UNIVERSIDAD PRIVADA DEL NORTE

ESCUELA DE INGENIERIA AMBIENTAL

“BIORREMEDIACIÓN EN COMPUESTOS ORGÁNICOS (PESTICIDAS)

POR MO'S”

DOCENTE: Wilberto Effio Quezada

ESTUDIANTES: Cárdenas Casanova, Rodrigo

Olivares Rojas, Sully Alexandra

Rojas Calderón, Daysi Leonela

Quispe Ramos, Deiman Manuel

Ticlia Maqui, María Ester

CICLO: V – 2019-1

TRUJILLO – PERU

2019
 INTRODUCCIÓN

Los plaguicidas que se usan en el campo para eliminar la fauna nociva de los
cultivos están hechos con compuestos químicos que en su mayoría son tóxicos
y se deben usar sólo en las dosis requeridas. Pero, por lo general, se aplican en
cantidades mayores que las requeridas y entonces, al regar los cultivos, estos
químicos ingresan al suelo, al subsuelo y pueden llegar al acuífero. Lo mismo
sucede con los fertilizantes, que, aunque son buenos para estimular el
crecimiento de los cultivos, están hechos con nitrógeno, fósforo, potasio y otros
elementos que también pueden contaminar los suelos si se aplican en
cantidades mayores de lo necesario. (Iturbe, 2010).

Una vez analizadas las características del suelo, y señaladas las fuentes de
contaminación, se analizan a continuación algunas de las técnicas utilizas para
la limpieza de suelos contaminados. La recuperación de suelos contaminados
es uno de los aspectos de la rehabilitación ambiental que menos interés ha
tenido en el pasado. La abundancia de tierras permitía el abandono de zonas
con riesgo de contaminación o su reutilización para usos alternativos. En los
últimos años la cantidad de suelos contaminados ha ido creciendo de forma
alarmante, los estados comienzan a preocuparse y la Comunidad Europea en el
año 1986, publica la directiva relativa a la protección del medio, e incluye de
forma específica el suelo. (López, s.f.)

Entonces, la biorremediación surge como una rama de la biotecnología que

busca resolver los problemas de contaminación mediante el uso de seres vivos
(microorganismos y plantas) capaces de degradar compuestos que provocan
desequilibrio en el medio ambiente, ya sea suelo, sedimento, fango o mar. (El
Cuaderno, 2006)

En este sentido, los plaguicidas juegan un papel importante en el éxito de la

agricultura moderna y en la producción de alimentos. Sin embargo, el manejo
inadecuado de estos puede causar graves impactos sobre la salud humana, la
calidad del ambiente y de los alimentos. Frente a esta problemática, la
biorremediación se ha convertido en una alternativa económica, viable y
ecoamigable para el tratamiento de sitios contaminados con plaguicidas y otros
contaminantes. (Brutti & Beltrán & García, 2018).
OBJETIVO:

Explicar la capacidad que tienen los microorganismos para la biorremediación

de compuestos orgánicos.

DESARROLLO:

Biorremediación de compuestos orgánicos mediante microorganismos

La biorremediación involucra el uso de microorganismos para degradar

contaminantes orgánicos presentes en el ambiente, transformándolos en
compuestos más simples y de menor peligrosidad, inclusive inocuos. Esta
estrategia de descontaminación tiene bajos costos, una amplia aceptación
publica y puede llevarse a cabo en el sitio. Comparado con otros métodos, la
biorremediación es una forma más promisoria y menos costosa de eliminar los
contaminantes presentes en suelos y agua.

Tabla 1: Tabla de microorganismos que degradan los compuestos orgánicos

Compuestos orgánicos Microorganismos

DDT en los Pesticidas (C. Bacterias aerobias: Staphylococcus sp.,

organoclorados) lactobacillus plantarum, Micrococcus sp., Bacillus
sp. y Pseudomonas sp.

Bacterias anaerobias: Synechococcus sp. y

Klebsiella pneumoniae sub sp.

