Teorías acerca de la percepción cromática . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
232
18.3 Bioquímica de la visión en color por los conos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 235

19 Visión defectiva del color

19.1 Percepción cromática subjetiva . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 241
19.2 Univarianza, divarianza y trivarianza . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 241
19.3 Deficiencias congénitas en la visión del color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 242

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
18 Neurobiología  de  la  visión

19.4 Aspectos antropológicos en la visión defectiva del color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 246
19.5 Pruebas para la detección de deficiencias cromáticas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 246
19.6 Genética molecular de la visión del color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 247
19.7 Herencia de la visión defectiva del color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 253

20 Neurofisiología de la visión en color

20.1 Confirmación de la teoría de los pares oponentes de color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 259
20.2 Codificación del color en la retina  . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
261
20.3 Codificación del color en el cuerpo geniculado lateral . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 266
20.4 Codificación del color en la corteza visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
. 267
20.5 Teoría  retinex . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
268
20.6 Forma y color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
270

Bibliografía . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
271

Índice alfabético . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 
275

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Bibliografía 275
Bibliografía básica

AGUILAR, M., MATEOS, F.  Optica  Fisiológica. Universidad Politécnica de Valencia. (Serv

icio de
publicaciones). Valencia, 1993.

AGUILAR, M., BLANCA, U.  Iluminación  y  color. Universidad Politécnica de Valencia. (Ser


vicio de
publicaciones). Valencia, 1995.

ARTIGAS, J.M., CAPILLA, P., FELIPE, A., PUJOL, J. Optica Fisiológica. Psicofísica de  la  v
isión. Ed.
Interamericana McGraw-Hill. Madrid, 1995.

BARLOW, H., FATT, P.  Vertebrate  Photoreception. Academic Press. New York, 1977.

BERMAN, E.R.  Biochemistry  of  the  Eye. Plenum Press. New York and London, 1991.

BRUCE, V., GREEN, P.  Percepción  visual. Ediciones Paidós Ibérica S.A. Barcelona, 1994.

BUSER, P., IMBERT, M.  Vision. The MIT Press, Cambridge, 1992.

CARDINALI, D.  Manual  de  neurofisiología. Ediciones Díaz de Santos S.A. Madrid, 1992.

CORNSWEET T.N.  Visual  Perception. Academic Press. New York-London, 1970.

CRONLY-DILLON.  Vision  and  Visual  Disfunction. Houndmills McMillan Press. London, 


1991.

DANTAS, A.M.  Tratado  de  neurooftalmología. Ed. JIMS. Barcelona, 1985.

DAVSON, H.  Physiology  of  the  Eye. 4ª Edic. Academic Press, Nueva York y San Francisco, 


1980.

DAVSON y col.  The  Eye. Academic Press. 3ª edición. London, 1983.

DRUM, B.  Colour  Vision  Deficiences,  XI. Ed. North Holland. Dordrecht, 1993.


© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
276 Neurobiología  de  la  visión

DUKE-ELDER, S.  System  of  Ophtalmology. Henry Kipton. London, 1968.

ECCLES, J.  La  evolución  del  cerebro  (creación  de  la  conciencia). Ed. Labor. Barcelona, 19


92.

El  Cerebro.  Libros  de  Investigación  y  Ciencia. Editorial Prensa Científica. Barcelona, 1983.

FREREBREAU, M.  Fisiología  de  la  visión. Sociedad Española de Optometría. Madrid, 1983.

FRISBY, J.P.  Del  ojo  a  la  visión. Alianza Editorial. Madrid, 1987.

Función  Cerebral.  Libros  de  Investigación  y  Ciencia. Editorial Prensa Científica. Barcelona, 


1995.

GLASSER, J.S.  Neurooftalmología. 2ª edic. Salvat Editores. Barcelona, 1993.

GOETHE, J.W. von  Entwurf  einer  Farben  Lehre Berlín (1810).  Esbozo  de  una  teoría  de  l
os  colores
Reedicion por Ediciones Aguilar (Grandes Clásicos). Tomo I: 473-734. México, 1991.

GOLDSTEIN, E.B.  Sensación  y  percepción. Ed. Debate. Madrid, 1988.

GORDON, I.  Theories  of  Visual  Perception. John Wiley and Sons Ltd. London, 1990.

HART, M.  Fisiología  del  ojo  (de  Adler). 9ª Edición. Ed. Mosby/Doyma Libros. Madrid, 1994


.

HERRERA, E. Bioquímica. Aspectos estructurales y vías metabólicas. 2ª Edic. Vol. 
II. Ed.
Interamericana-Mc Graw-Hill. Madrid, 1991.

HICKS, T.P.  The  Visually  Responsive  Neuron. Elsevier Publications. Amsterdam, 1993.

HOGAN, ALVARADO.  Histology  of  the  Human  Eye. W.B. Saunders Company London. Ne


w York,
1971.

HUBEL, D.H.  Eye,  Brain  and  Vision. Scientific American Library. New York, 1995.

JACOBS, G.  Comparative  Color  Vision. Academic Press. New York, 1981.

KANDEL, E., SCHWARTZ, J. Principles of Neural Science. Third Edition. Appleton & 
Lange.
Norwalk, (USA), 1991.

KUFFLER, S.W., NICHOLS, J.G.  De  la  neurona  al  cerebro. Ed. Reverté. Barcelona, 1982.


LEIBOVIC , K.N.  Science  of  Vision Springer-Verlag, Nueva York, 1990.

Mente  y  Cerebro.  Libros  de  Investigación  y  Ciencia. Editorial Prensa Científica. Barcelona, 


1995.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Bibliografía 277

MOLLON, J., SHARPE, L.  Colour  Vision,  Physiology  and  Phychophysics. Academic Press. 


London,
1983.

NEWTON, I. (1730)  Opticks. Reedición trad. castell.:  Optica. Ediciones Alfaguara. Madrid, 1


977.

NETTER, F.  Sistema  nervioso:  Anatomía  y  fisiología. Colección C.I.B.A.  de  ilustraciones 


médicas.
Tomo I/1. Salvat Editores S.A. Barcelona, 1987.

NIEUWENHUYS y otros. S.N.C.  Sinopsis y atlas  del  Sistema  Nervioso  Central  humano. Edi


torial AC.
Madrid, 1982.

NOBACK, C.R., DEMAREST, R.J. Sistema  nervioso humano.  Fundamentos de  neur


obiología.
McGraw-Hill. México, 1980.

NOLTE, J.  El  cerebro  humano. Mosby/Doyma libros. 3ª edición. Madrid, 1994.

OHTA, Y.  Color  Vision  Deficiences. Kluger Publications B.V. 1990.

PAXINOS, G.  The  Human  Nervous  System. Academic Press. San Diego, 1990


PERKINS, E.S.  Fundamentos  científicos  de  oftalmología. Salvat Editores. Barcelona, 1981.

PETTIGREW, J.D., SANDERSON, K.J., LEVICK, W.R.  Visual  Neuroscience. Cambridge Un


iversity
Press. Cambridge, 1986

PIÑERO.  La  Retina  Periférica. Ed. Scriba S.A. Barcelona, 1983

POLYAK, S. The  Vertebrate  Visual  System. 2ª edición. The University of Chicago. Press, Chic


ago and
London. Toronto, 1968.
POPPER, K., ECCLES , J.  El  yo  y  su  cerebro. Editorial Labor S.A. Barcelona, 1982.

Psicología  Fisiológica.  Selecciones  del  Scientific  American. Blume Ediciones. Madrid, 1979.

Psicología Fisiológica. Libros  de  Investigación y Ciencia. Editorial Prensa Científica. Barcelo


na, 1994.

Psicología  Contemporánea.  Selecciones  del  Scientific  American. Blume Ediciones. Madrid, 


1975.

Psicología  Evolutiva.  Selecciones  del  Scientific  American. Blume Ediciones. Madrid, 1971.

PUELL MARÍN, M.C. Codificación  de la  señal  visual. Monografías de Gaceta. Suplementos a 


la revista
Gaceta Óptica nº 278. Diciembre. Madrid, 1994.

RAMON Y CAJAL, S.  Textura  del  sistema  nervioso  del  hombre  y  de  los  vertebrados. I
mprenta y

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
278 Neurobiología  de  la  visión

Librería de Nicolás Moya. Madrid, 1899.

ROCK, I.  La  percepción. Biblioteca de Scientific American. Prensa Científica S.A. Barcelona, 


1985.

ROSENZWEIG, M.R., LEIMAN, A.I.  Psicología  fisiológica. 2ª Edic. Mc Graw Hill. Madrid, 


1995.

SARAUX, H., BIAIS, B.  Physiologie  oculaire. 2ª edición. Masson et Cie Éditeurs. París, 1973


.

SARAUX, H. y col.  Anatomía  e  histología  del  ojo. Masson S.A. Barcelona, 1985.

SAUDE, T.  Ocular  Anatomy  and  Physiology. Blacwell Scientific Publications. Oxford, 1993.

SCHMIDT, R.F.  Fundamentos  de  neurofisiología. Alianza editorial S.A. Madrid, 1980.

SHEPHERD, G.  Neurobiología. 1ª edición. Editorial Labor S.A. Barcelona, 1985.

SICHI, H.  Biochemistry  of  Vision. Academic Press. London, 1983.

SMITH, C.U.M.  El  Cerebro. 6ª Ed. Alianza Editorial. Madrid, 1982.


SOMJEN, G.G.  Neurofisiología. Ed. Panamericana. Buenos Aires, 1986.

SPILLMANN, L. WERENER, J.S.  Visual  Perception.  The  neurophysiological  foundations. 


Academic
Press. New York, (1990).

STONE, J.  Parallel  processing  in  the  Visual  System.  The  classification  of  the  Retinal  Gan
glion  Cells
and  his  impact  on  the  Neurobiology  of  Vision. Ed. Plenum Press. New York and London, 19
94.

STRYER, L.  Bioquímica. 4ª Edic. Ed. Reverté. Barcelona, 1995.

TRESGUERRES, J.A.F.  Fisiología  humana. Editorial Interamericana Mc.Graw-Hill. Madrid, 


1992.

WILLIAMS, P., WARNICK ,R.  Gray,  Anatomía. 1ª edición. Salvat Editores. Barcelona, 1985.

WYSZECKI, G., STILES, W.S. ,  Color  Science:  Concepts  and Methods, Quantitative 


data  and
Formulae. 2ª Ed. John Wiley & Sons. Inc. New York, 1982.

ZEKI, S.  A  Vision  of  the  Brain. Blackwell Scientific Publications. Londres, 1993.

ZRENNER, E. Neurophysiological Aspects  of Color Vision in Primates.  Comparative  Studies 


on Simian
Retinal  Ganglion  Cells  and  the  Human  Visual  System. Springer-Verlag, Heidelberg 1983

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Índice  alfabético 279

Índice alfabético
Amplitud modulada (AM), 150
13-cis-retinal, 99 Angiotensina II, 35
2-desoxiglucosa radiactiva, 190 Ángulo de disparidad, 207
3-4 dehidrorretinal, 99 Anhidrasa carbónica, 81
Anillo de Zinn, 221
A Anomalía (s) cromática (s), 242, 245-247
Anomaloscopio, 246, 247
Abducción, 221, 222
Anoxia, 123
Acetilcolina, 34, 40, 80
Antagonismo centro-periferia, 139, 140, 157
Ácido aspártico, 35
Antígeno S, 113
Ácido gamma-aminobutírico, 35, 80
Área (s)
Ácido glutámico, 35
8 de Brodmann, 227
Ácido láctico, 77
17 de Brodmann, 132, 163, 167, 168, 170
Acrómata (s), 245
,
Acromatopsia (s), 242, 243
175,  176,  180,  188,  19
Adaptación, 48, 84, 92, 107, 115, 117, 119-125,
3,
151, 159, 199, 234
200, 208, 212
Adaptación
18 de Brodmann, 175, 180, 208
a la luz, 84, 107, 115, 117, 119, 124, 125
19 de Brodmann, 163, 175, 227
a la oscuridad, 84, 119-125, 151, 159
de asociación visual, 193
neural, 122
de Panum, 207, 214
Adducción, 221-222
visual primaria, 194
Adenosina, 80
Arrestina, 113, 114, 117
Adrenalina, 34, 35
Asa de Meyer, 163, 170
Agudeza visual, 8, 68, 71, 83, 84, 121, 125, 126,
Astrocitos, 64, 66, 67, 76
150, 151, 167, 206, 219, 224, 225,
ATP, 23, 77, 108, 109
243-246
ATP-asa, 108, 109
Alanina, 252
Albino, 246, 257

B
Amarillo Banda (s)
indicador, 104 claras, 194, 195, 198
visual, 104 delgadas, 194, 195
Ambliopía, 207, 228 de Mach, 133
Aminoácido (s), 34,35,78-80, 87, 98, 103, 104, gruesas, 194, 195, 198, 199
114, 117, 146, 242, 248, 249, oscuras, 198
252 sináptica, 66, 134, 135

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
280 Neurobiología de  la  visión

Barorreceptores, 48 Carotenoides, 99
Base de Schiff, 99, 101, 103, 104 Cascada enzimática, 107, 114
Bastón(es) 46, 47, 52, 57, 61-69, 71-73, 75, 78, Catecolaminas, 34
80, 81, 83, 84, 86-89, 96, 97, 104, 105, Ceguera
107-113, 115, 117, 119, 121-127, 129, legal, 83
135-137, 139, 144, 147-150, 154, nocturna, 83, 123, 124
157-160, 166, 235, 237, 245, 248 Célula (s)
Batorrodopsina, 103 amacrina A17 (AI), 144, 147
Beta-caroteno, 80, 99-101 amacrina AII, 144, 147, 148, 159
Beta-caroteno 15-15'-dioxigenasa, 101 amacrina colinérgica, 146
Beta-endorfinas, 80 amacrina dopaminérgica (A18), 148
Beta-ionona, 99, 100 amacrina glicinérgica, 147
Blanco visual, 104 amacrina recíproca, 147
Blanqueo de la rodopsina, 102 amacrinas, 63, 64, 66, 68-70, 80, 1
22, 129,
Blobs, 177, 188, 191, 273 137, 140, 143-147, 154, 
160
Bomba amacrinas biestratificadas, 69
de calcio, 115 amacrinas desplazadas, 64, 80, 146
de sodio-potasio, 108, 109, 115 amacrinas difusas de campo ancho, 
69
electrógena, 23 amacrinas difusas de campo estrecho, 
69
Bulbo terminal, 66, 87, 134 amacrinas uniestratificadas, 69
Burbujas,177, 178, 191, 192, 194, 195, 198, 267, binocular, 191, 211-214, 218
268 bipolar de bastones, 69, 136, 137
bipolar de centro-OFF, 137
bipolar de centro-ON, 137
bipolar difusa invaginante1, 36
C bipolar en brocha, 84, 136, 144
bipolar plana (enana), 69, 136
Campo
bipolar invaginante (enana), 69, 136
frontal ocular, 227
bipolares, 63-65, 68, 69, 80, 87, 93, 122,
receptor,48, 49, 131-133, 136, 137, 145,
127, 129, 132, 134-138, 143, 145,
149-152, 154, 157, 159, 160,
147, 158, 261
178-186, 190, 212, 263-268
bipolares con terminaciones en forma de
visual, 56, 71, 120, 131, 132, 151, 155, 67,
brocha, 69
168,  170, 173, 175, 180, 189, 193,
bipolares difusas de bastones, 69
194,  203, 204, 208, 209, 211, 214,
bipolares difusas de conos, 69
224-227, 230, 238, 268-270
coextensivas de oponencia simple, 265
Canal (es)
compleja, 180-182, 184, 185
catiónico, 109
complejas con "inhibición terminal", 181
de sodio, 27, 109, 114, 117
con respuesta cromática, 178
semicirculares, 46, 47, 225
de amplio rango, 263
Capa
de campo receptor concéntrico, 178
de los conos y bastones, 64
de centro "OFF", 132
de las células ganglionares, 64
de centro "ON", 132
de las fibras del nervio óptico, 64
de cercanía (FA), 215
nuclear externa, 64
de lejanía (NE), 215
nuclear interna, 64
de Kupffer, 80
plexiforme externa, 64
de Müller, 64, 66, 71, 76, 77, 89
plexiforme interna, 64, 148

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Índice  alfabético 281

de oponencia simple, 157, 265 inhibitorio, 132
espectrales oponentes, 266 Cercopithecus  talapoin, 238
estrelladas, 176, 177, 183, 191, 267 Cerebelo, 170, 227
estrelladas espinosas, 176, 177, 267 Ciclo visual, 102, 123
estrelladas lisas, 176 Cintilla óptica, 163, 167
ganglionar biplexiforme, 158 Circuitos neuronales, 31, 36, 42, 197
ganglionares alfa, 154, 155 Círculo Vieth-Müller, 207
ganglionares beta, 154, 155 Cisura calcarina, 163, 170, 208
ganglionares de "asociación", 154 Citocromooxidasa, 191, 194, 195
ganglionares de centro-OFF, 138, 151 Cloro, 21, 22, 33
ganglionares de centro-ON, 138, 151 Codificación
ganglionares de tipo A, 157 de la señal visual, 59
ganglionares de tipo B, 157 del color, 261, 266, 267
ganglionares delta, 154 espacial, 43
ganglionares desplazadas, 70 oponente, 132
ganglionares difusas, 70, 149 sensorial, 43
ganglionares enanas, 70, 157 temporal, 43
ganglionares epsilon, 98, 99, 154, 156 Colesterol, 77
ganglionares gamma, 154 Colículo superior, 155-157, 166, 170, 171, 
195,
ganglionares W, 156, 171 226, 227
ganglionares X, 155-158 Colinérgica, 146
ganglionares Y, 155-158 Colinérgicas, 34, 148, 157
hipercomplejas, 181-183 Color (es)
horizontales,63-65, 68-70, 122, 127, 129-131, complementarios, 49, 231, 232
133-135, 137, 139-141, 145, 148, no complementarios, 231
149, 152, 234, 262 primarios, 230, 231, 233, 241, 242
horizontales de axón corto, 139 Columna (s)
horizontales de axón corto tipo I, 68, 139 de dominancia ocular, 191, 192, 211, 
218,
horizontales de axón corto tipo II, 68, 139 219
horizontales de tipo A, 139 de orientación, 189, 190, 192
horizontales de tipo B, 139 Conducción
horizontales sin axón, 139 antidrómica, 36
interplexiformes,  64, 70, 127, 129, 143, 148, ortodrómica, 36
149 saltatoria, 29, 30
nudosas de Poliak, 69 Cono, 66-69, 83, 84, 86, 87, 134-136, 138, 
139,
oponentes dobles, 267, 268 144, 149, 150, 155, 159, 235, 236, 241, 
242, 261
oponentes simples, 263, 264 Cono (s)
planas, 216 L, 236, 265
pseudooponentes, 268 M, 236
sensibles a la decorrelación retiniana, 216 S, 236, 265
simple, 178, 179, 183 Constancia
sintonizadas excitatoriamente, 215 de profundidad, 217
sintonizadas inhibitoriamente, 215 del color, 269
sostenidas, 146, 147, 155, 157 Contraión aniónico, 103
transitorias, 146, 147, 155, 157, 158, 160 Contraste
Centro cromático simultáneo, 261
excitatorio, 132 cromático sucesivo, 261
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
282 Neurobiología de  la  visión

simultáneo, 49 retrógrada, 167
sucesivo, 49, 234 transináptica, 167
Convergencia, 36, 37, 63, 83, 84, 122, 130, 150, Depresión, 221, 222
173, 180, 182-185, 205, 206, 216, Despolarización,24,  26,  27,  29,  31,  33, 
37,  38,  44,
217, 223, 224, 226 109, 136-138, 140, 144, 
151, 262
Copa óptica, 61 Desprendimiento de retina, 76
Corpúsculo (s) Detectores
de Krause, 46, 219, 220 de disparidad, 211, 212, 214, 216
de Meissner, 46 de profundidad, 212
de Pacini, 46 Deuteranomalía, 243, 245
de Ruffini, 46 Deuteranopía, 243-245
Correspondencia retiniana, 205 Díada (s), 65, 66, 136, 143, 145
Corriente Diencéfalo, 61, 167, 171
generadora, 44 Difusión
oscura, 89, 90, 109, 116 de rotación, 112
Corteza lateral, 112, 117
cerebral,42, 62, 128, 170, 174, 175, 189, longitudinal, 112
191, 208, 210, 218, 226, 268 Dihidroxiprofenilalanina, 78
estriada, 163, 167, 169, 170, 173, 176, 178, Diplopía , 207
182, 189, 193-196, 211, 216, 267 Disco óptico, 61, 70, 166
frontal, 227 Discos, 67, 79, 86-88, 104, 107, 109, 111-
113, 230,
inferotemporal, 175, 198, 199 235
medio temporal, 163, 168, 175, 195 Disparidad (es)
occipital, 227 horizontal, 208, 211, 216
parietal, 175, 193, 197, 198 negativas, 206, 215
preestriada, 163, 193-196 positivas, 206, 215
temporal inferior, 193, 196, 197 retiniana, 198, 205, 206, 208, 211, 
212,
visual de asociación, 174, 193 215, 217
visual primaria, 165, 170, 173, 175, 189, vertical, 208
193, 211, 215, 217, 218, Divarianza, 241
227 Divergencia, 36, 37, 128
CRBP (proteína celular que une retinol), 101 Dominancia ocular, 191, 192, 210, 211, 
218, 219
Creciente temporal, 208 Dopacroma, 78
Cromóforo, 86, 99, 101-104, 248 Dopamina, 34, 35, 80, 146, 148, 149
Cronaxia, 52, 53 Dopaquinona, 78
Cuerpo geniculado lateral, 167, 169, 209, 266 Drosophila  melanogaster, 98

E
D Ectodermo interno, 61
Daltonismo, 244 Ecuación de Nerst, 21, 22
Decorrelación retiniana, 206, 216 Efecto
Decusación parcial, 167, 203 oponente, 151
Deficiencia cromática severa, 242 Purkinje, 125
Degeneración Electrodo
retiniana, 81 de registro, 25
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Índice  alfabético 283

estimulador, 24, 25 Flip-flop, 112
Electronistagmograma (ENG), 93 Fosfenos
Electrooculograma (EOG), 91 eléctricos, 57
Electrorretinograma (ERG), 55, 91 por acomodación, 57
Electrotono, 66, 129, 136 por movimiento, 57
Elevación, 221, 222 por presión, 57
Elipsoide, 77, 86 por radiación, 57
Encefalinas, 35, 80 Fosfodiesterasa de GMPc, 113
Enderezamiento, 60 Fosfolípidos, 77, 87
Epitelio pigmentario de la retina, 61, 62, 64, 67, Fotocorriente, 108, 109
78, 79, 89, 101, 112, 123, 166 Fotón(es),  44,  56,  59,  83,  84,  93,  95,  96, 
99,  100,
Eritropsina, 97 101, 103, 107-111, 159, 241
Escotopsina, 97, 103, 235, 248 Fotopigmento (s), 84, 86, 96, 99, 101, 103, 
104,
Esférula, 66, 87, 135 107, 121-125, 234-236, 240,
Espacio de Panum, 207, 212-215 242, 245, 247-249, 252-254
Espectro visible, 57, 81, 95, 231, 232, 244,245, Fotopsinas, 97, 235
259 Fotoquímica, 95, 96
Espectrofotometría de reflexión, 235 Fotorreceptores, 44,  46,  48,  57,  59,  61-68, 
70,  71,
Estereopsis, 198, 203, 206, 208, 212, 216 76-78, 80, 81, 83, 85, 
86, 88, 89,
Estímulo 93, 95, 97, 101, 109, 1
17, 118,
adecuado, 45, 46 120, 122-124, 128-130, 
132-137,
óptimo, 132 139-141, 150, 152, 158, 
166, 173,
subumbral, 24 234, 236, 238, 242
umbral, 24, 53 Fototransducción, 86, 107, 114, 115, 117
Estrabismo, 218, 219, 228, 246 Fóvea, 48, 64, 69-72, 83, 93, 96, 119-122, 
125,
Estrabismo artificial, 218 126, 150, 155, 156, 159, 163, 166, 167,
Estría de Gennari, 163, 175, 176 173, 205-207, 211, 212, 214, 216, 224-227,
Excitabilidad, 23, 37, 139 237, 238, 240, 245
Exteroceptores, 46 Foveola, 71, 72, 83, 150, 206, 237
Extorsión, 221, 222 Fracción de Weber, 50
Frecuencia modulada (FM), 150
Frontalización, 203
F Fusión de colores, 230
Facilitación, 37
Fascículo
genículocalcarino, 170 G
longitudinal medial , 225 GABA, 35, 80, 135, 141, 142, 146, 147
Fase Ganglio ciliar, 171
ascendente, 26, 27 Glicina, 35, 80, 146, 147
descendente, 27 Gliocitos radiales, 66
luminosa, 103 Glucagón, 80, 146
oscura, 104 Glucógeno, 67, 77
Fatiga, 48 Glucólisis aerobia, 76
Fenilalanina, 78 Glucosa, 76, 77, 190
Fenómenos entópticos, 60 Glucosa-6-fosfatasa, 77
Fibra conductora, 85, 86 Glutamato, 80, 109, 137, 138, 176
Fibras de Henle, 64, 70, 86 GMPc, 107, 111-114, 116, 117, 138, 235

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
284 Neurobiología  de  la  visión

Gotas, 177, 178, 191 Ley
Gradiente de Bunsen-Roscoe, 96
de concentración, 21 de Grotthus y Draper, 96
eléctrico, 21 de Hering, 223
Grumos, 191 de las energías nerviosas 
específicas, 46
Guanilato-ciclasa, 113, 116 de Sherrington, 223
Guanosín difosfato, 114 de Stark-Einstein, 96
Guanosín monofosfato cíclico, 111 de Stevens, 51
de Weber-Fechner, 50, 51
H Isorrodopsina, 104
Haz papilomacular, 166
Hendidura sináptica, 31, 32 K
Herencia ligada al sexo, 254 Koniocélulas, 177
Heteroforia, 228 Koniocórtex, 175
Hipercolumna, 189, 192
Hiperpolarización,33,  38,  84,  88,  89,  93,  107-110,
133, 134, 136-138, 140, 144, 151, 262 L
Hipsorrodopsina, 104 Láminas pseudoisocromáticas
Horóptero, 206, 207, 213, 215 de Dvorine, 246
de Hardy-Rand-Rittler, 246

I de Ishihara, 246, 247
de Stilling, 246
Ilusión (bandas de) Mach, 152
Indolaminas, 147
Inervación recíproca, 223
Inhibición
directa, 38
lateral, 133, 139, 140, 182
por retroalimentación, 39
presináptica, 39
Intermediarios de la rodopsina, 102
Interoceptores, 46
Intorsión, 221, 222
Isóptera, 56
del todo o nada, 24, 32 Mancha ciega de Mariotte, 166
Lipofuscina (s), 67, 80 Mecanorreceptores, 29, 48
Lisina (296), 98 Medio
Longitud (es) extracelular, 20, 21, 32, 33
de onda corta, 247, 260, 263 intracelular, 20, 23
de onda dominante, 229 Melanina, 61, 67, 68, 78, 79, 246
de onda larga, 58, 260 Melanogénesis, 78
LRP (potencial de receptor tardío), 89, 93 Melanolipofuscina, 67, 79
Lumirrodopsina, 104 Melanosoma, 78
Luteína, 70 Membrana
de Brüch, 62, 67, 75, 76
M de Verhoeff, 67
Macaca limitante externa, 64, 66
fascicularis, 88 limitante interna, 64, 66
mulatta, 188, 238 Metarrodopsina, 104, 113, 114
nemestrina, 237 Mezcla
Mácula lútea, 70, 72, 125 aditiva, 231, 232, 243
Magnocélulas, 168, 177, 194 sustractiva, 231
Magnosistema, 198, 199, 214 Microespectrofotometría, 235

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Índice  alfabético 285

Mínimo cuántico, 96 Noradrenalina, 34, 35
Mioide, 86, 87 Núcleo (s)
Miopía nocturna, 119, 126 de Edinger-Westphal, 171
Monoaminas, 34, 35 motor accesorio, 171
Monoaminooxidasa, 80 motores del tronco encefálico, 165
Monocrómatas, 245, 253 oculomotor, 171
Monocromatismo de conos azules, 252 pregeniculado, 167
Movimiento (s) pulvinar, 195
conjugado, 224 pretectales, 165
de vergencia, 226 supraquiasmáticos, 165
sacádicos, 225 Oclusión, 37, 38, 218
Músculo (s) Onda a, 93
recto externo, 221-223 Onda b, 93
recto inferior, 221, 222 Onda c, 93
recto interno, 221, 222 Onda d, 92
recto superior, 221, 222 Opsina,97-99, 101-105, 236, 238, 244, 
248,
oblícuo mayor, 221-223 252-254
oblícuo menor, 221, 222 Ora serrata, 61, 62, 72
Órgano (s) tendinoso (s) de Golgi, 46, 47
N
NADPH, 76, 124
Naranja transitorio, 104 P
Nervio Papila óptica, 57, 71, 166
oculomotor, 171 Papio cynocephalus, 237
óptico, 57, 59, 61, 62, 64, 71, 75, 91, Parafóvea, 71, 72
93,128, 129, 150, 154, 163, 166, Pararrodopsina, 104
170, 208, 234, 262 Parvocélulas, 158, 168, 194
patético, 222 Parvosistema, 198
Neurona, 31-33, 36-39, 44, 46, 48, 63, 68, 70, Pedículo, 66, 69, 87, 134-136
108, 128, 129, 131, 132, 136, 158, 169, Pedúnculos cerebrales, 223
183, 189, 212 Pegs, 191
Neuronas Péptidos, 35, 80
adrenérgicas, 35 Pequeña tritanopía de campo, 238
dopaminérgicas, 35 Percepción visual, 41, 56, 59, 197, 206, 
229, 273
noradrenérgicas, 35 Periferia
Neuropéptido, 146 excitadora, 132
Neuropéptido Y, 146 inhibidora, 132, 268
Neurorretina, 61, 62 Perifóvea, 71, 72
Neurotensina, 80, 146 Período
Neurotransmisor, 33, 34, 39, 80, 109, 134, 137, crítico, 219
141, 146, 148, 149, 235 refractario absoluto, 27
Nistagmo refractario relativo, 27
optocinético, 225 sensible, 219
vestibular, 225 Pie terminal, 66, 87, 134
No decusación, 203 Pigmento (s)  visual  (es),  68,  87,  96,  97, 
105,  120,
Nociceptores, 48 123, 235, 247
Nodo de Ranvier, 29, 44 Polieno lineal, 99

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
286 Neurobiología  de  la  visión

Polimorfismo, 248, 252 de Aguilar-Stiles, 124
Postgeniculada, 163, 167 neutro, 244
Postimágenes cromáticas, 261 próximo, 226
Potasio, 22, 23, 27, 30, 33, 78, 88, 108, 109, 115 retinianos correspondientes, 205, 
212
Potencial (es) Púrpura visual, 97, 104
C, 262
de acción, 26-28, 44, 49, 51, 52, 129, 145
de equilibrio, 20-23, 27, 88
de espiga, 26 L, 262
de membrana, 20-27, 32, 33, 37, 43, 44, S, 140, 262
108, 135, 261 PPSE (potencial postsináptico excitador), 32, 3
de receptor, 44, 68, 86, 88, 89, 93, 7,
108, 109, 117 38
de receptor tardío, 89 PPSI (potencial postsináptico inhibidor), 32, 33,
de receptor temprano, 89 38
de reposo, 21, 23, 24, 88, 108 Prealbúmina, 101
electrotónicos, 24-26, 28, 29 Pregeniculada, 163, 166
evocados, 55 Prelumirrodopsina, 103
generador, 44, 48, 50, 88 Premelanosomas, 78
graduados locales, 129 Presorreceptores, 46
Q Receptores
Quiasma óptico, 163, 167, 203, 208 fásicos, 48
Quilomicrones, 77, 80, 101 primarios, 46, 48
Quimiorreceptores, 48 secundarios, 46
sensoriales, 42-45, 229
R tónicos, 48
Reflejo (s)
Radiación (es)
de seguimiento, 226
geniculocalcarinas, 163, 167
optocinético, 225
ópticas, 170
vestíbulo-oculares, 225
RBP (proteína de unión del retinol), 101
Región
Receptor, 42, 48, 131, 151, 178, 184
central, 64, 67, 70, 71, 84, 152, 182, 185
Pretectum, 165, 166, 170 macular, 64, 67, 70, 71, 86, 157
Principio de Dale, 33 parafoveal, 71, 121, 149, 155
Privación monocular, 218, 219 perifoveal, 69
Proceso visual, 56, 59, 60, 105, 143, 155 Regiones interburbujas, 191
Prolina radiactiva, 191 Reobase, 53
Propioceptores, 46 Repolarización, 26, 27
Protanomalía, 243, 245 Resolución
Protanopía, 243-245, 253-255 espacial, 48, 83, 84, 127, 134, 148
Proteína (s) temporal, 84, 107, 143, 198
celular que une retinol (CRBP), 101 Retina
de unión del retinol (RBP), 101 central, 67, 68, 70, 72, 83, 126
(G), 113, 114 ciliar, 62
extrafoveal, 150
túnel, 109, 116
invertida, 62
Proyección, 49, 60, 156, 158, 165, 168, 174, 176,
iridiana, 62
194, 208, 209, 218, 226, 267
periférica, 70-72
Punto (s)
Retinal "todo-trans", 99

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
Índice  alfabético 287

Retinal 11-cis, 99-101, 103 de sacudidas, 224-226
Retinol, 80, 99, 101, 104-106 Segmento (s)
Retinol-deshidrogenasa, 101, 105 externo, 61, 64, 67, 68, 75-78, 81, 84-
Retinol-isomerasa, 105 89,
Retinotópica, 163, 167, 170, 173, 192
93, 96, 97, 101, 104, 105,
Retroalimentación, 134
107-113, 115-117
Reverberación, 37
de conexión, 85, 86
Rivalidad retiniana, 210
interno, 64, 85-87, 89, 109, 115
Rodopsina, 84, 96-99, 101-106, 108-114, 117,
Sensación (es), 41-46, 48-52, 54, 57, 58, 96, 10
122-124, 138, 235, 245
8,
Rodopsina activada, 101, 102, 104, 109, 113, 114,
117 119, 124, 143, 204, 206, 208, 22
Rodopsina-quinasa, 98, 104 4,
229-234, 245, 247, 244, 261, 
270
S Serie
Saimiri  sciureus, 177 acromática, 231
Saturación, 84, 124, 125, 229, 230, 244, 259 cromática, 231
Serina, 98, 252 magnocelular, 158, 160, 168, 195, 215,
Serotonina, 34, 80, 146, 147 270, 271
Servomecanismo, 55 motor ocular, 224, 227, 228
Sinapsis, 31-34, 36, 38, 40, 42, 61, 63-66, 68-70, parvocelular, 158, 160, 169, 261, 270, 271
80, 87, 108, 109, 127, 129, 134-137, vestibular, 43, 224, 225
140,142-145, 147, 148, 154, 159, 163, visual, 55, 56, 58, 59, 89, 95, 129, 140,
168, 169, 171, 174, 177, 183, 184, 261 143, 155, 158, 160, 163, 196, 201,
Sinapsis 203, 204, 216, 226, 230-232, 247,
eléctricas, 31, 66, 87, 135 270
químicas, 31, 33, 36 Sobretiro, 26
recíproca, 147 Sodio, 22, 23, 27, 30, 33, 78, 108-112, 114, 115,
Sistema 117
cromático puro, 195, 198 Somatostatina, 35, 146
de convergencia, 224, 226 Somestesia, 45
de la forma asociada al color, 195, 198 Sublámina a, 144, 149, 154
de la forma dinámica, 199 Sublámina b, 144, 149, 154
de movimientos optocinéticos, 224, 225 Sumación
de persecución uniforme, 224, 226 espacial, 37, 63, 122, 155, 156, 238
temporal, 37
Sustancia P, 35, 80, 146

T
Tálamo, 42, 62, 163
Taurina, 80
Telerreceptores, 46
Teoría
de la alternancia, 210
de los procesos oponentes, 234
retinex, 268, 273
tricromática, 232, 234
Terminal  (es)  sináptico  (s),  31,  33,  35,  39,  66,  87
,
108, 134, 135, 149
Termorreceptores, 48
Test
de 100 Hue, 247
de Fansworth-Munsell, 247
de Röth de 28 HUE, 247
de Ulloa, 247
del colegio médico de Tokyo, 247
Tiempo de aplicación, 53
Tirosina, 34, 78
Torsión, 221, 226
Transducción sensorial, 43
Transducina, 113, 114, 117, 138
Transmisor interno, 111

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
288 Neurobiología  de  la  visión
Tríada (s), 65, 66, 68, 69, 134, 136 pregeniculada, 163, 167
Tricrómatas, 243, 248, 251, 254 visual, 56, 129, 132, 134, 140, 1
43, 146,
Triptófano, 34, 104 158, 160, 163-166, 183, 2
11, 218,
Tritanopía, 238, 240, 243-245, 253, 255 219, 231, 234
Tritanopía de campo estrecho, 238 Visceroceptores, 46
Trivarianza, 241, 242 Visión
Tubérculo bigémino superior, 170 binocular,167, 192, 203, 205, 208, 
210,
218, 219, 246
defectiva del color, 234, 241, 242, 
246,
U 250, 253, 255, 256
diurna, 62, 83, 97, 119, 120, 125, 245
Umbral
escotópica, 62, 84, 120
absoluto, 49
estereoscópica, 203
de adaptación, 123
estereoscópica dinámica, 215
de sensibilidad, 121
estereoscópica estática, 214
diferencial de intensidad, 49
fotópica, 62, 84, 120, 124
Unidad (es)
haplópica, 206
funcionales, 189
nocturna, 62, 83, 119, 120, 122
microcirculatoria, 75
Vitamina A, 68, 80, 97, 99-101, 104, 120, 123, 
sensorial, 48
124
Uniocular, 208
Uniones
Z
basales, 134, 136 Zeaxantina, 70, 72
hendidas, 66, 67, 87, 108, 135, 137, 140, Zonas interláminas, 177
149, 159, 261 Zónulas adherens, 67
selladas, 64, 66, 67 Zónulas occludens, 67
Univarianza, 241

V
V1, 163, 168, 169, 175-178, 180, 189, 192-195,
198, 199, 201, 208, 214, 215, 267-270, 273
V2, 163, 169, 175, 180, 193-195, 198, 199, 201,
214, 268, 270
V3, 163, 169, 175, 180, 193-195, 197, 199, 201,
214, 270
V4, 163, 169, 175, 180, 193-195, 197-199, 268-270
V5, 163, 175, 180, 193-199, 270
Ventrículo óptico, 61
Vía
de bastones, 137, 144, 149, 160
de conos, 137, 149, 160
de las pentosas-fosfato, 76
de los nucleótidos cíclicos, 111, 114
directa, 130, 131, 148
indirecta, 130, 131
postgeniculada, 163, 167
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  Potenciales  de  membrana 19

1 Potenciales de membrana

1.1 Introducción

Las  membranas  celulares son estructuras laminares, formadas por dos capas lipídicas parci


almente
envueltas  por  proteínas,  cuya  función  más  general  es  la  de  separar  dos  medios  de  composic
ión  y/o
concentración química distinta. En general, todas las membranas celulares permiten el paso del 
agua y
debido a su propia composición química, bicapas lipídicas, favorecen el paso de substancias no 
polares
(hidrófobas o lipófilas) a través de ellas e impiden el paso de la mayoría de moléculas polares (h
idrófilas
o lipófobas). También, las moléculas polares sin carga, si su tamaño es suficientemente pequeño, 
pueden
atravesar la bicapa lipídica. Las membranas celulares íntegras, es decir la bicapa lipídica 
con las
proteínas, también pueden transportar partículas cargadas (moléculas polares con carga, iones) 
mediante
difusión aunque de forma extremadamente lenta. Debido a ello, los iones y otras muchas mo
léculas
pequeñas utilizan proteínas de membrana para atravesar las membranas celulares (Fig. 1.1).
Fig.1.1  (1)  Sustancias  apolares  y  polares  sin  carga  y  de  pequeño  tamaño  difunden  fácilmente  a  trav
és  de  la  doble
capa  lipídica  de  la  membrana  celular.  (2)  Substancias  polares  sin  carga  de  mayor  tamaño  o  peque
ñas  pero  con
carga  no  difunden  a  través  de  la  doble  capa  lipídica  y  (3)  (4)  para  ello  utilizan  distintos  tipos  d
e  proteínas  de
membrana

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.

Concentración
Ión mmol/lt. Potencial de equilibrio Potencial de membrana

medio medio mV en reposo


extracel. intracel.
Na+ 145 12 + 65

K+ 4 155 - 95
-
Cl 120 3.8 - 90 - 90 mV
+ -5 -5
H 3.8 x 10 13 x 10  - 32
-
HCO3 27 8 - 32

Concentración
Ion mmol/lt. Potencial de equilibrio Potencial de membrana

medio medio mV en reposo


extracel. intracel.
Na+ 150.0 15.0 + 60
+
K 5.5 150.0 - 90 - 70 mV
-
Cl 125.0 9.0 - 70

20 Neurobiología  de  la  visión

Las propiedades de transporte y permeabilidad a través de las membranas implican la aparición 
de una
distribución asimétrica de iones a uno y otro lado de la membrana celular, lo que crea una difere
ncia de
potencial entre el interior de la célula y el fluido que la rodea, que se denomina  potencial  de  m
embrana.
1. Motoneurona espinal

2. Célula muscular

Tabla 1.1

En la tabla se muestra la distribución de algunos iones en el medio intracelular y en el medio extr
acelular
en una motoneurona espinal y en una célula muscular. El potencial de membrana se puede 
medir
mediante la introducción de finos electrodos, con diámetro inferior a 0.5 µm, colocados uno en el 
interior
de la célula y otro en el exterior y calculando la diferencia entre el potencial intracelular y el extr
acelular
mediante un voltímetro (Fig. 1.2). El resultado de la diferencia entre los dos electrodos da valo
res que
oscilan entre -9 mV y -100 mV dependiendo del tipo de tejido estudiado.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  Potenciales  de  membrana 21

no atraviesan la membrana celular y también debido a que los iones Na , Cl y K  se distribuyen de forma

Fig.  1.2  Medición  del  potencial  de  membrana  mediante  la  utilización  de  un  voltímetro  de  registro  (
V)  que  indica
la  diferencia  de  voltaje  entre  los  dos  medios.  ei:  electrodo  intracelular.  ee  :   electrodo  extracelular

La diferencia de potencial para un tejido determinado permanece fija siempre y cuando la célula 
esté en
reposo, es decir, siempre y cuando la célula se mantenga en condiciones constantes estándar y, 
por lo
tanto, no actúe sobre ella ningún cambio ni influencia exterior especial. Así, se habla de poten
cial de
membrana en reposo o  potencial  de  reposo.

En  las fibras  musculares estriadas  y en el  tejido  nervioso  de  vertebrados  el cálculo  del poten
cial  de
membrana en reposo da valores entre -55 mV y -100 mV, mientras que en fibras musculares 
lisas los
valores oscilan entre -55 mV y -33 mV.

1.2 Origen del potencial de membrana

En el interior de la célula aparece un exceso de cargas eléctricas negativas en comparación con e
l medio
extracelular. Este hecho es consecuencia de que la mayoría de proteínas intracelulares y otros a
niones
+ - +

desigual a un lado y otro de la membrana celular.

Tomando como base los valores de la tabla 1.1 y el potencial de reposo de -70 mV de las moton
euronas
espinales se observa que en relación al ion cloro, éste está presente en mayor concentración en el 
exterior
de la célula y, por lo tanto, tiende a difundir hacia el líquido intracelular a favor de un gradi
ente de
concentración. Sin embargo, como el interior de la célula es negativo en relación al exterior lo
s iones
cloro se ven empujados hacia el medio extracelular por gradiente eléctrico. Cuando se ig
uale la
concentración de iones cloro a ambos lados de la membrana celular se alcanzará el equilibrio. El 
potencial
de equilibrio para el ion cloro se puede calcular mediante la  ecuación  de  Nerst donde:

E [  exter ]
[ inter ]
RT

log
FT   

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
22 Neurobiología  de  la  visión

siendo:
E= potencial de equilibrio
R= cte. de los gases
T= temperatura de los gases
F= nº coulombs/ mol de carga (cte. de Faraday)
Z= valencia para cationes (+ para iones y - para aniones)
[inter]= concentración en el interior
[exter]= concentración en el exterior
log= logaritmo decimal

Sustituyendo el valor de los productos de las constantes se obtiene, a 37º C, que:

[ inter ]
E 61.5 log     
[ exter ]

Sustituyendo los valores de concentración a un lado y otro de la membrana para el  ion  cloro

9.0
E 61.5 log 

El equilibrio para el ion cloro resulta ser de -70 mV, el mismo valor que el potencial de 
membrana en
reposo para el ejemplo con el cual se está trabajando, la motoneurona espinal de mamífero.

Para el  ion  potasio la situación es parecida pero a la inversa ya que el gradiente de concentrac


70 mV
ión está 125.0       
orientado hacia el exterior y el gradiente eléctrico hacia el interior. Sustituyendo valores en la ec
uación
de Nerst se obtiene que:

[ exter ] 5.5
E 61.5 log     
150.0

con lo cual el potencial de equilibrio se alcanzará a -90 mV.Como el potencial de membrana en 
reposo
61.5 log
es de -70 mv el valor de -90 mv significa que en el interior de la motoneurona espinal exi
[  inter ]     
ste una
concentración de iones K mayor que la explicable por los gradientes químico y eléctrico.

Para el  ion  sodio la situación es distinta a la de los iones cloro y potasio, ya que la dirección del 


gradiente
químico se dirige hacia el interior al igual que el gradiente eléctrico. Sustituyendo valores en la e
cuación
de Nerst se obtiene que para la motoneurona espinal:

[ exter ] 150.0
E 61.5 log      61.5 log 60 mV
[  inter ]      15.0       
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  Potenciales  de  membrana 23

potencial de equilibrio para el ión K  (-90 mV) ni el potencial de equilibrio para el ión Na  (+60 mV)
El valor del potencial de equilibrio para el ión sodio da un valor positivo de +60 mV. Com
o ni el
progresivamente iones Na  mientras que perderá, también progresivamente, iones K  hasta igualarse las
+ +

están equilibrados con el potencial de membrana en reposo, cabrá pensar que la célula 
ganará
Sin embargo, se mantienen las concentraciones, alta para el ión K  y baja para el ión Na , intracelulares
+ +

concentraciones, mediante fuerzas pasivas eléctricas y químicas, con el potencial de membrana e
que transporta iones K  desde el exterior hasta el interior celular y que extrae iones Na  fuera de la célula.
De esta manera, en el medio intracelular se conserva una concentración elevada de iones K   y baja de
n reposo.
iones Na  .
+ +

Además la ATP asa de Na-K actúa como una bomba electrógena ya que por cada 3 iones Na  que extrae
de forma constante. Este hecho se debe a la actividad de una proteína de membrana, la ATP asa d
introduce 2 iones K  contribuyendo así al mantenimiento del valor negativo del potencial de membrana
e Na-K
+ +

de reposo (ver Fig. 1.1). Si la actividad metabólica celular desapareciera la ATP asa de Na-K dej
aría de
bombear por falta de energía metabólica y los iones sodio difundirían hacia el interior de la célul
a a favor
de un gradiente de concentración hasta que las concentraciones se igualaran a ambos lado
s de la
membrana. El mismo efecto se observaría para el ion potasio.

1.3 Fenómenos eléctricos en la célula nerviosa

La célula nerviosa tiene como principal característica la  excitabilidad, es decir, que es capaz de 
recibir
y conducir información por medio de señales eléctricas que cambian el valor del potencial de m
embrana
en reposo.

1.3.1 Variaciones del potencial de membrana en reposo

Ya se ha comentado anteriormente que el potencial de membrana para una célula determinada pe
rmanece
fijo siempre y cuando la célula esté en "reposo", es decir, siempre que no actúe sobre ella, sobre l
a célula,
ninguna variación energética de su ambiente. El tipo de energía que puede modificar el poten
cial de
membrana en reposo puede tener orígenes muy diversos (mecánico, térmico, luminoso, sonoro, e
léctrico,
etc.), y a cualquier variación de energía del medio capaz de variar el valor del potencial de mem
brana en
reposo se le denomina  estímulo.

Debido a que el tipo de energía que es más fácil controlar y graduar (tanto su magnitud c
omo su
duración) es la eléctrica, la mayoría de estudios realizados sobre variaciones del potencial de me
mbrana
en reposo, se realizan por medio de variaciones de este tipo de energía. Si se estimula eléctrica
mente el
interior de una fibra  nerviosa se producirán modificaciones  del valor del  potencial  de  memb
rana  en
reposo. Se puede utilizar el mismo aparato y procedimiento que se utiliza para medir el poten
cial de
reposo. Al estimular eléctricamente una fibra nerviosa puede ocurrir lo siguiente:

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
24 Neurobiología  de  la  visión

- que el estímulo no sea lo suficientemente intenso para producir una respuesta (estímulo  subu
mbral).
- que el estímulo sea lo suficientemente intenso para producir una respuesta (estímulo  umbral).

En  este  segundo caso la respuesta será la máxima y no aumentará con estímulos superiores 


al valor
umbral,  de manera que la  fibra nerviosa  o no  responde (estímulo subumbral) o  responde tota
lmente
(estímulo umbral o supraumbral): ley  del  todo  o  nada.

Si se aplica una corriente eléctrica de valor subumbral, mediante un electrodo estimulad
or, ésta
despolariza la membrana en el punto de estimulación el cual se hace positivo e inmediatamente 
después
la corriente fluye  dentro  de  la fibra  nerviosa desde  ese punto  positivo hacia  las  regiones  tod
avía  en
reposo, y, por lo tanto, más negativas, para luego atravesar la membrana hacia el líquido extracel
ular (Fig.
1.3).
Fig.  1.3  La  corriente producida  por el  electrodo  estimulador (eE) fluye desde  el punto  estimulado  haci
a las regiones
todavía  en  reposo

Cuanto más elevada es la resistencia eléctrica de la membrana y más baja la del líquido intracelu
lar más
lejos se dispersará  la  polarización.  Además,  el  flujo  de  corriente  será  máximo  a  nivel  del  el
ectrodo
estimulador y disminuye de forma exponencial cuanto más alejado se encuentra del p
unto de
estimulación. Este fenómeno se puede calcular insertando electrodos de registro intracelulares a 
diversas
distancias (0, 25, 5 mm.) a partir del electrodo estimulador y se conoce con el nombre de prop
agación
o dispersión electrónica (Fig. 1.4).

Estas variaciones del potencial de membrana en reposo durante el paso de una corriente subu
mbral y
algún tiempo después han sido denominados  potenciales  electrotónicos (Fig. 1.5). La disminu
ción del
potencial de reposo (despolarización), por debajo de una variación de +10 mv, produce c
ambios
puramente pasivos de la membrana celular. Estas variaciones se denominan  potenciales  electr
otónicos
puros.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  Potenciales  de  membrana 25
Fig.  1.4  (A):   Registro  de  un  potencial  electrotónico.  eE:   electrodo  estimulador.  eR1  :   electrodo  de  regi
stro  colocado
en  el  mismo  punto  de  estimulación.  eR2:   electrodo  de  registro  colocado  a  2.5  mm  del  electrodo  esti
mulador.  eR3:
electrodo  de  registro  colocado  a  5  mm.  del  electrodo  estimulador.  (B):  Los  potenciales  electrotónic
os  decaen  en
intensidad  al  aumentar  la  distancia  entre  el  punto  de  aplicación  y  el  registro

Fig.  1.5  Efectos  sobre  el  potencial  de  membrana  al  aplicar  estímulos  subumbrales  de  distinta  intensida
d  (I 1-I5).  Estos
cambios  pueden  ser  despolarizantes  o  hiperpolarizantes

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
26 Neurobiología  de  la  visión
Las despolarizaciones que sobrepasan el valor de un potencial electrotónico puro implican ya c
ambios
de conductancia iónica de la membrana. Estos potenciales pueden producir:

1.- una excitación local, no plena, denominada  potencial  electrotónico  local  no  propagado o


2.- una excitación plena y propagada denominada  potencial  de  acción.

1.4 Potencial de acción

Al excitar una fibra nerviosa con un estímulo con valor umbral o superior se origina no sólo el 
cambio
del potencial de membrana en reposo, denominado potencial de acción, sino que además éste se 
propaga
a lo largo de toda la fibra nerviosa y constituye el impulso nervioso.

1.4.1 Fases del potencial de acción

La figura 1.6 muestra el esquema de un potencial de acción en una fibra nerviosa.En prim
er lugar
aparece, una vez alcanzado el valor umbral que desencadena el potencial de acción, una fase asc
endente
hasta alcanzar un valor máximo positivo o pico del  potencial  de  acción, situado en este caso e
n los +30
mV. Este pico del potencial de acción se alcanza por pérdida de las cargas negativas de reposo po
r lo que
a la  fase  ascendente también se le denomina fase de  despolarización. Alcanzado el máximo val
or positivo
o pico del potencial de acción, se restablece la polarización de la membrana. Esta fase e
s la  de
repolarización de la membrana. A la porción tanto de la  fase ascendente como de la  descend
ente del
potencial de acción con valores positivos se le denomina sobretiro (en este caso desde 0 hasta + 
30 mV).
El conjunto de la fase ascendente y la descendente forman el  potencial  de  espiga del axón.
Fig.  1.6  Esquema  de  las  distintas  fases  del  potencial  de  acción

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  Potenciales  de  membrana 27

En algunas células la repolarización de la membrana no se alcanza directamente desde la fase des
cendente
sino que primero se debe sobrepasar el valor negativo de reposo para alcanzarlo posteriorment
e. Este
hecho da lugar a las fases denominadas postpotenciales o potenciales tardíos que pue
den ser
hiperpolarizantes o  despolarizantes según presenten valores más negativos o más positivos que 
el valor
de reposo. Durante la fase ascendente de despolarización y durante gran parte de la fase descend
ente de
repolarización  la  célula  es  refractaria  a  la  estimulación.  El  período  refractario  se  subdivide 
en  dos:
período refractario absoluto y período refractario relativo.

El  período  refractario  absoluto corresponde al período comprendido entre el valor umbral o 


Na  empieza a modificarse hasta alcanzar el valor máximo en el potencial umbral. A partir de este valor
nivel de
descarga y hasta aproximadamente una tercera parte de la fase descendente de la repolarizació
n de la
membrana. Durante este período refractario absoluto ningún estímulo, por intenso que sea, pued
e excitar
permeabilidad de membrana a los iones Na . Esta permeabilidad se ve rápidamente incrementada al llegar
de nuevo a la célula.

El  período  refractario  relativo abarca el período que comprende desde el final del período ref


de equilibrio para el ion Na  igual a +60 mV (ver anteriormente).
ractario
absoluto hasta que se alcanza el valor umbral. Durante este período estímulos más intensos qu
e el del
valor umbral pueden causar una nueva excitación. El período refractario relativo se superpone a 
automático de los mismos, con lo que el aumento de permeabilidad de este ion Na  es intensa pero breve,
la fase
postpotencial y no siempre se pueden separar claramente. El período refractario se debe a la inac
tivación
de los canales para el ion sodio mientras que el período postpotencial se debe a los cambios que i
mplican
la elevada conductancia del ion potasio.

1.4.2 Origen del potencial de acción
A medida que el potencial local se aproxima al valor umbral la permeabilidad de la membrana pa
ra el ión
+

todos los fenómenos siguientes dependen directamente del intercambio iónico a través de la me
mbrana
y son independientes del estímulo eléctrico que los originó.

La disminución del potencial de membrana cercana al valor umbral implica un ligero aument
o de la
+

al valor umbral por apertura de los canales de compuerta dependientes de voltaje para ión sodi
o. Este
hecho produce una rápida despolarización de la membrana que tiende a alcanzar el valor del p
otencial
+

No obstante el valor de potencial de equilibrio de +60 mV no se alcanza durante el potencial de 
acción,
primero porque la abertura de los canales de sodio dependientes de voltaje implican un posteri
or cierre
+

segundo porque el gradiente eléctrico del sodio se invierte al invertirse el potencial de membran
a, ahora
positivo, y tercero porque al mismo tiempo que se abren los canales de sodio en la despolarizació
n inicial
también se abren los canales de potasio dependientes de voltaje. Esta abertura es más lenta pe
ro más
prolongada que la de los canales de sodio, por lo que cuando ya se han cerrado los canales de s
odio, y
no hay entrada de cargas positivas, todavía hay un flujo de salida por los canales de potasio con 
lo que
se logra así la repolarización de la membrana (Fig. 1.7).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
28 Neurobiología  de  la  visión
2 + +

acción

1.4.3 Conducción-propagación del potencial de acción

Una de las características más importantes del potencial de acción es que éstos son  pot
enciales
propagados y  no  decrementales. Es decir, una vez alcanzado el valor del potencial umbral, en 
el punto
de la fibra nerviosa donde se ha producido la estimulación, se origina un potencial de acción 
Fig.  1.7  Cambios  en  la  conductancia  en  la  membrana  (mmho/cm  )  para  el  ion  Na     y  K     durante  el  potencial 
que se
de
propaga a lo largo de toda la fibra nerviosa con la misma intensidad inicial, sin decremento. És
tas son
diferencias básicas si se compara al potencial de acción con los potenciales electrotónicos (local
es y no
propagados).

Este hecho se puede observar si se mide, en una fibra nerviosa, el potencial de acción en dos 
puntos
distintos y relativamente alejados uno de otro. Si se estimula la fibra nerviosa se puede medir p
rimero
el potencial de acción en el primer punto de medición y posteriormente, pasado un tiempo, tam
bién se
detecta el mismo valor de potencial de acción, sin decremento, en el segundo punto de medició
n.

En cambio, en la transmisión electrotónica los valores de los potenciales se hacen menores cua
nto más
alejado esté el punto de medición del punto de estimulación. No obstante, la transmisión electr
otónica
actúa en la conducción del potencial de acción.

Desde un punto ya excitado de la membrana las cargas positivas fluyen hacia las áreas inmediat
amente
adyacentes cargadas de forma negativa. Los gradientes de potencial hacen que la corrient
e fluya
longitudinalmente tanto en el interior como en el exterior de la membrana y que se cree un c
ircuito
circular de corriente cuando ésta atraviesa la membrana. Es precisamente esta corriente de salid
a la que
despolariza la región adyacente en reposo y genera en este punto un potencial electrotónico.
Cuando este potencial alcanza el valor umbral inicia su propia corriente de iones Na  que producen un

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  Potenciales  de  membrana 29

potencial de acción que a su vez suministra corriente de cargas para despolarizar de forma electr
otónica
las zonas inmediatamente adyacentes. Esta serie de hechos se sucede regularmente a lo largo de 
toda la
fibra nerviosa. Una vez iniciado, el impulso propagado no despolariza el área detrás de él por 
estar en
periodo refractario.

1.4.4 Conducción en fibras con vaina de mielina.

En las fibras con vaina de mielina, los potenciales electrotónicos caen muy poco con la distancia 
ya que
las membranas con vaina de mielina presentan una elevada resistencia al paso de cargas. No se 
pierden
cargas si no es a través de los nodos de Ranvier. La despolarización en estas fibras mielínicas s
alta de
un nodo de Ranvier a otro, por lo que la conducción de la estimulación se denomina  con
ducción
saltatoria. Como entre nodos apenas se consume tiempo de conducción la velocidad de conduc
ción de
las fibras mielínicas es bastante más rápida que la de las fibras amielínicas del mismo grosor (
Fig. 1.8
y Tabla 1.2).

(A) Fibras Función,  p.e., Diámetro  medio Velocidad 


media  de
de  la  fibra conducción

A Aferencias primarias del huso muscular,
motoras a los músculos esqueléticos 15  m 10 m/s
A Aferencias cutáneas para el tacto y la presión 8  m 50 m/s
A Motoras a los husos musculares 5  m 20 m/s
A Aferencias cutáneas para la temperatura y
el dolor 3  m 15 m/s
B Simpáticas preganglionares 7 m/s
C Aferencias cutáneas para el dolor,
simpáticas posganglionares 0,5  m 1 m/s
(B) Grupos Función,  p.e., Diámetro  medio Velocidad 
media  de
de  la  fibra conducción

I Aferencias primarias del huso muscular y
aferencias del órgano tendinoso 13 m 75 m/s
II Mecanorreceptores de la piel 9 m 55 m/s
III Sensibilidad profunda del músculo
a la presión 3 m 11 m/s
IV Fibras de dolor 0,5 m 1 m/s

Tabla  1.2  Clasificación  de  las  fibras  nerviosas  según  Erlanger-Gasser  (A)  y  según  Lloyd-Hunt  (B). 
Las  fibras  de
tipo  C  y  IV  son  amielínicas

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
30 Neurobiología  de  la  visión

Fig.  1.8 Esquema  de  conducción  saltatoria  en  los  axones  con  vaina  de  mielina

Bibliografía complementaria

ARMSTRONG, C.M. (1981). "Sodium channels and gating currents".  Physiol.  Rev.,  61:  644-


683.

COLE, K.S. (1968). "Membranes, ions and impulses". A Chapter of Clasical Biophysics 
Berkeley,
University of California Press.
HODGKIN, A.L. (1964). "The conduction of the nerve impulse". Springfield (III).

HOKIN, L.E., HOKIN, M.R. (1965). "The chemistry of cell membranes."  Sci.  Am., 213: 78-


86.

KATZ, B. (1979). "El Impulso nervioso." en  Psicología  Fisiológica. Blume ediciones. Madri


d

KEYNES, R.D. (1979). "Canales iónicos en la membrana de la célula nerviosa". Inv. y C., nº 32
: 72-80.

RODRIGUEZ NAVARRO, A. (1981). "El potasio y el sodio en las células vivas".  Inv. y C., nº 6
0: 70-77.

SOLOMON, A.K. (1960). "Pores in the cell membrane."  Sci.  Am., 201:146-156.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
2  Sinapsis  y  circuitos  neuronales 31

2 Sinapsis y circuitos neuronales

2.1 Introducción

Los estímulos que desencadenan los potenciales de acción en las neuronas tienen como funci
ón final
transmitir la información desde la neurona a otra u otras células. Este paso de información entre 
células
se realiza en unas zonas concretas de comunicación denominadas  sinapsis. La estructura histol
ógica de
la sinapsis, aunque puede ser muy variada, siempre está formada por dos elementos esenciales:

1.- el terminal nervioso presináptico (célula  presináptica) y
2.- la membrana celular postsináptica (célula  postsináptica).

Durante cierto tiempo se pensó que el terminal presináptico y la célula postsináptica estaban fuer
temente
unidos de forma que el potencial de acción podía pasar de una célula a otra sin interrupción. Est
e hecho
sólo se cumple para un tipo muy concreto y poco frecuente de sinapsis, las  sinapsis  eléctricas.

El tipo más frecuente de sinapsis es la sinapsis química donde no existe unión estructural entre 
la célula
presináptica y la postsináptica, que están separadas por un espacio intercelular de aproximadam
ente 20
nm denominado  hendidura  sináptica.En este tipo de sinapsis, donde no existe continuid
ad entre
membranas  celulares  pre  y  postsináptica,  el  potencial  de  acción  de  la  célula  presináptica  lib
era  a  la
hendidura sináptica una substancia química, el  transmisor, que se unirá a  receptores proteic
os en la
membrana postsináptica. La unión entre el transmisor químico y el receptor desencadena cam
bios de
permeabilidad en la membrana de la célula postsináptica.

2.2 Mecanismo general de la sinapsis química

La llegada del potencial de acción presináptico a los terminales sinápticos provoca no 
sólo la
despolarización de la membrana a nivel de los terminales sino tambien la abertura de canales p
ara los
iones calcio dependientes de voltaje situados a nivel de dichos terminales.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
32 Neurobiología  de  la  visión

La  entrada de iones calcio provoca el aumento de los niveles de concentración de calcio libre 
en los
terminales sinápticos y esto, a su vez, provoca que las vesículas que contienen la substancia tran
smisora
se unan primero a la membrana plasmática y posteriormente liberen su contenido, por exocito
sis, a la
hendidura sináptica.

La liberación de la sustancia transmisora al medio extracelular se realiza en forma de  cuantos o 
número
de moléculas de substancia transmisora contenidas en una vesícula sináptica que se liberan al 
mismo
tiempo; no obstante en el sistema nervioso central la idea de cuantos liberados corresponde no al 
número
de  vesículas que liberan su contenido sino al de terminales presinápticos de una misma neuro
na que
sinaptan con la neurona postsináptica. La sustancia transmisora liberada difunde en la hendidura 
sináptica
y se une a proteínas específicas de membrana, los receptores sinápticos de la membrana postsi
náptica.
La  unión entre el transmisor y el receptor conlleva la aparición de cambios conformacionale
s en las
proteínas  de  membrana  que  producen  como  efecto  final  cambios  de  permeabilidad  en  la  me
mbrana
postsináptica.

Estos cambios  de  permeabilidad  pueden  ser  directos  o  indirectos.  En  los  primeros  la  unión 
entre  el
transmisor y el receptor da lugar a la abertura directa de ciertos canales iónicos, mientras que 
en los
segundos la unión entre el transmisor y el receptor desencadena una serie de reacciones, entre d
istintos
compuestos celulares que, posteriormente, provocarán la abertura de algunos canales iónicos.

2.3 Fenómenos eléctricos en la sinapsis química

El cambio de permeabilidad de la membrana postsináptica, producida por la unión entre el tra
nsmisor
químico y la proteína receptora, da lugar a un potencial local denominado potencial postsináptic
o (PPS).
El potencial postsináptico tiene todas las características de los potenciales electrotónicos es deci
r, es un
potencial graduado que disminuye exponencialmente en el tiempo y en el espacio, que no respo
nde a la
ley del todo o nada, que puede sumarse y que una vez alcanza cierto valor umbral origina un p
otencial
de acción postsináptico que se propaga. En este caso el potencial postsináptico que pro
duce la
disminución del potencial de membrana en reposo se denomina  potencial  postsináptico  despol
arizante.

Otra posibilidad es que el potencial postsináptico no tenga un efecto despolarizante de la me
mbrana
postsináptica sino que la hiperpolarice, en este caso se habla de potencial postsináptico  hiperpol
arizante.
Los potenciales postsinápticos hiperpolarizantes no pueden producir potenciales de acción 
y se les
denomina  potenciales  postsinápticos  inhibidores  (PPSI), mientras que a los potenciales postsi
nápticos
la unión transmisor-receptor induzca a la abertura de canales de ion Na . Los iones Na  difunden tanto
despolarizantes que sí pueden producir potenciales de acción se les denomina  potenciales  postsi
nápticos
excitadores (PPSE).

2.3.1 Base iónica de los potenciales postsinápticos

Existen dos tipos básicos de potenciales postsinápticos los PPSE y los PPSI y la producción de 
un tipo
u otro depende básicamente del tipo o los tipos de canales iónicos de membrana que se active
n como

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
2  Sinapsis  y  circuitos  neuronales 33

respuesta a la unión entre el transmisor presináptico y el receptor postsináptico. Una posibilidad 
es que
+ +

a favor de gradiente de concentración como eléctrico hacia el interior celular, con lo que gen
eran un
aumento de cargas positivas que como consecuencia produce la despolarización de la membrana 
y la hace
más  excitable.  Así, la abertura de canales para el ion sodio, da lugar a la producción de pote
nciales
postsinápticos excitadores; otra posibilidad es que la unión transmisor-receptor induzca a la 
abertura no
de los canales para el ion sodio, sino a los canales dependientes de ion cloro. Los iones cloro pa
san, en
este caso, al interior celular siguiendo su gradiente de concentración, lo que da lugar a que se inc
remente
el número de cargas negativas intracelulares y la polaridad de la membrana.

La hiperpolarización hace que el potencial de membrana se encuentre más lejos del nivel umbral 
para la
producción del potencial de acción. Es por ello, por lo que la abertura inicial de los canales para l
os iones
cloro da lugar a la producción de potenciales postsinápticos inhibidores. En algunas neuronas la 
abertura
de canales para los iones potasio también pueden producir PPSI por salida de iones potasio hacia 
el medio
extracelular.

2.4 Sustancias transmisoras en las sinapsis químicas

Actualmente se conocen un gran número de sustancias que actúan como transmisores en las s
inapsis
químicas. Algunas son moléculas bien conocidas tanto químicamente como funcionalmente mien
tras que
de otras se desconoce tanto la naturaleza química como la localización o la función exa
cta que
desempeñan. No obstante, aparecen unas características generales para el conjunto de neurotrans
misores
que permite clasificarlos como tales y que son: que estas sustancias aparecen en mayor concentra
ción en
los terminales sinápticos que en otras regiones celulares, que pueden ser sintetizados, almace
nados y
liberados por las neuronas presinápticas y que son capaces de reaccionar con los rec
eptores
postsinápticos.

En un principio se pensó que cada neurona sólo era capaz de liberar un único tipo de transmisor 
por sus
terminales sinápticos, con la consecuencia implícita de que todos los terminales sinápticos de la 
misma
neurona liberarían el mismo tipo de transmisor, concepto que se conoce con el nombre de  prin
cipio  de
Dale. Este principio se relaciona con el concepto de que las neuronas tendrían o bien acción ex
citadora
o bien acción inhibidora según la sustancia transmisora que liberasen. Sin embargo, una misma 
neurona
puede ser excitadora o inhibidora aunque libere la misma substancia transmisora, ya que la exc
itación
o la inhibición no depende directamente del tipo de neurotransmisor liberado sino de la unión e
ntre un
transmisor dado y un tipo de receptor postsináptico concreto.

2.4.1 Tipos de neurotransmisores

La clasificación más sencilla, debido al gran número y variedad de sustancias transmisoras 
que se
conocen, es la realizada sobre la base de su peso molecular, y que establece dos grupos:
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
34 Neurobiología  de  la  visión

1.- transmisores de bajo peso molecular
2.- transmisores de mayor peso molecular

Dentro del primer grupo podemos incluir a sustancias bien conocidas como son la  acetilcolina (
2.1), las
monoaminas, derivados metabólicos de aminoácidos, y a los  aminoácidos propiamente 
dichos.
Acetilcolina: es el principal neurotransmisor del sistema nervioso periférico. Es liberado tanto po
r las alfa
como por las  gamma  motoneuronas,  por  las células preganglionares  del sistema  nervioso  aut
ónomo
simpático y  parasimpático  y  por  las  postganglionares  del  parasimpático.  También  aparecen  s
CH3 - COO - CH  - CH  - N  ( CH  )
2 2 3                           
3 (2.1)
inapsis
liberadoras de acetilcolina en el sistema nervioso central aunque con distribución más restringi
da.

Las sinapsis en las que se libera acetilcolina, así como las neuronas que las liberan, se denominan 

sinapsis
y neuronas  colinérgicas. Las sinapsis colinérgicas suelen ser excitadoras aunque también las 
hay que
producen efectos inhibidores. Monoaminas: dentro de este grupo de neurotransmisores se enc
uentran
cuatro moléculas que derivan de forma casi directa de aminoácidos: la  noradrenalina, la  adren
alina, la
dopamina y la  serotonina. Noradrenalina, adrenalina y dopamina derivan del aminoácido tiros
ina y en
conjunto reciben el nombre de  catecolaminas (Fig. 2.1) por el anillo catecol que contiene
n en su
molécula. La serotonina deriva del aminoácido triptófano.
Fig.  2.1 Biosíntesis  de  las  catecolaminas

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
2  Sinapsis  y  circuitos  neuronales 35

Las neuronas que segregan noradrenalina se denominan neuronas  noradrenérgicas y n
euronas
adrenérgicas las que segregan adrenalina. Las neuronas que segregan dopamina son deno
minadas
dopaminérgicas. Las neuronas noradrenérgicas constituyen la mayor parte de las n
euronas
postganglionares del sistema nervioso autónomo simpático. También existen a nivel cerebral y 
tronco
encefálico gran cantidad de neuronas que segregan monoaminas en general y que pueden produc
ir tanto
acciones excitadoras como inhibidoras según el tipo de receptor con el que interactúen.

Aminoácidos: algunos aminoácidos proteicos actúan también como transmisores sinápticos en el 
sistema
nervioso central. De ellos, algunos actúan como transmisores excitadores y otros como inhibid
ores.

De entre los que tienen acción excitadora están, como más conocidos, el  ácido  glutámico y 


el  ácido
aspártico y como inhibidores el  ácido gamma-aminobutírico (GABA), derivado del glutá
mico por
descarboxilación, y la  glicina.

H2 N - CH.COOH - CH2 - CH2 - COOH Ac.glutámico

H2 N - CH.COOH - CH2 - COOH Ac. aspártico

(
2.2)
H2 N - CH2 - CH2 - CH2  - COOH G.A.B.A.

H2 N - CH2 - COOH Glicina

Incluidos dentro del grupo de transmisores con mayor peso molecular que los grupos anteriores e
stán los
pertenecientes al grupo de moléculas peptídicas. Actualmente se conoce un gran número de pépti
dos que
actúan como sustancias neuroactivas en el sistema nervioso central. Algunos están ampli
amente
distribuidos y probablemente presentan funciones múltiples y generales, mientras que otros ac
túan de
forma restringida y muy específica.

Entre  los  neuropéptidos más conocidos están la  somatostatina (14 aminoácidos), la  sustanc


ia  P (11
aminoácidos), la  angiotensina  II (8 aminoácidos) y las  encefalinas (5 aminoácidos). Las neur
onas con
neuropéptidos activos contienen además, en sus terminales sinápticos, alguno de los transmisores 
de bajo
peso molecular.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
36 Neurobiología  de  la  visión

2.5 Conducción en la sinapsis química

Al originarse un potencial de acción en un punto de la fibra nerviosa éste se propaga a lo largo 
de ella
en ambas direcciones como consecuencia de despolarizaciones electrotónicas a partir del punto d
e origen.
Sin  embargo, la existencia de sinapsis química implica que la conducción fisiológica del imp
ulso se
propague en un solo sentido: desde las dendritas o desde el soma celular hasta los terminales sin
ápticos
donde se localizan las sustancias transmisoras. Este sentido de conducción es denominado  orto
drómico
mientras que la conducción en sentido contrario se denomina  antidrómico.
2.6 Circuitos neuronales

Los potenciales postsinápticos despolarizantes pueden producir variaciones de membrana cap
aces de
originar un potencial de acción en la célula postsináptica. Ahora bien, la acción de un solo p
otencial
postsináptico excitador debido a la descarga de un único botón sináptico no es capaz, por sí s
olo, de
alcanzar el valor umbral para la producción del potencial de acción propagado. No obstante, el 
sistema
nervioso está constituido por un complejo sistema de conexiones neuronales que permiten, en 
muchos
casos, amplificar y/o atenuar señales con distinta actividad.

2.6.1 Divergencia y convergencia

Los axones de la mayoría de las neuronas presinápticas se subdividen en un número variable, s
egún el
tipo neuronal, de colaterales presinápticos que sinaptan con un número, también variable, de n
euronas
postsinápticas. De esta forma un estímulo procedente de una sola neurona  diverge hacia varias n
euronas
postsinápticas (Fig. 2.2).

Fig.  2.2  La  información  de  la  neurona  (1)  diverge  sobre  las  neuronas  "a",  "b",  "c"  y  "d
"

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
2  Sinapsis  y  circuitos  neuronales 37

También, y como consecuencia de la divergencia, la mayoría de neuronas postsinápticas 
reciben
aferencias procedentes de un número variable de neuronas presinápticas. De esta forma varias n
euronas
presinápticas  convergen sobre una misma neurona postsináptica (Fig. 2.3).

Fig.  2.3  Sobre  la  neurona  "d"  converge  la  información  de  las  neuronas  (1)  y  (2)

Divergencia  y convergencia son la base anatómica para los mecanismos fisiológicos de facili
tación,
sumación, oclusión y reverberación.

2.6.2 Facilitación y sumación

Como consecuencia de la convergencia, la magnitud de la variación del potencial de membr
ana en
reposo de una neurona postsináptica depende de la suma de potenciales, excitadores y/o inhibi
dores,
que actúan sobre ella durante un período de tiempo dado. De esta forma, la descarga de un pot
encial
postsináptico excitador aplicado de forma repetitiva durante un período lo suficientemente 
corto,
para que antes de que decaiga el primero o el anterior, ya se produzca el siguiente, permite 
que se
sumen sus despolarizaciones y se alcance el potencial umbral desencadenante del potenc
ial de
acción en la neurona postsináptica.

Igualmente, la descarga simultánea de varios PPSE subliminales, procedentes de di
stintos
terminales presinápticos, suman sus despolarizaciones y pueden alcanzar el potencial umbra
l. Los
dos tipos de mecanismos por los que se alcanza la excitabilidad máxima de la neurona postsin
áptica
a partir de PPSE subliminales corresponden al concepto de  sumación  temporal y  sumación 
espacial
respectivamente. El concepto de facilitación hace referencia a que la membrana postsin
áptica
después  de  ser excitada por el primer PPSE subliminal, presenta un potencial de membran
a más
cercano al  potencial  umbral,  con  lo  que  al siguiente PPSE  le será  más  fácil alcanzar  el  ni
vel  de
descarga y la producción del potencial de acción.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
38 Neurobiología  de  la  visión

2.6.3 Oclusión

Una neurona presináptica (neurona 1) puede descargar de forma repetitiva varios PPSE sublimin
ales que
se suman y alcanzan el potencial supraumbral sobre dos neuronas postsinápticas (neurona a y 
b). Otra
neurona (neurona 2) que sinapte también con tres neuronas (neurona b, c y d) puede producir el 
mismo
fenómeno de sumación si descarga repetitivamente (Fig. 2.4).

Así, la neurona presináptica 1 produce dos potenciales de acción, uno sobre la neurona a y otro 
sobre la
neurona b. También, y por el mismo mecanismo, la neurona 2 produce tres potenciales de acci
ón, uno
sobre las neuronas b y c, otro sobre la neurona d. Cuando ambas neuronas, 1 y 2, descargan al 
mismo
tiempo y, de forma repetitiva, por sumación, se obtendrán potenciales supraumbrales sobre las n
euronas
a, b, c y d (Fig. 2.4). La estimulación conjunta de las dos neuronas presinápticas da lugar a una re
spuesta
menor (3 potenciales  de acción) que la  estimulación de cada una de ellas  por  separado  (2+2
). Esta
disminución en la respuesta se denomina oclusión (Fig. 2.4).
Fig. 2.4  La  estimulación  conjunta  de  neuronas  presinápticas que  convergen  sobre  una  o m
ás  neuronas
postsinápticas  da  lugar  a  resultados  de  oclusión

2.6.4 Inhibición

Como ya se ha mencionado anteriormente la descarga de potenciales postsinápticos inhibidores 
produce
una mayor polarización de la neurona postsináptica y como consecuencia la inhibición  directa (i
nhibición
postsináptica) de la misma. Al igual que los PPSE, los PPSI pueden sumarse entre sí. También 
pueden
aparecer fenómenos de sumación entre PPSE y PPSI prevalecerá la despolarización o la hiperpol
arización
en función de cuál de ellos tenga una mayor magnitud.

En las sinapsis del sistema nervioso central es muy característico encontrar otro tipo de inhibicio
nes. Uno
de ellos se obtiene  por  la  posición  de  una  interneurona  inhibitoria  intercalada  entre  alguno
s  de  los
colaterales de la neurona presináptica excitatoria y la neurona postsináptica. De esta f
orma la
estimulación de la neurona presináptica excitatoria produce tanto efecto de estimulación c
omo de
inhibición (Fig. 2.5).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
2  Sinapsis  y  circuitos  neuronales 39

Fig.  2.5  Esquema  de  una  interneurona  inhibitoria  intercalar,  representada  en  negro
Otro tipo de inhibición aparece cuando la interneurona inhibitoria actúa al mismo tiempo como 
neurona
postsináptica y neurona presináptica. En este caso la excitación de la neurona inhibidora in
tercalar
produce la inhibición de la neurona desencadenante de su excitación. Este tipo de inhibición es c
onocido
como  inhibición  por  retroalimentación o en  feedback (Fig. 2.6).

Fig.  2.6 Esquema  de  una  interneurona  inhibitoria  intercalar,  en  negro,  en  un  circuito  de  retroali
mentación

Un tercer tipo de inhibición, muy frecuente, es el de la inhibición  presináptica. En este caso, la 
neurona
inhibitoria actúa directamente sobre el terminal presináptico. Por medio de la inhibición presiná
ptica se
disminuye la cantidad de neurotransmisor que ha de liberarse por los botones sinápticos 
y como
consecuencia produce una menor excitación de la neurona postsináptica (Fig. 2.7).

