Los sentidos propioceptivos: sus funciones en la señalización de la forma del cuerpo, la posición y

el movimiento del cuerpo y la fuerza muscular

Autores

Abstracto

Esta es una revisión de los sentidos propioceptivos generados como resultado de nuestras propias
acciones. Incluyen los sentidos de la posición y el movimiento de nuestros miembros y el tronco, el
sentido del esfuerzo, el sentido de la fuerza y la sensación de pesadez. Los receptores involucrados
en la propiocepción se localizan en la piel, los músculos y las articulaciones. La información sobre
la posición y el movimiento de las extremidades no es generada por los receptores individuales,
sino por las poblaciones de aferentes. Las señales aferentes generadas durante un movimiento se
procesan para codificar la posición del extremo de un miembro. La entrada aferente se refiere a
un mapa del cuerpo central para determinar la ubicación de las extremidades en el espacio. Las
extremidades fantasmas experimentales, producidas al bloquear los nervios periféricos, han
demostrado que las áreas motoras del cerebro pueden generar sensaciones conscientes de
desplazamiento y movimiento de las extremidades en ausencia de cualquier entrada sensorial. En
los órganos del tendón del miembro normal y posiblemente también en los husos musculares
contribuyen a los sentidos de fuerza y pesadez. El ejercicio puede alterar la propiocepción y esto
tiene implicaciones para las lesiones musculoesqueléticas. Los sentidos propioceptivos, en
particular de la posición y movimiento de las extremidades, se deterioran con la edad y se asocian
con un mayor riesgo de caídas en las personas mayores. La información más reciente disponible
sobre propiocepción ha brindado una mejor comprensión de los mecanismos que subyacen a
estos sentidos, así como también proporciona una nueva perspectiva de una variedad de
condiciones clínicas.

Es útil y justificable que el nivel de investigación tenga su propio lenguaje, pero debemos esperar
que con un mayor avance de nuestro conocimiento será fácil traducir uno de esos lenguajes en
otro. Hasta ese momento, cada campo debe desarrollarse según sus propias líneas, sin obstáculos
por las muchas posibilidades de mala interpretación. E. von Holst (1954)

I. INTRODUCCIÓN Y ANTECEDENTES HISTÓRICOS

A. Introducción

En las actividades cotidianas, dependemos de las señales que provienen de nuestros cuerpos en
movimiento para poder responder al espacio que nos rodea y reaccionar rápidamente en
circunstancias cambiantes. Gran parte de este conocimiento sobre la posición y el movimiento de
las extremidades y el tronco está provisto por las sensaciones que surgen en los propioceptores.
La información que proporcionan nos permite maniobrar en torno a los obstáculos en la oscuridad
y ser capaces de manipular objetos fuera de la vista.

El término propiocepción nos fue transmitido por Sherrington (356). Dijo: "En la receptividad
muscular vemos que el cuerpo mismo actúa como un estímulo para sus propios receptores: los
propioceptores". En una interpretación estricta de esa definición, nuestros cuerpos son
suministrados por muchos tipos de propioceptores, no solo aquellos que se preocupan por la
sensibilidad muscular . Por ejemplo, tenemos receptores que señalan la distensión de las arterias,
los pulmones y el intestino. Tradicionalmente, sin embargo, el término propioceptor se ha
restringido a los receptores preocupados por las sensaciones conscientes, y estos incluyen los
sentidos de la posición y el movimiento de las extremidades, la sensación de tensión o fuerza, la
sensación de esfuerzo y la sensación de equilibrio. Kinesthesia, un término introducido por Bastian
(17), se usa aquí para referirse a las sensaciones de la posición y el movimiento de las
extremidades. En esta revisión, no hemos discutido el sentido del equilibrio. Sin embargo, al igual
que el sistema propioceptivo, el sistema vestibular contribuye a una variedad de sensaciones
conscientes, así como a la orientación del movimiento y la postura (para su revisión, ver Refs. 10,
87, 88).

Las sensaciones propioceptivas son misteriosas porque no somos conscientes de ellas. Se

distinguen de los exteroceptores como el ojo y el oído, ya que no están asociados con sensaciones
específicas reconocibles. Sin embargo, cuando en realidad no estamos mirando nuestras
extremidades, podemos indicar con precisión razonable sus posiciones y si se están moviendo.
Parte de la explicación de esta falta de sensaciones identificables se relaciona con la previsibilidad
de las señales propioceptivas. Somos conscientes de que estamos haciendo un movimiento
voluntario y anticipamos la entrada sensorial que genera. Un concepto general en fisiología
sensorial es que lo que sentimos comúnmente representa la diferencia entre lo que se espera y lo
que realmente ocurrió (por ejemplo, Refs. 19, 86, 423). Sobre esa base, si un movimiento va al
plan y no hay desajuste entre las señales esperadas y las realmente generadas, no se produce una
sensación definible, sin embargo, el sujeto conoce con precisión la ubicación de su extremidad. Es
posible generar una señal propioceptiva artificial utilizando vibración muscular (159). La vibración
produce sensaciones de desplazamiento y movimiento de las extremidades, lo que lleva al sujeto a
expresar asombro por la naturaleza no deseada de las sensaciones. Esto sugiere que la voluntad
de moverse y las sensaciones propioceptivas posteriores están íntimamente vinculadas.

El estudio de la propiocepción siempre ha atraído un interés generalizado. Parte de la razón es el

importante papel que juega la propiocepción en el control motor. No podemos avanzar hacia un
objetivo sin una retroalimentación visual y propioceptiva continua. Además, la propiocepción es
atractiva porque promete una mejor comprensión de nuestras experiencias sensoriales diarias. En
los últimos años, el tema ha recibido un ímpetu adicional de los avances en la neuroimagen, en
particular, la resonancia magnética (MRI). Ha permitido el estudio de los patrones de actividad
central producidos por los estímulos propioceptivos. Eso, a su vez, ha conducido al reconocimiento
de la importancia de la integración de los insumos propioceptivos con los insumos de otros
sentidos, tales como la visión y el tacto, y la identificación de las áreas centrales que pueden estar
involucradas en la integración. Estamos comenzando a comprender cómo surgen algunas
sensaciones propioceptivas y cómo se usan para crear una imagen corporal. Al diseñar
experimentos para probar estas ideas, también ha resultado útil recurrir a métodos modernos de
generación de realidades virtuales (341).

El tema de propiocepción se encuentra en el límite entre la neurofisiología y la neuropsicología. En

esta revisión, hemos tomado una visión más fisiológica y nos hemos restringido a una discusión de
aspectos de la fisiología de los propioceptores, sus patrones centrales de proyección y las
sensaciones generadas. Un campo en expansión se refiere a las interacciones entre propiocepción,
visión e insumos vestibulares. Mientras discutimos algo de esto, no hemos revisado el área
exhaustivamente. Lo mismo se aplica en el extremo más psicológico del tema, por ejemplo, la
integración sensoriomotora en la generación de conceptos de "bienestar", emociones e
interacciones sociales. Hemos optado por no revisar la extensa literatura sobre movimientos
oculares, aunque se hará referencia a ella. Para revisiones completas, consulte, por ejemplo,
Referencias 95, 216.

El tema de la propiocepción, tal como lo hemos abordado, ha sido revisado antes (136, 244, 300,
303, 304). Sin embargo, es notable que algunos de los principales libros de texto que pretenden
abarcar todos los aspectos de la neurociencia (p. Ej., Ref. 286) y un manual "comprensivo"
multivolumen sobre los sentidos (49) no hayan incluido ninguna discusión detallada sobre la
propiocepción. Estas omisiones, más los muchos desarrollos nuevos en el campo, ponen de relieve
la necesidad de una reevaluación del tema y, con suerte, recordará a los estudiantes, maestros y
otros sobre la importancia del material. En esta revisión, intentamos centrarnos en los desarrollos
recientes, el papel de los comandos motores en la generación de sensaciones propioceptivas, las
propiedades de señalización de conjunto de aferentes propioceptivas y la información, basada en
estudios de MRI, de las estructuras centrales identificadas como participantes en la generación de
sensaciones propioceptivas.

B. Antecedentes históricos

La historia de la propiocepción ha sido tema de discusión durante cientos de años, con ideas
emergentes, su rechazo y su subsecuente reemergencia a medida que el progreso científico toma
su tortuoso camino. Al leer algunos de los relatos del siglo XIX, la sofisticación de las ideas y la
claridad de expresión son sorprendentes. Una explicación de las primeras especulaciones y el
aumento de una propuesta para un "sexto sentido" es proporcionada por Wade (395). (Otros
artículos con perspectivas históricas incluyen las referencias 95, 159 y 244.)

Aristóteles creía firmemente que solo había cinco sentidos: vista, oído, olfato, gusto y tacto.
Excluye específicamente la existencia de un sexto sentido (véase 339). Las especulaciones acerca
de una sensación muscular datan de al menos el siglo XVII. William Harvey (181) especuló sobre el
hecho de que los músculos que mueven los dedos se encuentran en el antebrazo. "Así percibimos
y sentimos que los dedos se mueven, pero realmente no percibimos ni sentimos el movimiento de
los músculos que están en el codo". El descubrimiento del sexto sentido, el sentido muscular, se
atribuye a Bell (20). Plantea la pregunta: "¿los músculos tienen algún otro propósito para servir
que simplemente contraer bajo el impulso de sus nervios motores?" Concluyó, "Somos sensibles a
los cambios más mínimos de esfuerzo muscular, por lo que sabemos que los músculos posición del
cuerpo y los miembros, cuando no hay otros medios de conocimiento abiertos ". Bell también
especuló acerca de si las señales eran de origen central o periférico.

La idea de un sentido muscular fue debatida repetidamente durante el siglo XIX. Los fisiólogos
alemanes hablaron sobre el "Muskelsinn". Lo que se suponía aquí no era una sensación originada
en los músculos mismos, sino en el cerebro. También fue referido como una "sensación de
inervación" (184, 268). La idea era que cada vez que quisiéramos un movimiento, esto generaba
centralmente sensaciones de actividad y movimiento muscular. Sherrington (355) en su influyente
capítulo de libros de texto sobre "El sentido muscular" rechazó estas ideas, en gran parte basadas
en la observación de que, en ausencia de órdenes motoras, cuando nuestras extremidades están
relajadas, todavía sabemos dónde están, incluso si no lo somos mirándolos. Sherrington dijo: "Una
objeción a esta hipótesis (sensación de inervación) es que reprime bruscamente las sensaciones
pasivas de las de movimiento activo, mientras que hay un terreno sólido para creer que los dos
están íntimamente aliados". Así que hubo dos escuelas de pensamiento, una afirmando que el
sentido muscular tenía un origen completamente central, y el otro creyó que una señal periférica
era la principal responsable. Bastian (17), que acuñó el término cinestésis, fue el único en ese
momento que contempló una teoría híbrida, que comprende componentes centrales y periféricos
(véase también la Ref. 95). Más tarde abandonó esta idea en favor de un mecanismo puramente
periférico [para más detalles, ver Jones (204)]. Los puntos de vista de Sherrington prevalecieron, y
durante la primera mitad del siglo XX, el tema de la propiocepción se basó en gran parte en las
sensaciones musculares, aunque el psicólogo Lashley propuso algunas contraposiciones (222).

En su relato de los sentidos musculares, Sherrington pasó sin comentar el papel de los receptores
musculares en "movimiento activo" a su contribución a la acción refleja espinal. Esto escinde los
dos roles notablemente diferentes de los receptores musculares, su contribución a la sensación
consciente como propioceptores, y su acción refleja automática inconsciente. Esta dicotomía de
acción llevó a Merton (257) a declarar: "Todos están de acuerdo en que los husos musculares son
los receptores del reflejo de estiramiento y los mecanismos basados en él, pero también se
sostiene al mismo tiempo que los husos musculares dan información sobre el longitud de los
músculos que se usarán en nuestros juicios conscientes de la posición de las extremidades. Hasta
que no se sienta la incompatibilidad subyacente de estas dos nociones, no se puede apreciar
adecuadamente el carácter de los problemas que nos enfrentamos en este campo ". Aquí vale la
pena reflexionar sobre la estrategia de asignar a una clase de receptores roles tan diversos y lo
que esto significa para procesos integradores centrales. En la presente revisión, hemos limitado el
significado de "propioceptor" a un receptor que da lugar a sensaciones conscientes (300). Al
hacerlo, somos conscientes de que los receptores como los husos musculares y los órganos del
tendón también juegan un papel importante en el control inconsciente y reflejo de los
movimientos.

Cuando pensamos en el sentido de la posición de las extremidades, un lugar obvio para buscar la
posición de señalización de los receptores está en la articulación sobre la cual se mueve la
extremidad. Eso, de hecho, fue la opinión predominante durante gran parte del siglo XX. Se creía
que las sensaciones cinestésicas se producían exclusivamente en las articulaciones. El propio
Sherrington fue cauteloso: "Las contribuciones individuales hacia el sentido muscular de estos
diferentes conjuntos de órganos extremos solo pueden conjeturarse" (355). En cualquier caso,
como se introdujeron las técnicas de grabación de aferente simple, surgió la opinión de que la
principal fuente de información cinestésica estaba en las articulaciones mismas. Boyd y Roberts
(33) y Skoglund (362) [ver también Skoglund (363), Mountcastle y Powell (267) y Jones (204)]
proporcionaron la base experimental para esta vista. Hoy sabemos que este no es el caso y que los
receptores musculares son los principales receptores cinestésicos. En una serie influyente de
estudios en animales que desafiaron la visión de los receptores articulares como los principales
sensores cinestésicos, Burgess y colegas (42,43) mostraron que la adaptación lenta de receptores
en la articulación de la rodilla del gato proporcionó información posicional ambigua debido a que
aumentaron su tasa de descarga en ambos extremos de la posición de la articulación. Aquí hubo
un giro interesante a la historia. Se afirmó que en el nervio articular posterior del gato que
suministra la articulación de la rodilla, hubo aferentes que se descargaron en el rango medio de la
posición de la rodilla (33, 115, 362). Estas aferentes cambiaron monotónicamente su tasa de
descarga con cambios en el ángulo de la articulación, como cabría esperar de una posición
conjunta de señalización del receptor. Posteriormente, sin embargo, se demostró que estas
descargas provienen de husos musculares en el músculo poplíteo cuyas aferentes habían tomado
un curso aberrante en el nervio articular posterior (250).

La vista moderna tiene husos musculares como los principales propioceptores. Aquí es interesante
reflexionar sobre el tortuoso camino tomado por el progreso en el campo. Las ideas tempranas y
bastante sofisticadas sobre una sensación de inervaciones fueron reemplazadas por una visión que
se centró completamente en los receptores periféricos. Pero esto seguía siendo un error, ya que el
tipo de receptor principal se consideraba receptores articulares, no receptores musculares. Hoy en
día, si bien somos conscientes de la importancia de las señales periféricas para la propiocepción
pasiva, hemos revivido algunas de las ideas antiguas sobre una sensación de inervaciones, para dar
a las señales de "flujo de salida" un papel más importante, especialmente en propiocepción activa,
donde la generación de periféricos Las señales van acompañadas de una actividad motriz
voluntaria.

II. LOS SENSORES KINESTÉTICOS

A. Introducción
Durante el movimiento de la extremidad y los cambios de posición, los tejidos alrededor de las
articulaciones relevantes se deformarán, incluyendo la piel, los músculos, los tendones, la fascia,
las cápsulas articulares y los ligamentos (por ejemplo, Refs. 1, 169). Todos estos tejidos están
inervados por receptores mecánicamente sensibles, y su densidad varía entre los músculos y las
regiones del cuerpo (p. Ej., Ref. 16). Surge la pregunta, ¿cuáles son los principales receptores
cinestésicos? En esta revisión, se argumenta que los husos musculares desempeñan un papel
principal en la cinestesia, y que algunos receptores de la piel proporcionan información adicional.
Las vistas emergentes sugieren que los órganos del tendón de Golgi contribuyen a la
propiocepción, incluidos los sentidos de fuerza y pesadez. Aquí la evidencia sigue siendo indirecta,
el problema es que es difícil activar selectivamente una población de órganos tendinosos. Las
principales características del huso muscular y el órgano tendinoso se representan en las Figuras 1
y 2, respectivamente. Los receptores articulares probablemente juegan un papel menor en la
mayoría de las articulaciones, actuando como detectores limitadores. Sin embargo, hay evidencia
de una contribución de los receptores articulares en el rango medio de los movimientos en las
articulaciones de los dedos (69, 116). Aquí hemos considerado la evidencia de las contribuciones
de cada tipo de mecanorreceptor y su importancia relevante.

Figura 1.

Representación diagramática del huso muscular de los mamíferos. Las fibras intrafusales incluyen
las fibras de la bolsa nuclear grande 1 y la bolsa 2 junto con las fibras de cadena nuclear más
pequeñas. Los extremos de las fibras de la bolsa se extienden más allá de la cápsula mientras que
las fibras de la cadena se encuentran dentro de los límites de la cápsula. Las fibras aferentes
grandes, del grupo Ia terminan como terminaciones primarias, haciendo terminaciones en espiral
alrededor de las porciones nucleadas de los tres tipos de fibras intrafusales. Las fibras aferentes
más pequeñas, del grupo II terminan como terminaciones secundarias, situadas a un lado de los
extremos primarios y la bolsa de suministro 2 y las fibras de cadena. Las fibras fusimotoras gamma
dinámicas (γ dinámicas) inervan fibras de la bolsa 1, mientras que las fibras fusimotoras gamma
estáticas (γ estáticas) inervan la bolsa 2 y las fibras de la cadena. [Rredrawn de Proske (301).
Figura 2.

Representación diagramática del órgano del tendón de Golgi en mamíferos. El axón del Grupo Ib
penetra en la cápsula y las ramas del receptor, terminando cada rama en una cadena del tendón
que está unida a una fibra muscular. Un órgano tendinoso típico tiene 10 o más fibras musculares
unidas a él, cada fibra perteneciente a una unidad motora diferente. La contracción de una unidad
motora que suministra un órgano de tendón estira la hebra del tendón a la que está unida su fibra
muscular, generando actividad en el axón Ib. [Rediseñado en parte por Proske (302).]

B. Evidencia de husos musculares como principales sensores cinestésicos

Este es un resumen de la evidencia en apoyo de la opinión de que los husos musculares son los
principales sensores cinestésicos. Si la información cinestésica puede venir igual de bien de los
receptores de la piel y de las articulaciones, ¿cuál es la evidencia de que en muchas articulaciones
son los husos musculares los que desempeñan el papel dominante? El primer puntero y quizás el
intuitivamente más atractivo proviene de observaciones de los sentidos persistentes de posición y
movimiento después del reemplazo articular.

1. Cirugía de reemplazo articular

En pacientes que han tenido un reemplazo total de cadera que implica la eliminación de todos los
componentes capsulares y ligamentosos, la posición y el sentido de movimiento permanecieron
intactos (170). La capacidad de detectar movimientos pasivos y duplicar las posiciones de la cadera
se retuvo poco después de la recuperación de la operación y persistió inalterada durante el
período subsiguiente de varios meses. Los autores concluyeron que la capacidad de detectar la
posición articular no dependía de los estímulos que surgen en la cápsula articular o en las
superficies de la articulación de la cadera. Esta vista fue respaldada por observaciones sobre
anestesia local dentro de la articulación de la rodilla (70). Por lo tanto, la evidencia sugiere que, al
menos en algunas articulaciones, los receptores articulares no desempeñan un papel importante
en la cinestesia. Otros estudios sobre el reemplazo articular y la reparación de los ligamentos han
arrojado resultados un tanto variables, algunos incluso sugieren que el rendimiento se mejora
después de la cirugía (para su revisión, ver Ref. 316). Esta variación probablemente dependa de la
patología local, su duración, los cambios asociados en las articulaciones contralaterales, así como
los métodos para evaluar los déficits.
2. Lesiones de columna dorsal

Si los receptores sensoriales contribuyen a la sensación consciente, sus aferentes deben

proyectarse hacia la corteza cerebral. Ahora está bien establecido a partir de estudios en animales
que aferentes de los husos musculares y los órganos del tendón, así como los de la piel y la
articulación se proyectan a la corteza (221, 247, 248, 278). El camino que toman las aferentes de la
piel y las articulaciones es a través de las columnas dorsales (posteriores), los núcleos gracile y
cuneate, el lemnisco medial y el tálamo. Las aferentes musculares de la extremidad anterior
también se proyectan centralmente a través de las columnas dorsales (336). Sin embargo, para las
extremidades posteriores, los aferentes musculares, a diferencia de la piel y las aferentes de las
articulaciones, abandonan la columna dorsal en la región lumbar superior, sinapsis en la columna
de Clarke y se proyectan centralmente en el funiculus dorsolateral como tracto espinocerebeloso
dorsal (para más detalles, ver Refs. 27, 220).

Existen algunas pruebas de que las vías de proyección central para aferentes de la piel y el
músculo en humanos son similares a las de los mamíferos. La sección posterior de la columna a
nivel torácico en humanos lleva a una pérdida extensa de la piel y la sensación articular en las
piernas, pero la vía de proyección central para las aferentes musculares permanece intacta, lo que
se indica mediante la preservación de los sentidos de la posición y el movimiento. La evidencia
proviene de un número limitado de pacientes bien descritos con secciones parciales o totales de
sus columnas dorsales (396; véase también Ref. 338). En un paciente con lesión de la médula
torácica, incluida la sección total de ambas columnas dorsales, pero solo un daño limitado al
cordón subyacente, la sensación de movimiento articular y la dirección del movimiento de las
piernas fue cercana a lo normal. Este hallazgo fue corroborado en otros dos pacientes. En general,
estos datos indican que la destrucción de columnas dorsales en la región torácica no afecta la
cinestesia en las extremidades inferiores. Por implicación, la entrada de piel y articulaciones no es
esencial para la cinestesia cualitativamente normal en las piernas.

3. Tixotropía muscular.

Los debates sobre la tixotropía muscular a menudo han estado ausentes en las revisiones de
propiocepción, pero el comportamiento tixotrópico de los husos musculares con frecuencia
conduce a errores en la interpretación de los datos experimentales sobre cinestesia. Además, la
tixotropía intrafuscular proporciona evidencia importante en apoyo de los husos musculares como
los principales sensores cinestésicos.

La tixotropía es la dependencia de la propiedad mecánica pasiva de un músculo en su historial

previo de contracción y cambios de longitud. Surge de la presencia de puentes cruzados estables
de larga duración entre la actina y la miosina en los sarcómeros del músculo en reposo, incluidas
las fibras musculares extrafusales e intrafusales (308). La presencia de estos puentes está indicada
por una rigidez friccional del músculo al comienzo de un estiramiento, el componente elástico de
corto alcance (SREC) (188). Acompañar al SREC es un aumento sostenido de la tensión en reposo,
llamada tensión en reposo de filamento (FRT) por Hill. Cuando un músculo se relaja después de
una contracción, se forman puentes cruzados estables en las fibras a esa longitud para darles su
SREC (219, 266). Si el músculo se acorta, las fuerzas compresivas que actúan sobre los sarcómeros
que se han endurecido por la presencia de los puentes son insuficientes para separar la mayoría
de los puentes, de modo que la fibra muscular no puede absorber por completo la longitud más
corta y cae floja. Tales estados tixotrópicos pueden persistir durante largos periodos de tiempo,
siempre que el músculo no se perturbe (311).

En longitudes largas, un músculo en reposo estará tenso, independientemente de su historial de

contracción, mientras que a longitudes cortas se afloja (158) e incluso puede doblarse (186). Hay
longitudes intermedias donde un músculo puede estar flojo o tenso dependiendo de su historial
de contracción y cambios de longitud. Lo que se entiende por holgura es que el músculo es
efectivamente más largo que la distancia entre sus dos puntos de unión, por lo que está obligado a
permanecer holgado. La holgura puede introducirse en cualquier longitud particular, al contraer el
músculo a una longitud más larga, dejarlo relajar durante varios segundos, y luego acortarlo a la
longitud original. Si bien la presencia de holgura en todo el músculo puede no ser siempre
aparente, los husos musculares con sus conexiones obedientes a las fibras extrafusales adyacentes
son particularmente propensos a ello (para su revisión, ver Ref. 310). El método utilizado para
acondicionar el músculo y sus efectos en las tasas de descarga del huso se muestra en la FIGURA 3.

Figura 3.

