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Evolucion La Base de La Biología PDF
Evolucion La Base de La Biología PDF
La base de la Biologa
Los autores
Proyecto Sur de Ediciones, S.L.
I.S.B.N.: 84-8254-139-0
Dep. Legal: GR-1454/2002
Diseo Portada: David Nesbitt
Diseo e Impresin: Proyecto Sur de Ediciones, S.L.
Telf.-Fax: 958 55 03 81
editorial@proyectosur.es
El ttulo de este libro est basado en un hecho: la evolucin es la base de la biologa. Nada
tiene sentido en biologa excepto bajo el prisma de la evolucin. Esta frase del eminente
evolucionista Theodosius Dobzhansky es, seguramente, una de las ms citadas en las ciencias
biolgicas. Esta afirmacin es aceptada en el mbito mundial y Espaa no es una excepcin, los
bilogos espaoles son conscientes de la importancia de la evolucin. Citas como la menciona-
da del profesor Dobzhansky u otras parecidas, como por ejemplo: La teora de la evolucin ha
sido la principal idea unificadora de la biologa (J. Maynard Smith), o, Ninguna otra idea en
biologa es tan poderosa cientficamente ni tan estimulante intelectualmente como la evolucin
(M. Ridley), son resaltadas muy frecuentemente en conferencias y en las memorias que los
profesores de universidad espaoles preparamos cuando pretendemos acceder a una plaza de
profesor titular o de catedrtico de universidad. Sin embargo, a nivel acadmico, la importancia
que se le da a la evolucin es prcticamente nula, hay muy pocas universidades que estn
impartiendo una asignatura de evolucin, y en los pocos casos donde se hace, frecuentemente
se presentan programas muy sesgados hacia alguna especialidad concreta. Esta es la gran contra-
diccin de la biologa espaola, mientras que en las universidades de la mayor parte de los pases
civilizados, la evolucin domina de una forma aplastante los planes de estudio de biologa, en
nuestro pas (y algn otro del mbito mediterrneo), no se tiene prcticamente en cuenta a la
hora de disearlos. La tradicin evolutiva de la biologa espaola es tan escasa, que ni siquiera se
traducen los libros ms clsicos y famosos, los que ya han sido traducidos a multitud de idiomas
(por ejemplo el de Douglas J. Futuyma (Evolutionary Biology).
Las dos contradicciones a las que me he referido: que la evolucin es la gran olvidada de la
biologa espaola, y que existen investigadores espaoles que estn trabajando sobre temas
evolutivos al ms alto nivel, son los motivos que me decidieron a abordar el proyecto de prepa-
rar este libro. Era un libro necesario para llenar una laguna importante y en Espaa existan las
personas capacitadas para llevar a cabo ese proyecto. El objetivo es muy simple pero tambin, al
mismo tiempo, muy ambicioso: me sentira completamente satisfecho si con este libro se contri-
buyera a aumentar el inters por la evolucin en Espaa. Esto, posteriormente, posibilitara el
dar a la teora evolutiva la importancia que se merece y que tiene en otros pases cientficamente
ms avanzados, lo cual implicara promover la imparticin de asignaturas como evolucin o
biologa evolutiva en la universidad espaola, promover, igualmente, la creacin de departa-
mentos de evolucin e invertir ms en investigacin en biologa evolutiva.
El presente libro se puede considerar formado por tres grupos de captulos, aunque no se
ha hecho ninguna separacin entre ellos. En el primero, el ms amplio (20 captulos), se aborda
el estudio de los temas que podran constituir un curso de evolucin. En los cuatro primeros, a
modo de introduccin, se hace un repaso histrico riguroso de la historia de las teoras evolutivas
(Captulo 2), se destacan las razones que justifican el inters por el estudio de la evolucin (Cap-
tulo 3) y las principales evidencias a favor de la evolucin (Captulo 4). El Captulo 5 se dedica a
un tema polmico pero de gran importancia, en l se realiza una revisin sobre los niveles a los
que acta la seleccin natural. La gentica cuantitativa, una de las disciplinas que ms han con-
tribuido al avance de la biologa evolutiva durante el siglo XX, se estudia en el Captulo 6, dedi-
cando el Captulo 7 a la seleccin natural, el principal mecanismo de actuacin de la evolucin.
Los siguientes captulos, desde el 8 hasta el 16, se dedican al estudio de las causas de la evolucin
abarcando temas tan interesantes como las estrategias vitales, la evolucin del sexo y el cuidado
parental, la seleccin sexual, los sistemas de apareamiento, etc. Temas como la biodiversidad, los
mtodos de clasificacin, la filogenia y los mecanismos de especiacin, se estudian en los temas
17 y 18. Esta primera parte se completa con el estudio de los aspectos histricos de la evolucin,
a la macroevolucin se le dedica un amplio captulo (el 19) y se le presta especial atencin a la
evolucin humana dedicndole un captulo aparte, el nmero 20.
En el segundo grupo de captulos, se incluyen tres que estn dedicados a lo que podramos
denominar evolucin aplicada. En estos captulos se destaca la importancia de tener en cuenta
la evolucin a la hora de gestionar los cotos y las fincas dedicadas a la explotacin de las especies
cinegticas (Captulo 21), de disear tratamientos ms eficaces contra enfermedades e infeccio-
nes (Captulo 22), y de promover planes y estrategias de conservacin de la biodiversidad (Cap-
tulo 23).
El tercer grupo de captulos, est constituido por un total de 12 que podramos englobar
bajo el ttulo de estudios tipo. Se trata de captulos en los que los autores hacen una revisin de
un tema evolutivo interesante del que han publicado artculos en revistas cientficas de elevado
prestigio internacional. Estas revisiones permiten hacer llegar a un pblico ms amplio unos
estudios llevados a cabo por investigadores espaoles, que fueron publicados en revistas interna-
cionales especializadas, y, por tanto, no asequibles a potenciales lectores interesados pero que
no sean expertos en el tema.
Tras esta breve descripcin del contenido del libro, a continuacin, quisiera especificar
algunas consideraciones importantes. En primer lugar, destacar que se ha pretendido que se
utilice un lenguaje claro y asequible incluso para aquellas personas no expertas en el tema. Para
facilitar la comprensin tambin se ha incluido un glosario al final del libro en el que se definen
muchos de los trminos especializados utilizados. Adems, se ha intentado que cada captulo
sea comprensible por s mismo, se ha preferido aceptar un cierto solapamiento (por ejemplo,
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entre los captulos 6 y 7, o entre los nmeros 9, 10 y 13) con el fin de conseguirlo, de esta forma
no se obliga al lector interesado en un tema concreto a leer previamente los captulos anteriores.
Por otro lado, tambin habra que explicar el hecho, poco frecuente, de incluir en cada captulo
abundantes referencias bibliogrficas (como si se tratase de un artculo en una revista cientfica
especializada) que despus se recogen completas al final. Son varios los motivos que se podran
destacar, por un lado, facilitar al lector novel interesado en alguno de los captulos, el acceso a la
bibliografa especializada propia del tema; y por otro, puesto que los captulos han sido escritos
con un nivel ms que suficiente para que tambin sean utilizados por expertos en los temas, se
han incluido las referencias bibliogrficas por los mismos motivos que se utilizan en la literatura
cientfica en general. Esto es, primero, reconocer pblicamente el mrito a los autores que publi-
caron esos datos o emitieron la idea que se analiza, y segundo, dar referencia de la fuente de la
que se obtienen los datos utilizados o los argumentos esgrimidos, ya que la identidad del autor y
la revista o libro en que fue publicado el trabajo dar una idea al experto en el tema sobre la
fiabilidad de dicha fuente.
Este libro se ha publicado sin nimo de lucro, es el resultado del trabajo desinteresado de
muchas personas, lo que ha permitido que su precio de costo est muy por debajo de su precio
real. Para m, como editor, es una necesidad y un placer, dar las gracias, en primer lugar, a los
autores que han escrito los captulos que constituyen este libro, sin su trabajo concienzudo,
ilusionado y desinteresado, este proyecto no habra sido posible. Especialmente quiero dar las
gracias a los que accedieron a admitir ms trabajo del que hubieran aceptado de buena gana y
a pesar de eso lo llevaron a cabo con ilusin y eficacia. Tambin quiero destacar la inestimable
colaboracin del profesor Francisco J. Ayala, un espaol que trabaja en Estados Unidos y uno de
los evolucionistas ms prestigiosos a nivel mundial; no slo por haber aceptado escribir un pr-
logo para este libro, sino tambin, y principalmente, por la ilusin que ha puesto en el proyecto
augurando que podra ser un paso importante para dar a la evolucin biolgica la importancia
que se merece en la ciencia espaola. Igualmente quiero dar las gracias a mi amigo David
Nesbitt que, tambin de forma desinteresada, derroch ilusin, trabajo y talento en el diseo de
la portada del libro, basado en la utilizacin de imgenes de diversos organismos que han sido
utilizados como modelos en los estudios sobre evolucin. Las figuras utilizadas en la portada y
contraportada fueron cedidas amablemente por Jos Luis Sanz (foto del Archaeopteryx) Juan
Jos Sanz (foto del papamoscas cerrojillo, Ficedula hypoleuca), Mauro Santos (foto de la mosca
Drosophila buzzatii), Juan Carlos Senar (foto del herrerillo comn, Parus caeruleus), Tim Sharbel
(foto de Arabis drummondii), Alberto Tinaut (foto de la cabeza de hormiga) y David Nesbitt
(dibujo del crneo humano). Tambin quiero destacar mi agradecimiento a los numerosos inves-
tigadores que actuaron como revisores y que son citados en el apartado agradecimientos de
cada uno de los captulos del libro. La Junta de Andaluca aport una pequea subvencin para
la publicacin de este libro.
PRLOGO
Francisco J. Ayala
UNIVERSIDAD DE CALIFORNIA, IRVINE
El gran gentico y evolucionista del siglo XX, Theodosius Dobzhansky, titul en 1973 su
discurso al congreso anual de profesores de biologa de los Estados Unidos, de manera aforstica:
Nada tiene sentido en biologa excepto bajo el prisma de la evolucin. En 1959, con ocasin
del centenario de El origen de las especies, de Charles Darwin, otro gran gentico, el Premio
Nbel H. J. Muller, haba publicado su artculo, Cien aos sin darwinismo son suficientes. Estos
dos ttulos reflejan una transicin intelectual importante en la investigacin cientfica, principal-
mente la biolgica, en el pas americano. En unos 15 aos se haba pasado de la virtual ausencia
de la perspectiva evolucionista en las investigaciones biolgicas a una presencia pervasiva. Esta
transformacin se ha acelerado, extendido e intensificado durante las tres ltimas dcadas. En el
momento actual, publicaciones cientficas en todas las disciplinas biolgicas, desde la biologa
molecular a la neurobiologa, pasando por la biologa celular, la embriologa (ahora ms frecuen-
temente designada como biologa del desarrollo), la anatoma, la sistemtica y todas las dems,
utilizan la evolucin biolgica como principio de explicacin y fuente de hiptesis de trabajo, o
contribuyen a iluminar o comprender ms profundamente la evolucin de las especies.
evidencia ms que suficiente para convencer a los cientficos de su tiempo que los seres vivientes
son descendientes modificados de antepasados comunes. Los numerosos fsiles descubiertos
durante los previos cien aos indicaban claramente que en el pasado haban existido organismos
muy diferentes de los actuales. En muchos casos, los fsiles demostraban sucesiones temporales
que implicaban cambios graduales, pero cumulativamente importantes, y sugeran claramente la
extincin de unas especies y la aparicin de otras nuevas. Darwin us, adems, otros conoci-
mientos que corroboraban la evolucin de los organismos; particularmente, comparaciones
embriolgicas o anatmicas que slo podan interpretarse racionalmente si las semejanzas ob-
servadas entre organismos de especies diferentes se deban a su descendencia de antepasados
comunes. La evidencia a favor de la evolucin ha seguido aumentando desde 1859 derivada de
todas las disciplinas biolgicas, incluyendo las que no existan todava en tiempos de Darwin
como la biologa molecular, cuya exuberancia no slo ha aportado evidencia abrumadora del
hecho de la evolucin sino que tambin ha contribuido opulentamente a iluminar muchos deta-
lles del proceso.
El tercer tipo de problemas de que se ocupan los evolucionistas concierne el cmo y el por
qu de la evolucin; o, dicho de otra manera, las causas de la evolucin. Se trata de descubrir los
mecanismos y procesos que causan y modulan la evolucin de los organismos a travs del tiem-
po. Darwin descubri la seleccin natural, el proceso que explica la adaptacin de los organis-
mos a su ambiente y la evolucin de rganos y funciones. La seleccin natural explica por qu
los pjaros tienen alas y los peces agallas, y por qu el ojo est especficamente diseado para ver
y la mano para coger. La investigacin de los procesos de la evolucin incluye las condiciones y
causas que llevan a la multiplicacin de especies o a su extincin; las interacciones de unos
organismos con otros, por ejemplo como presas y depredadores, como competidores, o como
hospedadores y parsitos; las interacciones entre los organismos y su entorno y las condiciones
que permiten la coexistencia de ms o menos especies en un ambiente dado. Otros procesos
evolutivos importantes son los genticos: la herencia biolgica, la mutacin de genes y la organi-
zacin del cido desoxirribonucleico (ADN) subyacen la evolucin de los organismos.
Los estudiosos de la evolucin, durante la segunda mitad del siglo XIX y las primeras dca-
das del siglo XX, dedicaban gran parte de sus esfuerzos a buscar evidencias a favor y en contra de
la evolucin. Los cientficos actuales no se ocupan activamente de investigar tal asunto, puesto
que el hecho de la evolucin est definitivamente establecido como consecuencia de la acumu-
lacin ms que suficiente de evidencia, aunque es el caso que los descubrimientos de las varias
disciplinas biolgicas siguen aportando pruebas contundentes de que la evolucin de los orga-
nismos es un hecho. Evolucin: la base de la biologa, por ello, dedica explcitamente slo el
captulo 4 a las Evidencias a favor de la evolucin, revisando en particular aqullas que son de
inters para los estudiosos en la actualidad.
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Evolucin: la base de la biologa est escrito principalmente por espaoles y para espa-
oles, o hispanoparlantes por usar un trmino ms inclusivo. Pero es un libro de valor universal,
que merece compartir un primer puesto con los mejores libros sobre la evolucin escritos en
ingls o cualquier otra lengua, tanto por su profundidad como por su claridad de exposicin.
An ms, este libro supera a la mayora de otros dedicados a la evolucin por lo comprensivo.
Los tratados sobre la evolucin se centran frecuentemente en los procesos genticos o moleculares
subyacentes a los cambios evolutivos, pero con tratamiento ligero de los procesos ecolgicos y
comportamentales; o se enfocan en los procesos ecolgicos, con atencin limitada a los proce-
sos comportamentales; o, como los escritos por sociobilogos, prestan gran atencin a los com-
portamientos y las interacciones sociales entre organismos, pero dejan de lado otros aspectos
ecolgicos y los procesos genticos. Hay pocos libros sobre la evolucin, si es que hay alguno,
comparables en lo amplio de su enfoque, al libro que tengo el honor de presentar con este
prlogo.
La teora de la evolucin ocupa, como la cita de Dobzhansky afirma, una posicin central
dentro de la biologa. Por ello, su enseanza debe representar un papel importante en los planes
de estudios universitarios, como asignatura separada y, tambin, integrada en la enseanza de
otras disciplinas como, por ejemplo, la gentica, la biologa molecular y la biologa del desarrollo
como es el caso en las universidades estadounidenses, que son las que mejor conozco. La mul-
tiplicidad de planes de estudios (cada universidad disea el suyo) hace difcil generalizar, pero en
todas las grandes universidades, la teora de la evolucin a varios niveles y desde puntos de vista
diversos, aparece exclusiva o, al menos, de manera muy significativa en varias asignaturas. En mi
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universidad, por ejemplo, el plan de estudios incluye ocho asignaturas de licenciatura y siete de
doctorado dedicadas al estudio de la evolucin, adems de considerar la evolucin en bastantes
asignaturas adicionales. Varias de las asignaturas son optativas, pero algunas son obligatorias para
quienes persiguen un ttulo en biologa, que incluye a todos aqullos que, despus de cuatro o
cinco aos de carrera y un ttulo universitario, entrarn en carreras de medicina, farmacia, vete-
rinaria y otras relacionadas con la salud. Una de las obligatorias es la asignatura Introduccin a
la biologa, dedicada a la evolucin biolgica, que yo he estado impartiendo durante ms de
diez aos consecutivos y que es tal vez la asignatura con ms estudiantes matriculados en toda la
universidad pues incluye muchos estudiantes de humanidades y ciencias sociales que la eligen
voluntariamente, adems de aqullos para quienes es obligatoria. Evolucin: la base de la bio-
loga bien pudiera ejercer una influencia favorable en la direccin de dar a la teora de la
evolucin biolgica la importancia que se merece en los planes de estudios de las universidades
espaolas.
Estoy muy agradecido al profesor Manuel Soler y al resto de los autores de Evolucin: la
base de la biologa por invitarme a escribir este prlogo. Hace ya 40 aos que fui como estu-
diante a los Estados Unidos y decid quedarme all por las oportunidades de investigacin que las
universidades americanas me brindaban, en un momento en que la investigacin cientfica en
general, y la de la evolucin en particular, eran muy limitadas en Espaa y brillaban slo en
algunos casos aislados de cientficos que haban alcanzado eminencia a pesar de las condiciones
poco favorables. La situacin actual es muy diferente. El libro presente es un ejemplo notable del
vigor, amplitud y excelencia de la investigacin evolucionista en Espaa. Permtaseme, pues,
saludar con respeto y orgullo a todos sus autores.
Captulo 1: LA EVOLUCIN Y LA BIOLOGA EVOLUTIVA
Manuel Soler
DEPARTAMENTO DE BIOLOGA ANIMAL Y ECOLOGA, FACULTAD DE CIENCIAS, UNIVERSIDAD DE GRANADA
18071-Granada. E-mail: msoler@ugr.es
La teora de la evolucin es, seguramente, la idea ms importante e influyente desarrollada por la mente humana.
La evolucin biolgica se puede definir como el cambio en las caractersticas de las poblaciones de organismos a
travs del curso de sucesivas generaciones. Dicho cambio es la consecuencia de la actuacin de la seleccin natural
favoreciendo a los individuos portadores de ciertas caractersticas determinadas genticamente (heredables) que
mejoran su xito reproductor. Las ciencias biolgicas, antes de Darwin, eran eminentemente descriptivas, el gran
mrito de la teora evolutiva fue que suministr la herramienta adecuada, con una enorme capacidad predictiva, que
fue lo que convirti a la biologa en una ciencia experimental, es decir, en una verdadera ciencia. La importancia de
los estudios evolutivos es enorme ya que todos los organismos y sus caractersticas son productos de la evolucin y,
la aplicacin de la teora evolutiva puede iluminar cualquier campo de las ciencias biolgicas. Adems, tiene un
enorme inters aplicado en temas como la conservacin de la biodiversidad, la medicina, la agricultura, la ganade-
ra, etc. La biologa evolutiva se ocupa de entender los senderos histricos y los procesos que han dado lugar a las
caractersticas actuales de los organismos, y de explicar por qu las caractersticas de esos organismos son las que
son y no otras diferentes. Por tanto, se trata de deducir hechos histricos y procesos tales como los mecanismos de
seleccin natural que produjeron la evolucin de una cierta caracterstica. La biologa evolutiva es una ciencia
extraordinariamente compleja que ha creado relaciones entre gran parte de las ciencias biolgicas.
La evolucin y la ciencia que comenz a venirse abajo cuando en 1669 Steno con-
firm que los fsiles encontrados representaban animales
La teora de la evolucin de Darwin es, sin lugar a que existieron en el pasado y que no haban llegado hasta
dudas, una de las ideas ms influyentes y revolucionarias nuestros das. Es decir, aunque los gelogos y paleont-
de la historia de la ciencia, la nica que puede estar a su logos fueron los primeros en darse cuenta de que a lo lar-
altura es la teora de Newton que dio lugar a la fsica mo- go de la historia de la tierra se haban producido muchos
derna. Newton, en su libro Principia Matemtica (casi e importantes cambios, otro gran mrito de Darwin fue
unnimemente aceptado como el libro cientfico ms im- sugerir y demostrar que en los seres vivos, incluido el
portante jams escrito), present sus leyes del movimien- hombre, el cambio era la norma y no el inmovilismo como
to, su teora de la gravitacin y muchas cosas ms, rom- se crea con anterioridad.
piendo con la dependencia intelectual de los clsicos grie- A un nivel ms general, se puede aadir otro mrito
gos y revolucionando el pensamiento occidental, ya que muy importante de la obra de Darwin. Antes de la publi-
evitando las explicaciones finalistas propias de la poca, cacin de El origen de las especies (Darwin 1859), los
ofreci explicaciones puramente mecanicistas para los filsofos, los cientficos y la gente en general, contesta-
ban a la pregunta por qu con respuestas finalistas en el
fenmenos fsicos (revolucin iniciada por Galileo pre-
sentido del propsito divino. Por ejemplo, por qu exis-
viamente). El mrito de Newton fue enorme, Alexander
ten mariposas de tan variados y maravillosos colores? la
Pope, un importante filsofo de la ciencia escribi: La
respuesta sola ser porque Dios las ha creado para dis-
naturaleza y sus leyes permanecan ocultas en la noche. frute humano; por qu existen los parsitos?: son un
Dijo Dios: Sea Newton! Y todo fue luz. castigo de Dios por el pecado original de Adn y Eva.
Darwin continu la revolucin iniciada por Galileo y Darwin fue el primero en dejar claro que no es necesario
brillantemente continuada por Newton desarrollando ex- invocar ningn propsito divino en ninguna cuestin que
plicaciones mecanicistas para los fenmenos biolgicos. nos podamos plantear desde el punto de vista cientfico.
Estas explicaciones cambiaron profundamente la visin En mi opinin, Newton, ha sido, sin lugar a dudas, el
del mundo que haba prevalecido hasta ese momento. En cientfico ms relevante que ha existido ya que su contri-
la cultura occidental era unnimemente aceptado que las bucin fue abundante, de enorme importancia y variada
especies vivientes haban sido creadas en su forma ac- (con sus descubrimientos fund la fsica moderna, las
tual, por tanto se trataba de algo esttico. Incluso se asu- matemticas superiores y la ptica moderna), pero pien-
ma que ninguna especie se haba extinguido, creencia so, de acuerdo con filsofos de la ciencia como Dennett
22 Manuel Soler
(1995), que la idea ms importante e influyente desarro- de esos descendientes modificados es la seleccin natu-
llada por la mente humana ha sido la teora de la evolu- ral que acta favoreciendo algunas de las variaciones he-
cin por medio de la seleccin natural, la de Charles redables. La primera hiptesis estara dentro del campo
Darwin. de estudio de lo que se conoce como macroevolucin
que est relacionada con patrones observados en la com-
paracin de especies u otros taxones ms amplios (fami-
Qu es la evolucin?
lias, rdenes, etc.) que son descritos principalmente por
La palabra evolucin, en sentido amplio significa cam- ciencias como la paleontologa y la sistemtica que con-
bio. No obstante, el trmino evolucin implica dejar des- tribuyen de manera importante a la comprensin de los
cendientes con modificacin y, casi siempre, con diversi- procesos evolutivos. La denominada microevolucin,
ficacin (Futuyma 1998). Utilizando la lengua espaola se encarga de estudiar en detalle los procesos que ocu-
hay que ser especialmente cuidadosos ya que la palabra rren en una determinada especie o poblacin actual, lo
evolucin es empleada en un amplio abanico de situacio- que permite disear experimentos para testar diferentes
nes; por ejemplo, cuando nos referimos a los cambios hiptesis.
consecuencia del desarrollo o crecimiento de un indivi- La conexin entre micro y macroevolucin no est
duo o, incluso, al comentar la trayectoria profesional de nada clara, de hecho, existe una profunda separacin en-
una persona. Aunque, por supuesto, esta utilizacin de la tre los cientficos dedicados al estudio de los procesos
palabra evolucin en espaol es correcta, cuando nos re- micro y macroevolutivos que frecuentemente entran en
firamos a la evolucin biolgica sera incorrecta, ya que, conflicto. Darwin parta de la base de que los procesos de
segn la definicin dada anteriormente, un sistema en seleccin natural estudiados en poblaciones actuales son
evolucin implica que se dejan descendientes y que las suficientes para explicar los patrones observados en la
caractersticas de los individuos van cambiando en las diversificacin de taxones a lo largo de los miles de mi-
sucesivas generaciones. Son las poblaciones las que pue- llones de aos de vida sobre la tierra. No obstante, la ma-
den estar bajo el efecto del proceso evolutivo ya que la yor parte de los bilogos macroevolutivos defienden que
seleccin natural puede actuar diferencialmente sobre la los patrones evolutivos a gran escala, detectados a travs
variabilidad gentica existente entre sus individuos gra- del registro fsil, no pueden ser explicados slo por los
cias a la transmisin hereditaria de caractersticas de los procesos microevolutivos (Carroll 1997). Por ejemplo, se
progenitores a sus descendientes. Por tanto, la evolucin ha comprobado que generalmente se produce una rpida
biolgica se puede definir como el cambio en las caracte- divergencia evolutiva al principio del origen de los
rsticas de las poblaciones de organismos, o grupos de taxones, y despus, tienen lugar largos periodos durante
tales poblaciones, a travs del curso de sucesivas genera- los cuales el diseo morfolgico y el tipo de vida se man-
ciones (Futuyma 1998). tienen. Adems, no se encuentran las numerosas formas
El mecanismo evolutivo est basado en tres puntos: intermedias que predice la teora de la seleccin natural
(1) variabilidad heredable de ciertas caractersticas o ras- (Carrol 2000). Durante la explosin del Cmbrico, en
gos, (2) variabilidad entre individuos de una misma po- menos de diez millones de aos aparecieron casi todos
blacin en cuanto al xito reproductor y, (3) la correla- los filos conocidos hoy da. Muchos autores piensan que
cin entre ambos tipos de variabilidad. Cuando existen la enorme velocidad de cambio anatmico y radiacin
ambos tipos de variabilidad, la correlacin entre ellos de- adaptativa durante ese corto periodo de tiempo no puede
termina el tipo de evolucin que se est produciendo. Si ser explicada por los mecanismos conocidos a nivel
la correlacin entre la variabilidad heredable y la variabi- microevolutivo (Carrol 2000). Estos argumentos, unidos
lidad en xito reproductor es nula o muy baja, los cam- a conocimientos obtenidos recientemente, sobre todo el
bios que se producirn de una generacin a otra fluctua- hecho de que la biologa del desarrollo a nivel molecular
rn al azar, esto es lo que se conoce como evolucin neu- ha mostrado que se pueden producir cambios muy brus-
tral. Si por el contrario, esa correlacin es elevada, el cos en aspectos como la morfologa y la fisiologa de los
cambio evolutivo no ser al azar sino en la direccin en la organismos y que la seleccin natural puede actuar sobre
que se incrementa el xito reproductor, es decir en el sen- ellos (Arthur 1997), han llevado a Carroll (2000) a suge-
tido en que se mejora la eficacia de la adaptacin. Esta es
rir que necesitamos una nueva sntesis evolutiva (ver Ca-
la denominada evolucin adaptativa. El motor de la
ptulo 2) que permita enfocar tanto la docencia como la
evolucin adaptativa es el mecanismo descrito por Darwin
investigacin evolutiva durante el prximo siglo. No obs-
al que denomin seleccin natural (ver Captulo 7), que
consiste en dos de los puntos mencionados anteriormente tante, esta sugerencia ha sido discutida defendiendo que
del mecanismo evolutivo: variabilidad en el xito no es necesaria una nueva sntesis (Sandvik 2000). Estoy
reproductor y la correlacin entre dicho xito reproductor de acuerdo con esta apreciacin, pero estoy convencido
y la caracterstica que estemos considerando. La variabi- que sera muy positiva una relacin ms directa, e incluso
lidad heredable es responsable de que se produzca una una colaboracin entre micro y macroevolucionistas.
respuesta evolutiva a la seleccin.
En el origen de las especies Darwin (1859) propuso Importancia de la evolucin
dos hiptesis principales: primera, que las especies ac-
tuales son descendientes con modificaciones de antepa- La importancia de la evolucin es enorme. No slo
sados comunes; y segunda, que la causa de la formacin porque ha dado lugar a la acumulacin de una inmensa
CAPTULO 1: LA EVOLUCIN Y LA BIOLOGA EVOLUTIVA 23
cantidad de informacin que paulatinamente va contes- nivel mundial necesitan muchas ms cosas adems de la
tando a preguntas tan importantes como: por qu existen biologa evolutiva (recursos y el apoyo de muchas otras
tantsimas especies diferentes sobre la tierra?, por qu ciencias), pero, un buen conocimiento y la aplicacin de
todas son diferentes entre s aunque comparten muchas la teora evolutiva es indispensable (ver Captulo 23).
caractersticas como un cdigo gentico universal?, por La medicina, es otra disciplina que se est benefician-
qu muchas no han desarrollado un cerebro mientras que do enormemente del apoyo de la biologa evolutiva. Mu-
otras s?, por qu en el hombre ese cerebro ha dado lugar chos organismos que causan enfermedades infecciosas han
a la aparicin de una extraordinaria capacidad mental? El desarrollado resistencia a los antibiticos, unos produc-
mrito ms importante de la teora evolutiva no est en la tos que eran extraordinariamente eficaces. Han sido los
mera acumulacin de informacin, sino en la gran revo- procesos evolutivos los que han favorecido la aparicin
lucin que supuso para la biologa. Las ciencias biolgi- de esa resistencia, los antibiticos ejercen una presin
cas, antes de Darwin, eran eminentemente descriptivas, selectiva enorme sobre los organismos, de manera que
fue la teora evolutiva la que suministr la herramienta cuando aparece una mutacin que convierte a su portador
adecuada, con una enorme capacidad predictiva, que fue en resistente, se extiende rpidamente entre la poblacin.
lo que convirti a la biologa en una ciencia experimen- Aunque el tema es bastante ms complejo (ver Captulo
tal, es decir, en una verdadera ciencia. 22), lo que est claro es que los mtodos de control o
La biologa se ocupa del estudio integral de los orga- tratamiento de las enfermedades infecciosas slo sern
nismos. Aunque hay muchas ciencias biolgicas que se eficaces si se tienen en cuenta los principios evolutivos.
preocupan principalmente de responder cuestiones Otro ejemplo muy claro de la importancia de la aporta-
causales relacionadas con caractersticas o procesos que cin que la biologa evolutiva puede hacer a la medicina,
tienen lugar a lo largo de la vida de los individuos, la lo constituye el trabajo realizado sobre el virus de inmu-
denominada biologa evolutiva se ocupa de responder nodeficiencia adquirida que provoca el SIDA. Los bilo-
preguntas desde el punto de vista funcional, es decir, dan- gos evolutivos han utilizado mtodos filogenticos para
do una respuesta que explique el sentido adaptativo de la determinar su origen y su expansin y han colaborado
caracterstica que estamos estudiando. con los investigadores mdicos para estudiar los cambios
Todos los organismos y sus caractersticas son pro- evolutivos que sufren los virus en los individuos portado-
ductos de la evolucin, la aplicacin de la teora evoluti- res en relacin con la resistencia a las drogas.
va puede iluminar cualquier campo de las ciencias biol- Otra aplicacin ms general de la teora evolutiva est
gicas. Los anlisis y los mtodos evolutivos han contri- en su utilizacin en el estudio de las enfermedades pro-
buido de una forma muy directa y relevante a mejorar el pias de la tercera edad. Segn los datos de que se dispone
conocimiento bsico de que disponemos sobre el mundo actualmente no es posible aumentar la duracin del tiem-
que nos rodea y, por supuesto, sobre nosotros mismos. po de vida; sin embargo, investigaciones sobre las causas
Este mrito sera ms que suficiente para justificar el in- fundamentales de la senescencia, tanto en humanos como
ters de los estudios evolutivos (la investigacin cientfi- en animales, siguiendo los principios de la teora evoluti-
ca no necesita ser justificada sobre la base de su utilidad), va, permitiran conseguir una mejor calidad de vida.
pero, adems, se pueden destacar importantes contribu- Las variedades de plantas cultivadas y de animales
ciones que la biologa evolutiva est prestando a la cien- domesticados se han conseguido a lo largo de la historia
cia aplicada en campos como la conservacin de especies de la humanidad por medio de la seleccin artificial que
amenazadas y medioambiente, la medicina, la agricultu- se basa, simplemente, en la utilizacin de los principios
ra, la ganadera, etc. de la adaptacin y la seleccin para dirigir la evolucin
La conservacin de la biodiversidad es una de las prin- de esos organismos en la direccin adecuada para los in-
cipales preocupaciones de las sociedades humanas de los tereses humanos. No slo se buscaba un rpido crecimien-
pases ricos. Poco a poco los gobiernos se van concien- to, una mxima productividad y una ptima produccin
ciando y, actualmente, se dedican enormes esfuerzos por de sustancias nutritivas, sino que tambin se tena en cuen-
parte de innumerables organizaciones no gubernamenta- ta la capacidad de resistencia frente a enfermedades y
les e ingentes cantidades de dinero al intento de salvar de parsitos. Entender las adaptaciones que favorecen el de-
la extincin a tantas y tantas especies que estn amenaza- sarrollo de estas caractersticas ser sumamente impor-
das. La llamada biologa de la conservacin ha ido paula- tante en un futuro prximo, cuando las tcnicas de inge-
tinamente consiguiendo ms y ms protagonismo y, poco niera gentica sean utilizadas para transferir genes ade-
a poco, ha ido estrechando sus relaciones con la biologa cuados incluso entre especies poco emparentadas
evolutiva. Los argumentos evolutivos son imprescindi- (Futuyma 1998).
bles a la hora de determinar prioridades en los esfuerzos
conservacionistas. Por ejemplo, los mtodos evolutivos
son los que nos informan sobre cmo medir la biodiversi- Estructura de la biologa evolutiva
dad, cmo reducir las posibilidades de deterioro gentico
como consecuencia de la endogamia en poblaciones pe- La biologa evolutiva se ocupa de entender los sende-
queas, cmo identificar las especies con mayores proba- ros histricos y los procesos que han dado lugar a las ca-
bilidades de verse afectadas a consecuencia de la destruc- ractersticas actuales de los organismos, y de entender por
cin de hbitat, etc. Los esfuerzos conservacionistas a qu las caractersticas de esos organismos son las que son
24 Manuel Soler
Genti olecular
vo lugar a estudios fascinantes en los que son capaces
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de analizar cambios en la diversidad biolgica a lo
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Historia de la evolucin
Causas de la evolucin
largo del tiempo evolutivo y de determinar las tasas
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evolutivas.
Evolucin Sistemtica y paleontologa constituyen la base
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Psicologa
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cin que realizan los individuos de un sexo (normalmen- que incluso piensan de distinta manera. As por ejemplo,
te las hembras) al emparejar con los individuos del otro para los taxnomos, su mayor problema es establecer las
sexo (seleccin sexual, ver Captulo 13). Por ltimo, se relaciones entre las especies, los paleontlogos piensan
puede destacar que la ecologa evolutiva tambin se en- en una escala diferente de largos periodos de tiempo, ellos
carga de estudiar cmo evolucionan las caractersticas son capaces de ver la pelcula a cmara rpida, lo que les
ecolgicas de las distintas especies, tales como sus estra- permite tener un punto de vista distinto. Los que trabajan
tegias vitales, dieta, sistema de apareamiento, etc. Esto se en gentica de poblaciones se preocupan por los cambios
lleva a cabo utilizando el llamado mtodo comparativo. en las frecuencias de genes entre poblaciones, mientras
La ecologa del comportamiento tiene como objetivo el que el inters de los eclogos evolutivos se centra en cmo
estudio de todos los temas mencionados anteriormente, vara el diseo de los fenotipos y estrategias de los orga-
pero prestando especial atencin a las estrategias nismos en el sentido adaptativo, consiguiendo incremen-
comportamentales, se preocupa de analizar por qu y cmo tar el xito reproductor. Desgraciadamente, unos no se
han evolucionado los distintos comportamientos. preocupan por el campo de los otros, parecen existir unas
La fisiologa y la morfologa evolutivas estudian cmo fronteras imaginarias que se respetan escrupulosamente;
las caractersticas bioqumicas, fisiolgicas y anatmicas los que se dedican a la gentica de poblaciones no se pre-
de los organismos permiten la aparicin y optimizacin ocupan por el diseo de los fenotipos, y los que trabajan
de adaptaciones al medio ambiente. Aunque estas disci- en ecologa evolutiva no se interesan por los detalles
plinas suelen centrarse principalmente en describir siste- genticos.
mas biolgicos y cmo funcionan ahora, prestando poca Est claro que todos estos enfoques del estudio de la
atencin a cmo han llegado a funcionar de esa manera, evolucin son importantes y que ninguno de ellos por s
un enfoque evolutivo, en el que se plantean preguntas solo est en posesin de toda la verdad. Aunque a veces
como por qu el sistema funciona como lo hace y cmo llegan a conclusiones contradictorias en algunos aspec-
ha evolucionado para hacerlo de esta manera, ha comen- tos, es evidente que todos contribuyen al avance de la
zado a enriquecer significativamente a estas ciencias. biologa evolutiva. Las polmicas entre cientficos de dis-
En la figura 1 tambin se representa la importancia tintas escuelas son frecuentes, a menudo tensas y fuertes,
relativa de una disciplina iniciada muy recientemente que y casi siempre estriles. Hasta ahora se han realizado bue-
nos estudios integradores que incluyen aspectos de la
es la evolucin molecular. Los enormes avances produci-
ecologa evolutiva y de la gentica, pero casi siempre rea-
dos durante las dos ltimas dcadas en biologa molecular
lizados por personas de uno de los campos. No cabe duda
han proporcionado herramientas extraordinariamente efi-
que el da en que se olviden las polmicas y se prodiguen
caces para estudiar muchas cuestiones relativas a la evo-
las colaboraciones entre investigadores de los distintos
lucin de los organismos, lo que ha propiciado un gran
campos (principalmente entre eclogos y genticos), la
desarrollo de esta disciplina que se encarga de describir y
biologa evolutiva saldr ganando y se producir un avan-
analizar la variacin en el nmero, estructura y secuen-
ce importante en el desarrollo de esta ciencia.
cias de nucletidos de los genes.
Curiosamente, aunque las relaciones entre las distin-
tas ramas y ciencias recogidas en la figura 1 son obvias Agradecimientos
(representadas por flechas), las relaciones entre los cien-
tficos que trabajan en diferentes campos es prcticamen- Jos Angel Soler Ortiz realiz la figura 1. M Carmen
te nula. No slo se preocupan de aspectos diferentes, sino Soler Cruz revis el texto.
Bibliografa
ARTHUR, W. 1997. The origin of animal body plans. Cambridge DENNETT, D.C. 1995. Darwins dangerous idea: evolution and the
University Press, Cambridge. meanings of life. Simon and Schuster, New York.
CARROLL, R.L. 1997. Patterns and processes of vertebrate evolution. FUTUYMA, D. 1998. Evolutionary biology (3 edicin). Sinauer,
Cambridge University Press, Cambridge. Sunderland.
CARROLL, R.L. 2000. Towards a new evolutionary synthesis. Trends SANDVIK, H. 2000. A new evolutionary synthesis: do we need one?
Ecol. Evol. 15: 27-32. Trends Ecol. Evol. 15: 205-206.
DARWIN, C. 1859. The origin of species by means of natural selection,
or the preservation of favoured races in the struggle for life. John
Murray, London.
Lecturas recomendadas
(1) DARWIN, C. 1859. The origin of species by means of natural selection, or the preservation of favoured races in the struggle for
life. John Murray, London. Un libro impresionante que sigue de actualidad y que merece la pena leer.
(2) FUTUYMA, D. 1998. Evolutionary biology (3 edicin). Sinauer, Sunderland. Seguramente el mejor libro que se ha publicado
sobre evolucin. Muy completo y muy bien documentado. Ideal como libro de texto y de consulta.
(3) RIDLEY, M. 1993. Evolution. Blackwell, Boston. Otro magnfico texto sobre evolucin escrito por uno de los autores ms presti-
giosos.
Captulo 2: HISTORIA DE LAS TEORAS EVOLUTIVAS
Juan Moreno Klemming
DEPARTAMENTO DE ECOLOGA EVOLUTIVA, MUSEO NACIONAL DE CIENCIAS NATURALES-CSIC.
J. Gutirrez Abascal, 2, 28006-Madrid. E-mail: jmoreno@mncn.csic.es
Desde tiempos remotos han existido mitos sobre el origen de los seres vivos que no han contemplado la evolu-
cin de unas formas a otras. Las teoras de Platn y Aristteles sobre esencias inmutables de las especies fueron
posteriormente aprovechadas por el dogma cristiano para explicar la diversidad biolgica. Hasta la revolucin
cientfica de los siglos dieciseis y diecisiete en Europa no empiezan a acumularse evidencias sobre cambios hist-
ricos en flora y fauna que se enfrentan a mil aos de dominancia del dogma creacionista. Durante la Ilustracin,
naturalistas como Buffon y Linneo explican la diversidad de especies como resultado de su adaptacin a distintas
condiciones ambientales. El concepto de la escala natural de perfeccin es la idea ms establecida para explicar la
diversidad biolgica, y en ella se basa Lamarck para proponer un mecanismo que haga llegar de una forma a otra.
Con la publicacin de El Origen de las Especies (1859) de Darwin se ofrece por primera vez un modelo consis-
tente que explica la diversidad biolgica como derivada de una ascendencia comn y de un proceso histrico de
cambios, y propone como mecanismo la seleccin natural actuando sobre la variacin beneficiosa heredable para
explicar la adaptacin al medio y la especiacin. La ascendencia comn y la existencia de un proceso evolutivo son
rpidamente aceptados, pero la resistencia a aceptar a la seleccin natural como creadora de adaptacin y diversidad
an contina. La gentica inicialmente hace nfasis en la variacin discontinua y en las grandes mutaciones como
fuente de diversidad, negando posibilidades a los cambios graduales. En las decadas de 1930 y 1940, la gentica
avanz lo suficiente como para compatibilizar el gradualismo darwinista con la evidencia de variacin gentica
continua. La sntesis de historia natural y gentica abre camino al paradigma dominante en la biologa evolutiva
hasta nuestros das.
Teoras sobre orgenes de la vida antes de la Ilustracin en ofrecer explicaciones racionales de los fenmenos na-
turales que solo apelaran a fuerzas y materiales conoci-
En todas las culturas precientficas que se han podido dos, como el calor del sol, el agua o la estructura de la
estudiar existen y existan cosmogonas particulares que materia. Aunque las teoras de filsofos presocrticos
intentaban explicar el origen de los seres vivos y final- como Tales de Mileto, Anaximandro, Empedocles o
mente de la humanidad como resultado de fuerzas sobre- Demcrito nos puedan parecer hoy simples o ingenuas,
naturales o grandiosos mitos de creacin. El pensamiento constituyen la primera revolucin cientfica al rechazar
sobre los orgenes de la vida es un fenmeno tan antiguo lo sobrenatural en favor de explicaciones materialistas.
como el ser humano. Pero si queremos concentrarnos en Sin embargo, aunque estuvieron obsesionados con los
el desarrollo de ideas y teoras basadas en fenmenos na- orgenes del Universo, de la Tierra, de la vida, de los ani-
turales y no en principios religiosos o mticos, hay que males y del ser humano, no prestaron atencin a los cam-
rastrear en el pasado histrico evidencias de conceptos o bios subsiguientes y, por tanto, a una posible evolucin.
teoras que no apelen a creencias en creadores conscien- Repartidos entre las enseanzas de los filsofos
tes. En un principio, los pensadores cuyas obras han lle- presocrticos haba prometedores aspectos para un futuro
gado de alguna forma hasta nuestros das intentaron ima- desarrollo del pensamiento evolucionista, como tiempo
ginarse los orgenes de los seres vivos, especulando sin ilimitado, generacin espontnea, cambios ambientales y
trabas sobre primeros principios, generacin espontnea un nfasis en cambios ontogenticos en el individuo. Pero
o tendencias innatas. Como siempre en la historia del pen- pronto la filosofa griega abandon estos derroteros para,
samiento, hay que remontarse a los filsofos griegos de bajo la influencia de Parmnides y posteriormente de
los siglos sptimo a quinto antes de nuestra era (Guthrie Pitgoras y su escuela, moverse progresivamente hacia la
1965), cuyas originales teoras sobre el origen de la vida metafsica pura influida por las matemticas. La obsesin
se caracterizan por desdeificar su surgimiento (no es ne- por la geometra llev a la bsqueda de realidades inmu-
cesario un acto consciente de creacin) y por prescindir tables o esencias bajo las apariencias cambiantes. Llev
de cualquier fin o diseo para explicarlo (ausencia de con ello al desarrollo del esencialismo o creencia en ideas
teleologa). Estos filsofos fueron sin duda los primeros inmutables y subyacentes a los fenmenos naturales, el
28 Juan Moreno Klemming
cual es totalmente incompatible con conceptos de varia- sus mnimos detalles por un creador inteligente y en el
bilidad o cambio necesarios en cualquier pensamiento concepto de un mundo esttico e inmutable de corta dura-
evolucionista. Estos nuevos conceptos encontraron su ms cin, ambas ideas contrarias a la posibilidad de cambios
brillante portavoz en Platn, el antihroe del evolucionis- evolutivos. La reforma protestante posterior represent
mo (Mayr 1982). Cuatro dogmas platnicos tuvieron un un retroceso frente a ideas de filsofos y empiricistas in-
impacto especialmente desastroso sobre la biologa y es- gleses contrarias al esencialismo platnico como Francis
pecialmente sobre el pensamiento sobre evolucin en los Bacon, al reforzar la autoridad de la Biblia. Curiosamen-
siguientes 2000 aos. Estos fueron el ya mencionado te, la llamada revolucin cientfica de los siglos diecisis
esencialismo, el concepto de un cosmos vivo y armnico y diecisiete, un movimiento confinado casi totalmente a
(armona que no deba ser alterada por cambios), el con- las ciencias fsicas, no provoc ningn cambio en el
cepto de un demiurgo o creador en lugar de la generacin creacionismo imperante (Dijksterhuis 1961). Todos los
espontnea (sustituido con facilidad por una deidad om- fsicos y matemticos de la poca (Descartes, Boyle,
nisciente) y el nfasis en principios incorpreos o alma. Newton, Pascal) crean en un dios personal y eran
El primer gran naturalista conocido, Aristteles, po- creacionistas estrictos. De hecho, su concepto de un mun-
dra parecer el sujeto ideal para desarrollar una teora so- do creado una vez y mantenido por leyes universales era
bre la evolucin. Era un excelente observador y el prime- totalmente incompatible con cambios histricos.
ro en ver una gradacin en los seres vivos desde objetos Sin embargo, la propia revolucin cientfica de los si-
inanimados a animales pasando por vegetales. Esta fue la glos diecisis y diecisiete, al enfatizar la necesidad de un
base del posterior e importante concepto de la Scala tratamiento racional de los fenmenos naturales, hizo cada
Naturae o Gran Cadena del Ser (Lovejoy 1936). Adems, vez ms inaceptables las explicaciones sobrenaturales. La
fue un estudioso temprano de la adaptacin, proponiendo creencia en un dios que estaba en todos los detalles fue
que la funcin de un objeto vivo era una causa de su exis- sustituida entre los cientficos y filsofos por un dios crea-
tencia, la causa final o como se llamara mas tarde dor (causa primaria) que dejaba el mundo a merced de
teleolgica. Pero mantuvo demasiados conceptos irrecon- leyes universales (las causas secundarias). Hubo princi-
ciliables con la evolucin como la constancia y eterna palmente tres desarrollos cientficos que contribuyeron a
inmutabilidad de las especies (basada en las ideas socavar las bases de la ideologa imperante y a preparar el
platnicas), sin necesidad de invocar orgenes de ningn terreno al desarrollo de teoras evolutivas. Uno, la cre-
tipo (sin vestigio de un principio, ni perspectiva de un ciente percepcin de la infinidad del espacio por los avan-
final). Su fijacin en la estabilidad y en un orden eterno ces de la astronoma, con una consiguiente aproximacin
tuvo una importancia decisiva para el desarrollo de ideas a la idea del carcter tambin infinito del tiempo (Toulmin
en los siguientes dos milenios. As al final del periodo y Goodfield 1965). Otro fue la comprensin por repre-
clsico, los pensadores griegos no contemplaban an la sentantes de la nueva ciencia de la geologa como Thomas
posibilidad de cambios histricos en el mundo orgnico Burnet (1635-1715) o John Woodward (1665-1728) de
debido a su carencia de un concepto de tiempo o a su que la Tierra haba estado sometida en el pasado a pro-
obsesin con una eternidad inmutable o con un cambio fundos cambios. Todos los descubrimientos sobre los se-
cclico perpetuo que siempre retornaba a los mismos or- dimentos, el vulcanismo, los plegamientos o la erosin
genes, y debido a su esencialismo. Sin embargo, contribuyeron a reforzar la idea de la inmensa edad del
Aristteles puso las bases de la historia natural, y solo la planeta (Albritton 1980). Por ltimo, el descubrimiento
evidencia obtenida por la historia natural podra en un de faunas y floras extraas y riqusimas durante los viajes
futuro permitir inferir la existencia de cambios evoluti- de navegantes europeos en los siglos diecisis a diecio-
vos (Mayr 1982). cho, y sobre todo el estudio de los fsiles, pusieron en
Despus de la cada del Imperio Romano, una nueva duda la literalidad del relato bblico (Mayr 1982). El des-
ideologa, el Cristianismo, se apoder del pensamiento cubrimiento de fsiles de organismos extintos (cmo
en Occidente (por problemas de espacio no podemos abar- podan extinguirse seres diseados por la mente divina?)
car a otras tradiciones culturales que tuvieron menor in- y la asociacin de determinados fsiles con ciertos estra-
fluencia sobre la ciencia moderna). Suprimi la libertad tos (estratigrafa) llevaron a Robert Hooke (1635-1703) y
de pensamiento existente anteriormente e impuso el dog- a Steno (1638-1686) a la conclusin de que los estratos
ma bblico, que evidentemente no permita contemplar ms bajos presentaban fsiles ms antiguos que los estra-
cambios evolutivos (creador omnisciente, recientsima tos superiores. Haba una secuencia temporal y se atisba-
creacin). En los inicios se permiti una cierta especula- ba una historia de la vida sobre la Tierra desde un origen
cin dada la falta de amenazas ideolgicas serias (as San remoto.
Agustn interpret libremente la creacin), pero pronto el
cuerpo dogmtico se endureci y llev durante la Edad
Media a un periodo de estancamiento intelectual depri- La Ilustracin
mente. En las universidades escolsticas se estableca la
verdad por argumentos legalistas y deductivos, sin apela- El siglo dieciocho fue clave para la historia de las teo-
cin directa ninguna a los fenmenos naturales. La visin ras evolutivas, ya que fue el periodo en que el concepto
del mundo imperante e impuesta a finales de la Edad de evolucin se abri camino en las mentes de los pensa-
Media estaba basada en el diseo del universo hasta en dores ms avanzados. Este periodo coincide a su vez con
CAPTULO 2: HISTORIA DE LAS TEORAS EVOLUTIVAS 29
al terreno cientfico, inici la disciplina de la anatoma les. La popular idea de que los animales extintos fueron
comparada que tantas pruebas dara a favor de la evolu- aniquilados por el diluvio universal se enfrentaba a la
cin, indujo la aceptacin de una escala temporal evidencia de especies acuticas extintas. Otra idea era que
vastsima y fund la biogeografa, otra fuente de eviden- las especies presuntamente extintas habitaban en lugares
cias evolutivas. Como ha resaltado Mayr (1982) en su todava inexplorados, solucin cada vez menos plausible
historia de la biologa, Buffon elev la historia natural a ante el avance incontenible de la exploracin cientfica.
la categora de ciencia y ejerci una enorme influencia Tambin se explic la extincin como producto del ser
sobre su desarrollo posterior. Tambin el gran naturalista humano, una explicacin que ha resultado ser bastante
sueco Linneo (1707-1778) contribuy a sustentar las teo- plausible en el caso de las faunas de grandes mamferos.
ras evolutivas al desarrollar un sistema de clasificacin Lamarck encontr una solucin satisfactoria en el cam-
natural jerrquico, que en su momento forzara la acepta- bio gradual de las especies, de forma que los organismos
cin del concepto de ascendencia comn (Mayr 1957). no se haban extinguido realmente sino transformado gra-
Adems, enfatiz la realidad de las especies y la impor- dualmente para convertirse en los organismos que actual-
tancia de las relaciones ecolgicas entre ellas. En su En- mente pueblan la Tierra, como propuso en su Filosofa
sayo sobre la Economa de la Naturaleza (1749) desa- Zoolgica (1809). De esta forma, el estudio de la evolu-
rroll la idea de que cada especie est adaptada para cum- cin, al negar la extincin real, demostraba la armona de
plir un papel en el ciclo natural de la existencia. Las espe- la naturaleza y la sabidura del creador. Lamarck tambin
cies eran ms que simples nombres en un catlogo, y su introdujo la evidencia de cambios geolgicos y el factor
estructura estaba diseada para un determinado tipo de tiempo en el estudio de la adaptacin. Si las condiciones
vida en un ambiente geogrfico concreto (haba nacido la ambientales haban cambiado tanto a lo largo de la histo-
ecologa y el nicho ecolgico). ria de la Tierra y si los organismos estaban perfectamente
A finales del siglo ilustrado, existan una serie de pro- adaptados al medio como defendan los telogos natura-
blemas cientficos demandando soluciones como el ori- les como John Ray en su obra La Sabidura de Dios ma-
gen de la diversidad y su aparente organizacin en un sis- nifestada en los trabajos de la Creacin (1691) (la adap-
tema natural y la fascinante adaptacin de todos los orga- tacin perfecta era para ellos seal de diseo inteligente),
nismos a las condiciones de su medio. Adems, estaban cmo podan los organismos permanecer inmutables?
planteadas contradicciones con el concepto de la sabidu- Lamarck se enfrent as al esencialismo reinante que ex-
ra y benevolencia del creador como la extincin de espe- plicaba los cambios faunsticos como producto de
cies y los rganos vestigiales. El creacionismo ofreca extinciones peridicas (p. ej. Cuvier y sus seguidores),
soluciones poco satisfactorias a estos problemas. Era solo proponiendo cambios lentos y graduales en el transcurso
una cuestin de tiempo hasta que algn naturalista tuvie- de un vasto periodo de tiempo. Para explicar el origen de
ra la originalidad y el coraje de proponer una solucin en nuevas lneas filticas acept la posibilidad de la genera-
conflicto claro con el dogma aceptado. Esta persona fue cin espontnea de organismos poco complejos (aceptan-
el bilogo francs Lamarck. do la demostracin de Spallanzani sobre la imposibilidad
de generacin espontnea de organismos complejos), que
iran transmutndose en otros ms complejos en el trans-
La evolucin antes de Darwin curso de la evolucin (Farley 1977). Los organismos ms
complejos seran pues los que provienen de lneas ms
Lamarck (1744-1829), protegido de Buffon y profe- antiguas, y los ms sencillos los que ms recientemente
sor de zoologa en Pars, tuvo una conversin tarda a los se han originado (Fig. 2). En este sentido, Lamarck no
55 aos que le hizo abandonar ideas establecidas sobre la percibi una ascendencia comn de todos los seres vivos
inmutabilidad de las especies y abrazar una visin del como ramificaciones desde un tronco comn como pro-
mundo totalmente innovadora. En los ltimos aos del pugnara ms tarde Darwin (Fig. 2). Lamarck fue sin duda
dieciocho, Lamarck estudi las colecciones de moluscos el primer evolucionista al sustituir un mundo esttico por
del Museo de Pars, comprobando la existencia de series otro fluido y en cambio permanente (las largas listas de
filticas con gradaciones casi imperceptibles que retroce- precursores propuestas en ciertas historias de la biologa
dan en el tiempo desde formas del presente hasta estratos suelen ser intentos de restar importancia a la valenta in-
del Terciario (Burkhardt 1977). La conclusin sobre un telectual y originalidad tanto de Lamarck como de
cambio lento y gradual que llev de unas formas a otras Darwin). Ni siquiera se par ante el carcter nico del ser
en el transcurso del tiempo debi hacerse inevitable para humano, considerndolo un producto de la evolucin y
l. Lamarck tambin se enfrentaba como sus contempo- especulando abiertamente sobre su origen.
rneos al problema de las extinciones, fenmeno que ne- Si actualmente las teoras de Lamarck son considera-
gaba la existencia de un universo regido nicamente por das como un paso en falso en el estudio de la evolucin
leyes inmutables (Newton), el principio de plenitud por la mayora de los cientficos es sin duda por los meca-
(Leibniz) o la actualmente popular idea de armona o equi- nismos que propuso para explicarla. La primera causa del
librio natural (o como se dira hoy ecolgico), ya que un cambio evolutivo segn Lamarck era la tendencia inma-
equilibrio con extinciones no sera tal (Lovejoy 1936). nente a un aumento de la complejidad organizativa en los
Durante los siglos diecisiete y dieciocho, se propusieron seres vivos, ley natural que no necesita explicacin ya
tres explicaciones para la desaparicin de especies fsi- que proviene directamente de la sabidura del creador (de
CAPTULO 2: HISTORIA DE LAS TEORAS EVOLUTIVAS 31
desde los tiempos de John Ray. Si los fsicos pretendan tigios de la Historia Natural de la Creacin publicada
explicar la naturaleza como producto de las leyes univer- annimamente por el divulgador ingls Robert Chambers
sales presuntamente instituidas por una entidad divina, en 1844. Chambers provoc un gran revuelo al proponer
los naturalistas deban explicar las minuciosas y fascinan- que la fauna haba evolucionado lenta y gradualmente en
tes adaptaciones de los organismos vivos a su medio como el transcurso del tiempo geolgico sin asociacin a suce-
producto del diseo detallista del creador. Si los fsicos sos catastrficos ambientales. Sus especulaciones sobre
solo perciban una divinidad remota que abdicaba su con- mecanismos basados en la ontogenia y en la recapitula-
trol directo en favor de las leyes universales, la llamada cin fueron duramente atacados por los crticos al no te-
Teologa Natural de los naturalistas ingleses de los si- ner base cientfica. Sin embargo, su obra convenci a
glos diecisiete a diecinueve era una forma de honrar al muchos de la realidad de la evolucin y provoc todas las
creador estudiando las innumerables maravillas que ha- argumentaciones antievolucionistas que debera desmon-
ba diseado (numerosos prrocos de provincias eran na- tar Darwin en su obra posterior. Herbert Spencer (1820-
turalistas aficionados en aquella poca). La Teologa 1903) tambin ha sido citado como precursor de Darwin
Natural de Paley (1802) es sin duda la obra cumbre de a pesar de su ignorancia en biologa y su limitada asimila-
esta curiosa fusin de religin y ciencia, que tuvo pronto cin de los conocimientos cientficos de su poca. Las
que confrontar la evidencia sobre rganos vestigiales, ideas de Spencer solo sirvieron como fuente de confusin
sufrimientos infligidos por parsitos y enfermedades o posterior. l propuso sustituir el termino seleccin natu-
terribles catstrofes naturales y extinciones (ningn crea- ral por la supervivencia de los ms aptos, una expre-
dor benevolente diseara una naturaleza as). Aunque la sin fcilmente considerada circular o tautolgica y fuen-
teologa natural no se poda tener en pie desde el punto de te de innumerables crticas mal informadas del darwinis-
vista cientfico (Hume en su Dilogos concernientes a la mo. Tambin propugn la herencia de caracteres adquiri-
Religin Natural de 1779 realiz una crtica devastadora dos (algo en consonancia con las ideas lamarckistas), y
de su base filosfica), contribuy una gran cantidad de fue el principal portavoz de una teora social basada en
informacin sobre adaptaciones que demandaban una una lucha brutal por la existencia llamada errneamente
explicacin cientfica. En Paleontologa, la evidencia so- Darwinismo Social (Hofstadter 1944), mas tarde utili-
bre sustitucin de faunas fsiles hbilmente soslayada por zada por el nacionalsocialismo alemn (Schipman 1994).
Cuvier fue explicada mediante la invocacin de peridi- Hay que resaltar que la misma ni fue respaldada por Da-
cas catstrofes planetarias seguidas de nuevas creaciones rwin ni tiene absolutamente nada que ver con el darwinis-
cada vez ms perfectas. Esta es la doctrina progresionista, mo como conjunto de teoras cientficas. Como seal el
una nueva versin de la Scala Naturae (Bowler 1976). El propio Darwin, no se deben deducir principios morales
devoto naturalista suizo Louis Agassiz propuso que cada del funcionamiento de la naturaleza.
creacin reflejaba una maduracin progresiva del plan En Alemania exista a principios del siglo diecinueve
divino sin darse cuenta que ello implicaba la peridica la llamada Naturphilosophie, un movimiento romnti-
reparacin de errores e imperfecciones, algo bastante in- co de rechazo al mecanicismo newtoniano que no ha de-
consistente con cualquier idea religiosa seria. jado huella cientfica importante pero que aceptaba a la
El gran gelogo Lyell (1797-1875), campen del uni- evolucin como desarrollo de potencialidades preexisten-
formitarismo, ha sido propuesto como mentor de la teora tes. En contraste con Inglaterra, en Alemania la acepta-
de Darwin, a pesar de ser un claro oponente de cualquier cin de la evolucin como posibilidad era generalizada
posibilidad de evolucin. El uniformitarismo defiende que entre los naturalistas antes de 1859. Sin embargo, y a pe-
las mismas causas han actuado siempre y con la misma sar del amplio elenco de zologos y anatomistas existen-
intensidad sobre la configuracin de la superficie terres- te, nadie elabor una teora evolutiva genuina. Los bilo-
tre, y que no existen cambios direccionales en la historia gos alemanes parecen haber rechazado mas tarde el evo-
de la Tierra (Rudwick 1972). Hay, por tanto, que explicar lucionismo como algo especulativo, concentrndose en
los cambios del pasado por factores actualmente operan- trabajos de fisiologa, citologa y embriologa, y abando-
tes. El gradualismo implcito en esta teora, ya estaba plas- nando el campo de la historia natural hasta la llegada de
mado en los escritos de Buffon y Lamarck, por lo que Weismann y Haeckel (Mayr 1982). Fuera de Europa y
Darwin no necesitaba deducirlo de Lyell. Y, sin embargo, Amrica (la ciencia postrenacentista es un producto de la
la negacin por Lyell de cambios direccionales y su idea cultura europea) no exista antes de 1859 una comunidad
de un mundo estable o sometido a cambios cclicos era cientfica preparada para asumir teoras evolutivas.
irreconciliable con cualquier teora evolutiva (Ospovat Desde la publicacin por Lamarck de la Filosofa
1977). Aunque las ideas de Lyell fueron mas un estorbo Zoolgica, un acmulo de evidencias haca inevitable
que una ayuda para el desarrollo del darwinismo (Mayr confrontar la idea de un cambio evolutivo en la historia
1982), su nfasis en las causas de la extincin de especies de los seres vivos. La sucesin de faunas fsiles desvela-
y en el origen de las nuevas especies creadas para susti- da por Cuvier socavando la inmutabilidad de la creacin,
tuirlas estimularon el inters inicial de Darwin al leer los la variacin geogrfica dentro de la misma especie des-
Principios de Geologa de Lyell. Darwin se bas en Lyell bancando al esencialismo tipolgico, la persistencia de
y en la realidad de las especies mas que en las ideas de ciertos organismos a travs de las eras contradiciendo al
Lamarck al enfocar el desarrollo de su teora. Otra obra catastrofismo universal, la fertilidad de ciertos hbridos
que se ha considerado precursora del darwinismo es Ves- refutando las inalterables barreras entre especies, la exis-
34 Juan Moreno Klemming
tencia de rganos vestigiales o rudimentarios refutando (Darwin 1851) o conducta animal (Darwin 1871, 1872)
al diseo perfecto, las homologas descubiertas por la ana- entre otros, son un prodigio de finura en la observacin,
toma comparada (p.ej. la presencia de arcos branquiales profundidad en el anlisis, experiencia naturalista e ideas
en los embriones de vertebrados terrestres y los huesos tan originales, que an hoy son fuente de inspiracin para
del odo interno de los mamferos) desvelando la ascen- estudiosos de la naturaleza (recomiendo su lectura a cual-
dencia comn y muchos otros hechos clamaban por una quier naturalista actual). Podra decirse que su mente en
explicacin cientfica ajena a los caprichos arbitrarios de muchos aspectos se adelant en ms de un siglo a las de
un creador. Y, sin embargo, todas las autoridades cientfi- sus contemporneos (Ghiselin 1969). Durante su estan-
cas reconciliaron esta evidencia con un mundo estable y cia en Argentina durante el periplo del Beagle adquiri
reciente o con un mundo cclico sin direccin temporal o una enfermedad que le atormentara para el resto de su
con una serie arbitraria de catstrofes. Hasta que el 24 de vida, convirtindole casi en un invlido. Al regreso de su
noviembre de 1859 se public un libro que cambiara la viaje contrajo matrimonio y se retir a una casa de campo
percepcin humana de la naturaleza para siempre. cerca de Londres donde redactara casi toda su obra sin
realizar ningn viaje ms. Hay algunos datos errneos
sobre su biografa pero ampliamente propagados en cier-
Darwin tos relatos divulgativos. Uno es que lleg a su teora du-
rante su estancia en las Islas Galpagos durante el viaje
Aunque peridicamente periodistas, divulgadores y del Beagle. La prueba de que su idea sobre la especiacin
cientficos ms o menos heterodoxos celebren la defun- no estaba aun madura en Galpagos es que no se preocu-
cin del darwinismo (llevan ms de un siglo celebrndola p en muchos casos de identificar en qu isla haba reco-
por adelantado), la realidad es que las teoras enunciadas gido sus muestras. El carcter especfico de las muestras
por Charles Darwin (1809-1882) en El Origen de las de sinsontes de tres islas distintas en Galpagos (no de
Especies (1859) y otras obras posteriores siguen plena- los famosos pinzones de Darwin) analizadas en Inglate-
mente vigentes, guan la investigacin en un creciente rra por John Gould s le permitieron posteriormente in-
nmero de especialidades de la biologa y estn influyen- terpretar el proceso de especiacin geogrfica (marzo de
do cada vez ms a las ciencias sociales y las humanida- 1837) (Ruiz y Ayala 1999). En julio de 1837 inici la
des. La mejor prueba de su actualidad y vigencia es la escritura de sus cuadernos de notas sobre Transmuta-
gran cantidad de detractores que aun sigue atrayendo, algo cin de Especies. Esto nos lleva a otra falacia propaga-
que una teora obsoleta raramente consigue. Lo que ms da en numerosas publicaciones con el fin de despresti-
preocup desde el principio y sigue preocupando a crti- giar a la teora a travs de su autor. Esta es que el natura-
cos que van desde profesionales de la religin a bilogos lista ingls Alfred Russell Wallace (1823-1913) fue el
no convencidos, pasando por estudiosos de las ciencias primero en desarrollar la teora de la seleccin natural
humanas, es que dichas teoras han desmontado el artifi- pero fue obstaculizado en la publicacin de la misma para
cio cientfico creado para demostrar un mundo estable y permitirle a Darwin ser el primero (Quammen 1996). Este
diseado para el ser humano y han dejado en su lugar una relato suele basarse en que Wallace escribi al propio
naturaleza cambiante y catica dominada por un meca- Darwin en junio de 1858 presentndole sus ideas y pi-
nismo algortmico de cortas miras, sin previsin ni finali- dindole comentarios. Darwin, que llevaba 20 aos acu-
dad alguna, pero implacable e inevitable, lo que Darwin mulando datos para sustentar su teora, se qued anona-
llam la seleccin natural (Jacob 1982). Una prueba de la dado ante la coincidencia en los planteamientos de am-
peligrosidad para ideologas reaccionarias y alienantes de bos sobre el mecanismo de la evolucin. Para que el tra-
la idea bsica de Darwin es que los gobernantes en los bajo callado de Darwin durante dos dcadas no fuera
pases islmicos o en ciertos estados conservadores de los menoscabado por la prioridad del artculo de Wallace, los
EEUU continan poniendo trabas al darwinismo. Y qu amigos de Darwin Lyell y Hooker presentaron en julio de
decir de la imposicin brutal del paradigma neo- 1858 dicho artculo junto con un ensayo de Darwin escri-
lamarckista por Lysenko durante la dictadura de Stalin? to en 1844 ante la Sociedad Linneana de Londres. De esa
Pero antes de repasar los principales aspectos de la teora manera no se dio prioridad temporal a ninguno de los
darwinista que sern tratados con detenimiento en otras autores. Pero el hecho es que dicha publicacin acadmi-
partes del libro, es necesario repasar algunos puntos de la ca pas desapercibida para el gran pblico (una teora tan
biografa de uno de los, sin duda, mayores cientficos que novedosa no se poda defender en un artculo). Darwin
han existido. tuvo que abreviar su recogida de informacin y redactar
Darwin fue un naturalista nato ya antes de embarcar en 9 meses un resumen de su obra (de 490 pginas!) que
por cinco aos en el famoso viaje del Beagle (1831-1836). fue publicado mucho antes de lo que hubiera deseado su
Posea un conocimiento asombroso sobre todo tipo de autor, el Origen de las Especies. Y esta obra s que re-
organismos adems de una excelente preparacin en Geo- sult ser noticia por el carcter aplastante de la evidencia
loga. Cualquier lector del relato de su viaje queda im- acumulada por Darwin y por la elaboracin de sus argu-
presionado ante el detalle y acierto de sus observaciones mentos. Se publicaron de ella 6 ediciones que se agota-
sobre cualquier aspecto de la naturaleza y ante su insa- ron siempre en pocos meses. Ni Darwin copi nada de
ciable curiosidad (Darwin 1959, reedicin). Sus libros Wallace como demuestran sus cuadernos de notas llenos
posteriores sobre lombrices (Darwin 1881), animales y de evidencias evolutivas desde 1837, ni impidi la publi-
plantas domsticas (Darwin 1868), polinizacin de orqu-
deas (Darwin 1862), formacin de arrecifes de coral
CAPTULO 2: HISTORIA DE LAS TEORAS EVOLUTIVAS 35
cacin del artculo de Wallace. Tampoco se puede com- cia de una ascendencia comn de todos los seres vivos
parar un artculo breve presentando una teora original hizo aicos a la posicin separada del ser humano y de
con una obra monumental de acumulo de datos, defensa los supuestos antropocntricos de todas las religiones y
articulada de argumentos y elaboracin terica como es de casi todas las escuelas filosficas (Ruse 1979). Darwin
el libro de Darwin (Desmond y Moore 1991). El propio tambin refut las llamadas leyes de creacin en
Wallace lo reconoci al considerar siempre a Darwin biogeografa al demostrar que las faunas y floras no eran
como el principal artfice de la teora y expresar siempre producto inmediato del clima (p.ej. la fauna patagnica y
su profunda admiracin por l y su obra. Habra que aa- europea se parecen en poco). Segn l, la distribucin de
dir que Wallace nunca asumi todas las implicaciones de especies poda explicarse por las capacidades dispersoras
su teora y se neg a aceptar que la inteligencia humana de los organismos en relacin con barreras geogrficas
tuviera un origen evolutivo (Wallace 1891). (mares, cordilleras, etc.), siendo las distribuciones sepa-
Hay dos grandes contribuciones de Darwin a la cien- radas recuerdos de distribuciones previamente continuas.
cia que conviene separar: una es su demostracin de un Hasta bien entrado el siglo veinte no alcanz la ciencia de
proceso histrico de desarrollo de nuevas formas de vida la biogeografa a los avances tericos y conceptuales de
a partir de otras por cambios graduales, y la otra es su Darwin (Ghiselin 1969). En morfologa, Darwin suplant
propuesta sobre el mecanismo que determina dichos cam- el concepto esencialista de arquetipo ideal (la unidad de
bios, es decir, la seleccin natural (Mayr 1982). En cuan- plan de Aristteles) de los morflogos idealistas como
to a la primera, Darwin tuvo que enfrentarse al argumento Richard Owen (1804-1892) por el de ancestros comunes,
sobre una edad de la Tierra insuficiente para tantsimos explicndose as la diferencia entre homologas (deriva-
cambios graduales entre formas de vida. Acert bastante das del mismo rgano o estructura en un ancestro comn)
ms que el insigne fsico Lord Kelvin que se equivoc en y analogas (derivadas de una funcin comn). Aunque la
un orden de magnitud y calcul una edad mxima de 100 morfologa postdarwiniana acept el principio de ascen-
millones de aos para el planeta (Burchfield 1975). dencia comn y se concentr durante un siglo en la bs-
Darwin acert en el orden de magnitud, es decir, algunos queda de homologas y la determinacin de filogenias,
miles de millones de aos. Existe consenso actualmente hasta muy recientemente apenas tuvo en cuenta a la se-
de que s ha habido tiempo suficiente, sobre todo despus leccin natural como fuente de cambios morfolgicos o
de haber estudiado tasas de evolucin rapidsimas en po- utiliz principios lamarckistas como el de uso y desuso
blaciones actuales. Sobre las aparentes discontinuidades para explicarlos o principios geomtricos y fsicos
entre edades en el registro fsil, Darwin insisti en la im- (Thompson 1917). La embriologa por ltimo dio a
perfeccin de dicho registro, algo que nadie negara hoy Darwin uno de sus argumentos anticreacionistas ms po-
da (la radiacin explosiva en el Cmbrico no es necesa- tentes. Si las especies haban sido creadas, su ontogenia
riamente problemtica para una explicacin gradualista, debera conducir desde el huevo hasta el adulto por la
Conway-Morris 1999). Los argumentos sobre cambios ruta ms directa. Por qu todas esas complicaciones como
bruscos en la estructura de los organismos se siguen utili- que los embriones de vertebrados terrestres desarrollen
zando hoy da por los partidarios del puntuacionismo en arcos branquiales o una notocorda? Segn Darwin la ni-
evolucin como una alternativa al modelo de evolucin ca explicacin plausible era que las adquisiciones evolu-
gradual de Darwin (Eldredge y Gould 1972, Eldredge tivas ms recientes solan afectar al estado de adulto que
1985). Darwin siempre propuso explicaciones ecolgicas era el que estaba sometido a mayores presiones selectivas
a fenmenos como las radiaciones adaptativas (conquista y dejaban en las formas embrionarias rasgos derivados de
de nuevos nichos ecolgicos), y consider nicos a los antepasados evolutivos. Las interpretaciones alternativas
patrones evolutivos de cada especie o grupo de especies. estaban basadas en la Scala Naturae, en que los organis-
Negaba, por tanto, cualquier sencilla regla aplicable a to- mos ms complejos iban pasando por estadios adultos de
dos, algo inaudito para los fsicos con sus leyes universa- formas ms primitivas, algo descartado en embriologa
les (los fsicos tratan generalmente fenmenos de una sim- por los trabajos de Von Baer (Ospovat 1976). En definiti-
plicidad apabullante para un bilogo). Consider que las va, la teora de la ascendencia comn enunciada por
extinciones eran la consecuencia ineludible de la evolu- Darwin resolvi los enigmas de muchas ramas de la bio-
cin al no poder ciertas especies adaptarse a cambios en loga (paleontologa, taxonoma, biogeografa, morfolo-
su medio, incluyendo el medio a otras especies (p. ej. ga, embriologa) que haban persistido durante genera-
muchas especies no podrn adaptarse a la explosin de- ciones. Es por ello que constituye la principal teora uni-
mogrfica humana). La teora de la ascendencia comn ficadora de la biologa (Mayr 1982).
permiti comprender por qu era tan obvio clasificar a los No voy a comentar en detalle la otra aportacin teri-
seres vivos en un sistema natural como el linneano, con ca fundamental de Darwin, el mecanismo de la seleccin
agrupaciones de especies progresivamente ms inclusivas natural, ya que se tratar en el Captulo 7, aunque s quie-
(Ghiselin 1969). Cuanto ms baja o menos inclusiva era ro resaltar algunos detalles histricos sobre su gnesis. Se
la jerarqua de clasificacin (gnero por debajo de fami- ha hecho mucho hincapi en la influencia de la lectura de
lia, etc.), mas tardamente se haban separado los linajes Malthus por Darwin en 1838 para su concepcin del me-
originarios de dichas especies. Lamarck nunca pudo ex- canismo evolutivo (referencias en Ruiz y Ayala 1999).
plicar la jerarqua linneana al pensar en linajes separados En este sentido, algunos autores presentan al darwinismo
de creciente complejidad sin una ascendencia comn (en como una mera adaptacin al mundo natural de la revolu-
realidad nunca rompi con la Escala Natural). La eviden- cin industrial triunfante basada en una competencia ca-
36 Juan Moreno Klemming
pitalista feroz (Levins y Lewontin 1985). Estos anlisis ampliamente aceptadas por la comunidad cientfica y hasta
historicistas no mencionan que el darwinismo result tre- por representantes del estamento religioso (Juan Pablo II
mendamente ofensivo para muchos miembros de las cla- ha llegado a aceptar la realidad de cierta evolucin re-
ses dominantes de la poca (Hodge 1974) y fue inicial- cientemente), el carcter gradual de la evolucin y el me-
mente bien recibido por Marx y sus seguidores como con- canismo de la seleccin natural siguen encontrando una
tribucin a una concepcin materialista de la naturaleza. fuerte resistencia no siempre basada en datos cientficos
Los marxistas, sin embargo, siempre trazaron una lnea (Mayr y Provine 1980). Ni siquiera defensores acrrimos
divisoria entre la humanidad, que slo se rega por las de Darwin como Thomas Huxley aceptaron la seleccin
leyes del desarrollo social, y el resto de los seres vivos, natural. Solo ciertos naturalistas como Wallace o Henry
cuya evolucin se explicaba por el darwinismo (Singer Bates (descubridor del mimetismo batesiano, otra prueba
2000). Darwin ya conoca por otras lecturas el enorme elegantsima del poder de la seleccin natural) fueron
potencial reproductor de los organismos (Ghiselin 1969). seleccionistas a ultranza. Las crticas a la seleccin natu-
Lo que cristaliz en su mente al leer el Ensayo sobre ral fueron generalizadas desde un principio (Hull 1973).
Poblacin (1798) de Malthus fue la comprensin de la En primer lugar la seleccin natural elimin la necesidad
importancia de la competencia entre individuos de la mis- de un diseador divino y la existencia de una teleologa
ma especie, y lo diferente que era esta competencia a una csmica o finalismo (Dennett 1995). Contribuy tambin
competencia tipolgica entre especies (curiosamente mu- a desbancar al esencialismo reinante al mostrar una in-
chos divulgadores piensan en la lucha por la existencia mensa variabilidad en la naturaleza y una casi infinita
enunciada por Darwin como la lucha entre el len y el posibilidad de cambios dado un suficiente periodo de tiem-
antlope cuando Darwin pensaba ms en la competencia po (Mayr 1982). La objecin a menudo expresada por
entre leones o entre antlopes por generar descendencia). crticos de que las maravillosas adaptaciones del organis-
Desarbol la posibilidad del equilibrio natural enunciado mo no se pueden deber exclusivamente al ciego azar con-
por la Teologa Natural que presupona que los organis- funde la produccin de nueva variacin, que s se debe a
mos se reproducan slo hasta el punto necesario para fenmenos estocsticos segn la teora, con la direccin
mantener el presunto equilibrio (muchos ecologistas y impresa a los cambios por las presiones selectivas. La fal-
divulgadores de lo natural siguen hablando hoy como los ta de pruebas experimentales ha sido otra crtica muy uti-
telogos naturales del diecinueve pero sin divinidad vigi- lizada, crtica que no se aplica con la misma saa a cien-
lante). Darwin aprendi ms que de los economistas como cias como la cosmologa o la geologa de difcil compro-
Malthus de los criadores de animales domsticos, toman- bacin experimental. En este tipo de ciencias se pueden
do de ellos un concepto de enorme importancia, el de la formular hiptesis basadas en observaciones, que pueden
individualidad de cada miembro de la manada. Gracias a ser luego comprobadas con nuevas observaciones (Hull
ese concepto, Darwin pas de un pensamiento tipolgico 1973, Hodge 1977). Esto es lo que en esencia llena las
a uno poblacional. Esta revolucin de considerar a las casi 500 pginas de El Origen de las Especies. Discipli-
especies como formadas por poblaciones de individuos, nas enteras actuales como la ecologa evolutiva, la
todos diferentes entre s, es una contribucin fundamen- ecologa de la conducta o la sistemtica utilizan el mto-
tal del darwinismo (Ghiselin 1969) que es totalmente aje- do comparado como herramienta cientfica al igual que lo
na a las ciencias fsicas y que no ha sido aceptada an en hizo Darwin (Harvey y Pagel 1991). l tambin impuso
ciertos crculos cientficos y filosficos (p. ej. Lamarck la legitimidad de las preguntas de por qu ante fenme-
nunca contempl a individuos diferentes dentro de una nos naturales (Gillespie 1979). Otro tipo de preguntas
especie). La seleccin natural es un concepto estadstico, suelen responderse con puras descripciones que acaban
ya que poseer un genotipo mejor adaptado a circunstan- llevando al por qu de as y no de otra manera (Dennett
cias inmediatas no garantiza el xito reproductor, solo una 1995). Esta forma de abordar la naturaleza es una herra-
mayor probabilidad de obtenerlo. Se confunde a menudo mienta heurstica de gran valor, como se podr deducir de
el concepto de seleccin natural con el de eliminacin de las pginas de este libro. Segn el influyente filsofo de
las aberraciones o desviaciones del tipo caracterstico de
la ciencia Karl Popper (1972), la teora de la seleccin
una especie (p. ej. Zirkle 1941), una idea esencialista pro-
natural no es verdaderamente cientfica al no poder ser
pugnada por Maupertuis y muchos otros antes de Darwin.
falseada mediante pruebas experimentales. El argumento
Ambos conceptos, no tienen nada que ver, pues para
Darwin no hay tipo caracterstico ni esencia alguna de la de Popper es errneo ya que existen innumerables datos
que desviarse. Un proceso de simple eliminacin no pue- imaginables que contradiran la generalidad de la teora.
de crear nada nuevo, y solo fue propuesto para justificar P. ej. cambios saltacionistas que llevaran a organismos
la existencia de tipos inmutables. viables, o modificaciones fenotpicas inducidas directa-
mente por cambios ambientales en todos los miembros de
una poblacin y transmitidos a generaciones siguientes, o
Darwin relegado y recuperado cualquier evidencia de generacin espontnea, falsearan
la teora al evidenciar mecanismos alternativos que pue-
La resistencia al darwinismo fue muy fuerte entre den determinar cambios evolutivos (intentos de falsear la
muchos coetneos de Darwin y contina hoy da entre teora empricamente llevan ms de un siglo realizndo-
sectores acadmicos y ajenos a la ciencia. Si la evolucin se). Otra fuente de resistencia procede del rechazo a cual-
como tal y la evolucin por ascendencia comn han sido quier base biolgica del comportamiento humano bajo el
CAPTULO 2: HISTORIA DE LAS TEORAS EVOLUTIVAS 37
lema todo en la conducta humana es cultural, tradicin et al. 1999). Paradjicamente, en ningn pas de Europa
cientfica en ciencias humanas que probablemente pro- se acept con tanta facilidad la teora de la seleccin na-
viene de la creencia en una capacidad de progreso social tural como en Rusia antes de la dictadura de Stalin (Ada-
ilimitado de la Ilustracin. Esta escuela, como en el caso ms 1968). Una de las aportaciones ms singulares al estu-
de la antroploga Margaret Mead, ha llegado a falsificar dio de la evolucin fue Ayuda mutua (1902) de Kropo-
informacin para justificar la infinita maleabilidad de los tkin. Kropotkin (1842-1921) fue el primero en resaltar que
patrones culturales humanos (Freeman 1983). Por ltimo la derecha poltica haba hecho demasiado hincapi en el
estn las objeciones clsicas sobre la imposibilidad del individualismo y la competencia como consecuencias de
desarrollo gradual de nuevas estructuras u rganos (el ar- la seleccin natural, despreciando las importantes eviden-
gumento ya clsico de que un cuarto de ojo o media ala cias de cooperacin entre animales o de simbiosis mutua-
no sirven para nada, o el todo o nada en evolucin) lista entre organismos diversos. La cooperacin y el mu-
(Gould 1980). Parece imposible convencer a algunos de tualismo estaban ampliamente representadas en la natu-
estos crticos con evidencias de que un inicio de ojo pue- raleza y eran tambin consecuencias de la seleccin natu-
de servir para percibir sombras y formas, lo que es sin ral. Actualmente las ideas de Kropotkin son reivindica-
duda mejor que nada o que alas imperfectas pueden ser- das entre otros por los defensores de la importancia de la
vir para planear entre arboles o escapar rpidamente de seleccin de grupo como mecanismo evolutivamente im-
un depredador torpe (p. ej. Nilsson y Pelger 1994 han portante (ver Captulo 5). Durante el siglo diecinueve, solo
demostrado la plausibilidad de cambios graduales que August Weismann (1834-1914) hizo aportaciones sustan-
conduzcan a la evolucin del ojo). Los opositores al cialmente nuevas a la teora evolutiva al proponer la se-
darwinismo apoyaron en principio teoras alternativas a paracin total de la lnea germinal del soma durante el
la de la seleccin natural como las teoras saltacionistas o desarrollo embrionario (Weismann 1893, Mayr 1988).
mutacionistas, las teoras neolamarckistas como atajo para Con ello se negaba la posibilidad de la llamada herencia
explicar las adaptaciones sin esperar a la produccin aza- blanda o de caracteres adquiridos (Darwin la acept como
rosa de la variacin necesaria y las teoras ortogenticas posibilidad al no tener una concepcin clara sobre el fun-
que presuponen una tendencia y direccin inmanente a cionamiento de la herencia), dado que los cambios que
los cambios evolutivos (p. ej. Teilhard de Chardin propu- experimentaba el organismo no podan pasar a la lnea
so una versin ortogentica compatible con el cristianis- germinal (Buss 1987). Weismann, adems, fue el primero
mo). Aunque la evolucin ha producido transiciones im- en comprender el extraordinario poder de la recombina-
portantes (p. ej. la fotosntesis, la clula eucariota, la cin sexual para producir variabilidad gentica, y el pri-
multicelularidad, ver Maynard Smith y Szathmary 1995) mero en desarrollar una teora sobre las ventajas evoluti-
que han permitido un aumento de la diversidad y de la vas del sexo (Michod 1995), algo que no se retomara
complejidad de los seres vivos (la complejidad es un mero hasta casi un siglo despus. Tambin se hizo preguntas
producto del tiempo transcurrido pues slo puede ir sur- sobre la regulacin de la longevidad por la seleccin na-
giendo gradualmente, Bonner 1988), no se vislumbra nin- tural o evolucin de la senescencia, problema no retoma-
guna linealidad en las tendencias y s una divergencia o do hasta despus de 1950. Su impacto sobre la biologa
diferenciacin cada vez mayor en las mismas como pro- evolutiva fue muy fuerte al obligar a todos los bilogos a
puso Darwin en su principio de divergencia de caracte- tomar postura ante el problema de la herencia de caracte-
res. Como veremos, las teoras contrarias a la seleccin res adquiridos.
natural y al gradualismo darwinista acabaran dominando Despus de la muerte de Darwin en 1882, los evolu-
el campo de la biologa durante ms de medio siglo des- cionistas comenzaron a divergir en cuanto a sus concep-
pus de la publicacin de El Origen de las Especies. ciones. Por un lado los bilogos experimentales, especial-
En los ochenta aos posteriores a la publicacin de mente embrilogos, fisilogos y genetistas, enfocaron el
El Origen de las Especies se produjo una gran diversi- problema de los cambios evolutivos o transformaciones
dad de opiniones entre los bilogos evolucionistas. En sin tener en cuenta el problema de la diversidad de espe-
Alemania, Ernst Haeckel (1834-1919) fue el principal cies y de la variacin geogrfica, que eran el foco de aten-
divulgador de la teora de Darwin, pero su versin consti- cin de los naturalistas (zologos, botnicos y paleont-
tuye sin duda una tergiversacin al no contemplar la im- logos). Mientras los primeros daban primaca a experi-
portancia del azar en la produccin de variacin y consi- mentos de laboratorio, los segundos utilizaban el mtodo
derar como lo mismo a variacin y adaptacin (una idea comparado de Darwin para obtener inferencias (Mayr
claramente lamarckista). En Inglaterra, Ray Lankester 1982). Unos estudiaban clulas y genes, mientras los otros
fund una escuela seleccionista que mantuvo las posicio- trataban poblaciones, especies y taxones superiores. Una
nes hasta la aparicin de Fisher y Haldane. En Francia la barrera de comunicacin se estableci entre estas dos tra-
resistencia contra el darwinismo fue poderossima (en diciones cientficas que durara hasta la sntesis neo-da-
parte por motivos nacionalistas) y el neo-lamarckismo no rwinista posterior a 1930.
ces en su dominacin de la biologa evolutiva hasta des- El principal problema que les enfrent fue el de la
pus de 1945 (Boesiger 1980). En Espaa y Latinoamri- importancia de la variacin continua en caracteres y de
ca el darwinismo recibi una respuesta generalmente ne- los cambios graduales propugnados por Darwin con res-
gativa (se ignor en muchos casos), aunque marcada por pecto a variacin discontinua y saltos evolutivos. Contra
debates polticos entre conservadores y progresistas (Glick el lema darwinista de Natura non facit saltum, un n-
38 Juan Moreno Klemming
mero creciente de evolucionistas concluyeron que la va- existe herencia de caracteres adquiridos; 4) La recombi-
riacin gradual era insuficiente para explicar las ubicuas nacin es la principal fuente de variacin gentica en las
discontinuidades observadas entre especies y entre taxo- poblaciones; 5) La variacin fenotpica continua puede
nes superiores. Uno de los principales adalides de la im- ser explicada por la accin de mltiples genes con inte-
portancia de cambios discontinuos fue el zologo britni- racciones epistticas y no estn en conflicto con la heren-
co William Bateson (1861-1926). Segn l, la variacin cia mendeliana; 6) Un gen puede afectar a varios caracte-
que llevaba a la formacin de nuevas especies era varia- res fenotpicos (pleiotropa); 7) La seleccin existe tanto
cin discontinua existente en muchas poblaciones, llevn- en el laboratorio como en el campo y funciona (Captulo
dole a la conclusin de que la discontinuidad entre espe- 4). El saltacionismo mutacionista no se recuper despus
cies vena dada por la discontinuidad de la variacin que de estas evidencias, aunque el genetista Goldschmidt con-
las haba originado (Bateson 1894). El saltacionismo en tinu proponiendo la especiacin por gnesis de mons-
evolucin recibi su principal apoyo de la teora de la truos esperanzados hasta la dcada de 1940. La posibili-
mutacin del botnico holands Hugo de Vries (1848- dad de herencia de caracteres adquiridos, que haba indu-
1935), uno de los redescubridores de las teoras de Men- cido numerosos experimentos y hasta falsificaciones de
del. De Vries achacaba la especiacin al origen espont- datos (Kammerer 1924), sera principalmente defendida
neo de nuevas especies por la produccin sbita de una por Lysenko en la URSS por medio del terror poltico. La
variante discontinua. Su argumento era totalmente circu- gentica de poblaciones o disciplina que estudia el cam-
lar: Llamaba a cualquier variante discontinua una espe- bio de frecuencias gnicas en poblaciones fue la principal
cie, por lo que las especies necesariamente se originaran artfice de las conclusiones de la sntesis evolutiva al zan-
por cualquier cambio que indujera una discontinuidad. En jar la controversia entre mendelianos (la nica variacin
su Teora de la Mutacin (1909), aceptada por todos los importante es discontinua) y los biomtricos (que no con-
mendelianos hasta 1910, enunci las siguientes conclu- sideraban caracteres discontinuos). En su vertiente mate-
siones: 1) Todos los cambios evolutivos se deben a la apa- mtica cont con las brillantes contribuciones de R. A.
ricin de una nueva mutacin, es decir, de una nueva dis- Fisher (1930), J.B.S. Haldane (1932) y Sewall Wright
continuidad gentica. Por tanto, la fuerza determinante (1931, 1978), y en su vertiente naturalista con los trabajos
de la evolucin es la presin de mutacin; 2) La seleccin de Chetverikov, Dobzhansky, Cain, Sheppard y E. B. Ford
natural es una fuerza irrelevante en la evolucin, que pue- entre otros (Provine 1971). Fisher (1890-1962) fue sin
de como mucho eliminar mutaciones deletreas; 3) Ya que duda el ms original en sus ideas, desarrollando lo que
la mutacin puede explicar todos los fenmenos evoluti- sera mas tarde la gentica cuantitativa (ver Captulo 6),
vos, la variacin individual y la recombinacin gentica, pero contribuyendo ideas novedosas en temas como la se-
al no producir nada nuevo, son irrelevantes. La variacin leccin sexual (variante de la seleccin natural propuesta
individual continua observada no tiene base gentica. Los por Darwin en 1871, ver Captulo 13), la evolucin de la
naturalistas quedaron espantados al comprobar como su razn de sexos, del aposematismo y mimetismo o el valor
evidencia de variacin geogrfica gradual era tirada por reproductivo y las estrategias vitales (ver Captulo 8) y
la borda por el mutacionismo. Ellos por su parte negaban siendo sin duda el promotor directo de muchos aspectos
importancia a la herencia de caracteres mendelianos, y de lo que se llamara mas tarde ecologa evolutiva. Fisher
slo consideraban importantes a los caracteres cuantitati- y Haldane demostraron matemticamente cmo alelos que
vos (Poulton 1908). Por otro lado apelaban a menudo al diferan muy ligeramente en valor selectivo podan reem-
neo-lamarckismo (uso y desuso, induccin directa por el plazarse muy rpidamente en el curso de la evolucin.
medio y herencia de caracteres adquiridos) o a capacida- Los errores de muestreo que podan llevar a la deriva ge-
des ortogenticas (tendencias inmanentes) para explicar ntica (un mecanismo evolutivo ajeno a la seleccin natu-
lo que Darwin explic por la seleccin natural (especia- ral) fueron contemplados por el genetista norteamericano
cin y adaptacin). As pues el darwinismo apenas conta- Wright (1889-1988) para poblaciones pequeas, proble-
ba con partidarios a principios del siglo veinte ni entre los ma soslayado por Fisher. Para Wright (1931) la estructu-
mendelianos ni entre los naturalistas. Por otra parte, el racin de poblaciones en subpoblaciones pequeas haca
rechazo entre filsofos, socilogos o humanistas era ge- de la deriva gentica un mecanismo de cambio importan-
neralizado. te. Mas tarde se hara mucho hincapi en la existencia de
Una nueva generacin de genetistas, con T.H. Morgan variacin gentica neutra para la seleccin (Kimura 1960),
como principal artfice, abri posteriormente el camino a mientras Fisher siempre contempl a los polimorfismos
una nueva interpretacin de la estructura del material ge- como evidencia de la ventaja selectiva de los heterozigo-
ntico y de las mutaciones (Allen 1968), permitiendo una tos. El genetista ruso Chetverikov (1926) mostr como
fusin de las teoras de Mendel y de Darwin y dando al nadie antes, la cantidad de variacin escondida en forma
darwinismo la sustentacin gentica que le falt en sus de alelos recesivos en poblaciones naturales. Tambin en-
inicios. Este proceso, que culmin en la llamada Sntesis fatiz ms que los genetistas occidentales la epistasis o
Evolutiva de las dcadas de 1930 y 1940, llev a las si- interaccin entre genes, resaltando que la expresin feno-
guientes conclusiones: 1) Slo hay un tipo de variacin, tpica de cada gen viene determinada por el ambiente
siendo macromutaciones y ligeras variantes individuales gentico o complejo de genes con los que interacta.
extremos de un continuo; 2) No todas las mutaciones son En Sistemtica se abri camino progresivamente el
deletreas: unas son neutrales y otras beneficiosas; 3) No enfoque poblacional darwinista entre los naturalistas. La
CAPTULO 2: HISTORIA DE LAS TEORAS EVOLUTIVAS 39
aplicacin de una estadstica que enfatizaba la varianza conclusin (Jablonka y Lamb 1995). La posibilidad de
ms que la media (Fisher haba desarrollado el anlisis de que el ambiente pueda afectar directamente a la herencia
varianza) por naturalistas y criadores llev al abandono de los organismos empieza a abrirse camino, vindicando
de conceptos tipolgicos en evolucin. Mientras los ge- en parte a algunas ideas de Lamarck (la herencia de ca-
netistas se concentraron en la sustitucin de genes en po- racteres adquiridos). Esta variacin influida por el am-
blaciones, los naturalistas abordaron el problema de la biente y, por tanto, no azarosa se vera posteriormente
especiacin desde el punto de vista de las barreras al flujo sometida a procesos selectivos, lo que ampliara el cam-
gnico entre poblaciones (Mayr 1942). Moritz Wagner po de la seleccin natural darwinista (Jablonka y Lamb
(1813-1887) ya haba debatido con Darwin acerca de la 1995). Tambin permitira tasas evolutivas ms rpidas.
importancia del aislamiento geogrfico para la especia- Es este sin duda uno de los enfoques ms novedosos en la
cin, ya que Darwin no vea su necesidad al resaltar su biologa evolutiva actual y al que se debe prestar una aten-
principio de divergencia para explicarla (lo que hoy lla- cin especial en los prximos aos. El paradigma weis-
maramos especiacin simptrica (ver Captulo 18). Mayr maniano sobre el aislamiento del soma y de la lnea ger-
en su Sistemtica y el Origen de las Especies (1942) minal ha sido tambin revisado ya que solo afecta a cier-
plante definitivamente el modelo aloptrico de especia- tos metazoos y deja fuera a la mayora de los seres vivos
cin y el concepto biolgico de especie como perfecta- (Buss 1987).
mente compatibles con el gradualismo y la seleccin na- Aunque inicialmente imbuida de escaso pensamiento
tural. Entre 1936 y 1947 se lleg por fin a un consenso evolutivo, los descubrimientos de la biologa molecular
entre diversas ramas de la biologa basado en dos conclu- en cuanto a la organizacin del material gentico, la va-
siones: que la evolucin es gradual y puede ser explicada riabilidad gentica en poblaciones naturales, el reloj mo-
por la seleccin natural actuando sobre pequeos cam- lecular o tasa histrica de mutaciones y las diferencias
bios genticos y su recombinacin, y que considerando a genticas entre especies estn adquiriendo un creciente
las especies como conjuntos de poblaciones reproducti- peso en el estudio de la evolucin (ver Captulo 6). La
vamente aisladas entre s y analizando su ecologa se po- existencia de ADN repetitivo o que no es transcrito (neu-
da explicar el origen de la diversidad taxonmica como tro para la seleccin) ha sido interpretado como ADN
consistente con los mecanismos genticos conocidos y parsito (Orgel y Crick 1980, ver Captulo 27), concepto
con las evidencias de los naturalistas. Esta recuperacin que est de acuerdo con la seleccin gnica propuesta por
del paradigma darwinista iniciada con la publicacin por Dawkins (1976). Crow y Kimura (1970) propusieron la
Dobzhansky de Gentica y el Origen de las Especies neutralidad selectiva de la mayor parte de la variacin
(1937) ha sido llamada la Sntesis Evolutiva (Huxley gentica encontrada, planteando la posibilidad de que la
1942). Entre sus principales artfices se encuentran Do- evolucin se debiera a la deriva gentica. Sin embargo,
bzhansky, Huxley, Mayr, Simpson, Rensch y Stebbins, que mucho polimorfismo gentico puede deberse a seleccin
publicaron obras clsicas en las dcadas de los treinta y aposttica, seleccin dependiente de la frecuencia (ver
cuarenta. Ellos consiguieron construir puentes entre ge- Captulo 16), seleccin debida a la presin de parsitos,
netistas y naturalistas (Laudan 1977), haciendo a los pri- etc. El neutralismo parece haber perdido fuerza reciente-
meros abandonar sus ideas tipolgicas y a los segundos mente como alternativa seria a la seleccin natural. Ac-
su fe en la herencia de caracteres adquiridos. La sntesis tualmente el estudio de la variacin molecular es de im-
del darwinismo y la gentica tuvo un impacto enorme en portancia decisiva en el estudio del desarrollo. As el es-
muchas ramas de la biologa y contina siendo, pasado tudio de los genes homeobox est revolucionando a la
ms de medio siglo, el paradigma cientfico dominante embriologa y tiene importantes consecuencias evoluti-
en el estudio de la evolucin (Mayr y Provine 1980). vas (Schwartz 1999). En ecologa estudios sobre flujo
gnico, endogamia, xito reproductor, seguimiento de in-
dividuos, etc., se estn beneficiando de la incorporacin
Desarrollos recientes de tcnicas moleculares. La sistemtica ya no se realiza
sin ayuda de inferencia molecular.
Despus de la sntesis evolutiva, y especialmente en En el estudio de la seleccin natural y de la adapta-
las ltimas dcadas, ha habido una autntica explosin de cin ha habido una depuracin de conceptos que ha per-
estudios con relevancia evolutiva en temas que van desde mitido un avance enorme en los campos de la ecologa y
la conducta animal y las interacciones ecolgicas hasta la de la etologa (ver Captulo 7). Se ha reconocido el carc-
antropologa y la psicologa. Una rama nueva de la biolo- ter estadstico o probabilstico de la seleccin natural
ga, la biologa molecular, experiment un rpido creci- (Mayr 1963), se ha incorporado la importancia de las cons-
miento despus del descubrimiento de la estructura del tricciones a la evolucin derivadas de la filogenia (en rea-
ADN en 1953. Dos conclusiones del darwinismo fueron lidad debidas a la cohesin del genotipo y a los procesos
confirmadas por la biologa molecular: que todos los or- del desarrollo) (Brooks y MacLennan 1991) y se ha per-
ganismos vivos compartimos el mismo cdigo gentico feccionado el mtodo hipottico-deductivo en su estudio.
(ascendencia comn) y que cambios en las protenas no El adaptacionismo es un riguroso mtodo cientfico de
afectan al ADN (imposibilidad de herencia blanda). Sin enorme valor heurstico y de larga historia en fisiologa
embargo, descubrimientos recientes con relacin a heren- que consiste en plantear hiptesis sobre la posible fun-
cia epigentica estn haciendo tambalearse esta ultima cin adaptativa de un rgano, conducta o patrn, deducir
40 Juan Moreno Klemming
predicciones y comprobar su veracidad de forma obser- la especiacin simptrica es importante. Parece que esta
vacional o experimental (Reeve y Sherman 1993). Si no vez tambin Darwin va a acabar teniendo ms razn de lo
se comprueban las predicciones, se generan nuevas hip- que se pensaba en un principio, ya que continuamente se
tesis hasta obtener una aproximacin entre hiptesis y descubren nuevos casos de radiaciones explosivas o pro-
datos. De esta manera se exploran las posibles constric- cesos de especiacin en los que el aislamiento geogrfico
ciones evolutivas adems de comprobarse la funcin o el no es necesario para explicarlos (Magurran y May 1999).
por qu evolutivo de fenmenos biolgicos (Mayr La seleccin sexual se est revelando como una impor-
1983). Aunque ridiculizado por Gould y Lewontin (1979), tante fuente de especiacin simptrica. El debate sobre si
el enfoque adaptacionista ha permitido avances especta- las novedades evolutivas pueden surgir gradualmente
culares en ecologa, fisiologa y etologa, y no tiene ac- (nuevos rganos, nuevas conductas, nuevas capacidades
tualmente una alternativa metodolgica seria para expli- fisiolgicas, etc.) contina latente a pesar de que existen
car por qu determinados fenotipos existen actualmente explicaciones para su desarrollo basadas en cambios de
en lugar de otros muchos posibles (Reeve y Sherman funcin (seran exaptaciones, no adaptaciones en la ter-
1993). Otra depuracin ha afectado a la propuesta de se- minologa de Gould y Vrba 1981), modificaciones de con-
leccin de grupo o seleccin que beneficia al grupo so- ducta (nuevos patrones de conducta crean nuevas presio-
cial, poblacin o especie a costa de los individuos que los nes selectivas, como propuso Baldwin en 1896) y cam-
conforman (ver Captulo 5). El estudio de la conducta bios graduales (Nilsson y Pelger 1994). La morfologa
social ha recibido un fuerte empuje al recuperarse ideas busca ya funciones para explicar divergencias evolutivas,
de Fisher (1930) y Haldane (1932) sobre la evolucin de constituyendo la disciplina de la ecomorfologa (Wain-
conductas altruistas mediante los brillantes trabajos te- wright y Reilly 1994).
ricos de Hamilton (1964). En ellos se estableci el con- En macroevolucin (ver Captulo 19) o evolucin de
cepto de seleccin de parentesco y de eficacia biolgica grupos taxonmicos superiores es en donde actualmente
inclusiva para explicar conductas altruistas, eliminando existe un mayor debate y en donde las tesis antigradualis-
con ello la necesidad de postular seleccin de grupo tas han encontrado su principal bastin (Stanley 1979).
(Wilson 1975). El potencial heurstico para las ciencias Eldredge y Gould (1972) han propuesto que la microevo-
humanas de las ideas de Darwin no ha sido explotado hasta lucin o modificaciones graduales debidas a la seleccin
muy recientemente en el estudio evolutivo del lenguaje natural no pueden explicar la macroevolucin o transi-
(Pinker 1994), de la medicina (Nesse y Williams 1994), cin entre grupos taxonmicos superiores, y que el mo-
de la psicologa (Barkow et al. 1992), de la antropologa delo gradualista no permite interpretar el patrn obtenido
(Betzig et al. 1988) o de la sociologa (Runciman 1998). en el registro fsil consistente en largos periodos de esta-
Ello se ha debido ms a prejuicios ideolgicos que a la bilidad morfolgica de las lneas filticas interrumpidos
invalidez de estos modelos. Otro campo en donde se han o puntuados por bruscos cambios experimentados en cor-
recuperado en su totalidad las tesis originales de Darwin tos periodos de tiempo. Este debate sobre los llamados
planteadas en su El Origen del Hombre y la Seleccin equilibrios puntuados contina actualmente entre pa-
con relacin al Sexo (1871) es en el de la seleccin sexual leontlogos (ver Conway-Morris 1998 para una versin
o forma de seleccin natural en que se considera exclusi- crtica) sin que exista consenso actualmente sobre si ma-
vamente el xito de apareamiento, aun a costa de otros croevolucin y microevolucin son realmente procesos
componentes de la eficacia biolgica (Captulo 13). La diferentes. Las transiciones importantes en la historia evo-
posibilidad planteada por Darwin de que las hembras pu- lutiva como el origen de la clula eucariota podran de-
dieran escoger a sus parejas (algo negado sistemticamen- berse a cambios bruscos o saltos al asociarse diversos
te hasta hace muy poco) y de que esta seleccin fuera microorganismos procariotas para formar por simbiosis
beneficiosa para ellas, ha obtenido una masiva confirma- un organismo radicalmente diferente (Margulis 1993).
cin en una autntica explosin de trabajos en este campo Ello contradice hasta cierto punto el gradualismo implci-
que est llevando a una mejor comprensin de los proce- to en el darwinismo, aunque pudiera tambin haberse pro-
sos de seleccin natural en su conjunto (Andersson 1994). ducido una interaccin simbitica gradualmente a partir
El debate sobre la funcin del sexo (Captulo 9) iniciado de interacciones trficas. Las conclusiones a extraer so-
por Weismann ha adquirido gran importancia, llevando a bre la generalidad de estos cambios no graduales son di-
trabajos de gran originalidad terica que muestran una ferentes segn el autor (Margulis 1993, Maynard Smith y
vez mas el gran valor heurstico de la pregunta por qu Szathmary 1995). Es poco probable que cambios evoluti-
(Williams 1975, Maynard Smith 1978, Michod 1995). vos importantes se deban a saltos sin red en el espacio
En biogeografa, los trabajos de la escuela de Hutchin- evolutivo como propuso Goldschmidt (1940). La reali-
son-MacArthur y especialmente el modelo de MacArthur dad es que nadie ha propuesto hasta la fecha un mecanis-
y Wilson (1967) sobre biogeografa de islas dieron nueva mo alternativo a la seleccin natural para explicar la enor-
vida a las ideas ecolgicas de Darwin (1859) y Wallace me diversificacin de los organismos y la complejidad de
(1880) y originaron un fuerte auge del estudio de las co- sus adaptaciones. Proponer que las extinciones debidas a
munidades ecolgicas. En el estudio de la especiacin (ver impactos de meteoritos u otras catstrofes naturales son
Captulo 18) contina el debate entre los que plantean la una alternativa a la seleccin natural (Gould 1985) es con-
primaca o exclusividad de la especiacin aloptrica (Mayr fundir causas ambientales con mecanismos evolutivos (ver
1954) y los que siguiendo a Darwin postulan que tambin Archibald 1996 para una visin crtica de un paleontlo-
CAPTULO 2: HISTORIA DE LAS TEORAS EVOLUTIVAS 41
go sobre la popular teora de los meteoritos y la extincin rando una teora evolutiva ms general y que incluya to-
de los dinosaurios). Al fin y al cabo las catstrofes plane- dos los procesos que han existido en la historia de la vida,
tarias como la destruccin humana de los ecosistemas desde aquellos inducidos por cambios graduales sobre
implican presiones selectivas muy intensas y cambios variacin gentica azarosa hasta los debidos a variacin
cuantitativos en la escala temporal del funcionamiento de determinada por el ambiente, cambios bruscos o extin-
la seleccin natural, pero no algo radicalmente distinto. cin masiva. Parece dudoso, sin embargo, que se modifi-
La escalada entre presiones del ambiente y respuestas de que sustancialmente en el futuro la visin darwinista so-
los organismos es una de las conclusiones mas evidentes bre la importancia de la seleccin natural como proceso
del registro fsil y resalta los posibles factores selectivos productor de adaptacin y de diversificacin. Los deba-
que han modulado los procesos evolutivos (Vermeij 1987). tes abiertos actualmente demuestran que la biologa evo-
Los grupos que han sobrevivido a las grandes extinciones lutiva est bien viva y goza de buena salud.
no lo han hecho por puro azar sino probablemente porque
se adaptaron mejor por seleccin natural a los cambios
ambientales y pudieron ocupar los nichos ecolgicos de Agradecimientos
especies extintas (Vermeij 1987, Conway-Morris 1999).
