En t. J. Plant Sci. 164 (3 Supl.): S 115 -S 127. 2003.

© 2003 por la Universidad de Chicago. Reservados todos los derechos.

1058-5893 / 2003/16403 S -0009 $ 15 .00

EVOLUCIÓN DEL TRANSPORTE DE AGUA Y ESTRUCTURA

XILÉMICA
John S. Sperry1

Departamento ent de Biología, U niversidad de Utah, 257S 1400E, Salt Lake City, Utah 84112, EE. UU.

Las plantas terrestres necesitan agua para reemplazar la evaporación que ocurre mientras el CO atmosférico se
difunde en el tejido fotosintético. La tasa de intercambio de agua por carbono es baja y la historia evolutiva indica un
avance de las innovaciones para el transporte de agua barato, comenzando por la succión capilar en las paredes
celulares, la regulación de los estomas, los hidroides, las traqueidas, el xilema secundario, la endodermis y los vasos.
La radiación de las plantas en el Silúrico y el Devónico se produjo cuando la necesidad de agua estaba en un mínimo
histórico debido a la alta concentración de CO. Las mejoras en el transporte aparecieron a medida que aumentó la
demanda de agua y el CO2 cayó a los valores actuales en el Carbonífero y el Pérmico. La regulación de los estomas y
los conductos de alta conductividad permitieron plantas más grandes y una transición de las relaciones de agua
poiquilohídricas a homoiohídricas. La evolución de los conductos desde los hidroides a través de las traqueidas hasta
los vasos refleja la necesidad de equilibrar la resistencia a la implosión y la cavitación frente a la conductancia
hidráulica máxima y la inversión mínima del conducto. La localización de la lignina rigidizadora lejos de la
superficie del lumen y las regiones de la pared porosa durante la evolución de la traqueida, y el origen de las
picaduras, actuó para mantener la resistencia y la permeabilidad de la pared al tiempo que minimizaba la cavitación.
Los recipientes marcan el pináculo de la eficiencia, haciendo posible las enredaderas y las maderas densas y rígidas
sin sacrificar la conductividad o la resistencia a la cavitación. Sin embargo, los recipientes encarecen la madera
resistente a la cavitación y pueden comprometer la eficiencia del relleno en comparación con las traqueidas. Las redes
vasculares maximizan la conductividad hidráulica y la protección contra la cavitación con una inversión mínima
siguiendo la ley de Murray y localizando las resistencias en la periferia. Un desafío futuro es cuantificar la
importancia de la estructura del xilema en términos del costo del carbono de la transpiración y la ganancia neta de
carbono a través del intercambio de gases.

Palabras clave: evolución del xilema, anatomía ecológica de la madera, cavitación, relaciones planta-agua.

Manuscrito recibido en septiembre de 2002; manuscrito revisado recibido en diciembre

2002.
Los tejidos fotosintéticos de las plantas terrestres requieren un
aporte de agua para evitar que se sequen mientras el CO
atmosférico se difunde a los cloroplastos. La radiación adaptativa
de la forma de crecimiento de las plantas y el hábitat ha ido
necesariamente acompañada de la evolución de sistemas de
suministro de agua especializados. Esta visión general se centra
en los requisitos del transporte de agua por plantas terrestres en un
contexto evolutivo.

La necesidad de transporte acuático

La necesidad de agua de la planta es paralela a la cantidad de

transpiración durante el intercambio de gases; otras necesidades
de agua para el crecimiento y la fotosíntesis palidecen en
comparación. El gradiente máximo de pérdida de agua de la
planta a la atmósfera (D) se ha mantenido constante durante la
evolución de la planta (D máxima = presión de vapor saturada,
por ejemplo, 2,3 kPa a 20 ° C). En contraste, el gradiente máximo
disponible para difusión de CO (= presión parcial atmo esférica)
ha fluctuado ampliamente desde un máximo de aprox. 0,5 kPa
(aprox. 5000 ppm) en el origen de las plantas terrestres hasta
aprox. 0,03 kPa durante el Carbonífero tardío y nuevamente
durante la época preindustrial (fig. 1; Berner y Kothavala 2001).
La eficiencia del uso del agua (WUE) para la fotosíntesis terrestre
habrá fluctuado en consecuencia, en un rango de 17 veces
asumiendo proporciones constantes de CO hoja: atmósfera,
presión parcial (P, /

1 Em ail sperry @ biology.utah.edu.


PAG,) y conductancia difusiva del agua: CO, (g jgc). Entonces,
mientras una planta Silúrico C3 en el CO más alto, la
concentración perdería solo 22 moléculas de agua por molécula
de CO, en D =
1,5 kPa, una planta del Carbonífero tardío tendría que perder
390 moléculas de agua (Z '/ Pa = 0,8, g jg c = 1,6; higo. 1).
Aunque las plantas pueden controlar su WUE hasta cierto punto
mediante ajustes en la temperatura de las hojas y la capacidad
fotosintética (Lambers et al. 1998), el rango fisiológico de WUE
estará dictado por la concentración atmosférica de CO.
La colonización de la tierra y el origen de la mayoría de los
principales clados por el Carbonífero temprano (figura 1, abajo)
probablemente fue facilitado por una concentración muy alta de
S115
CO atmosférico en ese momento. Para la misma ganancia neta de
carbono y régimen de potencial hídrico, una planta silúrica
requeriría una conductancia hidráulica (tasa de transpiración por
caída de potencial hídrico) del orden de 17 veces menor por
unidad de área de transpiración que una del Carbonífero tardío.
De manera similar, una determinada capacidad de
almacenamiento interno (= capacitancia) suministraría agua
transpirada durante 17 veces más bajo Siurian en comparación
con las condiciones del Carbonífero tardío. Alto CO,
Sin embargo, incluso en el mejor de los casos, la demanda de
agua era alta en relación con el suministro de CO. El sistema de
transporte de agua en evolución tenía que ser energéticamente
eficiente para evitar morir de hambre a los
SI dieciséis REVISTA INTERNACIONAL DE CIENCIAS VEGETALES

paredes celulares. La inversión vascular se minimiza al hacer que

T im e (P e rio d, m ya)
el agua fluya a través de tubos de alta conductancia de células
N /
1X / muertas con un costo de mantenimiento mínimo. El costo de la
c ° 2 \ A 1X transpiración se reduce a los efectos secundarios de la presión
1 1 - 300 g
1 1 apoplástica negativa inducida por el flujo (“estrés hídrico
1 '
1 ' dinámico”), la construcción de la red de conductos y las pocas
' J - capas de tejido vivo entre los conductos y el suelo que filtran el
O
\ agua.
O ■ \ 1 / S / Con toda probabilidad, la evolución del mecanismo de cohesión-
l .
I tensión fue inevitable y sencilla. El básico en
'1 / WUE / \ / - \ gredientes habrían estado presentes en los más no especializados
descendiente de algas verdes para quedar varado en la tierra. Todo
lo que
O ES IDI CP ITr IJI KT
Se necesitaba una pared celular hidrófila que pueda actuar como una
mecha.
-400-300 -200 -100
T para el movimiento del agua, y esto habría sido heredado de
1. cutícula I «8. buques 10. fosas vestidas
2. estomas 6. madera 7. endodermis 9. torus-margo las algas verdes que ya tienen una pared de celulosa de alta
3. hidroides 5. traqueidas picadas resistencia a la tracción para la osmorregulación.
4. traqueidas con bandas
• carofitas
■ hepáticas Origen del tejido conductor de agua
orts de cuerno