El método de acondicionamiento muscular para ponerlo en un estado definido. En A y B, en la

parte superior se muestra un antebrazo humano esquemático con un flexor y un músculo extensor
dibujado. Durante el acondicionamiento de la flexión (A, rojo), el antebrazo se flexiona, los
flexores del codo se contraen brevemente y, una vez que el músculo se ha relajado, el antebrazo
pasivo se coloca en el ángulo de prueba. Durante el acondicionamiento de la extensión (C, azul), el
antebrazo se extiende, los extensores del codo se contraen y, al relajarse, el antebrazo relajado se
coloca en el ángulo de prueba. Las huellas B y D debajo de los diagramas del antebrazo ofrecen
representaciones esquemáticas de las velocidades de disparo de los husos musculares en el
músculo sóleo del gato anestesiado después de haber sufrido dos tipos de acondicionamiento
muscular comparables a los utilizados en la articulación del codo humano. Una contracción del
acondicionamiento del sóleo cuando se acortó por 5 mm (B, huella roja), al volver a la longitud de
la prueba condujo a una descarga en reposo del husillo de 40 impulsos / s. Se condujo una
contracción de acondicionamiento después del suela por 5 mm (D, huella azul) al volver a la
longitud de prueba de una velocidad de husillo de 10 impulsos / s. [Rediseñado en parte por Wood
et al. (425).]

Para el músculo sóleo del gato anestesiado, en el que se ha eliminado la holgura mediante una
contracción de acondicionamiento, la velocidad de descarga en reposo del huso de 40 pulsos / s
cae a 10 pulsos / s cuando se introduce holgura en el músculo (FIGURA 3). Significa que baja la
tensión intrafuscular y, por lo tanto, se reduce el estrés ejercido por las fibras intrafusales en los
finales sensoriales del huso. De este modo, disminuye la velocidad de descarga del fondo del eje.
Si ahora el músculo se contrae voluntariamente, para incluir tanto las contracciones intrafusales
como las extrafusales, se eliminará la holgura de los husos y se elevarán las tasas de descarga de
fondo. Entonces, simplemente al contraer y luego relajar un músculo, sin cambiar su longitud, se
pueden cambiar las velocidades de descarga de fondo en los husos (164). Esto produce cambios
significativos en la posición percibida de la extremidad (FIGURA 4).

Figura 4.

Los efectos del acondicionamiento muscular en el sentido de la posición humana en el antebrazo

medido en una tarea de coincidencia de dos brazos. Se muestran 10 pares de ensayos sucesivos de
un sujeto. Después de una contracción de acondicionamiento del brazo de referencia, el
experimentador colocó el brazo relajado en un soporte en el ángulo de prueba. Para indicar su
ubicación, el sujeto luego movió su otro brazo a una posición coincidente. Los errores se
calcularon como la diferencia en la posición de los dos brazos y se mostraron usando la
convención, los errores en la dirección de la extensión como positivos, los errores en la dirección
de la flexión como negativos. Símbolos en rojo, errores de posición después del
acondicionamiento por flexión; símbolos en azul, errores después del acondicionamiento de la
extensión (ver FIGURA 3). Los ensayos se alternaron entre las dos formas de acondicionamiento, y
cada par de mediciones se unió mediante una línea de puntos. La línea discontinua indica error
cero. El acondicionamiento de la flexión lleva a que los errores se encuentren sistemáticamente en
la dirección de la extensión en relación con los errores después del acondicionamiento de la
extensión. [Datos de Winter et al. (419).]

El comportamiento tixotrópico está restringido a los ejes musculares y musculares extrafusales.

Sus efectos son prominentes en las longitudes cortas e intermedias de los músculos, y se
desvanecen a grandes distancias, como resultado del desprendimiento espontáneo de puentes
cruzados estables en presencia de la alta tensión pasiva (164). Debido a que la mayoría de los
órganos del tendón tienen un umbral alto para el estiramiento pasivo, el músculo debe estirarse a
largas distancias para que los órganos del tendón generen actividad mantenida. En esas
longitudes, los efectos tixotrópicos son pequeños o ausentes (305). Las aferentes de la piel y las
articulaciones, debido a la viscoelasticidad del tejido subyacente, mostrarán cierta histéresis en
sus respuestas a los movimientos de alargamiento y acortamiento. Sin embargo, estos cambios
son independientes de la contracción muscular y no persisten después de que el movimiento se ha
detenido, por lo que no son verdaderamente tixotrópicos, es decir, dependen de la historia previa.

Si los flexores del codo de un brazo están condicionados para que queden flojos o tensos, esto
puede conducir a cambios percibidos en la posición del brazo de ~ 5 ° (165). Si los dos brazos están
condicionados de manera opuesta, de modo que los flexores de codo de un lado quedan tensos
mientras que en el otro lado están tensos, puede generar errores de coincidencia de ~20 °, lo que
representa un cuarto del rango total de movimiento del brazo (5) A pesar de las diferencias tan
grandes en la posición del brazo, en el interrogatorio, los sujetos con los ojos vendados insisten en
que sus brazos están alineados con precisión. El hecho de que el acondicionamiento de los dos
brazos de esta manera conduce a errores tan grandes sugiere que el cerebro está escuchando
ambos brazos y lo más probable es que esté respondiendo a la señal de diferencia de ellos (412).

Dado que muchos de los datos iniciales fueron adquiridos sin conocimiento de la tixotropía, se
pasó por alto la complicación que esto presenta. Esto ha significado que a veces se haya
mantenido la incertidumbre acerca de la importancia de los resultados particulares. El informe
frecuentemente citado de que el sentido de posición es más preciso con movimientos activos en
lugar de pasivos (280) probablemente tenga como base la tixotropía muscular. La tixotropía es una
propiedad del músculo pasivo, por lo que su influencia en la propiocepción es especialmente
importante para la posición y el sentido del movimiento en la extremidad pasiva. Sin embargo, las
influencias tixotrópicas pueden persistir con contracciones voluntarias de 5-10% de máximo (168,
200).
El fracaso de muchos experimentos relacionados con el sentido de la posición de las extremidades
para colocar el músculo de prueba en un estado definido, ha dado lugar a incertidumbres en la
interpretación de algunos de los datos. Así, por ejemplo, en un estudio reciente de la posición
percibida de un brazo movido pasivamente (131), no se realizaron contracciones de
acondicionamiento de los músculos del codo. Se supuso que, como los sujetos permanecieron
pasivos durante la sesión de prueba de 0,5 horas, no hubo cambios en la actividad del huso
muscular durante este tiempo. Sin embargo, cualquier movimiento involuntario podría correr el
riesgo de cambiar la sensibilidad del huso y alterar el resultado. Además, el estado tixotrópico del
brazo del sujeto dependerá de lo que el sujeto haya estado haciendo inmediatamente antes del
ensayo experimental, arriesgándose a mayores diferencias intersubjetivas durante las mediciones
posteriores. De manera similar, si el objetivo de un experimento es comparar el sentido de la
posición en una extremidad sin carga, cuando la extremidad está soportando una carga, la
contracción voluntaria utilizada para soportar la carga eliminará cualquier holgura preexistente en
los husos durante las mediciones sin carga y conducirá a Errores de posición que no tienen nada
que ver con los efectos centrales de la carga (419).

Los errores dependientes de la tixotropía en sentido de posición típicamente están presentes solo
en el miembro pasivo, por lo que la salida del motor generada por el SNC no está directamente
involucrada. La dirección y la distribución de los errores implican fuertemente que es la actividad
de reposo de los husos musculares la que genera una señal de posición de las extremidades y que
en una tarea coincidente el parámetro medido por el cerebro es la diferencia en las señales entre
las extremidades. Tal comportamiento plantea la cuestión de cuál es el punto de referencia
utilizado para determinar la posición inicial de la extremidad. Otro problema es qué sucede en un
músculo que contrae (por ejemplo, Ref. 6). Durante una contracción voluntaria, algunos impulsos
del husillo serán generados por la actividad fusimotor (por ejemplo, Refs. 3, 47, 386, 416). No se
sabe con certeza cómo se genera el sentido de posición en estas condiciones (por ejemplo, Refs.
93, 242, 401). Una propuesta especulativa sobre cómo el cerebro puede distinguir entre los
impulsos del eje generado por estiramiento y la actividad fusimotora se presenta a continuación
(FIGURA 16).

La tixotropía proporciona el único método conocido para manipular el sentido de posición en el

miembro pasivo sin el uso de estímulos externos como la vibración. Hasta el momento no se han
hecho intentos de calificar el condicionamiento tixotrópico para ver si esto produce cambios
progresivos en el sentido de la posición. ¿Qué cambio en la velocidad de conjunto de la descarga
del huso en un músculo es necesario según el grado de cambio de sentido de la posición? Aquí hay
efectos potencialmente confusos de fibras extrafusales en la descarga del huso muscular (p. Ej.,
Ref. 44). Además, la tixotropía representa una herramienta útil para el estudio de sujetos
sospechosos de sufrir alteraciones propioceptivas, como los pacientes parkinsonianos (240, 428) y
los ancianos (195).

4. vibración muscular
Podría decirse que la evidencia más influyente en apoyo de los husos musculares como los
principales receptores cinestésicos es la ilusión del movimiento de las extremidades y la posición
desplazada producida por la vibración sobre el tendón o el músculo (111, 159). Estas
observaciones, más que ninguna otra, giraron en la opinión predominante en la década de 1970,
lejos de los receptores articulares, en favor de los receptores musculares. La vibración del tendón
del bíceps o tríceps braquial a 100 Hz produjo una ilusión de movimiento y de una posición
cambiada en el codo en una dirección que alargaría el músculo vibrado. La vibración sobre la
articulación del codo no produjo ninguna ilusión.

La vibración simultánea de los músculos antagonistas a frecuencias y amplitudes similares no

produjo ninguna sensación de movimiento, lo que sugiere que la diferencia de señal entre
agonistas y antagonistas es lo que se percibe centralmente (325). McCloskey (243) proporcionó
más detalles sobre la dependencia de la frecuencia de la ilusión de vibración. Mostró que la
velocidad de la ilusión de vibración se ralentizó en proporción directa a la carga que soporta el
músculo vibrado. Cuando el músculo generó contracciones medias o máximas o más, la vibración
ya no produjo ninguna ilusión, un resultado que se ha confirmado recientemente (13). Además, la
vibración a frecuencias más bajas con amplitudes más grandes producía ilusiones de posición
desplazada solamente.

Los estudios con vibración se han repetido y extendido muchas veces bajo condiciones pasivas y
durante movimientos voluntarios (por ejemplo, Refs. 57, 82, 217, 391). Es importante destacar
que la microneurografía ha revelado que las terminaciones primarias de los husos son en gran
parte responsables de la ilusión y que la frecuencia de vibración para una respuesta óptima en los
músculos humanos es ~80 Hz (por ejemplo, Refs. 205, 332, 333). Si bien la mayoría de las
observaciones han confirmado que son principalmente las terminaciones primarias de los husos
que responden a la vibración en el músculo relajado, es bien sabido que algunos órganos del
tendón de Golgi responden a la vibración del tendón o el músculo (46), especialmente si el sujeto
está ligeramente tensado sus musculos (113). Esto es un reflejo del hecho de que los órganos del
tendón son sensores de tensión y son relativamente insensibles a los estímulos mecánicos, a
menos que los filamentos del tendón sobre los cuales están ubicados estén bajo tensión (FIGURA
2).

La ilusión de vibración se puede demostrar en ambos brazos. En una tarea de adaptación de

posición, la vibración de los flexores del codo o extensores del brazo indicador produjo errores en
una dirección opuesta a la de vibrar los mismos músculos en el brazo de referencia (412). Esto es
de esperar en una tarea en la que, para lograr una coincidencia, el indicador vibratorio debe
moverse en una dirección que reduce la actividad de sus husos musculares lo suficiente como para
acercar sus respuestas a las del brazo de referencia no vibrado. La visión del brazo indicador (o su
imagen especular) puede reducir el tamaño de la ilusión de vibración (199) (ver también Refs. 193,
218). Además, la velocidad de extensión percibida del brazo de referencia por la vibración de sus
flexores de codo puede ser alterada por los movimientos de flexión o extensión del brazo
indicador (199) (ver también Refs. 82, 359). Estos experimentos demuestran que durante tareas
tales como la colocación de las dos manos juntas, se utilizan entradas propioceptivas de ambos
brazos. Esto es presumiblemente parte de una estrategia de control motor para permitir el uso de
las dos manos como un solo instrumento en tareas calificadas (199).

La ilusión de vibración puede manipularse mediante tixotropía. En los experimentos con animales,
introducir intencionalmente holgura en los husos musculares por la contracción del músculo a una
larga longitud y luego acortarlo, dejó a todos los husos insensibles a la vibración aplicada
longitudinalmente al tendón (306). El efecto de la vibración en el sentido de la posición humana
puede suprimirse si se introduce suficiente holgura en el músculo (412). Por otro lado, la velocidad
de la ilusión de movimiento generada por la vibración se puede duplicar eliminando la holgura del
músculo con una contracción de acondicionamiento (160). Estas y otras observaciones sobre la
tixotropía (p. Ej., Refs. 104, 417) apuntan fuertemente a los husos musculares como los principales
candidatos para proporcionar información de posición y velocidad en propiocepción.

C. Los sentidos de la posición y el movimiento

Originalmente, los sentidos de posición y movimiento se consideraron un solo sentido: cinestésis

(18). Parte de la razón para combinarlos es que ambos comparten las entradas del mismo
receptor, las terminaciones primarias de los husos musculares. Segundo, la vibración muscular
provoca ilusiones de movimiento y posición desplazada (159). Se pueden producir ilusiones
similares con la estimulación eléctrica del nervio periférico, que probablemente excita las
terminaciones primarias del eje (135). Se da un ejemplo en la FIGURA 5. Las terminaciones
primarias responden tanto al cambio de longitud como a la tasa de cambio de longitud del
músculo (241). Durante los tramos a velocidades crecientes, la respuesta del final primario
aumenta en proporción directa a la velocidad de cambio de longitud. Por lo tanto, el sentido del
movimiento se señala por la componente de velocidad de la respuesta del final primario al cambio
de longitud. A medida que el músculo se estira a longitudes más largas, la velocidad de fondo de la
descarga del huso aumenta en proporción directa al cambio de longitud. El sentido de la posición
puede considerarse, por lo tanto, como señalizado por la tasa media de descarga de fondo en los
husos musculares, incluida la generada por ambos extremos primario y secundario (véase también
la sección IIB3). Los finales secundarios también pueden contribuir al sentido de la posición (243).
Cuando la frecuencia de vibración se redujo de 100 a 20 Hz, la sensación de movimiento se mezcló
en una posición solamente. McCloskey (243) argumentó que los dos sentidos fueron generados
por líneas de entrada separadas y que el sentido de posición no se derivó de una integración de la
señal de velocidad (véase también Ref. 360).
Figura 5.

Fotografías de posiciones ilusorias de la mano durante los trenes de estimulación eléctrica del
nervio cubital en la muñeca con una fuerza de estímulo por debajo del umbral del motor. Paneles
superiores: posiciones de descanso antes del comienzo de la estimulación. Paneles inferiores:
postura adoptada durante la estimulación. Izquierda: posiciones ilusorias adoptadas para todos los
dedos, flexión percibida de las articulaciones interfalángicas y extensión en las articulaciones
metacarpofalángicas. Derecha: para el dedo meñique, flexión percibida de las articulaciones
interfalángicas y extensión en la articulación metacarpofalángica. Para mas detalles, vea el texto.
[Fotografías basadas en Gandevia (135).]

Otra evidencia respalda la existencia de dos sentidos, ambos generados por husos musculares. Es
posible manipular el sentido de la posición con tixotropía. La tasa de fondo de las terminaciones
primaria y secundaria se puede aumentar mediante una contracción de acondicionamiento (165;
véase también Ref. 417). Esto condujo a un cambio significativo en la posición percibida de la
extremidad, sin ninguna sensación de movimiento acompañante (165). En un experimento sobre
el efecto de la fatiga muscular sobre la posición y el sentido del movimiento (ver sección V), el
ejercicio fatigante de los flexores del codo produjo errores en la posición percibida del miembro
ejercitado pero sin un cambio en el sentido del movimiento pasivo (8). El resultado sugirió
nuevamente dos sentidos, cada uno respondiendo de manera diferente a una perturbación
potencial.

Al pensar en los dos sentidos, es fácil ver cómo la velocidad de disparo del huso durante un
cambio de longitud puede convertirse en una sensación de movimiento. Está menos claro cómo se
genera el sentido de posición. Algunos husos generan actividad de fondo en todas las longitudes
musculares, no importa cuán corto sea el músculo; otros se quedan callados en longitudes cortas
(167). Tal vez estas diferencias se vuelvan sumergidas dentro de la señal de la población. ¿Cómo se
establecen los límites del rango de posición de las extremidades? La vibración y la estimulación
eléctrica de los husos musculares pueden producir sensaciones de posición en ángulos de unión
anatómicamente imposibles (85, 135, 218). Esto indica que el cerebro puede ser inducido a error
para percibir una posición anatómicamente imposible. Tal vez, en circunstancias normales, los
receptores articulares, que actúan como detectores de límite, ayudan a definir los límites del
movimiento de las extremidades (ver la sección IID).

En los experimentos que miden el sentido de la posición de las extremidades mediante una tarea
de coincidencia bilateral, normalmente los sujetos son coherentes en su rendimiento de
coincidencia, pero pueden hacer errores sustanciales de sesgo. Dependiendo de cómo se haya
condicionado el brazo de referencia, a menudo perciben su posición como más extendida o más
flexionada de lo que realmente es, y este error puede persistir en ensayos repetidos en días
diferentes. Por ejemplo, en un estudio de los efectos del ejercicio sobre el sentido de la posición,
los errores de control después del acondicionamiento de los flexores del codo se ubicaron 2 ° o
más en la dirección de la flexión (7). Tales observaciones sugieren que la calibración de la posición
absoluta del brazo no es muy precisa, sin embargo, los sujetos son conscientes de la posición de
un brazo en relación con el otro.

Un comentario sobre el procesamiento de la posición y la información del movimiento se

proporciona mediante estudios de células del tracto espinocerebeloso dorsal (DSCT) en el gato
anestesiado (29). Las células se describen cuyas descargas se modulan por la posición y el
movimiento del pie. Las dos entradas se suman de forma no lineal, y la amplitud de la modulación
depende de la posición del pie. En otras palabras, está disponible una red de procesamiento
neuronal que puede procesar simultáneamente la información de posición y movimiento, lo que
hace innecesario postular caminos separados. Además, esta conclusión es consistente con las
observaciones realizadas sobre las neuronas motoras corticales en monos (390)

D. Receptores articulares

La rotación de las articulaciones estirará la cápsula de la articulación por un lado, así como la piel
que la recubre, mientras que el tejido por el otro lado se descarga. Los receptores mecánicos que
señalan el estrés tisular dentro de la cápsula son terminaciones similares a Ruffini, comparables a
las terminaciones cutáneas SA2, mientras que los glóbulos paciniformes responden a la
compresión local (para su revisión, ver Ref. 169).

En su estudio de las propiedades de los receptores articulares en el nervio articular posterior de la

rodilla del gato, Burgess y Clark (42) encontraron que aproximadamente el 70% de los receptores
se adaptaban lentamente. La gran mayoría de estos respondieron solo a una flexión marcada y
una extensión marcada de la articulación, es decir, respondieron a ambos límites del rango del
movimiento articular, haciendo que su señal de posición fuera ambigua. Un sensor de posición
verdadero cambiaría monotónicamente su tasa de descarga con un ángulo de unión solo en una
dirección.
Dentro del grupo de receptores que se adaptaban rápidamente, algunos eran parecidos a los
corpúsculos de Pacinian, respondiendo brevemente al movimiento articular en cualquier
dirección. Otros receptores fásicos produjeron una respuesta de adaptación rápida en la mayoría
de los ángulos de las articulaciones, pero dieron una respuesta sostenida a la extensión máxima de
la articulación si esto se combinó con una fuerza de torsión (42).

Hay datos limitados sobre las propiedades de los receptores de las articulaciones en sujetos
humanos. Las grabaciones se realizaron a partir de aferentes articulares que suministran la
articulación metacarpofalángica y las articulaciones interfalángicas de los dedos. Estas aferentes
respondieron a la presión local sobre la cápsula articular (45) y generaron una descarga que se
adaptaba lentamente a los desplazamientos angulares extremos. Comúnmente se descargan a
más de un eje de movimiento y en ambos extremos de un rango angular. Solo 1 de 18 aferentes
articulares respondieron al movimiento articular pasivo a lo largo del rango fisiológico. Se
encontró un número limitado de receptores articulares que respondieron a la flexión articular
(pero no a la extensión) en el nervio radial superficial (99). La microstimulación intraneural de
algunas aferentes articulares generó pequeñas sensaciones de movimiento en la articulación en
respuesta a trenes de estímulos eléctricos (234). Los movimientos percibidos correspondían al
patrón de descarga observado al mover la articulación pasiva de manera similar. Por lo tanto, el
cerebro puede obtener alguna información sobre el movimiento de una articulación de estos tipos
de receptores, aunque su capacidad de señalización fue bastante limitada (234). No hay datos para
la estimulación de aferentes de una sola articulación en las articulaciones fuera de la mano.

Con respecto a la evidencia psicofísica de un papel para los receptores articulares en la cinestesia,
el trabajo de Gandevia y McCloskey (138, 143) demostró que en la articulación interfalángica distal
del dedo medio, en ausencia de señales aferentes musculares, los sujetos eran pobres en detectar
pequeños Desplazamientos angulares aplicados lentamente. Cuando el experimento se realizó al
revés, con la piel y la entrada de la articulación bloqueadas, pero la entrada muscular aferente
intacta, la detección a bajas velocidades angulares fue menor que con la maquinaria propioceptiva
completa intacta. En otras palabras, se requirieron contribuciones de todas las fuentes para la
agudeza propioceptiva completa. Cuando solo estaban disponibles las entradas de piel y
articulaciones, el sentido de la posición se deterioró ligeramente si la cápsula articular se infiltró
con anestesia, lo que apunta directamente a un papel para los receptores articulares (116),
aunque este resultado no pudo ser reproducido por otros (69). En experimentos similares en la
articulación interfalángica proximal, el bloqueo de los nervios digitales no afectó el sentido de la
posición (340). Cuando los experimentos en la mano se repitieron en un rango más amplio de
ángulos de articulación, ocurrieron errores de posición (117), particularmente cerca de los
extremos del rango de movimiento articular. Este hallazgo llevó a Ferrell y Smith (118) a concluir
que los receptores articulares proporcionaban información posicional principalmente en los
extremos del rango normal de movimientos articulares, tal vez actuando como "detectores de
límite". Por el contrario, los husos musculares aumentaron su descarga de forma monótona a
través del ángulo angular completo rango con algunas diferencias entre sinergistas (43), pero no
se comportaron como detectores de límite. Por lo tanto, no es sorprendente que las ilusiones
atribuidas a ellos generen percepciones de ángulos de unión anatómicamente imposibles (por
ejemplo, Refs. 85, 135, 159, 218).

Para concluir, hay pruebas claras en apoyo de un papel para los receptores articulares en la
señalización del movimiento articular, pero parece que no pueden indicar la dirección del
movimiento o la posición articular dentro del rango normal. Este problema se ha vuelto a
mencionar recientemente (131). Los autores proponen que a medida que las articulaciones se
aproximan a los límites de su rango de movimiento, la información del receptor articular puede
sesgar la percepción de los ángulos articulares. Al considerar la propiocepción en las articulaciones
de los dedos, se debe tener en cuenta que para los movimientos en estas articulaciones, las
señales aferentes musculares provienen tanto de los músculos intrínsecos cortos en la mano como
de los músculos proximales en el antebrazo que están conectados a los dedos por largos ,
tendones obedientes. Bajo estas circunstancias potencialmente ambiguas, puede ser que el aporte
de piel y articulaciones sea más importante que el aporte muscular aferente. En las articulaciones
más proximales, parece que las aferentes musculares proporcionan la principal señal
propioceptiva (68).

E. Receptores de piel

La rotación articular hace que la piel de un lado de la articulación se estire y se afloje o incluso se
doble en el otro lado. Tales deformaciones estimularán los mecanorreceptores de la piel. Existen
cuatro tipos de mecanorreceptores especializados en piel glabra: adaptación rápida de tipo I, los
corpúsculos de Meissner; adaptación rápida de tipo II, corpúsculos de Paciniano; Adaptación lenta
de tipo I, terminaciones de Merkel; y adaptando lentamente tipo II, terminaciones de Ruffini (por
ejemplo, Ref. 203). Si bien es probable que los cuatro tipos de receptores contribuyan a las
sensaciones de movimiento, la adaptación lenta del tipo II, los receptores de estiramiento de la
piel, son potencialmente capaces de señalar la posición de las extremidades (por ejemplo, Refs.
64, 100, 101).