Fig.  2.7  Esquema  de  inhibición  presináptica.  La  neurona  representada  en  negro  inhibe  al  terminal  p
resináptico.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
40 Neurobiología  de  la  visión

Bibliografía complementaria
BLOOM, F.E. (1981). "Neuropéptidos".  Inv.  y  C., nº 63: 30-41.

BLUSZTAJN, J.K., WURTMAN, R.J. (1983). "Choline and cholinergic neurons".  Science, 22
1: 614-
620.

COOMBS, J.S., ECCLES, J.C., FATT, P. (1955). "The specific ionic conductance and the 
ionic
movements across the mostoneuronal membrane that produce the inhibitory postsynaptic poten
tial".  J.
Physiol., 130: 326-373.

ECCLES, J. (1979) "La sinapsis". En  Psicología  Fisiológica. Blume ediciones. Madrid.

KASA, P. (1986). "The cholinergic systems in brain and spind cord".  Progr.  Neurobiol., 26: 2


11-272.

KRIEGER, D.T. (1983). "Brain peptides, what, where and why?".  Science, 222: 975-985.

LESTER, H.A. (1977). "La respuesta a la acetilcolina".  Inv.  y  C., nº 17: 89-100.

REDMAN, S. (1990). "Quantal analysis of synaptic potential in neurons of the central neuronal s
ystem".
Physiol.  Rev., 70: 165-198.

SHERMAN, T.G., AKIL, H., WATSON, S.J. (1989). "The molecular biology of neuropep
tides".
Discussion  in  Neuroscience, VI: 1-58.

SNYDER, S.H. (1980). "Brain peptides as neurotransmitters".  Science, 290: 976-983.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
3  Fisiología  general  de  la  sensación:  los  receptores 41

3 Fisiología general de la sensación: los receptores

3.1 Sensación y percepción

En opinión del filósofo y matemático francés René Descartes, el elemento que establece de un
a forma
más definida la diferencia entre la persona y el animal es la separación entre sensaciones y perce
pciones.
Un animal reacciona como un autómata, de una forma exclusivamente refleja ante los cambios d
el medio.
El  ser  humano, por el contrario, al tomar conciencia de sus sensaciones es capaz de una perc
epción
propiamente dicha. Según Pieron (1966): " La percepción es una gnosia, es decir, una toma de co
nciencia
sensorial de objetos o de acontecimientos exteriores que han dado lugar a sensaciones más o 
menos
numerosas y complejas". Puede justificarse el reconocer como la base de una percepción o de un
a gnosia
(conocimiento) dadas, un número determinado de sensaciones elementales. En clínica neurológ
ica esta
concepción dualista es muy importante, ya que se ha establecido en la percepción visual por ejem
plo, una
distinción entre la ceguera, en la que toda percepción visual ha desaparecido a consecuenci
a de la
abolición de sensaciones visuales elementales, y la agnosia visual, en la que el paciente no reco
noce un
objeto a pesar de que las sensaciones visuales elementales son posibles. Según la actual fisiolo
gía:

"La percepción es el resultado de la integración intracerebral de los impulsos nerviosos que pr
ovienen
de los órganos de los sentidos, lo que permite al organismo adaptar su comportamiento en funció
n de las
modificaciones que tienen lugar en sí mismo o fuera de sí".
Así pues, la percepción no está determinada exclusivamente por los impulsos sensoriales, s
ino que
depende de la estructura de las actividades del sistema nervioso central en el momento determi
nado en
que ésta tiene lugar. El cerebro impone la percepción de una estructura diferente a la del estímul
o físico.
La percepción,  por  tanto,  dista  mucho  de  ser  un  fenómeno  pasivo  y  se  manifiesta  como  un 
acto  de
"decisión" con sede en el cerebro, en cuanto a la probable significación de las informaciones sen
soriales
para el individuo. Esta "decisión", ampliamente condicionada por la experiencia innata o adquir
ida por
el animal, puede tener para éste gran importancia biológica, como en el caso de reconocer en la 
lejanía
la silueta de un depredador, cuyas formas se confunden con el fondo. Por el contrario, la "decisió
n" puede
ser difícil en el caso de imágenes ambiguas, como es el "cubo de Necker" o la ilusión óptica de J
astrow,
en la que el sujeto percibe alternativamente, pero nunca al mismo tiempo, el perfil de un pato 
o de un
conejo.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
42 Neurobiología  de  la  visión

3.2 Vías de conducción del estímulo sensorial

Las sensaciones  son el  resultado  consciente de procesos  ocurridos en nuestro cerebro  despué


s  de  la
llegada de impulsos procedentes de las fibras sensitivas. En su producción intervienen los sig
uientes
elementos:

a) El  estímulo, energía específica para cada tipo de sensación.
b) El  receptor, situado en la periferia, allí donde se origina una fibra sensitiva.
c) Las  fibras  nerviosas  aferentes, en el nervio periférico y en la médula espinal.
d) El  tálamo, "estación de relevo" de los impulsos nerviosos en su curso hasta la corteza cerebr
al.
e) Las áreas  sensitivas receptoras del  córtex  cerebral, conectadas a su vez con diversas áreas 
psíquicas
o de asociación, donde el impulso se interpreta y puede almacenarse en forma de memoria.
3.3 Génesis de la sensación y la percepción

3.3.1 Información

Información, en fisiología sensorial, se refiere a cualquier aspecto del medio interno o externo q
ue tenga
un cierto significado  para el  organismo.  Así, es "información" la  cantidad de luz  en  el ambi
ente, la
cantidad de sonido en una calle, la fuerza necesaria para levantar un libro, etc. De hecho, todo 
aquello
que sea capaz de producir un estímulo y provocar una sensación o una respuesta motora. En reali
dad, más
del 99% de toda la información sensorial no provoca respuesta motora o sensación consciente, 
ya que
es eliminada continuamente por el cerebro como irrelevante.

De aquí, que una de las principales funciones del sistema nervioso sea la de la  elaboració
n de la
información, de manera que se produzca la sensación o la respuesta motora adecuada. Para ello, 
cuenta
con las  sinapsis y los  circuitos  neuronales. Como la energía del entorno es muy diversa, y el 
sistema
nervioso uno, se requiere una transformación o  transducción de esas diferentes energías, que se 
lleva a
cabo en los  receptores  sensoriales.

3.3.2 Concepto de receptor

La sensibilidad de nuestro cuerpo se basa en la activación de terminaciones nerviosas distribuid
as en el
seno de los  tegumentos,  y  asimismo  en  la  mayoría  de  las  estructuras  profundas  (músculos, 
vasos  y
vísceras). En tanto que  receptores, estas terminaciones son capaces de transformar un estímulo 
mecánico,
químico, térmico e incluso eléctrico en un mensaje aferente. Los receptores son los ele
mentos
establecidos para captar las modificaciones del entorno. En fisiología el término receptor se ut
iliza no
sólo para referirse a los receptores sensoriales, sino en un sentido muy diferente a las proteínas q
ue fijan
neurotransmisores, hormonas y otras sustancias con una gran afinidad y especificidad, como una 
primera
etapa en la iniciación de las respuestas fisiológicas específicas.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.

3  Fisiología  general  de  la  sensación:  los  receptores 43

3.3.3 La sensación

Como resultado final de la estimulación de los receptores, aparecen unas impresiones sen
soriales
subjetivas, de diversa índole, cuya suma constituye la  sensación. Si dicha sensación proce
de de la
activación de un solo tipo de receptor, se habla de  sensaciones  primarias. Así, sensación de frí
o, calor,
dolor, etc. Cuando la sensación se produce por la estimulación de diferentes tipos de rec
eptores
sensoriales, se denominan  sensaciones  mixtas. Un ejemplo de este tipo lo constituye las sens
aciones
provocadas por la textura de un objeto, generadas por poblaciones distintas de receptores sensori
ales. Por
fin, la "toma de conciencia" de esta sensación, es decir, su interpretación previo contra
ste con
experiencias previas, da lugar a la  percepción (Belmonte y Cerveró, 1992).

3.4 La transducción sensorial

Transducción  sensorial es el proceso mediante el cual los diferentes tipos de energía que pueden 
alcanzar
a los  receptores son transformados en variaciones del potencial de membrana. La transducció

Sentido Visión Audición Equili- Gusto Olfato Tacto Propio-


brio Dolor cepción
Organo Ojo Oído Sistema Lengua Nariz Piel Músculo
sensorial vestibular
Tipo                de Energía Energía Energía Energía Energía Energía Energía
energía del radiante mecánica mecánica química química mecánica mecánica
estímulo (luz) (cambios en (desplaza- (forma     de (forma de Energía Cambios
la     presión miento de la las molécu- las molé- térmica en la lon-
del aire) endolinfa) las) culas) Lesión gitud    del
tisular músculo
n de la
información sensorial a potenciales receptores y posteriormente a cambios en la descarga neural, 
implica
una forma de codificación (Loewenstein y col., 1966). (Tabla 3.1).  Codificación  sensorial quie
re decir
que la información se transforma (transduce) de un conjunto de símbolos (organización de la en
ergía de
llegada) en otro (potenciales de acción). En el sistema nervioso, la información sensorial se cod
ifica de
dos maneras básicas:
a)  codificación  espacial: diferentes estímulos alteran la actividad de diferentes neuronas.

b)  codificación  temporal: la intensidad de un estímulo se codifica mediante la tasa de descarga 


neural.

Tabla  3.1  Transducción  en  diversos  órganos  sensoriales

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
44 Neurobiología  de  la  visión

3.5 Potencial de receptor y potencial generador

La transducción sensorial comienza con unos procesos físico-químicos a partir de la acción del 
estímulo
sobre la membrana del receptor, que tienen como resultado el cierre o la abertura de canales ión
icos en
la zona estimulada, lo cual da lugar a una transferencia de cargas a través de la membrana, lo 
que se
denomina  "corriente  generadora". Si el  receptor  es  una neurona  modificada en su  extremo (r
eceptor
primario), esta variación del potencial de membrana es siempre una despolarización. Esta despol
arización
local se denomina  potencial  de receptor en tanto en cuanto tiene su origen en el recep
tor. Esta
despolarización se propaga  electrotónicamente a las regiones próximas. Si supera el umbral de e
xcitación
del receptor, determina la producción de potenciales de acción en el primer nodo de Ranvier, 
que se
propagarán sin decremento a lo largo del axón. Por eso se le denomina también  potencial  gen
erador.

Cuando el receptor no es una neurona (receptor secundario), el estímulo puede provoca en dich
a célula
especializada una hiperpolarización (fotorreceptores) o una despolarización (células gustativas). 
A esta
despolarización o hiperpolarización se la denomina, en este caso,  potencial  de receptor, que en 
esta célula
nunca será el potencial generador. Este estímulo se transmite a las neuronas sensoriales que co
ntactan
con ella directamente o a través de una interneurona. En la neurona, será donde se produzca el  p
otencial
generador, que se traducirá en una descarga de potenciales de acción propagados (Fig. 3.1).

Los  receptores sensoriales transforman, por lo tanto, un código de amplitud de frecuencia (p
otencial
generador) en  un código  de  modulación de dicha frecuencia (frecuencia  modulada).  Sea  cua
l sea  la
sensación que genera una respuesta, siempre se produce una transducción energética, que im
plica en
muchos casos una amplificación de la señal, ya que a veces el estímulo exterior puede ser un únic
o fotón,
como ocurre en la visión.

Fig.  3.1  Relación  entre  el  potencial  generador  y  los  potenciales  de  acción  a  partir  de  la  superación 
del  umbral

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
3  Fisiología  general  de  la  sensación:  los  receptores 45

3.6 Características y modalidades de la sensación

3.6.1 Parámetros que definen la sensación

a) Las impresiones sensoriales que se originan en un tipo específico de receptor sensorial constit
uyen una
modalidad, por ejemplo la visión. b) Los distintos colores, tamaños o formas, serán  cualidades 
de dicha
sensación, que permiten la identificación del estímulo. c) La sensación viene definida, además, 
por su
intensidad y dimensiones espaciales y temporales, que conducen a la cuantificación de dicho e
stímulo
y a distinguir entre estímulos con la misma cualidad según su extensión, localización, curso tem
poral y
amplitud. d) Por fin, la sensación posee una dimensión  afectiva, que puede ser de agrado o des
agrado.

3.6.2 Modalidades sensoriales

Se suele decir que tenemos cinco sentidos: vista, oído, olfato, gusto y tacto. Son, en realidad, 
más de
cinco, pero es muy difícil definir algunas sutiles fronteras entre las varias categorías de todos el
los. La
somestesia, o sentido del tacto, detecta cambios en la presión, el calor, el frío, la vibración, la f
orma y
textura, la posición de los miembros y la sensación de dolor. Si bien está claro que pueden det
ectarse
todos esos estímulos, el problema radica en si son detectados o no por sentidos diferentes.

Goldscheiner y Blix, independientemente, probaron a finales del siglo XIX la sensibilidad de s
u propia
piel y la de sus allegados con una cánula de punta fina. Encontraron que la sensibilidad no era un
iforme,
sino puntual: es decir, que la máxima sensibilidad táctil estaba limitada a pequeños puntos. Hall
aron que
los puntos de máxima sensibilidad táctil eran insensibles al dolor de un pinchazo, y viceversa; los 
puntos
sensibles al calentamiento, no lo eran al enfriamiento, al tacto o a los pinchazos.
Posteriores trabajos en esta línea llevaron a las definiciones de modalidades de sensación cutáne
a, tacto-
presión, calor-frío y dolor. Se infirió de estas observaciones psicofísicas que cada modalidad de 
sensación
tenía su propio órgano sensorial específico y se extrapoló a las demás sensaciones. En la especie 
humana,
hay al menos once sentidos conscientes, y además un gran número de receptores sensoriales que 
envían
información que no llega a la conciencia. Hasta la fecha se han definido las modalidades senso
riales y
los tipos de receptores que aparecen en la tabla 3.2.

3.6.3 Especificidad de los receptores y estímulo adecuado

Un tipo determinado de receptor sensorial responde preferentemente a estímulos constituidos por 
un tipo
de energía específica  o unos  pocos, o  bien a una variación  de  dicha  energía.  Para dicho  estí
mulo el
receptor  presenta un umbral muchísimo mas bajo que el que posee para otras  formas de ener
gía. El
receptor presenta, pues, especificidad para su estímulo adecuado. Debe distinguirse esta especi
ficidad
biofísica para la clase de energía estimulante, de la especificidad de la sensación que pro
voca la
estimulación de un tipo de receptor sensorial.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
46 Neurobiología  de  la  visión

Johannes Müller (1840) consideró este segundo aspecto en su "ley de las energías nerviosas espe
cíficas"
donde afirmó que "nuestras percepciones sensoriales vienen determinadas por los órganos sen
soriales
que poseemos" (op. cit. en Belmonte y Cerveró, 1992). Según esto, la excitación de un tipo con
creto de
receptor provoca la sensación correspondiente a una determinada modalidad sensorial, incluso 
cuando
el estímulo no es el adecuado. Un ejemplo clásico son los "fosfenos" o impresiones coloreadas 
a partir
de presiones o golpes en los globos oculares, ya que la energía mecánica obviamente no es la es
pecífica
para la  sensación visual. Sin embargo, el umbral para estas respuestas no específicas es supe
rior, en
varios órdenes de magnitud. Para el ser humano, el estímulo adecuado que desencadena la se
nsación
visual es la luz, franja del espectro electromagnético que va desde los 380 a los 7
80 nm
aproximadamente, en condiciones de iluminación normales.

3.7 Clasificación de los receptores
La clasificación de los receptores se ha efectuado atendiendo a diversos criterios, según:

a) Por la localización del estímulo.

Exteroceptores. Receptores de sensaciones externas:  Telerreceptores. Sensaciones originadas f
uera del
cuerpo, a una cierta distancia. Su fuente de estímulos está separada del organismo. En la visión lo
s conos
y bastones, en la audición las células ciliadas.  Receptores  de  contacto. Están en relación con el 
entorno
inmediato. La propia fuente de estímulos toma contacto con los receptores. Sensaciones tác
tiles en
general. Ejemplo, los corpúsculos de Meissner para el tacto, los de Krause para el frío.

Interoceptores. Receptores de sensaciones internas:  Visceroceptores. Sensaciones de tipo viscer
al o que
informan del medio interno. Los impulsos que se originan en ellos no llegan habitualmente al ca
mpo de
la conciencia y, cuando lo hacen, despiertan sensaciones mal localizadas. Informan del hambre, 
la sed,
la presión sanguínea y el dolor interno.  Propioceptores. Se excitan por la presión, el estiramien
to y los
cambios de tensión. Se hallan situados en la profundidad de los tejidos. Sensaciones musculares
: en los
músculos, husos musculares y en los tendones, los órganos tendinosos de Golgi. Los presorrec
eptores
como los corpúsculos de Pacini. Por fin el sentido del equilibrio, que está representado por los 
canales
semicirculares y el utrículo y sáculo del laberinto en el oído interno.

b) Por su estructura morfo-funcional

Receptores primarios: son verdaderas neuronas con una porción superficial modificada. Constit
uyen la
más primitiva forma de integración receptiva, ya que únicamente se produce una diferenciaci
ón en el
trabajo neuronal. La propia neurona realiza la  transducción de la energía externa en impulso n
ervioso.
De este tipo son los corpúsculos de Pacini y Ruffini y la pituitaria olfativa.

Receptores  secundarios: son células epiteliales especializadas que contactan con células neuro
nales en
profundidad. La célula epitelial transformada realiza la  transducción pero será la neurona la que t
ransmita
el impulso nervioso. Ejemplo: células auditivas y fotorreceptores.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.

Modalidad sensorial Receptor Órgano del sentido

Visión Conos y bastones Ojo

Audición Células ciliadas Oído (órgano de Corti)

Olfato Neuronas olfativas Mucosa olfativa

Gusto Células receptoras gustativas Papila gustativa

Aceleración rotacional Células ciliadas Oído (canales semicirculares)

Aceleración lineal Células ciliadas Oído (utrículo y sáculo)

Tacto-presión Terminaciones nerviosas Diversos

Calor Terminaciones nerviosas Diversos

Frío Terminaciones nerviosas Diversos

Dolor Terminaciones nerviosas libres ...

Movimiento y posición de las Terminaciones nerviosas Diversos


articulaciones

Longitud del músculo Terminaciones nerviosas Huso muscular

Tensión muscular Terminaciones nerviosas Órgano tendinoso de Golgi

Presión arterial Terminaciones nerviosas Receptores de estiramiento en el


seno carotídeo y el arco aórtico

Presión venosa central Terminaciones nerviosas Receptores de estiramiento en las


paredes de las grandes venas

Inflación de los pulmones Terminaciones nerviosas Receptores de estiramiento en el


parénquima pulmonar

Temperatura de la sangre en la cabeza Neuronas hipotalámicas ...

PO2 arterial Terminaciones nerviosas (?) Cuerpos carotídeos y aórticos

pH de LCR Receptores en el bulbo raquídeo ...

Presión osmótica del plasma Células en el hipotálamo anterior ...

Diferencia arteriovenosa de la Células del hipotálamo (glucostatos) ...


glucemia

3  Fisiología  general  de  la  sensación:  los  receptores 47

Tabla  3.2 Modalidades  sensoriales  principales  (las  11  primeras  son  conscientes)


© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
48 Neurobiología  de  la  visión

c) Por su tipo de respuesta

Adaptación  de  un  receptor. La frecuencia de las descargas de impulsos originadas en un rece


ptor, por
un estímulo que se mantiene constante en su intensidad, disminuye incluso si éste es excitado d
e forma
continua. Al mismo tiempo se observa una disminución de la amplitud del potencial generador, 
lo que
se denomina  adaptación.

Fatiga  de  un  receptor.  Adaptación  no  es  igual  que  fatiga.  En  esta  condición  se  observa  un
a  menor
frecuencia inicial y una adaptación más rápida en respuesta a un estímulo cuya magnitud n
o se ha
modificado. Se establece más pronto y es más pronunciada cuanto mayor sea la intensidad y el 
tiempo
que haya actuado el estímulo. El reposo hace desaparecer la fatiga.

Receptores tónicos. O de respuesta sostenida. Su adaptación es lenta. No se fatigan nunca, ya qu
e envían
constantemente una información requerida siempre por el organismo, como el pH o la 
presión
sanguínea. Receptores  fásicos. O de respuesta gradual. Son receptores de adaptación rápida. Cu
ando un
estímulo sostenido de intensidad constante se aplica a un receptor, la frecuencia de los potenci
ales de
acción de su fibra sensorial declina con el tiempo. Así, al ponerse una prenda, se aprecia su cont
acto en
un primer momento, pero al cabo de poco tiempo la sensación desaparece. Se explica por un me
canismo
de retroalimentación receptor-tálamo-receptor, hasta que el proceso se detiene.

d) Por el tipo de energía o cualidad del estímulo

Mecanorreceptores: oído, receptores a la presión en la piel.  Barorreceptores: receptores de la 
presión
sanguínea.  Quimiorreceptores: olfato y gusto. Termorreceptores: receptores de variaci
ones de
temperatura.  Nociceptores: receptores del dolor.  Fotorreceptores: receptores de luminosidad.

3.8 Unidad sensorial y campo receptor

El término unidad  sensorial se aplica a un solo axón sensitivo y a todas sus ramas periféricas. El 
número
de éstas varía, pero puede ser muy grande.

Campo  receptor de una unidad sensorial (neurona) es la zona o superficie en la que un estímulo 
sensorial
produce una respuesta  en  dicha  neurona.  Para  diferenciarlos  de  los  de  las  neuronas  centrale
s  se  les
denomina  campos  receptores  primarios. Sobre las neuronas sensoriales centrales aisladas, co
nvergen
sinápticamente muchas fibras nerviosas aferentes primarias. Los campos receptores de estas n
euronas
serán, por tanto, mayores que los campos receptores primarios de las fibras nerviosas aferente
s. En la
retina, los campos receptores de las células ganglionares que están conectados con los receptor
es de la
fóvea son más pequeños que los que son inervados por los receptores de la periferia de la 
retina.
Generalmente, los campos receptores (áreas inervadas por una unidad sensorial) se superp
onen y
entrelazan con las áreas inervadas por otras unidades (solapamiento de los campos receptores). 
Además,
las regiones con alta densidad de inervación se caracterizan por una capacidad de resolución espa
cial más
fina para los estímulos.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
3  Fisiología  general  de  la  sensación:  los  receptores 49

3.9 Contraste simultáneo y contraste sucesivo

En muchas ocasiones se produce una estimulación por contraste, es decir, una sensación creada 
a partir
de una información anterior. Este hecho permite definir:  contraste  simultáneo  y  sucesivo.

Contraste  simultáneo. La excitación de un receptor disminuye la sensibilidad de las zonas vec
inas del
campo receptor para los estímulos de igual naturaleza y los aumenta para los opuestos. Este fen
ómeno
se aprecia en la visión de los colores complementarios.

Contraste  sucesivo. Después de que un estímulo ha dejado de actuar sobre un receptor, la sensi
bilidad
de éste para ese estímulo disminuye y aumenta para los opuestos. En la prueba con tres cubos ll
enos de
agua a distintas temperaturas, la sensación de frío o de calor, se tiene por contraste a part
ir de la
temperatura del agua del cubo que se ha tocado en último lugar.

3.10 Proyección

Si bien el cerebro recibe y aprecia la sensación, la "proyecta" al lugar u órgano terminal en que se 
recibió,
y el individuo la "advierte" en la región periférica. Es decir, que independientemente del lugar en 
que sea
estimulada una fibra sensitiva determinada, a lo largo de su trayecto hasta la corteza, la se
nsación
consciente es referida al lugar del receptor. Este fenómeno, conocido como  proyección, se hace 
patente
en las estimulaciones corticales. Cuando se estimula el área cortical que recibe los impulsos de l
a mano
izquierda, la persona nota las sensaciones en su mano izquierda, y no en la cabeza.

Un ejemplo dramático es el de las personas con miembros amputados, que se quejan a menudo 
de dolor
y de sensaciones propioceptivas en el miembro amputado (miembro "fantasma"). En parte este 
tipo de
sensaciones se debe a la presión sobre el muñón del miembro amputado, que inicia impulsos en l
as fibras
nerviosas que previamente llegaban de los órganos sensitivos de aquel miembro y las sens
aciones
evocadas son proyectadas hacia donde se encontraban los receptores.

3.11 Discriminación de la intensidad del estímulo

La intensidad del estímulo es transmitida al cerebro de dos formas: por la variación en el nú
mero de
receptores activados y por la variación en la frecuencia de los potenciales de acción generado
s por la
actividad  de un receptor determinado. La magnitud de la respuesta, apreciada objetivamente 
por los
fenómenos eléctricos u otras reacciones, o subjetivamente por la intensidad de la sensación, se 
halla en
relación con diversas magnitudes del estímulo. Se denomina  umbral  absoluto a la menor cant
idad de
energía estimulante requerida para que el estímulo sea detectado. El  umbral  diferencial  de  in
tensidad
permite distinguir las variaciones en la intensidad de los estímulos mediante variaciones en la int
ensidad
de la sensación. Para cada modalidad de sensación será requerido un aumento mínimo en la int
ensidad
del estímulo para que ese estímulo sea percibido.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
50 Neurobiología  de  la  visión

3.11.1 Ley de Weber-Fechner

Weber, en 1851 enunció el siguiente principio (op. cit. en Covian, 1978): "la cantidad que debe a
gregarse
a un estímulo para originar una diferencia en la sensación, es normalmente una fracción constant
e de ese
estímulo. Esta ley se conoce como la ley  de la  mínima diferencia perceptible o también como l
a  fracción
de  Weber, cuya expresión matemática es la siguiente:

E/E = K

donde, E representa la intensidad del estímulo que provoca determinada sensación, y E el 
aumento
mínimo en la intensidad de ese estímulo perceptible como incremento de sensación.

Por ejemplo, esta constante sería de 1/300 para peso, calor y sonido, y de 1/100 para la luz. Es de
cir, que
es posible discriminar la luminosidad de intensidad 100 de la de 100 + 1 la de 200 de la de 200 
+ 2, la
de 1000 de la de 1000 + 10. La relación 1/100, 2/200, 10/1000 es constante.

Fechner, discípulo de Weber, dedujo una fórmula capaz de definir matemáticamente la medid
a de la
intensidad de la sensación, y llegó a la conclusión de que por encima del umbral, la sensación a
umenta
como el logaritmo natural de la intensidad del estímulo, o sea, que a una progresión geométri
ca de la
intensidad del estímulo, le corresponde una progresión aritmética de la sensación percibida (Fi
g. 3.2).
Esta relación se representa por la ecuación:

S = K.log E + C

donde, S es la intensidad de la sensación, E la del estímulo, y K y C constantes.

Este enunciado se conoce como ley  psicofísica  de Fechner, que ha sido de utilidad en psicofísic


a a pesar
de las críticas de que es objeto. Algunos autores sostienen que la diferencia entre dos sensaci
ones es
cualitativa y no cuantitativa. Si apreciamos "cantidad" es porque se las relaciona con un objeto e
xterno,
el estímulo, cuyo aumento en intensidad es susceptible de medida.

Esta ley, conocida también como  ley  de  Weber-Fechner, ofrece una explicación satisfactoria 


para una
enorme gama de intensidades de estímulos que puede explorar nuestro sistema nervioso, pero 
no para
todas. Muy recientemente se ha visto que sólo es aplicable para niveles elevados de estímulos v
isuales,
auditivos y cutáneos, y no parece corresponder a la mayoría del resto de las sensaciones. No obs
tante es
útil, ya que al menos conceptualmente, demuestra que cuanto mayor es el estímulo sensorial basa
l, mayor
debe ser también el cambio adicional de intensidad para que la mente perciba el cambio. En psic
ofísica,
no  sucede  como  en la física o en la química, en las que se da igualdad de naturaleza entre la 
acción
(estímulo) y la reacción (sensación), ya que en este caso, el estímulo es físico o químico y la rea
cción es
psíquica. La ley de Fechner parece cumplirse más bien en el propio receptor, es decir, en la trans
ducción,
ya que se ha observado que en algunos de ellos, la amplitud del potencial generador está en relac
ión con
el logaritmo de la intensidad del estímulo, y que la frecuencia de descarga de impulsos s
e halla
linealmente relacionada con la amplitud del potencial generador.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
3  Fisiología  general  de  la  sensación:  los  receptores 51

Fig. 3.2 Ley  de Weber-Fechner.  Línea continua, magnitud  del estímulo. Línea  discontinua, magnitud 


de  la  sensación
3.11.2 Ley de Stevens

Una nueva aproximación para encontrar una buena relación matemática entre la intensidad 
real del
estímulo y su interpretación es la llamada ley  exponencial o  ley  de  Stevens (Stevens, 1957) que 
propone
una función exponencial según:

A
R = K.E

donde R es la sensación percibida, E la intensidad del estímulo y, para cualquier modalidad se
nsorial
específica, K y A son constantes.

La frecuencia de los potenciales de acción que generan un estímulo en una fibra nerviosa sensit
iva está
relacionada con la intensidad del estímulo que la inicia de acuerdo a una función exponencial. L
os datos
actuales, a partir de la construcción de gráficas logarítmicas mediante esta función exponencial, 
indican
que en el SNC, la relación entre un estímulo (intensidad real) y la sensación (intensidad perci
bida) es
lineal entre unos límites amplios (Fig. 3.3).

Consecuentemente, parece que para una modalidad sensorial dada, la relación entre la sensaci
ón y la
intensidad del  estímulo  viene  determinada  en  primer  término  por  las  propiedades  intrínsecas 
de  los
receptores periféricos. Sin embargo, tal y como se observa en la gráfica, incluso esta ley expo
nencial
resulta inadecuada para intensidades muy bajas o muy altas.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
52 Neurobiología  de  la  visión
Fig.  3.3  Ejemplo  de la  ley  exponencial de  Stevens  (1957),  que muestra  la relación  entre  la  magnitud 
de  un  estímulo
táctil  (E)  y  la  frecuencia  de  los  potenciales  de  acción  en  fibras  nerviosas  sensitivas  (R)  (izquierda). 
A  la  derecha
expresado  en  una  gráfica  de  coordenadas  logarítmicas

3.12 Concepto de cronaxia

La mayor o menor abundancia de receptores trae consigo una mayor o menor abundancia de 
vías. El
número de receptores por unidad de superficie define la riqueza de la sensación que rec
ibirá el
organismo, por lo que es interesante conocer el número de unidades de que consta un órgano re
ceptor,
como  pueden ser los  conos  y  bastones  en la  retina.  El producto de la  intensidad del  estímulo 
por  la
superficie en que se recibe es una constante, por lo tanto, si se quiere disminuir la intensidad del 
mismo,
deberá aumentarse la superficie y viceversa.

Hay una  relación  clara  entre  la  intensidad  de  un  estímulo  y  su  duración  o  tiempo  de  aplicac
ión.  Al
representarlo gráficamente aparece una curva de intensidad-duración (fig. 3.4). La intensidad del 
estímulo
variará según la duración de la aplicación de dicho estímulo. Los estímulos poco intensos deb
erán ser
umbrales, pero además actuar a tiempos infinitos para surtir efecto. En sentido general los estímu
los, por
grandes que sean, han de aplicarse durante un tiempo determinado para surtir efecto, aunque éste 
sea muy
corto. Con estímulos de mayor duración, la intensidad umbral está relacionada con la durac
ión del
estímulo.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
3  Fisiología  general  de  la  sensación:  los  receptores 53

Modificando la intensidad del estímulo y los tiempos de acción, se obtiene siempre una curva de 
este tipo.
Se observa que hay un tiempo mínimo de aplicación para que se produzca el estímulo umbral, e
s decir,
para que se produzca efecto en el mínimo tiempo útil. La relación que aparece en la figura 10 se 
cumple
sólo para corrientes que alcanzan su intensidad máxima rápidamente. Las corrientes que as
cienden
lentamente, a veces no hacen descargar al nervio, porque éste se adapta de alguna manera al e
stímulo
aplicado, un proceso denominado  acomodación.

La magnitud de la corriente requerida para excitar un nervio o músculo determinados se llama  r
eobase,
y el tiempo durante el cual debe ser aplicada,  tiempo  de  aplicación. La  cronaxia o  tiempo  de 
excitación
es el tiempo que debe aplicarse una corriente doble de la reobase para producir una respuesta (La
picque,
1926). La cronaxia para cada fibra nerviosa es constante. Para una fibra nerviosa normal, es s
iempre
menor de 1 ms, mientras que para una fibra lesionada puede alcanzar un valor hasta cien veces 
mayor
que el normal.
Fig. 3.4 Curva  teórica  que muestra  la  relación  fuerza-duración  para  la  excitación  de un  tejido 
(muscular o
nervioso.  Aparecen  señalados  los  puntos  correspondientes  a  la  cronaxia  y  a  la  reobase  (véase  texto)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
54 Neurobiología  de  la  visión

Referencias

BELMONTE,  C.,  CERVERO,  F.  (1992).  "Sistema  sensorial  (sensibilidad  somática  y  viscera
l)".  En
Fisiología  Humana. Ed. J.A.F. Tresguerres. Interamericana-Mc Graw-Hill. Madrid. pp:132-
164.

COVIAN, M.R. (1978). "Mecanismo de las sensaciones. Receptores". En Fisiología Hum
ana. Ed.
Bernardo A. Houssay. Librería el Ateneo Editorial. 4ª Edic. Buenos Aires. pp:730.

LAPICQUE, L. (1926). L'excitabilité  en  fonction  du  temps;  la  chronaxie,  sa  signification  et 
sa  mesure.
Presse Univ. de France. París.

LOEWENSTEIN, W.R. (1966). "Chemical or physical nature of transduction". En Touch, Heat 
and Pain.
Ed. A.V.S. de Reuck y J. Knight. Boston. pp:137.

PIERON, H. (1966).  La  sensation. ¿Qué sais je?. Presse. Univ. de France. París.

STEVENS, S.S., GALANTER, E.H. (1957). "Ratio scales and category scales for a dozen per
ceptual
continua".  J.  Exp.  Psychol. 54: 377.

Bibliografía complementaria
IGGO, A., ANDRES, K.H. (1982). "Morphology of cutaneous receptors". Annu.  Rev. Neurosci.
, 5: 1-31.

KINNAMON, S.C. (1988). "Taste traduction: A diversity of mechanisms".  Trends.  Neurosci., 1


1: 491-
496.

SCHMIDT, R.F., THEWS, G. (1989). "General and Special Sensory Physiology". En 
Human
Physiology.  Part  III. Springer Verlag. Berlin, Heidelberg, Nueva York.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
4  La  visión 55

4 La visión

4.1 Aproximación al concepto de visión

Según Skeffington (1928), la visión es en sentido amplio "un proceso multisensorial, per
ceptivo,
cognoscitivo y cinestésico". Una definición conceptual puede ser "la capacidad para procesar inf
ormación
del entorno, obtener un significado y comprender lo que se ve mediante el sistema visual". O
tra más
descriptiva: "el sentido especial mediante el que se perciben los objetos del entorno, su forma
, color,
posición, etc., siendo el estímulo de excitación la luz que proviene de los objetos, y que incide s
obre la
retina". David Marr (1985) resalta que "en primer lugar y fundamentalmente, la visión es una t
area de
procesamiento de información". Pero también nos recuerda a continuación que no puede conceb
irse a la
visión como un simple proceso, sino que además nuestro cerebro debe ser capaz de repres
entar la
información visual en toda su extensión.

4.1.1 Métodos objetivos de detección (fisiológicos)

Desde un punto de vista técnico pueden efectuarse pruebas objetivas, pero sólo para saber 
si está
"funcionando" el sistema visual o parte de él. Son cambios objetivos detectables: a) La  cons
tricción
pupilar. b) El  blanqueo del pigmento retiniano. c) El  electrorretinograma  (E.R.G.). d) Los  po
tenciales
evocados en el córtex visual.

4.1.2 Métodos subjetivos (psicofísicos)

Si bien estos hechos fisiológicos objetivamente registrables son útiles para evaluar el estado del 
sistema
visual, las medidas más sensibles de función visual son de naturaleza psicofísica. Dependen de re
spuestas
subjetivas, en las cuales los sujetos humanos son utilizados como si se tratara de instrume
ntos de
medición. Considerando al sujeto como un  instrumento, se intentará averiguar en qué momento 
detecta
diferencias (por ejemplo, contraste de colores). La experiencia concluirá cuando no se 
detecten
diferencias. Si se considera al sujeto como un  servomecanismo, se le solicitará que se adapte h
asta que
los hemicampos coloreados parezcan iguales.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
56 Neurobiología  de  la  visión

Otro tipo de información puede obtenerse midiendo la sensibilidad del detector, es decir, qué dif
erencia
debe existir entre los campos para que exista una desigualdad perceptible. Ejemplo, ver la diferen
cia entre
un objeto y el fondo. Así, la isóptera correspondiente a un estímulo determinado constituye el lí
mite de
la zona del campo visual dentro del cual el  objeto-estímulo se percibe diferente del fondo. El 
sistema
visual humano está dotado de una sensibilidad tal que es capaz de detectar en la oscuridad un d
estello,
si una docena de fotones inciden sobre la retina.

Skeffington (1928) propuso que "visión es la capacidad de comprender los estímulos visuales". 
Trata la
visión como un fenómeno holístico (integrador) que se desarrolla por las contribuciones de: P
ostura  y
equilibrio. Proceso antigravitatorio. Proceso de situación. Saber dónde está cada cosa. Pr
oceso de
identificación. Saber qué es cada cosa.  Proceso  fonador-auditivo. Capacidad de describir con 
palabras
cosas que se ven directamente, o en las que se piensa indirectamente (op. cit. en Rodríguez, 19
95).

4.2 Ciencias de la visión

La percepción visual ha sido un problema que ha atraído la atención de los científicos durante 
muchos
siglos. En 1604, Kepler escribió: "La visión, como digo, sucede cuando la imagen de todo el he
misferio
del mundo exterior, se proyecta en el interior de la retina cóncava". Newton (1709) sentó las base
s de los
trabajos modernos sobre visión del color y Helmholtz (1910) tiene en su tratado de óptica fisi
ológica
aspectos que aún hoy en día mantienen todo su vigor (op. cit. en Marr, 1985). El estudio de la v
isión o
proceso visual requiere la conjunción de muchos aspectos interdisciplinarios para cada una de sus 
etapas.
Con la síntesis de todos ellos puede lograrse la comprensión de la percepción visual. Desde el p
unto de
vista físico, el ojo es un receptor de energía radiante. Desde el fisiológico, es un sistema transfo
rmador
de energía para ser integrada en el cerebro. Los objetivos de las ciencias involucradas en el est
udio de
la visión son a grandes rasgos:

Anatomía. Estructura y organización del ojo y la vía visual.

Fisiología. Función del ojo y del sistema visual.
Física. Biofísica de la formación de la imagen y de la fotorrecepción.

Microbiología. Patología ocular causada por microorganismos.

Optometría. Funcionalidad del sistema visual en relación con el entorno.

Patología. Disfunciones visuales por causas patológicas congénitas.

Psicología. Mecanismos psicológicos de la percepción visual.

Química. Fotoquímica de la visión y mensajes químicos en el sistema visual.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
4  La  visión 57

4.3 Estímulo de la visión

4.3.1 Estímulos inadecuados

Incluyen los hechos no luminosos que producen sensación de visión. Producen sensaciones lu
minosas
informes denominadas  fosfenos  o  fotopsias. Forman parte de los fenómenos entópticos. Se dis
tinguen:

-  Fosfenos  por presión. Aparecen como una mancha con un borde contrastante, al ejercer presi
ón sobre
la esclerótica. Se perciben como luces distantes. Su apariencia depende de su observación a la lu
z o a la
oscuridad, así como ligeramente de los sujetos. Si la región del globo ocular presionada es la n
asal, se
perciben en el lado temporal, y viceversa. La aparición del fosfeno depende de si es observado 
con luz
o  en  la  oscuridad. Puede aparecer oscuro en el ojo adaptado a la luz y claro en el ojo adapta
do a la
oscuridad.

-  Fosfenos  por movimiento. Se observa en el ojo adaptado a la oscuridad. Al mover rápidamente 
los ojos,
aparecen dos círculos de luz: uno correspondiente a la  papila  óptica, otro más grande correspon
de a las
inserciones de los  músculos  rectos. Estos destellos son el resultado de la distorsión de la retin
a, por el
"período inercial" entre el estímulo y la respuesta del nervio óptico, y de la presión por desplaza
miento
del  humor  vítreo por los estirones de los músculos extraoculares.

-  Fosfenos  por  acomodación. En la oscuridad se observa como una luz periférica, cuando el 


músculo
ciliar se contrae durante la acomodación. En la luz, como un objeto más o menos lejano que se 
vuelve
gris sobre un fondo brillante.

-  Fosfenos  eléctricos. Se observan haciendo pasar corrientes eléctricas débiles a través del oj
o. Están
relacionados con la transmisión del impulso eléctrico a partir de los fotorreceptores.

-  Fosfenos  por radiación. Aparecen al hacer pasar rayos X, u otra radiación ionizante a través d
e la retina.
Astronautas en órbita han informado de fosfenos, quizás debido a rayos cósmicos.

4.3.2 Estímulos adecuados

Son las  radiaciones  electromagnéticas  visibles que corresponden al rango de "luz". Los recept


ores son
los conos y bastones (fotorreceptores), que suponen aproximadamente el 70% de los receptores 
de todo
el organismo humano. Casi un 30% de las vías nerviosas aferentes, que proyectan al sistema n
ervioso
central, está constituido por fibras de los dos nervios ópticos. Estos datos dan a la visión el ra
ngo de
sentido dominante  en  el  ser  humano.  El  ojo  humano  es  sensible  únicamente  a  la  estrecha  fr
anja  de
radiaciones conocida como espectro  visible, dentro de la amplia banda de radiaciones electroma
gnéticas
que nos envuelve y que va desde los rayos "gamma", cuya longitud es una milmillonésima de 
metro, a
las ondas de radio, con una longitud de onda de varios kilómetros. El espectro visible para el ojo 
humano
en condiciones de iluminación normales (luz diurna), abarca desde los 380 a los 780 nm, es deci
r, desde
el violeta al rojo (Figura 4.1).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
58 Neurobiología  de  la  visión
Fig. 4.1  Espectro electromagnético  con  el espectro  visual ampliado. Abajo,  energía  requerida  por  muc
hos  procesos
fotobiológicos  en  la  naturaleza  (de  Wald  y  otros,  1959)

Por otra parte, el  brillo, percibido por observadores humanos, no está exclusivamente en func
ión del
contenido energético de la luz, ya que diferentes longitudes de onda luminosa producen sens
aciones
visuales con diferente eficacia. Así, las longitudes de onda media identificables como 
verdes
subjetivamente, son las más eficaces para producir una sensación visual. Las longitudes de on
da larga
(rojas) o las de onda corta (azules) requieren cantidades de energía muy superiores para producir 
niveles
equivalentes de brillo.

4.4 Información proporcionada por el sistema visual

El  sistema  visual proporciona información diversa y exhaustiva del entorno:

- Luz y oscuridad
- Intensidad luminosa (brillo)
- Contraste (claro-oscuro)
- Imagen (reproducción de la forma)
- Agudeza visual (resolución de la imagen)
- Sentido espacial o de profundidad (percepción del relieve)
- Percepción del movimiento o resolución de la imagen en el tiempo
- Reconocimiento y comparación de imágenes de acuerdo con experiencias previas
- Percepción cromática. Discriminación de colores y contraste de color
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
4  La  visión 59

4.5 Etapas del proceso visual

Los antiguos griegos pensaban que la visión era un "fluido interno que emanaba del ojo". 
Hoy día
sabemos que es la  energía  radiante la que reflejada en los objetos que componen una escena, i
ncide en
el ojo, donde comienza la primera etapa del procesado de la información visual. El  proceso  visu
al puede
ser subdividido en seis fases de las cuales las cinco primeras explican las etapas de la vía sen
sorial o
perceptiva, y la sexta resume los sistemas que modulan esta percepción mediante un proceso retr
oactivo
(Figura 4.2).

I. Organización del  estímulo luminoso. Refracción de los rayos luminosos y enfoque de imáge
nes sobre
la retina.

II.  Fototransducción. Transformación o transducción de cuantos de luz (fotones) en una señal n
erviosa
a través de la actividad fotoquímica. Tiene lugar exclusivamente en los fotorreceptores de la ret
ina.

III. Codificación  de  la  señal  visual  en  la  retina. Procesamiento de la actividad neural en 


la retina,
(bipolares-ganglionares) y transmisión de  impulsos  codificados a través del nervio óptico.

IV. Codificación  de la  señal  visual en  el  tálamo. Amplificación de la señal visual de la retina y 


supresión
de información no pertinente en los  cuerpos  geniculados  laterales.

V. Decodificación  de la  señal  visual  en  el  córtex. Procesamiento de la señal visual primero en 


el córtex
visual (lóbulo occipital), posteriormente en las áreas de asociación, y por fin en el  área  interp
retativa
general (zona temporo-parieto-occipital) que culmina con la  percepción  visual.

VI. Retroalimentación en  el sistema  visual. Reflejos asociados con el sistema visual, 


como la
acomodación, la graduación de la abertura pupilar y el control de los movimientos oculares.
Fig.  4.2  Etapas  del  proceso  visual

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
60 Neurobiología  de  la  visión

4.6 Peculiaridades en la percepción de la imagen

Enderezamiento. La imagen se forma invertida, pero los objetos se ven derechos. El pro
ceso de
enderezamiento es de orden psicológico y se inicia en el niño, por asociaciones diversas, sobre t
odo las
suministradas por el sentido del tacto. Proyección. Es la capacidad de situar los objetos que se v
en a una
distancia determinada. Se basa en informaciones previas del aprendizaje propioceptivo y táctil (
medición
de distancias caminando o alargando los miembros).

4.7 Fenómenos entópticos

A veces las imágenes retinianas pueden corresponder a objetos situados dentro del ojo, y s
e habla
entonces de  fenómenos  o  imágenes  entópticas.  Un  tipo  son  los  fosfenos,  descritos  anterior
mente.  El
desprendimiento de cuerpos dentro del humor vítreo provoca la visión de sombras que se den
ominan
"moscas volantes" cuando se mira al cielo o a una luz. También si hay muchos puntos opaco
s en el
cristalino o en la córnea, al recibir luz, brillan rodeados de un halo coloreado. La red vascular de 
la retina
puede observarse en uno mismo, si se mira al cielo claro por el agujerito de una tarjeta que se mu
eve para
desplazar las sombras de los vasos sobre la retina. Son las figuras de  Purkinje. Los glóbulos roj
os se ven
mirando al cielo a traves de un vidrio azul-violeta, o bien con el aparato de Fortin, con el que se 
proyecta
una intensa luz de ese color, colocada lateralmente con respecto al ojo y animada de movimi
ento de
vaivén.

Referencias

HELMHOLTZ, H.L.F. (1910).  Handbuch  der  Physiologishen  Optik. Berlín.

MARR, D. (1985) "Introducción general" en  La  Visión. Alianza Editorial. Madrid.

RODRIGUEZ, J.L., RODRIGUEZ, A. (1995) "¿Qué es la Optometría?".  Ver  y  Oír, nº 97: 45-


47.

WALD, G. (1971). "Vida y luz" (Sci. Am. 1959) en  La  base  molecular  de  la  vida. Editoria


l Blume.
Madrid. pp: 357-358.

Bibliografía complementaria

COLOMA, P., MATEOS, F. (1993). "El proceso de la visión".  Revista del  Optico  Optometrista, 


nº 121:
27-32.

URTUBIA VICARIO, C. (1983). "Aspectos generales del proceso visual".  Ver  y  Oír, nº 3: 13


-26.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
5  Organización  esructural  de  la  retina 61

5. Organización estructural de la retina
5.1 Origen embriológico

La retina  puede  considerarse  una  "porción  móvil  del  cerebro",  ya  que  es  una  estructura  del 
sistema
nervioso central que se mueve junto con el ojo. Los tallos ópticos nacen del tubo neural, 
entre el
diencéfalo  y el telencéfalo. De hecho el  nervio  óptico, que conecta la retina con los centros 
visuales
encefálicos, es desde el punto de vista estructural y funcional una vía del sistema nervioso centr
al, más
que un nervio periférico.

La retina deriva del  ectodermo  interno del tubo neural. Toda la retina deriva de una evaginación 


del tubo
neural formada por dos capas que reciben el nombre de  copa  óptica (cáliz óptico). La capa ex
terna de
la copa origina el epitelio pigmentario y la interna origina el resto de la retina. La cavidad embr
ionaria
entre las dos capas de la copa óptica recibe el nombre de  ventrículo  óptico. Esta cavidad se 
oblitera
durante el desarrollo por la interdigitación de prolongaciones citoplasmáticas de las células del 
epitelio
pigmentario, hacia los segmentos externos de los fotorreceptores.

En la zona entre el epitelio pigmentario de la retina y la retina propiamente dicha, puede habe
r como
consecuencia de patologías diversas, una separación o espacio que causa ceguera parci
al. Este
desprendimiento que vuelve a crear la cavidad de la vesícula óptica, se debe en parte a la falta d
e unión
entre la neurorretina y la capa pigmentaria, excepto a nivel de la  ora  serrata y el  disco  óptico, 
donde la
retina está firmemente unida a la capa coroidea.

La formación de la retina humana comienza en forma de pliegues, entre los 20 y los 23 días 
de vida
embrionaria. A las 7 semanas se han formado en la parte posterior del neuroepitelio dos 
estratos
diferentes: el externo y el interno. Hacia las 12 semanas se forman los primeros conos y hacia la 
semana
15 los primeros bastones, a partir de la capa  nuclear externa. En este mismo período pu
eden ya
identificarse algunas sinapsis en las dos  capas  plexiformes. Por otra parte, la melanina co
mienza a
aparecer en el epitelio pigmentario en la primera semana de vida embrionaria.

Ontogenéticamente, la retina constituye una extensión del cerebro anterior que avanza junto con 
el nervio
óptico hasta penetrar en el ojo y formar las partes siguientes (Fig. 5.1):
funcional. Tiene una superficie aproximada de 5 cm  y unos 0,56 mm de grosor en la zona más espesa.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
62 Neurobiología  de  la  visión

a) La  neurorretina (retina visual), y el epitelio  pigmentario hasta la ora serrata, límite de 


la retina
2

En el ecuador es muy fina (0,18 mm) y en la ora serrata (0,88 mm).

b) La  retina  ciliar, en la capa posterior del cuerpo ciliar.

c) La  retina  iridiana, en la capa posterior del iris.

Fig.  5.1  Delimitación  de  la  retina  funcional  en  el  globo  ocular

5.2 Organización espacial

La retina es la membrana fotosensible del ojo que contiene los fotorreceptores: conos, que resp
onden a
niveles elevados de luminosidad y que son responsables de la visión diurna y en color (visión  fo
tópica),
y bastones, con respuestas a muy baja intensidad luminosa y que permiten la visión nocturna 
(visión
escotópica), sin detalles ni color. Cuando los fotorreceptores reciben el estímulo luminoso adec
uado se
excitan, y transmiten señales a través de sucesivas neuronas en la propia retina, que a través de la
s fibras
del nervio óptico alcanzarán en primer lugar el  tálamo y posteriormente la corteza cerebral, d
onde se
integrará en último lugar la información luminosa.

La retina humana, como la de todos los vertebrados, es una retina invertida, en la que los fotorre
ceptores
se encuentran en la capa más externa y las neuronas que intervienen en el procesamiento y la tran
smisión
de la información al cerebro en las internas. Ocupa los dos tercios posteriores del ojo. Intername
nte está
en contacto con el  cuerpo  vítreo y externamente con la  membrana  de  Brüch de la coroides.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
5  Organización  esructural  de  la  retina 63

En general, las células están geométricamente orientadas en dos planos: uno perpendicular a la c
urvatura
del globo ocular, y el otro paralelo a la misma. La sucesión de fotorreceptores, células bipolares y 
células
ganglionares, forma columnas de  células o vías de  señalización orientadas en dirección 
axial a la
curvatura retiniana. Las células horizontales y las células amacrinas se orientan paralelame
nte a la
curvatura ocular, lo que posibilita la interacción entre las células de las columnas. Por otra parte, 
las vías
de señalización están organizadas para la  convergencia. En efecto, estudios de topografía e
n retina
humana efectuados por Farber y col. (1985) y más recientemente por Curcio y col. (1990), dem
uestran
que la retina de un adulto humano posee en cada ojo entre 80 y 110 millones de bastones y entr
e 4 y 5
millones de conos, que después de conectar con las bipolares concentrarían su men
saje en
aproximadamente un millón de células ganglionares. Cada una de estas células, sería como un c
olector,
de manera que algunos  fotorreceptores  que  enviando  individualmente impulsos  débiles  no lo
grarían
estimular la célula, pueden conseguirlo al confluir mediante la  sumación  espacial. Conside
rando la
organización neural vertical, tendremos:

Neurona I: Fotorreceptores
Sinapsis I: Capa plexiforme 
externa
Neurona II: Células bipolares
Sinapsis II: Capa plexiforme 
interna
Neurona III: Células ganglionares

Fig.  5.2  Esquema  general  de  la  retina  con  las  diversas  conexiones  sinápticas

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
64 Neurobiología  de  la  visión

5.3 Estratificación convencional de la retina

Se distinguen en la retina visual (excepto en la fóvea) diez estratos o capas a partir de una obse
rvación
con microscopía óptica (Fig. 5.2). Desde la coroides hacia el humor vítreo, se disponen según:

1.- Estrato pigmentario o  epitelio  pigmentario  de  la  retina  (EPR). Constituido por las 


células del
epitelio pigmentario.

2.- Estrato  fotosensible o  capa  de  los  conos  y  bastones. Formada por los segmentos 


externos de
los fotorreceptores que responden a estas dos morfologías.

3.- Membrana  limitante  externa  (MLE). Complejos de unión (uniones selladas) entre 


las células
gliales de Müller y los segmentos internos de los conos y los bastones.

4.- Estrato  nuclear  externo  o  capa  nuclear  externa  (CNE). Contiene los  cuerpos 


celulares  con
los núcleos de los conos y bastones. Internamente a los núcleos de los conos se halla
n hasta
cuatro hileras de núcleos de bastones. En la fóvea hay hasta diez hileras de núcleos de 
conos.

5.- Estrato  plexiforme  externo  o  capa  plexiforme  externa  (CPE). Lugar de sina


psis entre
fotorreceptores, células bipolares, células interplexiformes y células horizontales. Es má
s espesa
en la región central debido a que los axones de los conos y bastones son más largos y o
blicuos
a medida que se acercan a la fóvea. Por eso esta región de la retina recibe el nombre de 
capa  de
las  fibras  de  Henle.

6.- Estrato  nuclear  interno o  capa  nuclear  interna  (CNI). Contiene los cuerpos 


celulares con los
núcleos de bipolares, horizontales, amacrinas, interplexiformes, células gangl
ionares
desplazadas y los de las células gliales de Müller.

7.- Estrato  plexiforme  interno o  capa  plexiforme  interna  (CPI). Lugar de sinapsis de 


las células
bipolares, amacrinas, ganglionares e interplexiformes.

8.- Capa de las células  ganglionares. Formada por los núcleos de la mayoría de la


s células
ganglionares en  varios  estratos, células  amacrinas  desplazadas, los  de  algunos  astro
citos,  y
además sinapsis como en la plexiforme interna. El espesor de esta capa es de unos 
10 a 20
micrómetros en la retina periférica, pero en la región macular alcanza los 80 micrómetr
os debido
a la existencia de hasta 10 estratos de núcleos celulares.

9.- Capa  de  las  fibras  del  nervio  óptico. Responde a la disposición en haz de los 


axones de las
células ganglionares, que desde toda la semiesfera posterior del ojo, convergen para fo
rmar el
nervio óptico. Estos axones no presentan ramificaciones.

10.- Membrana limitante  interna (MLI). Complejos de unión entre terminaciones 


expandidas de las
células de Müller en la superficie vítrea.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
5  Organización  esructural  de  la  retina 65

5.4 Conexiones sinápticas en las capas plexiformes

5.4.1 Sinapsis en la plexiforme externa (Primera sinapsis)

Observaciones al microscopio electrónico han revelado transmisiones sinápticas de:

- Fotorreceptores a células bipolares.
- Fotorreceptores a células horizontales.
- Células horizontales a fotorreceptores.
- Células horizontales a bipolares.
- Sinapsis eléctricas entre los cuerpos sinápticos de ciertos tipos de fotorreceptores.
- Interplexiformes a bipolares y horizontales.

Tríadas. En los cuerpos sinápticos de los fotorreceptores se dan invaginaciones profundas deno
minadas
tríadas, cuyos elementos constituyentes son (Fig. 5.3a):

- Invaginación en las terminaciones sinápticas de conos o bastones.
- Una dendrita de célula bipolar invaginante en el centro de la invaginación, en los conos, y hast
a cuatro
en los bastones.
- Dos prolongaciones a los lados de células horizontales.
Fig  5.3  a)  Organización  de  la  tríada.  b)  Organización  de  la  díada

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
66 Neurobiología  de  la  visión

El terminal sináptico del cono se llama  pedículo o  pie  terminal, y el del bastón  esférula. En la 


esférula
de bastón, la invaginación es profunda, y no lo es tanto en las varias que existen en los pedículos 
de cono.
En el terminal sináptico de ambos fotorreceptores, en un plano que atraviesa los procesos 
de las
horizontales que contactan en la tríada, se localiza una placa membranosa en forma de me
dia luna
denominada  lamela  sináptica que, debido al aspecto que presenta en los cortes histológico
s, recibe
comúnmente el nombre de  banda  sináptica. Existen además en los pedículos de cono sinapsis 
"planas"
con las bipolares en las regiones no invaginadas, no observadas en las esférulas de los bastones
.

Contactos  interceptores  laterales.  Se  dan  entre  pedículos  de  conos  y  entre  pedículos  y  esfé
rulas  de
bastones. Suelen ser del tipo  uniones  selladas o  hendidas, y permiten la difusión por  electro
tono, del
impulso nervioso entre las células que contactan. Son  sinapsis  eléctricas.

5.4.2 Sinapsis en la plexiforme interna (Segunda sinapsis)

Igualmente se han descrito transmisiones sinápticas entre los siguientes elementos:

- Bipolares a ganglionares
- Bipolares a amacrinas
- Amacrinas a bipolares
- Amacrinas a amacrinas
- Amacrinas a ganglionares
- Amacrinas a interplexiformes
- Interplexiformes a amacrinas (menos frecuentes)

Díadas. Son las uniones entre las células amacrinas y las sinapsis axodendríticas de la bipolar
es a las
ganglionares (Fig. 5.3b).

5.5 Células no neuronales en la retina

5.5.1 Astrocitos

Células gliales situadas paralelamente a las fibras ópticas y a los vasos sanguíneos. La mayorí
a de las
retinas, y en especial las de los primates, no contienen  oligodendrocitos.

5.5.2 Gliocitos radiales o células de Müller

Son  células gliales gigantes, un tipo celular incluido dentro de la  ependimoglía, ya que dese


mpeñan
también el papel que corresponde a las células ependimarias, que revisten otras cavidades ventri
culares
del cerebro. Atraviesan verticalmente la retina desde la membrana limitante interna, hasta la me
mbrana
limitante externa. Actúan como "remaches" de ambas capas para su sujección.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
5  Organización  esructural  de  la  retina 67

Esta función mantiene constante la presión del fluido extracelular, así como el propio espe
sor de
la retina, de forma que se opone a un eventual engrosamiento que pudiera originar
se por
extravasación  de  fluido  vascular  o  por  inflamación.  Tienen  prolongaciones  orientadas  en 
forma
radial que llenan los intersticios entre las neuronas de la retina, sobretodo en las capas plexif
ormes
y nucleares, aunque incluyen porciones de conos y bastones. No contactan con el segmento e
xterno
de los fotorreceptores. En cierto modo, envuelven a las neuronas de la retina, con l
o que
desempeñan funciones de sostén y aislamiento de estas células. Llenan todos los espac
ios no
ocupados por neuronas, excepto en la retina central, donde lo hacen los astrocitos. Son, ademá
s, una
fuente de energía que se almacena en ellos en forma de  glucógeno.

5.5.3 Epitelio pigmentario de la retina
La capa pigmentada de la retina responde a un epitelio monoestratificado, un mosaico celular de 
unos 10-
20 micrómetros de espesor, denominado  epitelio  pigmentario  de  la  retina  (EPR). Mediante s
u lámina
basal está en relación con la  membrana  de  Brüch de la coroides para su nutrición y oxigena
ción. La
superficie de unión entre células adyacentes del epitelio pigmentario tiene una cierta aparie
ncia de
membrana cristalina al ser observada al microscopio, y ha sido denominada  membrana  de  Ver
hoeff. El
tipo de uniones intercelulares responde a zónulas  occludens y  zónulas  adherens. Las  zónulas 
occludens
están situadas en la capa interna de las células orientadas hacia el ventrículo ocular, y cumplen la 
función
de frenar los movimientos intercelulares de las moléculas a través del epitelio, con lo cual se fa
cilita el
control de su transporte a través de las células epiteliales. La capa de células del epitelio pigm
entario,
unida de esta manera, forma una barrera de resistencia eléctrica de gran magnitud, deno
minada
membrana R. Además, poseen uniones  selladas (hendidas), que posiblemente acoplen de forma 
eléctrica
unas células epiteliales con otras.

Se calcula que el número de células del epitelio pigmentario de la retina humana oscila entre lo
s cuatro
millones y medio y los seis millones. Sus células son proporcionales al número de fotorreceptor
es en la
mácula, y más escasas en la periferia retiniana. En promedio (excepto en la región central), el pol
o apical
de una célula del epitelio pigmentario contacta hasta con 30 fotorreceptores, que pueden se
r todos
bastones, mezcla de conos y bastones, y sólo conos. La célula epitelial fagocita las porciones más 
apicales
de los segmentos externos de los fotorreceptores que incluyen los discos más antiguos.

Estas células contienen abundantes gránulos de  melanolipofuscina, que proviene de la me
zcla de
melanina y lipofuscina. Hay más densidad de pigmento en la región macular que en la región pe
riférica.
No obstante, el grado de pigmentación global es variable en relación con la raza o el fenot
ipo del
individuo. Los gránulos de melanina están concentrados principalmente en el polo apical de las 
células
y también en las prolongaciones citoplasmáticas que se entrelazan con los segmentos externo
s de los
conos y bastones. Estas prolongaciones abrazan hasta un tercio de la longitud de un segmento 
externo
de un bastón y algo menos en el cono. La melanina es un pigmento oscuro que impide la reflexi
ón de la
luz por todo el globo ocular evitando la iluminación difusa de la retina. Contribuye, así, a la nit
idez de
la imagen, mediante el contraste entre puntos claros y oscuros.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
68 Neurobiología  de  la  visión

Los albinos  son personas  que carecen de melanina en todo  su  cuerpo (piel, cabello,  iris, cor


oides  y
epitelio pigmentario) debido a un defecto hereditario. Cuando una persona albina entra en 
un área
iluminada, la luz que incide sobre su retina se refleja en todas direcciones a través de las ahora su
perficies
claras (prácticamente transparentes), de forma que un único punto de luz, que normalmente excit
aría tan
sólo a unos pocos fotorreceptores, excitará a muchos más al ser atravesados por los rayos lumino
sos, que
además incidirán en éstos de forma más oblicua que lo normal con lo que la agudeza visual dis
minuirá
en gran medida. En este sentido, y dependiendo del grado de albinismo, la agudeza visual de los 
albinos,
incluso con la mejor corrección óptica posible, se halla confinada en un 10-20% respecto a las 
personas
normalmente pigmentadas.

La capa pigmentada almacena, por otra parte, grandes cantidades de  vitamina  A, la cual se inte


rcambia
continuamente a uno y otro lado de la membrana de los segmentos externos de conos y bastones
, que se
encuentran insertados entre las evaginaciones de las células del epitelio pigmentario. A partir d
e ella se
formará el componente no proteico (retinal) de los cuatro tipos de pigmentos visuales que existe
n en los
fotorreceptores del ojo humano. Proporciona asimismo apoyo metabólico y funcional por me
dio del
transporte activo de iones, a los conos y bastones. Se ha demostrado que es esencial para la super
vivencia
de los fotorreceptores, ya que cuando falta o está gravemente dañada, los conos y bastones ady
acentes
degeneran. La integridad estructural y funcional del epitelio pigmentario de la retina es necesa
ria para
la generación del  potencial  de  receptor en los fotorreceptores.
5.6 Tipos neuronales en la retina

En la retina de primate, pueden distinguirse los tipos neuronales siguientes:

Fotorreceptores  (NEURONA  I). Son los  conos y los  bastones. Son células epiteliales transfor


madas o
células  neuroepiteliales. Realizan la  fototransducción, o transformación del estímulo luminoso 
en señal
nerviosa.

Células horizontales. Transmiten señales horizontales de retroalimentación en la plexiforme ext
erna. El
número y la longitud de las prolongaciones de las células horizontales aumenta desde la retina 
central
hasta la retina periférica. En la mayor parte de los vertebrados parecen existir al menos dos vari
edades
de estas células. En los primates, tienen dendritas que establecen dobles o triples sinapsis con lo
s conos
y forman  tríadas. Existen dos tipos funcionales (Kolb y col.1980; Boycott y col. 1987):

- Células  horizontales  H1 o  de  axón  corto  tipo  I. Contactan con conos y con basto


nes.
- Células  horizontales  H2 o de axón  corto  tipo  II. Conectan exclusivamente conos 
con conos.

Células bipolares (NEURONA  II). Transmiten señales desde los bastones, los conos y las 
células
horizontales a la capa plexiforme interna, donde establecen sinapsis con células amacrinas o gang
lionares.
En la retina de los primates, se pueden distinguir un tipo de bipolar para bastón y hasta ocho var
iedades
para cono según :

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
5  Organización  esructural  de  la  retina 69

- Polisinápticas o difusas de bastones (Bipolares  con  terminaciones  en  forma  de  b


rocha). Sus
dendritas, muy abundantes, contactan con varios bastones y su número depende de l
a región
retiniana. Cada célula tiene contacto con bandas sinápticas de uno o muchos bas
tones y
células horizontales dentro del estrato plexiforme externo. A su vez, establece 
sinapsis
axosomáticas, axodendríticas y cintiformes con células ganglionares y amacrinas d
entro de
los estratos plexiforme interno y capa de las células ganglionares.

- Polisinápticas o difusas de conos. Contactan con varios conos en la región extrafove
al. Se las
clasifica a su vez en  planas e  invaginantes, según su contacto en el pedículo del con
o. Cada
célula efectúa contactos sinápticos con la base de muchos conos de todos los tipos, d
entro de
la capa plexiforme externa, y sinapsis con todos los tipos de ganglionares y con am
acrinas
dentro del estrato plexiforme interno.

- Monosinápticas  de  conos o  bipolares  enanas. Contactan cada una con un sólo c


ono en la
fóvea y en la región perifoveal. Se las clasifica en  bipolar  (enana)  invaginante, si su 
dendrita
es el elemento central de la tríada en la invaginación del pedículo y  bipolar  (enan
a)  plana,
cuando su contacto en la base del cono no es invaginado. Debe tenerse en cuenta que 
cada uno
de estos tipos se considera funcionalmente diferente según los conos sean sensibles 
al azul,
al rojo o al verde. A su vez, efectúan numerosas sinapsis con células amacrinas y c
on una
única célula ganglionar enana (también específica para la vía de cada tipo de cono), 
y quizás
con algunas ganglionares difusas.

Células amacrinas  (neuronas  anaxónicas). Transmiten señales en dos direcciones: directamen


te desde
las células bipolares a las células ganglionares, u horizontalmente, dentro de la capa plexiform
e, entre
los axones de las células bipolares, las dendritas de las células ganglionares y otras células am
acrinas,
o entre éstas últimas y las interplexiformes. Sus núcleos se hallan ubicados en la subcapa inter
na de la
capa nuclear interna. Este estrato se adelgaza hacia la fóvea y desaparece en la fóvea central, al i
gual que
las células horizontales. Los procesos de las células amacrinas no tienen bandas sináptic
as, pero
contienen densas acumulaciones de vesículas sinápticas, próximas a zonas de posibles sinapsis. 
Boycott
y Dowling (1969) propusieron una clasificación morfológica de las amacrinas según:

a)  Estratificadas. Desde el  soma celular  se  emite un  proceso dirigido interiormente que se r


amifica
sucesivamente en procesos cada vez más finos, en una capa horizontal claramente precis
a. Esta
ramificación tiende a ser moderada. A su vez consideraron:
-  Células  amacrinas  uniestratificadas. Con ramificaciones en un solo plano.
-  Células  amacrinas  biestratificadas. Con ramificaciones en dos planos.

b)  Difusas. Pueden mostrar dispersión difusa o no estratificada de sus procesos:

-  Células amacrinas  difusas  de  campo estrecho. Procesos poco extendidos. Se conoc


en también
con el nombre de  células  nudosas  de  Poliak.
-  Células  amacrinas  difusas  de  campo  ancho. Procesos muy extendidos.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
70 Neurobiología  de  la  visión

Hay además una variedad denominada desplazada, debido a que su cuerpo celular se encuentra e
n la capa
de células ganglionares.  Como  se  verá  más  adelante,  la  actual  clasificación  tiene  en  cuenta 
además
aspectos bioquímicos, distinguiéndose hasta 45 tipos celulares.

Células  ganglionares  (NEURONA III). Reciben sus impulsos de las bipolares y amacrinas y tra


nsmiten
señales de salida desde la retina al cuerpo geniculado lateral y al mesencéfalo.

Dowling y Boycott (1968), basándose en estudios anteriores de Ramón y Cajal (1911) y de Polia
k (1941)
distinguieron dos tipos funcionales básicos: grandes (polisinápticas) o pequeñas (monosiná
pticas).
Algunas células ganglionares están asimismo "desplazadas", y tienen sus cuerpos celulares cerc
a de las
células amacrinas en la capa nuclear interna. Aunque ya estos autores distinguían casi 20 tipos di
ferentes,
los dos tipos básicos en varias especies de vertebrados son:

- Células  ganglionares  enanas o monosinápticas. Cada una efectúa varios contactos s


inápticos
con una célula bipolar enana y con células amacrinas.

- Células  ganglionares  difusas  o  polisinápticas. Efectúan sinapsis con muchas cél


ulas de
todos los tipos de bipolares y con células amacrinas.

Células  interplexiformes. Transmiten señales en dirección retrógrada desde la capa plexiforme 
interna
hasta la plexiforme externa. Sus cuerpos neuronales están situados en la capa nuclear interna. Las 
señales
emitidas por este tipo de células son todas inhibitorias y se supone que controlan la diseminació
n lateral
de señales visuales por las células horizontales en la capa plexiforme externa.

5.7 Retina central y retina periférica

5.7.1 Región macular y fóvea

Una definición precisa de la  región central de la retina, que considera al resto de la retin
a  región
periférica, incluye distinciones fisiológicas y psicofísicas, así como neuroanatómicas. En t
odas las
especies de vertebrados, incluida la humana, existen regiones retinales funcionalmente especiali
zadas a
partir de una desviación organizativa. Las zonas especializadas para inspeccionar detalles son 
ricas en
conos, y los contienen más delgados y en más cantidad de ellos por unidad de área que otras zo
nas.
En el ser humano, la zona rica en conos hacia el centro de la retina tiene aproximadamente 6-8 
mm. de
diámetro y en general se la delimita por la presencia de un pigmento carotenoide amarillo, no f
otolábil,
en los axones de los fotorreceptores, muy largos en esta zona (fibras  de  Henle) y en algunas cé
lulas de
la porción interna de la retina, que da a la región el nombre de  mácula  lútea. Está situada a un
os 4 mm
del lado temporal de la  papila o  disco  óptico. Se habla también de  región  central o  región  m
acular. El
pigmento macular es una mezcla de luteína y zeaxantina (Bone 1988, Handelman 1988) cuya pr
oporción
varía en conos y bastones. La intensidad del pigmento amarillo que ejerce cierto efecto s
obre la
percepción del color varía considerablemente de un individuo a otro.
Conos. La concentración de conos presenta un pico brusco de aproximadamente 199.000 conos/mm  en

aproximadamente 4.000 a 5.000 conos/mm , y permanece esencialmente en ese nivel en prácticamente

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
5  Organización  esructural  de  la  retina
de la fóvea y la densidad de bastones aquí es de unos 160.000 bastones/mm . Luego disminuye en forma
71
menos brusca que la población de conos, y llega a unos 30.000 a 40.000 bastones/mm  en la periferia

El centro de esta región rica en conos presenta una depresión o  fóvea. En el ser humano, toda la 
depresión
ocupa aproximadamente  1,5 mm o  5° de arco.  La  porción  central de la  fóvea con sólo 0,26 
mm  de
diámetro o 54' de arco, recibe el nombre de  foveola. Esta pequeña depresión retiniana está co
mpuesta
exclusivamente por conos, del tipo más fino y estilizado que existe en toda la retina (1,5 micróm
etros de
diámetro), que contrasta con el realmente cónico y mucho más grueso y corto de los conos situa
dos más
hacia la periferia retiniana (Tabla 5.1). El centro de la fóvea está rodeado por una  región  para
foveal y
ésta a su vez por una  región perifoveal. El círculo marcado por los límites de la  parafóvea 
tiene un
diámetro de 2,5 mm y el definido por los límites de la  perifóvea 5,5 mm de diámetro. La  para
fóvea se
caracteriza por poseer la acumulación más densa de células nerviosas en toda la retina. La regió
n foveal
y la parafoveal tienen en conjunto un diámetro de 2,5 mm. Su límite externo es el punto en que la
s células
ganglionares se agrupan hasta en cuatro hileras de núcleos. Viene a coincidir con la zona teñi
da con
pigmento macular. La  perifóvea (1,5 cm de ancho) se termina donde la capa de células ganglio
nares se
reduce a un solo estrato.

En la región central o región macular, los vasos sanguíneos, las células ganglionares, la capa 
nuclear
interna y las capas plexiformes se encuentran desplazadas lateralmente. En la  foveola, el espes
or de la
retina se reduce de tal modo que sólo contiene conos y los segmentos interpuestos de las células 
gliales
de Müller. De esta forma, la luz alcanza estos conos sin impedimentos. Dado que por una parte l
os rayos
que inciden en esta zona son perpendiculares a la misma y que, por otra, la imagen del ent
orno se
proyectará en los fotorreceptores más finos de toda la retina, el grado de resolución en ella será 
óptimo,
es decir, se tendrá la imagen más nítida. Por ello, la  foveola es la región de la retina de máxima 
agudeza
visual. La región de entrada del nervio óptico (axones de las células ganglionares) o  papila  ó
ptica no
tiene retina, por lo que representa un punto ciego en el campo visual del sujeto. Es un disco ova
lado de
1,5 mm de diámetro.

5.7.2 Distribución de conos y bastones en la retina

Osterberg (1935) efectuó un estudio de la distribución de conos y bastones en una única retina h
umana,
si bien sus datos concuerdan con otros más actuales de tipo psicofísico. (Fig. 5.4).

la fóvea (presenta variaciones importantes según los individuos) y luego cae bruscament
e hasta
2
el resto de la retina.  Parece  existir  una  concentración  de  conos  a  lo  largo  del  meridiano  hor
izontal,
principalmente en la región nasal de la retina. Continúa habiendo conos incluso en la regi
ón más
periférica de la retina, si bien la percepción del color es muy escasa en esta región.

Bastones. La concentración de bastones hace un pico a 20° fuera de la fóvea, si se toma el ángul
o desde
el punto nodal imagen. Esta región, la de mayor densidad de bastones, está aproximadamente a 
6 mm.
2

extrema de la retina.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
72 Neurobiología  de  la 
visión

Región retiniana           Diámetro lineal       Diámetro angula
r

Retina central

I. Fóvea Depresión ligera 1,5 mm 5,2°

foveola Depresión acusada 0,4 mm 1,4°


(sin vasos sanguíneos)

"isla central" Conos más finos de toda
la retina. (no hay bastones) 0,05-0,075 mm
0,17°-0,24°

II. Parafóvea Anillo circular de unos 0,5 mm
alrededor de la fóvea 2,5 mm 8,6°

III. Perifovea Anillo circular de unos 1,5 mm
alrededor de la fóvea 5,5 mm 19°

Mácula lútea Prácticamente toda la retina central
está pigmentada por un carotenoide
mezcla de luteína y zeaxantina que
protege a la fóvea de las radiaciones
de onda corta 5 mm 17°

Retina periférica Se subdivide asimismo en tres
regiones antes de la ora serrata:

IV. Periferia próxima 8,5 mm 29°

V. Periferia media 14,5 mm 50°

VI. Periferia lejana 40 mm

VII.Periferia extremo Retina no funcional
(Ora serrata) 40 mm

Tabla  5.1  Regiones  funcionales  en  la  retina  (resumido  de  Poliak,  1941)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
5  Organización  esructural  de  la  retina 73

Fig.  5.4  Distribución  de  conos  y  bastones  en  la  retina  humana  (según  Oesterberg,  1935)

Referencias
BONE,  R.A.,  LANDRUM,  J.T.,  FERNANDEZ,  L.,  TARSIS,  S.L.  (1988).  "Analysis  of  the 
macula
pigment by HPLC: retinal distribution and age study".  Invest.  Opthalmol.  Vis.  Sci., 29: 843-
849.

BOYCOTT, B.B., DOWLING, J.E. (1969). "Organisation of the primate retina: Light microscop
y".  Phil.
Trans.  R.  Soc.  Lond. B255: 109-184.

BOYCOTT, B.B., HOPKINS, J.M., SPERLING, H.G. (1987). "Cone connections of the horizon
tal cells
of the rhesus monkey's retina".  Proc.  R.  Soc.  Lond., B229: 345-379.

CURCIO, C.A., SLOAN, K.R., KALINA, R.E. y cols. (1990). "Human photoreceptor topograp
hy".  J.
Comp.  Neurol., 292: 497-523.

DOWLING, J.E., BOYCOTT, B.B. (1968). "Organization of the primate retina: electron micro
scopy".
Proc.  R.  Soc.  Lond., 166: 80-111.

FARBER, D.B., FLANNERY, J.G., LOLLEY, R.N. y cols. (1985). "Distribution patte
rns of
photoreceptors, protein, and cyclic nucleotides in the human retina".  Invest.  Ophtalmol.Vis.  S
ci.,  26:
1558-1568.

HANDELMAN, G.J., DRATZ, E.A., REAY, C.C., VAN KUIJK, F. (1988). "Carotenoids in the 
human

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
74 Neurobiología  de  la  visión

macula and whole retina".  Invest.  Ophtalmol.  Vis.  Sci., 29: 850-855.

KOLB, H., MARIANI, A., GALLEGO, A. (1980). "A second type of horizontal cell in the 
monkey
retina".  J.  Comp.  Neurol. 189: 31-44.

MARC, R.E., SPERLING, H.G. (1977). "Chromatic organization of primate cones".  Science, 1
96: 454-
456.
OSTERBERG, G.A. (1935). "Topography of the layer of rods and cones in the human retina
".  Acta
Ophtalmol., 6 (Suppl.): 1-104.

POLYAK, S.L. (1941).  The  Retina. University Press. Chicago.

RAMON Y CAJAL, S. (1911).  Histologie  du  système  nerveux  de  l'homme  et  des  vertebré
s. Vol. II.
Consejo Superior de Investigaciones Científicas. Madrid (Reedición de 1955).

Bibliografía complementaria

FAIN, G.L. (1979). "Le fonctionemment de la rétine".  La  Recherche, 10: 355-362.

GALLEGO, A. (1992). "Visión II. Retina" en  Fisiología Humana. Cap. 16. Ed. Interamericana. 
Madrid.
pp: 250-272.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
6  Metabolismo  vegetativo  de  la  retina 75
6. Metabolismo vegetativo de la retina

6.1. Nutrición de la retina

Fue Otto Henrich Warburg (1833-1970), quien en primer lugar prestó atención al inusual 
metabolismo
activo  de la retina (tanto, que su capacidad de consumo de oxígeno es equiparable a la de un 
tumor
maligno). Sus más importantes investigaciones acerca de los sistemas de oxidación interna de c
élulas y
tejidos se fechan entre 1908 y 1924, y en ellas insiste en la importancia de la estructura celular 
en estas
reacciones. Estos estudios, junto con el descubrimiento del NAD como enzima celular y el aisla
miento
de la riboflavina, le merecieron la concesión del Premio Nobel en 1931. A pesar de que la reti
na tiene
un elevado porcentaje de metabolismo, la circulación vascular del ojo normal es más que adecua
da para
cubrir el abastecimiento necesario de nutrientes y la eliminación de productos de desecho.