• protraqueofitas
■ musgos
En ausencia de tejido de transporte de alta conductividad, la
^ • rh yn io ps id s succión capilar generará un estrés hídrico dinámico severo. Una
* Lepidodendrales
■ licópodos
caída de presión de 90 MPa rrT1 acompaña a una tasa de
-Isoetales transpiración modesta de 5 mmol s ^ 1 rrT2 a través del tejido
■Selaginellales parenquimatoso típico de plantas no vasculares (conductividad
• Psilophyton
■colas de tisular = 5.5 x 10-1 mol s ^ 1 Pa 1rrT1; Raven 1984). Si bien esto
caballo
. progymnosperms • helechos
no estresará seriamente el talo delgado de una hepática, cualquier
• helechos de semillas longitud de camino de más de 2 cm generará potenciales hídricos
paleozoicas
■coníferas
significativamente bajos (por debajo de -2 MPa) en el extremo
■ Gingko corriente abajo. Las primeras plantas terrestres, por analogía con
8 99 lO
8
■ cícadas
10^ netophytes sus parientes no vasculares vivos más cercanos, probablemente
11 evitaron un estrés hídrico dinámico excesivo al ser pequeñas para
-300-200 angiospermas reducir la caída de presión y tener una cutícula (con o sin poros de
T im e (m ya) aire) en sus superficies fotosintéticas para evitar que la
transpiración se extinga. cediendo su limitada capacidad de
transporte.
Figura 1 Eventos en la historia del plano terrestre versus el período geológico y la presión negativa logrado por las fuerzas capilares en el
millones de años atrás (mya). El gráfico (arriba) muestra CO atmosférico,
concentración (línea continua; Berner y K othavala20 0 1 ) y m oles de agua
transpirada por m oles de CO, fijos (inversa de la eficiencia del uso del agua, 1 /
WUE, línea discontinua) con un déficit de presión de vapor de 1,5 y una relación
hoja: CO atmosférico, presión parcial de 0,8. La línea de tiempo en el eje inferior
muestra la aparición más temprana de características en el registro fósil (madera =
xilema secundario). Filogenia en el fondo (Kenrick y C rane1997 B; de Doyle
1998; Ju dd y col. 2002 ) show s relaciones hipotéticas entre la extensión y las
plantas fósiles seleccionadas. Las líneas gruesas indican presencia en el registro fósil.
Las barras verticales a la derecha indican los clados de lycophyte (L) y
euphyllophyte (E) de las plantas vasculares. La aparición aparentemente rápida de
muchas características del plan de tierra en el Silúrico tardío es en parte un artefacto
de la falta de sedimentos terrestres apropiados durante este tiempo (Kenrick y C
rane1997 a). La ubicación de las características numeradas (correspondientes a la
línea de tiempo fósil) en la filogenia, el tiempo de divergencia y los datos fósiles de
Beck et al. mil novecientos ochenta y dos ; Kenrick y C rane 1991; Stew art y R
othw ell 1993; C arlquist 1994; Li y col. 1996; Kenrick y C rane 1997 a, 1997 B;
Doyle 1998; Ligrone et al. 2000 ; W ellm an y G ray 2000 ; Jansen et al. 2001 ;
Cuervo y E dw ards 2001 . El endodermo es
(7) no se coloca en la filogenia debido a una distribución ambigua y hom ología,
particularmente en los fósiles, aquí puede ser difícil de detectar (Raven y E dw ards
2001 ).