Las ilusiones del movimiento de la articulación del dedo se producen por el esfuerzo de la piel
adyacente, sin ningún movimiento real de la articulación (78, 79, 103). En un estudio reciente
sobre la contribución de los receptores de la piel a la cinestesia (80), se examinó la entrada de la
piel en la posición y el sentido del movimiento en el dedo índice, el codo y la rodilla. Un ejemplo se
muestra para las ilusiones generadas por la vibración muscular y el estiramiento de la piel en el
codo (FIGURA 6). Los receptores de la piel se activaron mediante estiramiento de la piel usando
cinta adhesiva, y los receptores musculares se activaron por vibración. El estiramiento gradual de
la piel en una dirección en línea con el estiramiento muscular aplicado durante la vibración
aumentó significativamente la sensación percibida de movimiento por encima del estiramiento de
la piel solo o la vibración sola. Esto no fue solo una cuestión de entrada de la piel que facilitó la
entrada del músculo porque solo el estiramiento de la piel solía producir movimientos ilusorios.
Por lo tanto, la entrada del estiramiento de la piel puede contribuir a la cinestesia en sí misma. La
sensibilidad de los receptores de estiramiento de la piel humana cuando se expresan como
impulsos por grado de movimiento articular es similar a la de los aferentes de huso muscular (101,
171).

Figura 6

Movimiento ilusorio en el codo derecho producido por vibración muscular, estiramiento de la piel
y vibración y estiramiento combinados. A: estímulos administrados en el brazo derecho, percibidos
como movimientos e indicados por el brazo izquierdo. B: amplitud media de los movimientos
percibidos para todos los ensayos (vibración, n = 15 ciclos, todos los demás, n = 10 ciclos). El
asterisco indica diferencias significativas solo con la vibración. Los diagramas en C muestran la
posición del codo derecho durante el experimento (silueta gris) y la posición media percibida
cuando la vibración se aplicó por sí misma (arriba) y simultáneamente con un estiramiento fuerte
de la piel cerca del codo (parte inferior). [De Collins et al. (80).]

Las señales de los receptores de la piel también pueden tener una acción oclusiva en las
sensaciones cinestésicas. Estimular los receptores que se adaptan rápidamente, presumiblemente
tipo Is de Pacinian, con vibraciones de alta frecuencia a muy baja amplitud interfiere con la
detección de movimiento (406, 408). De manera similar, el dolor focal inducido ya sea en la piel
alrededor de una articulación o en los músculos que se mueven impide la detección de
movimiento en esa articulación (405). La base neural para esto es presumiblemente la
convergencia entre las aferencias cutáneas y musculares a nivel de la médula espinal y los niveles
talámicos a lo largo de los caminos de proyección a la corteza.

Una situación en la que la contribución a la cinestesia de los receptores de la piel se vuelve

indispensable es en la piel adyacente a las yemas de los dedos. Los músculos que mueven los
dedos se encuentran en el antebrazo y la mano y sus tendones deben atravesar tres o más
articulaciones. Aquí las señales de los husos musculares son potencialmente ambiguas (ver
también Refs. 347, 373). La presencia de receptores de la piel adyacentes a cada unión de dedo les
permite proporcionar información específica de la articulación (por ejemplo, Refs. 79, 103). Sin
embargo, la entrada de skin en sí misma puede ser ambigua. Adaptación lenta de aferentes de
tipo II de la piel peluda del dorso de la mano muestra respuestas sostenidas a la flexión de las
articulaciones de los dedos en los ángulos intermedios de las articulaciones (102). Sin embargo, la
mayoría de estas aferentes respondieron a movimientos de más de un dedo, y las respuestas a la
flexión o extensión de un dedo dependieron de la postura adoptada por otro dedo. Por lo tanto,
solo considerando la matriz espacial de entradas particulares se pueden calcular los tamaños y
direcciones de los movimientos impuestos.

La estimulación eléctrica de aferentes cutáneos identificados por separado ha proporcionado más

información sobre la contribución de diferentes entradas de la mano, pero con una visión limitada
de la codificación propioceptiva (234, 276, 387). Adaptación rápida de aferentes, cuando se
estimula, evoca una sensación de vibración o golpeteo, pero no tiene sentido de movimiento. La
estimulación de aferentes simples de los receptores de tipo I que se adaptan lentamente produce
sensaciones de indentación o presión local, mientras que la estimulación de los receptores de tipo
II que se adaptan lentamente no produce ninguna sensación. Además, en un estudio que también
evaluó aferentes musculares (234), la estimulación de aferentes de un solo huso no produjo
sensación. Por lo tanto, para los dígitos y probablemente para todas las demás articulaciones, es
necesario estimular una población de receptores de estiramiento para generar sensaciones
detectables (véase la sección IIIC).

En un estudio poblacional de receptores en la piel sobre la articulación del tobillo, se registraron

las respuestas a los movimientos en diferentes direcciones (2). La mayoría de las aferentes
sensibles al movimiento fueron de adaptación lenta de tipo II o receptores de tipo II que se
adaptan rápidamente. Los patrones de respuesta de las aferentes de la piel, cuando se los
considera en términos de un modelo de vectores poblacionales, igualaron, en su sensibilidad
direccional, los de los receptores musculares en los músculos subyacentes, haciendo que ambos
tipos de receptores sean candidatos adecuados para generar sensaciones cinestésicas. En
conclusión, las aferentes de la piel juegan un papel importante en la cinestesia, y es probable que
contribuyan a la sensación de movimiento en la mayoría de las articulaciones. Sin embargo, es
probable que su contribución al sentido de la posición en las articulaciones más proximales sea
menos importante que la de los husos musculares. Tal vez se debe hacer un caso especial para los
receptores de la piel en señalización de expresiones faciales, ya que se cree que los músculos
faciales no contienen ningún eje muscular (385).

III. ¿QUÉ SEÑAL DE PROPRIOCEPTORS?

A. Husillos como sensores de longitud y velocidad

Una pregunta importante es ¿qué aspectos de un movimiento son señalados por husos? El trabajo
realizado en gran medida en las décadas de 1960 y 1970 estableció que las terminaciones
primarias de los husos responden a los estiramientos de rampa y retención con una tasa de
descarga proporcional al tamaño del estiramiento y al índice de estiramiento. Las terminaciones
secundarias de los husos tienen una sensibilidad dinámica más baja, y su respuesta es en gran
parte proporcional al tamaño del estiramiento. Esto condujo a la opinión de que las terminaciones
primarias eran longitudes de músculo y sensores de velocidad y terminaciones secundarias eran
sensores de longitud (para una explicación detallada, véase, por ejemplo, Ref. 241).

Estos resultados han llevado a la opinión ampliamente aceptada de que los husos proporcionan
información sobre los cambios de longitud en los músculos, y esto se representa como cambios en
los ángulos de las articulaciones. Luego se plantea la pregunta: ¿el cerebro compila el movimiento
muscular y la información angular conjunta de cada grupo muscular para calcular los tamaños y las
direcciones de los movimientos de la extremidad completa? Cuando un vibrador está atado a los
flexores de codo de un brazo, la vibración a 100 Hz produce una ilusión de movimiento del
antebrazo hacia la extensión, como se señala mediante la colocación del otro brazo. La vibración
de los extensores del codo produce ilusiones de movimiento en la dirección opuesta, la flexión del
codo (159). Entonces, la vibración de un grupo muscular puede generar una sensación específica
del músculo. Significa que el cerebro tiene acceso a información específica de los músculos
individuales. Si bien eso es así, no excluye la posibilidad de que la entrada de todo el miembro se
utilice para calcular señales propioceptivas relacionadas con el movimiento.

B. Umbrales de detección de movimiento

La sensibilidad dinámica de los husos musculares y los receptores de estiramiento de la piel

proporciona la base para nuestra capacidad de detectar pequeños movimientos de nuestras
extremidades. Una prueba simple de propiocepción, ampliamente utilizada en la clínica, es
imponer movimientos en una articulación, generalmente una articulación de dedo o articulación
del dedo gordo del pie, y pedirle al sujeto que declare cuándo sienten el movimiento e indicar su
dirección. Es una observación antigua que los umbrales de detección de movimiento para las
articulaciones proximales son más bajos que para las articulaciones más distales (157). Este punto
ha sido reexaminado más recientemente (178).

Las medidas son impuestas a la extremidad pasiva por un servomotor (FIGURA 7). El umbral
generalmente se mide como la amplitud de movimiento requerida para generar respuestas
correctas del 70%. Aquí se pide a los sujetos que indiquen tanto que se ha producido un
movimiento como su dirección. El umbral de detección en el antebrazo dependió de la velocidad
de movimiento. A una velocidad de umbral de 1 ° / s fue ~0.2 °, mientras que a 0.1 ° / s fue ocho
veces mayor, a 1.6 ° (178). Se pueden lograr umbrales más bajos si el músculo está condicionado
adecuadamente de antemano (300, 421). Los umbrales en las articulaciones de los dedos fueron
varias veces más altos que en las articulaciones del codo y el hombro. Al pensar en sus datos y
suponiendo que los husos musculares eran responsables de las sensaciones umbral, Hall y
McCloskey (178) propusieron que lo que importaba no era el rango angular a través del cual se
movía una articulación, pero la longitud proporcional cambia el movimiento impuesto a los
músculos que funcionaba en esa articulación. Para comprobar el punto, se hicieron mediciones de
los fascículos musculares en cadáveres humanos, y se calcularon los cambios en la longitud del
fascículo por grado de rotación articular. Cuando estos valores se usaron para comparar los
umbrales de detección, las diferencias en los umbrales entre el dedo, el codo y el hombro
desaparecieron en gran parte. Se logró un resultado similar para los umbrales de detección en las
articulaciones en la pierna (317, 319). Este resultado se consideró evidencia en apoyo de los husos
musculares como el principal propioceptor responsable de la detección de los movimientos.

Figura 7

Medición de los umbrales de detección de movimiento. A: se requirieron sujetos con los ojos
vendados para indicar la dirección de pequeños movimientos (0,2 ° / s) aplicados al antebrazo
derecho con un servomotor. Se midieron los umbrales de detección para la extensión del codo y
los movimientos de flexión en condiciones relajadas y de cocontracción (15% de cocontracción
MVC de los flexores y extensores del codo, monitoreados como EMG). B: umbrales promedio
medidos para 7 sujetos. No hubo diferencias entre los umbrales para los movimientos de flexión y
extensión, y los valores se han agrupado. Los umbrales se han normalizado con respecto al umbral
promedio medido para la condición relajada. Los umbrales medidos durante las extracciones de
los músculos del codo (barra azul) fueron significativamente más altos que cuando el brazo se
relajó (barra naranja). [Rediseñado de Wise et al. (420).]

Si los husos musculares indican cambios en la longitud del fascículo, esto plantea un problema. Las
longitudes de los fascículos son muy diferentes para los músculos en las diferentes articulaciones
(285), sin embargo, las longitudes de los ejes musculares son aproximadamente las mismas de un
músculo a otro (32). Como los fascículos en los músculos distales son más cortos que en los
músculos más próximos, significa que en los músculos distales los husos corren a lo largo de todo
el fascículo, mientras que en los músculos proximales abarcan solo una fracción de la longitud del
fascículo. Sin embargo, como se muestra arriba, esta diferencia en la disposición no va
acompañada de ninguna diferencia en el umbral de detección de movimiento entre los músculos
proximal y distal. ¿Cómo puede un husillo, mucho más corto que el fascículo muscular adyacente,
señalar con precisión los cambios de longitud en el fascículo? Para resolver este problema,
primero es necesario suponer que un fascículo muscular se comporta de manera uniforme
mecánicamente, es decir, un tramo impuesto se distribuye uniformemente a lo largo de todas las
partes del fascículo. Si en los músculos proximales los extremos del huso hacen adiciones laterales
al perimisio del fascículo, el huso cambiará la longitud de la señal en efecto en solo una parte del
fascículo. Con tal disposición, el cambio de longitud absoluta que debe sufrir un fascículo más
largo para producir la misma señal de huso deberá ser mayor que para un fascículo más corto. Tal
tendencia es evidente en la relación entre la longitud del fascículo y el cambio de longitud
requerido para alcanzar el umbral de detección de movimiento (313).

Los umbrales de detección son más altos para movimientos lentos. Si el movimiento se hace lo
suficientemente lento, no se detectará, pero el sujeto finalmente se dará cuenta de que la
extremidad que se está moviendo ya no está donde estaba antes, pero desconoce cómo llegó a su
nueva posición (68). Este es el sentido de la posición, y su umbral es ~2.5 ° en la articulación
metacarpofalángica (377). El umbral de detección mucho más bajo para movimientos más rápidos
presumiblemente refleja la sensibilidad dinámica de los extremos primarios del huso y los
receptores de estiramiento de la piel.

Dado que en la vida cotidiana los movimientos de las extremidades están invariablemente
acompañados de contracción muscular, plantea la cuestión de los umbrales de detección de
movimiento durante una contracción. Esto se midió en la articulación del codo durante las
contracciones de flexión (378) o las contracciones isométricas (420). En el extremo inferior de la
velocidad del rango de los movimientos impuestos, Taylor y McCloskey (378) informaron una caída
de 10 veces en el umbral de detección durante la contracción, en comparación con el umbral
medido con el brazo pasivo. Se ha informado un resultado similar para los movimientos de los
dedos cuando se bloqueó la entrada de la articulación y la piel (39, 143). Por el contrario, Wise et
al. (420) obtuvieron un aumento de cinco veces en el umbral de detección en el codo cuando los
sujetos estaban generando un 15-20% de cocontracción máxima (FIGURA 7). Una posible
explicación para esta diferencia de resultados es la influencia de la tixotropía en las mediciones de
umbral en la extremidad pasiva (421). Durante una contracción voluntaria hay coactivación de las
neuronas fusimotoras (ver sección IIB3). Entonces, ¿la coactivación fusimotor aumenta o
disminuye la capacidad de los husos para detectar movimientos? Los experimentos con animales
han dado como resultado inesperado que las respuestas de los extremos primarios de los husos a
pequeños movimientos son mayores en el husillo pasivo que cuando se estimula el suministro
fusimotor del husillo (422). Después de una contracción de acondicionamiento, las respuestas de
los husos pasivos a un estiramiento fueron mayores que cuando se aplicó el estiramiento durante
la estimulación fusimotora estática, la estimulación dinámica fusimotora o su combinación. Por lo
tanto, el eje pasivo es más sensible a los movimientos que cuando sus fibras intrafusales se
contraen. Este hallazgo está en desacuerdo con la opinión común de que la propiocepción es más
precisa en condiciones activas que pasivas. Es probable que esta idea errónea haya surgido debido
a los efectos tixotrópicos (véase la sección IIB3)
C. Propiedades de señalización de conjuntos de husillo

¿El cerebro accede a la información de husos individuales o confía en la respuesta de la población

de todo el músculo? Aquí se han realizado las observaciones pertinentes utilizando
microneurografía y estimulación de aferentes simples en sujetos humanos. La estimulación de
aferentes de un solo músculo que inervan los músculos intrínsecos de la mano no produjo
sensaciones (234). Sin embargo, la estimulación eléctrica de una presunta población de aferentes
musculares produjo la posición esperada y las ilusiones de movimiento (135). Por lo tanto, para los
músculos de la mano, la generación de una sensación requirió la entrada de más de un músculo
aferente. Dado que cada huso tiene su propia ubicación en el músculo y, por lo tanto, está
expuesto a un conjunto único de condiciones mecánicas durante los movimientos musculares,
implicó que estas diferencias se combinaron y la señal que surgió del músculo, relevante para la
propiocepción, fue la respuesta de la población de su aferentes

Una respuesta a la pregunta de cómo se puede señalar la dirección de un movimiento, al tiempo

que incorpora las diferencias entre las neuronas individuales, ha sido propuesta por Georgopoulos
y sus colegas (p. Ej., Refs. 151, 152). Registraron las descargas de neuronas sensibles al
movimiento en la corteza motora de monos conscientes durante los movimientos de alcance de
los brazos. La mayoría de las neuronas se descargan al máximo para los movimientos en una
dirección preferida. Sin embargo, la sensibilidad direccional de una célula en particular fue
ampliamente sintonizada, con respuestas más débiles para los movimientos que no están en la
dirección preferida. Las curvas de ajuste de diferentes celdas se superponen. Se propuso que cada
célula hiciera una contribución vectorial a la respuesta de la población, con el tamaño del vector
dependiendo de la relación entre el movimiento impuesto y la dirección de descarga preferida de
la célula. Contribuciones de vectores de células individuales sumadas para dar el vector de
población que correspondía estrechamente a la dirección del movimiento realizado por el mono
(345). Este tipo de propuesta es relevante para la forma en que las poblaciones de huso pueden
indicar movimientos de extremidades (ver secta IIID).

Una pista adicional sobre la información cinemática provista por los husos y cómo se procesa de
manera central ha venido de grabaciones de neuronas de segundo orden en la ruta de proyección
central para husos (30). En los gatos anestesiados, las descargas de algunas células DSCT fueron
consistentes con un marco de referencia basado en una extremidad en lugar de una articulación.
Los autores demostraron esto al fijar una férula rígida entre el muslo y el vástago de una pierna,
reduciendo así el movimiento alrededor de la rodilla. En la pierna entablillada, aproximadamente
la mitad de las neuronas DSCT continuaron señalizando la representación del punto final del
miembro, es decir, la posición del pie, a diferencia de la geometría del miembro específica
asociada con el punto final. Los hallazgos sugirieron una amplia convergencia de la entrada
muscular aferente de la extremidad posterior para permitir que la circuitería DSCT calcule una
estimación de la posición del pie que fuera independiente de la geometría general del miembro.
Esto podría lograrse combinando y redistribuyendo los pesos relativos de las entradas de los
diferentes segmentos de las extremidades

En resumen, ahora nos enfrentamos a la comprensión de que los insumos se combinan, no solo de
respuestas aferentes individuales de un músculo, sino de respuestas combinadas de
combinaciones de músculos que actúan en diferentes articulaciones. Este concepto no está
restringido a los husos musculares, ya que es probable que se aplique también a otras entradas
propioceptivas (por ejemplo, Refs. 2, 98, 101). Finalmente, las observaciones recientes de la
actividad en las motoneuronas corticales durante los movimientos multijugadores del brazo han
demostrado que las tasas de disparo de las neuronas individuales están moduladas por la
cinemática de las articulaciones múltiples y que solo un pequeño conjunto de motoneuronas es
necesario para generar una amplia gama de movimientos (390). Tal conclusión agrega apoyo a la
idea de la convergencia a gran escala de la información aferente y su procesamiento a niveles
espinales y corticales.

D. Generación de sensaciones previstas con vibración

Los conceptos de codificación poblacional y suma de vectores para la salida cortical del motor (por
ejemplo, Refs. 151, 152) se usaron para modelar la generación de sensaciones propioceptivas (por
ejemplo, Refs. 4, 21, 332, 333, 381). Roll y sus colegas utilizaron microneurografía y vibración
muscular para estudiar las características relevantes de un movimiento señalado por husos
musculares. El primer punto que hicieron fue que, en base al percepto sensorial informado por los
sujetos, era posible la integración de información aferente de más de un músculo. La vibración de
los músculos agonistas y antagonistas a frecuencias y amplitudes similares produjo poca o ninguna
sensación de movimiento (por ejemplo, Refs. 153, 325). De manera similar, la vibración de los
músculos de la mano en dos sitios diferentes cuando se llevaron a cabo por separado produjo
movimientos ilusorios de la mano en direcciones ortogonales. La estimulación simultánea de los
dos sitios produjo un solo percepto en una dirección con una trayectoria oblicua (330).

La codificación del vector de población se basa en el requisito de que las sensibilidades

direccionales difieren de un receptor a otro en el músculo y que estas propiedades se superponen
entre los receptores. Dichos requisitos fueron cumplidos por husos musculares estudiados en un
grupo de músculos del tobillo (21). En la FIGURA 8 se muestran registros de ejemplo. La FIGURA 8A
muestra grabaciones microneurográficas de las respuestas de una terminación del eje primario
identificado del músculo extensor largo del dedo gordo durante los movimientos del tobillo en dos
dimensiones, vertical y horizontal. Las respuestas del eje se muestran durante los movimientos en
ocho direcciones. Dichas respuestas, registradas para cada uno de los cuatro músculos tobillos
diferentes, se usaron para calcular las direcciones sensoriales preferidas para los músculos
(FIGURA 8B). Estos correspondían bien con las direcciones percibidas de los movimientos durante
la vibración de los músculos individuales (FIGURA 8C).
Figura 8.

Codificación de las direcciones de movimiento por husos musculares humanos registrados por
microneurografía. A: respuestas de un huso muscular extensor digitorum longus al movimiento del
tobillo, que se muestra en 8 de las 16 direcciones probadas. El diagrama en el medio indica las
direcciones: las líneas continuas, las direcciones para las cuales se han mostrado las respuestas y
las líneas punteadas, donde las respuestas no se han mostrado. En el registro de respuesta junto a
cada línea de dirección, la traza superior muestra la frecuencia instantánea de la descarga del
huso, la traza media del tren de impulso grabado, y la parte inferior traza las coordenadas X e Y
(vertical y horizontal) del movimiento. B: las respuestas, como las de A, se utilizaron para
determinar la dirección sensorial preferida para cada aferente y, utilizando un modelo de vector
de población, se calculó la dirección sensorial media preferida para la población de aferentes en el
músculo. Las líneas de diferentes colores indican las direcciones sensoriales medias preferidas
para cada uno de los cuatro músculos (PL, peroneo lateral, EDL, extensor digitorum longus; EHL,
extensor hallucis longus; TA tibial anterior). C: direcciones medias de las vibraciones evocadas,
ilusiones de movimiento en los cuatro músculos, agrupadas de 10 sujetos. Las direcciones de las
ilusiones percibidas fueron indicadas por los sujetos en una hoja de informe. Correspondían
razonablemente bien con las direcciones sensitivas preferidas medias calculadas de los músculos.
[Datos modificados de Bergenheim et al. (21), con un amable permiso de Springer Science and
Business Media.]

Se utilizó una estimación de las respuestas de la población de aferentes del huso para cada uno de
los diferentes músculos involucrados en un movimiento para calcular los patrones de vibración
necesarios para lograr dicha respuesta. La vibración simultánea de varios músculos, utilizando los
patrones de vibración calculados, permitió la generación de sensaciones en dos (p. Ej., Ref. 331) y
tres dimensiones (382). Los sujetos informaron correctamente los patrones de movimiento
ilusorio, incluidas las imágenes de símbolos gráficos y figuras tridimensionales complejas.
Para resumir, dos principios importantes para la propiocepción surgen de este trabajo. Una es que
no es la actividad de aferentes individuales, sino la respuesta combinada de la población de
aferentes que proporciona información útil sobre un movimiento. En segundo lugar, las señales
propioceptivas generadas durante un movimiento por aferentes musculares de un grupo de
músculos típicamente no se interpretan en términos de longitud del músculo o percepciones del
ángulo articular, sino en términos del desplazamiento dinámico del punto final de la extremidad.
Conclusiones similares han sido alcanzadas por otros utilizando diferentes técnicas (por ejemplo,
Refs. 297, 370). Los estudios en la extremidad posterior del gato indican que la entrada de tan solo
10 aferentes propioceptivos puede proporcionar información razonablemente precisa sobre la
posición de la extremidad (370). Los problemas que quedan por resolver son cómo las respuestas
de los receptores musculares se combinan para indicar la posición de las extremidades en
comparación con el movimiento de las extremidades, y cómo se manejan la información de
movimiento y posición durante los movimientos activos que implican contracción muscular
cuando el sistema fusimotor está activado. Aquí un problema importante es el proceso de
integración central de señales aferentes con señales de comando de motor o descarga de
corolario.

E. Equivalencia del motor

Es una experiencia común que la firma de uno en un libro sea identificable similar a la misma firma
escrita en una pizarra grande. En términos de salida de motor directo para las dos tareas, los
requisitos son muy diferentes, involucrando diferentes músculos y fuerzas. Sin embargo, las firmas
se parecen mucho entre sí. Esto se conoce como el principio de equivalencia de motor. Implica
que las acciones se codifican dentro del SNC en términos que son más generales que los comandos
para músculos específicos. Los detalles de la implementación del motor, como la velocidad y el
tamaño del recorrido, no se especifican hasta que se conoce el efector (418). El principio de
equivalencia de motor se puede aplicar en propiocepción a la propiedad señalada para los
movimientos, es decir, el movimiento del extremo del segmento del miembro (30).

Algunas observaciones psicofísicas son consistentes con tal punto de vista. En una tarea de
emparejamiento de posición de dos brazos, los sujetos eran más precisos cuando sostenían sus
brazos a un lado, con las manos en frente (160) y los sujetos alinearon sus brazos al hacer coincidir
la posición de la mano en lugar del ángulo del codo. Los sujetos son mejores en la orientación del
brazo coincidente que el ángulo del codo (368, 426). Cuando se les pidió a los sujetos que
indicaran la posición de su antebrazo no visto, fueron menos precisos al determinar el ángulo del
codo que cuando se les pidió que ubicaran la posición de la yema del dedo. Este resultado se
interpretó en términos de optimización de las estimaciones de la posición del punto final del
miembro (131). De manera similar, las observaciones en monos sugieren que el punto final
deseado de un movimiento es una variable codificada por la corteza motora (162, 293).