Hongos: Phanerochaete chrysosporium

Actinomycetos
 Compuestos Bacillus pumilus C2A1, Streptomyces
organofosforados chattanoogensis cepa cgmcc 4.1415,
Streptomyces olivochromogenes cepa xsd08162,
Verticillium sp. cepa dsp, Serratia marcescens,
Alcaligenes sp. jas1, Enterobacter sp. B-14,
Cupriavidus sp. dt-1, Klebsiella sp. cpk,
Consorcio microbiano (Pseudomonas sp.,
Micrococcus sp., Rhizobium sp., Comamonas
aquatica, Staphylococcus hominis, Klebsiella sp.,
Aspergillus niger, Trichophyton sp. y
Streptomyces radiopugnans), Spergillus terreus
jas1, Aspergillus sp., Penicillium sp., Eurotium
sp., Emericella sp., Bacillus sp., Brevundimonas
sp., Diaphorobacter sp. gs-1, Pseudomonas
putida F1

bacillus y Pantoea agglomerans

3.1. Compuestos organoclorados- Degradación de DDT

El 1,1,1-tricloro-2,2’bis(p-clorofenil) etano (DDT) ha sido usado desde la segunda

guerra mundial para controlar enfermedades transmitidas por insectos en
humanos y animales domésticos. Sin embargo, es un compuesto orgánico
clorado altamente resistente a la degradación por medios biológicos, químicos o
foto líticos, dado que

su estructura molecular contiene estructuras aromáticas y alifáticas cloradas que

generan gran estabilidad química, característica que lo hace toxico, persistente
y contaminante Por ello, el uso de estos insecticidas organoclorados se ha
prohibido en la mayoría de los países, debido a su persistencia en el ambiente,
susceptibilidad de biomagnificacion y potencial toxicidad a animales superiores.

La recuperación de la productividad del suelo es de gran importancia. Para

lograrlo, en la actualidad existen técnicas de biorremediación donde el agente
principal son los microorganismos. A continuación, se detallan algunos de ellos
y su efecto en el contaminante:

a) Bacterias aerobias: Alcaligenes eutrophus A5 y Pseudomonas

Se ha demostrado que las células de Pseudomonas sp. que crecieron en un
medio con bifenil, degradaron el DDT a acido 4-clorobenzoico bajo condiciones
aerobias,

mediante la ruta de la doble hidroxilación del anillo catalizado por la enzima

bifenil-2,3-dioxigenasa

De la imagen 1, en el paso A, el DDE es atacado por una di oxigenasa en las

posiciones orto y meta. Este ataque da como resultado al intermediario 2,3-
dihidrodiol-DDE. En los pasos B y D, el 2-(4’-clorofenil)-3,3-dicloropropenoato
produce, vía descarboxilación, el 1,1-dicloro-(4’-clorofenil) etano, el cual sufrirá
oxidación en el lado alifático de la cadena para producir 1,1-dicloro-(4’-clorofenil)
etanol, que es nuevamente oxidado a 4-cloroacetofenona. El grupo metilo
terminal del 1,1-dicloro-(4’-clorofenil) etano, sufrirá también oxidación para
producir ácido fenilacético. En el paso C, la transformación de 4-
cloroacetofenona a 4-cloronenzaldehido puede darse mediante oxidación y
subsecuente descarboxilación del grupo metilo terminal. En el paso E, el
producto resultante del rompimiento del anillo será degradado a un ácido clorado
de 5 o 6 carbonos, dependiendo del sitio donde ocurra el rompimiento hidrolítico.
Ilustración 1: Degradación aeróbica de DDT

b) Degradación anaerobia:
Las primeras etapas de la degradación de DDT ocurren en la ausencia de
oxígeno atmosférico. Los estudios in vitro sugieren que la etapa de escisión del
anillo del DDT requiere de una oxigenasa, por lo cual la completa destrucción de
DDT necesita de condiciones aerobias. En la figura 2 las reacciones A, D, E y F
son pasos múltiples cuyos intermediarios no han sido plenamente identificados,
los cuales son catalizados por la enzima dehalogenasa DDT reductiva para
producir DDD. El paso E y sus sucesores degradan DDM aeróbicamente. Los
pasos B y C pueden ser reacciones no enzimáticas. Synechococcus sp. y
Klebsiella pneumoniae subsp., son los organismos que pueden iniciar esta ruta
de degradación, pero otros microorganismos también pueden llevar a cabo los
pasos sucesivos posteriores.
Ilustración 2: Degradación anaerobia del DDT

c) Biodegradación fúngica: Phanerochaete chrysosporium

Los del reino Fungí los que presentan mayor resistencia al compuesto, como
evidencia de procesos de adaptación que sufren estos microorganismos para
asimilar nuevas fuentes de carbono. Se ha demostrado que el micelio de hongos
ectomicorricicos, está rodeado por limos, que ubicados alrededor de la hifa,
pueden cumplir las funciones de buffer donde se capturan compuestos químicos
tóxicos como el DDT. Esto permite una reducción de la toxicidad a la célula. Se
ha verificado la habilidad del hongo ligninolítico para degradar contaminantes,
debido a la producción de la enzima extracelular lactasa. Esta se considera
involucrada en reacciones de decloracion de compuestos cloro fenólicos.