planta. Es difícil imaginar un proceso más barato para impulsar la

corriente de transpiración que el mecanismo de cohesión-tensión
que funciona en las plantas vasculares. La fuerza impulsora es
gratuita gracias al acoplamiento automático entre la evaporación y
Los restos de cutículas se encuentran entre las primeras
evidencias fósiles de plantas terrestres (fig. 1).
Estas primeras plantas terrestres eran necesariamente
"poiquilohídricas", equilibrando su potencial hídrico con el de
fuentes de agua altamente locales (Raven 1987) y dependiendo
de la capacidad de almacenamiento de agua para extender su
período de hidratación. La tolerancia a la desecación, tan común
en las briofitas modernas y las algas verdes terrestres, es sin
duda un rasgo ancestral esencial para la supervivencia en la
tierra en ausencia de un sistema de suministro de agua
especializado (Oliver 1996).
La inevitabilidad de la succión capilar en plantas no
vasculares conduce en unos pocos pasos conceptuales a plantas
vasculares con conducción de agua en esqueletos de pared
celular muerta. Los conductos de agua muerta acoplan
eficientemente la generación de succión de un menisco aire-agua
en los poros a nanoescala de la pared celular con la alta
conductividad hidráulica del lumen mucho más ancho de la
celda llena de agua. Una conductividad de xilema de gama baja
por área es 4 x 10 ^ 3mol s ^ 1Pa ^ 1rrT1 (fig. 2), seis órdenes
de magnitud mayor que la conducción de agua basada en el
parénquima de las plantas no vasculares. Una conductividad más
alta por unidad de área proporciona cuatro ventajas: (1) menor
inversión de tejido en el transporte de agua, particularmente
porque los conductos muertos no requieren mantenimiento;
(2) el potencial de caminos más largos y plantas más grandes;
(3) estrés hídrico menos dinámico; (4) tasas de difusión de CO
potencialmente más altas, porque pueden tolerarse tasas más
altas de transpiración sin un estrés excesivo.
Como mínimo, las únicas especializaciones requeridas para el
desarrollo de un conducto de esqueleto celular es la muerte
programada de
 SPERRY: EVOLUCIÓN DEL XILEMA ESTRUCTURA
............... - r ”rir 'T'i'v ...... —..... ... ..' T11 I..................................r — r 'T-1-rrr— ■
Gimnospermas mmmmmmmmmmmm
Angiospermas
Árboles tropicales de Ang m —m — mmmmmimmmmmmm
Ang templado. árboles ...... . ..
Arbustos tropicales
Tropical lianas «-»
Hemiepifitas mmmmmmmmmmmm
, -fcj .....................A..A.4.
10 -5 1T-4 1 0-3
Kl, kg s'1m ', MPa'1
Gimnospermas mmm — mm
Ang templado. árboles «■
Arbustos tropicales
Hemiepifitas «■■ *»
...A....... Apuntar* .................. I„.
0.1110100
Ks, Kg s'W M Pa'1
Figura 2 Comparación de conductividades hidráulicas específicas de la hoja (K,
superior) y de la madera (Ks, inferior) en varios tipos de madera (para convertir a
unidades de texto de m oles por segundo por pascal por metro, conductividad
múltiple valores por 5 .56 x ICT5, de Tyree y Z im m erm ann 2002).
el protoplasto y una pared celular resistente a la compresión para
evitar el colapso por presión negativa. Estas innovaciones se lograron
temprano, con células conductoras de agua inequívocas presentes en
el registro fósil hace 410 millones de años (mya; fig. 1). Un amplio
rango de morfología de conductos estuvo presente por 390 mya (fig.
3).
Los conductos más simples eran tubos microperforados delgados y
de paredes lisas de las ahora extintas protraqueofitas (fig. 3 / t;
Aglaopbyton, Horneopbyton; Kenrick y Crane 1991). Estos se
asemejan a los hidroides de algunos musgos y pueden tener un
ancestro común (fig. 1; Mishler y Churchill 1984; Kenrick y Crane
1997a; pero Ligrone et al. 2000). Estos tubos fósiles no parecen haber
sido lignificados, pero pueden haber sido impregnados con
polifenoles similares a la lignina, al igual que los hidroides existentes.
Los hidroides modernos tienen una rigidez limitada, como lo
demuestra su tendencia a colapsar (Ligrone et al. 2000). Si bien esto
limitaría la presión para el transporte de agua, puede permitir la
extensión en el tejido en crecimiento, ya que los hidroides carecen de
los engrosamientos en bandas que permiten la extensión longitudinal
de los elementos traqueales del protoxilema.
Las verdaderas traqueidas se han definido como conductos
unicelulares con paredes lignificadas y ornamentadas, con bandas o
picadas (Kenrick y Crane 1997a; Doyle 1998). Es posible que hayan
evolucionado una vez, uniendo a todos los traqueofitos (fig. 1, todos
los taxones por debajo de los protraqueofitos). El tipo con bandas (fig.
3B, 3C) super
S117
ficialmente se asemeja al protoxilema moderno de la tráquea. Se cree
que es ancestral porque es el único tipo que se encuentra en el grupo
de las traqueofitas basales, los ryniopsids extintos. La presencia
adicional de elementos picados (fig. 3D) que se asemejan al
metaxilema caracteriza a la mayoría de los otros grupos de
traqueofitos (Kenrick y Crane 1991).
Las paredes secundarias lignificadas de los elementos traqueales
proporcionan un aumento significativo en la resistencia a la
compresión de la pared, desde insignificante en las paredes no
lignificadas hasta más de 40 MPa (Niklas 1992). La presión negativa
requerida para implosionar un conducto tubular es una función del
.....
grosor de la pared dividido por el diámetro del lumen del conducto
1 0-2
(fig. 4A), la ecuación específica depende del tipo de tensión (p. Ej.,
Aro frente a flexión) en la falla de los conductos ( Young 1989).
Suponiendo la implosión por falla de la pared doble que divide un
conducto lleno de aire de uno lleno de agua, un conducto con un
diámetro circular equivalente de 20 fim de diámetro y un espesor de
pared lignificado de 2 fim puede soportar ca. —3 MPa antes de la
implosión (fig. 4 B, línea discontinua). Aparentemente, la cavitación
se produce antes de que se alcancen las presiones de implosión,
debido a la rareza del colapso del elemento traqueario.
A. antes de Cristo D.
Fig. 3 Distancia de la morfología del conducto de agua en las plantas fósiles
tempranas (arriba), con detalles de la estructura de la pared del conducto (abajo). Las
células son ca. 2 0 - 4 0; estoy en diámetro. Un tipo de conducto “H yd ro id” típico
de algunos musgos (Ligrone et al. 2000) pero también parecido al de los p ro
traqueofitos extintos. Los microporos (flecha) se derivan del plasma odesm ata. B, B
engrosamientos anidados de una tráqueida tipo * 'S ”de un riniopsido. Los
microporos se distribuyen uniformemente como en A, pero la pared tiene dos capas y
está ornamentada. Una capa resistente a la descomposición y presumiblemente
lignificada (flecha) se enfrenta a la luz y cubre una capa esponjosa, posiblemente
menos lignificada (Friedman y C ook 2000). C, engrosamientos B anidados de una
traqueida tipo * 'G ”de un traqueofito basal extinto. Hay poros más grandes que se
limitan a áreas delgadas de la pared (flecha). La pared tiene dos capas como en B. D,
traqueida con hueso escalariforme de una especie extinta de Psilophyton. La cámara
de pit y la m em brana (flecha vertical) están presentes. Remanentes espesados de