El supuesto azar absoluto propuesto por Gould est rei- A Manolo Soler por ofrecerme la posibilidad de refle-
do con los asombrosos ejemplos de convergencia adapta- jar mis lecturas sobre evolucin en este captulo, a Alber-
tiva observables hoy da y en el registro fsil. to Tinaut por sus constructivos comentarios y a Staffan
El debate macroevolutivo (Eldredge 1995) y la posi- Ulfstrand por revelarme la importancia de la evolucin
bilidad de herencia de ciertos caracteres adquiridos tras 5 aos en una facultad de biologa espaola durante
(Jablonka y Lamb 1995) pueden modificar en el futuro los que no o mencionar en clase a la seleccin natural ni
algunos de los supuestos bsicos del darwinismo, gene- a Darwin.
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Lecturas recomendadas
(1) DARWIN, C. 1998. El origen de las especies. Espasa-Calpe, Madrid. (Traduccin al castellano del libro originalmente publicado en
1859). Obra indispensable para entender no solo las teoras darwinistas sino a travs de los argumentos expuestos, tanto el estado de
conocimientos en biologa y geologa a mediados del siglo diecinueve, como los fundamentos de las teoras sobre la historia de la
vida que Darwin logr desmontar. Sigue siendo un texto de gran actualidad!
(2) DARWIN, C. 1987. El origen del hombre. Edaf, Madrid. (Traduccin al castellano del libro originalmente publicado en ingls en
1871). Cualquier etlogo o eclogo se quedar pasmado al comprobar cmo a Darwin se le haban ocurrido ya casi todas las ideas
en seleccin sexual y evolucin humana que se estn comprobando ahora mismo. Un siglo por delante!
(3) DENNETT, D.C. 1999. La peligrosa idea de Darwin. Galaxia-Gutenberg y Crculo de Lectores, Barcelona. Uno de los mejores
filsofos actuales desmenuza aqu las implicaciones filosficas generales del darwinismo, sus bases ontolgicas y epistemolgicas
y las causas de la rabiosa oposicin a esta teora. Una crtica acerada a los intentos por eludir la importancia de la seleccin natural
como mecanismo de adaptacin.
(4) JACOB, F. 1973. La lgica de lo viviente: Una historia de la herencia. Laia, Barcelona. Un estudio de la historia del pensamiento en
evolucin y herencia desde la revolucin cientfica por un premio Nobel en bioqumica. Una discusin materialista de las ideas y de
su evolucin realizado por alguien que conoce a la investigacin desde dentro por lo que no necesita apelar a simplistas anlisis
sociolgicos.
(5) YOUNG, D. 1998. El descubrimiento de la evolucin. Ediciones del Serbal, Barcelona. Un ameno recorrido por la historia de las
ideas sobre evolucin desde el siglo XVII hasta nuestros das escrito por un profesional de la biologa evolutiva.
Captulo 3: INTERS DEL ESTUDIO DE LA EVOLUCIN
Este captulo es un resumen del documento titulado Executive document: Evolution, Science and Society,
elaborado por un grupo de bilogos evolutivos estadounidenses, liderados por Thomas R. Meagher y Douglas J.
Futuyma, y publicado en internet (http://www.rci.rutgers.edu/~ecolevol/fulldoc.html), en diciembre de 1998, y en la
revista American Naturalist, en 2001, suplemento de Octubre. Los autores pretenden con ello explicar a la sociedad
americana qu es la evolucin, cul es el cuerpo terico que la sustenta, cmo se estudia y qu beneficios, de todo
tipo, proporciona su estudio a la humanidad. Contestan as a las fuertes corrientes antievolucionistas que azotan ese
pas, con especial virulencia en los ltimos aos, donde los creacionistas tratan de confundir a la gente disfrazados
de cientficos y han conseguido comprometer la enseanza de la teora de la evolucin en algunos estados, resintin-
dose incluso la financiacin de la investigacin en biologa evolutiva. Es paradjico que en ese mismo pas convivan
los mejores evolucionistas con los creacionistas ms acrrimos. Aunque esa situacin no se da en Europa, debemos
no obstante estar preparados porque, con la globalizacin, no tardarn en florecer movimientos como el creacionismo,
o su ltima mutacin, la teora del diseo inteligente. Nuestra sociedad debera estar preparada para comprender y
desear los beneficios de todo tipo que obtenemos del estudio de la biologa evolutiva, y eso incluye la respuesta a las
preguntas ms trascendentales sobre la naturaleza humana. Mi contribucin se ha limitado a la transcripcin a
nuestro idioma de las ideas del texto que me han parecido ms interesantes. Por razones de espacio, esta es una
versin parcial del documento original, por lo que recomiendo a quien tenga inters en los temas tratados que
consulte la versin ntegra en las fuentes mencionadas arriba.
tando al destino de esas variaciones; (3) la importancia bilogos evolutivos. Probablemente ninguna leccin de
relativa de los diferentes procesos de cambio que ac- la biologa evolutiva es ms importante que la compren-
tan conjuntamente; (4) la velocidad con que se pro- sin de que no existen esencias platnicas, o propiedades
duce el cambio; (5) cmo los procesos tales como la verdaderas o normales. Casi todo carcter difiere algo
mutacin, la seleccin natural y la deriva gentica han entre los individuos de una poblacin. El nfasis de los
dado lugar a las diversas caractersticas moleculares, bilogos evolutivos en la variacin ha trado consigo avan-
anatmicas, de comportamiento, etc., de los diferentes ces metodolgicos, y procedimientos estadsticos tales
organismos; y (6) cmo las poblaciones se convierten como el anlisis de la varianza, que son ampliamente usa-
en especies diferentes. Virtualmente toda la biologa dos en otros campos. La perspectiva evolutiva de la va-
se ocupa de este inmenso proyecto de comprender las riacin tiene tambin implicaciones sobre cmo pensa-
causas de la evolucin, y recprocamente, comprender mos acerca de la normalidad y la anormalidad, y so-
los procesos de la evolucin aporta informacin rele- bre las diferencias en las caractersticas humanas. El ser
vante a todas las reas de la biologa. consciente de la variacin existente dentro de las pobla-
Disciplinas biolgicas como la biologa molecular y ciones es un poderoso antdoto contra el racismo y el afn
la fisiologa se plantean preguntas sobre cmo: Cmo estereotipador sobre los grupos tnicos y otros grupos
funcionan los organismos y sus partes? La biologa evo- sociales.
lutiva aade la pregunta por qu: Por qu unos orga- 3) Diversidad biolgica. Los bilogos evolutivos no
nismos tienen rasgos particulares y otros no? As, mien- slo estn intrigados por la diversidad de la vida, sino que
tras gran parte de la biologa se ocupa de las causas inme- son tambin agudamente conscientes de las contribucio-
diatas de los fenmenos observados, la biologa evoluti- nes a la biologa provenientes del estudio de organismos
va se dirige hacia las causas ltimas. Entre sus respuestas diversos. Es cierto que un avance inmenso de la biologa
podramos encontrar porque esta especie hered el ca- ha venido de los estudios profundos de organismos mo-
rcter de sus antecesores lejanos, o porque la seleccin delo tales como la levadura, el maz, las ratas, la bacteria
natural favoreci este rasgo sobre otros. El que un em- Escherichia coli y la mosca de la fruta Drosophila mela-
brin humano tenga aberturas branquiales slo puede en- nogaster; en realidad, muchos bilogos evolutivos estu-
tenderse si las hered de antecesores vertebrados remo- dian estos organismos modelo. Sin embargo, sin exami-
tos; el que caminemos erguidos puede entenderse como nar otras especies, no podemos saber cmo de amplia-
una adaptacin, un carcter favorecido por la seleccin mente aplicables son los principios revelados por estos
natural en nuestros antecesores ms recientes. Al enfati- sistemas modelo, y, de hecho, sabemos que muchos de
zar la historia, debemos, al mismo tiempo, reconocer que esos principios se aplican slo con modificacin, o de nin-
la evolucin es un proceso activo y continuado que afecta guna forma, a otras muchas especies. La regulacin gni-
a los humanos y a todos los dems seres vivos. ca, por ejemplo, fue desentraada primero en bacterias,
El estudio de la evolucin lleva consigo varias pers- pero es muy diferente en eucariotas. Necesitamos estu-
pectivas que han hecho importantes contribuciones con- diar organismos diversos para comprender las adaptacio-
ceptuales a la biologa. nes fisiolgicas a la escasez de agua en las plantas del
1) Azar y necesidad. Un principio fundamental de la desierto, los mecanismos por los que los parsitos com-
ciencia evolutiva es que los sistemas vivos deben sus pro- baten los sistemas inmunes de su hospedador, o la evolu-
piedades a una interaccin entre sucesos estocsticos cin del comportamiento social, la comunicacin, o el
(aleatorios) y determinsticos (estables, predecibles). Las aprendizaje en animales tales como los primates. Dife-
mutaciones aleatorias, los impactos de asteroides, y otros rentes organismos plantean diferentes cuestiones biolgi-
sucesos semejantes han influido enormemente el curso cas, y algunas especies son ms adecuadas que otras para
de la evolucin de las especies. Por tanto, los bilogos buscar las respuestas.
evolutivos han desarrollado teoras probabilsticas que
describen la posibilidad de las diferentes trayectorias evo-
lutivas. Un corolario importante de los sucesos aleatorios Contribuciones del estudio de la evolucin
es la contingencia histrica. Aunque algunas adaptacio-
nes a factores ambientales son razonablemente predeci- Entre los logros de los bilogos evolutivos en su estu-
bles, otras caractersticas de los organismos son conse- dio de la historia y los procesos de la evolucin (Fig. 1),
cuencia de accidentes histricos que lanzaron la evolu- podemos destacar:
cin hacia un camino en vez de hacia otros. Las modifica- el establecimiento de que todos los organismos han
ciones de los brazos delanteros para el vuelo, por ejem- evolucionado a partir de un antecesor comn durante
plo, son muy diferentes en pjaros, murcilagos y ptero- ms de tres mil quinientos millones de aos de historia
dctilos, presumiblemente debido a que diferentes muta- terrestre.
ciones en cada lnea ofrecieron diferentes opciones a la El desarrollo de mtodos para inferir la filogenia, es
seleccin natural. decir, las relaciones genealgicas entre los organismos.
2) Variacin. Mientras que los fisilogos pueden ver La descripcin de los patrones de diversificacin y ex-
la variacin como ruido indeseable o error experimen- tincin en el registro fsil.
tal que oscurece el verdadero valor, la variacin es el Se han desarrollado y probado las teoras generales que
objeto de estudio ms importante para la mayora de los explican la evolucin de los caracteres fenotpicos, in-
CAPTULO 3: INTERS DEL ESTUDIO DE LA EVOLUCIN 47
GENERALES
- Origen comn de todos los seres vivos.
- Desarrollo de mtodos filogenticos.
- Patrones de diversificacin y extincin.
- Desarrollo de la teora de la evolucin.
- Comprensin de la evolucin molecular.
- Evolucin humana.
cluyendo los caracteres complejos tales como el com- molcula, que proporcionan la base para especificar las
portamiento cooperativo y la senescencia. porciones que mantienen su estructura secundaria median-
Se ha progresado sustancialmente en la comprensin te apareamiento segn el modelo de Watson-Crick. El
de la evolucin al nivel molecular. anlisis filogentico ha permitido tambin la reconstruc-
Se han desentraado muchos aspectos de la evolucin cin y anlisis funcional de secuencias proteicas
humana. ancestrales (Adey y col. 1994; Jermann y col. 1995), y el
descubrimiento del significado de los diferentes tipos de
DNA repetitivo, que ha fructificado en teoras como la
Contribuciones a la biologa del gen egosta (Dawkins 1976; Doolittle y Sapienza 1980;
Orgel y Crick 1980). Finalmente, la degeneracin del c-
A comienzos del siglo XX los bilogos tenan una digo gentico y la consiguiente existencia de ms de un
formacin bastante generalista, lo que facilit la codn para un mismo aminocido, produce un patrn de
interactividad entre las explicaciones mecanicistas y evo- uso preferente de unos codones de un aminocido en de-
lutivas de los fenmenos biolgicos. Pero con el avance trimento de otros. Este sesgo codnico implica la existen-
de la ciencia y el crecimiento explosivo de la informa- cia de una ligera seleccin natural sobre las mutaciones
cin, la biologa se ha ido fragmentando en subdisciplinas sinnimas (las que cambian a un codn diferente del mis-
especializadas, y los bilogos han ido adquiriendo una mo aminocido). Una seleccin tan suave, segn la
formacin cada vez ms especializada. Por eso, muchos gentica de poblaciones, sera ms efectiva en poblacio-
bilogos que trabajan en reas tales como la biologa nes grandes. Esto explica que el sesgo codnico sea ms
molecular y la neurobiologa suelen tener poca base en pronunciado en organismos como bacterias y levaduras,
biologa evolutiva y no son conscientes de las potenciales que constituyen poblaciones enormes, que en otros como
contribuciones de sta a sus respectivas disciplinas. No mamferos, que forman poblaciones ms pequeas. La
obstante, las influencias mutuas entre la biologa evoluti- investigacin evolutiva, por tanto, indica el camino que
va y las dems disciplinas biolgicas han continuado, y debe seguir la investigacin sobre los mecanismos
en algunas reas han crecido. Veamos a continuacin al- moleculares fundamentales.
gunos logros recientes a los que la biologa evolutiva ha
contribuido significativamente. Biologa del desarrollo
sarrollo, y la embriologa se convirti en una ciencia ex- los mtodos, y los datos comparativos de la biologa evo-
perimental, divorciada en gran medida de los estudios lutiva pueden hacer avanzar nuestra comprensin de la
evolutivos. No obstante, algunos bilogos del desarrollo anatoma funcional y los mecanismos fisiolgicos, y pue-
reconocieron que algunos fenmenos embriolgicos slo den ser aplicados a reas tales como la medicina, la agri-
podan entenderse a la luz de la historia evolutiva. La cultura y la ciencia veterinaria. La fisiologa evolutiva
notocorda, por ejemplo, hace slo una breve aparicin en incluye el estudio de las funciones fisiolgicas en espe-
el desarrollo de los mamferos, y luego desaparece. Juega cies que ocupan ambientes diferentes. Se han descubier-
un papel esencial, pues induce el desarrollo del sistema to, por ejemplo, protenas anticongelantes que impiden la
nervioso; pero su existencia slo es explicable porque es formacin de cristales de hielo en las clulas de peces
un rasgo estructural funcionalmente importante en los antrticos que viven en aguas a temperaturas cercanas al
vertebrados primitivos. El papel de la notocorda en el punto de congelacin. El estudio de animales buceadores
desarrollo evolucion pronto en la historia de los como las focas ha proporcionado informacin muy valio-
vertebrados, y debido a este papel, ha sido retenida en los sa sobre cmo funcionan estos animales sin respirar du-
embriones de mamferos porque mucho despus la fun- rante largos perodos y a altas presiones, que ha sido til
cin estructural que tena en los ancestros fue reemplaza- para perfeccionar las tcnicas humanas de buceo. Otro
da por la evolucin de la columna vertebral. ejemplo es la regulacin del pH sanguneo durante la ci-
Actualmente, se est produciendo una prometedora ruga a corazn abierto (White 1989). Normalmente, esta
interaccin entre la biologa del desarrollo y la biologa ciruga se realiza enfriando el cuerpo para disminuir el
evolutiva, en parte por un renovado enfoque de los bilo- ritmo cardaco. Pero al enfriar el cuerpo se eleva el pH, lo
gos evolutivos sobre el desarrollo y, en parte, como resul- que obligaba a ajustarlo a sus niveles en temperatura nor-
tado de la comparacin, entre especies, de ciertos genes mal (37C). Sin embargo, los fisilogos comparativos han
que juegan papeles crticos en el desarrollo (genes Hox; sealado que el pH sanguneo se eleva normalmente con-
ver Captulo 35). Por ejemplo, la aproximacin compara- forme disminuye la temperatura en animales exotrmicos
tiva ha proporcionado informacin valiossima sobre la tales como los reptiles, sin efecto adverso alguno. Esto ha
funcin de los genes implicados en el desarrollo del ojo y producido cambios en el manejo de la hipotermia en estas
en los mecanismos de la morfognesis del ojo. Walter situaciones.
Gehring y su grupo en Suiza han descubierto recientemente
que en insectos y mamferos existe un sistema similar de Neurobiologa y comportamiento
control gentico del desarrollo del ojo, que puede aplicar-
se a todos los animales. Encontraron que un gen que con- Desde sus comienzos, el campo del comportamiento
trola el desarrollo del ojo en los mamferos puede inducir animal ha tenido una fuerte base evolutiva, pues sus ob-
el desarrollo de ojos tan diferentes como los de los insec- jetivos han incluido la comprensin del origen evolutivo
tos cuando es transplantado en Drosophila. El aspecto cla- de los caracteres de comportamiento y su adaptabilidad.
ve de este sistema gentico es un nico gen de control Los estudios filogenticos del comportamiento han pro-
maestro que inicia la formacin del ojo y parece regular porcionado ejemplos de cmo comportamientos comple-
la actividad de los muchos otros genes que contribuyen a jos, tales como el cortejo sexual de algunos pjaros, han
la formacin del ojo (Halder y col. 1995). Esta correspon- evolucionado a partir de comportamientos ancestrales ms
dencia tiene un beneficio prctico: los insectos y otras es- simples. El estudio evolutivo del comportamiento animal
pecies animales, que son ms fciles de manejar y menos se ha unido con la psicologa comparativa en varias reas
costosos de estudiar que los humanos, pueden usarse como de investigacin, tales como el estudio del aprendizaje y
modelos para mejorar nuestra comprensin de las bases la bsqueda de mecanismos adaptativos en los procesos
genticas y del desarrollo de las malformaciones congni- cognitivos humanos. Las especies de pjaros, por ejem-
tas y hereditarias del ojo, as como a su diagnosis y posi- plo, difieren bastante en su capacidad para recordar los
ble tratamiento, con la esperanza de que el conocimiento sitios en que han guardado el alimento; esta capacidad es
derivado de estas especies pueda ser aplicado a los huma- extremadamente grande en las especies que suelen es-
nos. Sin duda, este tipo de estudios ayudar a identificar conder semillas u otros alimentos. Aunque los neurobi-
las funciones gnicas reguladoras del desarrollo y condu- logos reconocen que los mecanismos que estudian son
cir a una comprensin ms profunda de los procesos que adaptaciones, generalmente no estudian los mecanismos
transforman un huevo fecundado en un adulto complejo. de comportamiento en trminos explcitamente evoluti-
vos. Hasta ahora, la biologa evolutiva ha contribuido
Fisiologa y anatoma poco al esclarecimiento de los procesos moleculares neu-
robiolgicos, y los puntos de contacto entre la neurobio-
La biologa evolutiva ha influido mucho sobre el es- loga y la biologa evolutiva han sido escasos. Existen
tudio de la fisiologa y anatoma de animales y plantas, y excepciones notables en el campo de la neuroanatoma y
tiene el potencial para contribuir mucho ms en aspectos los estudios comparados y evolutivos de los mecanismos
que se estn desarrollando actualmente. Algunas de esas sensoriales. Por ejemplo, el tamao de la regin cerebral
contribuciones afectarn al estudio de la fisiologa huma- que controla el canto en paseriformes vara entre pobla-
na, incluyendo reas relacionadas como la medicina de- ciones y especies que difieren en el nmero de estrofas
portiva y la psicologa clnica. Las perspectivas lgicas, diferentes que cantan.
CAPTULO 3: INTERS DEL ESTUDIO DE LA EVOLUCIN 49
otro, R.A. Fisher, contribuy enormemente al diseo y cesado de alimentos, cosmtica, biotecnologa, control de
anlisis de los ensayos de cultivos. Desde entonces, mu- plagas y la industria, pero todava quedan por probar e
chos genticos han contribuido por igual a la gentica incluso descubrir millones de productos potencialmente
evolutiva, a la gentica bsica y a la teora fundamental tiles. Los combustibles fsiles, como el petrleo, proce-
del cultivo selectivo. Como ancdota, es de destacar que den de organismos que vivieron hace mucho tiempo, y su
cuando el dirigente del ministerio sovitico de agricultu- bsqueda se basa, en gran medida, en las correlaciones de
ra, T.D. Lysenko, rechaz la teora evolutiva en los aos edad entre los depsitos sedimentarios y los restos
30, retras en dcadas la mejora de plantas en ese pas. fosilizados de protozoos, moluscos y otros organismos.
Conceptos tales como heredabilidad, componentes de Ms de 20.000 plantas diferentes han sido usadas para
la varianza gentica y correlacin gentica, as como el fines mdicos. Por ejemplo, el taxol, obtenido del tejo del
esclarecimiento de fenmenos tales como el vigor hbri- Pacfico, ha mostrado ser efectivo contra el cncer de
do, la depresin consangunea, y la base de la variacin mama; el caracol rosado de Madagascar contiene dos com-
polignica (cuantitativa), juegan tambin papeles centra- puestos qumicos que parecen ser tiles contra la leucemia
les en la gentica agrcola y en la teora evolutiva. El ejem- (y otros cnceres), incrementando la tasa de superviven-
plo ms reciente de esta interaccin mutualista entre cam- cia desde el 10% al 95% en los casos de leucemia infantil.
pos es el desarrollo y aplicacin de tcnicas que usan Los microorganismos proporcionan no slo produc-
marcadores moleculares para localizar los mltiples genes tos, sino tambin procesos bioqumicos tiles en
responsables de los caracteres de variacin continua, ta- biosntesis (por ejemplo, de antibiticos, disolventes, vi-
les como el tamao del fruto y el contenido en azcar, y taminas y biopolmeros), biodegradacin (por ejemplo,
para identificar la funcin metablica de estos genes (los de los desechos txicos) y biotransformaciones (a
llamados quantitative trait loci, o QTL). En el pasado, esteroides deseados y otros compuestos). La biologa
slo unos pocos organismos modelo, tales como molecular moderna y la biotecnologa dependen enorme-
Drosophila, eran suficientemente bien conocidos mente de la reaccin en cadena de la polimerasa (PCR),
genticamente para proporcionar tal informacin. Ahora, un mtodo basado en un enzima que es estable a altas
debido a la investigacin de la gentica de cultivos, temperaturas, que fue descubierta en bacterias que viven
gentica de poblaciones, y el Proyecto Genoma de Plan- en fuentes termales.
tas, es posible mapear genes de inters en virtualmente Los principios evolutivos posibilitan una bsqueda
cualquier organismo, ya sea una especie domesticada o dirigida al predecir las adaptaciones a las presiones selec-
una especie salvaje usada para estudios evolutivos. tivas ambientales e identificar a los organismos relacio-
La variacin gentica, la moneda de cambio para los nados con aquellos que ya han proporcionado productos
bilogos evolutivos, es la condicin sine qua non del xi- naturales tiles. Por ejemplo, los neurobilogos que bus-
to agrcola. Como todo bilogo evolutivo sabe, las cose- caban inhibidores de los neurotransmisores con fines in-
chas genticamente uniformes son presa fcil de los vestigadores los encontraron en el veneno de ciertas ser-
patgenos. A pesar de ello, las cosechas genticamente pientes y araas, organismos que han evolucionado esos
uniformes an se usan ampliamente por razones de efi- inhibidores para vencer a sus presas. Los hongos liberan
ciencia econmica, pero es esencial mantener la diversi- antibiticos para controlar a sus competidores bacterianos,
dad gentica creando bancos de germoplasma (centro y las plantas han desarrollado miles de compuestos para
que mantiene una coleccin de especimenes vegetales con combatir a sus enemigos naturales. La exploracin de es-
fines de conservacin ex situ de variedades genticas e pecies relacionadas ha posibilitado tambin desarrollar
investigacin aplicada a la produccin agrcola) de las productos naturales a partir de parientes de las especies
diferentes cepas empleadas. raras donde se han encontrado y que son, sin embargo,
Los principios del cultivo de plantas y animales son ms accesibles, como ocurri cuando se encontr el taxol
muy paralelos a los mecanismos evolutivos naturales, y en el amenazado tejo del Pacfico.
hay una rica historia de interaccin entre la biologa evo-
lutiva y la ciencia agrcola. La perspectiva evolutiva jue- Salud humana y medicina
ga un claro papel en la comprensin de la evolucin con-
tinuada de varios patgenos de cultivos y plagas de insec- Las enfermedades genticas son causadas por varian-
tos, incluyendo la evolucin de la resistencia a las medi- tes gnicas o cromosmicas, aunque su expresin es in-
das de control de plagas. Los mtodos de la gentica evo- fluida con frecuencia por factores ambientales (incluyen-
lutiva pueden usarse para identificar diferentes acervos do factores sociales y culturales) y por la constitucin
gnicos de peces y otros organismos comercialmente im- gentica del individuo para otros genes. Adems, existen
portantes, sus rutas migratorias, y las diferencias en su muchas condiciones asociadas con la ancianidad,
fisiologa, crecimiento y reproduccin. discapacidades del lenguaje y desrdenes del comporta-
miento que contribuyen al sufrimiento humano y deman-
Bsqueda de productos naturales tiles dan servicios mdicos, educacionales y sociales. Cada uno
de estos desrdenes genticos es causado por los alelos
Los organismos pasados y presentes son una fuente de uno o ms genes, con frecuencia que vara entre muy
de innumerables recursos naturales. Muchos miles de pro- raros hasta moderadamente frecuentes (tales como los
ductos naturales se usan en medicina, produccin y pro- alelos para la anemia falciforme y la fibrosis qustica, que
CAPTULO 3: INTERS DEL ESTUDIO DE LA EVOLUCIN 51
son bastante frecuentes en algunas poblaciones). Las fre- pleta del rbol gnico que lleva esa mutacin debera
cuencias allicas son asunto de la gentica de poblacio- mostrar una asociacin similar con la enfermedad.
nes, y pueden aplicarse fcilmente a dos tareas: determi- El anlisis de rboles gnicos ha sido usado ya con
nar la frecuencia del alelo deletreo, y estimar la probabi- xito para descubrir marcadores genticos que son pre-
lidad de que una persona herede el alelo o desarrolle el dictivos del riesgo de enfermedades coronarias (Haviland
carcter. Por ejemplo, la elevada frecuencia de los alelos y col. 1997), del riesgo de la enfermedad de Alzheimer
para la anemia falciforme y otras hemoglobinas defectuo- (Templeton 1995), y de la respuesta de los niveles de co-
sas en algunas localizaciones geogrficas indic a los lesterol a la dieta (Friedlander y col. 1995). Adems, el
genticos que estos alelos se mantenan probablemente anlisis evolutivo de los rboles gnicos puede ayudar a
mediante algn agente selectivo. Su distribucin geogr- identificar la mutacin que causa realmente el efecto sig-
fica sugiri una asociacin con la malaria, e investigacio- nificativo sobre la salud (Sing y col. 1995, Haviland y
nes posteriores confirmaron que estos alelos son frecuen- col. 1997), que es el primer paso crtico para entender la
tes porque los heterocigotos tienen mayor resistencia a la etiologa de la enfermedad y para disear posibles trata-
malaria (ver Captulo 22). mientos. Conforme se vayan identificando ms genes can-
El proceso de identificar y localizar genes relaciona- didatos de enfermedades sistmicas comunes habr ma-
dos con enfermedades se basa en buscar asociaciones en- yor necesidad de anlisis evolutivos en el futuro.
tre el gen perseguido y marcadores genticos ligados (por Las enfermedades infecciosas son causadas por orga-
ejemplo, genes adyacentes del mismo cromosoma). La nismos parsitos tales como virus, bacterias, protozoos,
consistencia de la asociacin de un alelo con esos marca- hongos y helmintos (gusanos). El control y tratamiento
dores (la probabilidad de que el marcador en el cromosoma de las enfermedades infecciosas requiere no slo accio-
de una persona seale la presencia de un alelo deletreo nes mdicas sino tambin investigacin ecolgica. Las
en su vecindad) viene dada por el desequilibrio de cuestiones crticas incluyen: Cul es el organismo cau-
ligamiento. La gentica de poblaciones ha desarrollado sante de la enfermedad? De dnde surgi? Actan otras
una teora para predecir el grado de desequilibrio de especies hospedadoras como reservorios para ese orga-
ligamiento en funcin de factores tales como las frecuen- nismo? Cmo se dispersa? Si es dispersado por un agen-
cias allicas, las tasas de recombinacin, y el tamao de te vector como un insecto, cunto se dispersa el vector, y
poblacin. Esta teora fue instrumental en uno de los pri- qu otras propiedades ecolgicas del vector podran ex-
meros casos en que un alelo deletreo (el que causa la plotarse para controlar su dispersin? Cmo causa ese
fibrosis qustica) fue localizado y posteriormente organismo la enfermedad, y cmo puede tratarse con dro-
secuenciado. Conforme avancen los esfuerzos por hacer gas y otras terapias? Cmo se reproduce, asexualmente,
realidad los beneficios prometidos por el Proyecto sexualmente, o de ambas formas? Es probable la evolu-
Genoma Humano, crecer el papel representado por las cin de resistencia a drogas o a las defensas naturales del
teoras de la gentica de poblaciones (Lander 1996). cuerpo y, si es as, cmo de rpido? Es probable la evo-
Todas las enfermedades genticas, en conjunto, afec- lucin hacia mayor o menor virulencia en el futuro, y bajo
tan a slo el 1% de la poblacin humana. En contraste, qu condiciones ocurrir? La biologa evolutiva puede
cada vez ms enfermedades y causas de muerte humanas proporcionar respuestas a cada una de estas cuestiones.
estn asociadas con enfermedades sistmicas crnicas, Identificar un organismo causante de una enfermedad,
tales como las enfermedades coronarias, la apoplega, la y su vector si lo hay, es un asunto de la sistemtica. Por
hipertensin y la enfermedad de Alzheimer. Estas enfer- ejemplo, el progreso en el control de la malaria en la re-
medades emergen de un complejo conjunto de interac- gin mediterrnea fue lento hasta que se descubri que
ciones entre los genes y el ambiente. Esta complejidad existen seis especies casi idnticas de mosquitos Anophe-
hace difcil estudiar la relacin entre los genes y la enfer- les (que son el vector del protozoo que produce la enfer-
medad. Los principios y aproximaciones evolutivas han medad), que difieren en hbitat y ciclo, slo dos de las
tenido un impacto importante sobre el estudio de esta re- cuales transmiten normalmente el parsito.
lacin (Weiss 1993). Por ejemplo, algunos genes, dado En los estudios de salud pblica, los mtodos de la
que sus funciones bioqumicas y fisiolgicas son conoci- gentica de poblaciones son indispensables para predecir
das, pueden identificarse como genes candidatos para las variaciones en patogenicidad o especificidad de hos-
pedador (Caugant y col. 1987). Los mtodos de la genti-
contribuir a una enfermedad sistmica. Sin embargo, en
ca de poblaciones permiten estimar las tasas y distancias
la poblacin humana, en general, existe tanta variacin
de movimiento de los vectores de enfermedades que afec-
gentica molecular en esos genes candidatos que encon- tan tanto a la transmisin de la enfermedad como al po-
trar las variantes especficas asociadas con el riesgo de tencial para su control. El anlisis molecular de un gen en
enfermedad es como buscar una aguja en un pajar. Las una especie de mosquito demostr que el gen se haba
tcnicas filogenticas evolutivas pueden usarse para de- dispersado recientemente entre tres continentes, eviden-
ducir un rbol gnico a partir de esta variacin. Este rbol ciando la enorme capacidad dispersiva de los insectos
gnico representa la historia evolutiva de las variantes (Raymond y col. 1991).
genticas del gen candidato. Si durante la historia evolu- La potencial rapidez evolutiva de las poblaciones na-
tiva ha ocurrido alguna mutacin que ha alterado el ries- turales de microorganismos, muchos de los cuales tienen
go de una enfermedad sistmica, entonces la rama com- tiempos de generacin cortos y poblaciones enormes, tie-
52 Juan Pedro M. Camacho
CIENCIA BSICA
- Documentar completamente la biodiversidad y describir las relaciones filogenticas entre todos los organismos.
- Comprender ms completamente las causas de los cambios principales en la historia de la vida.
- Descubrir y explicar los procesos de evolucin al nivel molecular.
- Comprender cmo evolucionan los mecanismos del desarrollo y dan lugar a nuevas estructuras anatmicas.
- Dilucidar los procesos que causan y restringen las adaptaciones en fisiologa, endocrinologa y anatoma.
- Deducir una comprensin ms profunda del significado adaptativo y los mecanismos del comportamiento.
- Desarrollar una teora predictiva de la coevolucin entre especies, tal como la que se refiere a los patgenos y
parsitos con sus hospedadores, y de los efectos de la coevolucin sobre las poblaciones y las comunidades ecolgicas.
CIENCIA APLICADA
- Naturaleza humana. Uno de los aspectos ms contro- de los de evolucin biolgica. No obstante, se ha usado la
vertidos es con respecto a lo que es natural en la espe- forma y contenido de los modelos evolutivos, con las
cie humana. Este asunto suscita enorme inters entre gen- modificaciones adecuadas, para desarrollar modelos del
te de todo tipo, sean cuales sean sus conocimientos acer- cambio cultural (Cavalli-Sforza y Feldman 1981). Algu-
ca de qu es la evolucin. En contraste con otras especies, nos de estos modelos consideran la interaccin entre el
es evidentemente natural para nosotros aprender y usar el cambio cultural y el cambio gentico, puesto que existe
lenguaje, por ejemplo. El argumento suele derivar hacia evidencia de que ambos pueden influirse entre s. Los
qu patrones de comportamiento humanos son producto modelos ms prometedores son bastante recientes y an
de la historia evolutiva, cuales son producto del ambiente no han sido probados con datos.
cultural, y cuales resultan de una interaccin entre am- - La evolucin en la cultura popular e intelectual. Nadie,
bos. Muchos bilogos evolutivos, antroplogos y psic- desde el bilogo ms dedicado al ms apasionado crea-
logos son optimistas sobre la posible aplicacin de mu- cionista, negara que la idea de la evolucin ha tenido una
chos principios evolutivos al comportamiento humano, y influencia enorme sobre el pensamiento moderno. Se han
han ofrecido explicaciones evolutivas para algunos com- escrito innumerables libros sobre el impacto del darwinis-
portamientos intrigantes que estn ampliamente distribui- mo sobre la filosofa, la antropologa, la psicologa, la li-
dos por las poblaciones humanas, tales como los tabes teratura y la historia poltica. Se ha usado (abusado, dira-
sobre el incesto y los papeles sexuales. Otros, sin embar- mos) la evolucin para justificar tanto el comunismo como
go, son escpticos sobre esas interpretaciones y enfatizan el capitalismo, el racismo como el igualitarismo. Tal es el
los efectos del aprendizaje y la cultura. poder del concepto evolutivo sobre la imaginacin.
- Modelos de cambio cultural. Se han sealado con fre- La fascinacin por la evolucin, sin embargo, no est
cuencia analogas entre el cambio cultural y la evolucin limitada a los mbitos etreos del discurso intelectual. Un
biolgica, que a veces han influido sobre los modelos de beneficio econmico, no cuantificado pero probablemen-
antropologa cultural. Algunas de las analogas del pasa- te grande, fluye indirectamente del papel de la biologa
do eran ingenuas y errneas, tal como la suposicin de evolutiva en educar a los nios y a los adultos en concep-
que la complejidad incrementa necesariamente tanto en tos cientficos y tambin en proporcionar entretenimiento
la evolucin biolgica como en la cultural. Hasta las me- popular. Los libros y las producciones televisivas sobre
jores analogas tienen severas limitaciones porque algu- biodiversidad, historia natural, orgenes humanos, y vida
nos mecanismos de evolucin cultural difieren mucho prehistrica (incluyendo los dinosaurios) son extremada-
54 Juan Pedro M. Camacho
mente populares y proporcionan una introduccin fcil- cientficos con experiencia en biologa evolutiva. Los bi-
mente asequible en el pensamiento cientfico abstracto. logos evolutivos han expandido su visin, enfrentndose
Muchos nios se interesan por la ciencia, la ingeniera y tanto a cuestiones bsicas de las disciplinas biolgicas
los asuntos ambientales primero a travs de la historia como los problemas planteados por las necesidades so-
natural y luego por la introduccin a los principios evolu- ciales. Como resultado del rpido crecimiento de esta
tivos que explican la unidad de la vida, la diversidad y las fuerza de trabajo evolutiva y de los avances tecnolgi-
adaptaciones. Incluso entre la gente que no prosigue ca- cos en reas tales como la metodologa molecular, la in-
rreras en ciencia e ingeniera, el inters por la historia formtica, y el procesamiento de la informacin, el pro-
natural y la evolucin potencia el pensamiento crtico (la greso en biologa evolutiva y reas relacionadas es ms
base del ideal jeffersoniano de una ciudadana educada). rpido ahora que nunca. Con el apoyo apropiado y nece-
Este inters constituye tambin una fuerza econmica sario en educacin e investigacin, las disciplinas evolu-
considerable, a travs de la compra de libros y revistas, tivas proporcionarn contribuciones incluso mayores al
juguetes para los nios, y visitas a los museos e incluso al conocimiento bsico y aplicado (Fig. 2).
cine. (La popular pelcula Parque Jursico no podra
haberse hecho sin la nueva comprensin de los dinosaurios
desarrollada por los bilogos evolutivos en los 20 aos Conclusin
precedentes). Las multitudes de visitantes a las exhibi-
ciones de dinosaurios en los museos, la popularidad de la La biologa evolutiva puede jugar un papel central en
ciencia ficcin sobre temas evolutivos, el despliegue in- el avance de la investigacin biolgica, tanto bsica como
formativo sobre cada descubrimiento importante de fsi- aplicada. Por tanto, el apoyo continuado potenciando este
les de homnidos y toda idea nueva sobre evolucin, la campo es crtico para maximizar el progreso de la inves-
amplia preocupacin pblica sobre las teoras genticas tigacin. En trminos de necesidades sociales para el si-
del comportamiento humano y sobre la posibilidad de glo que comienza, ha llegado la hora de invertir en biolo-
clonacin, testifican la fascinacin, los presentimientos y ga evolutiva, ahora que an estamos a tiempo de cambiar
la esperanza de la gente sobre la historia evolutiva y el las tendencias actuales o de prepararnos mejor frente a
futuro de la humanidad y el mundo. sus consecuencias. Los niveles de poblacin actuales, y
los que se prevn, tendrn como resultado un mayor im-
pacto ambiental, incrementando la presin sobre la pro-
Desafos futuros duccin de alimentos, sern una amenaza para la diversi-
dad biolgica, e incrementarn las oportunidades para la
Los investigadores en biologa molecular y del desa- aparicin de nuevas enfermedades. Una base cientfica
rrollo, psicologa, ecologa, comportamiento animal, psi- saludable en biologa evolutiva es esencial para preparar-
cologa, antropologa, y otras disciplinas continan adop- nos para afrontar estos problemas. La biologa evolutiva
tando los mtodos, principios y conceptos del armazn debe estar en el corazn de la agenda investigadora de
de la biologa evolutiva. Igualmente, la investigacin apli- biologa, al igual que est en el corazn del campo de la
cada en agronoma, agricultura, acuicultura, gentica hu- biologa.
mana, medicina y otras reas ha atrado a cada vez ms
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Lecturas recomendadas
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gentico de nuestra especie, donde se pone claramente de manifiesto la enorme variabilidad gentica presente en nuestra especie, en
su mayor parte contenida en el seno de cada poblacin y, minoritariamente, entre poblaciones o grupos raciales. Un buen antdoto
para la xenofobia y el racismo.
(2) MEAGHER, T.R. y FUTUYMA, D.J. (eds) 2001. Executive document: Evolution, Science and Society. Am. Nat. 158, Suplemento
de Octubre, 46 pp. Es el documento que ha servido de base para el presente captulo. Su mayor extensin, y el ser la fuente original,
convierten su lectura en altamente recomendable. Se puede obtener, en formato html o pdf, en la direccin: http://www.rci.rutgers.edu/
~ecolevol/evolution.html
(3) WILLIAMS, G.C. y NESSE, R.M. 1991. The dawn of Darwinian medicine. Quaterly Review of Biology 66:1-22. Este artculo
marc el nacimiento de una nueva disciplina, la Medicina Darwiniana, que trata de encontrar en la teora darvinista las causas de las
enfermedades humanas. Se puede obtener ms informacin en multitud de direcciones en internet como, por ejemplo, http://
www.chester.ac.uk/~sjlewis/DM/.
Captulo 4: EVIDENCIAS A FAVOR DE LA EVOLUCIN
La teora de la evolucin por seleccin natural de Darwin es la base del pensamiento evolutivo actual. En ella se
propone que la actual diversidad de especies se ha producido por descendencia con modificacin a partir de un
antecesor comn y que el principal mecanismo de cambio a lo largo del tiempo es la seleccin natural. En este
captulo se describen brevemente algunas de las pruebas ms claras que se conocen en la actualidad de la existencia
de la evolucin de los organismos. Se exponen pruebas sobre la mutabilidad de las especies aportadas desde los
campos de la paleontologa y la biogeografa; se desarrolla cmo el estudio de las homologas morfolgicas y
moleculares aportan evidencias del origen comn entre los organismos; y, por ltimo, se describen algunos estudios
en los que se ha demostrado cambio poblacional mediante la seleccin natural.
Figura 1. Hiptesis para explicar la diversidad biolgica: fijismo o creacin independiente, transformismo y evolucin (basado en
Ridley, 1993).
58 Carmen Zamora Muoz
la evolucin, pero se han descrito otros procesos, como la tura cientfica de evidencias que demuestran el hecho de
deriva gentica, la migracin y las mutaciones, que pue- la evolucin. Las primeras evidencias que se encontraron
den dar lugar al cambio evolutivo (Endler 1986; Ridley sobre el hecho de que las especies cambiaban a lo largo
1993; ver Captulos 6 y 7). del tiempo (la mutabilidad de las especies) provenan de
Antes de Darwin, las adaptaciones de los organismos los campos de la biogeografa y la paleontologa, pero
a su ambiente se explicaban bajo una base no cientfica, pronto se encontraron que la anatoma y la embriologa
atribuida a un perfecto diseo de un Dios Creador. Darwin comparadas ofrecan pruebas importantes de las relacio-
consigue dar una explicacin natural, intrnseca a las ca- nes entre especies slo explicables si procedan de un
ractersticas de los organismos, para explicar el diseo antecesor comn. Otras disciplinas biolgicas ms recien-
funcional de los seres vivos: que las aves posean alas para tes como la gentica, la bioqumica, la fisiologa, la
volar y los peces aletas para nadar. ecologa, la etologa, y sobre todo la biologa molecular
En su teora de la evolucin por seleccin natural, han confirmado con posterioridad que la evolucin es un
Darwin rompi con la idea dominante en la poca de que hecho.
las especies eran entidades fijas y que las diferencias en El concepto darwiniano de evolucin postula que la
la forma, conducta y fisiologa de los organismos no eran actual diversidad de especies se ha producido por des-
ms que imperfecciones en el ideal de una especie. Preci- cendencia con modificacin a partir de un origen comn,
samente, esas variaciones individuales son esenciales para y que el principal mecanismo para ese cambio en las es-
que se produzca el cambio evolutivo y la materia prima a pecies, la seleccin natural, explica las adaptaciones que
partir de la que se crea la diversidad biolgica. Basndo- presentan los organismos. A lo largo de este captulo ex-
se en observaciones naturales y en la experiencia de ga- pondr mediante la explicacin de varios estudios cient-
naderos y agricultores que practicaban la seleccin artifi- ficos clsicos algunas de las pruebas ms concluyentes de
cial, Darwin argumenta que ciertas variantes o caracters- que se disponen en la actualidad a favor de estas premisas
ticas hereditarias de los organismos deben ser ms venta- de la teora evolutiva: que las especies cambian a lo largo
josas que otras, es decir, proveen a sus portadores de una del tiempo, que presentan antepasados comunes y que se
mayor probabilidad de supervivencia y reproduccin que diversifican mediante la seleccin natural.
los organismos que carecen de ellas. As, tras generacio-
nes, se llegar a un aumento de las variantes beneficiosas
y a la eliminacin de las perjudiciales. Pruebas de la mutabilidad de las especies
La mayor dificultad a la que se enfrentaba la teora
darwinista era el desconocimiento de una teora sobre la Aportadas por la paleontologa
herencia de los caracteres sobre los que acta la seleccin
natural; problema que qued solventado con la formula- Muchas de las pruebas de que los organismos evolu-
cin de la teora sinttica de la evolucin, que integra la cionan nos las aportan los fsiles. El registro fsil nos
seleccin natural darwiniana y la gentica mendeliana muestra que muchos tipos de organismos extintos fueron
(Dobzhansky 1937). Bajo este prisma, la seleccin natu- muy diferentes de las formas actuales y a pesar de que, en
ral es un proceso originado por la existencia de diferen- muchos casos, este registro es tremendamente incomple-
cias biolgicas heredables entre los individuos y que pue- to, en otros los fsiles nos muestran la sucesin de orga-
de conducir al cambio gentico en poblaciones o especies nismos en el tiempo e incluso los estadios intermedios en
(Endler 1986; ver Captulos 6 y 7). Bsicamente, si en la transicin de una forma a otra.
una poblacin existe variacin fenotpica entre los indi- En general, el sustrato sobre el que vivan los orga-
viduos para un determinado carcter, la variacin de ese nismos y el proceso de fosilizacin son de gran influen-
carcter es heredable y, adems, proporciona a los indivi- cia para la posterior conservacin de los fsiles, as como
duos una eficacia biolgica diferencial (una mayor des- la presencia o no de elementos esquelticos en sus cuer-
cendencia y/o supervivencia), en generaciones sucesivas pos. De hecho, los organismos que carecen de partes es-
se producir una variacin en la composicin gentica de quelticas duras estn pobremente representados o mal
los individuos que forman la poblacin hacia la variante conservados.
ms eficaz, y esto es lo que se denomina seleccin natural Aunque los fsiles ms antiguos conocidos (organis-
(ver Captulo 7). mos semejantes a las bacterias y cianobacterias actuales)
Todas esas caractersticas que proporcionan una ven- datan de hace 3.000 millones de aos (ma), los primeros
taja en la supervivencia o reproduccin de los individuos fsiles animales se encontraron en materiales de hace
que las poseen frente a los que carecen de ellas se consi- aproximadamente 600 ma, la llamada fauna de Ediacara
deran adaptaciones. Las adaptaciones son, por tanto, un (Field et al. 1988, Conway Morris 1993), pero no ser
producto de la seleccin natural. hasta el comienzo del perodo Cmbrico (hace unos 550
Darwin trabaj durante ms de veinte aos en sus ideas ma) cuando se detectan en el registro fsil la mayora de
sobre la evolucin de los organismos, que desarroll en los distintos tipos de organizacin actuales (Conway
The Origin of Species, pero tras su publicacin tanto el Morris 1989). El tiempo de divergencia estimado mediante
mismo Darwin como muchos evolucionistas siguieron anlisis moleculares entre los distintos filos de Metazoos
investigando y descubriendo pruebas a favor de la evolu- pone de manifiesto que podra haber ocurrido bastante
cin, por lo que existen numerosos ejemplos en la litera- tiempo antes de lo que puede mostrarnos el registro fsil
CAPTULO 4: EVIDENCIAS A FAVOR DE LA EVOLUCIN 59
Pleistoceno
Equus
Plioceno
Pliohippus
Mioceno
Merychippus
Oligoceno
Pastadores
Ramoneadores
Mesohippus
Eoceno
Hyracotherium
Figura 4. Relaciones evolutivas de los gneros pertenecientes a la familia Equidae mediante un esquema publicado por Simpson
(1951). La diversidad de los caballos fsiles fue tan amplia que su evolucin no podra ser interpretada como una lnea recta hacia
el caballo moderno (Equus). Acompaando a las relaciones evolutivas se ilustran las patas posteriores y anteriores as como las
vistas laterales y superiores de un molar en cinco de los muchos gneros de la familia Equidae (modificado de Young 1992 y Romer
1978).
(grupo de los laberintodontos). La principal caracterstica recuerdan a un grupo de peces de aletas lobuladas
de los tetrpodos es la posesin de dos pares de extremi- (sarcopterigios), en concreto a los osteolepiformes (per-
dades con estructura constante, con cinco dedos, que se tenecientes al grupo de los ripidistios) que en la actuali-
conoce como quiridio, y que se encuentran articuladas dad son todos fsiles. Una de las caractersticas ms rele-
con el esqueleto axial por sus correspondientes cinturas vantes de los osteolepiformes es la estructura esqueltica
(pectoral y pelviana). La estructura bsica de dichas ex- de sus aletas pares, que presenta grandes homologas con
tremidades puede observarse en el esqueleto de estos pri- las extremidades articuladas de los tetrpodos (Fig. 5B).
meros anfibios laberintodontos (Fig. 5A), aunque el n- El estrecho parecido entre los ictiostegos (Fig. 5A) y los
mero de dedos sea superior a cinco, que es la condicin osteolepiformes provee de un inusual buen ejemplo del
adoptada por todos los tetrpodos posteriores. origen de un taxn superior: los Amphibia, y a su vez, los
Estudiando el registro fsil se ha observado que algu- Tetrapoda (Fig. 5C). Las caractersticas esquelticas de
nas de las caractersticas esquelticas de los ictiostegos los ictiostegos, que se interpretan como adaptaciones para
62 Carmen Zamora Muoz
Figura 5. (A) Ichthyostega, anfibio laberintodonto. Reconstruccin del esqueleto y miembro posterior. (B) Eusthenopteron, miem-
bro del grupo de los peces de aletas lobuladas (ripidistios) a partir de los que evolucionaron los tetrpodos. Esqueleto y reconstruc-
cin corporal y esqueleto de la cintura y aleta pelviana. (C) Cladograma en el que se reflejan las relaciones evolutivas entre los
peces sarcopterigios y los tetrpodos (A y B redibujados de Futuyma 1998; C modificado de Hickman et al. 1997).
sobrevivir en el agua durante el Devnico, bien porque meosuridos son un grupo de dinosaurios bpedos, terres-
en esta poca existan perodos alternantes de sequas e tre y giles corredores, pertenecientes a los terpodos (Fig.
inundaciones (Pough et al. 1996), porque habitaban reas 6A). Muchos de los caracteres que se consideran tpica-
pantanosas (Jameson 1981) o estuarios y deltas, como se mente aviares como, por ejemplo, ciertas fusiones esque-
han reinterpretado actualmente dichos paleoambientes lticas, la frcula, miembros anteriores alargados, forma
(Schultze 1999), preadaptaron a los vertebrados para la del pie y la posesin de plumas, evolucionaron en un gru-
vida sobre la tierra. po de dinosaurios (los terpodos) por razones no relacio-
Otro grupo animal cuya evolucin ha sido reconstrui- nadas con las aves o con el vuelo (ver revisin en Padian
da con detalle es el de las aves. Las aves son los vertebra- y Chiappe 1998). Algunos dinosaurios terpodos presen-
dos terrestres de aparicin ms tarda (150 ma) y la hip- taban formaciones tegumentarias que bien podran corres-
tesis filogentica con ms seguidores actualmente sobre ponder a la estructura ms temprana en el desarrollo de
cuales fueron sus antecesores ms directos apunta hacia una pluma, y haber tenido funciones en comunicacin,
un grupo de dinosaurios, los dromeosuridos (Pandian y defensa, aislamiento trmico o impermeabilizacin (en
Chiappe 1998; ver Captulo 33). Concretamente, los dro- Padian y Chiappe 1998 y Captulo 33). Las plumas, una
CAPTULO 4: EVIDENCIAS A FAVOR DE LA EVOLUCIN 63
Figura 6. (A) Cladograma en el que se reflejan las relaciones de varios grupos de arcosaurios y las aves modernas. (B) Comparacin
del esqueleto de Archaeopteryx y de un dinosaurio (Compsognathus) (A modificado de Hickman et al. 1997; B redibujado de
Carroll 1988 y C redibujado de Futuyma 1998).
de las principales caractersticas de un ave, podran ade- midades anteriores que forman la superficie alar y el ta-
ms no haber tenido una funcin aerodinmica hasta no mao del animal (ver ms detalles en el Captulo 33). Las
ser pinnadas (ver revisin en Prum 1999). extremidades anteriores de sus ancestros, aunque tuvie-
El primer ave conocida es Archaeopteryx lithographi- ran plumas, eran demasiado cortas para volar. Y adems
ca (Fig. 6B) y data de finales del Jursico. Se considera el sus plumas eran simtricas, la asimetra de las plumas es
mejor ejemplo de transicin interclases entre vertebrados una caracterstica imprescindible para un vuelo efectivo
de cuantos se conocen por presentar una mezcla de ras- (Feduccia y Tordoff 1979). Como se explica con detalle
gos reptilianos y aviares. En casi todos sus caracteres en el Captulo 33 de este libro, la capacidad de volar ha
(dientes, esternn plano, larga cola, extremidades con sido la consecuencia de un proceso progresivo de mejo-
garras, etc.), excepto en la posesin de plumas pinnadas, ras que se iniciaron en un grupo de dinosaurios y se fue-
Archaeopteryx es un dinosaurio (Fig. 6B) y era capaz de ron perfeccionando a lo largo de la evolucin de las aves.
volar.
Tanto la morfologa de un ave como su fisiologa es- Aportadas por la biogeografa
tn modificadas por la actividad del vuelo. Se conoce que
los dromeosuridos eran incapaces de volar, y que las di- Las observaciones sobre la distribucin geogrfica de
ferencias estrictas entre Archaeopteryx y sus antepasados plantas y animales llevadas a cabo por Darwin, en su via-
consisten en tener proporciones diferentes entre las extre- je alrededor del mundo a bordo del Beagle, contribuye-
64 Carmen Zamora Muoz
Gaviota argntea
de Vega
Divisin de
Gaviota de especies
Birula
Gaviota Gaviota
sombra
argntea
siberiana Gaviota de Heuglin
americana
G. argntea
Gaviota
sombra
Figura 7. Crculo de razas de las gaviotas sombra (Larus fuscus) y argntea (L. argentatus) alrededor del Polo Norte. Si observamos
estas especies en torno al crculo vemos una serie completa de formas intermedias entre ambas especies. Slo donde el crculo se
cierra, en Europa, son dos especies claramente diferenciadas (modificado de Ridley 1993).
ron en gran medida en el origen de sus ideas evolutivas. Fringlidos, habitantes de Centroamrica y Sudamrica,
Y fueron sobre todo sus observaciones de las islas como los parientes vivos ms prximos a los pinzones
Galpagos las que ms influyeron en ello. Darwin obser- de Darwin y de los cuales se origin este grupo monofi-
v que la fauna y la flora de las Galpagos estaban rela- ltico (Sato et al. 2001).
cionadas con las del continente sudamericano pero dife- Otros ejemplos de radiacin adaptativa en islas los
ran en ciertos aspectos. En cada isla existan especies de tenemos en las moscas del gnero Drosophila, de las que
animales y plantas diferentes de una a otra isla, que a su ms de 500 especies viven slo en Hawai (de las 1.500
vez no existan en el continente americano. descritas en el mundo) o el caso de las lobelias hawaianas
La elevada diversidad de especies que se encuentra en (Cyanea) entre las plantas. A pesar de la gran radiacin
algunos archipilagos de origen volcnico se explica f- mostrada por este grupo en la que las hojas han desarro-
cilmente por mecanismos evolutivos. Las islas volcni- llado formas muy diferentes, el estudio de sus flores y las
cas estn inicialmente desprovistas de vida y son coloni- secuencias de ADN muestran que todas las lobelias
zadas por plantas y animales provenientes desde un con- hawaianas (55 especies) descienden de un ancestro co-
tinente o islas cercanas. Las especies que llegan, muy mn (Givnish et al. 1995).
pocas en muchos casos como consecuencia de la lejana a La principal razn por la que es difcil imaginar que
tierras pobladas, encuentran numerosos ambientes o ni- las especies tienen un origen comn y derivan unas de
chos ecolgicos desocupados, sin competidores ni otras reside en que existen numerosas especies bien defi-
depredadores. En respuesta, dichas especies se multipli- nidas morfolgicamente en la naturaleza. Sin embargo,
can y diversifican con rapidez dando lugar a lo que se existen algunos casos en que la variacin intraespecfica
denomina radiacin adaptativa. puede ser lo suficientemente grande como para dar lugar
Los denominados pinzones de Darwin comprenden a dos especies bien diferenciadas. Estos casos se denomi-
en la actualidad a un grupo de 15 especies endmicas (14 nan crculo de razas y proporcionan una importante
se encuentran en las Islas Galpagos y 1 en la Isla de evidencia de evolucin. Los crculos de razas se definen
Cocos) cuyas relaciones filogenticas han sido objeto de como una cadena de razas o subespecies que se hibridan
numerosos estudios. El estudio ms reciente sobre la his- entre ellas, aunque en el punto donde los extremos se
toria evolutiva del grupo en base a anlisis de ADN mito- solapan las formas no se hibridan y se toman como bue-
condrial identifica al gnero Tiaris, de la familia de los nas especies.
CAPTULO 4: EVIDENCIAS A FAVOR DE LA EVOLUCIN 65
Hmero
Hmero Hmero Hmero
Ulna Radio
Ulna Radio
Ulna Radio
Carpal
Carpal
Ulna
Carpal
Radio
Carpal
Figura 8. Plan bsico de los huesos de las extremidades anteriores de algunos tetrpodos como ejemplo de homologas morfolgicas
(modificado de Ridley 1993).
Los crculos de razas son tambin uno de los argu- 18). Si se estudia con detenimiento el rango de variacin
mentos ms fuertes contra la creacin independiente de de cualquier forma natural, tanto en el tiempo como en el
las especies. Muestran que existe variacin natural y que espacio, todos los lmites establecidos se difuminan. La
esta variacin puede ser tan grande que llegue a generar variacin natural es suficiente para romper con la idea de
especies distintas, adems de que existe un continuo en- lmites estrictos para las especies.
tre la variacin interindividual y la interespecfica.
Uno de los ejemplos ms conocidos de este fenmeno
de distribucin geogrfica en forma de anillo es el caso Pruebas del origen comn entre las especies
de las gaviotas sombra (Larus fuscus) y argntea (Larus
argentatus) (Fig. 7). En Europa noroccidental estas dos El estudio de la anatoma y embriologa comparadas
especies son perfectamente distinguibles (sobre todo por permiti a Darwin y a sus contemporneos aportar prue-
el color del plumaje del dorso y de las patas), apenas pre- bas fehacientes del grado de parentesco entre organismos.
sentan hbridos y escogen zonas diferentes para nidificar. En ambas ramas de la biologa se estudian las homolo-
Sin embargo, a lo largo de las costas que rodean el ocano gas entre estructuras anatmicas o patrones de seme-
rtico tiene lugar una sucesin de razas, con una varia- janza durante el desarrollo, para reflejar el grado de pa-
cin paulatina en sus caracteres, que hace imposible esta- rentesco entre organismos. El trmino homologa, en un
blecer los lmites para distinguir entre una y otra especie. sentido no evolutivo o pre-darwiniano, fue acuado por
Las gaviotas argnteas presentes en Amrica del Norte el zologo Richard Owen en el siglo XIX y haca referen-
son muy parecidas a las europeas; sin embargo si conti- cia a una similitud entre organismos obedeciendo a que
nuamos alrededor del polo hacia Asia, el parecido con la compartan el mismo plan de organizacin. Owen, que
argntea decrece y aumenta la semejanza con la gaviota era un morflogo idealista, entenda las estructuras ho-
sombra europea. Entre Siberia y Europa, la coloracin mlogas (las extremidades de un lagarto y de un mamfe-
de la gaviota cambia gradualmente hasta denominarse ro, por ejemplo) como partes correspondientes al mismo
gaviota sombra. En la mayora del crculo de distribu- plan o arquetipo. Si queremos utilizar las homologas
cin hay slo una especie, pero se distinguen dos donde como herramientas para evidenciar la evolucin necesi-
los extremos del crculo se cierran. tamos aplicar el concepto en el sentido pre-darwiniano en
Los crculos de razas tambin se citan como ejemplo lugar de utilizar su significado evolutivo (ver Captulo
de limitacin al concepto biolgico de especie, que es el 17) y as evitar un argumento circular.
concepto aceptado habitualmente por los zologos para Dentro de este mismo sentido pre-darwiniano, encon-
organizar en especies la inmensa variedad de formas na- tramos que existen otro tipo de similitudes entre organis-
turales que aparecen en la naturaleza (ver Captulos 17 y mos, las analogas. Los ojos de los vertebrados y de los
66 Carmen Zamora Muoz
Homologas morfolgicas
BALLENA Isquin
Pelvis
Fmur
SERPIENTE
Miembros posteriores
rudimentarios
Ilion
Fmur
Figura 10. Las ballenas y las serpientes carecen de apndices posteriores, sin embargo, en su esqueleto, presentan vestigios de
huesos homlogos a los miembros posteriores de otros tetrpodos (modificado de Ridley 1993).
distal con el metatarso (tarso-metatarso), por lo que los serpientes han evolucionado de los tetrpodos en lugar de
huesos de las extremidades posteriores de un pjaro adul- ser creados independientemente.
to no parecen corresponder con los de un cocodrilo. Algunas de estas homologas pueden ser adems des-
El argumento de las homologas puede ser an ms ventajosas (costosas) para el organismo que las porta. Los
persuasivo a la hora de demostrar que el compartir carac- argumentos creacionistas, que defienden el origen inde-
teres es una prueba de que los organismos tienen el mis- pendiente de las especies y una perfecta adaptacin de los
mo origen. Si no fuera de ese modo, y las especies hubie- organismos a su ambiente, no pueden explicar la existen-
ran sido creadas de forma independiente, cmo podra- cia de tales caracteres. Estas estructuras u rganos son
mos explicar la existencia de rganos vestigiales, funcio- consecuencia del efecto que ejerce el pasado evolutivo
nalmente ineficaces, o la presencia de rganos que no pro- sobre los caracteres que observamos en las especies ac-
duzcan ninguna ventaja al organismo que las porta? tuales y que se conoce como lastre filogentico. Se tra-
Existen algunos miembros de tetrpodos que han per- ta de caracteres heredados que pudieron ser adaptaciones
dido las extremidades. Son, por ejemplo, las ballenas en un determinado momento para las especies que los
modernas, que no poseen las extremidades posteriores, o posean pero que, a causa de que los cambios ambientales
las serpientes, que han perdido ambas. Sin embargo, si provocan nuevas presiones selectivas, pueden aparecer
observamos la estructura sea en ambos grupos de orga- casos de maladaptaciones o imperfecciones en las espe-
nismos, a la altura de la columna vertebral donde debe- cies actuales. Un ejemplo clsico de estas imperfecciones
ran situarse los miembros posteriores, encontramos un es el ltimo molar en humanos, las llamadas muelas del
conjunto de huesos claramente homlogos con los de la juicio, que generalmente deben ser extradas porque no
pelvis de cualquier otro tetrpodo (Fig. 10). Son estructu- existe suficiente espacio en las mandbulas para un com-
ras vestigiales (porque no se utilizan para que se articulen pleto desarrollo de las mismas, pero que fueron funciona-
con ellos los miembros posteriores, que sera su funcin les en nuestros antepasados que posean mandbulas ms
original) cuya retencin sugiere que tanto ballenas como grandes.
68 Carmen Zamora Muoz
Figura 11. Formas typica (arriba) y carbonaria (abajo) de la polilla Biston betularia. Fotografa cedida por
Dr. Bruce S. Grant.
ms difcil saber el porqu y el cmo podran seleccionar- variedad dominante fueron notables. (2) El cambio ade-
se. Y (4), sencillamente, los rasgos morfolgicos son exa- ms estuvo asociado a un fenmeno ambiental compren-
minados ms a menudo que los bioqumicos para probar sible, la contaminacin atmosfrica, que cubri de holln
predicciones de la seleccin natural. las cortezas de los rboles. Y (3) el agente de seleccin
Las actividades humanas se han convertido en los era simple y fcil de comprender; las aves depredaban
tiempos actuales en un estmulo importante para la selec- diferencialmente sobre las formas no mimticas (la forma
cin natural en muchas especies. Uno de los ejemplos ms typica en este caso), que consecuentemente dejaron me-
citados en la bibliografa de evolucin en accin es el caso nos descendencia, disminuyendo su frecuencia en la po-
del melanismo industrial en los lepidpteros, y ms con- blacin en las sucesivas generaciones. Este hecho de se-
cretamente el caso de Biston betularia, la gemetra del leccin direccional (ver Captulo 7) fue demostrado en
abedul. La forma typica de esta especie (fondo blanco con los aos 50 por H.B.D. Kettlewell (1956) en su estudio de
jaspeado en negro) era la forma comn en los bosques bosques de reas contaminadas y no contaminadas.
caducifolios a principios del s. XIX y su coloracin le La seleccin en una direccin puede, a veces, ser se-
permita camuflarse con los lquenes de las cortezas de guida por la seleccin en la direccin contraria, como se
los abedules (Fig. 11). Con la revolucin industrial en puede comprobar con el mismo ejemplo de esta polilla.
Inglaterra, la forma negra de B. betularia aument su fre- Actualmente la frecuencia de la forma melnica de B.
cuencia (hasta un 90% alrededor de 1960) debido a que betularia ha disminuido a menos del 20% con el descen-
estaba mejor camuflada en las cortezas de los rboles, que so de la contaminacin en Inglaterra como consecuencia
ahora estaban ennegrecidas y haban perdido la cubierta de las leyes de mejora de la calidad ambiental, y se cono-
de lquenes. Hasta 1848, que se detect por primera vez cen casos en el continente americano de cambios evoluti-
la forma carbonaria de esta especie (Fig. 11), las maripo- vos similares en diferentes subespecies de B. betularia
sas con mutacin melnica asociada a los efectos de la ligados, como en el caso de Inglaterra y otros pases euro-
contaminacin industrial estaban prcticamente ausentes peos, a la aparicin de formas melnicas tras los cambios
de las colecciones entomolgicas y citas bibliogrficas. ambientales producidos por la contaminacin industrial
Aunque la aparicin y mantenimiento del melanismo (Grant et al. 1996, 1998).
industrial en B. betularia es ms complejo de lo que usual- Los pinzones de Darwin, que se hicieron famosos tras
mente se cita en la bibliografa (ver revisin en Majerus, las observaciones de Darwin en las Islas Galpagos refe-
1999), las razones para que el caso de esta polilla sea el rentes al tamao y forma de sus picos y la relacin con la
ejemplo clsico de actuacin de la seleccin natural son seleccin de alimento, han seguido siendo objeto de estu-
fciles de comprender: (1) Se trata de un proceso que tuvo dio durante aos gracias a que son organismos muy ade-
lugar de forma relativamente rpida y fue fcilmente ob- cuados para investigacin. Los rasgos morfolgicos de
servable; en tan slo 50 aos los cambios en algunas po- sus picos son muy heredables y viven en un ambiente con
blaciones hacia la forma melnica de B. betularia como un clima muy cambiante. Durante muchos aos, Peter
CAPTULO 4: EVIDENCIAS A FAVOR DE LA EVOLUCIN 71
ms de indeseable, por las frustraciones y efectos negati- seleccin natural en insectos. El ms claro es el de la re-
vos, tanto sociales como econmicos, que se llegan a pro- sistencia al DDT utilizado para combatir la malaria, en-
ducir. Son los casos de las resistencias de los organismos fermedad causada por un protozoo parsito sanguneo que
a antibiticos y pesticidas. se transmite a los humanos mediante la picadura de mos-
Los antibiticos son armas de guerra qumica que quitos. Las zonas con epidemias de malaria eran tratadas
han evolucionado en los hongos y en las bacterias para con DDT, que es un veneno letal pues afecta al sistema
protegerlos de los agentes patgenos y de los competido- nervioso de los insectos. Cuando se usaba en un rea por
res. El avance mdico ms importante del siglo XX fue primera vez, el DDT era efectivo durante varios aos (unos
quizs el descubrimiento de que estas toxinas producidas 10 aos). Sin embargo, a partir de entonces, comenzaban
por los hongos podan matar a las bacterias que causan a aparecer mosquitos resistentes y cada vez con ms fre-
muchas de las enfermedades humanas. Actualmente se cuencia, tras nuevos tratamientos con el insecticida (des-
conoce una amplia variedad de productos fngicos y pus de algunos meses en lugar de aos). El que el DDT
bacterianos que son inocuos para la mayora de las perso- haya llegado a ser ineficaz tan rpidamente es debido a
nas, pero que pueden destruir a las bacterias que causan que, cuando se usa, se crea una gran fuerza de seleccin
muchas infecciones. direccional a favor de los mosquitos resistentes al DDT.
Sin embargo, hoy en da muchas bacterias peligrosas Los insectos pueden desarrollar resistencias mediante
son ms difciles de controlar con los antibiticos que hace diferentes mecanismos. Algunos son de tipo comporta-
diez o veinte aos. Dichas bacterias han desarrollado de- mental, como la aparicin de una elevada sensibilidad al
fensas contra los antibiticos. Staphylococcus aureus cau- insecticida o el evitar los hbitats tratados. Otros meca-
sa peligrosas infecciones en humanos y es la causa ms nismos llevan a la produccin de enzimas detoxificado-
comn de la infeccin de las heridas. En 1941 todos los ras, a la disminucin de la sensibilidad de la zona afecta-
estafilococos eran vulnerables a la penicilina, que inhibe da por el insecticida o a impedir la penetracin cuticular
la sntesis de la pared celular, pero tres aos ms tarde (Taylor 1986). A menudo la resistencia es controlada por
algunas cepas ya haban evolucionado por seleccin un nico alelo resistente, como en el caso del mosquito
direccional, produciendo enzimas que podan descompo- Culex quinquifasciatus al permetrin, o las moscas doms-
nerla. Actualmente, el 95% de las cepas de S. aureus y ticas al DDT. En otros casos la resistencia no es debida a
otros estafilococos son resistentes a la penicilina y otros una mutacin puntual sino a una amplificacin gentica.
antibiticos de estructura similar. Una mutacin en un gen Este es el caso de Culex pipiens que, en condiciones ex-
cromosmico cambi la estructura de un elemento de la perimentales, desarroll resistencia a un insecticida orga-
pared celular bacteriana por lo que estos antibiticos ya nofosforado debido a que algunos individuos desarrolla-
no les afectan. Los intentos con otros frmacos han pro- ron un gran nmero de copias de un gen para una enzima
vocado efectos similares como resultado de nuevas muta- con accin detoxificadora.
ciones (ver Nesse y Williams 2000 y Captulo 22).
Muchos insectos transmiten graves enfermedades a los Agradecimientos
humanos y al ganado o son plagas en los cultivos agrco-
las por lo que se sintetizaron unas sustancias qumicas A Manuel Soler, por su invitacin a participar en este
conocidas como insecticidas (o pesticidas) para eliminar- libro. A Juan J. Soler y Jos L. Tellera, por sus valiosas y
los. Estos productos, antes de la intervencin humana, constructivas crticas que mejoraron el texto. A Blackwell
nunca estuvieron presentes en los ambientes naturales. Sin Science Ltd y Cambridge University Press por permitir la
embargo, la utilizacin de estas sustancias selecciona a reproduccin de las figuras obtenidas a partir de material
los individuos con algn tipo de resistencia a los insecti- editado por dichas editoriales. Al Catedrtico de biologa
cidas y, en relativamente pocas generaciones, los indivi- Dr. Bruce S. Grant, por la cesin desinteresada del mate-
duos resistentes se extienden en la poblacin, haciendo rial fotogrfico reproducido en este captulo. A Beatrz
ineficaces estos tratamientos. La evolucin de la resisten- Rodrguez-Huesca, por su inestimable ayuda al ofrecerse
cia a pesticidas es, pues, otro ejemplo de evolucin por a dibujar algunas de las figuras de este captulo.
Bibliografa
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Lecturas recomendadas
(1) DARWIN, C. 1998. El origen de las especies. Espasa-Calpe, Madrid. (Traduccin del libro original publicado en 1859). Obra de
referencia obligada sobre evidencias de evolucin. En concreto, Darwin dedic los captulos 10 al 13 para exponer importantes
argumentos (paleontolgicos, biogeogrficos, morfolgicos y embriolgicos) a favor de su teora evolutiva.
(2) FUTUYMA, D.J. 1998. Evolutionary biology, 3 ed. Sinauer Associates, Inc., Sunderland. Libro sobre biologa evolutiva muy
completo, y denso en cuanto informacin. Describe con gran detalle los numerosos ejemplos que utiliza para ilustrar los diferentes
temas tratados. Es de destacar el captulo dedicado al registro fsil en el que se exponen numerosas pruebas de los cambios evolu-
tivos sufridos por los organismos a lo largo del tiempo y que pueden ponerse de manifiesto a travs del estudio paleontolgico. En
el captulo 5 desglosa varios tipos de argumentos, surgidos del estudio sistemtico de los organismos, en contra de la creacin
independiente. Cada uno de ellos son tratados en mayor extensin en otros captulos.
(3) RIDLEY, M. 1996. Evolution, 2 ed. Blackwell Science, Cambridge. Se trata de un libro de texto de fcil comprensin que repasa
todos los temas evolutivos, muy til para estudiantes universitarios. En la primera parte del libro se dedica un captulo completo a
exponer algunos ejemplos, ms o menos conocidos, de la existencia de evolucin.
Captulo 5: A QU NIVEL ACTA LA SELECCIN NATURAL?
Manuel Soler
DEPARTAMENTO DE BIOLOGA ANIMAL Y ECOLOGA. FACULTAD DE CIENCIAS. UNIVERSIDAD DE GRANADA.
18071-Granada. E-mail:msoler@goliat.ugr.es
Tericamente la seleccin podra actuar sobre cualquier sistema en el que (1) exista variabilidad fenotpica, (2)
las distintas variables fenotpicas sean responsables de diferentes eficacias biolgicas, y (3), la eficacia biolgica
sea heredable. El nivel de seleccin ha sido un tema sumamente polmico en el que los defensores de la seleccin a
diferentes niveles (a nivel de individuo, de grupo o de genes, principalmente) han protagonizado debates tan vehe-
mentes e interminables como estriles desde el punto de vista cientfico. Actualmente se impone la idea de que
existe una jerarqua de interactores (entidades que interaccionan entre s dando lugar a una replicacin diferencial en
la creacin de la siguiente generacin) y replicadores (entidades que pasan con su estructura intacta a la siguiente
generacin), y que la seleccin natural est actuando a distintos niveles (teora de la seleccin multinivel). Sin
embargo, hay que partir de la base de que, aunque la seleccin puede tener lugar a otros niveles, lo general es que sea
bastante dbil comparada con la que existe a nivel de organismo. Es importante no perderse en debates estriles, y en
el futuro prximo habra que prestar especial atencin a dos cuestiones: primera, de qu manera la seleccin natural
entre unidades biolgicas (interactores) de bajo nivel (por ejemplo, los individuos), crean unidades de ms alto nivel
(por ejemplo, las sociedades); y segunda, partiendo de la base de que la seleccin natural acta a mltiples niveles,
cmo la seleccin natural que est actuando a un nivel afecta a la seleccin natural que acta a otros niveles (conflic-
to genmico).
temas evolutivos que era parte de lo que podramos lla- presentan las tres propiedades mencionadas anteriormen-
mar la moda cientfica de la poca. Todo el mundo parti- te (variabilidad, heredabilidad y diferencias en xito
cipaba pero muy pocos haban ledo las obras originales reproductor), en la prctica, la seleccin a estos niveles
de Darwin. Esto provoc que se extendieran ideas y argu- sera muy dbil debido a la gran rapidez de la seleccin
mentos que nunca fueron expuestos en la teora de la evo- entre individuos comparada con la que se dara entre es-
lucin de las especies. De esta forma, durante el siglo XX, pecies o clados. De acuerdo con Stearns (1986), la fuerza
hasta los aos 60 era muy frecuente hablar de seleccin de la seleccin natural en un nivel determinado va a de-
por el bien de la especie (revisado en Wilson 1983). In- pender de tres cosas: (1) la cantidad de variabilidad para
cluso prestigiosos cientficos como Lorenz, Huxley, o el un carcter determinado entre unidades del nivel consi-
espaol Margalef utilizaban argumentos del tipo: los sal- derado, relativo a la variabilidad en todos los niveles, (2)
mones, a pesar de que todos mueren, remontan los ros la duracin del ciclo de esas unidades, y (3), el grado en
para reproducirse por el bien de la especie, o los leones que el xito reproductor de esas unidades est relaciona-
no se pelean porque muchos moriran y sera perjudicial do con la variabilidad entre unidades del carcter consi-
para la especie. derado. Aunque es evidente que unas especies tienen un
En 1962, Wynne-Edwards public su famoso libro en nivel reproductor considerablemente mayor que otras, es
el que intentaba mostrar que el comportamiento social y obvio que la seleccin que puede actuar a nivel de espe-
reproductor de los animales estaba diseado para contro- cie o de clado es muy dbil, ya que la duracin de su ciclo
lar el nivel de natalidad. El argumento era el siguiente: si es enormemente larga. Mientras que la duracin del ciclo
una poblacin o una especie est formada por individuos es de una generacin para genes y para individuos, el tiem-
egostas que tienden a reproducirse a la mxima tasa po- po que puede tardar en desaparecer una especie es mucho
sible, acabarn con los recursos y se extinguirn; por el ms largo, y mucho ms todava para un clado.
contrario, la seleccin natural debe favorecer a aquellas
poblaciones o especies formadas por individuos no egos- Seleccin a nivel de genes
tas que se reproducen a una tasa ptima para el grupo. En
otras palabras, Wynne-Edwards (1962) defenda que las Williams (1966) y ms tarde Dawkins (1976) argu-
especies (o las poblaciones) son capaces de controlar la mentaron que la evolucin acta principalmente a nivel
tasa de natalidad de los individuos evitando la destruc- de genes. Dawkins, en su famoso libro al que puso el su-
cin total de los recursos. Esta idea resultaba sumamente gestivo nombre de El gen egosta, propona que la uni-
atractiva ya que coincide con lo que los humanos estn dad fundamental de seleccin no era el individuo sino el
intentando en algunos pases desde hace varias dcadas. gen (Dawkins 1976). Destac que los genes actan como
Este intento de Wynne-Edwards de sintetizar y expli- replicadores y son duplicados y preservados a lo largo del
car la seleccin de grupo permiti a una serie de cientfi- tiempo, mientras que los organismos son simplemente los
cos encabezados por George Williams, formados tras la vehculos que portan los genes. Esta idea fue fuertemente
sntesis evolutiva entre gentica, paleontologa y sistem- criticada acusndola de demasiado reduccionista y argu-
tica (ver Captulo 2), desmontar las argumentaciones sim- mentando que la seleccin no puede actuar directamente
plistas a favor de la seleccin de grupo. Concretamente, sobre los genes sino sobre los envases en los que estn
el argumento de Williams (1966) era el siguiente: imagi- incluidos que son los individuos (Gould 1984, Sober
nemos una poblacin de petirrojos, Erithacus rubecula, 1984).
que est siendo controlada de la forma sugerida por
Wynne-Edwards. Esto implica que los recursos del hbitat
nunca son sobre-explotados y por tanto no hay escasez de Dos conceptos bsicos: interactor y replicador
alimento; pero supongamos que aparece un individuo en
el que los mecanismos de control de su reproduccin no Durante los aos setenta, como consecuencia de la
funcionan adecuadamente, este individuo se reproducira proliferacin de trabajos tericos que resultaban en mo-
egostamente mientras que el resto lo haran de forma delos que predecan una jerarqua de niveles de seleccin
controlada. Por tanto, este individuo anormal producira en los que no era posible utilizar la distincin entre
ms descendientes, los cuales, en la siguiente generacin fenotipo y genotipo en los distintos niveles, Hull (1980) y
volveran a tener un mayor xito reproductor, con lo que Dawkins (1982), introdujeron los conceptos de interactor
en pocas generaciones los individuos egostas predomi- y replicador. Hull defini replicador como la entidad que
naran en la poblacin. Esto significa que la seleccin a pasa con su estructura intacta directamente en la
nivel de individuo rompera ese presunto control que exis- replicacin, e interactor, como una entidad que es capaz
tira a nivel de poblacin. En la actualidad existe un con- de interaccionar como un todo con el medio ambiente de
senso sobre el hecho de que este tipo de seleccin de gru- manera que se produce replicacin diferencial de los dis-
po no puede frenar la seleccin a nivel de individuo tintos interactores. Posteriormente, Dawkins ampli el
(Wilson 1983). concepto de replicador definindolo como cualquier cosa
Tambin se ha sugerido en diversas ocasiones que la en el universo de la que se producen copias y quit im-
seleccin a nivel de especies o incluso de clados, puede portancia al concepto de interactor comenzando por cam-
ser importante (Stanley 1975). Aunque esta afirmacin es biarle el nombre por el de vehculo. Dawkins defini
tericamente posible ya que ambos niveles taxonmicos vehculo como cualquier tipo de entidad (p. ej. los indivi-
CAPTULO 5: A QU NIVEL ACTA LA SELECCIN NATURAL? 77
asexual es el genoma (Tabla 1). En lo que respecta a la completos pueden ser cambiadas mediante seleccin arti-
seleccin de grupo tambin se pueden distinguir dos ti- ficial (Swenson et al. 2000). Para que exista seleccin a
pos, intra e interdmica, en ambas el interactor sera el nivel de comunidad tendra que actuar sobre propiedades
grupo, pero en la primera los replicadores son los genes, que slo tuvieran incidencia a nivel de comunidad y que
mientras que en la segunda sera el grupo (Tabla 1). provocaran distintos niveles de reproduccin y supervi-
En la jerarqua de replicadores e interactores conside- vencia de las distintas subcomunidades de un ecosistema
rada por Brandon (1990), tambin se incluye la denomi- (Johnson y Boerlijst 2002).
nada seleccin de avatar sugerida por Damuth (1985) al Actualmente, uno de los modelos de seleccin de gru-
defender que la unidad de alto nivel ms adecuada para po ms prometedor es el modelo intradmico de David
que se produzca seleccin no sera la especie ni el clado, S. Wilson (1980), segn el cual, seleccin individual y
sino el avatar, considerando como tal a las poblaciones seleccin de grupo podran considerarse como los dos
locales de especies que se encuentran incluidas en una extremos de un continuo. Este modelo se basa en la selec-
misma comunidad ecolgica. La seleccin de avatar y las cin que tiene lugar cuando una poblacin reproductora
otras de nivel superior como la seleccin de especies y de es temporalmente dividida en varias subpoblaciones. Por
clado (ver Tabla 1), tienen en comn con la seleccin de ejemplo, consideremos que hay dos tipos de individuos
grupo interdmica que el propio grupo acta como en la poblacin, el tipo 1 no influye sobre el xito repro-
interactor y como replicador. ductor de sus vecinos mientras que el tipo 2 si influye.
Los individuos forman al azar pequeos grupos y se pro-
ducen interacciones que afectan a la eficacia biolgica
Situacin actual dentro de cada uno de los grupos. Los procesos de selec-
cin natural actan dentro de los grupos, despus los su-
De lo comentado en el apartado Perspectiva histri- pervivientes se mezclan en grupos y el ciclo comienza de
ca sobre la seleccin de grupo, se concluye que si se nuevo. Este tipo de modelos permiten hacer predicciones
considera seleccin de grupo, tal y como se planteaba en de las circunstancias que favorecen la evolucin de los
la versin ingenua de Wynne-Edwards, frente a seleccin caracteres que afectan tanto al xito reproductor dentro
individual, la seleccin individual siempre va a ser ms de un grupo como entre grupos, sin embargo, se ha suge-
fuerte. Sin embargo, asumiendo que, tericamente, cual- rido que estos modelos (seleccin de grupo intradmica,
quier entidad que cumpla las tres caractersticas necesa- ver Tabla 1), son matemticamente equivalentes a los de
rias para que se produzca evolucin adaptativa (variabili- seleccin a nivel de individuo (teniendo en cuenta la efi-
dad, reproduccin y herencia) responder a la seleccin cacia biolgica inclusiva), por tanto no se puede conside-
natural, han ido surgiendo otros modelos de seleccin de rar como un tipo distinto de evolucin (Dugatkin y Reeve
grupo con mayores probabilidades de funcionar. 1994). No obstante, no hay unanimidad, hay autores que
La seleccin de grupo, por analoga con la seleccin piensan que los procesos modelados por la seleccin in-
individual, se podra definir como la reproduccin dife- tradmica constituyen casos reales de seleccin de grupo
rencial de grupos biolgicos que es debida a la adapta- (Brandon 1990).
cin diferencial de esos grupos a un medio ambiente co- La importancia de la seleccin de grupo en la evolu-
mn. La seleccin de grupo slo ser eficaz si (1) la emi- cin de los comportamientos altruistas en humanos se
gracin de individuos entre grupos es mnima, (2) los gru- merece un comentario aparte. Darwin (1871), ya sugiri
pos se mantienen durante poco tiempo y (3) se reprodu- que durante la prehistoria, aquellas tribus con individuos
cen dando lugar a otros grupos. De hecho, los grupos que dispuestos a sacrificarse por el bien del grupo podran salir
no intercambian emigrantes y que se reproducen dividin- victoriosas sobre otras tribus con individuos menos
dose en dos podran ser considerados como unidades de altruistas. En este mismo sentido Sober y Wilson (1998)
herencia, y por tanto, de seleccin (Leigh 1991; se co- muestran un ejemplo de cmo una tribu africana con una
rrespondera con la seleccin de grupo interdmica (ver gran predisposicin a la asistencia mutua puede reempla-
Tabla 1)). zar o absorber a otras. Actualmente, por regla general, se
Normalmente se aceptaba que los potenciales niveles acepta que los comportamientos altruistas en humanos han
evolucionado porque durante la mayor parte de su histo-
de seleccin por encima del individuo no presentaban
ria evolutiva era crucial para los individuos ayudar a los
variabilidad heredable (Maynard Smith 1976). Sin em-
otros miembros de la tribu puesto que su propia supervi-
bargo, algunos estudios recientes han mostrado, no slo
vencia dependa de la del resto de los miembros. En lo
que s pueden existir caractersticas heredables a nivel de que no hay unanimidad es en la interpretacin de este
grupo, sino que adems, en algunos casos, la seleccin de hecho, por ejemplo, Sober y Wilson (1998) defienden que
grupo resulta en una respuesta a la seleccin mucho ms se trata de seleccin de grupo mientras que otros autores
rpida de lo que se predeca tericamente (Goodnight como Ridley (1998) opinan que se trata de cooperacin
1990a, 1990b, Craig 1982). Incluso, recientemente se ha entre individuos que conlleva el inters propio de cada
demostrado, de manera experimental, que microecosis- uno de ellos, y por tanto, no se puede considerar selec-
temas iniciados en el laboratorio compuestos por miles cin de grupo. Segn Ridley, para que se pudiera concluir
de especies y millones de individuos presentaban varia- que se trata de seleccin de grupo tendra que ocurrir que
cin fenotpica y que parte de esta variacin era hereda- los individuos cooperaran por el bien del grupo en contra
ble, lo que permita que las propiedades de ecosistemas de sus propios intereses.
CAPTULO 5: A QU NIVEL ACTA LA SELECCIN NATURAL? 79
ORGANISMO
Clula Clula
Ncleo Ncleo
Mt Mt Mt Mt
NUCLEO Mt
Cromosoma Cromosoma
Cromosoma
ADN ADN ADN ADN
ADN ADN
Figura 1. Un organismo visto como una jerarqua de distintos niveles de replicadores. Dibujada a partir
de Stearns y Hoekstra (2000).
Con respecto a la seleccin a nivel de genes, se sugi- cas estriles, puesto que parte de la base de que la selec-
ri que una forma de confirmar que la evolucin puede cin puede actuar a varios niveles, y est favoreciendo el
ser dirigida a este nivel sera demostrar que ciertos ele- avance de la biologa evolutiva. Merece ser tratada inde-
mentos genticos (llamados egostas (Doolittle y Sapienza pendientemente en el siguiente apartado.
1980)) son capaces de expandirse incluso, en contra de
los intereses del organismo. Se han descrito numerosos Teora de la seleccin multinivel
casos donde esto ocurre (ver la revisin de Hatcher
(2000)). Por ejemplo, la acumulacin y mantenimiento Segn lo explicado en el apartado Jerarqua de inte-
de transposones en las poblaciones de Drosophila ractores y replicadores, hay varios niveles a los cuales
(Charlesworth 1987), los denominados alelos t en rato- puede actuar la seleccin natural (Tabla 1): entre los frag-
nes, cuyo mantenimiento supone un gran problema ya que mentos de ARN en la sopa primordial durante la etapa
provocan que muchos de los descendientes sean estriles del inicio de la vida, entre los fragmentos de ADN y entre
(Lacy 1978), y los denominados cromosomas egostas que los cromosomas dentro de las clulas, entre las partes de
se han descrito en una especie de avispa, Nasonia los organismos dentro de los organismos, entre los orga-
vitripennis (Nur et al. 1988) y en algunas especies de sal- nismos dentro de poblaciones, entre grupos de organis-
tamontes (Camacho et al. 2000). Sin embargo, en estos mos dentro de poblaciones, entre poblaciones dentro de
casos tambin se puede distinguir entre replicador que es comunidades, entre especies dentro de grupos de espe-
el trozo de informacin gentica, y el interactor, que es el cies competidoras, y finalmente entre clados. En la Figu-
trozo de ADN que contiene esa informacin gentica. Por ra 1 se representa cmo un organismo eucariota multice-
tanto, incluso en estos casos, la seleccin estara actuan- lular est formado por clulas que a su vez contienen n-
do tambin sobre el interactor (Reeve y Keller 1999). cleos y mitocondrias. Los ncleos tienen cromosomas que
Como conclusin se puede decir que el gen (o ms estn constituidos por secuencias de ADN (genes) y las
concretamente la informacin contenida en l) es la uni- mitocondrias tambin tienen ADN aunque dispuesto en
dad de replicacin, mientras que los individuos y posible- forma circular. Igualmente, tambin se puede considerar
mente otras unidades, seran los interactores sobre los que que una especie est formada por diferentes poblaciones
acta la seleccin, pero no sobre los genes (Sober 1984). que a su vez estn constituidas por individuos (Fig. 2).
Los genes cambian su frecuencia en la poblacin de ge- Muchas de estas entidades tienen las tres caractersticas
neracin en generacin como resultado (salvo en la selec- necesarias para que se produzca evolucin adaptativa (va-
cin gnica) de la actuacin de la seleccin natural, pero riacin, heredabilidad y capacidad reproductiva), por tan-
la seleccin natural no ve genes, no puede actuar direc- to, se puede decir que un organismo multicelular est cons-
tamente sobre ellos, y ste es el motivo de que existan tituido por una jerarqua de replicadores que se contina
tantos tipos de genes parsitos. a niveles superiores, esto es seleccin multinivel, que tam-
Lo ms interesante de la situacin actual del polmico bin se puede hacer extensiva a los niveles superiores.
tema del nivel de actuacin de la seleccin natural, es que Seleccin adaptativa ocurre a un nivel determinado
paulatinamente va ganando adeptos (y apoyo) la teora de si, y slo si, (1) existe reproduccin diferencial entre las
la seleccin multinivel que tiene varias ventajas impor- entidades en ese nivel, y (2), las caractersticas fenotpicas
tantes. Por ejemplo, evita la prdida de tiempo en polmi- de las entidades a ese nivel son tan importantes en el xi-
80 Manuel Soler
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Lecturas recomendadas
(1) BRANDON, R.N. 1990. Adaptation and environment. Princeton University Press, Princeton. Se trata de un buen libro sobre evolu-
cin (con un importante componente filosfico) en el que el captulo 3, bastante extenso, est dedicado a los niveles de seleccin. El
tema es tratado ampliamente, y adems, consiguiendo evitar la polmica y centrarse en un enfoque constructivo.
(2) KELLER, L. (Ed.) 1999. Levels of selection in evolution. Princeton University Press, Princeton. Incluye 12 captulos, todos ellos
enfocados desde el punto de vista del papel de los distintos niveles de seleccin. Especial mencin merece el primero de ellos
(Levels of selection: burying the units-of-selection debate and unearthing the crucial new issues).
(3) Suplemento especial al volumen 150 de la revista American Naturalist dedicado ntegramente a la seleccin multinivel en el que
se publican artculos firmados por los autores ms prestigiosos que trabajan sobre el tema.
Captulo 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES
La evolucin biolgica consiste en el cambio en las caractersticas hereditarias de grupos de organismos a travs
de las generaciones. Ocurre como consecuencia de varios procesos fundamentales, tanto aleatorios como no aleato-
rios. La variacin en las caractersticas de los organismos de una poblacin se origina a travs de la mutacin al azar
de secuencias de ADN (los genes) que las determinan. Adems, la variacin gentica aumenta por recombinacin
durante la reproduccin sexual, que produce nuevas combinaciones de genes, y tambin por el flujo gnico, es decir,
la entrada de nuevos genes desde otras poblaciones. El cambio evolutivo dentro de una poblacin consiste en un
cambio en las frecuencias gnicas y genotpicas. Los dos principales procesos impulsores del cambio evolutivo son
la seleccin natural y la deriva gentica. La seleccin natural resulta de cualquier diferencia heredable en la tasa de
supervivencia o reproduccin entre organismos portadores de diferentes alelos o genotipos (diferencias en eficacia
biolgica). En la mayora de los casos, las circunstancias ambientales determinan qu variante tiene la mayor efica-
cia biolgica, y una consecuencia comn de la seleccin natural es la adaptacin, una mejora en la habilidad media
de los miembros de la poblacin para sobrevivir y reproducirse en su ambiente. La deriva gentica resulta de la
variacin al azar en la supervivencia y reproduccin de los diferentes genotipos. En la deriva gentica, las frecuen-
cias de los alelos fluctan por puro azar. Ocasionalmente, un alelo reemplazar a los otros (es decir, se fijar en la
poblacin). La deriva gentica es la fuerza predominante cuando los alelos de un gen son neutros, esto es, cuando no
difieren substancialmente en sus efectos sobre la supervivencia o la reproduccin, y acta ms intensamente cuanto
ms pequea es la poblacin. La deriva gentica resulta en cambio evolutivo, pero no en adaptacin, aunque en
combinacin con la seleccin puede favorecerla.
cin siguiente. Esta nueva generacin tiene un acervo cin en ese locus, ya que las frecuencias allicas no pue-
gnico reconstruido, que puede diferir del de la genera- den cambiar de una generacin a otra. Por el contrario, si
cin anterior. en otra poblacin hay dos alelos en ese locus, s puede
Las poblaciones son dinmicas; pueden crecer y ex- haber cambio evolutivo en ese locus porque la frecuencia
pansionarse o disminuir y contraerse mediante cambios de un alelo puede incrementar a expensas de la del otro.
en las tasas de nacimiento o mortalidad, o por migracin Esto supone que cuanto mayor sea el nmero de loci va-
o fusin con otras poblaciones. Esto tiene consecuencias riables y ms alelos haya en cada locus variable, mayor
importantes y, con el tiempo, puede dar lugar a cambios ser la probabilidad de que las frecuencias allicas cam-
en la estructura gentica de la poblacin. bien en algn locus.
Del examen fenotpico de los individuos de una po-
blacin se deduce la existencia de variaciones fenotpicas,
Equilibrio Hardy-Weinberg
muchas de las cuales provienen de la diversidad gentica
subyacente. Cuando existe correspondencia biunvoca e
En 1908, G.H. Hardy y W. Weinberg demostraron, por
inequvoca entre fenotipo y genotipo, podemos calcular
separado, que en una poblacin panmctica (es decir,
las frecuencias allicas. Por ello, primero es necesario
donde los individuos se aparean al azar), de gran tamao
conocer la naturaleza gentica de los caracteres variables,
y donde todos los individuos son igualmente viables y
mediante el anlisis de los resultados de determinados
fecundos, el proceso de la herencia, por s mismo, no cam-
apareamientos, y entonces podremos definir la poblacin
bia las frecuencias allicas ni genotpicas de un determi-
por el nmero relativo de genotipos de cada clase en los
nado locus (Apndice 2). En esencia, el principio de
adultos (frecuencias genotpicas) y el nmero relativo de
Hardy-Weinberg enuncia que, en ausencia de fuerzas, la
alelos de cada tipo en los gametos (frecuencias allicas).
descripcin del sistema no cambia en el tiempo una vez
Supongamos un gen con los alelos A y a, y sean nAA,
alcanzado el equilibrio, y que la consecucin de ste pue-
nAa y naa los nmeros de individuos con los genotipos AA,
de llevar una o ms generaciones, dependiendo de las res-
Aa y aa, respectivamente, de modo que nAA+ nAa+naa=N,
tricciones fsicas impuestas por la organizacin del
siendo N el n total de individuos de la poblacin. Si re-
genoma.
presentamos por X, Y y Z las proporciones de los genotipos
La relacin general entre frecuencias allicas y geno-
AA, Aa y aa en la poblacin, las frecuencias genotpicas
tpicas puede describirse en trminos algebraicos: si p es
sern:
la frecuencia de A1 y q es la de A2, se cumple que p+q=1 si
n AA n Aa naa no existen ms que esos dos alelos. Las frecuencias geno-
X AA = , YAa = y Z aa = , de forma que
N N N tpicas de equilibrio vienen dadas por: p2 (A1A1), 2pq
XAA+YAa+Zaa=1. (A1A2), q2 (A2A2). Por ejemplo, si p=0.6 y q=0.4, las fre-
cuencias genotpicas son: p2= 0.36 (A1A1), 2pq=0.48
Las frecuencias allicas (denominemos p a la frecuen- (A1A2), q2=0.16 (A2A2). Obsrvese que las frecuencias ge-
cia de A y q a la de a) se calculan a partir del nmero de notpicas resultan del desarrollo de (p+q) (p+q)= (p+q)2 =
individuos de cada genotipo: p2 + 2pq + q2. Con valores cualesquiera de p y q y con
apareamiento aleatorio, una generacin es suficiente para
2nAA + nAa nAA + 12 nAa 2n + n naa + 12 nAa
p= = , y q = aa Aa = , alcanzar el equilibrio en las frecuencias allicas y genot-
2N N 2N N picas (Tabla 1). La Figura 1 muestra las frecuencias geno-
tpicas de equilibrio para distintos valores de las frecuen-
o bien a partir de las frecuencias genotpicas:
cias allicas. Obsrvese que la frecuencia de heterocigo-
tos no puede superar el valor 0.5.
n AA + 12 n Aa n AA 1 n Aa
p= = + = X AA + 12 YAa En una poblacin en equilibrio, la frecuencia de hete-
N N 2 N rocigotos es relativamente ms alta cuanto ms raro sea el
n + 1n n 1 n Aa fenotipo recesivo (Tabla 2). Por ejemplo, una de cada
q = aa 2 Aa = aa + = Z aa + 12 YAa
N N 2 N 20,000 personas son albinas, por lo que, suponiendo equi-
librio para el carcter, q2 = 1/20,000= 0.00005, y q = 0.007,
Como p+q=1, basta calcular p para conocer q: q=1-p.
y p = 0.993. En ese caso, 2pq = 0.014. Puesto que 0.014/
Es decir, la frecuencia del alelo A se determina su-
0.00005 = 290, en las poblaciones humanas hay 290 ve-
mando la mitad de la frecuencia de heterocigotos a la fre-
ces ms heterocigotos que homocigotos recesivos para el
cuencia de homocigotos AA, y la frecuencia del alelo a
albinismo. Esto es una muestra de la dificultad de elimi-
es igual a la suma de la mitad de la frecuencia de
nar de las poblaciones los caracteres deletreos recesi-
heterocigotos y la proporcin de homocigotos aa (Apn-
vos, ya que la mayora se encuentran en estado heteroci-
dice 1).
gtico inexpresado y contra ellos no puede actuar la se-
A nivel gentico, el cambio evolutivo en una pobla-
leccin.
cin puede describirse como cambio en las frecuencias
de los diferentes alelos y en las frecuencias genotpicas.
Equilibrio Hardy-Weinberg para alelos mltiples
Si todos los individuos de una poblacin son gentica-
mente idnticos para un cierto locus, es decir, son homo- Para los genes con ms de dos alelos se pueden adop-
cigotos para el mismo alelo (p=1), no puede haber evolu- tar tres soluciones:
CAPTULO 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES 85
0,8
+(A2A2)+ 2qr (A2A3)+ r2 (A3A3)
0,7
0,6 A1A1
Equilibrio Hardy-Weinberg para un gen
0,5 A1A2
ligado al sexo
0,4 A2A2
0,3
Si el determinismo cromosmico del
0,2
sexo es XX/XY, el nmero de genotipos
posibles aumenta a 5: A1A1, A1A2 y A2A2 en 0,1
hembras y A1 y A2 en machos. Si p es la 0
frecuencia de A1 y q la de A2, las frecuen- 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1
2
cias genotpicas de equilibrio son p (A1A1), Frecuencia de A2
2pq(A1A2) y q2(A2A2) en las hembras, y p(A1)
y q(A2) en los machos. En stos, las frecuen-
cias allicas coinciden con las frecuencias Figura 1. Frecuencias genotpicas predichas por el principio de Hardy-Weinberg,
en funcin de las frecuencias allicas. Obsrvese que la frecuencia de
genotpicas.
heterocigotos no puede sobrepasar el valor 0.5.
Si existe apareamiento aleatorio, las fre-
cuencias genotpicas sern estables tanto en
machos como en hembras (Tabla 3), siem- Tabla 2
pre que las frecuencias allicas (p y q) sean Frecuencia relativa de alelos deletreos enmascarados en los heterocigotos con
idnticas en ambos sexos. Si hubiese dife- respecto a la frecuencia de homocigotos recesivos
rencia en las frecuencias allicas de machos
y hembras, la poblacin no estara en equi- q 2pq / q2 Observaciones
librio. Por ejemplo, en una poblacin con 0.5 2 Hay 2 veces ms heterocigotos que homocigotos recesivos.
las proporciones 0.2A1 : 0.8A2 en los ma-
chos y 0.2A1A1 : 0.6A1A2 : 0.2A2A2 en las 0.1 18 Hay 18 veces ms heterocigotos que homocigotos recesivos.
hembras, la frecuencia de A1 es 0.2 en los 0.01 198 Hay 198 veces ms heterocigotos que homocigotos recesivos.
machos y 0.5 en las hembras. Cules se-
ran las frecuencias de equilibrio de los 5 0.001 1998 Hay 1998 veces ms heterocigotos que homocigotos recesivos.
genotipos? Cunto se tardara en alcanzar
esas frecuencias?
Como en los machos slo hay un cromosoma X y en do al sexo en una poblacin reproductora con el mismo
las hembras dos, los machos llevarn 1/3 de todos los nmero de machos que de hembras, ser igual a 1/3 de la
alelos de genes ligados al sexo, y las hembras llevarn 2/ frecuencia en machos ms 2/3 de la frecuencia en hem-
3. En consecuencia, la frecuencia media de un alelo liga- bras: peq= 1/3 pm + 2/3 ph= (pm+2ph)/3.
86 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
0,40 pm
En la siguiente generacin: pm=0.35 y
0,35 ph
ph = (0.35+0.5)/2= 0.425.
En la siguiente: pm =0.425 y 0,30 pt
ph=(0.35+0.425)/2= 0.3875. 0,25
En la 4: pmiv= 0.3875 y phiv= 0.40625. 0,20
En la 5: pmv= 0.40625 y phv= 0.396875.
0,15
En la 6: pmvi= 0.396875 y
vi 0 1 2 3 4 5 6 7
ph = 0.4015625.
Generaciones
Los valores de p se irn aproximando al
valor de equilibrio (0.4) a travs de las ge-
neraciones (Fig. 2). El Apndice 3 muestra Figura 2. Evolucin de frecuencias allicas desiguales en machos (pm) y hembras
al cabo de cuntas generaciones se alcan- (ph) para un gen ligado al sexo. Las diferencias se reducen a la mitad en cada
zan los valores de equilibrio. generacin y tienden a igualarse en la media ponderada de ambas
(pt =1/3pm + 2/3ph).
Ntese que la relacin entre la frecuen-
cia del fenotipo recesivo ligado al sexo en
los machos y en las hembras es q/q2, o sea, 1/q. Si q= 0.1, Equilibrio para dos loci
la frecuencia de machos recesivos es 10 veces mayor que
la frecuencia de hembras homocigticas recesivas. Sin El alcanzar el equilibrio en las frecuencias genotpicas
embargo, si q= 0.0001, 1/q= 10,000, es decir, la frecuen- despus de una generacin de panmixia es cierto para to-
cia de machos recesivos es 10,000 veces mayor. De este dos los loci autosmicos al ser considerados separada-
modo, cuanto ms pequea es q mayor es, relativamente, mente, pero no es cierto cuando se consideran dos o ms
la frecuencia del fenotipo recesivo en los machos. Por loci a la vez. Para dos loci, por ejemplo Aa y Bb, el nme-
ejemplo, la hemofilia ligada al sexo tiene una frecuencia ro de genotipos diferentes es 32 (Tabla 4).
fenotpica en los varones de 1/10,000. En contraste, la
frecuencia de mujeres homocigticas sera 0.00012, o sea, Tabla 4
una de cada 100 millones, un valor esperado que est de Combinaciones genotpicas para dos loci diallicos (A/a y B/b)
acuerdo con los poqusimos casos observados de mujeres AA Aa aa
hemoflicas.
El Apndice 4 muestra algunos ejemplos prcticos BB AABB AaBB aaBB
para probar si las poblaciones naturales muestran equili-
Bb AABb AaBb aaBb
brio Hardy-Weinberg para loci autosmicos, ligados al
sexo y con alelos mltiples. bb AAbb Aabb aabb
CAPTULO 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES 87
Procesos direccionales, que cambian las frecuencias El cambio en la frecuencia allica, q, en una genera-
de forma predecible en cantidad y direccin (las po- cin es:
blaciones se consideran de tamao infinito). Analiza-
q= q1 - q0 = q0 - m (q0 - Q) - q0= - m (q0 - Q)
remos los efectos de la migracin, la mutacin y la se-
leccin. Por tanto, el efecto de la migracin sobre las frecuen-
Procesos dispersivos, que se dan en poblaciones pe- cias allicas (q) depende del ndice de migracin (m) y
queas por efecto de muestreo. Los cambios de fre- de la diferencia gentica entre las poblaciones (q - Q).
cuencia son predecibles en cantidad, pero no en direc- Despus de una generacin de migracin, la diferen-
cin. Es el caso de la deriva gentica y la consanguini- cia entre las frecuencias allicas de las dos poblaciones
dad, aunque esta ltima puede darse tambin en pobla- ser:
ciones grandes con apareamiento no aleatorio.
q1 - Q = q0 (1-m) + Qm - Q = q0 (1-m) - Q (1-m) =
La migracin (flujo gnico) = (1-m) (q0 - Q)
En la siguiente generacin:
Las poblaciones raramente son sistemas cerrados. Por
q2= q1 (1-m) + Qm = (q0 - q0m + Qm) (1-m) + Qm
lo regular, se produce cierta cantidad de transferencia de
genes, lo cual es ms probable cuando las poblaciones se y la diferencia gentica entre las dos poblaciones:
hallan estrechamente relacionadas espacial y gentica-
q2 - Q = (q0 - q0m + Qm) (1-m) + Qm - Q = q0 - q0 m +
mente. Entre las poblaciones adyacentes de una especie
Qm - q0 m + q0m2 - Qm2+ Qm - Q = q0 - 2q0 m + q0 m2 +
el flujo de genes puede ser grande, por lo que es de espe- 2Qm - Qm2 - Q = q0 (1 - 2m + m2) - Q (1 - 2m + m2);
rar que las poblaciones contiguas posean una composi-
cin gnica ms semejante que las que estn ms alejadas Por tanto,
geogrficamente. Por ello, la migracin entre grupos geo- q2 - Q = q0 (1-m)2 - Q (1-m)2 = (1-m)2 (q0 - Q)
grficamente aislados es un suceso de gran importancia
porque los complejos gnicos de adaptacin se rompen, Al cabo de n generaciones de migracin, la frecuencia
las frecuencias allicas se alteran y, en general, todas las allica vale:
diferencias genticas entre las poblaciones se reducen. qn= qn-1 (1-m) + Qm
La eficacia del intercambio de genes depende de la y la diferencia gentica entre las poblaciones es:
estructura de las dos poblaciones (emigrante y receptora)
y, ms especficamente, de la cantidad de migracin (n- qn - Q = (1-m)n (q0 - Q)
dice de migracin, m) y de la magnitud de la diferencia en Para conocer otros modelos sobre el flujo gnico, con-
frecuencias gnicas entre las dos poblaciones. sultar Fontdevila y Moya (1999).