IV. EL CUERPO EN EL CEREBRO: ESQUEMAS CORPORALES E IMÁGENES

Hay al menos dos razones para incluir esquemas corporales e imágenes en una discusión sobre la
propiocepción. Primero, mientras que los propioceptores proporcionan información sobre la
posición y el movimiento de la extremidad, no pueden señalar la longitud de los segmentos de las
extremidades y, por lo tanto, la ubicación absoluta de la extremidad en el espacio. Entonces,
cuando vibramos bíceps braquial, siempre conduce a una sensación de extensión del codo, ¿pero
extensión de dónde? Debe haber un punto de referencia al que se refiere la vibración que evoca la
información propioceptiva. Esto requiere conocimiento de un mapa corporal. En segundo lugar,
está el problema de la propiedad del cuerpo. Cuando movemos una extremidad invisible, mientras
que la retroalimentación propioceptiva nos dice sobre el movimiento, debemos ser capaces de
identificar la extremidad móvil como nuestra. Entonces, la imagen corporal nos dice sobre la
forma y la ubicación de diferentes partes de nuestro cuerpo y nos permite distinguir entre qué
partes son nuestras y, en algunas circunstancias, qué partes son extrañas. El tema de las imágenes
corporales es amplio, y hemos tomado una visión algo estrecha, centrándose en los
propioceptores y sus acciones centrales. Para más detalles, el lector se dirige al trabajo reciente
(22, 89, 229).

A. El sujeto sin aflicción

La rara condición de desaferentación debido a una neuropatía sensorial de gran fibra merece
especial atención porque proporciona una visión única de los aspectos del control del movimiento
y la imagen corporal en ausencia de retroalimentación propioceptiva. Estos pacientes típicamente
tienen fibras nerviosas sensoriales por debajo de 7 μm de diámetro y todos los nervios motores
intactos (por ejemplo, Refs. 71, 75, 81). Es notable que los informes de estas neuropatías
sensoriales de gran fibra hayan involucrado sujetos adultos que ya hayan adquirido su repertorio
completo de movimientos. El sujeto pierde las entradas propioceptivas y táctiles (de aferentes de
gran diámetro) del cuello hacia abajo, mientras que los nervios motores (y aferentes de pequeño
diámetro) se dejan intactos. Al experimentar primero la pérdida sensorial, el sujeto propenso no
puede moverse y se siente como si estuviera desencarnado, flotando en el aire (72). Esta
sensación retrocedió cuando el sujeto se enseñó a moverse. Aprender a moverse fue un proceso
largo, que implicó un entrenamiento extensivo, e incluso entonces los movimientos se
mantuvieron lentos con alguna ataxia persistente. La recuperación de un sentido de realización en
sujetos desahibidos sugiere que en sujetos normales la intención de moverse puede ser tan
importante como la retroalimentación aferente al adquirir un sentido de realización (72).

En el sujeto deafferented, el control del movimiento se basa en la atención visual al objetivo y en

el esfuerzo cognitivo (la voluntad de moverse). Se requiere que el sujeto se centre en el acto del
movimiento mismo, como hacer que el brazo se mueva y los dedos se flexionen para agarrar el
objeto. En la oscuridad, el sujeto no sabe dónde están sus extremidades y no puede realizar
movimientos controlados. El sujeto debe visualizar el espacio externo y su propio cuerpo para
moverse uno dentro del otro. Aquí, los movimientos topocinéticos, los movimientos hacia las
posiciones objetivo, se distinguen de los movimientos morfocinéticos utilizados para dar forma a
la parte del cuerpo involucrada en la tarea motora, por ejemplo, dar forma a la mano para recoger
un objeto (74). Mientras que el sujeto deafferented inicialmente pierde la capacidad de hacer
gestos, son capaces de recuperarlos notablemente bien. Se ha sugerido que en el sujeto
deafferentado algunos aspectos de los gestos siguen siendo normales, y esto ha llevado a la
propuesta de que el gesto es un fenómeno lingüístico y no relacionado con los movimientos
instrumentales (74).

B. Representaciones del cuerpo

El concepto de imágenes corporales en el cerebro fue presentado por Head y Holmes (182).
Propusieron el concepto de representaciones corporales basadas en pacientes neurológicos con
pérdida selectiva de sensaciones particulares. Estas ideas pioneras han evolucionado a lo largo de
los años (para su revisión, ver Refs. 89, 133). Una propuesta es que hay dos representaciones
corporales distintas. La imagen corporal es una representación cognitiva del cuerpo que se basa en
el conocimiento y la experiencia almacenados y se cree que subyace en los juicios perceptivos.
Además, existe el esquema corporal que depende de la entrada propioceptiva en curso, opera en
gran parte inconscientemente y se ocupa de los movimientos corporales (133, 279). Las áreas de la
corteza cerebral atribuidas a estas funciones son la corteza parietal para la guía inmediata de la
acción mientras que la percepción consciente y la memoria pueden estar asociadas con la ínsula
(92).

En apoyo de los sistemas duales de representación corporal, Paillard (279) describió dos pacientes
con déficits neurológicos específicos. Un sujeto tuvo un derrame cerebral con daño en la corteza
parietal en el lado izquierdo. Se quedó con una anestesia cutánea completa en su mano derecha.
Tras el contacto del área de anestesia por parte del experimentador, pudo localizar con precisión
el sitio de contacto, pero insistió en que no había sentido nada. Tal comportamiento se interpretó
como un ejemplo de toque ciego (por analogía con "vista ciega", Refs. 409, 410). En otras palabras,
fue un ejemplo de poder determinar "dónde" sin saber "qué". El segundo sujeto tenía una
neuropatía sensorial periférica. Fue capaz de detectar el dolor y los estímulos térmicos aplicados a
la mano, pero no pudo localizarlos por su propia mano. Sin embargo, podía localizar con precisión
el punto tocado en un dibujo de la mano. Aquí ella parecía recurrir al conocimiento almacenado de
la configuración espacial de la mano. Evidencia similar para un sistema dual de representación
corporal proviene de casos reportados por Anema et al. (9) Ellos describieron a dos pacientes con
accidente cerebrovascular, uno que fue capaz de localizar con precisión una mancha tocada en la
mano, pero pobre en identificar dónde se tocaron en un dibujo lineal de la mano. Esto se
consideró un ejemplo de una alteración de la imagen corporal. El otro paciente exhibió el
comportamiento inverso; No sabían dónde habían sido tocados, pero podían identificar el lugar en
un dibujo lineal de la mano. Esto se consideró una alteración del esquema del cuerpo.

Los pacientes con neuropatías sensitivas de fibras grandes típicamente tienen fibras nerviosas
sensoriales por debajo de 7 μm de diámetro intactas y todos los nervios motores intactos (por
ejemplo, Refs. 71, 75, 81). En sujetos con neuropatías sensoriales de fibras grandes, si la picazón se
indujo en la piel mediante la aplicación local tópica de histamina, podrían indicar con precisión el
sitio de la picazón (22). Este hallazgo sugiere que los sentidos como la picazón y el dolor, así como
el calor y el frío (73, 279) pueden, en un grado limitado al menos, actuar como propioceptores de
facto para guiar el movimiento. Sin embargo, un sistema de fibra pequeña, capaz de respuestas
lentas y lentas, no puede reemplazar la información propioceptiva completa disponible para
sujetos normales. En sujetos con deserción experimental, el sistema de fibra pequeña parece
mantener el sentido de propiedad de las extremidades (282).

En el sujeto deafferented, el control parcial del motor se logra usando una imagen corporal
mantenida conscientemente (134). El control mental de los movimientos se limita a los
movimientos simples, es más lento de lo normal y los movimientos son relativamente cortos, ya
que de lo contrario se vuelven demasiado agotadores para el sujeto. Los movimientos complejos
requieren mucha más energía para ejecutar que los más simples. En comparación, un sujeto
normal puede olvidarse de su cuerpo en las rutinas diarias. Se cuida sola En términos simplistas,
esto se debe a que el esquema del cuerpo funciona para controlar la postura y el movimiento
inconscientemente, sin la intervención de una imagen corporal.

Las dificultades para proporcionar una definición precisa de conceptos tales como el esquema
corporal y la imagen corporal han dado lugar a una variedad de propuestas relacionadas pero
distintas. Carruthers ha propuesto que todas las representaciones del cuerpo estén disponibles
para la conciencia (60, 61). Las representaciones corporales "en línea", recién construidas,
provistas por aportes tales como la visión, el tacto y la propiocepción, generan una percepción del
cuerpo tal como es en realidad en cualquier momento, una imagen que puede cambiar de un
momento a otro . Se distingue de una representación "fuera de línea" construida, en parte, a
partir de las entradas sensoriales actuales, en parte, de los recuerdos almacenados y está
disponible para la conciencia tanto inmediatamente como después de la recuperación de los
recuerdos.

La idea de una representación fuera de línea es útil ya que ayuda a explicar fenómenos como la
inclusión de herramientas portátiles en el esquema corporal (58) y el desarrollo de extremidades
fantasmas después de la amputación de una extremidad (por ejemplo, las Refs. 154, 185, 252,
315). El hecho de no quitar el miembro amputado de la representación fuera de línea provoca el
desarrollo de un fantasma. Una situación similar surge cuando un sujeto no se da cuenta de la
parálisis de una extremidad después de la hemiplejia (anosognosia). Nuevamente, la extremidad
paralizada no se elimina de la imagen fuera de línea (125). Una forma de eliminar estos fenómenos
al menos temporalmente es mediante el uso de la terapia de cuadro espejo (125, 314).

Un comentario interesante sobre el procesamiento sensorial involucrado en la generación de una

imagen corporal es proporcionado por pacientes que sufren de anorexia nerviosa. Experimentan
distorsiones pronunciadas de la imagen corporal en combinación con el deseo de mantener un
bajo peso corporal. Los pacientes anoréxicos, cuando miran en un espejo, no ven su imagen
corporal real, sino una persona con sobrepeso. En apoyo de la idea de que la integración de
información visual y propioceptiva es anormal en estos pacientes, se demostró que los individuos
anoréxicos no exhiben el tamaño normal: ilusión de peso (63).

C. extremidades fantasmas

Una extremidad fantasma puede persistir durante meses y años después de la amputación (252).
De hecho, incluso surge en algunos sujetos con miembros congénitamente ausentes (254). En
respuesta a los comandos del motor, se puede hacer que el fantasma se mueva de dos maneras.
Las partes del componente del fantasma pueden cambiar de posición unas respecto a otras. Aquí
se cree que la sensación surge centralmente. En segundo lugar, cuando la parte del cuerpo que
lleva el muñón de la extremidad se mueve, el fantasma completo puede moverse con ella
mientras conserva su posición relativa respecto de otras partes del cuerpo. Los movimientos
voluntarios hechos de este modo por un miembro fantasma a menudo van acompañados por la
contracción de los músculos apropiados en el muñón. Si los músculos remanentes están
denervados, se pierde la capacidad de mover el fantasma (185, 321, 374). Sin embargo, las
observaciones con extremidades fantasmas experimentales (ver más abajo) sugieren que las
sensaciones de movimiento también pueden surgir centralmente.

Al unir las observaciones, el fenómeno de un miembro fantasma es en gran parte de un miembro

estático. La sensación no parece depender de la entrada periférica y puede generarse mediante la
actividad neuronal central, pero que puede modificarse mediante la entrada sensorial periférica. El
fenómeno enfatiza la singularidad del sentido de la posición de las extremidades. La sensación de
un fantasma en movimiento puede depender de la actividad muscular del muñón, pero también
puede surgir centralmente (205, 256, 322)

Las partes más distales de un miembro fantasma, como las manos o los pies, especialmente los
dígitos, se perciben con más fuerza que los segmentos proximales. Esto puede relacionarse con la
inervación periférica más densa y, en consecuencia, con una representación cortical más extensa
de los segmentos distales. La percepción de la extremidad fantasma cambia con el tiempo, las
partes más débilmente percibidas se desvanecen de la conciencia, a menudo conduce a un
telescopio de la extremidad (por ejemplo, Ref. 327). Tal efecto presumiblemente se relaciona con
una reorganización de la corteza cerebral donde las áreas privadas de entrada periférica son
invadidas por áreas adyacentes (por ejemplo, Refs. 123, 294; para su revisión, ver Refs. 41, 207).

D. extremidades fantasmas experimentales

La idea de producir un bloque agudo de nervios sensoriales y motores en un miembro para

producir un fantasma experimental fue promovido por Melzack y Bromage (253). Con los ojos
cerrados, sujetos propensos describieron la ubicación de un brazo fantasma después de un
bloqueo nervioso anestésico en el plexo braquial. El fantasma yacía al costado del cuerpo, por
encima del bajo vientre o por encima del cofre inferior. Durante el bloqueo, se produjeron
cambios ordenados espontáneos en la postura entre estas tres posiciones, posiciones que no
tenían relación directa con la posición del brazo en el momento o antes del inicio del bloqueo. Las
posturas informadas son una reminiscencia de las posturas de los fantasmas de amputación (185).

Las observaciones recientes proporcionan información sobre cómo se puede construir una
representación en línea del cuerpo (198). Se puede producir una mano fantasma experimental y
un antebrazo mediante un bloqueo nervioso isquémico en la parte superior del brazo; la mano se
vuelve anestésica y paralizada (p. ej., Refs. 148, 398). El método se representa en la figura 9A. Para
señalar la posición de la mano experimental, los sujetos manipularon una mano del modelo
articulado con la otra mano. Cuando se estableció el bloqueo del nervio, los sujetos señalaron la
posición percibida de la mano invisible cada 3 minutos mediante ajustes del modelo. A medida
que el bloque entró en vigor, la postura percibida de la mano cambió gradualmente. Si los dedos
se sostenían directamente a lo largo del bloque, la postura percibida de la mano "muerta" tenía
los dedos flexionados. Cuando los dedos se mantuvieron flexionados durante el bloqueo, el
fantasma adoptó una postura más extendida en las articulaciones de los dedos. Los resultados se
muestran en la FIGURA 10.

Figura 9

La mano fantasma experimental: el efecto de los comandos del motor sobre la posición y el
movimiento percibidos. R: método utilizado para producir anestesia isquémica y parálisis del
antebrazo derecho y mano utilizando un manguito de presión en la parte superior del brazo. Para
probar el sentido de la posición, el experimentador puede colocar la muñeca y la mano en
posturas específicas, y el sujeto usa su mano izquierda para mover el puntero para indicar su
posición percibida. B: cuando la mano se ha anestesiado y paralizado, la posición percibida de la
mano relajada (▼), con el sujeto haciendo esfuerzos de flexión (●), y con ellos realizando
esfuerzos de extensión (■) representados en ángulos de prueba de -30 a + 20 ° La posición neutral
de la mano fantasma se percibe como ligeramente flexionada (▼). Intentos de flexión o
movimientos de extensión con un esfuerzo máximo del 30% ocasionan grandes desplazamientos
percibidos en la dirección de la flexión para los esfuerzos de flexión y en la dirección de extensión
para los esfuerzos de extensión. [B de Gandevia et al. (148).] C: movimiento percibido de la mano
fantasma. Las manos llenas (pulgar, dedo índice y dedo medio se muestran) representan la
posición real de la mano. Figurilla izquierda: los sujetos hicieron un esfuerzo del 5% como máximo
(por 1 o 5 s); Figurilla derecha: los sujetos realizaron un esfuerzo del 50% como máximo (por 1 o 5
s). Cuando los sujetos hicieron esfuerzos voluntarios para mover su mano paralizada y
anestesiada, las manos delineadas en azul muestran el tamaño medio de los movimientos
fantasma de la muñeca informados durante un esfuerzo voluntario que duró 1 s. La mano dibujada
en rojo muestra el tamaño medio de los movimientos fantasma informados durante un esfuerzo
voluntario de 5 s. Los sujetos indicaron que percibían movimientos de su fantasma que eran más
grandes cuando hacían esfuerzos más fuertes (comparar estatuilla izquierda y derecha). Los
movimientos con la mayor velocidad durante la duración de los esfuerzos ocurrieron para
esfuerzos al 50% de duración máxima de 1 s (mano azul en la figura derecha). Las velocidades de
los movimientos producidos por los cuatro esfuerzos voluntarios se clasifican por los términos
lento, medio, rápido y más rápido. [C redibujado a partir de los datos en Walsh et al. (398).]

Figura 10

Cambios percibidos en la postura de la mano relajada durante la parálisis y la anestesia. Cuando la

posición de inicio era una mano extendida (Start, left, blue), a medida que el bloqueo del nervio
entró en vigor, la postura percibida se flexionó progresivamente durante los 40 minutos que el
bloqueo estuvo en su lugar (Final). Cuando la posición inicial era una mano flexionada (Start, right,
red), la postura percibida se hizo progresivamente más extendida. [Rediseñado de Inui et al.
(198).]

En la interpretación más simple de las observaciones, la postura de la mano está marcada

principalmente por aferentes de los músculos y la piel estirada por esa postura. Quizás el
parámetro clave sea la diferencia en las tasas de descarga entre aferentes en flexores de la mano y
músculos extensores. Cuando la mano se mantiene extendida, los flexores se estiran y los
extensores se acortan. A medida que el bloqueo del nervio entra en vigencia, la descarga de los
flexores estirados disminuye, y esto es interpretado por el sujeto cuando la mano se mueve hacia
una postura más flexionada. Cuando la posición inicial es una mano flexionada, la descarga
descendente que proviene de los extensores estirados conduce a la percepción de una postura
más extendida. Tales observaciones enfatizan la labilidad del esquema corporal y su dependencia
de la entrada de actividad de momento a momento proveniente de la periferia del cuerpo.

En relación con la cuestión de las sensaciones de movimiento por una extremidad fantasma, en las
condiciones del experimento anterior, cuando los sujetos intentaron mover su mano paralizada y
anestesiada, percibieron un movimiento distinto de la mano así como el desplazamiento de su
posición (por ejemplo, Refs. 148, 398). La velocidad de los movimientos y el desplazamiento
angular total de la mano se graduaron con el nivel de esfuerzo mientras que el desplazamiento
total también se graduó con la duración del esfuerzo. El aumento del esfuerzo multiplicó por 10 el
tamaño del movimiento de 2 a 3 veces y la velocidad de movimiento percibida fue de 2 veces
(398) (ver FIGURA 9C). Existen diferencias interesantes con las sensaciones de movimiento en el
sistema oculomotor: estudios recientes realizados durante la parálisis completa de los músculos
oculares han demostrado que en la oscuridad, los comandos para mover el ojo van acompañados
de un rápido cambio del mundo visual (413). En contraste, los movimientos ilusorios con músculos
paralizados de las extremidades son lentos, como si la mano se moviera a través de la melaza (148,
398).

E. Anestesia local

En los experimentos anteriores, cuando el bloqueo del nervio comenzó a surtir efecto, los sujetos
informaron un aumento en el tamaño percibido de su mano (198). Es una experiencia común que
la anestesia dental provoca aumentos percibidos en el tamaño de los labios, la lengua y partes de
la cara (384). De manera similar, la anestesia del pulgar aumenta su tamaño en un 60-70% (147), y
un bloqueo del plexo braquial produce una hinchazón ilusoria del brazo (281). Estos fenómenos, si
bien son relevantes para el sujeto más amplio de la imagen corporal, probablemente se relacionan
con cambios agudos dentro de las áreas corticales responsables de su representación. La
interacción entre las influencias excitadoras e inhibidoras en los sitios corticales y subcorticales
produce una expansión de las áreas corticales que representan la parte del cuerpo y esa expansión
es presumiblemente responsable del aumento de tamaño percibido (54-56). Sugiere que la
representación cortical de cada parte del cuerpo tiene un entorno inhibitorio mantenido por la
entrada de fibra pequeña que, si se elimina, conduce a una expansión de la representación. Los
aumentos ilusorios de tamaño pueden no parecer tan dramáticos cuando una gran parte del
cuerpo se anestesia o se elimina (227, 258). Si bien estas distorsiones inmediatas del tamaño
corporal con anestesia local se han relacionado con la pérdida de aporte de aferentes de diámetro
pequeño (por ejemplo, Refs. 54, 281, 282), el trabajo reciente con anestesia isquémica indica que
la pérdida de aferentes de gran diámetro también juega un rol (198).
F. La forma del cuerpo

Se sabe desde hace tiempo que la imagen corporal percibida conscientemente está distorsionada.
Cuando se pide a los sujetos normales que apunten con su dedo índice izquierdo a diferentes
partes del brazo derecho oculto, se percibe sistemáticamente que el brazo en reposo se encuentra
más cerca de la línea media y más cerca del cuerpo que su posición verdadera. Los errores
aumentaron cuanto más tiempo permaneció oculto el brazo. Las posturas observadas se
asemejaban a las observadas con miembros fantasmas (p. Ej., Ref. 173). Más detalladamente, la
información sobre lo que percibimos como el tamaño y la forma de nuestro cuerpo se ha
proporcionado recientemente (229). Los autores afirman que aunque la información sobre la
postura del cuerpo está especificada por la entrada aferente continua, no hay señales sensoriales
disponibles para detallar el tamaño y la forma del cuerpo. La información posicional entrante debe
remitirse a un modelo almacenado de las propiedades métricas del cuerpo. Para revelar aspectos
del modelo, se dibujaron mapas de la representación mental de la mano invisible. El tamaño del
dedo se determinó a partir de lugares de referencia, la punta del dedo y los nudillos, indicados por
el sujeto. Reveló un mapa distorsionado con los dedos más cortos que su tamaño real y la mano
más ancha de lo que realmente era. Estas distorsiones se asemejaban a las representaciones
corticales somatosensoriales de la mano dibujadas en el homúnculo sensorial (290). En contraste
con estas distorsiones, los juicios explícitos de la forma de la mano evaluados en una tarea de
emparejamiento de plantillas revelaron que la imagen mental de la mano yacía cerca de la
realidad, y no reveló las distorsiones medidas al apuntar. Se concluyó que, además del esquema
del cuerpo y la imagen corporal, había que incluir una nueva representación, que se llamaba
"forma del cuerpo". En respuesta a la pregunta, ¿cómo se reconcilió la forma del cuerpo
distorsionado con el esquema / imagen corporal , una sugerencia fue que el sistema motor
simplemente evitaba la representación explícita de la posición inicial de la extremidad al codificar
el punto final deseado de un movimiento (162, 293), aunque dicha codificación de punto final
tiene algunas limitaciones (65). Como el sistema motor generalmente se basa tanto en la visión
como en la propiocepción, la corrección de la forma corporal distorsionada puede producirse a
partir del aprendizaje motor utilizando estas entradas adicionales

G. Desarrollo

Hay cierta información sobre los aspectos de desarrollo de una imagen / esquema corporal. Poco
después del nacimiento, los humanos muestran una fuerte tendencia innata a imitar sonidos y
actos motores, copiando movimientos orofaciales realizados por adultos antes que ellos (251). Tal
comportamiento respalda la existencia de neuronas espejo (para su revisión, ver Ref. 180), con la
imitación que proporciona la base para la comprensión de la relación entre uno mismo y los
demás. Esto se postula para conducir al sentido del yo como agente y como el objetivo de la
interacción social. Los bebés de pocas semanas vocalizan en respuesta al lenguaje y atienden el
área orofacial de su madre, mucho más que su cuerpo, como fuente de apoyo emocional. Ven los
movimientos y luego los copian. El reconocimiento visual de las configuraciones espaciales del
cuerpo debajo de la cara madura después de un año de edad, seguido por la capacidad de
reconocer y nombrar las partes del cuerpo, así como la adquisición de habilidades lingüísticas
(364). En este momento, el niño comienza a reconocer su propio rostro y cuerpo en un espejo, una
habilidad considerada como un índice objetivo de autoconciencia emergente (211).

Una pregunta más amplia se refiere al papel de la propiocepción en el desarrollo de las habilidades
motoras en los niños. Debe haber una recalibración regular del esquema corporal en respuesta al
crecimiento del cuerpo. Las observaciones pioneras de Laszlo y Bairstow (223) han llevado a la
opinión de que la capacidad de los niños para utilizar retroalimentación propioceptiva ha
madurado a los 7 años. Otros informes sugieren que existe un aprendizaje continuo del control del
movimiento que continúa durante la adolescencia (156), y en la adultez (183). Por lo tanto, el
desarrollo de los movimientos controlados propioceptivamente continúa más allá del período
requerido para la adquisición de habilidades motoras, que se cree que está completo a la edad de
10 años (348).