dos capas, con capa lignificada frente a la lum en. La apertura del pozo consta de
perforaciones en esta capa (flecha horizontal). De la fig. 5 de Kenrick y C rane
(19976).
S118 INTERNATIO NAL REVISTA DE PI, ANT SCIENCES
Figura 4 A , Transverso sección de dos conductos adyacentes, uno lleno de
aire y otro lleno de agua (gris). La presión negativa tira de la pared del conducto
lleno de agua. La presión de im plosión (Piujp) es una función de la relación entre el
espesor total (f) y el diámetro del lumen (d). B, Presión de avitación versus (tld f de
los vasos del tallo de las angiospermas (círculos) y las traqueidas del tallo de las
coníferas (triángulos). Se predice que el Piujp será proporcional a (t / d) 2 para la im
plosión por flexión del conducto (Young 1989). Las dimensiones de ambos tipos de
conductos aumentan con la presión de cavitación para mantener un factor de
seguridad constante de la im plosión (línea discontinua). El factor de seguridad
promedio es mayor en las traqueidas del tallo de coníferas (6.8 ) que en vasijas (1.7)
De Falta e et al. (2001 a).
presión) oscilan entre 1,7 en los vasos de angiospermas y 6,8 en las
traqueidas de las coníferas (fig. 4 B). El mayor número de coníferas
puede relacionarse con el papel adicional de sus traqueidas en el
soporte del árbol (Hacke et al. 2001a).
Apoyar los elementos traqueales abiertos fue probablemente la
función original de la lignina y las paredes secundarias en las plantas
(Raven 1987). Las paredes engrosadas y presumiblemente
lignificadas de las primeras plantas vasculares devo nias se limitan a
elementos traqueales de un protoestele, una hebra cilíndrica en el
centro del tallo. Esta posición no indica un papel en el soporte
mecánico porque las fuerzas de compresión de la flexión del vástago
son mayores en la epidermis. Estas plantas eran pequeñas y podían
recibir apoyo hidrostático (Vincent y Jeronimidis 1991; Niklas 1994).
Ni una hebra central de tejido lignificado sería una barrera directa a la
herbivoría, aunque los componentes de la lignina pueden haber
evolucionado previamente como defensa química (Raven 1987).
La lignina endurece la pared celular en parte al reemplazar el agua
en la matriz de la pared celular y el espacio de los poros (Donaldson
2001). Al hacerlo, reduce la permeabilidad de las paredes al agua,
tanto al reducir la porosidad de la pared como porque la lignina es
hidrófoba. Esta acción de impermeabilización no es necesaria para
evitar fugas de agua de los conductos siempre que el agua esté bajo
presión negativa, y tiene la desventaja de aumentar la resistencia al
agua y al flujo de solutos a través de las paredes del conducto. Plas-
modesmatal los poros y especialmente los hoyos proporcionan paso,
y su distribución en las paredes lignificadas de baja permeabilidad
proporciona control sobre dónde puede ocurrir el movimiento de agua
y solutos entre los tejidos vasculares y no vasculares. Las picaduras
de conductos pueden haber evolucionado a partir de la agregación de
plasmodesmos en respuesta a una mayor necesidad de permeabilidad
y transporte entre conductos y el parénquima circundante (Edwards y
Ax 2000).
Estomas
Sin algún medio para regular la transpiración, la pérdida de agua de
la planta está a merced de D, que la rastrea pasivamente
independientemente de las consecuencias. La ventaja de los estomas
es mantener la transpiración cerca de su óptimo (Cowan 1977). Una
tasa de transpiración demasiado baja limita la absorción de CO. Una
transpiración demasiado alta satura la captación de CO. Más
desastrosamente, una tasa de transpiración excesiva conduce a efectos
paralizantes del estrés hídrico dinámico, particularmente a medida que
la fuente de agua se vuelve menos disponible. Los problemas incluyen
la contracción simplástica y la pérdida de turgencia o la producción
costosa de solutos orgánicos compatibles (Morgan 1984). La
inhibición directa de la fotosíntesis se produce a potenciales hídricos
de bajo simplato, lo que reduce el WUE (Kaiser 1987). La baja
presión de apoplato puede reducir la conductividad hidráulica, por
cavitación en los conductos del xilema, secado del suelo alrededor de
los órganos absorbentes, y por encogimiento de tejido y pared celular
en tejido no vascular. La pérdida de conductividad hidráulica conduce
a presiones negativas aún mayores en un círculo vicioso. A menos
que la transpiración sea más lenta, esta pérdida descontrolada de
conductividad desecará el tejido antes de que se agote el agua de la
fuente (Tyree y Sperry 1988; Sperry et al. 1998). Una cutícula por sí
sola solo puede reducir el rango de tasas de transpiración,
manteniendo la tasa máxima en D alta por debajo de un extremo no
óptimo. Solo la regulación de los estomas puede optimizar la
transpiración en todas las condiciones. Una cutícula por sí sola solo
puede reducir el rango de tasas de transpiración, manteniendo la tasa
máxima en D alta por debajo de un extremo no óptimo. Solo la
regulación de los estomas puede optimizar la transpiración en todas
las condiciones. Una cutícula por sí sola solo puede reducir el rango
de tasas de transpiración, manteniendo la tasa máxima en D alta por
debajo de un extremo no óptimo. Solo la regulación de los estomas
puede optimizar la transpiración en todas las condiciones.
Los tejidos conductores de agua y la regulación de los estomas van
de la mano. Aparecen esencialmente al mismo tiempo en el registro
fósil y coexisten en la gran mayoría de las plantas existentes (fig. 1).
Las dos características deben ser sinérgicas, proporcionando el mayor
beneficio en la coordinación. El tejido de transporte minimiza el
estrés hídrico dinámico y permite un tamaño de planta más grande,
pero no puede optimizar la tasa de transpiración y evitar la pérdida
incontrolada de conductividad hidráulica. La regulación de los
estomas puede proteger la conductividad del tejido y optimizar la tasa
de transpiración en condiciones ambientales variables, pero esta tasa
óptima será posiblemente pequeña en plantas no vasculares con una
trayectoria de flujo superior a unos pocos centímetros (Raven 1987).
Los estomas pueden haber evolucionado una vez, antes de que los
conductos de agua
tejido en el linaje que conduce a los traqueofitos (fig. 1; Kenrick y
Crane 1997a; Doyle 1998). Por lo tanto, los cuernos tienen estomas
pero carecen de células conductoras. La situación opuesta ocurre en la
línea sin salida de la hepática, donde las células conductoras de agua
han surgido independientemente de los hidroides del musgo y las
traqueidas, pero los estomas están ausentes (Ligrone et al. 2000). Los
estomas sin tejido conductor podrían ser ventajosos al permitir ligeros
aumentos en el tamaño de la planta o la tasa de crecimiento a través
de la optimización de la transpiración, pero cualquier beneficio
tendría que restar el costo adicional de la regulación de los estomas
y puede que no se pague en plantas que ya son lo suficientemente
pequeñas como para evitar importantes estrés dinámico y poseen
tolerancia a la desecación. Esto es consistente con la ausencia de
estomas en todas las hepáticas y la aparente pérdida
 SPERRY: EVOLUCIÓN DEL XILEMA ESTRUCTURA SI 19