Para considerar lo anterior en trminos cuantitativos,
imaginemos un modelo ms terico. Para simplificar el
problema, consideremos que la migracin efectiva es La mutacin
unidireccional, es decir, que se da desde una poblacin
grande (p. ej. continental) a otra menor y parcialmente Las mutaciones pueden ocurrir una sola vez (muta-
aislada (p. ej. insular). Supongamos un gen con dos alelos ciones no recurrentes) o bien darse con una cierta tasa
(A1 y A2) y un ndice de migracin m constante del conti- (recurrentes). Estas ltimas pueden ser reversibles o
nente a la isla. La frecuencia del alelo A2 se representa por irreversibles. Las mutaciones gnicas y cromosmicas
Q en el continente y por q en la isla. muestran una diferencia fundamental: las primeras sue-
Se considera constante el valor de Q, porque la frac- len ser recurrentes, mientras que las reordenaciones
cin que se pierde en cada generacin (m) es muy peque- cromosmicas pueden considerarse como un suceso muy
a en comparacin con el tamao de la poblacin conti- raro y probablemente nico. Las reordenaciones
nental. Sin embargo, el valor de q cambia en cada genera- cromosmicas provienen de dos fracturas que pueden pro-
cin porque al ser pequea la poblacin insular, una parte ducirse casi al azar a lo largo de los cromosomas, por lo
importante de su acervo gnico estar formada por que es muy poco probable que se repita una reordenacin
inmigrantes y sus descendientes. en dos ocasiones diferentes y por fracturas precisamente
En toda generacin, una fraccin de la poblacin in- en los mismos puntos. Por eso, las reordenaciones
sular es de inmigrantes (m) y el resto de los individuos cromosmicas se suelen considerar como sucesos nicos.
son endmicos (1-m). El valor de q en cada generacin es Como demostr Fisher (1930), las mutaciones no re-
la media ponderada de Q y q, es decir, el promedio de las currentes tienen una probabilidad de permanecer en las
frecuencias Q y q ponderado por las fracciones relativas poblaciones dependiendo, en principio, del nmero de
de la poblacin insular que representan. Si denominamos descendientes que tenga el individuo mutante: a mayor
q0 a la frecuencia de A2 en la generacin inicial, la fre- nmero de descendientes la probabilidad de permanecer
cuencia en la primera generacin (q1) ser: ser mayor. No obstante, la probabilidad de permanecer
disminuye constantemente generacin tras generacin, lo
q1= q0 (1-m) + Qm= q0 - q0m + Qm= q0 - m (q0 - Q) que indica que una mutacin nica, sin ventaja selectiva,
CAPTULO 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES 89
Los efectos de la seleccin dependen del grado de crementos de q se dan pronto en los casos recesivo y adi-
dominancia tivo, y tarde en el dominante. En cada caso, el mayor cam-
bio se produce cuando la poblacin alcanza la frecuencia
Si la desventaja de A2 es recesiva (h=0), la eficacia mxima de heterocigotos.
biolgica media de la poblacin valdr w = 1-2pqsh- Por un razonamiento similar, se deduce que la selec-
sq2=1-sq2, la frecuencia de A2 en la generacin siguiente cin elimina ms rpido los alelos deletreos raros cuan-
ser do son dominantes que cuando son recesivos (ver aparta-
do siguiente), e incrementa ms rpido la frecuencia de
q pqsh sq 2 q sq 2 q (1 sq ) , y el cambio un nuevo alelo beneficioso cuando es dominante, como
q1 = = =
1 2 pqsh sq 2 1 sq 2 1 sq 2 se observa frecuentemente con los genes de resistencia a
insecticidas.
en frecuencia:
Tiempo necesario para los cambios en frecuencia
spq[ q + h( p q)] spq 2 producidos por la seleccin
q = =
1 2 pqsh sq 2 1 sq 2
Cuando s es pequeo, la eficacia biolgica media val-
De la misma forma, si la desventaja de A2 es dominan- dr prcticamente 1, por lo que las ecuaciones anteriores,
te (h=1): que miden el cambio en frecuencia por seleccin, pueden
resumirse al numerador simplemente:
q(1 s ) sp 2 q
w = 1 s + sp 2 , q1 = 2 e q = q = sq 2 (1 q) , si la desventaja de a es recesiva,
1 s + sp 1 s + sp 2
q = sq(1 q) 2 , si es dominante, y
Si la desventaja de A2 fuese aditiva (h=):
1
q = sq(1 q) , si la accin gnica es aditiva.
q 1 2 sq(1 + q ) 1 2 spq 2
w = 1 sq , q1 = e q =
1 sq 1 sq Adems, el fenmeno se puede tratar como un proce-
so continuo, por lo que para averiguar el nmero de gene-
Para cualquier tipo de accin gnica, la seleccin es raciones necesarias para que se produzca un determinado
ms eficaz, dado un valor de s, para valores intermedios cambio en la frecuencia allica, desde un valor inicial q
de q, puesto que con valores de q prximos a 1 a 0, q hasta el valor qn, podemos expresar las ecuaciones ante-
es pequeo. La Figura 3 muestra la evolucin de la fre- riores en forma diferencial. Si la desventaja es recesiva,
cuencia de un alelo (A2), que confiere una desventaja se-
dq 1
lectiva (s= 0.1) y cuya frecuencia es inicialmente q= 1. Se = sq 2 (1 q ) , por lo que 2 dq = sdt . Inte-
observa que su frecuencia disminuye rpidamente si la dt q (1 q)
desventaja de A2 es recesiva o aditiva, pero tarda en dis- grando esta ecuacin diferencial entre las generaciones 0
minuir si la desventaja de A2 es dominante. Para com- y n (Apndice 7a) obtenemos:
prender esto, pensemos en una poblacin con elevada fre-
cuencia de A2. El genotipo ms frecuente ser A2A2 y, en 1 1 1 q (1 qn )
n= +L 0
menor medida A1A2, siendo los homocigotos A1A1 muy s n
q q0 qn (1 q0 ) . Usando el mismo procedi-
raros. Si la desventaja de A2 es recesiva, los valores de
eficacia biolgica de los tres genotipos sern 1, 1 y 1-s 1 1 1 q (1 qn )
miento, obtenemos n = +L 0 , si
para A1A1, A1A2 y A2A2, respectivamente. s 1 q0 1 qn qn (1 q0 )
Como los dos genotipos predominantes en
la poblacin tienen diferente eficacia bio-
lgica, la seleccin actuar intensamente
1
desde el primer momento, por lo que el 0,9
cambio en la frecuencia de A2 es grande 0,8
desde el principio. En el caso aditivo, los 0,7
tres genotipos difieren en eficacia biolgi- 0,6 h=0
ca, por lo que el cambio en frecuencia siem- 0,5 h=1
q
Eficacia biolgica 1 1 0
Un interesante caso particular es cuan-
do el homocigoto recesivo (A2A2) es letal Frecuencia despus de la seleccin p2 2pq 0 w = p2+2pq
(s=1) (Tabla 11). La frecuencia de A2 tras
una generacin de seleccin es:
Tabla 12
pq pq q q Seleccin gamtica
q1 = = = =
p + 2 pq
2
p( p + 2q) p + q + q 1 + q Genotipos
q A1 A2 Total
q1 1+ q q q Frecuencia inicial p q 1
q2 = = = =
1 + q1 1 + q 1 + q + q 1 + 2q
Eficacia biolgica 1 1-s
1+ q
q Frecuencia tras seleccin p q (1-s) w = p+q-sq= 1-sq
qn =
1 + nq
0,4
Segn esta expresin, cuando q es ma- 0,3
yor que qeq, q es negativo y la frecuencia 0,2
de A2 disminuye tendiendo hacia qeq. Cuan- 0,1
0
do q es menor que qeq, q es positivo y la
1 26 51 76 101 126 151 176 201 226 251
frecuencia de A2 aumenta tendiendo hacia
Generaciones
qeq. Por eso el equilibrio es estable.
La sobredominancia es un fenmeno
muy raro que provoca que los alelos de un Figura 4. Equilibrio estable causado por seleccin a favor de heterocigotos (l-
locus lleguen al equilibrio estable (Fig. 4). nea continua gruesa) y equilibrio inestable debido a seleccin contra
Tambin es aplicable en el caso de genes heterocigotos (lnea discontinua).
letales. Si, por ejemplo, los genotipos A1A1,
A1A2 y A2A2 tienen eficacias biolgicas 1-s, Tabla 14
1 y 0, respectivamente, por ser A2 un alelo Seleccin en contra de heterocigotos (subdominancia)
letal recesivo, pero el heterocigoto es supe-
rior al homocigoto normal, la frecuencia de Genotipos A1A1 A1A2 A2A2 Total
Frecuencia
una tasa u. El lastre gentico es L=sq2. 0,5
Cuando existe equilibrio mutacin-selec- 0,4
0,3
u
cin, qeq = , y entonces: 0,2
s 0,1
2 0
u
L= 2
sqeq = s = s u = u ; L = u. 0 20 40 60 80 100
Generaciones
s s
En los casos de desventaja aditiva y do- Figura 5. Incremento de la eficacia biolgica media (lnea gruesa) en una pobla-
minante de A2, el lastre (L=2u) es el doble cin donde est actuando la seleccin (s= 0.1) contra un alelo con accin
que cuando la accin gnica es recesiva. gnica aditiva, en paralelo con la disminucin en frecuencia del alelo
El lastre segregacional se da en casos desfavorecido (lnea fina).
de polimorfismo equilibrado en los que los
heterocigotos, favorecidos por la seleccin, 1
segregan constantemente homocigotos des- 0,9
favorables. El lastre segregacional se cal- 0,8
cula a partir de la eficacia biolgica media 0,7
de una poblacin donde est actuando la 0,6
Frecuencia
0,4
bios en las frecuencias allicas y genotpi- 0,3
cas derivados de la actuacin de la selec- 0,2
cin natural. Cabe preguntarse, a continua- 0,1
cin, cules son los efectos de la seleccin 0
sobre la eficacia biolgica media de la po- 1 26 51 76 101 126 151 176 201 226
blacin, ya que sta puede ser un indicador Generaciones
del grado de adaptacin de la poblacin en
el ambiente donde vive. Segn el teorema Figura 7. Desaparicin de un alelo por deriva gentica en una poblacin con
N= 100.
fundamental de Fisher, el cambio en la
eficacia biolgica media de una poblacin
donde est actuando la seleccin natural, es proporcional de una poblacin donde est actuando la seleccin (s= 0.1)
a la varianza gentica aditiva en la eficacia biolgica me- contra un alelo con accin gnica aditiva. Se observa que
dia de la poblacin. Como esta varianza no puede ser ne- la eficacia biolgica media crece conforme decrece la fre-
gativa, se deduce que la seleccin incrementa la eficacia cuencia del alelo deletreo. Esta es la forma en que la
biolgica media de la poblacin sobre la que acta. La seleccin mejora la adaptacin. Esto es cierto siempre que
Figura 5 muestra el cambio en la eficacia biolgica media los valores de eficacia biolgica asociados a cada genoti-
CAPTULO 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES 97
po se mantengan constantes. No lo es, por ejemplo, en el siquiera 600 caras y 400 cruces (frecuencia de cara= 0.6).
caso de seleccin dependiente de la frecuencia. En otros No nos sorprendera, en cambio, obtener 504 caras y 496
casos, existe un lmite para el incremento en la eficacia cruces, en cuyo caso la frecuencia de caras sera 0.504 y
biolgica media. Cuando existe sobredominancia, la efi- la diferencia con el 0.5 esperado de tan slo 0.004. Por
cacia biolgica media crece si las frecuencias allicas no tanto, cuanto mayor es la muestra ms cerca est la fre-
son las de equilibrio pero, cuando se alcanza ste, la va- cuencia observada de la esperada (0.5).
rianza aditiva es nula y la eficacia biolgica media se es- En las poblaciones, cuanto mayor sea el nmero de
tabiliza en un valor inferior a 1 (Fig. 6). Esto es debido al individuos que dan origen a la siguiente generacin ms
lastre segregacional, es decir, a la generacin de homoci- cerca estar la frecuencia observada (en la generacin
gotos con menor eficacia biolgica en cada generacin. descendiente) de la frecuencia esperada (la de la genera-
El valor de la eficacia biolgica media ( w ) de la po- cin parental). Por el contrario, si para comenzar una nue-
blacin en el equilibrio puede calcularse sustituyendo los va generacin se eligen tan slo unos pocos progenitores,
valores de peq y qeq en la ecuacin de la eficacia biolgica esa muestra tan pequea puede no ser representativa de
media: su generacin y, por tanto, las frecuencias allicas de la
generacin siguiente pueden desviarse mucho de las de la
w = 1 sp 2 tq 2 = 1 spe tqe =
2 2 generacin anterior.
Supongamos una poblacin de N individuos diploides
st 2 ts 2 st 2 ts 2 constituida por fecundacin de 2N gametos tomados al
=1 = 1 = azar de un acervo infinito de gametos. La probabilidad de
(s + t )2 (s + t )2 (s + t ) 2
que la muestra de 2N gametos contenga i del tipo A1 viene
st (t + s ) st dada por la expresin binomial:
=1 =1
(s + t) 2
s+t (2N )!
Pr(i) = pi q 2 N i , donde p y q son las frecuencias
i!(2N i)!
En el caso de la figura anterior, w = 0.933.
de los alelos A1 y A2, respectivamente, en el acervo
gamtico completo (de forma que p+q=1), e i puede to-
Deriva gentica mar cualquier valor entero entre 0 y 2N. La nueva fre-
cuencia allica de A1 en la poblacin (p) es i/2N, es decir,
Las poblaciones de organismos constan de un nmero el cociente entre el nmero de alelos A1 (i) y el total de
limitado de individuos. Debido a que las poblaciones son alelos (2N). En la siguiente generacin, se repite el proce-
finitas en nmero, las frecuencias gnicas pueden cam- so de muestreo aleatorio, y la nueva probabilidad de que
biar por un puro proceso de azar conocido como deriva la poblacin contenga un nmero dado de alelos A1 (i)
gentica. viene tambin expresada por la probabilidad binomial
Supongamos que en cierta poblacin existen dos anteriormente mencionada, ahora para las frecuencias p
alelos, A1 y A2, con frecuencias 0.4 y 0.6. La frecuencia de y q. Por ello, la frecuencia allica puede cambiar al azar
A1 en la siguiente generacin puede ser menor (o mayor) de generacin en generacin (Fig. 7).
de 0.4 debido simplemente a que, por azar, el alelo A1 est
presente menos (o ms) frecuentemente entre los gametos Modelo de Fisher-Wright
que forman los cigotos de esta generacin.
La deriva gentica es un caso particular de los errores Aunque es virtualmente imposible predecir los cam-
de muestreo. La magnitud de los errores de muestreo es bios en frecuencia allica, debidos a la deriva gentica,
inversamente proporcional al tamao de la muestra: cuan- en una sola poblacin, el comportamiento promedio de
to menor es la muestra mayores son sus efectos. En el las frecuencias allicas en un nmero grande de poblacio-
caso de los organismos, cuanto menor es el nmero de nes s puede predecirse. Supongamos que una poblacin
reproductores en una poblacin, probablemente mayores inicial infinitamente grande se divide en un gran nmero
sern los cambios en las frecuencias allicas debidos a la de subpoblaciones de tamao N y que se cumplen las si-
deriva gentica. guientes condiciones: 1) Existe igual nmero de machos
Es sencillo ver por qu hay una relacin inversa entre que de hembras, 2) el tamao de cada subpoblacin se
el tamao de la muestra y el error de muestreo: Si tiramos mantiene constante, 3) el apareamiento es al azar dentro
una moneda una vez, la probabilidad de obtener cara es de cada subpoblacin, 4) no existe migracin entre
0.5, pero saldr cara (en cuyo caso la frecuencia de caras subpoblaciones, 5) la mutacin no afecta, y 6) la selec-
es 1) o bien saldr cruz (en cuyo caso la frecuencia de cin no acta. El modelo se refiere a un conjunto de
caras es 0). Si tiramos la moneda 10 veces, es probable subpoblaciones, conceptualmente infinito, que se com-
que obtengamos varias caras y varias cruces; nos sorpren- portan todas ellas de la misma forma y de las cuales slo
deramos si obtuvisemos 10 caras, pero no si, por ejem- una subpoblacin, o varias, tienen existencia material.
plo, obtuvisemos 6 caras y 4 cruces. La frecuencia de Fisher (1930) y Wright (1931) consideraron las conse-
caras sera 0.6 en vez de la esperada 0.5. La diferencia cuencias del muestreo binomial que ocurre en poblacio-
observada es slo 0.1 en este caso. Si lanzamos la mone- nes pequeas a lo largo de muchas generaciones. El mo-
da 1000 veces, no esperaramos obtener 1000 caras, ni delo que desarrollaron, conocido como modelo de Fisher-
98 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
1 2
A1 hasta su fijacin (0, , ,...,1) . Tabla 16
2N 2N
Los estados 0 y 2N (frecuencias 0 y 1) Evolucin de la distribucin de frecuencias de subpoblaciones con diferente
se denominan absorbentes porque, en au- nmero de alelos A1, con frecuencia inicial 0.5 y N=2. H es la heterocigosis
sencia de mutacin, una poblacin que se media de todas las subpoblaciones.
encuentre en ellos no puede cambiar a otro Nmero de alelos
estado. Si se encuentra en cualquier otro Generacin 0 1 2 3 4 H
estado, sin embargo, puede cambiar a un
estado diferente, es decir, a otra frecuencia 0 0 0 1 0 0 0.5
allica. Para cualquier cambio de estado, la 1 0.0625 0.2500 0.375 0.2500 0.0625 0.375
probabilidad es mayor para los cambios 2 0.1660 0.2109 0.2461 0.2109 0.1660 0.2812
pequeos (p. ej. pasar del estado 1 al 2) que 3 0.2490 0.1604 0.1812 0.1604 0.2490 0.2109
para los grandes (del 1 al 2N). La probabi- 4 0.3117 0.1205 0.1356 0.1205 0.3117 0.1582
lidad de que la poblacin derive desde el
5 0.3587 0.0904 0.1018 0.0904 0.3587 0.1187
estado i al estado j se conoce como proba-
bilidad de transicin (Tij), y se calcula, apli- n 0.5 0 0 0 0.5 0
cando la ecuacin de la probabilidad
binomial, que vimos anteriormente, como:
T00 T01 T02 ... T0,2N
(2 N )! i
j
i
2N j
Tij = 1 T10 T11 T12 ... T1,2N
j!(2 N j )! 2 N 2 N
X' = XT=(X0 X1 X2 ... X2N ) T20 T21 T22 ... T2,2N =
Las probabilidades de transicin pueden ponerse en
... ... ... ... ...
una matriz T cuyos elementos Tij expresan la probabili-
dad de transicin desde el estado i al estado j, pudiendo T
2N,0 T2N,1 T2N,2 ... T2N,2N
=(X'0 X'1 X'2 ... X'2N )
tomar i y j los valores 0, 1, 2, ..., 2N. Esta matriz contiene
todo lo necesario para predecir la distribucin esperada
de poblaciones en los distintos estados a lo largo de las
donde X j = X iTij .
generaciones. Este tipo de modelo matemtico, expresa- '
alelo. Las cadenas de Markov convergen hacia una distri- Fisher y Wright abordaron tambin la estimacin del
bucin estacionaria en que la probabilidad de estar en el tiempo esperado para la fijacin. Fisher (1922) apunt
estado i en la generacin n permanece constante a lo lar- que este problema podra resolverse aplicando la ecua-
go de las generaciones. Este estado estacionario se ca- cin de difusin del calor a lo largo de una barra slida,
racteriza porque la distribucin de probabilidades se man- pero la solucin tuvo que esperar a Kimura (1955). En
tiene uniforme, es decir, todas las poblaciones que man- esencia, Kimura estim que el tiempo de fijacin depen-
tienen variabilidad estn en la misma frecuencia. En el de del tamao de poblacin y de la frecuencia allica ini-
estado estacionario se debe cumplir, por tanto, que cial. Por ejemplo, si sta es 0.5, en 2N generaciones se
j = iTij . Supongamos que la frecuencia inicial del alcanza el estado estacionario (quedando an aproxima-
i damente la mitad de las poblaciones sin fijar), y en 2.8N
alelo A1 es 0. La nica distribucin de probabilidad esta- generaciones se habrn fijado todas las poblaciones. Si la
cionaria de la cadena de Markov que especifica el mode- frecuencia inicial de A1 es 0.1, sin embargo, se necesitan
lo de Fisher-Wright es: =(1-0, 0, 0, 0, ..., 0), donde el 4N generaciones para llegar a la fase estacionaria, con
nmero de ceros es 2N-1. Esta distribucin estacionaria slo un 10% de poblaciones sin fijar.
indica que, tras un tiempo suficientemente largo, la pro-
babilidad de estar en el estado 0 (eliminacin del alelo Censo efectivo de poblacin
A1) es 1-0, y la probabilidad de estar en el estado 2N
(fijacin del alelo A1) es 0. La consecuencia importante En poblaciones reales, donde el nmero de individuos
es que la probabilidad de fijacin de un alelo es simple- que se reproducen (transmitiendo sus genes a la siguiente
mente su frecuencia inicial. generacin) es finito, debemos introducir el concepto de
A modo de ilustracin con un ejemplo prctico, ima- censo efectivo de la poblacin (Ne), que representa el
ginemos el juego de cara o cruz entre dos jugadores con tamao de una poblacin ideal que experimenta el mismo
las siguientes reglas: 1) Si sale cara, gana el jugador A y descenso de heterocigosis que la poblacin real en estu-
si sale cruz gana el jugador B; 2) si gana A recibe 1 euro dio. Por tanto, la magnitud del censo efectivo viene de-
de B, y si gana B recibe 1 euro de A; y 3) el juego termina terminada por la intensidad de los efectos de la deriva
cuando un jugador pierde todo su dinero. Segn la regla gentica. En una poblacin de organismos con reproduc-
3, el juego se acaba cuando se llegue a uno de los dos cin sexual, y sin posibilidades de autofecundacin, com-
estados de absorcin posibles: A pierde todo o B pierde puesta de Nm machos y Nh hembras reproductores, el cen-
todo. Quin ganar? Si la cantidad de dinero total es nA so efectivo se calcula mediante la expresin:
+ nB = N, la probabilidad de que A gane todo es nA/N
4Nm Nh
(probabilidad de que se fije el alelo A) y la de que B gane Ne = .
todo es nB/N (fijacin del alelo B). Por lo tanto, aunque Nm + Nh
el juego parezca equitativo porque cada jugador tiene Por ejemplo, una poblacin con 3 machos, que se aparean
una probabilidad 1/2 de ganar en cada lanzamiento, en con 300 hembras tendr un censo efectivo, Ne, igual a 11.
realidad no lo es si nA es muy diferente de nB. Moraleja: Vemos que las proporciones de sexos no equilibradas re-
si B es un casino cuya banca dispone de una cantidad ducen considerablemente el censo efectivo poblacional,
ilimitada de dinero, lo ms probable es que acabe ga- lo que incrementa la prdida de heterocigosis por aparea-
nando siempre (sin necesidad de hacer trampas). Esto se miento aleatorio. La frmula anterior siempre resulta en
conoce como la ruina del jugador. valores de Ne inferiores a la suma Nm + Nh, excepto cuan-
En el ejemplo de la Tabla 16 se observa que, para una do el nmero de machos es igual al de hembras, en cuyo
frecuencia inicial de 0.5 para el alelo A1, la mitad de las caso no se utiliza la expresin anterior y Ne se calcula
poblaciones terminan fijndose para ese alelo. Tambin como Nm + Nh + .
se observa que la heterocigosis promedio de todas las
subpoblaciones va disminuyendo, segn la ecuacin Efectos de la deriva gentica
n
1 1
H n = 1 H 0 , donde es la velocidad de desin- El grado de desviacin de las frecuencias allicas (o la
2 N 2N divergencia en frecuencia entre subpoblaciones) puede me-
tegracin, es decir, la prdida de heterocigosis por apa- dirse matemticamente mediante la desviacin estndar
reamiento aleatorio (ver apartado Consanguinidad en po- de la distribucin binomial de las frecuencias allicas:
blaciones finitas).
pq
Fisher y Wright extendieron su modelo para incluir =
los efectos de la mutacin y la seleccin. Cmo afectan 2 N e . Por ejemplo, si comenzamos una poblacin
estas fuerzas a la matriz de transicin? Con mutacin re- de organismos diploides con 2500 reproductores de cada
currente reversible, los dos estados absorbentes desapa- sexo, y p=q=0.5, la desviacin de las frecuencia allicas,
recen. La seleccin tambin afecta a los elementos de la
matriz de probabilidad de transicin, pero continan sien- 0.5 0.5
en una generacin, ser = = 0.005 . Esto sig-
do constantes y, por ello, la teora de la cadena de Markov 10001
es aplicable tambin en este caso. No obstante, dada su nifica que, en la generacin siguiente, las frecuencias al-
complejidad, no consideraremos aqu estos modelos. licas de esa poblacin(es) fluctuarn alrededor de ciertos
100 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
allicas de muchos loci, en los pocos colonizadores, pue- babilidad de que se den apareamientos al azar entre pa-
den ser diferentes a las de la poblacin de la que proce- rientes es muy baja en una poblacin grande, pero au-
den, y ello puede tener efectos duraderos en la evolucin menta considerablemente en una poblacin pequea.
de tales poblaciones aisladas. Por ejemplo, Carson (1983) Como veremos, si estos apareamientos se producen con
estudi los patrones de bandas de los cromosomas frecuencia, pueden tener poco efecto en el cambio de las
politnicos de las glndulas salivares de las especies de frecuencias allicas conjuntas, pero pueden tener un efec-
Drosophila de la isla de Hawaii (la ms joven del archi- to importante en aumentar la frecuencia de homocigotos.
pilago hawaiano) y demostr que las especies de esta Como regla general, la consanguinidad har que los genes
isla deben haberse originado a partir de un solo individuo recesivos raros se presenten en homocigosis con una fre-
fundador (o muy pocos) procedente de la vecina isla de cuencia superior que si ocurriese apareamiento aleatorio.
Maui. Estos fundadores aislados portaban patrones de Con esto la seleccin tendr una mayor oportunidad de
bandas nicos cuya pista puede seguirse en las especies actuar sobre los genes deletreos poco frecuentes.
descendientes actuales.
Una demostracin del efecto fundador fue realizada Medida de la consanguinidad
por Dobzhansky y Pavlovsky (1957). Iniciaron poblacio-
nes de laboratorio de Drosophila pseudoobscura a partir Para medir la consanguinidad es necesario determinar
de una poblacin en que cierta reordenacin cromosmica el grado en que los dos alelos de un individuo cualquiera
del tercer cromosoma (denominada PP) tena una frecuen- son idnticos por descendencia, es decir, son copias de
cia de 0.5. Haba dos tipos de poblaciones, unas grandes un mismo alelo ancestral presente en un antepasado de
iniciadas con 5000 individuos y otras pequeas iniciadas ese individuo.
con 20 individuos cada una. Despus de ao y medio (unas En la ltima generacin del pedigr mostrado en la
18 generaciones) la frecuencia media de PP era aproxi- Figura 8, el individuo A1A1 lleva dos alelos idnticos por
madamente 0.3 tanto en las poblaciones grandes como en descendencia, ya que son copia del alelo A1 de su antece-
las pequeas, pero el rango de variacin de las frecuen- sor tres generaciones atrs. El individuo A1A2 tambin es
cias era considerablemente mayor en las poblaciones pe- homocigtico, pero sus alelos no son idnticos sino simi-
queas. Al iniciar las poblaciones pequeas con pocos lares (con la misma expresin fenotpica pero proceden-
fundadores se originaba una considerable variacin entre tes de linajes diferentes), y el individuo A1a es heteroci-
poblaciones en la frecuencia de PP. gtico pues sus alelos son diferentes (con distinta expre-
Variaciones fortuitas en las frecuencias allicas, simi- sin fenotpica).
lares a las del efecto fundador, ocurren cuando las pobla- La medida en que dos alelos de un individuo son idn-
ciones pasan por un cuello de botella. Cuando el clima ticos viene expresada por el coeficiente de consanguini-
y otras condiciones son desfavorables, las poblaciones dad, F, que es la probabilidad de que dos alelos de un
pueden reducirse drsticamente en nmero y corren el ries- locus determinado de un individuo sean idnticos por
go de extinguirse. Tales poblaciones pueden recuperar su descendencia.
tamao ms tarde, pero la deriva puede alterar considera- Veamos cmo se calcula el coeficiente de consangui-
blemente sus frecuencias allicas durante el cuello de bo- nidad en genealogas, es decir, cuando se conocen con
tella. (Para ms detalles sobre los efectos de la deriva ge- exactitud los rboles genealgicos familiares. En este caso,
ntica, ver Hartl y Clark, 1989, y Fontdevila y Moya, puede calcularse con precisin el coeficiente de consan-
1999). guinidad de los descendientes de parejas con antepasados
comunes. Se basa en calcular la probabilidad de que se
Consanguinidad hereden alelos idnticos en cada etapa de la transmisin.
En la genealoga de la Figura 9, para averiguar el coefi-
En la mayora de las poblaciones la movilidad de los ciente de consanguinidad de X (Fx) tendramos que cal-
individuos, y en consecuencia la movilidad de sus cular cul es la probabilidad de que X reciba alelos idn-
gametos, se halla generalmente restringida. Es decir, los ticos de su antecesor A a travs de sus padres P y Q. Con-
individuos tienden a aparearse con individuos situados sideremos primero los ancestrales B y C. La probabilidad
en las proximidades. Ello implica que el apareamiento de que los dos reciban el mismo alelo de A (ya sea el de
entre todos los miembros de una poblacin no se realiza origen paterno Ap o el de origen materno Am) es:
por lo general al azar, y el acervo gnico de muchas po- prob. Ap y Ap + prob. Am y Am= + =
blaciones puede consistir en muchos subconjuntos peque-
y la probabilidad de que reciban alelos diferentes es:
os (subpoblaciones), pudiendo desviarse algunos de ellos
de las caractersticas generales del conjunto total. prob. Ap y Am + prob. Am y Ap= + = .
La consanguinidad se produce por la ocurrencia Pero, incluso si B y C reciben alelos diferentes de A,
de apareamientos entre parientes a una frecuencia supe- stos podran todava ser idnticos si A tiene alguna con-
rior de la que cabra esperar si el apareamiento fuese alea- sanguinidad previa, es decir, si existe la posibilidad de
torio. Puede haber consanguinidad en poblaciones gran- que los dos alelos de A sean idnticos, que viene dada por
des, como resultado de apareamiento no aleatorio, pero FA. Por tanto, la probabilidad total de que B y C reciban
tambin puede aparecer en poblaciones pequeas, aun- alelos idnticos es la suma de la probabilidad de que reci-
que sean panmcticas (ver apartado 3.5.3), ya que la pro- ban copia del mismo alelo de A (Ap y Ap o Am y Am) (que es
102 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
1 (
n
)
0,9 10 puede aproximarse a Pn = P0 e 2N , de don-
20 de podemos despejar n:
0,8
0,7 50
n
100 Pn ( ) P n P
0,6
= e 2N ; L n = n = 2 NL n
F 0,5 P0 P0 2N ; P0
200
0,4
0,3
500 y resolver cuestiones como, por ejemplo,
0,2 1000 cuntas generaciones seran necesarias para
reducir un cierto valor de heterocigosis a la
0,1
mitad? Para ello, se ha de cumplir la condi-
0 cin Pn= P0. Sustituyendo,
0 50 100 150 200 250 300 350 400
Generaciones 1
2 P0
n = 2 NL = 2 NL 1 2 = 1.39 N
P0
Figura 10. Consanguinidad (F) en poblaciones finitas.
Homogamia y heterogamia
1
0,9 Los apareamientos consanguneos son
0,8 un tipo de apareamiento no panmctico cuya
0,7 consecuencia principal es el incremento de
0,6
autofecundacin
la homocigosis para todos los genes. Pero
F 0,5 hermanos existen otros tipos de apareamientos no
0,4 medio hermanos panmcticos realizados, no en base a lazos
0,3 de parentesco, sino a la similitud fenotpi-
0,2
ca de los progenitores. Cuando el aparea-
0,1
miento se da preferentemente entre indivi-
0
0 10 20 30
duos ms parecidos, hablamos de homo-
Generaciones gamia. Si es entre individuos ms diferen-
tes, de heterogamia. Por ejemplo, para
cierto carcter monognico, pueden darse
Figura 11. Evolucin del coeficiente de consanguinidad (F) en tres clases de apareamientos preferentemente entre feno-
apareamientos sistemticos: autofecundacin, apareamiento entre hermanos y
tipos dominantes (AAAA, AAAa,
apareamientos entre medio hermanos.
AaAa), por un lado, y entre recesivos
(aaaa), por otro. Si estos cruzamientos ho-
mogmicos continan durante mucho tiem-
Todos los individuos de la misma generacin tienen po, acabarn desapareciendo los heterocigotos y la po-
el mismo coeficiente de consanguinidad, puesto que per- blacin quedar dividida en dos razas, una ser AA y la
tenecen a la misma genealoga. Por ello, fAB=fBA= Fn-1, es otra aa. A diferencia de los apareamientos consanguneos,
decir, el coeficiente de parentesco entre los individuos A donde la homocigosis se alcanza para todos los loci, la
y B es el coeficiente de consanguinidad de sus hijos de la homogamia no afecta a otros genes (Bb, Cc, ...), que no se
generacin n-1. Puesto que FA=FB=Fn-2, se cumple que harn necesariamente homocigticos. La heterogamia, por
fAA= (1+FA)= fBB= (1+FB)= (1+Fn-2). El coeficiente el contrario, contribuye a mantener la heterocigosis. Para
de consanguinidad de la generacin n, ser: el gen A/a, los cruzamientos se daran preferentemente
entre dominante por recesivo. Muchos organismos han
Fx= fDE= (fAA+fAB+fBA+fBB)= desarrollado sistemas naturales heterogmicos que favo-
[ (1+Fn-2)+ Fn-1+ Fn-1+ (1+Fn-2)]; recen los cruzamientos entre fenotipos diferentes, evitan-
Fx = (1+ 2Fn-1+ Fn-2) do as la prdida de heterocigosis. Un buen ejemplo lo
106 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
constituyen los mecanismos que impiden la autofecunda- La mayor homeostasis de los hbridos se explica porque
cin en plantas hermafroditas (alelos de autoesterilidad, las dos lneas consanguneas probablemente son
posicin relativa del estilo y las anteras, etc.). homocigticas para distintos alelos, el hbrido expresa el
genotipo dominante para muchos loci relacionados con
Depresin consangunea la eficacia biolgica. El vigor hbrido se ha utilizado mu-
cho para incrementar la produccin en muchos cultivos
Cuando se fuerza el modo natural de reproduccin de vegetales, tales como el maz.
una poblacin algama para inducir artificialmente la con- Conviene precisar que el verdadero vigor hbrido siem-
sanguinidad, se observa que, al aumentar la consanguini- pre resulta en un incremento en la capacidad reproductora,
dad, hay una depresin de los caracteres relacionados con mientras que incrementos en caracteres que no mejoran
la eficacia biolgica. La depresin consangunea es la dis- directamente la eficacia biolgica como, por ejemplo, el
minucin de los valores fenotpicos medios de los carac- tamao, se consideran ms bien exhuberancia. Es el caso
teres relacionados con la capacidad reproductora o la efi- de la mula, el hbrido entre asno y yegua, que presenta
ciencia fisiolgica. mucha exhuberancia porque es superior a sus progenito-
En numerosas investigaciones se ha demostrado que res en muchos aspectos fsicos importantes, pero no vigor
la consanguinidad tiende a reducir la eficacia biolgica. hbrido, ya que siempre resulta estril.
Por qu? Puesto que la consanguinidad no cambia las
frecuencias allicas sino las genotpicas, aumentando la
frecuencia de homocigotos en detrimento de los
Variabilidad gentica
heterocigotos, la depresin consangunea ha de estar li- La evolucin desde los organismos primitivos hasta
gada con los cambios en las frecuencias genotpicas. Por los ms de dos millones de especies descritas en la actua-
ejemplo, si una enfermedad causada por homocigosis para lidad, ha ocurrido gracias a numerosos cambios en la can-
un alelo recesivo (aa) tiene una frecuencia q2 en una po- tidad y calidad del material hereditario (ADN). Estos cam-
blacin con apareamiento aleatorio, su frecuencia en una bios son las mutaciones, debidas a errores en el alma-
poblacin consangunea ser q2 + pqF. Podemos medir la cenaje de la informacin gentica y posterior propaga-
depresin consangunea por el incremento relativo en la cin por replicacin. Las mutaciones son la fuente pri-
frecuencia de homocigotos: maria de variabilidad gentica. La variabilidad se origi-
na tambin por recombinacin meitica. Mientras que la
q 2 + pqF q + pF
= mutacin introduce nuevos alelos en la poblacin, la
q2 q recombinacin genera nuevas combinaciones de genes
Cuanto menor sea la frecuencia del alelo recesivo que determinan la singularidad de cada individuo.
deletreo mayor ser la depresin consangunea. Aplican- Podemos distinguir dos tipos principales de mutacin:
do la ecuacin anterior para distintos valores de q y con gnica (o puntual), que afecta slo a uno o a unos pocos
F=1/16 (apareamiento entre primos hermanos) compro- nucletidos de un gen, y cromosmica, que afecta al
bamos la afirmacin anterior (Tabla 21). Es probable que nmero de cromosomas, al nmero de genes de un cro-
sean los genes deletreos recesivos descubiertos por la mosoma o a la ordenacin de los genes dentro de un cro-
consanguinidad los responsables de la depresin consan- mosoma.
gunea Las mutaciones gnicas pueden tener mayor o menor
efecto sobre los organismos, dependiendo de cmo afec-
Tabla 21 ten a las protenas correspondientes. Una sustitucin de
Incremento de la depresin consangunea con la un par de bases que no origine cambios en la secuencia de
disminucin de la frecuencia allica aminocidos de la protena codificada, no tendr efecto
sobre la capacidad del organismo para sobrevivir y repro-
q + pF ducirse. Las mutaciones que cambian uno o incluso va-
q q rios aminocidos tambin pueden tener efectos pequeos
o nulos en el organismo, si no est afectada la funcin
0.5 1.06
biolgica esencial de la protena codificada. Sin embar-
0.005 13.40 go, las consecuencias pueden ser severas si la sustitucin
0.0005 126.00 afecta al lugar activo de una enzima o modifica de alguna
manera la funcin esencial de la protena.
Las lneas puras suelen mostrar variabilidad fenotpica Por otra parte, los efectos de las mutaciones dependen
debido a factores ambientales incontrolados, por lo que de las condiciones ambientales, es decir, puede ocurrir
se dice que tienen una baja homeostasis gentica. En que una misma mutacin resulte perjudicial o no a un in-
contraste con la depresin consangunea, el cruzamiento dividuo dependiendo del ambiente en que viva. Por
de dos lneas consanguneas diferentes generalmente pro- ejemplo, en nuestra especie, la fenilcetonuria se debe a la
duce una descendencia hbrida gentica y fenotpicamente homocigosis de un alelo recesivo e imposibilita a los in-
uniforme, mostrando una mayor homeostasis gentica y dividuos metabolizar la fenilalanina, lo que origina su
un mayor vigor hbrido, manifestado por un incremen- retraso mental. Pero estos individuos pueden vivir nor-
to de las caractersticas generales de la eficacia biolgica. malmente con una dieta libre de fenilalanina.
CAPTULO 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES 107
Debido a la accin de la seleccin natural en el pasa- virus lticos y g 0.1-0.2 para los retrovirus. Para cono-
do, podemos admitir que las poblaciones se encuentran cer las implicaciones evolutivas de las tasas de mutacin
generalmente bien adaptadas en el ambiente donde viven. espontnea, ver Drake et al. (1998) y el captulo 25 de
Por ello, las mutaciones nuevas suelen ser deletreas. Sin este libro.
embargo, puede ocurrir que una mutacin de origen re-
ciente resulte beneficiosa a sus portadores, si ocurren cam- Mutaciones inducidas y agentes mutagnicos
bios ambientales o la poblacin emigra a un nuevo hbitat.
En estos casos, puede que la adaptacin de la poblacin Las mutaciones que ocurren en la naturaleza, se deno-
en el nuevo ambiente le lleve hacia una nueva constitu- minan mutaciones espontneas y, en general, son debidas
cin gentica ptima. a cambios aleatorios de la secuencia nucleotdica de los
genes durante el proceso enzimtico de la replicacin.
Tasas de mutacin Pero las mutaciones tambin pueden ser el resultado de
cualquier factor ambiental y, en este caso, se denominan
La tasa de mutacin de un gen indica su capacidad de mutaciones inducidas. La posibilidad de inducir las mu-
mutacin. Podemos definirla como la probabilidad de que taciones, con el descubrimiento del poder mutagnico de
ocurra una mutacin por entidad biolgica (virus, clula, las radiaciones y ciertos agentes qumicos, supuso un enor-
individuo) y por generacin. me avance en la investigacin gentica. Con estas herra-
Las tasas de mutacin son, en general, menores en mientas ya fue posible imitar a la naturaleza en la produc-
bacterias y otros microorganismos que en organismos plu- cin de variabilidad gentica.
ricelulares. En Escherichia coli es del orden de 10-8 a 10-9. Entre los agentes mutagnicos, cabe destacar las ra-
En los seres humanos y otros organismos pluricelulares diaciones y los mutgenos qumicos. La radiacin es
la tasa de mutacin est generalmente comprendida entre un proceso mediante el cual la energa se traslada en el
10-5 y 10-6 por locus, por generacin y por gameto. Pero espacio. Las radiaciones pueden ser ionizantes o no-
existe considerable variacin de un gen a otro y de un ionizantes. Las ionizantes producen iones que pueden
organismo a otro. No se conocen las razones exactas de reaccionar fsica y qumicamente al ponerse en contacto
estas diferencias en las tasas de mutacin, pero podran con molculas biolgicas. Las radiaciones ionizantes pue-
ser un reflejo de la eficiencia relativa de los sistemas en- den ser ondulatorias o corpusculares, segn estn com-
zimticos cuya funcin es reparar los errores generados puestas por ondas electromagnticas (rayos X y rayos
durante la replicacin. gamma), o por partculas subatmicas que han adquirido
Al nivel molecular, la tasa de mutacin se expresa por una alta energa por su velocidad (rayos alfa y beta,
par de bases y ronda de replicacin (b). Recientemente, protones acelerados, neutrones, etc.). Los pares inicos
Drake et al. (1998) han realizado un interesante anlisis inducidos por las radiaciones ionizantes dan lugar a radi-
comparativo de la tasa de mutacin espontnea en diver- cales libres altamente reactivos que inducen transforma-
sos organismos. En microorganismos con ADN como ciones qumicas en los genes (efectos genticos), en los
material gentico, b vara entre 7.2 10 -7 en el cromosomas (efectos citogenticos), en los enzimas (efec-
bacterifago M13 hasta 7.2 10-11 en el hongo Neurospora tos fisiolgicos), etc. Los factores que determinan el efecto
crassa, pasando por 5.4 10-10 en Escherichia coli y de la radiacin ionizante son: el tipo de radiacin, la dosis
2.2 10-10 en la levadura. Este rango tan amplio se redu- utilizada, el material irradiado y factores externos como
ce si consideramos el tamao genmico de estos organis- la temperatura, el agua y el oxgeno.
mos, es decir, expresando la tasa de mutacin por genoma La nica radiacin no-ionizante capaz de inducir mu-
y ronda de replicacin (g), siendo todos los valores taciones con frecuencia superior a la tasa espontnea es la
prximos a 0.0034. En eucariotas superiores, mb tambin luz ultravioleta. El efecto ms importante de la luz
tiende a ser menor en los genomas pequeos, variando ultravioleta se produce en las pirimidinas, formndose
entre 2.3 10-10 en Caenorhabditis elegans y 5 10-11 en dmeros, especialmente, entre dos residuos de timina, aun-
los seres humanos. La tasa por genoma (g) es ms varia- que tambin se pueden formar, pero con menor frecuen-
ble que en el caso anterior (entre 0.018 y 0.49). Teniendo cia, dmeros citosina-citosina y timina-citosina. Se cree
en cuenta que gran parte del genoma de los eucariotas que los dmeros distorsionan la conformacin del ADN e
superiores es susceptible de sufrir mutaciones neutras (de- inhiben la replicacin normal, siendo responsables, al
bido a la existencia de los intrones y los espaciadores menos en parte, de los efectos letales de la radiacin
intergnicos, principalmente), y para una mejor compara- ultravioleta en los microorganismos.
cin con los microorganismos, es mejor expresar la tasa Nuestros genes se enfrentan continuamente a una ra-
de mutacin por genoma efectivo (la porcin del genoma diacin de fondo proveniente de elementos naturales, ta-
donde la mayora de las mutaciones son deletreas) y ron- les como el uranio y el torio del suelo, y el fsforo, potasio
da de replicacin (eg). En ese caso, los valores difieren y calcio de nuestros huesos, y tambin de los rayos cs-
mucho menos entre los eucariotas analizados micos.
(0.004-0.014) y, a su vez, difieren poco de los observados Los mutgenos qumicos tienen dos caractersticas
en microorganismos (g= 0.0034). Los organismos con generales importantes: su efecto retardado en la produc-
ARN como material gentico, sin embargo, son los que cin de mutaciones y su especificidad de accin. Algunos
tienen las mayores tasas de mutacin: g 1-2 para los agentes qumicos mutagnicos son, por ejemplo, i) los
108 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
agentes alquilantes como el gas mostaza, el etilmetano- et al. 1988, Hall 1988, 1990). Cairns y sus colaboradores
sulfonato (EMS) y la nitrosoguanidina (NG), que ceden disearon un protocolo para detectar mutaciones no alea-
grupos alquilo (etilo o metilo) a grupos amino o ceto de torias que surgiesen en respuesta a factores del ambiente
los nucletidos, alterando las afinidades de emparejamien- en el que se cultivaban las bacterias (E. coli). Los resulta-
to y provocando transiciones (sustitucin de una base dos de estos experimentos sugirieron que algunas muta-
prica por otra prica, o bien una pirimidnica por otra ciones ventajosas podran ser dirigidas por el ambiente
pirimidnica); ii) los anlogos de bases (halouracilos y en condiciones de presin nutricional (ayuno). En este
derivados de la uridina, aminopurinas), que son molcu- caso, las bacterias podran activar mecanismos que crean
las que pueden sustituir a las purinas o a las pirimidinas un estado hipermutable en genes que incrementan la su-
durante la biosntesis de los cidos nucleicos; iii) los deri- pervivencia. El experimento de Hall demostr una res-
vados del nitrgeno (hidrazina, hidroxilamina); iv) el pe- puesta adaptativa semejante. Estos fenmenos no se pue-
rxido de hidrgeno y perxidos orgnicos; v) las sales den explicar an de forma adecuada ya que se ignoran los
metlicas y vi) los steres del cido fosfrico. mecanismos fundamentales y las tasas de mutacin en las
clulas que no estn creciendo. Sus interpretaciones han
Carcter preadaptativo de la mutacin sido criticadas por otros investigadores y actualmente son
tema de debate entre los genticos.
Muchas veces se oye decir, en el lenguaje comn, que
cuando se hacen tratamientos continuados con insectici- Tipos de mutaciones gnicas y sistemas de reparacin
das contra alguna plaga, al cabo de cierto tiempo resultan
ineficaces, aceptndose la conclusin de que el propio Puesto que la lectura de la secuencia gnica se reali-
insecticida haba producido mutaciones en los individuos za en tripletes y cada secuencia de tres nucletidos espe-
de la especie combatida, hacindolos resistentes a la sus- cifica un nico aminocido en el polipptido, cualquier
tancia utilizada como insecticida. Si eso fuera cierto, el cambio que modifique o interrumpa esta secuencia pro-
propio ambiente sera quien inducira la aparicin de porciona una base suficiente para la mutacin. El cambio
mutaciones beneficiosas, lo que implicara un concepto ms simple es la sustitucin de un solo nucletido, pero
lamarckiano: el carcter postadaptativo de la mutacin, puede haber tambin inserciones y deleciones de uno o
ya que supone que la mutacin surge como una conse- ms nucletidos. La Tabla 22 muestra una clasificacin
cuencia dirigida por el propio ambiente. de las mutaciones puntuales indicando los principales ti-
Realmente el mecanismo adaptativo es al contrario: pos de cambio en el ADN y sus efectos funcionales en las
en la poblacin existe variabilidad gentica sobre la que protenas.
acta el ambiente favoreciendo o seleccionando a los que Los organismos disponen de diversos sistemas enzi-
mejor se adapten a l: es el carcter preadaptativo de la mticos para reparar los daos en el ADN de varias for-
mutacin. En el caso de los insecticidas, en la poblacin mas diferentes. Estos sistemas de reparacin son esencia-
ya exista la mutacin que proporcionaba la resistencia a les para la supervivencia de los organismos, y su fallo
la droga antes de aplicar los tratamientos. Al aplicar s- conduce a un aumento en la tasa de mutacin. La repara-
tos, el ambiente favoreci a los individuos que ya eran cin puede llevarse a cabo mediante sistemas que neu-
resistentes y, consecuentemente, stos aumentaron en fre- tralizan la accin de mutgenos potenciales. Por ejem-
cuencia. Podemos decir que la mutacin es un proceso plo, las enzimas superxido dismutasa y catalasa catali-
que ocurre al azar en dos sentidos: aunque podemos pre- zan la conversin del superxido de hidrgeno en perxi-
decir la probabilidad con que aparecer una mutacin, no do de hidrgeno y de ste en agua, respectivamente. Tam-
podemos predecir en qu copia ocurrir. El proceso es bin puede realizarse por reversin directa de la lesin.
estocstico, no determinista, y en segundo lugar, la muta- Este sistema consiste en eliminar directamente el error y
cin ocurre independientemente de que al organismo le repararlo a continuacin. Algunas lesiones pueden ser
resulte beneficiosa o perjudicial en ese ambiente. Es la reparadas de esta forma, como, por ejemplo, los fotod-
seleccin natural quien, posteriormente, har que la fre- meros mutagnicos producidos por la luz ultravioleta. En
cuencia de ese nuevo alelo mutante aumente o no, segn este proceso de reparacin est implicada una enzima, la
resulte beneficioso o perjudicial, en funcin de las condi- fotoliasa, que necesita un fotn de luz para revertir total o
ciones ambientales en que viva esa poblacin. parcialmente la lesin (Fig. 12). Otras enzimas que elimi-
El carcter preadaptativo de la mutacin qued clara- nan errores de forma directa son las transferasas del gru-
mente demostrado por varios experimentos clsicos, como po alquilo, que retiran los grupos alquilo que se hayan
la prueba de la fluctuacin (Luria y Delbrck, 1943), la aadido a las posiciones 0-6 de la guanina por accin de
prueba de la rplica en placa (Lederberg y Lederberg, mutgenos como la NG y el EMS.
1952) y la seleccin de moscas resistentes al DDT sin La reparacin por escisin comienza con una
haber entrado en contacto con el insecticida (Bennet, endonucleasa que rompe un enlace fosfodiester a cada lado
1960). de la lesin, quedando un hueco que se rellena por sn-
Resultados recientes han sugerido la posibilidad de tesis de reparacin y es sellado por una ligasa. Esta va de
que algunos organismos, tales como las bacterias, puedan reparacin es importante en humanos. Existe una enfer-
seleccionar un conjunto especfico de mutaciones pro- medad, xeroderma pigmentosum, originada por la caren-
ducidas como resultado de presiones ambientales (Cairns cia de una de las enzimas de la reparacin por escisin.
CAPTULO 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES 109
B Mutaciones cromosmicas
Inversiones y translocaciones
Figura 13. Reparacin del ADN. La enzima glucosilasa elimina la base alterada y
deja un sitio AP. Las endonucleasas AP reconocen los sitios AP y cortan el enlace
fosfodiester. Una exonucleasa elimina el fragmento de ADN, dejando un hueco La inversin es una alteracin estruc-
que es rellenado por la ADN polimerasa I. Posteriormente una ligasa sella las tural mediante la cual un segmento cromo-
muescas. smico cambia de sentido dentro del pro-
110 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
I N
Figura 14. La inversin puede producir cambios en la relacin del tamao de los brazos cromosmicos. a) Debido a una inversin
pericntrica, un cromosoma acrocntrico pasa a ser metacntrico. b) Metafase mittica de un embrin del saltamontes Chorthippus
vagans, heterocigoto para una inversin pericntrica en el cromosoma M7 (N, cromosoma normal, I, cromosoma invertido).
Figura 15. Consecuencias genticas de la sinapsis y el sobrecruzamiento meiticos en individuos heterocigotos para inversiones
cromosmicas. a) Inversiones paracntricas: Formacin de un bucle de apareamiento en profase I (cigotene-paquitene) y un
puente dicntrico ms un fragmento acntrico en anafase I. El fragmento acntrico acabar perdindose, por no tener centrmero,
y los gametos que reciban las cromtidas participantes en el puente (una vez que ste se rompa) sern inviables por faltarles
algunos marcadores genticos. b) Inversiones pericntricas: El centrmero est incluido dentro del bucle de apareamiento y, en
anafase I y metafase II, pueden observarse cromosomas con cromtidas desiguales (si el segmento invertido no es simtrico
respecto al centrmero) debido a duplicaciones y deleciones en las cromtidas que participaron en el sobrecruzamiento. Los
gametos que reciban estas cromtidas sern, por tanto, inviables.
CAPTULO 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES 111
a b
Figura 17. Cambios en el nmero cromosmico originados por fusiones y disociaciones cntricas. a) La fusin cntrica, en sentido
estricto, se produce mediante la fusin de dos cromosomas telocntricos a nivel de sus centrmeros, dando lugar a un nico
cromosoma con dos brazos, que ser ms o menos dicntrico en funcin de a qu nivel se produzcan las roturas centromricas.
El proceso es reversible y, mediante la disociacin cntrica, un cromosoma con dos brazos se divide transversalmente por su
centrmero originando dos cromosomas telocntricos. b) Un resultado equivalente al de la fusin cntrica se produce mediante
una translocacin recproca entre dos cromosomas acrocntricos, con puntos de rotura prximos a los centrmeros, pero en este
caso se produce un minicromosoma que generalmente se pierde.
Figura 18. Translocacin recproca y formacin de la cruz paquitnica durante la profase I de la meiosis, por apareamiento de los
cuatro cromosomas que muestran homologa parcial: 1, 12, 21 y 2. I= segmentos intersticiales.
Figura 20. Inviabilidad gamtica causada por la formacin de quiasmas en los segmentos intersticiales.
tacin centromrica. Si los cuatro cromosomas permane- y 3) que los centrmeros orienten alternadamente. En rea-
cen asociados por la existencia de quiasmas en los cuatro lidad, es bastante improbable que se den las tres condi-
brazos, formarn un anillo que puede mostrar tres tipos ciones, por lo que las translocaciones recprocas produ-
de segregacin centromrica (Fig. 19): adyacente I (con cen severas reducciones de fertilidad en los heterocigotos.
los centrmeros homlogos segregando a polos opues- Estas reducciones son menores cuando se intercambian
tos) que produce el 100% de gametos inviables, adya- brazos cromosmicos completos, como en el caso de la
cente II (con los centrmeros homlogos segregando al fusin cntrica o translocacin robertsoniana, porque, en
mismo polo) que tambin produce el 100% de gametos ese caso, no existen segmentos intersticiales.
inviables, y alternada (una configuracin en zig-zag, Con la reduccin que las translocaciones recprocas
en forma de ocho, con los dos cromosomas translocados producen en la eficacia biolgica de los heterocigotos, es
yendo al mismo polo y los normales al otro) cuyo resulta- difcil explicar cmo pueden aumentar en frecuencia y
do es el 100% de gametos viables. Pero esto slo es cierto llegar a fijarse en una poblacin, es decir, que todos los
si no hubo quiasmas en los segmentos intersticiales. Si individuos sean homocigotos para la translocacin. Exis-
los hubiera, se esperara un 50% de gametos gentica- ten varios mecanismos que pueden ayudar a una translo-
mente desequilibrados (Fig. 20). cacin a aumentar en frecuencia a pesar de su subdomi-
Para que un individuo heterocigtico para una nancia, entre los que destacan los procesos reproductivos
translocacin recproca no vea reducida su fertilidad alternativos a la reproduccin sexual (que evitan la meio-
gamtica, deben darse tres condiciones simultneamente: sis), tales como diferentes modos de reproduccin vege-
1) que se apareen los cuatro cromosomas implicados, 2) tativa. De esta forma, la translocacin puede multiplicar-
que no se formen quiasmas en los segmentos intersticiales, se a partir del primer individuo heterocigtico y aumentar
114 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
1
2
3
4
Figura 21. Duplicacin (cromtida nmero 2) y delecin (cromtida nmero 3) del marcador representado en negro, mediante
sobrecruzamiento desigual.
a) b)
C G C G C C C G C G C C
G C G C G C G C G C G C
C
G C G C G C G
G C G C
G C G C
G C G C G C C
G
C
G C G C G
C G C G C G
G C G C
G C G C G C C
G
Figura 22. Origen de duplicaciones y deleciones por deslizamiento de hebra. a) El deslizamiento de dos bases de la secuencia GC
repetida, en la cadena copia (deslizamiento de hebra en direccin 3'5'), da lugar a la duplicacin de una unidad GC. b) Si el
deslizamiento ocurre en la cadena molde, el resultado es la delecin de una unidad GC.
Aneuploida y poliploida
Figura 23. Doble segmento supernumerario (dos flechas) en
el cromosoma M6 del saltamontes Chorthippus jacobsi. Ob- En un individuo aneuploide, la dotacin cromosmica
srvese su ausencia en el M6 estndar (una flecha). aumenta o disminuye en uno o ms cromosomas. Un in-
dividuo diploide normal, es dismico para cada
cromosoma del cariotipo. Si falta un cromosoma de un
Los segmentos duplicados pueden mantenerse intac- par, el individuo se denomina monosmico y si faltan los
tos, o bien divergir evolutivamente. As, podemos consi- dos cromosomas de un par, nulismico. Los polismicos
derar cinco tipos de secuencias de ADN reconocibles tienen un cromosoma representado por ms de dos
como duplicadas: homlogos: tres veces en los trismicos (2n+1), cuatro
a) Duplicaciones de un nico gen ancestral, seguidas de veces en los tetrasmicos (2n+2), y as sucesivamente.
la evolucin divergente de los genes duplicados. Es el Casi un tercio de los abortos humanos espontneos co-
caso de los genes de la mioglobina y los de las distin- rresponde a fetos con un nmero anormal de cromosomas,
tas cadenas de las hemoglobinas (Fig. 24). siendo la mayora trismicos o monosmicos.
b) Duplicaciones que permanecen idnticas en secuen- La aneuploda se origina generalmente por no-disyun-
cia y funcin. De esa forma se consigue la produccin cin cromosmica. La trisoma del par 21 de humanos
116 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
(Sndrome de Down), por ejemplo, se origina generalmen- polispermia (fecundacin de un vulo por ms de un es-
te por no disyuncin meitica de este cromosoma y, en permatozoide), o bien, puede ser provocada por choques
algunos casos (aproximadamente un 10%), por transloca- trmicos, mtodo usualmente utilizado para la obtencin,
cin entre el cromosoma 21 y un cromosoma mediano. por ejemplo, de truchas triploides. La aloploida se ori-
A veces los cromosomas adicionales son tan diferen- gina cuando se fecundan gametos de dos especies dife-
tes de los cromosomas normales (o cromosomas A), en rentes. El hbrido resultante generalmente es estril debi-
naturaleza y comportamiento meitico, que se les consi- do a dificultades en el apareamiento de los cromosomas
dera otra clase distinta de elemento gentico. Son los homelogos durante la meiosis. No obstante, si se logra
cromosomas supernumerarios, o cromosomas B, que se la tetraploda, cada cromosoma poseer su homlogo y
comportan como parsitos genmicos y se mantienen en podrn formarse gametos diploides viables. En la natura-
las poblaciones naturales de muchas especies merced a leza, la aloploida parece haber sido un motor importante
sus mecanismos de acumulacin que les confieren venta- en la formacin de nuevas especies vegetales. Un
ja en la transmisin, an ejerciendo efectos deletreos aloploide natural interesante es el trigo de panadera
sobre los individuos portadores (ver Captulo 27). Mu- Triticum eastivum (6n=42), que es un alohexaploide for-
chas veces, los cromosomas B podran haber derivado de mado por dos dotaciones de cada una de tres especies
cromosomas A extra resultantes de aneuploida. ancestrales.
Si los individuos poseen ms de dos dotaciones
cromosmicas completas, se denominan poliploides. Cuantificacin de la variabilidad gentica
Pueden ser triploides (3n), tetraploides (4n), pentaploides
(5n) y as sucesivamente. En los grupos taxonmicos que La gentica de poblaciones se ocupa necesariamente
normalmente son diploides, un individuo que posea una de la variacin genotpica, pero slo la variacin fenotpica
sola dotacin cromosmica (n) se denomina monoploide puede ser observada directamente. La relacin entre
(por ejemplo, los machos de las abejas, avispas y hormi- fenotipo y genotipo vara en simplicidad de carcter a
gas) para distinguirlo de aquellas especies cuyos indivi- carcter. La mayora de los estudios experimentales de
duos tienen normalmente un solo juego de cromosomas gentica de poblaciones se han centrado en caracteres con
(haploides). relaciones sencillas entre fenotipo y genotipo y no en ca-
En los animales, la poliploida es un fenmeno raro y racteres cuantitativos en los que no siempre es posible
slo se conoce en especies hermafroditas, como las lom- emitir afirmaciones precisas sobre su variacin genotpica.
brices de tierra, o en especies con hembras partenogenti- Para poder realmente cuantificar la variabilidad de una
cas, como algunas polillas, escarabajos y salamandras. La poblacin es necesario disponer de una muestra al azar de
poliploida es rara en animales porque altera el equilibrio loci, y considerar tanto los invariables (monomrficos)
entre autosomas y cromosomas sexuales necesario para como los variables (polimrficos). La electroforesis en
la determinacin del sexo y, en segundo lugar, porque los gel ha sido la tcnica ms utilizada, desde principios de
animales suelen presentar fecundacin cruzada y, por tan- los aos 60, para obtener estimas de la variacin gentica
to, un poliploide no puede cruzarse consigo mismo. En en poblaciones naturales de muchos organismos. En la
plantas, sin embargo, la poliploa puede ser frecuente en actualidad, su condicin de marcadores genticos neutros
poblaciones naturales presentando, los distintos grupos, hace a las isoenzimas, y otros marcadores moleculares,
varios niveles de ploida. Las plantas poliploides suelen muy tiles para la construccin de filogenias.
ser de mayor tamao y, por ello, son de inters econmico Las tcnicas electroforticas proporcionan los
en agricultura. Las plantas tetraploides y, en general, con genotipos de los individuos de una muestra: cuntos son
un nmero par de dotaciones cromosmicas, no experi- homocigticos, cuntos son heterocigticos y para qu
mentan muchas dificultades durante la meiosis; pero las alelos. Con el fin de obtener una estima de la cantidad de
plantas con nmero impar de dotaciones cromosmicas variacin en una poblacin, se estudian 20 o ms loci
(3n, 5n...) generalmente son estriles ya que durante la gnicos. Es deseable resumir la informacin obtenida para
meiosis se originan univalentes que pueden dar lugar a todos los loci de forma que exprese el grado de variabili-
gametos desequilibrados. Esta esterilidad resulta venta- dad de la poblacin y permita compararla con otras po-
josa, desde el punto de vista comercial, en el caso de los blaciones. Para ello, se utilizan dos ndices de variacin
rboles frutales, porque evita la formacin de semillas no gentica, el grado de polimorfismo y la heterocigosis. El
comestibles y la planta puede reproducirse vegetativamen- primero viene expresado por la proporcin de loci
te por esquejes. polimrficos (P), en una poblacin. Por ejemplo, si uti-
Se pueden distinguir dos tipos de poliploida depen- lizando tcnicas electroforticas examinamos 30 loci
diendo de si los genomas extras son de la misma especie, gnicos en cierto organismo, y no encontramos variacin
es decir, homlogos (autoploda), o bien de especies dife- en 9 loci, pero existe ms de un alelo diferente en los
rentes, homelogos (aloploida). La autoploida puede otros 21 loci. Podemos decir que 21/30 = 0.70 de los loci
originarse por fallos en la divisin reductora durante la son polimrficos en esa poblacin, o que el grado de
gametognesis, originando gametos diploides. Esto tam- polimorfismo en la poblacin es 0.70. Para evitar que el
bin puede ser provocado por sustancias antimitticas, tamao de muestra pueda afectar al valor de P, se suele
como la colchicina. Otros posibles orgenes son la activa- adoptar un criterio de polimorfismo. Un criterio usado
cin y fusin al vulo de los corpsculos polares, la a menudo es considerar un locus como polimrfico ni-
CAPTULO 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES 117
camente cuando el alelo ms frecuente tiene una frecuen- Para tener una idea del significado de las grandes can-
cia no superior a 0.95. Entonces, a medida que se exami- tidades de variacin gentica encontradas en las pobla-
nan ms individuos, se pueden encontrar variantes adi- ciones naturales, consideremos nuestra especie, donde se
cionales, pero, por trmino medio, la fraccin de loci ha detectado un 6.7% de heterocigosis por electroforesis.
polimrficos no cambiar. Si suponemos que tenemos 30 000 1oci gnicos estructu-
Una medida mejor de la variabilidad gentica es la rales, cualquier persona podra ser heterocigtica en 2010
frecuencia promedio de individuos heterocigticos por de sus loci (300000,067) y podra producir, tericamen-
locus, o simplemente la heterocigosis (H) de la pobla- te, 22010 (10605) clases de gametos diferentes. (Un indivi-
cin. Esta es una buena medida de la variacin porque duo heterocigtico en un locus puede producir dos clases
estima la probabilidad de que dos alelos tomados al azar diferentes de gametos, uno con cada alelo; un individuo
de la poblacin sean diferentes. La heterocigosis obser- heterocigtico en n loci gnicos puede producir 2n game-
vada es un buen indicador de la variacin gentica en tos diferentes). Estos datos indican que casi todos los in-
poblaciones de individuos diploides con apareamiento al dividuos son nicos desde el punto de vista gentico y
azar, pero no refleja bien la cantidad de variacin gentica que, por tanto, las poblaciones humanas son muy diver-
en poblaciones de organismos haploides o en las pobla- sas. No obstante, tras cuantificar las frecuencias allicas
ciones en las que hay autofecundacin, como en algunas de 7 sistemas de grupos sanguneos y 7 enzimas del suero
plantas, o en organismos en los que los apareamientos sanguneo en 7 razas: caucasianos, negros africanos, mon-
entre parientes son comunes. En una poblacin que siem- goloides, aborgenes del sur de Asia, amerindios, oceni-
pre se reproduce por autofecundacin, la mayora de los cos y aborgenes australianos, Lewontin (1972) observ
individuos sern homocigticos, aunque diferentes indi- que la diversidad entre individuos de la misma poblacin
viduos pueden llevar diferentes alelos si el locus es varia- (85.4%) es mucho mayor que la observada entre pobla-
ble en la poblacin. Habr tambin ms homocigotos en ciones de la misma raza (8.3%), y que la observada entre
una poblacin en la que los cruzamientos entre parientes razas (6.3%). Por tanto, la diferenciacin gentica entre
sean comunes que en una poblacin donde no ocurran, razas humanas es mucho ms pequea que la que existe
aun cuando las frecuencias allicas sean idnticas en am- dentro de ellas. De ah que el conocimiento racial de un
bas poblaciones. individuo proporciona poca informacin acerca de su es-
Esta dificultad puede ser superada calculando la di- tructura gentica. Cada persona tiene un genotipo nico,
versidad gnica para el locus i (Di) a partir de las fre- que es diferente del de cualquier otra persona, sea o no de
cuencias allicas y asumiendo equilibrio Hardy-Weinberg; la misma raza.
la frecuencia de heterocigotos para un locus es: La desventaja de la electroforesis es que slo detecta
m
variaciones de los genes estructurales que codifican para
h = 1 pi2 protenas solubles y no para otros genes como los regula-
i =1 dores o los que codifican para protenas insolubles. Ade-
donde pi es la frecuencia de los i alelos de ese locus, m es ms, las tcnicas electroforticas no detectan aquellas
2
el nmero de alelos observado en ese locus y pi es la sustituciones de nucletidos en el ADN que no cambian
frecuencia de homocigotos. En una poblacin diploide con las propiedades electroforticas de las protenas.
apareamiento aleatorio, h es la heterocigosis esperada
y coincide con la diversidad gnica (Di). Variacin al nivel del ADN
Estimas electroforticas de la variacin Durante muchos aos, los genticos evolutivos espe-
raron el momento en que fue posible medir la variacin al
En 1966, con la publicacin de un estudio en seres nivel ltimo, es decir, en la secuencia de nucletidos de
humanos y dos en moscas Drosophila, se aplicaron por los genes. Ese momento lleg al principio de los 80, cuan-
primera vez las tcnicas electroforticas para estimar la do los adelantos tcnicos hicieron la secuenciacin del
variacin gentica en poblaciones naturales. Desde en- ADN relativamente fcil. Otra tcnica til es la reaccin
tonces se han estudiado numerosas poblaciones de mu- en cadena de la polimerasa (PCR), que se usa para ampli-
chos organismos. Se ha analizado por este mtodo un gran ficar pequeos segmentos de ADN a partir de cantidades
nmero de especies, incluyendo bacterias, hongos, plan- pequeas de tejido, a fin de obtener copias suficientes para
tas superiores, vertebrados e invertebrados. Los resulta- la secuenciacin. Para analizar muestras grandes de genes,
dos son notablemente homogneos entre las distintas es- tal como se requiere para estimar la variacin gentica de
pecies, e indican que aproximadamente un tercio de los una poblacin, es til otra tcnica (RFLPs), en la que se
loci estructurales son polimrficos, y la heterocigosis usan enzimas de restriccin para revelar polimorfismos
media de una poblacin, teniendo en cuenta todos los loci para la longitud de los fragmentos de restriccin genera-
estudiados, es alrededor del 10%. Esto significa que, ras- dos. Este mtodo no proporciona una secuencia de
treando en el genoma de un individuo, deberamos en- nucletidos completa, pero en cambio revela si los genes
contrar que cerca de 1 de cada 10 loci est en condicin difieren en la presencia o ausencia de las dianas de res-
heterocigtica, y que alrededor de 1 de cada 3 loci tiene 2 triccin especficas de las enzimas utilizadas. Permite
ms alelos segregando en la poblacin. Ello representa detectar variacin para diferentes marcadores genticos
un inmenso potencial de variacin para la evolucin. como las repeticiones en tandem en nmero variable
118 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
(VNTRs). Los loci VNTRs humanos, por ejemplo, estn los 2721 sitios nucleotdicos, que constituan la regin
formados por una unidad central de unos 15-100 secuenciada, variaba como para alterar el producto del
nucletidos, repetida un nmero variable de veces (10- gen y potencialmente afectar la bioqumica y fisiologa
1000) y que, a su vez, puede presentarse una, varias o del organismo.
muchas veces en el genoma, por lo que son muy variables Para cuantificar la variabilidad al nivel del ADN, se
de unos individuos a otros. Se habla de minisatlites si utiliza el parmetro de diversidad nucleotdica (p), que
se trata de secuencias de unos 50pb repetidas hasta 10kb- indica el nmero medio de diferencias nucleotdicas, por
20kb. Puesto que cada individuo posee un patrn caracte- sitio, entre dos secuencias de la poblacin elegidas al azar.
rstico para estas secuencias, se considera cada patrn Es una medida de la divergencia media entre los alelos
como una identificacin gentica individual (se le deno- (haplotipos) de la poblacin. Cuando se comparan k se-
mina huella gentica, del ingls fingerprint). Este cuencias de una poblacin, la diversidad nucleotdica vale:
polimorfismo tiene aplicacin directa en estudios de me- k
dicina legal. = f i f j ij
k 1 i, j
Otro tipo de secuencias variables, de distribucin ms
general y ms cortas que los minisatlites, son los donde fi y fj son las frecuencias de los haplotipos i y j en
microsatlites, constituidos por repeticiones en tandem esa poblacin y ij es la divergencia nucleotdica entre los
de 1-5pb que se repiten hasta tramos de 200pb y localiza- haplotipos, que viene dada por:
das cada 10kb en eucariotas. Estn flanqueadas por se- 2nij
cuencias conservadas que confieren especificidad a cada ij =
ni + n j
locus microsatlite. Tambin se pueden analizar otro tipo
de secuencias polimrficas, los RAPDs (del ingls donde ni y n j son el nmero de nucletidos de cada
Random Amplified Polymorphic DNA). Los RAPDs se haplotipo, y nij es el nmero de nucletidos diferentes.
generan amplificando ADN genmico con cebadores de Cuando se dispone de los patrones de restriccin en
oligonucletidos arbitrarios. Cada banda del gel indica un gel, el estudio de las bandas nos permite calcular I, el
un locus en el que se pueden detectar dos alelos; presen- ndice de semejanza de restriccin, que nos indica la
cia o ausencia del producto de amplificacin. Los mto- proporcin de bandas comunes entre dos secuencias:
dos de RFLPs y RAPDs originan fragmentos de diferente 2rxy
tamao debido a la sustitucin de bases en las dianas de I=
rx + ry
restriccin o en los cebadores, respectivamente, pero el
mtodo ms preciso para medir variabilidad es la donde rx es el nmero de bandas obtenidas para la secuen-
secuenciacin del ADN. Este mtodo ha revelado que cia x, ry el nmero obtenido para la secuencia y, y rxy el
existe una gran variabilidad molecular en el genoma nmero de bandas comunes a ambas secuencias. A partir
(aproximadamente un 1% de sustituciones nucleotdicas de I, se puede calcular el ndice de divergencia (D):
por genoma). 1
El primer estudio de la variacin mediante secuencia- I + I 2 + 8I f
cin de ADN fue llevado a cabo por Martin Kreitman D =1
(1983), quin secuenci una regin de 2721 pares de ba- 2
ses en Drosophila melanogaster, que incluye el sitio que
codifica para la enzima alcohol deshidrogenasa (ADH). donde f es el nmero de nucletidos de que consta la dia-
Las poblaciones de esta especie son polimrficas para dos na de restriccin.
alelos electroforticos: rpido (AdhF) y lento (AdhS). Este ndice tambin es posible calcularlo a partir de
Kreitman secuenci 11 copias del gen, procedentes de tres otro parmetro, el ndice de semejanza nucleotdica (S),
regiones del Viejo Mundo y tres regiones americanas. Seis que se puede obtener comparando los patrones de restric-
de las copias secuenciadas codificaban para el alelo AdhS, cin (nmero de dianas comunes) entre dos mapas:
y las otras cinco para el alelo AdhF. La regin secuencia- 2n xy
da incluye los cuatro exones y los tres intrones del gen S=
nx + n y
para la ADH, as como las regiones no codificadoras flan-
queantes. La mayor parte de la variabilidad era causada donde nx y ny son el nmero de dianas en las secuencias x
por sustituciones, siendo mayor en los intrones (2.4% de e y, respectivamente, y nxy es el nmero de dianas comu-
sitios nucleotdicos variables) que en los exones (1.8%) y nes a ambas secuencias. Podemos expresar D en funcin
en las regiones flanqueantes (0.7%). Adems, seis sitios de S:
en las regiones no codificadoras variaban para la presen-
ln S
cia o ausencia de segmentos cortos de pares de bases (po- D=
limorfismos para insercin/delecin). El descubrimiento f
ms llamativo fue que 13 de las 14 variaciones de la re- donde f es el nmero de bases reconocido por la restrictasa
gin codificadora eran sustituciones sinnimas, que no utilizada. Si consideramos una muestra de n individuos,
alteran la secuencia de aminocidos de la enzima. Una el nmero de medidas de la divergencia entre secuencias
sola sustitucin de reemplazamiento, treonina por lisina, es n(n-1)/2 y, promediando, se obtiene la diversidad
diferencia los alelos AdhS y AdhF. Por tanto, slo uno de nucleotdica media.
CAPTULO 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES 119
Es posible calcular el polimorfismo (Pnuc) y la hetero- sidad en el caso de loci enzimticos (el polimorfismo en-
cigosis (Hnuc) nucleotdicos cuando se tienen observacio- zimtico se refiere a genes completos), no es comparable
nes de RFLPs. Para una muestra de n individuos, en los con la diversidad nucleotdica ya que hay sustituciones
que se estudia una secuencia determinada mediante res- que no afectan a la movilidad de la protena y, por tanto,
trictasas, si m es el nmero total de dianas diferentes, k es no se pueden detectar por electroforesis. Actualmente se
el nmero de ellas que son polimrficas, y si el nmero de conocen datos de los polimorfismos para microsatlites
secuencias cortadas en una diana i (ci ) vara desde 1 hasta que dan valores de heterocigosis muy grandes. En huma-
n, el nmero total de lugares de corte es c=ci Sci. Si f es nos, por ejemplo, hay aproximadamente unos 50000 a
el nmero de nucletidos reconocidos y suponemos que 100000 loci de microsatlites, que pueden mostrar hasta
el polimorfismo de restriccin se genera por sustitucin ms de 10 alelos, con una heterocigosis del 80%.
de una sola base, entonces:
Apndices
Apndice 1 Apndice 2
En el saltamontes Caledia captiva, la sntesis de la Supongamos que analizamos un locus con dos alelos
enzima mlica se encuentra controlada por un locus codominantes (A1 y A2) en una poblacin que se inicia
autosmico (Me) con dos alelos codominantes (c y d). Al con las frecuencias 0.4 A1A1, 0.4 A1A2 y 0.2 A2A2. Las fre-
analizar una poblacin natural de dicha especie se encon- cuencias allicas sern: p(A1)= 0.4+1/2(0.4)= 0.6, y q(A2)=
traron 31 individuos de genotipo cc, 62 de genotipo cd y 0.2+1/2(0.4)= 0.4.
7 dd. Si consideramos que ncc es el nmero de individuos Si el apareamiento es al azar, cules seran las fre-
cc, ncd el de individuos cd, ndd el de individuos dd y N el cuencias allicas en la generacin siguiente? Para calcu-
total de individuos de la poblacin, podemos calcular las larlo, hemos de tener en cuenta que la frecuencia del apa-
frecuencias genotpicas (Xcc, Ycd y Zdd) del siguiente modo: reamiento al azar entre dos genotipos cualesquiera puede
ncc 31 predecirse en base a las frecuencias de dichos genotipos
X cc = = = 0.31 (31%) en la poblacin:
N 100
ncd 62 Machos
Ycd = = = 0.62 (62%)
N 100 Hembras A1A1 (0.4) A1A2 (0.4) A2A2 (0.2)
ndd 7 A1A1 (0.4) 0.16 0.16 0.08
=Z dd == 0.07 (7%)
N 100 A1A2 (0.4) 0.16 0.16 0.08
Y las frecuencias allicas se pueden calcular a partir A2A2 (0.2) 0.08 0.08 0.04
del nmero de individuos observados:
ncc + 12 ncd 31 + 12 62 Las frecuencias genotpicas en la descendencia sern
pc = = = 0.62 ,
N 100 0.36 A1A1, 0.48 A1A2 y 0.16 A2A2:
o bien de las frecuencias genotpicas:
N de cruces Proporcin de descendientes
0.62
pc = X cc + 12 Ycd = 0.31 + = 0.62 , siendo la frecuen- Tipo de cruce por sexo Frecuencia A1A1 A1A2 A2A2
2
cia del otro alelo: qd = 1-p= 0.38. A1A1 x A1A1 1 0.16 0.16
A1A1 x A1A2 2 0.32 0.16 0.16
A1A1 x A2A2 2 0.16 0.16
A1A2 x A1A2 1 0.16 0.04 0.08 0.04
A1A2 x A2A2 2 0.16 0.08 0.08
A2A2 x A2A2 1 0.04 0.04
TOTAL 9 1.00 0.36 0.48 0.16
120 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
cin: =
2
, donde o y e son el nmero de indi-
e
viduos observado y esperado, respectivamente, de un Y en cruces dominante recesivo:
genotipo determinado. En el ejemplo que nos ocupa, el
valor de la 2 experimental, que resulta de la aplicacin
2 pq 3 pq 3
de la ecuacin anterior (9.97), es mayor que el valor te- = =
rico para una 2 con un grado de libertad y nivel de signi- 4 pq 3 + 2 p 2 q 2 2 pq 3 + p 2 q 2
ficacin del 5%, que es 3.84, por lo que rechazamos H0 y pq 3 q q
= = =
pq (2q + p ) p + 2q 1 + q
concluimos que la poblacin no est en equilibrio H-W 2
para ese locus.
Si el carcter es dominante, sin embargo, no puede
distinguirse fenotpicamente el genotipo heterocigtico As disponemos de dos proporciones de la poblacin
(Aa) del homocigoto dominante (AA). Por ello no pueden cuyos valores tericos esperados pueden compararse con
obtenerse directamente las frecuencias allicas, como en las frecuencias observadas. Basndose en esto, Snyder lle-
el caso de codominancia, ya que se desconocen dos de las v a cabo una prueba respecto al equilibrio de los alelos
frecuencias genotpicas. para la capacidad de gustar la feniltiocarbamida:
Como primera aproximacin, podramos calcular la
frecuencia q como la raz cuadrada de q2, la frecuencia Frecuencia de no gustadores
del homocigoto recesivo. Pero este mtodo slo es vlido Progenitores Descendencia en la descendencia
cuando la poblacin est en equilibrio H-W, porque si no Apareamiento N gustadores no gustadores total observada esperada
lo est la mayor o menor proporcin de heterocigotos
gust x gust 425 929 130 1059 0.123 0.122
(apartndose de su frecuencia genotpica de equilibrio)
gust x no gust 289 483 278 761 0.365 0.349
podra hacer que nuestra estima de las frecuencias allicas
fuese errnea. Por ejemplo, imaginemos dos poblaciones no gust x no gust 86 (5) 218 223
donde el fenotipo recesivo constituye el 25% de los indi- Total 800 1417 626 2043
viduos, pero en una de ellas, que est en equilibrio, la
frecuencia de heterocigotos es el 50% y en la otra, que no Los cinco individuos entre parntesis no seran de es-
lo est, es el 25%. Calculando q como la raz cuadrada de perar del cruce de dos progenitores recesivos.
la frecuencia de homocigotos recesivos, obtendramos una La hiptesis nula (H0) es que la poblacin est en equi-
estima de q= 0.5 en ambas poblaciones. Esta estima sera librio, por lo que calculamos q como la raz cuadrada de
correcta en la poblacin que est en equilibrio, pero no en la frecuencia de homocigotos recesivos entre los progeni-
la segunda, donde q= 0.25+0.25/2= 0.375. tores. De los 1600 progenitores, 461 eran no gustadores,
Entonces, cmo se investiga el equilibrio en estos luego q2= 461/1600= 0.288, y q= 0.2880.5= 0.537. Por tan-
casos? Snyder (1932) ide un mtodo que sirve para ave- to, la frecuencia esperada de descendientes recesivos en
riguar si una poblacin est en equilibrio para un carcter los cruces gustador x gustador sera: q2 / (1+ q)2= 0.5372 /
dominante, cuando se tienen datos de los tipos de 1.5372= 0.122, y la de dominantes (gustadores) sera
apareamientos. La prueba se basa en la frecuencia espera- 1-0.122=0.878. En total, se esperaran 0.1221059=129.2
122 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
a) A B AB 0 Total
nmero de individuos 63 31 6 92 192
frecuencia relativa 0.3281 0.1615 0.0312 0.4792
b)
Fenotipos N frec. (frec.)0.5 estima correccin frecuencia allica
B+0 123 0.6407 0.8004 p=0.1996 0.1996/0.9933 p= 0.2010
A+0 155 0.8073 0.8985 q=0.1015 0.1015/0.9933 q= 0.1022
0 92 0.4792 0.6922 r=0.6922 0.6922/0.9933 r= 0.6968
Total 192 0.9933 1.0000
s= =
[
a1 an r 1 (1 c) n 1 (1 c)
.
] peq =
v
=
4 x10 5
= 0.4 , y
1 r 1 (1 c) u + v 10 x10 5
Por tanto, rn = r - d0 [1 - (1 - c)n] y, por el mismo razona-
1 0.9 0.4
miento: n= 5
L = 2232 generaciones.
10 10 0.8 0.4
sn = s + d0 [1 - (1 - c)n]
tn = t + d0 [1 - (1 - c)n] De lo anteriormente expuesto se deduce que, con ta-
un= u - d0 [1 - (1 - c)n] sas normales de mutacin (del orden de 10-4 a 10-8), los
cambios en frecuencias gnicas debidos a mutacin son
al crecer n indefinidamente obtenemos los siguientes va-
tan pequeos que slo son importantes a una escala evo-
lores de equilibrio:
lutiva muy larga, y difcilmente seran detectables en ex-
r = r - d0 perimentos a menos que se trate de microorganismos.
s = s + d0
t = t + d0
u = u - d0
que son independientes de c.
124 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
1 1
dq
= sq (1 q) 2 ; dq = sdt q =1 B =
dt q(1 q) 2 qeq 1
Descomponemos la fraccin: 1
q =0 A=
qeq
1 A B C
= + + 1
q(1 q) 2 q (1 q) 2 (1 q) q = qeq C =
qeq (1 qeq )
q 1 = A(1 q) 2 + Bq + Cq(1 q)
1 1 1
q =1 B =1 qeq qeq 1 qeq (1 qeq )
+ + =
q = 0 A =1 q 1 q (qeq q)
q = 0.5 1 = 0.25 A + 0.5 B + 0.25C = 1 1 1 1 1 1
= + +
= 0.25 + 0.5 + 0.25C C = 1 qeq q qeq 1 1 q qeq (1 qeq ) qeq q
CAPTULO 6: FUNDAMENTOS DE GENTICA DE POBLACIONES 125
Hijos de hermanos:
1 n1 1 n 1 1 n 1
dq+ dq+ dq = 0 (s + t)dt
n
A B
Ancestrales comunes: A y B
qeq 0 q qeq 1 0 1 q qeq(1 qeq) 0 qeq q Vas: CAD
n CBD
1 1 1 C D
Lq L(1 q) L(qeq q) = (s + t)n
qeq qeq 1 qeq(1 qeq) 0
X Fx= ()3(1+FA) + ()3(1+FB)
1 1 1 FA= 0, FB= 0; Fx= ()3+ ()3 = 1/4
q Lqn q 1 L(1 qn ) q (1 q ) L(qeq qn )
1 eq eq eq eq
n= Hijos de hermanastros:
s +t 1 1 1
Lq0 + L(1 q0 ) + L(qeq q0 )
qeq qeq 1 qeq(1 qeq) A B C El nico ancestrales comn
es B
1 1 qn 1 1 q0 1 qeq q0 D E Va: DBE
n= L + L + L
s + t qeq q0 qeq 1 1 qn qeq(1 qeq) qeq qn
X Fx= ()3(1+FB) = 1/8
e) Subdominancia:
Con valores pequeos de s: Hijos de primos hermanos:
Ancestrales comunes:
q = spq ( 2q 1); y por tanto A B
AyB
dq Vas:
= spq (2q 1) = s (1 q ) q( 2q 1) F C D E GCADH
dt
GCBDH
1 G H
dq = sdt ;
q (1 q )(2q 1) X Fx= ()5 + ()5 = 1/16
1 A B C
= + +
q (1 q )(2q 1) q 1 q 2q 1
Hijos de to(a) sobrina(o):
q 1 = A(1 q )(2q 1) + Bq( 2q 1) + Cq (1 q )
q =1 B =1 A B Ancestrales comunes:
AyB
q = 0 A = 1 Vas:
E C D
q = 0.5 C = 4 FCAD
FCBD
Por tanto, F
X Fx= ()4 + ()4 = 1/8
1 1 4
+ + dq = sdt ;
q 1 q 2q 1
Hijos de dobles primos hermanos:
1 n 1 n 1
dq + 0 dq + 4 0 dq = 0 sdt ;
n n
0
q 1 q 2q 1
A B E F
[ Lq L(1 q ) + 2 L(2q 1)]0n = sn ;
[L(2q 1) 2
]
n
( Lq + L(1 q )) 0 = sn ;
C D G H
n I J
( 2q 1) 2
L = sn ; X
q (1 q ) 0
Antecedentes comunes: A, B, E y F
1 (2qn 1) 2 (2q0 1) 2
n = L L ; Vas: IVADJ
s qn (1 qn ) q0 (1 q0 )
ICBDJ
1 q (1 q0 )(2qn 1) 2 IGEHJ FX=()5 4 = 1/8
n = L 0
s qn (1 qn )(2q0 1) 2 IGFHJ
126 Josefa Cabrero y Juan Pedro M. Camacho
Apndice 9 Apndice 10
1 1
1 Pn = + 1 (1 Pn1 )
Pn = Pn 1 1
1
= Pn 2 1
1
1
1
=
2N 2N 2N 2 N 2 N
2 n
1 1
Pn = 1 +
1
+ 1 Pn 1 +
1
Pn 1
1 = Pn 2 1 ; Pn = P0 1
2N 2N 2N 2N 2N
1
Pn = Pn 1 + Pn 1
2N
1
Pn = Pn 1 Pn 1
2N
1
Pn = Pn 1 1
2N
Bibliografa
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Lecturas recomendadas
(1) FONTDEVILA, A. y MOYA, A. 1999. Introduccin a la gentica de poblaciones. Editorial Sntesis, Madrid. El ms reciente y
completo tratado en castellano sobre gentica de poblaciones.
(2) HARTL, D.L. y CLARK, A.G. 1989. Principles of population genetics. 2nd ed. Sinauer Ass. Uno de los mejores libros de texto
sobre el tema.
(3) LI, W.-H. 1997. Molecular evolution. Sinauer, Sunderland. Excelente para profundizar sobre la variabilidad al nivel del ADN y la
evolucin molecular, con una puesta al da muy reciente.
Captulo 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN
Juan J. Soler
ESTACIN EXPERIMENTAL DE ZONAS RIDAS (C.S.I.C.)
General Segura, 1- 04001 Almera. E-mail: jsoler@eeza.csic.es
La seleccin natural es el proceso que limita la tasa reproductora o la eficacia biolgica de los seres vivos en
relacin con caractersticas fenotpicas heredables, dando lugar a cambios en las frecuencias de los fenotipos de la
poblacin en generaciones futuras (evolucin). Tiene lugar siempre que exista: (1) variabilidad individual, (2) una
relacin entre variabilidad en eficacia biolgica y variabilidad fenotpica, y (3) una relacin entre esas caractersti-
cas fenotpicas y el genotipo del individuo. La seleccin natural afecta al valor medio y a la varianza del carcter en
la poblacin, dando lugar a los distintos tipos de seleccin (estabilizadora, direccional y disruptiva). En este captulo
se exponen varias metodologas para detectar los procesos de seleccin natural y se estudian ndices para comparar
la intensidad de seleccin en distintas poblaciones (oportunidad de seleccin y varianza gentica aditiva de la
eficacia biolgica), y estimar la intensidad de seleccin sobre un carcter (diferenciales de seleccin y gradientes de
seleccin). Las presiones selectivas (influencias del ambiente en la eficacia biolgica) son las causas de que ocurran
procesos de seleccin natural. La consecuencia inmediata de estas presiones o agentes selectivos sobre las poblacio-
nes de seres vivos (seleccin natural) es una mejora en la eficacia biolgica media poblacional, a lo largo de gene-
raciones, asociada a la evolucin de caracteres (adaptaciones) que mejoran la adaptacin de los organismos al
ambiente que los rodea. Los procesos evolutivos por seleccin natural son los nicos que pueden dar lugar a adap-
taciones y, en este captulo, se exponen distintas metodologas para el estudio de las adaptaciones (mtodo exploratorio,
experimental y comparativo). Para demostrar que un carcter es una adaptacin no basta con exponer una hiptesis
adecuada sobre la funcionalidad del carcter, sino que esta hiptesis debe ser utilizada para proponer predicciones
que se puedan comprobar con datos.
suponemos que el nmero de descendientes de cada indi- bientales bruscos, se podra asumir que un organismo ac-
viduo es directamente proporcional a la cantidad de re- tual debe de estar muy cerca de poseer las caractersticas
cursos que consigue del medio, y que estas caractersticas ptimas para explotar su ambiente. Es decir, al menos las
son transmisibles a su descendencia, es fcil imaginar lo caractersticas ms importantes que permiten a los indivi-
que ocurrira con la poblacin en generaciones sucesivas, duos de una poblacin acceder a los recursos que tpica-
sobre todo si tenemos en cuenta que los recursos son fini- mente explota su especie deben de ser muy constantes y,
tos y que, por tanto, frecuentemente los recursos sern por tanto, tambin se puede utilizar esta teora para expli-
limitantes. car la gran estabilidad de las caractersticas de las espe-
La consecuencia irremediable sera que, debido a que cies generacin tras generacin, o para explicar la ausen-
los organismos con caractersticas ptimas (relativas a las cia de evolucin en algunas poblaciones.
que poseen los dems individuos en la poblacin) dejan Adems, basndose en que las caractersticas de los
ms descendencia, la proporcin de individuos con estas organismos deben de estar prximas a un ptimo, es posi-
caractersticas aumentara progresivamente en nuestra ble predecir que muchas de las caractersticas de los seres
poblacin. Es decir, las caractersticas ms comunes en vivos han sido seleccionadas por realizar una funcin en
los individuos que la componen seran cada vez ms pti- el ambiente que explotan. Esto permite a los investigado-
mas para explotar los recursos existentes. res plantear hiptesis sobre el significado funcional de
El argumento anterior, aunque vlido, plantea algu- algunos de los caracteres que presentan los organismos
nos problemas. Todo el proceso se basa en la existencia para, posteriormente, poder estudiar e intentar poner de
de una variabilidad en los individuos que forman la po- manifiesto las posibles ventajas que conlleva un determi-
blacin. Si, como se haba expuesto anteriormente, debi- nado carcter. Esta posibilidad de plantear hiptesis de
do al mayor xito reproductor de algunos individuos, trabajo, que la teora de evolucin por seleccin natural
slo parte de la poblacin contribuye especialmente a las permite, es muy importante ya que estas hiptesis pueden
generaciones sucesivas, tambin este proceso llevara con- ser probadas siguiendo el mtodo cientfico y, por tanto,
sigo una reduccin en la variabilidad existente entre los convierte a la biologa en ciencia (ver Captulo 2).
individuos que forman la poblacin. Podramos incluso Aunque existen varios procesos que dan lugar a cam-
pensar que en nuestra poblacin se podra llegar a una bios evolutivos (por ejemplo la deriva gentica, ver Cap-
uniformidad completa entre los individuos que la for- tulo 6), slo el proceso darwiniano de seleccin natural
man. Esta reduccin de la variabilidad implicara que la produce adaptaciones, es decir, caractersticas que le per-
inmensa mayora de los individuos alcanzaran un xito miten a los organismos explotar el medio ambiente de
reproductor muy similar que, tras un nmero elevado de forma ptima. La seleccin natural, entendida como el
generaciones, se igualara y, por tanto, no podran ocurrir proceso que puede producir adaptaciones, es una de las
los procesos de seleccin natural. Si ste fuera el caso, bases fundamentales de la biologa moderna. Si tenemos
los procesos de seleccin natural conseguiran uniformizar en cuenta las frecuencias gnicas, el mayor xito repro-
los caracteres que presentan los organismos de la pobla- ductor de un individuo inmerso en una poblacin se tra-
cin y, al reducir la variabilidad individual, los procesos duce en una mayor frecuencia de sus genes en las genera-
evolutivos por seleccin natural desembocaran irreme- ciones futuras. En este proceso no es necesario un progra-
diablemente en una poblacin de individuos exactamen- ma a priori de las futuras adaptaciones basadas en mejo-
te iguales sobre los que ya no podran existir procesos de ras para la poblacin o la especie, sino que estas posibles
seleccin. mejoras en la poblacin aparecen irremediablemente en
Sin embargo, esto no ocurre gracias, sobretodo, a la un futuro debido a que los caracteres, o las frecuencias
existencia de mecanismos que aportan variabilidad a la gnicas, de individuos de mayor xito reproductor pasan
poblacin. Estos mecanismos son esenciales para enten- a ser las ms comunes en generaciones sucesivas. Por tan-
der los procesos evolutivos por seleccin natural ya que to, podramos concluir que los procesos de seleccin na-
nos explican la aparicin de caracteres nuevos en las po- tural y evolutivos no persiguen ningn fin, ni la evolu-
blaciones y, adems, permiten que, aunque los procesos cin por seleccin natural tiene ninguna direccin.
de seleccin natural estn actuando durante largos perio-
dos de tiempo en ambientes bastante constantes, en la
mayora de los casos exista suficiente variacin entre los Seleccin natural y seleccin sexual
individuos de la poblacin como para que la seleccin
natural pueda actuar, sobretodo, cuando se producen cam- La reproduccin sexual es muy importante en los pro-
bios en el ambiente. Por tanto, la variacin individual es cesos evolutivos como un mecanismo que produce varia-
un requisito indispensable para que ocurra seleccin. Ya bilidad gentica y, aunque su aparicin y mantenimiento
Darwin en su libro The origin of species dedica sus dos a lo largo de la historia evolutiva de los organismos pue-
primeros captulos a explicar las variaciones existentes de ser explicada por procesos de seleccin natural
en las especies domsticas y en la naturaleza. (Maynard-Smith y Szathmry 1995, ver Captulo 9), exis-
Si los procesos de seleccin natural han estado o es- ten bastantes costos asociados a este tipo de reproduc-
tn actuando sobre los organismos durante largos perio- cin. Uno de los principales costos consiste en el hecho
dos de tiempo en los que no han existido cambios am- de necesitar de otro individuo para la reproduccin, pero
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 129
quizs lo ms importante sea el hecho de que estos costos miento y fertilizacin, y en su fertilidad, fecundidad, y/o
no son iguales para ambos sexos, dando lugar a lo que se supervivencia (variacin en eficacia biolgica); y (c) una
conoce como conflicto sexual (ver Captulo 13). Esta di- similitud entre el carcter que presenten los padres y sus
ferenciacin sexual en los costos asociados a la reproduc- descendientes, la cual debe de ser independiente, al me-
cin implica que los procesos de seleccin natural favo- nos parcialmente, del efecto de un ambiente comn (ca-
rezcan distintos caracteres en machos y en hembras. En racteres heredables) (Endler 1986). Si esas tres condicio-
individuos del sexo con costos de reproduccin inferio- nes se cumplen, uno o dos sucesos pueden ocurrir: (1)
res (generalmente machos) favoreceran caractersticas que la distribucin de frecuencias del carcter en la po-
que maximicen la accesibilidad a individuos del sexo con- blacin difiera entre clases de edad ms all de lo espera-
trario (generalmente hembras), mientras que en el sexo do por la ontogenia (crecimiento y desarrollo); (2) si la
con mayores costos reproductivos se favorecen las carac- poblacin no esta en equilibrio, se podra predecir que la
tersticas que permiten distinguir y seleccionar caracteres frecuencia de distribucin del carcter de todos los des-
de individuos del sexo contrario que impliquen benefi- cendientes en la poblacin ser diferente de la que mos-
cios directos o indirectos para su descendencia (Trivers traba la poblacin de sus antecesores, ms all de lo espe-
1972; Andersson 1994, ver Captulo 13). rado slo por las condiciones (a) y (c).
La mayora de las caractersticas que favorecen el ac- Las condiciones (a), (b) y (c) las cumplen todas las
ceso a individuos del sexo que ms invierte en reproduc- poblaciones de organismos vivos, y los efectos (1) y (2)
cin (generalmente hembras) tienen en comn que influ- son simplemente los resultados probabilsticos y estads-
yen negativamente en la probabilidad de supervivencia ticos de las relaciones entre efectos y condiciones biol-
de los individuos que las presentan. Este es el caso de gicas (Endler 1986). Por tanto, se puede concluir que to-
cualquier color o rasgo llamativo en los machos que, ade- dos los organismos vivos estn sometidos a este tipo de
ms de atraer a las hembras, tambin, por ejemplo, har procesos cuyo resultado es el cambio en las frecuencias
ms fcil su deteccin por parte de los depredadores, pa- fenotpicas de sus poblaciones.
rsitos, etc. Debido a que los procesos de seleccin no La definicin anterior es quiz la ms completa, pero
pueden favorecer caracteres que no estn asociados a un existen otras ms sencillas que implican todo lo anterior-
xito reproductor diferencial y a que, para organismos de mente citado. Por ejemplo, George C. Williams, en su li-
reproduccin sexual cruzada, es indispensable el acceso bro Natural selection: domains levels, and challenges
a individuos de otro sexo, en los individuos deben existir (Williams 1992) la define como un sistema de retroali-
caracteres que maximicen el acceso a individuos del otro mentacin correctiva que favorece a aquellos individuos
sexo incluso cuando estos caracteres estn asociados con que ms se aproximan a la mejor organizacin posible
una disminucin en la supervivencia (ver ejemplos en los para su nicho ecolgico. Mark Ridley (1993) la define
captulos 13 y 28). La evolucin de estos caracteres se como el proceso por el que las formas de organismos en
explican por procesos de seleccin sexual. una poblacin que estn mejor adaptadas al ambiente
La dicotoma seleccin natural/sexual es una conse- incrementan su frecuencia relativamente a las formas
cuencia de la historia y de cmo Darwin present sus menos mejor-adaptadas en un nmero de generaciones.
ideas, pero bsicamente es lo mismo, o sea, producir Stephen C. Stearns y Rolf F. Hoekstra (2000) la definen
ms progenie. Se puede conseguir ms progenie vivien- simplemente como la variacin en el xito reproductor
do ms, siendo ms fecundo o maximizando el xito de asociada a una caracterstica heredable. Aunque todas
emparejamiento existiendo costos y beneficios para cada ellas son vlidas, y coinciden con que la seleccin natural
una de esas estrategias. El medio fsico, ecolgico y es un proceso que irremediablemente ocurre en las pobla-
social impone presiones que afectan a la probabilidad de ciones naturales, quizs la propuesta por Endler (1986)
conseguir progenie. El compendio de todas esas presio- sea la ms completa al incluir las bases del proceso y las
nes es la seleccin natural, una de cuyas formas por condiciones necesarias para que ocurra seleccin de for-
razones histricas se denomina seleccin sexual. Ya que ma natural.
en este libro existe un captulo dedicado a la seleccin
sexual (Captulo 13), no voy a profundizar ms en este Bases de la seleccin natural
tipo de caracteres.
Variabilidad individual y fuentes de variacin
individuos con caracteres intermedios como ocurre con genticamente idnticos pueden desarrollarse en fenotipos
la presencia o no de ornamentos. diferentes si son criados en ambientes distintos.
Un claro ejemplo de variacin discreta en un carcter Principalmente son tres los procesos que generan va-
lo constituyen las llamadas especies polimrficas. Es de- riabilidad gentica, los procesos de recombinacin, de
cir, que podemos encontrar individuos de varios tipos o migracin y las mutaciones. Dichos procesos son trata-
formas dentro de la misma especie, e incluso en una mis- dos con detenimiento en el Captulo 6 y, por tanto, aqu se
ma poblacin, como ocurre en las poblaciones inglesas describirn brevemente destacando su importancia en los
de la mariposa (Biston betularia) con tres tipos de colora- procesos de seleccin natural.
cin en sus alas (ver Captulo 4), o en poblaciones de li- En eucariotas con reproduccin sexual, durante la
blulas (azul y rojo, ver Captulo 32). meiosis, se forman gametos genticamente variables como
Sin embargo, la variacin no slo se refiere a caracte- consecuencia de la segregacin independiente de cromo-
res morfolgicos. Si descendemos hasta un carcter celu- somas no homlogos y cruzamientos entre cromosomas
lar, como es el nmero y forma de estructuras cromos- homlogos. Es lo que se conoce como procesos de re-
micas, de nuevo nos encontramos variacin. Este es el combinacin. Es decir, de los cromosomas existentes en
caso, por ejemplo, de cromosomas polimrficos debidos un individuo se producen nuevos cromosomas con una
a inversiones o de la existencia de cromosomas supernu- secuencia gnica nica. Es importante tener en cuenta que
merarios (tambin llamados cromosomas B, ver Captulo para que los procesos de recombinacin generen variabi-
27). Si seguimos descendiendo a un nivel bioqumico, lidad gentica es indispensable que exista variacin alli-
como es el caso de las protenas, seguimos encontrando ca, ya que la recombinacin entre cromosomas idnticos
variacin como se ha puesto de manifiesto en numerosas produce idnticos cromosomas. Durante la formacin de
ocasiones con la tcnica de electroforesis. Adems, si exis- los gametos, los cromosomas heredados de los dos pro-
te una gran variacin entre los individuos de una pobla- genitores se recombinan entre s de manera que cada ga-
cin en cada uno de estos niveles, debe existir tambin a meto lleva como promedio un 50% de los genes de la
nivel del ADN, como han puesto de manifiesto numero- madre y el otro 50% del padre. Por tanto, la variacin de
sos estudios de secuenciacin de bases nucleicas. Por tan- gametos o de individuos posibles es prcticamente infini-
to, la variacin existente en poblaciones naturales es tan ta. Por ejemplo, las moscas del vinagre (Drosophila spp.)
enorme que es de esperar que cada individuo sea genti- presentan unos 10.000 loci funcionales, y un individuo
camente nico. con un nivel de heterocigosidad normal de un 10% podra
Cualquier carcter se puede definir como el resultado producir 10300 gametos genticamente distintos. Sin em-
de tres componentes, el componente gentico o heredita- bargo, la persistente reorganizacin de los genes no cam-
rio, el componente ambiental y el componente materno bia su frecuencia, es decir, la herencia por s misma no
(Falconer 1989). El componente gentico se refiere al engendra cambio evolutivo. Es lo que se conoce como la
ADN heredado de sus progenitores y que codifica un de- Ley de Hardy-Weinberg y del equilibrio gnico, que por
terminado carcter y su desarrollo. El ambiental se refiere medio de una ecuacin sencilla determina la frecuencia
a la influencia del medio ambiente en el desarrollo del de los genotipos individuales en funcin de la frecuencia
fenotipo a partir de un genotipo determinado. Por ltimo, de los alelos (ver Captulo 6), e implica que, asumiendo
el componente materno se refiere a los efectos indirectos un emparejamiento aleatorio y en ausencia de seleccin,
que el genotipo materno puede tener sobre el fenotipo de las frecuencias gnicas permanecen constantes de gene-
sus descendientes a travs de la expresin fenotpica de racin en generacin. Esta ley es muy importante ya que
caracteres relacionados con, por ejemplo, cuidados ma- permite establecer las frecuencias gnicas tericas en au-
ternos o cantidad y calidad de sustancias incluidas en el sencia de seleccin y, por tanto, unas frecuencias distin-
huevo junto al embrin. Los efectos maternos se inclui- tas a las esperadas implicaran la existencia de procesos
ran dentro de un grupo ms amplio, denominado efectos de seleccin natural.
indirectos, ya que parte del ambiente que rodea a un indi- Los procesos de recombinacin sexual pueden tam-
viduo puede tener una base gentica cuando es debido a bin influir en la dispersin de mutaciones nuevas (favo-
otros organismos vivos y pueden influir tanto en el rables) en los distintos genotipos de la poblacin y, por
fenotipo de otros individuos, como en la eficacia biolgi- tanto, en la variabilidad de genotipos (con su eficacia bio-
ca de los organismos que lo provocan (Mousseau y Fox lgica asociada) en la que una determinada mutacin est
1998, Wolf et al. 1998, Wolf et al. 1999). presente. Si imaginamos que una mutacin aparece en un
genotipo con una eficacia biolgica intermedia, esta mu-
Fuentes de variabilidad gentica. Son varios los procesos que tacin no puede pasar a los genotipos de mxima eficacia
pueden generar variabilidad en los individuos de una po- biolgica a no ser que exista recombinacin sexual con
blacin. Algunas de las variaciones tienen una base gametos de estos genotipos. Adems, si no existe recom-
gentica, es decir, heredable, mientras que otras no. Este binacin sexual, debido a la acumulacin de mutaciones
es el caso de la variabilidad producida por la influencia deletreas en estos genotipos intermedios, a lo largo de
ambiental durante el desarrollo o la ontogenia de un indi- generaciones, la eficacia biolgica de los individuos con
viduo (excepto el ambiente producido por conespecficos una mutacin beneficiosa, pero no capaz de contrarrestar
que s puede tener una base gentica importante (ver apar- los efectos subptimos de su genotipo, ira disminuyendo
tados de fuentes de variabilidad ambiental)). Individuos en la poblacin, con lo que la mutacin se perdera en
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 131
ciada a unos variantes genticos, es irremediable que las Segundo, el esfuerzo reproductor de un individuo
frecuencias gnicas cambien en las siguientes generacio- durante una estacin reproductora influye en el esfuerzo
nes hacia una mayor representacin de los individuos con a realizar en la siguiente estacin ya que quedara debili-
caractersticas asociadas a una mayor eficacia biolgica. tado por el gran esfuerzo realizado en la primera (ver
Entre los individuos que forman parte de una pobla- Captulo 8). Adems, el esfuerzo reproductor relativo a
cin existen diferencias en cuanto a su eficacia biolgica, su condicin fsica vara con la edad de los individuos y,
o nmero de descendientes que pasan a generaciones fu- por tanto, un mismo individuo no obtiene el mismo xito
turas. Estas diferencias pueden tener una base gentica y reproductor, ni realiza el mismo esfuerzo reproductor, a
ser debidas a diferencias en la esperanza de vida, en la lo largo de toda su vida. Existen muchos ejemplos de
probabilidad de sufrir depredacin, en la disponibilidad este aspecto, algunos de ellos expuestos en el siguiente
de alimento para invertir en reproduccin, en la fertili- captulo.
dad, en la fecundidad, etc. Slo en este caso una estima El tercer problema radica en que, en muchas ocasio-
de la eficacia biolgica de un genotipo determinado per- nes, el xito reproductor vara con la edad. Por ejemplo,
mitir una estimacin del cambio de las frecuencias gni- un individuo joven que se reproduce por primera vez, es
cas en generaciones sucesivas. Por tanto, las estimas de mucho ms probable que sufra depredacin o que falle en
eficacia biolgica son de gran importancia. su intento de reproducirse que otro individuo con ms
En principio, cualquier medida de las variables que experiencia. Adems, estos individuos jvenes frecuen-
potencialmente pueden afectar a la eficacia biolgica (por temente no estn en su plenitud reproductora y normal-
ejemplo, fertilidad, nmero de cpulas exitosas, nmero mente su fecundidad tambin vara con la edad (ver p. ej.,
de hijos, eficacia en eludir depredadores o parasitismo, Mller y de Lope 1999). Este problema se puede contro-
eficacia en conseguir alimento, etc.) puede ser utilizada lar de forma estadstica, proporcionando al anlisis infor-
como medida aproximativa de la eficacia biolgica. Sin macin sobre la edad de los individuos muestreados. De
embargo, debido a la importancia del parmetro, una bue- esta forma, slo tendramos en cuenta la variacin en el
na estima de la eficacia biolgica de los distintos fenotipos xito reproductor para individuos de la misma clase de
de una poblacin es esencial para estudiar procesos evo- edad. Otra posible solucin consiste en tener informacin
lutivos por seleccin natural. del xito reproductor durante varios aos y, con estos da-
En poblaciones naturales la eficacia biolgica se mide tos, construir curvas que reflejen la variacin de este
como el nmero medio de descendientes producidos por parmetro con la edad. Despus, bastara con establecer
un fenotipo; descendientes que, a su vez, llegan a repro- la diferencia entre el xito reproductor real y el esperado
ducirse, produciendo individuos frtiles. Sin embargo, en segn esa curva para una determinada edad. De todas for-
muchas ocasiones existen problemas metodolgicos aso- mas estas dos soluciones no son totalmente eficaces, so-
ciados a la especie estudiada para estimar este parmetro, bre todo debido a la imposibilidad de estimar la edad de
ya que hay que tener marcados a todos los individuos, los individuos en poblaciones naturales y a la adopcin
reconocer a sus hijos, etc. Debido a estos problemas, qui- de otras variables que indirectamente reflejen la edad. Otro
zs la medida ms utilizada como ndice de la eficacia problema relacionado con la edad a la hora de estimar la
biolgica sea el xito reproductor de los individuos a cor- eficacia biolgica de un individuo basndose en su xito
to plazo. Sin embargo, esta medida puede tener serios pro- reproductor en un ao, es que estamos asumiendo que la
blemas a la hora de extrapolarla a un ndice de eficacia probabilidad de supervivencia a la estacin reproductora
biolgica debido a varias razones: siguiente es la misma para todos los individuos de la po-
Primero, indicadores del xito reproductivo a corto blacin. Es decir, que los individuos que llegan a edades
plazo (p. ej. en una estacin o intento reproductor) son avanzadas son una muestra aleatoria de la poblacin. Si
muy sensibles a variaciones ambientales y, por tanto, pue- este no fuera el caso las soluciones anteriores al problema
den no estar directamente relacionados con la calidad de de que el xito reproductor vara con la edad no seran
los individuos para explotar el ambiente ms probable. vlidas.