6.1.1 Irrigación de la retina

Los principales vasos sanguíneos que penetran en la retina quedan limitados a un residuo de la he
ndidura
en el centro de la cabeza del nervio óptico. La retina está adherida a la coroides, la cual es una ri
ca capa
vascular, situada debajo de la esclerótica. El riego sanguíneo que nutre a las capas internas de l
a retina
proviene de la arteria central de la misma, la cual penetra en el ojo junto con el nervio óptico y l
uego se
divide para regar toda la superficie interna de la retina. Así pues, gran parte de la retina tiene su 
propio
riego sanguíneo, independiente de la coroides vascular, pero es insuficiente y toma oxígeno por 
difusión
de la coroides. En consecuencia, las capas más externas de la retina, incluyendo especialm
ente los
segmentos externos de los conos y bastones, dependen en parte de la difusión de productos nu
tritivos
desde la coroides. Cada capilar y la porción de retina irrigada por él constituyen una 
unidad
microcirculatoria.
Todos los materiales que llegan por vía coroidea deben pasar a través de la  membrana  de  Br
üch (que
parece ser muy permeable a los fluidos, electrolitos y pequeñas moléculas) y a continuación pa
sarán a
través del epitelio pigmentario. La capacidad de selección y transferencia del epitelio pig
mentario
suponen una  barrera  sanguínea para las capas externas de la retina.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
76 Neurobiología  de  la  visión

Los  capilares de la retina no están fenestrados, contrariamente a los de la coroides. La pared 
de los
capilares de la retina y los procesos envolventes de las células de Müller, junto con los astrocitos, 
forman
la  barrera  sanguínea para las capas internas de la retina. Las uniones de las células endoteliale
s de los
vasos sanguíneos son estrechas o completamente cerradas. Por ello, para entrar o salir de la re
tina, la
mayor parte de las sustancias requieren un transporte activo a través de las células endoteliales.

El transporte de metabolitos y agua a través de los capilares retinianos y de los procesos de las 
células
de Müller es probablemente análogo al que realiza el epitelio pigmentario. El dióxido de carbono
, la urea
y otros metabolitos de desecho, pasan en dirección opuesta, a través del epitelio pigmenta
rio y la
membrana de Brüch hacia la circulación coroidea. Cualquier componente intravascular debe at
ravesar
el citoplasma de al menos una capa celular, antes de llegar a la retina neural. De esta forma es c
omo se
procesa y aprovecha el combustible para las actividades metabólicas de la retina.

6.1.2 Desprendimiento de retina

A veces, la retina visual se desprende del epitelio pigmentario. La causa puede ser el acúmulo de 
líquido
o de sangre entre retina y coroides, pero más frecuentemente depende de la contracción d
e fibras
colágenas delgadas que desde el humor vítreo tiran irregularmente de la retina hacia el interior d
el globo
ocular. La retina desprendida puede resistir a la degeneración durante dos o tres días gracias a
l riego
sanguíneo independiente de la arteria retiniana.

6.2. Metabolismo de los hidratos de carbono y consumo de oxígeno

6.2.1 Aporte de la glucosa

Los capilares retinianos aportan en cantidad suficiente la  glucosa y el  oxígeno que serán metab


olizados
en las capas internas de la retina. Los fotorreceptores reciben glucosa y oxígeno desde la circ
ulación
coroidea. El metabolismo de los hidratos de carbono y la respiración (consumo de oxígeno) est
án en la
retina fuertemente enlazados, como en cualquier otro tejido. Estos dos procesos ocurren simultán
eamente
y son interdependientes. El proceso de  glucólisis  aerobia (unido al respiratorio) es la vía princi
pal de la
retina. Esto no obstante, existen indicios de que la glucólisis anaerobia en el segmento exte
rno del
fotorreceptor, aportaría una parte de los requerimientos energéticos en la fototransducción.

La oxidación de la glucosa a través de la  vía  de  las  pentosas-fosfato explica 


aproximadamente el 23%
de  su  utilización, aunque en caso de deficiencia de oxígeno, la vía tiene una mayor importan
cia. Lo
fundamental de esta vía es que aporta pentosas para la síntesis de nucleótidos y, sobre todo, que 
es una
fuente de NADPH. Éste interviene en la reducción del retinal "trans" en los segmentos externo
s de los
fotorreceptores, y de aquí la importancia de esta ruta metabólica en la retina.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
6  Metabolismo  vegetativo  de  la  retina 77

Al igual que en el cerebro, existe una cantidad limitada de glucosa en la retina, en for
ma de
glucógeno, ubicado principalmente en las  células  de  Müller. Asimismo, estas células conti
enen el
enzima  glucosa-6-fosfatasa, y son, por tanto, capaces de ceder la glucosa a las células 
vecinas a
partir del  glucógeno. El  ATP producido  en  la retina y  el cerebro deriva  casi  exclusivame
nte del
metabolismo de la glucosa.

6.2.2 Consumo de oxígeno

Se ha demostrado que el tejido retiniano junto con el tejido cerebral es el que más oxígeno c
onsume
después del músculo activo. Aunque es alta la tasa de respiración en la retina, la oxidación de p
iruvato
en las mitocondrias no se corresponde con la producción de piruvato a partir de glucosa, y 
éste se
almacena en  forma  de  ácido  láctico.  La  oxidación  de  la  glucosa  parece  tener  lugar  en  prese
ncia  de
abundante oxígeno, y sin embargo el 90% del producto de la oxidación es  ácido  láctico.

En muchos tejidos, el ácido láctico se forma únicamente cuando hay un aporte de o
xígeno
insuficiente. Existen evidencias de que las células de la retina pueden usar el  ácido  láctic
o como
combustible para una ulterior producción de energía. Los únicos tejidos que se conocía que t
enían
esta  capacidad son el  músculo  y el  hígado.  Asimismo parece  que  las  células  de  la retina s
on  las
únicas  en  poder  fijar  CO2  dentro  de  grandes  moléculas  orgánicas.  Este  proceso  es  conocido 
como
fijación  del  dióxido  de  carbono.

Parece ser que los fotorreceptores consumen la mitad del oxígeno y producen la mitad del l
actato
de la retina. En ellos el 80% de la respiración es oxidación de glucosa. En el resto de c
élulas,
corresponde al 55% de la respiración. Estudios microanalíticos en mono y conejo han demo
strado
una gran tasa de actividad en la región  elipsoide de los fotorreceptores. Estos estudios, jun
to con
exámenes de microscopía electrónica, manifestaron una densa acumulación de mitocondrias 
en la
región  elipsoide de los fotorreceptores. De aquí, que el elipsoide participe en gran medida 
en el
consumo de oxígeno y en la producción de energía de la retina.

6.3 Metabolismo lipídico

El  colesterol, los ácidos grasos libres, las grasas neutras y los fosfolípidos son transportad
os, al
igual que la glucosa, mediante la red vascular coroidea y retiniana. Los ácidos grasos libres 
viajan
en el plasma unidos a la seroalbúmina, mientras las grasas neutras, los fosfolípidos y el cole
sterol
se unen a los  quilomicrones, pequeños glóbulos lipídicos cubiertos por una fina capa prote
ica.
El  colesterol desempeña un importante papel en la formación de las membranas celular
es. La
concentración de colesterol en cerebro y tejido retinal es generalmente más alta que en los 
demás
tejidos excepto en la corteza adrenal. La tasa de renovación de colesterol en las mem
branas
celulares de la retina como en los segmentos externos de los fotorreceptores es bastante len
ta. La
vida media de los lípidos en tejido nervioso y retina es de unos 15 días.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
78 Neurobiología  de  la  visión

6.4. Metabolismo proteico

Las proteínas de la dieta para ser absorbidas deben ser descompuestas en la pared intest
inal en
aminoácidos. Todas las células de la retina y el epitelio pigmentario pueden oxidar completa
mente el
esqueleto carbonado de todos los aminoácidos dentro del ciclo de los ácidos tricarboxílicos (c
iclo de
Krebs). Los aminoácidos alcanzan la retina y el epitelio pigmentario por la vía habitual coroid
ea y de
capilares retinianos, si bien parece haber un ligero transporte por difusión a través del cuerpo v
ítreo.

Dentro de la retina, los aminoácidos son transportados al interior de las células en contra de un g
radiente
de concentración y, por tanto, su transporte es dependiente de energía. La anoxia, la hipotermia 
y varios
inhibidores respiratorios disminuyen el transporte de aminoácidos dentro de las células retinia
nas. El
transporte de aminoácidos dentro de la célula suele ir acompañado de una pérdida de potasio 
y de un
movimiento de sodio compensatorio hacia el interior de la membrana.

6.5 Melanogénesis

En el curso  de  los  tres  primeros  meses  de  vida  intrauterina,  se  realiza  el  ciclo  de  maduració
n  de  la
melanina en el interior del epitelio pigmentario de la retina, con la aparición sucesiva de premela
nosomas
sin pigmento que, cargándose de melanina, originan el melanosoma inmaduro, y posterior
mente el
melanosoma homogéneo. En el adulto, los granos de melanina presentan una ultraestructura de 
material
homogéneo y pigmentado, rodeado de una única membrana de aspecto ovalado o circular. La sín
tesis de
melanina se efectúa a través de las sucesivas transformaciones del aminoácido  tirosina. Los ma
míferos
son incapaces de sintetizar la tirosina a partir de carbohidratos. Pero puede ser sintetizada a part
ir de la
fenilalanina por hidroxilación u obtenida de la dieta.

La  tirosinasa es un enzima que contiene cobre y que es sintetizado por los ribosomas en el 
retículo
endoplasmático rugoso; posteriormente pasa al liso, y por fin es incorporado dentro de una vesí
cula de
fosfolípido formada en el complejo de Golgi de la célula. Una "tirosinasa lenta", en presencia de 
oxígeno,
hidroxila la tirosina a  dihidroxiprofenilalanina (DOPA). Posteriormente, una "tirosinasa ráp
ida", la
transforma en dopaquinona (Fig. 6.1). Las porciones restantes del proceso no parece q
ue sean
enzimáticas, debido a lo cual, la dopa y la dopaquinona se ciclan y se oxidan a  dopacroma, y 
después
mediante un proceso de óxido-reducción interno y la pérdida de una sola molécula de dióxido de 
carbono,
pasa a  5, 6-Dihidroxiindol, el más inmediato precursor de la melanina. Este último co
mpuesto
experimenta polimerización a melanina, la cual se une mediante un enlace de  quinona, a los 
grupos
sulfidril o  amino de la proteína estructural.

Los gránulos de melanina del epitelio pigmentario de la retina son algo más oscuros y redondos 
que los
que se encuentran en el iris, la coroides o la dermis. La melanina puede funcionar como un estab
ilizador
de radicales libres, aceptando electrones producidos por la fotoactividad de los segmentos exte
rnos de
los conos y bastones. Los radicales libres generados por irradiación de luz visible en los fotorrec
eptores,
podrían ser capturados por los gránulos de melanina, protegiendo de esa forma estas delicadas est
ructuras
de los daños inducidos por electrones.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
6  Metabolismo  vegetativo  de  la  retina 79

En la piel, la melanina actúa como una pantalla solar. Puede pensarse en una función similar en el 
epitelio
pigmentario dentro del ojo. Puede asimismo actuar disminuyendo la reflexión interna, y respect
o al ojo
en general, tendría una función de disipador, al convertir la luz en calor, el cual puede ser trans
portado
de una forma rápida y eficiente lejos de él por los capilares de la coroides. Esta última función la 
sugiere
el hecho de que la circulación coroidea drena a través del sistema de  venas  vorticosas, que sum
inistran
sangre a la coroides.

Fig.  6.1  Proceso  de  síntesis  de  la  melanina

Lipofuscinas. Su origen aún no está aclarado, aunque recientes trabajos (Feeney-Burns y col. 
1988) los
consideran como productos derivados del metabolismo en los fagosomas que digieren los disc
os en el
epitelio  pigmentario. En parte, este metabolismo contribuye a que se forme la  melanolipofus
cina en
retinas de primate, cuando la lipofuscina se une a la melanina formada en los gránulos. E
n cortes
histológicos aparecen como gránulos pigmentados de color marrón amarillento. Se trata de ver
daderas
vacuolas (lisosomas). Son más numerosos en los ancianos. Bioquímicamente se trata de un c
onjunto
formado por lípidos (20%), aminoácidos (30%), y enzimas.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
80 Neurobiología  de  la  visión

6.6 Metabolismo de la vitamina A

La  vitamina  A de mamíferos es un alcohol de 20 carbonos, el  retinol, que se ingiere en forma 


de  beta-
caroteno. En el intestino delgado, se forma retinol libre por escisión, que pasa a la mucosa in
testinal
donde es  esterificado  por  reacción con  palmitoil-coenzima  A.  El éster  de  palmitoil se 
disuelve  en  la
porción de triglicérido de los quilomicrones y pasa a la linfa. El éster es finalmente eliminado de 
la sangre
por el hígado y almacenado, principalmente por las  células  de Kupffer. El éster se desco
mpone y
reconstituye constantemente y las células del parénquima del hígado contienen  retinol  libre, el 
cual, en
una combinación mol a mol con una proteína de transporte, es enviado a los tejidos que lo req
uieren,
entre ellos el ojo. El ojo requiere un aporte continuo de  vitamina  A y es el único órgano en el q
ue se ha
determinado una función molecular para esta vitamina.

6.7 Neurotransmisores en la retina

Actualmente existe un conocimiento parcial respecto a los neurotransmisores secretados por alg
unas de
las células de la retina. Ambos tipos de fotorreceptores secretan  glutamato en las sinapsis que es
tablecen
tanto con células bipolares como con las horizontales. Miller y col. (1986) han demostrado que la
s células
bipolares, horizontales y ganglionares poseen receptores para el glutamato, que podría ser la m
olécula
básica implicada en la vía vertical de comunicación directa en la retina. Por otro lado, existen s
ubtipos
de receptores de glutamato, caracterizados por su diferente reactividad frente a diversos análo
gos del
glutamato. En estos casos, la respuesta al glutamato puede ser ampliamente modificada por la pr
esencia
de determinados cofactores como la  glicina y por el estado previo de polarización de la célula. 
Estudios
histológicos y bioquímicos han demostrado que hay diversos tipos de células amacrinas, con fu
nciones
probablemente distintas, que secretan diferentes sustancias transmisoras (Dowling y col., 1975; P
asantes-
Morales, 1986; Masland y Tauchi, 1986):

- Aminoácidos: Acido gamma-amino butírico (GABA), serotonina,  taurina,  glicina, 


dopamina,
acetilcolina e  indolamina, que funcionan normalmente como inhibidores.

- Péptidos:  Neurotensina, glucagón, sustancia  P,  encefalinas, beta-endorfinas, 


colecisto-
La retina humana está normalmente expuesta a radiaciones por debajo de 10 W/cm  y por encima de este
quinina,  LHRH,  LTH,  PIV.

irradiancia retinal de 10 W/cm . La  retinitis  solar  (quemadura  del  eclipse,  fotorretinitis, o  maculopatía


Recientemente se ha informado de la adenosina como neuromodulador en la retina de mamíferos (B
lazynski,
1990). Han sido localizados receptores a la adenosina en algunas células amacrinas desplazadas que se
cretan como
neurotransmisores acetilcolina o GABA. La  anhidrasa  carbónica ha sido aislada en conos, y en e
l epitelio
pigmentario de la retina, pero no en bastones. Su papel exacto no está aclarado. Se ha propuesto que 
una de las
sustancias que inhibe a la  monoaminooxidasa, la enzima que cataliza la oxidación de 5-
hidroxitriptamina y de
dopamina, interfiere con la discriminación de los colores rojo y verde. Debe considerarse el hecho d
e que un
neurotransmisor o neuromodulador, que provoque excitación o inhibición, depende tanto de su propia 
naturaleza
bioquímica, como de los receptores y mecanismos de la membrana que determinarán en una célula c
oncreta su
respuesta a dicho estimulador químico.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
6  Metabolismo  vegetativo  de  la  retina 81

6.8 Degeneración retiniana inducida por la luz

Un entorno luminoso muy brillante puede producir cambios degenerativos en los segmentos exte
rnos de
los fotorreceptores. Estos cambios degenerativos no parece que estén totalmente relacionados co
n el calor
o con la desnaturalización de las proteínas del segmento externo. Las quemaduras solares de la re
tina son
frecuentes cuando se mira el sol fijamente o cuando se observa un eclipse sin protección adecu
ada, así
como en cualquier otra actividad que permita que los rayos solares incidan directamente sobre l
a retina
(Young, 1994).

nivel, la duración de la exposición está limitada por el parpadeo. Mirar directamente al sol prod
uce una
2

solar), es pues el resultado de mirar fijamente al sol, y supone una quemadura de la retina así c
omo un
punto ciego en el lugar del daño. Es el resultado de un mecanismo fotoquímico dañino, que se s
igue de
una exposición de la retina a las longitudes de onda más corta del espectro visible, como el a
zul y el
violeta.

Al principio, en los primeros segundos, cuando se mira fijamente al sol, las pupilas se contraen. 
Como
la retina empieza  a  calentarse, la  pupila se dilata,  haciendo que entre  más  energía  luminosa, 
lo cual
acelera la quemadura y aumenta su severidad. La patofisiología exacta de la reacción midri
ática es
desconocida, si bien probablemente implique un daño térmico y una disfunción de los recept
ores del
reflejo pupilar que son los conos y bastones en la retina. La figura 6.2 resume los daños o
culares
producidos por la luz solar (Sliney, 1986).

Fig.  6.2  Cuadro-resumen de  los diversos  daños oculares en  función  de la  longitud  de onda  de la  radia
ción  solar  (de
Sliney,  1986)
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
82 Neurobiología  de  la  visión

Referencias

BLAZYNSKI, C. (1990). "Discrete distributions of adenosine receptors in mammalian 
retina".
J.Neurochem., 54: 648.

DOWLING, J.E., EHINGER, B. (1975). "Synaptic organization of the amine-containing 
interplexiform
cells of the goldfish and cebus monkey retinas".  Science, 188: 270-273.

FEENEY-BURNS, L., HILDERBRAND, E.S., ELDRIDGE, S. (1984). "Aging human 
R.P.E.:
morphometric analysis of macular, equatorial and peripheral cells".  Invest.  Ophtalmol.  Vis.  Sc
i., 25:
195-200.

MASLAND, R.H., TAUCHI, M. (1986). "The colinergic amacrine cell".  Trends.  Neurosci. 9: 2


18-223.

MILLER, R.F., SLAUGHTER, M.M. (1986). "Excitatory amino acid receptors of the retina: di
versity
of subtypes and conductance mechanisms".  Trends.  Neurosci., 9: 211-218.

SLINEY, D.H. (1986). "Defining biological exposures to light". En  Hazards  of  Light. Ed. J. 


Cronly-
Dillon, E.S. Rosen, J. Marshall. Pergamon Press, pp.:15-26.

YOUNG, R.W. (1994). "The family of sunlight-related eye diseases".  Optom.  Vis.  Sci., 71: 


125-144.

Bibliografía complementaria

KARTEN, H.J., BRECHA, N. (1982).  Neuropeptides  in  the  Vertebrate  retina. Ed.: Neurotra


nsmitter
interaction and compartmentation. New York Plenum.

URTUBIA VICARIO, C. (1996). "Disminución de la capa de ozono y efectos de la radiación ultr
avioleta
en la biología ocular".  Gaceta  Optica, nº 295: 10-16.

URTUBIA VICARIO, C. (1996). "Radiación solar y efectos fotobiológicos. Párpados, c
órnea y
cristalino".  Ver  y  Oír, nº 107: 423-430.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
7  Fotorreceptores 83

7 Fotorreceptores

7.1 Fotorreceptores en los mamíferos

En la retina de los mamíferos cabe distinguir dos tipos de fotorreceptores diferentes, tanto morf
ológica
como funcionalmente: los conos y los bastones. Los bastones son sensibles a bajas inte
nsidades
luminosas e intervienen en la visión nocturna (escotópica) y los conos en la visión diurna y cr
omática
(fotópica). Son células de forma alargada, polarizadas en cuanto su forma y función, y segment
adas en
subregiones con diferente papel funcional. Si una persona pierde la total funcionalidad de los co
nos será
ciego durante el día por lo que tendrá  ceguera  legal al padecer una grave incapacidad; pero si 
pierde la
funcionalidad de los bastones tendrá sólo  ceguera  nocturna.

Los conos  ejecutan  la función visual  mejor  que  los  bastones,  excepto cuando  hay  muy poca 
luz.  El
sistema de conos proporciona mejor agudeza visual que el sistema de bastones, y tiene un
a mejor
resolución espacial y temporal de los cambios en la imagen visual. Los conos proporcionan asi
mismo
la visión cromática. El sistema de conos presenta una mejor resolución espacial por dos motivo
s:

a) los conos están concentrados en la fóvea, especialmente en la foveola, donde la imagen vis
ual está
menos distorsionada; b) el sistema de bastones presenta mucha más convergencia, ya que 
muchos
bastones transmitirán su mensaje a una sola bipolar, y esto hará que sean más difíciles de trans
mitir las
variaciones espaciales. Sin embargo, sólo unos pocos conos convergen con cada célula bipolar, 
con lo
que se obtiene mejor resolución espacial (Tabla 7.1).

Los  bastones  tienen una longitud algo superior a los conos y son, en general, más estrechos, 


si bien
depende de la porción de la retina que analicemos. En la retina central miden alrededor de 2 micr
ómetros
de diámetro, mientras que en las regiones periféricas alcanzan hasta 4 ó 5 micrómetros. Los c
onos de
la retina periférica tienen entre 5 y 8 micrómetros mientras que en la fóvea sólo alcanzan 1,5 mic
rómetros
de diámetro. El sistema de los bastones, mucho más sensible, presenta acromatismo. Los b
astones
amplifican la señal mucho más que los conos. Así, un único fotón puede dar una señal det
ectable,
mientras que se requieren cientos de fotones absorbidos por un cono para evocar una respuesta 
similar

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
8 Neurobiología  d
4 e  la  visión

CONOS                 BASTONES
gmento externo más fino y
ire alargado)
cci
on
Concentración  de                 Menor que en bastones                    Elevada concentración
al
fotopigmento
me
nte 
sel
ect Cada cono en la región central conecta con      Convergencia de muchos bastones a
ivo Conexiones  (en  primates)      2 bipolares enanas que a su vez conectan           una sola bipolar en brocha
s (s con 2 ganglionares enanas
eg
me Respuesta  a  la  luz                   Hiperpolarización                         Hiperpolarización
nto 
    
    Amplificación                           Baja                                   Elevada
Me
nor 
sel Baja sensibilidad (umbral elevado).           Alta sensibilidad (umbral bajo).
ect Umbral               Detección de un solo fotón. Umbral de        Detección de un solo fotón. Umbral
ivi
iluminación: superior a 100 fotones              de iluminación: superior a 10 fotones
da
d d
e d Voltaje  en  relación  a  la               Las características varían mucho dependiendo de la luz de fondo:
ire luminancia                  Buena adaptación a la luz Sin adaptación a la luz
cci
ón Saturados con luz diurna: empieza
Saturación                   Sólo para luz muy intensa               sobre 150 Td y se completa a los
str 1000 Td
uc
tur Visión fotópica (cromática).                     Visión escotópica (acromática).
a   Máximos  de  sensibilidad        Tres tipos de pigmento en la especie
    espectral  en  nanómetros    humana: S/A (440-445 nm),                    Un único pigmento (rodopsina):
     M/V (530-535 nm) , L/R (560-565 nm)                     498 nm.
    
    
 e Resolución  espacial:        Elevada por lo que se refiere a los conos           Muy baja debido a la gran
xte agudeza  visual          rojos y verdes. Los conos azules están muy                convergencia
rno  dispersos.
an
ch Resolución  temporal                        Alta                                     Baja
o y 
Respuesta  temporal                        Rápida                                   Lenta
cor
to) 
    Tiempo  de  regeneración:
adaptación  a  la                     Unos 5 minutos                        Entre 40 y 60 minutos
     oscuridad
    
   
(se
Tabla  7.1  Diferencias  estructurarles  y  funcionales  entre  conos  y  bastones

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
7  Fotorreceptores 85

7.2 Estructura de los fotorreceptores
Cada fotorreceptor (Fig. 7.1), tomando como centro su  cuerpo  celular, presenta dos regiones:

a) Expansión  externa, que consta de una zona transductora o  segmento externo, una estructura 


conectora
o  segmento de  conexión, y una zona para el mantenimiento de la homeostasis celular o segment
o interno.

b)  Expansión  interna, con una fibra conductora y una zona transmisora o  terminal  sináptico.

Fig.  7.1  Esquema  de  los  dos  tipos  de  fotorreceptores

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
86 Neurobiología  de  la  visión

7.2.1 Segmento externo

El  segmento externo de un bastón es una estructura cilíndrica y alargada, mientras que el de un 
cono es
relativamente corto, cónico y afilado. Cada segmento externo constituye un apilamiento de di
scos en
número de varios cientos, de naturaleza membranosa, que responde a una doble estructura lipídi
ca en la
que  se  ubican las proteínas de transmembrana que constituyen el fotopigmento. Están orient
ados en
ángulo recto en relación al eje longitudinal de la célula. Según las especies, la cantidad de disco
s oscila
entre 600 y 1000 para los bastones. Los discos pueden ser hendidos o lobulados. En los conos h
ay más
discos (entre 1000 y 1200) pero su espesor es menor. Todos los discos de un cono mantie
nen su
continuidad con la membrana celular, pero sólo algunos discos de un bastón lo hacen (Nilsson, 
1964).
Los conos y bastones poseen pigmentos fotosensibles específicos y diferentes en su estructura. L
os cuatro
fotopigmentos poseen el 11-cis retinaldehído como  cromóforo (captador de luz) y están unidos 
a otras
tantas diferentes  opsinas (porciones proteicas puras). La eficiencia de captación luminosa del se
gmento
externo, se hace en forma óptima debido a la orientación axial, respecto a la luz, de los cromóf
oros de
la molécula de fotopigmento en el plano del disco. Es dentro de este segmento externo donde tien
en lugar
la  fototransducción y la génesis del  potencial  de  receptor.

7.2.2 Segmento de conexión

El estrecho tallo que conecta los segmentos externo e interno es un puente citoplasmático por 
donde
pasan los productos de la biosíntesis. Encierra un  cilio que se extiende desde un cuerpo basal co
mplejo,
situado en el vértice del segmento interno, hasta el segmento externo, que es en realidad una porc
ión muy
modificada de dicho cilio.

7.2.3 Segmento interno

Contiene el citoplasma propiamente dicho de la célula, con sus orgánulos característicos. El se
gmento
interno se subdivide en dos partes: Una porción distal o externa, llamada zona elipsoide d
onde se
localizan las mitocondrias, que desempeñan un papel crucial en el suministro de energía 
para el
funcionamiento de los fotorreceptores. Es mayor en conos y tiene más mitocondrias que en los b
astones.
La otra, porción proximal o interna, llamada  zona  mioide, contiene el  complejo  de  Golgi y u
n extenso
retículo  endoplasmático.

7.2.4 Cuerpo celular

Contiene el núcleo con la información genética, más voluminoso en conos que en bastones.

7.2.5 Fibra conductora

Es una delgada fibra de citosol rica en neurofibrillas. Son los neurotúbulos que atraviesan de 
arriba a
abajo la célula. En la región macular, zona en la que alcanzan mayor longitud, dan a la plexiform
e externa
el nombre de  capa  de  las  fibras  de  Henle.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
7  Fotorreceptores 87

7.2.6 Terminales sinápticos

Cada fibra termina en un terminal sináptico especializado que está en contacto sináptico compl
ejo con
las fibras nerviosas de las células bipolares y horizontales.

a) Pedículo o pie terminal. Recibe este nombre la terminación sináptica del cono, debido 
a que la
superficie sináptica tiene una base plana. La base aplanada de cada pedículo presenta h
asta 25
invaginaciones.

b)  Esférula o bulbo terminal. Es la denominación del terminal sináptico del bastón, debid
o que es
pequeño y redondeado. Presenta una única invaginación.

Los terminales sinápticos de conos y bastones se ponen en contacto entre sí mediante  uniones  h
endidas,
que funcionalmente corresponderían a  sinapsis  eléctricas. En retina de primate no se han ob
servado
contactos de este tipo entre esférulas únicamente.

7.3 Renovación de proteínas y discos
Los orgánulos citoplasmáticos del segmento interno sintetizan las nuevas proteínas, incluí
das las
fotorreceptoras. Una vez sintetizadas, son transportadas a traves de la estructura conectora hasta 
la base
del segmento externo, donde se forman los discos de doble membrana característicos. Esto fue ve
rificado
por Young (1967) mediante técnicas autorradiográficas. En efecto, cuando un aminoácido trit
iado se
incorpora dentro de un bastón, se incorpora a la biosíntesis de proteínas en la región  mioide, y 
en poco
tiempo, la proteína radioactiva puede ser observada en un migración hacia el segmento externo 
a través
del  cilio de conexión. Aproximadamente el  60%  del material de la  membrana es proteico y 
el  40%
lipídico, principalmente compuesto de fosfolípidos.

Los nuevos discos de los bastones se forman continuamente en el segmento de conexión m
ediante
plegamientos sucesivos de la membrana celular, y las moléculas de pigmento visual se inc
orporan
orientadas regularmente y alineadas con toda precisión en la cavidad de los pliegues membranos
os. Los
discos se desplazan hacia la capa coroidea; a medida que se añaden nuevos discos pierden su con
tinuidad
con la membrana celular, y se convierten en sacos membranosos cerrados. Generalmente alca
nzan la
extremidad  del segmento externo, donde son expulsados e incorporados en las células pigme
ntarias.
Young y Droz (1968) calcularon que los discos se reemplazan a una tasa de 25 a 36 diarios se
gún las
especies. En promedio cada célula del epitelio pigmentario fagocita de 2000 a 4000 discos en un 
período
semanal (Young, 1971). Cada disco tiene una vida media de 10 días.

En el caso de los conos, las proteínas recien sintetizadas en el segmento interno se difunden a tr
avés del
segmento externo y se incorporan en todos los discos del cono. Estos discos, no llegan nunca a c
onstituir
una entidad independiente de la membrana celular, lo cual es una diferencia fundamental respec
to a los
bastones. La renovación de proteínas en los conos es un proceso más difuso, y tiene lugar en d
iversos
lugares en sus segmentos externos. Young lo llamó "sustitución molecular".
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
88 Neurobiología  de  la  visión

La renovación y eliminación de los discos sigue una pauta de ritmo circadiano (próximo a las 2
4 h). En
las primeras horas del día, se fagocitan los ápices de los bastones mediante un mecanismo desenc
adenado
por  la luz. Por el contrario la fagocitosis de los segmentos de los conos tiene lugar por la no
che, en
ambiente de oscuridad (Young, 1978).

7.4 Respuestas eléctricas en fotorreceptores (Potencial de receptor)

Tomita (1971) efectuó registros en las retinas de anfibios y reptiles, y demostró que en la oscuri
dad, la
membrana plasmática del segmento externo del bastón está sólo parcialmente despolarizada, 
con un
potencial de unos -40 mV. Inmediatamente después de un estímulo luminoso, esta membr
ana se
hiperpolariza por un breve período de tiempo. Esta hiperpolarización es de -30 mV, con lo que se 
alcanza
el potencial de reposo de -70 mV, o potencial de equilibrio para los iones potasio a ambos 
lados de la
membrana. Esta hiperpolarización recibe el nombre de potencial de receptor  o  potencial  gene
rador y su
duración es diferente para conos y bastones (Fig. 7.2).

Fig.  7.2  Potencial  de  receptor  en  bastones  (a)  y  conos  (b)

Nunn y col. (1984) probaron en la retina de  Macaca  fascicularis que si bien en ambos fotorre


ceptores
un pulso luminoso produce una rápida hiperpolarización, el tiempo de latencia es tres veces may
or (1 s)
en  los bastones que en los conos. El máximo de este potencial de receptor dura unos 300 ms 
en los
bastones, y menos en los conos. Asimismo, los bastones manifiestan una recuperación más lenta 
del valor
basal de -40 mV. Esto explica que una imagen visual que incida sobre la retina durante una 
millonésima
de segundo, parezca durar más de un segundo. El potencial generador de los conos tiene una ap
arición
y una terminación rápidas, mientras que el de los bastones tiene una aparición rápida y una term
inación
lenta.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
7  Fotorreceptores 89

Las  curvas que relacionan la amplitud de los potenciales generadores con la intensidad del e
stímulo
tienen formas iguales en ambos, pero en los bastones son mucho más sensibles. Por tanto, las res
puestas
de los bastones son proporcionales a intensidades de estímulos a niveles de iluminación que se en
cuentran
por  debajo  del  umbral de los conos. Por otra parte, las respuestas de los conos son proporcio
nales a
intensidades de estímulo a niveles elevados de iluminación en un momento en el que las respu
estas de
los bastones son ya máximas y no pueden acusar variación. Por eso, los conos generan respu
estas a
cambios de intensidad luminosa por encima de la iluminación de fondo, pero no pueden detectar 
cambios
absolutos de iluminación, mientras que los bastones sí. Si se hace incidir un fino destello luminos
o sobre
un fotorreceptor, se detecta un cambio eléctrico en dos fases:

a)  Potencial  de  receptor  temprano  (ERP:  early  receptor  potential). Es debido a la isomeri


zación del
citoplasmático del ión Na . Dado que esta corriente es máxima cuando la retina no está iluminada, se le
pigmento retiniano. Tiene una duración de varios microsegundos. Presenta una relación lineal 
con la
intensidad de la luz incidente (proporcionalidad directa).

b)  Potencial  de  receptor  tardío  (LRP:  late  receptor  potential). Es debido a la hiperpolariza


ción de la
membrana del segmento externo del bastón. Dura entre 1 y 2 milisegundos. Su relación con la int
ensidad
de la luz es de tipo logarítmico.

En ambos casos, las respuestas aparecen como deflexiones negativas en el registro, es decir, seña
lan que
la diferencia de potencial entre el interior y el exterior ha aumentado.

7.5 Registros electrofisiológicos oculares

El estudio de las respuestas eléctricas en toda la vía óptica presenta un doble interés: es indisp
ensable
para comprender el mecanismo de la visión y es útil en clínica para ayudar a diagnosticar 
muchas
enfermedades del sistema visual. La electrofisiología visual se ha desarrollado mucho en los 
últimos
años, gracias a la miniaturización de los electrodos y a la utilización de micropipetas. En este c
apítulo
consideraremos solamente la electrofisiología correspondiente a las respuestas eléctricas 
de los
fotorreceptores, epitelio pigmentario y células de Müller.

La retina está constituida por millones de neuronas. La diferencia de reparto de un lugar a otro 
de sus
membranas engendra un campo eléctrico que puede recogerse con electrodos extrarretiniano
s. En el
fotorreceptor fluye una corriente eléctrica continua desde el segmento interno al segmento exte
rno por
su exterior y del segmento externo al interno por el interior. Concretamente lo que sucede es un tr
ansporte
+

ha dado el nombre de  corriente  oscura (Fig. 7.3).

Con esta corriente oscura se asocia un gradiente constante de potencial extracelular. La capa d
e conos
y bastones es  negativa en relación a la capa plexiforme externa. Como resultado global
, puede
considerarse al globo ocular como un dipolo eléctrico en el cual la parte posterior del 
ojo es
electronegativa respecto a la parte anterior. Este hecho es la base de varios registros electrofisio
lógicos
oculares (Fig. 7.4).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
90 Neurobiología  de  la  visión
Fig.  7.3  Corriente  oscura  generada  a  través  de  un  fotorreceptor

La actividad eléctrica del ojo ha sido estudiada registrando las fluctuaciones de la diferencia de p
otencial
entre un electrodo colocado en la córnea y otro en la parte posterior del ojo. En reposo (sin il
uminar)
existe una diferencia de potencial de unos 6 mV entre la parte anterior y posterior del ojo, d
onde la
anterior es de signo positivo. La iluminación de la retina evoca una serie de cambios de p
otencial
eléctrico que pueden registrarse a cierta distancia de la misma. Cuando la retina está en 
reposo
(oscuridad), se habla de electrooculografía (electrooculograma EOG). Cuando la retina es estimu
lada por
la luz se habla de electrorretinografía (electrorretinograma  ERG).

Fig.  7.4  El  ojo  como  dipolo  eléctrico


© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
7  Fotorreceptores 91

7.5.1 Electrooculograma (E.O.G.)

Se demostró anteriormente que la parte posterior del ojo es electronegativa en relación a la parte 
anterior.
Este potencial puede ser utilizado para registrar la posición de los globos oculares dentro de su 
bóveda.
Se colocan un par de electrodos en las sienes del sujeto y se mide la diferencia de potencial que r
egistran.
Si se mueven los dos ojos, el electrodo hacia el cual se aproximan las córneas se hace positivo r
especto
al otro electrodo. El aparato que sirve para amplificar y registrar la corriente emitida es el mism
o que se
usa en electrorretinografía. Basta modificar la amplificación y la velocidad de desarrollo. Difere
ncia de
ajuste de electrodos entre  ERG y  EOG: para el registro del  ERG se ajusta el electrodo activo 
al globo
ocular y se desplaza con él; para el  EOG, los electrodos se ajustan a las sienes y los globos ocu
lares se
mueven con relación a los electrodos fijos (Fig. 7.5) Como con el  EOG pueden registrarse la p
osición
y el movimiento de los globos oculares, aún con los párpados cerrados, una de sus utilizacion
es más
frecuentes es la investigación del sueño.

Fig.  7.5  a) Ajuste  de electrodos  en  el  electrorretinograma.  b)  Ajuste  de  electrodos  y  base  eléctrica  de
l  registro  del
electrooculograma

7.5.2 Electrorretinograma (ERG)

El principal interés de la electrorretinografía, tanto desde el punto de vista experimental (fisio
lógico)
como clínico, radica en que el electrorretinograma (ERG), o registro de la actividad bioeléctri
ca de la
retina es el dato objetivo más directo que pueda tenerse del funcionamiento de la retina. El pri
mero en
intentar un registro global del ojo fue Holmgren a mediados del siglo pasado, quien colocó ele
ctrodos
en la córnea y en el nervio óptico de la rana. Las auténticas tentativas de lograr un  ERG y de inte
rpretarlo
se dieron en los decenios veinte a cuarenta. Especialmente con los estudios de los neurofisiólogo
s Granit
en Suecia (1933) y Adrian en Inglaterra (1945), se obtuvo la base que permitió a Karpe (1958) 
crear la
electrorretinografía clínica.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
92 Neurobiología  de  la  visión

En la práctica clínica (en humanos) el "contacto activo" es un electrodo en una lente de contact
o sobre
la superficie de la córnea y el "contacto indiferente" se fija a un punto situado a una distancia con
veniente
sobre la cabeza. Debe tenerse en cuenta que una deflexión positiva del potencial en la 
córnea
habitualmente corresponde a una deflexión negativa en las capas externas de la retina. Por otro 
lado, el
registro corresponde a una respuesta global de millones de neuronas retinianas. El  ERG es un 
trazado
polifásico cuyo aspecto es muy variable según las condiciones experimentales. Se atribuye a la
s capas
externas  de  la  retina, pues desaparece tras la destrucción de las mismas y se conserva en el 
caso de
afectación de  células  ganglionares.  Los  tiempos  de  latencia  y  culminación,  así  como  la  altur
a  de  la
amplitud de las ondas, dependen del estado de adaptación, de la intensidad, de la duración 
y de la
longitud de onda del estímulo luminoso, así como de factores individuales (Fig. 7.6).

Asimismo ejerce una cierta influencia la edad. El trazado que se describirá, se obtiene en clínica 
con un
destello prolongado que estimula globalmente la retina. Poco después del comienzo de la ilumin
ación se
generan tres tipos característicos de ondas, llamadas por convención  a,  b y  c. Corresponden a u
na breve
onda negativa, seguida de una breve onda positiva que en su final desciende un poco por debaj
o de la
línea isoeléctrica, para volver a ascender y originar una larga deflexión positiva. En algunos ani
males y
ocasionalmente en primates aparece una breve  onda  d.

Fig.  7.6  Componentes  del  electrorretinograma  en  los  mamíferos  (según  Granit,  1933)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
7  Fotorreceptores 93

Onda  a

Su amplitud es de unos 100-150 microvoltios. Es breve y tiene polaridad negativa en la córnea. 
Será, por
tanto, positiva en los segmentos externos de los fotorreceptores. En el mono presenta su mayor a
mplitud
a nivel de la fóvea. Representa un verdadero potencial de receptor. Se mantienen en los c
asos de
intoxicación con yodatos, que inactivan las células pigmentarias, así como en los casos en los 
que se
ejerce una presión sobre la papila del nervio óptico y que tiene como efecto impedir el paso de l
a sangre
por la arteria central de la retina hacia las células bipolares y ganglionares, respetando la irriga
ción de
los fotorreceptores a través de los coriocapilares. La onda  a presenta dos componentes sucesi
vos que
coinciden con el registro de los potenciales de receptor:

ERP. La primera onda está causada por la isomerización del pigmento retiniano bajo el efect
o de los
fotones incidentes: transformación físico-química. Su duración es de algunos microsegundos.

LRP. La segunda onda es la expresión de la hiperpolarización de la membrana celular: fe
nómeno
nervioso. Su duración es de 1 a 2 milisegundos.

Es muy importante destacar el hecho de que la primera onda presenta una relación lineal y la seg
unda una
relación logarítmica con la intensidad de la luz incidente.

Onda  b

Es  más  larga y de mayor amplitud (400 microvoltios). En la córnea se manifiesta como posit


iva. Su
origen se debe a las células gliales de Müller, ya que cuando se efectúa un registro directo sob
re esas
células se obtiene una onda B de amplitud máxima con el electrodo explorador. Es un hecho com
probado
que en la retina, como en otros tejidos del  SNC, las células de la glia se despolarizan por los ion
+
es de K
que se acumulan en el líquido intersticial durante el proceso excitatorio.

Onda  c

Es la de comienzo más lento y duración más larga y también es positiva en la córnea. Esta onda t
ambién
desaparece en las intoxicaciones con yodatos, a los que son sensibles las células del epitelio pigm
entario,
por lo que se deduce que serían estas células las responsables de la onda  c. Es tan lenta que con e
stímulos
cortos, su pico tiene lugar después del estímulo. En experiencias con animales aparece a v
eces, al
terminar  el estímulo luminoso, una onda llamada  d, que en humanos es muy pequeña e inc
luso no
aparece.

7.5.3 Electronistagmograma

En el diagnóstico clínico se emplea el mismo método para registrar los movimientos de los ojos 
durante
la estimulación de los órganos vestibulares. Esta técnica recibe el nombre de  electronistagmog
rafía.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
94 Neurobiología  de  la  visión

Referencias

ADRIAN, E.D. (1945). "Electric responses of the human eye".  J.  Physiol., 104: 84-104.

GRANIT, R. (1933). "The components of the retinal action potential in mammals and their rel
ation to
the discharge of the optic nerve".  J.  Physiol., 77: 207-240.

KARPE, G. (1958). "Indications for clinical electroretinography".  Arch.  Ophthal., 60: 889-


896.

NILSSON,  S.E.G. (1964). "Receptor cell outer segment development and ultra-structure of 
the disk
membranes in the retina of tadpole (Rana  pipiens)".  J.  Ultrastr.  Res., 11: 581-620.

NUNN, B.J., SCHNAPF, J.L., BAYLOR, D.A. (1984). "Spectral sensitivity of single cones in th
e retina
of  Macaca  fascicularis.  Nature, 309: 264.

TOMITA, T. (1971). "Electrical activity of vertebrate photoreceptors".  Q.  Rev.  Biophys., 3: 17


9-222.

YOUNG, R.W. (1967). "The renewal of the photoreceptor cell outer segments".  J.  Cell. Biol., 33


: 61-72.

YOUNG, R.W., DROZ, B. (1968). "The renewal of protein in retinal rods and cones".  J.  Cell  B


iol., 39:
169-184.

YOUNG, R.W. (1971). "The renewal of rod and cone outer segments in the rhesus monkey". 
J.  Cell
Biol., 49: 303-318.

YOUNG, R.W. (1978). "The daily rhythms of shedding and degradation of rod and cone outer se
gments
membranes in the chick retina".  Invest.  Ophthalmol.  Vis.  Sci., 17: 105-118.

Bibliografía complementaria
BERNIELL TROTA, J.A. (1980). "Estudio bioeléctrico de los potenciales de acción retinianos
".  Arch.
Soc.  Esp.  Oftal., 40: 333-368.

RIGGS, L.A. (1986). "Electroretinography".  Vision  Res., 26: 1443-1459.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
8  Fotoquímica  de  la  visión 95

8. Fotoquímica de la visión

8.1 Luz y fotorrecepción

8.1.1 Energía fotoquímica y longitud de onda

La atmósfera terrestre permite ser atravesada únicamente por las radiaciones que van desde los 3
00 a los
1.100 nm de longitud de onda. Los cuantos de energía con longitudes de onda superior a 850 n
m tienen
una energía insuficiente para isomerizar las moléculas orgánicas. El máximo de energía de la ra
diación
filtrada por la atmósfera se da a 480 nm y el máximo de la distribución de cuantos de energía se 
halla a
unos 555 nm.

Las longitudes de onda inferiores a 300 nm tienen una energía suficientemente alta como para 
destruir
las proteínas, si bien el rango entre 200 y 400 nm es el más eficaz en fotoquímica. El sistema vi
sual de
los animales está, pues, constreñido a funcionar con una gama espectral entre los 300 y los 850 
nm. En
la especie humana, lo hace entre 380 y 780 nm.

8.1.2 Reacciones fotoquímicas

Una reacción fotoquímica es una reacción química desencadenada por radiaciones electromag
néticas,
particularmente las del espectro visible. En la química ordinaria, es la energía térmica 
la que
desencadena las reacciones. Los  fotones (cuantos  lumínicos) excitan los electrones de los 
átomos
los hacen saltar sobre órbitas más periféricas, de forma que el átomo o la molécula son llev
ados a
un estado tal de energía en el que la excitación energética sobrepasa a la de unión y la moléc
ula se
escinde.

En la retina, el último producto de la reacción fotoquímica es la energía nervios
a. La
descomposición fotoquímica del pigmento localizado en los fotorreceptores provo
ca la
hiperpolarización de sus membranas externas, constituyendo el origen del impulso nervioso qu
e será
incidir sobre el ojo está comprendida entre 2,1 x 10 erg y 5,7 x 10 erg. Estas energías equivalen
transmitido al cerebro. Puede decirse, pues, que la reacción fotoquímica es la "base" de la v
isión.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
96 Neurobiología  de  la  visión

8.2 Leyes de la fotoquímica

a)  Ley  de  Grotthus  y  Draper: "Sólo aquellas radiaciones absorbidas por un sistema determinad


o pueden
producir efectos en él". No existe interacción entre fotones y átomos del pigmento si la energí
a de los
fotones corresponde a los niveles energéticos de esos átomos. Es decir, el fotón será absorbido 
sólo en
el caso de que no encuentre ningún nivel energético que se adecúe al suyo. A partir del estado e
xcitado,
los átomos pueden participar en una transformación química o perder esa energía en forma de ra
diación.
Esta radiación es, por lo general, de mayor longitud de onda que la absorbida (fluorescencia). 
Una vez
la molécula de fotopigmento está excitada tendremos la reacción fotoquímica primaria, indepe
ndiente
de la temperatura.

b)  Ley  de  Bunsen-Roscoe: "La acción fotoquímica sólo depende del producto de la intensidad 


de la luz
por el tiempo de exposición". Sólo es general para la acción fotoquímica primaria.

c) Ley de  Stark-Einstein o ley  del equivalente  fotoquímico: Establece que "cada molécula que 


reacciona
absorbe un cuanto de radiación". Esta ley se deduce de la relación  E   =  h.v que es la energía de 
un fotón,
y se refiere exclusivamente a la reacción primaria. La actividad fotoquímica de un reac
ción es
directamente proporcional a su frecuencia.

8.3 Mínimo cuántico

Un  dato fundamental en el conocimiento del proceso fotoquímico es el número de fotones c
apaz de
provocar una sensación luminosa. Si se explora la retina a 20° de la fóvea, que es la zona de 
máxima
sensibilidad, con una longitud de onda óptima de 510 nm, se obtiene que la mínima energía q
ue debe
-10 -10

respectivamente a 58 y 148 fotones de dicha longitud de onda. Cerca del 5% de la radiación reci
bida es
reflejada por la córnea, el 50% absorbida por los diferentes medios del ojo, y que el 80% del 45% 
restante
atraviesa la retina sin ser absorbida. Por tanto, sólo entre 6 y 14 fotones son útiles para los ba
stones.
Teniendo en cuenta el gran número de bastones contenidos en la zona de la retina sobre la cual i
ncide el
destello de prueba, se concluye que basta un único fotón que active una única molécula de rodop
sina para
estimular un bastón (Hecht y col. 1942).

8.4 Pigmentos visuales

8.4.1 La rodopsina

Böll en 1876 observó que la retina de una rana, que guardada en una cámara oscura mostraba u
n color
púrpura o magenta brillante, lo perdía al ser expuesta a la luz, quedaba amarillo pálido y blanco 
al cabo
del tiempo. El color púrpura reaparecía después de un tiempo en oscuridad. Kühne en 1879 fue el 
primero
que aisló una sustancia fotosensible en la retina, localizándola en el segmento externo de los bas
tones y
valorando debidamente su función en el proceso de la visión (op. cit. en Wald, 1954).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
8  Fotoquímica  de  la  visión 97

Se la llamó en un principio  eritropsina, por su color rojo-anaranjado brillante, que da esta 
tonalidad a la
retina. También se la ha llamado  púrpura  visual, ya que refleja la luz de los dos extremos del e
spectro,
rojo y azul. Posteriormente, se la denominó con el prefijo griego "rodhos" (rosado) y se le puso el 
nombre
de  rodopsina. La rodopsina aparece como esencial para el mantenimiento del sistema membra
noso de
los fotorreceptores. La porción proteica,  opsina, que forma parte del pigmento visual de los b
astones,
puesto que actúa  con  intensidades  bajas  de  luz (obscuridad  =  escotos) fue  denominada  esco
topsina.
Debido a que la visión diurna (visión fotópica) se localiza en los tres tipos celulares de co
nos, se
denominó a las tres opsinas de los conos  fotopsinas.

Fig.  8.1  Espectro  de  absorción  de  la  rodopsina,  del  retinal  y  de  la  escotopsina  (según  Wald, 
1954)

Una solución de rodopsina humana presenta un máximo de absorción a una longitud de onda de 
498 nm
en la  zona  del  visible,  que  corresponde  a  la  banda  espectral  del  verde.  En  su  espectro  de  ab
sorción
podemos distinguir tres bandas (Wald, 1954) gamma (278 nm) corresponde a la opsina, beta (3
70 nm)
corresponde al retinal y alfa (498 nm) corresponde la rodopsina íntegra (Fig. 8.1 b).

8.4.2 Estructura y localización de la opsina de los bastones

La opsina es una proteína de transmembrana, que corresponde cuantitativamente al 80% de la p
roteína
total de la célula y al 95% de la proteína localizada en las membranas discoidales y de membrana 
externa
del bastón. Correspone a un 40% en peso del segmento externo. Según las especies, existen entre 
20.000
y 800.000 moléculas de rodopsina por disco. Un bastón humano puede contener hasta 70 mill
ones de
moléculas de rodopsina (Crescitelli y Dartnall, 1953). La rodopsina tiene una amplia fracción de 
su masa
incluida en la doble capa lipídica. Es una proteína conjugada, compuesta por la glucoproteína  o
psina en
combinación con el isómero ll-cis del aldehído de la vitamina A o  retinal.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
98 Neurobiología  de  la  visión

El peso molecular de las opsinas en vertebrados oscila entre los 27000 y los 41000 dalton
s de la
rodopsina bovina o humana. La rodopsina contiene hasta un 60% de estructura helicoidal, 7 hél
ices de
tipo alfa, conectadas por segmentos no helicoidales y orientadas en un plano perpendicular a la 
bicapa
lipídica. Su grupo amino-terminal está situado en el espacio intradiscal mientras que el carboxi-
terminal
se localiza en el citosol. Esta región es rica en aminoácidos hidrofílicos, con siete residuos de t
reonina
y serina, susceptibles de fosforilación por el enzima  rodopsina-quinasa, al exponer la rodopsina 
a la luz
(Fig. 8.2).
Fig.  8.2  Estructura  tridimensional  de  la  rodopsina  (según  Dratz  y  Hargrave,  1983)

La secuencia aminoacídica de la rodopsina bovina fue la primera en ser determinada (Ovchinnik
ov y col.
(1982); Dratz y Hargrave 1983). Consta de 348 aminoácidos, localizándose la unión del retin
al en el
grupo épsilon-amino de la lisina 296, en la hélice siete. La rodopsina de bovino contiene dos 
cadenas de
oligosacáridos cada una de ellas subdividida en 6-8 unidades de monosacáridos, que aportan al 
conjunto
unas 2000 unidades de peso molecular. La secuencia de aminoácidos de cada opsina es diferente 
en cada
especie animal y en cada tipo de fotorreceptor.

Recientemente, se han aislado y secuenciado los genes que codifican las opsinas en bovinos, h
umanos
y en la mosca del vinagre (Drosophila  melanogaster). Los genes de bovino y humano muestr
an gran
analogía, ya que al manifestarse, las respectivas opsinas presentan un 94% de aminoácidos id
énticos.
Asimismo están interrumpidos por cuatro intrones de localización análoga. El gen de  Drosophi
la tiene
también cuatro intrones y un 22% de analogía con el que codifica la opsina bovina.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
8  Fotoquímica  de  la  visión 99
8.5 El cromóforo

La opsina es insensible a la luz. A ella se fija el  retinal  11-cis (Wald, 1937), un derivado de la 


vitamina
A o retinol, que equivale aproximadamente a un 10% del peso total de la molécula. A la presenci
a de este
cromóforo (cromóforo significa "que da color") se deben su color rojo-magenta y la sensibilidad 
a la luz.
En la mayoría de vertebrados terrestres y marinos es el  retinal  11-cis  (retinal1) (Fig. 8.3 a). En 
peces de
agua dulce  es  el  3-4  dehidrorretinal (retinal2)  (Wald, 1951) y  en  otros organismos el  9-cis o el 
13-cis-
retinal . El retinal es un  polieno lineal, lo cual le confiere propiedades cromóforas favorables, ya 
que sus
6 enlaces simples y dobles alternantes constituyen una larga red no saturada de electrones. La b
anda de
absorción del retinal aislado en disolventes orgánicos se encuentra entre 360 y 380 nm. La unió
n con la
opsina se efectúa  por  la unión  del grupo NH2  (épsilon-amino) y  el grupo CHO del retinal 
mediante un
enlace de  base  de  Schiff  protonada (Bownds, 1967).

El retinal presenta una disposición paralela a la superficie del disco, y en dirección perpendicular 
a la luz.
La molécula es muy inestable y constituye un auténtico "cepo de fotones". Se halla ubicad
o en un
complejo proteico que presenta cargas eléctricas diferentes según el tipo de opsina. A este 
entorno
eléctrico se debe el espectro de absorción que caracteriza a cada fotopigmento y que se define 
por su
máximo  de  absorción.

El  retinal  11-cis contiene 4 enlaces dobles carbono- carbono en su cadena lateral. Tres de ellos 


están en
forma "trans" y el cuarto, entre las posiciones 11 y 12 , en forma "cis". Al exponerse a la luz la m
olécula
de rodopsina, el 11-cis-retinal, cuya estructura tiene forma acodada y está ligado a la opsina, 
experimenta
la transformación a una conformación rectilínea, retinal "todo-trans" (llamado así porque ahora 
los cuatro
dobles enlaces tienen configuración "trans") (Fig. 8.3 b). Esta transformación no viene cataliz
ada por
enzimas, sino por la propia luz. La isomerización del retinal se continúa en una serie de otros c
ambios
moleculares, que terminan en la disociación de la rodopsina, y dan lugar a opsina libre y a retin
al "todo
trans". Cálculos mecanocuánticos predijeron un gran cambio en la distribución electrónica para e
l estado
excitado del 11-cis-retinal, en comparación con el estado fundamental. Mediante t
écnicas
espectroscópicas se tenían evidencias de la estructura del estado excitado del retinal como el ef
ecto de
un intenso campo eléctrico al absorber la luz (Mathies y col., 1976). Concretamente, se midió 
un gran
desplazamiento de la densidad de cargas, y se observó el movimiento de la carga positiva desd
+
e el N
de la base de Schiff protonada, hacia el anillo hexagonal de beta-ionona.

8.6 Origen vegetal y metabolismo del cromóforo en el organismo

8.6.1 Los carotenoides como precursores de cromóforos

Las sustancias captadoras de luz de los pigmentos fotosensibles que permiten la visión en anima
les y el
fototropismo, en plantas, son derivados del  beta-caroteno, dentro de los carotenoides. Los 
carotenoides
son pigmentos  cuyo  color  varía  entre  el  amarillo  y  el  rojo,  formados  por  una  larga  cadena  r
ecta  de
carbonos e hidrógenos a la que deben su color.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
100 Neurobiología  de  la  visión
Fig.  8.3  a)  Estructura  del  retinal  11-cis.  b)  Isomerización  a  "todo-trans"  al  captar  el 
fotón

Los vegetales son los únicos seres capaces de sintetizar estas moléculas, mientras que los animal
es deben
tomarlos de  ellos.  Debido  a  la  doble  cadena  que  presentan  los  carotenos,  aparecen  una  vari
edad  de
estereoisómeros,  alfa, beta y  gamma. Sólo los carotenos que presentan un anillo de  beta-
ionona pueden
funcionar como precursores de la vitamina A. Los carotenos alfa y gamma sólo tienen uno, por 
lo que
darán una única molécula de vitamina A por oxidación. El beta-caroteno, es una molécula 
simétrica que
contiene 40 átomos de carbono y dos anillos de beta-ionona, por lo que dará lugar a dos 
moléculas de
vitamina A.

8.6.2 Transporte de la vitamina A en el organismo.

La  vitamina  A aparece en los vertebrados en dos formas:  vitamina  A1 o  retinol1, la forma más 


corriente
en todos los vertebrados de todos los medios, y  vitamina  A2 (denominada así impropiamente, y
a que no
tiene propiedades vitamínicas en la especie humana) o  retinol2 exclusiva de peces de agua dulc
e y fase
acuática de los anfibios. La vitamina A en el ser humano se mide oficialmente en "u
nidades
internacionales" que contienen cada una de ellas 0,3 microgramos de vitamina A purificada. El c
ontenido
medio en sangre se sitúa entre 50 ui y 300 ui. La recomendación de toma diaria para un adulto co
n buena
salud es de unas 5000 ui. Hasta su entrada en el ojo distinguiremos las etapas:

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
8  Fotoquímica  de  la  visión 101

A)  Intestino  delgado. La vitamina A se obtiene de la dieta a partir del  beta-caroteno. La 


conversión
metabólida del beta-caroteno en vitamina A se produce en la pared del intestino delgado. En 
la célula
intestinal, la molécula es oxidada mediante el enzima beta-caroteno-15,15'-dioxigenasa a dos 
moléculas
de retinal "todo trans" y posteriormente es reducido a retinol (vitamina A) por la retinol-
deshidrogenasa.
Allí mismo, el retinol es esterificado con ácidos grasos, el más común de los cuales es el  palmi
tato. Se
incorpora luego a los  quilomicrones y llega al  hígado a través de la linfa.

B)  Hígado. En el hígado es captado y almacenado el  éster  de  retinol, donde puede permanecer 


durante
meses. Cuando el organismo requiere vitamina A, es transportado por la sangre hasta los tejido
s diana,
entre ellos el epitelio  pigmentario  de la  retina. Para ello, es previamente hidrolizado y luego co
mbinado
con una proteína específica, la  proteína  de  unión  de  retinol  (RBP) (20.000 daltons), en inglé
s  Retinol
Binding  Protein (Saari y col, 1977) y en esta forma estable es liberada a la sangre.

C) Sangre. Cuando este complejo binario alcanza la sangre, se une a la  prealbúmina, y forma e
ntonces
el complejo ternario retinol-RBP-prealbúmina, que viaja en esta forma hasta el  epitelio 
pigmentario  de
la  retina o cualquier otro tejido.

D) Epitelio pigmentario de  la retina. El polo basal de estas células está en contacto con la me
mbrana de
Brüch de la coroides, y por esta vía llega el retinol de la sangre. Unicamente el polo basal pres
enta en
estas células receptores específicos para el complejo  retinol-RBP-prealbúmina. For
mado el
macrocomplejo con el receptor de membrana, la  RBP y la prealbúmina se desligan del retinol y s
ólo éste
penetra en la célula. La  RBP no es reciclada, sino que es modificada y degradada posteriorment
e por el
riñón. El retinol dentro de la célula forma un nuevo complejo al unirse con una proteína de su 
citosol,
presente también en la mayoría de tejidos de los mamíferos. Se denomina proteína celular que 
une retinol
(CRBP) y tiene un peso molecular de 14.600 daltons. La biosíntesis de los fotopigmentos (un
ión del
retinal a la opsina) tiene lugar en el segmento externo de los fotorreceptores, mientras que el 
sistema
enzimático de óxido-reducción es exclusivo del epitelio pigmentario dentro del ojo. La 
vitamina A, es
captada por el epitelio pigmentario, donde por acción de la  retinol-deshidrogenasa pasa a 
retinal "todo
trans", el cual da lugar al isómero 11-cis por acción de la retinal-isomerasa. El retinal 
11-cis es
transportado al segmento externo de los fotorreceptores.

8.7 Fotoactivación de la rodopsina
Cuando un fotón  es  absorbido  por  la rodopsina, ésta se decolora rápidamente hasta llegar a 
blanco.
Tienen lugar dos importantes acontecimientos sucesivos:

1) Ésta comienza a descomponerse en picosegundos, y cambia en varias etapas su confor
mación
tridimensional. Se tiene entonces la  rodopsina  activada. El proceso continúa hasta la total esci
sión del
retinal de la opsina. La causa de la escisión y de la alta intestabilidad de la molécula es la fotoact
ivación
de los electrones en los enlaces insaturados del retinal que conducen a un cambio casi instantán
eo de la
forma "cis" del retinal, a la forma "trans". La base de Schiff se desplaza aproximadamente 0,5 
nm en
relación a la porción del anillo del cromóforo.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
102 Neurobiología  de  la  visión

2) Esta rodopsina activada provoca la hiperpolarización de la membrana externa del fotorrecep
tor.

El primer acontecimiento,  blanqueo  de  la  rodopsina o  ciclo  visual, consiste en la escisión del 


retinal de
la opsina  por  hidrólisis.  Mediante  enfriamientos  a  temperaturas  próximas  a  la  del  nitrógeno 
o  helio
líquidos, según las etapas de la reacción, se ha enlentecido este rapidísimo proceso y se han disti
nguido
unos productos intermedios. Se trata de  unos cambios sucesivos tanto en el cromóforo com
o en la
proteína y son conocidos como los "intermediarios" de la rodopsina. Estos intermediarios 
quedan
definidos por su diferente espectro de absorción (Fig. 8.4).
Fig.  8.4  Secuencia  de  intermediarios  en  la  fotólisis  de  la  rodopsina

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
8  Fotoquímica  de  la  visión 103

Se distinguen dos fases según el proceso se realice inmediatamente después de la absorción de
l fotón
(isomerización), o transcurra en oscuridad como consecuencia de la reacción primaria (activaci
ón de la
rodopsina):

A)  Fase  luminosa:  Isomerización

1)  Batorrodopsina  (Prelumirrodopsina). Se trata de la reacción fotoquímica primaria". Un


os pocos
picosegundos después de la absorción del fotón se produce la mayor parte de la isomerización de
l retinal.
Se origina un intermediario fotolítico, llamado  batorrodopsina o  prelumirrodopsina (543 nm), d
etectado
a  la  temperatura del nitrógeno líquido, que contiene una forma inestable "todo trans" del cro
móforo
parcialmente disociada de la escotopsina. Ha sido detectado a temperatura ambiente unos 6 picos
egundos
después del destello luminoso. Éste es el único paso que requiere energía luminosa, ya que las po
steriores
reacciones son susceptibles de producirse en la oscuridad y requieren de enzimas. Se supone 
que las
reacciones posteriores conllevan cambios conformacionales tanto en el cromóforo (retinal) co
mo en la
apoproteína (escotopsina).

La energía almacenada por la batorrodopsina es aproximadamente el 60% de la que lleva el 
fotón,
con lo que no sólo es un proceso de alta eficiencia para una conversión fotoenergética, sin
o que
además, al llevarse más de la mitad de la energía, actúa como una barrera energética, y asegu
ra que
no  se produzcan isomerizaciones espontáneas del cromóforo, que dificultarían la discrimin
ación
entre luz y oscuridad.

Veamos cuál es el mecanismo por el cual la opsina desplaza el máximo de absorción del cromófo
ro hacia
longitudes de onda más larga. En la  base  de Schiff de la rodopsina, el átomo de nitrógeno está p
rotonado
y, por tanto, cargado positivamente. Cuando el  retinal 11-cis absorbe el fotón, y pasa a un 
estado
excitado, se produce una redistribución de la carga positiva hacia el anillo, y provoca una desloca
lización
de electrones a partir de estructuras resonantes. Esta deslocalización electrónica provoca los ca
mbios en
el espectro de absorción.

El estado excitado se estabiliza o desestabiliza según se cree, debido a la existencia de aminoáci
dos con
carga negativa o positiva respectivamente, cerca del sistema de electrones  pi del anillo. El estad
o basal,
por el contrario, se estabilizará o desestabilizará respectivamente por la presencia de amin
oácidos
cargados negativa o positivamente en las proximidades del átomo de nitrógeno de la base de Sc
hiff.

En  la rodopsina existe un grupo con carga negativa (Ala 113), denominado  contraión  anión


ico, que
contrarresta la carga positiva del nitrógeno. La propia estructura de la opsina determina la distanc
ia entre
el  contraión  y  el átomo de nitrógeno de la base de Schiff, lo que afecta al espectro de absorc
ión del
fotopigmento. Lo que sucede es que la isomerización de "cis" a "trans" del retinal por la absorció
n de luz
aleja  más  al  átomo de nitrógeno protonado de la base de Schiff de su contraión, lo cual prod
uce un
desplazamiento hacia el rojo del espectro de absorción del fotopigmento (543 nm) (Farahbakhs
h y col.,
1993). Al contrario, una mayor proximidad del contraión al átomo de nitrógeno produce desplaza
mientos
del máximo de absorción hacia la región de longitudes de onda más corta.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
104 Neurobiología  de  la  visión

B)  Fase  oscura:  Formación  de  la  rodopsina  activada

2) Lumirrodopsina. A la temperatura de -140º C, en cuestión de ns aparece la  lumirrodopsina 
(497 nm).
Por su color se le llama  "púrpura  visual  trans".

3) Metarrodopsina. (microsegundos) Los próximos pasos corresponden al intermediario  metarr
odopsina,
que según las condiciones permite distinguir hasta tres etapas (Metarrodopsina  I (478 nm),  II (
380 nm)
y  III (465 nm). Los cambios espectrales en la absorción del cromóforo que caracterizan los dif
erentes
estados conformacionales de la proteína, hacen suponer que haya cambios en el ambiente electr
ostático
del cromóforo, debidos a movimientos de grupos cargados de la proteína alrededor del centro d
e unión
del retinal.

En  los  estados de lumirrodopsina y metarrodopsina I, los cambios espectrales del cromóforo 


no han
podido correlacionarse con ningún cambio estructural de la proteína. En condiciones especiales a
parecen
otros intermediarios sin interés general en el ciclo visual, llamados  isorrodopsina (cuyo cromóf
oro es el
9-cis-retinal) e  hipsorrodopsina (sólo detectado en rodopsina bovina). La metarrodopsin
a  III se
denomina también  pararrodopsina y parece ser que no forma parte de la cadena de la descomp
osición
de la rodopsina. Correspondería al denominado  "naranja  transitorio", el  13  cis-retinal.

En el paso de metarrodopsina I a  II, (1 milisegundo) el N de la base de Schiff se desprot
ona y a
continuación se hidroliza liberando  opsina y  retinal  "todo  trans" al no encajar en el lugar de e
nlace en
que lo hacia el 11-cis. Es en esta etapa cuando se producen cambios conformacionales en la 
proteína. Tras
el paso a metarrodopsina  II, se aprecia un aumento de volumen de la proteína y pequeñas pertur
baciones
locales relativas al ambiente hidrofóbico de algunos aminoácidos aromáticos como  tirosin
as y un
triptófano, que pasarían a un entorno más hidrofílico.

La  metarrodopsina II, también llamada rodopsina activada, es la que después de sufrir un cam
bio en su
configuración tridimensional, a través de unos complejos enzimáticos que actúan en sucesión o "
cascada
enzimática" ubicados en la membrana de los discos, provoca la hipepolarización de la membr
ana del
segmento externo de los bastones. Tras la activación del fotopigmento, la  rodopsina es fosforil
ada por
una quinasa citosólica, inactiva sobre el pigmento no fotoexcitado. La molécula puede incorpor
ar hasta
un máximo de 9 fosfatos en la región hidrofílica cercana al grupo carboxilo-terminal. Se supone 
que los
cambios conformacionales debidos a la acción de la luz exponen este segmento y lo hacen acc
esible a
la acción de la  rodopsina-quinasa. Este segmento de la molécula está directamente unido a la 
séptima
hélice-alfa, a la que se une el retinal.

4) Retinal "todo  trans" + opsina. Al cabo de un segundo, la retina o el extracto de pigmento se 
decolora
gradualmente hasta que adopta un color amarillento, correspondiente al del cromóforo (amarill
o  visual
o  amarillo  indicador) ya completamente disociado de la opsina.

5) Por fin, cuando el  retinal pasa a retinol (vitamina A), si la excitación luminosa es suficient
emente
potente, se le denomina  blanco  visual.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
8  Fotoquímica  de  la  visión 105

8.8 Regeneración de la rodopsina

Así como la escisión de la rodopsina tiene lugar en presencia de luz, su regeneración tiene lugar 
en total
oscuridad. Si una persona es mantenida en oscuridad durante un período prolongado de tie
mpo, se
regenera totalmente el pigmento visual. El todo-trans-retinal que se libera tras la fotólisis de la 
rodopsina
es rápidamente reducido a todo trans-retinol mediante la  retinol-deshidrogenasa, un enzima 
asociado al
segmento externo de los bastones (Wald, 1949). Después de esta transformación en alco
hol, es
transportado desde el segmento externo hasta las células contiguas del epitelio pigmentario, do
nde, en
unión con el retinol proveniente del hígado, es esterificado por ácidos grasos de cadena larga, 
para su
almacenamiento, o bien regenerado a 11-cis-retinal para que pueda continuar el proceso visual.

Debe existir esta transferencia de retinol desde los bastones hasta el epitelio pigmentario, ya que 
se sabe
actualmente que la actividad del sistema  retinol-isomerasa, encargado de la isomerización del 
todo-trans-
retinol a 11-cis-retinol, se localiza en la fracción de membrana de las células del epitelio 
pigmentario
(Bridges  y  col., 1987). Igualmente se ha comprobado que la actividad de este sistema enzim
ático es
específica para el todo-trans-retinol, y que no produce la isomerización de los ésteres de 
retinol, ni del
todo-trans-retinal.

De hecho, los ésteres de retinol deben ser hidrolizados por una esterasa, ligada a la  retinol-
isomerasa,
antes de su isomerización a 11-cis-retinol. Como consecuencia del descubrimiento de este 
sistema
enzimático se ha descartado ya en algunos vertebrados (rata, rana, vaca) la existencia de otro sist
ema que
catalizase la isomerización directa del todo-trans-retinal a 11-cis-retinal. Por otro lado, se sabe 
que la
reacción catalizada por la  retinol-isomerasa es un proceso endergónico (4 kcal/mol), si bien no 
ha sido
hallada su fuente de energía. Asimismo, se ignora cuál es el proceso mediante el cual se une d
e nuevo
el 11-cis-retinal a la opsina.

Referencias

BOWNDS, D. (1967). "Site of attachment of retinal in rhodopsin".  Nature, 216: 1178-1181.

BRIDGES, C.D., ALVAREZ, R.A. (1987). "The visual cycle operates via an isomerase acting 
on All-
trans retinol in the pigment epithelium".  Science, 236: 1678-1680.

CRESCITELLI, F., DARTNALL, H.J.A. (1953). "Human visual purple".  Nature, 172: 195-
196.

DRATZ, E.A., HARGRAVE, P.A. (1983). "The structure of rhodopsin and the rod outer segme
nt disk
membrane".  Trends.  Biol.  Sci., 8: 128-131.

FARAHBAKHSH, Z.T., HIDEG, K., HUBBELL, W.L. (1993). "Photoactivated conformational 
changes
in rhodopsin: a time-resolved spin label study".  Science, 262: 1416-1419.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
106 Neurobiología  de  la  visión

HECHT, S., SHLAER, S, PIRENNE, M. (1942). "Energy, quanta and vision".  J.  Gen.  Physiol., 


25: 819-
840.

MATHIES, R., OSEROFF, A.R., STRYER, L. (1976). "Rapid flow resonance Raman spectrosc
opy of
photolabile molecules: rhodopsin and isorhodopsin".  Proc.  Natl.  Acad.  Sci.  U.S.A., 73: 1-5.

OVCHINNIKOV, Y.A., ABDUAEV, N.G., FEIGINA, M.Y. y col. (1982). "The complete amin
oacid
squence of visual rhodopsin".  Biorg.  Khim., 8: 1424-1427.

SAARI, J.C., BUNT, A.H., FUTTERMAN, S., BERMAN, E.R. (1977). "Localization of cellular 
retinol-
binding protein in bovine retina and retinal pigment epithelium... ".  Invest.  Ophtal.  Vis. Sci., 16: 
797-806.

WALD, G. (1937). "Photo-labile pigments of the chicken retina".  Nature, 140: 545-546.

WALD, G. (1949). "The enzymatic reduction of the retinenes to the vitamins A". Science, 109: 4
82-483.

WALD, G. (1951). "The chemistry of rod vision".  Science, 113: 287-291.

WALD, G. (1954). "The molecular basis of visual excitation".  Am.  Scient., 42: 73-94.

Bibliografía complementaria

O'BRIEN, D.F. (1982). "The chemistry of vision".  Science, 218: 961-965.

OVCHINNIKOV, Y.A. (1983). "El aprovechamiento de la luz por los seres vivos y el problem
a de la
visión". Discurso de investidura. Mayo. Publicaciones de la Universidad de Granada.

URTUBIA VICARIO, C. (1986). "Estructura y función de la rodopsina".  Ver  y  Oír, nº 19: 45-


51.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
9  La  fototransducción 107

+
cuales entran y salen, cationes Ca   y Na  .

9 La fototransducción

9.1 El fotorreceptor como fotomultiplicador de alta resolución

Un fotorreceptor puede  ser  comparado  a  un tubo  fotomultiplicador. En  ambos  sistemas, los  f


otones
individuales elevan los electrones a un estado excitado. Como la frecuencia de sucesos térmicos debe 
ser baja, la
cantidad de energía requerida debe ser alta. En el fotomultiplicador, su cátodo debe ser activado por f
otones de
longitud de onda corta. Por lo mismo, los bastones requieren fotones de longitud de onda azul-
verde para la
excitación, y son débilmente excitados por una energía inferior a la de la luz roja, probablemente p
orque la
frecuencia de sucesos térmicos aumentaría si el espectro de absorción derivara hacia el rojo.

Después de ser absorbido el fotón en el bastón, la señal debe ser amplificada, y este proceso tie
ne lugar
en una serie de reacciones en cadena que reciben el nombre de  cascada  enzimática. Estas rea
cciones
bioquímicas  acaban con la  hidrólisis  del  GMP c  y el  cierre  de  canales  sensibles  a la  luz, a travé
s  de los
2+

La  eficiencia de un bastón al convertir un fotón incidente en una señal eléctrica es superior 
al 50%,
mientras que el máximo de eficiencia de un fotomultiplicador es típicamente del 20% (Mc Na
ughton,
1990). Pero hay un aspecto en el que el fotomultiplicador tiene una resolución superior al fotorr
eceptor,
y es el tiempo. Mientras que un fotomultiplicador responde a los 5 ns de absorber un f
otón, el
fotorreceptor lo hace sólo al cabo de 1 s. Incluso en el caso de adaptación a la luz, cuando la res
olución
temporal es muy elevada, no puede conseguirse una resolución inferior a 40 ms.

9.2 Hiperpolarización de la membrana plasmática del segmento externo del bastón

La fototransducción es un proceso en el que intervienen: el epitelio pigmentario (como suminist
rador y
aceptor de retinal), la membrana de los discos del segmento externo (donde se sitúan los fotopig
mentos
y varios enzimas), el citosol (donde existen otros enzimas) y la membrana plasmática del fotorr
eceptor
(donde están los canales catiónicos). Se desencadena por la acción de  fotones sobre el  re
tinal del
fotopigmento correspondiente, lo cual activa mecanismos enzimáticos que culminarán en el 
cierre o
apertura de los canales catiónicos de la membrana plasmática.

membrana plasmática. El ión Na  está más concentrado en el exterior que en el interior, lo que sucede
de forma  inversa respecto al  ión K  . Este  equilibrio dinámico  es  mantenido  por  la  bomba  de  sodio-

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
108 Neurobiología  de  la  visión

9.2.1 Registros electrofisiológicos
Justo después de un destello luminoso, la membrana plasmática del segmento externo se hiperp
olariza
por un breve período de tiempo. Esta hiperpolarización recibe el nombre de  potencial  de recept
or, y tiene
diferente duración en conos y bastones. En éstos el tiempo de latencia puede superar 1 s. Esto ex
plica el
que una imagen visual que incida sobre la retina durante una millonésima de segundo pueda pro
ducir la
sensación de ver esa imagen a veces durante más de un segundo. El potencial de transmembran
a es de
unos -40 mV en la oscuridad. Un destello de alta intensidad luminosa hace que la 
hiperpolarización
alcance un máximo de -30 mV, con lo que el potencial de membrana se sitúa entonces en -70 
mV, que
coincide con el potencial de reposo de una neurona típica.

Baylor y Fettiplace (1975) demostraron que la hiperpolarización era necesaria y suficiente para c
ontrolar
el flujo de información que se transmitía a otras neuronas visuales a través de la sinapsis. La ve
locidad
y amplitud de la hiperpolarización va a depender de varios factores, como la propia intensidad d
el pulso
luminoso  y  el  nivel  basal  de  iluminación.  Así,  para  un  pulso  intenso  se  hiperpolarizaría  en 
algunos
milisegundos, mientras  que  si  la  cantidad  de  luz  se  redujera  a  un  único  fotón  lo  haría  al  cab
o  de  1
segundo. La respuesta del bastón a la iluminación se caracteriza por ser un potencial graduad
o local
hiperpolarizante.

La señal que envía el segmento externo del bastón a la zona terminal, donde tiene lugar la sinap
sis con
la  célula bipolar, dependerá del número de fotones absorbidos. Un bastón adaptado totalme
nte a la
oscuridad contiene aproximadamente 70 millones de moléculas de rodopsina. Basta con que 
incidan
sobre él unos  30  fotones  para que alcance  una  hiperpolarización (respuesta)  con  un valor mi
tad  del
máximo. El mínimo  cuántico  para  que  un  ojo  detecte  luz  se  ha  calculado  entre  6  y  14  foton
es.  Sin
embargo, como se expuso en el capítulo anterior, un sólo fotón absorbido es ya detectado por un 
bastón
adaptado a la oscuridad.