de la función o estructura estomática en muchas otras briofitas donde

de tolerancia a la desecación a nivel celular en células vegetativas,
se encuentran sólo en el esporofito, que es "par asítico" en el
aunque este rasgo ancestral se retiene en semillas, polen y esporas de
gametofito (Kenrick y Crane 1997a). A la inversa, el control de los
muchas plantas vasculares (Oliver 1996). Las pocas plantas
estomas sería menos necesario en plantas vascularizadas que viven en
vasculares con tolerancia a la desecación vegetativa tienden a tener
ambientes de D y humedad del suelo relativamente constantes donde
menos de un metro de altura (Gaff 1981). El costo de la tolerancia a la
la transpiración y el estrés hídrico no fluctúan ampliamente. Las
desecación sería innecesario en plantas verdaderamente
plantas superiores cultivadas en tales condiciones pueden perder su
homoiohídricas, lo que quizás conduciría a su desaparición. También
capacidad para regular la transpiración (Schulte y Hinck ley 1987).
es probablemente imposible que el tejido vascular sea tolerante a la
desecación en plantas grandes. Revertir la cavitación del xilema
La endodermis y la presión de la raíz requiere presiones dentro de unos pocos kilopascales de la presión
atmosférica durante períodos de tiempo prolongados (Yang y Tyree
Así como casi todas las plantas vasculares tienen estomas, casi 1992). En plantas más altas, esto requeriría la presión de las raíces u
todas tienen una endodermis con una tira caspariana otros medios activos para elevar la presión del xilema, procesos que
impermeabilizante de lignina y suberina (Schreiber 1996; Raven y pueden estar limitados en la rehidratación del tejido de las raíces
Edwards 2001), independientemente de que los órganos absorbentes (Sherwin et al. 1998). Además,
sean raíces verdaderas o se limiten a los tallos. Una excepción
interesante es Lycopodium, donde falta una endodermis en las raíces
pero está presente en los tallos; sin embargo, una "capa Origen de las relaciones básicas
endodermoide" en las raíces parece tener una función equivalente estructura-función en el xilema
(Raven 1984). La aparición más temprana de una endodermis en el
registro fósil es del Carbonífero (Raven 1984), pero probablemente se
originó al menos tan pronto como la división de las traqueofitas en los Consideraciones mecánicas
clados de lycophyte y euphyllophyte (fig. 1).
La explotación de plantas de mayor tamaño requirió un cambio del
El filtro selectivo de una endodermis o una capa equivalente de
soporte hidrostático de los tallos al soporte de paredes celulares
tejido vivo es probablemente esencial para regular la composición
lignificadas y engrosadas (Niklas 1990, 1994). La transición del
iónica de la savia del xilema y excluir patógenos y sus toxinas y otros
soporte hidrostático al soporte de la pared celular del crecimiento
contaminantes de la corriente de transpiración. La endodermis
primario probablemente se logró primero por la evolución del tejido
proporciona la capacidad adicional de promover "presiones
del esclerénquima ubicado periféricamente en el tallo (Raven 1987;
radiculares" osmóticas que pueden empujar la savia hacia arriba por
Speck y Vogellehner 1988). Incluso en los licopsidos arborescentes
el xilema y salir de cualquier hidatodo u otras fugas de presión
con xilema secundario (p. Ej., Lepidodendrales; fig.1), la madera era
positiva en el brote cuando la transpiración es mínima y la humedad
de extensión limitada cerca del centro del tallo, y una corteza
del suelo es alta (Steudle et al. 1993). Muchas plantas vasculares sin
expandida y un peridermo proporcionaban soporte mecánico (Gifford
semillas tienen una endodermis alrededor del xilema de los brotes
y Foster 1989; Kenrick y Crane 1997a ).
aéreos, quizás para minimizar las fugas hacia el exterior de savia
A primera vista, tener un sistema de tejido de soporte periférico
impulsada por presión hacia los espacios aéreos del tejido
además de tejido vascular resistente a la compresión parece una
fotosintético (Zimmermann 1983). Se sabe que las presiones de raíz
duplicación inútil. Sin embargo, la ubicación central del tejido
rellenan los conductos cavitados (Milburn y McLaughlin 1974;
vascular en las primeras plantas vasculares puede haber sido necesaria
Sperry et al. 1987; Sperry y Sullivan 1992; Hacke y Sauter 1996). Al
para protegerlo de las tensiones de flexión que podrían interrumpir el
igual que las plantas sin semillas existentes, las primeras plantas
transporte de agua induciendo colapso o cavitación. En patrones
vasculares carecían de crecimiento secundario. La capacidad de
estelares más complejos donde el tejido vascular se dispersa por todo
reemplazar los conductos cavitados por el crecimiento puede haber
el eje, los elementos traqueales generalmente están incrustados en
hecho que el poder de relleno de la presión de la raíz sea un corolario
fibras de esclerénquima no conductoras como para proteger los
importante de la evolución del tejido vascular.
conductos de la tensión mecánica (Vincent y Jeronimidis 1991). Este
patrón se extiende a los vasos de las angiospermas incrustados en las
Consecuencias de la regulación
fibras de soporte (fig. 6B).
estomática y del tejido vascular
La vulnerabilidad mecánica de los elementos traqueales identifica
una compensación básica en su función; Es probable que la
Ambos rasgos permiten una planta de mayor tamaño. En términos
resistencia de la pared necesaria para contrarrestar la presión negativa
de equilibrio hídrico, un tamaño más grande crea el potencial para
y cualquier esfuerzo de flexión adicional al soportar la planta
aprovechar una fuente de agua más estable a través de un sistema de
reduzcan la permeabilidad al agua. La combinación de soporte y
absorción subterráneo de rizoides, tallos y, en última instancia, raíces
transporte en tráqueidos de xilema secundario "normal" ancestral a
(Raven y Edwards 2001). El resultado es una transición de las
progymno- espermatozoides y plantas con semillas (fig. 1) representa
relaciones hídricas poiquilohídricas a las homoiohídricas donde el
una condición derivada que debe minimizar este compromiso, quizás
estrés hídrico de las plantas se regula dentro de un rango limitado en
a través de la evolución de picaduras entre conductos más
comparación con la sequedad del aire y la superficie del suelo (Raven
sofisticadas. que minimizaba la pérdida de resistencia mecánica para
1987). Además de permitir la homoiohidratación, el tamaño más
una determinada permeabilidad al agua (Beck et al. 1982).
grande permitió, por supuesto, brotes más altos para escapar del
sombreado de las plantas vecinas y mejorar la dispersión aérea a larga
distancia, lo que condujo a arquitecturas de brotes más diversas y
complejas.
La evolución de homoiohydry se asoció con la pérdida
S120 INTERNO A TIO NAL JO U RN AL DE CIENCIAS VEGETALES
M in im izando la
cavitación
Las paredes lignificadas y engrosadas posibilitan en teoría grandes
presiones negativas, pero para conseguirlas hay que evitar la
cavitación. El requisito más básico es excluir las burbujas de aire que
pueden nuclear la cavitación (Oertli 1971). Es poco probable que haya
burbujas de aire en los conductos recién producidos dado que se
desarrollan a partir de una celda agonizante llena de agua. El aire
puede ser succionado a través de los poros en la pared del conducto
para producir la cavitación de las semillas (Zimmermann 1983), pero
dados los espacios porosos naturalmente pequeños en las paredes
celulares, esto no es una gran dificultad. La presión de siembra de aire
de los poros de escala nanométrica en las paredes celulares
lignificadas (1.2-3.3 nm; Berlyn et al. 1995) es superior a 15 MPa,
incluso considerando que la lignina hidrofóbica podría reducir
significativamente la fuerza capilar del aire-agua. menisco al reducir
su ángulo de contacto con la pared de los poros (Oertli 1971). Sin
emabargo,
Los elementos traqueales de las plantas vasculares fósiles
tempranas y sus parientes vivos más cercanos parecen tener la mayor
concentración de lignina adyacente a la luz celular (fig. 3; Friedman y
Cook 2000), lo que aparentemente maximiza la probabilidad de
cavitación en una interfaz hidrofóbica. Esta situación se invierte en
elementos traqueales de plantas superiores, donde la concentración de
lignina es más alta en la laminilla media, cayendo a valores mucho
más bajos en la luz (Panshin y de Zeeuw 1970; Don aldson 2001). Se
desconoce si la lignina puede desestabilizar el agua del xilema bajo
presión negativa, pero si es así, el patrón de lignificación podría tener
importantes implicaciones funcionales.
La cavitación también puede ocurrir por las burbujas formadas
durante los ciclos de congelación-descongelación (Hammel 1967). Se
predice que los conductos que superan el límite de 44 ^ m de diámetro
cavitarán al congelarse para una presión de xilema de —0,5 MPa
(Davis et al. 1999). Esto se aplica independientemente de la longitud
del conducto; las traqueidas y los vasos tienen la misma restricción de
diámetro (Pittermann y Sperry 2003).
M in im izing Leaks
Las fugas en la corriente de transpiración significan entrada de aire,
no salida de savia. El daño a los conductos abre grandes agujeros y
ocurre en el curso del crecimiento de la extensión por ruptura del
protoxilema. Una interfaz aire-agua incluso a través de un conducto
estrecho de 10 ^ m de diámetro no puede soportar más de 30 kPa de
succión antes de que entre aire (Zimmermann 1983). Una defensa
secundaria contra tales fugas es esencial. Ahí radica la necesidad de la
red de transporte de múltiples conductos de las plantas en oposición a
un sistema de un solo conducto, como en el sistema cardiovascular de
los mamíferos.
Picaduras entre
conductos
Los pozos entre conductos son las válvulas de retención que
permiten el flujo de agua entre los conductos pero inhiben la fuga de
aire hacia la corriente de transpiración (Dixon 1914). Existen
compensaciones obvias en su funcionamiento porque la creación de
áreas en la pared que sean permeables al flujo de agua también
debilitará la resistencia de la pared y aumentará su vulnerabilidad a la
entrada de aire. La cavitación se ha relacionado con la siembra de aire
en los pozos entre conductos (Crombie et al. 1985; Cochard et al.
1992; Jarbeau et al. 1995; Sperry et al. 1996), lo que significa que son
el eslabón débil en la protección de la red de conductos contra entrada
de aire. Aun as, pica significativamente
aumentar la resistencia a fluir a través del xilema hasta en un 30% o
más (Schulte y Gibson 1988; Lancashire y Ennos 2002).
La membrana del pozo en las plantas existentes es homóloga con la
región de la pared primaria no lignificada entre los engrosamientos en
bandas del protoxilema (Mauseth 1988). En un argumento de
ontogenia-recapitula-filogenia, Kenrick y Crane (1997a) sugieren que
las traqueidas con metaxilema con hoyos (fig. 3D) evolucionaron a
partir de traqueidas con bandas de "tipo protoxilema" que están
presentes exclusivamente en ryniopsids (fig. 1; fig. 3 B, 3C), con la
forma ancestral persistiendo como protoxilema.
La estructura de los pozos entre conductos presumiblemente
representa un compromiso óptimo entre mantener la fuerza y la
resistencia a la entrada de aire de la pared entre conductos sin
sacrificar indebidamente la conductividad hidráulica del pozo (fig.
5A; Carlquist 1988). Esta hipótesis excelente, pero nunca evaluada,
presumiblemente explica la importancia funcional de la gran variedad
de forma, tamaño, estructura de la membrana, configuración de los
bordes, presencia de vesículas y patrón de campo de fosas en las
plantas vasculares.
Las primeras etapas de la evolución del pozo parecen
conservadoras al favorecer la resistencia a la entrada de aire y la
resistencia a la conductividad al agua (fig. 3). No hay fosas en el tipo
de conducto hidroide (fig. 3A). El agua debe moverse a través de
microporos distribuidos uniformemente de aprox. 100 nm de diámetro
que se derivan de plasmodesmos. La presión de siembra de aire a
través de tales poros sería de aproximadamente 3 MPa, asumiendo
una superficie de pared hidrófila (Pickard 1981). Las traqueidas con
bandas compresivamente más fuertes (fig.3 B, 3C) aún retienen la
capa resistente a la descomposición (= ligada) (Kenrick y Crane 1991;
Friedman y Cook 2000) entre bandas que limitarían tanto la
permeabilidad como la extensibilidad en comparación con
protoxilema existente. Es más, la presencia de lignina hidrófoba en las
regiones porosas podría haber reducido seriamente las fuerzas
capilares y las presiones de siembra de aire al reducir la adhesión del
agua a la pared de los poros. La tráqueida con bandas de tipo "G" (fig.
3C) parece una mejora con respecto al tipo "S" (fig. 3B) debido a la
localización de poros más grandes (aprox. 1500 nm de diámetro;
Kenrick y Crane 1991) sobre los delgados. áreas y la alineación de
estas zonas entre las traqueidas adyacentes.
Las primeras traqueidas con hoyos (fig. 3D) tienen hoyos
escalariformes bordeados que comienzan a parecerse a las modernas
traqueidas con hoyos. Es importante destacar que la membrana de
pozo bien definida parece no lignificada (y por lo tanto hidrófila), lo
que maximizaría la presión de siembra de aire para una permeabilidad
dada. En las progymnospermas del Devónico tardío aparecen hoyos
con bordes circulares con membranas homogéneamente delgadas (es
decir, sin toro) (Beck et al. 1982).
La forma en que funcionaban estos primeros hoyos fue
probablemente idéntica a la acción de sellado capilar de la mayoría de
los hoyos existentes (fig. SB). Los poros de membrana
uniformemente pequeños, aunque poseen baja conductividad
hidráulica, no están lignificados y proporcionan una barrera capilar
eficaz para la entrada de aire. La presión de siembra de aire de estos
poros puede ser suficiente para desviar la membrana hacia el borde
del pozo cuando hay uno presente (fig. SB; Thomas 1972). El borde
funciona para soportar tanto la pared como la membrana contra la
fuerza de flexión entre un conducto lleno de aire en comparación con
el lleno de agua. Los bordes pequeños o ausentes probablemente
indiquen conductos débiles y propensos a la cavitación, pero alta
conductividad. Se desconoce si la siembra de aire ocurre por
deformación plástica irreversible de la membrana (“fluencia”) o por
estiramiento elástico reversible. El deslizamiento de la membrana
puede causar "fatiga por cavitación,
 SPERRY: EVOLUCIÓN DEL XILEMA ESTRUCTURA SI2I