3.2. Biorremediación de pesticidas y plaguicidas con actinomicetos

Los actinomicetos han sido considerados potencialmente para la

biotransformación y biodegradación de pesticidas. Miembros de este grupo de
bacterias han sido encontrados para degradar pesticidas con estructuras
químicas ampliamente diferentes incluyendo organoclorados, s-triazinas,
triazinonas, carbamatos, organofosfatos, acetanilidas y sulfonilureas. Un número
limitado de estos pesticidas puede ser mineralizado por bacterias aisladas, pero
frecuentemente un consorcio es requerido para completar la degradación.

Entre los géneros de actinobacterias degradadoras de plaguicidas se han

descripto

Arthrobacter, Brevibacterium, Clavibacter, Corynebacterium, Micromonospora,

Mycobacterium, Nocardia, Rhodococus y Streptomyces, entre otros. Este último,

se ha destacado en numerosos estudios de biorremediación debido a las
características mencionadas anteriormente, las cuales les confieren una gran
habilidad para colonizar y sobrevivir en sitios contaminados. Además, presentan
otras propiedades interesantes que contribuyen a aumentar su capacidad de
degradación de compuestos orgánicos tóxicos, como la formación de biofilms y
la producción de bioemulsificantes que pueden aumentar la biodisponibilidad de
dichos tóxicos.

a) Remoción de lindano por streptomyces

En un estudio donde se aisló 93 actinobacterias a partir de sedimentos

contaminados con plaguicidas organoclorados, más del 60 % presentaron
capacidad para crecer en presencia de diversos plaguicidas tales como aldrín,
DDT, metoxicloro y lindano, entre otros. También se estudió la remoción de
lindano por Streptomyces sp. M7, utilizando medio extracto de suelo, el cual tiene
una cantidad limitada de nutrientes. A pesar de ello, la actinobacteria fue capaz
de crecer y remover el lindano, mostrando su gran potencial para la
biorremediación.

3.2 Compuestos organofosforados

Los compuestos organofosforados son ésteres del ácido fosfórico y de sus

derivados, empleados en el sector agrícola con el propósito de combatir y
controlar diversas plagas para asegurar la producción agrícola y la inversión
económica. Son utilizados como insecticidas, acaricidas, nematicidas y
fungicidas. Algunos actúan como plaguicidas de contacto y otros como
plaguicidas sistémicos. Son sustancias químicas altamente tóxicas, liposolubles
y volátiles, características que facilitan su absorción y causan graves daños para
la salud humana y el ambiente (Hernández, Álvarez & Ríos, 2017).

Por otra parte, los organofosforados inhiben la actividad normal de la acetilcolina

esterasa mediante la unión covalente con esta enzima, de manera que modifican
su estructura y función. Los compuestos organofosforados son ésteres, amidas
o tioles derivados de los ácidos fosfórico, fosfónico y fosfortoico. Se clasifican en
función de algunas de sus características principales como la toxicidad aguda, la
vida media, la estructura química y su uso. (Ramírez y Lacasaña 2001).

Algunos de los microorganismos que disminuyen el grado de toxicidad de los

compuestos organofosforados son los siguientes: diversos tipos de hongos como
Hypholoma fasciculare y Coriolus versicolor y bacterias del género Lactobacillus
(que incluyen especies como L. vulgarices, L. paracasei y L. plantarum) que
demostraron tener una fuerte aceleración de la degradación de estos
compuestos (Zhao & Wang, 2012).