H. Propiedad del cuerpo

La propiocepción, por definición, está asociada con acciones que ocurren al yo. Esto plantea la
pregunta: ¿cómo sabe el cerebro qué es parte del cuerpo y qué no lo es? Las sensaciones
exoceptivas, como la visión y el oído, no pueden distinguir entre las partes del cuerpo extraño y las
propias. La creencia en lo que creemos que pertenece a nuestro cuerpo puede ser
sorprendentemente fácil de manipular por medio del experimento. Esto ha sido revelado por
muchos estudios recientes en los cuales los sujetos se convencen de que una extremidad artificial
es suya, usando lo que se conoce como la ilusión de la "mano de goma" (p. Ej., Ref. 31). En
extensiones de esta ilusión, un sujeto puede, por ejemplo, tener múltiples extremidades (106,
274) o incluso parece estar ubicado fuera de su propio cuerpo (105, 291). En la ilusión de la mano
de goma, la mano invisible del sujeto se acaricia al mismo tiempo que una mano de goma que se
encuentra cerca de ella. En cuestión de segundos, los sujetos se convencen de que la mano de
goma es suya en la medida en que se utiliza en la planificación del motor (por ejemplo, Refs. 31,
208) y responden defensivamente cuando la mano artificial está amenazada (por ejemplo, Ref. 14,
110 )

La adopción de la "propiedad" del miembro artificial no requiere visión y puede lograrse

igualmente eficazmente en un sujeto con los ojos vendados si el experimentador guía la mano
izquierda del sujeto para tocar la mano de goma mientras que al mismo tiempo toca el brazo
derecho del sujeto (107) . La estimulación cutánea al cepillar la piel ha sido el método utilizado
para inducir la ilusión. Estudios recientes han demostrado que las ilusiones de propiedad pueden
evocarse mediante movimientos pasivos y activos (97) incluso de un solo dedo (400). La ilusión es
tan fuerte después de la anestesia local de las aferencias cutáneas y articulares del dedo y, por lo
tanto, la entrada proporcionada por los aferentes del huso muscular con la visión de un dedo falso
es suficiente para generar sensaciones de propiedad de la mano (400). Es importante destacar que
en el trabajo no publicado (Walsh, Heroux, Butler y Gandevia), este papel de los husos musculares
se ha establecido incluso cuando no hay visión de la mano (usando un enfoque complementario
de Ehrsson et al., Ref. 107).

I. Áreas cerebrales asociadas con la imagen corporal

Los estudios de neuroimagen han revelado regiones que se activan por diferentes aspectos de la
propiocepción y su interacción con la representación corporal. Éstas incluyen regiones
multisensoriales en la corteza parietal (por ejemplo, Refs. 26, 83, 107, 109, 126, 176, 226, 289), así
como partes de redes más distribuidas que incluyen la corteza frontal y la ínsula (por ejemplo, Ref.
346 , 383). Hay áreas del cerebro que responden selectivamente a la vista de los cuerpos
humanos, excepto la cara, mientras que otros son preferibles a la visión de la cara. El área del
cuerpo extraestriado se refiere a partes individuales del cuerpo como los dedos y reconoce que
pertenecen a uno mismo (por ejemplo, Refs. 96, 190, 269). Junto a él se encuentra el área del
cuerpo fusiforme, que también muestra una capacidad de respuesta selectiva para ver el cuerpo,
pero parece estar más preocupado por el movimiento de grandes partes del cuerpo, como el
torso. El área del cuerpo fusiforme se solapa en parte con el área selectiva de la cara en el centro
de la circunvolución fusiforme. Una segunda área de la cara es el área occipital (150, 288). Incluso
la corteza somatosensorial primaria, que tradicionalmente se ve como un mapa del cuerpo físico,
participa en distorsiones propioceptivas ilusorias del miembro (343, 344).

Las lesiones parietales izquierdas están implicadas en una alteración de la conciencia del cuerpo
en la que los pacientes no pueden señalar partes de su propio cuerpo mediante instrucción verbal,
a pesar de poder responder a órdenes verbales para mover esa parte hacia un objeto externo (por
ejemplo, " toque el pedal de esa bicicleta "). Estos pacientes han perdido el sentido de las
relaciones entre las partes del cuerpo, sabiendo, por ejemplo, que la boca está entre la nariz y los
ojos (114).

Para concluir, hay una serie de áreas cerebrales distintas responsables del reconocimiento del
cuerpo y la cara, argumentando más que solo dos "cuerpos en el cerebro". La corteza parietal
posterior, la ínsula anterior y el área del cuerpo extraestriada son áreas importantes. Están
presentes en ambos hemisferios, pero la mayoría de los estudios han proporcionado evidencia de
un dominio del lado derecho en muchos aspectos del conocimiento del cuerpo (22), y esto puede
involucrar partes de la corteza somatosensorial primaria (271)

V. LOS SENTIDOS DEL ESFUERZO, LA FUERZA Y LA PESADA

Cuando realizamos una tarea motriz, somos conscientes de la contracción muscular que acompaña
a la acción, cuánto esfuerzo se requiere y, si se trata de un objeto que se debe mover, tenemos
una sensación de pesadez. Se cree que los sentidos de esfuerzo, fuerza y pesadez se generan
tradicionalmente, al menos en parte, por señales de origen central asociadas con comandos
motores. Los receptores sensoriales periféricos también están disponibles para contribuir a la
sensación, incluidos los órganos del tendón, los husos musculares y los receptores de la piel
sensibles a la presión.

Como sensaciones propioceptivas, los sentidos del esfuerzo, la fuerza y la pesadez son distintos ya
que siempre están asociados con los comandos motores, mientras que las sensaciones
cinestésicas pueden surgir en un miembro pasivo. Esto implica que para los sentidos de fuerza y
pesadez, la entrada periférica siempre es reafirmante en origen. Otro tema a considerar es el
significado de los términos. ¿A qué nos referimos con una sensación de esfuerzo distinta de la
sensación de tensión?

A. El sentido del esfuerzo

Como se menciona en la sección I, la opinión predominante durante gran parte del siglo XIX fue
que nuestros sentidos musculares surgieron de manera totalmente central, y esto incluyó la
sensación de esfuerzo experimentada durante la ejecución de una tarea motora. Sin embargo, a
mediados del siglo pasado, dos informes influyentes abogaron por un mecanismo central
periférico combinado para la propiocepción. El impacto de estas ideas todavía es evidente hoy. En
un estudio de los movimientos oculares en los peces, Sperry (369) introdujo el término significado
de descarga corolario, "una descarga corolario de los patrones motores en el sensorio puede
desempeñar un papel importante de ajuste .... junto con influencias no retinianas y posturales
desde la periferia ". Así que aquí estaba la sugerencia de un área sensorial central a la que actúan
tanto las señales de comando del motor como las señales que se originan en la periferia. En el
mismo año, 1950, von Holst y Mittelstaedt (393) presentaron una propuesta similar basada en
experimentos en insectos. Presentaron un concepto importante adicional que sigue siendo
influyente. Distinguieron entre señales aferentes generadas por las acciones y señales del animal
generadas por fuentes externas a medida que el animal se movía en su entorno. El término
exafference se usó para las señales aferentes generadas por estímulos de origen externo y el
término reaference se usó para la actividad aferente que surge de las propias acciones del cuerpo.
La reaferencia se calculó utilizando una copia de efusión del comando del motor. Sigue siendo una
cuestión de conjetura si la copia de la efusión es una copia exacta del flujo de salida del motor, o
un cálculo, basado en la experiencia pasada, de la señal aferente esperada para un flujo de salida
de motor dado (95). La señal aferente total generada durante un acto motor está formada por dos
componentes: la señal reafirmante predicha, determinada por el comando del motor, y la
actividad aferente generada independientemente del comando del motor, como resultado de
influencias externas. Si bien la hipótesis de la descarga del corolario se presentó para tratar el
problema de la estabilidad visual durante los movimientos oculares, la hipótesis de copia de
efusión tiene implicaciones para todos los movimientos (194). Estas ideas se han formalizado
recientemente en un modelo para control motor (19, 423). Algunos aspectos de tal modelo se
consideran en la FIGURA 11
Figura 11

Modelo para una comparación central entre señales sensoriales y motoras, basado en la
propuesta de Bays y Wolpert (19). El proceso comienza con la intención de moverse (Plan), lo que
lleva a la generación de un comando de motor y su copia de efusión / descarga de corolario. El
modelo Forward utiliza la copia de la efusión para calcular el resultado esperado, y esto se
compara con la entrada (Body in Environment) mediante una calculadora de diferencias para
cuantificar la discrepancia sensorial que determina lo que realmente se percibe (Percepción). Tres
puntos para consideración son los siguientes: 1) si la retroalimentación sensorial predicha y real
coinciden, la situación anómala surge cuando no hay percepción alguna; 2) el modelo avanzado
debe actualizarse periódicamente tanto en escalas de tiempo corto como de largo; y 3) la
"calculadora de diferencia" es más complicada de lo que se muestra aquí porque, al menos para la
sensación de fuerza, su salida no está determinada por un proceso de resta simple (para más
detalles, refiérase a Ref. 402).

La idea subyacente es que no todas las señales generadas por un movimiento llegan a la
conciencia, y percibimos solo el componente exafferente. Entonces, por ejemplo, la sensación
cuando alguien nos hace cosquillas difiere en calidad y es mucho más intensa que cuando
intentamos hacernos cosquillas (23, 24). Parte del misterio de los sentidos propioceptivos es que
gran parte de la información aferente generada por los movimientos auto iniciados no llega a la
conciencia. Como consecuencia, la detección y la intensidad percibida de las señales aferentes
disminuyen durante el movimiento (para referencias, ver Refs. 260, 414). Dicha supresión puede
ocurrir a lo largo de las vías somatosensoriales (por ejemplo, Ref. 67) así como también de las
acciones de las propias señales de comando del motor (415).

Si se aplica a la mano una fuerza de compresión generada externamente por un motor y luego se
solicita al sujeto que reproduzca la fuerza de fieltro con su otra mano, invariablemente aplicarán
una fuerza mayor que la aplicada externamente (353, 354, 394). Esto se ilustra en la figura 12A. La
sobreestimación se debe presumiblemente a la supresión parcial de la actividad aferente asociada
con la autoestimulación. En las actividades diarias, dicha supresión sensorial nos permitiría
concentrar la atención en los estímulos externos y estar menos distraídos por las sensaciones que
surgen de nuestros propios movimientos. Se ha propuesto un modelo para esta atenuación de los
movimientos autogenerados (19). Una reexaminación reciente del fenómeno mostró que la
sobrestimación de las fuerzas aplicadas externamente al dedo índice de una mano cuando se
reproducen mediante fuerza generada solo se produce para niveles de fuerza de aplicación baja
pero no para fuerzas superiores (402). La sobrestimación persistió cuando se usó anestesia digital
del nervio para bloquear la sensación cutánea y articular, dejando solo las entradas combinadas de
las fuentes de comando muscular y central disponibles para señalar la fuerza. Además, estos
nuevos datos revelaron dos componentes a la sobrestimación en fuerzas bajas: un desplazamiento
así como un aumento en el gradiente entre las fuerzas de coincidencia y de destino. Este último
estaba presente solo cuando el dedo se mantenía activamente en su posición. Es decir, a medida
que aumentaba la fuerza objetivo, aumentaba la discrepancia entre el objetivo y las fuerzas de
adaptación. Esto se muestra en la figura 12C.

Figura 12

Comparación de las fuerzas percibidas generadas por la autoestimulación en comparación con la

estimulación por una fuente externa. R: se instruyó a los sujetos para que reproducen una fuerza
objetivo, aplicada al dedo índice izquierdo por un motor de torsión, ya sea directamente
presionando voluntariamente con el dedo índice derecho (rojo) o indirectamente controlando la
salida de un motor de torsión con un joystick remoto ( azul). La fuerza de coincidencia promedio (±
SE) se muestra como una función de la fuerza objetivo. La línea discontinua representa un
rendimiento perfecto. [Redrawn from Bays and Wolpert (19).] B: el antebrazo del sujeto
descansaba sobre una mesa. Cuando se requería que el dedo índice del sujeto fuera pasivo, se
basaba en un soporte, pero cuando se requería que los sujetos mantuvieran activo el dedo índice
en su posición, se quitó el soporte. El eje de la célula de carga podría bloquearse en su lugar o
puede moverse libremente hacia arriba y hacia abajo. Se pidió al sujeto que generara una fuerza
coincidente empujando hacia abajo la parte superior de la plataforma con la otra mano mientras
el eje se podía mover libremente o empujando hacia arriba isométricamente contra la célula de
carga con su dedo índice mientras el eje estaba bloqueado. [De Walsh et al. (402).] C:
representación esquemática de los resultados obtenidos para las fuerzas por debajo de 10 N. Los
sujetos sobrestiman una fuerza objetivo generada externamente a un dedo pasivo por 2-3 N
(desplazamiento) al hacerla coincidir con una contracción voluntaria (por ejemplo, doblar la
prueba dedo o empuje hacia abajo con la otra mano). Esto ocurre con fuerzas bajas e incluso
cuando las entradas cutáneas y articulares se bloquearon en el dedo de prueba. Un factor central
aumenta el gradiente (ganancia) de la relación entre las fuerzas de coincidencia y de objetivo en
~20 si se recibe la fuerza de destino en un dedo activo. [Datos de Walsh et al. (402).]

El funcionamiento de los modelos avanzados no debe verse como eventos estáticos, operando de
forma aislada. Entonces, por ejemplo, en tareas motoras aprendidas (over-learning), llevamos a
cabo la acción sin pensarlo, sin tener en cuenta su previsibilidad. Este es un ejemplo donde las
aferencias predichas y observadas coinciden, y no hay sensación de acompañamiento. Esto es muy
diferente de una tarea de atención exigente que, por cierto, puede llevarse a cabo
simultáneamente con la tarea sobredimensionada (130). Por lo tanto, en nuestros
comportamientos cotidianos, deberíamos imaginar estrategias constantemente cambiantes,
desde la operación de acciones generadas internamente hasta acciones dominadas por la
retroalimentación desde la periferia. El ejemplo de over-learning también implica que hay una
etapa de aprendizaje en la tarea donde la retroalimentación propioceptiva se utiliza para afinar su
ejecución (130).

B. Parálisis y Fatiga

Desde hace mucho tiempo se sabe desde la literatura clínica que la parálisis parcial viene con
sensaciones anormales de aumento de pesadez (por ejemplo, Ref. 192). Por lo tanto, si hay una
discrepancia entre la reafference generada por un movimiento y la copia de efusión derivada de la
señal de comando, que el sujeto no suele tener conocimiento, pueden ocurrir ilusiones
sensoriales. Los pacientes con parálisis parcial de una lesión de motoneurona superior sienten que
los pesos son más pesados en el lado afectado (144). Cuando la parálisis se induce
experimentalmente infundiendo un bloqueador neuromuscular, el esfuerzo requerido para
levantar un peso y su pesadez percibida aumentó, en comparación con la condición no paralizada
(por ejemplo, Refs. 141, 144). Los autores hicieron la observación adicional de que durante una
tarea de elevación con flexores del pulgar, si la piel y el aporte articular del pulgar se eliminaban
mediante bloqueo anestésico, la pesadez percibida aumentaba aún más (véase también Ref. 145).
Esto se interpretó como la eliminación de una facilitación refleja generada por la entrada cutánea,
lo que lleva a un aumento en el comando central y, por lo tanto, a la pesadez percibida. Tal
resultado concuerda con la abolición del reflejo de estiramiento de larga latencia en los músculos
elevadores mediante anestesia con el pulgar (238). La anestesia digital también habrá eliminado la
contribución cutánea a una señal de fuerza periférica. La pesadez percibida puede manipularse
alterando la excitabilidad refleja de las motoneuronas de la mano (12). La inhibición de la reserva
de motoneuronas dio lugar a un aumento y la facilitación condujo a una disminución en la pesadez
percibida de los pesos. Presumiblemente, la contribución de una señal de comando central se
ajusta en función del nivel de otras unidades excitatorias o inhibitorias que alcanzan las
motoneuronas que se usan en la tarea. En otras palabras, lo que sentimos se ajusta
automáticamente de acuerdo con cualquier contribución refleja de la que no conocemos. Dado
que la fuerza de los efectos reflejos cutáneos y musculares en el sistema fusimotor humano es
baja incluso durante las contracciones (por ejemplo, Refs. 11, 146, 149), es improbable que los
cambios en la pesadez percibida evocados por las entradas reflejas (al menos de la piel y los
receptores articulares) se puede explicar por un cambio en las señales del huso muscular.

Un método comúnmente usado para perturbar el sentido del esfuerzo es a través de la fatiga del
ejercicio (por ejemplo, Refs. 62, 142, 206, 245, 404). Se utiliza una tarea de emparejamiento de
fuerza contralateral, en la cual las fuerzas isométricas generadas en un brazo se combinan con el
grupo muscular correspondiente del otro brazo (FIGURA 13). Bajo condiciones de control, los
sujetos son bastante precisos en las fuerzas de coincidencia, produciendo errores de coincidencia
del 5% de contracción voluntaria máxima (MVC) o menos entre los dos lados. Sin embargo, cuando
se ejercita un brazo para fatigarse, el nivel de fuerza generado en el músculo fatigado
generalmente se sobrestima. Se consideró que la sobreestimación se debía a que se envían
señales eferentes de magnitudes similares a los músculos de los dos brazos, y el músculo no
respondido responde con una fuerza mayor para un nivel de activación dado. Conclusiones
similares han sido alcanzadas por otros (142, 245). En el primero de estos estudios, los pesos
soportados por los músculos fatigados se sintieron más pesados que cuando se los soportaba
antes de la fatiga. Al discutir el origen del sentido del esfuerzo, McCloskey et al. (245) declaró: "Si
esta sensación de esfuerzo debe considerarse simplemente como un mecanismo centrífugo o
como una comparación inherente de flujo de salida con flujo aferente aferente sigue siendo una
pregunta abierta".
Figura 13

Emparejamiento de fuerza isométrica antes y después de la fatiga. R: el sujeto está sentado con
sus antebrazos en posición vertical, atado a paletas cerradas a 90 °. El torque generado por los
músculos flexores del codo se registra mediante medidores de tensión, y la salida del brazo de
referencia se muestra en una pantalla de computadora visible para el sujeto. Se requiere que el
sujeto haga coincidir su nivel de par con su otro brazo (la salida no es visible). B: el error de control
(rojo, ordenada derecha) es cercano a cero. Luego, se requirió que el sujeto llevara a cabo una
serie de fatigosas contracciones excéntricas que condujeron a una caída del 40% en el torque MVC
(azul, ordenada izquierda). La caída en el torque condujo a una sobreestimación del 14% por el
brazo no ejercitado del par generado por el brazo de referencia fatigado. Durante las siguientes
100 horas, los errores de coincidencia se redujeron gradualmente a un 4% residual mientras que el
par se recuperó para controlar los niveles. [Rediseñado de Weerakkody et al. (404), con un amable
permiso de Springer Science and Business Media.

En apoyo de una hipótesis de "esfuerzo", Cafarelli y Bigland-Ritchie (51) llevaron a cabo una tarea
de emparejamiento de fuerza con músculos de diferentes puntos fuertes. En los aductores del
pulgar y los músculos del codo, utilizando la relación de longitud y tensión del músculo para
alterar el nivel de fuerza producido, se concluyó que se hacían coincidencias sobre la base de
sensaciones iguales de los músculos que se comparan, no de sus fuerzas. Se llegó a una conclusión
similar en un experimento relacionado sobre flexores de codo. Cuando el brazo de referencia se
mantuvo en ángulos que representaban la extremidad ascendente o descendente de su relación
de torsión-ángulo del flexor del codo, el par de ajuste generado por el indicador, mantenido a su
longitud óptima, era siempre mayor (404).

Otra fuente potencial de errores en una tarea de ajuste de fuerza proviene de la activación del
pequeño grupo III mielinizado y aferentes del grupo IV no mielinizado en el músculo esquelético.
Se sabe que estas aferentes se activan durante la contracción muscular (209). Los aferentes
musculares que median el dolor, presumiblemente involucrando tanto al grupo III como a IV (255),
pueden estimularse inyectando solución salina hipertónica (5%) en un músculo (161). En una tarea
de emparejamiento de fuerzas de dos brazos, cuando se hizo daño a los bíceps de un brazo
inyectando solución salina hipertónica, la fuerza en ese brazo se sobrestimó. Es decir, el sujeto
pensó que el brazo doloroso estaba generando más fuerza de lo que realmente lo hizo (407). Es
probable que este tipo de mecanismo represente los errores de coincidencia de fuerza observados
después del ejercicio excéntrico (312). Se sabe que el ejercicio excéntrico produce daño muscular
y dolor (309). No se sabe con certeza cómo tal efecto está mediado. Tal vez sea el resultado de
influencias en las vías sensoriales centrales en lugar de las motoras (213).

C. dos sentidos

En un experimento en el que usaron vibración muscular, McCloskey et al. (245) afirmó que, si se
les daba instrucciones apropiadas, los sujetos tenían la capacidad de seleccionar entre una
sensación de esfuerzo que surgía centralmente y una sensación de tensión muscular,
presumiblemente derivada de receptores intramusculares. Roland y Ladegaard-Pedersen (329)
llegaron a la misma conclusión. Sujetan resortes comprimidos de diferente rigidez con una mano y
combinan el grado de compresión y la fuerza requerida con la otra mano. Durante la parálisis
parcial, los errores observados estuvieron por debajo de los niveles esperados si hubiera habido
una relación proporcional entre el esfuerzo ejercido y la fuerza generada. Cuando se instruyó a los
sujetos para que no coincidieran con las fuerzas, sino con los esfuerzos, esto condujo a los
aumentos esperados en los errores durante el bloqueo neuromuscular.

En conjunto, estas diversas observaciones sugieren que podemos tener dos sentidos, una
sensación de esfuerzo y una sensación de tensión muscular. El sentido de la tensión solo puede
revelarse si el sujeto es instruido apropiadamente. Esta es una dificultad para los estudios de
propiocepción ya que plantea el problema de cómo instruir a los sujetos para que realicen una
tarea. En los experimentos relacionados con los efectos de la fatiga en el sentido de la fuerza, los
sujetos fueron específicamente instruidos para que coincidan con la fuerza generada en el brazo
de referencia, no el esfuerzo. Sin embargo, se observaron errores de coincidencia relacionados
con la fatiga que se interpretaron como el sujeto que confía predominantemente en un sentido de
esfuerzo (407). Las observaciones comparables se habían hecho antes (62, 206; véase también
Ref. 214). Tales observaciones dejaron abierta la cuestión de la contribución de los receptores
periféricos al sentido de la fuerza

D. Vibración muscular

Otra forma de manipular el sentido de la fuerza muscular es usar la vibración muscular durante las
pruebas de coincidencia. Sin embargo, los efectos de la vibración no son fáciles de interpretar. En
un músculo pasivo, la vibración estimulará predominantemente las terminaciones primarias de los
husos musculares. La entrada Ia facilita las motoneuronas espinales y puede producir un reflejo
tónico de vibración (TVR) en el músculo vibrado (175). Una vez que el músculo comienza a
contraerse, la contribución de los órganos del tendón a la actividad aferente comenzará a
aumentar (113), agregando efectos reflejos inhibidores segmentarios mientras se generan
sensaciones de fuerza centralmente. Después de un período de vibración, es probable que los
receptores musculares se vuelvan insensibles, y puede haber una excitabilidad de motoneurona
reducida por la depresión postactivación (196, 425). Debido a estas múltiples influencias, los
resultados psicofísicos de los experimentos de vibración deben interpretarse con precaución. No
es sorprendente que hayan producido hallazgos contradictorios.

McCloskey et al. (245) informaron que en 9 de los 15 sujetos que realizaban una tarea de
emparejamiento de fuerzas, la vibración del bíceps de un brazo llevó a los sujetos a emparejar la
fuerza de referencia en el brazo vibrado con fuerzas más pequeñas en su otro brazo. En los
experimentos sobre el emparejamiento de fuerzas en cuádriceps, se obtuvo el resultado opuesto
(52). Cuando la fuerza de un músculo vibrado fue combinada con un músculo no vibrado, los
sujetos eligieron sistemáticamente fuerzas superiores con el músculo no vibrado. Para explicar su
resultado, los autores propusieron que la fuerza generada en la TVR era sensible y la entrada
central extra de ella llevó al músculo no vibrado a coincidir con una fuerza mayor.
Alternativamente, la vibración del músculo que contrae actuó como un estímulo poderoso para los
órganos del tendón, y la entrada adicional del órgano del tendón se interpretó como un nivel más
alto de fuerza muscular. Esta es una interpretación interesante a la vista de las observaciones más
recientes de Luu et al. (233) que interpretaron sus observaciones sobre los sentidos de la fuerza y
la pesadez después de la vibración muscular prolongada como resultado de una desensibilización
evocada por vibración de los receptores musculares. Los hallazgos de Cafarelli y Kostka fueron
extendidos por Cafarelli y Layton-Wood (53) quienes mostraron que el aumento de la fuerza
percibida producida al vibrar un músculo se desvaneció gradualmente si el músculo fue sometido
a ejercicio fatigante. Una interpretación es que los receptores musculares se han vuelto
insensibilizados por el proceso de fatiga, de modo que su respuesta a la vibración disminuye.