definitiva hoyos con bordes circulares con configuración toro-margo

A.16 (fig. 1; Beck et al. 1982). El sellado requiere

capilar-sealtorus-margovestido

Fig. 5 A, Compensación entre la conductividad hidráulica de un pozo y

su presión de siembra de aire. Cuanto mayor sea la presión del aire y la
semilla, más xérico será el hábitat. Los pozos vulnerables a la siembra de
aire tendrán una conductividad más alta por área de pozo que los pozos
resistentes a la siembra de aire porque la estructura necesaria para evitar la
entrada de aire también disminuirá la conductividad al flujo de agua. Es
probable que ningún tipo de pozo tenga una conductividad superior en
toda la gama de semillas de aire. Por ejemplo, un tipo de pozo puede ser
óptimo para bajas presiones de aire-semilla (p. Ej., /), Un segundo a
presiones intermedias (p. Ej., 2) y un tercero a presiones más altas (3). B,
Tres tipos de acción de válvulas en fosas entre conductos. El área
sombreada es el borde del pozo formado por la pared secundaria
lignificada. La membrana de la fosa no lignificada se extiende por la
cámara de la fosa, que se abre a cada lumen del conducto a través de una
abertura. La posición I muestra la membrana durante la conducción de
agua cuando los conductos de ambos lados están llenos de agua. La
posición 2 muestra la membrana que actúa para evitar la entrada de aire
desde el conducto de la izquierda a un conducto lleno de agua de la
derecha. La burbuja en la membrana indica la siembra de aire de la
cavitación. Las fosas de sellado capilar minimizan la entrada de aire al
tener poros estrechos en las membranas de las fosas con alta presión de
siembra de aire (Crombie et al. 1985; Sperry y Tyree 1988). Las
membranas probablemente aspiran antes de la siembra de aire y las
membranas se deforman. Las fosas de torusmargo tienen un toro central
engrosado (barra gruesa en la membrana) rodeado por un margo muy
poroso. El sello de aire se forma por la aspiración del toro sobre la
abertura del pozo. La siembra de aire probablemente ocurre cuando el
borde del toro se tira a través de la abertura (Sperry y Tyree 1990). Los
pozos revestidos sostienen la membrana mediante puntales lignificados de
la pared de la cámara del pozo. No hay distorsión de la membrana antes de
la siembra de aire, que ocurre a través de los poros de la membrana
(Zweypfennig 1978).

La formación hace que un conducto sea más susceptible a la

cavitación posterior (Hacke et al. 20016).
Las variaciones en el modo ancestral de la función del pozo
supuestamente evolucionaron para maximizar la conductividad
hidráulica del pozo para una presión de siembra de aire y resistencia
de pared dadas (fig. 5A). En las coníferas jurásicas aparecen de forma
la aspiración del toro contra la abertura del hoyo. La aspiración es
impulsada por fuerzas capilares en los poros margos. En última
instancia, la siembra de aire ocurre cuando el borde del toro se tira a
través de la abertura del pozo (fig. 5B; Sperry y Tyree 1990).
Aunque gran parte de la membrana es absorbida por el toro no
conductor, el margo circundante puede tener poros relativamente
grandes. Dado que la conductancia a través de poros circulares
cortos escala con su diámetro a la tercera potencia (Vogel 1994), un
margo con menos poros grandes podría tener una conductividad
total igual o mayor que un pozo de sellado capilar con más poros
pequeños. Los poros margo más grandes no comprometen
directamente la siembra de aire, que es evitada por el toro aspirado.
Una mayor conductividad del hoyo por presión de aire-semilla
puede explicar la persistencia de hoyos torus-margo en muchas
coníferas existentes, G inkgo, y Ephedra (Bauch et al. 1972) y su
evolución convergente en ciertas angiospermas (Wheeler 1983;
Dute 1987; Dute et al. 1990, 1996). Esta ventaja potencial de los
hoyos de torus-margo no se aplicaría necesariamente a toda la gama
de presiones de aire-semilla.
Una posible desventaja del pozo de torus-margo es que puede no
ser tan reutilizable como los de sellado de capilares. El secado al
aire de las maderas blandas provoca una aspiración irreversible del
pozo, una pesadilla para la infusión conservadora en la industria
maderera. Un toro pirateado de forma permanente bloquea el flujo
de agua incluso si se disuelve el gas de la tráqueida cavitada. Las
coníferas exhiben cierto relleno de xilema cavitado en condiciones
naturales (Sperry y Sullivan 1992; Sperry 1993; Sperry et al.1994),
pero el mecanismo no está obviamente vinculado a las presiones de
la raíz o del tallo, que son raras o ausentes (Kramer y Kozlowski
1979). No está claro cómo la recarga natural permite la
desaspiración del toro o si las coníferas presentan una fatiga por
cavitación sustancial.
Una última arruga en la función de las fosas se produce en las
fosas ornamentadas. Éstos son convergentes en algunas gnetofitas y
angiospermas (Carl quist 1994), con múltiples orígenes en estas
últimas (Jansen et al. 2001). Vestiduras lignificadas y de resistencia
a la compresión se extienden desde la pared de la cámara del pozo
para reforzar la membrana del pozo (fig. SB). Esto minimiza la
siembra de aire al prevenir o minimizar la distorsión de la
membrana (Zweypfennig 1978). La presión de siembra de aire será
una función del mismo diámetro de poro que determina la
resistencia al flujo, no un diámetro de poro mayor como resultado
del estiramiento o ruptura de la membrana. Esto debería permitir
una mayor presión de siembra de aire para la misma conductividad
de la membrana en comparación con un pozo regular, y se evitaría
la fatiga por cavitación.

Tamaño del conducto: traqueidas versus vasos

La traqueida unicelular es el único tipo de conducto de xilema en

el registro fósil durante los primeros 140 millones de años de
evolución vascular (fig. 1). En los primeros 40 millones de años, al
final del Devónico, el diámetro de las traqueidas ya había
aumentado a su máximo medio moderno de ca. 80 fxm (Niklas
1985). Durante el mismo período de tiempo, el área total de la
tráquea por área de tejido del suelo aumentó en asociación con una
anatomía estelar más compleja (Niklas 1984; Roth-Nebelsick et al.
2000). El aumento de la vascularización se asoció con la evolución
de las hojas (Niklas 1984, 1997) y densidades estomáticas más altas
(Beerling et al. 2001). Al mismo tiempo, la concentración de CO
estaba cayendo junto con el rango fisiológico de WUE (fig.1;
Beerling et
SI 22 REVISTA INTERNACION AL DE CIENCIAS VEGETALES

Alabama. 2001). La tasa de cambio cada vez más baja de agua por también
CO durante este período haría que cualquier reducción en el costo de
la transpiración fuera especialmente adaptativa.
En términos de reducción de costos, el aumento del diámetro de las
traqueidas sería más efectivo que el aumento del número de
traqueidas. Si bien ambas estrategias reducen el estrés hídrico
dinámico, solo la primera reduce la inversión en conductos. Esto se
debe a que el aumento del diámetro de la tráqueida provoca un
aumento de cuarta potencia en la conductividad de la luz, lo que
proporciona una capacidad de flujo mucho mayor por conducto
(Zimmermann 1983).
El límite aparente en el diámetro de la tráqueida de cerca de 80 fim
puede ser que un mayor diámetro del conducto sólo es ventajoso si se
acompaña de una mayor longitud del conducto. El cuarto aumento de
poder en la conductividad del lumen con el diámetro está asociado
con solo un aumento lineal en el área de la superficie disponible para
los hoyos (Calkin et al. 1986). La resistencia al flujo del pozo se
vuelve limitante a menos que el área del pozo pueda aumentar a
través de una mayor longitud del conducto. La limitación de las
picaduras es más restrictiva para las picaduras con bordes circulares y
menos para las picaduras escalariformes (Schulte y Gibson 1988). De
hecho, las vías más anchas son más largas, hasta un máximo de 10
mm (Schweingruber 1990). Es posible que sea imposible aumentar la
longitud y el diámetro de las traqueidas debido a los límites del
volumen celular máximo (Lancashire y Ennos 2002).

Buques

Al tener células múltiples, los vasos pueden alcanzar diámetros

máximos (500 fim) y longitudes (> 10 m) mucho mayores que las
traqueidas (Zimmermann 1983). Los diámetros de los vasos no están
tan limitados por un volumen celular máximo como las traqueidas. Si
bien los elementos de vasija ancha son de hecho cortos, como se
esperaba para un límite de volumen, los elementos cortos no
significan vasijas cortas porque no existe un límite conocido en el
número de elementos de una vasija (Lancashire y Ennos 2002).
La ventaja de los vasos es clara; mayor diámetro y longitud
permiten una mayor conductividad hidráulica potencial por área de
conducto que la mayor de las traqueidas. Los recipientes aumentan la
conductividad hidráulica máxima por área de madera en dos órdenes
de magnitud con respecto a las traqueidas. Sobre la base de la
conductividad por área foliar, la mejora es un factor de 1,5 órdenes de
magnitud (fig. 2). Esto reduce el costo de la transpiración,
aumentando el margen de beneficio del intercambio de carbono por
agua.
La mayor eficiencia de los vasos se manifiesta no solo en mayores
conductividades por hoja o área de madera en comparación con las
traqueidas. En muchas especies, las conductividades sobre esta base
son iguales o incluso menores en las maderas a base de vasijas frente
a las de las traqueidas (fig. 2). La ventaja de los recipientes es
mantener estas conductividades con menos área total de conductos.
En los árboles independientes, los recipientes hacen posible las
fibras y el parquima de almacenamiento en el xilema secundario sin
sacrificar la conductividad hidráulica sobre la base del área de
madera. Las fibras permiten que se logren densidades de madera
mucho más altas en la madera que contiene vasijas frente a la que
contiene traqueida (fig. 6), de ahí la terminología de madera dura
frente a madera blanda. La ventaja mecánica de una mayor densidad
es una mayor rigidez a la flexión: menos deformación por flexión para
una carga determinada (Vogel 1988). Una mayor rigidez a la flexión
puede conducir a más opciones arquitectónicas; las coronas
extendidas "decurrent" de maderas duras versus las coronas
"excurrent" de maderas blandas (Zimmermann y Brown 1977) pueden
reflejar la mayor rigidez posible en las maderas duras. Los buques
 Ao