Ejemplo de compuesto organofosforados

Clorpirifós Clorpirifós (cp)

Es uno de los insecticidas organofosforados clorados más ampliamente

utilizados en la industria agrícola y es eficiente contra un amplio espectro de
plagas. El cp tiene una toxicidad intermedia para los mamíferos, por lo tanto,
cada vez es más utilizado en la agricultura, pues no cuenta con las restricciones
impuestas a los compuestos organofosforados altamente tóxicos como el
diclorvos y el forato, entre otros.

1. Características:

 Es moderadamente persistente, con una vida media en el suelo

de 10 a 120 días.
  Posee muy baja solubilidad en agua, sin embargo, es
fácilmente soluble en la mayoría de disolventes orgánicos, por
lo que puede penetrar fácilmente las membranas celulares.

Microorganismos

a) Bacillus pumilus C2A1:

Es una cepa bacteriana C2A1

El papel de la cepa C2A1 en la degradación de los clorpirifos se examinó en

diferentes condiciones de cultivo como el pH, la densidad del inóculo, la
presencia de fuentes adicionales de carbono / nutrientes y la concentración de
pesticidas. El clorpirifos fue utilizado por la cepa C2A1 como la única fuente de
carbono y energía, así como también se co-metabolizó en presencia de glucosa,
extracto de levadura y caldo nutritivo. La degradación máxima de los pesticidas
se observó a un pH alto (8.5) y una alta densidad de inóculo cuando se usó
clorpirifos como única fuente y energía. En presencia de otros nutrientes, la
degradación del clorpirifos se mejoró probablemente debido al alto crecimiento
en compuestos fácilmente metabolizables que a su vez aumentaron la
degradación. La cepa C2A1 mostró una degradación del 90% de TCP (300 mg
L (-1)) dentro de los 8 días de la incubación.

 Tiene la capacidad de degradar 900 mg/L en 14 días.(En clorpirifos)

 Tiene la capacidad de degradar en un pH alcalino como en pH ácido.

b) Bacillus sp

.Es una bacteria Gram positiva, Catalasa-positiva, aerobio comúnmente

encontrada en el suelo. Miembro del Género Bacillus, B. subtilis tiene la habilidad
para formar una resistente endospora protectora, permitiéndole tolerar
condiciones ambientalmente extremas. Este género de bacterias se caracteriza
y diferencia de las demás bacterias Gram positivas por la presencia de esporas
y prueba de catalasa negativa.

Tienen forma de bastoncillo y están agrupadas en cadenas, son mótiles y poseen

flagelación perítrica. Forman endosporas, son anaerobias estrictas o facultativas.
No son bacterias adherentes y son productoras de sustancias antimicrobianas,
así como de enzimas hidrolasas. Estas son pequeñas estructuras ovoides o
esféricas y constituyen formas celulares muy resistentes al calor y al medio
adverso. Su síntesis se produce antelas condiciones de limitación de nutrientes,
agua y oxígeno.
c) Pantoea agglomerans

Es un bacilo Gram negativo, sin cápsula, aerobio facultativo, perteneciente a la

familia Enterobacteriacea. Habita plantas, suelo, agua, piel humana, heces
animales y humanas. Es responsable de la mayor parte de las enfermedades
intrahospitalarias en medicina humana, produciendo infecciones
fundamentalmente relacionadas con infusiones intravenosas, así como
meningitis neonatal y artritis séptica a consecuencia de punciones accidentales
con espinas de plantas, sin embargo se han descrito en pacientes humanos
distintas patologías causadas por esta bacteria. La más común es la artritis
séptica producida por punciones accidentales con espinas de palmeras y otras
plantas como rosales y cactus. Es una especie que obtuvo un resultado muy
significativo en cuanto a la degradación del clorpirifos en relación con la especie
Bacillus sp, si bien esta última ha sido encontrada en la gran mayoría de suelos
y se ha demostrado su capacidad degradadora de sustancias como los OPs, la
especie Pantoea agglomerans ha mostrado su capacidad para otro tipo de
sustancias como arsénico y derivados del petróleo. Este es uno de los
primeros trabajos en el que se evidencia la capacidad degradadora de las
bacterias anteriormente mencionadas para compuestos de tipo organofosforado,
utilizando como base el hecho de que esta clase de microorganismos utiliza
enzimas especializadas para degradarlos.

Obtención, aislamiento e identificación de cepas bacterianas.

1.- Se tomaron 300 g de suelo de cultivo e impregnado con 20 mL de una

solución estándar de clorpirifos a 200 ppm

2.- Se dejó secar y puesto a oscuridad por un periodo de 30 días a una

temperatura de 30°C.