E. El sentido de la fuerza y el órgano del tendón

El candidato más apto para un receptor de tensión es el órgano del tendón (para una revisión, ver
Refs. 136, 201, 302). Los órganos del tendón, ubicados en los extremos de las fibras musculares,
están idealmente ubicados para controlar la tensión muscular (FIGURA 2). Al igual que los husos
musculares, los órganos del tendón son receptores de estiramiento. Sin embargo, son
principalmente receptores de contracción. Un órgano de tendón responderá poderosamente a las
contracciones de las unidades motoras que aportan fibras musculares que se insertan en la
cápsula del receptor. Ignorará en gran parte la contracción de las fibras fuera de la cápsula. La
mayoría de las fibras musculares que se insertan en la cápsula de un órgano tendinoso provienen
de diferentes unidades motoras, por lo que un órgano de tendón puede ser excitado por 10-20
unidades motoras. Los cálculos indican que cada unidad motora en un músculo está vinculada a al
menos un órgano tendinoso (302). La mayoría de los órganos tendinosos señalan la tensión en un
grupo selecto de unidades motoras y pueden considerarse sensores regionales de tensión. Por lo
tanto, son capaces de controlar las contracciones submáximas que implican las unidades motoras
a las que están vinculadas. Las poblaciones de órganos tendinosos pueden señalar la fuerza
muscular completa (por ejemplo, Refs. 84, 136).

Las aferentes del grupo I, incluidas las de los órganos del tendón, se proyectan en la corteza
cerebral (248), siendo la proyección a la corteza cerebral un requisito previo para la percepción
consciente de la actividad del receptor. Si los impulsos de los órganos del tendón evocan
sensaciones conscientes, aumenta la posibilidad de que estén directamente involucrados en el
sentido de la tensión. Aquí se considera que es necesario algún procesamiento central para
convertir las señales de tensión intramuscular en los niveles de par requerido para mover un
miembro alrededor de una articulación (140).

En un intento de vincular la actividad de los órganos tendinosos con las sensaciones

propioceptivas, Thompson et al. (380) pidió a los sujetos que reprodujeran una fuerza baja
aprendida (4% MVC). Después de que los sujetos pudieran reproducir la fuerza de referencia de
manera confiable, repitieron la tarea inmediatamente después de que el músculo había sufrido
una MVC. La fuerza reproducida después del MVC fue dos veces más grande que después de un
período de descanso. Se sugirió que la desensibilización de las descargas de órganos tendinosos
durante los sujetos conducidos por MVC sobrestimara el nivel de fuerza. Esta sugerencia fue
respaldada por observaciones en experimentos con animales que mostraron que las respuestas de
los órganos del tendón a una contracción de baja fuerza eran mucho menores cuando esto fue
precedido por una contracción máxima. El curso del tiempo de esta desensibilización de las
respuestas de los órganos tendinosos coincidió con la disminución en los errores de coincidencia
observados en los experimentos humanos.

F. Ilusiones de movimiento de fuerza

La posición de la extremidad percibida está influenciada por las fuerzas necesarias para mover la
extremidad a esa ubicación (para su revisión, vea Ref. 205). En una posición, las ramas de tarea
coincidentes pueden alinearse con precisión cuando permanecen pasivas o están soportando una
carga estática (13, 340). Sin embargo, cuando se mueve el brazo cargado, surgen errores (13). Si se
requiere que un sujeto genere una fuerza isométrica contra el dispositivo que impone un
movimiento de flexión, se percibe que el miembro está más flexionado de lo que realmente es
(340). Se obtuvo un resultado similar cuando las posiciones se combinaron con un brazo sometido
a carga elástica (403). La magnitud de los errores aumenta con una mayor fuerza aplicada. Se
llegaron a conclusiones similares en experimentos que implicaban la compresión de resortes de
diferentes rigideces (329).

Existe la vieja observación de que cuando el movimiento voluntario de un brazo es bloqueado

inesperadamente por un obstáculo, la distancia que el sujeto piensa que el brazo se movió, como
lo indica el otro brazo, se sobreestima constantemente (191). El tamaño de la ilusión estuvo
influenciado por la fuerza de impacto y por el tiempo después del inicio del movimiento en el que
se encontró el impacto; cuanto más tarde el punto de impacto, más pequeña es la ilusión

Finalmente, se pidió a los sujetos con los ojos vendados que coincidieran con las posiciones de sus
antebrazos en el plano horizontal, en condiciones en las que no había efectos directos de la
gravedad. Cuando se cargó un brazo y el sujeto movió el brazo cargado al ángulo de prueba, se
observaron errores de coincidencia que no estaban presentes cuando los sujetos simplemente
apoyaron una carga estática en el ángulo de prueba (13).

Todos los experimentos en esta sección tienen los elementos comunes de los errores de posición
de los efectos combinados de carga y movimiento. La teoría moderna propone que durante un
movimiento, las predicciones sobre los estados futuros de la extremidad basados en la copia de la
efusión se combinan con las señales sensoriales de retroalimentación, retrasadas por su
conducción y tiempos de procesamiento, para proporcionar una estimación del estado actual de la
extremidad, permitiendo una actualización continua de la estimación durante el movimiento (ver,
por ejemplo, Ref. 423). Si un movimiento del brazo se detiene poco después de su inicio, la
estimación del sujeto de la posición de la mano está dominada por el modelo predictivo basado en
la copia de la efusión, y el sujeto percibe que la mano está más lejos de su posición inicial de lo
que realmente es el caso. Durante los movimientos pasivos, en ausencia de una copia de la
efusión, debido a los retrasos en la transmisión de la información aferente, dicha sobrestimación
debería convertirse en una subestimación. En un estudio reciente que probó esta predicción (172),
con los movimientos pasivos, los sujetos aún sobrestimaban la posición de las manos, con errores
que eran tan grandes o más grandes que con los movimientos activos. La explicación preferida
presentada por los autores fue que el sistema cinestésico usó un proceso de inferencia bayesiano
en el cual la copia de entrada y de emisión aferente se usaron continuamente durante el
movimiento para determinar la posición actual. Esto incluyó una estimación del estado esperado
del brazo, basado en la experiencia pasada. Cuanto mayor es la incertidumbre asociada con la
entrada aferente, más se basa el sistema en las estimaciones de la experiencia pasada.

G. ideas emergentes

Cuando un músculo se debilita por la fatiga o la parálisis, un nivel determinado de fuerza generado
por el músculo debilitado se acompaña de un aumento menos que proporcional en el esfuerzo
percibido. Esto ha sido observado por muchos investigadores tanto por la pesadez percibida como
por la fuerza (141, 242, 407; véase también Ref. 328). Más recientemente, Luu et al. (233), en una
reexaminación del problema, comenzó señalando que durante el cansancio o la parálisis, el
aumento de la pesadez percibida de los objetos o el nivel de fuerza percibido generado fue menor
de lo esperado, si la señal de mando central hubiera sido completamente responsable de las
sensaciones Si un sensor de fuerza periférico hubiera contribuido, tales sensaciones de mayor
pesadez o fuerza aumentada no deberían haber ocurrido, ya que la fuerza habría sido reportada
con precisión. Parece que la situación real se encuentra en algún lugar entre estos dos extremos,
es decir, las sensaciones de fuerza y pesadez son generadas por señales de origen central y
periférico.

Una nueva propuesta presentada por Luu et al. (233) fue que los husos musculares contribuyeron
a forzar las sensaciones. En una pesada tarea de adaptación después de la profunda parálisis de un
brazo, los objetos levantados se sintieron más ligeros que pesados en comparación con el brazo de
control. Propusieron que esto se debió a una señal debilitada del husillo como resultado de un
bloqueo de terminal motor intrafusivo. Se sabe que cuando un músculo está profundamente
paralizado, suficiente para bloquear las terminales motoras tanto en fibras extrafusales como
intrafusales, durante el período de recuperación las fibras extrafusales se desbloquean primero,
retrasándose la recuperación de terminales intrafusales (365, 427). Durante la recuperación,
frente a la fuerza muscular que aumenta rápidamente, la persistente parálisis intrafuscular debilita
la coactivación de los huso, y el nivel más bajo de descarga aferente conduce a una reducción en el
sentido de la fuerza. En cualquier caso, las observaciones proporcionadas por este experimento
fueron opuestas a lo que se hubiera esperado si una señal de origen puramente central hubiera
sido responsable. Una explicación basada en una señal de huso también puede explicar el
aumento de la pesadez percibida al comienzo de la parálisis. Los terminales extrafusculares
bloquean primero, y los terminales intrafusales funcionan evocando una fuerte señal del huso
durante una contracción voluntaria, ya que la señal del huso no es suprimida por ningún efecto de
descarga de la contracción extrafusal. Como resultado del aumento de la señal del husillo,
aumenta la pesadez percibida.

En un experimento de comparación de peso en los músculos flexores de los pulgares fatigados con
un MVC sostenido, después de la fatiga del músculo de referencia, se combinó con una carga más
ligera que antes de la fatiga (233). Esto fue nuevamente contrario a lo que se hubiera esperado si
una señal de mando central hubiera sido responsable del sentido de la fuerza. ¡La carga debería
haberse sentido más pesada! No se observó una reducción similar en la pesadez percibida si en
lugar de usar un MVC para fatigar el músculo, se usó una contracción más pequeña del 40% de
MVC. Sin embargo, para el ejercicio con 40% de MVC, si el músculo fue vibrado durante el proceso
de fatiga, la carga de referencia fue nuevamente combinada luego con una carga más ligera. Aquí
la interpretación fue que el reclutamiento de husos musculares y órganos tendinosos por la
vibración condujo a su desensibilización. Como consecuencia, durante el ajuste de prueba, el
componente aferente de la señal de fuerza disminuyó, lo que llevó a la percepción de una carga
más ligera.

En un experimento adicional, se llevó a cabo el ajuste del peso en dos sujetos que tenían una
neuropatía sensorial de fibra grande (76, 371). En estos sujetos, a los que les faltaba aporte de
husos musculares y órganos tendinosos en los músculos de las extremidades, no había
oportunidad para una contribución periférica a la sensación de pesadez. Mientras que antes de la
fatiga, ambos sujetos eran razonablemente precisos en el ajuste del peso, cuando los flexores del
pulgar de una mano estaban fatigados al 50% de su fuerza de control, la carga de referencia se
duplicó en peso, como se esperaba si la sensación de pesadez fuera generada por un peso
proporcional Señal de origen puramente central.

Estas observaciones (233) arrojan nueva luz sobre los sentidos de la fuerza y la pesadez y apuntan
a más experimentos. Se propone que en los sujetos normales se genere una reaferencia en los
receptores periféricos en respuesta a un comando del motor durante la comparación de peso. La
señal incluye la entrada de los receptores de la piel, los husos musculares y los órganos del
tendón. Cuando la sensación de fuerza se ve afectada por la fatiga o la debilidad, esto puede
explicarse por una señal periférica alterada. Los nuevos resultados sugieren que las señales de
origen puramente central están disponibles pero que no juegan un papel dominante en sujetos
normales. Sigue siendo incierto cuál es la mezcla exacta de las señales de origen periférico y
central para el sentido de la fuerza. La sensación de pesadez está estrechamente relacionada pero
incluye un componente de movimiento que alterará las respuestas de los husos musculares y los
órganos del tendón. Por lo general, movemos las manos hacia arriba y hacia abajo durante la
estimación de la pesadez de los objetos. Los sujetos son menos precisos si tales movimientos no
están permitidos (245). Sin embargo, solo se necesitan pequeños movimientos para lograr juicios
precisos (142).
En una tarea de emparejamiento de fuerza durante la fatiga, ¿una cuenta de huso puede explicar
la cantidad en que el músculo no ejercitado sobrestima el nivel de fuerza en el músculo fatigado?
Se ha calculado (416) que un aumento de 10 veces en la fuerza en los músculos dorsiflexores del
tobillo produjo solo un aumento de 2 a 3 veces en el disparo del huso. Tal relación no lineal entre
el disparo del huso y la tensión podría explicar por qué la pérdida de fuerza en el músculo fatigado
no se expresa completamente en la sobreestimación indicada por el músculo no ejercido.

Hay otro desarrollo reciente. Se ha podido estudiar algunos efectos propioceptivos del sentido del
esfuerzo en aislamiento mediante el uso de un fantasma experimental de la mano. El sentido de la
posición en la muñeca se estudió antes y después de un bloqueo total del nervio en la parte
superior del brazo usando un manguito de presión. En el brazo anestesiado y paralizado, intento
de movimientos de flexión y extensión a 30% del esfuerzo máximo producido desplazamientos de
la mano fantasma percibido por 20 ° en la dirección del intento de movimiento (148) (Figura 9B).
Los desplazamientos más pequeños se percibieron cuando el brazo se paralizó pero no se
anestesió, presumiblemente porque las señales aferentes disponibles influyeron en la percepción
final (367).

Se estudió el sentido del movimiento mientras los sujetos intentaban mover su mano paralizada,
anestesiada (398). Contrariamente a las observaciones anteriores (246), los esfuerzos sostenidos
produjeron movimientos ilusorios. El cambio de posición que acompaña a un esfuerzo aumentó
monótonamente tanto con la duración como con el tamaño del esfuerzo. La velocidad de
movimiento percibida solo aumentó con el esfuerzo, no con su duración: un aumento de 10 veces
en el esfuerzo produciendo una duplicación en la velocidad (398). Se concluye que una sensación
de esfuerzo, que surge centralmente en asociación con las órdenes motoras, puede contribuir a
una serie de sensaciones propioceptivas, incluida la sensación de la posición de las extremidades y
la sensación de movimiento de las extremidades. De forma similar, las señales de comando del
motor pueden contribuir a los sentidos de fuerza y pesadez. Tendremos que esperar a futuros
experimentos para revelar la combinación precisa de señales de diferentes fuentes responsables
de estas sensaciones.

Hay un papel adicional del sentido del esfuerzo que está casi fuera del alcance de esta revisión. Al
observar una colina, los sujetos sobreestiman constantemente su pendiente. El juicio de la
pendiente está influenciado por el nivel de fatiga del sujeto y si lleva o no una mochila pesada
(298). De manera similar, las percepciones de distancia están influenciadas por el sujeto que lleva
una carga o después de la adaptación visuomotora que reduce el flujo óptico al caminar (299;
véase también Ref. 90). La propuesta es que la distancia percibida aumenta a medida que
aumenta el esfuerzo requerido para caminar. Estas observaciones sugieren que el sentido del
esfuerzo tiene consecuencias perceptivas más amplias que simplemente indicar la fatiga muscular
y la información puede contribuir a señalar nuestro potencial fisiológico actual para llevar a cabo
las acciones previstas

VI. PROPIOCEPCIÓN Y EJERCICIO

A. Introducción

En los últimos años ha aumentado el interés en la fisiología del ejercicio. Una de las razones es que
el ejercicio se ha convertido en parte de la vida de muchas personas mientras se esfuerzan por
mantenerse en forma frente a estilos de vida en gran parte sedentarios. Esto se debe a la
epidemia mundial de obesidad (la mayoría de la población de los Estados Unidos tiene sobrepeso)
y todos centran su atención en las estrategias para reducir la adiposidad y mejorar la salud (por
ejemplo, Ref. 34, 189, 350). Las preguntas surgen sobre la efectividad de diferentes tipos de
ejercicio y los riesgos de lesiones relacionadas con el ejercicio. Finalmente, la televisión ha llevado
a un aumento en la popularidad de los deportes de espectadores. Los atletas de élite que
participan en estos deportes constantemente buscan estrategias de ejercicio que les den una
ventaja competitiva. Todo esto ha significado que hoy hay un creciente interés en la fisiología del
ejercicio.

B. El ejercicio perturba la propiocepción

Es común sentirse torpe y torpe después del ejercicio intenso. No es solo debilidad muscular por
fatiga; estamos menos seguros acerca de la colocación de nuestros miembros fatigados si no los
estamos mirando. Esto ha llevado a la realización de que el ejercicio puede alterar la
propiocepción, probablemente como resultado de la fatiga acompañante. La fatiga muscular no es
solo una cuestión de mecanismos periféricos que acompañan el agotamiento de los suministros de
energía muscular, sino que incluye procesos de activación a nivel de la columna vertebral y la
cortical (para su revisión, ver Ref. 137).

Desde hace mucho tiempo se sabe que el sentido de la posición de las extremidades puede ser
alterado por el ejercicio (por ejemplo, Refs. 35, 323, 342, 361). Para explorar los mecanismos
subyacentes, primero es necesario distinguir entre diferentes tipos de ejercicio. Existen tres tipos
de contracciones musculares: concéntricas, isométricas y excéntricas. En el ejercicio concéntrico,
el músculo que contrae se acorta, típicamente mientras está bajo carga. En el ejercicio isométrico,
la carga es demasiado pesada para permitir cualquier acortamiento y el músculo se contrae a una
longitud muscular constante. En el ejercicio excéntrico, la carga es suficiente para alargar
forzosamente el músculo que contrae. Los tres tipos de ejercicio, si se llevan a cabo de manera
suficientemente intensiva, causan fatiga muscular y alteran la propiocepción. La pérdida de fuerza
del ejercicio concéntrico se debe principalmente al agotamiento de los factores metabólicos y, por
lo tanto, es de corta duración, con la recuperación completa en 2 h (366). El ejercicio excéntrico se
distingue de otras formas de ejercicio porque está acompañado, no solo por la fatiga metabólica,
sino que un componente de la pérdida en la fuerza se debe al daño muscular. La recuperación de
la fuerza después del ejercicio excéntrico es solo parcial, y un déficit significativo persiste hasta por
una semana, el tiempo necesario para reparar el daño. Acompañando el daño muscular se
presenta un dolor muscular de inicio tardío (DOMS) que también persiste durante
aproximadamente una semana (para su revisión, ver Ref. 309). El daño ocasionado por el ejercicio
excéntrico aumenta la posibilidad de que pueda dañar los propioceptores musculares y que esto
fue responsable de la alteración de la propiocepción. El dolor también puede alterar la
propiocepción (407), un efecto presumiblemente mediado por los aferentes musculares del grupo
III y IV (p. Ej., Ref. 255).

El sentido de la posición, el sentido del movimiento y el sentido de la fuerza se han estudiado

antes y después del ejercicio. Para el sentido de la posición, una consideración importante es el
método de medición. Comúnmente se utiliza una tarea de coincidencia de dos extremidades
(FIGURA 14). Otros métodos incluyen el desplazamiento de una extremidad y pedirle al sujeto que
indique su posición con un puntero o le pida al sujeto que reproduzca una posición previamente
recordada. Con la tarea de emparejamiento de dos o dos piernas, ambas extremidades
contribuyen a la precisión de la coincidencia (199, 412). Al usar nuestras extremidades en
combinación en las actividades cotidianas, existe cierta lógica al medir el sentido de posición de
esta manera. Sin embargo, dificulta la interpretación de los resultados. Para las tareas de un solo
miembro, donde se pide al sujeto que indique una posición recordada, introduce la variable extra
de memoria. Medir el sentido de la posición en una extremidad con un puntero evita el problema
de las influencias de la otra extremidad, pero los sujetos son menos precisos. Para todos los
experimentos destinados a medir el sentido de la posición después del ejercicio, una consideración
importante es la forma en que los músculos de la prueba están condicionados al comienzo de los
experimentos, particularmente si se realizan mediciones en la extremidad relajada (véase la
sección IIB3).

Figura 14

Colocación de posición en el codo y la rodilla antes y después del ejercicio fatigante. Arriba a la
izquierda: posición coincidente en el codo. Los sujetos con los ojos vendados se sentaron a la mesa
con los antebrazos atados a las levas ligeras. Las bisagras de las paletas se alinearon con la
articulación del codo y tenían potenciómetros unidos a ellos, proporcionando una señal de voltaje
proporcional al ángulo del codo. Arriba a la derecha: emparejar la posición en la rodilla. Los sujetos
estaban sentados en una silla montada sobre un marco de acero. La altura de la silla se ajustó de
modo que los epicóndilos medial y lateral de la rodilla estuvieran alineados con el punto de pivote
del aparato de emparejamiento de posición. Esto consistía en un par de paletas sobre la espinilla
con potenciómetros en sus puntos de bisagra, dando salidas de voltaje proporcionales al ángulo de
la rodilla. Paneles inferiores: posiciones percibidas del codo (izquierda) y rodilla (derecha) después
de una serie de fatigosas contracciones concéntricas que condujeron a una caída del 30% del par
en los flexores del codo y los extensores de la rodilla, respectivamente. El brazo ejercitado se
sentía más extendido de lo que realmente era, la rodilla ejercida estaba más flexionada.
[Rediseñado en parte por Allen et al. (7).]

C. Ejercicio concéntrico e isométrico

Skinner et al. (361) informaron una disminución en la capacidad de los sujetos para reproducir la
posición de la rodilla después de los movimientos de flexión y extensión. Atribuyeron esta
disminución a los cambios en los receptores musculares (ver también Ref. 66). El tema de la
propiocepción en la rodilla y los aspectos clínicos han sido revisados (por ejemplo, Ref. 187; véase
también Ref. 224). En un experimento sobre flexores de codo, la fatiga de un brazo con
contracciones voluntarias máximas condujo a errores de coincidencia de posición (352). Sin
embargo, los errores no fueron consistentes entre sujetos, y no hubo cambios "recíprocos"
cuando el brazo fatigado era el brazo indicador, en comparación con cuando era la referencia. Se
concluyó que las influencias centrales y periféricas fueron las responsables de los efectos del
ejercicio. En experimentos relacionados, Walsh et al. (399) encontraron que el ejercicio
concéntrico y excéntrico de los flexores del codo produjo errores de posición, aunque aquí
también los efectos no fueron recíprocos. Para examinar el problema de la reciprocidad, Allen y
Proske (8) demostraron que si los errores después del ejercicio concéntrico fueran lo
suficientemente grandes, los efectos recíprocos podrían demostrarse de manera confiable. Sin
embargo, mientras que el ejercicio concéntrico alteró el sentido de la posición, no pareció
perjudicar la capacidad de rastrear el movimiento de un brazo desplazado pasivamente. Entonces,
el ejercicio concéntrico perturba el sentido de la posición, pero deja el sentido del movimiento sin
afectar. En ese contexto, se ha afirmado que los umbrales de detección de movimiento en la
articulación del hombro se elevan significativamente por la fatiga del ejercicio (59), mientras que
la agudeza del sentido del movimiento se reduce (287). Finalmente, se ha afirmado que el ejercicio
concéntrico perturba el sentido de la posición en mayor medida que el ejercicio isométrico o
excéntrico (124).

D. Ejercicio excéntrico y daño a los receptores musculares

El primer estudio para usar el ejercicio excéntrico para examinar sus efectos sobre la posición y el
sentido de la fuerza fue de Saxton et al. (342). Tanto el sentido de la posición conjunta como el
sentido de la fuerza se alteraron después del ejercicio. Para tener en cuenta sus observaciones, los
autores consideraron la posibilidad de alteración de los propioceptores musculares por el
ejercicio. En un experimento relacionado, Brockett et al. (35) sugirió de manera similar que el
ejercicio excéntrico dañó los receptores musculares. Esto estaba en contra de un fondo de
evidencia que indicaba que el ejercicio excéntrico dañaba las fibras musculares. Estas propuestas
motivaron experimentos en animales en los que se analizaron las respuestas de los órganos del
tendón (163) y los husos musculares (166) antes y después de una serie de contracciones
excéntricas. Después del ejercicio que redujo la fuerza muscular al 50% de su valor de control, las
respuestas de ambos tipos de receptores a los cambios de longitud y tensión permanecieron
esencialmente inalteradas. Esto se muestra en la FIGURA 15. No hubo evidencia de que las fibras
intrafusales de los husos musculares fueran susceptibles a los efectos dañinos de las contracciones
excéntricas, a diferencia de sus vecinos extrafusales. Es de suponer que los extremos conformes
de los accesorios del husillo al endomisio adyacente los protegió del daño

Figura 15

Respuestas de husos musculares y órganos tendinosos antes y después de una serie de

contracciones excéntricas. A: respuesta de un único eje primario que termina en un tramo lento
del músculo sóleo del gato anestesiado. Las respuestas se muestran como tasas instantáneas. La
respuesta en azul es antes del ejercicio y las respuestas en rojo son después del ejercicio. La huella
en la parte inferior (negro) representa la longitud del músculo, y las dos huellas anteriores
representan la tensión pasiva muscular antes del ejercicio (línea azul discontinua) y después del
ejercicio (línea roja continua). Las contracciones excéntricas llevaron a un aumento de la tensión
pasiva muscular total. [Rediseñado de Gregory et al. (166), con el amable permiso de Springer
Science and Business Media.] B: respuestas de un único órgano tendinoso del músculo sóleo del
gato anestesiado a un estiramiento lento antes y después del ejercicio. Las huellas son como en A.
El órgano del tendón sigue siendo un verdadero sensor de tensión, respondiendo al aumento de la
tensión pasiva de las contracciones excéntricas. [Rediseñado de Gregory et al. (163).]