Diferencias importantes en la eficacia biolgica de los Otra medida de la eficacia biolgica sera el xito re-
distintos fenotipos en la poblacin pueden quedar enmas- productor de un individuo durante todo el perodo de vida.
caradas en determinadas condiciones ambientales, sobre Sin embargo, incluso esta medida tiene sus problemas, y
todo cuando son muy favorables. Por ejemplo, si en el es slo vlida bajo ciertas condiciones. Por ejemplo, un
ao de nuestra medicin, algunos de los factores que pue- individuo puede tener un xito reproductor ms elevado
den afectar al xito reproductor no son importantes (ali- que otro, pero la viabilidad de sus hijos puede que no sea
mento no limitante, reduccin de las poblaciones de de- tan elevada como la de los hijos del segundo (con menor
predadores o de parsitos, etc.) los individuos con carac- xito reproductor) y que este segundo llegue a tener ma-
tersticas que disminuyan la influencia de estos factores yor nmero de nietos que el primero. Este problema de la
en su eficacia biolgica conseguiran un xito reproduc- estima de la eficacia biolgica se podra solucionar si se
tor muy similar al logrado por individuos que no poseye- determinara el nmero de nietos, biznietos, etc. que con-
ran esos caracteres. En este caso podramos errneamen- sigue cada fenotipo en la poblacin. Sin embargo, el se-
te concluir que esos caracteres no conllevan un diferen- guimiento e identificacin de lneas familiares a lo largo
cial en xito reproductor y, por tanto, que la seleccin de muchas generaciones en condiciones naturales es una
natural no podra actuar. tarea prcticamente inviable, por lo que podramos con-
134 Juan J. Soler
cluir que una buena estimacin a la eficacia biolgica se- en su eficacia, el valor de eficacia biolgica medio de un
ra el nmero de nietos que produce cada uno de los feno- genotipo es el de todos los individuos pertenecientes a
tipos de la poblacin. todos los fenotipos posibles a partir de ese genotipo. Para
una mejor comprensin de estos modelos vamos a seguir
La teora de la seleccin natural un ejemplo hipottico con organismos haploides en el que
estimaremos la eficacia biolgica como el nmero de des-
Darwin dedujo la teora de seleccin natural basndo- cendientes que llegan a reproducirse. Con este ndice te-
se, entre otras, en las ideas de Malthus sobre la relacin nemos en cuenta dos de los principales componentes de
entre el crecimiento de las poblaciones humanas y el de la eficacia biolgica (ver atrs), la viabilidad de los des-
los recursos (ver Captulo 2) y la aplic para explicar la cendientes y la fecundidad de los progenitores. La com-
evolucin de las especies y sus adaptaciones. Despus de binacin de estos nos proporciona el valor del xito
la muerte de Darwin la teora de evolucin por seleccin reproductor en nmero de descendientes viables (que lle-
natural pas por un periodo en el que disfrut de muy gan a reproducirse).
pocos seguidores. Entre otras razones, el bajo seguimien- La viabilidad media de un genotipo es igual a la pro-
to de esta teora se debi a que Darwin no encontr una porcin de individuos de un determinado genotipo que
solucin satisfactoria que pudiera explicar los mecanis- llega a reproducirse. Por ejemplo una viabilidad de 0.08,
mos de herencia necesarios para su idea. Sin embargo, la indicara que el 8% de los descendientes llegaran a re-
solucin ya exista a finales del siglo XIX, cuando Mendel producirse. La fecundidad se puede definir como el n-
public sus trabajos sobre herencia de caracteres, pero no mero de huevos, embriones, etc. (por ejemplo, 50). Estos
fue hasta los aos treinta del siglo XX, cuando la teora dos valores de fecundidad y de viabilidad nos proporcio-
de la herencia de Mendel se redescubri y se utiliz como nan un valor de eficacia biolgica de 4 (cuatro individuos
complemento de la teora de evolucin por seleccin na- llegaran a reproducirse). Para simplificar el modelo va-
tural de Darwin, dando lugar a lo que se conoce como mos a asumir que los individuos se reproducen slo una
teora sinttica de la evolucin o neodarwinismo. vez en su vida, que todos los individuos de la poblacin
La sntesis de las dos teoras fue llevada a cabo princi- se reproducen a la vez (reproduccin sincrnica) y que la
palmente por tres autores, R. A. Fisher, J. B. S. Haldane, reproduccin es asexual. Adems suponemos que slo
y S. Wright, y sus conclusiones se podran resumir en los existen dos genotipos en la poblacin (A y B) cada uno
siguientes 5 puntos: (1) Las poblaciones contienen varia- de ellos con una frecuencia (p y q respectivamente) y una
bilidad gentica generada al azar. (2) Las poblaciones eficacia biolgica absoluta (RA y RB) determinada (en nues-
evolucionan mediante cambios en las frecuencias gnicas tro ejemplo 4 y 5 respectivamente).
originadas por deriva gentica, flujo gnico y, sobre todo, Independientemente de la frecuencia de cada genotipo:
seleccin natural. (3) Las variaciones que producen ven-
tajas selectivas tienen efectos fenotpicos generalmente ( p + q) = 1
pequeos (las grandes generalmente son deletreas), por
y, por tanto, el crecimiento medio por individuo en la po-
lo que el cambio adaptativo es normalmente gradual
blacin (R) sera igual a la suma de los productos de la
(gradualismo). (4) La diversificacin se genera por
frecuencia de cada genotipo multiplicada por su eficacia
especiacin (evolucin del aislamiento reproductivo en-
biolgica asociada:
tre poblaciones). (5) Los procesos de diversificacin lle-
R = ( pRA + pRB )
gan, con el tiempo, a producir cambios lo suficientemen-
te grandes como para que den lugar a taxones de orden
superior (gnero, orden, etc.). Si, por ejemplo, el 30% de los individuos de una po-
Estos autores fueron los primeros en realizar mode- blacin son del genotipo A (p = 0.3), el 70% deben de ser
los matemticos de seleccin natural. La mayora de es- del genotipo B (q = 0.7). Por tanto, el nmero medio de
tos modelos siguen vigentes en la actualidad, o han sido descendientes reproductores producidos por cada indivi-
las bases de modelos ms modernos y complejos. Debi- duo de nuestra poblacin sera:
do a la complejidad matemtica de estos modelos, y a
que se explican detalladamente en el captulo 6 de este R = ( pRA + pRB ) = (0.3) 4 + (0.7) 5 = 4.7
libro, en este captulo slo expondremos algunos de los
ms importantes y simples que intentan explicar los efec- Hasta ahora hemos utilizado un ndice de eficacia
tos evolutivos de la seleccin natural con la ayuda de biolgica absoluto, por el que se puede estimar el creci-
ejemplos numricos para una mejor comprensin de sus miento de la poblacin y de cada uno de los genotipos.
implicaciones. Sin embargo, el cambio evolutivo producido por selec-
cin natural se detecta por cambios en las frecuencias
Eficacia biolgica absoluta vs. eficacia biolgica relativas de los genotipos de las poblaciones y la razn
relativa de cambio gentico en una poblacin bajo seleccin de-
pende de la eficacia biolgica relativa (W) de los
En estos modelos a cada genotipo se le asigna un va- genotipos, que es funcin de la eficacia absoluta de to-
lor medio de eficacia biolgica. Debido a que un mismo dos los genotipos en la poblacin. Lo cual se puede de-
genotipo puede dar lugar a distintos fenotipos que varen mostrar matemticamente:
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 135
La eficacia biolgica relativa de cualquier genotipo tivamente hubiramos utilizado 8 y 10, 12 y 15, el re-
en una poblacin (Wi) es igual a la eficacia absoluta del sultado de cambios en las frecuencias genotpicas es siem-
genotipo (A) dividida por la eficacia absoluta de otro pre el mismo. Por tanto, podemos concluir que los cam-
genotipo de la poblacin (B). Normalmente el segundo bios en las frecuencias gnicas de una poblacin depende
genotipo siempre es aquel con mayor eficacia biolgica de la eficacia biolgica relativa de los genotipos presen-
de la poblacin y, de esta forma se consigue que, inde- tes en esa poblacin.
pendientemente de la poblacin que se est estudiando,
los valores de eficacia relativa siempre variarn entre 0 y Modelo de seleccin en organismos haploides
1. Por tanto:
Los organismos haploides tienen slo un alelo por gen
WA = RA y, por tanto, el incremento en la frecuencia relativa del
RB
alelo coincide con el incremento del genotipo que lo pre-
WB = RB senta. Si utilizamos el valor de la eficacia biolgica rela-
RB
(En nuestro ejemplo WA = 4/5 = 0,8, y WB = 1) tiva al del genotipo ms eficaz, la eficacia biolgica de
cualquier genotipo en la poblacin se podra expresar
La eficacia relativa media de los individuos de la po- como uno menos un valor (s). En el caso del genotipo
blacin sera la de cada uno de los genotipos multiplicada ms eficaz ese valor (s) sera igual a cero, y para cual-
por sus frecuencias en la poblacin: quier otro genotipo variar entre cero y uno. A ese trmi-
no (s) se le llama coeficiente de seleccin e indica la
W = ( pWA + pWB ) intensidad de la seleccin en contra del fenotipo dado. Es
decir, valores altos del coeficiente de seleccin indican
(En nuestro ejemplo = 0,3(0,8) + 0,7(1) = 0.94)
que la seleccin en contra de ese genotipo es alta.
Las frecuencias de cada genotipo se pueden expresar Por tanto en nuestro ejemplo el coeficiente de selec-
como el nmero de individuos pertenecientes a cada uno cin del primer genotipo (A) es 0.2 (1 0,8) y el del se-
(NA y NB) dividido por el nmero total de individuos en la gundo (B) es de 0 (1 1).
poblacin (N): Si ahora en nuestra ecuacin sustituimos el valor ab-
soluto de la eficacia biolgica (RA y RB) por su valor rela-
p = NA tivo ((1 s) y (1) respectivamente) obtenemos la ecuacin
N
del modelo de seleccin en individuos haploides:
q = NB
N
pq(RA RB ) pq((1 s ) 1) spq
p = = =
En la segunda generacin las frecuencias genotpicas, pRA + qRB p (1 s ) + q 1 sp
p y q cambiaran a p y q, respectivamente, dependiendo
la eficacia biolgica de cada genotipo en la generacin De esta ecuacin se pueden extraer algunas consecuen-
anterior y del nmero de individuos de cada genotipo. Es cias generales sobre el cambio de frecuencias gnicas en-
decir: tre generaciones. (a) El cambio en la frecuencia del
genotipo (p) es siempre negativo ya que s, p y q son
NARA pNRA pRA
p' = = = positivos o, de otra forma, debido a que la eficacia biol-
NARA + NBRB pNRA + qNRB pRA + qRB gica del genotipo A no es la mayor de la poblacin, sus
Adems, el cambio evolutivo en la poblacin vendr frecuencias iran disminuyendo a lo largo de sucesivas
dado por el cambio en frecuencia de A y de B (incremen- generaciones (Fig. 3a). (b) p es directamente proporcio-
to de p (p), e incremento de q (q) respectivamente). nal al coeficiente de seleccin (s) y tambin al producto
de las frecuencias p y q, es decir el cambio en las frecuen-
pRA pRA p( pRA + qRB ) cias genotpicas de una generacin a otra es mayor cuan-
p = p' p = p=
pRA + qRB pRA + qRB do ambos genotipos presentan unas frecuencias similares
(p = 0.5, q = 0.5; (Fig. 3b)). Adems (c) el cambio en las
sustituyendo en el numerador (dentro del parntesis) p frecuencias gnicas es inversamente proporcional a la efi-
por (1-q) tenemos que: cacia biolgica media de la poblacin (denominador de
pq(RA RB ) la ecuacin) y, por tanto, la razn de cambio disminuye
p = conforme p se aproxima a cero (Fig. 3); y (d) la poblacin
pRA + qRB
dejar de cambiar sus frecuencias (deja de evolucionar)
y aplicando esta frmula a nuestro ejemplo: slo si las frecuencias gnicas del primer genotipo (A) es
igual a cero (p = 0) (Fig. 3).
0,3 * 0,7(4 5)
p = = 0,045
0,3 * 4 + 0,7 * 5 Modelos de seleccin en organismos diploides con
reproduccin sexual
Este resultado no vara independientemente de que RA
y RB varen, siempre que mantengan la misma relacin Para los modelos que exponemos a continuacin asu-
entre sus valores. Es decir, que si en vez de utilizar 4 y 5 miremos que: (a) la poblacin es lo suficientemente gran-
como valores de la eficacia biolgica de A y de B respec- de como para poder ignorar los efectos de la deriva gnica,
136 Juan J. Soler
Figura 3. Cambios en las frecuencias gnicas de una poblacin hipottica con dos genotipos (A y B) con una frecuencia inicial de
0.3 (p) y 0.7 (q) y una eficacia biolgica relativa de 0.8 (WA) y 1 (WB) respectivamente para los genotipos A y B, a lo largo de 25 (A)
generaciones. En la segunda figura (B) se representan los cambios en las frecuencias gnicas de los mismos genotipos, con las
mismas frecuencias iniciales, pero intercambiando el valor de eficacia biolgica entre A y B (WA = 1 y WB = 0.8) durante 47
generaciones.
Figura 4. Relacin hipottica entre fenotipo y eficacia biolgica (a). Si el fenotipo presenta un fuerte componente gentico, cada
genotipo (en el eje X) se expresar en distintos valores fenotpicos dependiendo de que los individuos sean homocigticos o
heterocigticos y de que los alelos sean dominantes, con efectos aditivos o sobredominantes (b1, b2 y b3, respectivamente). Si
existe una relacin entre fenotipo y eficacia biolgica (a) y entre fenotipo y genotipo (b), forzosamente existir una relacin entre
genotipo y eficacia biolgica que variar dependiendo de que el alelo beneficioso sea dominante, de efectos aditivos o
sobredominante (c1, c2 y c3, respectivamente).
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 137
(b) los emparejamientos son aleatorios, (c) no existen gticos; W11 = W12 > W22), tengan efectos aditivos (mayo-
mutaciones nuevas ni flujo gnico, (d) no existe selec- res efectos en homocigticos; W11 = W12 > W22), o de so-
cin sobre otros loci, o si ocurre no afecta a la seleccin bredominancia (mayores efectos en heterocigticos; W21
del locus que estamos estudiando. (d) Como en el aparta- > W11 > W22) (ver Fig. 4). Sustituyendo los valores de
do anterior utilizaremos la viabilidad de cada genotipo eficacia biolgica relativa por su relacin con el coefi-
como indicador de su eficacia biolgica, que asumimos ciente de seleccin para cada uno de estos tipos de alelos
que es constante a lo largo de las generaciones. se pueden llegar a ecuaciones que nos describen su creci-
Para todos los modelos de reproduccin sexual, la fre- miento en una poblacin en generaciones sucesivas (ver
cuencia de un alelo (A1) en la siguiente generacin (p) es Captulo 6 para una explicacin detallada de los modelos
la proporcin de todas las copias genticas de ese alelo de seleccin para los distintos tipos de alelos).
transmitidas. Es decir, todas las copias transmitidas en
gametos por los homocigotos teniendo en cuenta su efi- Implicaciones de los modelos matemticos
cacia biolgica relativa (A1A1: p*p*W11) ms la mitad de
los transmitidos por los heterocigotos teniendo tambin Estos modelos matemticos implican que, especial-
en cuenta la eficacia relativa de los heterocigticos (A1 mente en poblaciones de gran tamao, una pequea dife-
A2 + A2 A1: (p*q*W12 + p*q*W21)), dividido por la efi- rencia en el grado de seleccin de genotipos sera sufi-
cacia biolgica media de la poblacin (suma total de cada ciente para que un gen ventajoso invadiera y sustituyera
uno de los genotipos en la poblacin transmitidos a la un gen menos ventajoso en la poblacin (ver Fig. 3). Este
siguiente generacin teniendo en cuenta la eficacia biol- punto es muy importante y, adems, plantea unos proble-
gica de cada uno). Luego: mas metodolgicos relacionados con el estudio de proce-
sos de seleccin natural, ya que pequeas diferencias en
p 2W11 + pqW12 la eficacia biolgica (o en el coeficiente de seleccin) de
p' =
p W11 + 2 pqW12 + q 2W22
2 dos genotipos podran pasar desapercibidos a los investi-
gadores (las diferencias entre genotipos en muchos casos
Si asumimos que los distintos tipos de gametos se no llegaran a ser estadsticamente significativas) y, sin
emparejan de forma aleatoria, las frecuencias genotpicas embargo, tener una importancia enorme en la evolucin
en la siguiente generacin cambiaran a p2, 2pq y q2, de la poblacin estudiada.
donde q = 1 p. Las diferencias entre p y p reflejan los Adems, estos modelos implican que la evolucin por
cambios producidos en la poblacin entre generaciones y seleccin natural est basada en el xito diferencial de los
se podran estimar como: individuos, y no de poblaciones o de especies. A todas
estas conclusiones ya lleg Ronald Fisher en 1930, cons-
p 2W11 + pqW12 truyendo la teora gentica de seleccin natural (Fisher
p = p ' p = p=
p 2W11 + 2 pqW12 + q 2W22 1930), una teora que poda ser probada en poblaciones
naturales. A pesar de que la realidad es mucho ms com-
p ( pW11 + qW12 ) pW pleja (ver Captulo 6), ya que, por ejemplo, un gen puede
=
W suprimir los efectos de otro (epistasis) o puede tener ms
de un efecto en el organismo (pleiotropa), etc., el razona-
Si sustituimos W por p2W11 + 2pqW12 + q2W22, des-
miento seguira siendo vlido aunque la seleccin traba-
pus de algunos clculos algebraicos obtenemos la ecua-
jara con mayor dificultad.
cin del modelo:
pq[p (W11 W12 ) + q (W12 W22 )] Efectos de los procesos de seleccin
p =
W
La seleccin natural puede afectar a las poblaciones
Esta ecuacin indica que el incremento de un deter- de varias formas que, siguiendo a Endler (1986), se po-
minado genotipo depende de la relacin existente entre la dran agrupar en seis tipos dependiendo de distintos as-
media de todos los fenotipos a los que puede dar lugar pectos a los que afecte el proceso: (1) puede afectar al
cada uno de los genotipos en la poblacin y la eficacia valor medio y a la varianza del carcter, (2) al nmero de
biolgica asociada a cada uno de ellos (Fig. 4a). Es decir, fenotipos equivalentes, (3) puede tener efectos indirectos
las relaciones entre genotipo y eficacia biolgica vienen en otros fenotipos, (4) puede afectar a la diversidad y a la
determinadas por las existentes entre genotipo y fenotipo seleccin de hbitat, (5) a los niveles de seleccin y (6) al
(Fig.4b). En el caso de organismos diploides con repro- modo de herencia. Estos seis tipos son independientes y
duccin sexual distintos genotipos pueden dar lugar al varios de ellos pueden ocurrir simultneamente en la mis-
mismo fenotipo si ambos presentan el alelo dominante y, ma poblacin.
dependiendo del grado de dominancia del alelo ventajo-
so, la eficacia biolgica de cada genotipo posible ser ms Efectos sobre la media y varianza poblacional (distribu-
o menos diferente (Fig. 4c). Es decir, que la relacin entre cin de frecuencias). Tipos de seleccin.
genotipo y eficacia biolgica va a depender de que uno
de los alelos del gen que estemos considerando sea domi- Debido a que los procesos evolutivos se detectan por
nante (fenotipo similar en heterocigticos y en homoci- cambios en las frecuencias de distribucin de caracteres
138 Juan J. Soler
Figura 5. Tipos de seleccin dependiendo de su influencia sobre la media y la varianza poblacional del carcter.
heredables entre generaciones, y estas frecuencias, cuan- seleccin direccional ms fciles de comprender son los
do se ajustan a una distribucin normal, se pueden definir de seleccin artificial ya que, casi siempre, lo que el hom-
simplemente basndose en su media poblacional y su bre pretende es aumentar o disminuir un carcter deter-
varianza, la clasificacin ms extendida de los tipos de minado (tamao de puesta en las gallinas, cantidad de le-
seleccin est relacionada con la forma en que los proce- che producida por vacas, tamao y caractersticas de se-
sos de seleccin natural afectan a estos parmetros millas de cereales, etc.). Lo que ocurre es que los descen-
poblacionales. Estos caracteres pueden ser cuantitativos dientes que pasan a la siguiente generacin se seleccio-
o cualitativos, y la distribucin de frecuencias puede ver- nan artificialmente de los hijos de padres con las caracte-
se afectada de tres formas distintas, dando lugar a los tres rsticas que interesan.
tipos de seleccin (Fig. 5). En la naturaleza el proceso es muy similar, la diferen-
cia radica en que el diferencial reproductivo entre los in-
Seleccin direccional. Tiene lugar cuando los individuos de dividuos de una poblacin viene determinado por agen-
uno de los extremos de la distribucin de frecuencias tie- tes naturales y no por el hombre. Como ejemplo de selec-
nen mayor eficacia biolgica y son favorecidos (Fig. 5). cin direccional se podran citar entre otros la evolucin
En este caso, en generaciones sucesivas, la media cambia del tamao de cerebro en el gnero Homo, que ha ido
desplazndose hacia el valor de los individuos con menor aumentando durante toda su historia evolutiva (Arsuaga
coeficiente de seleccin, mientras que la varianza dismi- y Martnez 1998; Captulo 20), la evolucin del tamao
nuye. del dedo corazn en el grupo de los quidos (ver Captulo
Los componentes fsicos y biolgicos del ambiente 4), la evolucin del mimetismo y reconocimiento de hue-
estn cambiando continuamente y cuando estos cambios vos, respectivamente, en aves parsitas de cra y en sus
persisten durante largos perodos de tiempo pueden favo- hospedadores, o cualquier ejemplo de carrera de arma-
recer a individuos con unas caractersticas heredables de- mentos en procesos coevolutivos (ver Captulo 12).
terminadas. Si tomamos como ejemplo el carcter tama-
o corporal y suponemos que, en un ambiente determina- Seleccin estabilizadora. Aparece cuando los individuos con
do, los de menor tamao producen ms descendientes que caracteres intermedios son los que producen ms descen-
los de mayor tamao, estaramos ante un caso de selec- dientes. Es decir, que existe un valor intermedio ptimo
cin direccional, ya que podramos predecir que el valor para el carcter. En este caso la media no cambia y la
medio del tamao corporal disminuira en esa poblacin varianza disminuye (Fig. 5). Es quizs el tipo de selec-
a lo largo de generaciones sucesivas. Quizs los casos de cin ms comn en la naturaleza, sobre todo en poblacio-
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 139
nes o especies de ambientes poco cambiantes. Es decir, si ya que estos no seran capaces de abrir las pias de pinos
imaginamos un ambiente constante durante un largo pe- para llegar a su principal alimento, los piones.
riodo de tiempo en el que existiera un ptimo de un ca- Como ejemplo hipottico, imaginemos una poblacin
rcter determinado (por ejemplo un tamao de puesta en en la que existe una elevada competencia por el alimento,
aves) asociado a un mayor xito reproductor, al principio y en la que un gran tamao corporal implica un mayor
existiran individuos con tamaos de puesta muy varia- xito en la defensa de los recursos encontrados y, adems,
ble, pero el paso del tiempo desembocara irremediable- que el alimento aparece de forma impredecible (por ejem-
mente en un cambio de las frecuencias fenotpicas en las plo cadveres). Esperaramos que en esta poblacin los
poblaciones hacindose cada vez ms comunes los indi- individuos de mayor tamao obtuvieran mayor xito
viduos con un carcter prximo al ptimo, y desapare- reproductor y, debido a que el alimento es limitante, en
ciendo de la poblacin los fenotipos extremos. generaciones sucesivas las frecuencias de distribucin de
Esta seleccin estabilizadora, como ya se ha expues- tamao iran cambiando hacindose ms comunes los in-
to, llevara consigo una disminucin de la variabilidad dividuos de mayor tamao (seleccin direccional). Sin
del carcter en la poblacin. Sin embargo, esta disminu- embargo, normalmente un gran tamao implica una me-
cin no tiene por qu llevar consigo una disminucin en nor capacidad de desplazamiento y, por tanto, una menor
la variabilidad gentica poblacional debido a que existen eficiencia en la bsqueda de recursos. Adems, un mayor
mecanismos naturales que generan esta variabilidad (ver tamao tambin implicara una mayor necesidad fisiol-
apartados anteriores) y tambin debido a que, en muchos gica de recursos y, por tanto, menor cantidad de alimento
casos, el ptimo de un carcter no es el mismo para todos se podra emplear en reproduccin. Si partiramos de una
los fenotipos de la poblacin, sino que depende de la poblacin con una curva de distribucin de frecuencias
expresin de otros caracteres relacionados entre s, estan- de tamao corporal que se aproximara a una distribucin
do el ptimo de cualquier carcter relacionado con una normal en la que los fenotipos intermedios fueran los ms
solucin de compromiso con el de otros caracteres (ver comunes, muy pronto aumentaran las frecuencias de los
Captulo 8). individuos de mayor tamao por lo anteriormente expues-
Es importante tener en cuenta que la nula influencia to. Sin embargo, los individuos de menor tamao seran
de la seleccin estabilizadora sobre la media poblacional ms eficaces a la hora de localizar el alimento debido a su
del carcter hara imposible su deteccin en estudios en mayor capacidad de desplazamiento, y hasta el momento
los que no se tuviera en cuenta la varianza poblacional. en que llegaran los individuos de mayor tamao podran
Por tanto, la conservacin evolutiva de fenotipos durante estar explotando el recurso. Los individuos intermedios,
largos periodos de tiempo no tendra por qu ser interpre- por su parte, no seran los ms eficientes buscando ali-
tada como periodos en los que la seleccin natural no est mento, pero tampoco defendindolo. Por tanto, dependien-
actuando, sino que muy probablemente, la no-existencia do de la relacin existente entre tamao y estas dos varia-
de cambios fenotpicos aparentes durante largos periodos bles (eficacia en buscar alimento y en defenderlo) podra-
evolutivos (conservacin evolutiva) podra ser consecuen- mos encontrar que despus de varias generaciones los in-
cia de una continua y fuerte seleccin estabilizadora. Slo dividuos menos frecuentes en la poblacin fueran los in-
el estudio de una posible variacin de la varianza dividuos con un carcter intermedio estando ante un tipo
poblacional de un carcter a lo largo de esos periodos nos de seleccin disruptiva.
permitiran distinguir entre la ausencia de seleccin o la
Efectos sobre el nmero de fenotipos equivalentes
presencia de seleccin estabilizadora durante esos perio-
dos de tiempo. En principio, se podra pensar que cada uno de los
fenotipos posibles est asociado a una diferente eficacia
Seleccin disruptiva o diversificadora. Tiene lugar cuando los biolgica. Sin embargo, esto no es en absoluto realista.
individuos de los extremos de la distribucin de frecuen- Es posible que dos fenotipos distintos sean igual de efica-
cias presentan una eficacia biolgica mayor que la de in- ces. Por ejemplo, si existen dos ambientes distintos que
dividuos con valores intermedios del carcter. En este caso son explotados por la misma especie, un determinado fe-
la media no cambia pero la varianza aumenta (Fig. 5). notipo puede ser ventajoso en uno de ellos, pero otro dis-
Este tipo de seleccin, aunque puede parecer a prime- tinto puede explotar mejor el otro ambiente. Es lo que se
ra vista muy poco probable que ocurra, al menos en teora conoce como fenotipos selectivamente neutros o equi-
puede ser bastante comn. Las distintas especies de pin- valentes.
zones que Darwin encontr en las islas Galpagos, segu- En la naturaleza no hay una nica solucin a los pro-
ramente evolucionaron por seleccin disruptiva. Este tam- blemas que plantea un ambiente determinado (presiones
bin podra ser el caso de especies polimrficas en las selectivas, ver siguientes apartados) y, por tanto, pueden
que distintos fenotipos pueden ser favorecidos con la mis- existir fenotipos distintos que resuelven dicho problema
ma intensidad por procesos de seleccin natural (morfoti- de forma diferente y con una eficacia similar. Este parece
pos equivalente, ver ms abajo). Este puede ser el caso de ser el caso de los picos de los piquituertos expuesto en el
los piquituertos (Loxia curvirostra), existiendo individuos apartado anterior, o el de compuestos qumicos secunda-
con el pico curvado hacia la derecha o hacia la izquierda rios de plantas que afectan al sabor de las mismas para los
sin presentar este hecho ninguna ventaja aparente para herbvoros. Diferentes combinaciones de componentes
cada uno de ellos, pero no existen individuos intermedios qumicos pueden dar lugar al mismo grado de mal sabor.
140 Juan J. Soler
En la mayora de los casos cuando la seleccin natural influir en la eficacia biolgica de los organismos que los
diera lugar a dos o ms fenotipos equivalentes se tratara provocan (por ejemplo, si estos ambientes favorecen la
de una seleccin del tipo disruptiva, ya que la existencia supervivencia de sus descendientes) y, adems, tambin
de estos fenotipos dara lugar a curvas de distribucin de podran influir en el fenotipo de sus descendientes (in-
frecuencias con varios picos coincidentes con los pti- fluencia materna o paterna) y contribuir a los cambios
mos para cada uno de estos fenotipos equivalentes. Ade- evolutivos (Wolf et al. 1998, Wolf et al. 1999). Si existe
ms, si existe o se produce un aislamiento gentico entre una variabilidad en el ambiente que proporcionan los dis-
estos fenotipos podran existir procesos de especiacin tintos individuos de la poblacin que covara con la efica-
como parece que ha ocurrido con las especies de cia biolgica de los mismos, la seleccin natural podra
gasterpodos del gnero Conus en relacin con la diver- actuar sobre estos ambientes.
sificacin de las toxinas propias para distintas presas Quizs los ejemplos ms claros y mejor estudiados de
(Duda, Jr. y Palumbi 1999) (ver ejemplo en el apartado de estos efectos indirectos sean los relacionados con los efec-
Efectos en la diversidad y seleccin de hbitats). tos maternos o paternos (Mousseau y Fox 1998). ste es
el caso de los cuidados parentales o de la inversin de las
Efectos indirectos sobre otros fenotipos hembras en la produccin de huevos. Si un individuo adul-
to tuviera la oportunidad de contribuir al ambiente en el
Como ya se ha expuesto, la eficacia biolgica de un que sus descendientes se van a desarrollar y existiera va-
fenotipo concreto depende, ms que del valor absoluto de riacin en ese componente ambiental, la seleccin natu-
sus caracteres, de su valor relativo frente al mostrado por ral favorecera a aquellos organismos capaces de propor-
otros fenotipos en la poblacin. Es decir, la relacin entre cionar a sus descendientes un ambiente ptimo para su
el valor absoluto de un carcter y la eficacia biolgica desarrollo. Es decir, el genotipo de los progenitores in-
que le confiere al individuo portador no tiene por qu ser fluira indirectamente en el fenotipo de su descendencia,
constante en todas las poblaciones, sino que depende del estando esta influencia mediada por el ambiente que sus
valor para el mismo carcter en los dems individuos en progenitores son capaces de producir.
la poblacin. Por tanto, pequeos cambios en el genotipo de los pro-
Imaginemos el ejemplo de un carcter relacionado genitores relacionados con el ambiente que producen para
con la velocidad de escape frente a depredadores. Te- el desarrollo de sus descendientes, pueden provocar cam-
niendo en cuenta que los depredadores seleccionaran bios bruscos en el fenotipo de generaciones sucesivas.
como presas a las menos veloces (ya que tambin supon- Como estos cambios tienen una base gentica que pasara
dra para el depredador un menor gasto energtico), una a sus descendientes, los cambios evolutivos que produ-
presa relativamente rpida en una poblacin lenta tendra cen en las poblaciones son mucho ms patentes y rpidos
muchas ms probabilidades de supervivencia que si vi- que los que cabra esperar por la influencia directa del
viera en una poblacin en la que la mayora de los indivi- propio genotipo en el fenotipo. De ah su importancia en
duos sean ms veloces que l. En este sentido, Mark procesos evolutivos.
Ridley propuso un ejemplo muy ilustrativo para explicar Pongamos un ejemplo. En aves y en mamferos es bien
la importancia de la eficacia biolgica relativa: dos caza- conocido que las hembras proporcionan a sus cras sus-
dores se encontraron con un oso hambriento, mientras tancias energticas para el desarrollo del embrin. Ade-
permanecan escondidos y el oso an no los haba detec- ms, tambin proporcionan una serie de sustancias hor-
tado, uno de ellos se dispuso tranquilamente a abrocharse monales (testosterona, etc.) y otras relacionadas directa
bien las zapatillas mientras que el otro, muy nervioso, le (anticuerpos) o indirectamente (por ejemplo carotenoides)
preguntaba por qu perda el tiempo en abrocharse las con el desarrollo de un buen sistema inmune. La influen-
zapatillas si el oso poda correr ms que l con o sin cia de un parasitismo temprano tiene unos efectos muy
zapatillas, a lo que el primero respondi que para librarse patentes sobre el desarrollo de individuos adultos y su
del oso no tendra que correr ms que el oso, sino que posterior eficacia biolgica (Clayton y Moore 1997). Basta
simplemente debera correr ms que el otro cazador. Es recordar los efectos dramticos que muchas enfermeda-
decir, frente a una misma presin selectiva (el oso), la des como la meningitis, el sarampin, la rubeola, etc. pue-
seleccin natural tendra distintos efectos sobre un den tener en humanos. Por tanto, una variante que pro-
fenotipo dado dependiendo de los fenotipos de otros con- porcionara anticuerpos a su descendencia evitando el con-
gneres en la misma poblacin. tagio de estas enfermedades rpidamente se seleccionara
Por tanto, aunque la dinmica y el resultado de los y quedara fijada en la poblacin. Sin embargo, la selec-
procesos de seleccin dependen de las interacciones en- cin de este genotipo no tendra lugar por sus efectos di-
tre cada fenotipo y el ambiente, una parte importante de rectos en el fenotipo de la madre, sino por los efectos in-
este ambiente son los otros fenotipos existentes en la po- directos que implican en el fenotipo de la descendencia.
blacin, por lo que podran influir en la dinmica evoluti- Otros ejemplos, quizs ms intuitivos, son los relacio-
va de la poblacin. En general los efectos genticos in- nados con el tamao corporal. En mamferos la cantidad
directos se podran definir como las influencias ambien- de leche que una madre proporciona a sus cras, en gran
tales que son debidas a la expresin de genes de otro indi- medida, determina el tamao de las mismas cuando lle-
viduo de la misma especie. Estos ambientes, provocados gan a la etapa adulta. Por lo que un cambio evolutivo en
por la expresin del genotipo de otros individuos, podran la produccin de leche provocara un cambio evolutivo
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 141
en el tamao de los individuos de la poblacin en genera- la seleccin natural. Propone que la seleccin natural tie-
ciones sucesivas (Rossiter 1996). Es decir, el cambio en ne lugar a un nivel determinado si (1) las tres condiciones
las frecuencias fenotpicas de la poblacin en produccin expuestas anteriormente (variabilidad, diferencial repro-
de leche provoca un cambio en las frecuencias fenotpicas ductivo y herencia) se cumplen en dicho nivel, y (2) si la
de tamao corporal en la siguiente generacin debido a eficacia biolgica esperada de entidades a un nivel expli-
los efectos indirectos de los genes que codifican esta pro- ca mejor la eficacia biolgica observada que la eficacia
duccin de leche en las hembras. biolgica esperada de entidades en cualquiera de los de-
ms niveles posibles. Por ejemplo, si variaciones fenot-
Efectos en la diversidad y en la seleccin de hbitat picas de un determinado genotipo pueden explicar la po-
sible variacin en eficacia biolgica de individuos geno-
La presin selectiva puede variar a lo largo del rango tpicamente idnticos, la seleccin estara actuando sobre
de distribucin de una especie. Una especie puede el fenotipo y no sobre el genotipo. Por tanto, debido a que
distribuirse en una serie de hbitats que pueden variar en comnmente existe una variabilidad en la eficacia biol-
mayor o menor medida dependiendo de la especie. Puede gica de distintos fenotipos procedentes del mismo genoti-
ocurrir que distintos fenotipos varen en sus capacidades po, la seleccin actuar en la inmensa mayora de los ca-
para explotar los distintos tipos de hbitats y, por tanto, el sos a nivel del fenotipo, teniendo efectos a nivel del ge-
hbitat ptimo para cada fenotipo ser distinto, y cada notipo. Sin embargo, un problema importante de este
fenotipo podra seleccionar el mejor hbitat para desarro- mtodo es que no siempre la variable que mejor explica
llarse y reproducirse. otra es su causa, siendo ste el problema fundamental de
Si este fuera el caso, los procesos de seleccin po- distinguir causa y efecto de una correlacin.
dran influir en el nmero y en la variedad de hbitats que Por otra parte, H. Kern Reeve & Laurent Keller (1999)
una especie, o un grupo taxonmico, puede explotar si defienden que el debate sobre los niveles a los que acta
algunos fenotipos subptimos en el hbitat original tu- la seleccin est claramente cerrado con la propuesta de
vieran alguna caracterstica que les permitiera explotar R. Dawkins (1976) de que los genes son las unidades
otros hbitats. Adems, cabra esperar que los distintos replicativas que pasan de generacin a generacin y la
individuos eligieran los hbitats ms ptimos para su propuesta de Sober y de Lewontin (Sober 1984, Sober y
fenotipo, produciendo un aislamiento gentico parcial Lewontin 1984) de que la seleccin acta sobre el veh-
entre los distintos fenotipos y dar lugar a procesos de culo de transporte de estos genes, el individuo (y posi-
especiacin (ver Captulo 18). Este parece ser el caso de blemente sobre niveles mas elevados de organizacin),
la evolucin y diversificacin de las ms de 500 especies pero no sobre los genes. Sin embargo, existen tambin
existentes del gnero Conus. Todas las especies de este algunos fragmentos de ADN que actan de forma inde-
gnero son depredadoras y capturan a sus presas inyec- pendiente (egosta) maximizando su tasa de transferencia
tndoles unas toxinas que afectan al sistema nervioso de a generaciones futuras (Pomiankowski 1999, ver Captu-
sus presas paralizndolas. Algunas de estas especies cap- lo 27). En este caso el vehculo de estos genes seran los
turan otras especies de gasterpodos, otras consumen propios genes y la seleccin natural podra directamente
poliquetos, otras hemicordados, otras peces, etc., existien- actuar sobre ellos (ver Captulo 5 para una discusin ms
do una asociacin entre los tipos de neurotoxina utilizada profunda sobre el tema).
por cada especie y la presa para la que el veneno produci- Independientemente del nivel en que la seleccin est
do es ms eficaz. Esta especificidad de las toxinas permi- actuando, sta puede tener efectos a muy distintos nive-
te explotar a distintas especies del mismo gnero diversos les. Puede tener efectos al nivel de comunidades (por ejem-
ambientes con una eficacia biolgica similar provocando plo, algunos efectos indirectos comentados anteriormen-
la gran diversidad de hbitat (presas) que pueden ser ex- te); al nivel de especie, produciendo fenmenos de
plotados por el grupo. Adems, estos distintos genotipos, especiacin (ver Captulo 18), o variando caractersticas
asociados a un aislamiento gentico, pueden explicar la especficas (por ejemplo, la resistencia a parsitos y gra-
gran diversificacin del gnero (Olivera et al. 1990) debi- do de inmunodefensa, ver Captulo 31); al nivel de pobla-
do principalmente a que estn sometidos a fuertes presio- cin, provocando que las variaciones dentro de poblacio-
nes selectivas (Duda, Jr. y Palumbi 1999). Por tanto, la nes respecto a un carcter sea menor que las variaciones
seleccin natural podra influir en la diversidad y selec- entre poblaciones (por ejemplo la variacin en tamao
cin de hbitat de los individuos de una poblacin. corporal con respecto a la latitud (ley de Bergman), o la
variacin en tamao de puesta de muchas especies de aves
Efectos en los distintos niveles de organizacin con respecto a la latitud (Perrins y Birkhead 1983, ver
Captulo 8)); al nivel de individuo, provocando un xito
Tericamente es posible que la seleccin natural ten- reproductor diferencial con respecto a la media pobla-
ga lugar a distintos niveles (genes, genotipo, grupos, po- cional; al nivel celular o de tejidos, si por ejemplo los
blacin, especie, etc.) lo que conlleva una discusin muy individuos con mayor eficacia biolgica son aquellos con
importante sobre el problema de las unidades de selec- una mayor diferenciacin celular como parece que ha ocu-
cin (ver Captulo 5). En este sentido Endler (1986) reco- rrido a lo largo de la historia evolutiva de los organismos
ge una metodologa propuesta por R. N. Brandon (1982) (Maynard-Smith y Szathmry 1995); al nivel molecular,
para ayudar a decidir a qu nivel o niveles est actuando produciendo la perduracin, expansin, o desaparicin de
142 Juan J. Soler
algunos genes; o, si la eficacia biolgica de un individuo neraciones) y con organismos de ciclos de vida cortos
est, por ejemplo, asociada a la produccin de una prote- (virus, bacterias, hongos, moscas del vinagre, etc).
na, como es el caso de los tipos de hemoglobina y su rela- Otra aproximacin al estudio de procesos de selec-
cin con la anemia falciforme (ver Captulo 22). Por tan- cin natural es de forma indirecta, simplemente detectan-
to, aunque la seleccin natural puede ser considerada a do sus efectos. Esta aproximacin, aunque no aporta in-
distintos niveles de organizacin, en la mayora de ellos formacin directa sobre el mecanismo de los procesos,
se detectan los efectos de esta seleccin, no su causa. tiene la gran ventaja de reducir en gran medida todos los
problemas metodolgicos expuestos anteriormente. La
Efectos en el modo de herencia base de esta aproximacin radica en la misma teora de
evolucin por seleccin natural, ya que los efectos que
La definicin de seleccin natural no tiene por qu pueden provocar estos procesos estn bien establecidos,
aplicarse a caracteres codificados genticamente. Por as como sus causas, y pueden ser detectados en pobla-
ejemplo, en animales sociales en los que se transmite in- ciones naturales. En este apartado se revisan las principa-
formacin de padres a hijos la condicin de que los carac- les metodologas, tanto directas como indirectas, para
teres (informacin) deben ser heredables se cumple. Ade- detectar y, en algunos casos, cuantificar los procesos de
ms, tambin existe variabilidad en la informacin trans- seleccin natural. Adems, se discutirn los pros y los
mitida y sta influye indudablemente en el xito repro- contras de cada una de ellas, prestando especial atencin
ductor de los individuos. Por tanto, podramos concluir a aquellas que se emplean en sistemas naturales.
que puede existir seleccin natural de caracteres cultura-
les. Buenos ejemplos de esta actuacin de la seleccin Mtodos de deteccin
natural podran ser la agricultura en humanos o tambin
el aprendizaje de abrir botellas de leche por los carbone- John A. Endler en su famoso libro Natural selection
ros (Parus sp.) en Inglaterra (Sherry y Galef Jr. 1984). in the wild (1986) expona 10 mtodos para detectar se-
Sin embargo, en este caso la transmisin no es exclusiva- leccin natural en poblaciones naturales. Cada uno de ellos
mente de padres a hijos o entre individuos relacionados se puede definir en base a una hiptesis nula y una o ms
genticamente, sino que esa informacin puede ser apren- hiptesis alternativas, que aceptaramos si rechazamos la
dida por otros individuos. hiptesis nula (Tabla 1). Sin embargo, muchos de estos
Esta transmisin cultural implica que, aunque el pro- mtodos no son suficientes y una buena aproximacin
ceso por el que se moldean las frecuencias fenotpicas es sera la combinacin de ms de uno.
el mismo, ocurre de forma mucho ms rpida que lo que (1) El primer mtodo se refiere a explorar correlaciones
cabra esperar por una herencia gentica, ya que es posi- entre caracteres y factores ambientales ya que, si la
ble la transmisin de informacin entre individuos que seleccin natural existe, en diferentes ambientes se
no estn relacionados genticamente. Por tanto, si un ca- seleccionarn diferentes fenotipos (p. ej., variacin
rcter se puede adquirir durante el periodo de vida, como en un carcter continuo a lo largo de un gradiente
ocurre con la informacin cultural, y confiere a los indi- ambiental (tamao corporal-temperatura)). ste es
viduos con ese carcter una ventaja (mayor eficacia bio- quizs el mtodo ms antiguo, pero tiene el gran in-
lgica), la seleccin natural favorecera la transmisin de conveniente de que es muy difcil extraer conclusio-
ese carcter de forma cultural o social. Aunque la heren- nes de causa-efecto de una correlacin.
cia y transmisin cultural parece ser un fenmeno poco (2) Tambin es posible comparar especies distintas pero
generalizado en la naturaleza, excepto para la especie hu- filogenticamente prximas que coexisten en el mis-
mana, podra tener su importancia en los procesos evolu- mo hbitat (es decir especies simptricas) y buscar
tivos (informacin sobre la evolucin de la cultura se pue- relaciones entre el grado de desarrollo de caracteres
de encontrar en Bonner 1980). comunes (homlogos). Debido a que la seleccin na-
tural afectar de forma similar los caracteres ho-m-
Mtodos para la deteccin y estudio de la seleccin natural logos presentes en estas especies, se espera que estos
covaren entre las distintas especies. Esta covariacin
Estudiar los procesos de seleccin natural no es una podr ser negativa o positiva dependiendo de las re-
laciones ecolgicas que puedan existir entre esas es-
tarea sencilla. Necesitan un seguimiento durante un con-
pecies. Si son especies que no interaccionan entre s,
siderable nmero de generaciones de las poblaciones na-
esperaramos que los caracteres homlogos respon-
turales, y la identificacin individual de cada uno de los
dan de modo similar al ambiente comn. Sin embar-
genotipos y de sus descendientes. En organismos
go, si existe competencia entre las especies objeto de
pluricelulares con largos periodos de vida esta tarea re- estudio, los caracteres homlogos deberan de dife-
sulta, en muchos casos, imposible, ya que el tiempo nece- renciarse en zonas de simpatra para evitar compe-
sario para realizar el estudio superara la esperanza de vida tencia, mientras que cuando se comparen zonas alo-
humana. Por ello, la inmensa mayora de los trabajos en ptricas la similitud entre estos caracteres debera ser
los que se estudian directamente los procesos de selec- mayor.
cin se realizan en laboratorio (donde es posible marcar y Otra posibilidad, es comparar especies relaciona-
hacer un seguimiento de distintos genotipos durante ge- das filogenticamente, pero que vivan en ambientes
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 143
distintos (aloptricas) y comparar o relacionar los (5) Otro mtodo consiste en estudiar cambios en las fre-
caracteres homlogos en funcin de las caractersti- cuencias fenotpicas poblacionales durante un eleva-
cas de los ambientes que explotan. El mayor proble- do nmero de generaciones. Si el tipo de seleccin
ma de este mtodo consiste en que procesos de deri- fuera estabilizadora deberamos encontrar que las fre-
va gentica sobre el mismo carcter tambin predi- cuencias fenotpicas del carcter objeto de estudio no
cen una divergencia en la evolucin del carcter en- variaran a lo largo de las generaciones y, adems,
tre poblaciones y, por tanto, no podramos distinguir que la varianza del carcter disminuira en ese perio-
los procesos de deriva gentica de los procesos de do. Si por el contrario la seleccin fuera direccional,
seleccin natural. deberamos encontrar un cambio continuo de las fre-
(3) El siguiente mtodo consiste en comparar especies cuencias fenotpicas hacia uno de los valores extre-
distantes filogenticamente pero que tienen en comn mos. Todos estos cambios se podran probar frente a
la explotacin de hbitats similares o equivalentes. la hiptesis nula de que los cambios fueran aleatorios
Si los procesos de seleccin dependen del ambiente a lo largo de las generaciones estudiadas. Este mto-
que rodea a los organismos, en especies distintas que do es bastante ms directo que los anteriores debido a
exploten el mismo tipo de ambientes deberan de apa- que implica la existencia de un diferencial reproduc-
recer analogas en sus caracteres (caracteres de dis- tivo entre los distintos fenotipos de la poblacin.
tinto origen ontogentico pero con una funcin muy (6) El sexto mtodo se refiere al estudio de las perturba-
similar). Es decir, que este mtodo se basa en la hip- ciones que pueden darse en poblaciones naturales.
tesis de que en organismos distintos que exploten un El mtodo asume que, si la seleccin natural existe,
mismo tipo de ambiente pueden ocurrir fenmenos la frecuencia de distribucin fenotpica de un carc-
de convergencia adaptativa (ver apartado Adapta- ter en la poblacin no estara en equilibrio inmediata-
cin). Por tanto, es muy importante utilizar especies mente despus de una perturbacin y, por tanto, en
muy distantes filogenticamente para asegurarse que generaciones posteriores a la perturbacin debera-
las posibles semejanzas que presentan no se deben a mos detectar un cambio continuo en estas frecuen-
un ancestro comn que ya habitaba en los mismos cias en la misma direccin hasta alcanzar un equili-
ambientes. brio (distribucin prxima a la original, antes de la
(4) El cuarto mtodo consiste en comparar modelos neu- perturbacin, en el caso de que el ambiente fuera tam-
tros de evolucin con lo que encontramos en pobla- bin similar).
ciones naturales. Bastara encontrar diferencias sig- Este mtodo tiene la gran ventaja de que si encon-
nificativas entre las predicciones del modelo y lo que tramos un cambio en las frecuencias fenotpicas rela-
se encuentra en poblaciones naturales para poner de cionado con perturbaciones o cambios bruscos en el
manifiesto los efectos de la seleccin natural. Por ambiente, podramos concluir que la causa de este
ejemplo, si el carcter que estamos estudiando es cambio es la perturbacin. Es decir, se podra detec-
polimrfico, el principio de Hardy-Weinberg (ver ms tar una relacin causa-efecto. Las perturbaciones na-
atrs y en Captulo 6) nos permite estimar las frecuen- turales pueden tener varias causas entre las que los
cias genotpicas esperadas en el caso de que no hu- efectos de las actividades humanas son las ms co-
biera procesos de seleccin. Este modelo asume que: munes. Sin embargo, cuando estas perturbaciones son
(a) los organismos son diploides, (b) existe un slo intencionadas y provocadas por los investigadores,
locus que sigue las leyes de Mendel de la herencia, es decir, provocadas experimentalmente, esta meto-
(c) podemos distinguir entre todos los genotipos po- dologa constituye la herramienta ms potente para
sibles, (d) la reproduccin es sexual y el empareja- detectar procesos de seleccin natural, sobre todo,
miento es aleatorio, (e) el tamao de la poblacin es porque se puede controlar el efecto de la manipula-
suficiente como para poder desestimar los efectos de cin y las predicciones sobre los efectos de la pertur-
la deriva gentica, (f) el nmero de mutaciones que bacin son elaboradas con anterioridad a que presen-
ocurren durante el periodo de estudio es tan bajo que ciemos sus efectos.
se pueden obviar, (g) no existe seleccin natural, (h) (7) El siguiente mtodo consiste en obtener datos de in-
no existe flujo gnico, (i) no existe epistasis o efectos dividuos de caracteres conocidos sobre su supervi-
asociados con otros loci, y (j) no existe solapamiento vencia, fertilidad, fecundidad, etc. Adems, datos
entre generaciones. Sin embargo, si encontramos di- sobre padres e hijos en varias generaciones pueden
ferencias entre las frecuencias gnicas esperadas y las proporcionar informacin sobre la heredabilidad del
observadas, stas no slo se pueden deber a la exis- carcter. Con esta metodologa no slo se trata de es-
tencia de procesos de seleccin natural sino que tam- tudiar diferenciales reproductivos entre distintos fe-
bin se podran deber a que nuestras poblaciones na- notipos, sino que tambin tiene en cuenta la hereda-
turales no cumplen algunos de los supuestos de estos bilidad del carcter. Por esta razn, con este mtodo
modelos. Por ello, es muy importante evaluar estos es posible estimar coeficientes de seleccin y deter-
supuestos en las poblaciones estudiadas antes de con- minar la eficacia biolgica de los distintos fenotipos
cluir que los procesos de seleccin natural son la causa de la forma ms idnea (ver siguiente apartado). Sin
de las posibles diferencias entre las frecuencias embargo, tiene el inconveniente de necesitar un gran
gnicas esperadas y observadas. esfuerzo de muestreo durante varias generaciones.
Tabla 1
144
Metodologas empleadas para la deteccin de procesos de seleccin natural. Se exponen la metodologa, la hiptesis nula a testar y las diversas hiptesis alternativas a cada hiptesis nula. Modificada de Endler (1986)
MTODO HIPTESIS NULA HIPTESIS ALTERNATIVAS
1) Correlaciones con factores ambientales. Los caracteres no seleccionados por el ambiente variarn indepen- El grado de desarrollo de caracteres seleccionados por el ambiente
dientemente a la variacin de factores ambientales. variarn en funcin de los factores ambientales (variacin geogrfica
en el grado de seleccin dependiente de la variacin de factores am-
bientales).
2) Comparaciones entre especies simptricas relacionadas filoge- Variaciones independientes entre caracteres homlogos de especies Los caracteres homlogos de especies simptricas estarn afectados
nticamente. simptricas. por los mismos factores de seleccin:
- Correlacin geogrfica en las distribuciones de caracteres homlo-
gos si las especies no interaccionan.
- Desplazamiento de caracteres si las especies interaccionan.
3) Comparaciones entre especies no relacionadas filogenticamen- Variacin independiente entre especies que viven en hbitats equiva- Caracteres anlogos de especies que viven en hbitats equivalentes
te que explotan hbitats similares. lentes. estn afectados por los mismos tipos de seleccin y por tanto deben
de dar lugar a convergencias:
- En alopatra debido a procesos de seleccin equivalente.
- En simpatra debido a las interacciones inter-especficas.
4) Desviacin de los modelos nulos de seleccin. No existe seleccin. Existe seleccin.
Modelo (ejemplo): Hardy-Weinberg Dependiendo de los modelos testados:
- Los procesos de seleccin alteran las frecuencias genotpicas.
5) Estudios de larga duracin de las distribuciones de frecuencias Las distribuciones de frecuencias de un carcter vara de forma alea- Al menos dos hiptesis alternativas:
de los caracteres. toria con el tiempo. - Una estabilidad en las frecuencias de distribucin mayor de la que
cabra esperar por el azar (seleccin estabilizadora).
- Un cambio continuo y direccional en las frecuencias de distribu-
cin de un carcter.
6) Estudio de los efectos de perturbaciones naturales en las fre- Estas perturbaciones provocaran cambios en las frecuencias de dis- Despus de la perturbacin las frecuencias de distribucin cambia-
cuencias de distribucin. tribucin en relacin a la original (antes de la perturbacin) y, des- ran rpidamente de las que haba justo despus de la perturbacin,
pus de la perturbacin, las frecuencias de distribucin cambiaran pudiendo incluso llegar a una distribucin de frecuencias similar a la
slo por procesos aleatorios. que exista antes de la perturbacin.
7) Estudios genticos demogrficos o anlisis de cohortes. Cohortes que difieran en las frecuencias de distribucin de un carc- Existe una relacin significativa entre el valor del carcter y los
ter difieren en parmetros demogrficos slo por azar. parmetros demogrficos.
8) Comparaciones entre clases de edad o etapas de estrategias vi- Diferentes clases de edad difieren de forma aleatoria en las frecuen- La seleccin natural provoca diferencias en las frecuencias de distri-
tales (life history). cias de distribucin de un carcter. bucin de un carcter entre clases de edad.
9) Predicciones sobre poblaciones que no estn en equilibrio en La hiptesis nula es un modelo particular de seleccin. El modelo testado no es adecuado o no existe seleccin.
cuanto a las relaciones entre eficacia biolgica y desarrollo de
Juan J. Soler
un carcter, o sus consecuencias.
10) Predicciones sobre poblaciones que estn en equilibrio y, por Modelos de seleccin derivados de modelos de optimizacin o maxi- El modelo testado no es adecuado o no existe seleccin.
tanto, sobre resultados de los procesos de seleccin natural. mizacin de la eficacia biolgica.
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 145
(8) Cuando no es posible llevar a cabo seguimientos de o estima de la eficacia biolgica particular, y (b) una esti-
familias o cohortes, se pueden realizar comparacio- ma de cmo influye el fenotipo de un carcter particular
nes entre distintas clases de edad o distintas etapas sobre la eficacia biolgica individual (W(z): eficacia bio-
del ciclo biolgico (por ejemplo, juveniles-adultos, lgica esperada para un individuo con un valor de carc-
vivos-muertos, etc.). En este caso se deben tomar ter z). Para realizar estimas de seleccin natural se consi-
muestras de todas las clases de edad o etapas del ci- deran dos aproximaciones. Una de ellas intenta respon-
clo biolgico al mismo tiempo, en el mismo ambien- der a la pregunta cmo se pueden comparar intensida-
te y, posteriormente, se realizan comparaciones entre des de seleccin en distintas poblaciones?, mientras que
las frecuencias de distribucin de los caracteres en la otra intenta responder a la pregunta de cmo influ-
las distintas etapas vitales. Si, por ejemplo, la proba- yen los valores particulares de un carcter en la eficacia
bilidad de supervivencia difiere entre clases de edad biolgica de un individuo?. La diferencia entre ellas ra-
y est asociada a la presencia o al desarrollo de un dica en que la primera no tiene en cuenta los distintos
carcter, podramos concluir que existe una seleccin fenotipos de la poblacin, mientras que la segunda se basa
natural sobre ese carcter. Adems, la seleccin natu- precisamente en las ventajas que le confiere un carcter
ral ser ms intensa en aquella clase de edad cuya (o su valor) a un fenotipo determinado. A continuacin
distribucin de frecuencias del carcter difiera ms expondr distintos ndices utilizados para responder a las
de la curva de frecuencias para la poblacin en gene- preguntas anteriores.
ral (sin tener en cuenta la edad de los individuos). Si
adems se dispone de informacin sobre las caracte- ndices para comparar la intensidad de seleccin en distintas
rsticas de los padres, de la misma forma que en el poblaciones. En general, estos ndices no tienen en cuenta
mtodo anterior, podramos estimar heredabilidad del la variacin fenotpica de los individuos y su relacin con
carcter y, por tanto, su eficacia biolgica asociada la eficacia biolgica de los mismos. Si estamos interesa-
(ver apartado siguiente). dos en cuantificar los procesos de seleccin natural exis-
(9) Otras metodologas para el estudio de la seleccin tentes en una poblacin determinada, para poderlos com-
natural consisten en analizar predicciones sobre el parar con los de otra poblacin bastara con explorar la
proceso, es decir, sobre las frecuencias fenotpicas distribucin de frecuencias de los valores de la eficacia
actuales de un carcter o adaptaciones, que los pro- biolgica relativa en cada una de las poblaciones. Este es
cesos de seleccin natural deben de dar lugar. Con el caso del ndice ms utilizado, Oportunidad de selec-
estas metodologas se intenta deducir propiedades de cin o ndice de seleccin total. Este ndice es indepen-
los sistemas biolgicos basndose en asunciones ge- diente de los caracteres que estn bajo seleccin, y se de-
neralizadas sobre la direccin y la velocidad de se- fine como la varianza en la eficacia biolgica relativa en
leccin. Intentan describir por qu los organismos han una poblacin. Si la mayora de los individuos de una
evolucionado en cierto sentido, pero no se ocupan de poblacin presentan una eficacia biolgica elevada y muy
cmo ha ocurrido el proceso. Es lo que se conoce similar (varianza pequea), implicara que esa poblacin
como programa adaptacionista (ver apartados de est sometida a una gran intensidad de seleccin. Ade-
adaptacin) e incluyen las metodologas 9 y 10 ex- ms, cualquier cambio en la distribucin de frecuencias
puestas en la Tabla 1. de la eficacia biolgica causada por seleccin natural re-
presenta una oportunidad de cambio de las frecuencias
Estimas de coeficientes de seleccin fenotpicas dentro de una generacin. Un problema a te-
ner en cuenta es que para poder comparar ndices de opor-
En el apartado de teora de seleccin natural ya defi- tunidad de seleccin estimados en distintas poblaciones
nimos el concepto de coeficiente de seleccin (s) como 1 debemos asegurarnos de que la eficacia biolgica ha sido
menos la eficacia biolgica relativa (W) as como su lgi- calculada de la misma forma, ya que distintas estimacio-
ca (para ms informacin, ver Captulo 6). Adems, tam- nes de la eficacia biolgica podran influir en la varianza
bin expusimos algunos de los problemas metodolgicos estimada de las mismas. Adems, la media y la varianza
de las distintas estimas de la eficacia biolgica. Este ndi- de la eficacia biolgica relativa no son independientes,
ce de seleccin, sin embargo, es muy difcil de estimar en por lo que las conclusiones sobre comparaciones entre la
condiciones naturales, sobre todo debido a la imposibili- oportunidad de seleccin de distintas poblaciones deben
dad de detectar el fenotipo de la poblacin con mayor de tener en cuenta este aspecto.
eficacia biolgica, estimar un ndice de eficacia biolgica El ndice de seleccin natural que ms se aproxima a
adecuado, realizar un seguimiento de las distintas cohortes un valor que resuma la intensidad de seleccin es el lla-
a lo largo de varias generaciones, establecer relaciones mado varianza gentica aditiva de la eficacia biolgica
genticas entre los individuos de una poblacin, etc. La (V2(w)), que se puede definir como el valor medio del in-
mayora de estos problemas se reducen al realizar estu- cremento de la eficacia biolgica media de una poblacin
dios en laboratorio, pero stos tienen el gran inconveniente entre generaciones. Este ndice, aunque es bastante apro-
de no ser extrapolables a lo que ocurre en poblaciones piado para estimar el grado de seleccin a que estn so-
naturales. metidas las poblaciones, tiene bastantes limitaciones para
Para intentar cuantificar cmo acta la seleccin na- su aplicacin en poblaciones naturales. No slo es nece-
tural sobre fenotipos particulares se necesita: (a) un valor saria la estimacin de la eficacia biolgica con un ndice
146 Juan J. Soler
Figura 6. Relacin entre eficacia biolgica relativa y la expresin de dos caracteres (Z1 y Z2). La varianza de la eficacia biolgica en
las dos figuras es idntica e igual a I.
adecuado, sino que tambin se necesita del seguimiento dos en funcin del grado de asociacin entre eficacia bio-
de poblaciones durante un nmero considerable de gene- lgica y el valor del carcter. Es decir, la posibilidad de
raciones (periodos de estudio muy largos) y establecer las que los procesos de seleccin natural produjeran cambios
relaciones genticas entre los individuos de una pobla- evolutivos en nuestra poblacin depende de la correla-
cin y el reconocimiento y seguimiento de las distintas cin existente entre la eficacia biolgica relativa y el ca-
cohortes durante todo el periodo de estudio. rcter que estemos considerando. Como en el caso ante-
Debido a estos problemas, en poblaciones naturales, rior, se utiliza la eficacia biolgica relativa para poder
slo existen unos pocos estudios de este tipo. Uno de ellos comparar los valores obtenidos en poblaciones distintas.
realizado en una poblacin de papamoscas collarino (Fi- En la figura 6 se exponen unas relaciones hipotticas
cedula albicolis) de la isla de Gotland (Suecia) seguida entre la eficacia relativa de los individuos de una pobla-
durante 17 aos de estudio (Meril y Sheldon 2000). Uti- cin (con una varianza dada e igual a I) y la expresin
lizaron como medida de eficacia biolgica dos parme- fenotpica de dos caracteres. En el primer caso encontra-
tros, la produccin de volantones durante todo el periodo mos una relacin muy fuerte entre ambas variables, lo
de vida y el nmero de stos que sobreviven hasta su pri- que indica que en generaciones sucesivas las frecuencias
mera estacin reproductora. En todos los casos, los valo- de distribucin aumentarn principalmente en individuos
res de varianza gentica aditiva estandarizada de la efica- con un elevado valor de Z1, mientras que la ausencia de
cia biolgica (V2(w)) resultaron ser bastante bajos (meno- relacin entre la eficacia biolgica relativa y el valor de
res de 0,1) y slo en un caso su valor era significativa- Z2 nos indica que la seleccin natural no influir en las
mente distinto de cero. Esto sugiere que la seleccin na- frecuencias de distribucin de Z2 en generaciones sucesi-
tural provoca un incremento en la eficacia biolgica me- vas. Por tanto, se podra concluir que aunque ambos ca-
dia de la poblacin en un pequeo porcentaje, en muchos racteres tienen la misma oportunidad de seleccin (= I),
casos no superando el 1% (Burt 2000). En otro estudio es el carcter Z1 el que cambiara en generaciones sucesi-
realizado en una poblacin escocesa de ciervos (Cervus vas. El principal problema de esta interpretacin es la po-
elaphus) durante ms de 30 aos (Kruuk et al. 2000) en- sibilidad de que la relacin encontrada sea fruto de una
contraron valores muy similares de V2(w), por lo que, aun- relacin directa con otro carcter que no hayamos tenido
que son necesarios ms estudios de este tipo en poblacio- en cuenta y que, a su vez, tenga una estrecha relacin con
nes naturales, es bastante posible que sta sea la norma y la eficacia biolgica de los individuos de la poblacin.
que los procesos de seleccin natural sean bastante lentos Si estamos interesados en estimar o cuantificar la in-
en poblaciones naturales (Burt 2000). fluencia de los procesos de seleccin natural en los cam-
bios en la distribucin de frecuencias de los valores de un
Estimas de la influencia del fenotipo en la eficacia biolgica de carcter, para poder predecir los cambios que ocurrirn
un individuo. Estas estimas deben venir dadas por la cuan- en generaciones futuras necesitaremos conocer las carac-
tificacin de los patrones de asociacin entre valores de tersticas genticas de ese carcter. Al principio de la d-
eficacia biolgica y valores fenotpicos de los individuos cada de los 80 del siglo pasado se desarrollaron una serie
de una poblacin. La asociacin de estos valores indica- de metodologas para estimar la intensidad de los proce-
ra un diferencial reproductivo entre diferentes fenotipos sos de seleccin natural sobre mltiples caracteres en po-
asociado al valor del carcter y, por tanto, la existencia de blaciones naturales (por ejemplo, Lande 1979, Lande y
procesos de seleccin natural que podran ser cuantifica- Arnold 1983, Arnold y Wade 1984a, Arnold y Wade
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 147
1984b). Estos mtodos estiman la seleccin sobre un ca- gundo trmino en la ecuacin (g) nos indicara el grado
rcter en trminos de los efectos sobre la eficacia biolgi- de asociacin entre la varianza poblacional y la eficacia
ca relativa en unidades de desviaciones (fenotpicas) biolgica despus de controlar ambas variables por el
estandarizadas de un carcter. Por tanto, permiten la com- valor del carcter. Si la varianza poblacional aumenta en
paracin entre valores estimados para distintos caracte- relacin con un incremento de la eficacia biolgica, indi-
res, para diferentes componentes de la eficacia biolgica cara que los individuos ms lejanos a la media poblacio-
y para distintas especies. nal son los que presentan mayores valores de eficacia bio-
Se pueden clasificar en dos tipos: (a) aquellos que es- lgica y, por tanto, estaramos ante un tipo de seleccin
timan diferenciales de seleccin (seleccin total sobre disruptiva. Si, por el contrario, la varianza poblacional
un carcter, directa e indirectamente a travs de la selec- disminuye en relacin con un aumento de la eficacia bio-
cin sobre otro carcter relacionado con el anterior) que lgica (relacin negativa), indicara que los individuos con
tiene el inconveniente de no poder diferenciar los efectos un valor del carcter ms cercano a la media poblacional
directos y los indirectos de los procesos de seleccin so- seran los que presentan mayores valores de eficacia bio-
bre un carcter dado, pero permite la comparacin entre lgica y, por tanto, estaramos ante un tipo de seleccin
diferenciales de seleccin en distintas poblaciones o es- estabilizadora.
pecies; y (b) aquellos que estiman gradientes de selec- Estos gradientes de seleccin son muy importantes en
cin (intensidad de seleccin que acta sobre un carc- los modelos genticos cuantitativos que intentan explicar
ter dado) que s permiten diferenciar entre los efectos di- la evolucin de mltiples caracteres relacionados entre s
rectos e indirectos de seleccin y, por tanto, se pueden (Lande 1979, Lande y Arnold 1983, ver Captulo 24), y
utilizar para comparar la intensidad de seleccin sobre son los ms usados para estimar ndices de seleccin en
distintos caracteres de los individuos en una poblacin. condiciones naturales. Recientemente Kingsolver y cola-
Dentro del primer tipo encontramos: (a1) el diferen- boradores (2001) realizaron un trabajo de revisin de es-
cial de seleccin lineal estandarizado (i) que es una me- tudios en los que se estimaban estos ndices de seleccin
dida de seleccin direccional, y se estima como el cambio fenotpica en condiciones naturales. Despus de revisar
de la media poblacional de un carcter entre generaciones 63 estudios en los que se estimaban ndices de seleccin
dividido por la desviacin estndar de ese carcter en la para 62 especies distintas, encontraron que los valores de
segunda generacin; y (a2) el diferencial de seleccin gradientes de seleccin lineal se distribuan de forma ex-
cuadrtica estandarizado (C), que es una medida de la ponencial con un valor medio de 0,16, lo que sugiere que
seleccin estabilizadora (en el caso de que el ndice sea en la naturaleza, normalmente, no existen procesos de
negativo) o disruptiva (en el caso de que el valor del ndi- seleccin direccional muy fuertes. Adems, no encontra-
ce sea positivo), y se estima como el cambio en la varian- ron grandes diferencias entre las estimas de diferenciales
za poblacional de un carcter entre generaciones sucesi- y de gradientes de seleccin, lo que sugiere que la impor-
vas dividido por la varianza del carcter en la segunda tancia de componentes indirectos de la seleccin fenot-
generacin. pica es escasa. Con respecto a los gradientes cuadrticos
Existen tambin dos tipos de ndices de gradientes de de seleccin encontraron que tambin se distribuan de
seleccin, ambos basados en que la seleccin direccional forma exponencial con un valor medio de slo 0.1 y que
provoca una disminucin en la varianza poblacional sus valores se distribuan de forma simtrica sobre el va-
(Falconer 1989), de forma que, un anlisis de regresin lor 0, lo que sugiere que la seleccin cuadrtica es bastan-
mltiple permite estimar, independientemente, la intensi- te escasa en la naturaleza y que la seleccin estabilizado-
dad de seleccin sobre la media y la varianza de un carc- ra no es ms comn que la seleccin disruptiva.
ter (Lande y Arnold 1983). Los dos ndices, (b1) el
gradiente de seleccin direccional estandarizado (b) y
Presiones selectivas: causas de los procesos de seleccin
(b2) el gradiente de seleccin cuadrtica estandarizado
natural
(g) coinciden, respectivamente, con los coeficientes de
regresin parcial de la eficacia biolgica relativa y el va- Cualquier individuo que consiga reproducirse con
lor del carcter y el de la eficacia biolgica relativa y la xito ha tenido que vencer una enorme cantidad de obst-
variacin respecto a la media del valor del carcter en los culos para que, al menos, parte de su dotacin gentica,
individuos de una poblacin. Por tanto, b nos indicara pase a la siguiente generacin. Para sobrevivir hasta la
los efectos de la seleccin direccional sobre la eficacia edad de madurez sexual ha tenido que ser eficaz prote-
biolgica relativa, y g nos indicara los efectos de la se- gindose de condiciones ambientales desfavorables, tan-
leccin estabilizadora o disruptiva. to abiticas (distintas variables climticas, qumicas y f-
Una elevada pendiente en la ecuacin de una lnea sicas del ambiente) como biticas (competencia con otros
que se ajuste a una relacin hipottica entre el grado de organismos, depredadores, parasitismo, etc.). A estas va-
desarrollo de un carcter y la eficacia biolgica de cada riables que pueden influir en la probabilidad de que un
fenotipo nos indicara que pequeas variaciones en un organismo sobreviva y llegue a reproducirse es lo que se
carcter estn relacionadas con diferencias considerables conoce como presiones selectivas o agentes de selec-
en su eficacia biolgica, por lo que en generaciones suce- cin debido a que cualquier diferencia entre individuos
sivas los procesos de seleccin provocaran un cambio en en la capacidad de superar esos obstculos se traducir en
la media poblacional del carcter. Por otra parte, el se- una diferencia en la eficacia biolgica de los mismos.
148 Juan J. Soler
En este apartado vamos a repasar brevemente los prin- alimento, ha sobrevivido a depredadores, a parsitos y
cipales agentes de seleccin o presiones selectivas, y por enfermedades, ha sido competitivo en relacin con los
qu pueden afectar a la eficacia biolgica de los organis- dems organismos de su poblacin o especie, ha sido ca-
mos. Posteriormente en el siguiente apartado se repasa- paz de acumular suficiente energa en su organismo para
rn algunas de las estrategias que aparecen en los orga- emplearla en la fabricacin de gametos, ha encontrado
nismos vivos contrarrestando algunas de estas presiones pareja (en el caso de que se reproduzca sexualmente), ha
selectivas y que les permiten o facilitan llegar al estadio mostrado unos cuidados parentales adecuados (en el caso
adulto y reproducirse con xito (adaptaciones) con la ayu- de que los tenga) para el correcto desarrollo de sus des-
da de varios ejemplos. cendientes, etc. En este sentido son muchos los factores
de seleccin que otros organismos vivos ejercen sobre
Factores abiticos cualquier individuo. Una forma de clasificarlos podra ser:
(1) factores que afectan a la bsqueda y utilizacin de
En la mayora de los casos la temperatura, humedad,
recursos necesarios para su crecimiento y reproduccin
pH, etc. dentro y fuera del cuerpo de un organismo son
(alimento, pareja, gametos, etc.); (2) factores relaciona-
muy diferentes. Sin embargo, las funciones fisiolgicas
dos con el hecho de que cualquier organismo vivo puede
se realizan ms eficientemente en condiciones fsicas
ser una fuente de alimento para otros, y (3) factores re-
(abiticas) ms o menos constantes y con unos rangos de
lacionados con la probabilidad de supervivencia de la
variacin ms o menos estrechos. Por tanto, debido a que
descendencia. Dentro del primer tipo se encuentran las
las reacciones qumicas requieren de unas condiciones
presiones selectivas que suponen los recursos limitantes
ambientales para que tengan lugar a una velocidad ade-
(alimento, espacio, pareja, gametos, etc.), que a su vez
cuada, slo aquellos organismos que presenten caracte-
dan lugar a los fenmenos de competencia (inter- e
rsticas que los aslen del medio podrn sobrevivir y lle-
intraespecfica), reparto de recursos (seleccin de un
gar a reproducirse. Incluso, de aquellos que lleguen a re-
tipo de recursos), seleccin de hbitat, etc. En el segun-
producirse, los que consigan un medio (interno) ms ade-
do tipo se encontraran los agentes selectivos de depre-
cuado para realizar sus funciones vitales (metabolismo,
dacin y parasitismo. Mientras que en el tercer grupo
divisin celular, etc.), sern los que tengan mayores pro-
se encontraran todos los anteriores, pero actuando sobre
babilidades de llegar al estadio adulto en mejores condi-
la descendencia y cuyas consecuencias pueden ser mini-
ciones para reproducirse.
mizadas por estrategias de los progenitores (cuidados
Son muchas las presiones selectivas abiticas existen-
parentales, efectos paternos y maternos, etc.).
tes. Todas ellas tienen en comn que, en la mayora de los
casos, pueden variar el medio interno (celular) de los or-
ganismos y, por tanto, supondran un nulo o mal funcio-
Adaptacin
namiento de la actividad celular llegando a provocar la
muerte de los organismos vivos. Entre las ms importan-
Cualquier carcter, o conjunto de caracteres, que per-
tes se pueden destacar la temperatura, por su influencia
mite a los individuos que los poseen superar con xito
en el metabolismo (reacciones qumicas); la humedad, ya
uno o ms agentes de seleccin es lo que genricamente
que, por ejemplo, en la mayora de los organismos vivos
se denomina adaptacin. Por tanto, una adaptacin po-
terrestres, las clulas necesitan mayor contenido en agua
dra ser definida como un carcter de un organismo cuya
que el existente en el ambiente que las rodea y, por tanto,
forma es el resultado de procesos de seleccin en un con-
un aislamiento del medio facilita las funciones celulares.
texto funcional particular. En consecuencia, el proceso
La salinidad o ms generalmente la composicin qumica
adaptativo es la modificacin evolutiva de un carcter bajo
del ambiente que rodea a los organismos, como puede ser
seleccin y que implica una mayor eficiencia o ventajas
concentracin de sales dentro y fuera y los procesos de
funcionales (eficacia biolgica) en un ambiente determi-
smosis asociados; la concentracin de oxgeno y de CO2,
nado con respecto a poblaciones ancestrales (West
necesarios para la respiracin celular, y para la fotosnte-
Eberhard 1992).
sis en plantas. Otros agentes de seleccin importantes son
Las adaptaciones pueden ser aspectos morfolgicos,
el pH, debido a su influencia en las reacciones qumicas y
fisiolgicos o de comportamiento de un taxn, que apare-
estrecho margen en que las clulas pueden vivir; las ra-
cen en la mayora de los individuos de la poblacin como
diaciones por su importancia en los procesos fotosintticos
resultado de procesos de seleccin natural, debido al di-
y el efecto letal y/o mutgeno de algunas de ellas sobre
ferencial en eficacia biolgica que estos caracteres con-
las clulas y sus procesos de divisin; y las fuerzas fsicas
fieren a los individuos que los poseen. Sin embargo, los
externas como la presin que soportan los organismos en
procesos de seleccin natural no pueden explicar el ori-
distintos ambientes (fondo de ocanos, altas montaas,
gen o la aparicin de caracteres adaptativos, slo su ex-
zonas intermareales donde los organismos estn expues-
pansin en las poblaciones. Es decir, la seleccin natural
tos a las fuerzas que generan las olas al romper, etc.).
explica el cambio en la distribucin de frecuencias de un
carcter en una poblacin, no su origen. Por tanto, no se
Factores biticos
puede decir que un carcter (adaptativo) aparece en una
Cualquier individuo que llegue a reproducirse ha sido poblacin debido a su funcionalidad, pero s que se ex-
suficientemente eficiente en la bsqueda y asimilacin de pande en dicha poblacin debido a las ventajas selectivas
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 149
que implica su funcin (proceso adaptativo). En contra ral puedan explicar el origen de este cambio de funcin.
de esta idea, existe un resurgimiento de las ideas lamarc- Sin embargo, los cambios de funcin de un carcter, en la
kianas (Neolamarckismo) en las que se defiende una ma- mayora de los casos s que pueden ser explicados por
yor influencia de la variacin epigentica (variacin en procesos de seleccin natural. Por ejemplo, parece claro
los procesos que complementan las instrucciones genti- que el desarrollo de las plumas en protoaves estuvo rela-
cas que contiene un huevo fertilizado, es decir, la gen- cionado con una funcin termoaislante, pero a partir de
tica propone y la epigentica dispone) en los procesos un umbral en el desarrollo de stas, los individuos que las
evolutivos (Jablonka y Lamb 1995). Estos procesos epi- utilizaran para impulsarse en la carrera o incluso para rea-
genticos indudablemente influyen en el fenotipo y pue- lizar pequeos planeos tendran ventajas sobre otros (ver
den ser moldeados por el ambiente durante la vida de un Captulo 33) y, por tanto, los procesos de seleccin natu-
organismo. Debido a que existen evidencias de que algu- ral explicaran, no slo el desarrollo de las plumas en re-
nas de estas variantes pasan a la descendencia, la apari- lacin con su funcin en el vuelo, sino tambin su origen.
cin de variaciones favorables debido a su funcionalidad Incluso en el caso de que la seleccin natural no pueda
en un ambiente determinado y que a su vez sean hereda- explicar el origen del cambio en funcionalidad, s explica
bles (adaptaciones) es posible (ver Jablonka y Lamb la expansin de ese cambio en las poblaciones y la poste-
1995). Sin embargo, an existen escasas pruebas a favor rior evolucin del carcter en relacin con su nueva fun-
de esta hiptesis, ya que es un campo muy reciente y rela- cin. En este sentido, es importante distinguir entre el pro-
tivamente poco explorado (ver Captulo 2) en el que an ceso adaptativo y la condicin de que un carcter est
no se conocen bien los mecanismos hereditarios de estos adaptado a realizar una funcin. Por tanto, de acuerdo con
caracteres adquiridos. la mayora de los autores, un carcter se puede considerar
Desde el punto de vista histrico, es posible que las una adaptacin si, al menos parcialmente, es fruto de pro-
ventajas funcionales que proporciona un carcter hayan cesos de seleccin natural y confiere al organismo venta-
sido las mismas durante toda su historia evolutiva. Sin jas (mayor eficacia biolgica relativa) relacionadas con
embargo, tambin es posible que la funcin de un carc- la funcin actual que desempea. Una vez que aparece la
ter cambie a lo largo de la historia evolutiva del grupo nueva funcionalidad, la seleccin natural podra actuar
como es el caso de las plumas de las aves, que en princi- sobre el carcter optimizndolo para el desarrollo de la
pio tendran una funcin termorreguladora pasando des- nueva funcin y, por tanto, dando lugar a adaptaciones.
pus a tener un papel primordial en el vuelo (ver Captulo Un carcter slo podra ser definido como una exaptacin
33). Debido a la importancia de distinguir entre el origen, en el caso de que la seleccin natural no actuara sobre ese
funcionalidad original y funcionalidad actual de cualquier carcter, al menos desde el cambio de funcin (Endler
carcter adaptativo, varios autores han sugerido una serie 1986), con lo que sera muy difcil de explicar la expan-
de trminos muy relacionados con el de adaptacin, pero sin de la nueva funcionalidad del carcter slo por fac-
que tienen en cuenta el valor original del carcter y sus tores aleatorios actuando en toda la poblacin al mismo
posibles funcionalidades a lo largo de su historia evoluti- tiempo. Volviendo al ejemplo de las plumas en aves, y a
va. ste es el caso de los conceptos de preadaptacin que en un momento de su historia evolutiva facilitaron
(Simpson 1944, Simpson 1949), protoadaptacin (Gans pequeos desplazamientos areos (posible origen de una
1974) y el de exaptacin (Gould y Vrba 1982). Pre- nueva funcin), a partir de ah la seleccin natural favore-
adaptacin y protoadaptacin se refieren a caracteres que ci la exageracin del carcter (plumas) y con formas de-
en su origen proporcionaron unas ventajas a los indivi- terminadas (por ejemplo, asimtricas con respecto a los
duos del grupo y que, a su vez, implican un potencial adap- caones en las plumas ms relacionadas con el vuelo, ver
tativo relacionado con otras posibles funcionalidades del Captulo 33), por lo que las formas de las plumas de aves
carcter. ste es el caso de la aparicin del celoma en ani- actuales seran una adaptacin al vuelo y no una exapta-
males cuya primera expansin se relaciona con las venta- cin. Los mismos argumentos se pueden aplicar a los tr-
jas que confiere al movimiento y como soporte muscular minos protoadaptacin y preadaptacin y, aunque el va-
(esqueleto hidrosttico), pero que signific un potencial lor de estos ltimos es slo predictivo, las implicaciones
adaptativo enorme como prueba la gran radiacin adapta- sobre el potencial adaptativo de un nuevo carcter depen-
tiva que han sufrido los animales celomados a lo largo de den del tipo de presiones selectivas a que estn sometidos
la historia evolutiva (Nielsen 2001). los organismos en los que aparece durante su historia evo-
El trmino exaptacin se refiere a la nueva funcio- lutiva, las cuales no se pueden establecer a priori.
nalidad del carcter. Un carcter que, en su origen, desem-
peaba distinta funcionalidad a la actual sera una adapta- Mtodos para la deteccin y el estudio de adaptaciones
cin a la funcin original, pero una exaptacin a la funcio-
Programa adaptacionista
nalidad derivada (actual). En el caso de las plumas de las
aves, se podran considerar como una adaptacin a la ter- El programa adaptacionista se podra definir como la
morregulacin y una exaptacin al vuelo (ver Captulo 33). investigacin dirigida a identificar y entender el signifi-
Todos estos trminos complican un poco la termino- cado adaptativo de los caracteres de los organismos. To-
loga de procesos adaptativos y enfatizan la posibilidad dos los organismos presentan caracteres que les permiten
de que, simplemente por azar, un carcter pueda cambiar explotar los ambientes donde viven y la ciencia debe in-
su funcionalidad sin que los procesos de seleccin natu- tentar explicar cmo y por qu se desarrollaron en la his-
150 Juan J. Soler
toria evolutiva de los organismos. Esto fue lo que, princi- bargo, como ya hemos expuesto anteriormente, el progra-
palmente, intent explicar Darwin con su teora de evolu- ma adaptacionista no debera terminar aqu, sino que la
cin por seleccin natural. Para demostrar que un carc- hiptesis adaptativa tendra que servir para exponer suce-
ter es una adaptacin, debemos determinar, primero, su sos que deberan ocurrir si nuestra hiptesis fuera cierta
utilidad (funcin) y, despus, demostrar que los indivi- (predicciones). Una de estas predicciones podra ser que
duos que poseen ese carcter consiguen una mayor efica- los osos deberan cazar focas de forma que aprovecharan
cia biolgica que los individuos que no lo poseen. No su camuflaje. De hecho algunas veces lo hacen, pero en la
basta con exponer una hiptesis adecuada sobre la fun- mayora de los intentos de caza esperan pacientemente en
cionalidad del carcter, sino que esta hiptesis debe ser algn agujero en el hielo a que alguna foca emerja para
utilizada para proponer predicciones que podamos com- capturarla (Stirling 1974). Otras veces utilizan el olfato
probar con nuestros datos. Solamente cuando comprobe- para detectar a la presa en su guarida y matan a la foca
mos que las predicciones se cumplen podremos concluir aplastando la guarida (Smith 1980). Es decir, en la mayo-
a favor de la hiptesis adaptativa del carcter en cuestin. ra de los casos no utiliza su camuflaje para capturar sus
El estudio de las adaptaciones consta, por tanto, de presas y, por tanto, tendramos que concluir que no exis-
tres etapas. La primera es identificar, o postular, qu ti- ten evidencias a favor de que el color blanco sea una adap-
pos de variantes genticas puede tener un carcter. Es tacin a facilitar la caza de focas. Existen otras hiptesis
decir, identificar las variaciones que existen en la pobla- adaptativas al color de los osos polares relacionndolo
cin con respecto a un carcter y, en el caso de que no con la capacidad de conseguir calor a partir de absorber
existan, establecer hipotticos mutantes que no compar- todo el espectro de la luz ultra violeta (el color de los osos
tieran el carcter objeto de estudio. Por ejemplo, si nos polares en el espectro del ultravioleta es negro, no blan-
planteramos el estudio de las ventajas adaptativas de la co), pero hasta el momento no se han demostrado.
reproduccin sexual postularamos un mutante que se re-
produjera asexualmente (ver Captulo 9). El segundo paso Mtodos para probar predicciones de hiptesis
consiste en desarrollar hiptesis o modelos sobre la fun- adaptativas
cin de un carcter. Una buena hiptesis podra predecir
con exactitud la funcionalidad de un carcter y establecer Debido a que las adaptaciones son el resultado de pro-
predicciones claras que puedan ser probadas para validar cesos de seleccin natural, los mtodos para probar pre-
la hiptesis. El tercer y ltimo paso sera probar las pre- dicciones de hiptesis adaptativas coinciden con algunas
dicciones de la hiptesis. de las metodologas expuestas anteriormente para la de-
Adems de la importancia de utilizar las hiptesis teccin de procesos de seleccin natural. Existen tres
adaptativas para plantear predicciones que se puedan pro- metodologas para estudiar y poner de manifiesto adapta-
bar, existen otras consideraciones que se deben tener en ciones que se exponen en los siguientes apartados.
cuenta cuando se estudian adaptaciones: (1) que existen
diferencias entre poblaciones y que estas diferencias no Mtodo exploratorio. Consiste simplemente en detectar si
siempre son adaptaciones, sino que puede ser la conse- la forma o funcin actual de un carcter coincide con las
cuencia de procesos de deriva gentica o de un efecto fun- predicciones de nuestra hiptesis. Un ejemplo sera el
dador (una de las manifestaciones de la deriva gentica, estudio expuesto anteriormente sobre el color de los osos
ver Captulo 6); (2) que no cualquier carcter de un orga- polares en relacin con una funcin de camuflaje que fa-
nismo debe ser una adaptacin; y (3) que no todas las cilitara la captura de focas expuesto anteriormente. Si
adaptaciones son perfectas. estas predicciones no se cumplen la hiptesis de partida
Un ejemplo bastante conocido para exponer los posi- debera ser rechazada. Por el contrario, si se cumplieran
bles errores a los que puede llevar el mal empleo del pro- las predicciones, se deberan interpretar como evidencias
grama adaptacionista es el estudio del color blanco de los a favor de la hiptesis, pero otras metodologas deberan
osos polares como adaptacin a ambientes polares (ver ser utilizadas para minimizar el error de aceptar la hipte-
un ejemplo detallado en el Captulo 30). Debido a que sis aun siendo falsa.
este color es nico entre los osos podramos concluir que
se trata de un carcter derivado, es decir, que los ances- Mtodo experimental. La metodologa ms adecuada para
tros de los osos polares no eran de este color y que, por detectar adaptaciones es el mtodo experimental. Con-
tanto, ha debido seleccionarse en relacin con el ambien- siste en manipular experimentalmente el carcter objeto
te polar en el que viven este tipo de osos. Una hiptesis de estudio y determinar las consecuencias o los efectos
adecuada sobre la ventaja que confiere a los osos el color de la manipulacin en variables relacionadas con la efica-
blanco en esos ambientes podra estar relacionada con el cia biolgica de los individuos. En estos experimentos es
camuflaje. Los osos se alimentan principalmente de focas indispensable establecer un grupo control de individuos
y, debido a que los osos de color blanco seran ms dif- no manipulados para poder determinar los posibles efec-
cilmente detectados por sus presas, tendran ms fcil su tos del experimento en la misma poblacin y en el mismo
captura que, a su vez, se traducira en un mayor xito re- ambiente (si el efecto del experimento lo estimramos por
productor. Por tanto, podramos concluir que el color blan- diferencias entre individuos experimentales de un ao y
co del pelo sera una adaptacin para la caza de focas en controles de un ao anterior, estas diferencias podran ser
ambientes en los que predomine el color blanco. Sin em- debidas a diferencias anuales en el ambiente y no a los
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 151
efectos del experimento). Adems, es importante dispo- alas de las aves, y tendramos que lanzar predicciones
ner de un segundo grupo control con el que cuantificar sobre, por ejemplo, la relacin entre largo/ancho de las
los posibles efectos de la manipulacin y as poderlos dis- alas en distintas especies de aves y la velocidad media de
tinguir de los efectos del experimento, conocido como vuelo en cada una de ellas. Si esta relacin es estadstica-
grupo control de la manipulacin. mente significativa apoyara nuestra hiptesis.
Supongamos que en el ejemplo de los osos polares Al utilizar el mtodo comparativo es muy importante
quisiramos probar si el color blanco tiene una funcin tener en cuenta posibles hiptesis alternativas que pudie-
de camuflaje y es una adaptacin que facilita la captura ran explicar la relacin entre las variables estudiadas y,
de focas utilizando el mtodo experimental. Una posibili- de esta forma, poderlas probar y, en su caso, descartarlas.
dad sera pintar a algunos de los osos del mismo color Adems, es muy importante tener en cuenta las relacio-
que sus antepasados (pardo) (grupo experimental) mien- nes filogenticas existentes entre los taxones que estemos
tras que a otros los dejaramos sin pintar (grupo control) y utilizando en nuestra comparacin. Esto se debe princi-
analizar las diferencias entre estos grupos con respecto al palmente a que los tests estadsticos que se utilizan asu-
nmero de presas que capturan o a la eficacia de sus in- men una independencia de los datos y, evidentemente, dos
tentos. Es importante tener en cuenta que slo la captura especies muy cercanas filogenticamente tienen mayor
de los individuos para la manipulacin podra influir en probabilidad de tener caracteres similares que otras muy
los resultados y que, por tanto, los individuos del grupo distantes filogenticamente. Cuando dos formas se sepa-
control tambin deberan ser capturados y mantenidos en ran de un antepasado comn, ambas comparten con su
las mismas condiciones que los experimentales durante ancestro gran parte de su historia evolutiva y slo los su-
el mismo periodo de tiempo. Otro problema es que la pin- cesos evolutivos que ocurran en cada una de ellas por se-
tura que usemos podra tener un efecto en la tasa de cap- parado sern independientes. Por ejemplo, la evolucin
tura de presas independientemente del color (por ejemplo de la forma de las alas de dos especies de aves actuales
los compuestos qumicos podran ser detectados por las tiene en comn toda la historia evolutiva de las aves hasta
presas facilitando su huda), por lo que necesitaramos un su ancestro y, slo a partir de la separacin en los dos
tercer grupo (grupo control de la manipulacin) a los que clados que dan lugar a las dos especies, se pueden consi-
pintaramos con una pintura de un color blanco, idntico
derar como eventos evolutivos independientes. Por tanto,
al color original de los osos polares.
los valores de velocidad de vuelo y de forma de las alas
La gran ventaja del mtodo experimental radica en que
del ejemplo anterior, tomados de distintas especies, no
las predicciones al experimento son siempre claras y fci-
seran datos independientes, sino que dependen (al me-
les de probar. En nuestro caso, si el color de los osos po-
nos en parte) de las distancias filogenticas entre cada
lares fuera una adaptacin a facilitar la captura de focas
una de ellas. Un halcn peregrino (Falco peregrinus) y
debido a su funcin de camuflaje, deberamos encontrar
un alcotn (Falco subbuteo) (rapaces prximas filogen-
que la eficacia de los intentos de captura fuera mayor en
ticamente) tendran valores de velocidad de vuelo y de
los dos grupos control, mientras que los individuos expe-
forma de las alas ms prximos entre s, mucho ms que
rimentales deberan tener una tasa de capturas menor. Si
los de un gorrin comn (Passer domesticus) y una abu-
nuestros resultados no se ajustan a las predicciones debe-
ramos rechazar la hiptesis de partida y explorar otras billa (Upupa epops), simplemente porque los primeros se
hiptesis. separaron de su antepasado comn ms recientemente y,
adems, es bastante posible que el ancestro ya tuviera una
Mtodo comparativo. El tercer mtodo consiste en compa- forma de alas y una velocidad de vuelo similar a la de sus
rar las formas de un carcter en especies o en poblaciones especies derivadas.
distintas de organismos intentando poner de manifiesto Actualmente existen tcnicas estadsticas que nos per-
asociaciones evolutivas entre caracteres de los organis- miten tener en cuenta las relaciones filogenticas de las
mos o entre caractersticas de los organismos y del am- especies utilizadas en un anlisis comparativo (ver Harvey
biente. Es lo que se conoce como el mtodo comparativo. y Pagel 1991). La ms utilizada es la estima de los deno-
Con este mtodo no slo se pueden identificar adaptacio- minados contrastes (Felsenstein 1985), que son diferen-
nes sino que, en general, se identifican tendencias evolu- cias entre especies cercanas o entre valores estimados de
tivas comparando los valores de alguna variable o varia- nodos (ancestro a partir del cual aparecen dos clados nue-
bles en un conjunto de taxones (para una informacin vos) con respecto a cualquier variable. Estas diferencias
detallada sobre el mtodo comparativo ver Harvey y Pa- s son estimas independientes de la filogenia, ya que, las
gel 1991). Con el mtodo comparativo se pueden identi- diferencias entre dos taxones con respecto a cualquier
ficar los factores responsables de, o que explican, la va- variable indican la divergencia entre ambos taxones des-
riacin existente en otra variable. de su separacin del ancestro comn y, por tanto, no de-
Si, por ejemplo, nos planteamos el estudio de la forma penden de las relaciones filogenticas entre ellas (ver Fig.
de las alas como adaptacin al vuelo, podramos plantear 7 para una breve descripcin del mtodo). Actualmente
la hiptesis de que alas ms finas y largas representan una existen una serie de programas informticos que permi-
adaptacin que facilita una velocidad elevada durante el ten la estima de estos contrastes teniendo en cuenta las
vuelo. Para probar esta hiptesis no podramos realizar relaciones filogenticas de los taxones utilizados en el
experimentos, pues no es factible recortar o alargar las anlisis, lo que facilita en gran medida su estima.
152 Juan J. Soler
Figura 7. Esquema del uso del mtodo comparativo de contrates (o de comparaciones independientes). Se exponen las relaciones
filogenticas de 4 especies hipotticas (sp1, sp2, sp3 y sp4) con los valores para dos variables (X e Y), el clculo de las diferencias
entre nodos (d1, d2 y d3) y sus valores en una tabla. Por ltimo se representa la relacin entre los contrastes estimados para cada
variable con la que probaramos la hiptesis adaptativa.
Adaptaciones y presiones selectivas biente ptimo. En este apartado se expondr como ejem-
plo la influencia de la temperatura como agente de selec-
En este apartado trataremos, con la ayuda de algunos
cin y algunas adaptaciones que contrarrestan los efectos
ejemplos, las adaptaciones a una serie de presiones selec-
negativos de su variacin para organismos ectotermos.
tivas o agentes de seleccin.
Adaptaciones a la temperatura. Como ya se ha expuesto, la
Adaptaciones al medio fsico
temperatura es un factor muy importante que influye en el
Como ya se expuso en un apartado anterior los princi- tiempo necesario para que se produzcan las reacciones
pales agentes de seleccin relacionados con el medio fsi- qumicas y, por tanto, afecta bastante a los procesos fisio-
co son la temperatura, fuerzas mecnicas, radiaciones y lgicos que tienen lugar en los seres vivos. Muchos orga-
algunos agentes qumicos. Su influencia sobre los orga- nismos vivos consiguen mantener la temperatura de su
nismos vivos y su evolucin radica en la variabilidad es- cuerpo dentro de unos rangos muy estrechos mediante ca-
pacial y temporal existente en los ambientes terrestres con pas aislantes del medio externo y reacciones qumicas pro-
respecto a estas variables, por lo que cabe esperar que, ductoras de calor (entre otras). Son lo que se conocen como
por procesos de seleccin natural, aparezcan variantes que animales endotermos, y las caractersticas que le confieren
exploten de forma ms eficaz estos ambientes (procesos esta propiedad seran, en principio, adaptaciones a mante-
adaptativos). Las adaptaciones podran ser morfolgicas ner la temperatura corporal constante permitiendo un ren-
si aparecen estructuras ms eficaces para, por ejemplo, la dimiento ptimo de los procesos fisiolgicos.
captacin de oxgeno en ambientes poco oxigenados, fi- Sin embargo, la inmensa mayora de los organismos
siolgicas (desarrollo de hemoglobinas ms eficaces en vivos son ectotermos, es decir, la temperatura corporal
el transporte de oxgeno en determinados ambientes) y est determinada por procesos externos al organismo. Si
comportamentales, como seleccionar activamente el am- nuestra hiptesis adaptativa plantea que el mantenimien-
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 153
Figura 8. Relacin entre dos variables de rendimiento fisiol- Figura 9. Seleccin de piedras para pasar la noche por parte
gico y la temperatura. En el diagrama de barras se muestra las de la serpiente Thamnophis elegan. Datos de Huey y Peterson
frecuencia de individuos capturados a diferentes temperatu- 1989.
ras. Figuras modificadas de Huey & Kinsolver (1989).
to de la temperatura corporal ms o menos constante fa- nos. Ray Huey y colaboradores (1989) estudiaron deta-
vorece un ptimo rendimiento fisiolgico, esperaramos lladamente el comportamiento termorregulador de la ser-
que en organismos ectotermos el rendimiento ptimo fi- piente Thamnophis elegans en California. Primero, de-
siolgico aparezca a temperaturas similares a las de los tectaron que en el laboratorio el rendimiento fisiolgico
endotermos, pero adems, que presenten caracteres que de esta serpiente estaba relacionado con la temperatura,
les permitan regular la temperatura interna mediante, por de la misma forma que expusimos anteriormente para las
ejemplo, seleccin de hbitats apropiados a cada hora del iguanas. Posteriormente, en el campo, implantaron a al-
da. Estas predicciones se cumplen en la mayora de los gunos individuos un radiotransmisor que informaba a los
estudios realizados, sobre todo en reptiles. investigadores no slo del lugar donde se encontraban
Por ejemplo, Huey y Kingsolver (1989) encontraron sino tambin de su temperatura. De esta forma demostra-
que el rendimiento de distintas actividades fisiolgicas ron que estos individuos lograban permanecer a tempera-
de la iguana Dipsosaurus dorsalis aumentaba desde los turas muy similares a las que preferan en el laboratorio
15C, presentando su mximo rendimiento a temperatu- durante las 24 horas del da, an cuando la temperatura
ras prximas a los 38C (Fig. 8). A partir de ese punto el ambiental variaba bastante a lo largo del da. Estos inves-
rendimiento fisiolgico disminuy hasta alcanzar la tem- tigadores decidieron trabajar sobre la hiptesis de que la
peratura mxima que esta especie puede soportar. Ade- seleccin de piedras de grosor y tamao adecuado para
ms, a esta temperatura era a la que se encontraban la pasar la noche debera ser el carcter adaptativo. Esta
mayora de los individuos capturados en su ambiente na- hiptesis, en principio, pareca bastante probable ya que
tural. Pero, cmo consiguen los animales ectotermos esa la temperatura debajo de piedras durante la noche vara
temperatura ptima? dependiendo de sus caractersticas. Para piedras de igual
Debido a que cualquier caracterstica que permita a tamao, las ms finas tardaran poco tiempo en enfriarse
un organismo ectotermo disfrutar ms tiempo de tempe- durante la noche y, por tanto, no seran un buen cobijo
raturas ptimas sera rpidamente seleccionada en la po- para las serpientes. Por otro lado, las ms gruesas no lle-
blacin, cabra esperar encontrar adaptaciones a conse- garan a calentarse totalmente durante el da y debajo de
guir estas temperaturas del medio externo en cualquier ellas no llegara a alcanzarse una temperatura ptima.
poblacin en la que exista variacin de la temperatura Por estas razones predijeron que las serpientes seleccio-
dentro del hbitat que explota. Es decir, estas caractersti- naran piedras de un grosor intermedio para pasar la no-
cas (adaptaciones) podran ser comportamentales y los che. Despus de medir las temperaturas de modelos de
individuos deberan seleccionar activamente los micro- serpientes colocados debajo de distintos tipos de piedras
hbitats ms adecuados en relacin con su temperatura. y su variacin y comprobar lo anteriormente expuesto,
Esta prediccin se ha comprobado varias veces en repti- demostraron que, de acuerdo con su hiptesis, estas ser-
les y tambin en insectos. pientes seleccionaban activamente las piedras de grosor
Es bien conocido que los reptiles seleccionan rocas o intermedio (Fig. 9). Una seleccin de piedras similar a la
hbitats de color oscuro para tomar el sol debido a que descrita para las serpientes tambin se ha demostrado en
estos lugares absorben la mayor parte del espectro de la una especie de hormiga (Proformica longiseta) que habi-
radiacin solar y alcanzan mayores temperaturas. Qui- ta en las cumbres de Sierra Nevada (Espaa) y que selec-
zs, uno de los ejemplos ms claros de adaptaciones com- ciona las piedras para establecer all su hormiguero en
portamentales a mantener la temperatura corporal cerca- funcin de sus caractersticas termorreguladoras (Tinaut
na al ptimo lo constituye la seleccin de hbitat noctur- et al. 1999).