3.- Pasado este tiempo el suelo fue tamizado, se tomó 1 g y adicionado en 9 mL

de agua destilada estéril.

4.- Esta dilución fue la base para preparación de soluciones sucesivas de 10-1 a
10-4 utilizando como solvente medio mínimo M9 (6 g de fosfato ácido de sodio
hidratado, 3 g de fosfato acido de potasio, 4 g de cloruro de amonio, 0,5 g de
cloruro de sodio, 0,25 de sulfato de manganeso heptahidratado, 0,0168 g de
cloruro de calcio hidratado) con clorpirifos a 200 ppm como única fuente
de carbono.

5.- El medio fue incubado por una semana a 36°C ±1 (30,31).

6.- Después del tiempo de incubación y que se haya observado una turbidez de
0,5 McFarland.
 7.- Se procedió a tomar 100 µL de las colonias suspendidas e se incubaron en
agar nutritivo mediante una siembra masiva durante una semana a 36°C ±1.

8.- Una vez comprobado el crecimiento de las colonias, estas fueron aisladas y
sembradas en agar nutritivo durante las mismas condiciones de incubación
antes mencionadas.

9.- Las cepas fueron identificadas mediante pruebas bioquímicas tales como
tinción de Gram, catalasa, oxidasa y agar sangre, así como también el uso de
kits especializados para tal fin como BBL CRYSTAL.

10.- Se verificó su crecimiento mediante espectrofotometría UV-VIS por

un periodo de 120 horas.

Ilustración 4- bacillus sp Ilustración 3- Pantoea agglomerans

CASOS:

CASO 1

La investigación realizada por Gina María Hernández-Ruiz, Natalia Andrea

Álvarez-Orozco, Leonardo Alberto Ríos-Osorio, en el 2017, se aplica en la
Biorremediación de organofosforados por hongos y bacterias en suelos
agrícolas, la cual tiene como finalidad de aportar información útil para la
realización de estudios posteriores. Se encontró que el organofosforado que
más se ha estudiado es el clorpirifós (categoría toxicológica III) y los
microorganismos que más se utilizan como biorremediadores de
organofosforados son los géneros Serratia, Bacillus y Pseudomonas. Se
concluye que el éxito de la biorremediación depende de la capacidad competitiva
de los microorganismos, de la biodisponibilidad y la concentración del
organofosforado, del pH, la temperatura y el tipo de suelo, así como de la
presencia de suplementos nutricionales y de la concentración alta del inóculo.
CASO 2

La investigación realizada por científicos de la Universidad de La Habana, Cuba

tuvo como objetivo evaluar la capacidad biodegradativa de los hongos Trametes
máxima (MUCL 44155) y Ganoderma zonatum (B-18), previamente aisladas y
conservadas en agua destilada a 4º C, se usó el Agar BIOCEN y Agar Kimura,
incubándose a 30ºC por 7 días, para inocular cultivos se utilizaron porciones de
micelio de 5mm de diámetro, con 2 g de Na2SO4 y se agitó para disolver la sal.
Las cepas Trametes maxima(MUCL 44155) y Ganoderma zonatum (B-18)
mostraron una gran capacidad biodegradativa sobre el DDT (99% y 73% de
degradación, respectivamente).

CASO 3:
Abad (2017) en su tesis tuvo como objetivo contribuir a la biorremediación de
suelos contaminados por agroquímicos en la provincia de Loja (Ecuador), a
través de la caracterización, identificación molecular y evaluación del potencial
de microorganismos autóctonos mediante métodos de bio-absorción. Usó 8
géneros de hongos siendo el Mucor circinelloides F., el de mayor capacidad de
adaptabilidad y absorción para glifosato (5g/l y 1g/l). Mientras que, Penicillium
chrysogenum y Uncultured Aspergillus, constituyen los de mayor capacidad de
absorción para cipermetrina; en el caso de Bacilos rectangulares gram positivos,
tuvo un crecimiento del 59 % (1g/l; 61% en 5g/l y 55% en 15gr/l).