Estas consideraciones llevaron a la conclusión de que las respuestas a la cuestión de la fuente de la

perturbación a la propiocepción por el ejercicio tenían que buscarse fuera del músculo. Sin
embargo, un informe no fue consistente con esa conclusión (320). Se hicieron mediciones de la
ilusión de vibración (159) en los músculos extensores del tobillo antes y después de una serie de
ciclos de estiramiento y acortamiento. Dos días después del ejercicio, la vibración del músculo
ejercitado condujo a una ilusión de vibración reducida para las frecuencias de 80-100 Hz, pero una
mayor ilusión a 40 Hz. Se sugirió que la recuperación tardía del ejercicio se asoció con una
disminución de la sensibilidad dinámica de las terminaciones primarias del eje.

E. Ejercicio y el sentido del esfuerzo

La pregunta de si el sentido del esfuerzo podría contribuir al sentido de la posición se probó

usando ejercicio concéntrico y excéntrico (5, 397, 399). Después del ejercicio excéntrico de los
músculos del codo, los sujetos combinaron la posición del brazo ejercitado colocando el brazo no
ejercido en una posición más extendida (399). El tamaño de los errores se correlacionó con la
caída en la fuerza. Se observó un patrón similar después del ejercicio concéntrico. Se propuso que
sostener el brazo fatigado en el ángulo de prueba contra la gravedad requería más esfuerzo, y esto
se interpretó como que el brazo había adoptado una posición más horizontal de lo que realmente
era el caso. Esta vista fue respaldada por observaciones en experimentos posteriores (397) en los
cuales, en una condición, la coincidencia de la posición del brazo se hizo usando un contrapeso
para equilibrar el peso del brazo. No se requirió ningún esfuerzo para sostener el brazo en el
ángulo de prueba. En un segundo experimento, la coincidencia de posición se realizó en el plano
horizontal para eliminar el efecto de la gravedad. Después del ejercicio excéntrico, los errores de
coincidencia de posición aumentaron significativamente para la coincidencia no admitida, pero no
para la coincidencia o coincidencia contrapesada en el plano horizontal.

A pesar de estos resultados aparentemente inequívocos, persistía cierta incertidumbre acerca de

la posible contribución del sentido del esfuerzo al sentido de la posición, debido a las
incertidumbres sobre el estado de acondicionamiento de los músculos al comienzo de cada
ensayo. El punto se abordó en los músculos extensores de la rodilla, cuidándose de asegurar que
para cada medición el músculo estuviera en un estado definido (155). Los errores de posición
significativos fueron producidos por el ejercicio excéntrico y concéntrico, pero estaban en la
dirección opuesta a la predicha si la gravedad hubiera jugado un papel. Es decir, la posición de la
pierna ejercitada fue igualada por la pierna no ejercida adoptando una postura más flexionada en
la rodilla, no una postura más extendida. Por el contrario, para el ejercicio de los flexores del codo,
los errores estaban en la dirección de la extensión del brazo (5) (ver FIGURA 14).
El resultado con los músculos extensores de la rodilla (155) ha sido confirmado (283). En una tarea
de reposicionamiento de una posición recordada después del ejercicio excéntrico, los sujetos
colocaron su pierna ejercitada en una posición más extendida, representando un músculo
extensor de rodilla más corto. El resultado sugirió que los sujetos creían que su músculo ejercitado
era más largo de lo que realmente era, por lo que lo colocaron en una posición que acortó el
músculo. Finalmente, otro estudio reciente sobre el mismo grupo muscular encontró errores en la
misma dirección, pero estos fueron significativos solo en tareas sin carga (392).

F. Mecanismo de los efectos del ejercicio en el sentido de la posición

Una posible explicación para las observaciones anteriores fue que la fatiga de un músculo había
aumentado la velocidad de descarga de sus husos musculares y que condujo a un cambio en la
posición percibida de las extremidades que representa un músculo más estirado. Para obtener
más información sobre la distribución de los errores, en lugar de ejercitar los flexores del codo, se
ejercieron los extensores del codo (7). El resultado inesperado fue que, en cuanto a los flexores del
codo, el brazo aún se sentía más extendido que antes del ejercicio. Se obtuvo un resultado similar
en la rodilla. El ejercicio de los flexores de la rodilla llevó a que la pierna se percibiera como más
flexionada que su posición real, el mismo resultado que después del ejercicio de los extensores de
la rodilla. Cualquier implicación directa de los receptores musculares en los errores de posición
observados fue descartada por este resultado porque, si los errores se hubieran generado dentro
de los músculos, deberían haber sido en direcciones opuestas para el ejercicio de los músculos
antagonistas. Finalmente, el ejercicio de los flexores de los dedos no provocó ningún error de
posición en el codo y, por lo tanto, el efecto del ejercicio fue específico de la articulación y no se
extendió a través de varias articulaciones (7).

Recientemente se han llevado a cabo experimentos de control adicionales (Leung, Allen y Proske,
observaciones no publicadas). Si, en lugar de ejercer flexores de codo, el codo pasivo se movía a
través del mismo rango de ángulo, durante el mismo período de tiempo que durante el ejercicio,
pero sin ninguna contracción activa, no hubo efectos sobre el sentido de la posición. Por lo tanto,
no fueron los movimientos repetidos los responsables. Alternativamente, si los músculos del codo
se ejercen isométricamente, sin ningún movimiento manifiesto acompañante en la articulación del
codo, siempre que el músculo de prueba haya estado lo suficientemente fatigado, provocó errores
de posición. Hubo una consideración final: ¿el efecto de la fatiga fue una consecuencia de la
capacidad de generar fuerza reducida del músculo o fue el resultado de la acumulación de
metabolitos que acompaña a la fatiga del ejercicio? La influencia de los metabolitos podría surgir
periféricamente, presumiblemente mediada por aferentes de fibra pequeña o, alternativamente,
podría ejercer efectos dentro del cerebro (por ejemplo, Ref. 275).

El ejercicio concéntrico produce tanto una caída en la fuerza como la acumulación de metabolitos.
Típicamente, la fatiga del ejercicio concéntrico se invierte completamente dentro de las 2 horas
posteriores al ejercicio (366). Cuando las mediciones de la fuerza se realizan inmediatamente
después del ejercicio excéntrico, habrá un componente de la pérdida de fuerza debido a factores
metabólicos. Sin embargo, un segundo componente estará presente por el daño a las fibras
musculares, y esto lleva días resolver. En la mayoría de los experimentos previos que probaron los
efectos del ejercicio excéntrico en el sentido de la posición, el ejercicio no se hizo lo
suficientemente severo como para que una fuerza significativa disminuya hasta las 24 h después
del ejercicio. En un nuevo estudio, los flexores de los codos de los sujetos fueron ejercitados
excéntricamente, y el ejercicio se hizo lo suficientemente severo (50-60% de inmediato después
del ejercicio) para asegurar que una fuerza significativa disminuya a las 24 h (25-35%) (Tsay , Allen,
Leung y Proske, Exp Brain Res. In press). Después de 24 h, los errores de posición significativos
acompañaron la caída en vigor. En otras palabras, en un momento mucho después de que se
completó el ejercicio, los efectos sobre el sentido de la posición todavía estaban presentes. Esto
hizo poco probable que los efectos locales de los metabolitos fueran responsables. Una posibilidad
era que la caída de la fuerza muscular hubiera alterado el esquema corporal. Este cambio en la
representación persistiría mientras hubiera señales sensoriales que indicaran que la recuperación
de la fatiga no estaba completa.

Después del ejercicio de los músculos del codo, el antebrazo se percibe como más extendido, y
después del ejercicio de los músculos de la rodilla, la pierna inferior se percibe como más
flexionada (FIGURA 14). Las direcciones de estos errores pueden incorporarse en la hipótesis
sugiriendo que los cambios en el mapa central están dados por la dirección en la cual la gravedad
está ejerciendo su efecto sobre los miembros. Es como si el cerebro estuviera compensando los
músculos débiles de los miembros al cambiar la posición del mapa a una postura más neutral por
gravedad. Para el brazo está en una dirección hacia una postura donde el brazo está colgando por
el lado del cuerpo, y para la pierna, está en una dirección donde la pierna inferior está colgando
verticalmente.

¿Cómo puede un cambio en el comando del motor: la relación de fuerza provocada por la fatiga
altera un mapa central? El trabajo en las extremidades fantasmas (314) sugiere que las órdenes
motoras, en ausencia de cualquier retroalimentación aferente del brazo, pueden conducir a la
sensación de un brazo fantasma contratado distorsionado con dolor en el miembro fantasma. Este
dolor se puede aliviar con la terapia de cuadro espejo. El espejo proporciona la retroalimentación
aferente ausente (visión del brazo intacto) convenciendo al sujeto de que su brazo fantasma
puede ser relajado y enderezado. Entonces, los comandos del motor pueden alterar el mapa del
cuerpo, al menos por el fenómeno de las extremidades fantasmas. Para los efectos del ejercicio,
por supuesto, no hay pérdida de retroalimentación aferente. Entonces, en ese sentido, es único.

¿Por qué colocar tanta importancia en la perturbación al sentido de la posición después del
ejercicio? El interés está impulsado por la posibilidad de errores propioceptivos relacionados con
la fatiga que conducen a lesiones. El corredor de maratón que se tambalea en el estadio al final de
la carrera es inestable en sus pies no solo porque sus músculos de las piernas están fatigados, sino
porque no está seguro de dónde están sus piernas. El hallazgo de que el ejercicio de los músculos
de la rodilla conduce a la percepción de una rodilla más flexionada (155) puede significar que los
corredores agotadores extenderán su rodilla y aumentarán la posibilidad de lesiones por esfuerzo
en los flexores de la rodilla (277). En los ancianos (ver la sección VII), la progresión de la fragilidad
muscular debido a la sarcopenia implica un control propioceptivo reducido (50), de manera que
cualquier alteración de la propiocepción en los músculos de las piernas debido al ejercicio no
acostumbrado puede aumentar el riesgo de caídas. Dada la adaptabilidad del músculo esquelético,
los programas de entrenamiento seleccionados pueden ayudar a reducir la alteración de la
propiocepción debido al ejercicio no acostumbrado y, por lo tanto, a reducir el riesgo de lesión.

G. Ejercicio y sentido de la fuerza

El efecto del ejercicio excéntrico sobre el sentido de la fuerza ha sido estudiado por varios grupos
(35, 62, 342, 404). El principal hallazgo es que en una tarea de emparejamiento de fuerza bilateral
en los flexores de codo, si los sujetos reciben instrucciones de "hacer que ambos brazos sientan lo
mismo", después del ejercicio sobreestimarán la fuerza ejercida en el brazo (véase la sección V,
FIGURA 13) . Los errores atribuibles a la caída en vigor después del ejercicio pueden tenerse en
cuenta al expresarlos, no en términos del MVC preexercise, sino del MVC post ejercicio. Por
ejemplo, una falta de coincidencia del 14% expresada en términos del preexercise MVC se reduce
al 4% cuando se toma en cuenta la fatiga (404). Esta diferencia remanente se atribuyó a un cambio
en el EMG muscular (404). Se sabe que después del ejercicio excéntrico aumenta el EMG para un
nivel determinado de fuerza (62, 351, 404). Por lo tanto, se necesitaba un disco neural más grande
para alcanzar un determinado nivel de fuerza. Además, Carson et al. (62) observaron un MEP más
grande en respuesta a la estimulación cerebral magnética de la corteza motora después del
ejercicio excéntrico. Eso llevó a la sugerencia de que después del ejercicio excéntrico había un
aumento en la ganancia del esfuerzo: la relación del comando motor de tal manera que un
determinado nivel de esfuerzo resultó en una mayor excitabilidad de la corteza motora y una
mayor activación muscular. En ese contexto, se ha demostrado que los estímulos individuales de la
corteza motora no están asociados con ninguna sensación de esfuerzo (por ejemplo, Refs. 112,
139), pero esto puede simplemente reflejar la naturaleza no fisiológica de la estimulación
electromagnética. Se hizo una observación similar sobre un sujeto desahibido, y aquí se consideró
la posibilidad de que el estímulo magnético transcraneal podría haber inhibido cualquier sensación
(76).

Otro factor a considerar después del ejercicio excéntrico es DOMS, que comienza ~ 24 h después
del ejercicio. ¿El dolor muscular provocado por el ejercicio excéntrico produce errores de
coincidencia de fuerza? El dolor está mediado por aferentes del grupo III y IV (ver sectas. VB y VIC).
La entrada muscular nociva generada por inyección de solución salina hipertónica en el músculo
redujo la excitabilidad a nivel de la corteza motora (225, 239). Por lo tanto, en presencia de dolor,
debería requerir un mayor esfuerzo para generar un determinado nivel de fuerza. Como
consecuencia, en una tarea de comparación de fuerza isométrica, el músculo adolorido generaría
menos fuerza (por ejemplo, Ref. 307). La pregunta sobre los roles de los factores periféricos y
centrales, así como el dolor en la producción de la pérdida de fuerza después del ejercicio
excéntrico, fue abordada por Prasartwuth y sus colegas (295, 296). Concluyeron que el ejercicio
excéntrico produjo un deterioro dependiente de la longitud de la activación voluntaria del
músculo, y esto contribuyó a la pérdida en la fuerza voluntaria máxima. Sin embargo, el dolor no
contribuyó a la pérdida de fuerza inicial (407). Tenga en cuenta que debido a la evidencia reciente
de una contribución periférica a la sensación de fuerza (233), los estudios de los cambios en la
fuerza percibida con dolor y fatiga pueden necesitar ser reevaluados.

VII. PROPORCION EN LOS MAYORES

A. Introducción

"Incluso una vida humana larga suma solo 650,000 horas. Y cuando ese hito modesto aparece a la
vista ... por razones desconocidas, tus átomos te cerrarán, luego se desmontarán en silencio y se
convertirán en otras cosas. Y eso es todo para ti "(40). Con la eficacia de la medicina moderna, la
mayoría de las poblaciones humanas están envejeciendo, y los problemas relacionados con la
edad se están convirtiendo en una proporción progresivamente mayor de los presupuestos
nacionales de salud. Uno de los problemas más importantes para las personas mayores es la lesión
por caídas (por ejemplo, Refs. 15, 358, 372). Al menos un tercio de las personas mayores de 65
años cae una o más veces al año, y una proporción importante requiere hospitalización. La
propiocepción es un factor crítico en pie estable (120, 230, 232), y ambos se deterioran con la
edad (por ejemplo, Refs. 50, 231, 232; véase también Ref. 324). A medida que las personas
envejecen, se vuelven más frágiles. Una expresión de fragilidad es la debilidad muscular de la
sarcopenia (para una revisión de la sarcopenia, ver Ref. 272). Existe una correlación entre la fuerza
muscular y la agudeza propioceptiva en la estabilidad de la posición (50), con la disminución de la
agudeza a altos niveles de fuerza muscular. Por lo tanto, una razón importante para el aumento de
las caídas en las personas mayores es el deterioro de la propiocepción, y esto tiene implicaciones
clínicas y de salud pública importantes (véase también la sección VI).

B. Sarcopenia

El término sarcopenia (337) se refiere a la pérdida de masa muscular asociada con el

envejecimiento, pero generalmente se entiende que incluye la pérdida relacionada con la edad de
la fuerza o el rendimiento muscular. La disminución es mayor en las extremidades inferiores. La
sarcopenia se asocia con una pérdida de unidades motoras (38, 389). Puede haber una mayor
pérdida de unidades en los músculos de las extremidades inferiores dado que hay evidencia de
que los músculos de las extremidades distales muestran una disminución mayor en las unidades
que los músculos proximales (132). La pérdida de unidades motoras disminuye el área de la
sección transversal del músculo. La pérdida de tejido contráctil se acompaña de infiltración por
grasa y tejido conectivo. Estos cambios reducen la potencia muscular que puede reducirse hasta
en un 60% en sujetos de edad avanzada (379).
A lo largo de la vida, el músculo esquelético sufre un ciclo continuo de denervación y reinervación,
pero en la vejez parece que el proceso de reinervación no puede seguir el ritmo de la denervación,
lo que lleva a una pérdida de unidades motoras. Esto parece estar relacionado con una
disminución de los factores neurotrópicos relacionados con la supervivencia de la motoneurona
(174). Además, hay evidencia de apoptosis de miocitos esqueléticos (94). La evidencia sugiere que
la actividad física regular e intensa puede alejar la pérdida de masa muscular relacionada con la
edad al conducir a la hipertrofia de fibras, pero no puede revertir la pérdida de números de fibra
como resultado de procesos neuropáticos (272).

C. husos musculares y envejecimiento

Como los huso musculares juegan un papel clave en la cinestesia, ¿la sarcopenia afecta las
respuestas del huso muscular? Primero, es probable que los cambios con la edad en la
arquitectura muscular tengan un impacto en las respuestas de los husos. Los cambios en las
longitudes de las fibras, los ángulos de rotulación y el cumplimiento del tendón (273)
probablemente alteren las respuestas del huso al alargamiento pasivo y activo. Es probable que
los cambios en las propiedades del tendón alteren las respuestas de los órganos tendinosos y, por
lo tanto, cambien la relación entre la tensión muscular y la descarga de órganos tendinosos. Las
pérdidas de fibras musculares y motoneuronas que son parte de la sarcopenia pueden incluir
fibras intrafusales y neuronas fusimotoras. En el nervio periférico humano envejecido (tibial), hay
una caída significativa en el número de fibras nerviosas. Esto incluye una mayor proporción de
fibras de gran diámetro (375). Algunas de estas podrían ser fibras sensoriales. Por lo tanto, existe
la posibilidad de que el músculo envejecido contenga husillos denervados. Hay algunas pruebas
sobre este punto.

Los husos diseccionados de los músculos viejos tienen menos fibras intrafusales (376). Otras
anormalidades estructurales fueron consistentes con los signos de atrofia de denervación.
Además, los husos en ratas envejecidas pueden contener fibras intrafusales sin ningún tipo de
inervación sensorial (91). Kim et al. (215) mostraron que en ratas envejecidas el número de
terminaciones sensoriales en cada huso era aproximadamente normal, pero la mayoría de los
finales primarios habían perdido su configuración anular -piral típica. Tenían forma cónica e
irregular. No se pudieron detectar anomalías comparables para las terminaciones secundarias.
Esto lleva a la cuestión de la capacidad de respuesta de los husos en los músculos envejecidos.

Se han registrado respuestas de husos en músculos de ratas de diferentes edades (215, 261).
Como era de esperar, en los músculos de animales jóvenes, la velocidad de conducción de las
presuntas terminaciones primarias del huso fue significativamente mayor, y tenían axones de
mayor diámetro que las presuntas terminaciones secundarias. Por el contrario, en animales
envejecidos, la velocidad de conducción y los espectros del diámetro del axón se habían
desplazado en la dirección de velocidades más bajas y axones más pequeños. Ya no había una
clara diferencia entre las terminaciones primarias y secundarias. Las respuestas dinámicas de las
terminaciones primarias del huso en animales viejos fueron mucho menores que en los animales
jóvenes, incluidas las respuestas al fármaco despolarizante succinilcolina. Las respuestas de las
terminaciones primarias envejecidas se parecían a las de las terminaciones secundarias,
probablemente como resultado de la pérdida de su estructura terminal anulospiral

Estas observaciones en husos musculares tienen implicaciones potencialmente importantes para

la propiocepción. Dado que las terminaciones primarias de los husos contribuyen tanto al sentido
de la posición de las extremidades como al sentido del movimiento de las extremidades (véase la
sección II), las observaciones de Kim et al. (215) plantean la posibilidad de que los sujetos
humanos ancianos tengan un sentido de movimiento reducido como resultado de una sensibilidad
dinámica degradada de las terminaciones primarias del eje. Hay cierta evidencia psicofísica sobre
este punto. Se pidió a los sujetos humanos que discriminaran entre los ángulos de las
articulaciones durante el movimiento de la articulación del tobillo sobre el rango, 15-30 ° / s. Los
sujetos ancianos normales produjeron errores mayores que los adultos jóvenes. Sin embargo,
inesperadamente, la vibración de los dorsiflexores del tobillo generó mayores errores en las
personas mayores. Se concluyó que no hubo cambios con la edad en las respuestas de los husos a
la vibración (391). Sin embargo, en un informe más reciente, el sentido de la posición dinámica
disminuyó con la edad si las rotaciones de los tobillos se extendían más allá de 30 ° / s a 90 ° / s,
para cubrir el rango completo de velocidades de caminata sobre las cuales los sujetos podrían caer
(235). Otra observación, más reciente, de los efectos de la vibración de los músculos de la
pantorrilla y del cuello sugería que la vibración del cuello producía una mayor alteración postural
en los ancianos (284). Aquí, sin embargo, hay influencias potencialmente confusas de la vibración
que afecta el sistema vestibular. Para concluir, aunque se ha aportado evidencia de que la
estructura y la función del huso muscular cambian con la edad, las observaciones
complementarias de los resultados funcionales siguen siendo limitadas.

D. caídas en la tercera edad

La propiocepción desempeña un papel importante en la estabilidad (121, 122). Esto se demostró al

medir el balanceo del cuerpo en sujetos cuyos cuerpos habían sido entablillados, y balanceaban un
peso equivalente con sus pies. En estas condiciones, en sujetos normales, la propiocepción en los
músculos de las piernas proporcionó información suficiente para permitir una postura vertical
estable. La visión y el efecto del cuerpo segmentado fueron importantes para la máxima
estabilidad, mientras que la entrada sensorial de los pies tuvo un efecto menor (36, 197, 210). Se
concluyó que durante la entrada vestibular simple de pie no contribuyó al balanceo del cuerpo.