coniferangiosperma

Higo. 6 A, La presión del xilema causa una pérdida del 50% de la

conductividad hidráulica por cavitación frente a la densidad de la madera
para las mismas maderas de tronco de angiospermas (círculos) y
coníferas (triángulos) que se muestran en la fig. 4B. La línea continua
indica la curva predicha a partir del (thi) 2 relación en la fig. 4B. Las
líneas punteadas sugieren una línea límite debajo de la cual no pueden
existir bosques debido a la implosión del conducto. Las coníferas logran
una determinada resistencia a la cavitación con aproximadamente el
50% de la densidad de la madera de las angiospermas. De Hacke et al.
(2001a). B, Muestra de secciones transversales de madera de una
conífera frente a una angiosperma. Las fibras en las angiospermas
permiten una densidad máxima de madera mucho más alta en maderas
duras que en maderas blandas. Sin embargo, la densidad de la matriz de
fibras parece ser paralela al requisito de implosión de los vasos, lo que
da la relación en A. Imágenes de Panshin y de Zeeuw (1970).

hacen posible las vides empaquetando una conductividad

determinada en un área de tallo más pequeña. La conductividad del
xilema 100 veces mayor por área de madera de las lianas en
comparación con las gimnospermas (fig. 2) significa que un tallo de
"vid" basado en traqueidas tendría que ser 10 veces más grueso que
uno basado en vasos para lograr la misma conductividad del tallo. es
decir, ¡tan grueso como un árbol independiente!
Dadas las ventajas de los vasos, no es sorprendente que
probablemente hayan evolucionado de forma independiente en
cinco grupos de plantas diferentes (fig. 1; Baas y Wheeler 1996). El
elemento de recipiente fósil más antiguo es de especies parecidas a
vinícolas de Gigantopteridales del Pérmico tardío. Las placas de
perforación foraminadas de estos vasos son muy similares a las de
los gnetofitos modernos y se cree que evolucionaron a partir de
traqueidas con hoyos con bordes circulares (Li et al. 1996). Por el
contrario, los primeros vasos de las angiospermas definitivas no
aparecen hasta mediados del Cretácico. Las placas de perforación
escalariformes pueden indicar que los vasos de las angiospermas
evolucionaron a partir de las traqueidas con picaduras
escalariformes, como se ve
 SPERRY: EVOLUCIÓN DEL XILEMA ESTRUCTURA
en las angiospermas sin vaso presuntamente ancestrales (Baas y
Wheeler 1996; Feild et al. 2002).
El origen de un nuevo grado de conducto de xilema junto con un
mínimo histórico de CO, concentración y WUE durante el
Carbonífero tardío y el Pérmico temprano sugiere causa y efecto.
Aunque los buques serían ventajosos incluso en ausencia de
fluctuación de CO, el mayor requisito de transporte por agua rentable
presumiblemente aceleraría su evolución. Desde el punto de vista del
desarrollo y fisiológico, el cambio de un cambium que produce
traqueidas a uno que produce elementos vasculares más fibras puede
ser simple, requiriendo cambios en los niveles de auxina y giberelina
durante la diferenciación (Aloni et al. 2000). Una segunda caída de
CO2 durante el Cretácico (fig.1) se ha relacionado con el aumento y
la diversificación de las angiospermas (Robinson 1994; McElwain et
al. 2004), pero el lema xy basado en vasos per se puede no ser
directamente responsable, ya que ya estaba presente en los
Gigantopteridos Pérmicos. Las innovaciones reproductivas
probablemente desempeñaron un papel importante en la radiación de
las angiospermas (Cre-
pet y Friis 1987).
Ventajas de las traqueidas y los conductos pequeños en general
El hecho de que muchas plantas dominantes y extendidas carecen
de vasos (fig.1) y que las angiospermas parecen haber vuelto a una
condición sin vasos al menos una vez (Young 1981; Baas y Wheeler
1996; Feild et al.2002) indica que las ventajas de los vasos no son
universales. De manera similar, aunque las longitudes y diámetros
máximos de los vasos son mucho mayores que las traqueidas, los
vasos con longitudes y especialmente diámetros dentro del rango de
las traqueidas son comunes, y las traqueidas operan al lado de los
vasos en algunos bosques (Carlquist 1988). Incluso en un eje con
vasos muy largos y anchos, la mayoría de los vasos son estrechos y
cortos, a menudo de menos de 1 o 2 cm de largo (Zimmermann y Jeje
1981).
Hay muchos mitos sobre las traqueidas. Numerosos autores han
afirmado que las traqueidas son superiores en términos de resistencia
a la cavitación por estrés hídrico (Judd et al. 2002; McElwain et al.
2004). Esto es incorrecto; no hay diferencia entre la presión de
cavitación de las coníferas como grupo en comparación con las
angiospermas (fig. 4). A menudo también se da a entender que los
conductos más anchos son necesariamente más vulnerables a la
cavitación inducida por el estrés hídrico que los estrechos (Mauseth
1998), además de la identidad como traqueidas o vasos. Sin embargo,
existen numerosos ejemplos de conductos anchos que son igualmente,
si no más, resistentes a la cavitación por estrés hídrico que los
conductos estrechos (Pockman y Sperry 2000). La función del hoyo
determina la resistencia a la cavitación, no el diámetro del lumen.
También es tentador decir que en situaciones donde la congelación es
común durante la temporada de crecimiento, la tráqueida
generalmente estrecha sería superior (Feild et al. 2002). Sin embargo,
los vasos estrechos son tan inmunes a la cavitación inducida por la
congelación como las traqueidas estrechas (Davis et al. 1999) y, sin
embargo, pueden ser más eficientes hidráulicamente al ser más largos.
La flecha N y los conductos cortos similares a las traqueidas
pueden tener la ventaja de que se rellenan más fácilmente una vez que
se cavitan porque los émbolos gaseosos tendrán un volumen menor y
una relación superficie-volumen mayor (fig. 7; Ewers 1985). Aunque
la estructura del hoyo torus-margo puede evitar algunos modos de
relleno en las traqueidas de las coníferas, las coníferas se rellenan
como se indicó anteriormente, y las traqueidas de las plantas
vasculares sin semillas y las angiospermas sin vasos tienen hoyos que
sellan los capilares.
SI23
A. traqueidas
B. vaso con placas escalariformes
^^^ 'V
C. recipiente con placas simples
Fig.7 A, Archivo de cuatro traqueidas embolizadas cuando {1) están
completamente embolizadas con potencial hídrico negativo y ( 2 )
parcialmente embolizado y rellenado en potenciales hídricos cerca o por
encima de la atmosférica. B, Recipiente de cuatro elementos de recipiente
con placas de perforación escalariformes en condiciones1 y
2. C, Recipiente de cuatro elementos de recipiente con placas de
perforación simples en las mismas dos condiciones (ver Sperry 1986).
Una ventaja importante de los árboles de coníferas a base de
traqueidas es que pueden lograr una mayor resistencia a la cavitación
(no conductividad) con una inversión menor en el material de la pared
que en la madera portadora de vasijas (Hacke et al. 2001a). Para la
misma resistencia a la cavitación, el xilema del tallo de las coníferas
es aproximadamente un 50% más ligero que el de las angiospermas
(fig. 6A). Una mayor resistencia a la cavitación requiere conductos
resistentes a la implosión más fuertes con más material de pared por
unidad de volumen (fig. 4) y, por lo tanto, madera más densa. Esta
relación se mantiene incluso en la madera de angiospermas donde hay
fibras presentes. La densidad de la matriz de fibras está relacionada
con la resistencia a la cavitación de la red de vasos, tal vez para
proteger mecánicamente los vasos de las tensiones de flexión, como
se planteó la hipótesis de los ejes primarios de las plantas vasculares
sin semillas (Vincent y Jeronimidis 1991). La presencia de fibras, sin
embargo,
Aunque las coníferas no pueden aprovechar las ventajas de la
madera más densa para aumentar la rigidez a la flexión, pueden
tolerar condiciones estresantes de manera más económica. Como
demuestran las secuoyas, las densidades más bajas de maderas
blandas no limitan el crecimiento en altura. Las alturas máximas de
pandeo dependen del módulo elástico de la madera dividido por la
densidad, una relación que es aproximadamente constante entre las
maderas (McMahon 1973). Aunque el sistema basado en traqueidas
es menos eficiente hidráulicamente que uno basado en vasos (fig. 2),
cuando la tolerancia al estrés es más importante que las altas tasas de
intercambio de gases, la mayor economía de resistencia a la
cavitación en las maderas a base de traqueidas puede ser beneficiosa.
Sería muy interesante saber si esta ventaja se extiende a las
angiospermas sin vasos porque, junto con una potencial mayor
facilidad de reversión de la cavitación,
Placas de perforación de vasos
Dentro de los vasos de angiospermas, la noción de larga data de
que las placas de perforación escalariformes son ancestrales de las
placas de perforación simples, que representan los vestigios de un
pozo escalariforme hidrolizado
SI 24 INTERNO A TIO NAL JO U RN AL DE CIENCIAS VEGETALES