Por otro lado, los bastones de muchos vertebrados investigados (aunque parece que no su
cede en
primates) "reúnen" sus señales, debido a las  uniones hendidas  (selladas), que ponen en contacto 
bastones
adjuntos  y  que permiten que las corrientes eléctricas fluyan libremente en el interior de sus 
cuerpos
sinápticos. De esta forma, la respuesta hiperpolarizante debida a un solo fotón se distribuye en
tre diez
o más bastones, por lo que se hace demasiado pequeña como para ser detectada electrofisiológic
amente.
Baylor y col. (1979) midieron la fotocorriente del bastón en lugar de su voltaje. Comprobaron 
que la
fotocorriente es independiente del potencial de la membrana y, por lo tanto, no se ve afectada 
por las
en la terminación sináptica, mientras que con la del Na  sucede a la inversa. La distribución del K  y del
uniones entre bastones.
Na  es asimétrica a ambos lados de la membrana porque la ATP-asa saca al exterior más iones Na  que
los que introduce de K . Su relación según los tipos celulares es de: 1 a 4, 1 a 3, 1 a 2 o, como es lo más
9.2.2 Bases iónicas de la hiperpolarización
común, entran 2 iones K  por cada 3 Na  que salen al exterior. El ión K  saldrá luego al exterior por
difusión, mientras que el Na  entra por canales catiónicos situados en el segmento externo.
En todas las células del organismo, existe un trasiego de iones en un sentido y otro a travé
s de su
+

potasio, una ATP-asa, ya que obtiene su energía del ATP proveniente del metabolismo celular.

de Ca   produce una liberación constante de neurotransmisor hacia la bipolar (Fig. 9.1).
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
9  La  fototransducción 109

En los fotorreceptores, la permeabilidad a los iones de potasio es más elevada en el segmento in
terno y
+ +

+ +

+ + +

Corriente oscura. En oscuridad, la membrana plasmática del segmento externo del bastón 
es muy
permeable al ion sodio, mientras que la interna es prácticamente impermeable a este ion. Debid
o a esto,
existe un fuerte gradiente a su través mantenido por la bomba de sodio-potasio situada en la 
membrana
Na  en un millón o más de iones, y genera una hiperpolarización de aproximadamente 1 mV. El problema
plasmática del segmento interno. Los iones sodio entran en el segmento externo a través de unos 
es cómo la luz consigue cerrar estos canales de Na , a partir de cambios conformacionales en la molécula
canales
catiónicos denominados  canales de sodio, que son unas proteínas de transmembrana especiales 
llamadas
proteínas  túnel.

Estos  iones  difunden  al  segmento  interno  y  salen  fuera  por  la  ATP-asa.  Se  establece  así  la 
llamada
corriente de oscuridad o corriente  oscura (Hagins y col 1970), que fluye también a la ter
minación
sináptica del fotorreceptor. La entrada de sodio es lo que provoca despolarización en el fotorre
ceptor.
2+
Esta despolarización mantiene abiertos los canales de Ca  que existen en el botón sináptico y la 
entrada
2+

Fotocorriente. Al incidir luz sobre la molécula de rodopsina dentro del segmento externo, se blo

quea de
forma casi exponencial la entrada de sodio desde el exterior, por lo que el interior de la membran
a se hará
más electronegativo. Al bloquearse los canales de sodio, disminuye la corriente oscura, lo cual 
origina
la llamada  fotocorriente (el sodio sale únicamente del segmento interno sin entrar por el exter
no) y la
membrana se hiperpolariza, con lo que se obtiene un potencial de receptor  hiperpolariz
ante. A
continuación, se transmitirá  la hiperpolarización  que  se  ha  generado  en  la proximidad  de  los 
discos
iluminados por la membrana plasmática de una manera pasiva hasta la zona de la sinapsis.

La hiperpolarización reduce la liberación de transmisor sináptico (glutamato), con lo que se gen
era una
señal  que  finalmente dará como resultado potenciales de acción en las células ganglionares. 
En esta
modalidad neural, la señal visual alcanzará las zonas específicas precorticales y corticales. La ve
locidad
de la liberación del neurotransmisor en los fotorreceptores está graduada de acuerdo con la int
ensidad
de la luz: cuanto más intensa es la luz, tanto mayor es la hiperpolarización y la reducción de lib
eración
del neurotransmisor.

Cuando la célula se halla en su estado más sensible, la absorción de un único fotón reduce la ent
rada de
+

de rodopsina activada. La fototransducción debe poseer dos características esenciales: p
oder de
amplificación y capacidad de transmitir una señal generada en la rodopsina a otra proteína (prote
ína  túnel
o  canal  catiónico) alejada de ella.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
110 Neurobiología  de  la  visión

Fig.  9.2  Situación  metabólica  de  un  bastón  en  oscuridad  y  en  ambiente  luminoso.

9.3 Consideraciones respecto al transporte de la señal desde la rodopsina iluminada h
asta
la membrana plasmática

El flujo iónico que atraviesa un poro de la membrana puede superar el millón de iones sodio por 
segundo.
El hecho de que en un bastón adaptado a la oscuridad la absorción de un sólo fotón bloquee el 
paso de
más de un millón de iones sodio (que viene a ser aproximadamente un 3% del flujo que entra), 
supone
que el cambio de permeabilidad de la membrana al ion sodio y la subsecuente hiperpolar
ización
representan unas respuestas extraordinariamente amplificadas del segmento externo.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
9  La  fototransducción 111

Baylor y Fuortes (1970) habían postulado que uno o varios mensajeros intracelulares transport
arían la
señal originada en la transformación fotoquímica hasta la membrana plasmática, en la que se ope
raría un
cambio en su conductancia. Consideraron los siguientes hechos:

a) Las membranas de los discos que contienen las moléculas de rodopsina no tienen solu
ción de
continuidad con la membrana plasmática del bastón, con lo que  no  están  acopladas  eléctrica
mente.

b) La molécula de rodopsina que absorbe un fotón dista varios cientos de nanómetros de los 
canales
catónicos de la membrana plasmática, por lo que 
monofosfato no  habrá  interacción  directa entre ambas zo
  cíclico  (GMPc).  Las  concentraciones  intracelulares  de  Ca y  de  GMPc  guardan  relación
nas.
externo  del  fotorreceptor.  Las  moléculas  del  GMPc  se  acoplan  a  los  canales  de  Na   de  la  membrana
c) La señal parece ser transportada desde las moléculas de rodopsina fotolizadas de las membr
anas de
los discos hasta la membrana plasmática, mediante algún tipo de  transmisor  interno difusible en 
el citosol
del segmento externo del bastón.

d) De hecho, se deben sintetizar o desintegrar un  elevado  número  de  estos  transmisores  quími


cos por la
acción de un sólo fotón, ya que el grado de amplificación es muy alto.

Se conoce actualmente que interactúan dos transmisores mediante unos ciclos bioquímicos que i
ncluyen
(Fesenko y col. 1985). Asimismo se ha descartado al Ca   como mediador directo.
2+
complejos enzimáticos: el  ión  Ca  y el  monofosfato de  guanosina  en forma cíclica o 
guanosín
2+

inversa en el citosol. En la oscuridad hay una elevada concentración de GMPc en el citosol del se

gmento
+

plasmática, y los mantiene abiertos. La acción de la luz se traduce en la hidrólisis del GMPc, con 

lo cual
se liberan las zonas de unión a la membrana y los canales se cierran. Constituye la llamada  ví
a  de  los
nucleótidos  cíclicos  de  la  fototransducción.
9.4 Transmisores internos de la señal

9.4.1 Evidencias indicadoras de la acción del GMPc

El papel del GMPc como mensajero intracelular de la señal luminosa fue sugerido hace tiempo, p
ero hace
muy  poco  que se ha desvelado completamente su mecansimo modulador de la permeabilidad 
a) El aumento de la concentración del Ca   en el citosol, bloquea los conductos de sodio de la membrana
+
al Na
2+

b) Si se introducen en el citosol agentes quelantes del Ca  , como el  EGTA, disminuye la fotosensibilidad
a) Al aumentar la concentración de GMPc en el citosol, se abren los conductos de sodio de la me

mbrana
c) Inmediatamente después de un pulso lumínico, se aprecia la salida de gran número de iones Ca   del
plasmática y se cierran si aquella desciende (Fig. 9.2 a).

b) El nivel de GMPc se regula por la luz, ya que ésta activa una fosfodiesterasa que lo hidroliza
.

c)  La  fotoactivación de 1  sóla molécula de rodopsina induce la  rápida hidrólisis  de  más de 4


00.000
moléculas de GMPc.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
112 Neurobiología  de  la  visión

2+
9.4.2 Evidencias indicadoras de la acción del iòn Ca

2+

plasmática, mientras que se abren cuando aquella disminuye.

2+

del bastón.

2
+

segmento externo iluminado (Fig. 9.2 b). No obstante, no ha sido localizada su ubicación intradi
scal, ni
postulado ningún mecanismo de liberación de este ion (Yau y Nakatani, 1985a).
2+

9.5 Difusión lateral de la rodopsina en el disco

Las proteínas de membrana pueden girar alrededor de un eje perpendicular al plano de la bicapa (
difusión
de rotación) y desplazarse en la membrana (difusión  lateral). Sin embargo no se mueven atrave
sando la
bicapa (difusión longitudinal o  flip-flop). La medición más exacta de la velocidad de difusión 
lateral, se
ha efectuado en moléculas de rodopsina, en las membranas de los discos de los segmentos exte
rnos de
los bastones de los vertebrados. Estas moléculas no están ancladas muy firmemente en la bicapa l
ipídica,
sino que difunden con facilidad. Poo y Cone (1974) midieron el cambio de absorción de la 
luz en
bastones aislados cuando un haz intenso y enfocado de luz incidía en una sóla cara. La ro
dopsina
permanece anclada en el mismo disco hasta que éste es fagocitado por el epitelio pigmentario.

Fig.   9.2    a)  Regulación  del  GMPc  por  la  luz.    b)  Liberación  de  Ca por  la  iluminación.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
9  La  fototransducción 113

9.6 Complejos enzimáticos en el segmento externo del bastón

9.6.1 Enzimas y proteínas en el citosol

a)  Guanilato-ciclasa.  Sintetiza  GMP c  a  partir  de  GTP   en  el  citosol.  El  GMP c  puede 
acoplarse  a  las
proteínas-túnel o canales catiónicos y mantenerlos abiertos.
b)  Rodopsina  quinasa. Pm 68.000 Da. Fosforila a la rodopsina activada.

c)  Arrestina. Esta proteína interacciona con la rodopsina. Se le ha denominado  arrestina o  pro


teína  48
kDa debido a su peso molecular (48.000 daltons). Por sus propiedades inmunológicas también r
ecibe el
nombre de  antígeno  S.

9.6.2 Enzimas anclados en la membrana discoidal

Los  dos sistemas enzimáticos poseen una estructura cuaternaria a partir de subunidades de di
ferente
tamaño, que en el caso de la GTP-asa, además de hidrolizar el  GTP, son capaces de fijarlo. El 
hecho de
que estas enzimas estén asociadas a la membrana del disco, puede estar regulado por la fuerza ió
nica del
medio. El mecanismo de la transducción parece estar basado en una serie de amplificaciones en 
cascada
de las actividades enzimáticas del segmento externo de los bastones a partir de la fotolisis de la r
odopsina.

a) Transducina. Es un complejo de cadenas polipeptídicas con actividad GTP-ásica, denominada 
proteína
G o  transducina  (T), en la cual radica la propiedad de fijación de nucleótidos de guanina, sean 
GDP o
GTP y que es capaz de unirse a la rodopsina activada por acción de la luz. Forma parte del gr
upo de
proteínas acopladoras, denominadas proteínas  heterotriméricas G, cuya característica es hidroli
zar y fijar
el  GTP (Stryer, 1987).

La transducina consta de 3 subunidades:  alfa, (39.000 Da) que une nucleótidos de guanina
, posee
actividad GTP-ásica y parece determinar la especificidad por el receptor y el efector; las ot
ras dos
subunidades, beta (35.000 Da) y  gamma (8.000 Da), se conservan en las interacciones bioquí
micas. Se
localiza en la región citosólica de la membrana de los discos en una relación de 1 molécula por 
cada 10
de rodopsina. En oscuridad, este complejo manifiesta muy poca afinidad por la rodopsina, pero 
cuando
ésta sufre el cambio conformacional en el paso de  metarrodopsina  I a  metarrodopsina  II, inte
racciona
con ella.

b)  Fosfodiesterasa  de  GMP c  (PDE   o  FDE). Es  una proteína de gran peso molecular (170.000 


daltons)
que se localiza en la periferia de la membrana de los discos del segmento externo, y tiene 
su sitio
catalítico en el citosol. En los bastones de retina bovina existen entre 6 y 25 moléculas de  PDE 
por cada
1000  de  rodopsina.  La  fosfodiesterasa  de  GMPc está formada por dos subunidades semejantes
, con un
peso molecular de 85.000-90.000 Da (alfa y beta), asociadas con otra subunidad (gamma) de 
11.000 Da
con carácter inhibidor, que es la que mantiene al enzima inactivo.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
114 ).  Estos  cambios  conformacionales  se  sitúan  en  los  bucles  citoplasmáticos  de  la  proteína
(Rho  Neurobiología  de  la  visión

9.7 Vía de los nucleótidos cíclicos en la fototransducción

Recibe este nombre la cadena de ciclos bioquímicos que implican varios sistemas enzimáticos 
y cuya
misión es regular la apertura o cierre de los canales iónicos. La  metarrodopsina  II o  rodopsina 
activada
provoca el cierre de los canales de sodio mediante las reacciones consecutivas de la  cascada  en
zimática.
La  fototransducción responde a la siguiente secuencia de acontecimientos (Fig. 9.3):

1. Fotoactivación de  la  rodopsina. Consiste en la isomerización del retinal a la forma "todo tr


ans", que
se disocia de la proteína, lo cual produce cambios conformacionales en la rodopsina, que exp
onen al
citosol los aminoácidos susceptibles de fosforilación. Esta transformación permite que la rodo
psina se
que ha tomado su energía del  GTP, hidroliza el  GMP c, y da  guanosín  monofosfato  (GMP) y H   a razón
fosforile  mediante la acción de una  rodopsina  quinasa, y se denomina entonces  rodopsina 
activada
*

comprendidos entre los segmentos III-IV y V-VI transmembranales.

2. Activación de  la  transducina. La rodopsina activada (metarrodopsina II), interacciona con l


a proteína
G o  transducina (con  GDP fijado), catalizando el intercambio de  GDP  (guanosín  difosfato) 
por  GTP
*
(guanosín  trifosfato), en la membrana discoidal. Cada molécula de Rho  activa 1 molécula de tra
nsducina
en 1 ms.

3. Disociación  del complejo  GTP-T-alfa. Seguidamente se disocia el complejo, y deja libre la 


subunidad
alfa de la transducina unida al GTP. En este proceso, cada molécula de rodopsina activada puede 
catalizar
unas 500 moléculas de transducina (formación de complejos  GTP-T), hasta que la 
fosforilación de su
cadena citoplásmica permite a la arrestina competir con la transducina en su interacción con la r
odopsina.

4.  Activación  de  la  PDE. El complejo  alfa-T-GTP se une a la fosfodiesterasa y provoca su 


activación:
la subunidad  gamma, inhibidora, es escindida por el complejo  alfa-GTP-T, con lo cual la  PDE 
adquiere
actividad enzimática.

5.  Hidrólisis  del  GMPc  por  la  PDE. El nuevo complejo formado en la interacción  T-alfa-PDE 


alfa y  beta
+

de 4.000 moléculas/s.

6. Desactivación  del  complejo  T-alfa-GTP.  La  actividad  GTP-ásica  intrínseca  de  la 
subunidad  alfa,
hidroliza el GTP unido a la transducina, con lo que cesa la activación de la  PDE y, por tanto la h
idrólisis
del  GMPc. La hidrólisis de  GTP-alfa-T actúa como un auténtico cronómetro bioquímico. Así, el 
complejo
T-GTP está en condiciones de volver a activarse por la rodopsina. En efecto, la desactivac
ión del
complejo  T-alfa-GTP-PDE alfa  y  beta se produce por el paso de  GTP a  GDP, con liberación 
de la  PDE
alfa  y  beta que se reasocia con la subunidad inhibidora  PDE  gamma, y de esta forma queda 
la  PDE
inactivada.

7. Reconstitución de  la transducina. Al mismo tiempo, la  T-alfa-GDP recupera su estructura 


original y
se combina con las subunidades  beta y  gamma, y posibilita de nuevo su interacción con la  Rh
*
o.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
9  La  fototransducción 115
alostéricamente en dos sitios cooperativos, a los canales catiónicos que permiten la entrada de Na  en el
segmento externo de los bastones. Estos canales son permeables tanto al Ca   como al Na . Su tiempo

Fig.  9.3  Mecanismo  de  la  fototransducción  en  el  segmento  externo  del  bastón.

9.8 Papel del ion calcio en la adaptación a la luz

2+

2+ + +

en el segmento externo, además de la  bomba de sodio-potasio del segmento interno. 
Aproximadamente,
2+

hacia el interior en la oscuridad se le opone un flujo hacia afuera, mediado por la bomba de calc
io (Fig.
+ 2+ +

Los  iones Ca intervienen en el proceso de fototransducción modulando el metabolismo de los
nucleótidos cíclicos. Estaría implicada una  bomba  intercambiadora  de  Ca    /K  /Na    (bomba  de  calcio)

2+
un 10% de la corriente eléctrica de los canales catiónicos es transportada por el Ca  . A este flujo de Ca

9.4), que introduce 4Na  , por cada Ca   y K  que extrae al exterior  (Mc Naughton, 1990).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
116 Neurobiología  de  la  visión

Se sabe actualmente que las alteraciones en los niveles de calcio producidas por la luz son pos
teriores
a la fluctuación de la concentración de  GMPc. Se ha demostrado experimentalmente que el  GM
Pc se une
+

2+ +

de apertura media es de aproximadamente 1-3 ms, e independiente del voltaje. Estos cana
les son
relativamente abundantes, ya que se ha calculado que existe 1 por cada 500 rodopsinas, y que su 
densidad
es de 500 canales por micrómetro cuadrado de membrana plasmática. Parece que el canal consist
e en una
proteína  túnel o  canal, de 63.000 Da, presente tanto en las membranas del disco como en la me
mbrana
plasmática.

Fig.  9.4  Nueva concepción del  intercambio iónico que  provoca  la corriente  oscura  en  un  bastó
n  (según  Mc
Naughton,  1990)

Cuando  el  GMP c  está  concentrado  a  unos  niveles  de  entre  5  y  45  micromolar  en  el  citosol,  ti
ene  una
Na  , con la consiguiente hiperpolarización (Yau y Nakatani, 1985b). Asimismo, se bloquea la entrada
actividad del 50%. Por acción de la luz los niveles caen muy rápidamente. Cuando los niv
de Ca  . El aumento en la concentración extracelular de Na   activa la 
eles son bomba intercambiadora de
Na /Ca  
inferiores a 10 micromolar, el  GMP c unido se disocia del canal, éste se cierra y se reduce la ent
, lo cual provoca la liberación de calcio al exterior del segmento externo. Una disminución de
Ca intracelular tiende a abrir los canales de Na  y Ca  , ya que el Ca   inhibe la guanilato-ciclasa y
rada de
+

2+ +

+ 2+

2+ + 2+ 2+

activa la fosfodiesterasa.
Esto hace que el nivel de Ca   intracelular aumente, y además se tienden a estabilizar tanto los niveles
de  GMP c  como de Ca    (Yau  y Nakatani,  1985a). El  calcio  regularía,  pues, los niveles de  GMP c y con

adaptación  a la luz en los fotorreceptores. Una luz muy brillante cierra todos los canales de Na  y hace
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
9  La  fototransducción 117

2+

2+

ello  el  potencial  de  receptor, así como en la recuperación tras la excitación, hecho importa


nte en la
+

que los conos se hiperpolaricen desde -40 a -70 mV. En este estado, los conos no pueden 
responder a
intensidades de luz superiores. Pero si se mantiene esta iluminación de fondo, los conos se desp
olarizan
poco a poco hasta volver al potencial de despolarización de -40 mV, y luego son capaces otra 
vez de
hiperpolarizarse ante un  nuevo  estímulo  luminoso. No obstante, los  fotorreceptores  no  se  ad
aptan a
iluminaciones prolongadas.

9.9 Mecanismo desactivador de la rodopsina. Función de la arrestina

Respecto a la rodopsina activada, inmediatamente después de su interacción con la transdu
cina, es
inactivada,  con  lo que la  cascada se invierte hasta volver al  estado  normal  con  los  canales  d
e sodio
abiertos. El cambio conformacional provocado por la luz en la rodopsina hace que se expongan 
a la luz
del citosol zonas que son reconocidas por la proteína soluble  rodopsina  quinasa. Esta se halla 
en una
proporción de 1 molécula por cada 1.000 moléculas de rodopsina. Fosforila a la rodopsina activa
*
da  Rho
en los siete aminoácidos situados en el extremo carboxilo-terminal y probablemente en el 
que entren en el  segmento  externo  un  millón  de  cationes  Na  .  Mediante  su  actividad  GTP-ásica,  el
tercer bucle
citosólico, con lo que la molécula se carga negativamente. Esto reduce la capacidad de interacci
ón de la
rodopsina fosforilada por  una  parte, y  por  otra  la  arrestina compite  con  la  transducina,  por 
la  zona
*
fosforilada de  Rho  y bloquea su interacción con la transducina y, por lo tanto, la activación 
de ésta.
Cuando se libera el retinal, la arrestina se retira y actúa una fosfatasa (Dolph y col., 1993).
9.10 Fundamento bioquímico de la amplificación de la señal

La cascada de reacciones de la fototransducción amplifica inmensamente la señal luminosa, y co
ntribuye
a explicar la elevada sensibilidad de los bastones. La luz hace que aumente la actividad enzimáti
ca de la
PDE varios cientos de veces. A partir de aquí se produce la secuencia de acontecimientos qu
e hacen
posible la amplificación de la señal, favorecida por el hecho de que la rodopsina fotoactivada ti
ene una
amplia difusión lateral en la membrana del disco, lo cual facilita su interacción con la transduci
na. Así,
por la fotoactivación de una sóla molécula de rodopsina se cataliza el intercambio de  GDP por 
GTP en
muchos cientos de moléculas de fosfodiesterasa. Como cada PDE tiene un número de recambio 
de 1.000,
se concluye que por cada molécula de rodopsina fotoactivada se hidrolizan un elevado nú
mero de
moléculas de  GMPc (más de 400.000) en menos de 1 s. Esta gran disminución de  GMPc en el cit
osol evita
+

sistema recupera el estado en que estaba en la oscuridad. El  GTP unido a la transducina se hi
droliza
lentamente para dar  GDP-T, ya sin actividad de fosfodiesterasa. Por tanto, la energía libre que 
impulsa
este ciclo amplificador proviene de la hidrólisis del  GTP. El sistema de la GTP-asa es un claro 
ejemplo
de la utilización de la energía contenida en un enlace  -P para la amplificación de una señal.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
118 Neurobiología  de  la  visión

Referencias

BAYLOR, D.A., FUORTES, M.G.F. (1970). "Electrical responses of single cones in the retina 
of the
turtle".  J.  Physiol., 207: 77-92.

BAYLOR, D.A., FETTIPLACE, R. (1975). "Light path and photon capture in turtle photorecept
ors".  J.
Physiol., 248: 433-464.
BAYLOR, D.A., LAMB, T.D., YAU, K.W. (1979). "The membrane current of single rod 
outer
segments".  J.  Physiol., 288: 589-611.

DOLPH, P.J., RANGANATHAN, R., COLLEY, N.J., HARDY, R.W., SOCOLICH, M., ZUKE
R, C.S.
(1993). "Arrestin function in inactivation of G protein-coupled receptor rhodopsin in vivo". 
Science, 260:
1910-1916.

FESENKO,  E.F.,  KOLESNIKOV,  S.S.,  LYUBARSKY,  A.L.  (1985).  "Induction  by  cyclic G
MP  of
cationic conductance in plasma membrane of retinal rod outer segment".  Nature, 313: 310-
313.

McNAUGHTON, P.A. (1990). "Light response of vertebrate photoreceptors".  Physiol. Rev., 70: 
847-883.

POO, M., CONE, R.A. (1974). "Lateral diffusion of rhodopsin in the photoreceptor membrane". 
Nature,
247: 438-441.

STRYER, L., BOURNE, H.R. (1986). "G Proteins: a family of signal transducers". Annu.  Rev. 
Cell  Biol.,
2: 391-419.

YAU, K.W., NAKATANI, K. (1985a). "Light-induced reduction of cytoplasmatic free calcium in 
retinal
rod outer segment".  Nature, 313: 579-582.

YAU, K.W., NAKATANI, K. (1985b). "Light-suppressible, cyclic GMP-sensitive conductance 
in the
plasma membrane of a truncated rod outer segment".  Nature, 317: 252-255.

Bibliografía complementaria

SCHNAPF, J.L., BAYLOR, D.A. (1987). "Respuesta de los fotorreceptores a la luz".  Inv.  y  C., 


nº 129:
20-28.

STRYER, L. (1987). "Moléculas de excitación visual".  Inv.  y  C., nº 132: 18-27.

URTUBIA VICARIO, C. (1986). "La transducción visual".  Ver  y  Oír, nº 22: 49-54.


© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  0  Neurobiología  de  la  adaptación  a  la  iluminación 119

10 Neurobiología de la adaptación a la iluminación

10.1 Adaptación a la luz y a la oscuridad

Si una persona sale de una habitación en penumbra y se expone de pronto a una intensa luz di
urna, el
ajuste retiniano será inadecuado en un primer momento, ya que incluso las zonas oscuras de la 
imagen
le resultarán demasiado brillantes y, como consecuencia, la imagen aparecerá sin contrastes. Est
a visión
deficiente desaparecerá cuando la retina se adapte lo suficiente como para que las zonas más oscuras d
e la imagen
no estimulen excesivamente a los receptores. De forma inversa, si una persona sumida en luz diurna 
potente,
penetra súbitamente en un recinto oscuro, su sensibilidad retiniana es tan pequeña que ni siquiera las z
onas claras
de la imagen logran excitarla. Pero sí lo lograrán después de la adaptación a la oscuridad.

El ejemplo de esta gran amplitud de adaptación es cotidiano: nuestros ojos funcionan tanto co
n la luz
solar como con la que emiten las estrellas en un cielo despejado, teniendo en cuenta que la de a
quél es
unas diez mil millones de veces superior en intensidad. Entre los límites de adaptación máxima 
a la luz
y adaptación máxima a la oscuridad, el ojo puede cambiar su sensibilidad en 10 órdenes de ma
2
luminancias inferiores o superiores a 10   cd/m .
gnitud,
mediante ajustes automáticos de sensibilidad a los cambios de iluminación.

10.2 Duplicidad de función en la retina

La retina funciona de diferente manera de día que de noche. La visión diurna da el detalle y el c
olor, se
realiza particularmente a través de la fóvea y por medio de los conos. La visión nocturna da una s
ensación
grosera de la forma, sin color, pero muestra un umbral de intensidad luminosa muy bajo, pró
ximo al
límite teórico. Se asienta en la periferia de la retina, y sus receptores son los bastones. Cu
alquier
sensación de color proviene de la memoria, o de un efecto psicológico basado en el brillo rela
tivo. El
límite de separación entre la visión nocturna y la visión diurna está en que los objetos pr
esenten
-3

Un ojo normal en visión diurna adquiere una miopía de 2 dp en visión nocturna, miopía  nocturn

a (Otero
y  Durán, 1941) debida a dos causas: a) desplazamiento de la mejor imagen en 1/4 de dp a ca
usa del
aumento de la aberración esférica al abrirse la pupila, y b) en su mayor parte a una ve
rdadera
acomodación con modificación de los radios de las caras del cristalino.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
120 Neurobiología  de  la  visión

Respecto a  la localización  del estímulo, en visión diurna, cuando  el ojo  trata  de  ver con deta


lle una
pequeña zona de su campo visual, se orienta de forma que la imagen de esta zona se forme sobre 
la fóvea,
mientras que en visión nocturna lo hace a unos 6° del centro de la fóvea. La figura 10.1 mue
stra las
gráficas de sensibilidad relativa fotópica y escotópica. Las diferencias entre visión nocturna y 
diurna,
establecen la existencia de un doble procesamiento visual que se inicia en el ojo de los vertebr
ados, el
cual posee vias independientes, que guardan entre sí una estrecha relación. Estas vías separadas p
ara color
y movimiento, intuidas a finales del siglo pasado, han sido investigadas exhaustivam
ente en
neurofisiología y actualmente se tiene un amplio conocimiento de ellas, salvo algunas localiz
aciones
corticales de asociación.
Fig.  10.1  Curvas  de  sensibilidad  espectral  fotópica  y  escotópica  (de  Wald  y  Brown,  1958,  y  de  Wal
d,  1964).

10.3 Adaptación a la oscuridad. Visión escotópica

Al pasar de un lugar iluminado a otro oscuro, en un primer momento no se ve nada. Al cabo d
e unos
pocos minutos se distinguen las sombras de los objetos aunque sin matización de color ni detal
le. Esta
extraordinaria adaptación es debida a un elevadísimo aumento de la sensibilidad retiniana, que es 
máxima
-10

percibida durante el día. Una persona que permanezca en oscuridad durante un tiempo prolongad
o habrá
regenerado los pigmentos visuales a partir del retinal y las opsinas. Asimismo, la vitamina A se 
vuelve
a transformar en retinal y su límite final viene determinado por la cantidad de opsinas presente
s en los
fotorreceptores. Es la base bioquímica de la  adaptación  a  la  oscuridad.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  0  Neurobiología  de  la  adaptación  a  la  iluminación 121
en la región periférica (parafoveal), y se es entonces capaz de percibir una luz de 1x 10 de la máxima

10.3.1 Características de la visión escotópica

- Dilatación pupilar (midriasis).
- Aumento de la concentración de fotopigmentos en conos y bastones.
- Desplazamiento del máximo de absorción hacia el azul-verde (498 nm).
- Cese de actividad en los conos.
- Funcionamiento de los bastones.
- Cese de actividad foveal.
- Máxima actividad en región parafoveal.
- Mínima agudeza visual (nula en la fóvea).
- Percepción de claroscuros.
- Débil percepción de formas.

Fig.  10.2  Curvas  de  adaptación  a  la  oscuridad  en  conos  y  en  bastones.

10.3.2 Curvas de adaptación a la oscuridad

El hecho de que se haya podido determinar la mínima intensidad de luz apreciable por el ojo 
en los
primeros minutos de adaptación a la oscuridad, ha permitido medir su enorme aumento de sensi
bilidad.
La gráfica de la figura 10.2 muestra el curso de la adaptación a la oscuridad de una persona exp
uesta a
oscuridad total después de haber estado expuesta durante horas a luz brillante. Se observa en la 
gráfica
cómo el  umbral  de  sensibilidad cae bruscamente en los 5 minutos iniciales, para presentar l
uego un
escalón, y seguir descendiendo hasta los 20 o 30 minutos, en que se estabiliza, lo que indica qu
e se ha
alcanzado el punto de máxima sensibilidad. En el ambiente oscuro, el umbral para un estímulo lu
minoso
de baja intensidad es al principio muy elevado, por lo que la luz tiene que ser muy intensa par
a poder
captarla. Pasado un período de algunos minutos, se regeneran los fotopigmentos de las 
células
fotorreceptoras de la retina y el umbral se torna mucho más bajo.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
122 Neurobiología  de  la  visión

La curva característica de la adaptación a la oscuridad muestra normalmente dos segmentos: pri
mero un
segmento corto de adaptación rápida que dura entre 4 y 5 minutos, después uno más largo y le
nto, de
unos 20-30 minutos, que a la larga permite que los ojos alcancen su umbral más bajo. La 
primera parte
de la curva representa la adaptación de los conos a la obscuridad. Su adaptación es más rápida, h
asta tres
o cuatro veces más que en los bastones, pero nunca alcanzan el umbral tan bajo de éstos.

La segunda parte de la curva representa la recuperación mucho más lenta de los bastones. Las p
ersonas
que tienen ceguera total al color por carecer de conos funcionales presentarán sólo esta parte de l
a curva
al adaptarse a la oscuridad. De aquí que a la visión nocturna se la relacione con los bastones. P
or otro
lado, gran parte de la mayor sensibilidad de los bastones se debe al hecho de la convergencia d
e hasta
más de 200 bastones en una ganglionar, lo cual tiene un efecto sumatorio (sumación espacial). 
Debido
a esto, cuando se mira un objeto en condiciones de semioscuridad, se le ve mejor si se dirige la 
mirada
de lado para que la imagen se forme en la retina periférica en lugar de la región foveal.

10.3.3 Adaptación neural

Si bien normalmente se explica la curva de adaptación a la oscuridad por el tiempo de regenera
ción de
los fotopigmentos, es posible que también responda a algún tipo de adaptación neural. Se ha pr
opuesto
que quizás las células bipolares de la retina respondan a una menor estimulación de los fotorrec
eptores
que lo que normalmente se requeriría. Las retinas pueden presentar distintos niveles de adapta
ción sin
que existan modificaciones simultáneas de la concentración de pigmentos retinianos.

Cuando aumenta la cantidad de luz por primera vez, la intensidad de las señales transmitidas 
por las
células bipolares, las células horizontales, las células amacrinas y las células ganglionares es muy 
grande.
No obstante, la intensidad de la mayoría de estas señales disminuye rápidamente. Aunque el grad
o de esta
adaptación es de  sólo unas  cuantas  veces, en lugar de los  miles  de veces  que tiene lugar dur
ante la
adaptación del  sistema  fotoquímico,  esta  adaptación  neural  aparece  en  una  fracción  de  segu
ndo,  en
contraste con los muchos minutos que se requieren para una adaptación completa por parte 
de los
fotopigmentos.

10.3.4 Factores que modifican esta adaptación

a)  Longitud  de  onda. Un ojo adaptado que mire durante breves instantes una luz muy brillant


e, pierde
su adaptación, aunque no para todas las longitudes de onda. Se aconseja a los aviadores nocturn
os usar
de día gafas de vidrio rojo que permite la visión por los conos de la fóvea, mientras que mant
iene la
adaptación de los bastones a la oscuridad. La explicación es que la luz roja está en el límite de l
a banda
de absorción de la rodopsina, con lo que se preserva este fotopigmento.

b) Tamaño  del test. Un aumento del tamaño del test, si se mantiene constante la excentricidad d
e fijación,
mejora el umbral en cualquier instante de la curva de adaptación a la oscuridad.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  0  Neurobiología  de  la  adaptación  a  la  iluminación 123

c)  Estado  de adaptación. Depende del tiempo transcurrido en ambiente luminoso y de la intens


idad del
estímulo.

d)  Anoxia. La falta de oxígeno eleva la curva de adaptación. Cuando un aviador asciende a 500
0 m, su
umbral sube 2,5 veces; pero si estando a nivel del mar se hiperventilan los pulmones, la curva de
sciende
a la mitad de lo normal. Esto se explica porque se requiere oxígeno en el proceso de regenera
ción de
fotopigmento, y en alturas elevadas éste se halla algo más escaso que a nivel del mar.

e) Carencia  de vitamina  A. Según su grado, al no poder sintetizar el fotopigmento por falta de r


etinal, la
curva de adaptación a la oscuridad se eleva (mayor umbral) .

10.4 Bases bioquímicas de la ceguera nocturna

La sensibilidad de los bastones es aproximadamente proporcional al antilogaritmo de la concen
tración
de rodopsina. Esta relación se admite como válida para los conos. George Wald demostró en 19
54 que
la sensibilidad de un bastón disminuía unas 8,5 veces cuando la concentración de rodopsina se 
reducía
del valor máximo en 0,006 % y en 3300 veces si lo hacía en un 0,6% (Tabla 10.1).

Adaptación a la
iluminación

Luminancia Duración Aumento del Porcentaje de Nº de moléculas de 


rodopsina
(miliamberts) (segundos) umbral de rodopsina blanqueada por bastón
adaptación blanqueada

10 5 x 8,5 0,006 1.200


324 5 x 480 0,19 40.000
1.008 5 x 3.300 0,59 120.000

Tabla  10.1  Relación  entre  la  concentración  de  rodopsina  y  la  sensibilidad  a  la  luz  (de  Wald, 
1954)

Así pues, la sensibilidad de los fotorreceptores puede alterarse en gran manera, y aume
ntarla o
disminuirla, por cambios mínimos en la concentración de los pigmentos visuales. La vitamina A 
se halla
tanto en el citoplasma de los bastones como en el epitelio pigmentario de la retina en c
ontinua
interconversión dentro del ciclo visual. Está disponible para formar nuevo retinal cuando sea ne
cesario.
Si la  concentración  de  retinal  es  excesiva,  se  reconvierte  en  vitamina  A,  y  se  reduce  la  cant
idad  de
pigmento fotosensible del fotorreceptor.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
124 Neurobiología  de  la  visión

La  ceguera  nocturna se produce en situaciones de carencia marcada de vitamina A. Al dis


minuir la
cantidad de vitamina A sanguínea, disminuyen la vitamina A y el retinal en la retina y, en consec
uencia,
la cantidad de  fotopigmento  de  conos  y  bastones,  con  lo  que  se  reduce  la  sensibilidad  de  to
dos  los
fotorreceptores. Se denomina ceguera nocturna, porque de noche la cantidad existente de 
luz es
demasiado pequeña para lograr una buena visión, mientras que durante el día hay luz suficien
te para
excitar los conos y bastones, a pesar de que la cantidad de fotopigmento íntegra esté muy reduci
da. Para
que se produzca este transtorno, la persona debe ingerir una dieta deficiente en vitamina A durant
e meses,
ya que se almacena en el hígado y el organismo dispone de ella según sus requerimientos fisiol
ógicos.
No  obstante,  si se presenta, puede curarse prácticamente de forma total en algo más de medi
a hora,
mediante la inyección intravenosa de vitamina A, debido a su fácil conversión en retinal. Los est
ados de
deficiencia prolongada de vitamina A provocan la degeneración de conos y bastones, así com
o la del
resto de las neuronas retinianas (Dowling y Sidman, 1962). La  nicotinamida, perteneciente al c
omplejo
vitamínico B, interviene en la formación de NADPH, que cataliza la isomerización retinal-
vitamina A.

10.5 Adaptación a la luz. Visión fotópica

Si se pasa rápidamente de la oscuridad a un ambiente suficientemente iluminado, se prod
uce una
sensación molesta en los ojos, que provoca a veces dolor. Al cabo de pocos segundos, sin emb
argo, el
ojo se adapta a la luz, proceso que requiere un tiempo muy inferior al de adaptación a la oscurida
d. Puede,
entonces, percibirse el detalle y color de los objetos. En ambiente luminoso se escinde una 
mayor
cantidad de moléculas de fotopigmento en ambos tipos de fotorreceptores. Concretamente, los b
astones
estarán "saturados" ya que se habrá superado el  punto  de  Aguilar-Stiles (Fig. 10.3). Según 
Aguilar y
Stiles (1954), este nivel de saturación a partir del cual no proporcionan información visual, es de
l orden
de 1000 trolands, lo que corresponde a una concentración de rodopsina del 2%. Como el umbra
l de los
conos está por debajo de los 1000 trolands y por encima de esta intensidad no se saturan, no se 
deja de
transmitir información visual. Es la base bioquímica de la  adaptación  a  la  luz.
Fig.  10.3  Gráfica  que  muestra  el  estado  de  equilibrio  de  la  rodopsina  en  los  bastones  (de  Aguilar  y 
Stiles,  1954)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  0  Neurobiología  de  la  adaptación  a  la  iluminación 125

10.5.1 Características de la visión fotópica

Se producen en el ojo una serie de cambios respecto a su funcionamiento en la oscuridad:
- Contracción pupilar (miosis).
- Disminución de la concentración de fotopigmentos en conos y bastones.
- Máximo de absorción en el verde-amarillento (558 nm).
- Cese de actividad de los bastones (saturación).
- Funcionamiento de los conos.
- Disminución de la actividad de la retina periférica.
- Máxima actividad de la fóvea.
- Máxima agudeza visual, localizada en la fóvea.
- Percepción cromática.
- Perfecta discriminación de formas.

10.6 Visión e intensidad de luz

Las radiaciones luminosas deben alcanzar una cierta intensidad para ser percibidas. Debe disti
nguirse
entre intensidad física de una radiación luminosa o  luminancia, que se mide en  candel
2
as/m , y
luminosidad o  brillo, que depende de la luminancia y de otros factores, que son:

a)  Grado de adaptación a  la  oscuridad. El espectro total de las intensidades luminosas percept


ibles para
el ojo humano es de 10 unidades logarítmicas de luminancia. Gracias a la adaptación, la retina, e
n función
del  grado  de iluminación ambiental, puede desplazar su sensibilidad hacia arriba o hacia abaj
o en la
escala de luminancias.
b)  Juego de  contrastes. Una superficie gris sobre un fondo blanco se percibe como más oscura 
que una
superficie gris sobre un fondo negro.

c) Efecto  Purkinje. Si  un ojo adaptado a la oscuridad mira un espectro solar, le aparece co


mo más
brillante  la  zona  correspondiente  a  la  raya  E   (azul-verde),  mientras  que  en  la  adaptación  a 
la  luz  el
espectro resalta en la raya D (verde-amarillento). Los objetos verdes o azules parecen brillar más 
que los
rojos durante la noche, mientras que durante el día parecen más brillantes los naranjas y rojos.

10.7 Iluminación y agudeza visual

En el ojo adaptado a la luz, se comprueba una agudeza visual extraordinaria en la fóvea, que de
crece a
la mitad en el borde de la mácula lútea y cae al 1/40 del valor foveal en el resto de la retina. E
n el ojo
adaptado a la oscuridad, la agudeza visual es nula en la fóvea, comienza a su alrededor, y se m
antiene
a  bajo  nivel en el resto de la retina, aunque mayor que el correspondiente al de la visión diu
rna. La
agudeza visual depende sobre todo de los conos, y es máxima en la fóvea y de día.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
126 Neurobiología  de  la  visión

Los bastones  son  responsables  de  la escasa agudeza visual  nocturna. Es  nula  en  la fóvea,  do


nde  no
existen, y tiene un pequeño valor en la periferia, donde abundan (Fig. 10.4). Por ello, de noche, 
para ver
mejor un objeto, se le debe mirar de "reojo", para que la imagen incida en la periferia, donde po
r efecto
de sumación los bastones resolverán una imagen menos iluminada, pero también menos nítida.
Fig.  10.4  Curva  de  agudeza  visual  relativa  en  la  retina  central  y  periférica.

Referencias

OTERO, J.M., DURAN, A. (1941). "Estudio de la miopía nocturna".  An.  Fís.  Quím., 37: 459.

AGUILAR, M., STILES, W.S. (1954). "Saturation of the rod mechanism of the retina at light le
vels of
stimulation".  Optica  Acta, 1: 59-65.

DOWLING, J.E., SIDMAN, R.L. (1962). "Inherited retinal distrophy in the rat".  J.  Cell.  Biol., 


14: 73-
109.

WALD, G. (1954). "On the mechanism of the visual threshold and visual adaptation". Science, 1
19: 887-
892.

WALD, G., BROWN, P.K. (1958). "Human rhodopsin".  Science, 127: 222-226.

WALD, G. (1964). "The receptors of human color vision".  Science, 145: 1007-1017.

Bibliografía complementaria

KAWAMURA, S. (1993). "Molecular aspects of photoreceptor adaptation in vertebrate retina". 
Intern.
Rev.  Neurobiol., 85: 43-85.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
11  Resolución  espacial  en  la  primera  sinapsis  de  la  retina 127
11 Resolución espacial en la primera sinapsis de la retina

11.1. Estructura funcional de la retina

El procesado sensorial (aferente) de la información visual puede, en esencia, resumirse en dos 
grandes
apartados: un procesado en dos etapas fundamentales en la retina, y otro procesado encefálico, a 
su vez
en dos etapas, la talámica y la cortical. Estudiaremos en primer lugar, en detalle, cada una de 
las dos
etapas que tienen lugar respectivamente en la primera y en la segunda sinapsis de la retina.

El eminente neuroanatomista español Santiago Ramón y Cajal sienta en 1892 las bases 
para el
conocimiento de la organización de la retina. Sus esquemas funcionales se admitieron durante 
más de
medio  siglo  entre los investigadores de la Histología y la Fisiología, y aún tienen plena vige
ncia, la
mayoría de ellos, hasta que técnicas más potentes, como la microscopía electrónica, los r
egistros
electrofisiológicos intracelulares y los métodos histoquímicos, han permitido un avance en este 
sentido.
El descubrimiento de nuevos elementos y tipos celulares distintos de los ya conocidos permite c
oncebir
una organización compleja de la retina de los primates que según Gallego (1992) incluiría:

- Una doble vía de transmisión de la señal que se origina en los  conos, a partir de dos tipos de 
células
bipolares  de  conos.

- Una vía de transmisión de la señal con origen en los  bastones, en la que las  células  bipolares 


de  bastón
(brocha), no efectúan sinapsis directa con células ganglionares, sino a través de un tipo de amac
rina, la
AII, que también contacta con la  bipolar  invaginante.

- Un sistema de  retroalimentación, mediado por las  células  interplexiformes.

- Dos sistemas de  asociación  transversal, en las capas plexiformes, a partir de las células hori


zontales
y amacrinas.

En la capa de células ganglionares, existen unas  neuronas  de  asociación con función aún no 


definida,
que quizás formen parte de un sistema de retroalimentación de ganglionares a amacrinas.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
128 Neurobiología  de  la  visión

La disposición ordenada, por capas, de las neuronas de la retina y del propio cerebro, sugiere en s
í misma
que el procesamiento de la información se realiza en niveles organizados jerárquicamente, pas
ando de
un grupo de células relacionadas funcionalmente al siguiente. El ojo recibe información, la anal
iza y la
transmite al cerebro para su posterior procesamiento a través del nervio óptico. La información q
ue pasa
de una parte a otra sufre cambios. De unos 120 millones de fotorreceptores, se pasa sólo un mi
llón de
células ganglionares. Por tanto, en el ojo, en conjunto, se da una  concentración  de  la  informa
ción.

En consecuencia, una neurona determinada de un nivel superior (CGL o corteza cerebral) que 
reciba
impulsos de varias neuronas distintas de un nivel inferior no puede reflejar por separado las señ
ales de
cada una de ellas. Aunque también hay divergencia en cada nivel, los impulsos convergentes de 
distinto
origen se combinan en cada estación para formar un mensaje totalmente nuevo, que sintetiza t
odas las
señales de entrada. Este proceso se llama  integración.
Fig.  11.1  Los  seis  tipos  neuronales  que  procesan  la  información  en  la  retina

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
11  Resolución  espacial  en  la  primera  sinapsis  de  la  retina 129

11.2 Procesamiento visual en la retina

El procesamiento visual en la retina lo realizan seis tipos básicos neuronales, cinco af
erentes:
fotorreceptores, bipolares, horizontales, amacrinas y ganglionares, y un único tipo eferente, la 
célula
interplexiforme. Los fotorreceptores sinaptan directamente con las células bipolares, que trans
miten el
mensaje a las ganglionares (Fig. 11.1). Éstas conectan mediante sus largos axones que constit
uyen el
nervio óptico con el tálamo en su vía aferente y con los tubérculos cuadrigéminos y otras estr
ucturas
encefálicas en vías de retroalimentación para los reflejos visuales y movimientos oculares. D
esde el
tálamo la vía visual culmina en el córtex occipital o córtex visual.

Por tanto, cada célula bipolar y ganglionar de la retina, la neurona del cuerpo geniculado late
ral y la
célula piramidal del córtex visual están conectadas por una misma vía que permite que pueda ser 
influida
por cierto  grupo  de  fotorreceptores.  El  flujo  de  información  es  modulado  en  la  retina  por  tr
es  tipos
neuronales, dos de asociación horizontal, las células horizontales en la plexiforme externa y las a
macrinas
en la plexiforme interna, y por la célula interplexiforme que refuerza la modulación en la ple
xiforme
externa. Las células horizontales modulan interacciones laterales entre fotorreceptores y células b
ipolares.
Las células amacrinas lo hacen entre células bipolares y células ganglionares.
11.3 Respuestas eléctricas de las células de la retina

En el ojo, los potenciales generadores de los fotorreceptores y las respuestas eléctricas de muchas 
células
de la retina son  potenciales graduados  locales, que se propagan por conducción electr
otónica o
electrotono. Esto significa que existe un flujo directo de corriente eléctrica en su citoplasma, d
esde el
punto de excitación hasta la sinapsis de salida.

El significado biológico de la conducción electrotónica es que permite la conducción gradual de l
a fuerza
de la señal. Así, en el caso de los fotorreceptores, la señal hiperpolarizante de salida está direct
amente
relacionada con la intensidad de la iluminación. De esta forma, podremos percibir intensidades gr
aduales
de iluminación.

Son clásicos los estudios de Werblin y Dowling (1969) en las neuronas de la retina del anfibio 
Necturus
(Fig. 11.2). Las respuestas eléctricas de los bastones y de los conos a la luz son hiperpolarizantes
, las de
las células horizontales son hiperpolarizantes o despolarizantes, al igual que las de las células bi
polares.
Las células amacrinas producen potenciales despolarizantes y en algunos casos  potenciales  de 
acción.

Una característica de las células ganglionares, algunas amacrinas en la retina, y de la mayorí
a de las
células del resto del sistema visual extraretiniano, es que cuando están en reposo  producen  desc
argas  de
manera  continua, incluso en ausencia de iluminación. La aplicación de estímulos apropiados n
o inicia
necesariamente la  actividad  celular,  sino  que  modifica  o  modula la  frecuencia  basal.  Las  res
puestas
pueden consistir en un aumento o en una disminución de la frecuencia de descarga. Estos potenc
iales de
acción se propagan a través de distancias apreciables.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
130 Neurobiología  de  la  visión
Fig.  11.  2  Diferentes  respuestas  a  la  luz  en  las  células  retinianas  (resumido  de  Werbling  y  Dowli
ng,  1969)

11.4 Campos receptores en la retina

La información visual que fluye desde los fotorreceptores hasta las ganglionares se organiza e
n forma
de "mosaico", según dos grandes vías espaciales en la retina, y mediante la convergencia progre
siva de
neuronas se organizará en sistemas similares en el tálamo y en el córtex visual. Estos dos tipos 
de vías
suponen una organización espacial de las neuronas según un estímulo directo central y otro de tip
o lateral
(Fig. 11.3). Esta organización responde al modelo de los campos receptores.

a)  Vía  directa. La información fluye directamente de fotorreceptores a bipolares y ganglionare


s. Estos
fotorreceptores están próximos a las ganglionares.

b)  Vía  indirecta. Mediante células horizontales laterales, se integra la información de fotorre


ceptores
distantes, situados alrededor de los que constituyen la vía directa.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
11  Resolución  espacial  en  la  primera  sinapsis  de  la  retina 131

Fig. 11.3 Vía  directa  principal  de la retina (arriba) y vía indirecta a  partir  de  interacciones 


laterales  de
las  células  horizontales  (según  Masland,  1987)

11.4.1 Concepto de campo receptor

Adrian  había  denominado  campo  receptor  a  una  zona cutánea cuya  excitación mecánica pr


ovoca la
excitación de una sóla fibra nerviosa. Hartline, basándose en ello, denominó  campo  receptor 
de  una
neurona retiniana a la superficie de la retina cuya excitación por un punto luminoso inmóvil pro
voca una
respuesta en una célula  retininana. El  campo  visual es el  campo  completo de visión de una 
persona
determinada. En fisiología, la expresión  campo  receptor tiene además otro significado tom
ado por
extensión: la porción del campo visual (fuera del ojo) dentro de la cual la estimulación luminos
a móvil
o inmóvil (puntos o barras luminosas) puede influir sobre una neurona. Hartline diferenció:

a)  Células  "ON". Responden al principio de la estimulación.


b)  Células  "OFF". Responden al final de la estimulación.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
132 Neurobiología  de  la  visión

Los límites (diámetro) de un campo receptor de las neuronas estudiadas en animales de experime
ntación
se suelen expresar en grados de ángulo visual, lo que hace la medición independiente de la dista
ncia del
ojo. El campo receptor de un fotorreceptor tiene la misma medida que éste, es decir, que cad
a célula
fotorreceptora tendría su propia visión del entorno. En primer lugar se determinaron en 
células
ganglionares y de este tipo celular surgieron los conceptos que luego se extrapolaron a las células 
de toda
la vía visual.

Los  estudios  de  Barlow,  Kuffler,  Hubel  y  Wiesel  en  los  años  cincuenta  pusieron  de  manifies
to  una
característica común a las células bipolares y ganglionares en la retina, a las células del CGL y 
a las de
la capa IV del área 17 del córtex visual. Todas estas células responden de forma casi óptima a un 
estímulo
circular, pequeño, y que incida dentro de su campo sensorial receptor. Se define el  estímulo ópti
mo como
el que produce la descarga de frecuencia más alta. La clave del éxito de Hubel y Wiesel radica e
n que se
basaron en la respuesta óptima de las células para su diferenciación funcional. Se operaba de l
a forma
siguiente: se anestesiaba a un animal, gato o mono, y se le enfrentaba a una pantalla sobre la 
cual se
proyectaba una señal luminosa. Se hacía descender un microelectrodo de registro, de tal forma 
que su
punta llegara a las proximidades de una célula de cualquier estadio de la vía visual. Se delim
itaba el
campo receptor de una neurona visual, no directamente sobre la retina del animal, sino sobre la 
pantalla
situada ante éste, que constituye su campo visual.
En el ojo de gato adaptado a la oscuridad el campo receptor tiene de 1 a 3 grados. Cuando el e
stímulo
luminoso se presenta en el interior de los límites del campo, la forma del cual es generalmente c
ircular,
un tipo de célula reacciona mediante una excitación, seguida, al finalizar la iluminación, de una i
nhibición
de su actividad (célula  "ON"). Otro tipo de célula ganglionar reacciona mediante una inhibici
ón de su
actividad (célula  "OFF"). En el ojo de gato adaptado a la luz se encuentra el mismo tipo de 
campos
receptores que en el adaptado a la oscuridad pero, además, en este caso, la primera zona de influe
ncia está
rodeada por una región periférica de 1-2 grados de arco, dispuesta de forma concéntrica 
alrededor de la
zona central y que estimulada, produce el efecto antagónico. El conjunto permite definir el 
campo
receptor completo de una neurona adaptada a la luz.

Existen pues en la retina de mamíferos superiores dos tipos de campos receptores: El  centro pu
ede ser
excitatorio con una  periferia  inhibidora (este tipo celular se llama  célula  de  centro  "ON" o 
célula  de
encendido  en  el  centro); o bien puede ser de  centro  inhibitorio con una  periferia  excitadora 
(entonces
la neurona se llama  célula  de  centro  "OFF" o  célula  de  apagado  en  el  centro. Se habla de  c
odificación
oponente (Fig. 11.4). Es decir, cada campo receptor está organizado en un sistema  centro-
periferia con
configuración circular concéntrica.  Campo  receptor puede definirse por lo tanto, en sentido amp
lio, como
la zona de influencia de una neurona. La base anatómica de estos campos receptores fue propu
esta por
Dowling y Boycott en 1966 según:

- la  secuencia  directa de fotorreceptores a células bipolares y a una célula ganglionar, se tradu


ce en el
sustrato anatómico del  centro de un campo receptor, y

- la secuencia  indirecta de fotorreceptores a bipolares a través de las horizontales y de las bipol
ares a la
misma ganglionar a través de las amacrinas, es el encadenamiento básico de la  zona  periférica
.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
11  Resolución  espacial  en  la  primera  sinapsis  de  la  retina 133
Fig.11.4  Distribución  de  los  patrones  de  descarga  en  el  campo  receptor  de  una  célula  ganglionar 
situada  en  el
extremo  del  electrodo  (según  Kuffler,  1953)

11.4.2 Inhibición lateral (interacción lateral)

Es muy posible que la inhibición de la respuesta central por la periferia sea debida a una retr
oacción
inhibidora de un fotorreceptor a otro en la que intervendrían las células horizontales. De esta f
orma, la
activación de fotorreceptores lejanos por el anillo de luz produce hiperpolarización en la célula h
orizontal,
la cual a su vez inhibe la respuesta de los fotorreceptores activados centralmente.

Es un ejemplo de la llamada inhibición  lateral o inhibición  aferente, en la cual la activación de 


una unidad
neural particular conlleva la inhibición de las unidades cercanas. Este fenómeno, contribuye a a
gudizar
los bordes de un estímulo visual y mejora la discriminación. El intrincado sistema de interconexi
ones de
la retina y el sistema de codificación del campo receptor en las células ganglionares, indican qu
e existe
abundante inhibición lateral. Los campos receptores se solapan de forma considerable, de m
odo que
puede suponerse que si un sólo punto luminoso llega al centro de una célula ganglionar, es muy p
robable
que esté llegando a la región periférica de otra.

11.4.3 Bandas de Mach e interacción lateral

Un tipo de ilusión óptica debida probablemente a un tipo de inhibición lateral en la retina huma
na, son
las  bandas  de  Mach. Si en un cuarto obscuro se sostiene una lámpara por encima de una hoja b
lanca de
papel, se verá la sombra de aquél. El borde de la sombra presenta un gradiente de oscuro a lumin
oso, que
es donde aparecen las bandas de Mach. En cuanto la sombra comienza a variar de oscura a clara, 
se verá
una banda muy oscura, y en cuanto está variando a luminosidad completa, se verá otra banda, per
o en este
caso, mucho más brillante que las zonas de luz cercanas. Se deduce de esto, que el sistema sens
orial no
siempre da una imagen correcta de lo que se le presenta, y, por otro lado, es un buen ejemplo de 
que un
fenómeno perceptual puede explicarse mediante hechos neurofisiológicos conocidos.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
134 Neurobiología  de  la  visión

11.5 Primera sinapsis de la vía visual (plexiforme externa)

El principal objeto de la organización de la plexiforme externa es el procesamiento de la infor
mación
espacial (resolución espacial). Las dimensiones espaciales de los centros de los campos rec
eptores
determinan la resolución espacial. Cuanto menor es el centro, menor es la posible resolución e
spacial.
La primera sinapsis de la vía visual, localizada en la retina, se efectúa entre los terminales sináp
ticos de
los fotorreceptores con células bipolares, horizontales e interplexiformes. En las diferentes espe
cies de
vertebrados existe una gran variación en codificación de la señal originada en los fotorreceptores
, debido
a la gran variedad morfológica y funcional de sus células horizontales. En este sentido, la retin
a de los
primates presenta una organización sináptica muy diferente respecto a otros vertebrados, e inclus
o a otros
mamíferos no primates. Lo mismo cabe decir de la segunda sinapsis y de los tipos celula
res que
intervienen en ella.

11.5.1 Terminales sinápticos de los fotorreceptores

a)  Pedículo o pie  terminal. El terminal sináptico de los conos es un ensanchamiento amplio den


células horizontales puede mantenerse incluso si la concentración de Ca   se ve drásticamente disminuída
ominado
pedículo o pie terminal, debido a que la superficie sináptica tiene una base plana. Se distinguen 
en ellos
unas estructuras densas a los electrones que reciben el nombre de  cintas  sinápticas o  bandas  si
nápticas,
las cuales se organizan como  circuitos  de  retroalimentación. Además, pueden apreciarse 
vesículas
sinápticas, que contienen el neurotransmisor, y  filamentos  basilares (Fig. 11.5).

Tríadas. Son unas invaginaciones en las que penetran dendritas de células bipolares y procesos d
e células
horizontales. Cada invaginación contiene un  elemento  central que es la dendrita de una  célul
a  bipolar
invaginante y dos elementos  laterales que son procesos de  células  horizontales. En la retina exi
sten entre
15 y 25 invaginaciones en cada pedículo de cono.

Uniones basales. En las zonas no invaginadas de la base del terminal sináptico del cono, 
existen
contactos sinápticos con dendritas de otras células bipolares, las  bipolares aplanadas o 
planas,
denominadas  uniones  basales, cuya característica es el hecho de presentar filamentos en la he
ndidura
sináptica y una depresión ligera en la membrana que presenta material denso a los electrones. 
En esta
zona no se aprecian acúmulos de vesículas sinápticas, ni tampoco aparecen estructuras diferenci
adas en
la membrana postsináptica. Aproximadamente existen dos contactos basales por cada invaginaci
ón. Este
tipo de contacto es inusual por no existir vesículas sinápticas en la membrana presináptica. Se pie
nsa que
es una sinapsis porque en los vertebrados superiores las bipolares  "OFF" reciben únicamente in
flujo de
conos, y de alguna forma deben transmitir su hiperpolarización a estas células.

Dado que carecen de vesículas sinápticas, las uniones basales podrían responder a un nuevo mec
anismo
de liberación de transmisor, la  liberación  de  transmisor  no  vesicular  independiente  de  calcio. 
Schwartz
(1987) ha obtenido evidencias de este mecanismo, si bien no ha determinado aún si opera en la 
sinapsis
basal. Encontró que la transmisión sináptica de los fotorreceptores hacia algunos tipos de bip
olares o
2+

y el canal de calcio se bloquea simultáneamente por cobalto.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
11  Resolución  espacial  en  la  primera  sinapsis  de  la  retina 135
Fig.11.5  Contactos  sinápticos  en  el  pedículo  de  un  cono.

Los pedículos contactan tanto en las invaginaciones como en las zonas aplanadas con células hori
zontales.
Entre los  pedículos de los conos, bien directamente o bien a través de sus filamentos bas
ales, se
establecen contactos del tipo  uniones hendidas, lo que implica sinapsis eléctrica. El significado 
biológico
de este acoplamiento entre terminales sinápticos se supone que es el de disminuir las fluctuaci
ones del
potencial de membrana que se producen en oscuridad y además contribuir a la amplificación de 
la señal
originada en el fotorreceptor por acción de la luz. En el pedículo se han hallado receptores bioq
uímicos
al  GABA, que  no  se  han  hallado  en  el  resto  de  la  membrana  del  fotorreceptor  y  que  explica
rían  los
mecanismos de retroalimentación entre células horizontales y fotorreceptores.

b)  Esférula o  bulbo  terminal. Se llama así al cuerpo sináptico del bastón, por ser mucho más pe


queño y
redondeado que el pedículo del cono. Cada esférula de bastón tiene sólo una  banda  sináptica y c
arece de
filamentos basilares. Las esférulas presentan una única invaginación con su correspondient
e banda
sináptica. En la invaginación penetran cuatro o más procesos de células bipolares y horizontale
s. En la
retina de los primates existen también contactos entre esférulas de varios bastones y el pedícul
o de un
cono mediante uniones  hendidas (gap  junctions), con lo que las relaciones colaterales entre los 
dos tipos
de fotorreceptores se efectuarían asimismo mediante sinapsis  eléctricas. Sin embargo, no se han 
hallado
hasta la fecha contactos entre esférulas de bastones, descritos ampliamente en retinas de otras e
species
de vertebrados.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
136 Neurobiología  de  la  visión

11.6 Células bipolares

11.6.1 Clasificación morfológica

Ramón y Cajal (1892) ya describió dos tipos básicos de células bipolares, unas que recibían i
ngresos
exclusivamente de conos y otras que lo hacían exclusivamente de bastones. Esto reforzaba la te
oría de
la duplicidad retiniana, pues establecía dos vías centrípetas para la conducción del estímulo visua
l:  conos-
bipolar  de  conos y bastones-bipolar de bastones. Aunque según las especies se han descrito 
variedades
morfológicas de células bipolares, todas se incluyen en los dos tipos básicos citados. Un solo p
edículo
de cono, establece sinapsis con dos tipos de bipolares individuales en la retina de los primates: la 
bipolar
invaginante  (enana), cuyas  dendritas  constituyen el  elemento  central de la  tríada  y la  bipol
ar  plana
(enana), que establece uniones basales en la membrana no invaginada del pedículo.

Además, se han descrito en la retina de primates otras bipolares de conos, la  bipolar  difusa 


plana, la
bipolar  difusa  invaginante, que forman sinapsis con seis o siete conos y la  bipolar  de  bastone
s  (bipolar
en  brocha). Las dendritas de la  bipolar  de bastones penetran en el complejo sináptico de las esf
érulas de
bastones (invaginación), y cada bipolar establece sinapsis con muchos bastones, hasta 40 ó 50. 
Su axón
termina en la zona más interna de la capa  plexiforme  interna. En la capa plexiforme interna, las 
bipolares
presentan contactos  sinápticos típicos con  bandas  sinápticas  rodeadas  de vesículas  y dos  el
ementos
postsinápticos: una dendrita de célula ganglionar y un proceso de célula amacrina, lo qu
e se ha
denominado  díada. Han sido descritas, además, sinapsis recíprocas entre amacrinas y bipolar
es cuya
función es efectuar una retroalimentación (amacrina recíproca).

11.6.2 Campo receptor en células bipolares

Las células bipolares no generan potenciales de acción del tipo "todo o nada". Responden a los es
tímulos
presinápticos con potenciales graduados transitorios de dos tipos: hiperpolarizantes y despolari
zantes.
Dado que los axones de estas células son muy cortos, los potenciales generados en sus dendri
tas son
también conducidos por  electrotono hacia sus terminaciones axónicas. Un tipo de células bipo
lares se
despolarizan cuando la luz llega a un grupo pequeño de fotorreceptores que están en contacto in
mediato
con ellas, pero se hiperpolarizan cuando la luz llega a los receptores que rodean a los del primer 
grupo.
Otras células bipolares actúan de forma inversa: se hiperpolarizan cuando la luz llega al centro d
el grupo
de fotorreceptores, y se despolarizan cuando cae en la zona circundante. Las respuestas a la ilum
inación
difusa son del mismo tipo que las evocadas por la iluminación en el centro pero mucho más déb
iles. En
cualquier caso, al tipo de respuesta de la neurona cuando se enciende una luz, sigue otra opuesta 
cuando
la luz se apaga.

Campo  receptor  de una  célula  bipolar es la zona de la retina cuya estimulación provoca respue


sta en esta
célula. El tamaño del centro del campo receptor de  centro-ON o de  centro-OFF, se 
corresponde muy
exactamente con la dispersión de las ramificaciones dendríticas de la bipolar, por lo que la re
spuesta
central debe estar producida por los fotorreceptores en contacto sináptico directo.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
11  Resolución  espacial  en  la  primera  sinapsis  de  la  retina 137

Dado que la periferia del campo receptor es mucho más extensa que las ramificaciones dendrític
as de la
bipolar, la respuesta debe originarse a partir de la contribución de fotorreceptores que influya
n en la
bipolar de manera indirecta, mediante la interacción lateral de células horizontales. Existen d
os tipos
funcionales de células bipolares):

-  Bipolar  de  centro-ON: Se despolariza con estímulos luminosos puntuales que incidan en el 


centro del
campo receptor, y se hiperpolariza con estímulos luminosos anulares en su periferia.

-  Bipolar  de  centro-OFF: Se hiperpolariza con estímulos luminosos puntuales que incidan en 


el centro
del campo receptor, y se despolariza con estímulos anulares en su periferia.

11.7 El mensaje visual en la primera sinapsis

11.7.1 Vía de bastones

En la retina de gato hay una separación anatómica y funcional de vías de bastones y de conos a tr
avés de
células bipolares hacia células ganglionares. La  vía  de  bastones es una cadena de por lo meno
s cuatro
neuronas desde el fotorreceptor hasta la célula ganglionar. Los bastones forman sinapsis direc
tas con
células bipolares de bastones (en brocha). El tamaño del campo receptor de las bipolares de ba
stones es
mucho mayor que el tamaño de su ramificación dendrítica. Probablemente, las terminaciones d
el axón
de las células horizontales tipo B, sean responsables de esta gran superficie de integración espac
ial para
señales de bastones. La respuesta de la célula bipolar de bastones en peces, en el conejo, en el 
gato y en
primates presenta despolarización central (centro-ON). Esta bipolar hace sinapsis con células 
amacrinas
de tipo  AII que mantendrían la despolarización en presencia de luz. A su vez, la  AII efectúa 
sinapsis
mediante  uniones  hendidas con bipolares de conos.

11.7.2 Vía de conos

La  vía  de  conos hacia las células ganglionares tiene un número menor de elementos sinápti


cos. Los
conos, que también reciben ingresos directamente desde bastones adyacentes, forman con
exiones
sinápticas con los cuerpos celulares de las células horizontales del  tipo  A y del  tipo  B en el g
ato. Los
conos efectúan conexiones sinápticas con dos tipos funcionales de células bipolares que inician 
dos vías
separadas de conducción del estímulo visual:  células  bipolares  de  centro  ON (bipolares inva
ginantes)
y  células  bipolares  de centro OFF (bipolares aplanadas) (Fig. 11.6). En la oscuridad los fotorr
eceptores
liberan continuamente  glutamato,  que  provoca  en  los  dos  tipos  de  bipolares  diferente  respu
esta.  La
bipolar  invaginante inhibida por el  glutamato se hiperpolariza, pero  la célula  horizontal  y la 
bipolar
aplanada permanecen despolarizadas. Cuando incide la luz se hiperpolariza el fotorreceptor, y dis
minuye
o cesa la liberación de neurotransmisor. La célula bipolar invaginante quedará despolarizada (ce
ntro  ON)
al ser desinhibida, mientras la aplanada quedará hiperpolarizada (centro  OFF) ya que el neurotra
nsmisor
la excitaba.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
138 Neurobiología  de  la  visión

Cada tipo de bipolar conecta respectivamente de forma directa con un sistema células ganglion
ares, las
ganglionares de  centro-ON y las ganglionares de  centro-OFF. La diferente respuesta de la 
bipolar (ON
u OFF) se debe a que poseen receptores de membrana diferentes para el glutamato. Se
gún han
demostrado Nawy y Jahr (1990), la despolarización se mantiene en las células bipolares  ON, g
racias a
que fluyen cationes a través de los canales abiertos en ausencia del transmisor, pues hay 
una alta
concentración de  GMP c. El glutamato parece ser justamente la causa del cierre de estos 
canales,
precisamente de la misma forma en que la luz causa el cierre de los canales de Na+, pues acti
vará un
segundo mensajero que haría disminuir los niveles de  GMP c. Las células bipolares tendrían un 
receptor
de  glutamato, específico, que al igual que la rodopsina activaría una  proteína-G, quizás otra 
transducina,
que a su vez activaría a la  fosfodiesterasa  de  GMPc.
Fig. 11.  6  Respuesta  a  la  luz de  un  cono  (hiperpolarización),  de  la  bipolar invaginante  o 
de  centro  ON
(despolarización)  y  de  la  bipolar  plana  o  de  centro  OFF  (hiperpolarización)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
11  Resolución  espacial  en  la  primera  sinapsis  de  la  retina 139

11.8 Células horizontales, inhibición lateral y antagonismo centro-periferia

11.8.1 Morfología y clasificación en los Vertebrados

Morfológicamente se distinguen dos tipos de células horizontales en la retina de los vertebrados: 
células
horizontales de axón corto y células horizontales sin axón, que se diferencian en su estru
ctura y
conexiones con los fotorreceptores. Los vertebrados tetrápodos en general, exceptuando los pr
imates,
tienen un solo tipo de célula de axón corto, que según las especies presenta diferencias en el nú
mero de
sus dendritas y en la estructura y longitud de su axón. En la retina de gato se distinguieron d
os tipos
funcionales (Gallego, 1971; Kolb, 1974; Nelson, 1975; Boycott, 1978):
a)  Tipos  de  células  horizontales  en  la  retina  de  gato

Células  horizontales  de  tipo  A  o  sin  axón. Son grandes neuronas estrelladas. Sus árboles d


endríticos
conectan conos con conos, que modulan su excitabilidad.

Células  horizontales  de  tipo  B  o  de  axón  corto. Son más pequeñas, poseen dendritas más nu


merosas y
un  axón  muy  largo,  que  en  el  gato  se  extiende  aproximadamente  300  micrómetros  desde  su 
cuerpo
celular,  para  terminar  en  una  zona  de  telodendria  muy  ramificada.  Se  supone  que  es  eléctric
amente
independiente del tramo de las dendritas, y parece funcionar en forma aislada. Un axón terminal 
de tipo
B recibe e integra ingresos de hasta 3000 bastones.

Estas células conectan conos con bastones, e inhiben según algunos autores, a éstos últi
mos en
condiciones fotópicas. Sin embargo, el hecho de la independencia eléctrica de axón y dendritas 
entra en
contradicción con esta hipótesis.

b)  Tipos  de  células  horizontales  en  la  retina  de  primate

En la retina de los primates, que carece de células horizontales sin axón, se clasificaron las horiz
ontales
en dos tipos funcionales de células de axón corto, según sus contactos con los fotorreceptores (
Kolb y
col. 1980; Gallego, 1986; Boycott y col. 1987):

Células horizontales de axón  corto  tipo  I  (H1): Conectan con sus dendritas pedículos de los tre


s tipos de
conos, mientras que su axón penetra en el complejo sináptico de los bastones.

Células horizontales de axón  corto  tipo  II (H2): Sus dendritas recogen información de conos 


y su axón,
retorcido y ampliamente ramificado, se introduce únicamente en las invaginaciones de los pedíc
ulos de
cono. Cada célula horizontal de tipo H2 recibiría información de un solo tipo de conos, y por tan
to estas
células estarían implicadas en la visión del color. Las células horizontales provocan las res
puestas
antagónicas en la bipolar.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
140 Neurobiología  de  la  visión

Recientemente, Kolb y col., (1992, 1994) han descrito un nuevo tipo de célula horizontal, en l
a retina
humana, que han denominado Célula horizontal H3. Como características morfológi
cas más
sobresalientes, sus dendritas son más abundantes en un 30% que las de H1, y de diámetro más 
ancho.
Pero lo realmente sorprendente es que muchas de ellas parecen emitir procesos desde su cuerpo n
euronal
en  la  capa nuclear interna, que descienden y se introducen dentro del estrato más externo de 
la capa
plexiforme interna. El estudio se hizo mediante tinción de Golgi, combinado con un moderno 
análisis
fractal del patrón dendrítico de su arborización (Fernández y col., 1994).

11.8.2 Respuesta eléctrica en las horizontales

En las células horizontales no se habían detectado hasta la fecha potenciales de acción. No obsta
nte una
reciente comunicación de Blanco y col. (1996), cuestiona este planteamiento. Estos autores indi
can por
primera vez a partir de la aplicación extracelular de ácido kaínico en células horizontales s
in axón
aisladas, de retina de conejo, que dichas  células  son  capaces  de  producir potenciales  de acci
ón. Las
conclusiones se han basado en el estudio de los canales iónicos dependientes del voltaje, y no en 
registros
intracelulares. Futuras experiencias deberán confirmar estos resultados.

En la mayor parte de las especies responden con una despolarización o una hiperpolarización, s
egún la
longitud de onda incidente. En primates su respuesta es hiperpolarizante. Mediante las con
exiones
transversales, estas células modulan la respuesta del sistema fotorreceptor-bipolar. En gran 
parte, las
conexiones entre células horizontales se efectúan mediante sinapsis eléctricas y estas células, 
pueden
mediar en la información lateral transferida a larga distancia.

La acción inhibidora de la célula horizontal es la que modula las interacciones antagónicas entr
e zonas
retinianas concéntricas (fotorreceptores centrales y periféricos) En la zona limítrofe entre ilum
inación
y oscuridad, las diferencias de polarización de las membranas de los fotorreceptores son máxi
mas. La
célula horizontal aumenta el contraste entre las dos zonas, facilitando la distinción de contorno
s.

En  otras  palabras, para impedir que la señal excitadora se disemine en una amplia zona de la 


retina,
gracias a las arborizaciones dendríticas y axonales de las capas plexiformes, la transmisión por la
s células
horizontales proporciona una inhibición lateral de la zona circundante. Es posible que las 
células
amacrinas proporcionen una inhibición lateral adicional en la plexiforme interna. Este mecanis
mo es la
base de la discriminación del contraste, y se repetirá sucesivamente en los niveles superior
es para
amplificar el contraste claridad-oscuridad. Así pues, el antagonismo  centro-periferia que tiene 
lugar en
varios tipos celulares de la vía visual, es la forma que emplea el sistema visual para la "detec
ción de
bordes", independientemente de cuál sea el nivel de iluminación.

En 1953, Svaetichin descubre unos potenciales lentos y graduales en las células horiz
ontales,
denominados luego potenciales S (slow), que atribuye en un principio a los fotorreceptores. Ka
neko, en
1970, determina su origen en células horizontales de teleósteos. Estos potenciales se propagan 
a través
del plexo de las horizontales sin axón, mediante un acoplamiento eléctrico a partir de  uniones  h
endidas.
Responden a dos tipos funcionales:

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
11  Resolución  espacial  en  la  primera  sinapsis  de  la  retina 141

-  Horizontales  tipo  L  (respuestas  a la luminosidad). Su respuesta es hiperpolarizante tanto para 


luz blanca
como para luces monocromáticas de cualquier longitud de onda. En los mamíferos, las res
puestas
hiperpolarizantes son de diferente grado, según la longitud de onda del estímulo.

-  Horizontales  tipo  C  (respuestas  al  color). Dan respuestas hiperpolarizantes para unas long


itudes de
onda y despolarizantes para las que corresponden a los colores opuestos. No existen en mamífe
ros.

En teleósteos, las células horizontales liberan  GABA como neurotransmisor en los mecanis
mos de
retroalimentación sobre los fotorreceptores. En primates, de forma similar, la célula horizontal 
estaría
secretando  GABA en ambiente de oscuridad, el cual hiperpolarizaría a los fotorreceptores. Al in
cidir la
luz, se inhibiría la secreción de  GABA, con lo que el fotorreceptor se despolarizaría. Por tanto, 
son las
células horizontales las que modulan el mensaje visual en su primera etapa (Quian y col., 1993
).

Referencias

BLANCO, R., VAQUERO, C.F., DE LA VILLA, P. (1996). "Action potentials in axonless hori
zontal
cells isolated from the rabbit retina".  Neurosci.  Let., 203: 57-60.

BOYCOTT, B.B., PEICHL, L., WÄSSLE, H. (1978). "Morphological types of horizontal cell
s in the
retina of the domestic cat".  Proc.  R.  Soc.  Lond., B 203: 229-245.

BOYCOTT, B.B., HOPKINS, J.M., SPERLING, H.G. (1987). "Cone connections of the horizon
tal cells
of the rhesus monkey's retina".  Proc.  R.  Soc.  Lond., B 229: 345-379.

DOWLING, J.E., BOYCOTT, B.B. (1966). "Organization of the primate retina: electron micro
scopy".
Proc.  R.  Soc.  Lond., B 166: 80-111.

FERNANDEZ, E., ELDRED, W.D., AMMERMÜLLER, J., BLOCK, A., VON BLOH, W., KO
LB, H.
(1994). "Complexity and scaling properties of amacrine, ganglion, horizontal and bipolar cell
s in the
turtle retina".  J.  Comp.  Neurol., 347: 397-408.

GALLEGO, A. (1971). "Horizontal and amacrine cells in the mammals retina".  Vision  Res., 311


: 33-50.

GALLEGO, A. (1986). "Comparative study of the horizontal cells and a note on microglial cells
".  Prog.
Ret.  Res., 5: 165-206.

GALLEGO, A. (1992). "Visión II. Retina". En  Fisiología  Humana. Ed. Interamericana. Madr


id. 16:
250-272.

KANEKO, A. (1970). "Physiological and morphological identification of horizontal, bipo
lar and
amacrine cells in godfish retina".  J.  Physiol., 207: 623-633.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
142 Neurobiología  de  la  visión

KOLB, H. (1974). "The connections betwen horizontals cells and photoreceptors in the retina of 
the cat:
electron microscopy of Golgi preparations".  J.  Comp.  Neurol., 155: 1-14.

KOLB,  H.,  MARIANI A., GALLEGO, A. (1980). "A second type of horizontal cell in the 


monkey
retina".  J.  Comp.  Neurol., 189: 31-44.

KOLB,  H.,  LINBERG,  K.A.,  FISHER,  S.K. (1992). "Neurons  of  the human  retina:  a  Golgi 
study".
J.Comp.  Neurol., 318: 147-187.

KOLB, H., FERNANDEZ, E., SCHOUTEN, J., AHNELT, P., LINBERG, K.A., FISHER, S.K. (
1994).
"Are there three types of horizontal cell in the human retina?".  J.  Comp.  Neurol., 343: 370-
386.

KUFFLER, S.W. (1953). "Discharge patterns and functional organization of the mammalian ret
ina".  J.
Neurophysiol., 16: 37-68.

MASLAND, R.H. (1987). "Arquitectura funcional de la retina".  Inv  y  C., nº 125: 56-66.

NAWY,  S.,  JAHR,  C.E.  (1990).  "Supression  by  glutamate  of  cGMP -activated  conductance  in 
retinal
bipolar cells".  Nature, 346: 269-271.

NELSON, R., LUTZOV, A.V., KOLB, H., GOURAS, P. (1975). "Horizontal cells in the cat retin
a with
independent dendritic systems".  Science, 189: 137-139.