154 Juan J. Soler
Por otra parte, tambin es posible que para algunos la coexistencia con conespecficos (Wilson 2000; ver
organismos, debido a la imposibilidad de un movimiento Captulo 11). A nivel interespecfico son muchos los ti-
activo y eficaz o a la constancia de la temperatura en el pos de interacciones que pueden ocurrir entre organismos,
hbitat en que viven, no sea posible una adaptacin a con- de entre los que podramos destacar la depredacin en
seguir una temperatura corporal prxima al ptimo para sentido amplio (consumo de parte o de un individuo com-
un buen rendimiento de las actividades fisiolgicas. En pleto, incluyendo procesos de depredacin, herbivora, y
este caso, y cuando el organismo habitara ambientes con parasitismo), los procesos de competencia y los de
temperaturas muy constantes y diferentes al ptimo de mutualismo. Aunque las adaptaciones al parasitismo y a
rendimiento fisiolgico, esperaramos que los procesos evitarlo son tratadas en otros captulos (Captulos 22 y
fisiolgicos variaran adaptndose a la temperatura del 31), as como el fenmeno del mutualismo (Captulos 12
ambiente. La velocidad de los procesos fisiolgicos est y 31), y la depredacin en un taxn particular (reptiles;
gobernada por reacciones enzimticas y, por ejemplo, una Captulo 29), en este apartado se expone la depredacin
mayor o menor produccin de enzimas podra adaptar las como ejemplo de agente selectivo bitico que acta sobre
reacciones fisiolgicas a una velocidad de reaccin prxi- la inmensa mayora de los organismos vivos, y a la evolu-
ma al ptimo. Es decir, existen mecanismos fisiolgicos cin de las defensas inducidas por depredadores, con la
que permiten que las reacciones qumicas se produzcan a ayuda de un ejemplo, que constituye una de las mejores
diferentes temperaturas y, por tanto, deberan existir adap- pruebas de la existencia de estos procesos adaptativos as
taciones a este nivel fisiolgico que permitan un ptimo como de su funcionamiento.
rendimiento de los procesos fisiolgicos. Estas adapta-
ciones fisiolgicas a la temperatura como agente selecti- Adaptaciones a la depredacin. La mayora de los organis-
vo las demostraron claramente Albert Bennett y colabo- mos vivos son susceptibles de ser depredados por otros
radores (1992) en un experimento de laboratorio con la antes incluso de reproducirse y, por tanto, cualquier ca-
bacteria Echerichia coli. A partir de un cultivo de bacte- rcter que disminuya el riesgo de depredacin se extende-
rias que mantuvieron ms de 2.000 generaciones a una ra rpidamente en las poblaciones por procesos de selec-
temperatura de 37C, extrajeron un simple individuo y lo cin natural dando lugar a adaptaciones (ver Captulo 29).
dejaron dividirse hasta producir una colonia. A partir de Un buen ejemplo de adaptacin a la presin selectiva
esa colonia establecieron 6 cultivos a 32C, otros 6 a 37C, ejercida por depredadores lo constituye los estudios de
y otros 6 a 42C. Los investigadores predijeron que, por defensas inducidas por depredadores que aparecen en
mutaciones y seleccin natural, con el transcurso de ge- muchas especies presas (Tollrian y Harvell 1999). Este
neraciones en todos los cultivos de bacterias aumentara tipo de defensas slo se expresan en presencia de depre-
su tasa de crecimiento con respecto al fundador. Adems, dadores (o parsitos) y evolucionan cuando: (1) las pre-
tambin esperaban que este incremento fuera mayor en siones selectivas de los agentes inductores (depredadores
los cultivos que no estaban expuestos a la temperatura o parsitos) no son predecibles, pero algunas veces son
ptima de su fundador (37C). Los resultados del experi- muy fuertes (si las presiones selectivas fueran constantes
mento confirmaron todas las predicciones descritas y, ade- se seleccionaran lo que se denomina defensas permanen-
ms, en un experimento posterior (Bennett y Lenski 1993) tes, cuya expresin no depende de la presencia del agente
demostraron que, efectivamente, esos cambios estaban selectivo); (2) existe una seal fiable que indica la pre-
relacionados con las distintas temperaturas a las que se sencia del agente selectivo (depredadores); (3) la defensa
mantenan los cultivos. Por tanto, la temperatura era el es eficiente; y (4) la defensa debe ser costosa y, por tanto,
agente selectivo que explicaba los cambios (adaptacio- es beneficioso que no se exprese cuando el agente selecti-
nes) y las diferencias en tasas de crecimiento de los dis- vo no est presente (Harvell y Tollrian 1999).
tintos cultivos. En concreto, vieron que, por ejemplo, las Muchos de los estudios sobre este tipo de adaptacio-
bacterias que haban sido cultivadas a temperaturas de nes se han realizado en organismos acuticos del
42C crecan mejor que las bacterias ancestrales cuando zooplancton (ver algunos de estos trabajos en Tollrian y
eran cultivadas a temperaturas entre 40 y 42C, pero no Harvell 1999). En uno de ellos, publicado por C. Cousyn
crecan mejor cuando se ponan a 37C. y colaboradores (2001), estudiaron los cambios genticos
y morfolgicos ocurridos en una poblacin de un peque-
Adaptaciones al medio biolgico o crustceo (Daphnia magna) en relacin con los cam-
bios ocurridos en la presin depredadora de los peces a lo
Una parte importante del ambiente que rodea a un or- largo de un periodo de casi 30 aos. Este estudio fue po-
ganismo lo conforman el resto de los organismos vivos sible gracias a que estos crustceos ponen unos huevos
con los que convive. Este ambiente biolgico, a diferen- muy resistentes que pueden permanecer viables en los
cia del ambiente fsico, depende a su vez de procesos evo- fondos, en los lodos, durante ms de 100 aos y, depen-
lutivos en los que cualquier cambio o adaptacin que apa- diendo del estrato de lodos en el que se localicen, se po-
rezca o se encuentre en un taxn de la comunidad (o en dra datar el periodo en el que fueron puestos. En cada
un fenotipo de una especie determinada) puede afectar uno de estos estratos se puede cuantificar la abundancia
directa o indirectamente a la eficacia biolgica en los de- relativa de individuos (en base al nmero de huevos en-
ms taxones (o fenotipos del mismo taxn). A nivel contrados en cada uno). Posteriormente se puede inducir
intraespecfico pueden aparecer adaptaciones sociales a la eclosin de estos huevos y se puede medir su tamao
CAPTULO 7: SELECCIN NATURAL Y ADAPTACIN 155
Figura 10. Resultados del experimento realizado en una poblacin de Daphnia sp. durante un periodo de 30 aos. Se expone la
relacin entre el tamao corporal de los individuos de una poblacin sometidos a distintas presiones de depredacin en distintas
pocas (A), y las diferencias en un ndice de migracin cuando los individuos estn o no en presencia de cairomonas (diferencias
positivas indican una mayor migracin diurna a los fondos en presencia de cairomonas), y bajo tres magnitudes de presiones de
depredacin en distintas pocas (B). Las lneas horizontales reflejan las media para los diez clones utilizados en cada tratamiento.
Datos de Cousyn et al. (2001).
corporal y extraer material gentico a los individuos de nen lugar por la noche, cuando existen cairomonas en el
esa poblacin en un momento determinado de su historia, ambiente que los rodean, estas migraciones se producen
con lo que se obtienen datos de variabilidad gentica uti- durante el da, disminuyendo el riesgo de depredacin
lizando marcadores neutros. (durante la noche migran a la superficie para alimentar-
Por otro lado, se conoca de otros trabajos con orga- se), y la concentracin de estas sustancias o el grado de
nismos planctnicos que los depredadores producen unas presin selectiva ejercida por los peces est directamente
sustancias que, en general, se conocen con el nombre de relacionado con la amplitud de las migraciones de estos
cairomonas, que pueden ser detectadas por diversos orga- organismos. Por tanto, presentndole estas sustancias a
nismos presa, por ejemplo: algas (Van Donk et al. 1999); los individuos de distintos estratos se puede valorar su
rotferos, (Gilbert 1999); protozoos ciliados (Kuhlmann comportamiento migratorio en presencia y en ausencia
et al. 1999), etc.) incluyendo distintas especies de de cairomonas. Otra ventaja metodolgica adicional de
cladceros del genero Daphnia (Tollrian y Dodson 1999). este estudio es que se realiz en una charca creada por el
En poblaciones de este crustceo con distinto grado de hombre para la cra de peces y, por tanto, se conoca la
depredacin por peces exista una diferencia en la con- densidad de peces (presin selectiva) para cada perodo
centracin de cairomonas generadas por los depredadores (estrato) pudiendo clasificar los estratos en tres tipos (con
que inducan cambios en migraciones diarias relaciona- alta, media y baja presin de depredacin).
das con el fotoperiodo (De Meester et al. 1999). Aunque Encontraron que el tamao corporal y la densidad de
las migraciones de estos crustceos a aguas profundas tie- dafnias procedentes de pocas con alta presin de depre-
156 Juan J. Soler
dacin eran de menor tamao que las procedentes de otras porque obtienen evidencias de que los depredadores (pe-
pocas (Fig. 10a). Adems, las mayores diferencias en el ces) ejercen presiones selectivas muy fuertes disminuyen-
comportamiento migratorio diario entre dafnias, en pre- do el nmero de individuos de las poblaciones de presas
sencia y en ausencia de cairomonas, apareci en las pro- (dafnias). Segundo, porque encuentran una disminucin
cedentes de estratos con alta presin selectiva, siendo del tamao (cambio en las frecuencias fenotpicas) de las
mucho ms patentes en algunos clones, lo que indica ma- poblaciones bajo fuertes presiones selectivas, y una res-
yores efectos en determinados genotipos (Fig. 10b), es- puesta adaptativa (cambio en las migraciones diarias) a
tando positivamente relacionada la densidad de peces que un estmulo experimental que contrarresta en gran medi-
haba cuando se origin cada clon con su comportamiento da la presin selectiva de la depredacin. Y tercero, por-
migratorio en presencia de cairomonas. En cuanto a la di- que encuentran evidencias de que el cambio en las fre-
ferenciacin y variabilidad gentica encontraron que, con cuencias fenotpicas de esta defensa ocurre a partir de
respecto al comportamiento de migracin diaria, existan genotipos ya existentes en la poblacin.
altos grados de diferenciacin gentica entre clones, tanto
en presencia como en ausencia de cairomonas, as como Agradecimientos
en la diferencia entre las dos situaciones. Sin embargo, al
utilizar marcadores neutros (microsatlites), el grado de Manuel Soler confi en m para la elaboracin de este
diferenciacin gentica entre clones era muy baja. captulo, que no hubiera podido terminar sin los nimos y
Estos resultados constituyen una de las mejores prue- el apoyo de Carmen Zamora. Juan Pedro Martnez
bas sobre evolucin de poblaciones naturales mediada por Camacho y Juan Moreno aportaron valiosos comentarios
procesos de seleccin natural y dando lugar a la expan- que, indudablemente, mejoraron el captulo.
sin de caracteres adaptativos en la poblacin. Primero,
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New Haven, Conn.
Lecturas recomendadas
(1) ENDLER, J.A. 1986. Natural selection in the wild. Princeton University Press, Princeton, New Yersey. Es el libro ms importante
publicado sobre procesos de seleccin natural en sistemas naturales. Incluye una revisin de los mtodos usados para la deteccin
y cuantificacin de procesos de seleccin natural y adaptativos y, adems, recopila todos los trabajos existentes hasta la fecha de su
publicacin en los que se cuantifican estos procesos.
(2) HARVEY, P.H. y PAGEL, M.D. 1991. The comparative method in evolutionary biology. Oxford University Press, Oxford. Es un
libro indispensable que describe la mayora de los mtodos comparativos utilizados para el estudio de adaptaciones.
(3) STEARNS, S.C. y HOEKSTRA, R.F. 2000. Evolution: an introduction. Oxford University Press, Oxford. Aunque es un libro de
texto, se basa principalmente en ejemplos de trabajos de investigacin reales con los que los autores repasan todos los temas
evolutivos, incluyendo los relacionados con los procesos de seleccin natural y adaptacin.
(4) WILLIAMS, G.C. 1992. Natural selection: Domains, levels, and challenges. Oxford University Press, Oxford. En este libro, el
autor defiende la importancia de los procesos de seleccin natural a todos los niveles de la ciencia biolgica y resalta con ejemplos
algunos de los temas de estudio ms actuales, ofreciendo su punto de vista sobre la solucin de los mismos.
(5) WILLIAMS, G.C. 1996. Adaptation and natural selection. A critique of some current evolutionary thought. Princeton University
Press, Princeton, New Jersey. El autor defiende la teora de la seleccin natural como una explicacin suficiente para explicar los
procesos evolutivos sin ayuda de mecanismos de seleccin de grupo o de bienestar poblacional.
Captulo 8: LA EVOLUCIN DE LAS ESTRATEGIAS VITALES
Juan Moreno Klemming
DEPARTAMENTO DE ECOLOGA EVOLUTIVA, MUSEO NACIONAL DE CIENCIAS NATURALES-CSIC
J. Gutirrez Abascal, 2, 28006-Madrid. E-mail: jmoreno@mncn.csic.es
Las estrategias vitales son los conjuntos de rasgos asociados a la variacin en fecundidad y supervivencia a lo
largo de la vida. La teora evolutiva predice que las estrategias vitales han sido seleccionadas para maximizar la
eficacia biolgica de los organismos. Hay dos enfoques tericos principales para entender la variacin existente en
estrategias vitales: los modelos de optimizacin y la gentica cuantitativa. Las constricciones en los modelos de
optimizacin de estrategias vitales se deben a los compromisos existentes entre distintos caracteres en cuanto a la
disponibilidad de recursos. Dos metodologas se han utilizado para medir compromisos: manipulaciones experi-
mentales y correlaciones genticas. El principal compromiso que moldea a las estrategias vitales es aquel entre
fecundidad presente y futura, llamado coste de la reproduccin. Los modelos sobre evolucin del tamao de puesta
presuponen la existencia de un compromiso entre el nmero de descendientes y la calidad fenotpica de los mismos.
Muchos experimentos muestran que las cras de familias experimentalmente aumentadas sobreviven peor. El com-
promiso entre crecer o reproducirse tambin moldea a las estrategias vitales. La probabilidad de que un animal est
vivo y pueda reproducirse a edades avanzadas llega a ser insignificante, por lo que la seleccin natural no actuar
para prolongar la vida. Ello dar lugar al envejecimiento. La estrategia vital de un organismo est constreida por las
posibilidades de desarrollo disponibles y por tanto por su posicin filogentica. La bsqueda de los mecanismos
subyacentes a los compromisos evolutivos constituye el principal reto futuro en el estudio de las estrategias vitales.
Qu son las estrategias vitales? antes o despus pero no por sobrevivir al evento repro-
ductor. Es imposible en un solo captulo presentar toda la
La vida de los organismos puede considerarse como enorme riqueza de modelos, aproximaciones experimen-
el transcurso fluido de procesos y cambios morfolgicos, tales y datos empricos que tratan de la evolucin de es-
fisiolgicos y comportamentales o diseccionarse en una trategias vitales, un campo que penetra en cualquier as-
serie de etapas y eventos que determinarn su contribu- pecto de la biologa de poblaciones y de la ecologa de la
cin gentica a las futuras generaciones, o en otras pala- conducta y representa una buena parte de la ecologa evo-
bras, su eficacia biolgica. La duracin de las etapas ju- lutiva. Slo puedo esbozar aqu los modelos y aproxima-
venil y adulta, la duracin e intensidad del crecimiento, el ciones, a mi entender, ms importantes.
inicio del envejecimiento, o la secuencia temporal de su- La teora evolutiva predice que las estrategias vitales
cesos y procesos como la reproduccin, el almacenamien- han sido seleccionadas para maximizar la eficacia biol-
to de reservas o la dispersin a nuevos lugares son carac- gica de los organismos. Nos referimos a organismos indi-
tersticas de cada especie, poblacin o individuo, cuyas viduales, pues la eficacia biolgica de grupos o especies
consecuencias se dejan sentir en el xito reproductor y es difcil de modelar y no est claro si la seleccin natural
que por tanto tienen implicaciones evolutivas. Estas ca- opera normalmente sobre unidades de seleccin por enci-
ractersticas se pueden agrupar de infinitas maneras, mu- ma del individuo (ver Captulo 5). Un vasto campo de la
chas de las cuales podemos observar en los organismos ecologa evolutiva intenta explicar por qu determinados
actuales. Estos conjuntos de caractersticas son lo que lla- organismos, ya sean especies, poblaciones o individuos,
mar en adelante estrategias vitales (del ingls life histo- presentan una determinada estrategia vital y no otra. La
ries). He preferido el trmino estrategias al de historias teora sobre evolucin de estrategias vitales intenta ade-
por el nfasis que la teora pretende dar a la multiplicidad ms determinar las estrategias vitales ptimas en deter-
de opciones que se ofrecen a los individuos en muchos minadas circunstancias por medio de modelos de
momentos de la vida, y cuya eleccin tendr consecuen- optimizacin. Este enfoque se restringe a explicar la va-
cias a largo plazo. Estas mltiples opciones estn, por riacin fenotpica observada, pero no considera los cam-
supuesto, circunscritas al marco que la morfologa y fi- bios en frecuencias gnicas subyacentes. Hay que obser-
siologa de la especie, basadas en su historia evolutiva, var que el principio de optimizacin en s no se cuestiona
permiten. P. ej., una hembra de papamoscas puede optar al contrastar las predicciones de modelos con los datos
por poner un huevo ms o menos, pero no puede optar obtenidos observacional o experimentalmente (Maynard
por seguir creciendo pasado su primer mes de vida. Una Smith 1978). Si una prediccin no es verificada, no se
hembra de salmn puede optar por intentar reproducirse debe interpretar como evidencia de que la eficacia biol-
160 Juan Moreno Klemming
gica no se est maximizando, sino que implica que el gica, aunque de forma menos directa que los anteriores, y
modelo falla, por lo que se deben modificar los supuestos pueden tambin ser objeto de presiones selectivas mode-
del modelo hasta obtener congruencia con los datos. Una lables. La propiedad concreta que maximiza una estrate-
vez comprobada la prediccin, cada uno de los nuevos gia vital ptima es la tasa de incremento en la poblacin
supuestos debe ser independientemente verificado. Si las de un alelo o de un genotipo (r), una variable difcil de
predicciones del modelo se cumplen en determinada po- medir. Por ello en teora de estrategias vitales se utiliza
blacin, habremos captado algo de la esencia de las pre- una variable muy vinculada a r pero ms fcil de estimar.
siones selectivas que han moldeado su estrategia vital. El valor reproductivo (Fisher 1930) de un individuo a una
Los modelos de optimizacin son una herramienta de tra- determinada edad se compone de la probabilidad de so-
bajo, no una concepcin metafsica. La caricatura del en- brevivir hasta futuras ocasiones reproductoras y de su fe-
foque adaptacionista presentada por Gould y Lewontin cundidad en la presente y futuras ocasiones. Normalmen-
(1979) no es aplicable a la teora de estrategias vitales, te el valor reproductivo incorpora un trmino que sopesa
que s tiene en cuenta las interacciones y compromisos a los descendientes en funcin de cmo de alejados en el
entre distintos rasgos y las constricciones genticas, futuro se producen; en una poblacin en expansin la des-
filogenticas, fisiolgicas, mecnicas y ecolgicas que cendencia producida ahora vale ms que la que se produ-
afectan a los mismos (Roff 1992). ce en el futuro, porque representa una mayor proporcin
Un enfoque distinto al de la optimizacin es el genti- del pool gentico (Fisher 1930). En poblaciones que no
co. La gentica cuantitativa constituye una aproximacin aumentan ni disminuyen, el valor reproductivo equivale
estadstica a la variacin gentica de rasgos con variacin al nmero medio de descendientes producidos a lo largo
continua, como lo son muchos componentes de estrate- de la vida o xito reproductor vital. El valor reproductivo
gias vitales (Falconer 1989). Establecer los parmetros tiene la interesante propiedad de que puede ser comparti-
que describen la variacin gentica cuantitativa requiere mentado en componentes correspondientes a la reproduc-
datos difciles de obtener en poblaciones naturales. Una cin a diferentes edades. P.ej. puede ser separado en dos
dificultad adicional del enfoque gentico es la existencia trminos correspondientes a la reproduccin presente y
de rasgos cuya expresin fenotpica vara segn el am- futura. Estos dos componentes del valor reproductivo, el
biente en que se desarrolle el organismo, lo que se deno- segundo de los cuales se denomina valor reproductivo
mina plasticidad fenotpica. La introduccin de nor- residual, son entre los que se establece el compromiso
mas de reaccin (que rigen cmo vara el fenotipo en llamado coste de la reproduccin. Una idea central sobre
funcin de variacin en el ambiente) y de las interaccio- la evolucin de estrategias vitales es que el valor repro-
nes genotipo-ambiente complican la teora gentica de ductivo presente y el residual deben estar en un equilibrio
estrategias vitales considerablemente (Roff 1992). Esta en cada clase de edad que permita la maximizacin de la
se debe basar en una comprensin de cmo interactan eficacia biolgica. Calculando este compromiso para to-
los distintos componentes de una estrategia vital, lo que das las clases de edad, se predice la distribucin de la
implica que se deben medir las covarianzas genticas y proporcin de recursos que se destinar a la reproduccin
fenotpicas entre todos los rasgos de inters y suponer que (el llamado esfuerzo reproductor) a lo largo de toda la
la matriz de varianzas-covarianzas genticas es constan- vida (Williams 1966).
te, un supuesto simplificador que puede ser incorrecto. Las restricciones en los modelos de optimizacin de
Aunque la teora de optimizacin ha sido criticada por estrategias vitales se deben a los compromisos existentes
esconder la arquitectura gentica de los rasgos bajo la entre distintos caracteres en cuanto a la disponibilidad de
alfombra (Rose et al. 1987), no est claro cunta de esa recursos. Aunque podamos imaginar organismos que se
arquitectura es realmente sacada a la luz por la gentica reproducen desde el nacimiento con gran intensidad, de-
cuantitativa (Roff 1992). Para un tratamiento exhaustivo dican muchos recursos a cada cra, tienen una elevada
de la gentica cuantitativa ver el texto de Falconer (1989) supervivencia y resisten a los ataques de parsitos,
y el Captulo 6. depredadores y competidores sin problema (los llamados
demonios darwinianos), el ejercicio no deja de ser in-
til porque dichos organismos no pueden existir dado el
Los modelos de optimizacin de estrategias vitales carcter finito de los recursos disponibles. Los compro-
misos entre distintas funciones o rasgos de las estrategias
Cualquier modelo de optimizacin se compone de vitales se representan normalmente como funciones o
variables de decisin, una propiedad a maximizar y res- curvas de compromiso y deben medirse antes de elaborar
tricciones. Las variables de decisin en el caso que nos un modelo de optimizacin. Estos compromisos tienden
atae son los rasgos de una estrategia vital cuya variacin a generar correlaciones fenotpicas negativas: ms repro-
estudiamos y que afectan a la eficacia biolgica. Los ras- duccin implica menor crecimiento, cuanto ms cras
gos con un efecto ms inmediato sobre la eficacia biol- menos recursos habr para cada una, etc. Sin embargo, en
gica (son de hecho componentes de la misma) son la fe- ocasiones obtenemos correlaciones positivas entre rasgos
cundidad y la supervivencia dependientes de la edad. distintos, algo que puede errneamente llevar a rechazar
Otros rasgos de una estrategia, p. ej. la tasa de crecimien- la existencia de compromisos. Estas correlaciones positi-
to, tamao de las cras, tamao en la madurez, tasa de vas entre rasgos fenotpicos suelen deberse a que los dis-
dispersin, etc., tambin contribuyen a la eficacia biol- tintos individuos de una poblacin difieren en cuanto a su
CAPTULO 8: LA EVOLUCIN DE LAS ESTRATEGIAS VITALES 161
1.0
(a) (b)
Proporcin que sobrevive
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
Reducida Control Aumentada Reducida Control Aumentada
Tamao de nidada
Figura 2. Supervivencia (proporcin de supervivientes + 95% intervalos de confianza) de cerncalos Falco tinnunculus adultos
hasta un ao despus de haber sacado adelante una nidada experimentalmente modificada. En (a) se considera la supervivencia
basada en recuperaciones locales de individuos en la poblacin de estudio en los Pases Bajos uno o ms aos despus. En (b) la
supervivencia est basada en la fraccin que sobrevive un ao entre todas las recuperaciones de individuos hallados recientemen-
te muertos (Reproducido de Daan et al. 1996).
naturales pueden desaparecer en experimentos de selec- tes sera partir de la base de que stos existen y explorar
cin debido a la erosin de la variabilidad gentica del cmo la ecologa y fisiologa de los organismos se tradu-
rasgo seleccionado en el laboratorio (Sinervo y Svensson cen en los mecanismos que finalmente limitan la fecundi-
1998). El panorama no parece alentador para la deteccin dad (Sinervo y Svensson 1998). Las correlaciones fenot-
de compromisos evolutivos a travs de correlaciones picas tienen el problema anteriormente reseado de que
genticas o experimentos de seleccin en el laboratorio no controlan los distintos niveles de recursos disponibles
(Lessells 1991, Roff 1992). para distintos individuos, mientras las correlaciones ge-
nticas muestran un panorama confuso de resultados con-
tradictorios (ver apartado anterior). Por ello nos ceire-
El coste de la reproduccin mos en adelante a manipulaciones fenotpicas realizadas
en condiciones naturales.
El principal compromiso que constrie y moldea las En la Tabla 1 se resean los estudios de manipulacio-
estrategias vitales es el que se produce entre fecundidad nes fenotpicas de esfuerzo en plantas y animales publi-
presente y valor reproductivo residual, que a su vez pue- cados entre 1995 y 1999 (para revisiones de publicacio-
de descomponerse en costes en trminos de superviven- nes anteriores ver Lessells 1991, Stearns 1992, Roff 1992).
cia post-reproductiva o en trminos de fecundidad futura. Se pueden extraer varias conclusiones de esta tabla, por
El origen de estos costes puede ser ecolgico o fisiolgi- ejemplo (1) Existen mltiples formas de manipular el es-
co. Costes ecolgicos son aquellos derivados de una uti- fuerzo reproductor, tanto para aumentarlo como para re-
lizacin para funciones reproductoras de recursos nece- ducirlo; (2) Desafortunadamente existe un sesgo taxon-
sarios (tiempo, energa, etc.) para evitar peligros y ries- mico a favor de las aves debido a su facilidad de estudio y
gos ambientales como la exposicin a depredadores o manejo, que debe ser subsanado con experimentos en los
parsitos (Magnhagen 1991). Los costes fisiolgicos sue- restantes taxones; (3) Un 78% de los 18 estudios en que
len derivarse directamente de la inversin de energa o se ha medido supervivencia adulta han dado costes para
nutrientes en procesos reproductivos, detrayndose de algn sexo, poblacin o categora de individuos (Fig. 2).
funciones necesarias para el mantenimiento del organis- stos se han detectado bien como aumentos tras una re-
mo (Moreno 1993). Se ha destinado un gran esfuerzo en duccin del esfuerzo, bien como disminuciones tras un
las ltimas dcadas a comprobar la existencia de estos aumento (el signo de la tabla puede ser positivo o negati-
costes por medio de correlaciones fenotpicas, estudios vo para costes dependiendo del tipo de manipulacin).
experimentales o correlaciones genticas. Sin embargo la Para la fecundidad futura, dicha proporcin ha sido del
existencia de algn tipo de costes no est en duda. Si no 71% (n=21), y por ltimo, (4) los costes en supervivencia
los hubiera, no existira freno alguno para un aumento son especialmente reseables en estudios de aves. En fe-
ilimitado de la fecundidad premiada por la seleccin na- cundidad futura son especialmente prevalentes en plan-
tural. Ms apropiado que determinar si existen o no cos- tas. En general, se ha comprobado un coste en supervi-
Tabla 1
163
Pachyptila belcheri por retirada primarias
164
Tabla 1 (continuacin)
Experimentos de manipulacin fenotpica de esfuerzo reproductor realizados entre 1995 y 1999 para comprobar costes reproductivos sobre adultos y costes intergeneracionales sobre la descendencia
Parental Descendencia Ref.
Sexo Condiciones Tipo de manipulacin Crecimiento Condicin Salud Supervivencia Fecundidad Crecimiento Condicin Supervivencia Calidad
tratado Mantenimiento Inmunidad futura
Barnacla cariblanca Hembras Naturales Prolongar el perodo de Menos 0 0 Menos 17
Branta leucopsis incubacin
Anade real Hembras Naturales Aumentar n pollos Menos 18
Anas platyrhynchos
Cerncalo vulgar Ambos Naturales Aumentar n pollos en 0 0 (machos) 0 Menos Menos 19
Falco tinnunculus nido ? (hembras)
Cerncalo vulgar Ambos Naturales Aumentar n pollos en Menos 20
Falco tinnunculus nido
Cerncalo vulgar Ambos Naturales Alimento suplementario Menos (hembras) 21
Falco tinnunculus a pollos 0 (machos)
Cerncalo vulgar Ambos Naturales Aumentar n pollos en Menos (machos) 22
Falco tinnunculus nido ? (hembras)
Gaviota tridctila Ambos Naturales Aumentar n pollos en Menos (h) Menos (hembras) Menos Menos 23
Rissa tridactyla nido 0 (m) 0 (machos) 24
Gaviota tridctila Ambos Naturales Retirar puestas Ms Ms Ms 25
Rissa tridactyla
Gaviota sombra Hembras Naturales Induccin de puesta de Menos Menos Menos 26
Larus fuscus huevo adicional
Frailecillo Ambos Naturales Alimento suplementario 0 Ms 27
Fratercula arctica a pollos
Tirnido americano Ambos Naturales Aumentar n pollos en Menos (h) Menos (hembras) Menos 28
Tyrannus tyrannus nido 0 (m) 0 (machos)
Papamoscas collarino Machos Naturales Aumentar n pollos en Menos (m) 29
Ficedula albicollis nido (ornamento)
Papamoscas collarino Hembras Naturales Aumentar n pollos en Menos (ind. en 30
Ficedula albicollis nido baja condicin)
Papamoscas collarino Hembras Naturales Aumentar n pollos en Menos 31
Ficedula albicollis nido
165
(41) Fargallo y Merino 1999 (42) Orell et al. 1996 (43) Richner et al. 1995 (44) Verhulst y Tinbergen 1997 (45) Verhulst 1998 (46) Ots y Horak 1996 (47) Deerenberg et al. 1996 (48) Deerenberg et al. 1997
(49) Mappes et al. 1995 (50) Koskela 1998
166 Juan Moreno Klemming
35
un 84% del nivel no reproductivo durante la gestacin y
(a)
hasta un 61% durante la fase de transporte de cras y dis-
minuye con el tamao de camada (Fig. 3, Shaffer y For-
30 manowicz 1996). En el ratn de campo Peromyscus ma-
niculatus, las hembras en celo son ms susceptibles de
Velocidad transportando cras (cm/s)
13 8
0.3 te trabajo experimental con el lagarto Uta stansburiana:
13
0.25 la ablacin de ciertos folculos en los ovarios durante la
0.2
vitelognesis temprana redujo el tamao de puesta pero
aument el tamao de los huevos, mientras la administra-
0.15
cin de hormona FSH exgena durante la misma incre-
0.1 ment el tamao de puesta pero redujo el tamao de los
0.05 huevos con respecto a puestas control. El anlisis terico
0
ms influyente sobre la evolucin del tamao de puesta
Reducida Control Aumentada es el de David Lack (1947), que predeca que la seleccin
Tamao de puesta experimental natural favorecera el tamao ms productivo en base a
interacciones denso-dependientes negativas entre herma-
Figura 4. Respuesta inmunitaria mediada por linfocitos T a la nos de una misma puesta. Puestas demasiado grandes con-
inyeccin del mitgeno Fitohemaglutinina (PHA) en hembras duciran a descendientes de baja calidad y con escasas
de papamoscas cerrojillo Ficedula hypoleuca, expresada como perspectivas de supervivencia. Se han realizado numero-
inflamacin en mm, segn el tamao de nidada experimen- sos experimentos manipulando el nmero de pollos en
talmente modificado. Los puntos son medias, las cajas repre-
nidos de aves altriciales y unos pocos aumentando las
sentan errores standard y las barras desviaciones standard.
Las cifras representan el nmero de nidadas en cada trata- camadas de mamferos (Tabla 1). La conclusin de mu-
miento experimental (Reproducido de Moreno et al. 1999b). chos de ellos es que los adultos podran sacar adelante
ms descendientes de los que producen. Estas conclusio-
nes, que aparentemente contradicen la prediccin de Lack,
reproductor. Al asignar suficientes recursos al manteni- tienen en la mayora de los casos serios errores de inter-
miento del organismo, los reproductores podran sobrevi- pretacin. No se incorporan casi nunca los costes reales
vir para reproducirse de nuevo ms adelante. Esta estrate- para los padres de producir, gestar o incubar, por lo que se
gia se denomina iteroparidad. Si todos los recursos se ofrece una versin parcial de la competencia por recursos
destinan a la primera reproduccin, no habr superviven- entre hermanos. En un elegante experimento en el cha-
cia posterior a la primera reproduccin, o semelparidad. rrn comn Sterna hirundo (Heaney y Monagan 1995),
Cuando la supervivencia adulta es mayor que la juvenil se indujo la puesta de un huevo adicional retirando el pri-
(la mayora de los casos), se favorece la iteroparidad (Horn mer huevo una vez puesto (el charrn es una especie de
y Rubenstein 1984). Varios modelos (p. ej. Pianka y Parker puesta indeterminada) y aadindolo posteriormente. En
1975) indican que la semelparidad puede surgir cuando otro grupo de nidos se aadi un huevo al finalizar la pues-
los costes previos al acto de la reproduccin son muy ele- ta, incorporndose el coste de incubacin, aunque no el
vados e independientes de la asignacin reproductiva (ta- de puesta. En un tercer grupo se aadi un pollo, por lo
mao de puesta, tamao de huevos). En ese caso ser p- que slo se incluy el coste de crianza como en casi todos
timo no reproducirse o reproducirse al mximo sin con- los experimentos de manipulacin anteriores. El resulta-
servar recursos para el futuro. As, las dificultades de mi- do fue contundente. La mortalidad fue mayor en los nidos
gracin hasta las reas de reproduccin en los salmones donde las hembras hubieron de poner un huevo adicio-
del Pacfico Oncorhynchus spp. implicaran un drenaje nal, incubarlo y criar el pollo resultante, intermedia en
masivo de recursos que favorecera la semelparidad. En nidos donde los adultos hubieron de incubar y criar, y
principio, se debera esperar que individuos de especies menor, en aquellos donde slo hubieron de criar el pollo
iterparas destinaran menos recursos a la reproduccin adicional (Fig. 5). Este resultado invalida todas las con-
que los de especies semlparas. As, el peso de las clusiones derivadas de los experimentos incompletos de
inflorescencias como proporcin del peso total de herb- manipulacin. Otro problema de dichos experimentos es
ceas anuales fue significativamente mayor que en que normalmente no suelen estimar la supervivencia has-
plurianuales (Wilson y Thompson 1989). Tambin el n- ta la edad adulta de las cras o pollos resultantes de fami-
dice gonadosomtico (volumen de la puesta dividido por lias de distinto tamao. Muchos experimentos muestran
volumen del progenitor) de gasterpodos iterparos es que los pollos o cras de familias aumentadas son de peor
menor que el de especies semlparas (Calow 1978). calidad, lo que confirma la idea de Lack (en la Tabla 1 se
presentan abundantes casos en que el crecimiento, la con-
dicin fsica, la supervivencia o el xito futuro de las cras
El compromiso entre nmero y calidad de descendientes se resintieron al aumentarse el tamao de nidada o cama-
da). Sin embargo, el principal problema de la hiptesis de
Todos los modelos sobre la evolucin del tamao de Lack es que no tiene en cuenta explcitamente los costes
puesta o camada suponen la existencia de un compromi- de la reproduccin, como seal Williams (1966). Si se
so entre el nmero de descendientes y la calidad fenotpi- incluyen dichos costes, el ptimo del tamao familiar re-
ca de cada uno de ellos. Este compromiso se basa en que sulta ser ms bajo que el que predice Lack (Charnov y
para un esfuerzo reproductor dado, a mayor nmero de Krebs 1973). Ello es consecuencia obvia de que lo que
cras corresponder una menor cantidad de recursos para supuestamente maximiza la seleccin natural es el valor
168 Juan Moreno Klemming
(a) (b)
2.00 100
1.75
60
1.50
40
1.25
20
1.00 0
Coste Coste Coste Primer Segundo Tercer
crianza incubacin completo pollo pollo pollo
Figura 5. El nmero medio de pollos crados con xito por parejas de charrn comn Sterna hirundo segn el tratamiento experi-
mental (el tamao de puesta normal es de dos huevos en esta especie). Las parejas con costes completos fueron inducidas a poner
un tercer huevo (retirando el primero y aadindolo despus) que hubieron de incubar posteriormente y tuvieron que criar a los
tres pollos resultantes, mientras las de coste de incubacin, recibieron un tercer huevo para incubar y hubieron de criar tres pollos.
Las parejas con coste de crianza, recibieron un pollo adicional al inicio del periodo de crianza (la manipulacin ms usual en
estudios de costes reproductivos en aves). Cuanto ms realista es la manipulacin, menor es la capacidad de los adultos para sacar
adelante a nidadas aumentadas (Reproducido de Heaney y Monaghan 1995).
reproductivo a lo largo de toda la vida, no la productivi- cambios en el ambiente pueden contrarrestar las ventajas
dad de una determinada puesta. La variacin entre aos selectivas de mayores puestas. Si el estado nutricional de
en las condiciones ambientales, los mayores riesgos de los individuos tambin afecta al tamao de puesta y no
fracaso al exceder el ptimo que al quedarse por debajo slo los genes, la seleccin favorecer en todos los indi-
del mismo o los mayores riesgos de depredacin de la viduos una mayor capacidad de adquirir recursos. Dado
puesta con un aumento del esfuerzo parental son otros el carcter finito de estos, la capacidad de cada individuo
factores que pueden inducir desviaciones respecto al p- estar limitada por las capacidades de los dems, por lo
timo de Lack (Lessells 1991). que no se podr mejorar el estado nutricional. La relacin
Una serie de estudios a largo plazo de poblaciones de postulada entre nutricin y fecundidad est basada en la
aves han documentado un diferencial de seleccin positi- plasticidad fenotpica de la fecundidad. Esta plasticidad
vo a favor de mayores tamaos de puesta, pero ningn estara moldeada por la seleccin natural, determinando
cambio sistemtico en este rasgo (Boyce y Perrins 1987, la optimizacin individual del tamao de puesta. Para
Rockwell et al. 1987, Gibbs 1988). Si estas persistentes demostrar que la variacin en tamao de puesta refleja la
presiones selectivas son reales (en varios estudios los di- capacidad de una hembra o pareja por sacar adelante el
ferenciales de seleccin no difieren significativamente de nmero de huevos puesto, se requiere que las puestas sean
cero) por qu no resultan en respuestas evolutivas dada manipuladas incrementndolas o reducindolas, pero te-
la heredabilidad positiva del tamao de puesta detectada niendo siempre en cuenta el tamao de puesta original.
en varios estudios? Price y Liou (1989) han propuesto La mayora de estudios de este tipo muestran que a cada
que la variacin en tamao de puesta observada refleja el pareja le ira peor en cuanto a productividad poniendo
estado de nutricin de las hembras que no es heredable ms o menos huevos de los que la hembra pone realmente
como tal (depende de variacin heredable en mltiples (Gustafsson y Sutherland 1988, (Fig. 6), Pettifor 1993).
funciones fisiolgicas que interaccionan de forma com-
pleja). Aunque puede existir heredabilidad significativa
en tamao de puesta, no habr respuesta evolutiva ya que La evolucin de la edad de maduracin reproductiva
la variacin observada no es gentica. Esta misma expli-
cacin se ha propuesto tambin para la evolucin de la El primer problema de estrategias vitales con el que
fenologa reproductora en aves (Price et al. 1988) y para se enfrenta un organismo es cundo empezar a reprodu-
el tamao de semilla en plantas (Giles 1990). Cooke et al. cirse. Antes los organismos deben crecer desde la fase de
(1990) han explicado la falta de respuesta evolutiva a la zigoto. Durante esa fase siempre habr mortalidad. Cuan-
seleccin en favor de puestas mayores postulando que to ms se retrase la maduracin entendida como primera
CAPTULO 8: LA EVOLUCIN DE LAS ESTRATEGIAS VITALES 169
(a) (b)
Supervivencia
Supervivencia
(c) (d)
N volantones
N reclutas
(e) (f)
Tamao de puesta
N reclutas
Figura 6. Relacin entre el grado de manipulacin del tamao de nidada en papamoscas collarino Ficedula albicollis y (a) supervi-
vencia del macho, (b) supervivencia de la hembra, (c) nmero de pollos volados (regresin lineal P<0.001), (d) nmero de pollos
reclutados a la poblacin (regresin polinomial P<0.02), (e) tamao de puesta de la hembra en el ao siguiente (regresin lineal
P<0.001), y (f) fecundidad de los descendientes hembra expresada como nmero de pollos reclutados (regresin lineal P<0.05).
Todas los datos representan medias + error standard (Reproducido de Gustafsson y Sutherland 1986).
reproduccin, menor ser la probabilidad de alcanzar la vista de asignacin optima de energa a crecimiento y re-
fase reproductiva. Una vez iniciada la reproduccin, sin produccin para maximizar el xito reproductor vital.
embargo, habr menos recursos para seguir creciendo. Hay Cuanto mayor es un organismo, ms energa extra sobre
dos consecuencias negativas de reproducirse temprano, las necesidades de mantenimiento tendr disponible para
la relacin tamao-fecundidad que afecta a muchas espe- reproducirse. Si no hubiera mortalidad, siempre sera ren-
cies sin importantes cuidados parentales, y la menor cali- table seguir creciendo. Como la expectativa de vida al
dad de cuidados parentales de individuos jvenes en es- nacer es finita debido a la mortalidad, ser ptimo inver-
pecies donde dicha calidad determina la supervivencia de tir cada unidad extra de energa en crecer, siempre que
la descendencia. Este dilema entre reproducirse ya o se- ello aumente la reproduccin futura en ms de una uni-
guir creciendo/adquiriendo experiencia, es un claro ejem- dad; y si ello no es as, cada unidad extra deber ser des-
plo de compromiso. Como consecuencia del mismo, la tinada a la reproduccin. Una vez alcanzada esta transi-
duracin de la vida reproductiva estar negativamente cin o edad ptima de maduracin no deber haber ms
asociada a la edad de maduracin (Gadgil y Bossert 1970, crecimiento. Por tanto el modelo predice tambin el ta-
Stearns y Crandall 1981, 1984, Roff 1984). Los modelos mao ptimo de individuos maduros. La prediccin ge-
de Kozlowski y Wiegert (1986) y Kozlowski (1992) con- neral de que el tamao adulto permanece constante una
sideran este compromiso para hembras desde el punto de vez alcanzada la madurez, es violada por los organismos
170 Juan Moreno Klemming
Envejecen No envejecen
0.1
Aves
Mamferos
0.01
0 S* S' 1 0.01 0.1 1
Inversin en mantenimiento somtico, s Tasa de mortalidad de base (aos -1)
Figura 8. Relacin entre eficacia biolgica medida como tasa Figura 9. Relacin entre tasa de senescencia y mortalidad de
intrnseca de aumento r, y el nivel de inversin en manteni- base o previa al envejecimiento en poblaciones de aves (cr-
miento somtico s. Para s>s, no hay senescencia o envejeci- culos rellenos) y mamferos (crculos en blanco). La tasa de
miento. El ptimo s=s* debe ser menor que s segn la teora senescencia ha sido calculada como el parmetro w de la
del soma desechable (Reproducido de Kirkwood y Rose ecuacin de Weibull (Reproducido de Ricklefs 1998).
1991).
por tanto ser invisible para la seleccin natural. Cual- sos de reparacin de daos en las clulas deben tener efec-
quier mutacin deletrea que slo opere a edades avanza- tos pleiotrpicos antagnicos, es decir que una mayor in-
das apenas ser afectada por la dbil seleccin natural y versin en reparacin significar una menor inversin en
se mantendr en la poblacin. sta es la hiptesis de la crecimiento y reproduccin. Cuando las fuentes externas
acumulacin de mutaciones (Medawar 1946, 1952). de mortalidad adulta aumentan, la inversin en repara-
Otra consecuencia del debilitamiento de la seleccin na- cin de daos somticos perder valor, y se observarn
tural con la edad sera que alelos con efectos positivos a transiciones a menos reparacin (envejecimiento ms r-
edades tempranas pero deletreos a edades avanzadas (es pido) y a mayores esfuerzos reproductores. El soma ser
decir de genes pleiotrpicos) seran seleccionados debido cada vez mas desechable en aras de una rpida e intensa
a la mayor contribucin de la reproduccin temprana a la reproduccin.
eficacia biolgica de los organismos. Adems el mante- Existe una amplia bibliografa sobre experimentos en
nimiento de estas mutaciones implicara la existencia de laboratorio con Drosophila en que se ha retrasado la re-
correlaciones genticas negativas entre rasgos de estrate- produccin o se ha acortado la esperanza de vida. En ge-
gia vital que se manifiestan temprano y tarde en la vida. neral el primer tipo de experimentos ha resultado en un
Esta idea propuesta por Williams (1957) se denomina la retraso del envejecimiento, y aunque de forma menos cla-
hiptesis de la pleiotropa antagonista. La maduracin ra, el segundo ha resultado en el transcurso de las genera-
reproductiva es el momento de la vida a partir del cual ciones en un envejecimiento ms rpido (Rose 1991). Se
empezaran a producirse los procesos de deterioro y antes han detectado pleiotropas antagnicas entre longevidad
del cual jams se producirn. As pues, el envejecimiento y fecundidad temprana, y entre longevidad y crecimiento
se expresar despus de la madurez como una ubicua y larvario (Partridge y Fowler 1992). Tanto en Drosophila
difusa erosin de las funciones bioqumicas y fisiolgi- (Rose 1991) como en el nemtodo Caenorhabdites ele-
cas causada por muchos genes de pequeo efecto, dete- gans (Friedman y Johnson 1988) se han identificado ge-
rioro que no ser una adaptacin sino la consecuencia de
nes pleiotrpicos. Ricklefs (1998) ha encontrado eviden-
un debilitamiento de la seleccin natural. Esta es la teora
cias de la asociacin entre mayor mortalidad extrnseca y
evolutiva del envejecimiento (Rose 1991).
envejecimiento ms rpido en aves y mamferos (Fig. 9).
La teora del soma desechable (Kirkwood 1985)
Separar mortalidad extrnseca e intrnseca (debida a en-
establece una conexin entre la teora evolutiva del enve-
jecimiento y los procesos tradicionalmente estudiados por vejecimiento) es muy difcil en poblaciones naturales,
los gerontlogos. Establece que la adquisicin de una aunque existen evidencias de deterioro con la edad en
mayor longevidad es costosa en trminos de xito repro- funciones reproductoras en aves y mamferos (Moreno
ductor y de eficacia biolgica por lo que la inversin en 1993). Otra consecuencia de la existencia de envejeci-
funciones de mantenimiento del organismo siempre ser miento es que el paradigma de tasas de supervivencia
menor que lo que permitira una supervivencia indefinida constantes en poblaciones salvajes (Lack 1954, 1966) se
(Kirkwood y Rose 1991, Fig. 8). Predice que el envejeci- ha desmoronado (Finch 1990). Poblaciones de una mis-
miento ser el resultado de la acumulacin de daos no ma especie sometidas a distintas presiones de mortalidad
reparados en el soma y que especies con mayores longe- extrnseca pueden mostrar diferentes tasas de envejeci-
vidades mostrarn mayores niveles de mantenimiento y miento, lo cual puede deberse a diferencias genticas o a
reparacin somticas. Los genes que afectan a los proce- plasticidad fenotpica (Sanz y Moreno 2000).
172 Juan Moreno Klemming
Estudios comparativos de estrategias vitales las provenientes de pastizales permanentes y con eleva-
das densidades muestran las propiedades opuestas (Law
Ciertos modelos de estrategias vitales pueden ser com-
et al. 1977). Otros ejemplos muestran disociacin entre
probados experimentalmente en una determinada pobla-
caracteres del mismo extremo del supuesto gradiente. As,
cin, especialmente si ofrecen predicciones cuantitativas.
en los moluscos Littorina rudis y L. nigrolineata, las po-
Los estudios comparativos interespecficos son necesarios
blaciones de hbitats que favorecen una mayor fecundi-
cuando los modelos slo ofrecen predicciones cualitati-
dad y un menor tamao (r) producen pocos descendientes
vas. Rasgos que existen o no, como la semelparidad, los
pero de gran tamao (K) (Hart y Begon 1982, Naylor y
hbitos migratorios, la presencia de diapausa o hiberna-
Begon 1982). El problema ms grave de la clasificacin
cin, etc., no pueden ser fcilmente manipulados ni las
de Pianka (1970) es que los investigadores comenzaron a
restricciones exploradas experimentalmente. Al relacio-
intentar encajar a las especies en el esquema en funcin
nar las estrategias vitales de distintas especies con facto-
de sus rasgos de estrategias vitales en lugar de en base al
res ecolgicos (hbitat, dieta, estructura social, etc.) pue-
tipo de seleccin operante y sin considerar si exista o no
de discernirse cmo la seleccin natural puede haberlas
densodependencia. Los modelos logsticos solo son apli-
moldeado. Al comparar especies debemos tener en cuenta
cables para formalizar la definicin de eficacia biolgica
la filogenia para no inflar artificialmente los grados de li-
en poblaciones reguladas por la densidad, por lo que los
bertad introduciendo numerosas especies que proceden de
intentos de aplicar el concepto de seleccin r/K a pobla-
un nico ancestro comn que ya tena determinado rasgo.
ciones reales sin tener en cuenta las complejidades en la
Uno de los primeros anlisis comparativos de estrate-
evolucin de estrategias vitales han sido ms perjudicia-
gias vitales y sin duda el ms divulgado es el dedicado a
les que beneficiosos (Boyce 1984, Roff 1992).
la seleccin r/K (MacArthur y Wilson 1967). Segn la
La estrategia vital de un organismo est constreida
idea original, en un ambiente no saturado los genotipos
por las posibilidades de desarrollo disponibles y, por tan-
con los mayores valores de r (tasa de incremento de la
to, por su posicin filogentica. Por ejemplo, las aves no
ecuacin logstica) prevaleceran, mientras en un ambiente
pueden acortar sensiblemente el periodo de dependencia
saturado aquellos que mantuvieran los mximos tamaos
en el nido sin modificar los procesos de desarrollo em-
poblacionales o valores de K (la asntota de la ecuacin
brionario (Ricklefs 1979). Una consecuencia de estas res-
logstica) seran favorecidos. Ha habido una serie de an-
tricciones debidas a los procesos de desarrollo, que a su
lisis tericos posteriores basados fundamentalmente en la
vez son una herencia de la evolucin, es que los rasgos de
hiptesis de Gadgil y Bossert (1970) de que existe un com-
estrategias vitales estn normalmente ms asociados en-
promiso entre r y K. La conclusin es que en poblaciones
tre s que con el ambiente. Estas asociaciones entre deter-
reguladas por la densidad, la seleccin maximiza el tama-
minados rasgos vitales pueden haber sido en su origen
o poblacional a la capacidad de carga K (la asntota de la
adaptativas, para ms tarde permanecer como herencias
ecuacin logstica). Posteriores elaboraciones han conver-
filogenticas difciles de modificar sin alterar profunda-
tido este concepto terico til en una supuesta clasifica-
mente patrones de desarrollo ontogentico. Sin embargo,
cin de hbitats y estrategias vitales, clasificacin que ha
al igual que las correlaciones genticas constituyen des-
adquirido una enorme popularidad entre una comunidad
cripciones insuficientes de los compromisos en estrate-
de eclogos vidos de conceptos sencillos y generales.
gias vitales, as tambin las restricciones filogenticas son
As, las estrategias r y K corresponderan a los extremos
poco informativas como explicaciones de la ausencia de
de un continuo caracterizados por un lado por hbitats
cambios evolutivos en circunstancias en que los espera-
impredecibles y duros que seleccionaran a favor de altas
ramos (Sinervo y Svensson 1998). Hay que indagar en
tasas de crecimiento poblacional, pequeo tamao, repro-
los mecanismos fisiolgicos que subyacen a dichas
duccin temprana y elevada fecundidad, y por otro lado
constricciones y mapear su variacin sobre las filogenias,
por hbitats estables y favorables y seleccin a favor de
convirtindolas en hiptesis comprobables. As, todos los
capacidad competitiva y gran tamao, tiempo generacio-
lagartos Anolis comparten el poner puestas de un solo
nal largo y baja fecundidad (Pianka 1970). Esta clasifica-
huevo, a diferencia de otros igunidos que ponen puestas
cin est plagada de problemas. As, en ectotermos, el
mayores. Ello se debe a la falta de respuesta de los ova-
tiempo de desarrollo, el tamao en la madurez y la fecun-
rios a la hormona FSH, que aparentemente ha sido
didad estn intercorrelacionados, por lo que la maximiza-
reasignada a una nueva funcin (Jones et al. 1976). Es
cin de r podra estar asociada a reproduccin tarda. Para
sta la base de la conservacin filogentica del carcter?
apoyar la clasificacin r/K, Pianka (1970) recurri a com-
Una consecuencia de la historia evolutiva es que de-
parar vertebrados e insectos, pero eso es comparar grupos
terminados tipos de organismos tienen un margen limita-
filogenticamente tan separados que cualquier diferencia
do de variacin en tamao por constricciones morfolgi-
puede deberse a una multiplicidad de causas (Roff 1992).
cas y fisiolgicas. Dado que el tamao corporal est aso-
Un anlisis correcto sera comparar diferentes genotipos
ciado a muchos rasgos de estrategias vitales, la filogenia
o al menos diferentes poblaciones de la misma especie.
puede ser determinante a travs de su efecto sobre el ta-
As, ciertas poblaciones de la hierba Poa annua se ajus-
mao. Tambin hay que tener en cuenta en estudios com-
tan bien al esquema r/K. Aquellas provenientes de hbi-
parativos las relaciones alomtricas de determinados ras-
tats alterados y con bajas densidades tienen plantas ms
gos con el peso o volumen corporal (Peters 1983). Estas
pequeas, que maduran antes y que realizan un mayor
relaciones se deben a que segn aumenta el tamao de los
esfuerzo reproductor a edades ms tempranas, mientras
CAPTULO 8: LA EVOLUCIN DE LAS ESTRATEGIAS VITALES 173
organismos pueden variar determinadas caractersticas lada por la arquitectura gentica, pero sin conocer la base
fsicas o fisiolgicas que determinan cambios en las pro- funcional de los compromisos, no permitirn predecir
porcionalidades existentes entre estos rasgos y el tamao. hacia dnde puede o no encaminarse la evolucin. Su-
Si la variacin en tamao fuera isomtrica (conservara pongamos que la correlacin gentica demuestra tener el
similitud geomtrica), las razones de longitud-rea, lon- signo opuesto a lo que se postulara en base a la restric-
gitud-volumen y rea-volumen cambiaran en las estruc- cin funcional (p. ej., que un mayor esfuerzo reproductor
turas de un organismo, y de estas razones depende la efi- implica inmunosupresin). Esta contradiccin indicara
cacia de muchos procesos fisiolgicos (transferencia de que otras restricciones funcionales deben estar operando
gases, calor, agua, nutrientes, resistencia de estructuras al y habr que detectarlas mediante nuevas manipulaciones
peso, etc.). La seleccin natural ha favorecido las alome- experimentales. Un anlisis de gentica cuantitativa sin
tras para mantener la eficacia de los procesos vitales. Un estas restricciones funcionales slo puede predecir res-
rasgo de estrategia vital afectado por una relacin alom- puestas evolutivas si se conoce perfectamente la matriz
trica puede afectar a otros rasgos a travs de compromi- de covarianzas genticas entre todos los genes que inte-
sos evolutivos, por lo que esta alometra afectar a toda la ractan, un esfuerzo tan mprobo que probablemente no
estrategia vital. Al comparar un determinado rasgo entre merezca la pena (Roff 1992). Las manipulaciones experi-
especies hay que conocer la relacin alomtrica de ese mentales en el campo permiten estimar las funciones de
rasgo para todo el taxn, a fin de estimar las desviaciones compromiso a nivel fenotpico en condiciones naturales
con respecto al patrn alomtrico general. Por ltimo hay y comprender la base funcional del compromiso. Han ofre-
que resaltar que las relaciones entre rasgos de estrategia cido hasta hoy un apoyo consistente a las teoras sobre
vital entre especies no pueden ser utilizadas para medir evolucin de estrategias vitales. Los mecanismos detec-
compromisos, porque las especies difieren en cuanto a tados deben tener un importante sustrato gentico, por lo
los recursos disponibles (es el mismo argumento que para que es de suponer la existencia subyacente de correlacio-
las comparaciones entre individuos, Fig. 1). Comparacio- nes genticas negativas.
nes entre especies se han utilizado frecuentemente (Zam- La bsqueda de los mecanismos subyacentes a los
muto 1986, Read y Harvey 1989), p. ej., para investigar el compromisos evolutivos constituye el principal reto futu-
compromiso entre tamao de puesta y tamao del huevo ro en el estudio de las estrategias vitales. Adems hay que
en aves (Lack 1968, Rohwer 1988), pero la ausencia de indagar en la base gentica de los mecanismos mismos, y
asociacin entre estos dos rasgos no demuestra la ausen- no limitarse a estudiar correlaciones genticas entre ras-
cia de un compromiso, como no lo hara la ausencia de gos de historia vital. Debemos buscar el sustrato gentico
una correlacin fenotpica negativa entre individuos de de los mecanismos funcionales, no de la superestructura
una especie. Un problema adicional existe cuando se com- de caracteres complejos como longevidad o fecundidad
paran rasgos de fecundidad o supervivencia, ya que la re- sustentados por las interacciones entre muchsimos genes.
lacin entre dichos rasgos est ms o menos fijada en po- En definitiva, cmo ha modulado la evolucin a las es-
blaciones que no aumentan o disminuyen (Sutherland et trategias vitales en organismos con funcionamiento inte-
al. 1986, Bennett y Harvey 1988). grado? La comprensin de las fuentes de variacin
gentica en poblaciones naturales y de la importancia de
la plasticidad fenotpica en rasgos de estrategia vital cons-
Conclusiones y perspectivas tituye otro reto para el futuro. Hasta qu punto la varia-
cin observada es debida a plasticidad fenotpica, y cmo
Los modelos de optimizacin de rasgos de estrategias ha sido dicha plasticidad modulada por la seleccin natu-
vitales dependen de la medicin de compromisos y de la ral? Por qu en determinados organismos, la adaptacin
forma de las funciones de compromiso. Durante muchos ha operado por medio de plasticidad fenotpica, y en otros
aos ha existido una confusin en la bibliografa entre va diferenciacin gentica? Cules son los lmites de la
estas funciones de compromiso y correlaciones fenotpi- plasticidad fenotpica como sustento de adaptacin? Las
cas basadas en comparar individuos de una poblacin.
estrategias vitales que observamos han sido modeladas
Actualmente ya no existen excusas para seguir mantenien-
por la seleccin natural y, por tanto, pueden ser estudia-
do esta confusin, y se puede avanzar en la medicin de
das desde la ptica de la maximizacin de la eficacia bio-
compromisos mediante manipulaciones experimentales o
lgica. Un vasto campo de modelizacin y experimenta-
estudiando correlaciones genticas (Reznick 1985). El
debate entre los partidarios de estos dos mtodos ha esta- cin espera al que se quiera adentrar en uno de los terre-
do marcado por la incomprensin de los diferentes fines nos ms fructferos de la ecologa evolutiva.
de ambas aproximaciones. La medicin directa de corre-
laciones genticas es claramente superior a la determina-
cin experimental de funciones de compromiso si el fin Agradecimientos
es estudiar la variacin gentica y avalar la posibilidad de
evolucin de estrategias vitales. Pero las correlaciones ge- A Manolo Soler por invitarme a escribir este captulo
nticas no representan las restricciones funcionales que y expresar una visin indudablemente personal del tema
operan sobre las posibles combinaciones de rasgos. Su- y a Consuelo Corral y Juan Jos Sanz por sus comenta-
gieren, eso s, que la evolucin de los rasgos estar modu- rios que contribuyeron a clarificar la presentacin.
174 Juan Moreno Klemming
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response. Funct. Ecol. 12: 912-919. life-history trade-off in Gryllus assimilis. Amer. Nat. 152: 7-23.
Lecturas recomendadas
(1) KIRKWOOD, T. 2000. El fin del envejecimiento. Tusquets, Barcelona. Una amena introduccin a las teoras evolutivas sobre el
envejecimiento.
(2) ROFF, D.A. 1992. The Evolution of Life Histories. Chapman & Hall, Londres. La mejor obra general sobre evolucin de
estrategias vitales. Presenta una gran cantidad de modelos de optimizacin y una visin crtica sobre las aportaciones de
la gentica cuantitativa.
(3) SINERVO, B. y SVENSSON, E. 1998. Mechanistic and selective causes of life history trade-offs and plasticity. Oikos 83: 432-442.
Un artculo que resume una visin muy similar a la del autor sobre el futuro de los estudios sobre evolucin de estrategias vitales.
(4) STEARNS, S.C. 1992. The Evolution of Life Histories. Oxford University Press, Oxford. Una obra general sobre el tema, que hace
ms hincapi que el presente captulo en la gentica cuantitativa como base de la teora sobre estrategias vitales.
Captulo 9: LA EVOLUCIN DEL SEXO
La seleccin natural favorece el predominio de aquellos genes que son ms efectivos produciendo copias de s
mismos. El sexo es uno de los grandes enigmas de la biologa evolutiva porque, siendo todo lo dems igual, la tasa
reproductiva de un linaje sexual puede ser la mitad que la de un linaje asexual, al menos aparentemente. Esta
reduccin en la tasa reproductiva se denomina coste del sexo y se debe a que los linajes sexuales emplean la mitad
de su presupuesto en la produccin de machos que no contribuyen con recursos sino slo con genes a la fabricacin
de descendientes. Existen muchos casos de reproduccin sexual donde no se da esta carencia de aporte de recursos
por parte de los machos, y por tanto en esos sistemas el doble coste del sexo se encuentra reducido o no existe. Sin
embargo para los sistemas con sexo costoso la explicacin no es evidente. Desde que se reconoci la existencia del
problema, hace unos 40 aos, se han aportado muchas y variadas posibles soluciones. En este captulo se revisa
tanto la naturaleza del problema como las principales teoras existentes sobre posibles beneficios de la reproduccin
sexual, que pudieran explicar su predominio sobre la asexualidad a pesar del doble coste aparente para los genes
cuyos portadores utilizan el sexo como modo de reproduccin.
Figura 1. La reproduccin sexual significa que un individuo (generalmente la hembra) dedica su presupuesto reproductivo a
producir descendientes en los que slo puede poner copias de la mitad de su material gentico; a la vez que otro individuo
(generalmente el macho) coloca en el mismo organismo hijo un 50% de un ADN diferente y por tanto competidor, incluso sin
contribuir a aportar los recursos necesarios.
viduo que contiene un genoma producto de la mezcla de individuo al que inyect material gentico, pero cabe es-
material gentico procedente de dos o ms replicantes perar que si las cosas no le han ido mal haya producido a
independientes (Shields 1988). El concepto de sexo in- su vez N hijos, en cada uno de los cuales va tambin el
cluye muchos tipos de intercambio gnico. En procariotas 50% del genoma de nuestro protagonista hermafrodita,
hay multitud de procesos denominados parasexuales que de modo que son tan hijos suyos como los que ha produ-
incluyen distintos modos de intercambio gnico, que pue- cido directamente. Entre unos y otros, cuenta con un total
den llevar o no a la produccin de nuevos individuos a de 2N hijos con N/2 genomas lo cual es exactamente igual
partir de progenitores, es decir reproduccin (Margulis y a los N hijos con N genomas que hubiese producido con
Sagan 1986). Tras la aparicin de la clula eucariota, el reproduccin asexual. Hay algunas diferencias, no obs-
sexo incluye procesos tales como la fusin nuclear, con- tante, y que habremos de tratar ms adelante, como el
jugacin, singamia, o sobrecruzamiento entre cromosomas hecho de que cada nuevo organismo ahora no es un clon
homlogos en seres diploides (Shields 1988). Histrica- de sus progenitores sino que se han producido nuevas
mente, el trmino sexo se ha utilizado preferentemente combinaciones gnicas. Pero veamos de momento otra
para describir el tipo de reproduccin biparental que se cuestin. Cuando hablamos de poner mitades exactamen-
da en animales y plantas superiores. Aunque ste no es, te iguales de un genoma estamos implicitamente asumien-
como vemos, el nico proceso de tipo sexual, resulta el do que el organismo es diploide. Cul es el sentido de la
de mayor inters ya que es en l donde aparecen las des- diploida?
ventajas que han hecho del sexo el principal enigma de la La diploida y el sexo han tenido xito en la naturale-
biologa evolutiva, y en l centraremos nuestra discusin za. Aunque existe intercambio gentico en organismos
en este captulo. haploides, la recombinacin en su forma ms completa
Realmente el problema del sexo no es tan simple como parece estrechamente ligada a la diploida. Podramos
el hecho de que los descendientes sean portadores slo de preguntarnos si fue antes la diploida o el sexo, y de qu
la mitad del ADN. En su origen, el sexo es intercambio de modo se originaron una y otro. Parker et al. (1972) propu-
material gentico, probablemente de modo similar a lo sieron que los primeros organismos diploides aparecie-
que hoy podemos ver en bacterias y otros microorganis- ron como producto de la simbiosis entre dos haploides.
mos (Margulis y Sagan 1986, Levin 1988), as como en Es probable que la doble dotacin gnica representase una
los animales hermafroditas y en las plantas monoicas. En ventaja, especialmente si el ADN primitivo era ms pro-
un hermafrodita tpico, un individuo inyecta ADN en otro penso a contener errores que pudiesen causar problemas
y recibe ADN de l. Como consecuencia produce N hijos de funcionamiento. El modo de actuacin del material
en cada uno de los cuales ha colocado un 50% de su ge- gentico permite que la presencia de una segunda copia
noma. Es posible que ya no tenga ms contacto con el pueda suponer la reparacin de muchos de esos proble-
CAPTULO 9: LA EVOLUCIN DEL SEXO 179
mas. Es lo que conocemos como dominancia gentica. mero con los gametos grandes. Una vez establecidas las
Si, por ejemplo, un trozo de ADN contiene un error que condiciones para la competencia entre los gametos pe-
impide la formacin de una determinada enzima, el orga- queos, es esperable que hubiese diferencias en el xito
nismo no acusar ningn problema si en la otra copia la entre unos productores y otros de estos gametos peque-
secuencia de ADN es correcta, ya que la enzima estar os. Gracias a su alto nmero, es probable que las dife-
presente. Cabe pensar que ste y otros tipos de ventajas rencias en las cualidades para contactar con los gametos
pudieran haber favorecido a los primitivos diploides. grandes se tradujesen en que los gametos procedentes de
Aunque los haploides originales fuesen asexuales, el modo algunos individuos contactasen con la mayora de los
de reproduccin ms parsimonioso para los nuevos gametos grandes. El aumento en la varianza en el xito
diploides no es necesariamente el asexual. La rplica significa aumento en la intensidad de la seleccin sexual
asexual del simbionte como tal es probable que hubiese que favorece precisamente las cualidades competitivas de
requerido de nuevos mecanismos. Sin embargo, si ambas los gametos pequeos y por tanto de sus productores
mitades que formaron el simbionte se separan, cada una (Parker et al. 1972, ver tambin Randerson y Hurst 2001,
de ellas puede replicarse de modo asexual como antes lo para una revisin ms reciente del problema).
haca. Despus, basta repetir el proceso de unin que dio Un mismo individuo podra producir gametos gran-
lugar al simbionte, sea con una rplica del mismo com- des y pequeos, pero las diferencias entre ambas estrate-
paero anterior o de otro. gias pudieron llevar progresivamente a la especializacin
Es probable que una vez establecidos los diploides la de los organismos en la produccin de uno u otro tipo de
vuelta atrs evolutiva fuese difcil. La dominancia suple gametos. Si las diferencias en xito son grandes entre los
los defectos de los alelos recesivos pero hace que se man- productores de gametos pequeos debido a la competen-
tengan fuera del alcance de la seleccin mientras estn en cia entre ellos, un gen para mejorar la especializacin
heterocigosis, con lo que su nmero puede aumentar. podra conferir ms xito a su portador que un gen para
Ahora un haploide procedente de esos diploides expresa- jugar a la vez a la otra estrategia. Por su parte, el produc-
ra todos los alelos recesivos defectuosos, en lo que sera tor de gametos grandes tendra pocas posibilidades de
el equivalente a un homocigoto para todos los loci del xito produciendo tambin gametos pequeos en un am-
genoma. Es por tanto posible que las mitadesdel biente de especialistas. A los gametos grandes les llama-
diploide que se separan para replicarse pudiesen realizar mos vulos y a los gametos pequeos espermatozoides.
pocas funciones antes de volver a fusionarse. El equiva- A los individuos productores de gametos grandes les lla-
lente a los gametos y a la singamia est servido. mamos hembras y a los productores de gametos peque-
os, machos.
La evolucin de la anisogamia, por lo tanto, es un
Evolucin de la anisogamia
ejemplo de seleccin disruptiva en el cual dos estrategias
La reproduccin mediante gametos plantea nuevos extremas tienen mayor xito que cualquier otra estrategia
problemas. Un gameto es un envoltorio provisional que intermedia, pero con la peculiaridad de que el xito de
contiene la mitad del genoma del organismo que lo pro- cada una de ellas depende de su frecuencia relativa. As,
dujo y que slo tiene xito si encuentra a otro con el cual la situacin ancestral de gametos de tamao intermedio,
fusionarse. El xito en la singamia puede aumentar con el o isogamia, no sera evolutivamente estable, siendo re-
tiempo de supervivencia de los gametos o con la cantidad emplazada por el equilibrio evolutivamente estable for-
de stos. Debido a la probable incapacidad de realizar por mado por ambas estrategias, es decir la anisogamia.
s mismos la mayora de las actividades vitales, tales como
obtener nutrientes y procesarlos, la supervivencia de los
El coste del sexo
gametos puede estar relacionada con la cantidad de
nutrientes almacenados en ellos. La seleccin pudo favo- La anisogamia implica que la seleccin natural (o
recer a los individuos que colocaron nutrientes en los sexual) ha actuado de modo diferente en los productores
gametos, no slo para aumentar su supervivencia y el xi- de gametos grandes y pequeos, ya que su xito
to en la singamia, sino tambin para los primeros estadios reproductivo se basa en estrategias diferentes. Aunque hoy
del desarrollo del embrin hasta que el nuevo individuo podemos ver que existe un gran abanico de situaciones
pudiera conseguirlos por s mismo. A medida que los gran- entre las dos estrategias, al hablar de machos y hembras
des gametos con nutrientes eran ms numerosos, la selec- nos referiremos por simplicidad a las dos estrategias bsi-
cin favorecera la estrategia alternativa: producir un ele- cas extremas. Bajo esa premisa, la obtencin de nutrientes
vado nmero de gametos pequeos. El xito de esta estra- para fabricar descendientes es propia slo de las hembras.
tegia depende de la abundancia de gametos grandes con Los machos compiten tambin por conseguir nutrientes,
los cuales contactar, pero depende tambin de la densi- pero no los dedican a la fabricacin de hijos sino a la com-
dad de gametos pequeos de otros individuos, competi- petencia con otros machos para llegar a los vulos. Los
dores, que llegaran a contactar primero con los gametos machos se diferencian de los primitivos organismos sexua-
grandes. Esta competencia entre los gametos pequeos les en que a la hora de realizar el intercambio gentico,
favorece su incremento en nmero, a la vez que su pro- inseminan pero no aceptan ser inseminados. Cuando en
gresiva reduccin en tamao, as como las adaptaciones una poblacin se establecen las dos estrategias tpicas de
que mejoran su movilidad en la carrera por contactar pri- machos y hembras, aparece el llamado coste del sexo
180 Juan Carranza Almansa
(Williams 1975, Maynard-Smith 1978, Bell 1982, Stearns machos al tratar de inseminar mltiples hembras estn li-
1987, Michod y Levin 1988, Hurst y Peck 1996). mitadas de algn modo, stos aceptarn colaborar en el
El coste del sexo se refiere a la reduccin en las pro- cuidado de las cras.
babilidades de dejar copias de los propios genes que su- Si la aportacin del macho hace que la hembra pro-
frira un individuo sexual respecto a uno asexual. En al- duzca doble nmero de cras, el doble coste del sexo que-
gunos casos se incluyen en el coste del sexo diversos con- da anulado completamente. Los machos pueden contri-
ceptos que diferencian la reproduccin sexual de la buir de diversas formas a la produccin de cras, y su apor-
asexual, tales como encontrar y elegir pareja sexual, con tacin puede suponer realmente un aumento en el nmero
los riesgos asociados como por ejemplo exponerse a los de descendientes que la hembra puede producir (Clutton-
depredadores, etc. Todos esos costes son muy variados Brock 1991).
entre especies y circunstancias y no son el objeto princi- Algunos autores se han referido al coste del sexo como
pal de debate cuando se habla del coste del sexo. Noso- el coste de producir machos que no colaboran en el cuida-
tros, a partir de ahora, nos referiremos al coste del sexo do parental (e.g. Maynard-Smith 1978, Hurst y Peck 1996,
como la reduccin del 50% en las posibilidades de dejar West et al. 1999). Un modo de reducir este coste, por lo
copias de genes que sufren los individuos sexuales res- tanto, podra ser disminuir la produccin de machos.
pecto a los asexuales, el llamado doble coste del sexo
(Williams 1975, Maynard-Smith 1978).
La proporcin de sexos
El coste del sexo ocurre por dos hechos concurrentes.
Por un lado, los descendientes sexuales llevan slo la Una poblacin sexual en la que los machos no cola-
mitad de los genes, pero por otro, tan importante o ms, boran en el aporte de los nutrientes necesarios para la fabri-
porque un linaje formado por machos y hembras produce cacin de los cuerpos de las cras, experimenta una re-
la mitad de descendientes que un linaje de asexuales, ya duccin del 50% en su tasa de crecimiento respecto a una
que los machos no colaboran en la produccin de cras. poblacin asexual. Esto es as porque se dedica la mitad
Una hembra individual, si dedica su presupuesto a pro- del presupuesto a producir machos, cuando unos cuantos
ducir tanto hijos como hijas, a nivel de nietos obtendr podran ser suficientes para fecundar a todas las hembras
los descendientes de sus hijas y los de sus hijos (a travs disponibles. Si esa poblacin invirtiera, digamos, un 10%
de su apareamiento con otras hembras). La cantidad de del presupuesto en fabricar cras machos y el resto en hem-
nietos hubiera sido la misma si la hembra hubiese produ- bras, slo experimentara una reduccin en el crecimien-
cido descendientes partenogenticos, pero en cada des- to del 10% respecto a la asexual. Por qu la poblacin no
cendiente sexual va solo la mitad de genes (el 25% en reduce su gasto en machos? En primer lugar hemos de
cada nieto). Para evitar la reduccin en las copias de genes enfocar un poco nuestra mirada, que en este prrafo he
se requerira el doble de hijos/as (el cudruple de nietos), tratado deliberadamente de desenfocar. La poblacin
lo cual hubiese ocurrido si los machos tambin hubieran como tal no hace sino lo que hacen los individuos que la
aportado su presupuesto a la fabricacin de cras (ver componen. Para una hembra individual, enfrentada a la
Apndice 1). decisin de producir cras macho o hembra, la mejor es-
trategia es aquella que supone un mayor beneficio para
sus genes independientemente de lo que le pueda pasar a
Cuidado biparental y coste del sexo
la poblacin. Los argumentos acerca de la evolucin por
La seleccin ha favorecido a aquellos machos que eran el bien de una poblacin se basan en seleccin de grupo
capaces de inseminar a muchas hembras. Las hembras, (Wynne-Edwards 1962), la cual en la mayora de los ca-
por su parte, reciben ADN extrao sin poder inseminar al sos es anulada por la seleccin a nivel de los genes de un
macho. Una opcin para no perder en el trueque es recibir individuo (ver Captulo 5). Desde el punto de vista de los
ADN acompaado de los nutrientes necesarios para fa- genes de un individuo, el sesgo en la proporcin de sexos
bricar las correspondientes cras. El problema es que si no es evolutivamente estable. Sir Ronald A. Fisher, en su
los machos deben aportar nutrientes para inseminar hem- libro sobre la teora gentica de la seleccin natural (Fisher
bras su potencial para mltiples apareamientos disminu- 1930) indicaba lo siguiente. Dado que todo descendiente
ye. Esta situacin genera el llamado conflicto sexual en una poblacin sexual diploide es hijo de un macho y
(Trivers 1972). Como se ver en el Captulo 10 diversas de una hembra, cada cra contribuye por igual a incre-
circunstancias pueden influir en la forma final en que se mentar el xito de ambos sexos, y por tanto el xito glo-
resuelve este conflicto en cada especie. Las posibilidades bal del conjunto de los machos y del conjunto de las hem-
de los machos de inseminar a muchas hembras pueden bras en la poblacin es exactamente el mismo. Entonces,
estar limitadas por el medio ambiente y por las estrategias el xito a nivel individual ser ms alto para los indivi-
vitales de cada especie. Esto incluye tambin a las estra- duos del sexo menos numeroso. Una hembra reproductiva
tegias de las propias hembras que pueden ser selecciona- obtendr un xito promedio mayor produciendo indivi-
das en la direccin de controlar los apareamientos y exi- duos del sexo ms escaso en la poblacin.
gir nutrientes a los machos o bien en la de actuar de tal En realidad, a nivel poblacional, el equilibrio en la
modo que consigan aparearse con los machos ms com- proporcin de sexos no se establece en nmero sino en
petitivos sin que stos aporten nutrientes (ver Captulo inversin total en ambos sexos (Fisher 1930), lo que di-
10). En general, slo si las posibilidades de xito de los fiere del simple nmero si los individuos de un sexo cues-
CAPTULO 9: LA EVOLUCIN DEL SEXO 181
tan ms de producir que los del otro, por ejemplo porque 0.75
existe dimorfismo sexual (ver Captulo 10 para una expli-
Tabla 1
Sntesis esquemtica de las principales teoras sobre los beneficios de la reproduccin sexual.
Teoras mutacionales
- Las poblaciones asexuales acumulan mutaciones deletreas (trinquete de Mller)
- El sexo puede eliminar con ms efectividad las mutaciones deletreas si la tasa de mutacin es alta y si hay epistasis (modelos mutacionales
deterministas)
- La seleccin sexual intensa sobre los machos elimina mutaciones deletreas de la poblacin.
- La reproduccin sexual puede unir mutaciones favorables aparecidas en diferentes genomas
- El sexo hace ms fcil la reparacin del ADN daado
- El sexo es promovido por elementos genticos trasponibles (trasposones)
Teoras ambientales
- A un individuo le conviene producir una progenie variable (modelo de la lotera)
- El sexo proporciona variabilidad sobre la cual la seleccin natural puede actuar (Weismann)
- El sexo proporciona variabilidad para la carrera de armamentos con parsitos y patgenos (hiptesis de la Reina Roja).
Seleccin sexual: la progenie de las hembras sexuales se beneficia de los buenos genes obtenidos de los machos ms competitivos (Trivers).
Estabilidad evolutiva: el sexo es evolutivamente estable a pesar del doble coste.
principales teoras puede verse en la tabla 1. En los si- naciones resultantes habr algunas en las que hayan coin-
guientes apartados nos ocupamos de introducir las ideas cidido varias mutaciones deletreas, pero habr tambin
principales de cada una de ellas. algunas en las cuales se hayan reunido los genes ms de-
seables sin los mutantes. La seleccin se encargar del
Teoras mutacionales resto: las combinaciones muy cargadas de mutaciones
sern penalizadas mientras que las combinaciones mejo-
Mutaciones deletreas: el trinquete de Mller res sern favorecidas. El resultado es que el ADN habr
sido purgado de las mutaciones deletreas. En los asexua-
Cuando el ADN se duplica se pueden producir erro- les tambin opera la seleccin natural, pero el problema
res. Mller (1964) se dio cuenta de que un genoma ha- es que el modo de reproduccin a base de clones no pro-
ploide con reproduccin asexual acumulara sin remedio porciona a la seleccin ninguna combinacin mejor que
las mutaciones que se fuesen produciendo a lo largo de su pueda ser seleccionada. La seleccin puede eliminar la
historia evolutiva. Pensemos en una cadena de ADN que lnea donde la mutacin es una desventaja, pero las lneas
se duplica para producir descendientes clnicos, stos a restantes en algn momento mutarn tambin y, sin re-
su vez producen otros, y as sucesivamente. Cuando por combinacin, no tendrn modo de volver atrs. El trin-
azar aparece un defecto en un gen (lo que llamamos mu- quete de Mller seguir actuando.
tacin deletrea), todo el conjunto de genes que acompa- La cuestin de hasta qu punto el trinquete de Mller
an al mutante, por muy eficientes que fuesen hasta ese es un problema real en los organismos asexuales, est an
momento, a partir de ahora se encuentran condenados a sujeta a debate. Tericamente, se deduce que puede supo-
compartir su destino con el mutante. Si la mutacin no es ner un problema mayor para poblaciones pequeas, don-
muy perjudicial, seguirn producindose descendientes de se suman los efectos de la deriva gnica: cuando el
de ese organismo con copias de esa mutacin. A lo largo balance entre seleccin y deriva est sesgado hacia la se-
de las siguientes reproducciones slo podemos esperar gunda, los clones con menos carga de mutaciones no se
que no ocurran ms errores, pero la mutacin que tuvo ven tan favorecidos, pueden perderse por deriva gnica y
lugar ya no volver a su forma original. Es cuestin de la poblacin acumula con ms facilidad mutaciones
tiempo, pero en algn momento se producir otra muta- deletreas (Gabriel y Wagner 1988). Por otra parte, exis-
cin que har que ese genoma deba ahora sobrellevar las ten algunos taxones que parecen haber mantenido repro-
dos, y as sucesivamente. Este proceso se conoce como el duccin exclusivamente asexual durante largos perodos
trinquete de Mller. El trmino hace referencia a que evolutivos (Judson y Normak 1996, Welch y Meselson
cada mutacin que ocurre supone un punto de avance en 2000), lo que indica que debe haber otros mecanismos
ese trinquete que va hacia adelante pero nunca retrocede. por los cuales los asexuales pueden compensar los efec-
El trinquete de Mller es un problema inherente a la tos del trinquete de Mller (e.g. Wagner y Gabriel 1990,
asexualidad. El nico modo por el cual un gen podra li- Mogie y Ford 1988, Kondrashov 1994). Gabriel et al.
brarse de su compaero mutante es inducir al organismo (1993) sugieren, adems, que si el efecto del trinquete
portador a utilizar el sexo como modo de reproduccin. fuese tan ineludible, no podra explicarse la existencia de
De ese modo, con un poco de suerte, puede resultar aso- orgnulos como mitocondrias o cloroplastos cuyo ADN
ciado a otros genes carentes de ese lastre. La recombina- se ha mantenido sin recombinacin desde tiempos muy
cin produce combinaciones de genes. Entre las combi- remotos.
CAPTULO 9: LA EVOLUCIN DEL SEXO 183
encuentra duplicado y slo se ha daado una de las mol- Una variacin reciente a estas ideas es el modelo de
culas. Parece que la reparacin del ADN requiere dupli- Doncaster et al. (2000). Estos autores muestran que una
cidad del ADN ms que recombinacin (Burt 2000). Fe- poblacin asexual es ms vulnerable a la invasin por
nmenos de este tipo se ha demostrado que ocurren tanto parte de individuos sexuales que al revs. Desde un punto
en clulas eucariotas como procariotas (en procariotas son de vista ecolgico, los asexuales compiten principalmen-
posibles ya que la mayor parte del tiempo el nico te con los miembros de su propio clon. Un asexual inva-
cromosoma se encuentra duplicado), y tambin puede re- sor de una poblacin sexual tendra un efecto inhibidor
pararse el ADN durante la mitosis normal. El hecho de menor sobre los sexuales de lo que ellos ya tienen sobre
que durante la meiosis la recombinacin ocurra entre ellos mismos. El modelo de Doncaster y colaboradores
cromtidas homlogas en lugar de entre cromtidas her- puede ayudar a entender las interacciones ecolgicas que
manas no apoya que el objetivo sea la reparacin del ADN hacen que las poblaciones sexuales, aunque menos pro-
sino ms bien la mezcla entre cromosomas procedentes ductivas, no sean fcilmente invadidas por las asexuales.
de individuos diferentes (Burt 2000).
Hiptesis de Weismann
Trasposones
August Weismann (1889, 1904) propuso que el sexo
Existen fragmentos del ADN que producen copias de sirve para favorecer la variabilidad sobre la cual la selec-
s mismos que se insertan en otras partes del genoma, es cin natural acta. Esta idea segn se formul estaba cla-
decir, se trasponen (ver Captulo 27). Estos elementos, ramente basada en seleccin de grupo. Sin embargo en su
conocidos como trasposones, estn muy extendidos en las origen y en el contexto de la poca en que fue formulada
clulas eucariotas (Doolittle y Sapienza 1980, Orgel y se acept sin problemas y permaneci durante ms de 50
Crick 1980). Si la reproduccin es asexual slo pueden aos. Cuando empezaron a criticarse los argumentos de
propagarse en la lnea del clon en que han aparecido, pero seleccin a nivel de grupos o poblaciones, la idea de
si la reproduccin es sexual pueden extenderse a toda la Weismann como explicacin de la reproduccin sexual
poblacin (Hickey 1982, Crow 1988). Hickey y Rose se desvaneci en buena medida (Williams 1975). Sin
(1988) propusieron que esos elementos genticos pueden embargo, se ha sugerido recientemente que muchos mo-
estar promoviendo, en su propio beneficio, la reproduc- delos posteriores incluyen, ms o menos explcitas, las
cin sexual en los organismos. Sin embargo, si la repro- viejas ideas de Weismann (ver Burt 2000). La realidad es
duccin sexual no fuese ventajosa para el resto del genoma que muchos modelos recientes en el tema del sexo siguen
cabra esperar una situacin de conflicto intragenmico basndose en gran medida en la seleccin a nivel de la
que hace difcil ver que los trasposones pudiesen real- competencia entre poblaciones, aunque este enfoque si-
mente ser los impulsores de la reproduccin sexual (Crow gue siendo discutible. Las ideas de Weismann, en su sen-
1988). tido menos exigente, implican una relacin entre variabi-
lidad e intensidad de seleccin, lo cual obviamente es cier-
Teoras ambientales to. El problema es que tomadas de ese modo carecen de
utilidad, y si se refinan para adaptarlas a los nuevos mo-
Modelo de la lotera delos dejan de ser realmente las ideas de Weismann.
biticos, y son stos ltimos los que pueden protagonizar proporcione beneficios a nivel individual, el xito de los
cambios ms rpidos, especialmente si tenemos en cuen- descendientes variables producto del sexo debera ser del
ta que estn sometidos a seleccin natural. En su doble al de los descendientes asexuales (Hamilton 1975),
interaccin con nuestra poblacin problema, estos elemen- lo cual parece improbable en la mayora de los casos. El
tos biticos se encuentran sometidos a un proceso de sexo puede producir variabilidad en el medio ambiente al
coevolucin (ver Captulo 12). Dentro de los procesos cual tienen que hacer frente los parsitos y patgenos, pero
coevolutivos, los que ms claramente pueden afectar a los sistemas inmunolgicos tambin hacen eso sin nece-
este problema son los denominados carreras de arma- sidad de que cambie la composicin gentica del indivi-
mentos, es decir aquellas interacciones coevolutivas en duo (Gemmill et al. 1997). Sin embargo, tambin es cier-
las cuales los avances adaptativos de un linaje perjudican to que los genes implicados en los sistemas inmunolgicos
al otro (ver e.g. Redondo 1994 y Captulo 12). En una son ms variables que los de otras regiones del genoma,
carrera de armamentos evolutiva ambos linajes implica- lo cual podra indicar que parsitos y patgenos estn pro-
dos estn sujetos a un proceso de cambio inestable, ya vocando variabilidad gentica en sus hospedadores (Hurst
que las adaptaciones de uno provocan contraadaptaciones y Peck 1996).
en el otro y viceversa. Ejemplos tpicos son los sistemas
predador-presa o parsito-hospedador. En esa carrera evo- La seleccin sexual favoreciendo buenos genes y
lutiva son ms peligrosos los que ms corren. La veloci- el mantenimiento del sexo
dad de cambio evolutivo es mayor cuanto menor es el
tiempo de generacin, por lo que parsitos y patgenos Robert Trivers en un trabajo sobre seleccin sexual en
pueden ser los principales a tener en cuenta. los lagartos Anolis garmani (Trivers 1976) apunt una
La hiptesis ms famosa dentro de los modelos am- posible ventaja para las hembras al aceptar la reproduc-
bientales es la denominada de la Reina Roja. El nom- cin sexual. Trivers sugiri que si la competencia sexual
bre procede del relato Alicia a travs del espejo, en el entre los machos es fuerte, las hembras podran estar inte-
cual Alicia y la Reina Roja deban correr sin parar, sim- resadas en conseguir para sus hijos los genes de los ma-
plemente para mantenerse en el mismo lugar. La relacin chos ms exitosos. Cuando la varianza en el xito repro-
entre los linajes en una carrera de armamentos significa ductivo de los machos es alta, un hijo que se parezca a su
correr sin parar, simplemente para mantener el mismo ni- exitoso padre, podra conseguir doblar en xito a un ma-
vel de xito y el mismo grado de adaptacin respecto al cho promedio. Incluso se podra esperar que la madre
otro linaje, que a su vez no para de correr. Los organis- sexual tuviese ms xito produciendo hijos especialmen-
mos de vida corta como parsitos y patgenos pueden estar te buenos para la competencia sexual que fabricando clo-
sometidos a seleccin a lo largo de muchas generaciones nes mediante partenognesis. Esta idea lanzada por Tri-
en el tiempo que dura la vida de un individuo hospedador. vers plantea problemas que l no entr siquiera a consi-
Durante todas esas generaciones habrn afinado sus habi- derar, y que John Maynard-Smith critic poco despus en
lidades para explotar a ese hospedador. Si ahora el su libro sobre la evolucin del sexo (Maynard-Smith
hospedador produce un clon, de nuevo proporciona a los 1978). La idea de Trivers asume que los hijos de una hem-
parsitos otro largo tiempo evolutivo en un medio am- bra que se aparea con un macho exitoso tendrn el doble
biente idntico donde afinar an ms sus adaptaciones para de xito que rplicas idnticas de esa hembra. Maynard-
explotarlo. Si por el contrario, el hospedador produce un Smith indica que una cierta influencia gentica del ma-
hijo diferente a l, esto supone para los parsitos un cam- cho en el xito del hijo es ms que probable, pero que
bio en su medio ambiente, que puede frenar su velocidad desde luego no del doble. Ms recientemente se ha pues-
de adaptacin. A nivel poblacional, los parsitos se adap- to de manifiesto que la varianza gentica asociada al xi-
tan a los fenotipos ms frecuentes, de modo que en la to de los machos puede ir reducindose progresivamente
siguiente generacin esos fenotipos pueden ser los menos cuando la seleccin sexual es intensa hasta llegar a ago-
exitosos en favor de los que eran ms raros en la genera- tarse de modo que el xito del padre no sirva para prede-
cin anterior. Esto significa que la correlacin entre el cir el xito de los hijos. Esto es lo que se conoce como la
xito reproductivo asociado a un genotipo de una genera- paradoja del lek (Borgia 1979, Taylor y Williams 1982,
cin a la siguiente es baja e incluso negativa. El resultado Kirkpatrick y Ryan 1991, Rowe y Houle 1996, Kotiaho et
puede ser una dinmica de fluctuaciones entre los al. 2001), ya que el problema se plante para explicar la
genotipos predominantes a lo largo del tiempo. En ese evolucin de este tipo de sistema de apareamiento en el
escenario la reproduccin sexual parece crucial (Hamilton cual la estrategia de las hembras se supone impulsada por
1980, Hamilton et al. 1990). los beneficios de aparearse con un buen macho. Un n-
Sin embargo, ni los modelos ni las evidencias empri- mero creciente de estudios muestran que la varianza he-
cas son definitivas. An no hay acuerdo sobre cmo ocu- redable que afecta al xito parece no agotarse, debido pro-
rrira realmente el proceso desde el punto de vista de la bablemente a que captura la mayor parte de la variabili-
gentica de poblaciones (Barton 1995, Otto y Michalakis dad del genoma a travs de caracteres sexuales cuya ex-
1998). Hay cierta evidencia correlacional, aunque no con- presin es dependiente de la condicin general del indivi-
cluyente, entre la existencia de reproduccin sexual y la duo (Houle 1992, Pomiankowski y Mller 1995, Rowe y
presin de parsitos a escala geogrfica (Hamilton et al. Houle 1996, Kotiaho et al. 2001). Adems, las hembras
1990, Ladle 1992). Para que la hiptesis de la Reina Roja de hecho se benefician de aparearse con machos genti-
186 Juan Carranza Almansa
camente superiores (Petrie 1994, Hasselquist et al. 1996, menos beneficiosa que otras. Parece por tanto sorpren-
Sheldon et al. 1997; ver Captulo 13). Sin embargo, no dente, que la teora de juegos no haya sido aplicada al
parece posible asignarle a este tipo de beneficios una problema del mantenimiento de la reproduccin sexual
magnitud tal como para mejorar el doble beneficio que se frente a otras estrategias reproductivas.
obtendra mediante la partenognesis. Carranza (en preparacin) ha analizado el problema
Kodrick-Brown y Brown (1987) retoman las ideas de de la estabilidad evolutiva considerando las siguientes
Trivers (1976) y discuten los posibles beneficios para las estrategias reproductivas: (S1) asexualidad o partenog-
hembras de aparearse con machos portadores de buenos nesis, (S2) hermafroditismo, (S3) isogamia o cuidado bi-
genes para la competencia en el contexto de la seleccin parental, (S4) sexo costoso o polignico. De ellas, tres son
sexual, indicando que stos supondran un beneficio com- sexuales, aunque slo la ltima incluye el doble coste (ver
plementario a otros beneficios de la recombinacin, de ms arriba, en el apartado coste del sexo). Si imagina-
modo que globalmente podran contrarrestar el doble coste mos una poblacin hipottica donde los reproductores
del sexo. puedan mutar a cualquiera de estas cuatro estrategias, se
demuestra que la asexualidad (o partenognesis, S1) no
Seleccin de grupo y seleccin individual es evolutivamente estable, porque siempre podra ser des-
en el problema del sexo plazada por cualquiera de las estrategias sexuales que no
incluyen el doble coste (S2 S3). El sexo sin el doble
En general se admite que los beneficios adaptativos a coste significa que existen los beneficios de la recombi-
nivel de grupos o poblaciones (Wynne-Edwards 1962) no nacin, cualesquiera que sean, pero no requiere que stos
suponen una importante fuerza selectiva comparada con sean tan elevados como cuando se necesita compensar el
los beneficios a nivel de individuos o genes (Maynard- doble coste. Una vez establecida la estrategia sexual no
Smith 1978, Hamilton 1967, Williams 1975; ver Captu- costosa (S2 S3) ser invadida por el sexo costoso (S4)
lo 5). En el problema del mantenimiento del sexo, sin siempre que el medio ambiente y las caractersticas de la
embargo, la mayora de las ideas propuestas parecen re- especie en cuestin permitan que algunos individuos se
signarse a aceptar la seleccin a nivel de grupo. Algunos apareen con varios del otro sexo. Los beneficios deriva-
autores explcitamente argumentan que, en este caso, se dos de los apareamientos mltiples son especialmente al-
trata precisamente de una situacin de competencia entre tos cuando la poblacin est formada mayoritariamente
poblaciones sexuales y asexuales que debe ser abordada por individuos sexuales no polignicos (S2 y S3), ya que
desde el punto de vista de la seleccin de grupo (Nunney asumiendo una cierta heredabilidad de las estrategias, los
1989). Otros, por el contrario, comparten las palabras de hijos de los estrategas S2 y S3 son menos competitivos
William Hamilton: el sexo debe demostrarse beneficio- que los hijos de los estrategas S4 en la competencia intra-
so para el individuo sexual, no slo para la poblacin en sexual. La estrategia sexual costosa (S4) tampoco es EEE.
su conjunto (Hamilton 1975). En este sentido, segn Una vez establecida puede ser invadida por la asexuali-
hemos visto ms arriba, algunas teoras (principalmente dad (S1). Pero de nuevo, las estrategias sexuales no cos-
de tipo ambiental) tratan de ver si los beneficios seran tosas (S2 y S3) podran invadir la poblacin asexual. Esta
tales en una sola generacin, pero otras (fundamentalmen- dinmica sugiere ciclos en tiempo evolutivo. La simula-
te las mutacionales) necesitan de muchas generaciones. cin mediante ordenador muestra que estos ciclos ocurri-
Si se encuentran beneficios que a nivel poblacional com- ran siempre que se den dos condiciones: (1) el medio
pensan el doble coste del sexo, eso no ser an suficiente ambiente y las caractersticas de la especie favorecen a
para explicar por qu una hembra individual no opta por los individuos que consiguen apareamientos mltiples (es
una reproduccin partenogentica si eso le supone bene- decir, puede aparecer el sexo costoso), y (2) las mutacio-
ficios a nivel de sus genes. Como se ha comprobado para nes entre estrategias son siempre posibles. Si no se cum-
otros muchos problemas en biologa evolutiva (tales como ple la condicin 1, las estrategias sexuales no costosas
la proporcin de sexos, la cooperacin, las estrategias (S2 y S3) son EEE y la asexualidad no puede invadirlas.
sexuales de los machos, etc.) los beneficios a nivel indi- Cumplindose la condicin 1, los ciclos tendran un final
vidual explican que determinadas estrategias sean favo- cuando los organismos alcanzaran cierta complejidad tras
recidas por la seleccin natural independientemente de perodos largos de evolucin que hiciese imposible la
que eso suponga o no un declive a nivel poblacional. mutacin hacia la partenognesis, dejando de cumplirse
la condicin 2. Lo interesante es que al considerar simul-
La estabilidad evolutiva del sexo tneamente la posibilidad del sexo no costoso, la asexua-
lidad no extingue a las estrategias sexuales, con lo que las
El modo ms apropiado para analizar si la seleccin nicas soluciones posibles son los ciclos o la estabilidad
favorece a una estrategia frente a otras alternativas, en del sexo (Tabla 2).
base a los beneficios que reporta a los individuos que la Los resultados del anlisis de la estabilidad evolutiva
practican y en funcin de las estrategias empleadas por del sexo suponen que el sexo costoso puede llegar a esta-
otros miembros de la poblacin, es el uso de la teora de blecerse en una poblacin aunque los beneficios de la re-
juegos (Maynard-Smith 1982). La teora de juegos per- combinacin no sean del doble. Muchas de las teoras
mite explicar por qu una estrategia es evolutivamente expuestas ms arriba muestran beneficios de la recombi-
estable (EEE), independientemente de que pueda parecer nacin; muchos de ellos son convincentes y para algunos
CAPTULO 9: LA EVOLUCIN DEL SEXO 187
vez, cuanto ms pequea es la masa de agua continental del sexo. Por otra parte, encontrar pareja es ms fcil cuan-
mayores variaciones puede sufrir y de modo ms impre- do la densidad es alta. No obstante, como indica Burt
decible. En los ocanos, las variaciones fsicas son mayo- (2000), es posible que el momento en que ocurre la repro-
res hacia la costa y la estabilidad es mayor en aguas pro- duccin sexual dentro de un ciclo de alternancia entre
fundas. En cuanto a la latitud, las reas ms cercanas a los ambos tipos de reproduccin no tenga realmente que ver
polos experimentan condiciones ms cambiantes y extre- con las razones evolutivas que mantienen el sexo, y pue-
mas que las zonas tropicales. Todo ello sugiere que el sexo de llevar por tanto a seguir pistas equivocadas.
no es una adaptacin a la impredecibilidad de las condi- A lo largo de la sistemtica, la asexualidad aparece de
ciones fsicas sino que ms bien se asocia a la existencia modo disperso, aunque hay ciertos grupos que claramen-
de intensas interacciones de tipo bitico (Trivers 1985). te carecen de ella (ver e.g. Maynard-Smith 1978, Burt
El sexo se relaciona con altas densidades y largo tiempo 2000 y las referencias incluidas en esta ltima). Disper-
de existencia de una poblacin en un hbitat determina- sos por diferentes taxones existen grupos que se han man-
do, mientras que la asexualidad predomina en hbitats tenido durante largos perodos de tiempo evolutivo con
marginales y de reciente colonizacin (Trivers 1985, Peck reproduccin asexual (Judson y Normak 1996). En gene-
et al. 1998). ral la asexualidad es ms comn en organismos ms sim-
La asociacin de la asexualidad con la competencia ples, pero no existe una relacin clara. Por otra parte, es
bitica puede entenderse como evidencia en favor de la necesario no perder de vista que en organismos con cui-
hiptesis de la Reina Roja, ya que ambientes estables y dado parental, como aves y mamferos, no es necesaria la
altas densidades se relacionan con alta presencia de par- asexualidad para eludir el doble coste del sexo.
sitos y patgenos adaptados a explotar a la poblacin En estos casos el cuidado biparental desempea el
hospedadora (Hamilton 1980, Hamilton et al. 1990). No mismo papel que la partenognesis desde el punto de vis-
obstante, la densidad poblacional y estabilidad ambiental ta de reducir el coste del sexo. Recientes trabajos mues-
no slo incrementa las interacciones entre especies sino tran que a lo largo de la filogenia de vertebrados ocurren
tambin la competencia dentro de una poblacin. En ge- casos de reduccin de caracteres sexuales secundarios,
neral parece que la asexualidad predomina cuando el xi- incluso con ms frecuencia que los casos de aparicin
to se basa en la fertilidad sin que sea muy importante la (Wiens 2001), lo que parece sugerir ciclos de ms y me-
calidad del genoma (Trivers 1985). nos intensidad de seleccin sexual que podran corres-
La distribucin geogrfica del sexo y la asexualidad ponderse con diferentes puntos a lo largo del gradiente
(partenognesis geogrfica) parece responder bien al mo- entre sexo costoso y cuidado biparental, aunque esta in-
delo propuesto por Peck et al. (1998), de modo que la terpretacin no ha sido explorada de momento.
adaptacin a un ambiente con alta densidad favorecera Por ltimo, desde el punto de vista de la estabilidad
el sexo, mientras que la colonizacin reciente de reas a evolutiva y de las ventajas de los apareamientos mlti-
las cuales los organismos estn poco adaptados favorece- ples (Carranza, en preparacin; ver ms arriba), se espe-
ra la asexualidad debido a los costes que se derivaran de rara que cuando el potencial para la poliginia es bajo,
aparearse con inmigrantes maladaptados. Otros costes pudiesen coexistir o alternar la asexualidad con la repro-
secundarios del sexo, como es el encontrar pareja, tam- duccin sexual poco polignica, es decir no costosa, ya
bin aumentan cuando la densidad de poblacin es baja, que incluso una baja frecuencia de reproduccin sexual
y podran aadir ventajas a la asexualidad en reas margi- permite los beneficios de la recombinacin (Hurst y Peck
nales. La prevalencia del sexo en condiciones estables de 1996). Estas podran ser las circunstancias de hbitats
alta densidad y competencia intraespecfica se puede ex- marginales con baja densidad. En cambio, cuando el po-
plicar tambin segn el modelo de Doncaster et al. (2000, tencial para la poliginia es alto, no podran coexistir el
ver ms arriba), ya que en esas condiciones los clones sexo y la asexualidad, ya que los genomas de los especia-
competiran ms con ellos mismos que con los organis- listas en apareamiento invadiran la poblacin. Estas po-
mos sexuales, y por tanto difcilmente podran invadir a dran ser las circunstancias de hbitats saturados. Esta
una poblacin sexual adaptada a un medio ambiente de- explicacin podra ser igualmente aplicable al hecho de
terminado, cuyo crecimiento est limitado por la compe- que la asexualidad se encuentra con ms frecuencia en
tencia intraespecfica. grupos con sexo no costoso (isogamia, cuidado biparental)
Muchas especies presentan alternancia de sexualidad que en grupos con sexo costoso (anisogamticos,
y asexualidad. En esos casos, la interpretacin clsica es polignicos) (Hurst y Peck 1996). Cuando el medio pro-
que la reproduccin asexual ocurre en la fase de creci- porciona potencial para la poliginia, los ciclos esperables
miento poblacional, cuando el xito depende de la fertili- entre sexo costoso y asexualidad se mantendran de modo
dad, mientras que el sexo aparece asociado a los perodos inestable hasta dar lugar a sexualidad obligada sin posibi-
de mxima densidad poblacional (Bell 1982, Trivers lidad de retorno a la asexualidad. Queda an pendiente
1985). Tambin el efecto de los parsitos es mximo jus- ver si las evidencias apoyan las ideas, antes de que el pro-
to despus de las fases de alta densidad. Ambas razones, blema del sexo pueda dejar de ocupar un lugar preferente
alta competencia intraespecfica y genotipos de resisten- entre los enigmas de la biologa evolutiva.
cia frente a los parsitos, podran ajustarse a la ocurrencia
CAPTULO 9: LA EVOLUCIN DEL SEXO 189
Apndice
Apndice 1: Estrategias reproductivas bsicas.
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TRIVERS, R.L. 1985. Social Evolution. Benjamin/Cummings Publ., WILLIAMS, G.C. 1966. Adaptation and Natural Selection. Princeton
Menlo Park. Univ. Press., Princeton.
WAGNER, G.P. y GABRIEL, W. 1990. Quantitative variation in finite WILLIAMS, G.C. 1975. Sex and Evolution. Princeton University Press,
parthenogenetic populations: what stops Mllers ratchet in absence Princeton.
of recombination? Evolution 44: 715-731. WYNNE-EDWARDS, V.C. 1962. Animal dispersion in relation to so-
WEISMANN, A. 1889. The significance of sexual reproduction in the cial behaviour. Oliver and Boyd, Edimburg.
theory of natural selection. En E.B. Poulton, S. Schnland y A.E.
Lecturas recomendadas
(1) MAYNARD-SMITH, J. y SZATHMRY, E. 2001. Ocho hitos de la evolucin: del origen de la vida a la aparicin del lenguaje.
Coleccin Metatemas, Ed. Tusquets, Barcelona. Versin divulgativa y en castellano del libro de Maynard-Smith y Szathmry The
major transitions in evolution (Oxford Univ. Press 1995), pero que, a diferencia de su precursor ingls, incluye una interesante
seccin introductoria al problema de la evolucin del sexo.
(2) Trends in Ecology and Evolution. 1996, vol 11(2): 41-102. Nmero especial sobre Ecology and Evolution of Sexual Reproduction.
Es un fascculo especial de la conocida revista, dedicado a la reproduccin sexual, a base de artculos de revisin.
(3) MICHOD, R.E. y LEVIN, B.R. 1988. The Evolution of Sex. Sinauer, Sunderland, MA. Coleccin de captulos escritos por diversos
autores entorno al problema de la evolucin del sexo.
(4) WILLIAMS, G.C. 1975. Sex and Evolution. Princeton University Press, Princeton.
(5) Maynard-Smith, J. 1978. The Evolution of Sex. Cambridge Univ. Press, Cambridge. Son los libros ms clsicos que introducen el
problema y aportan las primeras ideas sobre la evolucin del sexo.
Captulo 10: LA EVOLUCIN DEL CUIDADO PARENTAL
El cuidado parental es una adaptacin evolutiva por la cual un organismo reproductor no se limita a producir
copias de su material gentico, sino que adems emplea parte de su presupuesto en aumentar las posibilidades
reproductivas de esas copias, incluso a costa de su propia reproduccin futura. En los organismos con reproduccin
sexual y existencia de sexos separados, se plantea una situacin de conflicto entre el macho y la hembra respecto a
la magnitud de su aportacin al cuidado parental. El resultado de este conflicto afecta a las tasas reproductivas
potenciales de machos y hembras y a la intensidad y direccin de la seleccin sexual. El cuidado parental plantea
decisiones sobre nmero frente a tamao de las cras, as como acerca de cunto invertir en una determinada cra a
costa de las reservas de presupuesto parental para otras cras presentes o futuras. La seleccin natural acta a su vez
sobre las cras para obtener de los padres una cantidad ptima de cuidado parental que puede no coincidir con el
ptimo desde el punto de vista de ellos, lo cual provoca los conflictos paterno-filiales y entre hermanos. Los organis-
mos sexuales deben tomar una decisin acerca de cmo dividir su presupuesto reproductivo en la funcin masculina
y femenina. El reparto ptimo en ambas funciones depende del retorno de xito esperado a travs de cada una de
ellas, en lo que interviene tanto la situacin poblacional como las condiciones del propio organismo reproductor.
Imversin parental
de las posibilidades de este captulo. El lector interesado 1.5
puede encontrarla por ejemplo en Clutton-Brock (1991).
1
Definiciones 0.5
CUIDA
objeto de negociacin entre ambos progenitores.