En los estudios de las funciones sensoriomotoras y el equilibrio en condiciones normales de

reposo en grupos de sujetos de diferentes edades, todas las funciones sensoriales medidas, en
particular las sensaciones de extremidades inferiores, mostraron diferencias en la influencia de la
estabilidad de pie, medidas como balanceo corporal (230, 231; véase también Ref. 411). Cuando
las condiciones se volvieron más desafiantes al pedirles a los sujetos que se pararan sobre la
espuma, la visión, la fuerza del grupo del músculo cuádriceps y los tiempos de reacción a un
estímulo visual desempeñaron papeles significativos. Además, pararse sobre la espuma con los
ojos cerrados reveló un componente vestibular. Hasta la edad de 65 años, la visión jugó un papel
importante en la posición estable, pero a medida que disminuyó la agudeza visual, se volvió
menos importante. En una cohorte de mujeres de edad avanzada, la incidencia de caídas múltiples
se asoció con un mal sentido de la posición en la rodilla, disminución de la sensibilidad a la
vibración cutánea, alteración de la fuerza de las extremidades inferiores, tiempos de reacción más
lentos y agudeza visual de bajo contraste (232; véase también Ref. 236 )

Es una sabiduría común que el ejercicio mejora la estabilidad postural (por ejemplo, Ref. 292), tal
vez como resultado de los aumentos en la fuerza muscular. A medida que envejecemos y estamos
cada vez más influenciados por la sarcopenia, suscita las preguntas: ¿Cuál es la relación entre la
fuerza muscular y la propiocepción, si es que existe alguna, y su disminución con la edad puede
compensarse con el ejercicio? La relación entre la fuerza muscular y la estabilidad de pie no es
directa (50). La debilidad muscular, medida como la fuerza de dorsiflexor de tobillo, por sí misma,
no reduce la estabilidad de pie. Sin embargo, hubo propiocepción reducida en los sujetos más
débiles, según lo medido por la cantidad de balanceo del cuerpo, cuando se les pidió que
permanecieran con los ojos cerrados. Este fue el caso a pesar de que no hubo diferencias en las
funciones sensoriales entre los grupos débiles y fuertes, incluida una medida del sentido de la
posición de la rodilla, aunque es necesario confirmar los datos de sentido de la posición. En un
grupo de sujetos mayores (> 70 años), esta relación entre la fuerza muscular y la propiocepción no
era aparente. En estos sujetos, la agudeza visual y el sentido de la posición de la articulación de la
rodilla se habían deteriorado significativamente y se llegó a la conclusión de que los sujetos de
mayor edad dependían más de las señales proporcionadas por una variedad de entradas
sensoriales y no solo de visión y propiocepción para lograr una posición estable. Sin embargo, en
sujetos de todas las edades, los músculos débiles de las piernas significan un control propioceptivo
más pobre en ausencia de visión. Por qué eso podría no ser claro, pero implica un vínculo
importante entre las funciones contráctil y sensorial de los músculos, un vínculo que es probable
que se aplique a todos los músculos esqueléticos. Tal vez, la necesidad de conducir el sistema
motor más duro, debido a la debilidad, compromete la capacidad de señalización del sistema
propioceptivo (ver FIGURA 16).
Figura 16

Posible mecanismo (mostrado en forma de diagrama) de cómo el cerebro distingue entre los
impulsos provenientes de los husos musculares que son generados por el estiramiento muscular
(exafferencia) o por la actividad fusimotora (reafference). Cuando el músculo se estira, los
impulsos del huso viajan a las áreas sensoriales de la corteza cerebral a través de la columna de
Clarke, el tracto espinocerebeloso dorsal (DSCT), el Núcleo Z y el tálamo (se muestra en rojo). Las
colaterales de las células DSCT se proyectan hacia el cerebelo anterior. Cuando se genera un
comando de motor, conduce a la coactivación de las neuronas esqueleto-motoras y fusimotoras
(se muestra en azul). Se envía una copia del comando del motor al cerebelo anterior donde se
realiza una comparación entre la respuesta esperada del cabezal basada en ese comando y la señal
real proporcionada por las garantías del DSCT. El resultado de la combinación se utiliza para inhibir
la actividad reafferent, evitando que llegue a la corteza cerebral. Los sitios de inhibición podrían
estar en el Núcleo Z, el tálamo o la corteza en sí. para mas detalles, vea el texto

Para concluir, está claro que los insumos propioceptivos son un determinante importante de la
estabilidad. La evidencia sugiere que no solo hay una pérdida de fuerza muscular con la edad, sino
que esto se acompaña de un deterioro de la capacidad de señalización de los receptores
musculares. Eso, a su vez, implica un aumento relacionado con la propiocepción en la incidencia
de caídas. La relación específica entre la fuerza muscular y la propiocepción debe explorarse más,
ya que puede proporcionar una base para la afirmación de que el ejercicio mejora la estabilidad
permanente. Curiosamente, para lograr una reducción en la incidencia de caídas, no es suficiente
mejorar la fuerza muscular sola ya que se requieren ejercicios que realmente desafían la
estabilidad permanente (357).

VIII. PROPORCIÓN EN LA CLÍNICA

A. Pruebas clínicas de propriocepción

Las pruebas de propiocepción son un componente importante del examen neurológico estándar.
La propiocepción en los miembros inferiores se mide utilizando umbrales de detección de
movimiento en el dedo gordo del pie. El sentido de la posición en las extremidades superiores está
determinado por la capacidad del paciente para mantener su brazo en una posición extendida sin
excesiva deriva posicional. Finalmente, está el conocido signo de Romberg, el mantenimiento de
una postura erguida con los ojos cerrados.

El signo de Romberg es probablemente la prueba de diagnóstico más utilizada para las

anormalidades propioceptivas. La prueba se atribuye a M. H. Romberg, un neurólogo alemán que
practicaba a mediados del siglo XIX (334). Presentó el primer relato detallado de tabes dorsalis,
una condición sifilítica desmielinizante. Romberg describió la pérdida de equilibrio demostrada por
el paciente erecto cuando cierra los ojos mientras está de pie con los pies juntos. Este
comportamiento debe distinguirse de la condición en que el paciente ya se balancea con los ojos
abiertos, un síntoma típico de la ataxia cerebelosa.

Para la extremidad inferior, una decisión sobre si existe algún déficit propioceptivo se basa en una
comparación de los umbrales de detección de movimiento de los dedos del pie grandes.
Desafortunadamente, los umbrales de detección en el dedo gordo del pie, cuando se expresan en
términos de cambios proporcionales en la longitud del fascículo para los músculos que actúan en
el dedo gordo del pie, son mucho más pobres que para las articulaciones del tobillo, la rodilla o la
cadera (317). La razón de esto es la anatomía del pie y el tobillo, que conduce a un acoplamiento
mecánico pobre entre el dedo del pie y los músculos que lo operan (318). Es importante tener esto
en cuenta al comparar el rendimiento propioceptivo del paciente en diferentes articulaciones.

Otra consideración importante al hacer mediciones de posición y sentido de movimiento es tener

en cuenta cualquier efecto tixotrópico que pueda estar presente en el músculo o sus husos (véase
la sección IIB3). Particularmente cuando se realizan mediciones de sentido de posición en la
extremidad relajada, antes de realizar la medición, es aconsejable solicitar al sujeto que contraiga
sus músculos isométricamente en la posición de prueba

B. Enfermedad de Parkinson
Una afección neurológica común en la que se han descrito propiedades propioceptivas alteradas
es la enfermedad de Parkinson. Tal observación es apoyada por la observación casual de un
paciente parkinsoniano mientras están comiendo. Siempre que la persona no tenga un temblor
muy pronunciado, estos pacientes pueden comer alimentos líquidos con una cuchara, pero tienen
dificultad para localizar la boca a menos que se concentren en rastrear visualmente el movimiento
del brazo. Tal comportamiento sugiere no solo la propiocepción perturbada, sino que implica una
alteración de los mapas espaciales del cuerpo.

La evidencia experimental de una alteración de la propiocepción en la enfermedad de Parkinson

aún no ha revelado una imagen clara. Se ha informado que las ilusiones de movimiento y
desplazamiento de una extremidad provocadas por la vibración muscular son normales en la
enfermedad de Parkinson (p. Ej., Refs. 265, 335). Esto implica que las respuestas del receptor
muscular a la vibración son normales. Esa visión ha sido respaldada por grabaciones
microneurográficas de respuestas de huso muscular en pacientes con enfermedad de Parkinson
(48, 237). Lleva a la conclusión de que si la propiocepción está alterada en la enfermedad de
Parkinson, no se debe al mal funcionamiento del aparato sensorial periférico sino a los problemas
con el procesamiento central de la información propioceptiva.

En una comparación de elección forzada de ángulos de codo por pacientes con enfermedad de
Parkinson, lograron menos partidos correctos que los sujetos normales (428). En otra prueba, los
movimientos de extensión de la muñeca de los pacientes se controlaron durante la vibración del
tendón flexor. La vibración condujo a una disminución menor del objetivo que lo hizo en sujetos
de control sanos (326). Se concluyó que en los pacientes con Parkinson hubo una anomalía en la
integración de información propioceptiva de mayor nivel. Una posible fuente de tal anomalía fue
la comparación entre la retroalimentación aferente y la descarga corolario del comando motor
(264). Se ha sugerido que existe una saturación del procesamiento sensorial central en la
enfermedad de Parkinson (326), una vista que se apoya en observaciones de animales. Se puede
producir un modelo animal de la enfermedad de Parkinson mediante inyección de metil fenil
tetrahidropiridina (MPTP). En los monos con síntomas de la enfermedad de Parkinson producidos
por el MPTP, las neuronas pallidal tenían una mayor sensibilidad y una menor selectividad en sus
respuestas a las entradas sensoriales periféricas (119).

Una característica de la enfermedad de Parkinson es la bradicinesia. Los pacientes con asimetría

bilateral en la expresión de la enfermedad sobrestiman la trayectoria de la extremidad más
afectada en una tarea de comparación usando movimientos lentos y activos de los brazos (264).
Una interpretación de este resultado es una modulación central inferior a la normal de la entrada
aferente, quizás el resultado del mecanismo de saturación previamente postulado.

C. esquizofrenia
Como se describe en la sección IVC, sabemos que en un sujeto con un brazo paralizado y
anestesiado, los intentos de mover la mano en la muñeca llevan a sensaciones ilusorias de
movimiento (148, 398). Esta observación muestra inequívocamente que los mecanismos motores
centrales son, por sí mismos, capaces de generar sensaciones cinestésicas en un sujeto normal.
Por lo tanto, están disponibles para contribuir a las sensaciones propioceptivas durante el soporte
de carga, además de ser potencialmente capaces de generar fenómenos como el miembro
fantasma. Los sujetos sobrestiman las fuerzas generadas externamente en un 20% cuando las
generan ellas mismas (353, 402) (FIGURA 12). De manera similar, la atenuación del sentido
muscular se ha informado durante los movimientos activos (77). Dichos mecanismos de supresión
nos pueden permitir distinguir entre acciones generadas y generadas externamente; es decir,
durante los movimientos activos, la copia de la efusión se usa no solo para predecir la reaferencia
(FIGURA 11), sino que da lugar a un sentido de "propiedad" del cuerpo. Tal sentido parece
reducirse en esquizofrénicos

En la enfermedad de Parkinson, el paciente no puede transformar una intención voluntaria en

acción, lo que lleva a síntomas de bradicinesia, y esto se alivia al administrar dopamina. Los
esquizofrénicos que se quejan de que están bajo control ajeno parecen tener una conciencia
reducida de los actos motores auto iniciados que acaban de llevar a cabo (127, 129). El hecho de
que no se forme una percepción consciente de la acción prevista conduce a los síntomas negativos
de la esquizofrenia (por ejemplo, Ref. 128). Por lo tanto, un colapso de la conciencia de la
generación de actos voluntarios puede tener profundas consecuencias.

D. Síntomas clínicos de la fatiga

El tema de la fatiga es extenso y complejo porque incluye componentes centrales y periféricos

(para su revisión, ver Ref. 137). La fatiga es relevante para una revisión de la propiocepción porque
las sensaciones de fatiga suelen ir acompañadas de aumentos en el sentido del esfuerzo. A lo largo
de esta revisión, el término esfuerzo se ha utilizado para implicar sensaciones generadas por
comandos de motor, de forma aislada o en combinación con entradas de la periferia. Por lo tanto,
un sentido de esfuerzo anormal tiene un lugar en las consideraciones clínicas de la propiocepción
perturbada. La fatiga que se siente como resultado del esfuerzo mental, los cálculos mentales, etc.
no se incluye aquí.

Muchas condiciones patológicas van acompañadas de percepciones anormales de esfuerzo y

fatiga y, por lo tanto, son relevantes para una discusión sobre la propiocepción. Estos incluyen
lesiones corticoespinales, lesión de la médula espinal y esclerosis múltiple (para una revisión, ver
Ref. 137). La influencia de la patología de las articulaciones, en particular cuando se asocia con
artritis, puede reducir la fuerza y la propiocepción voluntarias (388), tal vez como resultado de la
acción del insumo nociceptivo generado por el movimiento articular (179). La interpolación de
Twitch, cuando se usa con pacientes con síndrome de fatiga crónica, fibromialgia y síndromes de
esfuerzo elevado, ha dado lugar a resultados bastante variables (por ejemplo, Refs. 212, 228, 259).
Por lo tanto, el cuadro clínico para los pacientes que presentan síntomas de síndromes de fatiga,
con o sin otras patologías acompañantes, no está claro, al menos con respecto al papel
desempeñado por la propiocepción.

IX COMENTARIOS CONCLUYENTES

A. Resumir y mirar hacia el futuro

Es interesante comparar el material incluido en la cuenta actual con el cubierto en una revisión
similar hace 35 años por McCloskey (244). Esa cuenta no solo proporcionó una imagen actualizada
del estado del conocimiento en ese momento, sino que incluyó una revisión exhaustiva de los
antecedentes históricos. Si bien en la presente revisión se ha incluido algún material histórico, no
es tan detallado ni amplio. Gran parte de los antecedentes proporcionados por McCloskey son
relevantes para la presente revisión, y se alienta al lector a consultarlo.

Al recordar el estado del conocimiento en 1978, es asombroso ver el aumento en la amplitud de la

cobertura que ha sido necesario desde entonces para incluir los muchos desarrollos recientes. Un
ejemplo obvio de un área que no existía hace 35 años y donde se está avanzando rápidamente, es
en la aplicación de técnicas de neuroimagen y su aplicación en diferentes contextos
experimentales (por ejemplo, Ref. 83, 177, 270, 289). A medida que se perfeccionan las técnicas
de imagen y se introducen nuevos métodos, como la imagen del tensor de difusión (202), se
avanzará más en nuestra comprensión de las áreas cerebrales relacionadas con el procesamiento
de información propioceptiva y cómo se combinan los datos propioceptivos con la información
que llega de los otros sentidos durante los movimientos normales.

Otro desarrollo importante es el derivado de las observaciones sobre las neuronas motoras
corticales (por ejemplo, Refs. 151, 152). Ha dado lugar a la realización de los sentidos cinestésicos
de que el cerebro no está preocupado por la información sobre los cambios de longitud muscular
provistos por aferentes individuales, sino con la población de señales aferentes musculares que
surgen en grupos de músculos. Además, los estudios sobre neuronas de segundo orden apuntan a
la propiedad regulada como el punto final del movimiento de las extremidades (28) y no la
disposición de los segmentos de las extremidades, uno relativo a otro. Aquí es interesante
reflexionar sobre el hecho de que ya existe un procesamiento significativo de la información en el
primer relé en la vía de proyección central de aferentes propioceptivos. El enfoque poblacional se
ha aplicado con éxito para alterar los músculos de las extremidades con vibración para generar
percepciones de movimientos complejos (331).

En el momento en que McCloskey escribió su reseña, ya se conocían los conceptos importantes de

copia, reaferencia y exfferencia de efferencia. Sin embargo, aún no se habían integrado
completamente en el pensamiento sobre los mecanismos propioceptivos. La idea de que la
información aferente generada como resultado de los comandos del motor se procesa de manera
diferente a la actividad generada por los estímulos externos ha comenzado recientemente a
explotarse más directamente (86, 87). También se han generado modelos para tener en cuenta los
eventos que subyacen a la generación de información predicha en asociación con los comandos
del motor para los movimientos, los modelos avanzados y cómo estos pueden interactuar con la
actividad que surge en la periferia (19). Tales modelos pueden tener que operar de manera
diferente dependiendo de si la propiedad regulada es la postura o el movimiento (65). Esta es otra
área en la que es probable que se tomen otros pasos importantes en el futuro. ¿Cómo se procesa
el resultado de una comparación y cuáles son las consecuencias sensoriales?

Un área de propiocepción en la que se han presentado propuestas completamente nuevas

concierne a los sentidos del esfuerzo, la fuerza y la pesadez (233). Aquí las ideas de von Holst y
Mittelstaedt (393) se han aplicado directamente al problema. La opinión predominante
actualmente es que el comando del motor está directamente involucrado en la generación de
sensaciones de esfuerzo, fuerza y pesadez. Luu et al. (233) han tomado una visión más amplia y
han propuesto que la señal reafferent generada por el comando del motor juega un papel
dominante en la generación de la sensación. Se propone que la entrada periférica incluya señales
de husos musculares que tradicionalmente se han considerado sensores de longitud y
movimiento, y no sensores de fuerza. Si los experimentos futuros apoyan tal opinión, será
necesario repensar opiniones sobre el papel de los husos musculares y el sistema fusimotor. La
mayoría de las teorías actuales sobre el papel del sistema fusimotor se han centrado en la acción
refleja de los husos musculares y cómo esto puede ser apoyado por la actividad fusimotora. La
perspectiva de descargas fusiformes mediadas por huso que generan sensaciones propioceptivas
representa una desviación significativa de las vistas actuales del papel de los hongos en el control
motor.

El surgimiento de propuestas para una contribución reafirmante a las sensaciones de fuerza y

esfuerzo llega en un momento en que es posible estudiar las sensaciones que surgen de manera
totalmente central (148, 398). Estos hallazgos están respaldados por las observaciones realizadas
sobre sujetos con una neuropatía sensorial de gran fibra (233). Por lo tanto, es de suponer que
habitualmente tenemos la capacidad de acceder a las sensaciones generadas por las señales que
surgen de los comandos del motor, pero en las situaciones cotidianas sigue siendo incierto cuál es
la mezcla precisa de señales que contribuyen a los sentidos de la posición y el movimiento durante
la carga, los sentidos de fuerza, esfuerzo y pesadez. Es interesante que los sujetos con desórdenes
crónicos no experimenten fenómenos de extremidades fantasmas y puedan imaginar
movimientos visualmente, sin sentirlos. Cualquier sentido central del comando del motor parece
desvanecerse sin una recalibración sensorial regular.

Otro concepto importante que ha evolucionado rápidamente es la idea de una imagen corporal y
un esquema corporal, mapas centrales a los que se refiere la información propioceptiva entrante
para la determinación de puntos de partida y puntos finales durante la generación de
movimientos. El esquema corporal es un mapa inestable, actualizado constantemente por la
entrada aferente inmediatamente anterior (por ejemplo, Refs. 108, 147, 198), pero notablemente
estable, como lo demuestran los fantasmas persistentes después de la amputación de una
extremidad. La otra es una representación cognitiva basada en el conocimiento almacenado y
utilizada para los juicios perceptivos. Observaciones recientes sugieren un mapa adicional que
incorpora las propiedades métricas del cuerpo (229). Curiosamente, el mapa está distorsionado y
toscamente se asemeja a los mapas dibujados años antes por Penfield y sus colegas que usaron
estimulación eléctrica. Sin embargo, los sujetos conscientemente perciben solo el mapa no
distorsionado. Estos hallazgos enfatizan que debe haber múltiples representaciones de la forma
del cuerpo, algunas accesibles para la conciencia, otras inconscientes. Será interesante en el futuro
explorar más a fondo las diferentes formas del cuerpo y sus distorsiones producidas
experimentalmente. El fenómeno del miembro fantasma enfatiza la potencia de los procesos
centrales en el mantenimiento de las representaciones de la forma del cuerpo. Una pregunta para
el futuro se refiere a la integración de las diferentes partes del cuerpo en una percepción del
cuerpo como un todo.

Otras áreas recientemente expandidas incluyen el estudio de la propiocepción después de la fatiga

del ejercicio y la comprensión de que parte de la torpeza en los movimientos experimentados
después del ejercicio intenso puede estar mediada por los proprioceptores. En nuestro
envejecimiento de la sociedad, un tema importante en el que existe una creciente necesidad de
mayor progreso es documentar los cambios en la propiocepción con la edad. La evidencia apunta,
al menos en parte, a la disminución de la propiocepción como responsable de la mayor incidencia
en las caídas de las personas mayores, un importante problema de salud pública. Finalmente, el
conocimiento obtenido de los experimentos sobre propiocepción ha proporcionado nuevos
conocimientos sobre aspectos patológicos y permitido evaluaciones más objetivas en la clínica. Es
probable que haya otros avances importantes en el campo clínico.

B. algunas especulaciones

Como sensaciones propioceptivas, los sentidos del esfuerzo, la fuerza y la pesadez son distintos ya
que siempre están asociados con una entrada sensorial reafirmante en el origen, generada
exclusivamente por órdenes motoras. Lo mismo no ocurre con los sentidos de la posición y el
movimiento de las extremidades. Aquí, como notó Sherrington (355), las sensaciones cinestésicas
pueden surgir en la extremidad pasiva, en ausencia de órdenes motoras, es decir, la información
sensorial puede ser exclusivamente de origen diferente. Sin embargo, también podemos percibir
con precisión la posición y el movimiento de nuestros miembros cuando estos se acompañan de
contracciones musculares voluntarias, por ejemplo, mover nuestro brazo cuando está soportando
una carga. Por lo tanto, las señales de posición y movimiento pueden proporcionar información
cinestésica precisa, independientemente de si son de origen estimulante o real. Plantea la
pregunta: ¿Cómo extrae el cerebro la información cinestésica relevante de una señal reafferent?
Las diferencias en el procesamiento central de la actividad aferente autogenerada y externamente
se han discutido anteriormente en relación con el sistema propioceptivo (242), el sistema
vestibular (87), el sistema táctil (25) y el sistema electrosensorial en peces (262, 263)

Las grabaciones en estado de alerta, comportándose como monos han demostrado que las
aferencias vestibulares responden igual de bien a los movimientos de cabeza pasivos y
autogenerados. Sin embargo, los núcleos vestibulares incluían células, las células vestibulares solo
que eran menos sensibles a los activos, en comparación con los movimientos pasivos. Fue
propuesto por Cullen et al. (87) que durante los movimientos activos de la cabeza se procesa una
copia de efusión mediante un modelo interno que calcula las consecuencias sensoriales del
comando del motor. Los aportes propioceptivos del cuello se comparan con esta estimación de
reaferencia en un centro coincidente, probablemente localizado en el cerebelo. Si hay una
coincidencia, se envía una señal de cancelación a las células vestibulares, disminuyendo así su
activación mediante entradas reafirmadas.

Cómo funciona esto para el sistema propioceptivo sigue siendo incierto, pero hay algunas pistas.
McCloskey (243) observó y posteriormente confirmó (13) que la ilusión del movimiento y
desplazamiento de las extremidades provocada por la vibración muscular es más intensa en un
músculo pasivo o ligeramente contraído. Si la ilusión se mide durante las contracciones voluntarias
graduadas, se vuelve progresivamente más débil hasta que se alcanza un punto, a ~25% de MVC,
donde desaparece por completo (13). Es poco probable que este resultado se deba simplemente a
las condiciones mecánicas cambiantes en el músculo debido a la contracción extrafusal (37), ya
que la vibración se aplicó al vientre muscular, no al tendón. Sugiere que si la contracción muscular
es lo suficientemente fuerte, la actividad exafferente, representada por la respuesta de vibración
de los husos, ya no es capaz de acceder a la conciencia.

Combinando las observaciones de vibración con las propuestas de Cullen et al. (87) e incorporarlos
a las vías de proyección central conocidas para las aferencias musculares permite especular sobre
un posible mecanismo para distinguir entre las entradas musculares exafferentes y reafirmantes
durante los movimientos de las extremidades (FIGURA 16). Los estudios en animales indican que
los aferentes del huso de la extremidad posterior del gato tienen su primera sinapsis en la médula
espinal lumbar, en la columna de Clarke. Las neuronas de segundo orden comprenden el DSCT que
se proyecta hacia el cerebelo anterior con colaterales que terminan en el Núcleo Z en el tallo
cerebral. Las células del Núcleo Z se proyectan hacia el tálamo y la corteza cerebral (249). La
proyección de la extremidad anterior no es exactamente la misma, pero se ajusta a un patrón
similar (ver Ref. 248). Si bien este nivel de detalle no está disponible para sujetos humanos, es
probable que el patrón general sea similar.

La FIGURA 16 muestra estas disposiciones y algunos procesos de señal hipotéticos. Si un músculo

se estira de forma pasiva, se generan señales de huso exafferente y se proyectan a la corteza
cerebral para generar una sensación de movimiento correspondiente al alargamiento del músculo.
Si, por otro lado, la actividad del huso se genera como resultado de la contracción muscular,
incluyendo, en parte, a través del sistema fusimotor, esto representa una señal reafferent. Se
envía una copia del comando del motor, la copia de la efusión, al cerebelo anterior, una región
que se considera preocupada por la diferenciación entre movimientos, dependiendo de sus
consecuencias sensoriales (25). Aquí, la copia de efusión accede a un modelo interno (por ejemplo,
Ref. 424), que se ha generado, basado en la experiencia pasada, para calcular la señal aferente
anticipada para el comando de motor dado. La señal anticipada se compara con la señal aferente
proveniente del músculo y se proyecta allí a través del DSCT. Dependiendo de la precisión de la
coincidencia, se genera una señal inhibidora que suprime el componente reafirmante de la señal,
permitiendo el paso a la corteza de solo el componente exagerado. La interacción inhibidora
podría ocurrir en cualquier lugar a lo largo de la ruta (FIGURA 16). Existe evidencia de que para la
supresión de señales reafferentes cutáneas están disponibles mecanismos inhibitorios
presinápticos espinales (por ejemplo, Ref. 349). Interacciones inhibitorias similares, tal vez
actuando en el tallo cerebral, el tálamo o los niveles corticales, permitirían la supresión de señales
generadas por la actividad autogenerada y, al mismo tiempo, dejarían la actividad no afectada
generada por fuentes externas como, por ejemplo, cambios en la longitud muscular. Tal
mecanismo resolvería el problema de cómo el cerebro trata las señales del mismo receptor, pero
se genera de dos maneras muy diferentes, solo una de las cuales tiene acceso a la conciencia.

Un punto final sobre la disposición propuesta es que debe ser capaz de acomodar la capacidad de
percibir sensaciones de comandos motores en ausencia de retroalimentación periférica, como
resultado de una deafferentación experimental aguda o en sujetos con desórdenes crónicos. Por
lo tanto, se ha postulado una proyección directa adicional desde la corteza motora a las áreas
sensoriales.