ting entre traqueidas (Bailey y Tupper 1918), es apoyado por

filogenias recientes. Sin embargo, la persistencia de placas
escalariformes en muchos linajes y la reaparición propuesta de estas
placas en otros linajes sugiere una función adaptativa de esta
morfología intermedia (Baas y Wheeler 1996). Esta ventaja debe
equilibrar la resistencia al flujo adicional de las placas en forma de
escalar, que es del 2% al 20% de la resistencia al flujo del elemento
del recipiente versus el 2% al 5% de las placas simples (Schulte y
Castle 1993; Ellerby y Ennos 1998).
Las placas de perforación escalariformes pueden acoplar las
ventajas de los vasos con la capacidad de relleno de conductos más
pequeños (fig. 7; Sperry 1986). Cuando la presión del xilema en un
vaso embolizado con placas escalariformes se eleva hasta casi la
presión atmosférica, el agua atraviesa las perforaciones estrechas,
dividiendo el espacio de gas previamente continuo en burbujas más
pequeñas, una para cada elemento del vaso. Estos paquetes más
pequeños pueden disolverse más rápidamente que menos burbujas
más grandes en recipientes de relleno con placas de perforación
simples. Esta posible ventaja de las placas de perforación en forma de
escalar se aplicaría a cualquier planta que dependa del relleno,
independientemente de si esta cavitación fue causada por congelación
o estrés hídrico.
La red de conductos
Un patrón esencialmente universal entre las plantas existentes es
que las principales resistencias al flujo se localizan en los extremos
aguas abajo altamente ramificados de la ruta del flujo (Tyree y Ewers
1991). Esto está asociado con un estrechamiento gradual de los
diámetros de los conductos que se mueven corriente abajo en el brote
(Zimmermann 1978). Este patrón tiene al menos cuatro ventajas
importantes:
(1) minimiza las diferencias en el suministro de agua a las hojas a
través del dosel y mantiene un estrés hídrico dinámico y una
capacidad de intercambio de gases similares (Zimmermann 1983); (2)
minimiza el aumento de la resistencia total al flujo con el aumento de
la altura del árbol, una adaptación importante en la competencia por
la luz (Becker et al. 2000; Enquist et al. 2000); (3) permite el dominio
hidráulico de los líderes frente a las ramas laterales, la expresión
hidráulica del dominio apical (Ewers y Zim mermann 1984a, 1984fc);
y (4) limita la falla hidráulica a ramas menores. Las ramas
"subordinadas" hidráulicamente cavitan primero bajo tensión,
reduciendo efectivamente la carga en partes más valiosas del sistema
(Tyree y Sperry 1988). La localización de conductos cortos en los
extremos de la vía de flujo evita que la cavitación se extienda a las
principales arterias de transporte, donde los conductos más largos
maximizan la conductividad (Comstock y Sperry 2000). El sistema
funciona como una red de circuitos eléctricos con puntos de falla
diseñados (fusibles hidráulicos) que limitan las consecuencias de una
sobrecarga (Sperry et al. 2002).
Se han observado adaptaciones a nivel de red en plantas vasculares
sin semillas y plantas fósiles, lo que indica un origen temprano.
Psilotum nudum exhibe una disminución en el diámetro de la
traqueida y la conductividad hidráulica de la rama con un rango de
rama más distal (Schulte et al. 1987). El fósil Psilophyton daw sonii
exhibe uniones de ramas de baja conductividad que podrían haber
sido importantes para localizar la cavitación en las ramas periféricas
(Niklas y Banks 1985). La evolución de la dominancia apical de
La ramificación dicotómica ancestral puede haber estado asociada
con la capacidad de variar la conductividad en relación con el área de
transpiración, en el sentido de que las ramas dominantes requerirían
una conductividad proporcionalmente mayor que las laterales.
Un criterio de optimización importante a nivel de red es maximizar
la conductancia hidráulica a todas las superficies transpirantes
mientras se mantiene la inversión total del conducto en un mínimo. La
ley de M urray es una buena prueba general de este criterio, ya que
predice que la conductividad hidráulica máxima por volumen de red
se logrará manteniendo constante la suma de todos los radios de los
conductos elevados a la tercera potencia en los rangos de las ramas
(M urray 1926; Sherman 1981). Se mantiene en el xilema de las
angiospermas en situaciones en las que los conductos del xilema no
funcionan directamente en el soporte mecánico (Canny 1993;
McCulloh et al. 2003). Además, estas plantas tienden a producir
menos conductos más anchos en la base del tallo y conductos más
estrechos distalmente,
Conclusión
La estructura del xilema se ha considerado un rasgo conservador,
que tiende a rastrear linajes filogenéticos y, por implicación, tiene un
significado adaptativo débil o neutral (Carlquist 1988). Si bien esto
puede ser cierto para algunas características, está claro que muchas
características básicas —el tejido conductor en sí, el tipo de conducto,
el tipo de picaduras y el tipo de placa de perforación, para reiterar
algunos ejemplos— están sujetas a convergencia y reversión. Estos
patrones implican un fuerte significado adaptativo, cuya naturaleza
supuestamente maximiza la diferencia entre la absorción de carbono
durante la transpiración y el gasto de carbono en el suministro de la
corriente de transpiración.
Un desafío central para interpretar la importancia adaptativa de los
rasgos del transporte por agua es poder predecir mejor el intercambio
óptimo de carbono por agua. Existe; depende del contexto con
múltiples óptimos según las circunstancias, pero es difícil de
especificar (Cowan 1977; Givnish 1986). Una barrera es el
escurridizo costo de la transpiración. Esto depende en parte de las
relaciones cuantitativas estructura-función en el xilema. Aunque aquí
se han identificado algunas de las compensaciones relevantes, entre la
seguridad frente a la cavitación, la conductividad hidráulica, la
inversión en conductos, el soporte mecánico y la reparación de la
cavitación, la comprensión a menudo especulativa de cada
compensación se vuelve inútil cuando todo debe integrarse en un solo
sistema operativo para estimar el margen de costo-beneficio.
Expresiones de
gratitud
Mi investigación sobre la estructura y función del xilema fue
apoyada por la National Science Foundation (IBN-0112213) durante
la preparación de este manuscrito. Agradezco a R. M onson y D.
Ackerly por la oportunidad de proporcionar esta revisión y a dos
revisores anónimos y a JA Doyle por sus útiles sugerencias.
 SPERRY: EVOLUCIÓN DEL XILEMA ESTRUCTURA
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