Los dos progenitores tienen un inters comn en que
el hijo salga adelante, pero no olvidemos que el material
gentico de ambos es diferente y no dejan por tanto de ser
wP2 WP1
competidores en la lucha por la reproduccin. Cada uno
de ellos saldra ganando si el resto de materiales que se
necesiten fuera puesto por el otro. En esta situacin de
DESERTA
conflicto, la hembra en principio se encuentra en desven- wP1 WP0
taja. Trivers (1972) sugiri que una vez que ella ha colo-
cado ms recursos que el macho en cada gameto, la prdi-
da para ella es mayor si el hijo muere. Sin embargo, es wP1(1+p) WP0(1+p)
necesario hacer una precisin. La idea de que se debe con-
tinuar invirtiendo para no perder la inversin ya realizada
es errnea. Dawkins y Carliste (1976) se refirieron a ella
Figura 2. Matriz de teora de juegos que representa el conflic-
como la falacia del Concorde, utilizando el smil del
to entre ambos progenitores sobre cuidar o no de la descen-
avin supersnico, de cuyo proyecto los responsables ar-
dencia. Las casillas incluyen los beneficios para el padre y la
gumentaban que haba que seguir adelante aunque no fue- madre, separados por la diagonal en cada casilla, segn las
se rentable para que todo lo gastado no hubiese sido en opciones posibles. El nmero de cras producidas puede ser
vano. Dawkins y Carliste (1976) indicaron que la selec- mayor cuando la hembra no cuida (W) que cuando cuida
cin favorece en un animal las decisiones en funcin de (w). La supervivencia de las cras puede ser diferente segn
expectativas de xito futuro y no en funcin de recursos cuiden los dos miembros de la pareja (P2), slo uno de ellos
gastados previamente. La relacin entre ambos puede (P1), o ninguno (P0). Si deserta, el macho tiene una determi-
existir, no obstante, si el gasto pasado significa que queda nada probabilidad p de aparearse de nuevo. Segn Maynard-
menos presupuesto para invertir en producir nuevos hi- Smith (1977).
jos. Por ese motivo los animales pueden actuar como si
siguieran la falacia del Concorde. Si a la hembra le queda ros apareamientos de los machos son muy altas y stos
poco presupuesto para empezar a fabricar nuevas cras en siempre desertan, la seleccin se hace ms fuerte sobre
caso de prdida de las actuales, tendr ms inters que el las hembras para que sean capaces de sacar adelante a las
macho en que salgan adelante, lo cual favorecer el cui- cras ellas solas. O por el contrario, si las hembras son
dado uniparental por parte de la hembra. capaces de condicionar su apareamiento a que el macho
El modelo clsico de Maynard-Smith (1978) aborda contribuya, las posibilidades de futuros apareamientos
el conflicto entre ambos progenitores y los factores que para los machos quedan muy reducidas. Un modelo ms
pueden influir en su resultado (Fig. 2). En este modelo el reciente de Webb et al. (1999) incorpora nuevas interac-
problema se plantea en forma de dos opciones discretas ciones no contempladas en el modelo de Maynard-Smith
para cada miembro de la pareja: cuidar o desertar; y la (1977). Por ejemplo, las decisiones individuales, inclu-
situacin se modela mediante una matriz de teora de jue- yendo a los individuos no apareados, influyen sobre la
gos. Los pagos en las casillas de la matriz indican el xito poblacin y eso afecta a las posibilidades de futuros apa-
o beneficio de una opcin en funcin de la opcin adop- reamientos. Adems, las decisiones sobre cuidado paren-
tada por el otro miembro de la pareja. El xito depende tal pueden estar condicionadas no slo por el sexo del
del nmero de cras producidas (W), de sus posibilidades individuo como en el modelo de Maynard-Smith (1977)
de supervivencia cuando reciben ms o menos cuidados sino tambin por su calidad relativa en la poblacin, lo
parentales (P), y de las probabilidades del macho de apa- cual afecta a sus posibilidades de aparearse de nuevo.
rearse de nuevo si deserta (p) (Fig. 2). Las cuatro opcio- Aunque las posibles interacciones entre los indivi-
nes posibles se pueden dar, es decir, que cuiden los dos, la duos de la poblacin, los miembros de la pareja y los
hembra sola, el macho solo, o ninguno, en funcin de los dems parmetros en juego, pueden ser muy complejas,
valores relativos de los parmetros anteriores. En conse- ciertos rasgos generales del resultado del conflicto pare-
cuencia, la contribucin del modelo de Maynard-Smith cen asociados a lo que llamamos en sentido amplio es-
es que puede permitir entender el resultado del conflicto trategias vitales (ver Captulo 8). Los elementos de las
si se conocen los valores de los parmetros implicados. estrategias vitales no determinan exactamente el resulta-
El problema radica en conocer esos parmetros; e incluso do del conflicto entre machos y hembras pero pueden
as, los valores de las variables implicadas no tienen por influirlo. Por ejemplo, el modo de reproduccin puede
qu ser algo esttico, sino que la seleccin tambin los consistir en fecundacin interna o externa. En los anima-
puede moldear como resultado de las interacciones entre les con fecundacin interna, donde el macho deposita los
ellos. Es decir, por ejemplo, si las posibilidades de futu- gametos dentro de la hembra, resulta ms fcil para l
196 Juan Carranza Almansa
40
Nmero de familias
20
10
0
20
ANFIBIOS 0
Peso al macho Control Peso a la hembra
10 Grupos experimentales
Quin cuida
apareamientos, defendiendo un buen lugar donde varias
Figura 3. Abundancia de taxones (nmero de familias en pe- hembras depositan sus huevos (Gale y Deustch 1985).
ces y en anfibios) en los cuales el cuidado de la descendencia En algunos casos, el cuidado uniparental por parte de la
corre a cargo del macho, de la hembra o de ninguno de los hembra ocurre en especies semelparas, o cuando la esta-
dos, segn que la fecundacin sea externa o interna.
cin de reproduccin es muy corta, de modo que hay
Redibujado de Clutton-Brock y Godfray (1991).
muy pocas posibilidades de producir otra puesta y por
tanto los costes de cuidar son bajos para la hembra
desertar de las tareas de cuidado parental, dejando a la (Perrone y Zaret 1979, Gross y Sargent 1985).
hembra en la obligacin de cuidar de la prole si quiere El conflicto entre ambos sexos no es slo una cues-
que sta salga adelante. Cuando la fecundacin es exter- tin dicotmica de cuidar o no, sino que la cantidad de
na, los gametos femeninos son depositados en primer lu- cuidado parental se puede modular. Si ambos cuidan, el
gar y despus los masculinos. Adems, el macho puede conflicto se extiende sobre la cantidad de cuidado parental
controlar ms fcilmente que sea l solo el que libera que dar cada miembro de la pareja. El ajuste puede estar
esperma sobre los gametos femeninos, asegurndose por hacindose de modo continuo, de manera que si uno au-
tanto la paternidad de las cras. En estas circunstancias menta su esfuerzo el otro lo percibe y ahorra. Wright y
las hembras pueden optar ms fcilmente por desertar y Cuthill (1989) realizaron un experimento con estorninos
dejar al macho con la decisin de cuidar a la prole en pintos (Sturnus vulgaris), en el cual aumentaban el coste
lugar de dejar que se pierda, decisin que se refuerza del aporte de alimento para alguno de los miembros de la
gracias a la confianza de paternidad. As, tanto en peces pareja, simplemente colocndole un peso extra. Cuando
telesteos como en anfibios, parece claro que el cuidado uno de los pjaros disminua su aporte debido a la mani-
uniparental del macho predomina cuando la fecundacin pulacin experimental, el otro lo aumentaba; aunque su
es externa (Fig. 3). En la misma figura 3, sin embargo, se esfuerzo adicional, no consegua compensar totalmente
observa que existe una gran variedad de resultados de- la disminucin provocada en su pareja (Fig. 4). Houston
pendiendo de las situaciones. La solucin del conflicto y Davies (1985) mostraron que si el xito de la cra au-
entre sexos depende de mltiples circunstancias que afec- menta de modo asinttico con la cantidad de cuidado
tan a los costes y beneficios que para cada sexo represen- parental que recibe, cada miembro de la pareja tender a
tan las opciones de colaborar o no en el cuidado parental. reducir su esfuerzo si percibe aumentos en el esfuerzo de
Por ejemplo en algunos peces, un macho puede cuidar de su pareja. La forma precisa de la relacin entre el esfuer-
la puesta como medio de aumentar su nmero de zo de uno de los miembros de la pareja y el mximo es-
CAPTULO 10: LA EVOLUCIN DEL CUIDADO PARENTAL 197
bal de la pareja para producir hijos (disminuyendo el cos- hembras. Al fin y al cabo los machos son fabricados tam-
te del sexo, ver Captulo 9). Esto debe traducirse, para la bin por las hembras. La competencia entre machos sue-
hembra, en un mayor nmero de hijos que si ella sola tu- le favorecer el tamao corporal, ya que ste suele estar
viese que producirlos. asociado a ganar en los enfrentamientos agonsticos. Si
Este tipo de preferencia en las hembras hace que aho- un macho grande tiene ms xito reproductivo, las hem-
ra tambin el xito de los machos est basado en su capa- bras grandes sern favorecidas tambin ya que pueden
cidad de conseguir recursos materiales. Como consecuen- producir machos mayores. La seleccin sexual favore-
cia, el potencial reproductivo mximo de los machos tam- ciendo el tamao en los machos, favorece tambin el ta-
bin se limita, ya que si bien alguno podra ser muy hbil mao en las hembras, aunque la intensidad en ellas es
en convencer y fecundar a un elevado nmero de hem- algo menor ya que la relacin entre tamao y xito es
bras, ahora debera conseguir una cantidad proporcional- ms indirecta (a travs del hijo macho), por lo cual se
mente elevada de materiales para mantener ese xito. mantiene la diferencia entre sexos, es decir el dimorfis-
Ms an, la habilidad persuasiva basada en un fenotipo mo sexual. La seleccin sexual no es el nico factor que
no se ve disminuida tras una conquista, y el macho est favorece el aumento de tamao corporal; no obstante,
listo inmediatamente para la siguiente. Por el contrario, existe una relacin positiva entre tamao corporal y di-
los materiales de construccin deben ser entregados morfismo que sugiere la asociacin evolutiva entre am-
para la fabricacin de hijos con lo cual el macho deja bos caracteres (Andersson 1994).
de ser atractivo tras cada entrega en tanto no consiga El tamao corporal afecta a la cantidad de presupues-
rehacer su dote. to disponible para fabricar cras y a la manera en que ste
Con ms materiales, la hembra puede fabricar ms puede distribuirse en el tiempo. En homeotermos, la ca-
hijos. Sin embargo, cuando las condiciones son duras, si pacidad de fabricar materiales para producir hijos est
otros seres vivos tratan de explotar los cuerpos de los hi- relacionada con la tasa metablica basal (Peters 1983).
jos, o si simplemente existe una alta competencia entre Esta tasa, por unidad de peso, disminuye al aumentar el
los machos por los apareamientos, el ADN de la hembra tamao corporal. Esto significa que del total de recursos
puede tener mayores posibilidades de supervivencia si va que un linaje obtiene del medio, la proporcin de ellos
acompaado de un ADN con instrucciones especialmen- que puede dedicar a reproduccin es menor en las espe-
te valiosas para esa situacin. Algunos machos pueden cies de mayor tamao (Peters 1983). Esta relacin puede
tener esas instrucciones, especialmente cuando la compe- apreciarse claramente en mamferos: en las especies de
tencia entre ellos es alta. Si es as, tratarn de ofrecer el menor tamao, el peso de la camada puede llegar a supe-
producto a la hembra, demostrndole esas cualidades. Si rar el 30% del peso de la madre, mientras que en las espe-
los parsitos son un problema, por ejemplo, ser muy con- cies de mayor tamao es slo del 4-5% (Eisenberg 1981,
vincente para la hembra que un macho le muestre ciertas May y Rubenstein 1985).
estructuras (como plumas, colores, etc.) que reflejen au-
sencia de parsitos por tanto probable calidad de sus ins-
trucciones genticas para evitarlos (ver Captulo 13). Un Tamao frente a nmero de cras
macho con un material gentico especialmente apeteci-
ble para las hembras, podr fecundar a una tras otra sin El presupuesto disponible para fabricar cras puede
que su valor para ellas disminuya. Si le exigieran recur- dedicarse a la produccin de pocas cras de gran tamao o
sos materiales, tras un apareamiento su valor cae y en ese a muchas cras pequeas; tamao y nmero constituyen
momento las hembras tendran que optar entre ADN es- un compromiso en la decisin de los padres. El xito de la
pecial sin recursos, o ADN mediocre con recursos. Bajo cra puede estar relacionado con el tamao, con lo cual la
determinadas condiciones, la hembra puede tener menos seleccin acta sobre los padres para dedicar cierta canti-
xito a la larga sacando adelante un alto nmero de hijos dad de recursos a cada cra. Este tema es reconocido en
con material gentico corriente, que optando por criar ecologa evolutiva como la cuestin del tamao del
menos pero con ADN extraordinario. propgulo (Smith-Fretwell 1974, Lloyd 1987). Por ejem-
En funcin de las condiciones ambientales, las hem- plo, si un propgulo de 1 gramo tiene algo ms de la mi-
bras sern seleccionadas para optar por recursos materia- tad de xito que un propgulo de 2 gramos, la seleccin
les o por machos genticamente destacados. Estas prefe- favorecer la produccin de un nmero doble de
rencias de las hembras marcan a su vez las condiciones propgulos de tamao 1 gramo en lugar de la mitad de
que determinan el xito de los machos. Los cuerpos de propgulos de 2 gramos. Es decir, es fundamental la for-
los machos sern construidos para conseguir recursos ma de la relacin entre tamao del propgulo y su xito
materiales o bien para mostrar calidad gentica, segn esperado. En la Figura 6 se muestran algunas de estas
cules sean los beneficios que las hembras buscan al posibles relaciones. Un modo de encontrar el tamao p-
aparearse con ellos. Esto afecta completamente a su dise- timo es seguir un procedimiento tipo valor marginal.
o morfolgico y funcional, a las estrategias que em- Asumimos que el progenitor pretende maximizar el xito
pleen, a cunto vivan, etc. (ver Captulos 9 y 13). Pero a obtenido por unidad de inversin. Grficamente esto es
su vez, la evolucin de las caractersticas de los machos, lo mismo que maximizar la pendiente de una recta que
producida por las preferencias de las hembras, puede afec- pasa por el origen y por algn punto de la curva, lo cual
tar a la evolucin de muchos parmetros en las propias nos lleva a la tangente. Si la curva es de tipo sigmoidal
CAPTULO 10: LA EVOLUCIN DEL CUIDADO PARENTAL 199
W1
W2a
Is
xito de la cra
ol
n
ea
s
de
a
x
toi
a
lo
la
rg
o
W2b
de
la
vi
da
Gemelos Cra nica
Gasto parental por cra
Beneficio o coste
miento en mamferos (Fernndez-Llario et al. 1999). No
obstante, el grado de asincrona es una cuestin de com- P C
promiso, porque una elevada asincrona no es ventajosa
por ejemplo cuando las condiciones de cra son
(b) 2B
estacionales y las cras tempranas tienen ventajas sobre
las tardas. Quizs como resultado de todo ello, el grado
de asincrona es muy variable entre especies (Clutton-
Brock 1991).
Conflicto paterno-filial B
C
Si recordamos que la seleccin natural favorece a los
individuos que hacen mximo su xito reproductivo total
a lo largo de la vida, eso tambin significa que la selec-
cin favorecer a aquellos que dejan de gastar en una cra
determinada en el momento adecuado para invertir en otra.
Esa misma seleccin natural, favorece tambin a aquellos P C
genes que hacen que cuando el cuerpo que los lleva est Gasto parental por cra
en desarrollo, sea eficaz en extraer de sus progenitores
toda la inversin parental posible. El ptimo desde el pun- Figura 10. Conflicto paterno filial sobre la cantidad de gasto
to de vista de los padres y de las cras puede no coincidir, parental en una cra. En (a) se representa la situacin segn
Trivers (1974), donde el beneficio para la madre y la cra es el
lo que origina el conflicto paterno-filial. El conflicto pa-
mismo (B) y los costes son la mitad para la cra (C/2) que para
terno-filial lo es en cuanto al modo de repartir el cuidado
la madre, ya que para la cra se trata de reduccin de xito de
parental entre una cra y las dems, ya sean presentes o hermanos con los que guarda un grado de parentesco de 0.5.
futuras. En los casos en que varias cras coexisten en el (b) La misma situacin segn Lazarus e Inglis (1986), donde el
mismo momento el conflicto paterno-filial lleva apareja- coste para ambas es el mismo ya que se refiere a hijos o her-
do un conflicto entre hermanos en cuanto a la cantidad de manos, como ocurre tambin con los beneficios para la ma-
inversin que cada uno espera recibir. dre (B), mientras que los beneficios desde el punto de vista
El conflicto entre progenitores y cras se evidencia en de la cra son el doble (2B) ya que en ese caso los beneficios
los comportamientos de carcter agresivo o de evitacin los recibe ella misma. Los puntos P y C que representan las
que tienen lugar con frecuencia entre ellos. Por ejemplo cantidades ptimas de gasto bajo ambos puntos de vista son
durante la fase de destete en mamferos o de pollos los mismos.
volantones en aves. Pero el conflicto comportamental tie-
ne su base en las diferencias genticas entre progenitores diera significar para otras cras futuras (coste). Desde el
y cras y en la actuacin de la seleccin a nivel de ambos. punto de vista de la cra esta situacin es un poco diferen-
El conflicto paterno-filial fue descrito por Robert te. La cra est de acuerdo en que hay que tener en consi-
Trivers (1974). La idea de Trivers se bas en la teora de deracin a las cras futuras, ya que son sus hermanos y
seleccin por parentesco desarrollada previamente por hermanas. La diferencia es que para una cra, cada her-
William Hamilton (1964). Imaginemos una madre que est mano/a vale la mitad que ella misma, mientras que para la
invirtiendo en una cra. La inversin en la cra actual re- madre valen igual. Esta discrepancia se traduce en que la
duce sus posibilidades de inversin en otras cras futuras. cra, al contrario que la madre, espera ms inversin en
Su preocupacin debe ser dirigir cada unidad de inver- ella misma que en sus hermanos/as.
sin donde ms renta le produzca. Para ella todas sus cras Trivers (1974) present un modelo grfico para obte-
son equivalentes en trminos de parentesco gentico, lue- ner cul debiera ser la cantidad optima de inversin
go la clave es que seguir invirtiendo en la cra actual parental desde el punto de vista de la madre y de la cra
mientras el aumento en xito que pueda proporcionarle (Fig. 10a). En l se representan costes y beneficios segn
(beneficio) sea mayor que la reduccin en xito que pu- el punto de vista de ambos. Para madre y cra los benefi-
CAPTULO 10: LA EVOLUCIN DEL CUIDADO PARENTAL 203
dencia de manipulacin de los padres por parte de las cras. no sea capaz de dominar a la otra. Una posibilidad en
Trivers (1985) se refiere a los comportamientos de tipo especies en las que existe dimorfismo en tamao es pro-
regresivo que se dan en muchos primates. Por ejemplo ducir primero la cra del sexo de menor tamao y despus
en babuinos (Papio anubis), las cras pequeas son trans- la de mayor tamao, de modo que las diferencias debidas
portadas por las madres recostadas sobre el lomo. Cuan- a la fecha de eclosin y al sexo se anulen mutuamente
do tienen unos tres meses de edad son ya capaces de ca- (Bortoloty 1986). Este parece ser el caso por ejemplo de
balgar sentadas sobre la madre. Sin embargo, al alcanzar algunas rapaces como el halcn Harris (Parabuteo
una mayor edad, incluso superior a un ao y por tanto unicintus) o el guila real (Aquila chrysaetos), donde en
cercana a la independencia, vuelven a echarse sobre el las polladas en las que el sexo de menor tamao (machos)
lomo de la madre. Trivers (1985) interpreta estos com- eclosiona primero es ms difcil que ocurra fratricidio,
portamientos regresivos como un mecanismo de las cras tienen ms xito, y las madres las producen con mayor
para manipular a las madres hacindoles percibir que la frecuencia en esa secuencia favorable (Bednardz y Hayden
cra tiene menor edad de la que realmente tiene, a fin de 1991, Edwards et al. 1988).
prolongar el perodo de cuidado parental. Es comn que el fratricidio sea ms probable cuando
Mucho ms difcil resulta comprobar si realmente es- las condiciones son desfavorables. Las hembras del alca-
tos comportamientos producen en los padres un aumento traz de patas azules (Sula nebouxii) ponen habitualmente
en la cantidad de cuidado parental por encima de su pti- dos huevos y los incuban desde la puesta del primero de
mo. Stamps et al. (1985) demostraron que los periquitos modo que eclosionan con unos cuatro das de diferencia.
(Melopsiltacus undulatus) manipulaban a sus padres Drummond y Garca (1989) realizaron un experimento
incrementando sus llamadas de peticin. Los machos res- consistente en reducir la cantidad de alimento que reci-
pondan a estas llamadas aumentando su aporte de ali- ban los pollos, a base de colocarles una cinta adhesiva en
mento, aunque no ocurra as con las hembras que ali- el cuello que les impeda tragar. El pollo ms grande au-
mentaban a los pollos ms pequeos independientemente mentaba sus agresiones conforme su peso descenda por
del nmero de llamadas que realizasen. No se pudo de- debajo del normal, de modo que llegaba a matar a su her-
mostrar tampoco si esta manipulacin afectaba realmente mano pequeo cuando su peso sufra una reduccin del
al xito de las cras o al xito futuro de los progenitores, 25% respecto al peso normal.
por lo que la evidencia es muy parcial. En algunos insectos hay cierta evidencia de que las
El tamao de la pollada o camada puede afectar al cras fuerzan las estrategias de los padres respecto al ta-
nivel esperado de conflicto entre padres e hijos. Si el n- mao de puesta. En himenpteros parasitoides, las hem-
mero de cras es mayor, la extorsin de los padres por bras ponen huevos dentro de un hospedador. Algunas es-
parte de una cra en su propio beneficio tiene mayores pecies ponen un nmero alto de huevos mientras que otras
consecuencias negativas sobre su propia eficacia inclusi- ponen slo uno (Le Mesurier 1987). Godfray (1986, 1987)
va, ya que afecta a un nmero mayor de hermanos. Al mostr que si el tamao de puesta es pequeo, una larva
menos tericamente, a medida que la manipulacin in- puede incrementar su xito eliminando a sus hermanas,
cluye un componente mayor de prdida de eficacia inclu- cosa que no ocurre con tamaos de puesta grandes: elimi-
siva, la discrepancia de intereses entre padres y cras debe nar a algunas sirve de poco y eliminarlas a todas supone
disminuir (Harper 1986). un alto coste en eficacia inclusiva. En esas condiciones,
El conflicto entre padres e hijos incluye tambin dis- es posible que la estrategia de las madres se vea forzada a
crepancias respecto al tamao de la pollada/camada. En consistir en puestas grandes o en cras nicas, evitando
poca de escasez, menos hermanos significa mayor canti- los tamaos de puesta pequeos (Godfray 1994).
dad de alimento para los supervivientes. Los adultos esta- Un ejemplo tpico de discrepancia entre padres e hijos
ran de acuerdo en reducir el nmero de cras si eso signi- es la cuestin del sexo de la descendencia en himenpteros
fica un aumento en calidad/cantidad de supervivientes, e sociales. Debido a la haplodiploida, las obreras estn ms
incluso una cra de baja calidad estara dispuesta a sacri- relacionadas con sus hermanas (0.75) que con sus herma-
ficarse por el conjunto si su prdida es compensada por el nos (0.25), mientras que la reina guarda un grado de pa-
aumento en eficacia inclusiva derivada de la mejora de rentesco de 0.5 con sus hijos e hijas. La reina est intere-
sus hermanos (OConnor 1978). Sin embargo, cada una sada en dividir su presupuesto parental equitativamente
de las cras de ms calidad estar interesada en la reduc- entre ambos sexos, mientras que los genes de las obreras
cin de pollada ms all incluso del inters de los proge- se veran favorecidos si la produccin de cras hembras
nitores (OConnor 1978, Parker y Mock 1987). Si las cras se aumentase en la proporcin 3:1 respecto a machos. En
son capaces de matar a sus hermanos, es posible que el muchas especies de himenpteros parece que las obreras
resultado de este conflicto sea un tamao final de pollada ganan este conflicto (Trivers y Hare 1976). En avispas
ms acorde con el ptimo de las cras que de los padres del gnero Polistes, sin embargo, el conflicto parece ga-
(Parker y Mock 1987). Los padres pueden entonces sim- narlo la reina, posiblemente porque se ocupa ms del cui-
plemente tratar de sacar adelante el ptimo nmero de dado de huevos y larvas que en otros himenpteros y pue-
cras segn los intereses de los hijos, o desarrollar proce- de ejercer ms directamente un control sobre la distribu-
dimientos para evitar el fratricidio, como por ejemplo re- cin de los recursos en funcin del sexo de las cras
ducir las diferencias de tamao entre cras para que una (Metcalf 1980).
CAPTULO 10: LA EVOLUCIN DEL CUIDADO PARENTAL 205
Cuidado parental en funcin del sexo de la cra para el problema de la produccin de cras de ambos sexos
como para organismos hermafroditas. En este ltimo caso,
En los organismos con reproduccin sexual, los la decisin sobre la inversin en uno y otro sexo se pro-
reproductores deben tomar una decisin sobre cmo re- duce en relacin a cuntos recursos se dedican a ambas
partir sus recursos parentales en la produccin de cras de funciones reproductivas dentro de un mismo organismo.
uno u otro sexo. El objetivo ltimo de producir descen- Esto no es exactamente inversin parental sino ms bien
dientes es que stos puedan a su vez producir nietos. La una decisin dentro de la estrategia vital de un organis-
decisin de producir los descendientes de un sexo u otro mo, pero su desarrollo ha sido la base de toda la teora de
estar basada en el nmero de nietos esperados. asignacin de recursos en funcin del sexo, aplicable tam-
bin a la produccin de cras macho y hembra.
El equilibrio de Fisher en la inversin en cras En los hermafroditas resulta ms fcil entender que
macho y hembra aumentos en el xito a travs de una de las funciones no
tienen por qu significar necesariamente una reduccin
En una poblacin sexual diploide, todo descendiente equivalente en la otra funcin. Por ejemplo, muchas es-
es hijo exactamente de un padre y de una madre. Como tructuras pueden ser compartidas, o la efectividad de una
reconoci Fisher (1930), esta afirmacin trivial tiene im- estructura dedicada a una funcin pudiera verse benefi-
portantes consecuencias. Por ejemplo, en una poblacin, ciada si existe la otra funcin. Igualmente, el xito de la
el xito del conjunto de los machos es siempre exacta- funcin masculina puede estar limitado por caractersti-
mente igual al del conjunto de las hembras. Si existe el cas de las estrategias vitales. Por ejemplo, si existe una
mismo nmero de machos y de hembras, el xito prome- determinada proporcin de autofecundacin, el xito de
dio esperado para los individuos de ambos sexos es tam- invertir en la funcin masculina disminuye y no se cum-
bin el mismo. Evidentemente, si un sexo es ms escaso ple el equilibrio de Fisher, como es el caso por ejemplo de
el xito promedio de los individuos de ese sexo es mayor. muchas plantas monoicas (Campbell 2000) y animales
Por ese motivo, la seleccin favorece a los productores hermafroditas simultneos (ambas funciones sexuales es-
del sexo escaso, lo cual tiende a mantener estable la pro- tn activas al mismo tiempo). En un animal de este tipo,
porcin de sexos (Fisher 1930). el mejilln de agua dulce (Utterbackia imbecillis), se ha
Pero qu ocurre si por ejemplo los machos, para te- encontrado que existe variabilidad entre poblaciones en
ner xito, necesitan el doble de recursos parentales que el grado de autofecundacin, existiendo una correlacin
las hembras? Para una madre, no sera interesante produ- negativa entre el grado de autofecundacin y la propor-
cir un macho a menos que el xito esperado (en nietos) cin de inversin que se dedica a la funcin masculina en
sea del doble que produciendo una hembra. Dicho de otro forma de tejido reproductivo y produccin de esperma
modo, en una poblacin en la que hubiese el mismo n- (Johnston et al. 1998).
mero de machos que de hembras, si los machos cuestan el En hermafroditas simultneos puede ocurrir que los
doble de producir, las madres ganaran ms produciendo apareamientos sean siempre recprocos, es decir que los
hembras que machos hasta que el nmero de machos sea individuos se unen en parejas de modo que cada uno in-
la mitad que el de hembras y entonces su xito medio sea semina al otro y es inseminado por l. Si esto es as, la
del doble. Esta es la idea del equilibrio propuesto por inversin en la funcin masculina no tiene por qu igua-
Fisher (1930) para la asignacin de recursos a cras ma- lar a la inversin en la femenina. Simplemente con pro-
cho y hembra. Como consecuencia de ello, en una pobla- ducir el esperma necesario para inseminar los huevos de
cin sexual diploide se espera que, en conjunto, los recur- la pareja es suficiente, y todo el esperma extra que se pro-
sos parentales se dividan por igual en la produccin de dujese no significara ms xito. En estos casos no se cum-
cras macho y hembra. ple el equilibrio de Fisher. Charnov (1982) revisa desde
este punto de vista el sistema de apareamiento en cirrpe-
Asignacin de recursos a las funciones dos marinos y sugiere que el hermafroditismo y la reduci-
masculina y femenina da inversin en la funcin masculina en muchas especies
podra estar relacionada con limitaciones en el nmero de
El planteamiento terico expresado por Fisher (1930) individuos a los que pueden fecundar. Sin embargo, hay
y que conduce a la conclusin del equilibrio poblacional organismos hermafroditas en los que cada individuo trata
en la inversin en machos y hembras, asume que las cras de inseminar a cuantos puede, sin aceptar esperma de to-
son liberadas a una poblacin grande donde existe libre dos ellos (Michiels 1998). En estos casos la seleccin fa-
competencia por los apareamientos, de modo que a medi- vorece la inversin en la funcin masculina hacia el equi-
da que los padres asignan su inversin parental a uno u librio de Fisher.
otro sexo, las ganancias en xito que obtienen a travs de En las especies con sexos separados las predicciones
una de las funciones sexuales significan prdidas propor- de Fisher son ms robustas y generales. Hemos mencio-
cionales en la otra. En algunos casos estos supuestos po- nado para hermafroditas que si las posibilidades de
dran no ajustarse a la realidad, lo cual podra afectar al apareamientos se encuentran limitadas a una pareja por
equilibrio de Fisher. individuo la seleccin puede favorecer una reduccin en
La teora de asignacin de recursos en funcin del sexo la inversin en la funcin masculina respecto a la femeni-
(sex allocation; Charnov, 1982) fue desarrollada tanto na, contraria al equilibrio de Fisher. A primera vista po-
206 Juan Carranza Almansa
dra parecer que en especies con sexos separados, un sis- poblacin. Un bonito ejemplo es el trabajo experimental
tema obligadamente mongamo podra producir el mis- llevado a cabo con un pez tpico de los acuarios, el platy
mo efecto. Sin embargo esto es falso. El equivalente, para (Xiphophorus maculatus), donde se muestra que lneas
una especie con sexos separados, a la limitacin a una genticas que comienzan el experimento con marcados
pareja en los hermafroditas, sera que todos los hermanos desequilibrios en la proporcin de sexos corrigen hacia el
tuviesen que compartir una sola hembra. Aunque cada equilibrio en el plazo de tan slo dos o tres generaciones
hijo en una especie mongama slo pueda acceder a una (Basolo 1994).
pareja, la madre obtiene aumentos lineales en el xito
conforme produce ms hijos, con lo cual la estrategia Sexo de las cras en funcin de las condiciones de la madre
evolutivamente estable resultante es el equilibrio de
Fisher. Cuando una poblacin est en equilibrio de Fisher, un
Las predicciones sobre estabilidad evolutiva asumen progenitor medio gana lo mismo produciendo hijos que
libre competencia entre los hijos de diferentes madres. hijas. Si la poblacin es suficientemente grande, la pro-
Este supuesto no se cumple cuando hay competencia lo- porcin de sexos producida por un determinado indivi-
cal por los apareamientos (Hamilton 1967). Veamos un duo reproductor tiene un efecto despreciable en la pro-
ejemplo. La avispa parasitoide Nasonia vitripenis pone porcin de sexos poblacional. Es decir, a una madre le
huevos en larvas de mosca. Las larvas de la avispa se de- dara lo mismo emplear sus recursos slo en hijas, slo en
sarrollan y se aparean dentro de la larva de mosca hijos, o en cualquier combinacin de hijos e hijas. Sin
hospedadora antes de salir al exterior. Si una sola avispa embargo, esto asume que todas las madres son igual de
parasita a una mosca, el apareamiento ocurre entre her- efectivas criando hijos o hijas. Si por alguna razn los
manos. En ese caso el xito de la avispa madre puede hijos o hijas de diferentes madres difieren en sus posibili-
aumentar linealmente con la inversin en hembras pero dades de xito, la seleccin favorecera una cierta espe-
no con la inversin en machos. Esto se debe a que si uno cializacin de las madres en determinado sexo en fun-
o pocos machos son capaces de fecundar a todas sus hijas cin de sus posibilidades relativas de xito.
no ganar nada produciendo un exceso de machos. En Trivers y Willard (1973) propusieron que la seleccin
esas circunstancias, el ptimo para la madre es una situa- natural debera actuar sobre las madres para influir, en
cin en la cual la inversin en ambos sexos es desigual. funcin de su condicin, en el sexo de sus cras. El mode-
Conforme el nmero de avispas parsitas que ponen hue- lo verbal de Trivers y Willard (1973) se basa en tres su-
vos en un mismo hospedador es mayor, aumenta la pro- puestos: (1) Las madres en buena condicin producen cras
porcin de gasto en machos hasta llegar al equilibrio de en mejor condicin que las producidas por las madres en
Fisher (Werren 1983; ver Fig. 1 en Captulo 9). peor condicin. (2) La condicin de las cras a la inde-
Otros casos, adems de la competencia local por el pendencia afecta a su condicin de adultos. (3) Las cras
apareamiento, producen desviaciones en el equilibrio de de un sexo (generalmente machos) aumentan ms su xi-
igual inversin en ambos sexos (revisin en Hardy 1997). to que las cras del otro sexo (hembra) al aumentar ligera-
En general se trata de procesos en los cuales hay una es- mente su condicin.
tructura social o poblacional que hace que no se cumpla Bajo estas circunstancias, las madres en buena condi-
el supuesto de que los descendientes son liberados a una cin relativa al resto de la poblacin deberan producir
poblacin suficientemente grande y panmctica (es decir, preferentemente cras macho y las madres en peor condi-
los cruces reproductivos pueden ocurrir con probabilidad cin deberan producir preferentemente cras hembra.
similar entre todos los miembros de la poblacin). Por Cuando enunciaron su modelo, Trivers y Willard pensa-
ejemplo, si un sexo se dispersa menos que el otro y com- ban en animales del tipo de un ciervo (mencionaban al
pite por los recursos de los padres, stos pueden estar in- reno Rangifer tarandus). Uno de los ejemplos ms claros
teresados en reducir su inversin en ese sexo (teora de la en favor de la hiptesis de Trivers y Willard es precisa-
competencia local por los recursos: Clark 1978, Silk mente el ciervo (Cervus alaphus). En esta especie la con-
1984). Si por el contrario, uno de los sexos permanece dicin de las madres afecta ms al xito de sus hijos que
junto a los padres colaborando en la cra de futuros her- de sus hijas (Fig. 12) y, de acuerdo con la prediccin, las
manos, la inversin puede resultar sesgada hacia ste sexo madres en buena condicin (dominantes) producen una
(teora del aumento local de recursos o de la devolucin descendencia ms sesgada hacia machos que las madres
de la inversin parental: e.g. Lessels y Avery 1987). en peor condicin (subordinadas) (Fig. 13; Clutton-Brock
Conviene recordar que el equilibrio en la inversin en et al. 1986). Para otras especies tambin se ha encontrado
machos y hembras se espera al final del perodo de inver- evidencia en favor de la hiptesis de Trivers-Willard, (ver
sin parental, es decir a la independencia de las cras. La revisiones en Clutton-Brock 1991, Gomendio 1994, Hardy
proporcin de inversin en ambos sexos cercana a la con- 1997). Las especies de mamferos polignicos son quizs
cepcin o al nacimiento no tiene por qu estar equilibra- las que mejor se adaptan a los supuestos de Trivers-Willard
da. A pesar de las dificultades para comprobar emprica- (Clutton-Brock y Iason 1986), aunque tambin hay evi-
mente las predicciones de Fisher, los datos existentes in- dencia para especies de aves (Clutton-Brock 1986). Las
dican que el equilibrio de Fisher puede ser la norma en predicciones de Trivers-Willard se han tratado de verifi-
especies con sexos separados donde se cumplen los su- car en una enorme cantidad de especies, y los resultados
puestos de libre competencia entre los individuos de la no son en absoluto unnimes. Algunos trabajos apoyan
CAPTULO 10: LA EVOLUCIN DEL CUIDADO PARENTAL 207
12
xito reproductivo de las cras
100
10
6 60
4
40
2
20
0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8 0.9 1.0
Subordinada Dominante
Dominancia de la madre
Dominancia de la madre
Figura 12. xito reproductivo de las cras macho y hembra de Figura 13. Proporcin de sexos al nacimiento (porcentaje de
ciervo en funcin de la dominancia de la madre (De Clutton- cras macho) producida por hembras de ciervo en funcin de
Brock et al. 1984). su dominancia (De Clutton-Brock et al. 1986).
las predicciones pero otros muchos no; y se ha sugerido, pa parasitoide gana ms a travs de sus hijos macho cuan-
que dado que los resultados positivos son ms fciles de do stos se desarrollan en un hospedador grande y de bue-
publicar, es muy posible que la cantidad de casos en los na calidad, entonces la seleccin actuar sobre la avispa
que no se ha encontrado evidencia en favor de la hipte- para que ajuste el sexo de la cra en funcin de la calidad
sis sea an mayor (Festa-Bianchet 1996). del hospedador (Charnov et al. 1981). El efecto ms radi-
Es posible que en muchos casos no se estn realizan- cal del ambiente sobre el sexo de la cras ocurre en mu-
do adecuadamente las predicciones porque no se conozca chas especies de reptiles donde el sexo de las cras no est
la relacin entre las variables en juego. Por ejemplo en predeterminado genticamente, sino que se diferencia en
los primates cercopitecinos las hembras dominantes tien- funcin de la temperatura que experimentan los huevos
den a producir ms hijas que hijos (Altmann 1980, durante su desarrollo (Charnov y Bull 1977). Este meca-
Simpson y Simpson 1982, Gomendio 1990). Sin embar- nismo de determinacin del sexo se da en cocodrilos, tor-
go, parece que el rango de las madres en estas especies tugas y algunos lagartos. Los patrones son muy variados:
puede influir ms sobre el xito de las hijas que sobre el en unas especies a ms temperatura se desarrollan ma-
de los hijos, ya que las hijas heredan el rango de las ma- chos, en otras hembras, y en otras los machos aparecen a
dres (Clutton-Brock y Albon 1982). Por otra parte, no slo temperaturas intermedias mientras que las hembras ocu-
los beneficios para las cras sino tambin los costes rren a temperaturas ms extremas. En principio cabe su-
reproductivos para las madres, pueden ejercer una impor- poner que estos sistemas se han mantenido por seleccin
tante influencia en el ajuste de la proporcin de sexos. natural debido a que debe existir una relacin entre el xito
Gomendio et al. (1990) mostraron que los resultados de un determinado sexo y la temperatura a la cual se desa-
opuestos en especies como el ciervo y el macaco rhesus rrolla. Sin embargo, aparte de esta idea obvia no existe
(Macaca mulata) podan explicarse en base a los costes an una explicacin general para estos patrones tan pecu-
reproductivos para las madres. En el caso del ciervo, las liares de determinacin del sexo en reptiles (ver Charnov
madres subordinadas sufren mayores costes (en trminos 1982, Bull 1983, Shine 1999).
de mortalidad y reduccin de fertilidad futura) cuando Una pregunta recurrente, cuando se entra en contacto
cran un cervatillo macho. En el macaco rhesus, en cam- con hiptesis como la de Trivers y Willard (1973), es cmo
bio, aunque el coste fisiolgico parece no ser muy dife- hacen las madres para influir en el sexo de la cra. En
rente en funcin del sexo de la cra, existen importantes especies haplodiploides el sexo puede controlarse fecun-
costes sociales: las hijas heredan el rango de sus madres y dando o no los huevos, como vimos ms arriba. En repti-
las hembras dominantes se muestran muy agresivas hacia les, el mecanismo por medio del cual ocurre el ajuste est
las subordinadas con hijas, lo cual hace que a stas les ms claro que la explicacin adaptativa sobre el modo en
resulte ms rentable producir hijos macho (Gomendio et que la seleccin natural lo favorece. En aves y mamfe-
al. 1990). ros, por el contrario, las ideas adaptativas estn experi-
Charnov (1979) generaliz la idea de Trivers-Willard mentando un fuerte crecimiento, pero se conoce muy poco
a los casos en que el ambiente en que se ha de desarrollar sobre los mecanismos por los cuales una madre puede
la descendencia puede influir de modo diferente en el xito influir en el sexo de la descendencia (Clutton-Brock
de la cra segn el sexo. Dentro de esa idea de ambiente 1991). En algunos mamferos que producen varias cras
en sentido amplio estn las condiciones de la madre, pero por parto, se ha visto que los abortos diferenciales en fun-
tambin otras circunstancias ambientales que afectan al cin del sexo podran influir en la proporcin de sexos
desarrollo de las cras, siempre que su efecto sea diferen- resultante al nacimiento (Clutton-Brock y Iason 1986,
te para las cras macho y hembra. Por ejemplo, si una avis- Gosling 1986). En el coip (Myocastor coypus), las hem-
208 Juan Carranza Almansa
1.0 1
s(v)
0.8 .8
xito de la cra
xito de la cra
m(m*) m(r)
0.6 mk(r) .6 r(v)
f(f*) f(r)
0.4 .4
0.2 .2
f* m*
0.0 0
0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 0 .25 .5 .75 1 1.25 1.5 1.75 2
Gasto parental por cra (r) Inversin parental por cra (v)
Figura 14. Relacin hipottica entre el xito de la cra y el Figura 15. xito de cras macho ((v)) y hembra ((v)) en fun-
gasto parental que recibe. La funcin (r) representa el xito cin de la inversin parental (v) que se dedica a ellas. La cur-
de cras macho y (r) el xito de cras hembra. La lnea vas se derivan de las dos de la Figura 19. Cada curva de la
discontnua k(r) corresponde a la situacin inicial para los Figura 19, expresada en funcin del gasto parental, da lugar a
machos que no es evolutivamente estable. Los valores de gasto varias curvas cuando se expresan en funcin de la inversin
parental f* y m* indican los ptimos que hacen mximo el parental, cada una de las cuales corresponde a madres dife-
xito por unidad de gasto. La estabilidad evolutiva se alcanza rentes en funcin de su condicin. La condicin de las ma-
cuando las pendientes de las rectas que pasan por el origen y dres hace que un determinado valor de inversin correspon-
por ambos valores de gasto ptimo se igualan (ver texto). da a diferentes valores de gasto (que es lo que realmente re-
ciben las cras) y por tanto a diferentes xitos asociados. El
equilibrio evolutivamente estable se alcanza cuando los pro-
bras en buena condicin, abortan tempranamente las ca- medios de inversin en cras macho y hembra en la pobla-
madas con predominio de hembras, aparentemente para cin corresponden con la lnea de puntos (ver texto).
aumentar sus posibilidades de producir otras con predo-
minio de machos (Gosling 1986). En las especies en que
las hembras producen un solo vulo, como es el caso del de la cra es curvilnea y diferente para machos y hem-
ciervo para el cual adems se cuenta con buena evidencia bras. Dado que relaciones curvilneas, por ejemplo del
estadstica sobre ajuste del sexo de las cras, los mecanis- tipo de la competencia local por los apareamientos, pue-
mos deben estar basados en algn tipo de ventaja para los den dar lugar a que no se cumpla el equilibrio de Fisher
espermatozoides portadores de los cromosomas Y o X. (Charnov 1979), Frank (1989, 1990) propuso que en es-
Una lnea de estudios se est llevando a cabo en la direc- pecies con dimorfismo sexual y con bajo nmero de cras
cin de los procesos que tienen lugar alrededor de la fe- por evento reproductivo, tales como muchas especies de
cundacin (e.g. Flint et al. 1997), aunque parece que por aves y mamferos, las decisiones de los padres sobre la
el momento queda an camino por recorrer hasta contar asignacin de recursos a cras macho y hembra estaran
con una explicacin probada. basadas en relaciones curvilneas y por tanto no se espe-
El modelo de Trivers-Willard ha sido uno de los que rara el equilibrio de Fisher. Esto le llev a concluir que,
ms estudios han generado en biologa evolutiva. Tras una en general, el equilibrio de Fisher es incompatible con las
gran cantidad de intentos de comprobacin emprica y de condiciones de Trivers-Willard (Frank 1989, 1990), lo cual
modelos tericos derivados de l, sigue siendo motivo de ha sido ampliamente aceptado en revisiones posteriores
controversia. Parte de las razones de la controversia radi- (Clutton-Brock 1991, Clutton-Brock y Godfray 1991,
can en las interpretaciones del modelo verbal de Trivers- Godfray y Werren 1996, Hardy 1997). Sin embargo, el
Willard (Carranza 2002), la confusin entre la situacin a modo en que Frank (1989) aborda el problema est inspi-
nivel individual y poblacional (Frank 1989, Carranza y rado en la teora de sex-allocation desarrollada por
Fernndez-Toledo, en prep.), y sobre todo en la aplica- Charnov (1979, 1982) para hermafroditas y, como en aquel
cin directa de las predicciones a todos los casos, inclu- caso, utiliza las relaciones curvilneas sin respetar la con-
yendo especies carentes de dimorfismo sexual o aquellas dicin de igualdad entre el xito poblacional de machos y
que producen varias cras por evento reproductivo hembras, y partiendo de curvas fijas para los machos que
(Williams 1979, Fernndez-Llario et al. 1999). En los dos no se modifican dependiendo del xito de la funcin fe-
apartados siguientes nos ocupamos de estos tipos de pro- menina. La extensin y objetivos de este captulo no per-
blemas. mitiran una crtica en detalle de esos modelos, de modo
que me limitar a presentar aqu la solucin que hemos
Integrar Trivers-Willard con Fisher: niveles individual y propuesto para este problema basada en Carranza y
poblacional en la asignacin de inversin en funcin del sexo Fernndez-Toledo (en preparacin).
de la cra Se trata de resolver si las condiciones del modelo de
Trivers-Willard a nivel del individuo, lo hacen incompa-
Las condiciones del modelo de Trivers-Willard supo- tible con el equilibrio de Fisher a nivel poblacional. La
nen que la relacin entre la inversin parental y el xito idea de Trivers-Willard no es ms que una consecuencia
CAPTULO 10: LA EVOLUCIN DEL CUIDADO PARENTAL 209
Proporcin de machos
vimos ms arriba, la seleccin natural favorece que los
reproductores dediquen una cantidad de inversin por
cada propgulo (cra) tal que maximice la tasa de xito 0.5
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Lecturas recomendadas
(1) CLUTTON-BROCK, T.H. 1991. The evolution of parental care. Princeton Univ. Press., Princeton. Es la revisin ms completa
sobre cuidado parental. Recoge todas las teoras y evidencias hasta esa fecha.
(2) CARRANZA, J. 1994. Etologa. Introduccin a la Ciencia del Comportamiento. Publ. Univ. Extremadura, Cceres. Es un libro
sobre comportamiento animal en espaol para estudiantes universitarios, que incluye dos captulos de Montserrat Gomendio sobre
cuidado parental, adems de otros relacionados con el tema.
(3) ANDERSSON, M.A. 1994. Sexual selection. Princeton University Press, Princeton. Es una revisin sobre seleccin sexual, que
puede ser de utilidad como marco dentro del cual comprender la evolucin del cuidado parental.
Captulo 11: LA EVOLUCIN DE LAS SEALES DE ESTATUS SOCIAL
En especies de aves sociales, las manchas de color negro en el pleo o babero pueden ser utilizadas como seales
de estatus social. De este modo, los distintos individuos reconocen el nivel de dominancia de sus oponentes y evitan
enfrentarse con individuos claramente superiores. Experimentos de manipulacin, en que la mancha se agrandaba o
reduca, han permitido demostrar que el tamao de estas manchas no solamente se correlaciona con la dominancia
del individuo, sino que adems son utilizadas por sus congneres como seales de estatus social. Estos experimentos
se realizan (1) introduciendo a los individuos manipulados en su grupo y analizando si el individuo aumenta su
rango social, o (2) mediante la utilizacin de modelos y tests de eleccin. El primer mtodo presenta diversos
problemas conceptuales y de diseo. El segundo tipo de experimentos ha presentado resultados muy concluyentes
de que las seales de estatus existen. El hecho que las seales de estatus en las aves sean arbitrarias y no vayan
ligadas a ninguna habilidad fsica para la lucha (como puede ser por ejemplo las cornamentas de las cabras), plantea
el problema evolutivo de que no aparezcan individuos mentirosos que pretendan tener un mayor estatus social del
que realmente disfrutan. Existen varias hiptesis que intentan explicar la estabilidad evolutiva de las seales de
estatus: la hiptesis del receptor escptico, la del control social, la del riesgo de depredacin, la del coste de mante-
nimiento y produccin, y la de las EEE mixtas. Ninguna de estas hiptesis es de aplicacin general a todas las
especies, por lo que se sugiere que la estabilidad de los sistemas de sealizacin de estatus puede haber seguido
distintos caminos evolutivos.
Figura 1. Relacin entre el tamao del babero negro de los individuos de un grupo de lganos cautivos y su ndice relativo de
dominancia (basado en Senar et al. (1993)). Se distingue con crculos a los individuos adultos y con puntos negros a los individuos
jvenes de primer ao. Como puede observarse, existe una buena correlacin entre dominancia y tamao del babero indepen-
dientemente de la edad de los individuos.
han propuesto para explicar la estabilidad evolutiva de zando otras caractersticas no relacionadas con el pluma-
los sistemas de sealizacin de estatus. je, y que este fuera simplemente un carcter correlaciona-
do con la dominancia no utilizado como seal. Esto es
por ejemplo lo que sucede con el Cardenal (Wolfenbarger
La correlacin entre la dominancia y el tamao de 1999), en el que a pesar de que exista una correlacin
las seales de estatus entre la intensidad del color rojo y la dominancia, la colo-
racin en s misma no es utilizada como una seal de do-
Una de las primeras controversias sobre la sealiza- minancia. Para probar su funcionalidad como seal es
cin de estatus fue la cuestin sobre si la variabilidad en necesario llevar a cabo experimentos de manipulacin.
la coloracin del plumaje estaba relacionada con la domi-
nancia o simplemente era un mecanismo para facilitar el Manipulacin del plumaje y cambios en la dominancia
reconocimiento individual (Shields 1977, Rohwer 1978).
Si bien algunos trabajos han mostrado que la coloracin Varios autores han manipulado el plumaje de indivi-
del plumaje es utilizada para el reconocimiento indivi- duos subordinados pintndoles una apariencia de domi-
dual (Whitfield 1987), en otras especies se ha demostra- nantes, y los han introducido en su grupo original con la
do que existe una importante correlacin entre esta colo- intencin de comprobar si esta manipulacin conllevaba
racin y el grado de dominancia (Senar 1999). En el un aumento en la dominancia (Senar 1999). El problema
lgano Carduelis spinus, por ejemplo, y analizando
de este tipo de experimentos es que existen muchas otras
enfrentamientos en el campo en mesas comedero, los in-
variables que no controlamos. Por ejemplo, si los indivi-
dividuos con un mayor tamao del babero negro ganaban
duos manipulados no incrementan su dominancia puede
un mayor porcentaje de enfrentamientos agresivos; en
ser porque han sido reconocidos como subordinados por
estudios con animales cautivos, exista una correlacin
significativa entre el tamao del babero y la dominancia sus antiguos compaeros de grupo (Ketterson 1979), por-
(Fig. 1, Senar et al. 1993). que ellos mismos reconocen a sus compaeros dominan-
tes y huyen de ellos (Shields 1977, Ketterson 1979), o en
el caso de que no haya ningn reconocimiento individual,
Sealizacin de estatus o simple correlacin? los pjaros manipulados que reintroducimos en su jaula
pueden ser tomados por sus compaeros de grupo como
Que exista una correlacin entre el color del plumaje individuos extraos que entran en su territorio y ser
y la dominancia sugiere que este puede ser utilizado como preferencialmente atacados (Fugle et al. 1984, Jrvi et al.
una seal de estatus. Sin embargo, una correlacin no 1987). Para evitar estos problemas, algunos investigado-
implica causacin, por lo que podra darse el caso que los res han introducido a los individuos manipulados en jau-
animales valorasen la dominancia de sus oponentes utili- las neutrales en las que tambin colocaban a un grupo al
CAPTULO 11: LA EVOLUCIN DE LAS SEALES DE ESTATUS SOCIAL 215
Figura 2. Diseo experimental utilizado para comprobar si los lganos reconocen el babero negro de debajo del pico de sus
compaeros como una verdadera seal de estatus social. Los diferentes pjaros experimentales se colocaban en la jaulita externa,
y mediante un mecanismo accionado por el observador, se hacan pasar al interior de la jaula experimental. El experimento
consista en ver si el pjaro experimental prefera comer al lado del pjaro de mancha grande o con el de mancha pequea,
instalados en cada una de las jaulitas.
que los individuos experimentales no conocan (Jrvi et En este tipo de experimentos existe una confusin
al. 1987, Lemel y Wallin 1993). Una mejora adicional de adicional en relacin a cual es el individuo test: El mani-
este diseo experimental es que los individuos dominan- pulado o el que reacciona a la manipulacin? Varios de
tes del grupo sean pintados de subordinados, a fin de que los experimentos comentados fueron diseados para com-
el individuo experimental no los reconozca como domi- probar si el individuo manipulado aumentaba su estatus
nantes (Grasso et al. 1996). Sin embargo, pese a todos social, y aunque estos experimentos implcitamente asu-
estos refinamientos, la introduccin de un individuo ma- men que el cambio en el comportamiento de los indivi-
nipulado dentro de un grupo no es un buen mtodo para duos no manipulados responde al agrandamiento de la
comprobar si un carcter funciona como seal de estatus seal de estatus del oponente, un buen test de reconoci-
social. Por ejemplo, un mecanismo evolutivo para evitar miento de la dominancia a travs de las seales de estatus
la aparicin de individuos mentirosos que sealicen una habra de analizar si los pjaros muestran alguna prefe-
mayor dominancia de la que tienen podra consistir en rencia (o evitacin) en relacin al individuo que ha sido
que los animales se fijen no solo en el carcter sino tam- manipulado. En otras palabras, el individuo test no es el
bin en el comportamiento del oponente (ver despus). manipulado, sino el que reacciona a la manipulacin (Se-
En este caso puede suceder que el individuo manipulado nar 1999). Otro punto importante a la hora de disear un
no aumente de dominancia (Rohwer 1977, Rohwer y buen experimento para comprobar la sealizacin de es-
Rohwer 1978, Jrvi et al. 1987, Mller 1987a), no porque tatus es que la toma de datos debera realizarse de modo
su plumaje no sea reconocido como de posible dominan- que pudisemos comprobar si los individuos evitan a los
te, sino porque su comportamiento no coincide con el de presumibles dominantes (i.e. manipulados) en los prime-
un dominante y por tanto los receptores no lo toman como ros enfrentamientos (Geist 1966, Watt 1986); de otro
tal. Estos experimentos adicionalmente confunden el de- modo, otros factores podran enmascarar la relacin (ver
mostrar que el carcter es una verdadera seal con el de- ms abajo). Esta inmediatez no se da en varios estudios,
mostrar la existencia de mecanismos que eviten la menti- especialmente porque la toma de datos de dominancia
ra a fin de que el carcter sea evolutivamente estable. Por debe basarse en varios enfrentamientos que tienen lugar
ejemplo, si un pjaro al cual le hemos agrandado la seal sobre un periodo de tiempo relativamente largo.
de estatus no gana sus enfrentamientos con sus compae-
ros de bando que antes le dominaban (e.g. Rohwer 1977, Utilizacin de modelos
Rohwer y Rohwer 1978, Jrvi et al. 1987, Mller 1987a)
no significa que el carcter no sea una seal, ya que pue- Los problemas anteriormente comentados pueden evi-
de suceder que estn operando mecanismos para evitar la tarse mediante la utilizacin de modelos, ya sean anima-
mentira, como por ejemplo que los individuos presten les disecados o modelos artificiales. Los primeros en uti-
atencin no slo al carcter sino tambin al comporta- lizar esta aproximacin fueron los noruegos Jrvi y
miento del individuo (ver despus). Bakken (1984), que colocaron un ejemplar disecado de
216 J.C. Senar
Figura 3. Resultados del experimento ilustrado en la Fig. 2, en el que se hace escoger a diferentes individuos experimentales entre
comer al lado de lganos con diferente tamao de babero negro. Experimento 1: cuando las dos jaulitas contienen lganos con
baberos pequeos, los diferentes lganos no muestran ninguna preferencia. Experimentos 2 y 3: cuando por el contrario una de las
jaulitas contiene un lgano de babero grande, ya sea natural o aumentado por el experimentador, los pjaros experimentales
muestran una clara preferencia por comer al lado del individuo de babero pequeo. Experimento 4: cuando a un lgano de babero
grande le reducimos esta mancha, los diferentes individuos experimentales ya no lo evitan, y por lo tanto no muestran preferencia
entre comer con lganos de babero pequeo o reducido. En cada figura la lnea horizontal marca la altura esperada que habran de
tener los rectngulos de frecuencia en el supuesto de que no apareceran diferencias significativas. En cada figura se proporciona el
nmero de pjaros experimentales utilizados (n) y el valor de probabilidad (p) que indica si existen diferencias significativas cuando
los individuos experimentales tienen que escoger donde comer [N.S. indica que la diferencia no es significativa].
carbonero comn Parus major, movido a control remoto, (Fig. 2). Son los llamados experimentos de eleccin (Senar
en un comedero al que asiduamente iban a comer ejem- 1999). Experimentos de este tipo realizados con lganos
plares libres de esta especie. Utilizaron tres individuos (Senar y Camerino 1998), en el que los pjaros evitaron a
disecados que diferan en el tamao de la corbata negra los individuos de babero grande o artificialmente agran-
del pecho, y comprobaron que si los individuos que se dado, pero no a los individuos de babero pequeo o cuyo
aproximaban tenan una corbata menor que el individuo babero haba sido artificialmente reducido (Fig. 3), su-
disecado, realizaban sumisiones o no se atrevan a aproxi- gieren que algunas de las manchas en el plumaje funcio-
marse al modelo, mientras que los de mayor mancha lle- nan como verdaderas seales de estatus social.
gaban incluso a atacar al carbonero disecado. Posterior-
mente, esta aproximacin se ha utilizado en diversas es-
pecies (Studd y Robertson 1985a, Mller 1987b, Jones Estabilidad evolutiva de los sistemas de sealizacin
1990, Procter-Gray 1991, Hogstad y Kroglund 1993), de estatus
comprobndose que los individuos test evitan a los indi-
viduos de mayores seales de estatus (manipuladas o na- La principal ventaja de la sealizacin de estatus es
turales) ya en los primeros enfrentamientos. que los pjaros con plumaje de dominantes son evitados
Todos estos experimentos, sin embargo, se realizaron antes de que exista un verdadero enfrentamiento agresi-
utilizando simultneamente un solo modelo, con lo que el vo. Esto, presenta un grave problema evolutivo: si los
hecho de que los animales prefieran comer en compaa animales confan en la utilidad de est seal, sin compro-
que no solos (o al revs) puede estar interfiriendo los re- bar si el individuo portador de la seal no engaa, cmo
sultados. Un mejor diseo, por tanto, es que el individuo se evita que aparezcan impostores que sealicen ms ha-
test haya de escoger entre dos individuos, uno con seal bilidad para la lucha de la que realmente tienen? En el
supuestamente de dominante y otro de subordinado caso de otros caracteres, como en los carneros en los que
CAPTULO 11: LA EVOLUCIN DE LAS SEALES DE ESTATUS SOCIAL 217
los individuos con mayores cuernos son los dominantes, Rohwer y Rohwer (1978) propusieron la hiptesis del
la estabilidad de un sistema de este tipo es clara, ya que control social, que sugiere que si la mayora de
tener cuernos grandes da una clara ventaja competitiva interacciones agresivas tienen lugar entre los dominan-
en los enfrentamientos (Geist 1966), pero esta claro que tes, que son los que luchan para mantener su estatus, todo
tener el plumaje de uno u otro color no aumenta la habili- animal que se haga pasar por dominante se ver inmerso
dad competitiva de un individuo. Para resolver este puzzle en este flujo de agresiones. Como que un subordinado
evolutivo se han propuesto diversas hiptesis. siempre tiene menos habilidades para la lucha y menos
recursos energticos que un dominante, las constantes
La hiptesis del receptor escptico luchas le representan un coste demasiado elevado que no
puede asumir, de manera que las ventajas que pueda ob-
Rohwer (1977), Rohwer y Rohwer (1978) y Jrvi et
tener de ser dominante no le compensan. Con gorriones
al. (1987) propusieron que los pjaros deberan prestar
(Mller 1987a, Mller 1987b), carbonero sibilino (Ficken
atencin no slo al color del plumaje de sus oponentes
et al. 1990) y con lganos (Senar et al. 1990), se ha com-
sino tambin a su comportamiento. Cuando plumaje y
probado que las agresiones tienen lugar mayoritariamente
comportamiento son inconsistentes, lo ms adecuado es
entre los individuos dominantes, apoyando por tanto la
creerse la informacin sobre la dominancia proporciona-
hiptesis del control social (Mller 1987a). Pero con otras
da por el oponente que es de menor gradacin, simple-
especies, como el gorrin de corona blanca Zonotrichia
mente por el hecho de que en principio nadie miente para
leucophrys y el verdecillo Serinus serinus, esto no es as,
decir que es menos de lo que realmente es (Caryl 1982).
sino que los dominantes dirigen la mayor parte de sus
Los receptores, por tanto y como propuso Caryl (1982),
agresiones haca los individuos subordinados (Fugle y
deberan ser escpticos ante una determinada seal de
Rothstein 1987, Keys y Rothstein 1991, Slotow et al.
dominancia si no va acompaada por un comportamiento
1993). Esta hiptesis por tanto tampoco sirve para expli-
congruente con esa seal. Esta hiptesis fue apoyada por
car de forma general cmo se ha evitado que evolucionen
una serie de experimentos en los cuales los individuos
individuos mentirosos, o como mnimo, esta no se puede
subordinados del grupo (1) se les pintaba el plumaje para
aplicar a todas las especies.
darles apariencia de dominantes, (2) se les inyectaba
testosterona con el fin de que se comportaran de forma
Hiptesis de la predacin diferencial
agresiva como si fueran dominantes, o (3) se les aplicaba
ambos tratamientos (Rohwer 1977, Rohwer y Rohwer
Varios autores han sugerido que los individuos que
1978, Jrvi et al. 1987). Los subordinados slo fueron
despliegan mayores seales de estatus pueden ser ms
capaces de aumentar su nivel jerrquico y ganar a los do-
fcilmente detectados por los predadores, y que slo los
minantes cuando se les aplicaba ambos tratamientos (i.e.
individuos verdaderamente dominantes pueden compen-
cuando tenan tanto apariencia como comportamiento de
sar este handicap con una mayor experiencia y habilidad
dominantes). Parece por tanto que los signos de domi-
para escapar de los predadores (Balph et al. 1979, Fugle
nancia deben ir apoyados por el comportamiento con-
et al. 1984, Fugle y Rothstein 1987, Slotow et al. 1993).
gruente con la supuesta seal de dominancia.
En el gorrin comn, por ejemplo, existe una cierta ten-
Pese a los resultados bastante claros de este experi-
dencia a que los individuos con mayores seales de estatus
mento, existen sin embargo algunos aspectos que ponen
sufran una mayor predacin (Mller 1989). Sin embargo,
en duda su credibilidad. En primer lugar, el inyectar
es difcil de creer que un centmetro ms o menos de ne-
testosterona a fin de incrementar la dominancia de los in-
gro en el pecho haga que ese individuo sea mejor o peor
dividuos puede no tener mucho sentido en pjaros
detectado por un gaviln Accipiter nisus. Adems, colo-
invernantes (Holberton et al. 1989), ya que no existe nin-
res altamente conspicuos como por ejemplo el blanco y
guna evidencia de que la agresin en aves invernantes
negro, pueden realmente ser muy crpticos en fondos con-
venga mediada por esta hormona (Belthoff et al. 1994), y
trastados (Gtmark y Hohlflt 1995). Los resultados, por
su inyeccin en ese periodo puede forzar a que los pja-
tanto, se podran explicar de forma alternativa como una
ros entren en estadio reproductor y se comporten como
consecuencia de que los individuos dominantes (con ma-
individuos territoriales y no como dominantes (Holberton
yores seales) son ms activos (Mller 1990, Veiga 1993),
et al. 1989). Y en segundo lugar, el simple hecho de que
y por tanto, son ms fcilmente localizados y predados
en trabajos posteriores con otras especies, se haya obser-
(Gtmark et al. 1997). Adicionalmente, es difcil creer
vado cmo los subordinados pueden subir de jerarqua
que el gaviln vea mejor a un pjaro que tiene en el pecho
social con slo pintarlos para que parezcan dominantes,
un centmetro ms de negro que otro compaero, ni tam-
rechaza ya esta hiptesis del receptor escptico (Parsons
poco existen datos de que los dominantes sean ms ex-
y Baptista 1980, Fugle y Rothstein 1987, Holberton et al.
perimentados que los subordinados (Wiley 1991). En los
1989, Hogstad y Kroglund 1993, Grasso et al. 1996, Senar
casos en que las seales de estatus estn ligadas con la
y Camerino 1998).
edad (con jvenes ms crpticos y con menores manchas
que los adultos), s que la hiptesis podra funcionar, ya
La hiptesis del control social
que los adultos, debido a su mayor edad, son ms experi-
Como alternativa a la hiptesis del receptor escptico, mentados (Maccarone 1987, Enoksson 1988, Desrochers
tambin llamada de la incongruencia, Rohwer (1977) y 1992). Por tanto es factible que a los jvenes con mucho
218 J.C. Senar
negro se les viera ms, a la vez que su inexperiencia no sos relacionados con la reproduccin (seleccin sexual)
les permitiese escapar del depredador. Experimentos si- pueden estar relacionados con los procesos de interaccin
milares a los realizados por Gtmark y Unger (1994) con social (seleccin social) (Senar 1999).
animales disecados podran aportar importantes datos so-
bre el tema. Estratgias Evolutivamente Estables mixtas
Hiptesis sobre el coste de mantenimiento y produccin Tradicionalmente se pensaba que ser dominante siem-
pre era ventajoso y que los subordinados estaban espe-
Maynard Smith y Harper (1988), mediante estudios rando algn da ser dominantes. Es por ello que los sajones
tericos, han sugerido que la sealizacin honesta del denominaban a los subordinados hopeful dominants
estatus social podra ser estable siempre y cuando los in- (West Eberhard 1975, Ekman 1989, Hogstad 1989). Sin
dividuos mentirosos pagasen un importante coste cuando embargo, Maynard-Smith (1982a) y Rohwer (1982b) han
se enfrentan a individuos de mayor estatus. La presencia sugerido que esto no tiene por que ser siempre as, y que
de una mayor tasa metablica en los individuos dominan- los individuos de distinto estatus pueden estar siguiendo
tes de varias especies (Roskaft et al. 1986, Hogstad 1987, distintas estrategias igualmente exitosas; son las llama-
Reinertsen y Hogstad 1994, Bryant y Newton 1994, das Estratgias Evolutivamente Estables mixtas (Maynard
Cristol 1995a), ha conducido a algunos autores a sugerir Smith 1982a). El estudio de los patrones de reproduccin
que los costes de estas seales de estatus pueden estar de la dendroica amarilla Dendroica petechia sugiere que
relacionados con el metabolismo (Johnstone y Norris dominantes y subordinados siguen distintas pero igual-
1993). Sin embargo, otros trabajos sugieren que en espe- mente exitosas estrategias (Studd y Robertson 1985b, pero
cies con seales de estatus, la relacin debera ser inver- ver Yezerinac y Weatherhead 1997). En este caso, si las
sa, con los individuos subordinados presentando una ma- dos estrategias son favorables ya no debemos ver a los
yor tasa metablica que los dominantes. En estas espe- subordinados como individuos que desean ser dominan-
cies los dominantes no deben defender su estatus median- tes y son por tanto capaces de mentir para conseguir estas
te continuas agresiones sino que muchas veces disfrutan ventajas adicionales; bajo este punto de vista el problema
de su estatus y el acceso preferencial a los recursos sim- evolutivo de la mentira desaparece. Estudios tericos
plemente sealizando la dominancia con el color de su adicionalmente muestran que en este contexto la apari-
plumaje (Senar y Camerino 1998); por el contrario, los cin de individuos mentirosos no afecta a la estabilidad
subordinados estn continuamente atentos a la presencia del sistema (Szmado 2000). Las especies con un tipo de
de dominantes, a los que activamente evitan, lo cual organizacin social de tipo Feudal (Rohwer y Ewald
incrementa su tasa metablica (Senar et al. 2000). 1981, Senar et al. 1990, Wiley 1990, Cristol 1995b, Senar
Owens y Hartley (1991) y Johnstone y Norris (1993) et al. 1997) se adaptan perfectamente a este modelo. Una
sugirieron que el coste de estas seales poda aparecer prediccin de esta hiptesis es que la distribucin de fre-
durante su produccin. En este sentido se ha sugerido que cuencias de los tamaos de las seales de estatus debera
si bien la testosterona est implicada en la produccin de ser bimodal. Este es el caso del lgano (Senar et al. 1993).
las seales de estatus (Evans et al. 2000), su efecto Sin embargo este patrn es simplemente uno de los posi-
inmunodepresivo (Zuk et al. 1990, Folstad y Karter 1992, bles, y esta claro que en muchas especies ser dominante
Saino et al. 1995, Silver et al. 1996, Saino y Mller 1996, es ventajoso (Senar 1994): la idea de que las jerarquas
Mller et al. 1996) determinara que las seales de estatus sociales se conforman a una EEE mixta puede por tanto
pudieran ser solamente mantenidas por aquellos indivi- no ser de aplicacin general.
duos de alta calidad, que pueden sobrevivir a pesar de la
asociada reduccin en la actividad de su sistema inmune
(Gonzlez et al. 1999a, Poiani et al. 2000). Sin embargo, Recapitulando
los datos de los que se dispone indican que el efecto de la
testosterona sobre el sistema inmune no esta del todo cla- Como hemos visto, existen varias hiptesis que inten-
ro y que la relacin parece ser mucho ms compleja de lo tan explicar la estabilidad evolutiva de los sistemas de
que hasta entonces se pensaba (Veiga 1993, Hasselquist sealizacin de estatus, pero ninguna de ellas esta plena-
et al. 1999, Gonzlez et al. 1999b, Poiani et al. 2000, Evans mente apoyada por los datos. Probablemente no existe
et al. 2000). una nica ruta evolutiva que explique todas las seales de
Experimentos con gorriones comunes han demostra- estatus, y por tanto no existe un nico mecanismo que
do que los individuos a los que se les manipula el tamao mantenga la honestidad y estabilidad de estas seales.
del babero aumentndolo, convirtindolos en mentirosos, Muy probablemente el tipo de organizacin social que
reducen su tasa de supervivencia, probablemente como caracteriza a una especie fuerza que algunos mecanismos
resultado de su mayor atractivo sexual y por tanto mayor puedan actuar en mejor o peor grado. Ya se ha comentado
esfuerzo reproductivo (Veiga 1995). Estos resultados son que en especies con una organizacin social de tipo feu-
muy sugerentes y parecen demostrar la existencia de un dal, tanto dominantes como subordinados pueden ser
verdadero handicap asociado a la presencia de seales de evolutivamente exitosos, permitiendo la estabilidad del
estatus, pero todava no esta nada claro cmo los proce- sistema, mientras que en especies con una organizacin
CAPTULO 11: LA EVOLUCIN DE LAS SEALES DE ESTATUS SOCIAL 219
social desptica, esto no tiene por qu ser as. En algunas mar que las seales de estatus existen, que su honestidad
especies los procesos de se leccin sexual pueden expli- es posible, y que existen diferentes maneras por las cua-
car en gran medida la evolucin de las seales de estatus les la mentira se pueda controlar, pero no existe ninguna
social (Berglund et al. 1996), mientras que en otras, los razn obvia que permita decir que alguna de esas mane-
caracteres evolucionan solamente por seleccin social ras es la nica (Senar 1999).
(Tanaka 1996). Por tanto, y de momento, podemos afir-
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Lecturas recomendadas
Existen tres trabajos en los que se ha revisado la distinta literatura sobre la sealizacin de estatus: Roper (1986), Whitfield (1987)
y Senar (1999). Los tres son de obligada lectura. Butcher y Rohwer (1989) presentan una buena revisin sobre la utilizacin comunicativa
del color del plumaje en distintos contextos. Johnstone y Norris (1993) discuten en un buen trabajo los problemas evolutivos de las
seales de estatus.
Captulo 12: COEVOLUCIN
Manuel Soler
DEPARTAMENTO DE BIOLOGA ANIMAL Y ECOLOGA, FACULTAD DE CIENCIAS. UNIVERSIDAD DE GRANADA.
18071-Granada. E-mail: msoler@goliat.ugr.es
La existencia de coevolucin implica cambio evolutivo recproco en las especies que interaccionan. Hay que ser
muy cauto a la hora de describir una interrelacin entre especies como el resultado de un proceso coevolutivo, ya
que coadaptacin no implica coevolucin y, a veces, aunque la asociacin entre dos especies sea aparentemente
perfecta, puede no haber existido un proceso coevolutivo. La coevolucin est considerada como uno de los princi-
pales procesos responsables de la enorme biodiversidad existente en nuestro planeta, adems, algunos de los acon-
tecimientos ms importantes en la historia de la vida han sido el resultado directo de procesos coevolutivos (el
origen de las clulas eucariotas, el origen de las plantas, el desarrollo del sistema digestivo, etc.). Durante la ltima
dcada se ha puesto de manifiesto que existen diferencias importantes entre zonas en las adaptaciones desarrolladas
por las especies que estn interaccionando, por lo que la estructura geogrfica es un aspecto muy importante que
frecuentemente es el que dirige el proceso coevolutivo. Lo que ocurre a nivel local es slo el material bruto para los
patrones que se desarrollan y los procesos que tienen lugar a escalas geogrficas ms amplias. A lo largo de este
captulo, despus de describir brevemente los tres tipos principales de interaccin (competicin, explotacin y
mutualismo) en los que se puede producir coevolucin, se comentan los modelos coevolutivos ms importantes
incluidos los que se dan en las interacciones antagnicas, los que producen convergencia o divergencia evolutiva y
los responsables de procesos de especiacin.
La coevolucin esta ampliamente aceptada como uno rn adaptaciones locales que actuarn como fuerzas de
de los principales procesos responsables de la enorme diversificacin entre ellas, pero la emigracin de indivi-
biodiversidad existente en nuestro planeta, habindose duos de esas especies entre poblaciones provocar un flu-
sugerido que la especiacin (ver Captulo 18) producida jo de genes que tender a homogeneizar los fenotipos exis-
en las interacciones coevolutivas entre especies es la cau- tentes en cada una de ellas. Esta relacin entre adaptacio-
sa bsica de que en la Tierra existan millones de especies nes locales y migracin es la responsable de que se pro-
en lugar de miles (Thompson 1994). Por otro lado, cada duzca el mosaico geogrfico coevolutivo provocando que
vez queda ms patente que algunos de los acontecimien- en distintas poblaciones se puedan encontrar diferentes
tos ms importantes en la historia de la vida han sido el estados coevolutivos en las especies que interaccionan.
resultado directo de procesos coevolutivos (Thompson La mayor parte de los estudios sobre coevolucin han
1999). Por ejemplo, el origen de las clulas eucariotas (a consistido en buscar seleccin recproca entre parejas o
travs de coevolucin con organismos simbiontes que die- pequeos grupos de especies en una zona. Estos estudios
ron lugar a las mitocondrias), el origen de las plantas (me- locales, normalmente llevados a cabo durante un periodo
diante la simbiosis que produjo los cloroplastos), el desa- breve de tiempo, han aportado escasa evidencia de la exis-
rrollo del sistema digestivo (a travs de simbiosis con di- tencia de cambio coevolutivo dando la impresin de que
ferentes tipos de microorganismos), etc. Adems, una me- la coevolucin es bastante rara, o incluso, aportando en
jor comprensin de los procesos coevolutivos est ayu- ocasiones resultados contradictorios. Por otro lado, los
dando a profundizar en temas de inters para el hombre estudios sobre sistemas ms complejos en los que inte-
como la conservacin de la biodiversidad, dinmica de raccionan numerosas especies (coevolucin difusa) han
las epidemias, patologa vegetal, mantenimiento de la re- sido bastante ms frustrantes. La gran ventaja de la hip-
produccin sexual, dinmica de algunos polimorfismos tesis del mosaico geogrfico coevolutivo es que explica
genticos y a mejorar la eficacia de los programas de con- la obtencin de datos contradictorios en diferentes pobla-
trol biolgico y los esfuerzos conservacionistas. ciones y, adems, ha conseguido desarrollar hiptesis es-
Existen varias posibilidades de proceso coevolutivo pecficas sobre los procesos coevolutivos y sus efectos
(Thompson 1994, Futuyma 1998) que pueden dar lugar a ecolgicos que puedan ser testadas en comunidades natu-
distintos conceptos de coevolucin. Los dos tipos ms rales evitando la frustracin que provocaba el enfocar los
importantes son la coevolucin especfica y la coevolu- cambios evolutivos recprocos bien como coevolucin
cin difusa. La forma ms sencilla se produce cuando especfica o bien como coevolucin difusa. Durante los
dos especies evolucionan recprocamente una en respuesta ltimos aos se han publicado numerosos estudios que
a la otra. Se conoce con el nombre de coevolucin espe- han puesto de manifiesto que las distintas poblaciones
cfica, y puede dar lugar a una carrera de armamentos difieren entre s genticamente y que los resultados de las
evolutiva (Dawkins y Krebs 1979) que puede provocar interacciones especficas son diferentes entre poblacio-
divergencia de rasgos en especies competidoras, o tam- nes dependiendo del rango geogrfico.
bin se puede producir convergencia de rasgos en espe- La hiptesis del mosaico geogrfico describe el proce-
cies mutualistas. Estos sistemas coevolutivos en los que so coevolutivo basndose en tres premisas (Thompson
slo interaccionan dos (o unas pocas) especies son, al 1999): (1) existe una seleccin en mosaico que acta entre
menos en teora, los ms adecuados para demostrar la las distintas poblaciones favoreciendo diferentes trayec-
existencia de coevolucin, ya que si las presiones selecti- torias evolutivas en cada una de ellas, por tanto, el resulta-
vas son lo suficientemente fuertes, es de esperar que apa- do de las interacciones frecuentemente difiere entre las
rezcan adaptaciones y contra-adaptaciones detectables en poblaciones de las especies que estn interactuando. (2)
ambas especies. Existen puntos calientes coevolutivos donde la frecuen-
La coevolucin difusa es la que se produce cuando en cia de fenotipos adaptativos es elevada, y nutren, va mi-
las interacciones participan un nmero elevado de espe- graciones (flujo de genes) a las comunidades en las cuales
cies. Es mucho ms frecuente en la naturaleza que la la seleccin recproca es menos patente o no tiene lugar. Y
coevolucin especfica, y sin embargo se han realizado
(3), existe una mezcla geogrfica de las caractersticas o
muchos ms estudios empricos sobre sta que sobre la
rasgos que estn coevolucionando, que es el resultado de
difusa, seguramente como consecuencia de que la defini-
varios factores como la seleccin en mosaico, los puntos
cin de coevolucin difusa es poco precisa y dificulta el
calientes coevolutivos, el flujo de genes, la deriva genti-
diseo de estudios experimentales. Por esto se han produ-
cido intentos de ofrecer una definicin ms precisa (Iwao ca y la extincin local de algunas poblaciones.
y Rausher 1997) y/o una base terica adecuada (como la La hiptesis del mosaico geogrfico coevolutivo ha
hiptesis del mosaico geogrfico (ver ms abajo), Thomp- supuesto un avance importante, no slo por lo ya especi-
son 1994) que permitan avanzar en el conocimiento cien- ficado, sino porque adems, sugiere predicciones diferen-
tfico de este tema que, por los motivos especificados, ha tes a las aportadas por la coevolucin considerada a nivel
estado bastante estancado durante demasiado tiempo. local. Actualmente se acepta la idea de que el mosaico
La hiptesis del mosaico geogrfico coevolutivo fue geogrfico de las interacciones entre especies es el que
propuesta por Thompson (1994) considerando las posibi- dirige el proceso coevolutivo (Thompson 1994). Por tan-
lidades dinmicas de la coevolucin que puede estar ocu- to, si se quiere comprender realmente la dinmica evolu-
rriendo en distintas poblaciones. En cada una se produci- tiva de las relaciones entre especies que estn interaccio-
224 Manuel Soler
nando, hay que intentar abordar el estudio abarcando un dencia) que para los depredadores (si fallan en su intento
nmero lo ms elevado posible de poblaciones de las es- de captura slo sufren un costo en trminos de tiempo y
pecies que participan en la interaccin. energa), por lo que es de esperar que las adaptaciones en
las presas para evitar a los depredadores aparezcan ms
Tipos de interrelaciones entre especies rpidamente que las adaptaciones en los depredadores para
mejorar su eficacia capturando esa presa (Dawkins y Krebs
Antes de estudiar los principales modelos coevolutivos 1979).
que se pueden distinguir, conviene describir brevemente Otro tipo de explotacin es la que tiene lugar entre
los diferentes tipos de interrelaciones que se pueden dar parsitos y hospedadores. Como consecuencia de la gran
entre especies. Las especies pueden interaccionar entre s diversidad de organismos parsitos que existen, con ci-
de muy diferentes maneras, estas interacciones afectan a clos de vida que pueden ser muy simples o enormemente
su abundancia y distribucin, y tienen importantes conse- complejos, dependiendo, entre otras cosas, del tipo de
cuencias evolutivas. Siguiendo a Maynard Smith (1998), dispersin entre hospedadores, estas interacciones son
aunque no existen lmites precisos entre ellas, se pueden enormemente variadas. Adems de los conocidos como
distinguir tres tipos principales de interaccin: competi- parsitos externos e internos, existen otros organismos con
cin, explotacin y mutualismo y, en todos ellos, se pue- modos de vida muy diferentes que tambin son conside-
de producir coevolucin. rados parsitos; por ejemplo, los llamados parasitoides
que son himenpteros que ponen sus huevos sobre presas
Competicin vivas (las larvas que eclosionan de esos huevos se desa-
rrollan en el interior del cuerpo y al emerger al exterior
Es una interaccin entre dos o ms organismos que
matan al hospedador); o los parsitos de cra, especies
afecta negativamente a la tasa de crecimiento o la tasa de
que ponen sus huevos en los nidos de otros individuos
reproduccin. Cuando se produce entre organismos de la
que son los que cran la descendencia parsita. En los sis-
misma especie se habla de competicin intraespecfica,
temas parsito-hospedador tambin se produce una carre-
y cuando se trata de especies diferentes se denomina com-
ra de armamentos en la que puede variar la virulencia de
peticin interespecfica. Si dos especies compiten por
los parsitos y la resistencia ofrecida por los hospedadores.
los mismos recursos, la teora predice que no pueden co-
Una de las claves del proceso coevolutivo es el tipo de
existir indefinidamente (Principio de exclusin compe-
transmisin del parsito (Maynard Smith 1998) ya que si
titiva); si estn compitiendo por exactamente los mis-
pasa directamente slo a la descendencia del hospedador
mos recursos, una de ellas se extinguir, pero si la com-
(transmisin vertical) se puede predecir que evolucionar
petencia es por una serie ms o menos variada de recur-
hacia el mutualismo ya que el xito reproductor del par-
sos se puede producir un reparto y ambas podran sobre-
sito depende del xito reproductor del hospedador. Por el
vivir. Hay dos tipos de competicin intraespecfica en los
contrario, si la transmisin es horizontal, es decir a otros
cuales se ha destacado el papel de la coevolucin: la com-
individuos de la poblacin de hospedadores, se puede pre-
petencia entre machos y hembras por conseguir que el
decir que puede ser adaptativo incrementar la virulencia
otro sexo invierta ms en cuidados parentales, y la com-
siempre que un mayor nivel de virulencia este relaciona-
petencia entre hermanos durante el desarrollo por los re-
do con el aumento de las posibilidades de transmisin,
cursos existentes (aportados por los padres o no) para su
sobre todo cuando un mismo hospedador puede ser
alimentacin (ver Captulos 9 y 10).
parasitado por distintos individuos que compitan entre s
por los recursos aportados por el hospedador. La evolu-
Explotacin
cin de la virulencia en diferentes sistemas parsito-
Se produce explotacin cuando la presencia de una hospedador puede dar lugar a distintos resultados evolu-
especie A estimula el desarrollo de B y la presencia de la tivos (Toft y Karter 1990): (a) puede alcanzar y mante-
especie B inhibe el desarrollo de A (Maynard Smith 1998). nerse en niveles intermedios, (b) puede aumentar, (c) pue-
Son ejemplos de explotacin las interacciones antagni- de disminuir hasta cero (comensalismo), o (d), puede al-
cas que se producen en los sistemas depredadores-presas, canzar valores negativos (mutualismo). Por otro lado, la
plantas-herbvoros y parsitos-hospedadores. aparicin de defensas eficaces en el hospedador puede
Las interacciones entre depredadores y presas impli- dar lugar a tres resultados evolutivos diferentes: (a) extin-
can que los individuos de la especie depredadora captu- cin local del parsito, (b) desarrollo de contra-defensas
ran, matan y devoran a los individuos de las especies pre- por parte del parsito, o (c) cambio a un nuevo hospedador
sa. Aunque existen casos de depredadores muy especiali- con defensas menos desarrolladas (Thompson 1994). Hay
zados que actan sobre slo una o unas pocas especies una serie de factores de gran importancia, por ejemplo,
presa, lo general es que una especie depredadora acte densidad de hospedadores, colonialidad, periodo de vida
sobre un rango ms o menos amplio de especies. El siste- relativo parsito-hospedador, evolucin de la virulencia
ma depredador-presa est considerado como uno de los facultativa, etc., sobre los que se puede conseguir una in-
ejemplos ms claros donde se produce una carrera de ar- formacin ms detallada en el Captulo 31.
mamentos coevolutiva que, en este caso, es asimtrica ya Las interacciones entre plantas y herbvoros tambin
que las presiones selectivas son mucho ms fuertes para son enormemente variadas como consecuencia de la gran
las presas (el depredador las mata y no dejan ms descen- diversidad de sistemas plantas-herbvoros que existen,
CAPTULO 12: COEVOLUCIN 225
Tabla 1
Tipos de interaccin y modelos coevolutivos que se pueden describir en cada uno de ellos.
Actualizado a partir de Thompson 1994 y Thompson 1999
donde la fuerza de las presiones selectivas involucradas polinizadores interaccionan con un elevado nmero de
es muy variable. Los herbvoros ms importantes son los especies de plantas, pero hay casos donde la interaccin
mamferos y los insectos, y las plantas han desarrollado es mucho ms especializada. Los casos extremos de espe-
mecanismos de defensa frente a estos animales que se ali- cificidad se dan en organismos simbiontes, especialmen-
mentan de ellas que incluyen espinas, pelos urticantes y te en los casos de microorganismos que viven dentro de
otros sistemas protectores como acumulacin de slice; un animal o planta hospedadora, en algunos casos las dos
pero sobre todo, defensas qumicas, habiendo desarrolla- especies estn tan ntimamente integradas que actan
do sustancias qumicas como terpenos, fenoles, alcaloides, como un solo organismo (caso de los lquenes que estn
etc, que son txicos o actan como repelentes o venenos formados por la asociacin de un alga y un hongo).
para los herbvoros. Los herbvoros a su vez han desarro- En la mayora de los casos de mutualismo una especie
llado contra-adaptaciones para contrarrestar las defensas interacciona con otra para obtener algn beneficio: las
de las plantas. Teniendo en cuenta que distintas especies plantas ofrecen nctar para conseguir que los insectos las
de plantas disponen de diferentes sistemas defensivos y polinicen; es decir, los insectos no visitan las plantas para
que la variedad es enorme, se explica el hecho de que favorecer que se reproduzcan sino para alimentarse. Esto
cada especie de herbvoro se alimenta de slo algunas es- conlleva potencialmente la evolucin del engao y, de
pecies de plantas. Aunque algunos mamferos son bas- hecho, se ha desarrollado en bastantes casos. As por ejem-
tante generalistas y pueden incluir en su dieta un nmero plo, algunas plantas engaan a los polinizadores desarro-
relativamente elevado de especies de plantas, los insectos llando flores que se parecen a hembras de la especie
suelen estar mucho ms especializados y cada especie se polinizadora, bien visualmente, reproduciendo colores y
alimenta de slo una o unas pocas especies de plantas formas, o bien olfativamente, produciendo un olor simi-
(tambin hay insectos fitfagos generalistas como muchas lar al de la feromona producida por la hembra. Cuando el
especies de saltamontes). Distintos individuos de la mis- macho intenta copular con este cebo provoca la fecun-
ma especie de insecto fitfago pueden seleccionar distin- dacin de la planta y sta se evita tener que ofrecer un
tas especies de plantas, y distintos individuos de la misma recurso al insecto polinizador. Por otro lado, tambin se
especie de planta pueden estar siendo atacados por distin- han desarrollado casos en los que los polinizadores (tanto
tas especies de fitfagos. Esto vara considerablemente aves como himenpteros) roban el nctar rompiendo el
entre distintas poblaciones y, como Singer y Parmesan recipiente sin realizar la polinizacin, es decir, sin ofrecer
(1993) demostraron, la dieta de un insecto fitfago no es a la planta ninguna ventaja. Por todo esto se ha sugerido
una caracterstica del herbvoro ni de la planta, sino de la que el mutualismo tambin podra ser considerado como
relacin existente entre ambos. una explotacin recproca (Futuyma 1998).
Mutualismo
Tipos de modelos coevolutivos y evidencia de
Las interacciones entre dos especies son mutualistas
la existencia de coevolucin
cuando ambas se benefician de esa interaccin. Las rela-
ciones mutualistas varan considerablemente en su espe- En la Tabla 1 se especifican los principales modelos
cificidad, por ejemplo, muchas especies de insectos coevolutivos que han sido diferenciados segn diversos
226 Manuel Soler
tipos de interacciones. A continuacin voy a comentar La existencia de la coevolucin gen a gen se ha pues-
brevemente (con la excepcin de la carrera de armamen- to de manifiesto muy claramente en los estudios de Burdon
tos coevolutiva) cada uno de los tipos de modelos. y Jarosz (Burdon y Jarosz 1991, Jarosz y Burdon 1991)
en el sistema formado por una especie silvestre australia-
Co-especiacin y cladognesis paralela na de lino (Linum marginale) y el hongo del lino
(Melampsora lini), sobre el cual disponen de una detalla-
Co-especiacin es la especiacin correlacionada de
da informacin espacial de la estructura gentica, tanto
dos linajes asociados (Futuyma 1998). Esta co-especia-
de la resistencia del hospedador como de la virulencia del
cin dara lugar a la existencia de cladognesis paralela
patgeno. Esta especie de lino se encuentra en una gran
(cuando existe una clara relacin entre los clados de dos
diversidad de hbitats que van desde vegetacin costera
rboles filogenticos correspondientes a grupos de espe-
hasta pantanos e incluso vegetacin subalpina, pero siem-
cies de un sistema potencialmente coevolutivo, por ejem-
pre aparece como poblaciones pequeas localizadas, casi
plo, depredador-presa, plantas-herbvoros, etc.) que se ha
siempre con slo unos pocos cientos de individuos. El
demostrado en numerosas ocasiones; sin embargo, clado-
hongo del lino forma unas pstulas de color naranja sobre
gnesis paralela y co-especiacin pueden ocurrir sin que
las hojas que disminuyen significativamente la longevi-
se produzca evolucin recproca, y en este caso no sera
dad de la planta hospedadora. La resistencia del
coevolucin, para que lo sea es necesario que la especia-
hospedador y la virulencia del patgeno varan conside-
cin en un linaje provoque la especiacin en el otro.
rablemente, tanto dentro de las poblaciones como entre
poblaciones de una misma regin o de diferentes regio-
Coevolucin gen a gen
nes. Jarosz y Burdon (1991) encontraron que algunas po-
Este mecanismo coevolutivo ha sido sugerido en ape- blaciones eran susceptibles de ser atacadas eficazmente
nas treinta sistemas de plantas cultivadas-patgenos, pero por todas las razas de patgenos existentes, otras eran re-
se ha demostrado en apenas una docena de ellos, princi- sistentes a algunas razas de patgenos pero no a otras y,
palmente entre plantas y hongos, pero tambin con bacte- por ltimo, tambin haba poblaciones que eran resisten-
rias, virus, nematodos y un insecto (Mayetiola destruc- tes a razas del hongo que no existan en la zona. Sin em-
tor) que ataca al trigo (Futuyma 1998). Este concepto de bargo, encontraron escasa correspondencia entre los genes
coevolucin est basado en la asuncin de que las plantas de resistencia de los hospedadores y los genes de virulen-
y los hospedadores tienen loci complementarios para vi- cia de los patgenos de cada poblacin, lo que sugera
rulencia y resistencia. Es decir, que para cada gen que que las relaciones entre estas especies dentro de cada po-
causa resistencia en el hospedador existe su correspon- blacin, no estaban dirigidas por polimorfismos manteni-
diente gen en el parsito que provoca distintos efectos dos por seleccin dependiente de la frecuencia (ver Cap-
negativos. La mayor parte de los sistemas en los que se ha tulo 16), concluyendo que las interacciones evolucionan
demostrado este mecanismo coevolutivo son asociacio- a una escala espacial mayor, a nivel de meta-poblacin
nes en las cuales el patgeno est especializado en ali- mediante una combinacin de seleccin natural, deriva
mentarse de slo una especie hospedadora, es decir se trata gentica y flujo de genes entre poblaciones.
de casos extremos de coevolucin especfica.
La coevolucin gen a gen da lugar a la existencia de Carrera de armamentos coevolutiva
unos polimorfismos genticos segn la resistencia del
hospedador y la virulencia del parsito. Estos polimorfis- Este mecanismo coevolutivo est ampliamente exten-
mos seran estables a nivel local y mantenidos por selec- dido entre sistemas de especies antagnicas, por ejemplo,
cin dependiente de la frecuencia (ver Captulo 16) que depredadores-presas, parsitos-hospedadores, herbvoros-
actuara contra el genotipo ms frecuente en la poblacin plantas, etc. Se caracteriza porque se suceden la aparicin
de la especie hospedadora. Sin embargo, aunque algunos de adaptaciones y contra-adaptaciones en las especies que
de los modelos genticos de la coevolucin gen a gen pre- interaccionan. La claridad del proceso coevolutivo depen-
dicen polimorfismos cclicos de resistencia a los genoti- der del nmero de especies involucradas en la interrela-
pos virulentos en poblaciones concretas, la mayora pre- cin ya que ste es el principal factor que influye sobre la
dicen fluctuaciones caticas y prdida de los polimorfis- fuerza de las presiones selectivas que estn actuando en
mos; sobre todo, cuando en estos modelos matemticos ambos sentidos. Los ejemplos son muy numerosos ya que
se incorporan aspectos ecolgicos adems de las caracte- son muchos los sistemas parsito-hospedador que se han
rsticas genticas, se obtiene que los polimorfismos a ni- estudiado, y tambin se dispone de bastante informacin
vel local son inestables y que se mantienen sobre todo a sobre sistemas depredador-presa. Concretamente, el me-
travs de una combinacin de seleccin local, flujo de jor ejemplo de coevolucin aportado por el registro fsil
genes y una dinmica de colonizacin y extincin entre es el de los mamferos herbvoros y los carnvoros que
poblaciones (Thompson 1994). Es decir, que la evolucin cazan a sus presas corriendo. En varias lneas evolutivas
gen a gen puede depender, en gran medida, de la estructu- independientes se aprecia que los herbvoros han desa-
ra geogrfica y del marco ecolgico de las poblaciones rrollado de una forma bastante rpida el mismo mecanis-
que estn interaccionando incluyendo las relaciones ge- mo para aumentar su velocidad de huida (modificacin
nticas existentes entre ellas (hiptesis del mosaico geo- de la morfologa de sus extremidades), mientras que los
grfico coevolutivo). carnvoros han desarrollado otros mecanismos a una ve-
CAPTULO 12: COEVOLUCIN 227
Tabla 2
Adaptaciones y contra-adaptaciones del cralo, un parsito de cra especialista y la urraca,
su principal especie hospedadora en los dos periodos iniciales del ciclo reproductivo: antes y durante la puesta.
Antes de la puesta:
Parsito: Seleccin de la pareja hospedadora.
Hospedador: Defensa del nido por los hospedadores.
Durante la puesta
Parsito: Los cralos destruyen los huevos de urraca al poner el suyo.
Hospedador: Aumentar nmero de huevos por nido.
Parsito: Consiguen poner el huevo.
Hospedador: Reconocimiento y expulsin del huevo parsito.
Parsito: Comportamiento mafioso (depredacin del nido).
Hospedador: Expulsar o no expulsar segn las condiciones de abundancia de cralos en la zona.
locidad evolutiva considerablemente ms lenta (Bakker, mentar el nmero de huevos por nido. Soler et al. (2001a)
en Maynard Smith 1998). Bakker interpretaba esta dife- demostraron que en un rea con un elevado porcentaje de
rencia en el cambio evolutivo con la idea clsica de que parasitismo, el tamao de puesta era la variable que ex-
los carnvoros van un paso por detrs de los herbvoros plicaba el xito reproductor de las parejas parasitadas.
en la carrera evolutiva. Tambin demostraron, estudiando 15 poblaciones distin-
Voy a describir con ms detalle un ejemplo concreto, tas de urraca distribuidas por toda Europa, que el tamao
el de las relaciones coevolutivas entre un parsito de cra de puesta en las poblaciones parasitadas era significativa-
especialista, el cralo (Clamator glandarius) y su princi- mente superior al de las poblaciones no parasitadas, in-
pal especie hospedadora, la urraca (Pica pica). En este cluso despus de controlar tanto la distancia geogrfica
sistema se han detectado evidencias de la existencia de como la distancia gentica entre poblaciones.
coevolucin en varias fases del ciclo reproductor de am- El mecanismo de defensa ms importante desarrolla-
bas especies (Tabla 2; Soler y Soler 2000). As, por ejem- do por las especies hospedadoras de los parsitos de cra
plo, antes de la puesta del huevo parsito, los cralos se- es el reconocimiento y la expulsin del huevo parsito, y
leccionan a las parejas de urraca que ms invierten en constituye uno de los ejemplos de coevolucin ms cla-
cuidados parentales (se demostr experimentalmente que ros que existen (Rothstein 1990). En el caso del sistema
las parejas de urraca parasitadas eran capaces de criar un cralo-urraca se ha demostrado que la expulsin de hue-
mayor nmero de pollos que las que no haban sido vos por parte de las urracas es el resultado de un proceso
parasitadas; J.J. Soler et al. 1995), y esto lo consiguen coevolutivo: primero, porque el porcentaje ms elevado
interpretando las seales utilizadas en seleccin sexual de expulsin de huevos se produce en zonas con una tasa
por su especie hospedadora, concretamente seleccionan- elevada de parasitismo, mientras que los porcentajes de
do nidos de mayor tamao. Como una respuesta adaptativa expulsin ms bajos se registran en zonas donde no exis-
a esta presin selectiva del parsito las urracas reducen el ten los cralos, dndose valores intermedios en las zonas
tamao del nido, ya que ste es un 33% menor en las zo- con una baja tasa de parasitismo (Soler y Mller 1990,
nas donde las urracas coexisten con los cralos (J.J. Soler Soler et al. 1999b); segundo, porque en un rea que ha
et al. 1999a). Como una respuesta ms general frente al sido parasitada por los cralos recientemente (hace slo
parasitismo de los cralos, las urracas han desarrollado un unos 40 aos), la expulsin de modelos de huevos mim-
comportamiento especfico de defensa activa del nido ticos y no mimticos ha aumentado significativamente
frente a los parsitos, y los cralos han respondido con desde 1984 hasta la actualidad (Soler et al. 1998a, 1998b).
una contra-defensa consistente en un comportamiento Considerando la enorme importancia que se le da ac-
muy especializado a la hora de poner el huevo parsito en tualmente a la aproximacin meta-poblacional (ver lo
el que ambos, macho y hembra, colaboran para disminuir comentado anteriormente para la hiptesis del mosaico
la eficacia del mecanismo de defensa de las urracas (ver coevolutivo), J.J. Soler et al. (1999b) investigaron la in-
revisin en Soler y Soler 2000). fluencia del flujo de genes en la capacidad de reconocer y
Durante la puesta del huevo parsito, la hembra de expulsar huevos de las urracas en 15 poblaciones euro-
cralo destruye algunos de los huevos de la urraca, lo que peas distintas. Las diferencias genticas entre poblacio-
es una adaptacin, ya que este comportamiento aumenta nes se estimaron utilizando microsatlites como marca-
las posibilidades de que su huevo eclosione y disminuye dores. Los resultados mostraron que el porcentaje de ex-
la futura competencia que el pollo parsito tendr que pulsin de huevos mimticos y no mimticos dependa
soportar en el nido (Soler et al. 1997; para una informa- del nivel de parasitismo de la zona, siendo mayor en las
cin detallada ver Captulo 30). Las urracas, como una zonas de ms parasitismo (Fig. 2). Adems, ese porcenta-
contra-defensa frente a la destruccin de sus huevos por je de expulsin dependa de las diferencias genticas en-
parte del parsito han desarrollado el mecanismo de au- tre poblaciones, mientras que el porcentaje de expulsin
228 Manuel Soler
Uno de los ejemplos mejor conocidos de este tipo de laciones entre crvidos y pinos se ha sugerido que ha exis-
proceso coevolutivo es el de las interacciones entre tido coevolucin entre N. Caryocatactes y las especies de
crvidos comedores de piones y pinos en el norte de pinos con las que coexisten (Tomback 1983). Marzluff y
Eurasia y Norte Amrica. En esta interaccin mutualista, Balda (1992), con respecto a las interacciones que se pro-
los crvidos consiguen un alimento fcil de recolectar y ducen en Norte Amrica, han sugerido que seguramente
energticamente muy rico que, adems, puede ser fcil- la interaccin comenz entre G. cyanocephalus, o sus
mente almacenado para ser consumido durante las po- antecesores, y dos especies de pinos (P. monophylla y P.
cas de escasez. Por su parte, los pinos, obtienen una efi- edulis) o sus antecesores. Partiendo de la base de que las
caz dispersin de sus semillas ya que los crvidos, a tra- especies ms adaptadas a estas interacciones son las que
vs de su hbito de esconderlas, lo que estn haciendo es estn coevolucionando desde ms antiguo, Marzluff y
sembrarlas puesto que un elevado porcentaje de ellas no Balda (1992) tambin sugirieron que N. Colombiana se
llegan a ser consumidas. Las aves presentan una serie de habra incorporado posteriormente a esta interrelacin
adaptaciones a explotar este tipo de alimento que inclu- mutualista, y por ltimo, tambin lo haran las otras dos
yen, por ejemplo, aspectos de su comportamiento (reco- especies de crvidos americanos (A. coerulescens y C.
leccin y almacenamiento de los piones), y de su ciclo stelleri).
de vida (comienzan a reproducirse muy temprano, cuan-
do todava hace bastante fro, con lo que se consigue que Coevolucin diversificadora
los pollos abandonen el nido a tiempo de almacenar sus
propios piones para el siguiente invierno) y algunas ca- Hay varios modelos coevolutivos en los cuales algu-
ractersticas morfolgicas, como un pico largo y puntia- nas poblaciones de una especie evolucionan especializn-
gudo, especializado en la extraccin de piones y una dose a nivel local como resultado de las adaptaciones re-
cavidad sublingual que les sirve para transportarlos. Sin cprocas con otras especies. Si el flujo de genes entre po-
embargo, estas adaptaciones no estn igual de desarrolla- blaciones es lo suficientemente escaso, y el proceso se ve
das en las distintas especies de crvidos (Marzluff y Bal- acompaado por el hecho de que los hbridos entre indi-
da 1992). Los pinos por su parte, tambin disponen de viduos de distintas poblaciones no sean viables, o se vean
otras adaptaciones a la dispersin de sus semillas por par- considerablemente desfavorecidos, se provoca el aisla-
te de las aves. Principalmente se puede destacar que los miento reproductivo, lo que produce la creacin de nue-
piones son largos y sin expansiones para ser transporta- vas especies sin necesidad de que tenga lugar ningn pro-
dos por el aire, y adems, permanecen durante un largo ceso coevolutivo. Sin embargo, hay casos muy claros en
periodo retenidos en las pias (Marzluff y Balda 1992). los que el aislamiento reproductivo puede ser una conse-
Las adaptaciones de las semillas de los pinos son ms cuencia directa de la interaccin entre dos especies. Esto
claras que las de los crvidos, lo cual no es de extraar se produce cuando una especie ejerce un control directo
teniendo en cuenta que las presiones selectivas son ms sobre el movimiento de los gametos de la otra especie o
fuertes para las plantas, ya que estas aves son los nicos sobre el xito de emparejamiento de distintas sub-pobla-
agentes que actan como dispersadores de sus semillas, ciones de la otra especie. Estos dos tipos de control del
mientras que los crvidos se alimentan de un abanico ms apareamiento de otra especie puede dar lugar a coevolu-
amplio de recursos. cin diversificadora produciendo especiacin en una o las
Hay varias especies de conferas involucradas en es- dos especies que estn interaccionando (Thompson 1989).
tas interrelaciones mutualistas todas ellas incluidas en el Hay dos tipos de interacciones que cumplen perfectamente
gnero Pinus, aunque pertenecientes a tres subsecciones estas condiciones para que se produzca coevolucin di-
distintas, cuatro especies en Eurasia y tres en Norte Am- versificadora, son las que se producen entre plantas y po-
rica (Tomback 1983). En Eurasia slo existe una especie linizadores provocando especializacin recproca extre-
de crvido especializado en consumir piones que es el ma, y las que ocurren entre hospedadores y organismos
cascanueces (Nucifraga caryocatactes), mientras que en simbiontes intracelulares que se transmiten va materna.
Norte Amrica existen cuatro especies: el arrendajo de
los piones (Gymnorhinus cyanocephalus), el cascanue- Especiacin en los sistemas polinizadores-plantas
ces de Clark (Nucifraga colombiana), el arrendajo de la
espesura (Apheloma coerulescens), y el arrendajo de Ste- Esta especiacin se produce a travs de procesos de
ller (Cyanocitta stelleri). Estos dos ltimos, al contrario seleccin sexual (ver Captulo 13) y control del movi-
que los tres primeros no disponen de picos especializados miento de los gametos. En este tipo de interaccin los
que le permitan sacar los piones de las pias cuando es- polinizadores controlan directamente el movimiento de
tn cerradas (Fig. 5). Recolectan piones pero slo los los gametos de la planta ya que son ellos los que los trans-
que pueden conseguir de pias parcialmente abiertas portan de una planta a otra seleccionando las flores en
(Tomback 1983, Marzluff y Balda 1992). Segn Tomback base a determinadas caractersticas. Con frecuencia, las
(1983), el gnero Nucifraga probablemente se origin en poblaciones de polinizadores y plantas estn subdividi-
Eurasia cruzando posteriormente el estrecho de Bering y das en diferentes subpoblaciones aisladas geogrficamen-
extendindose por Norte Amrica. Teniendo en cuenta las te. Si las preferencias de los polinizadores son claras, es
adaptaciones existentes en cada una de las especies de decir, eligen una caracterstica determinada, independien-
crvidos y la historia evolutiva de cada una de las interre- temente de la frecuencia con que se encuentre en la po-
232 Manuel Soler
importante es el nmero de especies con los que la espe- que se alimentan diversas especies de insectos, por muta-
cie o clon asexual interacciona (Thompson 1994). Un cin o recombinacin, podra producir un producto qu-
ejemplo muy claro para ilustrar esta afirmacin es el caso mico de defensa nuevo que le permitira desembarazarse
de las hormigas cortadoras de hojas de la tribu Attini. de la mayor parte de sus enemigos. Al conseguir escapar
Actualmente se conocen unas 190 especies y todas ellas del ataque de la mayor parte de sus insectos defoliadores
recolectan hojas de una gran variedad de plantas y las se producira una radiacin adaptativa que permitira a la
utilizan para cultivar hongos. Segn los taxnomos, to- planta diversificarse en numerosas especies que compar-
das las especies de hormigas cultivan la misma especie de tiran el nuevo compuesto qumico defensivo. Pasado el
hongo, sin embargo, el problema taxonmico es impor- tiempo, alguna o algunas especies de insectos herbvoros
tante ya que estos hongos no forman esporangios. Estos desarrollaran los mecanismos adecuados de detoxifica-
hongos slo viven en los hormigueros de estas hormigas, cin y resistencia que contrarrestara la eficacia del com-
fuera de ellos no son capaces de aguantar la competencia puesto defensivo, y entonces experimentaran una radia-
de otros hongos o bacterias. Dependen totalmente de sus cin evolutiva apareciendo especies de insectos cuyas lar-
cuidadoras para sobrevivir y para dispersarse a otros hor- vas quedaran adaptadas a las nuevas especies de plantas
migueros; las jvenes reinas antes de dispersarse recogen que se haban diferenciado.
micelio del hongo y lo transportan en su boca durante
todo el tiempo que dura el vuelo nupcial y la fecunda-
Conclusiones y futuro de los estudios sobre coevolucin
cin, cuando llegan al nuevo nido lo regurgitan en el sue-
lo (Hlldobler y Wilson 1990). Esta interrelacin entre
Durante la ltima dcada se ha puesto de manifiesto
los hongos y las hormigas cortadoras de hojas es obligada
que existen diferencias importantes entre zonas en las
para ambas partes y el resultado de la coevolucin exis-
adaptaciones desarrolladas por las especies que estn in-
tente entre ellas (Thompson 1994). Esta interrelacin se-
teraccionando, por lo que la estructura geogrfica es un
guramente comenz al principio de la evolucin de la tri-
aspecto muy importante que frecuentemente es el que di-
bu Attini, antes de que se produjera la radiacin evolutiva
rige el proceso coevolutivo. Lo que ocurre a nivel local es
que dio lugar a las 190 especies conocidas en la actuali-
slo el material bruto para los patrones que se desarrollan
dad. Realmente es difcil aceptar que en estas 190 versio-
y los procesos que tienen lugar a escalas geogrficas ms
nes de la interrelacin entre una especie de hormiga y el
amplias. Est claro que el enfoque meta-poblacional pro-
hongo coevolucionando separadamente se trate de la mis-
ducir importantes avances en el conocimiento de la evo-
ma especie de hongo que no ha evolucionado desde el
lucin de las interacciones entre organismos. Este enfo-
inicio de la relacin, a pesar de que las hormigas han su-
que geogrfico se est imponiendo tambin en materias
frido una importante radiacin evolutiva. Para que esto
ms amplias como ecologa, biologa evolutiva y biolo-
fuera cierto habra que comprobar que los hongos culti-
ga de la conservacin.
vados por distintas especies de hormigas son capaces de
Por otro lado, puesto que muchos aspectos del enfo-
sobrevivir exitosamente en los hormigueros de otras es-
que geogrfico del estudio de la coevolucin tienen im-
pecies diferentes, prueba que hasta el momento no se ha
portantes implicaciones en temas como epidemias huma-
realizado.
nas, control biolgico, agricultura y conservacin, es bas-
tante probable que, como consecuencia de estos estudios,
Coevolucin de escape y radiacin
la ecologa evolutiva se convierta en una de las discipli-
nas ms importantes de las ciencias biolgicas aplicadas
Este tipo de coevolucin se caracteriza porque inclu-
(Thompson 1999).
ye procesos de adaptacin y especiacin, y se diferencia
de cualquier otro tipo de coevolucin en que se considera
como parte importante del proceso coevolutivo un perio- Agradecimientos
do durante el que las especies no interaccionan. Este me-
canismo coevolutivo fue definido en primer lugar por Mara Dolores Garca, Gregorio Moreno, Juan J. Soler
Ehrlich y Raven (1964) para explicar las relaciones entre y Mari Carmen Soler leyeron el manuscrito y aportaron
los insectos herbvoros y las plantas de las que se alimen- sugerencias que contribuyeron a mejorar considerable-
tan. Esta hiptesis parte de la base de que una planta de la mente este captulo.