RAMON Y CAJAL, S. (1892-1893). "La rétine des vertebrés".  La  Cellule., 9: 119-259.

QIAN, H., DOWLING, J.E. (1993). "Novel GABA responses from rod-driven retinal 
horizontal cells".
Nature., 361: 162-164.

SCHWARTZ, E. (1987). "Depolarization without calcium can release -aminobutyric acid from 
a retinal
neuron".  Science., 238: 350-355.

SVAETICHIN, G. (1953). "The cones action potential".  Acta  Physio.  Scand., 106: 565-600.


WERBLIN, F.S., DOWLING, J.E. (1969). "Organization of the retina of the mudpuppy,  N
ecturus
maculosus, II. Intracellular recordings".  J.  Neurophysiol., 32: 339-355.

Bibliografía complementaria

BARLOW, R.B. (1990). "La información del cerebro al ojo".  Inv.  y  C., 165: 68-74.

POGGIO, T. y col. (1987). "Sinapsis que computan el movimiento".  Inv.  y  C., 130: 2


8-35.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12  Resolución  temporal  en  la  segunda  sinapsis  de  la  retina 143

12 Resolución temporal en la segunda sinapsis de la retina

12.1 Resolución temporal en el sistema visual

El propósito fundamental de la segunda sinapsis de la vía visual es procesar los aspectos tempor
ales de
las señales eléctricas. El sistema visual de los vertebrados ha evolucionado de tal forma, que per
mite la
interpretación práctica del entorno físico exterior, a través de un contacto indirecto, como 
son las
sensaciones provocadas a partir de la energía luminosa. El sistema visual se ha adaptado a la ilu
minación
disponible, con niveles muy altos o muy bajos de luminancia. Además, responde a cambios rá
pidos y
lentos de la energía luminosa en función del tiempo, e interpreta casi instantáneamente, la infor
mación
de ese medio exterior variable. La mayor parte de una determinada escena visual son pequeñas p
orciones
elegidas de una variedad potencialmente infinita de imágenes tomadas de nuestro medio circunda
nte, que
se proyectan en la retina. El sistema visual las muestrea de forma periódica, las almacena, 
borra y
diferencia matices, con lo que se perciben escenas relativamente estables. Fisiológicamente, proc
esa esta
información, condensando o descartando aspectos redundantes o irrelevantes, a la vez que amp
lifica y
retiene información esencial. Lo que tiene significado para el proceso visual es la presencia d
e "algo
diferente", es decir, un cambio en una imagen. Por ejemplo los contrastes de luz o de cromaticida
d, y los
cambios en su situación (lugar del espacio) o en su magnitud (intensidad). Asimismo, el sistem
a visual
recalca los límites, y detecta los cambios temporales en sus posiciones. Actúa a la vez c
omo un
diferenciador, separando aspectos dispares de imágenes, y como un  integrador, agrupando sens
aciones
similares.

12.2 Segunda sinapsis de la vía visual (plexiforme interna)

La segunda sinapsis de la vía visual  tiene lugar en la capa plexiforme interna, si  bien hay 


muchos
contactos sinápticos en la capa de las células ganglionares. La capa plexiforme interna se caracte
riza por
una sinapsis especializada, conocida como la  díada. El elemento presináptico es el terminal siná
ptico de
la célula bipolar, mientras el elemento postsináptico lo constituyen una dendrita de una célula ga
nglionar
y un proceso de célula amacrina, o dos procesos de células amacrinas. Las células amacrinas est
ablecen
sinapsis con células bipolares (retroalimentación), entre sí, con células ganglionares, y como el
emento
pre y postsináptico de las células interplexiformes. Los axones de las células bipolares se dist
ribuyen
según dos subestratos:

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
144 Neurobiología  de  la  visión

Sublámina a, más externo, en el cual sinaptan los terminales axónicos de la gran mayoría de las 
bipolares
de centro-OFF (bipolares aplanadas).
Sublámina b, más interno, en el que sinaptan la mayor parte de los terminales axónicos de las b
ipolares
de centro-ON (bipolares invaginantes). En su porción más interna, o en la capa de las 
células
ganglionares, sinaptan los terminales axónicos de las bipolares de bastones.

Recientemente se ha demostrado que la  bipolar  en  brocha  o  polisináptica  de  bastones  no 


establece
sinapsis directa con células ganglionares, sino a través de una sinapsis previa mediante bandas si
nápticas,
con dos tipos de células amacrinas (Fig. 12.1):

a) Con la  amacrina  AI  (amacrina  recíproca), que establece retroalimentación con la propia bi


polar.

b) Con la amacrina AII, la cual se relaciona a su vez con los dos tipos de bipolares de cono de l
a forma
siguiente: mediante una  unión  hendida, con la  bipolar-ON (bipolar invaginante) y mediante 
sinapsis
axodendríticas, con una  OFF (aplanada), con células ganglionares (centro  ON) y con otras am
acrinas.
La amacrina AII, hiperpolarizada como la bipolar en oscuridad, se despolarizaría por la luz y tra
nsmitiría
esta despolarización a la  bipolar  ON, que a su vez contacta con una  ganglionar  ON. Al mismo 
tiempo,
esta despolarización de la  AII, activa la sinapsis inhibidora con la bipolar OFF que finali
za en la
ganglionar  OFF. De esta forma, la información de conos y bastones puede llegar a algunas de la
s mismas
ganglionares.
Fig.  12.1  Conexiones  sinápticas  de  la  vía  de  bastones  en  la  retina  de  primate.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12  Resolución  temporal  en  la  segunda  sinapsis  de  la  retina 145

12.3 El mensaje visual en la segunda sinapsis

Las  células ganglionares reciben el flujo de información a través de las bipolares y amacrina
s. Estas
células, sin ninguna estimulación, están disparando continuamente potenciales de acción que se p
ropagan
a lo largo de sus axones. Su amplitud es constante independientemente de la intensidad del estí
mulo, y
la diferente frecuencia de disparo de los potenciales de acción será la respuesta a una inhibició
n (más
lentitud) o a una excitación (mayor frecuencia). Las células amacrinas modulan la respuesta direc
tamente
al actuar  sobre las ganglionares o interaccionando entre sí. Esta acción, junto con la que las 
células
horizontales ejercían sobre las bipolares, contribuye a la organización de los campos receptore
s en las
células ganglionares y a las propiedades que éstos manifiestan.

La célula  amacrina recibe información en la sinapsis del axón de la célula bipolar con las den
dritas de
la célula ganglionar. Mientras las células horizontales toman la información para el proceso e
spacial
inhibiendo las dendritas de las células bipolares, las células amacrinas usan la información 
para el
procesamiento temporal en el otro extremo de la célula bipolar. Efectúan una sinapsis inh
ibitoria
recíproca sobre el axón de la célula bipolar, del cual proviene la información. Esta inhibición re
cíproca
del sistema  díada-amacrina puede actuar para ajustar la sensibilidad de la sinapsis  bipolar-
ganglionar
después de recibir una señal. En este contexto, un destello brillante y su señal retiniana, hace el 
sistema
menos sensible al siguiente destello. (Fig. 12.2).
Fig.  12.2  "Ajuste" del  mensaje  de la  bipolar a  la  ganglionar  mediante  una  retroalimentación  inhibito
ria  efectuada
por  la  célula  amacrina  en  la  sinapsis  en  díada

12.4 Células amacrinas: modulación de interacciones antagónicas entre ganglionare
s

Ramón y Cajal (1892) denominó "amacrinas" (sin axón) a las interneuronas de asociación horizo
ntal que
establecen sinapsis en la capa plexiforme interna y describió dos tipos fundamentales,  estratifi
cadas y
difusas, con muchas variedades en distintas especies animales. Él mismo ya propuso que su f
unción
podría consistir en la modulación del impulso nervioso de las bipolares a las ganglionar
es. Los
conspicuos estudios de Gallego y col. (1965) respecto a los campos anatómicos y funcionale
s de las
células ganglionares, le condujeron a postular la intervención de las células amacrinas en las res
puestas
antagónicas del campo receptor de dichas células. Se ha demostrado actualmente que los mód
ulos de
contacto que establecen las amacrinas son altamente selectivos.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
146 Neurobiología  de  la  visión

Los estudios en la retina del anfibio  Necturus, efectuados por Werblin y Dowling (1969), diero
n como
resultado que las células amacrinas son las primeras de la vía visual que responden a la estim
ulación
luminosa  mediante una breve despolarización con impulso nervioso; es decir, generan  pote
ncial  de
acción. De la misma manera reaccionan con una breve despolarización acompañada de potenc
iales de
acción cuando cesa el estímulo luminoso. No obstante, otras muchas responden con pote
nciales
electrotónicos. Según su respuesta al comienzo y fin del estímulo luminoso, se las clasifica en tr
ansitorias
y  sostenidas. Las células amacrinas modulan el comportamiento de células ganglionares tran
sitorias.
Cuando la luz alcanza la retina, las células amacrinas descargan inmediatamente una ráfaga de po
tenciales
de acción, pero la interrumpen en presencia de un estímulo luminoso continuo.

Ramón y Cajal había descrito hasta catorce tipos diferentes de células amacrinas ba
sándose
exclusivamente en la morfología (hoy día se postulan más de treinta) pero se pensó durante casi 
medio
siglo que, no obstante las diferencias morfológicas, debían cumplir la misma función. A parti
r de los
estudios bioquímicos de Brendt Ehinger (1969), se ha reconocido la diversidad de estas 
células.
Descubrió este autor, que muchos de los neurotransmisores cerebrales se hallaban también en las 
células
de la retina. Un hallazgo esencial fue el hecho de que los diversos tipos de neurotransmisores loc
alizados
en los procesos sinápticos de las amacrinas, se ubicaban en tipos morfológicos diferentes.

Se comprobó posteriormente que, en general, las células amacrinas que presentaban árboles den
dríticos
diferentes correspondían a un neurotransmisor determinado. Estudios posteriores de Brecha y col
. (1984)
pusieron de manifiesto que además de los neurotransmisores, las células amacrinas contenían 
muchos
de los neuropéptidos del organismo que actúan como neurotransmisores, lo que llevó a ampliar 
más allá
de lo previsto la diversidad de las células amacrinas. Se han aislado varios  aminoácidos, como 
glicina,
serotonina,  dopamina, acetil-colina,  GABA...  y  neuropéptidos como  glucagón,  sustancia P, 
neuropéptido
Y,  neurotensina,  somatostatina...(cap 6). Se dedujo de todo esto que las células de morfología 
diferente
deberían poseer funciones biológicas distintas. Los recientes trabajos de Masland y col. (1987), 
y otros
posteriores, han permitido diferenciar los siguientes tipos:

12.4.1 Amacrina colinérgica

Identificada por Masland en colaboración con John W. Mills en la retina de conejo. Su neurotran
smisor,
descargado en presencia de luz es la  acetil-colina, que tiene sobre las ganglionares un efecto 
excitatorio.
Además, acumulan GABA y lo secretan por un mecanismo más complejo, probablemente media
nte algún
transportador y en ausencia de calcio. En este tipo de amacrina, sus procesos están muy superp
uestos.
Morfológicamente son monoestratificadas, y se localizan en dos subestratos:

- el cuerpo neuronal de unas se ubica en la porción más interna de la nuclear interna, mientras 
que sus
procesos se extienden por la porción más externa de esta capa,

- otras tienen su cuerpo neuronal en la capa de células ganglionares, y sus procesos se extiende
n por la
porción más interna de la capa nuclear interna. Se trata de células amacrinas "desplazadas".

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12  Resolución  temporal  en  la  segunda  sinapsis  de  la  retina 147

Funcionalmente, reciben entradas de señales de las células bipolares y de otras amacrinas, y e

fectúan
sinapsis exclusivamente con dendritas de las células ganglionares. Sus procesos están eléctric
amente
aislados, lo cual permite que una región libere acetil-colina a una célula ganglionar en una 
pequeña zona
y que no lo haga en regiones más alejadas. Esta peculiaridad ha permitido postular que estas am
acrinas
intervengan en la  respuesta  direccional de las células ganglionares (en el conejo).

12.4.2 Amacrina gabaérgica y amacrina glicinérgica

En el gato, un 38 % de sus células amacrinas almacenan GABA, y se han descrito cuat
ro tipos
morfológicos. Un 43% más, almacenan  glicina, y se distinguen asimismo tres tipos morfo
lógicos
distintos entre sí y de los cuatro anteriores. Ambos neurotransmisores son inhibidores de las 
células
ganglionares, como se confirma por registros electrofisiológicos, que dan respuestas inhi
bitorias
sostenidas o transitorias en dichas células.

12.4.3 Amacrina A17 o amacrina recíproca (AI)

Se distingue por su capacidad de acumular sustancias químicamente análogas a la  serotonina. D
ado que
la serotonina y sus análogos corresponden químicamente a  indolaminas, se ha denominado a e
ste tipo
celular "acumuladora de indolaminas". Masland y col. (1987) descubrieron hasta cinc
o tipos
morfológicos distintos, pero con tantas características comunes como para no clasificarlas co
mo tipos
celulares funcionalmente independientes.

La principal característica común a todas ellas es que el conjunto de sus dendritas configura u
n denso
plexo ubicado en el  margen más  profundo de la  plexiforme interna. Allí, estas  células  establ
ecen  la
denominada sinapsis recíproca, con las prolongaciones terminales de las células bipolares de b
astones.
Como se ramifican muy extensamente y establecen contacto con la práctica totalidad de las bipo
lares de
bastón, se postuló que intervendrían eficazmente en la vía que sigue la luz débil a través de la ret
ina. Por
lo mismo, estos cinco tipos celulares, podrían representar otras tantas vías a través de las cual
es otras
neuronas de la retina podían interactuar con las bipolares de bastón.

12.4.4 Amacrina AII

Son  unas  células tan pequeñas que sus dendritas apenas se solapan unas con otras. Por otra p


arte su
extensión lateral es muy breve. Puede explicarse el reducido tamaño de estas células y su 
elevada
densidad como base anatómica para mantener elevada la intensidad de la señal a lo largo de 
esa vía
centrípeta. Son muy abundantes y cubren la totalidad de la superficie retiniana. Famiglietti (1983
) y Kolb
y col. (1984)  demostraron  que  en  la  retina  de  gato  las  bipolares  de  bastones  no  establecen  s
inapsis
directas con células ganglionares, pero sin embargo, este animal tiene una especial sensibil
idad en
condiciones escotópicas. De aquí que la función de las amacrinas AII sea la de mediar en la resp
uesta de
las ganglionares a la luz débil. Parecen, pues, desempeñar dos funciones:

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
148 Neurobiología  de  la  visión

- Como otras amacrinas, transmiten una señal transitoria hacia las células ganglionares en resp
uesta al
estímulo luminoso, con lo que aumenta la respuesta de éstas al comienzo de dicho estímulo.

- Conectan las bipolares activadas por los bastones con las células ganglionares. Esto permite a l
a célula
ganglionar actuar tanto con luz intensa como con luz débil. Por tanto, la amacrina AII forma par
te de la
vía directa de la retina, en la que el mensaje visual va del bastón a la célula bipolar, de allí a la a
macrina
AII, y por fin a la célula ganglionar.

12.4.5 Amacrina dopaminérgica (A18)

Su neurotransmisor es la  dopamina. Son muy escasas en la retina. En retina de conejo Maslan
d y col.
(1987) encontraron unas 8500 amacrinas dopaminérgicas, contra 300000 colinérgicas y 
350000
ganglionares. Poseen además muy pocas dendritas, que se ramifican en segmentos muy finos, d
e lo que
resulta un mosaico con abundantes espacios huecos, a diferencia de los otros tipos de amacrin
as. Esta
holgada disposición hace pensar en que no realicen actividades en las que se requiera un elevad
o nivel
de resolución espacial. Así, mientras que el tupido mosaico que forman las colinérgicas permite l
a exacta
resolución de un pequeño punto luminoso que estimule la retina, en las dopaminérgicas tendría 
grandes
posibilidades de incidir en los espacios huecos.

Son presinápticas a muchos tipos de amacrinas, como AII, A17 y son postsinápticas a otros ti
pos de
amacrinas y a bipolares específicas de conos del tipo biestratificado gigante (Hokoc y Mariani, 
1988).
En  retinas  de  gato y  de  primate,  algunas  de  estas  células  presentan  uno o  varios  procesos al
argados
semejantes a axones que se extienden hasta una extensión de unos 3 mm del soma neurona
l y que
formarían un plexo en el límite externo de la capa plexiforme interna (Kolb y col., 1990)

12.5 Células interplexiformes

Responden a una organización peculiar de amacrina dopaminérgica. Descritas en la retina de g
ato por
Gallego (1971), su cuerpo neuronal se localiza en la capa nuclear interna, y sus procesos se ex
tienden
ampliamente tanto por la plexiforme interna como por la plexiforme externa (Fig. 12.3). 
Gallego
denominó por este motivo  interplexiforme a este tipo celular y su nombre se ha generalizado a la
s células
que efectúan este tipo de sinapsis en otras especies.

En primates fueron identificadas por Dowling y Ehinger (1975) y en la retina humana, donde se 
observó
una diferencia notable con las otras amacrinas, por Frederic y col. (1982).

Supuso Gallego que las  células  interplexiformes formarían parte de un sistema de  retroalim


entación
(feed-back) entre las dos plexiformes de la retina (eferencia de la segunda sinapsis a la 
primera). Las
células interplexiformes son postsinápticas a las amacrinas de la plexiforme interna y presinápti
cas a las
células horizontales, y algunas bipolares en la plexiforme externa. Su función sería suprimir inter
acciones
inhibitorias en condiciones de poca luz, regulando el grado de contraste de la imagen.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12  Resolución  temporal  en  la  segunda  sinapsis  de  la  retina 149

En teleósteos su neurotransmisor es la dopamina (Dowling y Ehinger, 1978) la cual altera el ta

maño del
campo receptor de las células horizontales, ya que la respuesta de éstas células aumenta en gran 
medida
si el estímulo es un punto luminoso, mientras que la respuesta a un estímulo anular disminuye a l
a mitad.
Se postuló a partir de esto que la dopamina disminuiría la propagación de señales entre las 
células
horizontales, que forman plexos, y que se acoplarían entre sí mediante  uniones  hendidas.

12.6 Células ganglionares

Morfológicamente, las células ganglionares se dividen a grandes rasgos en  ganglionares d
ifusas o
polisinápticas y ganglionares enanas  o  monosinápticas. A su vez, las  ganglionares 
difusas se
subdivididen en dos grupos: aquéllas cuyas dendritas se extienden de forma difusa, a través de 
la capa
plexiforme interna y las que las presentan estratificadas en uno o más subestratos de dicha capa
.

Ganglionar  enana. Los primates la presentan en la región parafoveal de su retina. Su cuerpo n
euronal
y expansiones dendríticas son muy reducidas, y sinapta exclusivamente con el terminal axónico 
de una
única célula bipolar. Presenta dos variedades: una de ellas, tiene sus dendritas ramificada
s en la
sublámina  a, o porción externa de la plexiforme interna; la otra, presenta su árbol dendrítico ra
mificado
en la sublámina b, o porción interna. Por tanto, las dos variedades de bipolar enana de cono (inv
aginante
y plana) transmiten sus señales a dos ganglionares enanas, que a su vez según su contacto con la 
bipolar
serán:  ON para la que contacta con la bipolar  ON en la sublámina b y  OFF para la que lo ha
ce en la
sublámina a con la bipolar  OFF.

Fig.  12.3  Organización  funcional  de  la  retina  de  los  primates,  en  la  que  puede  verse  la  vía  de  co
nos,  la  vía  de
bastones,  las  conexiones  de  los  dos  tipos  de  horizontales,  y  el  sistema  de  retroalimentación  formado 
por  algunas
secuencias  de  amacrinas  y  la  célula  interplexiforme
fóvea, que carece de bastones, contiene alrededor de 4000 a 5000 conos/mm  y el mismo número de

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
150 Neurobiología  de  la  visión

12.6.1 Campos receptores de las células ganglionares de la retina

Cada célula ganglionar reacciona a la iluminación de una porción limitada de la retina. En 1952 
Stephen
Kuffler registró la actividad de células ganglionares aisladas en la retina de gato. Comprobó cóm
o incluso
en la oscuridad estas células transmitían continuamente impulsos nerviosos de poca intensidad 
y que la
luz modulaba esta actividad espontánea.

Campo  receptor  de  una  célula  ganglionar  de  la  retina es la zona de la retina cuya estimulac


ión puede
modular la frecuencia de descargas de dicha célula. Podría compararse el potencial gradua
do local
(potencial lento) a la  amplitud modulada  (AM) en fotorreceptores y bipolares, mientras qu
e en las
ganglionares los potenciales de acción son similares a la modulación  digital o frecuencia modul
ada (FM)
que son despolarizaciones equipotenciales (igual amplitud). El número de despolarizaciones en 
unidad
de tiempo refleja la intensidad del estímulo, como en los nervios periféricos. Incluso sin estim
ulación,
transmiten impulsos contínuos a ritmos que oscilan según el tipo de ganglionar, entre los 5 y los 
40 m/s.
Las señales excitadoras incrementan el número de impulsos, mientras que las inhibidoras lo dism
inuyen.

12.6.2 Tamaño de los campos receptores

Kuffler observó que el campo receptor de las células ganglionares era de tipo circular y que su t
amaño
era diferente según la zona de la retina estimulada. La gran diferencia entre la propor
ción de
fotorreceptores y células ganglionares indica el notable grado de convergencia que opera en la re
tina. La
2

ganglionares. En la  fóvea el campo receptor es angosto, dado que su factor de convergencia es m
uy bajo.
Corresponde a un espacio de 2 micrómetros de ancho que sería el diámetro de un cono foveal, 
lo que
equivale a unos pocos minutos de arco. Como los conos en esta región tienen este diámetro, la fó
vea será,
por tanto, la zona con máxima capacidad discriminativa y la parte de un objeto que se aprecia co
n mayor
nitidez es la que incide sobre ella. Supondrá una elevada agudeza visual.

De hecho la máxima agudeza que existe en la retina corresponde a la  foveola, cuyos conos ti
enen un
diámetro de 1,5 micrómetros, y allí será donde los campos receptores tengan el menor tamaño 
de toda
la retina. En esencia, una unidad funcional formada por un cono, una célula bipolar y un
a célula
ganglionar forman un sistema de  línea privada que se proyecta a través del nervio óptico hasta 
el CGL,
y de allí al córtex.

En la retina extrafoveal o periférica son más amplios, ya que el grado de convergencia aumenta 
a medida
que nos alejamos de la fóvea, y corresponden a un mayor número de fotorreceptores que conve
rgen en
una sóla célula bipolar (a su vez muchas bipolares lo hacen sobre una ganglionar). Esta conve
rgencia
también será de tipo mixto, es decir, de varios bastones y conos en sendas bipolares y varias de 
éstas en
una ganglionar. En el grado máximo hasta más de 50 bastones convergen en una célula bipolar 
y unos
600 pueden hacerlo a través de las interneuronas en una única célula ganglionar.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12  Resolución  temporal  en  la  segunda  sinapsis  de  la  retina 151

El campo receptor de una ganglionar de la retina periférica puede tener hasta 1mm o algo 

más de
diámetro, lo que corresponde a un arco de entre 3° y 5° del campo visual. En la retina 1 grado 
de arco
corresponde aproximadamente a 0,25 mm. En esta región se tendrá por tanto una agudeza visua
l baja y
la detección será más grosera (se percibirán sólo objetos más grandes con resolución más impe
rfecta).

12.6.3 Clasificación de las ganglionares según su campo receptor

El campo  anatómico de una célula ganglionar viene determinado por la superficie que cu
bren sus
ramificaciones dendríticas. También es mucho menor que su  campo  receptor, y coincide con e
l  centro
del mismo, por lo que las respuestas a los estímulos de su periferia deben venir mediadas 
por las
influencias de otras células de asociación horizontal, sean horizontales o amacrinas.

Kuffler clasificó las células ganglionares en dos tipos, de acuerdo a sus respuestas del centro: las 
células
ganglionares  de  centro-ON, aumentan la frecuencia de descarga que tenían en reposo 
(potenciales de
acción) cuando se ilumina el centro, y  células  ganglionares  de centro-OFF, que disminuyen la 
frecuencia
de su descarga cuando se ilumina el centro de sus campos receptores. Ambos tipos están prese
ntes en
igual número en la retina. La luz difusa no es un estímulo eficaz en ninguno de los dos tipos de 
campos
receptores, mientras que sí lo es un punto luminoso que provocará diferentes respuestas según in
cida en
el centro de uno de estos dos tipos de ganglionares. El estímulo más efectivo para su región pe
riférica
es un anillo circular de luz que también provocaba efectos antagónicos según el tipo de ganglion
ar (Fig.
12.4).

a)  Células ganglionares de centro-ON. Reciben contribución de las bipolares despolarizantes 
de conos
(bipolares invaginantes). Su campo receptor tiene una zona central excitatoria y una periferia inh
ibitoria.
Dan respuestas (aumento de la frecuencia de descarga) al inicio de un estímulo luminoso en el ce
ntro del
campo  (ON)  y respuestas  antagónicas  a un  estímulo  en  la periferia  del campo  (OFF), respo
ndiendo
cuando cesa.

b)  Células ganglionares de  centro-OFF. Reciben contribución de las bipolares 


hiperpolarizantes de conos
(bipolares aplanadas). Su campo receptor presenta una zona central inhibitoria y una periferia exc
itatoria.
Dan respuestas tipo  OFF (cese o disminución de la frecuencia de potenciales de acción) cuand
o la luz
incide en el centro del campo y respuestas antagónicas,  ON, cuando la luz incide en su p
eriferia.
Manifiestan un ligero aumento de la frecuencia de descarga cuando cesa el estímulo luminoso, 
debido
a un fenómeno inercial de repolarización de la membrana.

Barlow (1957) demostró que los efectos de adaptación desempeñaban un papel en la definición 
de estos
mecanismos de centro-periferia, y que disminuían mucho el efecto antagónico de la periferia en 
el estado
de adaptación a la oscuridad.

Como se verá más adelante, los efectos antagónicos centro-periferia, pueden lograrse con 
longitudes de
onda de colores opuestos (efecto  oponente).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
152 Neurobiología  de  la  visión

12.7 Percepción de contornos y contrastes simultáneos

Se concluye, pues, que las células ganglionares de la retina, en vez de tratar un cuadro "puntill
ista" de
la escena visual,  detectan diferencias  de  iluminación  entre dos  zonas contiguas en el  interior 
de  sus
campos receptores. No transmiten al cerebro el valor absoluto instantáneo de la intensidad lumi
nosa en
cada punto del mosaico de los fotorreceptores, sino la medida renovada a cada instante 
de una
comparación de los valores de luminosidad distribuidos sobre una determinada zona de la retin
a.

Si se dobla la intensidad de la luz ambiental, también será doble la cantidad de luz reflejada 
por los
objetos, pero no cambiará el contraste y, como sabemos, la información requerida para detectar 
objetos
está básicamente contenida en las variaciones de la intensidad de luz en la escena visual. El 
cerebro
posee mecanismos para interpretar el brillo, el contraste y el color de un objeto, sobre la b
ase del
contraste del entorno. En este contexto, debe tenerse en cuenta la importancia del campo rece
ptor en
zonas central y periférica de funciones antagónicas. Es muy importante, sobretodo cuando el e
stímulo
luminoso atraviesa el campo receptor en lugar de estar inmóvil. En estas condiciones el paso del 
estímulo
luminoso por la línea que separa la región periférica de la central, da lugar a una respues
ta muy
contrastada.

Por ejemplo, cuando el estímulo atraviesa la zona periférica OFF la célula ganglionar está inhibi
da, pero
cuando el estímulo llega a la región central  ON, la célula es fuertemente excitada en el moment
o en que
el estímulo atraviesa la línea de separación entre las dos zonas. Luego la excitación celular decr
ece y se
mantiene a un nivel más elevado que el de la actividad espontánea de la célula. Las cosas sucede
n como
si en el momento de paso de la zona  OFF a la zona  ON, la célula reaccionará a la vez a la desa
parición
del efecto  OFF y a la aparición del efecto  ON. Así pues, si el estímulo abarca exclusivamente 
la zona
central, la respuesta será intensa, pero si abarca un poco del campo circundante, la respuesta se 
atenúa,
y es mínima  cuando se estimula  la totalidad  del campo receptor.  Por tanto,  las  células  gangl
ionares
responden  óptimamente  al  contraste en lugar de a la iluminación difusa. Es decir, son e
xcitadas
preferentemente  por  el  límite  entre  dos  superficies  de  luminosidades  distintas,  más  que  por 
el  nivel
absoluto de luminosidad de cada una de las superficies tomadas aisladamente.

El significado biológico de los dos tipos de ganglionares es que responden a canales ret
inianos
independientes y paralelos que se proyectan por separado en el cuerpo geniculado later
al. Esta
organización antagónica de los campos receptores de las ganglionares explica por qué la aparie
ncia de
un objeto no tiene una dependencia significativa de la intensidad de la fuente de luz, sino del c
ontraste
espacial, es decir del contraste entre el objeto y su entorno (fondo). Los campos receptores cuy
o centro
es  OFF responden  mejor  a  puntos  negros  sobre  fondo  claro,  y  los  de  centro  ON  lo  hacen  a 
puntos
luminosos sobre fondo oscuro. Un círculo gris parece casi blanco contra un fondo oscuro o 
negro,
mientras que mantendrá su apariencia de gris contra un fondo blanco o brillante. Esta experienci
a puede
relacionarse con la Ilusión de  Mach, en la que el límite de una superficie gris y una superficie b
lanca es
percibido como una línea negra. Asimismo, intervienen en la acentuación de los contra
stes las
inhibiciones  laterales  de  las  células  horizontales  y  amacrinas  en  las  dos  plexiformes  para  lo
grar  los
efectos antagonistas del centro y la periferia de los campos receptores.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12  Resolución  temporal  en  la  segunda  sinapsis  de  la  retina 153
Fig.  12.  4  Respuestas  de  las  células  ganglionares  de  la  retina  con  campos  receptores  de  centro-ON 
y  de  centro-
OFF  a  diversos  tipos  de  estímulos  luminosos  (adaptado  de  Kuffler,  1952)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
154 Neurobiología  de  la  visión

12.8 Clasificación funcional de las células ganglionares

12.8.1 Morfología de las células ganglionares en la retina de gato

Boycott y Wässle (1974), diferenciaron dos tipos morfológicos básicos de células ganglionar
es en la
retina del gato: alfa, con cuerpo neuronal grande y amplias expansiones dendríticas, y  beta, co
n cuerpo
neuronal pequeño y cuyas dendritas se agrupan densamente en un campo pequeño. Un tercer ti
po, con
cuerpo neuronal inferior al de las beta, pero con expansiones dendríticas muy ramificadas
, se ha
subdividido en: gamma,  delta y épsilon. Registros electrofisiológicos intracelulares, previos a in
yecciones
de tintura en células ganglionares, han puesto de manifiesto una correlación estricta entre los est
ratos de
ramificación dendrítica de células ganglionares y sus características de respuesta de campos rec
eptores.

Las células ganglionares de todos los tipos morfológicos con respuestas de centro-OFF, tienen 
árboles
dendríticos que se ramifican en el tercio externo de la capa plexiforme interna, que se de
nomina
sublámina a. Las células ganglionares con respuestas de centro-ON, independientemente de su 
tamaño,
tienen árboles dendríticos que se ramifican en los dos tercios internos de la capa plexiforme inter
na, que
corresponden  a la  llamada  sublámina  b, más  próxima  a  los  cuerpos de las  células  gangliona
res. No
obstante, un hallazgo reciente, demuestra que tanto en la sublámina a como en la b, hay 
células
ganglionares que dan los dos tipos de respuesta  ON y  OFF, confirmando los datos que prueba
n que en
las dos subláminas existen terminales axónicas, tando de bipolares invaginantes como planas.

Cada punto, en la retina del gato, parece estar cubierto por lo menos por una célula de centro-
OFF, y una
célula de centro-ON, de cada uno de los tipos  alfa y  beta. Cada tipo de células ganglionares 
alfa y beta
estaría dispuesto en un patrón de mosaico regular diseminado a través de toda la retina. Se esti
ma que
entre un 40 y un 50% de todas las células ganglionares en la retina de gato, es diferente de los ti
pos alfa
y beta. Hay por lo menos 21 tipos morfológicos diferentes de células ganglionares además 
de las
variedades alfa y beta. Se ha demostrado recientemente, que algunas células  gamma están dirigi
das sólo
por ingresos de los bastones y parecen ramificarse exclusivamente en la  sublámina a de 
la capa
plexiforme interna. Tienen respuestas de centro-OFF y se cree que posee un ingreso de campo 
receptor
primariamente a través de las células amacrinas del sistema de bastones.

12.8.2 Células ganglionares de "asociación"

Existe un tipo de célula ganglionar descrito por Gallego y Cruz (1965) en el perro, que denomin
aron de
asociación, cuya existencia fue confirmada por Honrubia (1966). El axón de este tipo de gangli
onar no
se une a las fibras del nervio óptico, sino que después de un recorrido variable intrarretiniano, s
e divide
en varias ramas a nivel de la plexiforme interna. Estas células pueden representar un papel de as
ociación
entre las células ganglionares. Según Gallego, serían activadas por las vías centrípetas 
visuales
comprendidas en la superficie retiniana cubierta por sus dendritas, y los impulsos de su axón mo
dificarían
la respuesta de células ganglionares situadas a distancia, con las cuales efectuarían sinapsis su
s ramas
terminales. Son células muy poco frecuentes en la retina.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12  Resolución  temporal  en  la  segunda  sinapsis  de  la  retina 155

12.8.3 Clasificación de las ganglionares según su respuesta temporal en la retina de gato

Enroth-Cugell y Robson en 1966 y Cleland y col. en 1971, mediante registros electrofisiol
ógicos,
hallaron los siguientes tipos funcionales de células ganglionares en la retina del gato, que relaci
onaron
además con su forma y cometido en el proceso visual (Tabla 12.1).

-  Células ganglionares X,  tónicas  o  sostenidas. Presentan sumación espacial lineal y su respu


esta es de
tipo  ON o tipo  OFF durante todo el tiempo de la iluminación retiniana. Son de tamaño median
o (entre
10 y 15 micrómetros) y de velocidad de conducción axonal media (aproximadamente 1
4 m/s).
Corresponden a las  beta morfològicas. Sus campos receptores son pequeños y repr
esentan
aproximadamente un 55% de las células registradas. Se hallan concentradas en la región parafov
eal y sus
axones proyectan exclusivamente en el cuerpo geniculado lateral. Responden óptimamente a es
tímulos
puntuales y menos intensamente a estímulos más amplios. Cada una de ellas recibe señales de al 
menos
un tipo de cono, por lo que serían responsables del inicio del procesamiento de la información cr
omática.
Intervienen en el análisis detallado de alta resolución y la discriminación cromática. Las células d
e centro
ON y OFF, reciben entrada directamente de bipolares y la respuesta periférica viene medi
ada por
amacrinas sostenidas. La periferia antagónica de la mayoría de las células ganglionares, im
plica la
mediación de amacrinas sostenidas.

-  Células ganglionares Y,  fásicas  o  transitorias (ON-OFF). Presentan sumación espacial no 


lineal. Sólo
reaccionan de una forma muy breve. Producen una serie de descargas fásicas al comienzo y al f
inal de
la estimulación. Fueron llamadas  ON-OFF, puesto que otras tienen sólo respuesa  ON o 
respuesta  OFF.
Su  velocidad de transmisión es muy rápida, alcanzando velocidades superiores a los 50 m/s. 
Tienen
gruesos axones y un cuerpo neuronal muy grande (hasta de 30 micrómetros). Corresponden a l
as  alfa
morfológicas. Sus estímulos más eficaces son grandes imágenes en movimiento, por lo que pr
esentan
campos receptores extensos. Son las más escasas, ya que suponen sólo un 5% de las n
euronas
investigadas. Reciben ingreso directo de amacrinas transitorias. Responden como muchas am
acrinas
transitorias, a cambios rápidos de la imagen visual, sea a movimientos rápidos de la misma, o a c
ambios
instantáneos de la intensidad luminosa, y envían descargas durante fracciones de segundo antes 
de que
se extinga la señal.

Intervendrían en un análisis inicial de la imagen y en la percepción del movimiento. Sus axones p
royectan
tanto al cuerpo geniculado lateral como a los colículos superiores, que forman parte de la vía a
ferente
alterna, la cual participa en la regulación de los movimientos del globo ocular. Estas células info
rman al
sistema visual de un acontecimiento anormal "diferente", en cualquier parte del campo visual, si 
bien no
especifican su situación de una forma precisa. Proporcionarían los "indicios" para mover los ojo
s en esa
dirección concreta. La conexión entre el colículo superior y la célula transitoria son el sistema m
ediante
el cual un estímulo en movimiento puede despertar una respuesta de orientación en el animal. 
Cuando
las células transitorias de éste son estimuladas por un movimiento súbito, el mensaje provoca u
n rápido
desplazamiento del globo ocular que hace que el estímulo quede directamente enfrente de la fóv
ea, para
que el animal pueda ver la imagen con más claridad. Las células ganglionares transitorias, permi
ten que
ya en la retina, se combine el código del espacio (localización en la retina) con el código del 
tiempo
(movimiento).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
156 Neurobiología  de  la  visión
X                      Y                     W

Morfología
Tamaño  de  la  célula medio                grande                variable
ganglionar
Número muchas; la mayoría pocas; la mayoría en pocas
cerca de la fóvea la periferia
Axones tasa de conducción tasa de conducción tasa de 

conducción
media rápida variable

Lugares  de cuerpo geniculado     cuerpo geniculado      exclusivamente al
proyección lateral                lateral y colículo       colículo superior
superior

Función
Sumación  espacial lineal no lineal mezclada

Sensibilidad  al +                    +++                  +/-
movimiento
Selectividad no                   no                    sí (en algunas
direccional células)
Antagonismo sí                    sí                    +/-
centroperiferia
Color  codificado sí (en primates) no ?

Tabla 12.1 Resumen  de los  distintos  tipos morfológicos  de  las  células  ganglionares  de  la  retina  y  su
s  propiedades
funcionales  en  la  retina  del  gato

-  Células  ganglionares  W. Son el 40% aproximadamente de las restantes ganglionares, y no 


han sido
bien caracterizadas mediante registros electrofisiológicos. Recordemos que habría su
bgrupos
denominados  delta y épsilon que deben acabar de definirse. De cuerpo neuronal muy pequeño 
(inferior
a 10 micrómetros), presentan grandes campos receptores debido a su amplia remificación den
drítica.
Reciben información de áreas extensas. Su respuesta y velocidad de conducción son las más le
ntas de
entre todas las ganglionares (8 m/s), y pueden ser  ON-OFF u  ON y  OFF.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12  Resolución  temporal  en  la  segunda  sinapsis  de  la  retina 157

Corresponden a las gamma morfológicas. Reciben casi todos sus ingresos de bastones, a tr

avés de
bipolares y amacrinas. Sus axones proyectan exclusivamente en los colículos superiores y 
estarían
relacionadas con vías  reflejas  para los  movimientos  oculares  y  de  la cabeza.  Un  tipo  de  ellas 
serían
detectoras  locales  de  bordes, mientras que otras, relacionadas con amacrinas colinérgicas, po
drían ser
clasificadas como selectivas a  la dirección. Asimismo parecen ser importantes para la transmisi
ón de los
mensajes de los bastones en visión escotópica.

12.8.4 Ganglionares en la retina de primate

Peter Gouras (1968) fue  quien primero caracterizó las  células  ganglionares en la  retina  del p


rimate,
confirmando unas propiedades que se habían demostrado previamente en el CGL. Estableció q
ue:

a) En la retina de primate se podían distinguir dos tipos de ganglionares respecto a su respuesta te
mporal:
fásicas (transitorias) y tónicas (sostenidas).

b) Las  células  tónicas  eran  sensibles  al  color,  y  mostraban  antagonismo  centro-periferia 
(células  de
oponencia  simple).

c) Las células fásicas eran sensibles al movimiento, y su velocidad de conducción era muy supe
rior a la
de las tónicas.

Recientemente se han confirmado estas dos categorías de células ganglionares en la retina de 
primate
(Leventhal y col. 1981):

1) Las  células de  tipo  B, al igual que las (X, beta) tienen campos receptores pequeños, 


producen
respuestas tónicas (sostenidas), y en general no son sensibles al movimiento, pero sí a las dif
erentes
longitudes de onda. Debido al tamaño de su cuerpo celular y al de su pequeña ramificación dend
rítica se
denominan  células  ganglionares  enanas. Perry y col. (1984), estimaron que las células B, q
ue ellos
habían denominado  P beta, constituyen  aproximadamente  el 80% de la población de las ganglio
nares de
la retina de primate. Provienen casi en su totalidad de la región macular y proyectan exclusiva
mente al
cuerpo geniculado lateral, en sus capas parvocelulares (P). A veces los fisiólogos denominan a
sí a las
propias células ganglionares de la retina que proyectan al CGL.

2) Las  células  de  tipo  A,  como las  (Y, alfa) tienen campos  receptores  grandes, producen  re


spuestas
fásicas, son  especialmente  sensibles  al  movimiento  y  no  discriminan  longitud  de  onda.  Cons
tituyen
aproximadamente  el  10  %  en  la  retina  de  primate  (P alfa)  (Perry  y  col.  1984).  Se  localizan  en  l
a  retina
periférica y proyectan al cuerpo geniculado lateral, en sus capas magnocelulares (M). Como en 
el caso
anterior a veces se las ha denominado células M por este motivo. Además, ramificaciones cola
terales,
inciden en el colículo superior. Su gran tamaño y asimismo el de sus amplias ramificaciones den
dríticas
hizo que Poliak las denominara células ganglionares "parasol" (células ganglionares gigantes 
de Ramón
y Cajal, 1892). Se ha comprobado que su campo receptor es hasta 2 y 3 veces más extenso que e
l de las
células B, y que son casi 10 veces más sensibles al contraste que aquellas.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
158 Neurobiología  de  la  visión

Como señaló Gallego (1992), es posible que no exista una exacta equiparación de las ganglion
ares de
primate y de gato. Efectivamente, a partir de recientes estudios revisados por Shapley y col. (198
6) surge
otro punto de vista, y se sugiere una nueva nomenclatura de las ganglionares basándose en el e
squema
inicial de Enroth-Cugel y Robson y considerando además su proyección al CGL.

La idea es que las células A y su diana magnocelular en el CGL, constan de dos subgrupos func
ionales
que se correspondan fisiológicamente con las X e Y del gato. Las más numerosas son las  Mx (75
%) y las
más escasas las  My (25%), que proyectan a la zona magnocelular del CGL. Según esto, las célula
s B (P x),
con un comportamiento electrofisiológico equivalente a las X del gato y que proyectan a las parv
océlulas
del CGL, no tendrían equivalente en la retina del gato.

Estudios más recientes, parecen confirman que sólo los primates poseen sistema parvocelular e
ntre los
mamíferos. No obstante, las células B proporcionan información sobre el color y los detalles fin
os de la
escena, mientras que las A lo harían sobre los estímulos en movimiento, con lo que hasta ciert
o punto
se mantiene el paralelismo funcional. Estas células serían pues la base de dos subsistemas difer
entes en
el sistema visual de los primates: el  sistema  parvocelular, relacionado con el color y el 
sistema
magnocelular, relacionado con el movimiento.

El 10% restante de las ganglionares de la retina de primate, se compone de al menos ocho tipos d
iferentes
(Rodieck, 1988). Uno de ellos, la  célula  ganglionar  biplexiforme, establece conexiones sinápt
icas con
bastones y con células bipolares y ganglionares (Mariani, 1982).

12.9. Conclusiones finales del procesamiento de la información por la retina

12.9.1 Codificación de la información visual por las ganglionares

La codificación de forma y movimiento son ejemplos de cómo el sistema visual codif
ica las
características de espacio y tiempo del estímulo. El sistema visual ha conseguido códigos para 
patrón
(forma) y movimiento que se solapan en forma considerable. La codificación de forma y movim
iento se
hace progresivamente más compleja y más interrelacionada a medida que los mensajes viajan p
or la vía
aferente, pero en la retina la propia codificación es suficientemente compleja.

Debe resaltarse el hecho de que la tercera neurona de la vía visual, la célula ganglionar, es la que 
cambia
el código  de  amplitud  en  código  de  frecuencia  de  descargas  de  potenciales  de  acción.  Debid
o  a  las
múltiples interconexiones, las células ganglionares pueden responder a dos estímulos simultán
eos:
- Codifican información luminosa, cuando la luz llega a la retina mediante un impulso nervioso s
ostenido
de la célula ganglionar situada en línea directa con los fotorreceptores estimulados.

- Codifican información temporal acerca de la luz, porque las células ganglionares transitorias c
ercanas
cambian descargas cuando la luz se enciende o se interrumpe.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12  Resolución  temporal  en  la  segunda  sinapsis  de  la  retina 159

12.9.2 Adaptación a la oscuridad moderada y extrema

Las vías que conectan los conos con las células ganglionares se utilizan en la visión normal, 
con luz
diurna. Con niveles de luz más moderados, esta función la desempeñan los bastones. En la ada
ptación
del ojo a una iluminación moderada las señales de bastones son necesarias para pasar hacia las 
células
ganglionares a través de los conos. Las señales de los bastones parecen transmitirse directamen
te a los
conos adyacentes mediante unas sinapsis eléctricas, que se establecerían entre procesos de co
nos que
contactan mediante  uniones  hendidas  con  las esférulas de bastones. Desde allí, serían  pasad
as  a las
ganglionares por las vías específicas. Se explica así el hecho de que las propiedades del campo r
eceptor
no cambien cuando el ojo realiza una adaptación moderada a la oscuridad.

Pero durante un  tiempo  prolongado  de  exposición  a  la oscuridad  o a una iluminación muy  d


ébil, la
sensibilidad de las ganglionares se incrementa considerablemente hasta el punto de que estas cél
ulas son
capaces de detectar los efectos de los fotones absorbidos individualmente por los bastones en el 
centro
de su campo receptor. Un factor que contribuye a esta extrema sensibilidad es el hecho de que las 
células
ganglionares no son inhibidas por la iluminación existente en su periferia cuando el ojo está plen
amente
adaptado a la oscuridad. Es en estas condiciones, cuando las células ganglionares cesan de ser de
tectores
de contrastes locales y se convierten en unos efectivos detectores de la intensidad luminosa. El 
cambio
producido en las  propiedades  del campo receptor, se supone debido  a  una  variación en las  ví
as  que
transportan las señales de los bastones hacia las células ganglionares.

Durante una prolongada adaptación a la oscuridad, las uniones hendidas que conectan conos con 
bastones
parecen estar cerradas, para evitar que las señales de bastones sean transferidas a través de los co
nos. Las
señales, sin embargo, parecen ser transferidas a las células ganglionares por la  bipolar  de  bastó
n. Como
vimos,  las bipolares de bastón no conectan directamente con la ganglionar, sino que lo hacen 
con la
amacrina AII, que comunica directamente con la ganglionar  OFF, e indirectamente con la gangli
onar ON
a través de las bipolares de cono.

Estas consideraciones están basadas en los pioneros trabajos de Gouras y Link (1966), en la re
tina de
primate. Estos autores señalaron que ciertas células ganglionares perifoveales, respondían a es
tímulos
iniciados en los bastones con luz débil, pero que cambiaban a ingresos iniciados por los conos 
cuando
se superaban los umbrales de éstos. Las señales supraumbrálicas de esta emisión iniciada por lo
s conos
de estas células ganglionares, tardan menos tiempo en alcanzar a las células ganglionares que 
las que
provienen de los bastones, cuando se estudiaban justo por encima del umbral de éstos últimos.

Utilizando estímulos con diferentes longitudes de onda, Gouras observó que en un estado mode
rado de
adaptación a la oscuridad, la misma célula podía enviar señales iniciadas por conos o por baston
es, pero
no simultáneamente. Parece pues, que el campo receptor de algunas células ganglionares perif
oveales
en el mono está organizado en dos campos superpuestos.

Wiesel y Hubel (1966) confirmaron la existencia de estas células ganglionares de función dual, 
si bien
hallaron que la mayoría recibía ingreso exclusivo de conos, incluso a 10° fuera de la fó
vea. No
encontraron signos de células ganglionares con ingreso sólo de bastones.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
160 Neurobiología  de  la  visión

12.9.3 Bases anatómicas de la respuesta temporal de las células ganglionares

Kuffler (1953) consideró probable que las células ganglionares con una tasa de disparo so
stenida
(tónicas), tuvieran un ingreso bastante directo y no complejo desde bipolares, mientras que a
quellas
células ganglionares con respuestas transitorias a la luz (fásicas), tuvieran un ingreso más com
plejo.
Werblin y Dowling (1969) confirmaron esto en ganglionares de Necturus, Hallaron un tipo de ga
nglionar
con un campo receptor en el que la iluminación central provocaba una despolarización sosteni
da, que
podía ser inhibida de forma sostenida por la iluminación del medio circundante.

El  segundo  tipo de ganglionar daba una descarga fásica, y muchas células ganglionares de e


ste tipo
disparaban fásicamente frente a estímulos en movimiento que pasaban a través de sus campos rec
eptores.
Estos autores, sugirieron que la fuente importante de ingreso hacia las células fásicas eran las 
células
amacrinas, mientras que las bipolares lo eran para las ganglionares tónicas.

Ha sido probado que mientras las células transitorias muestran siempre respuestas bifásicas, los 
patrones
de respuesta sostenida pueden tener componentes transitorio y sostenido. La contribución rela
tiva de
ingresos de conos y bastones hacia células ganglionares se ha estimado midiendo la sensibilidad 
a la luz
con diferentes longitudes de onda. Las células ganglionares dominadas por bastones son muy se
nsibles
en el estado adaptado a la oscuridad, a bajas energías de luz azul, pero requieren hasta 3 u
nidades
logarítmicas más de flujo de luz roja para responder en condiciones similares.

Las células ganglionares que reciben un fuerte ingreso desde los conos y bastones tienden 
a tener
respuestas bruscas, fásicas o tónicas. En la vía  de bastones a ganglionares hay mayor nú
mero de
conexiones sinápticas que en la vía de  conos. Por otro lado, el tiempo de latencia (período sin r
espuesta)
de  las  respuestas del ingreso de conos hacia ganglionares es mucho más corto que el ingreso 
de los
bastones.

Cuando están activos tanto los conos como los bastones, las señales de los conos tienden a dom
inar en
el componente transitorio, y las señales de los bastones en el componente sostenido de la respu
esta de
las células  ganglionares. Las células que se piensa que tienen predominantemente  o exclusiv
amente
ingreso de los bastones, tienen respuestas lentas y cuerpos celulares y axones pequeños.

Consideremos por fin el hecho de que las  ganglionares  B   (P x) y  A  (Mx,  My) las únicas que rele


van en el
CGL, serán la base, hasta el córtex occipital, de un procesamiento paralelo de la información vi
sual: el
canal  M o sistema  magnocelular, que conduce señales de movimiento y estructura grosera de la 
imagen,
sin color; el  canal  P o  sistema  parvocelular, que conduce las señales del análisis fino y en co
lor de la
imagen. Será la base de una organización del sistema visual de los primates en dos subsistemas q
ue serán
considerados globalmente dentro de las vías visuales, y que responden a una segregación inici
al de la
información visual, ya intuída por los investigadores en el pasado siglo.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
12  Resolución  temporal  en  la  segunda  sinapsis  de  la  retina 161

Referencias

BARLOW, H.B. (1957). "Purkinje shift and retinal noise".  Nature, 179: 255-256.

BOYCOTT, B.B., WÄSSLE H. (1974). "The morphological types of ganglion cells of the domes
tic cat´s
retina".  J.  Physiol., 240: 397-419.

BRECHA, N.C., DARTEN, H.J. (1984). "Localization of neuropeptides in adult and developing 
retina".
En  Molecular  and  cellular  basis  of  visual  acuity. Hifer S.R., Sheffield J.B. eds, New York, 
Springer-
Verlag.

CLELAND, B.G., DUBIN, M.W., LEVICK, W.R. (1971). "Sustained and transient neurones in t
he cat´s
retina and lateral geniculate nucleus".  J.  Physiol., 217: 473-496.

DOWLING, J.E., EHINGER, B.(1975). "Synaptic organization of the amine-containig 
interplexiform
cells of the goldfish and cebus monkey retinas".  Science, 188: 270-273.

EHINGER, B., FALCH, B., LATIES, A.M. (1969). "Adrenergic neurons in teleost retina". Z.  Ze
llforsch.
mikrosk.  Anat., 97: 295-297.

ENROTH-CUGELL, C., ROBSON, J.G. (1966). "The contrast sensitivity of retinal ganglion 
cells of the
cat".  J.  Physiol., 187: 517-552.

FAMIGLIETTI, E.V. (1983). "On and off patways through amacrine cells in mammalian reti
na: the
synaptic connections of "starbust" amacrine cells".  Vision  Res., 23: 1265-1279.

FREDERIC, J.M., RAYBORN, M.E., LATIES, A.M., LAMB, D.M.K., HOLLYFIELD, J.G. (
1982).
"Dopaminergic neurons in the human retina".  J.  Comp.  Neurol., 210: 65-79.

GALLEGO, A., CRUZ, J. (1965). "Mammalian retina: associational nerve cells in ganglion cell 
layer".
Science, 150: 1313-1314.

GALLEGO, A. (1971). "Horizontal and amacrine cells in the mammals retina".  Vision  Res., 311


: 33-50.

GOURAS, P., LINK, K. (1966). "Rod and cone interaction in dark-adapted monkey ganglion 
cells".  J.
Physiol., 184: 499-510.

GOURAS, P. (1968). "Identification of cone mechanisms in monkey ganglion cells".  J.  Physi


ol., 199:
533-547.

HOKOC, J.N., MARIANI, A.P.(1988). "Synapsis from bipolar cells onto dopaminergic 
amacrine cells
in cat and rabbit retinas".  Brain  Res., 461: 17-26.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
162 Neurobiología  de  la  visión

HONRUBIA, F. (1966). "Estudio de los campos anatómicos de las células ganglionares de la r
etina".
Arch.  Soc.  Oft.  Hisp.-Amer., 26: 693-720.

KOLB, H., NELSON, R.(1984). "Neural architecture of the retina". En  Prog.  Ret.  Res., 3: 21-


60.

KOLB, H., CUENCA, N., WANG, H-H., DEKORVER, L. (1990). "The synaptic organization 
of the
dopaminergic amacrine cell in the cat retina".  J.  Neurocytol., 19: 343-366.

KUFFLER, S.W. (1952). "Neurons in the retina: organization, inhibition and excitation problems
".  Cold
Spring  Harbor  Symp.  Quant.  Biol., 17: 281-292.
KUFFLER, S.W. (1953). "Discharge patterns and functional organization of the mammalian ret
ina".  J.
Neurophysiol., 16: 37-68.

LEVENTHAL, A.G., RODIECK, R.W., DREHER, B. (1981). "Retinal ganglion cells classes in 
the old
world monkey; morphology and retinal projections".  Science, 213: 1139-1142.

MARIANI, A.P. (1982). "Biplexiform cells: ganglion cells of the primate retina that 
contact
photorreceptors".  Science, 216: 1134-1136.

MASLAND, R.H. (1987). "Arquitectura funcional de la retina".  Inv.  y  C., 125: 56-66.

PERRY, V.H., OEHLER, R., COWEY, A. (1984). "Retinal ganglion cells that project to the dorsa
l lateral
geniculate nucleus in the macaque monkey".  Neuroscience, 12: 1101-1123.

RAMON Y CAJAL, S. (1892-1893). "La retine des vertebrés".  La  Cellule, 9: 17-257.

RODIECK, R.W. (1988). "The primate retina". En  Comparative  primate  biology, 4:  Neurosci


ences pp.
203-278. Nueva York: Liss.

SHAPLEY, R., PERRY, V.H. (1986). "Cat and monkey retinal ganglion cells and their visual fun
ctional
roles".  Trends  Neurosci., 9: 229-235.

WERBLIN, F.S., DOWLING, J.E. (1969). "Organization of the retina of the mudpuppy N
ecturus
maculosus: II. Intracelullar recording".  J.  Neurophysiol., 32: 339-355.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
13  Vías  visuales  y  organización  retinotópica 163
13 Vías visuales y organización retinotópica

13.1. Estructura y función de las vías visuales

El sistema visual humano principal o vía aferente, está formado por retinas, nervios ópticos, q
uiasma,
cintillas ópticas, cuerpos geniculados laterales, radiaciones geniculocalcarinas, cortezas calcarina
s, áreas
visuales de asociación, y conexiones interhemisféricas relacionadas. Este sistema recibe el no
mbre de
vía  retino-geniculo-cortical que comprende dos tractos:  vía  retinotalámica (pregeniculad
a) y  vía
geniculocortical (postgeniculada) (Fig. 13.1). Los axones de las células ganglionares van a pro
yectarse
a diversos núcleos centrales, formando la vía retinohipotalámica, la vía retinotectal, la vía retinoc
olicular
y la vía retino-geniculo-cortical. Esta última vía es la que realiza el procesamiento de las señales 
visuales
con origen en la retina, que después serán procesadas en el cuerpo geniculado lateral y, por fi
n, en la
corteza visual.

A partir del CGL, se canalizan los dos sistemas M y P por los axones que forman las radiaciones 
ópticas
y que haciendo un arco por el lóbulo temporal alcanzan caudalmente el lóbulo occipital, y forma
n el  asa
de Meyer. Los axones de las células ganglionares se dirigen hacia atrás formando el  nervio  óp
tico, que
después de atravesar el quiasma será ya la  cintilla óptica, dado que sus fibras ya no pertenecen a 
un único
ojo sino a los dos. Ésta termina y, por tanto, las fibras efectúan sinapsis, en el cuerpo  geniculado 
lateral,
que forma parte del tálamo óptico. Las fibras de cada hemirretina nasal se cruzan en el  quiasm
a  óptico.
En la vía geniculocortical, las radiaciones ópticas proyectan al área visual primaria o áre
a  17  de
Brodmann o corteza  estriada, debido a que contiene una capa fibrosa, la estría de  Gennari, do
nde existe
una representación de la retina ordenada con arreglo a las proyecciones de los axones de CGL. L
as fibras
que conducen señales procedentes de la fóvea tienen una amplia representación en la corteza, a 
ambos
lados de la  cisura  calcarina, (Fig. 13.2).

Los axones de las células piramidales del área 17 (V1) van a proyectar a la  corteza  preestriada 


o áreas
18 y 19 de Brodmann, hoy día reclasificadas como V2, V3, V4, y V5, zonas corticales que jue
gan un
papel esencial en la codificación del mensaje visual. Las equivalencias de la nomenclatura de Br
odmann
con la actual son las siguientes: área 17 o V1, área 18 que comprende las actuales V2, V3, V3a 
y V4 y,
por fin, el área 19 o  área  medio  temporal  (MT) o V5.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
164 Neurobiología  de  la  visión
Fig.  13.1  Esquema  simplificado  de  las  vías  visuales

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
13  Vías  visuales  y  organización  retinotópica 165

Fig.  13.  2  Proyección  de  la  retina  en  la  corteza  visual  primaria

13.2 Destino encefálico de las vías visuales secundarias
Las fibras ópticas alcanzan además otras zonas encefálicas:

a)  El  núcleo  supraquiasmático  del  hipotálamo,  posiblemente para  controlar ritmos  circadia


nos  (día-
noche) relacionados con procesos fisiológicos endocrinos.

b) Los núcleos  motores del  tronco  encefálico, para el control y coordinación de los movimient


os de los
ojos, que compensen los giros de la cabeza, de forma que se mantengan los ojos en movimient
o sobre
objetos que requieran nuestra atención.

c) Los  núcleos  pretectales o  pretectum, desde donde parten axones hacia los núcleos motores 


oculares
que activarán el reflejo pupilar a la luz.

d) Los colículos superiores o tubérculos bigéminos, para el control simultáneo bilateral de los 
dos ojos.
Desempeña un importante papel sobre la atención hacia el estímulo visual, manteniendo los ojos 
"fijos"
sobre el objeto de interés.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
166 Neurobiología  de  la  visión

e) Los  núcleos  pulvinares, como vía visual secundaria, bien directamente de la vía óptica pri


ncipal o
indirectamente desde los colículos superiores. A continuación pasan a las áreas visuales secunda
rias, 18
y 19 de los lóbulos occipitales.

f) El  cuerpo  geniculado  lateral  ventral.  El  cuerpo  geniculado  lateral  ventral  también  recibe 
señales
visuales directas, pero sólo proyecta hacia estructuras subcorticales: el  pretectum, el colículo s
uperior,
los núcleos pontinos y el núcleo supraquiasmático. Su función es, hoy por hoy, desconocida.

g) Otras zonas del  tálamo y del  tallo  encefálico, para la percepción de la intensidad de la luz.

13.3 Vía retinotalámica (pregeniculada)
13.3.1 Retina

La distribución de la función visual a través de la retina no es uniforme, sino que presenta una dis
posición
a modo de zonas concéntricas de sensibilidad creciente hacia el centro, o sea, la fóvea, donde e
xiste la
máxima sensibilidad. En la fóvea los conos constituyen un "botón central libre de bastones" 
de unos
125000 conos. Las células ganglionares que reciben contribución del sistema central de conos en
vían sus
axones directamente al borde temporal del disco óptico, y constituyen el  haz  papilomacular.

13.3.2 Disco óptico

El  disco  óptico o papila óptica, es el lugar de salida común de todos los axones de la


s células
ganglionares retinianas. Se localiza a unos 3-4 mm en el lado nasal de la fóvea, y 
corresponde a un
orificio de 1,5 x 2 mm en la esclerótica, la coroides, el epitelio pigmentario y la propia retina. Al 
carecer
completamente de fotorreceptores, se proyecta en el espacio visual como un escotoma a
bsoluto,
denominado  mancha  ciega  de  Mariotte.

13.3.3 Nervio óptico

La longitud total del nervio óptico hasta el quiasma es de aproximadamente 5-6 cm. Desde el 
disco óptico
al quiasma, las fibras más periféricas de la retina quedan también en la periferia del nervio. Ju
sto por
detrás de la lámina cribosa, las fibras nerviosas se mielinizan, con lo que el diámetro del nervio a
umenta
a 3 o 4 mm (Potts y col., 1972). En la porción retrolaminar del nervio, los dos tercios del total de 
células
intersticiales son  oligodendrocitos, que formarán las vainas mielínicas de los axones visuales, 
función
que en los nervios periféricos realizan las células de Schwann. De aquí, que pueda considerarse a
l nervio
óptico un fascículo de la sustancia blanca cerebral y no un nervio periférico.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
13  Vías  visuales  y  organización  retinotópica 167
13.3.4 Quiasma óptico

El quiasma óptico está situado a unos 11-13 mm por encima del dorso de la silla turca. A finales 
del siglo
pasado fue demostrada histológicamente la decusación parcial de los axones retinianos en la ma
yoría de
los quiasmas de mamíferos. Desde los peces a las aves, la decusación es total, y a partir de los ma
míferos
placentarios comienza una homolateralización de las fibras que alcanzará su máximo en los prim
ates. Esta
conexión de un ojo con su hemisferio homolateral, junto con la casi otra mitad de las fibras de
cusadas
que se dirigen al mismo lado, es la base anatómica de la visión binocular. Kupfer (1967) demos
tró que
en el ser humano adulto, la relación entre las fibras cruzadas y las no cruzadas en el quiasma óp
tico era
aproximadamente de 53 a 47, con lo que las fibras no entrecruzadas o no decusadas era muy sup
erior que
en cualquier otro primate.

13.3.5 Cintillas ópticas

Las cintillas  ópticas  se  constituyen a medida que las  fibras aferentes  de  la retina pasan  a  tr


avés del
quiasma, en su zona inmediatamente posterior. Cada una de ellas se origina en la escotadura p
osterior
del quiasma y está separada de la otra cintilla óptica por el tallo de la hipófisis en la parte inferi
or y por
el tercer ventrículo en la parte superior (Glasser y Sadun, 1993).

13.4 Vía geniculocortical (postgeniculada)

13.4.1 Organización del cuerpo geniculado lateral dorsal

El cuerpo geniculado lateral dorsal es la estación de relevo principal entre la retina y la corteza e
striada.
Las cintillas ópticas contienen fibras aferentes de las vías ópticas anteriores que terminan en el 
cuerpo
geniculado lateral (CGL). El CGL es el núcleo visual primario más grande y probableme
nte más
importante en el ser humano. Las neuronas del CGL darán lugar a los axones que form
arán las
radiaciones  geniculocalcarinas. El CGL forma parte del  tálamo (tálamo visual), a su vez integr
ante del
cerebro  intermedio o  diencéfalo, y ha sido dividido por Poliak (1957) y otros anatomistas en 
un gran
núcleo dorsal (CGLD) y otro ventral o  núcleo  pregeniculado.
Parece que en los primates el núcleo pregeniculado, más primitivo, no realiza ninguna función vi
sual. Las
células ganglionares de la retina se proyectan de forma ordenada hacia puntos específicos en el 
CGLD,
ya que en cada CGLD hay una representación  retinotópica de la mitad contralateral del campo 
visual.
La superficie de la retina no está representada isométricamente en el CGLD. La fóvea, la zona de 
la retina
con la máxima agudeza visual, tiene la máxima densidad de células ganglionares, por lo que ti
ene una
mayor representación proporcionalmente que la periferia de la retina. Por otro lado, existe una im
portante
entrada de axones procedentes de la capa VI del córtex visual primario (área 17), inv
olucrada
posiblemente en una modulación por inhibición presináptica de las neuronas del CGL, y que re
gula así
el flujo de información visual (Gilbert y Kelly, 1975).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
168 Neurobiología  de  la  visión

El CGL es un sistema modelo para la  degeneración retrógrada o degeneración transináp
tica. Los
cambios inducidos en las células y la citoarquitectura del CGL que siguen a las lesiones de los 
axones
de las células ganglionares, se han descrito como una evidencia de muerte celular a consecuenc
ia de la
no estimulación aferente presináptica. También ha sido descrito en sentido inverso, al observa
rse una
atrofia óptica como consecuencia de la destrucción de las radiaciones corticogeniculadas, au
nque su
período de desaferencia es muy superior al caso anterior.

Cada fibra de la vía óptica establece contacto como máximo con 4 a 6 células del CGL. A su ve
z, cada
célula del CGL recibe aferencias de un número menor de células ganglionares. Una sóla espig
a de un
axón de una célula ganglionar es suficiente para provocar una espiga en una sóla célula del CGL. 
Algunas
neuronas  del CGL reciben proyección de una sóla célula ganglionar, mientras que en la may
oría, la
aferencia excitadora es suministrada por 2 a 3 células ganglionares (Cleland y col., 1971). En los 
primates
aproximadamente el  90%  de  las células ganglionares  de  la retina termina en el  CGL. El  CG
L tiene
aproximadamente 1800000 neuronas por lo cual, el índice de células ganglionares de la retina r
especto
a las del CGL es de 1:2. No obstante, este índice sináptico es un promedio, ya que varía 
con la
excentricidad y con la capa (lámina) del CGL que consideremos.

13.4.2 Sistemas parvocelular y magnocelular

Los axones de las células ganglionares proyectan una representación espacial precisa de la reti
na en el
cuerpo geniculado lateral. De esta forma, cada campo visual tiene en el cuerpo geniculado late
ral una
representación contralateral: los axones de la retina nasal se entrecruzan en el quiasma, par
a hacer
sinapsis con las neuronas del cuerpo geniculado lateral contralateral, mientras que los axones de l
a retina
temporal van directamente, sin entrecruzarse, al cuerpo geniculado lateral homolateral. En el 
gato, el
CGL tiene tres capas bien definidas (A, A1, B), aunque la capa B se ha vuelto a subdividir.

En los primates, el CGL está formado por seis capas de neuronas que han sido numeradas desde 
la seis,
la más dorsal, hasta la uno, la más ventral (Szentágothai, 1973). En el ser humano esta estratifica
ción en
seis capas se presenta de forma más compleja, y en conjunto el cuerpo geniculado adquiere la f
orma de
un sombrero de tres picos (Fig. 13.3). A cada lado, las capas 1, 4 y 6 reciben información 
del ojo
contralateral, en tanto que las capas 2, 3 y 5 reciben información del ojo ipsolateral (homolateral
). En el
cuerpo geniculado lateral se establece una segregación funcional de la información visual. La
s capas
dorsales, 3, 4, 5 y 6 contienen células pequeñas ("parvus": pequeño), denominadas parvocélulas, 
mientras
que las capas 1 y 2, ventrales, contienen células grandes ("magnus": grande) a veces de hasta 30 
µm de
diámetro, llamadas  magnocélulas.

Sistema  magnocelular. Las células ganglionares grandes (parasol) (Mx, M y), procedentes en su 


mayoría
de la retina periférica, se proyectan a una zona amplia del cuerpo geniculado lateral, (
si bien
principalmente a su porción magnocelular M) y constituyen el llamado  sistema  magnocelular
, que se
continúa en la capa 4 c alfa del córtex visual primario (área 17 o V1), la cual se proyecta a la cap
a 4 b de
esa misma área. De aquí se proyecta directa o indirectamente al  área  cortical temporal media  (
TM). Esta
vía está relacionada con el bosquejo de la imagen y el movimiento.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
13  Vías  visuales  y  organización  retinotópica 169

Fig.  13  3.  Cuerpo  geniculado  lateral  dorsal  humano.

Sistema  parvocelular. Las células ganglionares pequeñas (ganglionares  enanas) (Px) se proye


ctan a la
porción  parvocelular (P), y constituyen el  sistema  parvocelular que proyecta en la capa 4 c 
beta del
córtex visual primario (V1). Desde esta capa, proyecta hacia las capas II y III de V1 y también h
acia una
zona del área 18 denominada "corteza estriada pálida" (V2). Por fin, proyecta a las áreas V3 y 
V4. Esta
vía está relacionada con el detalle y el color.

13.4.3 Campos receptores en el cuerpo geniculado lateral

Cada neurona del cuerpo geniculado lateral recibe sinapsis de un escaso número de células gangl
ionares
de la retina, por lo que sus campos receptores son del mismo tipo que los de las células gangli
onares.
Hay que señalar que las respuestas de tipo  ON y de tipo  OFF son más intensas que en la retina 
(Hubel
y Wiesel, 1961). Esto tiene como resultado aumentar el efecto de contraste cuando la mancha lu
minosa
pasa de una zona  OFF  a otra  ON y viceversa. Las ganglionares de centro  ON influyen sól
o en las
neuronas del CGL de centro  ON y las de centro  OFF proyectan asimismo en neuronas del CGL 
de centro
OFF.

En las capas (láminas) parvocelulares, las láminas 5 y 6 reciben proyecciones principalmente de 
células
ganglionares de centro excitatorio y las láminas 3 y 4 de centro inhibitorio. Sin embargo esto no 
ocurre
en las capas magnocelulares, en las que los dos tipos de neuronas están entremezcladas a lo largo 
de estas
capas. Las variaciones en el nivel de vigilancia provocan modificaciones en el tamaño de los 
campos
receptores de las neuronas geniculadas, lo que se atribuye a proyecciones que llegan al CGL d
esde la
formación  reticular.  En el  macaco,  se  han  registrado neuronas  con campos  receptores  de  op
onencia
simple de color (Wiesel y Hubel, 1966). No es frecuente el registro de neuronas con re
spuestas
direccionales ni a estímulos que provengan de ambos ojos.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
170 Neurobiología  de  la  visión

13.4.4 Radiaciones ópticas

El fascículo genículocalcarino se inicia en el CGL y constituye la vía óptica "posterior", que se 
proyecta
a la corteza visual  primaria  (área  17).  Estas  fibras  mielinizadas  parten  de  la  cara  dorsal  del 
CGL  y
discurren lateral e inferiormente a través del istmo temporal para abrirse en abanico, y rodean l
a punta
del asta temporal (inferior) del ventrículo lateral. Las fibras más anteroinferiores forman un acod
amiento,
el  asa de Meyer, en la que se contienen las proyecciones de los cuadrantes retinianos i
nferiores
homónimos, que representan los campos visuales superiores contralaterales. Las fibras discur
ren por
encima y por debajo del asta occipital del ventrículo lateral, para terminar en la superficie me
dial del
lòbulo occipital en la  corteza  estriada  (cisura  calcarina).

13.4.5 Organización retinotópica de la corteza visual

La organización retinotópica en la corteza visual responde al siguiente ordenamiento:
a) El campo macular (incluida la zona de fijación foveal) tiene una representación estrict
amente
unilateral. Su representación  relativa  en  la  corteza  es  35  veces  superior  al  de  la  retina  perifé
rica,  si
consideramos la superficie que ocupa en el ojo. La parte central del campo visual se halla repre
sentada
en la región caudal de la corteza, si bien la correspondencia exacta entre los diferentes niveles de
l campo
visual y de la corteza es incierta.

b) Aproximadamente sólo una tercera parte de la corteza cerebral estriada se localiza en la super
ficie del
lóbulo occipital, mientras que el resto se localiza en la profundidad de la cisura calcarina, 
en sus
ramificaciones y en los surcos accesorios. La cara póstero-lateral del polo occipital está ocupada 
sólo por
una pequeña parte de la corteza estriada (aproximadamente un 3% de la superficie total).

13.5 Colículo superior (tubérculo bigémino superior)

Algunas fibras del nervio óptico se dirigen a los  colículos  superiores y al  pretectum. Estas est


ructuras
establecen numerosas conexiones con las regiones oculomotoras del tronco cerebral, la médula 
espinal
y el cerebelo, e intervienen en las reacciones de orientación de los ojos y del cuerpo desencadena
das por
la aparición de un objeto en la periferia del campo visual. En el primate, el  colículo  superior re
cibe por
una parte señales de la mayor parte de las células ganglionares similares a las  ganglionares  w en 
el gato,
y de parte de las  ganglionares  M, de la retina, y por otra señales eferentes del córtex visual. 
Aquí, se
integra con información procedente de los sistemas sensoriales somático y auditivo para que la re
spuesta
sensorial se coordine con los movimientos de la cabeza y de los ojos hacia la fuente del e
stímulo
ambiental.  Así pues, entre  las siete capas  del colículo  existen  3 mapas sensoriales: un  mapa 
para  el
espacio visual, un mapa de la superficie corporal y un mapa para el espacio acústico. En los co
lículos
superiores, los campos receptores son de tamaño muy grande, alargados o circulares. Sus célu
las son
todas del tipo  ON-OFF, muy sensibles a todo movimiento de la mancha luminosa en el campo 
visual.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
13  Vías  visuales  y  organización  retinotópica 171

13.6 Area pretectal del mesencéfalo

Los reflejos  pupilares  a  la  luz  vienen  mediados  por  algunas  de  las  células  ganglionares  de  l
a  retina
(células w en el gato) que responden a los cambios en la intensidad luminosa. Estas neuronas pr
oyectan
en el área  pretectal, situada rostralmente al colículo superior, allí donde el mesencéfalo se fusi
ona con
el tálamo (diencéfalo). Las células en el área pretectal se proyectan bilateralmente hacia las n
euronas
preganglionares parasimpáticas en el  núcleo  de  Edinger-Westphal  (núcleo  motor  accesorio), 
adyacente
al núcleo oculomotor (punto de partida del  par  craneal  III). Las neuronas preganglionares en 
el núcleo
de Edinger-Westphal envían axones fuera del tallo encefálico, en el nervio oculomotor, pa
ra hacer
sinapsis en el ganglio  ciliar. Este ganglio contiene las neuronas postganglionares que inervan el 
músculo
liso del esfínter pupilar (Fig. 13.4).
Fig.  13.4  Vías  del  reflejo  fotomotor

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
172 Neurobiología  de  la  visión

Referencias

CLELAND, B.G., DUBIN, M.W., LEVICK, W.R. (1971). "Simultaneous recording of input and 
output
of lateral geniculate neurones". Nature, 231: 191-192.

GILBERT, C.D., KELLY, J.P. (1975). "The proyection of cells in different layers of the cat's 
visual
cortex".  J.  Comp.  Neurol., 163: 81-106.

GLASSER, J.S., SADUN, A.A. (1993). "Anatomía del sistema sensorial visual". En  Neurooftal-
mología.
(2ª Edic.). Ediciones Científicas y Técnicas. S.A. (Masson-Salvat). Barcelona. pp: 59-78.

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N. (1961). "Integrative action in the cat's lateral geniculate body".
J.  Physiol., 155: 385-398.

KUPFER, S., CHUMBLEY, L., DOWNER, J.C. (1967). "Quantitative histology of optic nerv
e, optic
tract and lateral geniculate nucleus of man".  J.  Anat., 101: 393-401.

POLYAK, S. (1957)  The  Vertebrate  Visual  System. University of Chicago Press. Chicago.

POTTS, A., HODGES D., SHELMAN C. y col. (1972). "Morphology of the primate optic nerv
e I-III".
Invest.  Ophtalmol.  Vis.  Sci., 11: 980-988.

SZENTAGOTHAI, J. (1973). "Neural and synaptic architecture of the lateral geniculate nucleu
s".
En  Handbook  of  Sensory  Physiology, Vol VI:  Central  Visual  Information, H.H. Kornhucker 
(ed.).
Springer Verlag. Berlin. pp: 141-176.
WIESEL, T.N., HUBEL, D.H. (1966). "Spatial and chromatic interactions in the lateral genicula
te body
of the rhesus monkey".  J.  Neurophysiol., 29: 1115-1116.

Bibliografía complementaria

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N. (1980). "Mecanismos cerebrales de la visión". En  El  cerebro, (L


ibros de
Investigación y Ciencia). Ed. Labor. Barcelona. pp: 114-128.

GLICKSTEIN, M., GIBSON A.R. (1977). "Células visuales en el puente cerebral."  Inv.  y  C., 


4: 78-86.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
14  La  corteza  visual.  Estructura  histológica  y  campos  receptores 173

14 La corteza visual. Estructura histológica y campos receptores

14.1 Análisis de la forma visual

El primer nivel de análisis de la imagen en la retina sería a modo de  mosaico, es decir, a partir 
de una
gran cantidad de elementos discretos. Los medios dióptricos del ojo proyectan una imagen del 
entorno
sobre los fotorreceptores, y cada uno de ellos responde a la intensidad de luz que incide s
obre él.
Mediante un fenómeno de convergencia, muchos fotorreceptores, en la mayor parte de la 
retina,
concentran información visual sobre un número notoriamente inferior de células ganglionares. 
Sólo en
la fóvea este número es aproximadamente igual, por lo que la visión foveal es más aguda y la 
visión
periférica mucho menos precisa. A medida que nos alejemos de la fóvea, las "piezas" del mosaic
o serán
mayores y la imagen transmitida al cerebro será cada vez más grosera.

En la corteza visual primaria existe una  representación  retinotópica, o sea, que la estimulació


n de una
región determinada de la retina excita las neuronas de una región específica de la corteza visual 
primaria
y, asimismo, la estimulación de regiones adyacentes excita regiones corticales adyacentes. La su
perficie
de la retina no se representa de forma lineal en la corteza visual. La visión foveal con máxima a
gudeza
ocupa aproximadamente el 25% de la corteza visual.

La lesión de una pequeña porción de la corteza estriada originará un pequeño punto ciego o  esco
toma en
el campo visual, cuya localización dependerá de la propia localización de la lesión en la corteza. 
Por otra
parte es importante diferenciar el hecho de que la porción cortical sea la corteza primaria o la
s áreas
secundarias o de asociación. En el primer caso, la ceguera (si la lesión es bilateral) será total, ya 
que no
se percibirán los estímulos luminosos en su primer nivel. En el segundo caso, el individuo po
drá ver
objetos, letras o colores, pero no interpretará formas o significados.

En  los  años setenta, se efectuaron experiencias que consistían en estimular la corteza visual 


humana
mediante electrodos. Los individuos manifestaron ver determinadas formas geométricas correspo
ndientes
al patrón de los electrodos activados en diversos momentos. Con el objeto de intentar corregir la 
ceguera
mediante prótesis, se realizó este estudio con personas ciegas, pero la estimulación eléctrica a lar
go plazo
causa lesiones en el tejido, por lo cual se descarta por el momento su utilización.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
174 Neurobiología  de  la  visión
14.2 La corteza cerebral

El  córtex o  corteza  cerebral, un logro de la evolución, es uno de los capítulos con mayor éxi


to en la
historia de los seres vivos. El grado en que un animal depende de un órgano es un índic
e de la
importancia de ese órgano, y la dependencia de la corteza ha ido aumentando rápidamen
te al ir
evolucionando los mamíferos (Hubel y Wiesel, 1980).