CASO 4

Jaramillo & Marín (2015) en su investigación se tuvo como objetivo evaluar la

capacidad biodegradativa de las cepas bacterianas Bacillus sp y Pantoea
agglomerans en suelos y leche contaminados con agroquímicos, en el municipio
de San Bernardo Del Viento (Colombia). Se tomó muestras de suelo a 20 cm de
profundidad, (200 – 300 g), se lo sometió a extracción soxhlet por 18 horas,
usando hexano, las cepas bacterianas Bacillus sp y Pantoea agglomerans
lograron mayor reducción, transcurridas 24 horas la concentración del pesticida
disminuyó de 148,4 ppm hasta 39.34, 45.02 y 134.6 ppm lo que equivale a una
reducción de 73.50%, 69.67% y 9.28% del clorpirifos, respectivamente

CASO 5:

Betancur, B. (2013) en su tesis tuvo como objetivo evaluar la efectividad de la

reducción de la concentración de 1,1,1-tricloro-2,2’bis(pclorofenil)etano (DDT) en
un suelo tratado con diferentes protocolos de biorremediación, el muestreo fue
realizado en 40 cm superficiales del suelo , fue secado, molido y pasado a través
de un tamiz de 2 mm., para evaluar la disminución de la toxicidad del suelo, uso
Eubacterium limosum y Alcaligenes eutrophus para el bioetimulo, el tratamiento
por bioestímulo permitió reducir la concentración de DDT en un 94.3% mientras
que por atenuación natural solo se removió el 4.28%. Esto permite concluir que
el tratamiento por bioestímulo es efectivo para mejorar la remoción de DDT.
CONCLUSIONES:

• Es posible degradar compuestos orgánicos como los pesticidas

aprovechando a los microorganismos como (Serratia, Bacillus y
Pseudomonas).

• Los microorganismos poseen capacidad suficiente para degradar cierto

contamínate.

REFERENCIAS:

Corredor B., Peñuela G., Cardona S., & Pino N. (2013). Biorremediación de suelo
contaminado con pesticidas: Caso DDT. En Revistas.unal.edu.co, 16(3)
pp. 119-135. Recuperado de
https://revistas.unal.edu.co/index.php/gestion/article/view/33173

Betancur B., (2013). Biorremediación de suelo contaminado con el pesticida

1,1,1- tricloro-2,2’bis(p-clorofenil)etano (ddt) mediante protocolos de
bioestimulación y adición de surfactante. (Tesis para magister).
Universidad Nacional de Colombia, Medellín.

Soriano M. (2010). Degradación de pesticidas por actinomicetos. En Revista

Dialnet, 2(1) pp. 34-37. Recuperado de
https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=6181506

Hernández G., Alvarez N., Rios L., (2017). Biorremediacion de organofosfordos

por hongos y bacterias en suelos agrícolas. En Revista Scielo, 18(1) pp.
139-159. Recuperado de
http://www.scielo.org.co/pdf/ccta/v18n1/v18n1a09.pdf

Marin L., Jaramillo B., (2015). Aislamiento de bacterias degradadoras de

pesticidas organofosforados encontrados en suelos. En Revista Scielo
42(2) Recuperado de https://scielo.conicyt.cl/scielo.php?pid=S0717-
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Betancur, B. (2013).Biorremediación de suelo contaminado con el pesticida

1,1,1- tricloro-2,2’bis(p-clorofenil)etano (ddt) mediante protocolos de
bioestimulación y adición de surfactante. Universidad Nacional de Colombia.
Recuperado a partir de:
http://bdigital.unal.edu.co/9164/1/1088253581.2013.pdf.pdf

Jaramillo, B. & Marin, B. (2015). Aislamiento de bacterias degradadoras de

pesticidas organofosforados encontrados en suelos y en leche bovina.
 Universidad de Cartagena. Recuperado a partir de:
https://scielo.conicyt.cl/pdf/rchnut/v42n2/art10.pdf

Abad, Y. (2017). Caracterización, identificación y evaluación de microorganismos

autóctonos biorremediadores de suelos contaminados por agroquímicos en
la provincia de Loja. Recuperado a partir de:
http://dspace.ucuenca.edu.ec/bitstream/123456789/26974/1/TESIS%20_%
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Dominguez, O., Ramos, M., Manzano, A., et. al. (2013). Biodegradación de DDT
por dos cepas nativas de hongos de la podredumbre blanca. Red de Revistas
Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal. Recuperado a
partir de: https://www.redalyc.org/html/1812/181220509039/