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Lecturas recomendadas
(1) THOMPSON, J.N. 1994. The coevolutionary process. The University of Chicago Press, Chicago. Es, sin lugar a dudas, el mejor
libro que se ha publicado sobre coevolucin. Sin embargo no se trata de una revisin exhaustiva sobre el tema, sino que principal-
mente est dedicado a desarrollar la hiptesis del mosaico coevolutivo.
(2) FUTUYMA, D.J. 1998. Evolutionary biology. Sinauer Associates, Sunderland. Es de los pocos libros generales sobre evolucin
que dedica un captulo a la coevolucin, concretamente el captulo 18 (Evolution of interaction among species).
(3) Suplemento al volumen 153 de American Naturalist (Mayo 1999). Todo este fascculo est dedicado al estudio de la coevolucin.
Tal y como se especifica en el primer captulo, el volumen tiene tres objetivos principales: mostrar cmo se puede estudiar coevolucin
en comunidades naturales, evaluar los conocimientos actuales sobre los procesos coevolutivos y sugerir hiptesis especficas sobre
el mosaico geogrfico coevolutivo.
Captulo 13: SELECCIN SEXUAL
El mayor potencial de los machos para aumentar su xito reproductivo a travs de la inversin en conseguir
apareamientos, determina que en la mayora de las especies animales stos hayan desarrollado numerosos caracteres
extravagantes que usan para competir por las hembras y que no estn presentes en ellas. La extravagancia de esos
caracteres no es arbitraria, sino que los costes que implica su exageracin, los convierten en seales honestas de
distintos tipos de calidad en los que estn interesados tanto otros machos competidores como las hembras. Mediante
el estudio de la seleccin sexual podemos encontrar una explicacin evolutiva a apreciaciones aparentemente subje-
tivas de la belleza de otros individuos, tanto en humanos como en el resto de los seres vivos. No slo los animales
se ven afectados por la seleccin sexual, sino que tanto en plantas, como en otros organismos en los que se conjugan
los intereses de dos sexos en el momento de la reproduccin, se dan las circunstancias que propician la aparicin de
caracteres tiles en la competencia por el apareamiento. La seleccin sexual afecta a numerosas facetas de la vida de
los organismos en gran parte de su ciclo vital, promueve el aumento de la diversidad de los seres vivos, e influye en
el riesgo de extincin de las especies. La lucha por la obtencin de (al menos una) pareja con la que reproducirse es
un condicionante fundamental de las estrategias de vida de los organismos.
exhibiendo sus abdmenes inflados como seal de fecun- en muchas especies. Los machos ms competitivos (por
didad. Aquellas hembras con abdmenes ms grandes, se- su tamao, sus armas, etc.) tienen mayor xito reproduc-
rn preferidas por los machos (Funk y Tallamy 2000). Otro tivo. En el ciervo Cervus elaphus, y tras diecisis aos de
famoso ejemplo lo constituyen algunas especies de aves estudio, Clutton-Brock et al. (1982, 1988) llegaron a la
limcolas rticas, en las que los machos se encargan de la conclusin, entre otras, de que los machos ms grandes
incubacin y el cuidado de los huevos, y de esta manera tenan ms xito en las luchas y, por tanto, mayor xito
las hembras pueden realizar varias puestas que son cuida- reproductivo que los machos de menor tamao. En ma-
das por varios machos (sistema de apareamiento mferos pinnipedos, cuanto mayor es el macho con rela-
polindrico, ver Captulo 15). En este caso, las hembras cin a la hembra, mayor es el nmero de hembras que
poseen coloraciones ms brillantes que los machos y com- constituyen su harn. En el elefante marino Mirounga
piten entre ellas por el apareamiento. En otras ocasiones, angustirostris, los machos luchan violentamente y slo
como ocurre en algunas especies de insectos ortpteros, los ms grandes y agresivos son los dueos de los hare-
el comportamiento sexual depende de las condiciones nes. La intensa seleccin para la capacidad de lucha ha
ambientales (Gwynne 1990): si la comida es abundante, favorecido el gran tamao en los machos que llegan a ser
el patrn de comportamiento sexual es el estndar (los hasta tres veces ms pesados que las hembras. En cada
machos forman espermatforos fcilmente y compiten por estacin reproductora, slo un tercio de los machos se
las hembras), pero si el alimento es escaso, o de mala ca- aparean y fecundan a casi todas las hembras. Pero las lu-
lidad, las hembras necesitan aparearse con varios machos chas conllevan un elevado costo: algunos machos dueos
para obtener suficiente alimento, y compiten entre ellas de harenes mueren inmediatamente despus de la edad
para conseguir apareamientos. Entonces los machos se reproductora y pocos mantienen harenes ms de dos o
hacen ms selectivos a la hora de elegir pareja. tres aos seguidos. Las hembras, sin embargo, se aparean
Es frecuente que las hembras desarrollen los mismos durante unos diez aos y la mayora de los machos no
caracteres sexuales secundarios que los machos, incluso llegan a aparearse nunca. Cuanto menor sea la propor-
en especies donde los papeles sexuales no estn inverti- cin de machos que se aparean, mayor ser la competen-
dos, aunque normalmente no llegan a ser tan exagerados. cia entre ellos, y por tanto, ms intensa ser la seleccin
Tradicionalmente este hecho se ha explicado por una co- para el mayor tamao del cuerpo.
rrelacin gentica no funcional entre los sexos, aunque Existen otros tipos de competiciones por las hembras
recientemente se ha propuesto que esos caracteres podran que no requieren necesariamente enfrentamiento directo
haber evolucionado por seleccin sexual en las hembras; entre machos, aunque s ciertas cualidades: aquellos ma-
por ejemplo, si los machos que puedan permitrselo (por chos ms rpidos o hbiles en localizar a las hembras,
ser preferidos o tener ms o menos asegurado el aparea- tendrn ventaja sobre los dems, as como los ms cons-
miento) rechazan a las hembras menos atractivas tantes en cuanto al tiempo de permanencia en los lugares
(Amundsen 2000). Sera el caso de especies en las que donde se llevan a cabo los apareamientos; en este caso, la
los dos sexos realizan una gran inversin y ambos, por persistencia de los machos puede afectar a su xito en
tanto, son selectivos a la hora de elegir pareja (por ejem- conseguir hembras.
plo, aves mongamas que compartan las labores de los En general, el mayor xito reproductivo de los ma-
cuidados y alimentacin de las cras). Actualmente hay chos dominantes, no es debido slo a su capacidad de
pocos estudios sobre este tema, y no est claro hasta qu competicin con otros machos rivales, sino tambin a su
punto la existencia de seales en las hembras es resultado habilidad para controlar a las hembras. Esto es frecuente
de la seleccin sexual. en sistemas polignicos. En el ciervo, por ejemplo, duran-
te la berrea, los machos, adems de luchar con otros ma-
Cmo compiten los machos por las hembras? chos, guardan a las hembras mantenindolas juntas.
Enfrentamientos. En algunas especies, los machos compi- Preferencias de las hembras. Otra forma de competencia en-
ten por conseguir recursos o territorios para atraer a las tre los machos por conseguir apareamientos, consiste en
hembras, o bien luchan directamente por ellas. La com- atraer la atencin y la respuesta sexual de las hembras.
peticin puede llevarse a cabo mediante exhibicin de Compiten, entonces, en atractivo, de forma que aquellos
seales orales o visuales (exhibicin territorial), cuyo machos cuyo aspecto o comportamiento se ajuste a las
objetivo es alejar a los intrusos, o, como ocurre en mu- preferencias de las hembras (seleccin intersexual), ten-
chos mamferos, entablando luchas utilizando armas como drn ms xito en el apareamiento.
cuernos y astas. Los machos ms fuertes conseguirn un En muchas especies hay datos que indican que los
mayor nmero de hembras y la seleccin sexual (intra- machos con ciertos caracteres son preferidos por las hem-
sexual) ser muy intensa para caracteres como el tamao, bras. En los pavos reales, por ejemplo, los machos que
armamentos, exhibiciones de fuerza y comportamiento atraen a ms hembras son los que tienen colas ms gran-
agresivo. Estos caracteres pueden cambiar direccional- des y completamente desarrolladas (el desarrollo se com-
mente hasta llegar a ser extremos. De esta manera se pue- pleta a los cuatro aos y, a partir de ese momento, cada
de explicar la evolucin de las astas de los ciervos ma- ao adquieren un ocelo adicional), y los que tienen ms
cho, los cuernos y el enorme desarrollo de las mandbulas ocelos consiguen la mayora de los apareamientos. Mller
de algunos escarabajos o el mayor tamao de los machos (1988) demostr que las hembras de la golondrina euro-
CAPTULO 13: SELECCIN SEXUAL 239
pea Hirundo rustica, prefieren a los machos con plumas suelen ganar las confrontaciones y tienen mayor estatus,
caudales ms largas aunque sean aadidas artificialmente. pero tambin son los preferidos por las hembras. En algu-
Los machos del estornino, Sturnus vulgaris, que en las nas especies de pjaros, sin embargo, los machos entonan
confrontaciones de canto entonan cantos ms largos, tie- cantos diferentes dependiendo de si el contexto es de com-
nen mayor xito con las hembras (Gentner y Hulse 2000). petencia intrasexual o intersexual: cambian el tipo de can-
Tambin hay evidencias bien documentadas en muchos to, de forma que utilizan un canto variado (varios tipos de
insectos y en peces. estrofas, mezcladas) cuando se enfrentan a sus competi-
Por otra parte, algunos autores han sugerido que las dores, y un canto ms repetitivo (estrofa repetida muchas
hembras pueden copiar la eleccin del apareamiento de veces) cuando buscan pareja o tienen una hembra cerca
otras hembras, es decir, elegir a los machos simplemente (Wiley et al.1994).
porque son preferidos por otras hembras. Se ha demostra-
do que las hembras del guppy Poecilia reticulata, un pez Alcance de la seleccin sexual
de agua dulce, en determinadas condiciones alimenticias,
copian con frecuencia la eleccin del apareamiento reali- La seleccin sexual no termina en el apareamiento
zada por otras hembras (Dugatkin 1998). Este comporta-
miento aparentemente es ventajoso para las hembras pues- Aunque de la definicin de seleccin sexual enuncia-
to que reduce el tiempo utilizado en la eleccin de pareja. da por Darwin y del tratamiento que se suele hacer del
Aunque existen muchas tcticas posibles de eleccin concepto, normalmente se ha entendido que la variacin
por parte de las hembras, basadas, por ejemplo, en com- en el xito de apareamiento (nmero de parejas obteni-
paraciones secuenciales de machos u otras que requieren das) es la principal o nica fuente de xito de los distintos
decisiones extremas, en cualquier caso, la tctica ms fa- fenotipos que compiten, algunos autores han remarcado
vorable depende, entre otras cosas, de la variacin exis- la importancia de identificar muchas otras ventajas que
tente entre los machos y del costo de la eleccin de la pueden obtener los machos competidores a travs de la
hembra. seleccin sexual (Fig. 2).
Todas las hembras de una poblacin o especie, no ne-
cesariamente tienen que mostrar las mismas preferencias. Fecha de emparejamiento. En una estacin reproductora,
Si existe variacin entre hembras de una misma pobla- comenzar la cra pronto incrementa las posibilidades de
cin en sus preferencias por caracteres en los machos, esa realizar ms de un intento reproductor, y la probabilidad
variacin puede afectar a la evolucin y mantenimiento de reclutamiento de los jvenes a la poblacin reproduc-
de esos caracteres (Widemo y Sther 1999). Sin embar- tora depende tambin mucho de que se hayan criado en
go, hay pocos estudios que hayan investigado la posibli- fechas lo ms prximas posible al momento ptimo de la
dad de preferencias individuales en las hembras, siendo estacin. Los caracteres sexuales secundarios que dotan a
necesario comprobar explcitamente la variacin y repe- los machos de ventajas a la hora de conseguir emparejar
tibilidad de la eleccin de pareja. Brooks y Endler (2001) les sirven tambin para obtener una hembra antes que in-
han encontrado, en guppies, que hay variacin en las pre- dividuos menos competentes, por lo que los portadores
ferencias por algunos caracteres, pero no por otros, y que de esos caracteres producirn ms hijos por estacin y
esa variacin puede tener un efecto importante en la in- con mayor probabilidad de llegar a reproducirse.
tensidad de la seleccin sexual, aunque para algunos de
los caracteres que han estudiado no es as. Cpulas fuera de la pareja y competicin de esperma. El apa-
reamiento no implica fidelidad sexual. En la mayora de
Relacin entre seleccin intra e intersexual. Son dos proce- las especies animales estudiadas, se ha comprobado que
sos realmente diferentes la seleccin intra e intersexual? muchas veces las hembras buscan, permiten o sufren en-
Tienen algo en comn? La seleccin intra e intersexual cuentros sexuales con ms de un macho. El xito de los
deberan verse como manifestaciones diferentes de un machos con un fenotipo concreto para un carcter sexual
mismo proceso evolutivo: la competencia entre los ma- secundario se ve muy afectado por la competencia que
chos por obtener pareja, que en unas especies discurre a encuentren sus espermatozoides en el tracto genital fe-
travs de luchas y en otras mediante el atractivo. Resulta menino (ver Captulo 14). En muchos casos las hembras
interesante distinguirlas ya que el modo de evolucin de realizan cpulas con individuos ms atractivos que su pro-
cada una es diferente y por consiguiente, se originan se- pio compaero, por lo que el carcter que los hace atrac-
ales tambin diferentes. Pero la distincin entre ambas tivos se ve muy favorecido a travs de procesos de selec-
es algunas veces confusa porque pueden no ser claramen- cin sexual post-cpula (Mller 1998). Para un macho, el
te alternativas e incluso pueden operar sobre el mismo obtener una pareja o cpula no asegura el xito de fertili-
carcter. zacin, y el nmero de parejas sociales obtenidas tampo-
El doble papel de los caracteres seleccionados sexual- co impone un lmite al nmero de descendientes que pue-
mente se ha demostrado en muchas especies. Por ejem- de producir. Los procesos de seleccin post-cpula pue-
plo, en los elefantes marinos, las hembras prefieren a los den afectar a los mismos caracteres que intervienen en la
machos dominantes y protestan cuando machos de bajo seleccin pre-cpula, reforzndolos, por ejemplo cuando
rango intentan montarlas; en el gorrin comn, Passer las preferencias de las hembras al realizar cpulas fuera
domesticus, los machos con la mancha negra ms grande de la pareja o al seleccionar eyaculados son las mismas
240 Manuel Martn-Vivaldi y Josefa Cabrero
Cebas de cortejo
Inversin parental Fecundidad Mortalidad
por
Calidad de la pareja pareja
Inversin parental
diferencial Infanticidio
Aborto diferencial
Figura 2. Seleccin sexual como un proceso continuo desde la adquisicin de pareja hasta la produccin de hijos independientes
(segn Mller 1994).
a) b)
160 10
C D
Produccin anual de pollos
8
140
Fecha de puesta
6
120
4
100 2
80 0
0 200 400 600 800 0 200 400 600 800
Figura 3. Los machos de collalba negra (A), de entre 35 y 40 g, despus de emparejar transportan a la cavidad del nido y a otras
cercanas cerca de 2 kg de piedras que no cumplen ninguna funcin en la estructura del propio nido (B; Moreno et al. 1994). Este
extrao comportamiento es una exhibicin dirigida a la hembra, que decide cundo comenzar la puesta fijndose en la cantidad
de piedras transportadas por el macho. Manipulando la actividad de transporte de piedras de los machos colocando o retirando
piedras artificialmente Soler et al. (1996), encontraron que las hembras de los que haban transportado ms piedras comenzaron
la puesta antes (C). Esto determin que los machos que transportaron ms piedras obtuvieran un nmero mayor de pollos volantones
en la temporada (D). Las hembras se fijaron directamente en el nmero de viajes transportando piedras que realiz el macho, y no
en el nmero de piedras presentes en el nido.
que al seleccionar parejas sociales. Sin embargo, a travs ha jugado un papel importante en la evolucin de los ca-
de la competicin de esperma la seleccin sexual puede racteres sexuales secundarios (medidos como nivel de
originar la evolucin de caracteres que no intervienen dimorfismo sexual). Es interesante que la competencia
antes de la cpula (caractersticas de rganos copuladores espermtica parece haber sido determinante en unos tipos
y rganos almacenadores de esperma; ver Captulo 14). de caracteres sexuales secundarios (color y morfologa
Aunque en algunas revisiones sobre seleccin sexual del plumaje) y no en otros (Owens y Hartley 1998).
se ha dedicado especial atencin a los procesos que suce-
den antes de la cpula (Andersson 1994), varios estudios Diferencias en la calidad de las hembras e inversin diferencial
comparativos en aves han comprobado que la seleccin de las hembras. Los machos tambin pueden incrementar
sexual post-cpula a travs de la competencia espermtica su xito reproductivo si consiguen hembras de mejor ca-
CAPTULO 13: SELECCIN SEXUAL 241
londrina y ms recientemente en un invertebrado, una es- revisin de esos caracteres para poder plantear con mayor
pecie de araa en la que, adems, las hembras sirven de perspectiva cmo han podido surgir y por qu son como
alimento a sus cras (Fig. 4). Incluso los machos pueden los observamos, por qu tanta extravagancia?
provocar que las hembras preadas aborten, consiguien-
do el mismo fin que con el infanticidio, bien por medio de Armas
cpulas forzadas, o a travs de seales qumicas (efecto
Bruce, comprobado en roedores, leones y otros animales; (Fig. 5-a). Quizs uno de los tipos de caracteres que
Bruce 1959). ms claramente pueden asignarse a la seleccin sexual, y
En la golondrina comn, el xito derivado del infanti- en los que es ms fcil de entender su aparicin y su for-
cidio est relacionado con la longitud de las rectrices ex- ma actual, son las armas presentes en los machos de mu-
ternas de los machos, por lo que, claramente, el infantici- chas especies, y que utilizan para enfrentarse entre s en
dio puede favorecer a individuos con caracteres sexuales los contextos sexuales, por conseguir hembras o territo-
secundarios ms desarrollados (Mller 1994). rios. Existen armas de este tipo en numerosos grupos ani-
La golondrina comn es una de las pocas especies en males y en algunos se ha comprobado que el tamao de
que se ha evaluado el funcionamiento y la importancia de esas armas es un determinante del xito en la contienda y,
todos los procesos que actan en la seleccin sexual de por tanto, del xito reproductivo del macho, aunque en
un carcter concreto. Anders Pape Mller, en una serie de muchos otros casos parece ser el tamao corporal, que
experimentos, ha comprobado que la longitud de las normalmente va asociado a armas mayores, el que deter-
rectrices externas de los machos se ve favorecida por la mina el xito en las peleas.
seleccin sexual en todos los episodios descritos anterior-
mente, y ha obtenido un valor del diferencial de seleccin Tamao corporal
(el nivel en que el carcter se ve seleccionado) para cada
uno de ellos en ese carcter, lo que permite comparar la (Fig. 5-b). El dimorfismo sexual en tamao es bastan-
importancia relativa de cada uno de ellos en la evolucin te comn en los animales, aunque existe una gran varia-
del carcter en esa especie. Este investigador encontr cin entre grupos taxonmicos en el signo de la diferen-
que los procesos de seleccin que ms afectan a la longi-
cia y su magnitud. En la mayora de las especies de ani-
tud de la cola son la obtencin de cpulas fuera de la pa-
males las hembras son mayores que los machos, lo que
reja y la prdida de paternidad en las puestas propias, se-
seguramente est relacionado con una mayor capacidad
guidos de las diferencias en la fecha de apareamiento (Ta-
bla 1). sto nos da una idea de la importancia que tienen reproductiva de hembras grandes, ya que hembras ms
variables distintas al nmero de parejas obtenidas, al me- grandes pueden poner un mayor nmero de huevos. En
nos en las especies socialmente mongamas. En otros ti- otras muchas especies, sin embargo, (aves, mamferos,
pos de sistemas de apareamiento la importancia relativa muchos reptiles, anfibios y tambin algunos peces e in-
de todas estas fases es diferente, aunque todas pueden ser vertebrados), los machos son mayores que las hembras.
un componente del proceso. En estas especies el mayor tamao del macho parece es-
tar causado principalmente por la seleccin sexual, pues
Tabla 1 los machos ms grandes consiguen vencer en las peleas
Diferenciales de seleccin direccional para la seleccin por hembras, harenes o territorios de reproduccin, y en
sexual de la longitud de la cola en machos de golondrina consecuencia, logran mayor xito reproductivo. Sin em-
(Mller 1994). bargo, hay que tener en cuenta que hay muchas presiones
Episodio de seleccin Diferencial de Seleccin selectivas actuando sobre el tamao corporal, y que un
xito de apareamiento 0.08 dimorfismo acusado a favor de los machos puede tener
Fecha de apareamiento 0.23 otras causas distintas a la seleccin sexual. Por ejemplo,
Mortalidad 0.01 en algunas especies el tamao pequeo de la hembra pue-
Consecucin de cpulas extra pareja 0.96 de estar favorecido por otros motivos, por lo que los ma-
Prdida de paternidad en puestas propias 0.80 chos son mayores que las hembras en ausencia de selec-
Calidad de la hembra 0.18 cin sexual por el tamao grande.
Inversin parental diferencial de la hembra 0.10
xito en el infanticidio 0.10 Ornamentos estructurales: plumas, colas y otros rga-
Vctima de infanticidio 0.02 nos exagerados
va en las hembras), y que en los machos de muchas espe- ambientales que imposibilitan su consecucin, de forma
cies se ha desarrollado de forma exagerada. Se ha com- que rganos que deberan ser simtricos son normalmen-
probado que ese alargamiento desmesurado dificulta el te asimtricos en mayor o menor medida. El nivel de asi-
vuelo, pero incrementa las posibilidades de reproducirse, metra fluctuante en estructuras que deberan ser simtri-
porque las hembras prefieren a los machos de colas lar- cas refleja un tipo de calidad de los individuos: su estabi-
gas, y tambin, en algunas especies, porque los machos lidad en el desarrollo (capacidad para desarrollar el
se ven atemorizados por los que tienen colas mayores (ver fenotipo simtrico codificado en su genotipo), y se ha
Captulo 28). Las colas grandes como atractivos sexuales comprobado que los machos ms simtricos normalmen-
no son exclusivas de las aves. Tambin se han desarrolla- te son los preferidos por las hembras y los que vencen las
do esos ornamentos en peces como los guppies y en disputas intrasexuales (Mller y Swaddle 1997). En algu-
tritones (en este caso su anchura en lugar de longitud), y nos casos tambin se ha comprobado, mediante experi-
hay dimorfismo sexual en prolongaciones parecidas en mentacin, que el nivel de asimetra fluctuante en los ca-
las alas de algunas mariposas. Otras partes del cuerpo tam- racteres sexuales secundarios es directamente objeto de
bin modifican su forma para servir de ornamentos: suce- la seleccin sexual, pues es el carcter en el que se fijan
de con muchos tipos distintos de plumas en las aves (de las hembras al elegir pareja (Mller 1992, Fiske y
las alas, pecho, garganta, cabeza), y con estructuras tan Amundsen 1997), aunque algunos otros estudios que han
especiales como largos pednculos de soporte para los intentado comprobar ese efecto directo en otras especies
ojos en un grupo de moscas asiticas (Burkhardt y de la no lo han encontrado (Tomkins y Simmons 1998). Es
Motte 2001, Fig. 5c). importante distinguir la asimetra fluctuante de otros ti-
pos de asimetra que se dan en la naturaleza (asimetra
Otros ornamentos visuales: el color direccional y antisimetra) y que normalmente reflejan
algn tipo de adaptacin. La asimetra fluctuante se dis-
(Fig. 5-d) Una de las formas ms evidentes y llamati- tingue de las otras porque la distribucin de las diferen-
vas de dimorfismo sexual en animales son las diferencias cias entre la estructura derecha e izquierda en una pobla-
en coloracin. Se ha comprobado eleccin de pareja aten- cin de individuos, sigue aproximadamente una distribu-
diendo al color y, en muchos casos, influencia del color cin normal de media igual a cero (Mller y Swaddle
en la competencia directa entre machos en crustceos, in- 1997, para una revisin reciente y recomendaciones
sectos, arcnidos, peces, algunos anfibios, muchos repti- metodolgicas en espaol ver Cuervo 2000).
les, aves y algunos mamferos. Las seales sexuales de
color pueden ubicarse en muy diversas partes del cuerpo Productos qumicos
y estar determinadas por mecanismos muy distintos. As,
muchas coloraciones son estructurales (producidas por el Muchas especies dependen de seales qumicas para
efecto de la microestructura del tejido sobre la luz refleja- atraer a posibles parejas y repeler competidores (Penn y
da) como las verdes, azuladas o violetas con brillos met- Potts 1998). Existe dimorfismo sexual en los rganos de
licos, y muchos matices ultravioletas no percibidos por la produccin de feromonas, el comportamiento de marcaje
visin humana. Otras dependen de la deposicin de con ellas y el tipo de feromonas producidas. El uso de
pigmentos en el tejido, como las rojizas y amarillentas este tipo de seales qumicas (olores) como atractivos
producidas por los carotenos, o las negras por la melanina. sexuales se ha comprobado en insectos, crustceos, pe-
Por ltimo, existen incluso coloraciones adquiridas vo- ces, anfibios, reptiles y mamferos, aunque los estudios
luntariamente del medio externo, a modo de maquillaje, ms completos se han realizado en insectos y mamferos
como es el caso de las plumas rojizas en el Quebranta- (sobre todo roedores). Por ejemplo, en un escarabajo de
huesos Gypaetus barbatus resultantes de tomar baos en la harina, Lewis y Austad (1994) demostraron, eliminan-
barros ferruginosos (Negro et al. 1999). Las seales de do otros posibles factores experimentalmente, que el olor
color producidas por distintos mecanismos son potencial- de machos distintos difiere en el poder de atraccin de
mente distintas en su significacin, y parecen funcionar hembras, y que los machos que producen el olor ms atra-
de formas diferentes en los procesos de seleccin sexual. yente son, adems, ms exitosos en fecundar huevos cuan-
do las hembras copulan con ms de un macho. En rato-
Asimetra fluctuante nes, varios estudios han comprobado que el olor de ma-
chos sanos es ms atractivo para las hembras que el de
En los ltimos aos se ha comprobado en muchos es- machos infectados por patgenos, y con otros roedores,
tudios que un importante aspecto de los caracteres sexua- que el olor de machos dominantes es preferido sobre el de
les secundarios es su nivel de simetra, adems del tama- los subordinados.
o (Thornhill y Mller 1998). Los seres vivos se desarro-
llan de acuerdo con un patrn establecido por sus genes, Sonidos
que en la mayor parte de los rganos y estructuras deter-
mina morfologas simtricas bien radiales o bilaterales. (Fig. 5-e) En muchos animales los machos recurren a
Sin embargo, la simetra perfecta es difcil de lograr en el la produccin de sonido (tanto de origen vocal como me-
desarrollo, existiendo gran cantidad de condicionantes cnico) cuando se disponen a buscar pareja. Tanto en in-
244 Manuel Martn-Vivaldi y Josefa Cabrero
Figura 5. Ejemplos de algunos tipos de caracteres sexuales secundarios en varios grupos taxonmicos. (a) Armas. (b) Tamao
corporal. (c) Estructuras morfolgicas. (d) Color. (e) Sonidos. (f) Comportamientos de exhibicin. Dibujos procedentes de Clutton-
Brock et al. 1982, Greenwood y Harvey 1982, Catchpole y Slater 1995, Huntingford y Turner 1987, Mller 1994, Andersson
1994.
CAPTULO 13: SELECCIN SEXUAL 245
sectos como anfibios, aves o mamferos se han realizado Instrumentos de manipulacin de la competencia
numerosos estudios que demuestran que determinadas espermtica
caractersticas del sonido producido por diferentes ma-
chos de la misma especie son responsables de un mayor o La competencia de esperma produce seleccin sobre
menor xito en emparejar, tanto por ser preferidas por las muchos atributos de los mencionados hasta el momento
hembras como por ser tiles para repeler a otros machos. si su expresin se relaciona con el xito en la competen-
Aspectos como el tiempo que un individuo dedica a can- cia. Sin embargo, esta competencia tambin favorece la
tar durante el da, la duracin de cada uno de sus cantos, evolucin de otros caracteres no tiles en otras fases de
la cantidad de variaciones distintas que puede producir los procesos de seleccin sexual. Es el caso de herramien-
(repertorio), la longitud de las estrofas incluidas en el can- tas para extraer el esperma de otros machos del tracto ge-
to, el volumen de produccin, o incluso el tono del soni- nital femenino, tapones depositados en las hembras para
do producido, son tenidos en cuenta por las hembras y los evitar nuevas cpulas por parte de otros machos, sustan-
machos receptores (revisado en Catchpole y Slater 1995, cias antiafrodisacas, comportamiento de custodiar a la
y Kroodsma y Miller 1996 para aves, en Andersson 1994 hembra tras la cpula, o el propio diseo del tracto repro-
para otros grupos). ductor femenino que condiciona la forma en que los ma-
chos pueden desarrollar la competencia (ver Captulo 14).
Otros comportamientos de exhibicin: saltos, bailes
construcciones, regalos
Caracteres mltiples
(Fig. 5-f) En muchas especies los machos realizan es-
pectaculares exhibiciones sobre cuyas caractersticas las En la anterior revisin ha quedado patente la gran di-
hembras basan su eleccin y los machos su valoracin versidad de caracteres que pueden funcionar en los pro-
del rival. Muchas veces las exhibiciones sirven para mos- cesos de seleccin sexual en distintos organismos, pero
trar atributos visuales ya mencionados, como colores u tambin es evidente que en muchos de ellos son varios
rganos elaborados como ornamentos, pero tambin hay los caracteres que funcionan simultneamente. Por ejem-
casos en que son propiedades de la exhibicin en s lo plo, en los ciervos, tanto el tamao corporal como la cor-
que se compara entre competidores. Es el caso de los namenta usada en la lucha, como el tiempo que pasan
bailes y saltos de varios grupos de aves que se exhiben de emitiendo su grito de celo (berrea) influye en su xito en
forma individual, en agrupaciones de competidores o en la competencia (Fig. 5-a, 5-b, 5-e). En el guppy, tanto la
coaliciones, en los que dan volteretas y saltos, o pasan longitud de la cola como los patrones de color exhibidos
unos sobre otros de forma coordinada. En otros casos los en ella afectan a la eleccin de la hembra (Fig. 5-c, 5-d).
machos exhiben su capacidad para desarrollar activida- En el carbonero comn, distintos parmetros del canto de
des que son de inters para la hembra por su utilidad para los machos tienen su efecto en el xito de forma indepen-
la reproduccin, como es la construccin del nido en aves diente (Fig. 5-e) y adems, intervienen varios caracteres
y en peces. La construccin como exhibicin alcanza ni- relacionados con el color. En muchos insectos, los ma-
veles excepcionales en algunas aves constructoras de chos producen sonido o entregan nutrientes durante la
grandes y elaborados jardines, en los que la hembra cpula y tambin tienen rganos copuladores especiali-
basa su eleccin de pareja, pero que no son utilizados zados en desplazar esperma de otros machos. El caso ex-
como nidos para depositar los huevos (Fig. 5-f). Final- tremo lo constituyen algunas aves del paraso que des-
mente, los machos tambin hacen entrega a las hembras pliegan elaborados plumajes, de colores vistosos, que ex-
de regalos, normalmente consistentes en presas, como una hiben en danzas mientras producen variadsimos cantos.
manera de convencerlas para el apareamiento. Este com- Los estudios sobre la seleccin sexual revelan varie-
portamiento sucede en muchos insectos y tambin en aves. dad, gran extravagancia y aparente redundancia en los
Adems de presas capturadas o robadas, estos regalos caracteres sexuales secundarios. En conjunto, el panora-
pueden ser nutrientes sintetizados por el propio macho y ma parece reflejar un gran derroche de inversin en este
que se transmiten en un espermatforo (por ejemplo en tipo de caracteres, una gran parte del tiempo y la energa
ortpteros), o incluso rganos corporales del macho que de los seres vivos se utiliza para tratar de tener xito en la
la hembra devora durante o despus del apareamiento. competencia con individuos de la misma especie por de-
Lo ms extrao es que, en algunos casos, los machos en- jar descendencia, que es evidente que no queda garanti-
tregan a las hembras durante el cortejo regalos que no zado con ser un individuo adulto frtil ni siquiera en las
son nutritivos, que se llaman regalos vacos. Por ejem- especies socialmente mongamas. Pero por qu esos ca-
plo, en un tipo de moscas, los machos se exhiben sobre racteres concretos otorgan ventaja en la competencia? Si
hojas o troncos sujetando con sus patas unas bolas de los hijos del macho exitoso heredan sus caractersticas
burbujas de saliva que las hembras tienen en cuenta para por qu no todos los machos presentan el mismo desa-
decidir con quin emparejar. Tras un vuelo conjunto el rrollo para estos caracteres? Cmo puede haber tantos
macho entrega la bola a la hembra, que la sostiene duran- tipos de caracteres tan distintos que aparentemente fun-
te la cpula, pero nunca se alimenta de ella (Sadowski et cionan para lo mismo? Por qu utiliza el mismo indivi-
al. 1999). duo mltiples caracteres simultneamente? Estas pregun-
246 Manuel Martn-Vivaldi y Josefa Cabrero
Tamao
el carcter y la preferencia. Algunos de los primeros mo-
delos resultaban en este tipo de seleccin, pero otros pos- 0.2
Tamao
0.4
piedades de un carcter complejo. En los modelos se ob-
tiene un equilibrio en el que los niveles alcanzados por el
0.2
carcter y la preferencia dependen de los costes y benefi-
cios de cada uno. Altos costes de eleccin para las hem-
bras limitan la exageracin de ambos (Pomiankowski et 2000 4000 6000 8000
Generacin
al. 1991). Posteriores modelos tericos dan como resulta- -0.2
do equilibrios estables parecidos al anterior, o sucesivos
ciclos de equilibrios inestables de la preferencia y el ca- -0.4
rcter (Figura 6). Otros modelos recientes muestran que
hay slo unas condiciones restrictivas bajo las que puede
producirse el proceso sugerido por Fisher (Hall et al. Figura 6. Evolucin terica, por el proceso de Fisher, del ta-
2000). mao de un carcter sexual secundario (a) cuando el coste
La consideracin de la evolucin de las preferencias de la eleccin por la hembra es elevado, y (b) cuando el coste
por medio del proceso de Fisher no produce predicciones de la eleccin es bajo y existe un sesgo en las mutaciones
en cuanto a las caractersticas de las poblaciones actuales sobre el carcter. En el primer caso no se alcanza nunca un
que excluyan otros procesos propuestos, por lo que no equilibrio, sino oscilaciones de exageracin y disminucin del
est claro de qu manera se podra probar empricamente carcter. En el segundo caso se llega a un equilibrio en el que
que realmente se haya producido. el carcter se mantiene exagerado (Iwasa y Pomiankowski
1995).
Modelo del Hndicap de Zahavi (Zahavi 1975)
(A) (B)
la actividad de tamborileo
1
- Grande NO 1
Esperado
Observado 1
- Pequea SI 1
su actividad de tamborileo
(C)
Figura 8. Ejemplo de una seal sexual para la que se ha comprobado su funcionamiento como hndicap condicional. Los machos
de la araa Hygrolycosa rubrofasciata tratan de convencer a las hembras de que copulen con ellos mediante una exhibicin en la
que golpean hojas secas del suelo con su opistosoma (abdomen) produciendo un potente sonido de tamborileo. Una serie de
experimentos ha permitido comprobar: (A) Que las hembras prefieren copular con machos que producen ms tamborileos por
unidad de tiempo, y con tamborileos ms largos (Kotiaho et al. 1996). (B) Que la diferencia entre machos en la actividad de
tamborileo determina el desenlace de un enfrentamiento entre ellos (Kotiaho et al. 1999). (C) Que la actividad de tamborileo
depende del estado nutricional del macho (estrellas: racin grande de comida; crculos: racin media y tringulos: racin peque-
a, Kotiaho 2000). Estos autores tambin han comprobado que el coste energtico del tamborileo es muy alto, superando el
mximo nivel sostenible de gasto metablico; y que con la eleccin, las hembras consiguen un ligero incremento en la probabili-
dad de supervivencia de sus cras. Adems, un aumento en la actividad de tamborileo incrementa la mortalidad y los machos con
mayor actividad de tamborileo sufren menos esa mortalidad.
expresin de caracteres sexuales secundarios de diversos Michael Ryan (Ryan 1990, Ryan y Rand 1993) ha llama-
tipos de medidas de calidad de los machos, (2) algunos do la atencin sobre el hecho, ya sugerido previamente
que han comprobado que la produccin del carcter es por otros autores, de que las capacidades sensoriales de
costosa, (3) que los costes de un nivel de seal son mayo- las hembras pueden estar predispuestas para responder a
res para machos de peor calidad que para los mejores determinados tipos de estmulos ms que a otros por su
machos, (4) que las hembras obtienen beneficios directos constitucin fsica o fisiolgica, por la forma en que han
basando su eleccin en esas seales, y (5) tambin en al- evolucionado para responder a determinados estmulos
gunos casos, que con esa eleccin consiguen genes de no sexuales, o por las restricciones que les impone su his-
viabilidad o calidad para sus hijos (Fig. 8, Johnstone toria evolutiva. sto puede originar que las hembras se
1995a). Todos estos resultados empricos estn en conso- vean atradas por determinadas seales sin que stas ten-
nancia con la hiptesis de que las seales sexuales estn gan ningn significado sobre la calidad de los individuos
funcionando como hndicaps y no como seales sin sig- que las envan. Bajo este punto de vista, los caracteres
nificado, como implica la hiptesis de Fisher. sexuales secundarios de los machos evolucionaran ex-
plotando las preferencias previas de las hembras por de-
Explotacin de sesgos sensoriales en las hembras
terminado tipo de estmulos y produciran el mismo re-
Ms recientemente se ha planteado un nuevo modelo sultado que los otros dos modelos: caracteres exagerados
para explicar la evolucin de preferencias en las hembras. y preferencia por esos caracteres exagerados. Aparte de
250 Manuel Martn-Vivaldi y Josefa Cabrero
A B
chuck
chuck
P+ P+
kHz T- T- T+ T- T+
3
P. petersi (norte)
P. coloradorum
P. pustulosus
P. pustulatus
1
P. petersi
0
0.2 0.4
Tiempo (segundos)
chuck
chuck
Figura 9. (A) Sonograma del canto de las ranas sudamericanas del grupo Physalaemus pustulosus, que en algunas especies incluye
un chuck final que es preferido por las hembras. (B) Filogenia del grupo, en la que se muestra el posible origen evolutivo de la
inclusin del chuck en los cantos, y de las preferencias en las hembras por el chuck. En todas las especies del grupo las hembras
prefieren el chuck, pero los machos producen ese sonido slo en dos de ellas. Asumiendo que es ms probable que haya
aparecido el chuck en dos especies, a que se haya perdido en tres (principio de parsimonia), se considera que la preferencia
exista en las hembras antes de que apareciera el carcter, y que el carcter se ha originado explotando esa preferencia preexisten-
te determinada por un sesgo sensorial del sistema auditivo de las hembras (Ryan y Rand 1993).
la argumentacin terica, varios estudios filogenticos bras en especies sin el carcter y en las que la reconstruc-
parecen demostrar que ese escenario evolutivo puede pro- cin filogentica apunta a que la preferencia es anterior
ducirse. El modelo predice que la preferencia debe estar (ejemplo en Fig. 9, revisado en Ryan 1998).
presente en las hembras antes de la aparicin del carcter,
por lo que si se conoce el momento en que se origina cada Inicio de las preferencias y los caracteres sexuales secun-
uno en un rbol filogentico, se puede establecer si existe darios en otros modelos. Compatibilidad de los modelos
o no un sesgo sensorial en las hembras afectando al ca-
rcter (Ryan y Rand 1993, Shaw 1995). No obstante, se Aunque la explotacin del sesgo sensorial de las hem-
ha llamado la atencin sobre los problemas de interpreta- bras, en algunos casos se ha invocado como responsable del
cin que tiene ese tipo de anlisis, por la falta de indepen- proceso completo de evolucin y mantenimiento de carac-
dencia del principio de parsimonia (aceptacin de que la teres sexuales secundarios, muchos autores han considera-
hiptesis evolutiva que implica menor nmero de cam- do que su principal valor podra ser que explica el origen de
bios en la aparicin y desaparicin de un carcter es la las preferencias en la hembra. La mayora de modelos teri-
ms probable) sobre la hiptesis a testar, y porque asume cos del hndicap y el proceso de Fisher muestran que para
velocidades relativas de aparicin de preferencia y carc- que se desencadene la exageracin de preferencia y carcter
ter que realmente no son conocidas, por lo que se reco- es necesario que exista ya un pequeo nivel de preferencia
mienda tomar sus conclusiones con precaucin (Lotem de las hembras por un carcter del macho, y el sesgo senso-
1993, Endler y Basolo 1998). En varios estudios se ha rial de las hembras puede constituir la solucin para que los
comprobado la existencia de la preferencia en las hem- procesos puedan desencadenarse desde el principio.
CAPTULO 13: SELECCIN SEXUAL 251
De hecho, muchos autores han llamado la atencin reveladores, o la expresin del amplificador puede ha-
sobre la compatibilidad de los distintos modelos para ex- cerse dependiente de la calidad de una forma condicio-
plicar la evolucin de diferentes caracteres sexuales se- nal (por ejemplo, a los machos peores les sera perjudi-
cundarios o incluso como sucesivas fases en la evolucin cial desarrollar el amplificador, que desvelara su mala
de uno concreto. Por ejemplo, la exageracin de los ca- calidad, y entonces la sola presencia o ausencia del am-
racteres por cualquiera de los mtodos causa el incremen- plificador funciona como un hndicap estratgico).
to de sus costes de produccin y mantenimiento, lo que
supondra que no todos los individuos podran desarro- Resistencia de las hembras y seleccin sexual de huida
llarlos igual y, por tanto, que funcionen como hndicaps (Holland y Rice 1998). Como alternativa a la coevolucin
(Balmford y Read 1991, Lotem 1993). Bajo la visin del por correlacin positiva de las preferencias de las hem-
hndicap, las formas de las seales pueden explicarse por bras y los caracteres sexuales secundarios de los machos
el tipo de calidad en la que estn interesados los indivi- (proceso comn a los modelos de Fisher y del hndicap),
duos que responden a ellas, y la relacin entre seal y Holland y Rice (1998) proponen que la exageracin de
calidad depende del coste asociado a la seal. En conse- estos ltimos podra resultar como consecuencia de la
cuencia, investigando los costes de los caracteres sexua- resistencia de las hembras a responder a ellos. Esta idea
les secundarios podemos aprender mucho sobre su signi- se basa en que, en algunos casos, las hembras sufren cos-
ficado biolgico (Zahavi 1987, Grafen 1990b). Por ejem- tes elevados al copular, que son mucho mayores al ha-
plo, en el estudio del significado de las coloraciones de- cerlo con varios machos (por ejemplo, el esperma de las
pendientes de carotenos en animales, se han sugerido va- moscas del vinagre es txico para las hembras). Si la
rias limitaciones relacionadas con la disponibilidad de atraccin de las hembras se debe a un sesgo sensorial y
estos productos: (1) que sean escasos en la dieta, y por esa atraccin conduce a las hembras a aparearse en una
tanto los colores indicaran una buena alimentacin; (2) forma subptima para ellas (por ejemplo demasiado a
que limiten la capacidad de desarrollar una respuesta in- menudo), stas evolucionaran hacia una menor sensibi-
mune, y entonces indicaran una buena capacidad de de- lidad hacia el carcter, lo que llevara a que ste tenga
fensa frente a parsitos; y (3) que funcionen como mol- que hacerse ms exagerado para provocar una respuesta.
culas antioxidantes para proteger a las clulas de un exce- Este modelo se opone a otras visiones del apareamiento
so de radicales libres, y entonces indicaran una mayor mltiple de las hembras (que encuentran que es benefi-
capacidad individual para soportar el estrs ambiental. cioso para ellas), y ha propiciado polmica cientfica que,
Todava hoy da no est claro cul de las interpretaciones en cualquier caso, plantea un nuevo problema a resolver
es la correcta, aunque no hay por qu suponer que sean en el estudio de la seleccin sexual (revisado en Brooks
excluyentes, ya que existen evidencias a favor de todas y Jennions 1999).
ellas. Se trata de un campo de estudio muy activo y de
gran inters en la actualidad (Hill 1999, Mller et al. 2000, La explicacin de la diversidad y aparente redundancia
Lozano 2001). de los caracteres sexuales secundarios
Otras hiptesis sobre la evolucin y funcionamiento de Los modelos sobre la evolucin y el mantenimiento
los caracteres sexuales secundarios de los caracteres sexuales secundarios deberan ser capa-
ces de explicar su enorme diversidad en la naturaleza, as
Amplificadores. En varios artculos, Hasson ha propuesto como el que organismos concretos utilicen varios simul-
que existen algunos caracteres que influyen en el xito tneamente. Tanto bajo el punto de vista del modelo del
de apareamiento de los machos y que no son asimilables sesgo sensorial de las hembras (por la variedad de propie-
a los modelos de evolucin que hemos descrito anterior- dades de los sistemas sensoriales de las hembras), como
mente (Hasson 1997). Se trata de los amplificadores, que del de Fisher (a causa de ciclos alternantes en la intensi-
consisten en diseos o comportamientos que ayudan a dad de las preferencias), puede explicarse la existencia de
los receptores a distinguir mejor las caractersticas de un variedad en los caracteres sexuales secundarios. No obs-
indicador de calidad al que amplifican. No son atractivos tante, puesto que la mayor parte de ellos, una vez estable-
para las hembras, no son honestos porque sean costosos, cidos, parecen funcionar como seales honestas de algn
pues son baratos de producir y mantener, pero ponen en tipo de calidad, debera ser en el contexto de las seales
evidencia la calidad de los individuos porque amplifican honestas donde se buscara la explicacin. Segn el
indicadores de esa calidad (Hasson 1989). Un ejemplo hndicap, los costes asociados a las seales estn relacio-
de estos caracteres son contornos claros u oscuros de las nados con el tipo de calidad que expresan, por lo que dis-
plumas de las aves que ponen en evidencia su desgaste tintos tipos de seales encierran mensajes diferentes en
(Hasson 1991). Zahavi ya se refiri a este tipo de carac- los que los receptores de la seal (hembras o machos) es-
teres pero los consider casos de hndicaps (Zahavi tn interesados. Hay muchos estudios que han encontra-
1987), aunque en ciertos estudios se distinguen amplifi- do relacin entre seales sexuales y distintos tipos de ca-
cadores que son hndicaps reveladores de los que slo lidad de los machos, lo que en parte da una explicacin a
son amplificadores (Fitzpatrick 1998). En realidad los la diversidad de seales existentes.
amplificadores pueden exagerarse y terminar siendo in- Bajo esta visin, distintos tipos de seales en distintos
dicadores de calidad por lo que pasaran a ser hndicaps grupos animales reflejaran inters en diferentes tipos de
252 Manuel Martn-Vivaldi y Josefa Cabrero
calidad (Owens y Hartley 1998), mientras que varias se- Parsitos y seleccin sexual
ales distintas en una misma especie reflejaran distintos
mecanismos para evaluar diferentes aspectos que intere- Una de las informaciones ms importantes que pue-
san sobre un mismo individuo (Johnstone 1995b). Otra den transmitir las seales sexuales es el nivel de infec-
posibilidad es que las seales mltiples en un mismo in- cin por parsitos (para evitar el contagio, es decir un
dividuo sean redundantes, es decir, que se utilicen en con- beneficio directo), o la inmunocompetencia del emisor
junto para evaluar un mismo tipo de calidad. Podra exis- (capacidad individual de defenderse de los parsitos, pro-
tir la necesidad de usar varias seales simultneamente bablemente heredable en parte y, por tanto, un beneficio
para evaluar un solo tipo de calidad si utilizando un solo indirecto). Los efectos negativos de los parsitos consti-
tipo de seal se comete un cierto error y, con varios, se tuyen un componente ecolgico muy fuerte que afecta a
obtiene una estimacin global ms real (Johnstone 1995b). la eficacia biolgica de los animales, por lo que la presin
Por ltimo, se ha argumentado que en algunos casos unas por conseguir parejas libres de parsitos o genes de resis-
seales son hndicaps indicadores de calidad mientras que tencia para los hijos se considera un importante compo-
otras presentes en el mismo individuo son seales arbitra- nente de la seleccin sexual (Hamilton y Zuk 1982). De
rias producidas por el proceso de Fisher (Mller y hecho, muchos estudios han comprobado que, con la elec-
Pomiankowski 1993). cin de pareja basada en seales sexuales, las hembras
Hay algunos estudios que demuestran que distintas consiguen esos tipos de beneficios. Muchos caracteres
seales sexuales del mismo individuo pueden tener signi- sexuales secundarios dependen de los niveles de determi-
ficados diferentes para una hembra y son utilizadas en nadas hormonas, y se ha sugerido que el efecto negativo
una secuencia temporal. Por ejemplo, en el pez de agua de las hormonas sobre el sistema inmune de los animales
dulce Europeo Rhodeus sericeus, las hembras deciden a puede ser el coste que haga a esas seales indicadores
qu macho acercarse e inspeccionar basndose en la ex- honestos de resistencia a parsitos (hiptesis del hndicap
hibicin y el color, lo que les asegura un mnimo de cali- de inmunocompetencia, Folstad y Karter 1992). Se han
dad de la pareja, pero la decisin sobre realizar la puesta encontrado resultados a favor y en contra de la hiptesis
o no, la toman de acuerdo con la calidad del sitio de en distintas especies, por lo que an falta mucho por des-
nidificacin, lo que proporciona seguridad a sus huevos cubrir en cuanto al papel de la mediacin de las hormonas
(Candolin y Reynolds 2001). en la honestidad de esas seales. Algo parecido sucede
La utilizacin simultnea (en el tiempo) de varios ca- con los carotenos, productos adquiridos en la dieta que se
racteres sexuales secundarios que indiquen calidades dis- cree que tambin median en seales de resistencia a par-
tintas para tomar una misma decisin (por ejemplo elegir sitos, aunque an est poco claro en qu consiste su papel
pareja), aunque en principio pudiera parecer igual de l- real (Mller et al. 2000). Otra posibilidad es que los efec-
gica, tiene un problema importante: para un tipo de cali- tos negativos de los parsitos afecten directamente a la
dad un macho puede ser mejor que otro, pero para otro condicin fsica que subyace a la seal, y por tanto, la
tipo de calidad puede ser cierto lo contrario, por lo que si infeccin quede reflejada en una reduccin del nivel de
las hembras atendieran a los dos tipos de calidades no exhibicin.
podran establecer un orden de preferencia entre los ma-
chos. As, la teora predice que utilizando varias seales
sexuales simultneamente lo que el receptor obtendra Seleccin sexual en plantas (y otros organismos)
sera una estimacin del valor medio del emisor de las
seales, pero no de cada una de las calidades (Johnstone Las flores vistosas con diferentes formas y coloracio-
1995b, 1996). No obstante, en algunos estudios empri- nes son el equivalente botnico de las estructuras del
cos se ha comprobado que las hembras utilizan los distin- cortejo animal, como la cola del pavo real? La cuestin
tos caracteres sexuales secundarios de forma independien- de si la diversidad morfolgica floral puede ser debida a
te simultneamente. Por ejemplo, en el papamoscas ce- seleccin sexual, contina siendo controvertida. Una de
rrojillo Ficedula hypoleuca, las hembras eligen pareja las razones por las que el concepto de seleccin sexual se
basndose en tres caracteres diferentes: el estatus ha aplicado menos en plantas que en animales, es que,
reproductor del macho (soltero o emparejado), su color, y aunque el dimorfismo sexual aparece ampliamente repre-
la calidad del nido que controla. En este caso, las hem- sentado en plantas monoicas y dioicas, los caracteres
bras basan su eleccin en el carcter en el que la diferen- sexuales secundarios en plantas o partes masculinas tien-
cia entre los machos disponibles es mayor (Dale y den a ser menos extravagantes que los de animales ma-
Slagsvold 1996). Por otra parte, distintas seales pueden cho y, en algunos casos, las flores femeninas son incluso
tener distinta importancia en contextos sexuales diferen- ms llamativas que las masculinas. Tal vez la predomi-
tes, por ejemplo en competencia intrasexual y atraccin nancia de taxones hermafroditas provoca la escasa diver-
de hembras (Marchetti 1998, Pryke et al. 2001). Las dis- gencia de caracteres secundarios. Todo esto hace que sea
crepancias entre los modelos tericos y los estudios em- muy complicado, normalmente, distinguir entre las ca-
pricos en este aspecto dan una idea de la necesidad de ractersticas sexuales que han evolucionado por seleccin
avanzar en el conocimiento de cmo evolucionan y se sexual y las adaptaciones reproductivas en general. Al
mantienen las seales mltiples. igual que en animales, hay que tener en cuenta los aspec-
CAPTULO 13: SELECCIN SEXUAL 253
tos relacionados con la competencia por el apareamiento un mismo estigma. En ese caso, la germinacin rpida del
(en este caso, polinizacin) para seguir el rastro de la se- polen y el crecimiento del tubo polnico deben ser crucia-
leccin sexual. les para el xito masculino. Cada grano de polen produce
Se ha demostrado que el xito reproductivo femenino un tubo polnico que contiene la clula masculina que se
en plantas hermafroditas productoras de inflorescencias fusionar con el vulo. Para crecer, el tubo polnico debe
cambia con el tamao de la inflorescencia en menor me- interactuar con los tejidos femeninos y usar nutrientes del
dida que el xito reproductivo masculino, por lo que se estigma. Los mecanismos que conducen a diferencias en
argumenta que la funcin masculina puede ser responsa- el xito del polen podran ser: diferencias en el tiempo de
ble de la evolucin del tamao de la inflorescencia. Plan- germinacin, tasa de crecimiento del tubo polnico, inte-
tas e inflorescencias masculinas suelen producir ms flo- raccin con otros plenes y con el estigma o el vulo y/o
res que las femeninas, por tanto la donacin de polen se la tasa de supervivencia de los embriones. Se ha demos-
incrementa con el nmero de flores, incluso para plantas trado que la velocidad de crecimiento del tubo polnico
con flores hermafroditas. Esto es indicativo de una pre- est controlada por genes del grano de polen. Por otra
sin de seleccin para incrementar la liberacin de polen, parte, se ha sugerido que en las flores femeninas han evo-
que aumenta con el nmero y tamao de la inflorescencia. lucionado los estigmas largos como mecanismo para se-
Las flores masculinas suelen ser mayores que las femeni- leccionar los genes masculinos superiores e incremen-
nas y, dado que hay correlacin entre una mayor tasa de tar la calidad de la descendencia, aunque, por ahora, no
liberacin de polen y el tamao de la corola, es probable hay suficientes pruebas.
que la competicin masculina contribuya directamente a
la evolucin de mayores corolas de flores masculinas, Levaduras
especialmente cuando la disponibilidad de polen no es
En otros organismos, como la levadura Saccharomyces
limitante para el xito reproductivo femenino.
cerevisiae, se ha propuesto un nuevo modelo, basado en
Aunque autores como Haldane, Huxley y Bateman
el principio del hndicap, para los mecanismos que afec-
sugirieron la seleccin sexual en plantas, sta no adquiri
tan a la eleccin de pareja. Previamente a la conjugacin
importancia hasta la dcada de los 80 y, a pesar de que
(fusin temporal de dos organismos unicelulares para el
an quedan muchas cuestiones por aclarar, hay ciertos
intercambio de material gentico), en la levadura existe
hechos de las plantas en los que la seleccin sexual ha
un estado de cortejo en el que las clulas de los dos
podido jugar un papel predominante.
tipos de apareamiento a y , eligen preferentemente
Como en animales, los papeles sexuales pueden dife-
las clulas con las que aparearse. Las clulas a produ-
rir en plantas, debido a que la inversin masculina es,
cen feromonas a, que son pptidos cortos, as como los
bsicamente, produccin de gametos, mientras que el sexo
producidos por las clulas (feromonas ). Las
femenino realiza casi toda la inversin parental. En gene-
feromonas son necesarias para la comunicacin a distan-
ral, los mecanismos de competicin masculina en plantas
cia, para advertir la existencia de una potencial pareja y
tienen lugar a dos niveles: competencia por el acceso a
su direccin, y las clulas que secretan ms feromonas
los polinizadores y competencia entre granos de polen en
son preferidas en los apareamientos. Nahon et al. (1995)
el estigma femenino (equivalente a la competicin de es-
propusieron que los propptidos intactos de las feromonas
perma en animales).
juegan un papel esencial en los procesos de aparea-
miento y que su conformacin espacial y modificaciones
Competencia por el acceso a los polinizadores
postraduccionales (cambios que se producen en el
Los gametos masculinos han de ser transportados por polipptido una vez finalizada la traduccin) son impor-
el viento, el agua o por animales polinizadores, a las flo- tantes en la eleccin de pareja (las modificaciones
res femeninas. Las flores vistosas han evolucionado para postraduccionales de estas largas protenas, requieren el
ser ms atractivas, no para otras plantas, sino para los uso de rutas bioqumicas que necesitan una inversin es-
insectos o pjaros que las visitan y transportan el polen pecial, y por tanto, proporcionaran seales fiables acerca
de unas a otras. Pero los dos sexos necesitan exhibir sus de la calidad fenotpica de la clula que las posee). Sugie-
flores a los polinizadores. Los individuos ms atractivos ren que en la eleccin final para el apareamiento estn
para la polinizacin dispersarn ms eficazmente el po- implicadas estas protenas (propptidos), que se encuen-
len que los individuos con caracteres menos atractivos. tran en la membrana nuclear y que interaccionaran con
Esta lucha ha favorecido, entre otros, los caracteres que receptores para feromonas del otro tipo de apareamiento.
incrementan la atraccin de los polinizadores, como flo-
res exuberantes, perfumadas, nctar y grandes cantidades
Importancia de la seleccin sexual
de polen.
Importancia evolutiva
Competicin entre granos de polen
La forma ms obvia de competicin masculina en plan- Reconocimiento de la especie y especiacin
tas es la que llevan a cabo los granos de polen para alcan-
zar los estigmas femeninos y fecundar a los vulos, ya Hay razones para creer que las seales favorecidas por
que pueden llegar granos de polen de varios individuos a la seleccin sexual pueden jugar un papel importante en
254 Manuel Martn-Vivaldi y Josefa Cabrero
el reconocimiento entre sexos y en la especiacin (ver llos taxones en los que la seleccin sexual parece ser in-
Captulo 18). tensa y diversa, suele haber una gran riqueza de especies,
El sistema de comunicacin entre machos y hembras lo que apoya la idea de que la seleccin sexual puede con-
es fundamental para que el apareamiento se lleve a cabo ducir a un cambio evolutivo muy rpido. Los peces
entre individuos de la misma especie y no de otras espe- cclidos que comentamos anteriormente constituyen un
cies. Las ventajas selectivas del reconocimiento de la es- buen ejemplo de especiacin rpida ya que, por ejemplo,
pecie juegan un papel importante en la evolucin de los el lago Victoria que data de unos 500.000-750.000 aos,
caracteres sexuales secundarios y las preferencias en el aloja a ms de 170 especies de cclidos, casi todas del
apareamiento. La seleccin sexual puede influir en la evo- mismo gnero y que difieren unas de otras en los colores
lucin de los mecanismos de reconocimiento para el apa- nupciales o en el cortejo sexual. Otros ejemplos los pode-
reamiento. Puesto que la seleccin sexual puede favore- mos encontrar en las aves del paraso (Paradiseaidae), de
cer la evolucin de caracteres masculinos que no supo- las que slo en Nueva Guinea existen unas 42 especies.
nen ventaja en trminos de supervivencia, en presencia Pero quizs uno de los casos ms ilustrados ocurre en la
de suficiente variabilidad gentica, la evolucin de las familia Drosophilidae, con sus 800 especies, en el archi-
preferencias de las hembras y de los caracteres sexuales pilago de las Islas Hawaii. Probablemente hubo all gran-
masculinos podra variar de unas poblaciones a otras, pro- des oportunidades ambientales para la especiacin geo-
ducindose, entonces, una divergencia en el sistema de grfica, como diferentes altitudes y hbitats con barreras
reconocimiento para el apareamiento especfico. Se ha diversas (lava, islas), as como la ausencia de otros
sugerido que la seleccin sexual puede jugar, por tanto, taxones. Muchas especies son genticamente similares y
un papel en la especiacin, ya que el aislamiento deben haberse originado recientemente y evolucionado
precigtico se origina a menudo como un subproducto de de forma rpida.
la seleccin sexual. Los caracteres sexuales selecciona- En algunos casos, como en aves, se producen hbridos
dos actan, en este caso, como barrera para el cruzamien- interespecficos. Si los hbridos son inviables o estriles,
to interespecfico. Por ejemplo, en la mariposa Pieris estos apareamientos sern desfavorecidos por la seleccin
occidentalis, se ha demostrado experimentalmente que las natural. El resultado puede ser el reforzamiento o el des-
hembras eligen a los machos con mayor cantidad de plazamiento del carcter reproductivo (Howard 1993, ver
melanina en el primer par de alas, lo que reduce el riesgo Captulo 12), de forma que la diferencia entre las dos for-
de apareamiento errneo con otra especie simptrica y mas se hace ms fuerte en las zonas de contacto y solapa-
cercana evolutivamente, Pieris protodice. En la naturale- miento. As se reduce el gasto de gametos en apareamien-
za no existen hbridos entre ambas especies. La divergen- tos infrtiles, se reducen las seales de interferencia entre
cia en el patrn de coloracin de las dos especies ha evo- las especies y stas se hacen ms efectivas. Aunque hay
lucionado por seleccin sexual, a travs de la eleccin de evidencias positivas, no est claro en muchos casos si los
la hembra, de los patrones de melanina de los machos mecanismos de reconocimiento de especies que divergen
(Wiernarz y Kingsolver 1992). en simpatra, lo hacen principalmente por desplazamien-
La seleccin sexual puede haber sido crucial en algu- to del carcter reproductivo.
nas de las ms destacadas divergencias taxonmicas co- El aislamiento sexual, por tanto, constituye una barre-
nocidas, como pueden ser las especiaciones masivas de ra ms fuerte para el intercambio gentico que el aisla-
Drosophila en el archipilago de Hawaii y la de los peces miento postcigtico. En todos estos grupos de aves, las
cclidos de los lagos africanos (Dominey 1984). En estos hembras de las distintas especies pueden ser casi indistin-
ltimos, en algunas especies, la nica distincin entre ellas guibles, pero los machos difieren en muchas caractersti-
es el patrn de coloracin de los machos, siendo las hem- cas. Por ejemplo, los machos de aves del paraso presen-
bras fenotpicamente similares. Las hembras eligen a los tan gran variedad de plumajes y ornamentos que exhiben
acompaados de comportamientos estrafalarios y fuertes
machos basndose en su patrn de coloracin. Presumi-
vocalizaciones. No suelen tener lazos de pareja, lo que
blemente, la seleccin sexual ha jugado un papel impor-
facilita una gran variacin en el xito reproductivo de los
tante en la tasa de evolucin de este grupo, aunque tam-
machos.
bin hay que tener en cuenta que la divergencia ecolgica
Barraclough et al. (1995), basndose en estudios
es bastante comn en estos casos. Tanto en los grandes
filogenticos mediante hibridacin ADN-ADN, compa-
lagos africanos como en el archipilago hawaiano, las raron la diversidad de especies entre grupos cercanos de
posibilidades para la divergencia ecolgica son grandes, aves y concluyeron que los clados con mayor proporcin
lo que podra, secundariamente, conducir a diferencias en de especies dimrficas sexualmente, poseen mayor n-
el sistema de apareamiento y favorecer la actuacin de la mero de especies que otros clados relacionados. Estos
seleccin sexual. Por ahora es difcil, no obstante, distin- anlisis sugieren que la seleccin sexual incrementa la
guir el papel que desempea exactamente la diversidad tasa de especiacin. En general, podemos concluir que la
ecolgica y hasta qu punto influye la seleccin sexual en seleccin sexual y la divergencia de caracteres sexuales
estos procesos de divergencia. secundarios, junto con la divergencia ecolgica, pueden
La tasa de especiacin puede depender de las habili- jugar un papel importante en la profusa especiacin de
dades sensoriales de las hembras y de la variacin de los algunos taxones animales como los Drosophilidae, los
caracteres masculinos reconocidos por ellas y utilizados peces cclidos o las paseriformes, as como en las plantas
como seal para el apareamiento. Es curioso que en aque- angiospermas.
CAPTULO 13: SELECCIN SEXUAL 255
Relacin de sexos en el nacimiento parece que, en general, los caracteres sexuales secunda-
rios pueden ser bioindicadores sensibles (Hill 1995).
Cuando las hembras estn emparejadas con machos
de buena calidad heredable, es de esperar que, si tienen Efectos de la seleccin sexual sobre la conservacin de
capacidad para hacerlo, produzcan ms hijos que hijas en las especies
su descendencia, pues un macho atractivo tiene ms xito
reproductor que una hembra. Esa relacin de sexos La actuacin de la seleccin sexual y su intensidad
adaptativa se ha encontrado en varias especies de aves afectan al riesgo de extincin de las poblaciones anima-
tanto polignicas (por ejemplo el carricero tordal les con un tamao poblacional pequeo. Este efecto pue-
Acrocephalus arundinaceus, Nishiumi 1998) como de deberse a varios factores distintos: bajo intensa selec-
mongamas (carbonero comn Parus major, Klliker et cin sexual (1) el nivel de endogamia es mayor, lo que
al. 1999). El mismo sesgo hacia machos en el nacimiento puede originar menor variabilidad gentica (aunque tam-
sucede cuando el tamao corporal es importante en su bin afecta a la variabilidad de forma positiva, ver revi-
xito de apareamiento, y las hembras encuentran condi- sin en Mller, 2001), (2) la mortalidad es mayor (debido
ciones ambientales que permiten producir hijos grandes al coste de produccin y mantenimiento de los ornamen-
(por ejemplo tambin sucede en el carricero tordal, tos, por ejemplo depredacin de adultos y nidos), (3) el
Nishiumi 1998). tamao poblacional efectivo (que se reproduce) es me-
nor, pues las hembras slo se reproducen si encuentran
Bimaturismo sexual machos del fenotipo preferido (Fig. 10), y (4) el xito
reproductivo de las hembras que se reproducen es menor
La ventaja del tamao de los machos para el aparea- ya que invierten menos si, por no poder elegir entre va-
miento tambin es la explicacin de la diferencia en la rios candidatos, emparejan con machos de baja calidad
edad a la que maduran sexualmente los machos y las hem- (revisado en Sorci et al. 1998, Mller 2000, Mller y
bras de las especies polignicas. Los machos maduran ms Legendre 2001). Varios estudios han comprobado que el
tarde pues necesitan crecer ms para tener xito (Carranza xito de introduccin/reintroduccin es mucho menor para
1994). especies dicromticas (intensa seleccin sexual) que para
especies monocromticas (Sorci et al. 1998), y existen
Reduccin del tamao de camada numerosos casos en los que individuos en cautividad a
los que no se les permite elegir pareja, no se reproducen o
En mamferos, el nmero de cras por parto depende lo hacen con bajo xito, mientras que cuando se les deja
tambin de la importancia del tamao de los machos en la escoger pareja se reproducen y lo hacen con mayor xito
consecucin de pareja: cuanto mayor es el dimorfismo (revisado en Mller y Legendre 2001). Por otra parte, tam-
sexual en tamao, menor es el nmero de cras por parto, bin se ha sugerido que la seleccin sexual ayuda a elimi-
lo que permite invertir ms en cada cra y que stas sean nar genes deletreos en poblaciones pequeas (Whitlock
mayores (Carranza 1996).
Aplicaciones prcticas
calidad ambiental
2000). Todos estos estudios demuestran que el conoci- les o para relaciones ms estables, en que se prefieren
miento de los procesos de seleccin sexual que actan en facciones menos masculinas (Gangestad y Simpson 2000,
especies de inters puede ser muy importante para tener Johnston et al. 2001). Estas variaciones se interpretan
xito en su cra en cautividad, reintroduccin o manteni- como intereses en distintos tipos de beneficios en dife-
miento de poblaciones en riesgo. Al menos tres aspectos rentes contextos: buenos genes e inclinacin a la inver-
se deben tener en cuenta: el nmero de individuos nece- sin parental respectivamente (Gangestad y Simpson
sarios para que una poblacin sea viable parece ser ma- 2000, Johnston et al. 2001). No obstante, una parte im-
yor cuanto ms intensa es la seleccin sexual, la posibili- portante de las preferencias de las mujeres (o de sus fami-
dad de eleccin de pareja por las hembras aumenta las lias) se basan directamente en la valoracin del estatus
probabilidades de reproduccin en cautividad, y se debe social, de los recursos posedos, o de la disposicin a in-
conseguir proporcionar a las hembras machos del fenotipo vertir recursos (incluidos tiempo y esfuerzo parental) de
preferido. los candidatos (Low 2000).
Los hombres prefieren universalmente en las mujeres
rasgos fsicos relacionados con la juventud, la salud y la
Seleccin sexual en humanos fertilidad, entre otros: una relacin de anchura de cintura
y caderas en torno a 7/10 (que entre otras cosas refleja
El estudio particular de la seleccin sexual en huma- edad joven), piel sin arrugas, pelo lustroso, pechos fir-
nos tiene varios puntos de inters. Indudablemente des- mes, y rasgos faciales considerados neotnicos, como ojos
pierta una curiosidad especial, porque trata de explicar grandes, barbilla corta y estrecha (en general huesos de la
nuestro propio comportamiento, pero adems, tiene la cara poco marcados), y labios gruesos (Thornhill y Gan-
ventaja de que podemos preguntar directamente a los su- gestad 1999, Low 2000). No obstante, en algunas socie-
jetos estudiados sus valoraciones (como preferencias, o dades tradicionales de subsistencia, en las que la acumu-
atributos que asocian a los caracteres preferidos) respecto lacin de reservas es esencial para el xito reproductivo,
a variables concretas y en contextos delimitados (por las mujeres pesadas son preferidas frente a las delgadas o
ejemplo para una relacin estable o una pasajera). El es- intermedias, lo que se traduce en que las relaciones de
tudio de la evolucin humana presenta varias dificultades caderas y cintura ms altas (entre 8/10 y 1/1) sean consi-
derivadas de caractersticas especficamente humanas, deradas ms atractivas (Marlow y Wetsman 2001).
como son la consciencia de los propios comportamien- Tanto en hombres como en mujeres muchos de los
tos, la cultura (con distintas religiones, modas y costum- rasgos fsicos preferidos son dependientes de hormonas
bres entre sociedades), y en particular los avances tecno- (andrgenos y estrgenos respectivamente), que adems
lgicos modernos (sanidad, anticoncepcin) que han mo- afectan al potencial competitivo y la capacidad de resis-
dificado notablemente las presiones ecolgicas en las tencia a parsitos (hombres), y varan con la edad (muje-
que debemos desenvolvernos. La principal cuestin es si res), por lo que las hormonas podran ser la conexin que
los caracteres sexuales secundarios que aparecieron en hace informativas algunas de estas seales (Johnston et
nuestra historia evolutiva pasada siguen siendo seleccio- al. 2001). El atractivo facial (como de otras zonas atracti-
nados en la actualidad bajo las nuevas circunstancias. vas, por ejemplo de los pechos, Mller et al. 1994) tam-
Hay evidencias de que las preferencias y los caracte- bin est relacionado con su asimetra, por lo que se in-
res sexuales secundarios varan en su importancia relati- terpreta que el atractivo refleja la calidad fenotpica y ge-
va de acuerdo con las diferencias ecolgicas entre pobla- ntica de los individuos (Hume y Montgomerie 2001).
ciones humanas y culturas (Low 2000), sin embargo, se En consonancia con ello, la importancia del atractivo fa-
ha encontrado un patrn muy constante en la importancia cial en la seleccin de pareja es mayor en regiones con
de algunos rasgos fsicos de hombres y mujeres entre nu- mayor prevalencia de parsitos (Thornhill y Gangestad
merosas culturas tradicionales y modernas. La especie 1999).
humana es considerada moderadamente polignica, y la En algunos casos los caracteres sexuales secundarios
competencia entre hombres por los recursos, es un impor- ya no originan diferencias en el xito reproductor en las
tante determinante del xito de apareamiento (Low 2000). sociedades modernas, aunque las preferencias an se man-
Gran parte de la competencia se desarrolla entre coalicio- tienen a causa de nuestro pasado evolutivo (Thornhill y
nes, por lo que el componente social del xito es muy Gangestad 1996).
grande, pero parece claro que algunos rasgos individua-
les tienen importancia: el tamao corporal, rasgos de ca- Agradecimientos
pacidad fsica como anchura de hombros, exhibiciones
fsicas (xito en la caza, o competiciones deportivas); y Queremos agradecer a Manuel Soler que contara con
rasgos faciales de dominancia, como barbilla prominente nosotros para escribir este captulo, as como sus comen-
y ancha, labios finos, huesos de las mejillas marcados, y tarios a la primera versin, que contribuyeron a mejorar-
cejas gruesas y prominentes (Mueller y Mazur 1997). Los lo, y su paciencia ante nuestros sucesivos incumplimien-
mismos caracteres son considerados atractivos por las tos de los plazos de entrega. Asmismo a Aart P. Noord-
mujeres (Johnston et al. 2001), aunque en su fase ms man que nos enviara amablemente los originales de las
frtil y para relaciones espordicas, esos caracteres de fotografas de Stegodyphus lineatus que ilustran la figura
dominancia son ms valorados que en fases menos frti- 4. Las siguientes editoriales nos concedieron permiso para
CAPTULO 13: SELECCIN SEXUAL 257
reproducir tablas, figuras o grficos de las que poseen el (Fig. 8a), Springer-Verlag (Fig. 8c), Blackwell Munks-
copyright: Elsevier Science (Tabla 3), Academic Press gaard (Fig. 10). Durante el tiempo dedicado a escribir el
(Fig. 3c,d), University of Chicago Press, Cambridge Uni- captulo, MM-V disfrut de una Beca Postdoctoral del
versity Press, Oxford University Press, Kluwer Acade- Ministerio de Educacin, Cultura y Deporte (Programa
mic Publishers (dibujos Fig. 5), Nature (Fig 6), Evolution de Becas Postdoctorales en Espaa y en el Extranjero).
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dancia de ejemplos y datos experimentales. Discusin y planteamiento de cuestiones interesantes en relacin a la seleccin sexual.
(2) LOW, B.S. 2000. Why sex matters. A Darwinian look at human behavior. Princeton University Press, Princeton. Revisin actuali-
zada de los conocimientos existentes sobre la evolucin del comportamiento humano. Estudia los condicionantes ecolgicos e
histricos que han determinado el comportamiento humano, analizando informacin proveniente de datos paleontolgicos as
como de mltiples sociedades actuales, tanto tradicionales como modernas.
(3) MLLER, A.P. 1994. Sexual Selection and the barn swallow. Oxford University Press, Oxford. Revisin de la teora de la selec-
cin sexual y pormenorizada aplicacin de la teora a las especies mongamas, especialmente al caso concreto de la golondrina
comn. Se presentan, bajo una secuencia comparable a los planteamientos surgidos durante el desarrollo de la investigacin, los
resultados que han servido para probar un gran nmero de hiptesis referidas a la evolucin de un ornamento en la cola de los
machos de golondrina.
Captulo 14: COMPETICIN ESPERMTICA
Montserrat Gomendio
DEPARTAMENTO DE ECOLOGA EVOLUTIVA, MUSEO NACIONAL DE CIENCIAS NATURALES, C.S.I.C.
Jos Gutierrez Abascal 2, 28006 Madrid. E-mail: montseg@mncn.csic.es
Las hembras copulan con varios machos en un gran nmero de especies. Esto supone que los eyaculados de
machos rivales compiten entre s dentro del tracto reproductor femenino para fecundar los vulos disponibles,
fenmeno que se denomina competicin espermtica. Puesto que la competicin espermtica determina en gran
medida el xito reproductor de los machos es una fuerza selectiva de gran potencia que ha moldeado caractersticas
comportamentales, fisiolgicas y celulares en los machos, tanto a nivel inter-especfico como a nivel intra-especfi-
co. Las hembras promueven activamente la competicin espermtica en muchos casos, por lo que se cree que
derivan importantes beneficios de la poliandria entre los que se incluyen beneficios directos como la obtencin de
nutrientes o de cuidado parental, e indirectos como mejorar la calidad gentica de las cras y evitar la incompatibi-
lidad gentica. La presencia de varios eyaculados en el tracto reproductor tambin podra permitir a las hembras
favorecer los espermatozoides de los machos preferidos, pero la evidencia no es an concluyente. Puesto que ambos
sexos tienen formas diferentes de maximizar su xito reproductivo, se da un conflicto de intereses que cuando existe
competicin espermtica incluye casos en los que los machos desarrollan sustancias txicas en los eyaculados que,
adems de mejorar las posibilidades de fecundacin de esos machos, tienen efectos letales sobre las hembras. Este
conflicto de intereses es dinmico pues cada sexo responde a los cambios evolutivos que desarrolla el otro sexo en
la lucha por mejorar la reproduccin.
tan en cras viables (hiptesis de la llave y la cerradu- es aleatoria, sino que las barreras del tracto reproductor
ra). Una hiptesis alternativa propone que la enorme di- femenino eliminan los espermatozoides con defectos por
versidad de genitalias ha evolucionado como consecuen- tener una morfologa anormal, problemas de motilidad, o
cia de la preferencia de las hembras por machos de dificultades para atravesar las cubiertas del vulo.
genitalia elaborada que proveen una estimulacin mayor Las caractersticas del tracto reproductor femenino
durante la cpula (una forma de cortejo interno tras la definen la forma en que compiten los eyaculados de ma-
cpula denominado seleccin crptica por parte de la chos rivales. En insectos, las hembras tienen unos rga-
hembra), lo que promueve la evolucin de genitalias cada nos de almacenamiento denominados espermatecas,
vez ms complejas en los machos, lo que a su vez hace a donde los espermatozoides pueden mantenerse viables por
las hembras cada vez ms discriminatorias (Eberhard perodos largos de tiempo. Dichas estructuras favorecen
1985, 1996). La evidencia a favor de esta hiptesis proce- que el ltimo macho que copula con la hembra tenga ms
de de un estudio comparativo de insectos (Arnqvist 1998). posibilidades de fecundar, pues el ltimo eyaculado tien-
Si la hiptesis de la llave y la cerradura es correcta la de a desplazar a eyaculados anteriores de la espermateca,
prediccin es que en especies monndricas es donde ser o a empujarlos hacia el fondo del receptculo, de forma
fundamental para las hembras asegurarse de que el ma- que son los espermatozoides del ltimo macho los que
cho con el que copulan es de su misma especie, por lo que quedan situados ms cerca de la salida y son los primeros
es en estas especies donde la genitalia ser ms elabora- en salir cuando hay vulos que fecundar. Las estrategias
da. Sin embargo, la prediccin derivada de la hiptesis de que desarrollan los machos para conseguir minimizar las
la seleccin sexual es la opuesta, puesto que es en espe- posibilidades de fecundar de eyaculados previos llegan a
cies polindricas donde las hembras tienen la posibilidad ser muy elaboradas, como es el caso de una especie de
de elegir entre los diferentes machos con los que copulan. cangrejo en la que los machos al copular lo primero que
Los resultados de este estudio indican que en especies transfieren es una resina que asla el semen de machos
polindricas la genitalia es ms elaborada que en espe- anteriores contra el fondo de la espermateca, y a conti-
cies monndricas, mientras que no haba diferencias en nuacin los machos transfieren su propio esperma (Diesel
caractersticas de otro tipo entre los dos grupos. Por lo 1990). Otra forma de deshacerse del eyaculado de ma-
tanto, la preferencia por parte de las hembras de genitalias chos rivales es mediante la aparicin de espinas en los
elaboradas parece haber jugado un papel importante en la rganos genitales masculinos que permiten extraer el se-
evolucin de los sistemas reproductores. men de machos anteriores de los rganos de almacena-
Para que la reproduccin se lleve a cabo, el tracto miento de las hembras antes de despositar el eyaculado
reproductor de la hembra debe asegurar, por una parte, propio (Waage 1979).
que los vulos se encuentren disponibles en el lugar de la En aves, las hembras poseen unos rganos de almace-
fecundacin, y por otra, que los espermatozoides llegan namiento denominados tbulos de almacenamiento de
al mismo lugar en el margen de tiempo en el que el vulo esperma, en los que los espermatozoides sobreviven por
est preparado para ser fecundado. Este delicado proceso periodos de semanas, que en general coinciden ms o
requiere de la cooperacin y sincronizacin entre machos menos con el tiempo que tarda una hembra en poner los
y hembras para conseguir un objetivo comn, pero tam- huevos de una nidada. Se interpreta por tanto que la exis-
bin se ve afectado por conflictos de intereses entre los tencia de dichos tbulos permite a las hembras asegurar
dos sexos. que tienen suficientes reservas de esperma como para fe-
En especies con fertilizacin interna el tracto femeni- cundar en secuencia todos los vulos necesarios para com-
no supone una entrada potencial de patgenos, por lo que pletar una nidada, y a la vez evita que los espermatozoides
la hembra ha desarrollado mecanismos para defenderse sean expulsados del tracto reproductor cada vez que la
de ellos. Entre estos mecanismos se encuentran un pH hembra pone un huevo. En la mayora de las especies es-
cido y un eficiente sistema inmune. Por otra parte, los tudiadas el ltimo macho que copula con una hembra es
machos inseminan millones de espermatozoides de los el que tiene ms posibilidades de fecundar el siguiente
cuales slo se necesita uno por vulo, lo cual supone un vulo. El mecanismo que determina la precedencia del
riesgo adicional para la hembra, pues la polispermia ge- ltimo macho es la prdida gradual de espermatozoides
neralmente supone que el embrin no se desarrolla. Ello de los tbulos que hace que con el paso del tiempo los
hace que la hembra haya desarrollado estrategias para re- tbulos se vayan vaciando de esperma de forma pasiva,
ducir drsticamente el nmero de espermatozoides que lo que asegura una mayor representatividad en los tbulos
ascienden por el tracto. Todo ello supone una serie de del ltimo eyaculado (Birkhead et al. 1995a).
barreras descomunales para los eyaculados. Esta situacin La precedencia del ltimo macho, en combinacin con
se intensifica con la aparicin de la competicin otros factores, supone que una sola cpula extra-pareja
espermtica, pues los machos responden desarrollando tiene un xito desproporcionado en relacin a las mlti-
eyaculados ms competitivos que maximicen las posibi- ples cpulas realizadas con la pareja, lo que le permite a
lidades de fecundar vulos, y las hembras podran utilizar las hembras manipular la paternidad de las cras segn
dichas barreras u obstculos para discriminar los sus intereses. Para explicar el elevado xito de las cpu-
eyaculados, o comprobar su habilidad competitiva. La las extra-pareja es necesario entender cmo los machos
drstica disminucin del nmero de espermatozoides que producen y almacenan los eyaculados, as como el com-
sufre un eyaculado durante su trayecto hacia el vulo no portamiento sexual de machos y hembras. Cuanto ms
264 Montserrat Gomendio
vimientos musculares del tracto, y posteriormente por el Parker (1970, 1984) sugiri que la competicin esper-
movimiento activo de los propios espermatozoides. Por mtica se parece a una lotera, en el sentido de que el que
tanto, en mamferos los eyaculados competitivos se ca- tenga un mayor nmero de billetes (es decir, espermato-
racterizan por tener una elevada proporcin de esperma- zoides transferidos al tracto de la hembra) tiene mayores
tozoides de morfologa normal, una buena motilidad, y la posibilidades de ganar. La competicin espermtica ha
capacidad de atravesar las cubiertas del vulo. La forma favorecido un aumento en la produccin de esperma en
en que compiten se asemeja ms a una carrera, que a otras taxones con mecanismos de competicin espermtica muy
formas de competicin que incluyen el bloqueo o ataque diferentes (insectos, anfibios, aves y mamferos), lo que
directo a espermatozoides de eyaculados rivales. La evi- sugiere que el valor competitivo de transferir un mayor
dencia experimental que se present para apoyar esta l- nmero de espermatozoides es universal. Tanto en aves
tima hiptesis ha sido totalmente desacreditada, y ade- como en mamferos, los machos de especies donde se dan
ms procede de estudios llevados a cabo con humanos, niveles elevados de competicin espermtica tienen test-
una especie que desde todo punto de vista es considerada culos grandes en relacin a su tamao corporal, copulan
monndrica (Gomendio et al. 1998). con mayor frecuencia, y producen eyaculados con un n-
mero mayor de espermatozoides (Birkhead y Mller 1992,
Gomendio et al. 1998).
La perspectiva del macho La competicin espermtica no slo favorece un au-
mento en el nmero de espermatozoides, sino tambin una
En los aos setenta Trivers propuso que el esfuerzo mejora de la calidad del eyaculado, que incluye un menor
que cada sexo pone en producir y criar a los descendien- polimorfismo espermtico, y una mejor motilidad (M-
tes, determina la intensidad de la seleccin sexual (Trivers ller 1988). Adems, la competicin espermtica debera
1972). En la mayora de las especies las hembras invier- seleccionar espermatozoides capaces de vencer a los ri-
ten ms que los machos en el cuidado de las cras, lo que vales. Gomendio y Roldn (1991) propusieron que en
supone que sus tasas de reproduccin son ms lentas. Por mamferos la competicin espermtica debera de selec-
lo tanto, en una poblacin siempre hay ms machos que cionar espermatozoides ms largos porque son capaces
hembras listos para reproducirse, lo que implica que las de nadar ms deprisa y de vencer en la carrera por fecun-
hembras son un factor limitante para los machos. Esto dar los vulos. Para comprobar esta hiptesis llevaron a
hace que los machos compitan entre s intensamente por cabo anlisis comparativos en primates y roedores que
fecundar al reducido nmero de hembras disponible en demostraron que los machos de especies polindricas tie-
cada momento, y que exista mucha variacin en el xito nen espermatozoides ms largos, lo que se consigue prin-
reproductivo de los machos, pues mientras que algunos cipalmente a travs de un incremento de la longitud del
son muy exitosos otros machos de la poblacin no produ- flagelo (Fig. 3). Este aumento de tamao del flagelo no
cen ninguna cra. Por el contrario, las hembras de una va acompaado de un aumento proporcional de las reser-
poblacin no presentan diferencias tan marcadas en el vas energticas lo que implica que los espermatozoides
nmero de cras que producen, y las diferencias en su xi- ms largos sobreviven menos tiempo. Por tanto, los ma-
to reproductivo se deben en gran parte a las tasas de su- chos de especies polindricas siguen la estrategia de rea-
pervivencia de las cras, y no al nmero de machos con lizar mltiples cpulas de espermatozoides rpidos pero
los que copulan. Todo ello implica que la seleccin sexual de vida corta. Estudios posteriores han demostrado que
acta con mayor intensidad en machos que en hembras en mariposas (Gage 1994) y aves (Briskie et al. 1997)
(ver Captulo 13), y que mientras en los machos la selec- tambin aumenta la longitud de los espermatozoides con
cin sexual favorece aquellos caracteres que facilitan con- la intensidad de la competicin espermtica, pero se des-
seguir un mayor nmero de fecundaciones, las hembras conoce cul es el significado adaptativo de una mayor
desarrollan estrategias encaminadas a mejorar la calidad longitud espermtica en estos grupos. Finalmente, en ne-
de sus cras lo que incluye ser selectivas respecto a los matodos s se ha demostrado la ventaja competitiva de
machos con los que se aparean. espermatozoides ms largos pues stos avanzan ms rpi-
La competicin espermtica podra minimizar las di- do y fertilizan ms huevos (La Munyon y Ward 1998).
ferencias en xito reproductivo entre machos, puesto que Los machos pueden intentar evitar o minimizar la com-
la poliandria en hembras podra conducir a acercar el n- peticin espermtica defendiendo a la hembra de los in-
mero de fecundaciones de diferentes machos. Sin embar- tentos de cpula de otros machos. Dicha defensa puede
go, lo que ocurre es lo contrario, pues la competicin adoptar distintas formas, desde la exclusin agresiva de
espermtica marca an ms las diferencias entre machos, otros machos, hasta cpulas prolongadas con la hembra
exagerando la intensidad de la seleccin sexual en este que impiden fsicamente la cpula por parte de otros ma-
sexo. En aves los machos que producen un mayor nme- chos, incluyendo tambin la produccin de tapones del
ro de cras como consecuencia de las cpulas extra-pare- orificio genital que dificultan las cpulas. Dependiendo
ja, estn emparejados con hembras que producen pocas de si hay ventajas o no segn el orden de cpula, y cuan-
cras de otros machos, por lo tanto la competicin do las hay, de si la ventaja es para el primer o el ltimo
espermtica aumenta el xito reproductivo de los machos macho que copula, a los machos les convendr defender a
ms atractivos de la poblacin, y disminuye el de los me- las hembras en diferentes momentos. Cuando la ventaja
nos atractivos (Mller 1998). es para el primer macho que copula, los machos compiten
266 Montserrat Gomendio
vencia de las cras de esos machos (Hasselquist et al. Algunos autores han propuesto que, dado que la se-
1996). En poblaciones de vboras en las que hay niveles leccin sexual sobre los machos para conseguir aumentar
de consanguinidad elevados, las hembras que copulan con el nmero de cras producidas, es mayor que la seleccin
varios machos consiguen una mejor supervivencia de las sobre las hembras para mejorar la calidad de las cras, las
cras, pues producen menos cras deformes y muertas adaptaciones de los machos (en este caso a la competi-
(Madsen et al. 1992). Los autores del estudio propusieron cin espermtica) prevalecern sobre las adaptaciones de
que ello se debe a que en esta especie las hembras no las hembras (eleccin crptica) (Parker 1998). Sin embar-
pueden elegir machos de mejor calidad a nivel fenotpi- go, en especies con fecundacin interna el eyaculado ter-
co, pero al copular con varios machos aseguran el ser fe- mina en el tracto genital femenino, fuera del control del
cundadas por el de mejor calidad que debera tener un macho. Es posible que los costes para las hembras de de-
eyaculado ms competitivo. La interpretacin ms plau- sarrollar mecanismos para manipular la paternidad de las
sible es que, puesto que los machos ms consanguneos cras en esta etapa sean pequeos, por lo que el control
tienen una peor calidad de eyaculado (Roldn et al. 1998) por parte de las hembras podra evolucionar. Las enormes
(Fig. 4), la promiscuidad asegura que las hembras tienen barreras a las que se enfrentan los eyaculados en el tracto
pocas probabilidades de ser fecundadas por machos con- femenino podran suponer una herramienta muy podero-
sanguneos (de menos calidad gentica) cuando stos com- sa en este conflicto entre sexos (Roldan et al. 1992).
piten con eyaculados ms competitivos de otros machos.
(c) Compatibilidad gentica: propone que las hembras
El conflicto entre sexos
polindricas disminuyen el riesgo de ser fecundadas por
machos incompatibles genticamente, lo que dara lugar Como hemos visto, machos y hembras siguen dife-
a deficiencias en el desarrollo de las cras. En pseudoes- rentes estrategias para maximizar su xito reproductivo,
corpiones se ha observado que las hembras que copulan por lo que en ocasiones entran en conflicto y lo que es
con varios machos tienen una menor tasa de abortos, lo ventajoso para un sexo es negativo para el otro. Quizs el
que se atribuye a este efecto (Zeh y Zeh 1997, Newcomer ejemplo ms dramtico estudiado hasta la fecha proviene
et al. 1999). de trabajos realizados con Drosophila. Se saba desde ha-
Se ha propuesto que las hembras no slo derivan be- ca tiempo que cuanto ms copula una hembra, ms corta
neficios de copular con varios machos, sino que una vez es su vida. Se pensaba que era por el coste de producir
que esto ha ocurrido, obtendran importantes beneficios huevos, pero posteriormente se demostr que es debido
si pudiesen influir sobre la probabilidad que los diferen- al nmero de veces que es inseminada por machos, y en
tes machos tienen de fecundar. A esta estrategia se le ha concreto a los efectos nocivos del fluido seminal. El ma-
denominado eleccin crptica por parte de la hembra, y cho transfiere sustancias qumicas que aceleran la ovopo-
aunque es el objeto de mucho inters en la actualidad an sicin, disminuyen la receptividad de la hembra y atacan
hay poca evidencia concluyente. Dicha eleccin crptica al esperma de machos rivales. Pero dichas sustancia son
podra adoptar varias formas como evitar la transferencia txicas para la hembra y aumentan sus tasas de mortan-
de esperma por parte de ciertos machos, regular la dura- dad (Chapman et al. 1995). Diversos experimentos han
cin de la cpula de forma que se manipule la cantidad de demostrado que se da una coevolucin entre machos y
esperma recibida de diferentes machos, expulsar el esper- hembras (ver Captulo 12). Cuando a las hembras se las
ma de machos concretos, y la ovulacin o maduracin de impide coevolucionar con los machos, el fluido seminal
huevos preferencial despus de ser inseminadas por ma- del macho se vuelve an ms daino para las hembras
chos particulares (Eberhard 1996). Los experimentos rea- (Rice 1996). Cuando se fuerza experimentalmente la mo-
lizados hasta la fecha son de difcil interpretacin. nogamia, los eyaculados se vuelven menos peligrosos para
En un experimento llevado a cabo con Drosophila se las hembras, ya que los intereses de machos y hembras se
demostr que, cuando las cpulas de dos machos tenan tornan coincidentes en este caso y a los machos les intere-
una misma duracin, el macho de mayor tamao fertiliza- sa que las hembras se reproduzcan el mayor tiempo posi-
ba ms huevos, lo que se interpret como una prueba de ble (Holland y Rice 1999). Estos resultados nos indican
que las hembras facilitaban el ser fecundadas por machos que el conflicto entre machos y hembras es continuo y
de mayor tamao corporal (Ward 1993). Sin embargo, que provoca una coevolucin entre los dos sexos que en
Simmons et al. (1996) criticaron dichas conclusiones por- cierta forma se asemeja a los modelos de carrera de arma-
que estandarizar la duracin de la cpula no significa con- mentos que se dan entre predador y presa (ver Captulo
trolar el nmero de espermatozoides, ya que los machos 12). El conflicto entre sexos se mantiene dentro de los
de mayor tamao transfieren esperma ms deprisa duran- mrgenes que aseguran la reproduccin, y por tanto en la
te la cpula. Por lo tanto, la mayor tasa de fertilizacin coevolucin a la que da lugar sera errneo intentar dedu-
por parte de los machos de mayor tamao es el resultado cir qu sexo ha vencido en el conflicto, pues se trata de
de que son ms eficientes en trminos de competicin sistemas dinmicos en los que cada sexo experimenta cam-
espermtica, y no de la eleccin crptica de la hembra. bios continuos en respuesta a los cambios del otro.
CAPTULO 14: COMPETICIN ESPERMTICA 269
Bibliografa
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270 Montserrat Gomendio
Lecturas recomendadas
(1) BIRKHEAD, T.R. y MLLER, A.P. (eds.) 1998. Sperm competition and sexual selection. Academic Press, San Diego. Este libro
constituye la revisin ms completa que existe hasta la fecha del tema. Incluye captulos generales sobre aspectos tericos, modelos
basados en teora de juegos, el papel de la hembra, y la relacin entre paternidad y cuidado parental, as como 12 captulos dedicados
a diferentes grupos taxonmicos que incluye uno dedicado a plantas.
(2) BIRKHEAD, T.R. 2000. Promiscuity. An evolutionary history of sperm competition and sexual conflict. Faber and Faber, London.
Es una buena introduccin al tema escrita en un tono divulgativo y ameno, sin perder por ello rigor ni inters cientfico.
(3) GOMENDIO, M. y ROLDN, E.R.S. 1993. Mechanisms of sperm competition: linking physiology and behavioural ecology. Trends
in Ecology and Evolution 8: 95-100. Revisin cuyo objetivo es resaltar cmo un enfoque interdisciplinar que integre la ecologa del
comportamiento y la fisiologa reproductiva puede hacer avanzar ste campo.
(4) SIMMONS, L.W. 2001. Sperm competition and its evolutionary consequences in insects. Princeton University Press, Princeton.
Revisin actualizada y pormenorizada de competicin espermtica en insectos, haciendo especial nfasis en los mecanismos.
Captulo 15: EVOLUCIN DE LOS SISTEMAS DE APAREAMIENTO
Diferencias entre especies con reproduccin sexual en los sistemas de apareamiento pueden estar relacionadas
con diferencias en limitaciones o restricciones fisiolgicas y ecolgicas. En este captulo se describe como algunas
de estas limitaciones han influido en la evolucin de los distintos sistemas de apareamiento. Los sistemas de aparea-
miento se pueden clasificar de acuerdo al nmero de parejas que se obtienen de forma ms o menos simultnea. As
tenemos especies mongamas, en donde un macho se empareja con una sola hembra, especies polgamas (polignicas
o polindricas), donde un sexo se empareja con varios individuos del otro sexo, y especies promiscuas, que en
realidad sera una mezcla de poliginia y poliandria. Estos tipos de estrategias reproductoras se pueden encontrar en
distintas poblaciones de la misma especie o incluso en distintos individuos de la misma poblacin. Sin embargo, no
debemos olvidar que estas son estrategias de apareamiento comportamental o social y puede ser que no se corres-
pondan con el sistema de apareamiento desde el punto de vista gentico. Los principales factores ecolgicos que
determinan los sistemas de apareamiento en especies con reproduccin sexual son la distribucin espacio-temporal
de los recursos y de uno de los dos sexos (generalmente las hembras). El conflicto sexual entre machos y hembras,
por el cual cada individuo pretende maximizar su eficacia biolgica, ha sido una pieza clave en la evolucin de los
distintos sistemas de apareamiento. Por ltimo, destacar que el tipo de cuidado parental requerido para obtener la
mayor eficacia biolgica influye en gran medida en el sistema de apareamiento realizado por los individuos.
de la hembra hacia un macho que le confiere un beneficio Restricciones fisiolgicas en la evolucin de los sistemas
directo (buenos genes para la descendencia) o indirecto de apareamiento
(por ejemplo, cuidado parental o territorio de calidad ade-
cuada) en su eficacia biolgica, o por la competencia en- Las especies de animales que se reproducen sexual-
tre machos que favorece a determinados fenotipos mente presentan una inversin desigual en gametos por
(Andersson 1994, Mller 1994). Este es un primer con- parte de cada uno de los sexos (Trivers 1972). Este fen-
cepto que debemos tener claro para comprender cmo han meno se ha denominado anisogamia. Esta restriccin fi-
evolucionado los distintos sistemas de apareamiento. Des- siolgica es importante para comprender la evolucin de
de que esta idea fue propuesta, el desarrollo de la gentica las estrategias de apareamiento en especies con reproduc-
ha permitido un mejor conocimiento de cmo han evolu- cin sexual. Por un lado, las hembras producen pocos
cionado los distintos sistemas de apareamiento (Fisher gametos inmviles que se caracterizan por suponer una
1930, Williams 1966, Hamilton 1967, Trivers 1972). fuerte inversin desde el punto de vista energtico o nu-
En especies con sexos separados, la fertilizacin del tricional. Por otro lado, los machos tienen una produc-
gameto femenino es el siguiente paso necesario en el pro- cin enormemente elevada de gametos muy mviles y de
ceso de apareamiento. Imaginemos una situacin en la escaso tamao, que son energtica o nutricionalmente
que las hembras y los machos no presentan ninguna pre- mucho menos costosos de producir. Esta diferencia inter-
ferencia espacial o sexual a la hora de reproducirse. En sexual provoca la existencia de una competencia entre los
trminos evolutivos, esta situacin puede cambiar al apa- machos por obtener alguno de los gametos femeninos. El
recer individuos que varan su comportamiento para in- resultado es que los machos que puedan mejorar la bs-
tentar aumentar su eficacia biolgica o xito reproductor. queda y obtencin de los gametos femeninos sern favo-
Estos individuos pueden hacerlo, bien por medio de un recidos por la seleccin natural, es decir, obtendrn po-
aumento del nmero de encuentros con individuos del tencialmente una mayor descendencia. Las estrategias de
sexo opuesto, bien por reducir la presencia de individuos las hembras, por el contrario, han evolucionado hacia un
de su mismo sexo en un rea determinada (territorio), o aumento de las probabilidades de supervivencia del vu-
bien, por un aumento de la proteccin hacia la pareja o la lo, huevo o embrin durante su desarrollo. Esto debe de
descendencia. El xito reproductor de estos individuos, ser el resultado de la fuerte inversin realizada por las
que est directamente relacionado con su eficacia biol- hembras en cada gameto producido. El resultado evoluti-
gica, depender en parte de la respuesta del resto de indi- vo es una diferencia entre sexos en la produccin de ga-
viduos de su misma especie hacia su comportamiento, y metos debido a una seleccin divergente, es decir, para
en particular de la respuesta de los individuos del otro cada sexo un avance adquirido hace ms beneficioso nue-
sexo. Bajo ciertas restricciones ambientales o filoge- vos cambios en la misma direccin ya abierta que en cual-
nticas, puede que alguno de estos comportamientos sea quier otra nueva.
ms efectivo y que si es realizado por varios individuos Esta asimetra entre hembras y machos nos ofrece un
puede desplazar a los otros comportamientos presentes escenario de conflicto entre sexos (la batalla de los
en la poblacin. Maynard Smith y Price (1973) definie- sexos) en el que las presiones selectivas difieren entre
ron tales comportamientos como estrategias evolu- ambos. Lo que puede maximizar la eficacia biolgica de
tivamente estables. La clave de estas estrategias es su una hembra no tiene porque coincidir necesariamente con
dependencia del comportamiento de los individuos de la lo que es mejor para un macho emparejado con ella. Por
misma especie y de su resistencia a la invasin de indivi- un lado, la eficacia biolgica que puede obtener una hem-
duos que utilizan comportamientos menos beneficiosos, bra est limitada por el nmero de gametos que es capaz
desde el punto de vista de la eficacia biolgica. Podre- de producir, y por lo tanto las hembras han de elegir con
mos pues definir y categorizar los distintos sistemas de mucho acierto el o los machos que van a fertilizar a sus
apareamiento en trminos de estrategias adoptadas por gametos. Por otro lado, la eficacia biolgica que puede
obtener un macho esta limitada por el nmero de hembras
hembras o machos, porque estas estrategias son evolu-
que ste es capaz de fertilizar, y por lo tanto los machos
tivamente estables.
han de competir entre ellos para aparearse con tantas hem-
En especies que presentan reproduccin sexual las
bras como sea posible. El objetivo ltimo por parte de
estrategias utilizadas para maximizar la eficacia biolgi-
cada sexo ser obtener el mximo beneficio (aumento de
ca de los individuos pueden diferir entre ambos sexos. En la fecundidad y menor reduccin de sus probabilidades
este marco evolutivo, el sistema de apareamiento de un de supervivencia) de cada apareamiento realizado. El be-
organismo ha sido definido como cualquier estrategia neficio que se puede obtener en cada intento reproductor
comportamental empleada para conseguir una o varias depender de las condiciones ambientales e individuales
parejas con el fin ltimo de obtener descendencia (Emlen (por ejemplo: edad, estado de salud, etc.; ver Captulo 8).
y Oring 1977, Davies 1991). El estudio de los sistemas de Cada individuo intentar obtener el mximo xito repro-
apareamiento incluye la manera de obtener pareja, el n- ductor con la mnima inversin y tambin intentar que el
mero de emparejamientos, la presencia y caractersticas individuo emparejado con l invierta lo mximo posible.
del vnculo de pareja que se establece y el tipo de cuidado Debido a que las hembras tienen una reduccin en la po-
parental dado por cada uno de los miembros de la pareja sibilidad de producir descendientes, se ven obligadas a
(Emlen y Oring 1977, Davies 1991, Carranza 1994). conseguir que el macho invierta lo mximo posible en
CAPTULO 15: EVOLUCIN DE LOS SISTEMAS DE APAREAMIENTO 273
stos. Este balance depender de los beneficios y costes Distribucin espacial de los recursos
de la inversin realizada en la reproduccin (Roff 1992,
Stearns 1992). Los beneficios de la reproduccin descan- Cuando determinados recursos necesarios durante la
san en un aumento del crecimiento, supervivencia y futu- reproduccin estn distribuidos de manera uniforme en el
ro xito reproductor de la descendencia presente. Por otro medio ambiente, existe una baja probabilidad de mono-
lado, los costes de la reproduccin descansan en una re- polizarlos por parte de los individuos. Cuando estos re-
duccin de la probabilidad de supervivencia y fecundi- cursos son suficientemente abundantes y estables tempo-
dad futura de los adultos reproductores (ver Captulo 8). ralmente se produce la defensa de los territorios. Con la
Las diferentes estrategias adoptadas por los individuos aparicin de los territorios, los miembros de una pobla-
presentarn unos costes y beneficios cuantificables en tr- cin reproductora tienden a dispersarse en busca de otros
minos de eficacia biolgica, pero no todos los individuos territorios no ocupados y esto conlleva un descenso en la
podrn adoptar la estrategia ms beneficiosa debido a la probabilidad de aparearse con ms de un individuo. Ade-
existencia de las restricciones fisiolgicas. ms, la seleccin sexual se minimiza y la eficacia biol-
La mayor inversin por descendiente realizada por las gica de las hembras se maximiza por presentar un cuida-
hembras es an ms acentuada en aquellas especies en las do biparental de la descendencia. En esta hipottica situa-
cuales se da cuidado parental por parte de stas durante el cin se dice que el potencial de monogamia es alto para
desarrollo del embrin (gestacin) o tras su nacimiento esta especie (Fig. 1a).