La corteza  cerebral tiene aproximadamente unos 2 mm de grosor, y es una estructura muy reple
gada que
tiene una superficie media de unos 150000 mm  en la especie humana. Se ha calculado que posee unas
2
10   neuronas, algo más del 90% de todas las del sistema nervioso. Los cuerpos neuronales se disponen
10

en 6 capas celulares que se numeran desde la más externa a la más interna. Alternativamente est
as capas
son pobres y ricas en células. A lo largo del siglo XIX y principios del XX, se cartografió bien la 
corteza
cerebral y se vio que según la zona funcional, la estructura de las capas variaba ligeramente en 
cuanto
al contenido celular. En la corteza, la regla es que las regiones que tienen función más precisa o 
mayor
discriminación ocupan relativamente más zona cortical. En la corteza visual, la región foveal de 
la retina
tiene una representación unas 35 veces más detallada que la región periférica lejana. Sin emb
argo, el
verdadero problema era de qué manera analiza el cerebro la información, y en este sentido se aco
metieron
dos importantes líneas de investigación que hoy día están en pleno desarrollo:

El primer hallazgo notable de la organización cortical fue el reconocimiento de la subdivisión e
n zonas
con funciones muy diferentes, más o menos ordenadas cartográficamente, si bien su número 
ha sido
motivo de gran especulación. Los anatomistas han propuesto un número amplio de regiones o áre
as (Von
Economo, 109; Vogt, 200), mientras que el de los fisiólogos ha sido algo más modesto (Campb
ell, 20;
Brodmann 52). Aún hoy en día, se acepta la subdivisión en las 52 áreas funcionales propuesta
s por el
fisiólogo  alemán  Korbinian  Brodmann  en  1909  (Fig.  14.1).  Estas  áreas  no  tienen  límites  ex
actos,  y
además la correlación anatómica con la función no es tan precisa. No obstante sirve de pa
uta para
localizaciones globales. La noción básica que se debe considerar es que la información sobre cu
alquier
modalidad sensorial se transmite primero a una zona o área cortical  primaria, y desde allí, dire
ctamente
o a través del tálamo, a una serie de zonas superiores o  áreas  de  asociación.
El segundo gran descubrimiento se debe al neuroanatomista español Santiago Ramón y Cajal (
1899) y
a su discípulo Rafael Lorente de No (1943), quienes pusieron de manifiesto que las operacio
nes que
realiza la corteza sobre la información que recibe son locales. En esencia, las conexiones son s
imples:
conjuntos de fibras nerviosas aportan información la corteza. Después de atravesar varias sina
psis, la
influencia de la entrada (proyección cortical) se habrá extendido a todas las capas celulares. Fina
lmente,
otros varios conjuntos de fibras se llevan de esa región concreta mensajes modificados. La nat
uraleza
local del conexionado es común a todas las regiones corticales. La información que transporta a l
a corteza
una sóla fibra, puede en principio hacerse sentir a través de toda la profundidad, en unas tres o 
cuatro
sinapsis, mientras que la expansión lateral, producida por los árboles ramificados de axones y de
ndritas,
se limita a efectos prácticos a unos cuantos milímetros, una porción reducida de la vasta extensi
ón de la
corteza cerebral. Todo cuanto realice una determinada región de la corteza, lo hará localmente.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
14  La  corteza  visual.  Estructura  histológica  y  campos  receptores 175

Fig.  14.1  Cartografía  de  las  diversas  áreas  corticales  según  Korbinian  Brodmann  (1909)
En la  corteza cerebral se han identificado varias representaciones del campo visual a partir del 
registro
electrofisiológico de los potenciales corticales evocados mediante estimulación retiniana. En rela
ción con
la tradicional clasificación de Brodmann estas regiones o áreas son las siguientes:

- 1 en el área 17 (área  visual  primaria o  V1)


- 4 en el área 18 (V2,  V3,  V3a,  V4)
- 1 en el área 19 (mediotemporal  V5)
- 1 en las áreas 20 y 21 (corteza  inferotemporal)
- 1 en el área 7 (corteza  parietal  posterior)

14.3 Estructura histológica de la corteza visual primaria

14.3.1 Estría de Gennari-Vick d'Azir en la capa IV

La corteza visual se caracteriza por una marcada estratificación orientada paralelamente a la su
perficie
cortical, y es más delgada (1,5 cm aproximadamente) que otras áreas corticales porque, aunque 
en este
caso sea mayor la población celular, el espacio intercelular es más reducido. Von Economo la de
nominó
por ello koniocórtex (de konios: polvo). La principal característica que distingue la corte
za visual
primaria (área 17 o V1) es la presencia de una capa de fibras mielinizadas relativamente acelula
r y muy
patente, que es visible sin aumento en secciones perpendiculares a ella.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
176 Neurobiología  de  la  visión

Esta zona de la corteza recibe el nombre de  área o  corteza  estriada, debido al grosor excepcio


nal de la
cuarta capa (capa IV), que es el lugar donde terminan los axones de las células del cuerpo geni
culado
lateral. En la capa IV hay una banda de sustancia blanca que la subdivide en dos partes (IVa y IV
c). Esta
banda intermedia (IVb) constituye la estría de Gennari-Vick d'Azir descrita por primera 
vez por
Francesco Gennari en 1782. Esta capa es un plexo fibroso intracortical, mielinizado, compue
sto por
axones, orientados horizontalmente, y constituido por células piramidales y estrelladas (Lund, 
1973).
Numerosas conexiones unen el área 17 con las áreas  preestriadas (18 y 19) o  áreas de asociaci
ón  visual
(áreas  visuales  secundarias).

14.3.2 Tipos celulares en la corteza visual

La corteza visual tiene dos tipos celulares fundamentales:

a)  Células piramidales. De soma grande y con espinas dendríticas largas. Son neuronas de pro
yección,
cuyos axones  proyectan  a  otras  regiones  cerebrales.  Son  excitatorias,  y  la  mayor  parte  de  la
s  veces
secretan  glutamato y  aspartato.

b)  Células estrelladas (granulares). De soma pequeño, las hay que presentan espinas (células e
strelladas
espinosas). Como las piramidales, son excitatorias y secretan los mismos neurotransmisores. 
Otras no
las presentan y se denominan  células  estrelladas  lisas. Éstas son inhibitorias y la mayor parte 
secretan
G.A.B.A.

14.3.3 Estratificación de la corteza visual

Del mismo modo que los axones de las células ganglionares proyectan una representación 
espacial
precisa de la retina sobre el cuerpo geniculado lateral, éste proyecta una representación similar, p
unto por
punto, sobre la corteza visual. Como el resto del neocórtex, el córtex visual se estratifica en sei
s capas
y varias subcapas que han sido numeradas desde el exterior al interior según (Fig. 14.2): I, II, II
Ia, IIIb,
IVa, IVb, IVc alfa, IVc beta, Va, Vb, VI. Estas capas contienen los núcleos de los cuerpos celu
lares y
sus árboles dendríticos, que aparecen como zonas oscuras o claras, en secciones de tejido trata
das con
tinciones específicas de cuerpos celulares.

14.3.4 Circuito de retroalimentacion en V1

Los axones de las neuronas del cuerpo geniculado lateral terminan sobre las células estrelladas de 
la capa
IV, concretamente en su zona más profunda, la subcapa IVc. Los axones de la porción magnoce
lular, 1
y 2 (M), del cuerpo geniculado terminan más superficialmente en la capa anterior, en la capa I
V c alfa
y además en la capa VI. Los axones de la porción parvocelular, 3,4,5, y 6 (P), lo hacen en la ca
pa IV c
beta o en la capa IV a, que no existe en humanos (Horton, 1984) y, además, proyectan ramific
aciones
menores en la capa VI.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
14  La  corteza  visual.  Estructura  histológica  y  campos  receptores 177

Fig.  14.2  Estratificación  del córtex visual. Se  representan  las  conexiones  de los  sistemas parvocelular, 


magnocelular
y  koniocelular  del  cuerpo  geniculado,  así  como  las  conexiones  verticales  entre  las  propias  capas  del 
córtex  y  las
eferencias  que  desde  éste  van  a  otras  zonas  cerebrales  (Adaptado  de  varios  autores).

Otro tipo de células (koniocélulas o  células  K), en el mono ardilla (Saimiri  sciureus) localiza


das entre
las láminas del CGL (zonas interláminas,  I), proyectan en las capas II y III, y efectúan sinapsis 
con unas
células agrupadas en unas estructuras denominadas blobs  (burbujas o  gotas) con respuesta al c
olor, que
serán tratadas más adelante. Sin embargo, como ha demostrado Michael (1987), en el macaco e
ste tipo
de aferencia es apenas importante, ya que masivamente las células del CGL proyectan en la ca
pa IVc
beta, y desde allí lo hacen a las burbujas o gotas (Fig. 14.2).

A su vez, las células estrelladas de la subcapa IVc proyectan principalmente a capas más super
ficiales
de la corteza, particularmente a la capa IVb (axones de las magnocelulas), a las capas I (parvocel
ulares),
II y III (ambos sistemas) y a la capa VI (ambos sistemas), (Hubel y Wiesel, 1972). Las células 
en las
capas II y III proyectan a las piramidales de la capa V, las cuales envían axones colaterales a 
células
piramidales de la capa VI. Éstas completan el circuito local excitatorio enviando axones colater
ales a la
capa IV para excitar  a  las  células  estrelladas  inhibitorias  (lisas).  A  su  vez  estas  células  cont
actan  y
modulan las respuestas de las células estrelladas excitatorias (espinosas), con lo que compl
etan un
circuito de retroalimentación inhibitorio. Por tanto, las células estrelladas espinosas distrib
uyen el
impulso desde el CGL hacia el córtex y las células piramidales envían axones colaterales hacia 
arriba y
hacia abajo para integrar la actividad entre las capas de V1. Por otra parte, existe un gran influj
o desde
la capa VI al cuerpo geniculado.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
178 Neurobiología  de  la  visión

14.4 Campos receptores en la corteza visual y detección de contornos

14.4.1 Tipos neuronales en V1 según su campo receptor

Los neurofisiólogos Hubel y Wiesel, discípulos de Kuffler, en una serie de trabajos ya c
lásicos
efectuaron  en  los años cincuenta y sesenta, los primeros estudios sobre las respuestas de las 
células
corticales visuales aisladas de gato y esta contribución les valió el Premio Nobel en 1981. Hubel 
y Wiesel
demostraron que las neuronas del córtex visual no respondían simplemente a puntos de luz, sin
o que lo
hacían selectivamente a características o rasgos específicos del entorno visual.

Una misma célula cortical puede responder a la excitación de una región retiniana relativamente 
extensa.
Descubrieron varios tipos celulares, cada uno de los cuales respondía a un estímulo diferente de
ntro de
su campo receptor. La mayoría de ellos respondían selectivamente a la longitud de onda, y mu
chos de
estos tipos celulares respondían a estímulos de los dos ojos. Estos aspectos cromáticos y bino
culares
serán tratados posteriormente.

a)  Células  de  campo  receptor  concéntrico  (estrelladas).  Las  neuronas de la  capa  IV  c  de  l
a  corteza
estriada tienen propiedades de respuesta similares a las del cuerpo geniculado lateral dorsal, au
nque de
tamaño ligeramente  superior  (es  decir,  campos  receptores  del  tipo  centro-periferia 
antagónicos,  con
organización circular concéntrica).

b)  Células con respuesta cromática (concéntricas). Existen fuera de la capa IV unas neuronas l
ocalizadas
en las estructuras denominadas burbujas o gotas que tienen campo circular concéntrico y que res
ponden
a estímulos cromáticos.

Las neuronas de otras capas tienen propiedades mucho más interesantes para la detección de f
ormas y
contornos. Los nombres actualmente aceptados para los principales tipos neuronales en el córte
x visual
provienen en realidad del tipo de su campo receptor. Así, al hablar de células simples o células co
mplejas,
nos referiremos a células con campo receptor simple o campo receptor complejo. Estos 
campos
receptores, tienen generalmente una forma alargada.

En principio, estos tipos neuronales estarían jerarquizados según una complejidad ascendente, 
basada
asimismo en una  organización  anatómica y  de  situación. Si bien  actualmente los  neurofisiól
ogos  se
replantean esta jerarquía, como base de las características de la organización del córtex visual, 
pueden
aceptarse los criterios de clasificación de Hubel y Wiesel:

c) Células  simples  (Células S) (Hubel y Wiesel, 1962). Descubiertas en la corteza visual 


del gato.
Responden con mayor intensidad a una línea recta o una franja luminosa frente a los ojos del ani
mal, con
una  orientación determinada. Si se cambia la orientación de la línea, la respuesta de las células 
se hace
menos intensa (Fig. 14.3 a). La selectividad de las diferentes neuronas varía pero en general su re
spuesta
decae cuando la línea se inclina más de 10°. Las células simples están localizadas en su mayor 
parte en
la capa IV b y algo menos en la capa VI.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
14  La  corteza  visual.  Estructura  histológica  y  campos  receptores 179

Fig.  14.3  Respuestas  de  una  célula  simple  a  una  barra  con  diversas  orientaciones  (de  Hubel  y  Wies
el,  1959).

Los campos receptores de estas células tienen regiones céntricas y regiones excéntricas (c
entro y
periferia), del mismo modo que las del cuerpo geniculado y las ganglionares, pero el campo se e
ncontró
más grande y alargado, no circular. Así, una barra luminosa excita a la célula si se sitúa en el ce
ntro del
campo receptor, pero la inhibe si se desplaza a la periferia del mismo. La distribución de 
flancos
excitadores-inhibidores en los distintos campos receptores simples puede no ser simétrica 
(Fig. 14.4).
Hubel y Wiesel distinguieron los siguientes tipos:

-  Centro-ON alargado, con una gran región  OFF a un lado y pequeña al otro lado.
- Una región  ON y una región  OFF similares una al lado de la otra.
- Un estrecho  centro-OFF, con lados  ON anchos.
- Un amplio  centro-ON, con estrechos lados  OFF.
Fig.  14.4  Tipos  de  campo  receptor  simple  (de  Hubel  y  Wiesel,  1959)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
180 Neurobiología  de  la  visión

d)  Células complejas  (Células  C). Descubiertas en principio en el área 18 del gato y posterior


mente en
las áreas 18 y 19 del mono (Hubel y Wiesel, 1965 y 1968). Tienen campos receptores más gran
des y el
estímulo al que responden con mayor intensidad es una línea en una orientación  específi
ca y en
movimiento (Fig. 14.5). Lo hacen de forma óptima tanto a líneas blancas sobre fondo negro, 
como a
líneas oscuras sobre fondo blanco. También responden a los límites entre luminosidad y oscurid
ad. Los
campos receptores complejos, a diferencia de los simples, no pueden dividirse en regiones anta
gonistas
ON y  OFF.

Fig.  14.5  Célula  compleja  con  respuesta  selectiva  a  la  dirección  del  movimiento  (de  Hubel  y  Wie
sel,  1962)

Estas neuronas continúan respondiendo mientras la línea se desplaza dentro del campo receptor
, o sea,
que no discriminan demasiado el lugar donde aparecía la línea en el campo visual, a diferenci
a de las
simples. Hubel y Wiesel las describen como células de  orientación  sin  referencia  precisa  a  la 
posición.
De hecho, muchas  células  complejas  responden mejor al  movimiento de la  línea  perpendicul
ar a su
ángulo de orientación. Por otra parte, las células complejas son las primeras células binoculares, 
ya que
reciben ingresos desde ambos ojos. Según Hubel y Wiesel, las propiedades de su campo rece
ptor se
explican por la convergencia de varias células simples con el mismo eje de orientación y con po
siciones
ligeramente desplazadas a lo largo de una línea horizontal en la retina. Las células complejas se l
ocalizan
principalmente en las capas II y III, aunque también en las capas V y VI, en toda la corteza vis
ual.

14.4.2 Tipos neuronales según su campo receptor en la corteza circunstriada

Algunas células corticales presentaban propiedades especiales en su campo receptor, lo que llevó 
a Hubel
y Wiesel a definir  campos  hipercomplejos, término que luego se abandonó. Estas células con 
campos
hipercomplejos fueron localizadas en el primate en las áreas 18 y 19 (V2, V3, V3a, V4 y V5), 
si bien
existen algunas en el área 17 (V1). En una célula compleja normal, la respuesta máxima se p
roduce
cuando la barra iguala la longitud total del campo receptor de la célula. Cuando el estímulo se e
xtiende
más allá del campo receptor, la respuesta no aumenta (Fig. 14.6 a).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
14  La  corteza  visual.  Estructura  histológica  y  campos  receptores 181
Fig. 14.6 a)  Respuestas de  una  célula compleja  a diversas  longitudes de  un estímulo  en forma de  barr
a.  La  respuesta
se va  incrementando  mientras la  longitud  de  la  barra aumenta aproximadamente  2°  de  arco.  Más  allá
,  la  respuesta
no  varía.  b) Respuestas  de una célula  compleja "con inhibición  terminal".  Una  vez que  se  supera  en 2
°  la  ampliación
de  la  longitud  de  la  línea,  la  respuesta  decae  (adaptado  de  Hubel,  1982)

Hubel y Wiesel hallaron células con comportamiento diferente, que clasificaron en dos tipos:

e)  Células  complejas  "con  inhibición  terminal"  ("end  stopped"  cells) (Hubel, 1982), en 


principio
bautizadas como  células  hipercomplejas  de  orden  inferior (Hubel y Wiesel, 1968). La mejor r
espuesta
de estas células se logró con un estímulo en forma de barra, el cual no solamente tenía una orie
ntación
específica y movimiento, sino que se requería también alguna discontinuidad, como el final de l
a línea,
un ángulo o un vértice. Estas neuronas presentan una respuesta máxima, cuando la línea o el bo
rde que
atraviesa el campo receptor en la retina se "detiene" en uno o en ambos extremos. Es decir, cua
ndo no
se extiende más allá del campo excitador en una dirección determinada. (Fig. 14.6 b). Si el e
stímulo
sobrepasa  el límite,  la respuesta  decae.  Para comprender los  campos  receptores  de este tipo 
celular,
podemos suponer que el campo tendría un componente excitador en un lado y un componente in
hibidor
en el otro lado.

f)  Células complejas "con inhibición  terminal total " ("completely end  stopped") (Hubel, 1982


) o  células
hipercomplejas  de  orden superior (Hubel y Wiesel 1968). Una variedad celular cortical muy int
eresante
es aquélla cuyo estímulo óptimo es  una  franja  en  movimiento  que  no  debe  extenderse  a  l
as  franjas
inhibitorias  del  campo  receptor.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
182 Neurobiología  de  la  visión

Su campo receptor vendría determinado por una aferencia de células complejas en el centro y 
por dos
inhibitorias a los lados. La respuesta de esta célula compleja desaparece completamente si la fr
anja se
extiende fuera de la zona central (Fig. 14.7). No nos dice con exactitud dónde está la línea en c
uanto al
plano de movimiento (arriba o abajo), pero sí señala que la línea no sobrepasa la posición de la 
región
inhibidora del campo receptor.

Fig.  14.7 Cuando se  estimula la  región  activadora  central  de  su campo receptor, esta célula co


mpleja " con
inhibición  terminal total" responde  vigorosamente.  Si  el  estímulo  es  más  alargado  e  incide  ampliame
nte  en  una  de
las  regiones inhibidoras, la respuesta decae ostensiblemente. Cuando  se  cambia  la  orientación del  estí
mulo  y  se  hace
incidir  en una de  las  regiones inhibidoras,  apenas existe  inhibición, lo  que demuestra que  la  orientaci
ón óptima para
el  efecto  inhibitorio  es  la  misma  que  para  la  región  central  (adaptado  de  Hubel,  1982).

El abandono del término "hipercomplejas" se debe a que algunos años después de que Hubel y 
Wiesel
crearan el término pensando en una confluencia de células complejas hacia una jerarquía s
uperior,
Dreher, en 1972, descubió células simples con inhibición terminal en la corteza estriada del g
ato. La
inhibición terminal de estas células puede ser generada por aferencias inhibidoras del CG
L o por
aferencias inhibidoras de otras células simples que flanquean la región activadora de las células c
omplejas
"con inhibición terminal".

Las neuronas corticales aparecen pues como verdaderos  detectores  de  contornos según la hipót


esis que
Barlow propuso en el año 1972, que era una extensión de la de Hubel y Wiesel. Los términos "s
imple"
y "complejo", sugieren una jerarquización en la detección de la forma (Hubel y Wiesel 1962), de 
manera
que las células simples proporcionan el influjo mediante convergencia a las células complejas, 
y éstas,
a  su vez, a las complejas "con inhibición terminal". Las células complejas "con inhibición te
rminal"
reflejan una mayor especificidad, con una nueva introducción de la  inhibición  lateral. In
dican la
importancia  de  la  posición  dentro  del  campo  receptor.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
14  La  corteza  visual.  Estructura  histológica  y  campos  receptores 183

14.5 Hipótesis propuestas sobre las conexiones entre las células de la vía visual

Hubel y Wiesel han intentado explicar neuroanatómicamente todos los tipos de campos rec
eptores
corticales, sobre la base de sinapsis excitadoras e inhibidoras. Si bien estos modelos son ya antig
uos, no
existen hasta la fecha aportaciones novedosas que clarifiquen más las funciones de las células 
simples
y complejas, por lo que se describirán tal y como fueron expuestos en los años setenta.

Campos  receptores  simples  (células  simples). Estos autores sugieren que el campo en forma 


de banda
de la célula cortical simple podría explicarse si varias  células  estrelladas (que reciben entradas 
casi 1:1
de las neuronas del cuerpo geniculado lateral) con campos receptores concéntricos super
puestos,
estuviesen conectadas de forma que proyectaran en una única neurona cortical simple (Fig. 14.8). 
Si todas
las sinapsis fueran excitadoras, la neurona cortical simple sería activada de forma óptima por un
a franja
luminosa con un ancho aproximadamente igual a los diámetros de los centros ON de los 
campos
receptores de las ganglionares. La franja luminosa estaría rodeada por una penumbra inhibidora. 
Este tipo
de campo coincide con el de una  célula  simple.

Fig. 14.8 Explicación de  cómo  a partir  de varios campos  receptores de  células estrelladas, puede form


arse un  campo
receptor  alargado  correspondiente  a  una  célula  simple.  a)  Convergencia  de  cuatro  neuronas  estrellad
as  (capa  IV)
en una  simple.  b) Estímulo en barra  con orientación  óptima, que  da  la máxima respuesta.  c) 
Estímulo con
orientación  ortogonal  al  anterior,  que  da  respuesta  nula  (adaptado  de  Hubel  y  Wiesel,  1962)

Campos receptores  complejos  (Células  complejas). Hubel y Wiesel los explican mediante la co


mbinación
de campos receptores simples (Fig. 14.9 a). Las señales procedentes de un cierto número de célu
las con
campos simples convergen sobre una célula cortical de orden superior. Cada una de ellas tiene un 
campo
receptor en forma de banda, con la misma orientación, pero localizado en partes de la retina liger
amente
separadas. La selectividad de orientación se explicaría admitiendo la existencia de intern
euronas
inhibitorias (Barlow y Levick, 1965) (Fig. 14.9 b). Si los campos receptores simples están situ
ados lo
suficientemente cerca los unos de los otros, se entiende cómo un borde correctamente orienta
do, que
incida en cualquier lugar del campo, activa la célula cortical compleja.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
184 Neurobiología  de  la  visión
Fig.  14.9  a) Convergencia  de  tres células  corticales  simples  en  una  compleja.  El campo  recepto
r de ésta no
discriminará  exactamente  una  posición  dentro  de  su  campo  receptor  relativamente  extenso.  Si  el  estí
mulo  sale  de
él  habrá  respuesta  inhibitoria  (de  Hubel  y  Wiesel,  1962).  b)  Por  otro  lado,  al  ir  excitando  sucesiva
mente  células
simples, detectará movimiento,  de forma diferente si lo  hace  de  izquierda  a  derecha  que  de  derecha  a 
izquierda,  ya
que  activará  en  un  orden  diferente  las  células  simples  (Barlow  y  Levick,  1965).

Campos  complejos  con  "inhibición  terminal"  (parcial  o  completamente). Hubel y Wiesel sug


ieren que
las propiedades de un campo receptor de este tipo podrían explicarse si las señales de dos 
células
complejas normales fuesen enviadas a una célula compleja con cese en el borde según dos posibi
lidades:

a) Tal y como se ve en la figura 14.10 a, se supone que uno de los campos de células complej
as está
conectado a la célula compleja "con inhibición terminal" por una sinapsis excitadora (campo a) 
y el otro
que incluye al anterior, por una sinapsis inhibidora (campo b). Cuando se estimula la zona 
"a", la
respuesta inhibitoria es mínima, mientras que si el estímulo es más alargado, la respuesta de la c
élula de
campo receptor "b", será muy vigorosa.

b) Otra posibilidad queda reflejada en la figura 14.10 b: la célula compleja "con inhibiciòn te
rminal"
recibiría entradas de tres neuronas complejas, dos inhibidoras y una excitadora. Un estímulo or
ientado
que provoque una excitación en la zona central, evocará una inhibición máxima en la
s zonas
circundantes.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
14  La  corteza  visual.  Estructura  histológica  y  campos  receptores 185

Fig. 14.10 Modelos alternativos  para explicar  el campo  receptor de  una  célula  compleja  con  "inhibici


ón  terminal".
a)  La  célula  inhibitoria  "B",  cubre  enteramente  el  campo  receptor.  La  célula  inhibidora  apenas  resp
onde  cuando
se estimula  la  región  a  mediante  una  línea  corta,  pero  lo  hace  muy  vigorosamente,  si  se  sobrepasa 
esta  región  en
uno  o  ambos extremos  mediante una  línea  más  larga.  b) Convergencia  de  tres  células  complejas  ordi
narias  en  una
de  "inhibición terminal".  La  célula que  determina  la región  central  del  campo  receptor  es  excitatoria 
(A),  mientras
que  las  dos  que  determinan  las  regiones  adyacentes,  son  inhibitorias  (B  y  C)  (adaptado  de  Hubel,  1
982).

Pueden considerarse dos tipos de estímulo óptimo para una célula (simple o compleja) con "inh
ibición
terminal", según:

a)  El estímulo óptimo para  una  célula con una zona  activadora  adyacente a una inhibidora,  s


ería  un
ángulo determinado de un borde o una esquina (Fig. 14.11 a).

b) Por fin, el estímulo óptimo para una célula con "inhibición terminal" que tenga una zona exc
itadora
central y dos inhibidoras a los lados sería una línea corta con una orientación y dirección de mov
imiento
determinados o bien una línea que se curve de forma adecuada en la zona central y no en las ady
acentes
(más de 20 ó 30°) como se muestra en la figura 14.11 b.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
186 Neurobiología  de  la  visión
Fig.  14.11  a) El  estímulo  óptimo  para  esta  célula  es  un  ángulo  en  movimiento  y  orientado  (90°),  qu
e  no  invada  la
zona  inhibitoria  de  la  derecha  (segundo  registro)  (adaptado  de  Hubel  y  Wiesel,  1965).  b)  Línea  cu
rva:  estímulo
óptimo  para  una  célula  que  tenga  su  campo  receptor  conformado  por  una  zona  excitatoria  flanqu
eada  por  dos
inhibitorias  (adaptado  de  Hubel,  1982).

En efecto, una línea curva será analizada por las células complejas como descompuesta a partir d
e varias
líneas rectas con diversas orientaciones a las que responderían células simples específicas. Pued
e, pues,
concluirse que las "células con inhibición terminal" son detectoras de curvas, esquinas, o de 
súbitos
límites de líneas. Como propuso Attneave (1954) la información visual se concentra en los cont
ornos y
más  particularmente allí donde el contorno cambia de dirección. Un ejemplo es el dibujo de 
un gato
durmiendo, realizado a partir de la abstracción de 38 puntos en los que se da la máxima curvatura 
y luego
conectados mediante líneas rectas (Fig. 14.12).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
14  La  corteza  visual.  Estructura  histológica  y  campos  receptores 187
Fig. 14.12 Dibujo  de  un  gato  durmiendo  realizado  abstrayendo  38  puntos  de  máxima  curvatura 
y  uniéndolos
mediante  líneas  rectas  (adaptado  de  Attneave,  1954)

Referencias

ATTNEAVE, F. (1954). "Some informational aspects of visual perception".  Psychol.  Rev., 61: 1


83-193.

BARLOW, H.B., LEVICK, W.R. (1965). "The mechanism of directionally selective units in r
abbit's
retina".  J.  Physiol., 178: 477-504.

BARLOW, H.B. (1972). "Dark and light adaptation: psychophysics". In  Handbook  of 


Sensory
Physiology, vol VII. ed. D. Jameson and L.M. Hurvich. Springer Verlag. Berlin. pp: 1-28.

BRODMANN, K. (1909).  "Vergleichende localisationlehre  der  Grosshirnrinde  in ihren 


Prinzipen
dargestellt  auf  Grund  des  Zellenbaues". Leizpig: Barth, pp: 324.

DREHER, B. (1972) "Hipercomplex cells in the cat's striate cortex".  Invest.  Ophthalmol.  Vis. 


Sci., 11:
335- 356.

HORTON, J.C., HEDLEY-WHYTE, E.T. (1984). "Mapping of cytochromooxidase patch
es and
dominance columns in human visual cortex".  Phil.  Trans.  R.  Soc.  Lond., B 304: 255-272.

HUBEL D.H., WIESEL T.N. (1959). "Receptive fields of single neurones in the cat's striate co
rtex"  J.
Phisiol., 148: 574-591.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
188 Neurobiología  de  la  visión

HUBEL D.H., WIESEL T.N. (1962). "Receptive fields, binocular interaction and functional
architecture in the cat's striate cortex".  J.  Physiol., 160: 106-154.

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N. (1965). "Receptive fields and functional architecture in two non
-striate
visual areas (18 and 19) of the cat".  J.  Neurophysiol., 28: 229-289.

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N. (1968). "Receptive fields and functional architecture of monkey 
striate
cortex".  J.  Physiol., 195: 215-243.

HUBEL D.H., WIESEL, T.N. (1972). "Laminar and columnar distribution of geniculocortical fi
bers in
the macaque monkey".  J.  Comp.  Neurol., 146: 421-450.

HUBEL D.H. (1982). "Exploration of the primary visual cortex, 1955-78."  Nature, 299: 515-
524.

LORENTE DE NO, R. (1949). "Cerebral cortex: Architecture, intracortical connections, 
motor
proyections". In  Physiology  of the  Nervous  System, F. Fulton (ed.) Oxford University Press. Nu
eva York.
pp: 288-315.

LUND, J.S. (1973). "Organization of neurons in the visual cortex, area 17 of the monkey 
Macaca
mulatta".  J.  Comp.  Neurol., 147: 455-496.

MICHAEL, C.R. (1987). "Comparative study of the color cells in layer IVc beta and in the blob
s of the
monkey's striate cortex".  Soc.  Neurosci.  Abstr., 13: 2.

RAMON Y CAJAL, S. (1899). "Estudios sobre el plan estructural y composición histológica 
de los
centros nerviosos adicionados de consideraciones fisiológicas fundadas en los nuevos descubri
mientos.
En  Textura  del  Sistema  Nervioso  del  hombre  y  de  los  Vertebrados. (Tomo  I).Imprenta  y 
librería  de
Nicolás Moya. Madrid.

Bibliografía complementaria

GLICKSTEIN M. (1988). "El descubrimiento de la corteza visual."  Inv.  y  C., nº156: 88-95.

IMBERT M. (1983). "La neurobiología de la imagen."  Mundo  Científico, 3: 718-729.

REGAN D. (1980). "Respuestas eléctricas evocadas desde el cerebro humano."  Inv.  y  C., nº41


: 74-83.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  5  Organización  modular  de  la  corteza  visual.  Percepción  de  la  forma  y  movimiento 189

15 Organización modular de la corteza visual. Percepción d
e la
forma y movimiento

15.1 Organización modular (columnar) en la corteza visual primaria (V1)

Actualmente la mayor parte de los neurofisiólogos que investigan el cerebro, lo conciben organi
zado en
módulos o  unidades  funcionales (Hubel y Wiesel, 1976), también denominados  hipercolumn
as. Estos
módulos varían en tamaño según el área cortical, desde cientos de miles a algunos millones de ne
uronas.
Concretamente, la corteza visual primaria consiste en unos 2500 módulos, cada uno de los cual
es tiene
aproximadamente 0,5 x 0,7 mm y contiene unas 150000 neuronas (De Valois y De Valois, 
1988;
Livingstone y Hubel, 1988).

Cada módulo o hipercolumna procesa una porción concreta del campo visual. Constituyen las pi
ezas del
"mosaico" de la corteza visual primaria. La organización en columnas de la corteza cerebral ya h
abía sido
sugerida hace tiempo mediante los estudios morfológicos de Lorente de No, y fue demostr
ada por
Mountcastle en la corteza somatosensorial. Hubel y Wiesel confirmaron esta organización en la 
corteza
visual. Aunque la corteza estriada presenta una citoarquitectura homogénea, mediante t
écnicas
bioquímicas y electrofisiológicas combinadas, ha sido demostrada su organización en tres t
ipos de
columnas funcionalmente diferentes.

15.1.1 Columnas de orientación

Si se introduce perpendicularmente a la corteza visual un microelectrodo, que penetra a través d
e varias
capas, la orientación preferencial del estímulo al que responden las neuronas es la misma (Fig. 15
.1). Pero
las células situadas lateralmente a pocos milímetros del electrodo responden a un estím
ulo con
orientación diferente. Así, si una neurona en un lugar determinado responde mejor a una línea or
ientada
en un ángulo de 40°, otra neurona muy próxima a aquélla responderá mejor a una línea c
on una
orientación de  50°. Es  decir,  que  las  células  de la  corteza visual  están  dispuestas  en  unas  co
lumnas
verticales relacionadas con la orientación del estímulo. Se les ha denominado  columnas  de  ori
entación
(Fig. 15.2). Cada 20-50 micrómetros de desplazamiento lateral del electrodo pone de manifiesto 
neuronas
que responden a barras o líneas rotadas 10°, especialmente en las capas II y III.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
190 Neurofisiología  de  la  visión
Fig.  15.1  Ejemplo de  la reconstrucción  de  un  registro  electrográfico  cortical  en  el  gato.  En  la  porció
n  superior  de
la  figura,  el  electrodo  sigue  aproximadamente  una  columna  de  orientación.  Una  vez  que  atraviesa 
la  sustancia
blanca y debido  al  plegamiento  de la  corteza,  atraviesa  sucesivamente  de manera oblicua varias  colum
nas  celulares
que  responden  a  orientaciones  diferentes  (adaptado  de  Hubel  y  Wiesel,  1962)

Las orientaciones preferenciales de las columnas vecinas difieren de forma sistemática. Al ir ca
mbiando
de una columna a otra a través de la corteza (introduciendo el electrodo en forma oblicua), a
parecen
cambios secuenciales en la orientación preferencial de 5° a 10°. Puede especularse, por tanto, q
ue para
cada campo receptor de una célula ganglionar existe una colección de columnas en una pequeña 
zona de
la corteza visual que representa la orientación preferencial posible a pequeños intervalos en los 
360°.

Las columnas de orientación fueron identificadas y localizadas mediante un marcador bioquími
co: la  2-
desoxiglucosa  radiactiva  (2-DG) (Hubel, Wiesel y Stryker, 1978). La captación de este 
derivado de la
glucosa es proporcional a la actividad de las neuronas. A diferencia de la glucosa normal, la 2- 
DG no
puede ser metabolizada y no abandona la célula una vez ha entrado en ella. Empleando esta téc
nica en
animales  (principalmente primates del género  Macaca) expuestos a estimulación visual orien
tada de
modo uniforme, como por ejemplo líneas verticales, el mono fue sacrificado y su cerebro 
cortado
histológicamente.  Estos  cortes  del  cerebro  muestran  una  organización  de  columnas  intrincad
amente
curvas pero espaciadas uniformemente en una amplia zona de la corteza visual.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  5  Organización  modular  de  la  corteza  visual.  Percepción  de  la  forma  y  movimiento 191

15.1.2 Columnas de dominancia ocular
Las células del cuerpo geniculado lateral, las de la capa IV (IV c alfa y IV c beta), y las células s
imples,
reciben información solamente de un ojo, es decir, son estrictamente  monoculares. Sin e
mbargo,
aproximadamente el 80% de las células complejas, correspondientes a las otras capas reciben inf
ormación
de  ambos  ojos y son, por tanto,  binoculares. Los impulsos son idénticos o casi idénticos por 
lo que
respecta a la porción de campo visual involucrada y la orientación preferencial. No obstante, difi
eren en
intensidad, de tal forma que entre las células cuyos impulsos provienen totalmente del ojo hom
olateral
o contralateral, existe toda una gama de células influidas a diferentes intensidades por ambos o
jos.

Las células influidas por un ojo se encuentran en columnas de dominancia  ocular vertical que s
e alternan
con columnas de células influidas por el otro ojo (Fig. 15.2). Como existían respuestas binocul
ares en
células complejas, debe suponerse que estas columnas de orientación deben intercambiar de algu
na forma
información  monocular.  Las  células  corticales  que  tienen  preferencia  similar  de  orientación 
estaban
ordenadas en columnas, de modo que cuando el electrodo se desplazaba en dirección ascendent
e hacia
el cerebro, perpendicular a la corteza cerebral, las células mostraban preferencia por las barras 
que se
encontraban en la misma orientación.

Hubel, Wiesel y Le Vay en 1977, inyectando  prolina  radiactiva en un ojo, y mediante autorrad


iografía
en cortes de la corteza visual hallaron que las proyecciones del CGL en la corteza se disponen d
e forma
columnar, y quedan marcadas (claras) las columnas correspondientes al ojo inyectado y no las 
del ojo
testigo. Estas columnas tienen una anchura de entre 30 y 100 micrómetros y unos 2 mm de profu
ndidad,
y cada columna contiene células estrelladas con campos receptores concéntricos y neuronas con 
campos
receptores simples y complejos.

15.1.3 Gotas o burbujas

Excepto en la IV, las demás capas de la corteza visual contienen agrupamientos celulares que ti
enen casi
0,2 mm de diámetro y que, a diferencia de las células vecinas, contienen una elevada concentra
ción del
enzima citocromooxidasa, lo que indica un elevado metabolismo, debido posiblemente a que r
esponden
a cualquier orientación espacial. Los estudios pioneros de Wong-Riley en 1978, confirmados p
or otros
autores en 1980, pusieron de manifiesto que la tinción de la citocromooxidasa daba lugar a un 
patrón
punteado de columnas oscuras que se extendían a lo largo de las capa II y III y más vagamente d
e las capas
V y VI (Fig. 15.2). A estos grupos celulares se les ha denominado  burbujas, gotas o  grumos, del 
inglés pegs
o blobs, debido a que no tienen límites muy bien definidos.

Las zonas entre estos bloques (aproximadamente 0,5 mm) se denominan  regiones  interburbuj


as. En el
gato, las células del CGL contactan en la capa IV con células simples. En los primates, lo hacen e
n primer
lugar con células estrelladas. Las células estrelladas de la capa IVc beta se proyectan básicame
nte a la
capa III. Parece probable que las regiones de burbujas y de interburbujas reciban afere
ncia de
subpoblaciones separadas de la capa IVc beta (continuación del parvosistema).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
192 Neurofisiología  de  la  visión

Fig.  15.2  Esquema de una  hipercolumna  o  módulo  que  incluye las "burbujas".  Se  muestran  asimismo 
las  diferentes
proyecciones  de  las  células  del  CGL  (adaptado  de  Livingstone  y  Hubel,  1984).

Las células de las burbujas se caracterizan funcionalmente por no responder a estímulos con orie
ntación
definida. Un 70 % responden selectivamente a diferentes longitudes de onda, por lo que codifica
n el color
(Livingstone y Hubel, 1982). Sus campos receptores son circulares y concéntricos. Las neurona
s de las
regiones interburbujas responden mayoritariamente a estímulos selectivos a la orientación 
y a la
dirección, si bien algunas células localizadas en los límites con las burbujas parecen responder 
además
a estímulos cromáticos. Estos campos receptores son complejos, y el hecho de que no s
e hayan
encontrado células simples intermedias entre la capa IV c beta y este tipo celular parece contra
decir el
esquema clásico de jerarquía de Hubel y Wiesel. Los módulos de Hubel y Wiesel se correspond
en con
al menos 12 burbujas. Las burbujas tienden a ubicarse en el centro de las columnas de dominanci
a ocular.
Estas burbujas reciben influjo débil de las neuronas localizadas entre las capas parvo y magnoce
lular en
el cuerpo geniculado lateral dorsal del macaco, mientras que reciben un masivo influjo desde la 
capa IV
c beta, donde proyectan las parvocéluas.

15.1.4 Segregación funcional en V1

En  cada  columna de dominancia ocular se localizan sus correspondientes columnas de orient


ación y
burbujas para la discriminación cromática.  Hipercolumna,  unidad  funcional o  módulo, es el 
conjunto
formado por las dos columnas de orientación correspondientes a los dos ojos, que incluyen las b
urbujas,
y que analizan una región del espacio binocularmente (Fig. 15.2). La estructura de V1 se basa 
en tres
principios: 1) Organización retinotópica. 2) Orientación óptima del estímulo. 3) Dominancia 
ocular.
Tiene tres funciones con localización independiente en una unidad funcional: a) Descompone el 
entorno
visual en segmentos de líneas con diversas orientaciones, lo que supone el primer análisis para f
orma y
movimiento. b) Combina información de los dos ojos, que es el inicio de la visión binocular. c
) Inicia
asimismo el análisis cromático.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  5  Organización  modular  de  la  corteza  visual.  Percepción  de  la  forma  y  movimiento 193

15.2 Corteza visual circunstriada o de asociación (áreas visuales de asociación)
La percepción global de la escena visual no se localiza en la corteza estriada (V1). Cada módulo 
responde
exclusivamente a una parte de la información que se presenta en el campo visual. Ademá
s, envía
diferentes tipos de información a diferentes regiones de la corteza visual de asociación, cada un
a de las
cuales contiene como mínimo un mapa del campo visual (Fig. 15.3). Zeki (1978) sugirió que este 
sistema
permite la interacción entre tipos celulares de características similares. Así pues, para que se pr
oduzca
una percepción total de la escena, esta información de los módulos individuales debe ser combin
ada. Esta
combinación se produce en la  corteza  visual  de  asociación. Esta corteza de asociación se ext
iende en
parte alrededor de la corteza estriada (corteza  preestriada  o  circunstriada), en una pequeña po
rción del
lóbulo temporal (corteza  temporal  inferior) y, además, a determinadas regiones de la  corteza 
parietal.

Fig.  15.3  Relaciones  de la  corteza  visual  primaria  con  otras  áreas  (ínferotemporal,  circunstriada  y  c
ampo  ocular
frontal)  en  el  macaco

15.2.1 División funcional de la corteza preestriada o circunstriada

Las neuronas de la corteza estriada envían axones a otras regiones de la corteza, y en primer l
ugar, al
primer nivel de la corteza visual de asociación, la  corteza  preestriada. Aunque anátomicamente 
se sitúe
por "delante" de la corteza estriada, el hecho de que el análisis de la información se efectúe "d
espués"
del que realiza la corteza estriada, ha hecho que algunos autores se refieran a ella como 
corteza
circunstriada. La mayor parte de las investigaciones en la corteza preestriada han sido realizada
s por el
equipo de Semir Zeki en el decenio de 1978 a 1988, en paralelo a las de Margaret Livingstone 
y David
Hubel aproximadamente en el mismo período. Actualmente, la corteza estriada (área 17) se de
nomina
V1, ya que es la única zona cortical donde proyecta el cuerpo geniculado lateral dorsal. Las neur
onas de
V1 envían axones a tres regiones de la corteza preestriada, denominadas en relación con aquéll
a,  áreas
V2,  V3 y V5 (Zeki, 1980) (Fig. 15.4). Además otra región de la corteza preestriada, el  área  V3
A, recibe
proyecciones de las neuronas de V3, pero no directamente de V1. Otra área, la  V4, recibe influ
jo de la
V2, pero no directamente de la V1.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
194 Neurofisiología  de  la  visión

Cada una de estas cinco áreas,  V2,  V3,  V3A,  V4 y  V5, contiene una o más representaciones d


el campo
visual. Según sus conexiones con las neuronas de V1, o de algunas de ellas a otras, sus neurona
s van a
responder a rasgos diferentes de la escena visual (Zeki, 1978; Zeki y Shipp, 1988). Recordemos 
que las
células ganglionares (M) o parasol proyectan a las capas magnocelulares del cuerpo geniculado 
lateral
dorsal y las enanas (P) proyectan a las capas parvocelulares. A su vez, las magnocélula
s y las
parvocélulas proyectan a diferentes capas de la corteza estriada (V1). Esta diferenciación de los s
istemas
magno y parvocelular continúa hasta la corteza preestriada.
Fig.  15.4  Localización  del  área  visual  primaria  (V1)  y  de  otras  áreas  del  procesamiento  de  la  infor
mación  visual
(V2,  V3,  V3  a,  V4  y  V5)  en  el  córtex  visual  del  macaco  (adaptado  de  Zeki,  1988).

15.2.2 Organización columnar y segregación funcional en V2

Al igual  que  la  tinción  de  la  citocromooxidasa  (Wong-Riley,  1978),  había  puesto  de 
manifiesto  las
burbujas en la corteza estriada, empleando la misma técnica, varios investigadores revelaron la pr
esencia
de bandas delgadas y gruesas en el área V2 (Livingstone y Hubel, 1982; Tootel y col. 1983). La 
porción
de corteza circunstriada denominada  V2, aparece diferenciada en tres tipos de estrías: unas  osc
uras, que
según su anchura se denominan  gruesas  (anchas), y otras delgadas  cursiva, que están separadas 
por unas
bandas de anchura uniforme claras (pálidas). Como pusieron de manifiesto Livingstone y Hubel 
(1987),
las características de las regiones del área V2 son muy diversas. Las neuronas de las burbujas pr
oyectan
a las bandas finas, y las de la la capa IV b a las bandas gruesas. Las bandas claras reciben proyec
ción de
las regiones interburbujas. A su vez, las bandas gruesas proyectan en V3 o en V5. Las bandas 
finas lo
hacen a V4, donde asimismo proyectan las bandas claras. Esta separación anatómica supon
drá una
organización funcional en la corteza, que separa en principio los diversos aspectos de la infor
mación
visual.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  5  Organización  modular  de  la  corteza  visual.  Percepción  de  la  forma  y  movimiento 195

15.2.3 Análisis de la forma dinámica en V3

El  área  V3 es continuación del sistema magnocelular y es posible que realice el análisis de l


a forma
dinámica. Recibe influjo de la capa IVb de la corteza estriada y de las bandas gruesas de 
V2. Sus
neuronas son sensibles a la orientación, pero no al color (Zeki, 1978).

Hallazgos posteriores parecen demostrar que algunas células responden selectivamente al col
or (Van
Essen y col., 1986). Quedan por dilucidar las diferencias funcionales entre V3 y V3A.

15.2.4 Análisis cromático en V4

Sistema cromático  puro  (color  e  intensidad  luminosa). Según Zeki (1980), el área V4 par


ece estar
especializada en la percepción del color. Recibe influjo de las bandas delgadas del área V2 y mu
chas de
sus células son selectivas para la longitud de onda.

Sistema  de  la  forma  asociada al color. Pero recibe asimismo influjo de las regiones entre band


as del área
V2 (bandas  claras)  y algunas  neuronas  muestran  sensibilidad  a  la orientación  (Zeki  y Shipp, 
1988).
Parece, pues, que esta región analiza asismismo la forma asociada al color.

15.2.5 Análisis del movimiento en V5 (MT)

El área V5  (MT) se localiza en la ladera posterior del surco  temporal  superior y está especiali


zada en el
análisis del movimiento. Esta región recibe influjo únicamente del sistema magnocelular. De un
a forma
directa recibe las proyecciones de las células complejas sensibles al movimiento de la capa IV 
b de la
corteza estriada, de las bandas gruesas del área V2 y del área V3. También del colículo s
uperior
directamente, e indirectamente a partir de un relevo sináptico en el  núcleo  pulvinar talámico.

Las lesiones del área V5 en monos impiden la percepción del movimiento. Por otra parte existe "
ceguera
al movimiento" en personas con lesiones en la corteza preestriada del lóbulo temporal posterior
.

Zeki y  Shipp (1988) inyectaron peroxidasa de rábano en el área V5 del macaco y observaron 
que el
transporte retrógrado del enzima origina un patrón de parches en el área V1, similar al producid
o por la
tinción de citocromooxidasa. Pero estos parches no se corresponden con las burbujas, lo que ind
ica que
la organización de los módulos corticales responde a un patrón más complejo que el propuesto.

Parece que el influjo desde el colículo superior en el área V5 tenga una gran importancia. Rodma
n y col.
(1989) observaron que la destrucción de la corteza estriada no eliminaba la sensibilidad al movi
miento
de las neuronas V5, pero la posterior destrucción del colículo superior sí lo hacía. Se ha demost
rado en
experiencias con monos que si bien éstos pueden detectar el movimiento muestran dificultad
es para
evaluar su velocidad.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
196 Neurofisiología  de  la  visión

Albright y col. (1984) trazaron un mapa de las características de las neuronas sensibles al movi
miento
en V5. Encontraron que todas las neuronas de esta región respondían mejor a los estím
ulos en
movimiento que a los estáticos, y que además la mayor parte de ellas eran insensibles al colo
r o a la
forma de los estímulos de prueba. La mayoría de las neuronas eran selectivas a la di
rección.
Comprobaron también que como la corteza estriada, el área V5 está dividida en módulos (Fig. 
15.5).

Cada módulo consistiría en dos paralelepípedos contiguos. Moviéndose a lo largo del eje, se enc
ontrarían
neuronas cuya sensibilidad al movimiento variaría sistemáticamente en el sentido de las agujas d
e un reloj
o en sentido contrario. Las neuronas de las zonas adyacentes de cada paralelepípedo t
endrían
sensibilidades al movimiento orientadas en direcciones opuestas. Este circuito permitiría al siste
ma visual
extraer información sobre la "forma" en movimiento, es decir, la capacidad de percibir elemento
s que se
mueven en una determinada dirección como si pertenecieran al mismo objeto.

Fig.  15.5  Módulo  cortical  en  el  área  V5  (adaptado  de  Albright  y  col.,  1984).
15.3 Corteza temporal inferior (ínferotemporal)

En primates las ejecuciones que realiza la corteza preestriada son aún un grado intermedio del 
análisis
visual. Su grado más elevado, que corresponde a los patrones visuales y a la identificación de los 
objetos
particulares, parece tener lugar en la  corteza  temporal  inferior, que se localiza en la mitad ve
ntral del
lóbulo temporal, que se denomina  circunvolución  temporal  inferior. Este área de asociación 
cortical
recibe influjo de la corteza preestriada y de varios núcleos talámicos, especialmente del pulvinar. 
Es muy
probable que sea en esta región donde converjan los análisis de forma, color, movimiento y profun
didad. La
corteza temporal inferior de los primates ha sido objeto de numerosos estudios que han puesto de 
manifiesto
algunas de sus  propiedades.  En  general, sus  neuronas  responden  mejor  a  los  objetos tridimension
ales  (o  a
fotografías de ellos) que a los estímulos simples, tales como puntos, líneas o rejillas sinusoidales.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  5  Organización  modular  de  la  corteza  visual.  Percepción  de  la  forma  y  movimiento 197

Gros y col. (1972) descubrieron algunas que eran más sensibles al movimiento, el contr
aste, la
orientación, etc. Pero también encontraron células que eran extremadamente particulares res
pecto a
aquellos estímulos a los que respondían con más fuerza. Así, algunas responden mejor a fotogr
afías de
una mano (Fig. 15.6), otras al perfil de la cara de un mono, y algunas a la visión frontal de la car
a de un
mono. La destrucción de la corteza visual de asociación en el lóbulo temporal de las persona
s causa
deficiencias en la percepción visual de las formas "familiares".
Fig. 15.6 Experimento de  Gross y col.  (1972).  El  número  indica  la  intensidad  de  la  respuesta  en  célu
las  del  córtex
ínferotemporal  de  un  macaco:  1,  no  evoca  respuesta.  2-3  ligero  incremento.  4-5  respuesta  gradual 
cada  vez  más
intensa (5,  representa  el  perfil  de  una  mano  humana).  6,  respuesta  con  máxima  intensisdad  al  perfil 
de  una  mano
de  macaco  de  su  misma  especie.

Sus circuitos neuronales "aprenden" a detectar los estímulos de una forma particular, independien
temente
de su tamaño o localización. Iwai y Mishkin (1969), entrenaron a macacos a discriminar entre 
el signo
de suma y un cuadrado, reforzando sus aciertos con una breve alimentación Extirparon en 
ambos
hemisferios la corteza temporal, y comprobaron que los monos requerían varios cientos de ensay
os para
reaprender la tarea. Observaron también, que pequeñas diferencias en el estímulo impedían la ej
ecución
de resultado  correcto a los monos con lesiones en la corteza temporal inferior. Aunque los an
imales
podían ser reentrenados a discriminar entre los estímulos originales, fallaban en su discrimi
nación,
cuando se superponían a diferentes fondos.

15.4 Corteza parietal posterior

Las áreas V3, V4 y V5 envían información además de a la circunvolución temporal, a la  corteza 
parietal
posterior. Esta región parece estar involucrada en la percepción espacial, al recibir influjo a tr
avés de
dichas conexiones. Las lesiones en el lóbulo parietal impiden la ejecución de tareas que requi
eren la
percepción y el recuerdo de la localización de los objetos (Ungerleider y Mishkin, 1982).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
198 Neurofisiología  de  la  visión
15.5 Integración final de la información visual

Zeki (1988), a partir  de  los  datos  anatómicos  de  Livingstone  y  Hubel  (1987,1988)  y de sus 
propias
experiencias electrofisiológicas propuso la existencia de cuatro sistemas de procesamient
o de la
información visual: uno para el color, otro para el movimiento, cada uno de ellos relacionado ade
más con
un subsistema de la percepción de la forma. No obstante, este esquema conceptual que se ilust
ra en la
figura 15.7 no es del todo estricto, ya que algunas investigaciones recientes aportan datos contrad
ictorios
respecto a la especialización precisa de las áreas visuales.

a)  Sistema  cromático  puro:  Parvosistema---V1(capa  IV  c  beta---burbujas)---V2(bandas 


finas)---V4---
corteza  ínferotemporal. Un subsistema, masivamente desde la IV c beta y escasamente d
esde las
interláminas del CGL (koniocelular), proyecta en las propias burbujas, donde las células pr
esentan
cromoselectividad, pero no responden a la orientación del estímulo. Proyectan a las bandas oscur
as finas
de V2 y de allí a V4, cuyas células responden selectivamente a la longitud de onda y al c
ontraste
cromático. Su función es la  percepción  cromática  pura, (detalle en la cualidad cromática).

b) Sistema de  la  forma  asociada  al  color:  Parvosistema---V1  (capa  IV  c  beta---
interburbujas---V2
(bandas  claras)---V4---corteza  ínferotemporal. El otro subsistema, desde la capa IV c beta 
proyecta a
la zona interburbujas. Conduce información altamente resolutiva sobre los límites constitui
dos por
contrastes de luminosidad. Aunque las neuronas de los primeros estadios de este sistema son sel
ectivas
al color, las de los niveles superiores responden a los límites generados por contrastes, pero no 
llevan
información sobre qué colores definen el límite (contraste acromático). Tampoco responden a dir
ecciones
particulares de movimiento. Proyectan a las bandas claras de V2 y desde allí a V4. Dado que gr
an parte
de  la  información sobre la forma de los objetos puede representarse por sus límites o bordes, 
puede
concluirse que el parvosistema-interburbujas-bandas claras participa en la percepción  de l
a forma
asociada  al  color. Su función será el reconocimiento de letras (lectura), determinar la textur
a de las
superficies y, en definitiva, descifrar "qué" es el objeto y su significado.

c)  Sistema de movimiento, estereopsis  y  localización  espacial:  Magnosistema---V1  (capa 


IVc  alfa-capa
IV  b)---bandas gruesas---V5 (MT)-corteza  parietal  posterior; además:  V1  (IV  b)---V5--
corteza  parietal
posterior.  Las neuronas de la capa IV c alfa proyectan a IV b. La mayoría son células simpl
es, con
respuesta a la orientación y no selectivas para el color. Las células de la capa IV b tienen 
campos
receptores similares a las de la IV c alfa, pero muchas de ellas son selectivas a la dirección. Las n
euronas
de este sistema tienen una resolución temporal muy rápida, pero sus respuestas son fásicas, y 
decaen
inmediatamente  aunque se mantenga  el estímulo. Estas  células  no presentan cromoselectivid
ad.  Las
células de IV b proyectan en las  bandas  gruesas, que muestran selectividad a la orientación. 
Por otra
parte, en su mayor parte manifiestan una enérgica respuesta a las variaciones de  disparidad  re
tiniana,
por lo que deben desempeñar un papel relevante en la estereopsis. Esta vía analiza las posici
ones de
objetos en tres dimensiones de las coordenadas alrededor del cuerpo. Además, describe d
ónde se
encuentra el objeto en cada instante y si se está moviendo. En el límite de la corteza parietal p
osterior
(corteza parietooccipital), las  señales se solapan con señales  procedentes  de  las áreas posteri
ores  de
asociación somática, que analizan la forma y los aspectos tridimensionales de las señales sen
soriales
somáticas.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  5  Organización  modular  de  la  corteza  visual.  Percepción  de  la  forma  y  movimiento 199

d)  Sistema  de  la  forma  dinámica.  Magnosistema---V1  (capa  IVc  alfa---capa  IV  b)----
V2  (bandas
gruesas)---V3---V3 a---corteza  ínferotemporal. Además:  V1 (IV b)---V3---V3 a---corteza 
ínferotem-poral.
Se ocupa de la percepción de la forma de los objetos en movimiento. Es decir de "qué" son los 
objetos
que se están moviendo.  La  mayoría  de  sus  neuronas  no son  sensibles  al color, y  sí  a  la dire
cción  y
orientación. El hecho de que una cantidad significativa de estas neuronas responda al color, e
ntra en
contradicción con el esquema de Zeki.
Fig.  15.7  Vías parvo  y  magnocelulares  desde  la  retina  y  CGL  a  través  de  V1  y  V2  hasta  las  áreas  V
3,  V4,  V5  e  IT.
Adaptación  a  partir  de  datos  de  Livingstone  y  Hubel,  1984  y  de  Zeki,  1988).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
200 Neurofisiología  de  la  visión

Referencias

ALBRIGHT, T.D., DESIMONE, R., GROSS, C.G. (1984). "Columnar organization of directi
onally
selective cells in visual area MT of the macaque".  J.  Neurophysiol. 51: 16-31.

GROSS, C.G., ROCHA-MIRANDA, C.E., BENDER, D.B. (1972). "Visual properties of 
neurons in
inferotemporal cortex of the macaque".  J.  Neurophysiol., 35: 96-111.

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N. (1962). "Receptive fields, binocular interaction and functional arc
hitecture
in the cat's visual cortex".  J.  Physiol., 160: 106-154.

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N., LE VAY, S. (1976). "Functional architecture of area 17 in norm
al and
monoculary deprived macaque monkeys".  Cold.  Spring.  Harbor.  Symp.  Quant.  Biol., 40: 581
-589.

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N., STRYKER, M.P. (1977a)."Orientation columns in macaque m
onkey
visual cortex demonstrated by the 2-deoxyglucose autoradiographic technique".  Nature, 269: 
328-330.

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N., LE VAY, S. (1977b). "Plasticity of ocular dominance columns in 
monkey
striate cortex". Philos.  Trans.  R.  Soc.  Lond., 278: 377-409.

IWAI, E., MISHKIN, M. (1969). "Further evidence on the locus of the visual area in the tempor
al lobe
of the monkey".  Exper.  Neurol., 25: 585-594.

LIVINGSTONE, M.S., HUBEL, D.H. (1982). "Thalamic inputs to cytochrome oxidase-rich 
regions in
monkey visual cortex".  Proc.  Natl.  Acad.  Sci.  U.S.A., 79: 6098-6101.

LIVINGSTONE, M.S., HUBEL, D.H. (1984). "Specificity of intrinsic connections in primate 
primary
visual cortex."  J.  Neurosci., 4: 2830-2835.

LIVINGSTONE, M.S., HUBEL, D.H. (1987). "Psychophysical evidence for separate channels 
for the
perception of form, color, movement and depth".  J.  Neurosci., 7: 3416-3468.

LIVINGSTONE, M.S., HUBEL, D.H. (1988). "Segregation of form, color, movement and 
depth:
Anatomy, Physiology and Perception".  Science, 240: 740-749.

RODMAN, H.R., GROSS, C.G., ALBRIGHT, T.D. (1989). "Afferent basis of visual response pr
operties
in area MT of the macaque: I. Effects of striate cortex removal".  J.  Neurosci., 9: 2033-2050.

TOOTELL, R.B.H., SILVERMAN, M.S., DE VALOIS, R.L., JACOBS, G. (1983). "Fun
ctional
organization of the second cortical visual area in primates".  Science, 220: 737- 739.

UNGERLEIDER, L.G., MISHKIN, M. (1982). "Two cortical visual systems". In  Analysis  o
f  Visual
Behaviour., Cambridge, Mass.: MIT Press. pp: 549-586.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  5  Organización  modular  de  la  corteza  visual.  Percepción  de  la  forma  y  movimiento 201

VAN ESSEN, D.C., NEWSOME, W.T., MAUNSELL, J.H.R., BIXBY, J.L. (1986). "The proye
ctions
from striate cortex (V1) to areas V2 and V3 in the macaque monkey: assymmetries, areal bounda
ries and
patchy connections".  J.  Comp.  Neurol., 244: 451-480.

WONG-RILEY, M. (1978). "Reciprocal connections betwen striate and preestriate cortex in 
squirrel
monkey as demonstrated by combined peroxidase histochemistry and autoradiography".  Brain. 
Res., 147:
159-164.

ZEKI, S. (1978). "Functional specialization in the visual cortex of the rhesus monkey". Nature, 2
74: 423-
428.

ZEKI, S. (1980). "The representation of colours in the cerebral cortex"  Nature, 284: 412-418.

ZEKI, S., SHIPP, S. (1988). "The functional logic of cortical connections"  Nature, 335: 311-
317.

Bibliografía complementaria

LIVINGSTONE, M.S. (1988). "Arte, ilusión y sistema visual. "Inv.  y  C., nº 138: 64-72

RAMACHANDRAN, V.S., ANSTIS, S.M. (1986). "Percepción del movimiento aparente".  Inv. 
y  C., nº
120: 78-86.

ROCK, I., PALMER, S. (1991). "El legado de la psicología de la forma".  Inv.  y  C., nº 173: 50-


57.

SEKULER, R., LEVINSON, E. (1977). "La percepción de objetos en movimiento".  Inv.  y  C., n


º 6: 44-
54.

WALLACH H. (1985). "Percepción de un entorno estable."  Inv.  y  C., nº 106: 68-74.


© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  6  Neurobiología  de  la  visión  binocular  y  estereoscópica 203

16 Neurobiología de la visión binocular y estereoscópica

16.1 Mecanismos de la estimación de la distancia y la percepción del relieve

Otra característica del ambiente visual que es especialmente importante para los primates, ademá
s de las
formas, es la percepción de las distancias relativas. Además de experiencias táctiles en la 
primera
infancia, el sistema visual, y concretamente la visión estereoscópica, juegan un papel fundamenta
l en esta
función. A lo largo de la evolución se ha producido un fenómeno de  frontalización de los 
globos
oculares. La culminación de este proceso se da en los mamíferos depredadores y en los primat
es cuyo
crisol fue la vida arborícola. La consecuencia ha sido un mayor solapamiento de los campos v
isuales
monoculares y la necesidad de coordinación precisa de los movimientos oculares, para que el 
mismo
punto del espacio se proyecte en las fóveas de ambos ojos.

Anatómicamente, se observa un progresivo aumento de la  no  decusación de las fibras en el 


quiasma
óptico, con lo que la información de los dos ojos puede alcanzar zonas subcorticales y cortic
ales del
mismo hemisferio cerebral, requisito para una óptima visión binocular. La visión binocular es, p
or tanto,
el resultado de un mecanismo sensorial combinado con un sistema motor preciso. Fue Isaac 
Newton
quien, en 1704, propuso por primera vez que en el quiasma óptico se da un intercambio de fibra
s de los
dos nervios ópticos. Este concepto fue denominado  decusación  parcial.

La  visión binocular puede definirse como "el estado visual en el que las imágenes del 
entorno,
proyectadas separadamente sobre las retinas de ambos ojos, se perciben como una imagen única 
de forma
simultánea" (Gallego y González, 1992). Tiene lugar en la porción de campo visual en la que los 
campos
visuales monoculares se superponen. Tiene una ventaja importante sobre la visión monocular: l
a  visión
estereoscópica, o percepción tridimensional del entorno.  Estereopsis significa literalmente "ap
ariencia
sólida" y su base anatómica es la separación horizontal de los globos oculares, que hace que 
las dos
imágenes formadas en las retinas de cada ojo sean ligeramente diferentes.

En los primates, cuyo sistema visual es similar al de la especie humana, se han llevado a cabo e
studios
que han puesto de manifiesto los mecanismos neurofisiológicos de la estereopsis. Debe tenerse e
n cuenta
que aunque las imágenes proyectadas sobre las dos retinas son bidimensionales, el sistema visual 
es capaz
de procesar esta información y generar la tercera dimensión, de dos maneras:

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
204 Neurobiología  de  la  visión

-  Percepción  en profundidad. Es la percepción de las distancias absolutas y relativas entre los o
bjetos del
entorno visual. Puede obtenerse mediante el empleo de referencias monoculares y binoculares.

-  Percepción  estereoscópica. Es la percepción tridimensional del entorno que nos rodea 
obtenida
mediante el empleo exclusivo de referencias binoculares.

16.2 Referencias monoculares

Utilizando un sólo ojo puede estimarse lo lejos que está un objeto, tomando en cuenta varios i
ndicios,
o  referencias  monoculares:

a)  Información  pictórica

- El  tamaño de la imagen retiniana de un objeto del que se conoce su talla absoluta permite ded
ucir su
distancia.

- El  crecimiento del tamaño de un objeto a medida que nos acercamos a él y viceversa.

- Asimismo, puede ser un indicio la  interposición (obstrucción u ocultamiento), en la que los o
bjetos
que ocluyen a otros en el campo visual deben estar más cerca.

- Podemos fijarnos en las  sombras que proyectan los objetos, para según su orientación d
iscernir
aproximadamente su proximidad o lejanía. Ello supone que la fuente luminosa procede de u
n punto
determinado. Si dicha posición no se conoce, esta referencia se interpretará de forma ambigua.

- La  difuminación  de  los  colores, que tienden a uniformizarse en tonos azulados con la distan


cia.

- Todas estas referencias suponen una experiencia previa, basada en el aprendizaje, si bien 
existen
referencias como la  perspectiva y la  textura, que la requieren especialmente.

b)  Señales  de  movimiento

- El  paralaje  del movimiento  o  desviación  paraláctica. Debido a los movimientos laterales de 


la cabeza
y del cuerpo, al cambiar la situación del observador, se crea una desigualdad entre dos i
mágenes
retinianas sucesivas de un mismo objeto. Se debe a que los ángulos visuales formados entre el ob
servador
y los objetos observados se modifican con el movimiento de éste. Esto permite al sistema visual 
discernir
qué objeto se encuentra más próximo, cuál más lejano, y además cuál es la distancia relativa ent
re ellos.
Los  objetos cercanos parecen moverse en sentido contrario al observador, y los lejanos en el 
mismo
sentido.

- La  perspectiva  del  movimiento nos da la sensación de que los objetos más próximos en mov


imiento,
se mueven más deprisa que los más lejanos.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  6  Neurobiología  de  la  visión  binocular  y  estereoscópica 205

c)  Señales  de  movimiento  relativo  de  los  objetos

-  Efecto de  profundidad  cinética. Aparece haciendo girar dos cilindros transparentes con punto


s opacos
en sus superficies y proyectar, iluminándolos, sus imágenes sobre una superficie plana.

-  Efecto  estéreocinético. Se logra cuando se observa una superficie con puntos brillantes que s
e alejan
centrífugamente respecto a un punto central.

d)  Señales  óculo-motoras

- Acomodación. Podemos guiarnos por la nitidez de la imagen, ya que veremos los objetos leja
nos más
borrosos que los cercanos (al acomodar a visión próxima). No obstante, ese proceso va ligad
o al de
convergencia que será tratado en el apartado siguiente.

16.3 Referencias binoculares

Si utilizamos los dos ojos simultáneamente, se hace uso de las  referencias  binoculares, entre 


las que
consideraremos:

a)  Correspondencia  retiniana. Si el mismo punto del espacio visual se proyecta asimismo en 


puntos
correspondientes de ambas retinas, se percibe como un punto único que queda, además, locali
zado en
el plano de fijación. Se denominan puntos retinianos  correspondientes los puntos respectivos d
e las dos
retinas cuya estimulación simultánea por un mismo objeto exterior da lugar a una percepción dir
eccional
única.  En  visión binocular, las dos fóveas son correspondientes y para cada punto de la hemi
rretina
temporal, del ojo derecho por ejemplo, existe un punto correspondiente en la hemirretina nasal 
del ojo
izquierdo. Los dos puntos correspondientes están, en principio, siempre a la misma distancia en 
grados
de la fóvea.

b) Disparidad retiniana. Pero la percepción de relieve y distancia es causada, al menos parcialm
ente, por
el hecho de que el mismo objeto es visto de una forma ligeramente distinta por cada ojo y que ca
da parte
de este objeto forma, por consiguiente, su imagen en dos puntos retinianos a una distancia desi
gual de
la fóvea. Estas diferencias reciben el nombre de  disparidad  retiniana. Se basa en el hecho de 
que los
campos visuales de los dos ojos se solapan, y en que los ojos están separados horizontalme
nte. La
disparidad retiniana es la clave más importante que utilizamos para la visión en profundidad, pu
esto que
constituye la mejor referencia para la visión estereoscópica. Es tan potente, que en ausencia de c
ualquier
otra referencia proporciona percepción tridimensional. Bela Julesz en 1960 demostró este hecho 
de una
manera clara mediante los estereogramas de puntos al azar. Consisten en dos cuadrados iguales, f
ormados
por puntos colocados al azar, pero en uno de ellos una porción central está desplazada horizonta
lmente
respecto del otro. Cuando se mira con un solo ojo, la porción central no es visible, pero se perci
be muy
claramente una impresión de que esta porción central "sale" hacia dentro o hacia fuera del pl
ano del
cuadrado (según el sentido del desplazamiento) al mirar con los dos ojos.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
206 Neurobiología  de  la  visión

El proceso de foveolización para la fijación de la mirada se realiza efectuando movimientos ocul
ares hasta
que el punto de fijación en el espacio visual se proyecta sobre ambas foveolas. Se habla ento
nces de
visión  haplópica. El proceso de  fusión tiene lugar sólo si las dos imágenes retinianas se integra
n en una
sola en la corteza. Se tiene entonces la impresión de una imagen única. Se habla de  visión estere
oscópica
cuando al dirigir los ejes visuales a un punto común y fusionar ambas imágenes se tiene la sensa
ción de
relieve.
c)  La  decorrelación retiniana. Ocurre cuando sobre áreas correspondientes retinianas se proyect
an puntos
diferentes del espacio visual. Se ocasiona, así, una percepción visual confusa.

d)  Señales  óculo-motoras

- Convergencia. El hecho de que la vergencia ocular sea tanto más importante cuanto más cerc
a esté el
objeto, sugiere que el grado de convergencia pudiera constituir, para el cerebro, una medid
a de la
distancia del objeto fijado por la mirada. En efecto, las disparidades retinianas no conti
enen la
información completa para el cálculo de las distancias entre objetos, ya que éstas se modifican 
con el
punto de fijación. Así, dos puntos separados 3 centímetros tendrían mucha menos disparidad re
tiniana
si se ven a una distancia de 5 metros que si se ven a 1 metro de distancia. Si bien la importancia 
de esta
referencia ha sido subestimada en favor de la mucho más potente información dada por la dis
paridad
retiniana, existen actualmente estudios neurofisiológicos que le conceden un papel determinante 
cuando
se trata de distancias próximas en nuestro entorno.

El fenómeno de la fusión binocular requiere por otra parte:

- Retroalimentación (feed-back) sobre el sistema óculo-motor para situar siempre la misma 
imagen en
la fóvea de ambos ojos.

-  Propiocepción  muscular para el enfoque grosero. Mediante la información retiniana se efec
tuará el
ajuste fino. Cuando los ojos se estabilizan tendremos un indicador de la profundidad.

16.4 Bases geométricas de la estereopsis

-  Horóptero  es el lugar del espacio cuyas imágenes se forman en puntos correspondientes de 
ambas
retinas. Todos esos puntos tienen una disparidad retiniana de cero. Dado que los puntos correspo
ndientes
retinianos no son exactamente equidistantes de la fóvea, la línea que delimita el horóptero 
difiere
ligeramente del círculo de Vieth-Müller. La discrepancia, además, aumenta a medida que se 
incrementa
la excentricidad. Puesto que la agudeza visual decrece con el alejamiento de la foveola, no 
puede
determinarse el horóptero superando los 12-16 grados de excentricidad. Dentro del horóptero la 
visión
es  haplópica. Las disparidades que se producen en puntos localizados por detrás del horóptero 
reciben
el nombre de  disparidades positivas o no cruzadas, mientras que  disparidades  negativas o cruz
adas son
aquellas que se producen por puntos localizados entre el horóptero y el observador (Fig. 16.1).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  6  Neurobiología  de  la  visión  binocular  y  estereoscópica 207

-  Círculo  de  Vieth-Müller. Es un círculo que pasa por el punto de fijación binocular y los 


centros de
ambas pupilas en la entrada de los ojos. Teóricamente, todos los puntos del círculo de Vieth-
Müller se
proyectan  en  puntos  correspondientes  retinianos.  Haciendo  un  planteamiento  geométrico  sim
ple  del
horóptero, se comprueba que el horóptero coincidiría con el círculo de Vieth-Müller. En r
ealidad
correspondería a una esfera en el espacio real tridimensional (Fig. 16.1).

- Espacio  de Panum es el espacio definido por los límites anterior y posterior de visión haplóp
ica, y en
el cual se produce la fusión binocular de los objetos no fijados (Fig. 16.1).

-  Areas  de  Panum. Un punto determinado del espacio de Panum estimula simultáneamente 


un único
punto de un ojo y los puntos de una zona de la retina del otro ojo, cuya disparidad no excede de u
n cierto
grado, con lo que se tiene visión simple y no diplopía. Estas pequeñas regiones retinianas, son la
s  áreas
de  Panum.
Fig.  16.1  Diagrama  esquemático  que  muestra  el  horóptero,  el  círculo  de  Vieth-Müller  y  el 
espacio  Panum

- Diplopía y ambliopía. La desigualdad de distancias respecto a la fóvea de ambas imágenes re
tinianas
en los dos ojos, denominada  ángulo  de  disparidad, apenas puede exceder de algunas decenas de 
minutos
de arco, ya que de otra forma aparecería  diplopía (el individuo ve "doble"). La diplopía se obs
erva en
casos de parálisis  aguda de un  músculo ocular. En  cambio,  si  la parálisis o  alteración  óculo-
motora
aparece en la primera infancia, el sujeto no presenta diplopía (a causa de la supresión  simultán
ea, y en
ocasiones irreversible, de la visión en uno de los dos ojos), fenómeno denominado  ambliopía.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
208 Neurobiología  de  la  visión

-  Disparidad  vertical. La disparidad retiniana suele referirse siempre a disparidad horizo
ntal. La
disparidad vertical no parece influir en la estereopsis. Por ejemplo, los estereogramas de puntos 
al azar
no producen sensación de tridimensionalidad cuando las disparidades son verticales. Las dispa
ridades
verticales se modifican en las miradas laterales, por lo que posiblemente tengan la función de 
calcular
el ángulo de desviación de la mirada.

16.5 Sustrato anatómico de la visión binocular

16.5.1 Proyección horizontal de la retina en la corteza visual

La visión estereoscópica se basa en: a) el hecho de que la corteza visual de un lado recibe impu
lsos de
la hemirretina nasal contralateral y de la temporal ipsolateral; b) la presencia de unión interhem
isférica
a través del cuerpo calloso. Algo más del 80% de las fibras nerviosas de origen retiniano se dir
igen al
cuerpo geniculado lateral en el primate, y de allí, los axones de las neuronas geniculadas pasan 
al área
17 (V1) de la corteza cerebral o  área  visual  primaria. Numerosas conexiones unen al área 17 
con las
áreas  preestriadas 18 y 19 o  áreas  de  asociación  visual.

Debido al quiasma óptico, en el ser humano, el 53% de las fibras del nervio óptico que se dirigen 
al CGL
sufre decusación, de manera que en cada retina la mitad (el 47%) de sus fibras van a parar al mis
mo lado
del  cerebro y la otra mitad al  opuesto. Cada área 17  (de cada lado  del cerebro) recibe los  i
mpulsos
nerviosos provenientes de las hemirretinas correspondientes a los dos hemicampos 
visuales
contralaterales. Es decir, que las dos mitades derechas de cada retina (nasal del ojo izquierdo y t
emporal
del ojo derecho) van al hemisferio derecho. El hemicampo visual izquierdo, enfrentado 
a estas
hemirretinas, es, pues, percibido en el hemisferio derecho. Las dos mitades izquierdas (nasal 
del ojo
derecho y temporal del ojo izquierdo) van al hemisferio izquierdo. Por lo tanto, el hemicamp
o visual
derecho es percibido por el hemisferio izquierdo. Esta zona se denomina  zona  binocular (Fig. 1
6.2). En
cada hemicampo visual hay también una  zona  monocular: la luz procedente de la porción tem
poral del
hemicampo visual se proyecta sólo sobre la hemirretina nasal del ojo en el mismo lado, porque 
la nariz
bloquea esta luz, que alcanzaría el ojo del lado opuesto. Esta porción monocular del campo vis
ual (sin
solapamiento binocular) se llama también el  creciente temporal o  uniocular, pues constituye el 
extremo
temporal, en forma de cuarto creciente, de cada hemicampo visual.

16.5.2 Proyección vertical de la retina en la corteza visual

Los cuadrantes inferiores de las dos hemirretinas están representados en la parte inferior y ante
rior del
área estriada y los cuadrantes superiores en la parte superior y anterior de esta zona. Esta represe
ntación
cortical de las porciones superior e inferior de la retina se sitúa a un lado y otro de la cisura calca
rina. La
parte posterior del área estriada, igualmente a uno y otro lado de la cisura calcarina, correspon
de a las
regiones superior e inferior de las hemimáculas homolaterales. Por lo tanto, el campo visual sup
erior se
proyecta en la porción inferior de la cisura calcarina, mientras que el campo visual inferior lo ha
ce en la
porción superior.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  6  Neurobiología  de  la  visión  binocular  y  estereoscópica 209

Fig. 16.2  Esquema  que muestra  cómo  cada  hemisferio  del  cerebro  tiene  una  visión  del  campo  visual 
contralateral.
Aparece  también  el  campo de solapamiento  binocular y el creciente  monocular,  así  como  la pr
oyección  por
separado  de  los  dos  ojos,  a  las  capas  del  cuerpo  geniculado  lateral

16.5.3 Correspondencia entre regiones del campo visual e imagen retiniana

El cristalino invierte en primer lugar la imagen visual sobre la retina de forma que, como hemo
s visto,
la parte superior del campo visual se proyecta en la mitad inferior de la retina y viceversa. Si v
emos el
mundo en su orientación correcta, es porque niveles corticales superiores ajustan esta imagen. 
Si una
persona sufre daño en la mitad inferior de la retina de un ojo, tendrá una deficiencia monocul
ar en la
mitad superior del campo visual. Por otra parte, la porción binocular de cada hemicampo v
isual se
proyecta a diferentes regiones de las dos retinas. Así, un punto de luz en la mitad binoc
ular del
hemicampo visual izquierdo, cae sobre la hemirretina temporal del ojo derecho y la hemirretina n
asal del
ojo izquierdo (Fig. 16.2).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
210 Neurobiología  de  la  visión

16.5.4 Rivalidad binocular y teoría de la alternancia

No es suficiente que dos imágenes sean proyectadas en una región idéntica del cerebro para que s
e realice
la  fusión en una percepción única. Es necesario que esas imágenes sean aceptadas como idé
nticas o
parecidas. Cuando dos regiones correspondientes de la retina reciben respectivamente dos im
ágenes
diferentes en color, iluminación o contorno, por ejemplo, líneas verticales a la izquierda y horiz
ontales
a la derecha, no puede darse la fusión y entonces una imagen es suprimida y únicamente se pe
rcibe la
otra. Esta elección, que se realiza en la corteza visual es evidentemente arbitraria. Se comprueb
a que al
cabo de algunos  segundos  el  fenómeno se invierte y  que  la imagen que era  suprimida es  per
cibida,
mientras que la otra es ahora suprimida. Cada imagen es, por tanto, percibida y suprimida cada 
10 ó 20
segundos. Es  interesante  constatar  que  los  potenciales  eléctricos  respectivos  evocados  en  la 
corteza
cerebral por estas dos imágenes son de amplitud grande o de amplitud pequeña según la ima
gen sea
percibida o suprimida.

Este fenómeno se denominó  rivalidad  retiniana y se mantiene a efectos prácticos aunque en real


idad sea
una "rivalidad cortical". En  los  estereogramas de la  figura 16.3  cabría  esperar como  resultad
o de la
fusión, un dibujo entrecruzado del tipo que aparece en la figura 16.3 (B). En lugar de ello, lo que 
aparece
es un dibujo alternante mezclado, tipo el de la figura 16.3 (C). La  rivalidad  retiniana es el resu
ltado de
un proceso fundamental de la visión binocular, y los autores que apoyan la  teoría  de  la  alterna
ncia han
demostrado que cuando se estimula uno de los dos puntos correspondientes, el otro es suprimi
do, o al
menos el primero se hace dominante sobre el segundo. Esta aparente competitividad de un ojo 
con sus
conexiones corticales en contra del otro ha dado origen al concepto de dominancia  ocular, segú
n el cual,
la imagen de un ojo es percibida mucho mejor en detrimento de la imagen del otro ojo. Esto se c
onfirma,
en parte, por el hecho de que en el gato solamente un 25% de las neuronas corticales binocula
res son
excitadas de igual manera en cada ojo por el estímulo. Dado que en individuos normales es difíci
l pensar
en  una dominancia ocular rígida, los neurofisiólogos investigan modelos corticales que expli
quen la
fusión binocular.

Fig.  16.3  Estereogramas  que prueban  la  rivalidad  binocular.  Al  intentar  fusionar  las  figuras  superior
es  (A),  no  se
consigue  la  figura  (B),  sino  algo  similar  a  la  figura  (C),  en  la  que  la  dirección  oblicua  de  sus  línea
s  oscilará

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  6  Neurobiología  de  la  visión  binocular  y  estereoscópica 211

16.6 Bases neurofisiológicas de la percepción estereoscópica

16.6.1 Segregación de la información monocular en el CGLD de los primates
En los mamíferos superiores, la relación entre las células de la fóvea y las del CGL es prácticam
ente de
1/1. Sin embargo, no existe certeza de interacción binocular en las láminas del CGL de los pr
imates,
aunque sí puede existir en el gato, en el que se han encontrado algunas neuronas con respuesta bi
nocular.
La actividad del CGL y el efecto que sobre él presentan los impulsos retinianos parecen estar mo
dificados
por las fibras de inhibición eferente procedentes del corteza visual. Su efecto es el de facilitar la r
espuesta
de las neuronas débilmente estimuladas y ampliar la de las que envían los impulsos más fuertes
, con lo
que aumenta el contraste de la escena.

16.6.2 Columnas de dominancia ocular en la corteza visual primaria

Hubel, Wiesel y Le Vay (1977) utilizaron la técnica de autorradiografía para seguir las vías que 
toman
las fibras al salir de cada ojo en el mono en desarrollo. Confirmaron, así, resultados electrofisio
lógicos
que sugerían que la corteza estaba organizada en columnas de dominancia ocular solapadas con c
olumnas
de orientación. Se denominaron  columnas  de  dominancia ocular porque alternan entre las termi
naciones
de  fibras  que traen información del ojo izquierdo con las que proceden del derecho. Para cal
cular la
distancia, es necesario que el cerebro reciba la información visual de cada ojo por separado y la e
xistencia
de las columnas de dominancia ocular sugiere que el cerebro, de hecho, está separando anatómic
amente
la información en la corteza. Estas columnas, si bien separan la información, también son un me
dio para
integrarla a través de conexiones interneuronales entre ellas, tanto en la capa IV de la corteza 
visual,
como por encima de ella.

16.6.3 Detectores de disparidad retiniana

La base  más  potente  de  la  visión  estereoscópica  es  la  disparidad  horizontal  entre  las  dos  i
mágenes
hemirretinianas, al estar las vías visuales de ambos ojos organizadas estructural y funcionalmen
te para
mantener una ligera disparidad.

a)  Hallazgos  en  la  corteza  visual  del  gato

Aunque las células ganglionares, y las del CGL, solamente responden a la luz que llega al ojo al 
que están
conectadas, muchas células corticales reciben la información visual de ambos ojos y, por tanto, 
pueden
ser estimuladas por cualquiera de ellos siempre que la imagen proceda del lugar adecuado del 
campo
visual. Hubel y Wiesel (1962), demostraron que en la corteza estriada del gato, cerca del 80
% de las
neuronas son dirigidas binocularmente, el 10% de modo ipsolateral, y el otro 10% contralatera
lmente.
Los campos receptores de las neuronas conducidas binocularmente se localizan en 
puntos
correspondientes y su estimulación simultánea provoca una respuesta de sumación.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
212 Neurobiología  de  la  visión

Barlow, Blakemore y Pettigrew (1967) descubrieron lo que parecían ser los  detectores  de  prof


undidad
en la corteza visual. Introdujeron microelectrodos en la corteza visual de un gato inmovil
izado y
registraron las respuestas de células aisladas a un estímulo en forma de barra en movimiento, 
que se
presentaba a un solo ojo o a ambos en forma simultánea. Cuando se estimulaba un solo ojo la 
tasa de
descargas era muy lenta, pero cuando se estimulaban ambos la célula respondía con más intens
idad.
Se observó, incluso, que tenía mucha importancia la localización de los lugares de las dos retin
as a los
cuales llegaba el estímulo visual. Si las dos imágenes luminosas estimulantes estaban muy sepa
radas, o
demasiado próximas, las células aumentaban o disminuían la frecuencia. Esta observación 
es muy
importante, ya que sugiere que esta célula en particular responde mejor cuando hay un estímul
o en el
ambiente visual que se encuentra a cierta distancia, y que por lo mismo estimula los puntos ade
cuados
de  cada  retina.  Estos  autores introdujeron electrofisiológicamente la  prueba del  efecto  de  dis
paridad
retiniana.

b)  Hallazgos  en  la  corteza  visual  del  primate

Hubel y Wiesel (1970) hallaron células en la corteza visual del macaco que daban una respue
sta más
enérgica cuando se estimulaban ambos ojos, que cuando sólo un ojo era estimulado (Fig. 16.4)
. Semir
Zeki (1974) encontró células en la corteza visual del macaco, que responden al movimiento del e
stímulo
visual  según  se aleje o aproxime al sujeto, lo que implica que las imágenes retinianas se mue
ven en
direcciones opuestas y que las células de la corteza reciben un estímulo opuesto de cada uno de l
os ojos.
En el primate, muchas células binoculares del área 17, especialmente las de las capas IVa y IVb
, tienen
patrones  de respuesta que parecen contribuir a la percepción de la profundidad. La mayoría d
e estas
células reaccionan a la estimulación simultánea de los puntos retinianos correspondientes.

Algunas de estas células no responden o responden muy débilmente a la estimulación de un s
olo ojo,
mientras que sí lo hacen cuando ambos ojos se estimulan al mismo tiempo (Poggio y Fischer, 19
77). La
mayor parte de las células responden de forma más enérgica cuando cada ojo recibe el estímulo 
en una
localización ligeramente diferente. Esto es, las neuronas responden a la  disparidad  retiniana, 
es decir,
a los estímulos que producen imágenes en regiones ligeramente diferentes de la retina de amb
os ojos
(Poggio  y  Poggio,  1984).  Por  lo  tanto,  si  para  una  neurona  dada,  los  puntos  correspondiente
s  están
situados a igual distancia de la fóvea, para una neurona vecina, en cambio, estos puntos pued
en estar
situados a distancias ligeramente desiguales, aunque la disparidad no supera nunca algunas dec
enas de
minutos de arco. Es decir, que estas células corticales tienen el campo receptor de un ojo desp
lazado
horizontalmente respecto al otro.

Parece, pues, que la fusión de las imágenes sea un fenómeno cortical y que las neuronas en la 
corteza
visual sean realmente unos detectores  de  disparidad. Se puede suponer, por tanto, que interven
drían en
la percepción, no sólo de los contornos sino también de la distancia a la que se halla este cont
orno en
relación con el punto de fijación. La señal para la estereopsis la proporcionan, pues, los estímulos 
visuales
localizados en el plano de fijación que corresponde al  espacio de Panum, ya que estimula
n partes
ligeramente diferentes de la retina de cada ojo.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  6  Neurobiología  de  la  visión  binocular  y  estereoscópica 213

Fig.  16.  4  Respuesta  de una  célula  binocular  en  la  corteza  visual  del  macaco.  Las  cruces  continuas  y 
discontinuas
indican  dónde  se  proyecta  la  barra,  en  el  ojo  derecho  (OD)  o  en  el  ojo  izquierdo  (OI).  Cuando  la  b
arra  luminosa
se mueve  en  las  direcciones  indicadas  por  las  flechas,  la  célula  responde.  La  respuesta  más  intensa 
se  da  cuando
ambas barras se presentan  simultáneamente con  una  disparidad de  treinta  minutos de  arco (c). Cuand
o los  estímulos
se  presentan  por  separado  (f  y  g)  la  célula  no  responde  (de  Hubel  y  Wiesel,  1970)

c)  Relación  entre  el  espacio  de  Panum  y  los  campos  receptores  de  las  células  binoculares

Un punto  localizado  en  el  horóptero  activará  preferentemente las  células  con  los  campos  rec
eptores
localizados en puntos correspondientes retinianos. Un punto localizado fuera del horóptero se pr
oyectará
en puntos no correspondientes y, por lo tanto, activará de forma preferente las células con una dis
paridad
en los campos receptores adecuada al punto en donde se encuentre ese objeto. El mecani
smo de
desplazamiento de los campos receptores puede codificar la posición de un objeto en el espacio r
especto
al punto de fijación.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
214 Neurobiología  de  la  visión

Cuando se estudió el grado de desplazamiento de los campos receptores de muchas células corti
cales, se
demostró que cubría todas las disparidades posibles dentro del espacio de  Panum. Es probable, 
por tanto,
que las áreas  de  Panum se correspondan con los campos receptores de las neuronas corticales. 
Se puede
suponer que los  detectores  de  disparidad intervengan en la percepción, no sólo de los contor
nos sino
también de la distancia a la que se halla este contorno en relación con el punto de fijación. Se han 
hallado
células de respuesta binocular en las áreas corticales V1, V2 y V3.

d)  Neurobiología  de  la  visión  estereoscópica  estática  y  dinámica

Julesz 1971, basándose en conceptos definidos por otros autores y por él mismo, distinguió:

- "Visión estereoscópica global". Proceso neural lento, que requería la combinación de muchas ig
ualdades
de disparidad a través del campo visual de la fóvea. Se obtenía como resultado final la percepció
n de un
objeto bien definido y a una profundidad precisa. Sería equiparable al concepto de "per
cepción
estereoscópica ciclópea"  y al  de  tipo  "cuantitativo"  de  Ogle.  Se supone que  tiene  lugar  en  u
n nivel
jerárquico superior al de la local en la corteza visual, e implica además, la existencia de un númer
o mayor
de conexiones neuronales.

- "Visión estereoscópica local". Proceso neural más rápido, que requería equiparar disparidades 
sólo en
unas cuantas localizaciones foveales y producía una percepción más grosera de la forma del obj
eto, así
como de la proximidad o la lejanía. Se equipararía con el concepto de "percepción estereoscó
pica no
ciclópea" y al de tipo "cualitativo" de Ogle.

Tyler, en 1990, inspirándose en los trabajos de los anteriores autores, dividió la visión estereoscó
pica en
dos categorías de procesamiento de disparidades:
a) "Visión estereoscópica fina-global-estática", que procesa muy bien estereogramas de puntos 
al azar
estacionarios.

b) "Visión estereoscópica burda-local-dinámica", que procesa estereogramas de puntos no 
distribuidos
al azar (es decir, de objetos que contengan señales de forma visibles monocularmente), con c
ambios
rápidos o en movimiento. Según este autor, esta división psicofísica, aunque no de un modo ab
soluto,
correspondería a la división del procesamiento de la disparidad por las neuronas del parvosiste
ma o del
magnosistema.

Visión  estereoscópica  estática. En el macaco, la capa que recibe las proyecciones parvocelulare


s en V1,
es la IV c beta, en la cual las aferencias son estrictamente monoculares, ya que proceden por un
a parte
de la hemirretina nasal del ojo contralateral y de la hemirretina temporal del ojo ipsolateral. Las 
células
monocularmente emparejadas del ojo derecho y del ojo izquierdo de la capa IV c beta, converge
n sobre
células binoculares de la capa IV a, que a su vez envía aferencias a las células binoculares de la
s capas
II, III y V. La capa IV a es, pues, en el macaco el primer nivel de binocularidad cortical del parvo
sistema.
Sus células responden vigorosamente a objetivos visuales estáticos y de frecuencia espacial alt
a.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  6  Neurobiología  de  la  visión  binocular  y  estereoscópica 215

Visión  estereoscópica  dinámica. La capa receptora  del sistema  magnocelular  en  V1  es  la I


V  c  alfa.
Asimismo, las aferencias del CGL a esta capa son monoculares, desde el ojo izquierdo o d
esde el
derecho, y sus células monoculares emparejadas convergen en las células binoculares de la capa 
IV b y
VI. Por tanto, las capas IV b y VI son en el macaco el primer nivel de binocularidad cort
ical del
magnosistema. Sus células responden vigorosamente al movimiento visual, a las frecuencias es
paciales
medias y bajas, así como a los contrastes de luminancia.
e)  Tipos  neuronales  sensibles  a  la  disparidad  retiniana  en  el  primate

G.F. Poggio y col., a principios de los ochenta, demostraron que las neuronas de la corteza 
visual
primaria en el macaco son capaces de detectar con precisión la posición relativa de un objeto situ
ado por
delante o por detrás del punto de fijación del animal. Estas neuronas sólo son activas para 
ciertas
posiciones del objeto, por ejemplo, "más cerca" o "más lejos" que el punto de fijación. Estos 
autores
distinguen dos tipos básicos de neuronas sensibles a la disparidad retiniana en el córtex visual 
de los
primates (Poggio y Fisher, 1977; Poggio y Poggio. 1984; Poggio y col., 1988). El primer tipo re
sponde
aumentando o disminuyendo su frecuencia de descarga a un rango delimitado de disparidad retini
ana que
se ha calculado en unos 0,2° para las células excitatorias y unos 0,4° para las células inhibito
rias. El
segundo tipo responde selectivamente a estímulos situados más cerca o más lejos del plano de f
ijación.
La clasificación global, que incluye varios subtipos, es la siguiente:

1.  Células  sintonizadas  excitatoriamente  (SE). Su respuesta óptima se da para un estrecho m


argen de
disparidades dentro del espacio de  Panum. Según el valor de la disparidad se subdividen en tre
s grupos:

1  a)  Células SE de cercanía (TN). Responden a disparidades negativas. Dan 
respuestas
precisas a los puntos localizados entre el plano de fijación y el observador.

1  b)  Células SE de  lejanía (TF). Responden a disparidades positivas. Señalan 


de forma
precisa los puntos localizados por detrás del punto de fijación.

1  c) Células  SE  de disparidad  cero  (T0). Responden cuando no se 


introduce
disparidad. Señalan los puntos localizados en el  horóptero.

2.  Células  sintonizadas  inhibitoriamente  (TI). Su respuesta es la inhibición de la descarga es


pontánea
cuando no existe disparidad en el estímulo. Se trata de una respuesta complementaria a la de las 
células
de disparidad cero, por lo que señalan asimismo los puntos localizados en el horóptero.

3. Células  de lejanía  (FA). Aumentan su tasa de descarga cuando se estimulan con disparidades 


positivas,
sea cual sea su valor. Señalan los puntos localizados detrás del punto de fijación.

4. Células  de  cercanía  (NE). Responden activando su tasa de descarga cuando se estim


ulan con
disparidades negativas de cualquier valor. Señalan puntos localizados por delante del punto de f
ijación.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
216 Neurobiología  de  la  visión

El descubrimiento de estos tipos neuronales explica precisamente la incapacidad para juzgar las d
istancias
en dos clases de personas, a partir de señales binoculares. Una de ellas no percibe bien las dista
ncias de
los  objetos  que  están  por  delante del  plano de fijación, o  sea, los más  próximos;  otras  percib
en con
dificultad la distancia de los que se hallan situados por detrás de este plano, es decir, los más l
ejanos.
Puede ser que a algunas de estas personas les falten neuronas de "detección cercana" y a otras n
euronas
de "detección lejana".

Hay otro tipo de personas que pueden percibir cuál de dos objetos está más alejado cuando se 
hallan
prácticamente a la misma distancia pero, paradójicamente, no pueden percibir cuál está más cerc
a si uno
de los dos está mucho más próximo a ellas. La explicación podría ser que estas personas son cap
aces de
responder a disparidades pequeñas gracias a los detectores de disparidad de "sintonía fina".
Poggio y Fisher (1977) habían hallado que el 97% de las neuronas de la corteza estriada f
oveal y
parafoveal en el macaco respondían binocularmente. Aproximadamente un 50% eran sensib
les a la
disparidad horizontal. Poggio y col. (1988, 1989) encontraron que entre éstas, los seis tipos neu
ronales
anteriormente descritos están distribuidos en proporciones similares, es decir, que e
xistiría
aproximadamente un 8% de cada uno de ellos. El restante 50% responde a todas las disparidades, 
y recibe
el nombre de  células  planas.

16.6.4 Células sensibles a la decorrelación retiniana

A partir de estudios con estereogramas de puntos se han hallado asimismo células  sensib
les  a la
decorrelación  retiniana (González y col., 1986; Poggio y col., 1989). Estas células se correspon
den con
las clasificadas como T0 y TI. Cuando sobre sus campos receptores se proyectan imágenes disti
ntas, las
células T0 dan respuesta inhibitoria, mientras que las  TI dan respuesta excitatoria. Estas 
células
cumplirían la función de coadyuvar a la alineación de los globos oculares al intentar la fijació
n de un
punto en el espacio visual. En efecto, si no se da la alineación de los ojos, diferentes puntos del 
espacio
se proyectarán en cada fóvea, y causarán decorrelación retiniana.

16.6.5 Señales de los músculos extraoculares para la evaluación de las distancias

No obstante, tener  una  percepción  del  relieve  no  es  suficiente  para  reconstruir  una  visión  c
ompleta
tridimensional de nuestro entorno. Se requiere, además, que el sistema visual analice la distanci
a a que
se hallan los objetos y la integre con la información que proporciona la estereopsis. Pero sólo p
odemos
estimar esa distancia con una excelente precisión para los objetos próximos, situados a algunos 
metros.
El cerebro se vale entonces de unos indicadores que no son el desfase de las imágenes en ambas 
retinas
(disparidades retinianas), puesto que esto sólo nos informa sobre distancias relativas. Se sabe 
que las
personas estiman con buena precisión el alejamiento de los objetos situados a menos de dos metr
os. Más
allá, se tienden a subestimar las distancias. Los psicofisiólogos han formulado la hipótesis de 
que el
cerebro utiliza como indicador el ángulo de convergencia de los dos ojos, que depende de los m
úsculos
extraoculares.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  6  Neurobiología  de  la  visión  binocular  y  estereoscópica 217

Un segundo indicador sería la acomodación, ejercida mediante los músculos intraoculares, que 
ajustan
la curvatura del cristalino en función de la distancia. Por otra parte, si la percepción de profundi
dad no
se basara más que en la señal de disparidad, a medida que la distancia aumentara, un objeto nos p
arecería
cada vez más plano. Esta concepción surge de la propia geometría retiniana, ya que el tamañ
o de la
imagen de un objeto en la retina es inversamente proporcional a la distancia, mientras que el val
or de la
disparidad retiniana desciende con el cuadrado de la distancia. Sin embargo, el aspecto del ob
jeto, su
forma y su grosor se mantienen constantes, cualquiera que sea la distancia. Un libro presentado 
a 40 cm
aparece tan grueso como a 20 cm, aunque las disparidades sean cuatro veces más pequeña
s. Este
fenómeno perceptivo, conocido como  constancia  de  profundidad, requiere asimismo interve
nción de
indicadores óculo-motores.

Trotter (1993) ha efectuado un estudio de este tipo en  Macaca  mulatta. Comprobó la capacid


ad de la
corteza visual primaria para detectar las mismas disparidades retinianas de anteriores investigado
res, pero
a diferentes distancias de fijación. Al modificar la distancia, la actividad eléctrica de la mayor 
parte de
las neuronas cambia de forma considerable. Se observa una "preferencia" de las neuronas por la 
misma
disparidad retiniana. Así, unas responden mejor a puntos "más cerca" y otras a puntos "más lej
os" del
punto de fijación. Sin embargo, su grado de respuesta depende totalmente de la distancia al obj
eto.

Algunas células corticales no dan respuesta cuando un objeto se sitúa a una distancia determina
da, por
ejemplo a 30 ó 60 cm, mientras que responden vigorosamente cuando el objeto se coloca a otra d
istancia,
por ejemplo de 90 cm. Otro tipo neuronal se mantiene siempre en actividad para una deter
minada
posición del objeto respecto al punto de fijación, cualquiera que sea la distancia, pero su sensibi
lidad es
mejor a unas distancias que a otras. Un tercer tipo aumenta su actividad cuando en ausencia de es
tímulos
visuales el macaco fija su vista en un punto situado muy cerca de sí mismo, o sea, cuando rea
liza un
esfuerzo de convergencia de ambos ojos. Por lo tanto, las neuronas de la corteza visual primaria
, donde
se realiza el primer análisis de las imágenes en la corteza, son sensibles a la distancia absolut
a de los
objetos.

En otro experimento, Trotter y su equipo colocaron ante los ojos del macaco unos prismas 
que le
obligaban a modificar  el  ángulo  de  convergencia  de  los  ojos  mientras  fijaba  el  objeto  de 
forma
correcta. Mediante este sistema, sin cambiar la distancia de los objetos (y por ende la acomoda
ción),
y modificando únicamente el grado de convergencia, obtuvieron unas variaciones en las resp
uestas
de las neuronas idénticas a las observadas haciendo variar la distancia. Se deduce, por tant
o, que
el mensaje oculomotor que llega a la corteza visual está relacionado, al menos en parte, 
con la
convergencia de los ojos.

Este mensaje puede ser una señal sensorial procedente de la musculatura de los ojos, que infor
maría
a la corteza de la posición de los globos en la órbita, o bien una "copia" del mensaje neural en
viado
a estos músculos que alcanzaría la corteza visual. Como conclusión final, puede afirmarse 
que la
percepción coherente del espacio en tres dimensiones es el resultado de la combinación 
en una
población de neuronas corticales de los mensajes procedentes de la retina y de informaciones 
sobre
la posición de los ojos.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
218 Neurobiología  de  la  visión

16.7 Desarrollo de la visión binocular

A  partir  de  la demostración de la organización cortical en columnas de orientación y de dom


inancia
ocular, cabe preguntarse si esta organización es innata o si la corteza cerebral tiene una plastici
dad que
posibilita una organización en función de los estímulos que recibe. Investigadores de otras zon
as de la
corteza cerebral habían efectuado experiencias previas a las realizadas en la corteza visual y p
arecían
demostrar esta hipótesis. En la corteza visual son clásicas las pioneras experiencias de Hubel y 
Wiesel
(1963) y (1965) corroboradas por ellos mismos y por otros autores en posteriores trabajos.

a)  Privación  monocular  en  gatos

Se trataba de demostrar hasta qué punto el ambiente visual de un animal en desarrollo mod
ifica la
organización de su corteza visual y, por tanto, su comportamiento visual. Hubel y Wiesel estudia
ron los
cambios que tenían lugar en la vía visual de gatitos privados de la visión de un ojo. Como ya vim
os, cerca
de un 80% de las neuronas de la corteza visual primaria del gato adulto responden binocularme
nte. Sin
embargo, en los gatitos privados de la visión de un ojo, la mayor parte de las neuronas corticale
s daban
sólo respuestas monoculares. El fenómeno recibe el nombre de  desviación  de  la  dominancia 
ocular.

El gato normal tiene algunas células que dan respuesta óptima a la estimulación del ojo izquierdo 
y otras
que dan respuesta óptima a las del derecho. La mayoría de las células son binoculares, 
aunque
frecuentemente demuestran una "preferencia". El gatito privado de visión entre el día décimo 
y el día
trigésimoprimero muestra muchas más células que se activan únicamente por la estimulación 
del ojo
izquierdo (ojo no privado).

Wiesel y Hubel (1963) observaron, además, que la privación monocular no solamente origina des
viación
de la dominancia ocular, sino que causa cambios anatómicos en el cuerpo geniculado lateral. Al 
cabo de
tres meses de privación monocular desde el nacimiento, las capas del cuerpo geniculado lateral 
del ojo
privado eran más delgadas y los cuerpos celulares estaban encogidos. Sugirieron que la pr
ivación
monocular retardaba el crecimiento de las células del CGL que recibían proyección del ojo pri
vado, lo
que causaba algún tipo de atrofia.

b)  Estrabismo  artificial  en  gatos

Cuando se provoca estrabismo artificial al seccionar uno o varios músculos extraoculares de un 
ojo, la
situación difiere ligeramente de la oclusión monocular. Si bien los dos ojos reciben imágenes 
nítidas
sobre sus retinas, la fusión es imposible debido a la desviación. En el CGL disminuyen tamb
ién los
cuerpos celulares de las neuronas que reciben proyecciones del ojo desviado. Las neuronas co
rticales
muestran una clara preferencia en su respuesta por los estímulos recibidos desde el ojo no desvi
ado, se
desplaza la distribución de dominancia ocular hacia este ojo, y disminuye de forma importante el 
número
de neuronas con respuestas binoculares.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
1  6  Neurobiología  de  la  visión  binocular  y  estereoscópica 219

c)  Privación  monocular  en  monos

Hubel, Wiesel y Le Vay (1977) aportaron pruebas estructurales del efecto de la privación sens
orial en
monos, en los cuales comprobaron que las columnas de dominancia ocular correspondiente
s al ojo
ocluido, en un mono de dieciocho meses de edad, habían disminuido considerablemente a expe
nsas de
las del ojo normal. Esto demostraba que en los primeros meses de vida postnatal existía la posi
bilidad
de modificar la organización columnar de la corteza mediante una privación sensorial, lo que no 
sucedía
en los animales adultos, en los cuales la organización era ya rígida.

d)  Período  sensible  y  período  crítico

Período  sensible. Todas las alteraciones consideradas anteriormente se producen con mayor o 
menor
intensidad según el momento en que se realice la privación o el estrabismo. Al cabo de un cierto 
tiempo
desde el nacimiento de los animales, cuando se han establecido las conexiones de la vía vi
sual, la
privación o el estrabismo no producen ninguna alteración. El período durante el cual el sistem
a visual
es susceptible de ser alterado se denomina período sensible. Varía mucho según la especie: así, e
n el gato
es de 4 meses aproximadamente, en el mono de 2 años y en el ser humano de unos 8 años.

Período  crítico. Asimismo, el grado de sensibilidad no es igual durante todo este período, sino q
ue existe
un período al comienzo del desarrollo denominado período crítico, en el que los efectos 
son más
marcados y casi irreversibles. Superado éste, el sistema visual se va haciendo progresivamente 
menos
sensible. En el gato, el período crítico comienza al principio de la cuarta semana, alcanza su 
máxima
sensibilidad  entre  la  cuarta  y  la  octava  semanas  y  declina  gradualmente  durante  las  cuatro  s
emanas
siguientes. En el mono se presenta una máxima sensibilidad entre el nacimiento y las doce se
manas,
período en el cual se produce una grave pérdida de agudeza visual con privación monocular de 
15 días.
En el ser humano, el período crítico para el desarrollo de la organización cortical visual comien
za a los
cuatro meses, es máximo entre los seis y los nueve meses, y declinando después hasta los ocho a
ños. Por
lo que se refiere a la susceptibilidad para el desarrollo de binocularidad, comienza unos meses 
después
del nacimiento y alcanza máximos entre los años primero y tercero.

Referencias

BARLOW, H.B., BLAKEMORE, C. y PETTIGREW, J.D. (1967). "The neural mechanism of bi
nocular
depth discrimination".  J.  Physiol., 193: 327-342.

GALLEGO, A., GONZALEZ, F. (1992). "Visión III. Vías y centros visuales. Visión de la for
ma, el
movimiento y el color. Visión binocular. En Fisiología humana. (Ed. Tresguerres J.A.F.) E
ditorial
Interamericana. Mc.Graw-Hill. Madrid. pp: 250-293.

GONZÁLEZ, F., KRAUSE, F., POGGIO, G.F. (1986). "Sensitivity of cortical visual neur
ons to
binocular correlation of dynamic ramdom-dot stereopatterns."  Invest.  Ophtalmol.  Vis.  Sci., 
27: 2-44.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
220 Neurobiología  de  la  visión

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N. (1962). "Receptive fields, binocular interaction and functional arc
hitecture
in the cat's visual cortex".  J.  Physiol., 160: 106-154.

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N. (1963). "Receptive fields of cells in striate cortex of very young, 
visually
inexperienced kittens".  J.  Neurophysiol., 26: 994-1002.

HUBEL,  D.H., WIESEL, T.N. (1965). "Binocular interaction in striate cortex of kittens rear
ed with
artificial squint".  J.  Neurophysiol., 28: 1041-1059.

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N. (1970). "Cells sensitive to binocular depth in Area 18 of the m
acaque
monkey cortex."  Nature, 225: 41-42.

HUBEL, D.H., WIESEL, T.N., LE VAY, S. (1977). "Plasticity of ocular dominance columns in
monkey striate cortex."  Philos.  Trans  R.  Soc.  Lond., 278: 377-409.
JULESZ, B. (1960). "Binocular depth perception of computer-generated patterns".  Bell.  Syst. 
Tech.  J.,
39: 1125-1162.

JULESZ, B. (1971).  Foundations  of  cyclopean  perception. University of Chicago Press. Chic


ago.

POGGIO, G.F., FISHER, B. (1977) "Binocular interaction and depth sensitivity in striate and pr
estriate
cortex of behaving rhesus monkeys".  J.  Neurophysiol., 40: 1392-1413.

POGGIO, G.F., POGGIO T. (1984). "The analysis of stereopsis".  Ann.  Rev.  Neurosc., 7: 379-


412.

POGGIO, G.F., GONZÁLEZ, F., KRAUSE, F. (1988). "Stereoscopic mechanisms in monkey 
visual
cortex: binocular correlation and disparity selectivity."  J.  Neuroscience., 8: 4531-4550.

POGGIO, G.F. (1989) "Neural responses serving stereopsis in the Visual Cortex of the alert m
acaque
Monkey: Position disparity and Image-correlation". En  Sensory  processing  in  the 
Mammalian  Brain,
Neural  substrate  and  Experimental  Strategies. Ed. J.S. Lund. 11: 226-241. Oxford 
University Press.
Nueva York.

TRÖTTER, I.(1993). "Músculos para ver en tres dimensiones".  Mundo  científico, 13: 72-74.

TYLER, C.W. (1990). "A stereoscopic view of visual processing streams".  Vision  Res., 30: 187


7-1895.

WIESEL, T.N., HUBEL, D.H. (1963). "Effects of visual deprivation on morphology and physilo
logy of
cells in the cat's geniculate body".  J.  Neurophysiol., 26: 978-993.

ZEKI, S. (1974).  "Cells  responding  to  changin  image  size  and  disparity  in  the  cortex  of  the 
rhesus
monkey". J.Physiol., 242: 827-841.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
17  Neurobiología  de  la  motricidad  ocular 221
17 Neurobiología de la motricidad ocular

17.1 Anatomía y función de los músculos extraoculares

Los movimientos de rotación del ojo se producen mediante la contracción de tres pares de m
úsculos
extrínsecos de carácter antagonista (Fig.17.1).

Los cuatro músculos rectos se insertan cerca del fondo de la órbita, en el  tendón o  anillo  de  Z


inn, y se
dirigen hacia delante separándose entre sí como las caras de una pirámide. Los laterales,  recto 
interno
o  medio y  recto  externo o  lateral, terminan cerca del limbo esclerocorneal por un tendón plan
o, cuyas
líneas de inserción son paralelas al limbo. Estos músculos se contraen recíprocamente para move
r los ojos
de uno a otro lado (movimientos alrededor del eje vertical).

Los músculos recto superior y  recto  inferior terminan algo por fuera de la parte media del glob


o ocular,
detrás de la córnea, pero sus líneas de inserción no son paralelas al limbo. Se contraen recíproc
amente
para mover los ojos hacia arriba y hacia abajo (movimientos alrededor del eje horizontal).

El  oblicuo  mayor corre desde el fondo de la órbita hasta su porción superior interna, donde ex


iste una
polea de reflexión que su tendón atraviesa y aprovecha como punto fijo; de allí se dirige hacia 
atrás y
afuera, para insertarse en el cuadrante superior, posterior y externo. El  oblicuo  menor tiene su i
nserción
fija en la  cresta  maxilar, en el ángulo inferior interno de la órbita, y desde allí abraza la parte inf
erior del
globo ocular para insertarse en su cuadrante inferior, posterior y externo. La función de los m
úsculos
oblicuos estriba principalmente en girar los ojos para mantener los campos visuales en posición 
derecha
(movimientos alrededor del eje anteroposterior).

La dirección hacia la cual mueve el ojo cada uno de los músculos extraoculares aparece en la tab
la 17.1.
Las definiciones de los términos utilizados para definir los movimientos oculares se exp
onen a
continuación: abducción y adducción se refieren a la rotación del globo ocular alrededor del eje 
vertical,
con la pupila desplazándose desde o hacia la línea media, respectivamente.  Elevación y  depr
esión se
refieren a la rotación alrededor del eje horizontal transverso, con la pupila moviéndose hacia 
arriba o
hacia abajo. La torsión se refiere a la rotación alrededor del eje horizontal anteroposterior con el 
extremo
superior de la pupila moviéndose hacia la nariz (intorsión) o alejándose de ella (extorsión).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.

MÚSCULO ACCION PRIMARIA ACCIÓN SECUNDARIA

Recto externo Abducción Ninguna

Recto interno Adducción Ninguna

Recto superior Elevación Adducción, intorsión

Recto inferior Depresión Adducción, extorsión

Oblicuo mayor Depresión Intorsión, abducción

Oblicuo menor Elevación Extorsión, abducción

222 Neurobiología  de  la  visión

Tabla  17.1  Acción  de  los  músculos  extraoculares


Fig.  17.1  Músculos  extraoculares  y  movimientos  del  ojo.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
17  Neurobiología  de  la  motricidad  ocular 223

17.2 Inervación de los músculos extraoculares

Los posibles movimientos de los ojos,
como resultado de la actividad binocular
de sus músculos, están limitados por las
conexiones entre los núcleos de origen de
sus nervios motores. Ambas líneas
visuales se cortan siempre en el punto de
fijación (asociación binocular), con lo
cual  parece  que  los  dos  ojos  formen  un
único órgano (ojo ciclópeo o central). Por
tanto, aunque se pierda la vista en un ojo,
subsiste el poder de convergencia. El
nervio  motor ocular común (III par
craneal) inerva todos los músculos
extraoculares menos el recto externo,
inervado por el nervio  motor  ocular
externo (VI par), y el oblicuo mayor,
inervado por el nervio patético o  troclear
(IV par). Los núcleos de origen de estos
nervios se hallan: los del II y el IV par en
los  pedúnculos  cerebrales (se observa en
el  III  par una separación de los núcleos
para cada músculo) y el del VI en Fig.  17.2  Vías nerviosas implicadas  en  el  control  d
la e los
médula  oblongada (Fig. 17.2). movimientos  oculares
17.3 Leyes de la motilidad ocular

Los movimientos del globo ocular se deben a la actividad de músculos estriados. Cabe disting
uir una
acción  individual mediante la cual al contraerse cada uno de ellos, el globo ocular gira alreded
or de su
centro de rotación y desvía a la córnea, y una  acción  asociada ya que por lo general los movi
mientos
oculares se deben a la contracción simultánea de dos o más músculos. La coordinación 
de los
movimientos oculares, se basa principalmente en dos leyes fisiológicas:

Ley  de  Sherrington. Cuando un músculo se contrae para realizar un determinado movimi


ento, el
antagonista se relaja y viceversa. Esto es, a un aumento de impulsos nerviosos en un músculo ext
raocular,
corresponde un descenso de los mismos en su antagonista. Es una ley monocular.

Ley  de  Hering. Los diferentes grupos musculares de uno y otro ojo que participan en un deter


minado
movimiento ocular  reciben  simultáneamente  la misma cantidad  de  impulsos  nerviosos,  tanto 
para la
contracción de los agonistas, como para la relajación de los antagonistas. Es una ley binocular.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
224 Neurobiología  de  la  visión

17.4 El sistema motor ocular

Dado que gran parte del campo visual es binocular, se requiere un alto grado de coordinación 
de los
movimientos de los dos ojos, para lograr que las imágenes visuales se proyecten de forma per
manente
en los puntos correspondientes de las dos retinas, evitando la diplopía y consiguiendo de esta for
ma tener
visión en profundidad (sensación de relieve). Los movimientos oculares se realizan de forma "si
métrica"
e "igual", aunque los ejes visuales pueden moverse o no en sentido paralelo. Se denomina  área 
de fijación
a los límites extremos del campo visual que se alcanzan con la mirada por el movimiento de lo
s ojos y
no de la cabeza; puede ser determinada mostrando un objeto y desplazándolo hasta que su per
cepción
deje  de ser clara. El área de fijación resultante de la suma de la de ambos ojos es aproximad
amente
circular, con una excursión de unos 40° hacia arriba, 60° hacia abajo y 50° en los lados. La a
gudeza
visual óptima se logra cuando el punto de fijación (centro del objeto que estamos mirando) en el 
campo
visual se enfoca como dos imágenes, cada una sobre una mácula de cada retina. Los movi
mientos
oculares tienen una muy precisa coordinación para emparejar esos lugares correspondientes.

El movimiento simultáneo de ambos ojos en la misma dirección recibe el nombre de mo
vimiento
conjugado. Los movimientos oculares normales son conjugados excepto en el caso de la  conve
rgencia,
que se produce cuando en visión cercana las máculas se dirigen a un mismo punto de fijación. El 
sistema
regulador de esos movimientos se llama  sistema motor ocular  (sistema  óculomotor) y compren
de varias
vías nerviosas centrales así como las neuronas motoras de la  vía  final  común de los pares cran
eales III,
IV y VI que inervan los músculos extraoculares.

Con el ojo en reposo, la retina humana abarca un campo visual de hasta 200°. Sin embargo, la f
óvea de
cada retina sólo abarca los 5° centrales de dicho campo visual. El objetivo primario del sistem
a motor
ocular es mantener la escena visual de mayor interés centrada sobre la fóvea, compensando d
e forma
refleja los desplazamientos de la cabeza y/o del cuerpo sobre todo durante el movimiento. 
El otro
objetivo, es cambiar, sea a voluntad, sea de forma espontánea, el campo visual que incide sobre l
a retina
o bien dirigir  con  rapidez  la  mirada  hacia  un  objeto  de  interés  que  surja  en  la  periferia  de  l
a  retina
(Delgado, 1992).

17.5 Tipos de movimientos oculares

Raymond Dodge, en 1902, distinguió cinco sistemas de movimientos oculares independientes qu
e hacían
posible que la fóvea quedara centrada con los objetos de interés dentro del campo visual, o dirig
iéndola
hacia ellos. Estos cinco sistemas pueden ser divididos en dos grandes grupos:

a) Dos que estabilizan el ojo durante el movimiento de la cabeza, el  sistema  vestibular y el  sis


tema  de
movimientos  optocinéticos.

b) Tres que alinean la fóvea con el objeto de interés, el  sistema  de  sacudidas, el  sistema  de  pe


rsecución
uniforme y el  sistema  de  convergencia.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
17  Neurobiología  de  la  motricidad  ocular 225

17.5.1 Sistema vestibular (Reflejos vestíbulo-oculares)

Registran la orientación de la cabeza en el espacio a partir de la información obtenida de los rec
eptores
situados en órganos del sistema vestibular localizado en el oído interno. Estos órganos son el  ut
rículo y
el sáculo para los desplazamientos lineales y los  canales semicirculares para los desplaza
mientos
angulares. Como respuesta, la cabeza y los ojos se mueven en el espacio para compensar y man
tener el
eje visual estable en el entorno. El sistema vestibular registra y evalúa el movimiento de la ca
beza, y
después, por medio de impulsos nerviosos que transcurren en el  fascículo  longitudinal  medial, 
estimula
los músculos extraoculares para mover los ojos y compensar el movimiento de la cabeza. Dad
o que el
rango de movimiento de la cabeza es mucho mayor que el del ojo, éste no puede efectuar movi
mientos
compensatorios de forma indefinida. Por ello, al movimiento lento compensatorio le sigue al cab
o de un
tiempo otro movimiento rápido.  Nistagmo  vestibular es el conjunto de un movimient
o lento
compensatorio y de un movimiento rápido no compensatorio.

17.5.2 Sistema de movimientos optocinéticos (Reflejos optocinéticos)

Estos  reflejos  producen movimientos  compensatorios  de  los  ojos  cuando se desplaza todo  el 


campo
visual, como es el caso de caminar. Nistagmo optocinético es el conjunto de un componen
te lento
compensatorio (de la misma velocidad y en la misma dirección que el desplazamiento del campo 
visual)
y un componente rápido no compensatorio en la dirección opuesta. La fase lenta tiene su orige
n en la
fóvea y la fase rápida en la retina periférica. Cuando los objetos pasan delante de los ojos, la mi
rada se
dirije a uno de ellos y lo sigue. Cuando el objeto siguiente aparece en la periferia, la mirada se 
orienta
hacia él, y así sucesivamente. Este reflejo se produce sea cual sea la dirección del desplazamient
o de los
objetos.

17.5.3 Sistema de sacudidas (Movimientos sacádicos)

Regulan los movimientos que el ojo efectúa para buscar "objetos nuevos" en el entorno. Consiste
n en un
desplazamiento angular muy rápido del globo ocular. Al realizar la función de búsqueda, los 
ojos se
mueven en series de pequeños y rápidos movimientos entrecortados, de tipo espasmódico, deno
minados
sacudidas. Son propios de los cambios de posición, como cuando examinamos un determinado 
objeto
o leemos. El inicio de estos movimientos puede ser un estímulo visual o bien efectuarse d
e forma
espontánea. Se suelen presentar cuando el observador y el objeto están fijos. Los movimientos sa
cádicos
son tan rápidos que la visión se bloquea momentáneamente. Por ejemplo, una sacudida de 10° r
equiere
tan sólo 45 milisegundos. Los movimientos sacádicos son, además de rápidos, muy precisos. C
on sólo
un error de dos grados el blanco no caerá sobre la fóvea, y no será observado consecuentement
e con la
máxima agudeza visual.

Al estimular artificialmente los campos oculares frontales se provocan movimientos sacádicos d
e todos
los tipos. Las fibras nerviosas de esta región cortical descienden hasta la formación reticul
ar de la
protuberancia.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
226 Neurobiología  de  la  visión

No obstante, los registros de unidades aisladas de esta región indican que sólo descargan "dur
ante" la
producción de las sacudidas y no "antes" de que tengan lugar, lo cual no clarifica la cuestión (Biz
zi, 1968;
Bizzi y Schiller, 1970).

17.5.4 Sistema de persecución uniforme (Movimientos continuos de sucesión)

También se conocen con el nombre de  reflejos  de  seguimiento. Este sistema regula los movi


mientos
automáticos de los ojos cuando "persiguen" un objeto móvil. Son movimientos "trazadores" su
aves de
los ojos. A diferencia de los sacádicos, este tipo de movimientos son uniformes. Este sistema 
intenta
coordinar la  velocidad  del  ojo  con  la  del  objeto  cuya  trayectoria  sigue  en  el  entorno.  El  sist
ema  de
sacudidas coopera con este sistema para corregir el error que pueda existir entre la posición del 
objeto
móvil y su proyección en la fóvea. El objetivo de este sistema de "persecución" parece ser per
mitir al
sistema visual colocar el objeto móvil en una posición fija en la retina (fóvea), con lo que se gana 
tiempo
para percibirlo de forma más clara. La velocidad de este tipo de movimiento no está bajo 
control
voluntario, sino que depende de la del objeto.

Las áreas 17, 18 y 19 de la corteza cerebral, así como el  colículo  superior, están conectados a 


las vías
centrales que constituyen el sistema de persecución, el cual requiere estimulación visual para su r
espuesta
esencialmente automática. Las neuronas del sistema visual y del colículo superior que se sabe res
ponden
a  la  dirección y  a  la velocidad  de  una  imagen  en  movimiento, están probablemente integrad
as  en  el
movimiento de persecución uniforme (Robinson y col., 1986).

17.5.5 Sistema de convergencia (Movimientos de vergencia)

Es el sistema encargado de la aproximación de los ejes visuales. Regula el grado de convergenci
a de los
ejes visuales para mantener la imagen del objeto sobre cada mácula cuando éste se mueve en pro
fundidad
a través del campo visual, acercándose o alejándose. Es el único sistema que mueve los 
ojos en
direcciones opuestas simultáneamente. Opera durante el cambio de un punto de fijación A situad
o a una
determinada profundidad, a otro punto de fijación B situado a otra profundidad diferente. La se
cuencia
que los ojos siguen en este cambio es la siguiente: 1) una sacudida del punto A al lugar en que 
los dos
ejes visuales permitan encuadrar el punto B, 2) un pequeño movimiento de convergencia hasta 
que los
dos ejes visuales de ambos ojos coinciden en B. Este sistema está controlado por las áreas cortic
ales 19
y 22, en las que se registra la información de la ligera diferencia percibida por los dos focos ret
inianos
correspondientes.

Los movimientos son  convergentes cuando los dos ejes visuales dejan de ser paralelos para conc
entrarse
sobre un objeto. Son  divergentes o  disyuntivos cuando desde la convergencia pasan a ser paral
elos. En
los movimientos de convergencia participan siempre los dos ojos aunque el objeto se sitúe sobr
e el eje
visual de uno de ellos, pues se observa que este ojo sufre un movimiento de torsión y os
cila. La
convergencia aumenta a medida que el objeto se acerca desde el infinito y alcanza su máximo a 
unos 8
cm del ojo (punto  próximo), donde la visión comienza a hacerse doble (diplopía).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
17  Neurobiología  de  la  motricidad  ocular 227

17.6 Control encefálico de los movimientos oculares

17.6.1 Corteza frontal

El  campo  frontal  ocular en el área 8 de Brodmann (localizado en la porción posterior del  gir


o  frontal
medio) es el centro cortical que influye en los movimientos voluntarios de los ojos a través de l
os pares
craneales III, IV y VI. Si esta zona cortical, también denominada  campo  voluntario  ocular est
á dañada
bilateralmente, la persona puede ser incapaz de mover voluntariamente sus ojos o tener mucha di
ficultad
para hacerlo. No obstante, aún es capaz de seguir con la mirada una línea impresa y fijarla sobre 
un objeto
móvil, probablemente debido a que el área 19 está intacta. La persona es incapaz de mover sus oj
os desde
un punto de fijación y cambiarlos a otro. Sin embargo, el movimiento hacia el segundo punto 
puede
ocurrir si la persona parpadea o cubre sus ojos durante un breve período de tiempo. La estim
ulación
eléctrica de la parte posterior de la segunda circunvolución frontal provoca la desviación conju
gada de
los ojos hacia el lado opuesto.

17.6.2 Corteza occipital

Esta  zona  cortical es imprescindible para la realización del  reflejo  de  seguimiento y tambié


n para la
supresión de cualquier tipo de movimiento del ojo durante la fijación ocular. Los ojos tienen la ca
pacidad
de seguir una línea impresa o un objeto móvil sin ningún tipo de esfuerzo voluntario. El centro 
neural y
las vías que participan en el acto de dirigir los ojos sobre un objeto tan pronto como éste 
ha sido
localizado se conocen como  mecanismo involuntario de fijación. Estos movimientos aut
omáticos
incluyen vías reflejas que van de la retina a la corteza visual primaria, a la corteza de asociaci
ón y, a
través de una vía de fibras corticotectales, al colículo superior. Desde allí se efectúan conexiones 
con los
núcleos de los pares craneales III, IV y VI. El área 19 de Brodman contribuye a la regulac
ión del
mecanismo que permite dirigir los ojos y fijarlos sobre un objeto. Si dicha área sufre una lesión b
ilateral,
la persona es incapaz de seguir de forma automática y firme objetos a través del campo visual
, o bien
de seguir con la mirada una línea impresa (incapacidad para la lectura) (Robinson, 1975).

17.6.3 Colículo superior

En esta estructura mesencefálica se realiza la conversión de la información visual en órdenes 
motoras,
principalmente para los movimientos oculares que conduzcan a alinear la fóvea con el "blanco"
.

17.6.4 Cerebelo

Varias estructuras cerebelosas participan en la regulación del sistema motor ocular, principalm
ente en
la estabilización del mecanismo de fijación.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
228 Neurobiología  de  la  visión

17.7 Alteraciones de los movimientos oculares

La armonía de los movimientos binoculares se altera en circunstancias patológicas. El  estrab
ismo se
produce cuando la persona es incapaz de concentrar los dos ejes visuales sobre un punto. La  het
eroforia,
cuando la persona lo consigue, pero a costa de un esfuerzo. En ambos casos se ha perdido la s
inergia
entre los músculos antagonistas. Como corolario se producen una serie de transtornos, entre los 
cuales
se destaca la formación de las imágenes en puntos correspondientes de ambas retinas, cuya conse
cuencia
es la  diplopía o visión doble de los objetos. Esta perturbación no suele observarse en el estrabi
smo, ya
que una de las imágenes se anula mediante un adecuado proceso nervioso de tipo inhibidor, ori
ginado
en el ojo que fija normalmente la mirada (ambliopía en el estrabismo).

Referencias

BIZZI, E. (1968). "Discharge of frontal eye field neurons during saccadic and following eye mo
vements
in unanesthestized monkeys".  Exp.  Brain.  Res., 6: 69-80.

BIZZI, E., SHILLER, P.H. (1970). "Single unit activity in the frontal eye fields of unanest
hetized
monkeys during eye and head movement".  Exp.  Brain.  Res., 10:151-158.

DELGADO GARCÍA J.M. (1992) "Sistema Motor Ocular". En  Fisiología  Humana. Edit. Tres


guerres
J.A.F. Madrid. Interamericana. Mc Graw-Hill.

ROBINSON, D.A. (1975). "Oculomotor control signals". En  Mechanism  of  Ocular  Motility 


and  their
clinical  implications. Eds. Lennerstrand, G. and Bach-y-Rita, P. Oxford. Pergamon. pp: 337-
374.

ROBINSON, D.A., GORDON, J.L., GORDON, S.E. (1986). "A model of the smooth pursuit s
ystem".
Biol.  Cybern., 55: 43-57.

Bibliografía complementaria

BAHILL, A.T., STARK, L. (1979). "Las trayectorias de los movimientos bruscos del ojo".  Inv. 
y  C. nº
30: 67-78.

BIZZI, E. (1974). "The coordination of eye-head movements".  Sci.  Am., 231: 100-106.

FENDER, D.H. (1964). "Control mechanism of the eye".  Sci.  Am., 211: 24-33.

GUITTON, D. (1991). "Control of saccadic eye and gaze movements by the superior colliculus a
nd basal
ganglia". En  Vision  and  Visual  Dysfunction,  volume  8:  Eye  Movements. pp: 244-276.

ROBINSON, D.A. (1968). "Eye movement control in primates".  Science, 161: 1219-1224.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
18  Bases  físicas  y  bioquímicas  de  la  visión  en  color 229

18 Bases físicas y bioquímicas de la visión en color

18.1 Aspectos físicos de la visión en color

18.1.1 El color

El color no es una materia, ni una fracción de la luz, sino una  sensación; es uno de los element
os de la
interpretación que da el cerebro a la radiación luminosa recibida por el ojo. La luz en sí misma 
es pues
incolora, o lo que es lo mismo, el color no es un atributo absoluto de la materia. Depende no sól
o de su
pigmentación sino también de la composición de la luz y del observador. No obstante, esta sensa
ción no
aparece hasta un cierto nivel de luminosidad, ya que sólo existe en un ambiente fotópico.
Los receptores sensoriales para la sensación cromática son los  conos, y la visión en c
olor es
fundamentalmente una función  foveal. En 1987, la Commisssion Internationale de l'Eclairage 
(C.I.E.)
definió el  color como: "Aspecto de la percepción visual por el que un individuo puede distin
guir dos
objetos de la misma talla, forma, estructura y brillo, mediante la diferencia causada 
en las
descomposiciones espectrales de las radiaciones emitidas por los objetos ....".

La luz está formada por un conjunto de radiaciones monocromáticas que, al llegar al ojo, origi
nan una
sensación de color única, de acuerdo con la radiación monocromática de mayor intensidad (lon
gitud  de
onda dominante o tono), la suma de todas las intensidades monocromáticas (luminosidad) y la d
esviación
en intensidad respecto al conjunto de radiaciones monocromáticas con una misma intensidad p
refijada
(saturación).

Debe establecerse, no obstante, que el color de un determinado tipo de luz desde el punto de vista fí
sico, y la
sensación de color que pueda producir en el ojo, son dos hechos diferentes. Físicamente, el color de u
n tipo de luz
viene  definido  por su composición espectral, es decir, por las longitudes de onda y las intensidad
es de las
radiaciones monocromáticas que la componen. Sin embargo, aunque la sensación de color que un ti
po de luz
produce en el ojo depende unívocamente de su composición espectral, una misma sensación de color 
puede ser
producida por diferentes tipos de luz con distintas composiciones espectrales (metamerismo).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
230 Neurobiología  de  la  visión

El sistema visual de la mayoría de los vertebrados detecta la longitud de onda reflejada por los 
objetos
de su campo visual y la analiza comparándola con las longitudes de onda del resto de las imáge
nes del
entorno de estos objetos. Como resultado, se obtiene la percepción cromática, que no es, por lo ta
nto, una
propiedad intrínseca a los objetos, sino una elaboración subjetiva del sistema visual. En la retina 
depende
de los conos, y es procesada posteriormente en el cuerpo geniculado lateral y en la corteza visu
al. Dos
longitudes de onda podrán distinguirse si causan estimulaciones relativas diferentes de dos o m
ás tipos
de células receptoras. Esto puede conducir a diferentes pautas de actividad en las distintas célul
as, y el
cerebro puede interpretar estas pautas en términos de color.

18.1.2 Atributos del color

Cada color tiene tres características de orden psicofísico que lo individualizan:

-  Tono. Atributo de una sensación visual por la que una determinada zona del campo visual (
objeto),
parece caracterizarse por uno de los siguientes colores: rojo, amarillo, verde o azul; o 
por una
combinación de dos de ellos. A cada tono le corresponde una longitud de onda particul
ar. Luz
monocromática es la de una porción limitada del espectro.

-  Luminosidad o brillo. Atributo de una sensación visual por la que un objeto parece emitir más 
o menos
luz. Es la impresión subjetiva de la  luminancia o  intensidad  física de un determinado haz de l
uz. Cada
tono tiene varias luminosidades para el observador, que dependen de la intensidad física de la ra
diación.
Cuando  la luminosidad es muy grande resulta molesta para el ojo y produce el  deslumbrami
ento. El
espectro solar observado de día muestra su brillo mayor en el amarillo.

-  Saturación  o  pureza. Depende de la cantidad de gris mezclada al color. Un color es tanto má
s puro o
saturado cuanto menos gris tenga. El rojo es, según esto, más saturado que el rosa.

18.1.3 Mezclas o fusión de colores

Las sensaciones cromáticas resultan generalmente de la emisión de luz monocromática o de la 
mezcla
de diferentes longitudes de onda. Al hablar de mezcla nos referimos a la de luces espectrales o 
discos
rotatorios  coloreados, y no a la de pigmentos, porque la de éstos da lugar a reacciones diver
sas con
nuevas propiedades (Fig. 18.1). Cuando radiaciones pertenecientes a dos o más colores inciden s
obre un
mismo punto de la retina, producen una sensación diferente de la de cada uno por separado.

-  Mezclas  aditivas. La mayor parte de las veces, una sensación cromática es debida a  mezclas 


aditivas.
Su resultado puede predecirse ordenando en forma de triángulo los colores primarios.

-  Colores  primarios. Se llaman así al  rojo (723-647 nm),  verde (573-492 nm), y  azul (492-


450 nm),
porque sumados en ciertas proporciones dan la sensación de blanco (gradaciones de gris) 
o la de
cualquier otro color del espectro, así como al púrpura.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
18  Bases  físicas  y  bioquímicas  de  la  visión  en  color 231

- Colores complementarios. Se denominan así a dos colores diferentes cuyas luces, mezc
ladas en
proporción adecuada, dan la sensación de blanco o gradaciones de gris. Están situados en puntos 
opuestos
del  triángulo. Todos los colores del espectro tienen su complementario, del que los separa un 
cierto
intervalo. Ejemplo: violeta-amarillo, azul-anaranjado, azulverde-rojo. La excepción es el 
verde, cuyo
color complementario, el púrpura, no existe en el espectro visible.

-  Fusión  de  pares de colores  no complementarios. La mezcla de dos colores del espectro sepa


rados por
un  intervalo menor que el de los complementarios (situados en el mismo lado del triángulo) 
crea un
nuevo tono, intermedio entre ambos. Así, el rojo con el amarillo da el anaranjado, y el anaranj
ado con
el verde, el amarillo. Si dos colores están más alejados que los complementarios, originan el p
úrpura.
Este tono, que no existe en el espectro, se obtiene mezclando el rojo con el violeta (extremos del 
espectro
visible).

-  Mezcla  sustractiva. Bajo el nombre de  mezcla  sustractiva de colores, se entiende un fenó


meno de
absorción física. Por ejemplo, si un filtro azul y otro amarillo (cuyas luces en mezcla aditiva d
arían el
blanco) son atravesados sucesivamente por una fuente luminosa de luz blanca resulta el verde.

-  Serie  cromática. Todos los colores visibles están contenidos en el espectro solar, excepto el p
úrpura,
que es así el único color extraespectral. En la exposición de la percepción cromática se consi
derarán
exclusivamente los colores espectrales, ya que colores como el castaño, el rosa o el celeste re
quieren
planteamientos de psicofisiología que no serán tratados aquí. Los denominados  colores  espectr
ales son,
atendiendo a su máximo de absorción de longitudes de onda: violeta  (430 nm),  azul  (460 nm), 
verde (520
nnm),  amarillo  (575  nm),  naranja  (600  nm),  rojo  (650  nm).

-  Serie  acromática. Se designan así las sensaciones de blanco y negro y la serie intermedia de gr
ises, que
se deben a la mezcla de blanco y negro en proporciones variables. La sensación de  blanc
o (color
acromático) deriva siempre de la fusión de radiaciones en proporción adecuada. Puede o
btenerse
mediante la resíntesis del espectro solar a través de un prisma, por la suma de los tres colores pr
imarios
o por fusión de dos complementarios. Las diferentes gradaciones de  gris tampoco constituyen 
colores,
ya que no son más que blancos de menor intensidad luminosa.

Sería el caso de un papel blanco sobre el que se proyecta una sombra. La sombra, si ocupa parci
almente
el papel, aparecerá como "gris", mientras que si lo ocupa completamente, al no existir compara
ción, el
sistema visual lo interpretará como "blanco". Respecto al  negro, según algunos, no es una sen
sación,
porque los cuerpos negros no reflejan luz. La percepción del negro se debería a la falta de estí
mulo en
esa zona de la retina. El  negro es la sensación producida por la ausencia de luz.

No obstante, las  recientes  aportaciones  de la  electrofisiología, con el  descubrimiento  de  los 


campos
receptores sensibles al contraste, hacen pensar que el negro es una sensación "positiva", ya que u
na parte
de las células ganglionares retinianas (centro  OFF) serían las que en primer lugar se activaría
n por la
"oscuridad". Lo mismo cabe decir de CGL y de corteza visual. En efecto, una persona ciega n
o puede
decirse  que  vea  "negro"  sino  que  "no  ve  nada",  puesto  que  si  registráramos  electrofisiológic
amente
cualquier célula de su vía visual, no daría respuesta.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
232 Neurobiología  de  la  visión

-  Influencia  de la  intensidad de  la radiación. Una radiación de 700 nm origina la misma sensac


ión de rojo
que otra de menor intensidad de 650 nm. En conjunto, el sistema visual humano discrimina u
nas 300
longitudes de onda diferentes (entre los 380 los 780 nm) con intensidades normales (luz diur
na). No
obstante, su capacidad de discriminación cromática está distribuida de forma distinta según las di
ferentes
regiones de longitud de onda.

-  Gama cromática percibida por el sistema visual humano. Aunque no todos los autore
s están de
acuerdo, si se incluye la gama de saturaciones más las diferentes intensidades luminosas daría u
na gama
cromática superior al millón de colores. La información cromática implica, por tanto, una ca
pacidad
considerablemente mayor de percepción sensorial.
Fig.  18.1  a)  Mezcla  aditiva  de  luces  espectrales.  b)  En  el  triángulo  de  colores,  los  colores  comple
mentarios  se
localizan  en  los  vértices  y  los  secundarios  a  los  lados.

18.2 Teorías acerca de la percepción cromática

18.2.1 Teoría tricromática

En la visión, la calidad del estímulo se refiere a la codificación del color. La determinación de la 
calidad
del estímulo es muy simple, porque las diferentes calidades se extienden en un continuo de lon
gitudes
de onda, dentro del espectro visible.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
18  Bases  físicas  y  bioquímicas  de  la  visión  en  color 233

Parece que fue el físico inglés Isaac Newton, quien realizó por vez primera (1666) una investigac
ión con
criterio científico acerca de la percepción cromática. Halló que la luz blanca no era una radiació
n única,
sino que podía ser dispersada por un prisma en un espectro de gradaciones de color (Fig. 18.2). 
Newton
pensó que existirían siete colores espectrales básicos correspondientes a las notas de la escala 
musical,
si bien él mismo encontró una importante diferencia entre ambos sistemas. Cuando luces esp
ectrales
amarillas y rojas se aíslan y luego se recombinan, se percibe un naranja apenas distinguible del 
naranja
puro del espectro.

Newton observó que, a su vez, podía ser descompuesto en rojo y amarillo mediante refracción 
con un
segundo prisma. Sin embargo, una persona con cierta sensibilidad musical, no confundirá un aco
rde con
una simple nota. El color, según Newton, podía ser caracterizado por las diferentes reflexiones 
de los
rayos luminosos al atravesar un prisma, con lo que lo asoció a una cantidad física definible, como 
expresa
Wright (1967), "iniciando así una relación de la matemática y la física con la percepción cro
mática".
Dado que el color  añil o índigo es intermedio entre el azul y el violeta, se aceptan únicamente 6 
colores
espectrales.

Fig.  18.2 Simplificación  esquemática  del experimento de  Newton.  Los  rayos de  luz blanca  (luz solar)  s


ufren un  grado
diverso de refracción  según  su longitud  de  onda. Haciendo  pasar  los  diferentes  colores  que  surgen  a 
partir  de  esta
dispersión  a  través  de  un  segundo  prisma,  se  obtiene  otra  vez  luz  blanca

Una importante teoría, desarrollada por Thomas Young entre 1802-1807, redujo estos siete 
colores a tres.
Proponía la existencia de tres tipos de sensores primarios que respondieran específicamente al  ro
jo,  verde
y azul. Su hipótesis se basaba en que la mezcla apropiada de los tres colores primarios (azul, a
marillo y
rojo para pigmentos, o azul, rojo y verde para la luz) produciría la sensación de blanco, o bien c
ualquier
otro de los colores que pudieran ser reconocidos por el ojo humano. Esto fue demostrado casi me
dio siglo
más tarde por el físico James Clerk Maxwell (1861-1867).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
234 Neurobiología  de  la  visión

El  alemán  Herman Ludwig Ferdinand von Helmholtz, en su gran obra publicada entre 1856 


y 1866
Handbuch der Physiologishen  Optik, confirmó experimentalmente algunos de estos supuestos, 
y postuló
que debían existir "tres tipos de sustancias fotoquímicamente descomponibles depositada
s en la
terminación de las fibras del nervio óptico". Esta teoría es la llamada  teoría  tricromática o de 
Young-
Maxwell-Hemholtz, que adscribe la percepción del color a la interacción de tres tipos de 
fotopigmentos
específicos en la retina, sensibles respectivamente al rojo, al verde y al azul-violeta.

18.2.2 Teoría de los procesos oponentes

Si bien la teoría tricromática aporta explicaciones satisfactorias sobre algunos datos de mezcla de 
colores
y de la mayor parte de los casos de visión defectiva del color, no explica otros aspectos como el c
ontraste
de color o contraste cromático y algunos datos experimentales de la adaptación al color (c
ontraste
sucesivo cromático). Una de las primeras oposiciones fue la de Goethe (1810-1820), quien 
consideró el
color como un conflicto cósmico entre luz y oscuridad. Aunque en su mayor parte su concepc
ión era
errónea, aportó el "par blanco-negro" a la teoría de Hering. La cancelación de colores como el 
hecho de
que la mezcla de luces roja y verde se perciba como amarillo puro o el de que la mezcla de luces 
amarilla
y azul sea percibida como blanca, condujo a la formulación de otras teorías. La más acertada d
e entre
ellas ha sido la  teoría  de  los  procesos  oponentes, propuesta por Ewald Hering en 1878. Se b
asa en la
pureza psicológica de las sensaciones de  azul,  amarillo,  verde y  rojo. Estas cuatro sensacione
s pueden
ser subdivididas  en  dos  pares  de  colores  antagonistas  o pares  oponentes  (colores  oponentes) 
según:
amarillo/azul,  verde/rojo.

Hurvich y Jameson (1957) conciliaron estas teorías, señalando que si  a la teoría de Goethe 
de luz-
oscuridad se compaginaba con la de Hering, surgiría un sistema de tres pares, compatible con l
a teoría
tricromática. Asimismo es compatible con ella la teoría de Land, que será tratada aparte. Este 
nuevo
enfoque supone que en la retina existen los tres canales de oponencia de color correspondientes, 
es decir,
que hay células que cambian sus frecuencias de descarga como respuesta a diferentes longitudes 
de onda
de manera antagónica. Es decir, el rojo produce un aumento de descargas y el verde las disminu
ye en la
misma célula. Existen, por tanto, tres tipos de células: células sensibles al rojo-verde,células 
sensibles
al azul-amarillo,células sensibles al blanco-negro.

Los resultados de algunas investigaciones de electrofisiología retiniana, CGL, y corteza vis
ual a la
estimulación por la luz, parecen apuntar directamente a un sistema de reacciones opuestas: en tel
eósteos,
el hallazgo de los potenciales (C) o cromáticos, que se originan en las células horizontales, las cu
ales son
despolarizadas por un sistema de conos e hiperpolarizadas por otro; los campos receptores de bi
polares
y ganglionares organizados en forma de un centro excitado por una determinada banda de long
itud de
onda y una periferia cuyo estímulo por otra banda de longitudes de onda inhibe la respuesta. To
do ello
confirmó que si bien la teoría tricromática es cierta respecto a los fotorreceptores, la elaborac
ión del
mensaje visual en la retina se produce por un mecanismo de oponencia de colores. Ambas 
teorías
resultaron, pues, en esencia correctas, pero en diferentes estadios de la vía visual aferente, lo cual 
reitera
una premisa básica en la percepción: "la codificación de cualquier característica ambiental puede 
cambiar
de un estadio al siguiente".

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
18  Bases  físicas  y  bioquímicas  de  la  visión  en  color 235

18.3 Bioquímica de la visión en color por los conos
Los pigmentos visuales de los conos están compuestos por el mismo tipo de retinal que los bas
tones y
por tres tipos diferentes de opsinas, diferentes asimismo de la  escotopsina. Estas opsinas se den
ominan
fotopsinas, ya que los conos funcionan con elevados niveles luminosos. En un princi
pio, los
fotopigmentos completos fueron denominados por Rushton y otros autores eritrolabo, clor
olabo y
cianolabo. No obstante, no parece que haya cuajado esta nomenclatura y se suele hablar de  pi
gmento
sensible  al  rojo,  pigmento  sensible  al  verde y  pigmento  sensible  al  azul.

Es  precisamente la diferencia de cargas eléctricas en torno al retinal de cada una de las tres o
psinas,
consecuencia de la diferente estructura primaria, que condicionará la secundaria y la terciaria, lo 
que hace
que la molécula integrada muestre una sensibilidad diferencial a la longitud de onda roja, verde 
o azul.
En cuanto al mecanismo de fototransducción, es posible que sea muy similar al de los bastones
, con la
salvedad de que los fotopigmentos en los discos (en realidad,  sáculos) están situados en la 
propia
membrana externa del fotorreceptor. Probablemente, al ser diferente la secuencia aminoacídica 
de cada
una de las opsinas y de la de la rodopsina, tengan también transducinas específicas para cada una 
de ellas.
Recientemente varios trabajos señalan al  GMP c como el neurotransmisor interno fundame
ntal, en
conjunción quizás con el  AMPc, si se confirman los resultados de algunas recientes investigaci
ones.

18.3.1 Espectrofotometría de absorción de los pigmentos visuales en los conos

Los tres diferentes fotopigmentos de los conos presentan diferencias de sensibilidad para longit
udes de
onda específicas. Marks y col. (1964) y Rushton (1965) determinaron qué longitudes de onda a
bsorbía
cada tipo de cono mediante una técnica denominada  espectrofotometría  de  reflexión en hum
anos. La
técnica consistió en proyectar un haz luminoso diminuto en una zona específica de la retina. Des
pués de
aplicar el haz, midieron la longitud de onda de la luz que se reflejaba en ambos sitios. Las longit
udes de
onda no reflejadas, lógicamente se habrían absorbido.

La diferencia hallada en la cantidad de luz absorbida en ambos lugares de la retina, indicaría la m
agnitud
de la luz absorbida por el fotorreceptor. Haciendo variar la longitud de onda de los haces lum
inosos,
pudieron obtener una gráfica completa del espectro de absorción de cada tipo de cono investiga
do. Por
otra parte,  Marks  y  col. (1964) Wald (1964) y  Liebman  (1972)  utilizando conos  aislados  in 
vivo  en
preparaciones microscópicas, en peces y primates, y Bowmaker y Dartnall (1980) una sola 
vez en
humanos, mediante técnicas de  microespectrofotometría, que consiste en medir las longitudes 
de onda
que pasarán a través del cono antes y después de haberlo decolorado por medio de un fino haz lu
minoso,
han confirmado los resultados precedentes (Fig. 18.3).

Las medidas Bowmaker y col. se basan en 19 conos tipo L, 11 de tipo M, y 3 tipo S. La longitud 
de onda
sólo determina la probabilidad de absorción, la cual está definida por la curva de absorción 
de los
diferentes pigmentos. Obsérvese el gran porcentaje de solapamiento en las longitudes de onda qu
e cubre
cada tipo de cono.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
236 Neurobiología  de  la  visión

- Un tipo de cono absorbe la luz con un máximo próximo a los 420 nanómetros (sensible  al  azul


) o  conos
S (de  short = corta). Su expectro de absorción se extiende desde los 370 a los 530 nm. En realida
d, como
habían obtenido Wald y Marks, el pico en el azul se da a 440 nm en el ojo intacto, ya que el cri
stalino
(ligeramente amarillento según la edad) absorbe algunas radiaciones de onda corta.

- Otro tipo de cono presenta su máximo de absorción a los 534 nanómetros (sensible  al  verde) 


o  conos
M (de  middle = media). Son sensibles a las comprendidas entre 430 y 620 nm.

- Un tercer tipo de cono presenta su máximo de absorción a 564 nanómetros, que corresponde 
al color
amarillo. Pero debido a que absorbe más longitudes de onda del rojo que los otros conos, se l
e llama
sensible  al  rojo o  conos  L (de  long = larga). Absorbe longitudes de onda entre 450 y 780 nm.

Más recientemente, se han efectuado mediciones que, si bien sustancialmente corresponde
n a los
resultados anteriores introducen algunos matices:
Schnapf y col. (1987) mediante registros electrofisiológicos de conos individuales en la retina h
umana,
han obtenido un máximo de absorción para los conos sensible al rojo de 560 nm y de 530 para lo
s conos
sensibles al verde. Merbs y Nathans (1992) han efectuado una determinación directa del máx
imo de
absorción del fotopigmento de cada cono en la retina humana, obtenido mediante el aislamien
to de la
apoproteína (opsina) en cultivos de tejido con ADN recombinante. Han obtenido máximos de 
426 nm
para el azul, 530 nm para el verde y 552 y 557 para dos variantes polimórficas del pigmento sen
sible al
rojo.

Puesto que cada cono expresa únicamente un tipo de fotopigmento, un haz de luz de una deter
minada
longitud de onda promoverá distintos grados de excitación en los diferentes tipos de fotorrecept
ores. La
población de conos con un máximo de absorción cercano a la longitud de onda de un determin
ado haz
de luz será estimulada más intensamente, y los conos cuyo máximo de absorción esté más ale
jado de
dicha longitud de onda se estimularán menos.

La razón de la intensidad de estimulación entre los tres mecanismos es específica para cada lon
gitud de
onda de la luz. Es de esta forma, como la retina discrimina todas las longitudes de onda en cad
a punto
retiniano, mediante tres conos sensibles diferenciales. La visión en color requiere, por t
anto, la
comparación de las señales de salida de al menos dos células fotorreceptoras que difieran en el e
spectro
de absorción de su fotopigmento. El diferente grado de excitación entre los fotorreceptores sumi
nistrará
la información sobre la longitud de onda del estímulo. Por ejemplo, a 535 nm los conos sensibles 
al azul
y al verde absorben algo de luz, lo que sugiere que nuestro cerebro debe ser capaz de recibir infor
mación
fiable de una tonalidad azul-verdosa.

Estos descubrimientos han disminuido la controversia respecto a cómo los fotorreceptores codi
fican el
color. La teoría tricromática era, en esencia, correcta: tres tipos de conos cada uno de los cuales r
esponde
a una gama de longitudes de onda, pero también con sensibilidades máximas al verde, al azul, y 
al rojo.
Pero una vez que la información es transmitida a las células ganglionares y desde allí al 
cuerpo
geniculado lateral, la teoría del proceso oponente describe mejor la situación.
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
18  Bases  físicas  y  bioquímicas  de  la  visión  en  color 237

Fig.  18.3  Curvas  de absorción espectral de conos  y bastones  en  humanos.  En  ordenadas,  la 
absorbancia
normalizada,  en  abscisas  la  longitud  de  onda  expresada  en  nm  (de  Bowmaker  y  Dartnall,  1980).

18.3.2 Distribución de los conos en retina de primate

Si bien morfológicamente los tres tipos de conos son indistinguibles, puede hacerse una diferen
ciación
por métodos histoquímicos y puede estudiarse su distribución en la retina. Hasta ahora los mejore
s éxitos
han sido obtenidos en retinas de macaco (De Monasterio y col. 1981, 1985; Mc. Crane y col. 
1983),
aunque la tinción era selectiva para conos sensibles al azul.

En el papión (Papio  cynocephalus), Marc y Sperling (1977), mediante microespectrofotometría, 
hallaron
que la densidad de conos sensibles al azul en la retina de primate es máxima a 1° de la foveola, 
mientras
que  entre  los  5°  y  los 40° su proporción es del 13%. En la foveola de la retina de primate n
o se ha
detectado este tipo de conos, pues hay allí un máximo de concentración de conos sensibles al 
rojo y
verde. Entre los 8° y los 40° se hallan un 32% de conos sensibles al rojo y un 54 % de conos se
nsibles
al verde.

Otra cuestión es cómo está organizado el mosaico de conos en la retina de los primates, y en este 
sentido,
se ha estudiado exhaustivamente la retina de los primates africanos. Curcio y col. (1987) realiz
aron un
mapa mediante reconstrucciones por computadora de las densidades de los conos en las retinas d
e primate
(Macaca  nemestrina) y humana. Según sus datos, la distribución de los conos es radialmente asi
métrica
en las proximidades de la fóvea en ambas especies, al igual que en una descripción previ
a de la
distribución de células ganglionares en líneas de idéntica sensibilidad visual.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
238 Neurobiología  de  la  visión

Wikler y Rakic (1991) cuantificaron la distribución de los subtipos de conos en el mono  rhesus (
Macaca
mulatta), utilizando un antisuero específico para las opsinas. Demostraron que en el desarroll
o de los
fotorreceptores en la retina, un subgrupo de conos, aproximadamente un 10%, expresan su 
opsina
específica dos o tres semanas antes que los conos circundantes, y sugirieron que estos conos p
recoces
inducirían a los conos vecinos, aún indiferenciados, a expresar una opsina apropiada para su f
enotipo
(absorción de la  específica).

Mollon y Bowmaker (1992) tomaron medidas directas mediante microespectrofotometría de d
iversas
zonas de la región foveal de la retina de varios primates del género (Cercophitecus  tala
poin), el
cercopiteco enano. Informaron que la distribución de los conos sensibles a la onda larga y m
edia es
localmente al azar. Estos dos tipos de conos están presentes prácticamente en igualdad numérica
, lo que
contrasta con la proporción 2:1 postulada para la fóvea humana a partir de datos psicofísicos ob
tenidos
por Pokorny y Smith (1991).

18.3.3 Distribución de la sensibilidad al color en la retina humana
La visión en color tricromática humana se hace patente de una forma clara hacia los 20° ó 30° d
esde el
punto de fijación. Se pensó durante algún tiempo que más allá de este límite, la visión 
devenía
dicromática o incluso monocromática.

Pero, recientemente, Johnson (1986) ha demostrado que si se establece de manera adecuada la po
sibilidad
de sumación espacial de las neuronas receptoras del color, se manifiestan claramente to
das las
propiedades esenciales de la percepción tricromática en la periferia del campo visual. Si b
ien son
necesarias grandes regiones contiguas para demostrar este fenómeno, por propia experiencia con
ocemos
el hecho de que una extensión suficientemente amplia, como lo es el cielo, de un color azul unif
orme, es
igualmente identificado como azul incluso al ser observado desde regiones del campo visual pe
riférico
exclusivamente.

Los seres humanos tenemos una mínima región de ceguera para el azul situada en el punto de fi
jación,
si  bien no  somos  conscientes  de  ello. Experimentalmente,  se  demuestra midiendo las  sensibi
lidades
espectrales con pequeños objetos de prueba. Recibe el nombre de  pequeña  tritanopía  d
e campo
(tritanopía  de  campo  estrecho) (Williams, 1981 a). Es un fenómeno psicofísico que iguala d
e forma
exacta la región carente de conos sensibles de onda corta tanto en la retina humana como en la r
etina de
otros primates (De Monasterio, 1985; Williams, 1981 b).

En parte, la relativa ceguera al azul en la fóvea puede ser debida al pigmento macular de un inten
so color
amarillo, con lo que no tendría sentido aplicar allí conos sensibles al azul. En este sentid
o sería
interesante conocer si la captación de la luz por los conos sensibles al rojo y verde en esta re
gión es
diferente de la del resto de la retina, donde no existe este filtro delante de los conos.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
18  Bases  físicas  y  bioquímicas  de  la  visión  en  color 239
Referencias

BOWMAKER, J.K., DARTNALL, H.J.A. (1980). "Visual pigments of rods and cones in a 
human
retina".  J.  Physiol., 298: 501-511.

C.I.E. (1987). "International Lighting Vocabulary C.I.E".  Publication  C.I.E. 17.4

CURCIO, C.A., SLOAN K.R., PACKER, O., HENDRICKSON, A.E., KALINA, R.E. 
(1987).
"Distribution of cones in human and monkey retina: Individual variability and radial asym
metry".
Science, 236: 579-582.

DE MONASTERIO, F.M., SCHEIN, S.J., Mc CRANE, E.P. (1981). "Staining of blue-sensitive 
cones
of the macaque retina by a fluorescent dye".  Science, 213: 1278-1281.

DE MONASTERIO, F.M., MC. CRANE, E.P., NEWLANDER, J.K., SCHEIN, S.J. (1985). "D
ensity
profile of blue-sensitive cones along the horizontal meridian of macaque retina". Invest. Ophthal
mol.  Vis.
Sci., 26: 289-302.

HURVICH, L.M., JAMESON, D. (1957). "An opponent process theory of color vision".  Psych
ol.  Rev.,
64: 384-404.

JOHNSON, M.A. (1986). "Color vision in the periferial retina". Am. J. Optom.  Physiol. Opt., 6
3: 97-103.

LIEBMAN, P.A. (1972). "Microespectrophotometry of photoreceptors". In  Handbook of 
Sensory
Physiol., VII/1. Springer Verlag. Berlin. pp: 482-528.

MARC, R.E., SPERLING, H.G. (1977). "Chromatic organization of primate cones".  Science, 1
96: 454-
456.

MARKS, W.B., DOBELLE, W.H., Mc NICHOL E.F. (1964). "Visual pigments of single primate 
cones".
Science, 143: 1181-1183.

MAXWELL, J.C. (1860). "On the theory of compound colours and the relation of the colours 
of the
spectrum".  Phil.  Trans.  R.  Soc., 150: 57-84.

Mc CRANE, E.P., DE MONASTERIO, F.M., SCHEIN, S.J., CARUSO, R.C. (1983) "Non-
fluorescent
dye staining of primate blue cones".  Invest.  Ophthalmol.  Vis.  Sci., 24: 1449-1455.
MERBS, S., NATHANS, J. (1992). "Absorption spectra of human cone pigments".  Nature, 35
6: 433-
435.

MOLLON, J.D., BOWMAKER, J.K. (1992) "The spatial arrangement of cones in the primate 
fovea".
Nature, 360: 677-679.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
240 Neurobiología  de  la  visión

NEWTON, I. (1730).  Opticks. 4ª Ed. Dover publications. London. Reedición  Optica (1977) E


diciones
Alfaguara. Madrid.

POKORNY, J., SMITH, V.C., WESNER, M.F. (1991)  From Pigments to  Perception. Eds. Valb


erg and
Lee. Plenum Press. New York.

RUSHTON, W.A.H. (1965). "Chemical basis of colour vision and colour blindness". Nature, 20
6: 1087-
1091.

SCHNAPF, J.L., KRAFT, T.W., BAYLOR, D.A. (1987). "Spectral sensitivity of human 
cone
photoreceptors."  Nature, 325: 439-441.

WALD, G. (1964). The receptors of human colour vision".  Science, 145: 1007-1017.

WILLIAMS, D.R., Mc. LEOD, D.I.A., HAYHOE, M.M. (1981a). "Foveal tritanopia".  Vision 
Res., 21:
1341-1356.

WILLIAMS, D.R., Mc. LEOD, D.I.A., HAYHOE, M.M. (1981b). "Punctate sensitivity of th
e blue-
sensitive mechanism".  Vision  Res., 21: 1357-1375.

WIKLER, K.C., RAKIC, P. (1991). "Relation of an array of early-differentiating cones 
to the
photoreceptor mosaic in the primate retina".  Nature, 351: 397-399.

WRIGHT, W.D. (1967).  The  rays  are  not  coloured. Ed. Adam Hilger. London.

YOUNG, T. (1802). "On the theory of light and colours".  Phil.  Trans.  R.  Soc., 92: 12-48.


Bibliografía complementaria

HITA, E., MELGOSA, M., SALAS, C. (1995). "Discriminación cromática (I). Consideraciones 
generales
y revisión bibliográfica".  Ver  y  Oír, nº 93: 27-37.

HITA, E., MELGOSA, M., SALAS, C. (1995). "Discriminación cromática (II). Análisis d
e datos
experimentales y contribuciones específicas".  Ver  y  Oír, nº94: 35-42.

ROMERO, J., GARCÍA, M.T. (1989). "Curvas de absorción espectral de fotopigmentos visu
ales en
conos."  Ver  y  Oír, nº 36: 19-22.

URTUBIA, C. (1985). "Algunos parámetros fisiológicos de la visión del color."  Ver  y  Oír, nº 16


: 15-20.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
19  Visión  defectiva  del  color 241

19 Visión defectiva del color

19.1 Percepción cromática subjetiva

En un excelente artículo de reciente aparición, Oscar Estévez (1995) plantea la posibilidad de 
que la
visión en color no sea exactamente la misma en todos los individuos sin alteraciones en los pig
mentos
de sus  conos.  Cuando  una  persona  ve  una  escena  en  color,  supone  automáticamente  que  los 
demás
observadores perciben los mismos colores que ella. Como escribe Estévez:

"Esta suposición  se  basa  en  que  la  mayoría  de  mujeres  y  cerca  del  92%  de  los  varones  ace
ptan  las
mezclas de colores o pinturas hechas por los otros. Al restante 8% de los hombres se les llama c
iegos o
deficientes para la visión en color. Sin embargo, si estudiamos cuidadosamente estas mezclas, 
.....  se
puede demostrar que también entre los sujetos normales hay diferencias pequeñas pero consiste
ntes. la
uniformidad que aceptamos como normal es tan sólo el resultado de la tolerancia imbuida en el 
aparato
visual humano y del hecho de que las diferencias entre la mayoría son muy pequeñas".

19.2 Univarianza, divarianza y trivarianza

Salvando pues estas mínimas diferencias, puede afirmarse que las personas con visión del color 
normal
pueden igualar el color de cada composición espectral de luz mediante la adecuada combinació
n de los
tres colores primarios: azul, rojo, y verde. Esta propiedad del color llamada  univarianza resul
ta de la
síntesis neural que a partir de las absorciones máximas de los tres tipos de conos realiza nuestro 
cerebro.
Los  conos  aislados no transmiten información acerca de la longitud de onda del estímulo lu
minoso.
Cuando un cono absorbe un fotón, la respuesta eléctrica que genera es siempre la misma, sea cu
al sea la
longitud de onda del fotón.

La  univarianza  fue  establecida  por  Rushton  ya  en  1972,  y  ha  sido  confirmada  fisiológicame
nte  por
Dennis Baylor y col. (1987), que midieron las respuestas eléctricas en conos de primates. De h
echo, si
bien la longitud de onda del fotón no se ajusta a la respuesta del cono, el número de fotones abs
orbidos
por un cono varía con la longitud de onda, pero el mecanismo de fototransducción es igual en to
dos los
casos.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
242 Neurobiología  de  la  visión
Las personas con un solo tipo de conos no tienen capacidad para distinguir el color (monocrom
atopsia).
Su visión resultará similar a la de las que carezcan de todos los tipos de conos. La visión en color 
requiere
al menos dos series de conos con diferentes sensibilidades espectrales. Un sistema dicro
mático o
divariante puede detectar dos valores de brillo para cada objeto. Comparando estos dos brillos, el 
cerebro
será capaz de distinguir colores. Un sistema divariante podría haber sido un primer paso en la ev
olución
de la visión en color, sin embargo algunas combinaciones serían cromáticamente indistinguibl
es. Por
ejemplo, un objeto que refleje luz en los dos extremos del espectro, situado sobre un fondo que 
lo haga
en la mitad del espectro, será cromáticamente invisible, ya que tanto el objeto como el fondo pr
oducen
la misma respuesta en los dos tipos de fotorreceptores. Este tipo de ambigüedades se r
educen
considerablemente mediante el sistema de tres fotorreceptores o  sistema  trivariante, si bien este 
sistema
aún no elimina todas las ambigüedades.

19.3 Deficiencias congénitas en la visión del color

La clasificación más común de los tipos de visión defectiva del color se basa en la trivarianza
. Serán
tratadas aquí exclusivamente las deficiencias congénitas. Para una revisión sucinta de las ad
quiridas
puede consultarse el trabajo de Choy y col. (1991). Las alteraciones en la percepción crom
ática se
denominan  discromatopsias. Algunos individuos son incapaces de percibir de forma absoluta 
ciertos
colores,  mientras  que  otros sólo muestran cierta  dificultad en reconocerlos.  Las  alteraciones 
pueden
deberse a la total inactivación de un fotopigmento determinado (deficiencia  cromática  severa), 
o bien a
una alteración en el máximo de absorción de dicho fotopigmento, debido a una mutación que c
ausa la
sustitución de algunos aminoácidos (anomalía  cromática). Si los tres conos carecen de fotopi
gmento,
y por tanto el individuo no tiene visión del color, se habla de  acromatopsia.

19.3.1 Nomenclatura de la visión defectiva del color

Para nombrar estos transtornos se han definido unos prefijos y sufijos que atienden por una part
e al tipo
de cono afectado (radiación no detectada o bien disminución en la respuesta) y al  hecho de 
que el
transtorno sea imposibilidad total o dificultad en reconocer el color. Una clasificación de las an
omalías
visuales congénitas recogidas en el trabajo de Hita (1985), a partir de datos de varios autores, ap
arece en
la Tabla 1. Se definirán previamente los siguientes conceptos:

Sufijos:

-  Anomalía: Dificultad en reconocer un color primario (anomalía  cromática).

-  Anopía: Imposibilidad de reconocer un color primario (deficiencia  cromática 


severa).

Prefijos, propuestos por Von Kries, indican que la alteración se produce en el primer pigmento (
protos),
en el segundo (deuteros) o en el tercero (tritos), siguiendo un critero ya clásico de clasificación n
umérica
de los colores primarios:

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
19  Visión  defectiva  del  color 243

Prot-: Defecto en el sistema receptor del rojo.
Deuter-: Defecto en el sistema receptor del verde.
Trit-: Defecto en el sistema receptor del azul.

Según los individuos sean capaces de percibir correctamente (o con anomalías) los tres colores, 
dos de
ellos o uno solo distinguiremos:

19.3.2 Tricrómatas

Los individuos con visión normal para los colores y aquéllos con protanomalía, deuterano
malía y
tritanomalía, se denominan  tricrómatas porque todos ellos poseen los tres sistemas de conos, 
si bien
alguno de ellos puede ser débil. Estos individuos pueden imitar artificialmente todos los colore
s por la
mezcla aditiva de tres luces espectrales. Pero los tricrómatas anómalos, de una mezcla de verde 
(Tl 537
nm) y rojo (Li 671), nm), para obtener el amarillo (Na 589 nm), añaden, o un exceso d
e verde
(deuteranomalía  =  debilidad para  el verde,  que  es  el  transtorno  más  frecuente)  o un  exceso 
de  rojo
(protanomalía = debilidad para el rojo). Es decir, estos individuos no aceptan las mezclas de 
colores
ajustadas para los tricrómatas normales.

Denominación Comportamiento Capacidad  de  discriminación Mecanismo max


Puntos
colorimétrico Tipo Deficiencia Grado negros

Protanomalía Tricrómata Protán (rojo-verde) medio alteración 540


ninguno
anormal

Deuteranomalía Tricrómata Deután (rojo-verde) medio alteración 560


ninguno
anormal

Tritanomalía Tricrómata Tritán (amarillo-azul) medio alteración 500


ninguno
anormal

Protanopía Dicrómata Protán (rojo-verde) alto reducción 540 493

Deuteranopía Dicrómata Deután (rojo-verde) alto reducción 560 479

Tritanopía Dicrómata Tritán (amarillo-azul) alto reducción 555 570

Tetranopía Dicrómata Tritán (amarillo-azul) alto reducción 560


470,580

rojo-verde muy alteración 510 todos


Acromatopsia Monocrómata amarillo-azul alto reducción 540 todos

Tabla 19.1 Clasificación de  las  anomalías  visuales  congénitas  (según  Hita  1985).  Dentro  de  las  acro
matopsias  se
han  descrito  algunas  variantes, fundamentalmente dos,  según que  la agudeza  visual sea  reducid
a o  normal,
correspondiendo  a  mecanismos  de  alteración  o  reducción  respectivamente

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
244 Neurobiología  de  la  visión

19.3.3 Dicrómatas

Son individuos con sólo dos sistemas de conos funcionales, que pueden padecer prot
anopía,
deuteranopía o  tritanopía, según cual sea el tipo de conos no funcional. Son capaces de com
parar su
espectro coloreado (distinguir las distintas sensaciones cromáticas) por la mezcla de sólo d
os luces
espectrales. Esencialmente, los dicrómatas carecen de la capacidad de discriminar la variable o 
atributo
cromático de la saturación (Cornsweet, 1970). Podemos distinguir:

a)  Deficiencia  severa  para  el  rojo  y  el  verde

Es el tipo de deficiencia más conocido. Se llama también  daltonismo debido al famoso físico ing
lés John
Dalton, que fue el primero en señalar este defecto, en sí mismo, en 1794. Como puede verse en l
a figura
18.3 si faltan los conos rojos, la luz de 525 a 625 nm sólo puede estimular los conos sensibles al 
verde.
Por tanto, la proporción de estimulación de los diferentes conos no cambia cuando se modifica 
el color
verde, siguiendo todo el espectro hacia el rojo. En consecuencia dentro de esta zona del espectr
o, todos
los colores parecen ser iguales para la persona afectada.

La "deficiencia severa para el rojo-verde" se manifiesta como deficiencia para el rojo, 
protanopía, o para
el verde,  deuteranopía. En la protanopía, el espectro está marcadamente acortado en la región 
de onda
larga, mientras que en la deuteranopía no lo está, ya que lo que se pierde es información sobre 
la zona
central del espectro visible. En este caso, la persona tiene un espectro visual normal en su ext
ensión,
porque los conos del verde, ausentes, operan a mitad del espectro, donde también son activos lo
s conos
de rojo o azul. Dado que la agudeza visual de estas personas es normal, su retina no carece d
e conos
sensibles al rojo o al verde, sino que los conos "rojos" sintetizan la opsina del verde en el caso 
de los
protanopes, sucediendo el hecho contrario en el caso de los deuteranopes.

Los protanopes designan como amarillo al espectro por encima de 492 nm y, por debajo de 492 n
m como
azul de diferente luminosidad. Tanto el rojo como el verde les parecen amarillentos. Entre 
ambas
regiones, designan al espectro como gris (punto  neutro). En el caso de los deuteranopes este p
unto se
localiza en 498 nm. Por otro lado, si los conos sensibles al verde contienen la opsina para el r
ojo, los
colores que van del verde al rojo pueden estimular únicamente los conos sensibles al rojo y la 
persona
percibe sólo un color dentro de estos límites. Así, cuando una persona carece de conos con la ops
ina para
el rojo o el verde, se dice que tiene "deficiencia severa para el rojo y el verde"; si uno o varios t
ipos de
conos, tienen opsinas ligeramente modificadas, que no desplazan mucho el máximo de absor
ción, se
habla de "debilidad para los colores" o anomalías cromáticas.

b)  Deficiencia  severa  para  el  azul

Una forma más rara de dicromatopsia es la deficiencia para el azul-amarillo o  tritanopía. Los 
tritanopes
poseen dos puntos neutros (450 y 570 nm). Las luces entre estas longitudes de onda las ven verd
es, y en
el extremo de onda larga, rojas. Los conos azules, no funcionales o débiles en este caso, son se
nsibles
a una amplitud del espectro casi totalmente diferente de las de los conos del rojo y los conos del 
verde.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
19  Visión  defectiva  del  color 245

De aquí, que si hay ausencia total de pigmento sensible al azul, la persona mostrará una prepond
erancia
mayor de verde, amarillo, naranja y rojo en su espectro visual, más que de azul (sólo en la peque
ña zona
de intersección). Para ellos por ejemplo, un cielo azul claro será verde brillante y una flor ama
rilla les
parecerá rosada. Debido a que la retina contiene muy pocos conos sensibles al azul y segú
n datos
psicofísicos estarían ausentes en la fóvea humana, su no funcionalidad no parece 
afectar
significativamente a la agudeza visual. Los sistemas dicromáticos pueden ser considerados como 
formas
de reducción del sistema tricromático, en los cuales el componente ausente (rojo o verde), es id
éntico a
otro (verde o rojo). Esta hipótesis de desplazamiento, que ha sido confirmada por casos de defi
ciencia
parcial, unilateral, para los colores, explica la sensación de blanco en los dicrómatas, cuan
do son
estimulados con la misma intensidad los tres componentes.

19.3.4 Monocrómatas

Sólo poseen un tipo de fotopigmento. Comparan su espectro visible variando la intensidad de 
un sólo
color. Aparentemente los monocrómatas únicamente ven negro y blanco y tonos de gris intermed
ios. Son
pues "ciegos" para los colores, por lo que se los llama también  acrómatas. No obstante, la acro
matopsia
total es rara. Hay que distinguir la pérdida aislada de la visión en color, con una función en lo 
demás
normal de los sistemas de la visión diurna y crepuscular (monocromáticos de los conos) de la for
ma con
visión diurna defectuosa (monocromáticos de los bastones), fotofobia y menor poder de res
olución
(agudeza visual con 1/10 de la frecuencia crítica de fusión para un centelleo de 20 Hz). En la 
forma
mencionada al principio de acromatopsia, el máximo de sensibilidad espectral corresponde a 
530 nm
(receptor  para  el  verde)  y  en  los  monocrómatas  de  los  bastones  a  498  nm  (máximo  del  espe
ctro  de
absorción de la rodopsina). La incidencia en la población de las deficiencias y anomalías cro
máticas
puede verse en la tabla 2.

Según  Judd Según  Le  Grand Según  Corrons Según  Hita


Deficiencias varones mujeres  varones mujeres varones varones
mujeres

Protanomalía 1,0 0,002 1 0,02


1,50 5,4 0,3
Deuteranomalía 4,9 0,30 4,9 0,30

Tritanomalía 0,00001 0 - - - - -

Protanopía 1,0 0,02 1 0,02 0,3 1,2 0,1

Deuteranopía 1,1 0,01 1,1 0,01 1,59 1,5


0,00

Tritanopía 0,00001 0 0,002 - - - -

Acromatopsia 0,003 0,002 0,003 0,002 0,06 0,01


0,00

Tabla  19.2  Frecuencias  de  anomalías  cromáticas  en  ambos  sexos  según  diversos  autores  (de  Hit
a,  1985)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
246 Neurobiología  de  la  visión

19.4 Aspectos antropológicos en la visión defectiva del color

19.4.1 Influencia de la pigmentación en la visión defectiva del color (características raciales)
La visión defectiva rojo-verde es menos frecuente entre pakistaníes, hindúes, chinos, japoneses, 
negros,
amerindios y, en general, en las razas más pigmentadas. Sin embargo, los defectos de visión a
marillo-
azul, mucho menores en proporción en las razas caucásicas, son mucho más frecuentes entre ello
s. Akram
encontró que los varones blancos normales para la visión del color tenían rangos de igualación ro
jo-verde
significativamente más grandes, mientras que los varones indopakistaníes tenían significativame
nte más
grandes los rangos amarillo-azul.

19.4.2 Visión del color en albinos

Dentro de las alteraciones de la visión del color es de singular interés considerar las alteraciones 
en visión
del color de personas que carecen prácticamente de pigmentación (melanina) en todo su cuerp
o y por
ende en el iris y en la "cámara oscura" del ojo, con lo que toda su visión se verá alterada. Los pi
oneros
estudios de Pickford (1951, 1958) en 1 albino y en 3 albinos respectivamente, han sido ampliad
os muy
recientemente por Pérez-Carpinell y col. (1992). Estos autores efectuaron un estudio gl
obal de
alteraciones de la visión en albinos, y hallaron en estas personas fotofobia, nistagmus pe
ndular,
estrabismo, alta miopía y muy baja agudeza visual.

El estudio se efectuó en 9 individuos (17 ojos, ya que uno de los ojos era ciego) y respecto a la vi
sión del
color se utilizaron las tablas de Ishihara, el test de Roth de 28 HUE y el anomaloscopio de Dav
ico. Se
obtuvieron los siguientes resultados: 4 de estos individuos no presentaban los signos anómalos 
que se
esperaban en un albino, en cada uno de sus ojos. Otros 2 eran deuteranómalos simples en amb
os ojos,
según el criterio de Pickford, quien clasificó las anomalías cromáticas en anomalía tricromática 
simple,
desviada y extrema. El resto eran protanómalos, pero la desviación para el rojo aparecía en amb
os ojos
sólo para un sujeto, mientras que en otros 2 sujetos aparecía sólo en un ojo, si bien su visión bi
nocular
del color era prácticamente normal.

19.5 Pruebas para la detección de deficiencias cromáticas

Las pruebas para detectar visión defectiva del color, están basadas en la capacidad del suje
to para
distinguir diversos colores entre sí y también juzgar correctamente el grado de contraste entre los 
mismos.
De las muchas pruebas que existen actualmente se exponen aquí las más conocidas, recogida
s de las
siguientes revisiones (Castañé y Pacheco, 1986; Romero y col., 1986; Hita y col., 1988):

a) Láminas  pseudoisocromáticas  de  Stilling,  de  Ishihara,  de  Dvorine y  de  Hardy-Rand-
Rittler: forman
unos números a base de manchas de diversos colores, que serán vistos como números distintos, o 
incluso
no detectados, según los perciban personas con diferentes pérdidas de percepción cromática.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
19  Visión  defectiva  del  color 247

b)  Test  del  colegio  médico  de  Tokyo: Su característica diferencial es el hecho de haber sido 


pintado a
mano, con lo que se evitan distorsiones en los colores de confusión utilizados. Las láminas 
vienen
cubiertas por una capa con orificios circulares que permiten ver los colores de fondo.

c)  Test  de  Ulloa: Única prueba fabricada en España para la detección de anomalías cromáti


cas. Fue
diseñado básicamente para la detección de posibles anomalías cromáticas a la hora de sele
ccionar
trabajadores. Consta de 10 láminas semejantes a las de Ishihara, pero combina las que utilizan n
úmeros
como elemento que debe ser detectado, con las que presentan otro tipo de símbolos.

d) Test 100 Hue, de Farnsworth-Munsell: Consiste en una serie de cápsulas coloreadas q
ue deben
ordenarse a partir de la ficha 1, fijada en el propio panel, según la secuencia correcta de color
es. Una
versión reducida de 15 cápsulas que pueden extraerse del 100 HUE recibe el nombre de Panel D
-15, con
tonalidades en grandes intervalos. El 100 HUE con intervalos muy breves consta de 93 cápsul
as. Una
variante intermedia entre el 100 HUE y el 15 HUE es el  Test  de  Röth  de  28  HUE.

e)  Anomaloscopio: Puesto que las luces espectrales roja y verde combinadas en proporciones ad
ecuadas
dan sensación de amarillo, las personas con tricromacia normal precisarán unas cantidades de c
ada una
de ellas, mientras que las que tengan deficiencia o anomalía requerirán añadir más o menos de c
ada uno
de los dos colores. Este es el fundamento del  anomaloscopio  de Nagel, que consist
e en un
espectrofotómetro con tres aberturas, que proporcionan tres haces luminosos:  rojo  (670,8  n
m),  verde
(546,0  nm), amarillo  (589,3  nm). Para detectar defectos en las longitudes de onda corta (azules)
, se deben
mezclar en forma adecuada un  verde  azulado  (518,5  nm), e  índigo  (464,5  nm) con un  cian 
estándar
(486,1  nm), nueva versión denominada  anomaloscopio  de  Pickford-Nicholson.

19.6 Genética molecular de la visión del color

19.6.1 Evolución del sistema visual hacia la percepción cromática

La evolución del sistema biológico para la percepción cromática se ha desarrollado según:

a) Duplicación de un gen primordial de un pigmento visual.

b) Acumulación de mutaciones en el ADN en uno de los genes duplicados, lo cual ha 
producido un
cambio en las propiedades espectrales del fotopigmento.

c) Acumulación de mutaciones que ha llevado a la expresión de uno de los genes 
duplicados en un
tipo de células fotorreceptoras distintas a las células donde se expresa el gen original (diver
sos tipos
de conos según su máximo de absorción espectral.

d) Desarrollo de un segundo tipo de neuronas, sensibles a las diferencias en el grado de 
excitación
de los dos tipos de células fotorreceptoras (bipolares y ganglionares específicas).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
248 Neurobiología  de  la  visión

Los genes que codifican las diversas opsinas han sido localizados en las parejas de cromosomas 
humanos
según:

El gen que codifica la opsina para los bastones en el cromosoma 3. El gen que codifica la opsina 
para el
pigmento sensible al azul en el cromosoma 7. Los genes que codifican las opsinas para los pig
mentos
sensibles al rojo y al verde, ambos en distintos  locus, pero muy próximos en el brazo "q" del cro
mosoma
X de la pareja de cromosomas sexuales, o pareja 23 (Vollrath y col., 1988). Por tanto, la herenci
a de los
defectos en la visión al azul, así como la de algunas enfermedades asociadas a la degeneració
n de los
bastones (retinitis pigmentosa) serán de tipo autosómico, mientras que la del rojo-verde es una 
herencia
ligada al sexo.

En su más reciente y exhaustiva revisión sobre la visión en color en mamíferos que incluye las 
de otros
varios autores, Gerald Jacobs (1993) muestra que la mayoría de los mamíferos de hábitos diur
nos son
dicrómatas, con dos fotopigmentos en sus conos, uno para la onda corta y otro para la onda medi
a-larga.
Estos autores postulan  que  los  primates  superiores (monos  del Viejo  Mundo)  incluyendo  la 
especie
humana, son tricrómatas, debido a que hubo una duplicación del gen ancestral para la onda medi
a-larga,
hace unos  treinta millones de años. En esta fecha es cuando se data la separación de los cont
inentes
Africa y América del Sur, quedando los primates repartidos, de forma que la mutación 
quedara
únicamente en los primates africanos de donde proviene la especie humana. Los monos del 
Nuevo
Mundo (Continente americano) siguen siendo dicrómatas. De esa duplicación mutada, se obtuv
o el gen
que codifica las opsinas de los fotopigmentos que captan las longitudes de onda media (verde). 
Los dos
genes permanecen prácticamente yuxtapuestos en el cromosoma X, y su secuencia de nucleótido
s es muy
similar.

19.6.2 Polimorfismo y visión del color en la especie humana

Son las diferencias en la apoproteína las responsables de la diversidad de fotopigmentos, puest
o que el
11-cis-retinal es el cromóforo prácticamente universal hallado en los fotopigmentos de las 
diversas
especies. Recientemente se ha podido secuenciar la estructura aminoacídica de las tres opsina
s de los
conos (Nathans y col., 1986 a, 1986 b). A partir de la similitud de las moléculas de opsina y m
ediante
técnicas de hibridación de ADN, se ha demostrado que en los fotopigmentos de la retina hum
ana, las
opsinas de los fotopigmentos sensibles al rojo y verde son muy similares (cerca del 96% 
de los
aminoácidos), y son relativamente diferentes de las opsinas del azul y de la escotopsina de los b
astones
(sólo existe un 41-43% de homología en su cadena aminoacídica) (Fig. 19.1).

La frecuencia relativamente elevada de deuteranomalía y protanomalía puede ser debida a la ord
enación
de los genes para los pigmentos sensibles al rojo y al verde. En opinión de Nathans pueden pro
ducirse
unos genes híbridos por un mal alineamiento de los alelos, lo que trae como consecue
ncia un
entrecruzamiento desigual de los cromosomas en la meiosis (Fig. 19.2). Esos genes híbridos, cod
ificarán
opsinas anómalas, con varios aminoácidos diferentes, lo que hará que el máximo de absorció
n de los
nuevos fotopigmentos no corresponda a los respectivos normales de longitud de onda larga o 
media.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
19  Visión  defectiva  del  color 249

Fig.  19.1  Secuencia  aminoacídica  completa  de  las  cuatro  opsinas  de  los  fotopigmentos  humanos. 
Cada  círculo
representa  un  aminoácido de  la cadena proteica. Los  círculos  negros  indican  los  aminoácidos 
diferentes  al
comparar  dos  a  dos  las  secuencias  de  aminoácidos  de  las  opsinas  entre  sí  (de  Nathans  y  col.,  1986 
a).
Fig.  19.2  Recombinación  intergénica  de  los  genes  para  los  pigmentos  de  onda  larga  y  de  onda  m
edia.  Flechas
oscuras:  gen  para  el  rojo  (L).  Flechas  claras:  gen  para  el  verde  (M)  (de  Nathans  y  col.,  1986  a)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
250 Neurobiología  de  la  visión

representado por (R , V ), los cuales presentaban un único gen para el pigmento sensible al rojo y ningún
Un grupo de genes localizados en cromosoma X de los varones con visión en color normal, co
nsistiría
(protanopes), representados por (R , V  ), la cuestión se complicaba, ya que sus genotipos eran todos
en una disposición en tándem de un gen de pigmento sensible al rojo y de 1 a 5 copias (normalm
ente un
número no superior a 3) del gen que codifica el pigmento sensible al verde (Fig. 19.3) (Vollrath 
y col.,
1988). Con la obtención de varios oligonucleótidos a partir de varias regiones de genes de pigme
ntos rojo
y verde normales, se pudo determinar la relación cuantitativa de los genes, así como si había e
xistido
algún tipo de redistribución.

Fig. 19.3 Genotipos  de  varones  normales  para  la  visión  del  color.  El  gen  para  el  pigmento  de 
onda  larga  se
representa con  la  flecha  oscura.  Puede  ir acompañado  de hasta  cinco  genes  duplicados  para  el  gen  d
e  onda  media
(flechas  claras)  (de  Nathans  y  col.,  1986  a)
En los genotipos de los 25 varones con visión defectiva del color en grados diversos, sobre los 
que se
efectuó  el  estudio  Nathans  y  col.  (1986  a),  hallaron  que  varios  tipos  diferentes  producían  el 
mismo
genotipo general. Los casos más sencillos eran los seis deuteranopes (deficiencia para el 
protanómalo (R", V ) con uno o más genes normales para el pigmento sensible al verde y un gen híbrido
verde)
del tipo rojo-verde. Un fenotipo deuteranómalo (R , V") se asoció con un gen para pigmento sensible al
+ -

gen para el pigmento sensible al verde. En el caso de 6 individuos con deficiencia para 
el rojo
- +

diferentes. Todos ellos presentaban una única copia de un gen híbrido de pigmento sensible al roj
o-verde
y una o dos copias de genes para el pigmento sensible al verde (Fig. 19.4).

Fig. 19.4 Genotipos de  visión en  color defectiva  para el  rojo-verde (Dicrómatas). Las  flechas  mixtan 


claras-oscuras
representan  genes  híbridos  rojo-verde  (de  Nathans  y  col.,  1986  b)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
19  Visión  defectiva  del  color 251

En algunos casos  de  tricrómatas  con  anomalías  para  la  visión  del  color,  también  era  patente 
que  el
mecanismo principal se basaba en una redistribución de los genes. Así, fue asociado un f
enotipo
+

rojo intacto, y al menos un gen híbrido del tipo rojo-verde (Fig. 19.5).
Fig.  19.5  Genotipos  propuestos  para  la  secuencia  de  los  genes  para  rojo  y  verde  en  los  tricrómatas 
anómalos  (de
Nathans  y  col.,  1986  b)

Nathans había sugerido que el mecanismo de producción de los genes híbridos se basaba 
en una
recombinación, seguida de apareamiento de los genes muy similares que codifican los pig
mentos
sensibles al rojo y al verde. Este tipo de recombinación recibe el nombre de recombinación no  h
omóloga.
En este caso, como  se  muestra  en  la  figura  19.6  podría  deberse  a  una  recombinación  no  ho
móloga
intragénica.

Fig.  19.6  Recombinación  intragénica  de  genes  para  el  rojo  y  para  el  verde,  que  explicaría  los  genoti
pos  descritos
en  las  dos  figuras  anteriores  (de  Nathans  y  col,  1986  b)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
252 Neurobiología  de  la  visión
Este tipo de mecanismo supone que los individuos con deficiencias o anomalías en la per
cepción
cromática deben presentar genotipos con genes híbridos múltiples, lo que proporcionaría l
a clave
molecular  de  la  observación  psicofísica  de  que  5  deuteranopes  manifestaran  espectros  de  ab
sorción
diferentes (Alpern, 1977).

En este sentido los trabajos de Neitz, (1991) y Winderickx y col. (1992) aportan evidencia de que 
un 62%
aproximadamente de sujetos que respecto a la percepción cromática son normales, presentaría
n serina
en la posición 180 de la opsina del fotopigmento de onda larga (rojo), mientras que otr
o 32%
aproximadamente tendrían  alanina en ese lugar. El máximo de absorción del fotopigment
o de los
individuos con serina se localiza en 556,7 nm, por lo que son más sensibles a la luz roja. Los ind
ividuos
cuyo aminoácido 180 es alanina, presentan la máxima absorción de su fotopigmento en 552,4 n
m.

Para interpretar los casos de anomalías bastaría con que fueran sustituidos dos o más d
e estos
aminoácidos simultáneamente en uno de los pigmentos anómalos. Neitz en 1991 había propuesto
, a partir
de sus trabajos en monos tamarinos, que la diferente absorción de los pigmentos para el rojo y 
para el
verde podría deberse a la sustitución de tres o cuatro aminoácidos (caso máximo). Por e
so cabe
preguntarse en el caso de las anomalías cromáticas, si son realmente anomalías, o formarían par
te de la
variabilidad fenotípica (polimorfismo) que explicarían los anteriores trabajos.

Es muy posible que la continuación de estos magníficos estudios moleculares haga modificar lig
eramente
las hipótesis emitidas, sobre todo en lo que concierne a recientes estudios psicofísicos (Neitz y co
l., 1990,
1993) que muestran  un  polimorfismo  en  la  visión  del  color  normal  en  la  especie  humana.  E
studios
recientes intentan compaginar los datos moleculares de los genotipos con los fenotipos de la per
cepción
cromática, tanto en personas normales como en las que presentan alteraciones en la percepción cr
omática
(Jordan y Mollon, 1993; Neitz y col. 1993, 1995 a, 1995 b).

Nathans, en 1989, estudió el monocromatismo de conos azules en 12 familias afectadas, y enco
ntró que
presentaba dos modalidades genéticas: algunos individuos afectados presentaban delecciones (p
érdidas
de secuencias de bases) próximas al extremo 5' del tándem de los genes para los fotopigmento
s rojo y
verde, mientras otros presentaban un único gen (ya fuera un gen híbrido 5'L (rojo)/3'M (verde) o 
un gen
L (verde), que contenía una mutación local). En 8 de las doce familias existían delecciones q
ue iban
desde los 500 pares de bases hasta un máximo de 54 kb (kilobases).

Nathans concluyó que una región de secuencias de nucleótidos de unas 4 kb por delante del gen 
para las
ondas largas (L) es crítica para la activación tanto de los genes de onda media (M) como para los 
de onda
larga (L). En 4 de las familias uno de los genes entrecruzados se había perdido despué
s de la
recombinación, intragénica o intergénica, y había causado dicromacia (Fig. 19.7). En este últim
o caso,
parece que el gen único resultante de la recombinación provoca una sustitución crítica en el sitio 
203 de
la opsina, y codifica arginina en lugar de cisteína. La importancia de esta sustitución debe val
orarse a
partir de la observación de que la cisteína se conserva en ese lugar en los tres fotopigmentos vis
uales en
condiciones normales. Así pues, la funcionalidad de los genes L M o S parecen depender de una 
cisteína
crítica en este lugar.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
19  Visión  defectiva  del  color 253
Fig. 19.7  Genotipos  de  monocrómatas de conos  azules  (Wt: "wild type" = tipo salvaje). A-F: g
enotipos que
presentan  cada  vez  más  amplias  delecciones  (monocrómatas).  G  y  H:  genotipos  con  mutaciones  p
untuales  que
causan  la  eliminación  de  una  cisteína  crítica  en  la  opsina  del  fotopigmento.  Concretamente,  la  sust
itución  de  la
cisteína por  la  arginina en  la  posición  203,  es  el resultado de  la  sustitución  de Timina  por  Citosina  e
n  el  nucleótido
1104,  en  el  exon  4.  (de  Nathans  y  col.,  1989)

19.7 Herencia de la visión defectiva del color

La deuteranomalía es la forma más común de las alteraciones congénitas en la visión del color; 
siguen
después la deuteranopía, la protanopía, la protanomalía y por fin la tritanopía y tritanomalía (ta
bla 2).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
254 Neurobiología  de  la  visión

19.7.1 Herencia ligada al sexo para la sensibilidad al rojo-verde

Las deficiencias y anomalías para la visión del rojo-verde son heredadas como caracteres 
recesivos y
ligados al sexo; esto es: se deben a un gen mutante en el cromosoma X. Puesto que todas las 
células
masculinas, con excepción de las germinativas, contienen un cromosoma X y un cromosoma Y, 
el cual
no presenta secuencia de ADN homóloga a la del cromosoma X por ser mucho más corto (Fig. 1
9.8), las
alteraciones en la visión del color se manifestarán en los varones si el cromosoma X contiene 
el gen
anormal.

Fig.  19.8  Esquema  de  los  cromosomas  X  e  Y  mostrando  las  regiones  homólogas  y  no  homólogas.

Una vez aproximadamente de cada 50, el cromosoma X tiene disfunción en el gen que determina 
la visión
del rojo y en casi 1 de cada 16 hay disfunción en el gen para el verde. El 2% de todos los varo
nes son
protanopes o deuteranopes y el 6% son tricrómatas anómalos, en los que el fotopigmento para e
l rojo o
el verde muestra alteraciones en su sensibilidad espectral. Por tanto, aproximadamente el 8% d
e todos
los  varones  muestran deficiencias para el rojo y para el verde. Como las células femeninas ti
enen 2
cromosomas X, y el alelo mutante es recesivo, las mujeres sólo mostrarán el defecto cuandos 
ambos
cromosomas X contengan el gen anormal (1/250 = 0,4%). Las mujeres que desciendan de un va
rón con
ceguera a los colores serán portadoras del transtorno, y transmitirán el defecto a la mitad de s
us hijos
varones (Fig. 19.9).

En  su  informe sobre una población noruega, Waaler mostró en 1927 que existían significativ


amente
menos mujeres con visión defectiva al rojo-verde, que las que cabría esperar según la teoría de 
un único
locus para un gen recesivo, ligado sexualmente a la visión del color. La frecuencia esperada de 
mujeres
defectuosas, para una frecuencia observada de 8.01% de varones defectuosos, sería de más de 0,
64%. Él
encontró 0,44%. La explicación radica en que existen dos tipos de genes que codifican los pigme
ntos para
la visión del color rojo-verde: uno para el rojo (susceptible de causar protanopía si no 
codifica
correctamente la opsina) y otro para el verde (susceptible de causar deuteranopía). Cuando ambo
s genes
se presentan juntos pero en dos  loci separados en el heterocigoto doble (XX), cada uno de lo
s alelos
recesivos que entrañaría defecto, será neutralizado por el otro alelo dominante que entrañaría 
visión
normal. La diferencia entre el 0,64% esperado y el 0,44 observado sería falseada por l
a doble
heterocigosis.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
19  Visión  defectiva  del  color 255

Las actuales investigaciones en la genética molecular de la visión del color confirman plenamen
te estos
resultados empíricos. Debe tenerse en cuenta que la mayoría de estos datos se aportan como estu
dios en
poblaciones caucasianas (raza blanca) y que hay variaciones en otras razas como se ha dicho a
ntes, si
bien el grado de variación no parece ser elevado.

19.7.2 Herencia autosómica para la sensibilidad al azul

La tritanopía aparecería en menos de una cada 100000 personas y la tritanomalía parece present
arse con
esta misma frecuencia (Tabla II). Dado que el gen para el azul se localiza en la pareja de crom
osomas
7, que son autosómicos, es decir, que tienen secuencias de ADN homólogas en toda su longitud, 
existirá
la misma probabilidad de que la padezcan tanto hombres, como mujeres.
Fig.  19.9  Esquema  simplificado  de  la  herencia  ligada  al  sexo  de  la  visión  defectiva  del  color.  No  s
e  matiza  si  el
defecto es protanopía  o  deuteranopía.  a)  Mujer  normal  con  varón  afectado.  b)  Mujer  afectada  con  v
arón  normal.
d)  Mujer  portadora  con  varón  afectado.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
256 Neurobiología  de  la  visión

Referencias

ALPERN, M. (1977). "Variation in the action spectrum of erythrolabe among deuteranopes".  J. 
Physiol.,
266: 613-646.

BAYLOR, D., NUNN, B.J., SCHNAPF, J.L. (1987) "Spectral sensitivity of cones of the monkey 
Macaca
fascicularis".  J.Physiol., 390: 145-160.

CASTAÑE FARRAN, M., PACHECO CUTILLAS, M. (1986) "Evaluación de la visión del colo
r".  Ver
y  Oír, nº18: 57-61.

CORNSWEET, T.N. (1970).  Visual  Perception. Academic Press. Orlando.

CHOY, D., GARCIA, CH.A., BONAFONTE, S. (1991). "La visión de los colores".  Ver y Oír, n
º 52: 17-
26.

ESTEVEZ USCANGA, O. (1995). "La visión del color: ¿Diversidad en la uniformidad? o ¿Unif
ormidad
en la diversidad?".  Ver  y  Oír, nº100: 11-17.

HITA, E. (1985). "La visión defectiva del color".  Ver  y  Oír, nº16: 23-30.


HITA, E., VIDA, J., IGLESIAS, E. (1988a). "La detección de las discromatopsias (I)".  Ver  y  O
ír, nº30:
17-25.

HITA, E., PERALES, J., GARCIA, J.A. (1988b). "La detección de las discromatopsias (II)".  Ve
r  y  Oír,
nº31: 17-26.

JACOBS, G.H. (1993). "The distribution and nature of colour vision among the mammals".  Bi
ol.  Rev.,
68: 413-471.

JORDAN, G., MOLLON, J.D. (1993). "A study of women heterozygous for colour deficiences.
"  Vision
Res., 33: 1495-1508.

NATHANS, J., THOMAS, D., HOGNESS, D.S. (1986 a). "Molecular genetics of human color 
vision:
The genes encoding blue, green, and red pigments."  Science, 232: 193-202.

NATHANS, J., PIANTANIDA, T.P., EDDY, R.L., SHOWS, T.B., HOGNESS, D.S. (19
86 b).
"Molecular genetics of inherited variation in human color vision."  Science, 232: 203-210.

NATHANS, J., DAVENPORT, I.H., MAUMENEE, R.A., LEWIS, R.A., HEJTMANCIK, M., 
LITT,
E., LOVRIEN, E., WELEBER, R., BACHYNSKI, B., ZWAS, F., KLINGAMAN, R., FISHM
AN, G.
(1989). "Molecular genetics of human blue cone monochromacy".  Science, 245:831-838.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
19  Visión  defectiva  del  color 257

NEITZ, J., JACOBS G.H. (1990). "Polymorfism in normal Human Color Vision and its mecha
nism".
Vision  Res., 30: 621-636.

NEITZ, J., NEITZ, J., JACOBS, G.H. (1991). "Spectral tuning of pigments underlying red-
green color
vision".  Science, 252: 971-974.

NEITZ, J., NEITZ, M., JACOBS, G.H. (1993). "More than three different cone pigments among 
people
with normal color vision."  Vision  Res., 33: 117-122.

NEITZ, M., NEITZ, J., JACOBS, G.H. (1995 a)."Genetic basis of photopigment variations in 
human
dichromats".  Vision  Res., 35: 2095-2103.

NEITZ, M., NEITZ, J., GRISHOK, A. (1995 b). "Polymorphism in the number of genes encodin
g long-
wavelength-sensitive cone pigments among males with normal color vision".  Vision  Res, 35: 
2395-2407.

PEREZ-CARPINELL, J., CAPILLA, P., ILLUECA, C., MORALES, J. (1992). "Vision def
ects in
Albinism".  Opt.  Vis.  Sci., 69: 623-628.

PICKFORD, RW. (1951) "Colour vision of an albino".  Nature, 168: 954.

PICKFORD, RW. (1958) "Colour vision of three albinos".  Nature, 181: 361-362.

ROMERO, J., HITA, E. (1986) "Espectrofotómetros, colorímetros y anomaloscopios".  Ver  y  O
ír, nº19:
23-31.

RUSHTON, W.A.H. (1972). "Visual pigments in man". En Handbook  of Sensory Physiology. v
ol. VII/1:
Photochemistry of Vision. Springer Verlag. Nueva York.

VOLLRATH, D., NATHANS, J., DAVIS, R.W. (1988). "Tandem array of human visual pigment 
genes
at Xq28."  Science, 240: 1669-1672.

WINDERICKX, J., LINDSEY, D.T., SANOCKI, E., DEEB, S.S., TELLER, D.Y., MOTULSKY
, A.G.
(1992). "A Ser/Ala polymorphism in the red photopigment underlies variation in colour matchin
g among
colour normal individuals".  Nature, 356: 431-433.

Bibliografía complementaria

NATHANS, J. (1989). "Genes para ver los colores".  Inv.  y  C., nº 151: 20-28

ROMERO, J., GARCÍA, M.T. (1987). "Genética y visión del color."  Ver  y  Oír, nº28: 23-29.


© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
20  Neurofisiología  de  la  visión  en  color 259

20 Neurofisiología de la visión en color

20.1 Confirmación de la teoría de los pares oponentes de color

20.1.1 Experiencias de Hurvich y Jameson

La teoría de los pares oponentes careció durante muchos años de aceptación. Leo Hurvich y 
Dorotea
Jameson (1958) realizaron un experimento que sentó cuantitativamente las bases de la psicofísic
a de los
procesos oponentes. El objetivo fue determinar la "fuerza" de los componentes azul, amarillo
, rojo y
verde, en los mecanismos azul-amarillo y rojo-verde, a partir de las diversas longitudes de 
onda del
espectro visible. Comenzaron por determinar la "fuerza" del sistema del azul en las diversas po
rciones
del espectro. Así, ante una luz de 430 nm de color violeta, el mecanismo del azul dará una re
spuesta
vigorosa, ya que está prácticamente en el máximo de absorción del sistema de conos sensibles 
al azul.

Para cuantificar la magnitud de la respuesta estos investigadores razonaron que puesto que el a
marillo
es el opuesto  al  azul  y,  por  lo  tanto,  lo  anula,  se  podía  determinar  su  "fuerza"  (saturación  d
e  azul),
añadiéndole luz amarilla hasta que desapareciera completamente la percepción de azul. Una ve
z que el
violeta perdió toda su saturación, efectuaron medidas para longitudes de onda más largas, y obt
uvieron
la curva discontinua de la gráfica de la figura 20.1 a.

Dicha gráfica muestra que el mecanismo del azul responde a las luces de longitud de onda inferi
or a los
500 nm, y que su máxima respuesta es a los 440 nm aproximadamente. Una luz de 500 
nm que
percibimos como verde no dará impresión de contener azul ni amarillo, pero si se aumenta la l
ongitud
de onda por encima de los 500 nm, percibiremos al principio un verde amarillento, luego un a
marillo
verdoso, un amarillo brillante y, por fin, un amarillo rojizo.

Hurvich y Jameson añadieron azul hasta eliminar todo el amarillo que estaba asociado a estas lo
ngitudes
de  onda, con lo cual se conoció la cantidad de amarillo percibida en cada una de ellas. En la 
gráfica
(curva continua de la figura 20.1 a, puede observarse el resultado, que permite concluir que el me
canismo
amarillo responde a las longitudes de onda entre 500 y 700 nm con una respuesta máxima a 55
0 nm.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
260 Neurobiología  de  la  visión

En la figura 20.1 b aparecen los resultados de experiencias similares, para medir la fuerza 
de los
mecanismos rojo y verde. Para el mecanismo rojo, se determinó la cantidad de luz verde requeri
da para
anular la percepción del rojo con cada longitud de onda y viceversa para el mecanismo del ver
de. Los
resultados para el mecanismo del rojo (curva discontinua) muestran una gran fuerza no só
lo para
longitudes de onda larga, como debería esperarse, sino además para longitudes de onda corta, en 
el otro
extremo del espectro. La explicación radica en que esta luz, de color violeta, tiene a efectos de pe
rcepción
un componente azul y otro rojo. La curva del mecanismo del verde (línea continua de la figura 
20.1 b),
muestra cómo dicho mecanismo responde a longitudes de onda comprendidas entre los 490 y los 
580 nm
aproximadamente, con una respuesta máxima a los 525 nm.

En la figura 20.1 c se han unido en la misma gráfica las dos figuras anteriores, pero invirtiendo la
s curvas
correspondientes al azul y al verde para resaltar la idea de oponencia. Esta gráfica permite deter
minar la
cantidad de cada color presente en cualquier longitud de onda del espectro. Así, una luz de 560 n
m tiene
predominancia de amarillo, pero también incide de forma importante dentro del verde; mientras 
que una
de 630 nm, tendrá rojo y amarillo.

Fig.  20.1  a)  Los  mecanismos  para  el  azul  y  amarillo  no  funcionan  simultáneamente  a  ninguna  longi
tud  de  onda.
Además,  a  500  nm, su  "fuerza"  es 0, por  lo  que  esa  luz  verde  no  contiene  amarillo  ni  azul.  b)  Los  m
ecanismos  rojo
y  verde  no  funcionan  simultáneamente  ante  ninguna  longitud  de  onda.  A  475  nm  (azul)  y  a  580  nm 
(amarillo),  su
"fuerza"  es  cero,  por  lo  que  esas  luces  no  contienen  nada  de  verde  ni  de  rojo.  c)  Inversión  de  las  gr
áficas  del  azul
y  del  verde,  para  indicar  la  naturaleza  oponente  de  los  pares  azul-amarillo  y  rojo-verde

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
20  Neurofisiología  de  la  visión  en  color 261

Asimismo, esta gráfica demuestra cómo explica la mezcla de color la teoría de los colores opues
tos. Por
ejemplo, la luz verde de 560 nm provocará respuestas de los mecanismos amarillo y verde, mien
tras que
una luz roja de 630 nm evocará respuesta en el mecanismo de rojo y amarillo. La mezcla de es
tas dos
luces dará como resultado la percepción del amarillo, ya que se habrán anulado los mecanismos 
del rojo
y del verde mutuamente, y dejarán sólo respuesta para el mecanismo amarillo. Si bien estas expe
riencias
proporcionaron una base firme psicofísica a la teoría de los procesos oponentes, sólo alcanzó u
n rango
similar a la tricromática cuando consiguió una base fisiológica consistente, como se exp
ondrá a
continuación.

20.1.2 Postimágenes cromáticas

Las  postimágenes  cromáticas confirman la teoría de los procesos oponentes. Si se mira fijament


e durante
largo  tiempo  (unos 30 seg.) un objeto coloreado y bien iluminado, y luego se mira un papel 
blanco,
aparece casi inmediatamente una postimagen negativa del color antagonista (complementario). T
ambién
se conoce este efecto como  contraste  cromático  sucesivo. Por lo mismo, la sombra de u
n objeto
producida por una luz coloreada se ve al iluminarlo con luz incolora, como "sombra coloreada", 
del color
antagonista. Esto es un ejemplo del  contraste  cromático  simultáneo.

20.2 Codificación del color en la retina

20.2.1 Sistemas de conos

El análisis de la información cromática no se efectúa mediante la actividad de cada tipo de cono, 
sino por
la comparación entre poblaciones de conos que se activan simultáneamente, es decir, mediante u
n "código
de población". La sensación de color se produce a partir de la comparación de los impulsos de lo
s conos
en el  sistema  parvocelular que se inicia con las células ganglionares  P x. Así, las señales origin
adas por
los conos sensibles al verde y al rojo deben interaccionar para formar la pareja oponente rojo-
verde, y
las  de los tres tipos de conos deben interaccionar para formar los oponentes azul-amarillo, ya 
que la
sensación de amarillo es el resultado de la oponencia rojo-verde (Fig. 20.2). Se expuso 
anteriormente que
los cuerpos sinápticos de conos establecían sinapsis eléctricas laterales mediante  uniones  hendi
das. Este
tipo de contactos se supone que se produce  primariamente entre  conos  de  la misma clase  es
pectral:
rojo-rojo, verde-verde... Este acoplamiento entre los cuerpos sinápticos disminuye las 
fluctuaciones del
potencial de membrana que se producen en la oscuridad y contribuye a amplificar la señal prod
ucida en
el fotorreceptor por acción de la luz.
20.2.2 Células bipolares

En algunas especies se han descrito células bipolares que responden selectivamente a estím
ulos de
diferente longitud de onda. No existe por ahora información acerca de las respuestas cromática
s de las
células bipolares en la retina de los primates.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
262 Neurobiología  de  la  visión

Fig. 20.2 Esquema que  muestra  las  posibles  interacciones  entre  los  sistemas  de  conos  hacia  las  gangl
ionares  de  la
retina  (nervio  óptico)  y  de  éstas  al  proyectar  en  la  corteza  visual.  Se  indican,  asimismo,  las  vías  cro
máticas  para
los  dos  pares oponentes rojo-verde  y  amarillo-azul  (parvocelulares) y la vía acromática 
(magnocelular)  para  el  par
blanco-negro  y  el  movimiento

20.2.3 Células horizontales

La evidencia fisiológica de la teoría de los procesos oponentes fue obtenida por Gunnar Svaet
chin en
1953, el cual descubrió los  potenciales  S en las células horizontales de la retina de teleósteos, s
i bien él
pensó que se debían a los conos. Como ya se comentó, fue Kaneko (1970) quien atribuyó correct
amente
a este tipo celular un tipo de respuestas despolarizantes para un tipo de longitud de 
onda e
hiperpolarizantes para otra. Pero, al menos, proporcionó la primera evidencia de que 
existían
interacciones opuestas entre sistemas de conos. El subtipo de  potenciales  C o cromáticos compr
ende las
siguientes respuestas en células horizontales de teleósteos:

- Hiperpolarización para el rojo y despolarización para el verde.
- Despolarización para el rojo e hiperpolarización para el verde.
- Hiperpolarización para el azul y despolarización para el amarillo.
- Despolarización para el azul e hiperpolarización para el amarillo.

Las células horizontales de la retina de los primates, sólo presentan  potenciales  L o acromático


s.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
20  Neurofisiología  de  la  visión  en  color 263

20.2.3 Células ganglionares sensibles al color

Estudios posteriores, han permitido identificar células sensibles a la oponencia de color en la reti
na, CGL
y corteza visual de los primates. Entre las ganglionares de la retina de los primates se han descrit
o algunas
que muestran oponencia de color (Daw, 1968; Gouras, 1968) que presentan activación al estím
ulo del
centro de su campo receptor con una longitud de onda, e inhibición al estímulo periférico de su 
campo
receptor con otra. Han sido caracterizados dos tipos celulares, con campos receptores conc
éntricos
antagónicos entre el centro y la periferia, pero con funciones diferentes:

-  Células  de  amplio  rango. Estas ganglionares tienen una organización concéntrica centro-


periferia de
sus campos receptores. Reciben entrada de señales de los tres sistemas de conos, tanto en el centr
o como
en la periferia (Fig. 20.3). Combinan en cada caso impulsos de conos para los colores opuesto
s rojo y
verde. Un haz de luz blanca en el centro del campo receptor excita (ON) o inhibe (OFF) a la 
célula,
mientras que la luz que estimula la periferia produce la respuesta contraria. Estas células d
etectan
diferencias de intensidad de una determinada longitud de onda entre partes del campo receptor. 
Se trata
de células de amplio rango, acromáticas, pero que transmiten información sobre contra
stes de
luminosidad.  Los  conos  con  sensibilidad  al  azul  no  parecen  provocar  impulsos  en  estas  célu
las  (no
aparece representado en la figura), presumiblemente porque se utilicen sólo para la visión en col
or y no
para la percepción de la forma, puesto que la aberración cromática del ojo distorsiona más las i
mágenes
para las longitudes de onda corta.

Fig. 20.3  Las células  de  amplio  rango  de  retina  y cuerpo  geniculado  lateral  intervienen  en  la  percepci
ón  de  formas
mediante  contrastes  acromáticos

-  Células oponentes simples. Este segundo tipo de ganglionares muestra respuestas que difiere
n a luces
espectrales y luz blanca, independientemente de la energía del estímulo. Estas ganglionares, ll
amadas
oponentes simples, reciben entrada de señales de un sistema de conos en el centro y de otro u ot
ros dos
en la periferia (Fig. 20.4). Son pues, ganglionares de centro-ON al rojo o al verde, y existen 
también
ganglionares de centro-OFF para las mismas longitudes de onda.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
264 Neurobiología  de  la  visión
Un 38% de las neuronas estudiadas daban respuestas  ON a las longitudes de onda roja, verde o 
azul, y
OFF a las luces verde, roja o ambas (Zrenner y Gouras, 1981). Las neuronas de centro-OFF al 
rojo, verde
o azul eran menos numerosas (14%), y daban respuestas  ON cuando se estimulaba la periferi
a de su
campo receptor con luces verde, roja o ambas (amarillo) respectivamente. Las neuronas más fre
cuentes
son las que se excitan centralmente mediante sistemas de conos sensibles al rojo y se 
inhiben
periféricamente, con sistemas de conos sensibles al verde (21%). Otras se excitan centralmente 
por un
sistema de conos sensibles al verde y se inhiben mediante sistemas de conos sensibles al r
ojo que
converjan en su periferia (11%). También existen las de respuesta recíproca para las resp
ectivas
longitudes de onda en centro o en periferia.

Estas células codifican propiedades cromáticas y espaciales, y detectan diferencias de brillo p
ara una
determinada longitud de onda, por comparación a través de los bordes. Para que se perciba el c
olor, la
luz debe estimular tanto el centro como la periferia del campo receptor. Así, una célula que se i
nhiba al
incidir luz roja en su centro, y dé respuestas al incidir luz verde en su periferia, dará respuesta 
intensa
tanto ante una iluminación de todo el campo con luz verde, como ante una iluminación del centro 
con una
luz blanca, puesto que es una célula de centro  ON. Esto queda superado por la comparación si
multánea
de sistemas paralelos en la corteza visual (células oponentes dobles).

Por tanto, estas células no responden solamente a estímulos cromáticos. Así, no puede sabers
e si una
respuesta intensa de una célula de centro excitatorio para el rojo y periferia inhibitoria para el v
erde, es
debida  a un  estímulo  amplio  rojo o  a  un estímulo puntual  pequeño pero  brillante de cualqui
er color
aplicado al centro del campo receptor. Podrían calificarse como células de respuesta ambig
ua para
cromaticidad y contraste.
Fig.  20.4 Células  oponentes  simples  en  la retina y en el cuerpo geniculado. Permiten diferenci
ar  contrastes
cromáticos

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
20  Neurofisiología  de  la  visión  en  color 265

Células coextensivas de oponencia simple. Mucho más escasas son las células que se ex
citan con
sistemas de conos sensibles al azul (6%), y lo son aún más las de centro-OFF para esta longitud 
de onda
(0,3%). La información de los conos sensibles al azul (conos S) se transmite mediante distintos t
ipos de
células de oponencia simple, las denominadas  células  coextensivas  de  oponencia  simple. Esta
s células
presentan un campo receptor uniforme, en el cual los impulsos de los conos S antagonizan 
con la
combinación de los impulsos de los conos L y M (Fig. 20.5).

Fig.  20.5  Células  coextensivas  de  oponencia  simple.  Transmiten  información  de  los  conos  sensibles 
al  azul

Interpretación  de  un color  determinado a  partir de  las  ganglionares. Los pares oponentes de 


Hering son
azul-amarillo, rojo-verde y blanco-negro. Como se describió anteriormente, todos los demás 
colores pueden
describirse también como mezcla de estos. En realidad, algunos colores parecen poder "mezclar
se", pero
otros no. Puede hablarse de un "verde azulado", de un naranja como mezcla de rojo con amarill
o, pero no
de un amarillo azulado, ni de un rojo verdoso. Estos colores parecen "opuestos" y de ahí el nom
bre que les
dio Hering. La explicación de la percepción de colores individuales responde a la siguiente orga
nización
de los sistemas de conos, por ejemplo en el caso de percibir un amarillo:

La luz roja excita los conos rojos, con lo que se excitan las ganglionares con respuesta al rojo-
verde. Una
luz amarilla excitará aproximadamente el mismo número de conos rojos y verdes. Los conos 
rojos y
verdes excitan las células ganglionares amarillo-azules, con lo que su frecuencia de descargas au
mentará,
mientras que las células ganglionares rojo-verde serán excitadas por el rojo e inhibidas por el 
verde, con
lo que su frecuencia de descarga no cambiará. El cerebro detectará únicamente aumento de la 
tasa de
descarga de las ganglionares amarillo-azules y, por tanto, interpretará el color como  amarillo.

Con esta misma base puede explicarse por qué puede imaginarse un rojo amarillento (naranja), 
pero no
un amarillo azulado. El cerebro percibe el rojo amarillento cuando la actividad de las células gan
glionares
amarillo-azules y rojo-verdes aumenta. Sin embargo, para percibir un azul amarillento, la 
actividad de
las células amarillo-azules tendría que aumentar y disminuir a la vez, lo cual es imposible. El 
mismo
razonamiento cabe aplicar para un rojo verdoso.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
266 Neurobiología  de  la  visión

20.3 Codificación del color en el cuerpo geniculado lateral

Las mismas respuestas a estímulos cromáticos se encuentran en el CGL, cuyas neuronas, de las 
capas 3
a 6 (parvocelulares), reciben entrada de señales de ganglionares P. De Valois, Abramov y Jacobs 
(1966)
efectuaron varios estudios que esclarecieron la forma en que la información del color se codifi
ca en el
cuerpo geniculado  lateral.  Tomaron  registros  de  células  aisladas  de  mono,  animal  que  prese
nta  una
excelente percepción del color, mientras les presentaban doce diferentes destellos lumin
osos en
secuencia, cada uno con diferente longitud de onda. Muchas de las células que probaron n
o daban
respuesta diferencial a los distintos colores, pero muchas otras sí (75%), las denominadas 
células
espectrales  oponentes. Descubrieron cuatro tipos diferentes de estas células:

- Una que inhibía su frecuencia de descarga al verde, pero la aumentaba al rojo (+R -V).
- Otra la inhibía al rojo y la aumentaba al verde (+V -R).
- Una tercera la inhibía al amarillo pero la aumentaba al azul (+A -Am).
- Una cuarta la inhibía al azul, pero la aumentaba al amarillo (+Am -A).

Wiesel y Hubel (1966) estudiaron también las propiedades del campo receptor de las células del 
cuerpo
geniculado lateral, para determinar si había solapamiento entre la codificación de la información 
espacial
y la codificación de la calidad del estímulo. Presentaron luces de diferentes colores en diferentes 
lugares
del campo receptor de algunas neuronas del cuerpo geniculado del mono, y descubrieron que alg
unas de
éstas tenían una organización característica (centro-periferia) (Fig. 20.6). En ese momento, la 
célula no
sólo respondía a la presencia de una luz en un lugar concreto del campo, sino también a su color. 
Un tipo
celular que mostraba esta propiedad respondía con más energía cuando se le presentaba el roj
o en el
centro, o cuando se le presentaba el verde en la periferia.

Fig. 20. 6 Registros celulares  en neuronas de  oponencia  de colores  en el  cuerpo  geniculado  lateral del 


macaco.  Una
luz  amarilla  excita  la  célula.  Una  luz  azul  la  inhibe  y  la  luz  blanca  tiene  poco  efecto.  La  línea  sup
erior  indica  la
duración  de  la  iluminación  (adaptado  de  Wiesel  y  Hubel,  1966)
© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
20  Neurofisiología  de  la  visión  en  color 267

20.4 Codificación del color en la corteza visual

- Células  oponentes  dobles  sin  eje  de orientación. En las  burbujas de la corteza estriada (V1) 


se halla un
tipo neuronal con campo receptor circular concéntrico antagónico (Michael, 1978 a y b), de respu
esta más
compleja, a luces monocromáticas: se denominan  oponentes  dobles. Michael (1987) sugiere q
ue estas
células reciben proyección de células estrelladas espinosas de la capa IVc beta, que son asimismo 
células
nula, pues el centro R  quedaría anulado con la periferia R -. Pero si existe un  marcado contraste, como
oponentes  dobles. Se excitan si en su centro incide un haz de luz de onda larga, se inhiben si e
l haz es
excitación del centro R , se sumará la de la periferia V . Perceptualmente, al rodear el rojo con verde se
de onda media, y dan las respuestas antagónicas para haces anulares de esas longitudes de ond
a en su
periferia. Otro tipo dará las respuestas exactamente contrarias. Su estímulo óptimo es centro r
ojo con
fondo  verde o viceversa. El campo receptor combina oponencia de color en el centro y contr
aste en
periferia. Estas neuronas carecen de eje de orientación (Fig. 20.7).

Estas células desempeñan un importante papel en la percepción del  contraste  simultáneo. Una s


ituación
en la que no hay contraste, como un pequeño disco rojo sobre fondo rojo, daría una respuesta m
ínima o
+

en el  caso de que un  disco rojo  esté  rodeado de fondo verde,  la respuesta  será máxima,  ya  q


ue  a  la
+ +

crea un amplio efecto de contraste simultáneo, y el rojo aparece como más brillante y saturado 
que si el
fondo fuera blanco o gris.
Fig.  20.7 Células oponentes dobles  sin  eje  específico  de orientación.  Su campo  receptor  combina opon
encia  de color
en  el  centro  y  contraste  cromático  en  la  periferia

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
268 Neurobiología  de  la  visión

-  Células  oponentes  dobles  con  eje  específico  de  orientación. Se han encontrado algunas en 


V1 en las
regiones interburbujas que limitan con burbujas, sobre todo en las capas II y III (Thorell y col.
, 1984;
Gouras, 1985)  (células  simples  y  complejas)  si  bien  en  la  región  interburbujas  la  gran  mayo
ría  son
selectivas a la orientación pero no responden al color (sistema de percepción de la forma) (Fig
. 20.8).
Este tipo celular se ha localizado especialmente en V2 y V4, y se supone que reciben aferencias 
de varias
oponentes dobles con campos receptores concéntricos. Corresponden, por tanto, a las neuronas c
omplejas
de V2 y sobre todo de V4, lo que parece indicar que V4 es el área cerebral especializad
a en el
procesamiento de la información relacionada con la forma asociada al color. Las células oponent
es dobles
detectan diferencias entre la intensidad de luz de una determinada longitud de onda procedente 
de una
parte del campo receptor, en relación con la que procede de la periferia, pero únicamente para r
egiones
limitadas del campo visual, ya que su campo receptor es muy pequeño.

-  Células  pseudooponentes. Se han encontrado células pseudooponentes con respuesta  ON a 


algunas
longitudes de onda y OFF a otras; pero con periferia inhibidora con luces de todas las longitudes 
de onda.
Estas células no son capaces, por lo tanto, de detectar diferencias de intensidad de longitudes 
de onda
entre las partes del campo receptor.

Fig.  20.8 Células de oponencia de color  con eje específico de orientación.  Sus  campos receptor


es quedarían
configurados  a  partir  de  secuencias  rectilíneas  de  células  concéntricas  de  doble  oponencia

20.5 Teoría  retinex

Land ha propuesto la más reciente y ambiciosa teoría acerca de la percepción cromática, que 
no sólo
explica la constancia de color, a pesar de los cambios en la composición espectral de la luz que i
lumina
los objetos del campo visual, sino que resalta la importancia del fondo en la determinación del c
olor de
un objeto. Esta teoría ha sido denominada por su autor  retinex (Land, 1964). El nombre se com
pone de
retina  y  córtex, al querer enfatizar el autor los procesos psicológicos que tienen lugar en estr
ucturas
neurales superiores en la percepción del color. Esta teoría ha recibido un fuerte apoyo con los res
ultados
obtenidos  al analizar respuestas  neuronales  de  regiones  de  la corteza  cerebral (V1-V2-V4) 
por Zeki
(1980) y Zeki y Shipp (1988).

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
20  Neurofisiología  de  la  visión  en  color 269

20.5.1 Experiencia de Land

La riqueza de la percepción cromática aumenta mucho si el campo visual tiene detalles abunda
ntes de
forma y color. Edwind Land (1959) probó esto mediante proyecciones de dos colores. Fotogra
fió una
misma escena (un conjunto de objetos coloreados) por duplicado. Las dos exposiciones con pelí
cula de
"blanco y negro" eran idénticas, excepto en que un filtro rojo había sido colocado delante de la l
ente en
una de las tomas. Las diapositivas resultantes, en blanco y negro, diferían únicamente en el g
rado de
sombreado de algunas zonas. A continuación se proyectaron las dos diapositivas simultáne
amente,
haciendo que las dos imágenes se superpusieran exactamente en una pantalla. La imagen filtrada 
con rojo
se proyectó a través del mismo filtro, mostrando sombras rojas y negras. Cuando se superpusie
ron las
dos imágenes, la escena apareció aproximadamente con sus colores originales. Sin embargo, no h
a podido
explicarse de una forma convincente este resultado.

20.5.2 Constancia del color

Cuando investigaba  la  iluminación  para  el  desarrollo  de  la  cámara  "polaroid",  Land  observó 
que  al
cambiar la luz con que iluminaba una escena, variaban los colores de una fotografía en color que 
tomaba
con la cámara, pero no se alteraban los colores de la escena para un observador que la viera c
on esos
mismos cambios de luz. El fenómeno se denomina  constancia  del  color, y aún hoy día no se le 
ha dado
una explicación  completamente satisfactoria.  Se supone que el  cerebro procesa el  color  glob
al  de  la
escena a partir de todos sus colores particulares. El mecanismo ha resultado ser más sencillo cu
ando se
conoce que algunas zonas de la escena son blancas. A partir de la información del tono global d
e color,
el cerebro "ajusta matemáticamente" el color cambiado del haz luminoso. No se conoce de forma 
precisa
el mecanismo neural que realiza este ajuste. Biológicamente tiene un valor importante, ya que 
muchos
animales deben distinguir su alimento de las plantas venenosas tanto a plena luz del día como en 
los tonos
anaranjados crepusculares.

20.5.3 Importancia del área V4 en la integración de la información cromática

En el área V4, se encuentra una gran concentración de células selectivas para el color, alguna
s de las
cuales son también selectivas a la orientación, lo que parece indicar que V4 es el área 
cerebral
especializada en el procesamiento de la información relacionada con la  forma asociada al  colo
r. Semir
Zeki (1980), Zeki y Shipp (1988) y Lueck y col. (1989) mediante electrofisiología, en córtex vi
sual de
macaco, confirmaron datos psicofísicos de Land (1983, 1986), utilizando como estímulo lu
minoso
superficies coloreadas al estilo del pintor Pieter Mondrian.

Estos investigadores demostraron que el color de una superficie en una escena compleja no depe
nde tan
sólo de la predominantemente reflejada, sino que el cerebro la compara con las
reflejadas por su
entorno. Ello requiere que la representación punto por punto desde la retina a V1 se amplíe de fo
rma que
las neuronas cromáticas puedan ser influidas por información procedente de áreas más grandes d
el campo
visual.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
270 Neurobiología  de  la  visión

Estos autores pudieron así definir tres nuevas cualidades de la percepción cromática:

a) Si bien el color de una superficie depende de la composición en longitudes de onda de la luz re
flejada,
no hay una relación simple entre tal composición y su color.

b) En una escena compleja, la predominancia de luz de una determinada longitud de onda refle
jada de
una superficie, por sí sola, no determina su color.

c) El color de una superficie es determinado también por la composición en longitudes de onda 
de la luz
reflejada por su entorno.

Se sabe, por otra parte, que la mayor parte del campo visual está representado en las áreas V1, 
V2, V3
y V5. Sin embargo, la representación en V4 es mayoritaria para los 30° centrales del mismo, 
lo cual
subraya  la  importancia de los campos centrales para la visión del color y el descenso de la a
gudeza
cromática con la visión periférica.

Land (1986) ha demostrado que presentando a un hemisferio el estímulo de una superfici
e de un
Mondrian sin luz procedente del resto de las superficies (que no da la sensación de color), y la p
eriferia
en el otro hemisferio, con una separación de 3,7°, se produce la percepción de color. Sin embar
go, si el
experimento se repite en sujetos con lesión del cuerpo calloso, la síntesis no se produce. Se deb
e a que
V4 es la  única  región  que  tiene  conexiones  a  través  del  cuerpo  calloso  hasta  5°,  a  ambos  la
dos  del
meridiano vertical.

20.6 Forma y color

Como se expuso en su momento, el  sistema magnocelular, evolutivamente más antiguo, se halla 
en todos
los mamíferos y está relacionado con la forma, el movimiento y la profundidad. El  sistema  parv
ocelular,
exclusivo de los primates, está involucrado en la percecpción cromática y en el análisis fino de la 
imagen.
Lesiones específicas del sistema parvocelular en monos, producidas por un monómero acrilamíd
ico que
destruye las ganglionares de la retina, son causa de la pérdida de la visión del color y de la capaci
dad para
discriminar detalles precisos.

El sistema visual de los primates, además de la discriminación de la profundidad y el relie
ve, o el
movimiento, puede discriminar matices de color y detalles precisos que no discriminan otros ma
míferos.
Una ventaja evolutiva, en este sentido, es la distinción de una fruta madura de una verde y de las 
propias
hojas verdes del árbol. Varios autores han propuesto una coevolución del color de los frutos de a
lgunos
árboles y del sistema tricromático de los primates.

Livingstone y Hubel (1988) demostraron la independencia de estos dos sistemas en humanos, al 
observar
que las personas no pueden percibir el movimiento o la profundidad utilizando únicamente señ
ales de
color. Así, una figura roja sobre un fondo verde puede percibirse estáticamente, mientras que si s
e mueve
sobre un fondo verde de la misma luminosidad no se percibirá su movimiento.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
20  Neurofisiología  de  la  visión  en  color 271
En lugar de esto, tendremos la impresión de que desaparece y reaparece de un lugar a otro. Por lo 
mismo, la
percepción de  la  profundidad  desaparece  cuando  una  figura  muestra  diferencias  en  el  color  pero 
no  en  la
luminosidad. Esto puede muy bien apreciarse con la figura 20.9. Trazada con líneas en blanco y negro 
sobre fondo
blanco, da impresión de tridimensionalidad. Pero si se reprodujera la figura con líneas rojas sobre fon
do verde,
daría la impresión de una mezcla de líneas. Si se pretende repetir esta experiencia por ejemplo con un 
ordenador,
deberán ajustarse perfectamente las luminosidades de los colores rojo y verde, y se observará entonce
s el efecto
perfectamente, que fue lo que hicieron Livingstone y Hubel en sus soberbios experimentos.

El significado biológico participa tanto de aspectos evolutivos como neurofisiológicos. El 
sistema
parvocelular que detecta los colores ha evolucionado mucho después que el magnocelular, 
que ya
discriminaba la profundidad y el movimiento. La naturaleza, siempre económica en sus logros, n
o duplicó
esta función para este nuevo sistema. Así, cuando se eligen dos colores como rojo y verdes con i
déntica
luminancia, aparecen exactamente iguales para el sistema magnocelular, ciego al color.

Al aparecer como iguales, no los detectará en movimiento ni podrá obtener percepción de profu
ndidad.
Si se pretende reproducir la experiencia, hay que tener en cuenta que no todas las personas ten
emos la
misma percepción de las intensidades luminosas, por lo cual deberán ajustarse muy finamente 
las dos
luminancias, como hicieron Livingstone y Hubel para diferentes personas.
Fig. 20.9 Demostración  de  la  ausencia  de  percepción  de  la  profundidad  en  el  sistema  parvocelular. 
Si  esta  figura
se  reproduce  en  líneas  verdes  sobre  fondo  rojo,  y  se  ajustan  cuidadosamente  las  luminosidades,  des
aparecerá  su
apariencia  tridimensional  y  quedará  como  un  conjunto  de  líneas  (adaptado  de  Livingstone  y  Hubel, 
1988)

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
272 Neurobiología  de  la  visión

Referencias

DAW, N.W. (1968). " Colour-coded ganglion cells in the goldfish retina: extension of their 
receptive
fields by means of new stimuli".  J.  Physiol., 197: 567-592.

DE  VALOIS,  R.L.,  ABRAMOV,  I.  JACOBS,  G.H.  (1966).  "Analysis  of  response  patterns  of 
LGN
cells".  J.  Opt.  Soc.  Am., 56: 966-977.

GOURAS, P. (1968). "Identification of cone mechanisms in monkey ganglion cells".  J.  Physiol


.  Lond.,
199: 533-547.

GOURAS, P. (1985). "Color coding in the primate retinogeniculate system".  Central  and  Pe


ripheral
Mechanisms  of  Colour  Vision. eds. Ottoson, D. and Zeki, London. pp: 182-197.

HURVICH, L.M., JAMESON, D. (1958). "Further development of a quantified opponent colour
s theory"
en  Visuals  problems  of  Colour. Cap. 22. London. Her Majesty's Stationery Office.

KANEKO, A. (1970). "Physiological and morphological identification of horizontal, bipo
lar and
amacrine cells in goldfish retina".  J.  Physiol., 207: 623-633.

LAND, E.H. (1959). "Colour vision and the natural image. Parts I and II".  Proc.  Natl.  Acad.  Sc


i.  U.S.A.
45: 115-129, 636-644.

LAND, E.H. (1964). "The Retinex".  Am.  Scient., 52: 247-264.


LAND, E.H. (1983). "Recent advances in retinex theory and some implications for cortical comp
utations:
Color vision and the natural image".  Proc.  Natl.  Acad.  Sci.  U.S.A., 80: 5163-5169.

LAND, E.H. (1986). "Recent advances in retinex theory."  Vision  Res., 26: 7-21.

LIVINGSTONE, M., HUBEL, D. (1988). "Segregation of Form, Color, Movement, and 
Depth:
Anatomy, Physiology, and Perception."  Science, 240: 740-749.

LUECK, C.J., ZEKI, S., FRISTON, K.J., DEIBER, M.P., COPE, P., CUNNINGHAM, 
V.J.,
LAMMERTSMA,  A.A., KENNARD, C., FRACKOWIAK, R.S.J. (1989). "The colour centre 
in the
cerebral cortex of man."  Nature, 340: 386-389.

MICHAEL, C.R. (1978 a). "Color vision mechanism in monkey striate cortex: dual opponent ce
lls with
concentric receptive fields".  J.  Neurophysiol., 41: 572-578.

MICHAEL, C.R. (1978 b). "Color vision mechanism in monkey striate cortex: simple cells wi
th dual
opponent-color receptive fields".  J.  Neurophysiol., 41: 1233-1249.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.
20  Neurofisiología  de  la  visión  en  color 273

MICHAEL, C.R. (1987). "Comparative study of the color cells in layer IVc beta and in the blob
s of the
monkey's striate cortex".  Soc.  Neurosci.  Abstr., 13: 2.

SVAETICHIN, G. (1953). "The Cone action potential".  Acta  Physiol.  Scand., 29: 565-600.

THORELL, L.G., DEVALOIS, R.L. and ALBRECHT, D.G. (1984). "Spatial mapping of mon
key V1
cells with pure color and luminance stimuli".  Vision  Res., 24: 751-764.

WIESEL, T.N., HUBEL, D.H. (1966). "Spatial and chromatic interactions in the lateral genicula
te body
of the rhesus monkey".  J.  Neurophysiol., 29: 1115-1156.

ZEKI, S. (1980). "The representation of colours in the cerebral cortex."  Nature, 284: 412-418.

ZEKI, S., SHIPP S., (1988). "The functional logic of cortical connections".  Nature, 335: 311-
317.

ZRENNER, E., GOURAS, P. (1981). "Characteristics of the Blue Sensitive Cone mechanism in 
Primate
Ganglion cells".  Vision  Res., 21: 1605-1609.

Bibliografía complementaria

BOYNTON, R.M. (1988). "Color Vision".  Annu.  Rev.  Psychol., 39: 69-100.

FAVREAU, O.E., CORBALLIS, M.C. (1977). "Postefectos negativos en la percepción visual." 
Inv.  y
C., nº 5: 18-25.

JAMESON, D., HURVICH, L.M. (1989). "Essay concerning color constancy".  Ann. Rev.  Psych


ol., 40:1-
22.

LAND, E.H. (1959). "Experiments in color vision".  Sci.  Am. 200: 84-99.

LAND, E.H. (1978). "La teoría retinex de la visión del color."  Inv.  y  C., nº17: 64-81.

ZEKI, S. (1990). "A century of cerebral achromatopsia".  Brain, 113: 1721-1777.

© Los autores, 1999; © Edicions UPC, 1999.

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