(lactancia). Esta sera otra restriccin fisiolgica en la Sin embargo, cuando los recursos necesarios para la
evolucin de las estrategias de apareamiento muy impor- reproduccin estn distribuidos de una forma ms o me-
tante en el caso de los mamferos. Como hemos visto, los nos agregada, generalmente los machos suelen ser capa-
machos pueden fecundar un mayor nmero de gametos ces de defender las zonas o parches con mejores recursos
femeninos de los que las hembras son capaces de produ- (Fig. 1b). En esta situacin se potencia la posibilidad de
cir. Desde el punto de vista del macho, ste deber estar monopolizar a varias hembras por parte de unos pocos
seguro que la descendencia que va a cuidar es realmente machos. Esto se produce porque algunos machos sern
suya para no invertir en individuos que no son sus hijos. capaces de controlar ms y mejores recursos que otros, lo
Para ello, en muchas especies de animales, los machos cual afectar al proceso de eleccin de la pareja. En esta
realizan una vigilancia sobre las hembras durante el pe- situacin la seleccin sexual y la varianza en xito repro-
riodo frtil para evitar cpulas con otro macho ajeno a la ductivo entre los individuos de una poblacin reproduc-
pareja. Por ejemplo, se ha podido comprobar que a nivel tora se incrementa. El resultado final bajo este escenario
especfico en aves, los machos participan ms en distin- es la poligamia. Estos recursos limitantes y necesarios para
tos aspectos del cuidado parental de la descendencia al obtener un adecuado xito reproductor pueden ser el ali-
aumentar la certeza de paternidad de los pollos que cui- mento, lugares apropiados para dar un cuidado parental
dan (Mller y Cuervo 2000). En contrapartida, debido a adecuado a la descendencia (madrigueras o nidos), zonas
la mayor inversin que realizan las hembras en cada ga- de paso para los individuos en donde la probabilidad de
meto producido, se espera que stas tiendan a desarrollar encuentros con individuos del otro sexo es mayor, o abun-
preferencias de apareamiento mucho ms fuertes que los dancia de los recursos que el macho ofrece a la hembra
machos y a ser ms selectivas a la hora de escoger un que actan aumentando su atractivo.
macho para obtener descendencia. Las hembras reciben Los individuos que defienden estos recursos esencia-
no slo beneficios directos, como puede ser la obtencin les para la reproduccin suelen ser los machos. La elec-
para su descendencia de unos genes de la mejor calidad cin de las hembras estar influida tanto por la calidad
posible, sino tambin beneficios indirectos (territorio o del macho que defiende los recursos, como por la calidad
determinado cuidado parental compartible o no), que po- de los recursos que ste defiende ante otros machos. La
tencialmente aumentan su supervivencia y/o fecundida- poligamia se ver favorecida por un aumento de la va-
des presente y futura. Las hembras que se aparean con un rianza de la calidad de los recursos defendidos por el
nico macho, ya sea de forma mongama o polignica, macho. Este sistema de apareamiento ser una estrategia
son vulnerables al abandono por parte del macho una vez ventajosa para las hembras slo si los beneficios directos
que la reproduccin ya est en curso. Por esto la eleccin genticos y de recursos defendidos por el macho son ma-
de un macho adecuado es fundamental para la eficacia yores que los costes que se producen por la generalizable
biolgica de la hembra. falta de cuidado parental compartible por parte del ma-
cho. Otro coste importante de la poligamia se deriva de la
interferencia que puede producirse entre las hembras apa-
Restricciones ecolgicas en la evolucin de los sistemas readas con un mismo macho.
de apareamiento Cuanto menos uniforme y ms concentrados se en-
cuentren los recursos en el medio, ms frecuente ser la
Las principales restricciones ecolgicas que afectan a aparicin de estrategias de poligamia (Orians 1969). La
la aparicin de los distintos sistemas de apareamiento se calidad de estos recursos (alimento, territorio, nido, etc.)
pueden agrupar en dos tipos: la distribucin espacial de ser lo que determine el nmero de apareamientos que el
los recursos, y la disponibilidad o distribucin espacial y sexo que los monopoliza puede realizar (Orians 1969).
temporal de los individuos con los que emparejarse. Una hembra que se aparea con el sexo que monopoliza
274 Juan Jos Sanz
Figura 1. Representacin grfica de la importancia de la dis- En algunas especies con reproduccin sexual, no son
tribucin espacial de los recursos en las estrategias de aparea- los recursos, sino los miembros de uno de los sexos, ge-
miento. Los puntos representan los recursos (alimento, luga- neralmente las hembras, los que se distribuyen de forma
res de nidificacin) y los crculos representan el territorio de- agregada en el medio ambiente. En estos casos, la utiliza-
fendido por los machos. En la figura (A) se representa una cin del espacio por parte de las hembras no proporciona
distribucin homognea de los recursos que presenta un alto un lugar o recurso defendible para los machos, y stos
potencial de monogamia, mientras que en (B) se representa optan por seguir o defender a varias hembras agregadas,
una distribucin agregada de los recursos que favorece un que reciben el nombre de harenes. Por lo tanto, si las hem-
alto potencial de poligamia.
bras agregadas son defendibles por un macho, se debe
esperar que ste acumule hembras y las defienda activa-
mente ante otros machos. En definitiva, la distribucin
Eficacia biolgica de la hembra
directa o a travs del control de los recursos (por ejemplo, contribucin del macho durante estos periodos es menos
territorios o lugares de nidificacin). En otras palabras, necesaria y como resultado se favorece el cuidado unipa-
mongamos sern aquellos individuos que no pueden ser rental y la desercin del macho, y como consecuencia, la
polgamos (ver despus) y para los cuales un sistema de poligamia al estar el macho libre de la mayor parte del
cuidado biparental ser indispensable para maximizar la cuidado parental requerido por la descendencia. Sin em-
eficacia biolgica de ambos miembros de la pareja. La bargo, la monogamia, seguramente, es una estrategia de
monogamia aparece en aquellos grupos de especies de apareamiento ms frecuente entre los mamferos de lo que
animales en los cuales las expectativas de un aumento de normalmente se cree, sobre todo, en poblaciones en don-
los beneficios obtenidos por un macho apareado con va- de los individuos estn muy dispersos sobre un relativo
rias hembras simultneamente o viceversa son menores medio ambiente uniforme. En el caso de los cnidos, fli-
que para una hembra o macho mongamos. La monoga- dos o mustlidos, se presenta esta situacin en la cual
mia es el sistema de apareamiento ms frecuente en el adems los machos tienen un papel importante en el cui-
grupo taxonmico de las aves (Lack 1968, Mller 1986; dado parental.
descrita en un 61% de las especies) y bastante ms rara Resumiendo, la monogamia parece que ha evolucio-
(5%) en otros grupos taxonmicos, como es el caso de los nado en aquellas situaciones en las que bien el macho o la
mamferos. La monogamia es ms frecuente entre las aves hembra no son capaces por distintos factores ecolgicos
que entre otros animales, principalmente debido a que las (distribucin espacial y/o temporal de recursos o de hem-
hembras, en este grupo taxonmico no estn equipadas bras) de aparearse con ms de un individuo del sexo opues-
con un reservorio incorporado de alimento para la des- to, ms que por el coste que le supondra aparearse con
cendencia. El ovoparismo y la falta de endotrmia duran- ms de un individuo del sexo opuesto. En este sistema de
te los primeros das de vida han supuesto fuertes restric- apareamiento, la eficacia biolgica de los individuos se
ciones fisiolgicas en sus estrategias reproductoras, ya que maximizar al compartir el cuidado parental por ambos
los adultos tienen que aportar costosos cuidados parenta- sexos de forma conjunta.
les tanto a los huevos durante el desarrollo embrionario,
como a los pollos tras su nacimiento. En aves, adems, el Poligamia
crecimiento de la descendencia es ms rpido que en ma-
mferos, lo que hace necesaria la contribucin del macho. En esta estrategia de apareamiento, un sexo establece
En especies de aves mongamas se han realizado distin- relaciones reproductoras de forma ms o menos simult-
tos experimentos en los cuales a determinadas parejas se nea con ms de un miembro del sexo opuesto. Si es el
capturaba el macho y se le impeda que colaborara con la macho el que se aparea con varias hembras se habla de
hembra en el cuidado parental de la descendencia. Los poliginia, y si es al contrario se habla de poliandria. Exis-
resultados de estos experimentos sugieren que la asisten- ten dos requisitos previos para la aparicin de un sistema
cia durante el cuidado parental aportada por el macho en de apareamiento polgamo: primero, los recursos necesa-
la fase de ceba de la nidada, incrementa sustancialmente rios para atraer varias hembras (alimento, territorio o lu-
el xito reproductor de la hembra (Bart y Tornes 1989). gar de nidificacin), o la potencialidad de acceso a ms
Estos experimentos confirman la hiptesis presentada por de una de ellas, deben de ser energticamente defendibles
Lack (1968), quien sugiri que la monogamia es el prin- por los machos. Varios factores ecolgicos afectan al cum-
cipal sistema de apareamiento entre las aves, porque cada plimiento de este requisito, como pueden ser los patrones
macho y cada hembra, en promedio, obtendrn un mayor de distribucin espacial y/o temporal de los distintos re-
nmero de descendientes si presentan un cuidado bipa- cursos, ya sean alimento, territorio o individuos del sexo
rental de su descendencia. Esta hiptesis parece explicar opuesto. El segundo requisito es la habilidad que deben
la monogamia obligada que presentan algunos grupos de presentar los individuos para explotar el potencial
aves, como es el caso de las aves marinas. ecolgico para aparearse de forma polgama, la cual, de-
La monogamia se ver reforzada por las hembras al pende, en gran parte, del nivel de cuidado parental que
elegir machos que no se han apareado con otras hembras debe de aportar a su descendencia para maximizar su efi-
simultneamente, pues en este caso el macho deber re- cacia biolgica. Con respecto a este punto, la mayora de
partir el cuidado parental compartido entre estas hembras. las especies animales que presentan poligamia son aque-
En aves, la monogamia tambin se refuerza por la necesi- llas en las cuales uno de los dos sexos no suele ser nece-
dad del macho a la hora de asegurar y defender un territo- sario o estar libre de dar cuidado parental a la descenden-
rio de alimentacin o un lugar de nidificacin. Normal- cia (Clutton-Brock 1991).
mente, las hembras de las aves, a la hora de emparejarse, La poligamia ser preferentemente una estrategia de
se mueven entre territorios defendidos por los machos y apareamiento en aquellas especies con reproduccin
eligen aparearse con aquel que presenta un territorio con sexual en las que: 1) un sexo est predispuesto a dar la
las mejores condiciones o recursos suficientes para ase- mayor parte del cuidado parental necesario para la des-
gurar un buen xito reproductor. cendencia (como es el caso de las hembras en la mayora
En otros grupos de animales, como es el caso de los de los mamferos), 2) los requerimientos desde el punto
mamferos, el resultado evolutivo ha sido que gran parte de vista del cuidado parental son mnimos por parte de
de los cuidados a la descendencia son dados exclusiva- uno de los dos sexos (como es el caso de las aves nidfu-
mente por la hembra durante la gestacin y lactancia. La gas), y 3) existe una gran abundancia de recursos enrge-
CAPTULO 15: EVOLUCIN DE LOS SISTEMAS DE APAREAMIENTO 277
ticos y nutricionales que permiten a uno de los dos sexos decir, qu parcelas son las mejores para obtener el mxi-
sacar adelante la descendencia sin la ayuda del otro sexo mo de alimento necesario para la descendencia. Las hem-
(Orians 1969, Trivers 1972). bras llegan al rea de cra posteriormente y seleccionan el
territorio que les proporciona ms alimento y un lugar
Poliginia propicio para la nidificacin. Aparentemente, las hembras
seleccionan el macho ms por las caractersticas de los
En esta estrategia de apareamiento, los machos tienen recursos del territorio que por las caractersticas del ma-
la capacidad de monopolizar a varias hembras de una for- cho. As, potencialmente, el macho que ofrece los mejo-
ma ms o menos simultnea, mientras que las hembras se res recursos en su territorio tiene mayores probabilidades
aparean nicamente con un macho. Un macho puede apa- de aparearse con ms de una hembra. El resultado final es
rearse con varias hembras a la vez (poliginia simultnea) que las hembras se irn estableciendo en los territorios
o de forma secuencial durante la temporada reproductora dependiendo de la cantidad de recursos disponibles en
(poliginia sucesiva). En la poliginia, las hembras son las los mismos.
que suelen encargarse de dar el cuidado parental necesa- Orians (1969) elabor un modelo denominado um-
rio a la descendencia. En general, la poliginia aparece en bral de la poliginia, en el cual se analiza este tipo de
especies que presentan un alto grado de dimorfismo estrategia de apareamiento. El modelo parte de tres su-
sexual. Esta estrategia est mucho ms generalizada entre puestos: primero, la poliginia aparecer ms frecuente-
los mamferos (94%) que entre las aves (7%), probable- mente cuando la calidad de los territorios defendidos por
mente debido a que en la mayor parte de las especies de los machos sea extremadamente variable, segundo, la ca-
mamferos las hembras son las que se dedican al cuidado lidad de los territorios defendibles por los machos estar
parental de la descendencia. directamente relacionada con el xito reproductivo de es-
La poliginia se produce, (a) porque los machos de- tos individuos, y tercero, las hembras apareadas poli-
fienden los recursos que las hembras necesitan, (b) por- gnicamente con un macho deben obtener al menos un
que defienden directamenta a las hembras, (c) porque las xito reproductor tan alto como si lo estuvieran de forma
hembras prefieren seleccionar un macho de entre un gru- mongama.
po que se est exhibiendo (lek), o (d) porque las hembras El modelo del umbral de la poliginia (Orians 1969)
son engaadas por los machos. A continuacin se va a se puede representar grficamente (ver Fig. 2). En el eje
describir cada uno de estos mecanismos. de abscisas se representa la eficacia biolgica de la hem-
bra, mientras que en el eje de ordenadas se representa la
Poliginia por defensa de los recursos. Muchas especies requie- calidad del territorio del macho. La eficacia biolgica de
ren de ciertos recursos que se encuentran disponibles en la hembra incrementa en funcin de la calidad del territo-
unos pocos lugares. Estos recursos pueden ser limitantes, rio del macho con el que decide aparearse. La eficacia
sobre todo en la poca del apareamiento y los machos biolgica de una hembra apareada con un nico macho
pueden sacar provecho a esta situacin. En este caso, un (lnea discontinua de la Fig. 2) incrementa con la calidad
macho que defienda e impida el acceso de otros machos a del territorio del macho, y siempre ser mayor que la efi-
uno de estos lugares con el recurso limitante, puede con- cacia biolgica de una hembra apareada con un macho
seguir fecundar a las hembras que pretenden utilizarlo. polignico (lnea continua de la Fig. 2). Para una misma
Estos recursos pueden ser parches ricos en alimento o lu- calidad del territorio, una hembra apareada con un macho
gares idneos para la reproduccin. El nmero de hem- polignico tendr una eficacia biolgica menor debido a
bras con las que un macho es capaz de aparearse depen- que compartir los recursos y/o cuidado parental por par-
der tanto de los recursos defendidos por el macho como te del macho con otras hembras (flecha A con doble pun-
del nmero de hembras que sea capaz de atraer. Un lugar ta de la Fig. 2). Cuando una hembra de tordo de alas rojas
seguro para la adecuada maduracin de los huevos es un llega tarde al rea de reproduccin y encuentra machos
recurso defendible para muchas especies de animales. As, sin emparejar con territorios de baja calidad (flecha dis-
por ejemplo, en el cclido africano Lamprologus ca- continua de la Fig. 2), tendr la opcin de aparearse con
llipterus, las hembras depositan los huevos en conchas este macho o pasar a ser una hembra secundaria de otro
vacas de caracolas, y permanecen dentro protegiendo los macho ya emparejado pero que defiende territorios de
huevos contra depredadores hasta su eclosin. En esta mejor calidad (flecha continua de la Fig. 2). Esta hembra
especie, los machos recolectan conchas que defienden aceptar la segunda opcin (poliginia), slo si su eficacia
activamente, cuantas ms conchas defiende un macho mas biolgica al aparearse con este macho es mayor que al
hembras es capaz de atraer incrementando as su xito aparearse con el macho mongamo (Fig. 2). Esta hembra,
reproductor (Sato 1994). que ha llegado tarde al rea de reproduccin, aceptar ser
Un ejemplo clsico de este tipo de poliginia ha sido una hembra secundaria, a pesar del coste en el que incu-
descrito para el tordo de alas rojas (Agelaius phoeniceus) rre, solamente si la calidad del territorio de este macho
por Holm (1973). En esta especie, los machos llegan los esta por encima de un cierto umbral de poliginia (fle-
primeros al rea de cra y se establecen en territorios que cha B con doble punta de la Fig. 2). Es decir, el modelo
defienden. Estos territorios se caracterizan por sealizar a del umbral de la poliginia asume que las hembras son
las hembras qu zonas son las que tienen ms insectos, es polignicas porque as lo han elegido.
278 Juan Jos Sanz
Poliginia por defensa de las hembras. En muchas especies con posibilidad de alcanzar la poliginia evitando que otros
reproduccin sexual, las hembras puede preferir vivir en machos accedan a determinados sitios que las hembras
grupos ms o menos homogneos porque necesitan re- van a visitar temporalmente. Los machos defienden par-
cursos que estn espacial o temporalmente agregados o ches pequeos en comparacin con la extensin que es
porque obtienen beneficios (por ejemplo, defensa contra utilizada por las hembras, e intentan copular con ellas
depredadores) al vivir en grupos sociales. Cuando los re- cuando llegan a estos parches. Este tipo de poliginia se
cursos estn espacial o temporalmente agregados, el gru- conoce como poliginia por defensa de recursos. Un ejem-
po de hembras puede ser monopolizado por un pequeo plo lo constituyen algunas especies de cebras (Owen-
grupo de machos. Un ejemplo de este tipo de poliginia Smith 1977), en las que los machos defienden pequeos
ocurre en el elefante marino (Mirounga angustirostris, Le parches con un alimento de alta calidad. En el caso de que
Boeuf 1972). Las hembras del elefante marino han de per- los patrones de movimiento de los grupos de hembras no
manecer en tierra firme para dar a luz a sus cras y ama- sean predecibles, los machos defienden a grupos reduci-
mantarlas. Las playas elegidas tienen que ser seguras con- dos de hembras, siguiendolas continuamente. Un ejem-
tra depredadores y resguardadas para evitar que las cras plo seran los babuinos (Papio hamadryas) en los que
se mojen por fuertes subidas del nivel del mar. Debido a existe una estructura social de un pequeo grupo de hem-
las caractersticas especiales que han de tener las playas, bras que vagan por grandes extensiones y que son defen-
las hembras se ven obligadas a agruparse en determina- didas por un macho ante los dems machos de la especie
dos lugares. El resto del ao, tanto machos como hem- (Dunbar 1984).
bras, viven dispersos por el mar, lo que dificulta el en- Como hemos visto, en este sistema de apareamiento
cuentro entre los dos sexos, algo necesario para la repro- las hembras se renen en grupos sociales, que se denomi-
duccin sexual. Sin embargo, las hembras entran en estro nan harenes, que pueden ser al menos de dos tipos: harenes
tras el parto de la cra lo que significa que grupos de hem- estables y estacionales, en donde los machos defienden
bras frtiles con cras se encuentran agregadas en las dis- con gran intensidad el grupo de hembras solamente du-
tintas playas. Los machos, que llegan a las playas antes rante el periodo reproductor. Este sera el caso de los cier-
que las hembras den a luz a sus cras, establecen una je- vos europeos (Cervus elaphus) donde los machos se pe-
rarqua de dominancia por peleas. De esta forma, en cada lean y defienden los grupos de hembras con gran vigor
playa existe un macho dominante sobre todos los dems durante el periodo de apareamiento conocido como be-
que se encuentran en la misma y ser el que tenga acceso rrea (Clutton-Brock et al. 1982). Harenes permanentes,
a la mayora de las hembras presentes en la playa, ya que en los que los machos defienden al grupo de hembras
evita la aproximacin de los otros machos. durante todo el ao, principalmente debido a que el pe-
En otros casos, las hembras viven en grupos por el riodo de celo de las hembras no se concentra en una esta-
beneficio de vivir con otras hembras y no por el beneficio cin particular del ao. Un caso especial de este tipo de
de recursos localizados. Este es el caso de los leones harenes que se presenta en, por ejemplo, los bfalos cafrs
(Phantera leo, Schaller 1972), en los que las hembras for- (Syncerus caffer; Sinclair 1977), es cuando varios ma-
man grupos sociales que defienden un territorio comn. chos se asocian a un grupo de hembras y entre los machos
Las hembras de los leones cazan juntas y es indudable se establecen jerarquas sociales por medio de peleas para
que la caza cooperativa es la base ecolgica de la vida acceder a las hembras que van entrando en celo.
social. Siempre estn emparentadas (hermanas, hermanas-
tras, sobrinas, etc.), y todas las hembras dentro del grupo Leks. En ciertas especies, existe lo que se conoce como
entran en celo ms o menos al mismo tiempo. En conse- leks (del sueco leka, jugar), que no es otra cosa que un
cuencia, todos los cachorros nacen ms o menos a la vez conjunto de machos de diferente calidad fenotpica que
y las hembras amamantan los cachorros entre ellas sin exhiben sus ornamentos sexuales a las hembras. El trmi-
discriminacin. Los machos del grupo son transitorios, no lek se refiere al conjunto de machos y no al lugar topo-
pues permanecen en el territorio fecundando a las hem- grfico que recibe el nombre de arena (Oring 1982). Un
bras slo durante algunos meses hasta que son expulsa- lek aparece cuando los machos defienden pequeos terri-
dos por otros machos ms jvenes. torios situados muy prximos unos a otros, donde no exis-
Dado que las hembras viven en grupos sociales, es ten recursos necesarios para las hembras durante la repro-
posible para un macho o grupo de machos defender el duccin, y que stas visitan solamente para copular
territorio del grupo de hembras para impedir que otros (Hglund y Alatalo 1995). Una especie que tiene este tipo
machos tengan acceso a ellas. El que un macho pueda de sistema de apareamiento presenta una serie de caracte-
defender a un grupo de hembras depende, en parte, de la rsticas que son (Bradbury 1981): 1) el macho no aporta
extensin del territorio ocupado por ellas. La situacin en ningn tipo de cuidado parental a la descendencia, 2) los
la que el territorio ocupado por las hembras es defendible machos se agregan en lugares ms o menos concretos para
por un macho se da no slo en los leones, sino tambin en llevar a cabo las exhibiciones sexuales, 3) el nico recur-
muchas especies de primates polignicos. Cuando el te- so que obtienen las hembras en los leks est constituido
rritorio ocupado por las hembras no es defendible, enton- por los gametos de los machos, 4) las hembras pueden
ces la poliginia depende en gran medida de que los patro- seleccionar al macho o machos con los que va a copular.
nes de movimiento de los grupos de hembras sea En los leks, los machos realizan algn tipo de exhibicin
predecible o no; si son predecibles, los machos tienen la prenupcial muy llamativa que puede ser visual, acstica u
CAPTULO 15: EVOLUCIN DE LOS SISTEMAS DE APAREAMIENTO 279
olfativa con el fin de atraer a las hembras y fecundarlas. Esto se debe a que las caractersticas del lek permite a las
Las hembras slo visitan los leks para elegir un macho hembras poder seleccionar a los machos de forma muy
con el que aparearse. Sin embargo, existen numerosas eficiente, lo cual se deriva en una mayor varianza en el
especies que presentan leks que no cumplen con las ca- xito de apareamiento de los machos siempre que las hem-
ractersticas fundamentales de los leks clsicos. Un bras presenten preferencias similares (Hglund y Alatalo
ejemplo lo constituyen las aves de la familia Otididae, 1995). Por el contrario, en sistemas de apareamiento en
que tienen un lek de tipo disperso, que presenta un estado los que los recursos son muy importantes y en los que una
intermedio entre los leks clsicos y la poliginia (Morales adecuada eleccin del macho debe ser muy importante, la
et al. 2001). intensidad de eleccin hacia los machos se ha desarrolla-
Las especies que presentan este tipo de apareamiento do menos entre las hembras. Esta contradiccin se cono-
se caracterizan porque los machos no ofrecen ningn tipo ce como la paradoja del lek (Borgia 1979). Esta para-
de cuidado parental. Las hembras visitan varios machos, doja ha sido enfatizada desde otro punto de vista: en los
e incluso varios leks, antes de elegir el macho o machos leks, las hembras generalmente eligen a los machos que
con los que copular. En general, la mayora de las cpu- presentan los caracteres sexuales secundarios ms exage-
las las realizan unos pocos machos, por lo que el xito de rados. Sin embargo, si existe una seleccin muy fuerte, la
apareamiento de estos est bastante sesgado (Bradbury y varianza gentica debera reducirse en un corto periodo
Gibson 1983). Este tipo de apareamiento ha sido regis- de tiempo y, por lo tanto, las hembras no obtendran be-
trado en unas pocas especies de mamferos (menos del neficio alguno al seleccionar un macho progenitor de su
0,2%, Clutton-Brock et al. 1988), algunas especies de aves descendencia (Kirkpatrick y Ryan 1991). Esta paradoja
(menos del 0,5%, Oring 1982), una especie de anuros del lek ha sido discutida ampliamente y el mecanismo que
(Wells 1977) y algunas especies de insectos (Thornhill y produce la aparicin de los leks y su evolucin aun no se
Alcock 1983). ha descifrado.
Se han propuesto numerosas hiptesis para explicar
el origen y evolucin de los leks, unas basadas en las Poliginia por engao de los machos. Como ya hemos visto, la
ventajas que supone este sistema de apareamiento para eficacia biolgica de las hembras depende de la decisin
las hembras y otras en las ventajas que supone para los adoptada al aparearse con un macho de forma mongama
machos. Entre las del primer grupo hay varias hiptesis o con un macho previamente apareado con otra hembra
que destacan que este sistema permite a las hembras ele- (poliginia). Por otro lado, los machos obtienen un benefi-
gir al macho de mayor calidad fenotpica ya que pueden cio mayor al aparearse con ms de una hembra porque as
comparar directamente (Emlen y Oring 1977, Bradbury y pueden tener un mayor nmero de descendientes. El mo-
Gibson 1983). Tambin se ha sugerido que obligando a delo del umbral de la poliginia propuesto por Orians
los machos a reunirse en leks fuera de las reas de cra (1969) fue un gran avance para comprender la evolucin
consiguen que disminuya el riesgo de depredacin en las de los sistemas de poligamia. Sin embargo, este modelo
zonas de reproduccin (Phillips 1990, Clutton-Brock ignora la posible existencia de conflictos de intereses en-
1989), y tambin disminuira el nivel de acoso hacia ellas tre los dos sexos a la hora de maximizar su xito
por parte de los machos jvenes (Clutton-Brock et al. reproductor. El modelo predice que las hembras apareadas
1993). polignicamente con un macho deben obtener al menos
En lo que respecta a las hiptesis basadas en las po- un xito reproductor tan alto como si lo estuvieran de for-
tenciales ventajas que los leks presentan para los machos ma mongama. Se ha podido comprobar que esto no es
se ha sugerido (1) que los leks aparecen cuando existen cierto en todos los casos estudiados (Alatalo et al. 1981,
altas densidades poblacionales que aumentan el coste de Catchpole et al. 1985). La poliginia puede haber evolu-
defensa de recursos o hembras (Clutton-Brock 1989), (2) cionado no slo cuando las hembras se aparean con ma-
que los machos se concentran en zonas donde pueden chos previamente apareados, sino tambin cuando los
maximizar el nmero de encuentros con otras hembras machos son capaces de obtener una ventaja a expensas de
(Bradbury y Gibson 1983), o (3) que la competencia en- las hembras.
tre machos es el factor que determina el tamao, estabili- En algunas especies de aves, como es el caso del pa-
dad y localizacin de los leks (Beehler y Foster 1988). pamoscas cerrojillo (Ficedula hypoleuca, Alatalo et al.
Hasta la fecha no hay suficientes estudios detallados 1981), parece que las hembras tienen dificultades en co-
que nos permitan discriminar entre las distintas hiptesis nocer el estado de apareamiento de los machos y estos
propuestas. Los distintos estudios que se han realizado pueden engaarlas para que se emparejen polignicamente
para contrastar la mayora de estas hiptesis han propor- con ellos. En esta especie, una vez que el macho ya se ha
cionado resultados bastante ambiguos (Schroeder y White apareado con una hembra que seguidamente realiza la
1993). Esto es en parte debido al solapamiento y natura- puesta, ste puede desplazarse en busca de otro lugar pro-
leza circular de las predicciones de algunas de las hipte- picio para nidificar e intentar atraer a otra hembra con la
sis (Beehler y Foster 1988, Bradbury et al. 1986). que aparearse de nuevo. Los machos seleccionan la se-
Los sistemas de apareamiento de tipo lek, han estimu- gunda oquedad a una distancia que puede variar desde
lado su estudio a muchos eclogos evolutivos durante las los 100 m a los 3,5 km. Por ello, para las hembras secun-
ltimas dcadas, por ofrecer un adecuado escenario para darias es bastante difcil saber si ese macho ya tiene otra
comprender como opera la seleccin sexual (Trail 1990). hembra con la que ha realizado una puesta. Cuando la
280 Juan Jos Sanz
podra darse la situacin en la cual hubiera machos que grandes. Estas dos estrategias parecen tener una base ge-
presenten una estrategia de apareamiento alternativa a la ntica y esto es lo que determina el equilibrio estable.
realizada por la mayora de los machos de la especie, y Cuando los machos territoriales y grandes se hacen muy
que en promedio ambas estrategias fueran igualmente numerosos, su xito reproductor se reduce, ya que aumen-
exitosas. Cuando esto ocurre y existe un equilibrio entre tan las luchas entre ellos, lo que favorece la estrategia de
el nmero de individuos que adoptan las distintas estrate- los machos pequeos.
gias de apareamiento y adems los beneficios que obtie-
nen se igualan, se habla de estrategias alternativas evolu-
tivamente estables. Un ejemplo de este tipo de estrategias Agradecimientos
lo encontramos en el salmn del Pacfico (Oncorhunchus
kisutch; Gross 1985). En esta especie de salmn existen Desde estas lneas, agradezco a M. Soler la invitacin
dos tipos de machos, unos que maduran sexualmente a para escribir este captulo, y a M. Soler y P. Veiga sus
los tres aos de edad y otros ms pequeos que maduran comentarios constructivos. Durante la elaboracin del
al ao de vida. Los machos primeros defienden territorios mismo disfrut de un contrato como investigador del Mi-
en los cuales las hembras realizan la puesta, mientras que nisterio de Ciencia y Tecnologa (PB97-1233-C02-01).
los segundos se internan en los territorios de los machos La obtencin del tiempo y la tranquilidad necesaria para
grandes y fecundan los huevos furtivamente con mayor escribir este captulo ha sido posible gracias a las facili-
probabilidad cuando se producen luchas entre los machos dades dadas por Paloma e Irene.
Bibliografa
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Lecturas recomendadas
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Ciencia del Comportamiento. Pp: 363-406. Publicaciones de la Universidad de Extremadura, Cceres. En este captulo de libro se
describen los distintos sistemas de apareamiento en animales desde una aproximacin comportamental.
(2) DAVIES, N.B. 1991. Mating systems. En J.R. KREBS y N.B. DAVIES (eds.): Behavioural ecology: an evolutionary approach.
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distintos grupos animales.
(3) EMLEN, S.T. y ORING, L.W. 1977. Ecology, sexual selection, and the evolution of mating systems. Science 197: 215-223. Este
trabajo clsico presenta de forma concisa el marco ecolgico para comprender la aparicin de los distintos sistemas de apareamien-
to en especies con reproduccin sexual.
Captulo 16: SELECCIN DEPENDIENTE DE LA FRECUENCIA
Existe seleccin dependiente de la frecuencia cuando la eficacia biolgica de una estrategia depende de la fre-
cuencia con que se encuentran esa u otras estrategias en la poblacin. En este captulo consideramos algunos de los
muchos ejemplos en los que la seleccin dependiente de la frecuencia afecta el resultado del proceso evolutivo.
Las estrategias seguidas por los depredadores pueden beneficiar a presas con apariencia similar o diferente de la
norma. Esto puede conducir a la aparicin de mimetismos y polimorfismos, respectivamente. La seleccin depen-
diente de la frecuencia afecta el reparto de recursos tanto si los individuos que interactan tienen intereses comunes
o divergentes. La distribucin de individuos en un hbitat, el comportamiento durante encuentros agonsticos, los
sistemas de comunicacin cuando el emisor y el receptor no tienen intereses idnticos y el mutualismo deben estu-
diarse dentro del marco de la seleccin dependiente de la frecuencia. El valor reproductivo de una hembra, relativo
al de un macho, depende de la proporcin de hembras en la poblacin. La proporcin de hembras en una nidada o
camada puede, en algunos casos, ajustarse a las condiciones ambientales. Como la proporcin de hembras en la
poblacin depende de la frecuencia con que las nidadas individuales tienen muchas o pocas hembras, la proporcin
de sexos es otro ejemplo de seleccin frecuencia-dependiente.
macho puede o no depender de las canciones utilizadas pueden formular y desarrollar modelos para estudiar pro-
por otros machos, pero depende sin ninguna duda de cmo blemas dependientes de la frecuencia. Nos limitaremos a
respondan las hembras a su cancin. Es altamente impro- analizar las consecuencias que la seleccin dependiente
bable que los genes que determinan la cancin utilizada de la frecuencia tiene en tres contextos. Empezaremos por
por el macho sean los mismos que determinan la respues- considerar las consecuencias evolutivas y ecolgicas de
ta de la hembra, aunque pueden tender a evolucionar jun- la depredacin frecuencia-dependiente. A continuacin
tos (runaway de Fisher 1930). Con frecuencia, ambos veremos la importancia de la seleccin dependiente de la
mecanismos actan en paralelo. frecuencia en sistemas competitivos y cooperativos, con-
El trabajo de DArcy Thompson (1917) dio una nue- tinuando con la importancia en la reproduccin sexual,
va dimensin a los estudios evolutivos al aplicar tcnicas particularmente la razn de sexos. El lector interesado en
inspiradas de la ingeniera. Thompson fue de los prime- aprender a formular y resolver problemas como modelos
ros en darse cuenta de que podemos explicar un gran n- de teora de juegos puede consultar Maynard Smith
mero de caractersticas de los animales y plantas respon- (1982), Vincent y Brown (1988) o Gomulkiewicz (1998).
diendo a la siguiente pregunta: Cul es el diseo ptimo Rodrguez-Girons (1994) proporciona una introduccin
para realizar cierta funcin? El problema puede ser crear en castellano al uso y desarrollo de este tipo de modelos.
una concha de caracol en etapas sucesivas (el caracol ne-
cesita primero una concha pequea, ms tarde una gran-
de, pero le interesa agrandar la pequea en lugar de tirar- Frecuencia-dependencia va depredacin: seleccin
la y empezar la grande desde cero?), producir un tronco aposttica y permutacin de presas.
de altura suficiente como para que el rbol reciba luz o
desplazar el peso enorme de un elefante. Podemos igual- La depredacin puede generar seleccin frecuencia-
mente preguntarnos cmo conservar el calor en un clima dependiente cuando la mortalidad de un tipo de presas
fro, o cmo evitar la hipertermia en un ambiente rido. depende de la frecuencia relativa de dicho tipo en la po-
Cmo disear las alas de un ave para minimizar el coste blacin de presas. Dos tipos de seleccin frecuencia-de-
de vuelo o para maximizar la maniobrabilidad o veloci- pendiente pueden producirse como resultado de la depre-
dad de vuelo. El principio bsico de diseo ptimo puede dacin: (i) seleccin frecuencia-dependiente positiva,
explicar mucha de la variabilidad presente en el mundo cuando la mortalidad de las presas es una funcin decre-
animal y vegetal (Alexander 1982). Se puede decir lo ciente de su frecuencia, y (ii) seleccin frecuencia-depen-
mismo de la seleccin dependiente de la frecuencia? De- diente negativa, cuando la mortalidad de las presas es una
termina sta el comportamiento y la apariencia de los or- funcin creciente de su frecuencia. Ambos tipos de selec-
ganismos que observamos? Para contestar a esta pregun- cin pueden ser producidos por diferentes tipos de
ta, consideraremos algunos ejemplos. Los ejemplos ele- depredadores, incluyendo tanto depredadores vertebrados
gidos no pretenden ser una lista exhaustiva de las situa- como invertebrados (Allen 1988, Sherratt y Harvey 1993).
ciones en las que la seleccin dependiente de la frecuen- La ocurrencia de seleccin frecuencia-dependiente va
cia tiene importantes implicaciones para la evolucin. depredacin ha sido estudiada tanto por genetistas de po-
Reflejan, ms bien, nuestros intereses personales y no pre- blaciones como por eclogos. Los primeros, interesados
tenden sino dar una idea de la diversidad de situaciones en la seleccin de diferentes fenotipos (morfos) de presas
en las que la seleccin dependiente de la frecuencia de- de una misma especie o poblacin, llaman seleccin
termina el resultado de los procesos evolutivos. Varios aposttica a la seleccin frecuencia-dependiente (Clarke
captulos de este libro discuten en ms detalle otros con- 1962), y los segundos, interesados en estudiar las prefe-
textos en los que la seleccin dependiente de la frecuen- rencias que muestran los depredadores hacia diferentes
cia va a delimitar los comportamientos y rasgos morfol- especies de presas, la llaman permutacin de presas
gicos que observamos en la naturaleza. Entre ellos caben (Murdoch 1969, ver despus). Ambas definiciones se uti-
destacar la competencia espermtica (captulo 14), la se- lizan normalmente para describir casos de seleccin fre-
leccin sexual (captulo 13) y las relaciones entre miem- cuencia-dependiente negativa (Figura 1). Para clarificar
bros de una familia (cuidado parental captulo 10, com- el uso de dichas definiciones, se han generado trminos
petencia entre hermanos y conflicto padre-hijo). que dejan explcito el signo (positivo o negativo) de la
La introduccin de la teora de juegos a la biologa ha seleccin: (i) seleccin pro-aposttica y permutacin
permitido un desarrollo sistemtico del estudio de los pro- (Greenwood 1984), se utiliza para el caso en que los
blemas dependientes de la frecuencia. Ronald Fisher depredadores consumen en menor proporcin a su fre-
(Fisher 1930) y Bill Hamilton (Hamilton 1967) aplicaron cuencia relativa presas que son relativamente escasas (i.e.,
conceptos de teora de juegos en el estudio de la propor- frecuencia-dependencia negativa), y (ii) seleccin anti-
cin de sexos, pero el formalismo fue introducido expl- aposttica (Greenwood 1984) o permutacin negativa
citamente por Maynard Smith y Price (1973). Desde su (Chesson 1984), para cuando los depredadores consumen
introduccin a la biologa evolutiva, la teora de juegos en mayor proporcin las presas que son relativamente ms
ha experimentado un gran desarrollo. El presente captu- escasas (i.e., frecuencia-dependencia positiva). Dado que
lo no pretende hacer una revisin exhaustiva de los mo- en la literatura se utiliza usualmente el trmino seleccin
delos usados. En realidad, no es nuestra intencin expo- aposttica para el caso especfico de la seleccin frecuen-
ner la metodologa usada, ni mostrar al lector cmo se cia-dependencia negativa (i.e., pro-aposttica), en este
CAPTULO 16: SELECCIN DEPENDIENTE DE LA FRECUENCIA 285
Figura 1. Seleccin frecuencia-dependiente (a) negativa, y (b) positiva sobre un tipo de presa (relativa a otras presas), producida por
la depredacin. La lnea segmentada muestra seleccin frecuencia-independiente (i.e., proporcional a las abundancias relativas).
captulo seguiremos dicha nomenclatura. La Figura 1 cambios en la velocidad de bsqueda de presas. Si la pro-
muestra los distintos tipos de seleccin frecuencia-depen- babilidad de detectar presas disminuye con la velocidad
diente que puede causar la depredacin. de bsqueda del depredador, la velocidad ptima repre-
senta un compromiso entre la deteccin de presas y la
Seleccin aposttica tasa de encuentro con ellas (Gendron y Staddon 1983).
Sin embargo, la distincin entre los efectos de la veloci-
Muchos depredadores consumen un determinado tipo dad de bsqueda y de la imagen de bsqueda puede com-
de presa en mayor proporcin que la frecuencia relativa plicarse debido a los mecanismos de percepcin (Endler
con que ocurre dicha presa en la poblacin. Pollitos de 1991, Giraldeau 1997). Por ejemplo, ciertas presas (e.g.,
gallina (Gallus sp.) que depredan sobre presas con dos escasas y/o crpticas) pueden involucrar mayores tiempos
morfos diferentes (coloraciones verde y marrn) mues- de bsqueda para su deteccin, lo cual puede implicar
tran seleccin aposttica (Fullick y Greenwood 1979). menores velocidades de desplazamiento, ya sea para au-
Cuando el morfo marrn representa menos del 20% de la mentar la probabilidad de deteccin y/o para la forma-
poblacin de presas, los polluelos consumen preferente- cin de la imagen de bsqueda (Gendrom 1986, Endler
mente el tipo de presa alternativo. 1991). Otros mecanismos que pueden estar involucrados
Diversos mecanismos conductuales pueden ocasionar en la ocurrencia de depredacin aposttica son la aver-
depredacin aposttica. La utilizacin de una imagen de sin a presas raras, y el aumento en la eficiencia de captu-
bsqueda (representacin mental que realiza un depre- ra, manipulacin y/o digestin de las presas comunes
dador de un tipo particular de presa sobre la cual ha (Dawkins 1971, Endler 1988).
focalizado su atencin y esfuerzo de captura), produce un
aumento transitorio en la capacidad de capturar un tipo Seleccin anti-aposttica
particular de presas y puede generar depredacin
aposttica, ya sea a travs de la formacin (aprendizaje) Diversas especies de depredadores, tanto vertebrados
de la imagen, y/o a travs de la interferencia que podra (Allen 1988), como invertebrados (Sherratt y Harvey
ocurrir en la capacidad de atencin visual entre imgenes 1993), muestran tambin seleccin anti-aposttica. Ge-
de diferentes tipos de presa (Endler 1991). El aprendiza- neralmente, este tipo de depredacin ocurre cuando al
je, no de imgenes de bsqueda, sino de deteccin y reco- menos un tipo de presa se encuentra en altas densidades.
nocimiento de presas tambin puede producir depreda- Por ejemplo, John Allen y colaboradores (1998) estudia-
cin aposttica. Los tipos de presas ms comunes sern ron la depredacin que ejercen aves silvestres de diferen-
encontrados con mayor frecuencia y en consecuencia, un tes especies sobre poblaciones de presas artificiales con
depredador sin experiencia (e.g., juvenil) tendr una ma- dos morfos de coloracin distintos y bajo diferentes con-
yor probabilidad de aprender y podr detectar antes pre- diciones de frecuencia relativa y densidad poblacional
sas comunes que presas infrecuentes (Endler 1988). Esta total. Ellos encontraron que a bajas densidades totales de
seleccin aposttica tambin puede ser el resultado de presas (menos de 100 presas por metro cuadrado) la de-
286 Miguel A. Rodrguez-Girons y Rodrigo A. Vsquez
predacin produca seleccin aposttica, en tanto que a imgenes virtuales de ordenador de la mariposa nocturna
densidades altas (ms de 1000 presas/metro cuadrado), Catocala relicta, una de las presas naturales de los
ocurra seleccin anti-aposttica. Este estudio determin arrendajos. Simulando imgenes con diversos grados de
que la transicin desde seleccin aposttica a seleccin cripsis, Bond y Kamil pudieron comprobar que la detec-
anti-aposttica era gradual y predecible y en este sistema cin de presas crpticas involucra depredacin aposttica,
ocurra a una densidad aproximada de 131 presas/metro y que esta seleccin frecuencia-dependiente puede man-
cuadrado (Allen et al. 1998). tener polimorfismos dinmicos en poblaciones de presas.
La seleccin anti-aposttica se produce porque a altas La seleccin aposttica tambin juega un papel en la
densidades de presas, el fenotipo de presa ms frecuente evolucin y permanencia de los mimetismos (Endler
pasara a ser percibido como parte del fondo visual (e.g., 1991). En la ocurrencia de mimetismo Batesiano, don-
sustrato), y entonces el fenotipo escaso sera ms de una especie comestible se ha mimetizado evolutiva-
detectable (Allen 1988). Este fenmeno parece aumentar mente y se asemeja a una especie modelo venenosa o de
cuando las presas son altamente mviles, como lo demues- mal sabor (ocasionalmente aposemtica), existe una
tran ejemplos del efecto confusin (sensu Landeau y ventaja frecuencia-dependiente que disminuye a medida
Terborgh 1986), donde un depredador en ataque inicial- que la frecuencia relativa de la especie mimtica aumen-
mente se confunde por una alta cantidad de presas con ta. Cuando la especie mimtica (comestible) es relativa-
movimientos independientes y no logra focalizar su cap- mente escasa, los depredadores aprenden rpidamente a
tura a ninguna presa particular, salvo a aquellas presas evitarla, ya que la mayora de las presas con similar apa-
que difieren notoriamente. Por ejemplo, los cardmenes riencia corresponden a la especie modelo (venenosa).
de pececillos, Hybognathus nuchalis, se benefician de este Cuando la especie mimtica es relativamente abundante,
fenmeno, dado que el xito de captura por parte de sus los depredadores experimentan un refuerzo positivo (pre-
depredadores (Micropterus salmoides) disminuye con el sa comestible) en la mayora de los encuentros con pre-
aumento del tamao del cardumen (Landeau y Terborgh sas. Por lo tanto, la supervivencia de la especie mimtica
1986). Del mismo modo, la presencia de algunos indivi- es frecuencia-dependiente negativa (aposttica) (Ridley
duos diferentes a la mayora poblacional (individuos ra- 1996). Este tipo de seleccin parece explicar la ocurren-
ros o excntricos) aumenta la probabilidad de captura de cia de polimorfismos en especies con mimetismo Bate-
dichos individuos (vase Mueller 1975, para un ejemplo siano, por ejemplo, en mariposas de la familia Papilioni-
con rapaces que depredan roedores). La disminucin en dae (Mallet y Joron 1999).
el riesgo de depredacin que experimentan las presas va Por el contrario, en el mimetismo Mlleriano, don-
el efecto confusin podra ser una de las causas que favo- de un morfo o especie mimtica venenosa se asemeja a
recen la vida en grupos altamente cohesivos (Curio 1976, otra especie tambin venenosa, la depredacin produce
Landeau y Terborgh 1986, ver captulo 11). seleccin frecuencia-dependiente positiva. La especie
mimtica experimenta seleccin anti-aposttica, ya que
Polimorfismos y mimetismos su supervivencia aumenta a medida que su frecuencia se
incrementa en la poblacin (vase ejemplo con maripo-
La seleccin aposttica, dado que confiere una venta- sas del gnero Heliconius en Ridley 1996). Los morfos
ja selectiva sobre los tipos de presas que son relativamen- comunes experimentan la ventaja de facilitar la evitacin
te poco frecuentes en la poblacin, favorece la permanen- por parte de los depredadores, mientras los morfos relati-
cia de polimorfismos (i.e., la existencia de dos o ms vamente escasos tienen una desventaja en trminos de
fenotipos (morfos) en la poblacin de presas). Por ejem- supervivencia, i.e., la eficacia biolgica de cada morfo es
plo, el ispodo acutico Odotea baltica presenta un mar- anti-aposttica. Por lo tanto, la seleccin anti-aposttica,
cado polimorfimo en coloracin, con al menos seis morfos como lo demuestra el mimetismo Mlleriano, tiende a
diferentes determinados genticamente (Jormalainen et al. eliminar los polimorfismos en las poblaciones de presas.
1995). Machos y hembras de esta especie difieren en su
seleccin de hbitat, lo cual conlleva diferencias inter- Permutacin de presas
sexuales en la vulnerabilidad de los morfos a la depreda-
cin por peces. Esta depredacin aposttica desigual so- En 1969 Bill Murdoch introdujo el trmino (en in-
bre morfos machos y hembras contribuye a la permanen- gls) switching, el cual traducimos como permutacin
cia de polimorfismos diferenciales a nivel local en pobla- de presas, para referirse a la tasa de captura preferencial
ciones naturales de la mencionada especie de ispodo que comnmente ejerce un depredador sobre aquellas es-
(Jormalainen et al. 1995). pecies de presas que son relativamente ms abundantes
Si bien existe consenso que la seleccin aposttica (frecuencia-dependencia negativa). Por ejemplo, el por-
puede contribuir a la permanencia de polimorfismos en centaje de presas de larvas de Efemerpteros de la espe-
poblaciones naturales (Allen 1988, Endler 1988), su efecto cie Clon dipterum es ms baja en la dieta del depredador
sobre la dinmica temporal en sistemas depredador-presa invertebrado Notonecta glauca que la abundancia relati-
ha sido difcil de estudiar. Un estudio reciente, utilizando va de dichas presas cuando se encuentran en baja propor-
un sofisticado sistema semi-natural ha permitido explorar cin; en esa situacin la presa alternativa Asellus aquaticus
dicha dinmica. Bond y Kamil (1998) han podido entre- es consumida en mayor proporcin que su abundancia
nar a arrendajos azules (Cyanocitta cristata) a capturar relativa. Cuando la frecuencia relativa de Clon dipterum
CAPTULO 16: SELECCIN DEPENDIENTE DE LA FRECUENCIA 287
agresivos, comunicacin relacionada con la seleccin cia-dependientes que, a pesar de los costos potenciales
sexual, y peticiones de alimentacin. En este apartado para el individuo, provocan un beneficio (en trminos de
consideraremos brevemente este ltimo tipo. En la mayo- eficacia biolgica) para los miembros de un grupo, y cuya
ra de las aves nidcolas, los pollos reciben a sus padres ejecucin requiere cierta accin colectiva (Dugatkin
con llamadas conspicuas. La intensidad de las llamadas 1998). El dilema del prisionero ejemplifica el altruismo
aumenta con el tiempo que los pollos llevan sin comer y recproco haciendo explcitas las relaciones de costo y
los padres traen ms comida al nido si los pollos pan con beneficio entre interactores (vase Dugatkin 1997, 1998,
ms intensidad. Parece pues que estas llamadas son sea- para una explicacin detallada de dicho juego). El resul-
les que transmiten informacin a los padres sobre el esta- tado esperado para el dilema del prisionero jugado en un
do nutricional de los pollos. Kilner y Johnstone (1997) nico encuentro, es que ambos jugadores acten egosta-
han revisado la evidencia experimental que apoya esta mente. Si embargo, cuando los encuentros entre jugado-
hiptesis. Las peticiones de alimentacin son costosas, res se repiten en el tiempo, otras estrategias pueden ser
ya que pueden aumentar (en algunas especies) el riesgo evolutivamente estables. Robert Axelrod y Bill Hamilton
de predacin (Haskell 1994, Leech y Leonard 1997) y (1981) llevaron a cabo simulaciones en ordenador de en-
disminuir la tasa de crecimiento (Rodrguez-Girons et cuentros repetitivos del dilema del prisionero, realizando
al. 2001). Este sistema parece, pues, ideal para aplicar el competencias entre diferentes estrategias tericamente
principio del handicap. Efectivamente, Godfray (1991, posibles. La estrategia que result ganadora de esta com-
1995) ha demostrado que, si las peticiones de alimenta- petencia se denomina en ingls Tit for Tat (abreviada
cin son costosas, puede haber un equilibrio evolutivo en TFT), que podramos traducir como hoy por ti, maana
el que los pollos piden comida con una intensidad que por m. Esta estrategia obtuvo resultados de largo plazo
refleja su estado nutricional. Esta interpretacin, sin em- superiores a cualquier otra estrategia, y consiste en coo-
bargo, no est exenta de problemas. Por un lado, el mode- perar en el primer encuentro, y posteriormente repetir la
lo tiene gran nmero de equilibrios, incluyendo uno en el conducta mostrada por el interactor en el encuentro inme-
que los pollos se comportan de tal forma que no revelan diatamente anterior (Axelrod y Hamilton 1981).
su estado (Rodrguez-Girons et al. 1996). Este equili- Un interesante caso de reciprocidad cooperativa, que
brio es evolutivamente estable, mientras que el equilibrio parece cumplir con los requerimientos del dilema del pri-
donde los pollos proporcionan informacin sobre su esta- sionero y la estrategia TFT, corresponde a las conductas
do interno no lo es (Rodrguez-Girons et al. 1998). Para de acicalamiento en impalas (Aepyceros melampus), es-
estabilizar el equilibrio en el que se transmite informa- tudiadas por Hart y Hart (1992). Normalmente ocurre aci-
cin hay que aadir otros elementos. Por ejemplo, si su- calamiento recproco cuando un impala espontneamente
ponemos que los padres no controlan cmo se reparte el comienza a acicalar a un coespecfico. El acicalamiento
alimento entre los pollos, sino que cada uno tiene acceso reducira los ectoparsitos en los individuos receptores
a una porcin de la comida proporcional a la intensidad de la accin altruista. A su vez, en los individuos altruistas,
con la que solicita alimento, el equilibrio en el que no se aumentaran algunos costos tales como mayor gasto ener-
transmite informacin se desestabiliza y el equilibrio en gtico, menor tiempo de asignacin a vigilancia y/o pr-
el que se transmite informacin se hace estable (Rodr- dida de electrolitos a travs de la saliva. El acicalamiento
guez-Girons 1999). En este contexto, la seleccin de- involucra normalmente una secuencia de unos pocos ac-
pendiente de la frecuencia influye en el proceso evoluti- tos recprocos, en donde cada uno consiste en seis a doce
vo porque la cantidad de alimento que recibe un polluelo acciones de acicalamiento. La reciprocidad en esta con-
depende de la frecuencia con que cada estrategia se em- ducta ocurre entre parejas de individuos del mismo o di-
plea en el nido. ferente sexo, sin mediar parentesco gentico, independien-
temente de la edad, y casi invariablemente involucra la
Cooperacin misma cantidad de actos de acicalamiento por cada indi-
viduo interactor (Hart y Hart 1992).
Las conductas cooperativas altruistas pueden originar-
se entre individuos sin parentesco gentico si ambos
interactores actan recprocamente, de modo que un indi- Frecuencia-dependencia y proporcin de sexos
viduo receptor recibe un beneficio mediante un acto al-
truista de un individuo beneficiado anteriormente por el Como se explica en el captulo 9 de este libro, la pre-
receptor. Este mecanismo, conocido como altruismo rec- ponderancia de la reproduccin sexual es uno de los pro-
proco fue originalmente propuesto por Robert Trivers blemas ms fascinantes en biologa evolutiva. En gran
(1971), quien sugiri adems que su formalizacin teri- parte de las especies con reproduccin sexual, los ma-
ca poda ser desarrollada utilizando teora de juegos, par- chos aportan poco a la produccin de cras. Su contribu-
ticularmente el juego conocido como dilema del prisio- cin se limita, en la mayor parte de los procesos, a los
nero (vase Von Newmann y Morgenstern 1944, Axelrod genes transmitidos en el espermatozoide. Nos pregunta-
y Hamilton 1981, Dugatkin 1997). mos, por qu las hembras gastan tantos recursos en pro-
En biologa evolutiva y ecologa del comportamiento ducir machos que no parecen servir para gran cosa? Di-
se entiende por cooperacin aquellas conductas frecuen- cho de otra forma, constituyen los machos un gran des-
290 Miguel A. Rodrguez-Girons y Rodrigo A. Vsquez
perdicio de recursos? En aquellas especies donde los ma- rio. Los territorios de mala calidad producen bsicamente
chos no contribuyen a la produccin de sus cras, por machos, y una hembra puede cambiar de producir slo
qu no se limitan las hembras a producir slo unos pocos machos a producir slo hembras si es trasladada experi-
machos? Si se produjesen tan slo los machos necesarios mentalmente de un territorio malo a otro bueno.
para fertilizar a todas las hembras, no se desperdiciaran
tantos recursos en producir machos. Y, con poco que la Conclusiones y prospectos
reproduccin sexual fuese ventajosa, entenderamos su
casi ubiquidad. Pero no: por regla general, hay (ms o Los fenmenos sujetos a seleccin dependiente de la
menos) el mismo nmero de machos que de hembras. frecuencia constituyen un factor importante en la evolu-
Por qu? cin de la diversidad a diferentes niveles de complejidad
Fisher (1930) fue probablemente el primero en darse biolgica (Clarke y Partridge 1988). Por una parte, la de-
cuenta de que la solucin al problema de la proporcin predacin aposttica puede contribuir grandemente a la
de sexos se haya en la seleccin dependiente de la fre- permanencia de polimorfismos en las poblaciones de pre-
cuencia. Cada cra tiene un padre y una madre. El xito sas. Por otra parte, la ocurrencia de estrategias mixtas en
reproductivo promedio de una hembra (un macho) es el las relaciones sociales entre individuos de una misma es-
nmero total de cras dividido por el nmero total de hem- pecie, tambin contribuye a la permanencia de variabili-
bras (machos) en estado reproductivo. Por tanto, si hay dad. Otras formas de seleccin frecuencia-dependiente
ms hembras que machos, los machos tienen, en prome- tambin pueden generar y/o mantener la variabilidad
dio, ms descendientes que las hembras. En una pobla- poblacional.
cin donde se producen muy pocos machos, una hembra El marco conceptual apropiado para analizar estrate-
que produzca ms machos que las dems tendr, en pro- gias fenotpicas frecuencia-dependientes es la teora de
medio, ms nietos. Producir pocos machos es como pa- juegos, propuesta originalmente por Von Newmann y
gar impuestos: ideal para la poblacin pero no para el Morgenstern (1944). A partir de sus inicios, la teora de
individuo. juegos evolutiva se ha desarrollado en diferentes direc-
Hamilton (1964) seal que el argumento de Fisher ciones, con importantes refinamientos tericos (e.g., Eshel
no es vlido si la competencia por hembras es mayor en- et al. 1997), as como reveladoras aproximaciones expe-
tre hermanos que entre machos no emparentados. Esto rimentales (e.g., Milinski 1987, vase adems Dugatkin
explica por qu, en algunos insectos y caros (especies en 1997). Estos desarrollos han puesto en evidencia la com-
las que las hembras son fecundadas casi sin excepcin plejidad de las relaciones frecuencia-dependientes y los
por sus hermanos) se encuentran mayor nmero de hem- efectos que tienen las estrategias individuales a otros ni-
bras que de machos. Trivers y Willard (1973) extendieron veles de organizacin biolgica (grupos, poblaciones,
el argumento de Fisher para incluir variabilidad en el es- comunidades).
tado de las madres. Estos trabajos constituyen la base de En este captulo hemos hecho una revisin sucinta de
un gran nmero de estudios, tericos y experimentales, modelos de teora de juegos aplicados al estudio de algu-
sobre la variabilidad en la proporcin de sexos. Godfray nas problemticas frecuencia-dependientes en biologa
y Werren (1996) ofrecen una revisin de los problemas evolutiva, etologa, y ecologa. Hemos dejado fuera o
investigados y resultados obtenidos. En esta seccin nos abordado marginalmente diversas problemticas, como
limitaremos a discutir un ejemplo reciente. por ejemplo, aspectos de seleccin sexual (vase captu-
Uno de los ejemplos ms impresionantes de modifi- los 13 y 28 de este volumen), forrajeo social de producto-
caciones adaptativas de la proporcin de sexos es el rela- res y aprovechadores, sesgos reproductivos, aprendizaje,
tado por Jan Komdeur (Komdeur 1996, Komdeur et al. estrategias de vida (captulo 8), y patrones de diversidad
1997). En el mosquitero de las islas Seychelles, Acroce- (captulo 17), especiacin (captulo 18) y dinmica
phalus sechellensis, las hembras permanecen en el terri- adaptativa, entre otras. Salvo por un breve ejemplo, en
torio natal ayudando a criar nuevas nidadas y los machos este captulo tampoco hemos revisado la extensa literatu-
dejan el territorio poco despus de abandonar el nido. El ra sobre gentica de poblaciones y modelos genticos de
efecto de los ayudantes juveniles en el xito de las futuras frecuencia-dependencia (captulo 6).
nidadas depende de la calidad del territorio. En buenos La teora de juegos, y particularmente el concepto de
territorios, donde la comida es abundante, uno o dos ayu- estrategia evolutivamente estable, ha sido posiblemente
dantes aumentan la probabilidad de sacar la nueva nidada la contribucin terica ms significativa al estudio biol-
adelante. En territorios donde la comida es escasa, por el gico del comportamiento animal. Adems, los modelos
contrario, la probabilidad de sacar adelante una nidada es de estrategias evolutivamente estables han permitido es-
menor si los padres tienen ayudantes (ya que stos con- tablecer un puente entre teora y experimentacin (e.g.,
sumen la comida necesaria para los pollos). Las hembras Milinski 1987). En este sentido, vislumbramos mayores
que cran en buenos territorios y que no tienen ayudantes desarrollos hacia el futuro, particularmente en reas que,
producen casi exclusivamente hembras (que permanecen si bien ya han tenido un cierto avance, an muestran la-
en el territorio), mientras que las mismas hembras empie- gunas de conocimiento. Entre stas, se encuentran reas
zan a producir una gran proporcin de machos (que dejan tales como dinmica e inversin en sistemas cooperati-
el territorio natal) si tienen ya dos ayudantes en el territo- vos, comunicacin, incluyendo la evolucin del lenguaje
CAPTULO 16: SELECCIN DEPENDIENTE DE LA FRECUENCIA 291
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(1) MAYNARD SMITH, J. 1982. Evolution and the theory of games. Cambridge University Press, Cambridge. Lectura obligatoria
para quienes quieran iniciarse en teora de juegos evolutiva. Muestra los modelos iniciales sobre estrategias evolutivamente estables
(halcones y palomas), y adems aborda diversos temas entre los que se incluyen estrategias mixtas, aprendizaje, modelos genticos,
conductas sociales, dispersin, y rasgos de historia de vida. Este importante libro sent las bases de lo que ha sido el desarrollo de
la disciplina.
(2) RODRGUEZ-GIRONS, M.A. 1994. Estrategias evolutivamente estables: el juego de la eficacia biolgica. En: J. CARRANZA
(ed.): Etologa: introduccin a la ciencia del comportamiento. Pp. 181-203. Universidad de Extremadura, Cceres. El captulo es
una introduccin escrita en castellano sobre modelos de teora de juegos y estrategias evolutivamente estables.
(3) CLARKE, B.C. y PARTRIDGE, L. (eds.) 1988. Frequency-dependent selection. Cambridge University Press, Cambridge. Corres-
ponde a un simposio organizado por la Royal Society of London sobre seleccin frecuencia-dependiente, e incluye aspectos de
dinmica poblacional, interacciones biolgicas y gentica de poblaciones.
(4) DUGATKIN, L.A. y REEVE, H.R. (eds.) 1998. Game theory and animal behavior. Oxford University Press, Oxford. Excelente
compendio de aproximaciones recientes en el uso de modelos de teora de juegos en etologa y ecologa del comportamiento.
Captulo 17: BIODIVERSIDAD, CLASIFICACIN Y FILOGENIA
En este captulo se analizan una serie de aspectos que giran alrededor del concepto de especie. En primer lugar se
aborda el estudio de la biodiversidad, un tema de inters general debido fundamentalmente a que la flora y fauna del
mundo est desapareciendo a tasas demasiado elevadas. De las diferentes propuestas para solucionar de forma
rpida este problema, analizamos en este captulo las posibilidades de realizar un inventario de todas las especies y
las ventajas e inconvenientes de conservar y proteger los ecosistemas y con ellos a sus especies. Otros aspectos
importantes que inciden en este problema es el papel de las especies clave y el de las especies bioindicadoras,
especies sensibles a determinadas alteraciones. Por ltimo la deteccin de los puntos calientes de biodiversidad, es
decir reas relativamente pequeas pero que contienen un gran nmero de especies endmicas, puede ayudar a
dirigir las medidas de proteccin a estas reas de especial inters y concentrar y rentabilizar los esfuerzos. Los
elementos en los que se basan todos los estudios sobre biodiversidad son las especies, entidades aparentemente
discretas y concretas pero de muy difcil definicin. En este captulo se estudian los conceptos de especie ms
importantes y los criterios que, relacionados con cada uno de los conceptos, se han desarrollado para ordenar o
clasificar las especies.
Concepto y medida de la biodiversidad bargo, uno de los problemas principales del uso de ndi-
ces de diversidad es que la riqueza especfica conocida
Antecedentes del concepto de biodiversidad: para un ecosistema vara dependiendo del tipo y del es-
la diversidad ecolgica fuerzo de muestreo, lo que dificulta la comparacin de
diversidad de especies en comunidades diferentes. Para
La diversidad es un concepto ecolgico medible, pre- esto se ha desarrollado una herramienta estadstica que
vio al de biodiversidad, que incorpora los trminos de ri- permite llevar a cabo medidas de diversidad utilizando
queza especfica y constancia de abundancias relativas de procedimientos de aleatorizacin de los muestreos, tales
especies. El estudio de este concepto comenz a abordar- como la rarefaccin, para ajustar la abundancia y el es-
se en los aos 40, cuando se comprob que la diversidad fuerzo de muestreo en los ecosistemas que se comparan
de especies es baja cuando el nmero de especies crece (Gotelli y Entsminger 2001).
despacio con respecto al incremento en el nmero de in-
dividuos y alta cuando el nmero de especies crece rpi- Definicin de biodiversidad
damente. A partir de los aos 50 se propusieron modelos
para explicar cmo se comportaba la diversidad, y cmo El trmino biodiversidad es una simple contraccin
se poda extrapolar en diferentes ecosistemas (Preston de las palabras diversidad biolgica, que engloba la va-
1948, MacArthur 1957). Desde entonces una gran varie- riabilidad biolgica a lo largo de todas las escalas, desde
dad de ndices han sido presentados (para una revisin los genes, hasta las especies o ecosistemas, incluso los
ver Magurran 1989), hasta el punto que la diversidad de paisajes (Purvis y Hector 2000). La biodiversidad es el
especies corri el riesgo de perder su sentido original. resultado, entre otros procesos, de la seleccin natural y
Debido a su dependencia del tamao de muestreo y a la de la adaptacin de las especies a condiciones de vida
prdida de informacin biolgica que se produce usndo- cambiantes y, en definitiva, de la evolucin.
los, los ndices de diversidad ecolgica pueden conside- Algunos autores consideran que la definicin de
rarse un descriptivo estadstico ms, que por s mismo no biodiversidad debe incluir los procesos ecolgicos, tales
es muy informativo (Noss 1990). Purvis y Hector (2000) como interacciones interespecficas, perturbaciones na-
recomiendan la intercorrelacin de varios ndices. Cuan- turales y ciclos de nutrientes (Noss 1990), sin embargo en
to mayor sea la correlacin entre ellos ms razonable ser este punto no hay acuerdo entre los cientficos, debido a
reducir las medidas mltiples a unos pocos componentes que los que proponen el estudio del funcionamiento del
principales, creando dimensiones de diversidad. Sin em- ecosistema como medida de biodiversidad, en muchos
294 Alberto Tinaut y Francisca Ruano
CORDADOS
OTROS PLANTAS
MOLUSCOS
BACTERIAS CRUSTACEOS
VIRUS PROTOZOOS
HONGOS
NEMATODOS
ARACNIDOS
ALGAS INSECTOS
Figura 1. Proporcin estimada de especies descritas (en negro) y por describir (en blanco), en los diferentes grupos de seres vivos
(modificado de Purvis y Hector 2000).
casos se han limitado al estudio de factores o condiciones cer y describir el nmero total de especies existentes en la
abiticas, perdiendo de vista a los organismos (species Tierra. Una nueva especie de mamfero es an descubier-
approach) (Ghilarov 1996). ta cada tres aos (Pine 1994) y un gran vertebrado marino
Incluso hoy da sigue existiendo controversia sobre cada cinco (Paxton 1998). Basndose en las tasas de des-
qu conceptos deben incluirse en el trmino biodiversidad cubrimiento de nuevas especies (una media de 300 espe-
(http://www.gencat.es/ mediamb/bioassess/bacontr2.htm) cies/da) y teniendo en cuenta la variabilidad geogrfica,
y si deben de prevalecer en su definicin los organismos parece que el total de especies descritas hasta el momento
vivos (Goldstein 1998), o pueden ser incorporados inclu- (1,75 millones) son nicamente un 10% del total (Fig. 1)
so los procesos que se producen en el ecosistema (en el (Purvis y Hector 2000).
sentido de Noss 1990). Y no slo se encuentran y describen nuevas especies,
Con un criterio integrador Bowen (1999) apunta que Cycliophora y Loricifera son filos animales que han sido
conservar especies sin ecosistemas tiene tanto sentido descubiertos para la ciencia en los ltimos 20 aos (Funch
como perpetuar ecosistemas sin especies y propone que y Kristensen 1995). Dentro del reino Archaea se produ-
cen nuevos descubrimientos al nivel de filo cada mes
no deben conservarse objetos (genes, especies o ecosiste-
(Fuhrman y Campbell 1998). Si adems incluimos la pro-
mas), sino los procesos de la vida. Esta tarea supone la
blemtica sobre el concepto de especie, que se analiza
identificacin y proteccin de varias ramas del rbol de la
posteriormente, puede llegarse a la conclusin de que el
vida (filogenia), el mantenimiento de los ecosistemas conocimiento de todos los organismos vivos del planeta
como soporte de los organismos (ecologa) y la continua es una tarea inabordable.
adaptacin de los organismos al entorno fluctuante (evo-
lucin) (Bowen 1999). El estudio de la biodiversidad: genes, especies, ecosistemas?
El tema de la biodiversidad se ha convertido en un
tema de inters prioritario debido a que la flora y fauna Los cientficos intentan responder a la inquietud de la
del mundo est desapareciendo a tasas superiores a las de sociedad y el apremio de los polticos, que desean evaluar
las extinciones en masa que recogen los registros fsiles fcil y rpidamente cules son las especies en peligro, y
(McCann 2000). qu zonas deben ser conservadas para evitar la prdida
El objetivo de proteger los ecosistemas y especies en masiva de biodiversidad.
peligro, se convirti en preferente a partir de finales de Las respuestas han sido mltiples, la primera es el es-
los 80. Sin embargo se trata de una tarea ingente e inabor- tudio concienzudo de todas las especies, o al menos de
dable a nivel especfico, debido al gran nmero de taxones las que estn en peligro (Caughley 1993). Esta es una ta-
absolutamente desconocidos. Hoy da es imposible cono- rea que puede llevarse a cabo slo a largo plazo y que no
CAPTULO 17: BIODIVERSIDAD, CLASIFICACIN Y FILOGENIA 295
tiene mucho sentido, cuando diariamente estn desapare- la biodiversidad y comparar sus valores en el espacio y el
ciendo especies que an no han sido descritas. Adems tiempo (Purvis y Hector 2000), son los llamados indica-
puede considerarse que esta tarea necesitara, al ritmo dores de biodiversidad o especies bioindicadoras, que son
actual, dcadas e incluso varios siglos de trabajo, depen- las especies ms sensibles a ciertos procesos.
diendo de la estima que se haga del nmero de especies El mayor problema del uso de especies bioindicado-
que quedan por describir y del ritmo de descripciones ras, es que suelen ser grupos de especies bien conocidos
(Bells 1998, Purvis y Hector 2000). (aves, mamferos) (Landres et al. 1988), y se ha demos-
Otra idea es la de conservar los ecosistemas. Los eco- trado que los patrones de diversidad en estos grupos me-
sistemas se consideran formados por una parte composi- jor conocidos no siempre se corresponden con los de los
cional (las especies), una estructura (las relaciones entre grupos menos estudiados, por lo que no puede correlacio-
ellas) y una funcin (los procesos que se llevan a cabo en narse la presencia de una especie bioindicadora con la
el ecosistema) (Noss 1990). La aproximacin conserva- riqueza especfica de otros grupos (Reid 1998). Landres
cionista del ecosistema se ha llevado a cabo desde diver- et al. (1988) propone el uso de indicadores como parte de
sos puntos de vista, fundamentalmente desde dos pers- una estrategia de anlisis de riesgos que se dirija a hbi-
pectivas ecolgicas diferentes: la ecologa de comunida- tats clave (incluyendo corredores, mosaicos y otras es-
des (que principalmente estudia la dinmica, evolucin, tructuras del paisaje) as como a especies. Noss (1990)
diversidad y complejidad de los componentes biolgicos propone incluir en esa estrategia indicadores de biodiver-
del ecosistema) y la ecologa de ecosistemas (que trata sidad composicional, estructural y funcional a mltiples
del funcionamiento del ecosistema, de los organismos bio- niveles de organizacin.
lgicos y su entorno abitico, fundamentalmente de los Muchos grupos animales de invertebrados tienen ca-
flujos de materia y energa entre los compartimentos fun- pacidad de comportarse como indicadores (ver trabajos
cionales). en Paoletti 1999), sin embargo para que su uso sea til, es
En los ltimos aos existe una controversia sobre cmo preciso, en primer lugar, definir el objetivo del estudio a
afecta la prdida de biodiversidad al mantenimiento de llevar a cabo, y el uso que se quiere dar al bioindicador,
las funciones del ecosistema. Por todo ello, se hace cada as como la escala de aplicacin (McGeoch 1998).
vez ms necesario el enfocar objetivos comunes entre es-
tas dos disciplinas (ecologa de comunidades y ecologa Puntos calientes de biodiversidad
de ecosistemas) y aportar nuevas interpretaciones, gene-
ralizaciones y predicciones de los resultados experimen- Los puntos calientes de biodiversidad (hotspots)
tales que nos aproximen al conocimiento de la relacin fueron definidos por Myers (1989, 1990) como reas re-
entre biodiversidad y los procesos del ecosistema y nos lativamente pequeas que contienen un gran nmero de
conduzcan hacia una nueva teora ecolgica de sntesis especies endmicas, que se enfrentan a una amenaza sig-
(Loreau 2000). nificativa de prdida de hbitats. De forma ms general el
trmino punto caliente de biodiversidad es ahora aplica-
Especies redundantes y especies clave do a reas geogrficas que son particularmente ricas en
cuanto a nmero de especies que albergan, niveles de
Otra de las propuestas sobre cmo enfocar el estudio endemismo y nmero de especies raras o amenazadas
de la biodiversidad es la de Walker (1992, 1995) que pro- (Reid 1998).
pone el estudio, en vez de sobre especies particulares, Nuevamente, debido al desconocimiento de muchas
sobre los grupos funcionales o gremios, y analizando si especies, de su patrn de distribucin y de sus poblacio-
en estos grupos funcionales se sitan varias especies (es- nes, no se conoce en muchos casos qu zonas pueden ser
pecies redundantes) o una nica especie (especie clave). ms apropiadas para conservar el total (o la mayora) de
De esta manera se tendra un criterio para decidir priori- las especies. Debido a esto se ha intentado utilizar susti-
dades de conservacin, puesto que la equivalencia tutos (bioindicadores), de esta manera una buena parte de
ecolgica de las especies pertenecientes al mismo grupo
los puntos calientes de biodiversidad se han definido se-
funcional permite que el ecosistema siga funcionando
gn grupos indicadores. Algunos autores han demos-
(Walker 1995). Desde este punto de vista es prioritaria la
trado que no se puede correlacionar el nivel de endemis-
conservacin de las especies clave, aunque esto no quiere
mos con la riqueza especfica de diferentes taxones en el
decir que las especies redundantes no tengan importan-
cia, puesto que la diversidad de especies funcionalmente mismo lugar (Reid 1998), por lo que el uso de sustitutos
equivalentes refuerza la resistencia y elasticidad del para la limitacin de los puntos calientes de biodiversi-
ecosistema y su capacidad para mantener su funciona- dad es positiva a gran escala (Reid 1998), mientras que a
miento original (Walker 1995). escalas ms finas, a menudo, hay poca correspondencia
en la riqueza especfica de taxones (Balmford 1998). Por
Especies bioindicadoras otro lado se ha comprobado que en lugares heterogneos,
en los que los diferentes taxones exhiben patrones bio-
Otro tipo de aproximacin al funcionamiento del eco- geogrficos comunes, la conservacin de espacios com-
sistema es buscar especies correlacionadas con la modifi- plementarios asegura la proteccin de un mayor nmero
cacin de procesos o especies sustitutas para cuantificar de taxones (Howard et al 1998).
296 Alberto Tinaut y Francisca Ruano
Muchos de estos puntos calientes de biodiversidad, temas ms diversos. Knops et al. (1999) han demostrado
establecidos con los criterios expuestos anteriormente, se que la consideracin de las variables: nitrato del suelo e
convierten en espacios protegidos. Se considera que mu- interceptacin de la luz, eliminan a la riqueza de especies
cha de la biodiversidad tropical es improbable que sobre- como una variable significativa, sugiriendo que el meca-
viva sin proteccin efectiva (Myers et al 2000). Los nismo por el cual la diversidad influye sobre el crecimiento
conservacionistas estn probando diferentes estrategias, de los organismos invasores, es a travs del efecto sobre
que van desde establecer y mantener reas estrictamente los niveles de recursos, lo que apoya de forma contun-
protegidas, a promocionar manejos sostenibles del bos- dente la hiptesis de la diversidad-estabilidad.
que y otros proyectos de conservacin integrada y desa- En segundo lugar, una mayor diversidad disminuira
rrollo. Sin embargo existe controversia sobre si los par- la importancia de las enfermedades (hiptesis de la enfer-
ques cumplen su funcin, o no pueden proteger los recur- medad-diversidad (Elton 1958)). Un principio de epide-
sos biolgicos dentro de sus lmites, y hay un sentimiento miologa es que las tasas de transmisin son proporciona-
general de que los parques simplemente no funcionan les a la abundancia del hospedador (Antonovics et al.
(Bruner et al. 2001). En este trabajo se analizan datos de 1995). La mayor riqueza de especies conlleva una menor
93 parques en 22 pases diferentes, y demuestran que la abundancia de la mayora de especies, por lo que terica-
mayora de los parques en el trpico son efectivos a la mente, la severidad de las enfermedades descendera con
hora de frenar el clareo de los bosques, y en un menor el incremento de riqueza especfica. Algunos estudios rea-
grado, evitan la tala, la caza, el fuego y la desertificacin. lizados sobre agroecosistemas apoyan esta hiptesis, pero
La efectividad de un parque se correlaciona altamente con los estudios en ecosistemas ms complejos son poco fre-
las actividades bsicas de manejo (capacidad de hacer cuentes (Boudreau y Mundt 1997). Knops et al. (1999)
cumplir la ley, demarcacin de lmites y compensacin han demostrado en ecosistemas experimentales comple-
directa a las comunidades locales), y especialmente con jos que la tasa de enfermedades foliares provocadas por
la densidad de guardas. Esto sugiere la necesidad de au- hongos estaba correlacionada negativamente de forma
mentar el presupuesto de los parques, para incrementar significativa con la riqueza de especies. Este resultado
su capacidad de proteger la biodiversidad. tambin apoya de forma experimental la hiptesis de la
enfermedad-diversidad.
Consecuencias de la prdida de diversidad En tercer lugar, el aumento de diversidad incrementara
la riqueza de los niveles trficos superiores. Debido a que
La biodiversidad tiene efectos importantes sobre los la mayora de especies de insectos herbvoros estn espe-
ecosistemas. A corto plazo los ecosistemas deteriorados cializadas en una o unas pocas especies de plantas, el in-
realizan de forma diferente o menos eficiente los proce- cremento de diversidad de plantas, permitira incremen-
sos que le dan entidad, si los comparamos con los siste- tar la diversidad de insectos herbvoros, lo que a su vez
mas ms ricos en especies de los cuales derivan (Schulze incrementara la diversidad de insectos depredadores, es-
y Mooney 1993). Esta hiptesis, sobre los efectos a corto pecies insectvoras y parsitas. Algunos estudios
plazo de la biodiversidad, ha sido comprobada experimen- observacionales muestran una correlacin positiva entre
talmente en varios estudios recientes (Hector et al. 1999). la riqueza de plantas e insectos (Murdoch et al. 1972,
A largo plazo, la biodiversidad es importante a la hora Southwood et al. 1979). En este caso tambin Knops et
de mantener el ecosistema en condiciones cambiantes o al. (1999) han demostrado que la riqueza de herbvoros es
impredecibles. Las especies que son funcionalmente significativamente dependiente de la riqueza de plantas,
redundantes para los procesos de un ecosistema en un incluso cuando se controla por los cambios en la biomasa
momento dado, pueden no serlo en el caso de futuras fluc- total de plantas y por la abundancia de herbvoros.
tuaciones ambientales (Walker 1992). En conclusin, la mayor riqueza de plantas conduce a
Aunque existe controversia entre los cientficos a la una mayor productividad, menores niveles de luz y de
hora de interpretar los resultados obtenidos recientemen- nutrientes libres en el suelo, as como a una menor prdi-
te, podemos concluir que la biodiversidad tiene efectos da de nutrientes del suelo (Tilman et al 1996, 1997). La
importantes, a corto plazo, pues asegura el funcionamiento riqueza de plantas, por influencia sobre estos recursos,
de los ecosistemas, y a largo plazo, puesto que hace a los tambin acta sobre las plantas invasoras, disminuye la
ecosistemas ms resistentes y capaces de reorganizarse densidad de hospedadores enfermos y soporta un mayor
ante las fluctuaciones abiticas. nmero de insectos herbvoros, que son recurso para in-
Por otra parte, la biodiversidad parece tener otros efec- sectos depredadores, especies insectvoras y parsitas. Por
tos importantes. En primer lugar, una mayor diversidad tanto la diversidad debera situarse junto a la productivi-
parece incrementar la resistencia del ecosistema ante las dad, perturbaciones y composicin de los ecosistemas
invasiones. Las posibilidades de invasin de un lugar de- como las variables que conjuntamente influyen la din-
penderan de la disponibilidad de recursos que limitan el mica, estructura y funcionamiento de los ecosistemas
crecimiento de las especies invasoras. Debido a que los (Knops et al. 1999).
recursos excedentes son generalmente menores en los Existe un creciente reconocimiento de que los
ecosistemas ms diversos dentro del mismo hbitat (Til- ecosistemas operan en una forma que produce bienes
man et al 1996, 1997), una menor cantidad de invasores (como comida) y servicios (como la asimilacin de la
potenciales seran capaces de establecerse en los ecosis- basura) importantes a los humanos y que son crticos para
CAPTULO 17: BIODIVERSIDAD, CLASIFICACIN Y FILOGENIA 297
Tabla 2
Autor (es), y definicin de algunos conceptos de especie. Como informacin al lector se seala el ao en el que se realiz cada
una de las descripciones. Salvo que se haya usado en el texto, estas referencias no se incluyen en la bibliografa
Concepto Biolgico Dobzanskhy, 1937 Desde el punto de vista dinmico, la especie representa aquel estadio de divergencia evolutiva, en el cual la diversidad de
(primera versin) formas (entes) en algn momento real o potencial, llega a segregarse en dos o ms grupos que son fisiolgicamente
incapaces de entrecruzarse.
Concepto Biolgico Mayr, 1942 Las especies son grupos de poblaciones actual o potencialmente reproductoras que estn reproductivamente aisladas de
otros grupos similares.
Concepto Bioeconmico Ghiselin, 1974 Las especies, son las unidades ms extendidas en la economa natural, de tal manera que la competencia reproductora
ocurre entre sus elementos.
Concepto Filogentico Cracraft, 1987 El mnimo cluster de organismos, dentro del cual hay un modelo parental de ancestro y descendiente, y que es
(versin 1) diagnosticablemente distinto de otros clsteres similares.
Concepto Filogentico Mishler y Brandon, 1987 Una especie es el menor taxn reconocido en una clasificacin, en el cual los organismos son agrupados por la evidencia
(versin 2) de monofiletismo (usualmente, pero no solamente, por la existencia de sinapomorfias), que es considerado como especie
por ser el menor linaje importante merecedor de un reconocimiento formal. Importante se refiere a la accin de aquellos
procesos que son dominantes en la produccin y el mantenimiento de linajes en un caso particular.
Concepto Filogentico Mishler y Theriot, 2000 Una especie es el menor taxn reconocido en una clasificacin filogentica. En este tipo de clasificacin, los organismos
(Versin 3) se agrupan en especies por evidencias de monofiletismo, en vez de a un nivel ms alto porque son el menor grupo
monofiltico que merece un reconocimiento formal a causa del grado de apoyo para su monofiletismo y/o a causa de su
importancia en los procesos biolgicos que operan en el linaje en cuestin.
Concepto Filogentico Wheeler y Platnick, 2000 La especie es la ms pequea agregacin de poblaciones (en organismos sexuales) o de linajes (en organismos asexuales)
(Versin 4) diagnosticables por una nica combinacin de caracteres.
Concepto Evolutivo Simpson, 1961 Una especie evolutiva es un linaje (una ancestro-descendiente secuencia de poblaciones) que evoluciona separadamente
(versin 1) de otros y con su propio papel y tendencias en la evolucin.
Concepto Evolutivo Wiley, 1978 Una especie es un linaje no ramificado cuya secuencia de poblaciones u organismos ancestro descendiente, mantiene su
(versin 2) identidad frente a otros linajes y que tiene sus propias tendencias evolutivas y destino histrico.
Concepto Cohesivo Templeton, 1989 El mayor grupo posible de organismos que tienen potencial para un intercambio gentico o demogrfico.
CAPTULO 17: BIODIVERSIDAD, CLASIFICACIN Y FILOGENIA 299
Figura 4. Las especies 1 y 2 representan especies filogenticas. En el caso A: la especie ancestral 1 desaparece siendo substituida
por la especie filogentica 2. En el caso B: la especie ancestral permanece. Este proceso es independiente de que ambas especies
(1 y 2) estn en simpatra o en alopatra (modificado de Wheeler y Platnick 2000).
Taxonoma y Sistemtica
Clasificacin. Escuelas Tipolgica o Linneana, Fentica o
Antes de profundizar en los criterios de clasificacin Numrica y Cladstica
vamos a revisar dos conceptos que han sido y van a ser
utilizados con mucha frecuencia: taxonoma y sistemti- La tradicional subjetividad achacada a la taxonoma a
ca, pero que suelen utilizarse de forma equvoca, impre- la hora de establecer las agrupaciones de los organismos,
cisa o sinnima. Para complicar la situacin, ambas disci- o incluso a la hora de la aceptacin de nuevos taxones
plinas tienen el mismo objetivo final, que es reflejar la (una buena especie era todo aquello que un taxnomo
historia evolutiva de los seres vivos en una ordenacin reputado consideraba que era una buena especie (Funk y
que sea una reproduccin de sta. Brook 1990)) impeda crear las bases adecuadas para que
CAPTULO 17: BIODIVERSIDAD, CLASIFICACIN Y FILOGENIA 303
la taxonoma pudiera ser considerada como una discipli- operacionales que constituyen una taxonoma emprica,
na con un mtodo riguroso. Esta situacin dio lugar a que objetiva y reproducible por cualquier otro taxnomo.
se impusieran criterios ms objetivos para determinar El mtodo consiste bsicamente en codificar median-
cundo una especie perteneca a un nuevo taxn o no, o te nmeros, diferentes caracteres, cuantos ms mejor. A
las relaciones que deban de existir entre diferentes estos caracteres codificados se les aplican varios proce-
taxones. Teniendo en cuenta los criterios actuales de cla- dimientos matemticos, generalmente ndices de afini-
sificacin, la ordenacin y la posicin en la que se colo- dad, que dan como resultado unos dendrogramas que re-
can a las especies debe responder a criterios de parentes- flejan la similitud y por tanto la distancia fentica, lo que
co. Uno de los preceptos fundamentales es que el taxn se asume como una distancia gentica y por tanto como
debe ser monofiltico, lo que quiere decir que el conjun- una medida del parentesco filogentico entre los taxones
to de organismos que constituyen un determinado taxn utilizados.
debe tener antecesores comunes. Las relaciones filo- Esta escuela no dur ms de un decenio. Uno de los
genticas resultan de la historia evolutiva seguida por los mayores inconvenientes de este sistema de clasificacin
organismos. Por ello una clasificacin debe reflejar esta es que no tiene en cuenta tampoco las homologas y que
historia si pretende estar basada en relaciones filoge- las ausencias juegan a veces un papel ms importante que
nticas. En este sentido y paralelamente con la evolucin las presencias. Este mtodo falla por no tener en cuenta el
del concepto de especie, nos encontramos con tres escue- hecho de que miembros de un taxn son similares entre s
las de clasificacin. porque tienen una herencia comn, pero no pertenecen al
mismo taxn porque sean similares, ya que las similitu-
Escuela Tipolgica o Linneana des pueden ser resultado de convergencias, lo que no es
detectado por el mtodo fentico.
Los primeros criterios utilizados para la ordenacin
de los animales se basaban en el principio de la jerarqui- Escuela Cladista
zacin de los caracteres establecido por Linneo por lo que
eran independientes de las relaciones filogenticas. Los Desarrollada por Hennig en 1950 (Hennig 1968), su
taxnomos clsicos se fijaban en los caracteres morfol- aparicin fue ms o menos simultnea con la Taxonoma
gicos externos y en el parecido o semejanza y no se inten- Fentica, pero no se generaliz hasta hace unos veinte
taba reflejar ninguna historia evolutiva, puesto que tanto aos, constituyendo actualmente una autntica revolucin
Linneo como buena parte de sus contemporneos eran en el campo de la sistemtica. La contribucin ms im-
creacionistas. Uno de los mayores problemas que tiene portante de Hennig es que l daba mucha importancia a la
esta ordenacin es que no tiene en cuenta el valor de las reconstruccin filogentica tomando como base el segui-
homologas o de las analogas. miento de los caracteres derivados, pero adems propor-
cion un mtodo para poder llevar a cabo estos anlisis
Escuela Fentica o Numrica filogenticos. l denomin a su mtodo como Sistemti-
ca Filogentica y actualmente se conoce tambin como
Durante los aos 60 surgi la Taxonoma Numrica o Cladstica. Es el mtodo ms empleado hoy da, indepen-
tambin denominada Fentica y fue especialmente desa- dientemente de la naturaleza o cantidad de caracteres uti-
rrollada por Sneath y Sokal (1973). lizados. El desarrollo de las modernas tcnicas computa-
Su argumento es que no es posible conocer con certe- cionales no han hecho ms que potenciar la utilidad y efi-
za cul es la filogenia ms correcta. Por tanto, en lugar de cacia de este mtodo. Se han desarrollado diferentes pro-
establecer las clasificaciones basadas en reconstruccio- gramas que permiten analizar caracteres morfolgicos,
nes hipotticas de la historia filogentica de un grupo ani- moleculares, estratigrficos, etc. (http://evolution.
mal, los organismos deben ser clasificados estrictamente genetics.washington.edu/phylip/software.htm) (ver tam-
de acuerdo con nuestra conveniencia, como los libros en bin Maddison y Maddison 1992).
una librera. As los fenetistas dicen que si se evitan todas El problema con el que se encontraba la sistemtica,
las consideraciones sobre la evolucin de los taxones y hasta ese momento, era que una agrupacin en base a si-
militudes no reflejaba necesariamente un parentesco o una
simplemente se miden tantos caracteres como sea posi-
historia evolutiva comn ya que la similitud poda deber-
ble, entonces se pueden generar clasificaciones basadas
se a evoluciones convergentes o paralelas (homoplasias),
en similitudes, que sern los sistemas ms tiles. El argu-
las cuales acarrean bastantes conflictos a la hora de esta-
mento principal es que si las similitudes fenticas son un blecer las relaciones filogenticas. Era necesario, por tan-
reflejo de la similitud gentica, entonces una amplia mues- to, distinguir claramente entre caracteres anlogos, que
tra de caracteres puede representar una larga muestra de no pueden utilizarse para deducir filogenias, y caracteres
un genoma. homlogos, los cuales evidencian siempre una historia
Las bases tericas de esta escuela, expuestas muy so- evolutiva comn. Adems, segn el momento de apari-
meramente, son las siguientes: (a) La similitud morfol- cin del carcter utilizado, ste sera de utilidad para esta-
gica es un reflejo del parentesco filogentico y evolutivo, blecer filogenias o no, por ejemplo, la existencia de vr-
(b) La similitud morfolgica es cuantificable y (c) La cuan- tebras dentro de los vertebrados no da ninguna informa-
tificacin de esta similitud, y su tratamiento matemtico, cin til para clasificar a los vertebrados, pero s a los
permite elaborar agrupaciones de unidades taxonmicas vertebrados con respecto al resto de los cordados.
304 Alberto Tinaut y Francisca Ruano
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Freeman and Company. San Francisco. Press. New York. (101-118).
Lecturas recomendadas
(1) BELLS, X. 1998. Supervivientes de la biodiversidad. Rubes Ed. Barcelona. De forma sinttica se tocan gran parte de los concep-
tos de biodiversidad, especialmente los de carcter ms aplicado y con repercusin ms directa en las sociedades humanas. Un libro
ameno que enfoca desde una perspectiva cientfica un problema social, la prdida de biodiversidad.
(2) QUICKE, D.L.J. 1993. Principles and Techniques of Contemporary Taxonomy. Blackie Academic & Professional, London. Tiene
unos captulos generales sobre concepto de especie, taxn, fentica y cladstica, nomenclatura y clasificacin, pero lo ms til son
los captulos dedicados a revisar la utilidad y mtodos de la citotaxonoma, quimiotaxonoma, inmunotaxonoma, taxonoma molecular
y paleotaxonoma, aspectos no tratados con esta amplitud en ninguna otra obra.
(3) MAGURRAN, A.E. 1989. Diversidad ecolgica y su medicin. Ed. Vedr. Barcelona. En este libro se hace un repaso a los ndices
de diversidad, explicando en qu aspectos son ms adecuados unos u otros.
(4) HOWLETT, R. y R. DHAND (Eds.). 2000. Nature Insight. Biodiversity. Nature. 405: 207-253. Interesante y til revisin de los
temas ms estudiados con respecto a la biodiversidad. Indispensable para conocer las nuevas vas abiertas de investigacin y los
resultados y conclusiones ms recientes.
(5) WHEELER, Q.D. y R. MEIER. 2000. Species Concept and Phylogenetic Theory. Ed. Columbia University Press. New York.
Revisin de los conceptos de especie con una presentacin, defensa y discusin de cada uno de ellos realizada por los propios
autores en la mayora de los casos.
Captulo 18: ESPECIACIN: MODOS Y MECANISMOS
Francisco Perfectti
DEPARTAMENTO DE GENTICA. FACULTAD DE CIENCIAS. UNIVERSIDAD DE GRANADA.
18071-Granada. Espaa. E-mail: fperfect@ugr.es
En este captulo se estudian tanto los tipos de especiacin como los mecanismos por los cuales aparecen nuevas
especies. Se analizan los diversos conceptos de especie y su relacin con los eventos que se producen durante el
proceso de especiacin, como la formacin de barreras, tanto prezigticas como postzigticas, que producen aisla-
miento reproductivo, comentando brevemente la hiptesis del reforzamiento. Los tipos de especiacin se han clasi-
ficado basndose en la distribucin geogrfica de las poblaciones que darn lugar a nuevas especies. As, se distin-
gue entre especiacin aloptrica, paraptrica y simptrica. Para el primer caso se reconocen varios subtipos como la
especiacin vicariante o la periptrica. Las modalidades paraptrica y estasiptrica de especiacin son tratadas a
continuacin, reservando un apartado diferente para comentar su relacin con las zonas hbridas. La especiacin
simptrica se ha subdividido atendiendo a las diferentes causas que promueven la aparicin de este tipo de especiacin,
como la especializacin, la hibridacin y el cambio de tipo de reproduccin. El siguiente apartado hace referencia a
los cambios genticos necesarios para que se produzca especiacin, incidiendo en el modelo Dobhzansky-Muller de
incompatibilidad episttica entre genes complementarios y en la generalizacin de Haldane. Por ltimo, se repasan
los factores que promueven la formacin de nuevas especies, comentando algunos ejemplos de cmo la mutacin, la
deriva gentica, la seleccin natural, la seleccin sexual, los cambios cariotpicos, la hibridacin, el conflicto gentico
o los simbiontes intracitoplasmticos pueden causar especiacin.
La biosfera es rica en diversidad, en formas biolgicas que identificamos como entes diferentes y que designa-
mos con el nombre de especies. El reconocimiento de stas se basa en la constatacin de que existen discontinuidades
dentro de esta biodiversidad. Cualquier proceso que implique la aparicin de independencia gentica o ecolgica es
un factor de especiacin, siendo estos factores los que en conjunto han generado la gran abundancia de categoras de
seres vivos que pueblan la Tierra. Los mismos procesos que actan a escala micro-evolutiva parecen ser los respon-
sables de la divergencia entre poblaciones y de la generacin de nuevos taxones especficos. Sin embargo, los
procesos de especiacin tienen sus propias caractersticas, que sern analizadas en los siguientes apartados.
Conceptos de especie das para sus propias disciplinas, pero que no suelen ser
aplicables a toda la diversidad de los seres vivos.
Para comprender cmo se produce la especiacin hay En todas las culturas se han dado nombres que agru-
primero que definir especie, puesto que el fenmeno de paban a los seres vivos en categoras fijas (especies). Esta
la especiacin va a depender de los criterios empleados aproximacin puede considerarse que es consustancial con
en su conceptualizacin (ver Captulo 17). No es lo mis- el lenguaje humano. Los agrupamientos se hacen bsica-
mo definir especie en base a criterios morfolgicos que mente atendiendo a similitud morfolgica y se tiende a
basndose en criterios reproductivos. En el primer caso, primar la homogeneidad frente a la diversidad. Quizs ste
poblaciones con diferencias fenotpicas producidas por sea el concepto de especie ms antiguo, el denominado
adaptaciones locales seran consideradas especies, pero tipolgico o esencialista, el cual establece categoras es-
si estas mismas poblaciones comparten un acervo gentico pecficas basndose en rasgos fijos de organismos patrn
comn, no seran especies diferentes bajo el segundo tipo o tipo, sin recoger la variacin y la adaptacin local que
de criterios. pueden darse en las poblaciones. Frente al criterio
Aunque el concepto de especie es bsico dentro de la tipolgico han aparecido diversas definiciones de especie
biologa, no hay un claro consenso para su definicin, basadas en conceptos evolutivos (Tabla 1). Cada concep-
como se pone claramente de manifiesto por el gran nme- to de especie puede ser til para determinados propsitos,
ro de intentos de definicin de especie que han ido apa- y quizs no sea realista pensar que puede haber un nico
reciendo a lo largo de los aos (Tabla 1). Estos han sido criterio que funcione correctamente para todos los seres
propuestos por especialistas de muy diversos campos vivos. Sin embargo, hay ciertas caractersticas generales
(gentica, taxonoma, biogeografa, paleontologa, etc.), que recogen prcticamente todas las definiciones biol-
con lo que reflejan definiciones que pueden ser adecua- gicas de especie: las especies consisten en grupos de po-
308 Francisco Perfectti
Tabla 1
Algunos conceptos de especie. Para una revisin ms exhaustiva puede consultarse de Queiroz (1998).
Concepto Definicin Referencia
Biolgico Un grupo de individuos completamente frtiles entre si, pero aislados del intercruzamiento Dobzhansky 1937
con otros grupos similares por sus propiedades fisiolgicas (debido a incompatibilidad
de los progenitores, esterilidad de los hbridos o ambas cosas).
Grupos de poblaciones con capacidad real o potencial de intercruzarse entre s, que Mayr 1942
estn aislados reproductivamente de otros grupos similares.
Evolutivo Una sola lnea de poblaciones ancestro-descendientes que mantiene su identidad respec- Wiley 1978
to a otras lneas y que mantiene sus propias tendencias evolutivas y destino histrico.
Filogentico Un cluster basal de organismos que es diagnosticablemente diferente de otros cluster Cracraft 1989 de Queiroz
similares, dentro del cual hay un patrn de ascendencia-descendencia. y Donoghue 1990
El grupo monofiltico ms pequeo con ascendencia comn.
Reconocimiento La poblacin ms inclusiva de organismos individuales biparentales que comparten un Paterson 1985
sistema de fecundacin comn (sistema de apareamiento especfico).
Cohesivo La poblacin ms inclusiva de individuos con potencial para la cohesin fenotpica Templeton 1989
mediante mecanismos intrnsecos de cohesin (intercambiabilidad gentica o demogr-
fica).
Genealgico Grupo de organismos que muestran exclusividad. La exclusividad aparece cuando todos Baum y Shaw 1995
los componentes de un grupo muestran mayor grado de relacin entre ellos que con
cualquier otro organismo fuera del grupo.
Ecolgico Un linaje (o conjunto de ellos) que ocupa una zona adaptativa mnimamente diferencia- Van Valen 1976
da de la de cualquier otro linaje de su rango, y que evoluciona separadamente de todos
los linajes externos a su rango.
Internodal Los organismos individuales son co-especficos en virtud de su pertenencia comn a Kornet 1993
una parte de la red genealgica situada entre dos divisiones permanentes o entre dos
divisiones permanentes y un suceso de extincin.
Agrupamientos Grupo diferenciable de individuos que no tienen, o tienen pocos, individuos intermedios Mallet 1995
(clusters) genotpicos cuando se sitan en contacto.
Los agrupamientos se reconocen por el dficit de individuos intermedios, tanto para un
nico locus (dficit de heterozigotos) como para varios loci (correlaciones genotpicas y
desequilibrio de ligamiento que sean divergentes entre agrupamientos).
blaciones que se entrecruzan, que comparten una serie de diferenciar entre conceptos de clados y los contempo-
rasgos distintivos y que evolucionan de forma separada. rneos de especie (Endler 1989). Entre los primeros se
Es lo que se ha dado en llamar independencia evolutiva agruparan los conceptos filogenticos (ms relacionados
y que implica que los procesos evolutivos (mutacin, se- con patrones de ascendencia-descendencia y de cladog-
leccin, deriva y migracin) operan de forma indepen- nesis). Por su parte, los conceptos contemporneos basan
diente en cada especie. sus definiciones en criterios que pueden ser aplicados a
Los conflictos entre definiciones de especie aparecen especies actuales. A su vez, aqu podramos englobar con-
bsicamente al definir criterios operativos para identifi- ceptos basados en la reproduccin (como el biolgico de
car estos taxones. Por un lado tenemos los que podramos especie o el de reconocimiento) o en la cohesin (el con-
denominar conceptos taxonmicos, que seran aquellos cepto cohesivo o el evolutivo).
cuyo objetivo es clasificar y que no asumen ningn tipo El concepto biolgico de especie es el ms utilizado
de hiptesis acerca del proceso de especiacin. Frente a por los bilogos evolutivos interesados en los mecanis-
stos aparecen los conceptos evolutivos, en los cuales las mos genticos de especiacin, puesto que establece un
especies se definen como unidades evolutivas. Los parti- criterio claro (reproduccin sexual y fertilidad de la des-
darios de los conceptos evolutivos de especie estn ms cendencia) de especiacin. Sin embargo, este concepto es
interesados en establecer filogenias, identificar grupos utilizable nicamente en organismos con reproduccin
monofilticos (Fig. 1) y determinar patrones y procesos sexual. Es fundamental entender que la reproduccin
de especiacin que en nicamente la clasificacin de es- sexual provoca la homogeneizacin de los acervos
pecies. Dentro de las definiciones evolutivas se puede genticos de las poblaciones a travs de la recombinacin
CAPTULO 18: ESPECIACIN: MODOS Y MECANISMOS 309
Tabla 2
Mecanismos de cohesin (Templeton 1989)
A B C D E F
I. Intercambiabilidad gentica. Factores que definen los lmites
de expansin de nuevas variantes genticas a travs del flujo
gnico
A. Mecanismos que promueven la identidad gentica a travs
del flujo gnico.
Sistemas de fertilizacin. Los organismos pueden intercam-
biar gametos y producirse la fertilizacin.
Sistemas de desarrollo. Los productos de la fertilizacin
pueden dar lugar a adultos viables y frtiles.
B. Mecanismos de aislamiento. La identidad gentica se preser-
va gracias a los mecanismos que evitan el flujo gentico con
otros grupos.
Figura 1. Grupos monofilticos. De acuerdo con el concepto II. Intercambiabilidad demogrfica (=ecolgica). Factores que de-
filogentico de especie, cualquier taxn especfico debe ser terminan el nicho ecolgico y que limitan la expansin de nue-
monofiltico. En la figura aparecen diversos agrupamientos vas variantes genticas a travs de deriva gentica y seleccin
que forman grupos monofilticos y podran ser considerados natural.
especies, aunque es posible establecer otros agrupamientos A. Reemplazabilidad- La deriva gentica promueve la identi-
diferentes, dependiendo de que nivel de diversificacin se dad gentica.
considere. Sin embargo, agrupar en la misma especie a las B. Desplazabilidad.
lneas B, C, D, E y F no sera adecuado, pues el resultado sera Fijacin selectiva. La seleccin natural promueve la identi-
una especie polifiltica o parafiltica con respecto a A. dad gentica favoreciendo la fijacin de algunos alelos.
Transiciones adaptativas. La seleccin natural favorece adap-
taciones que alteran directamente la intercambiabilidad de-
gentica, previniendo la excesiva divergencia entre indi- mogrfica. Estas transiciones pueden estar restringidas por
viduos pertenecientes a la misma especie. Otro problema factores genticos, ecolgicos, histricos y de desarrollo.
adicional para el concepto biolgico de especie es la hi-
bridacin. Multitud de especies de plantas y de hongos y
algunas especies animales hibridan con xito. En estos tivos de los conceptos filogenticos y el inters por los
casos, la aplicacin de esta definicin de especie provoca procesos que dan lugar a la formacin de especies de los
claros problemas. conceptos reproductivos de especie. Adems, este con-
cepto es aplicable a la continuidad de situaciones que van
El concepto cohesivo de especie desde organismos asexuales a singameones (i.e., grupos
de especies que habitualmente hibridan con xito, como
Dadas las dificultades de los conceptos reproductivos por ejemplo los robles).
de especie para ser aplicados en mltiples situaciones, han
surgido otras propuestas que intentan identificar los fac- Especiacin y conceptos de especie
tores que causan que un grupo de organismos sean identi-
ficados como un grupo diferente y que hacen que sus in- La formacin de nuevas especies puede ser conside-
tegrantes tengan caractersticas biolgicas similares y rada como un proceso temporal por el que algunas pobla-
exclusivas. El concepto cohesivo de especie fue propues- ciones se diferencian y alcanzan independencia evoluti-
to por Templeton (1989) y tiene similitudes con el con- va. Harrison (1998) ha propuesto que durante el proceso
cepto evolutivo de Wiley (1978). Segn este concepto, de especiacin se van alcanzando varios grados de dife-
una especie es la unidad ms inclusiva, que presenta co- renciacin que quedan reflejados por distintos conceptos
hesin fenotpica y genotpica, mantenida por mecanis- de especie (Fig. 2). Una vez que las poblaciones interrum-
mos de cohesin (Tabla 2). Estos mecanismos mantienen pen el flujo gnico entre si, se pueden fijar alelos diferen-
y promueven el parentesco gentico (intercambiabilidad tes en cada una de las poblaciones, con lo que pasaran a
gentica) y el uso de un mismo nicho fundamental (inter- tener caracteres diagnsticos propios, y se llegara a las
cambiabilidad demogrfica o ecolgica) por parte de los especies filogenticas (Fig. 2, rama izquierda). Ms ade-
individuos de una misma especie. Para inferir un suceso lante, las diferencias pueden acentuarse al aparecer barre-
de especiacin bajo el concepto cohesivo se deben recha- ras al intercambio gentico o nuevos mecanismos de co-
zar estadsticamente tres hiptesis nulas: (a) las poblacio- hesin. En este punto se podra ya hablar de especies bajo
nes objeto de estudio forman un nico linaje evolutivo el concepto cohesivo o bajo los conceptos de aislamiento
(i.e., el grupo es monofiltico), (b) existe intercambiabili- reproductivo. Por ltimo, las especies alcanzan ese nom-
dad gentica y (c) existe intercambiabilidad ecolgica o bre bajo el concepto genealgico cuando se alcanza la
demogrfica. exclusividad, la propiedad por la cual las especies pre-
El concepto cohesivo de especie es una definicin sin- sentan genomas exclusivos con caractersticas propias y
ttica puesto que recoge el inters por los patrones evolu- nicas. Este proceso que acabamos de comentar, ser el
310 Francisco Perfectti
Especie
GENEALGICA
Exclusividad
Especie
AISLAMIENTO/COHESIVA Especie
AISLAMIENTO/COHESIVA
= filogentica
Barreras al intercambio gentico
Nuevos mecanismos de cohesin
Especie
FILOGENTICA
Caracteres diferenciadores
POBLACIN
ms habitual en el caso de especiacin aloptrica. Si la cies emergen desde la tierra, donde las larvas habitan con-
especiacin se produce en simpatra, la ruta a seguir pue- sumiendo savia de rboles, cada 13 17 aos, dificultan-
de ser ligeramente diferente (Fig. 2, rama derecha), im- do la posibilidad de apareamiento entre ambas especies.
plicando que las poblaciones alcancen el status de espe- El aislamiento por diferenciacin de hbitat ocurre fre-
cie bajo los conceptos de aislamiento/cohesivo y cuentemente entre especies que se han especializado en
filogentico al mismo tiempo. un determinado recurso o hbitat y cuando la fecunda-
cin se localiza en ese mismo hbitat. Por ejemplo, la sa-
lamandra Ambystoma texanum se reproduce en estanques,
Aislamiento reproductivo y barreras al flujo gentico mientras que A. barbouri lo hace en arroyos (Kraus y
entre especies Petranca 1989), reduciendo de ese modo las posibilida-
des de hibridacin.
Para algunos conceptos de especie, el impedimento al Una importante barrera para el flujo gnico es el ais-
flujo gnico entre poblaciones implica directamente la lamiento etolgico, que se produce cuando individuos de
existencia de especiacin. El aislamiento reproductivo sexo opuesto pero de especies diferentes se encuentran
puede estar producido por diversos tipos de barreras pero no se reconocen como potenciales parejas sexuales,
reproductivas que se pueden catalogar bsicamente en como, por ejemplo, ocurre con las cigarras del gnero
prezigticas y postzigticas, dependiendo de en qu mo- Magicicada, en las cuales el sonido de la estridulacin se
mento actan. Las barreras prezigticas implican impedi- emite a diferentes frecuencias si las especies aparecen en
mentos para la formacin de zigotos. Las barreras simpatra (Marshall y Cooley 2000).
postzigticas resultan de todas aquellas situaciones en las El aislamiento mecnico aparece cuando hay una im-
que los zigotos, y los individuos adultos si llegan a com- posibilidad morfolgica para que se produzca la transfe-
pletar su desarrollo, tienen prcticamente anulada su efi- rencia de gametos, debido principalmente a que las geni-
cacia biolgica. talias de ambas especies han divergido sustancialmente.
Dentro de las barreras prezigticas tenemos todas Este tipo de barrera es frecuente en insectos y suele estar
aquellas situaciones que implican que las dos especies no ligada a casos de seleccin sexual.
puedan aparearse. Incluido en este apartado estara el ais- Dentro de las barreras postzigticas encontramos la
lamiento temporal, el aislamiento por diferenciacin de mortalidad de los zigotos, la inviabilidad de los hbridos
hbitat o recursos y el aislamiento etolgico. Adems, las y la esterilidad de los hbridos. Los zigotos hbridos pue-
incompatibilidades mecnicas o fisiolgicas entre los apa- den no desarrollarse y abortarse al poco de su formacin
ratos reproductores de ambas especies tambin seran parte o bien durante alguna fase ms tarda del desarrollo/me-
de las barreras prezigticas. tamorfosis. Por ejemplo, los hbridos entre especies de
Un ejemplo de barrera prezigtica por aislamiento tem- avispas del gnero Nasonia suelen morir durante el desa-
poral lo encontramos entre las cigarras americanas del rrollo larvario. Sin embargo, algunos hbridos pueden pre-
gnero Magicicada, con especies con ciclos de vida de sentar heterosis o vigor hbrido, aunque por contra, fre-
trece aos como M. tredecim y especies de 17 aos de cuentemente son estriles. Un ejemplo claro se encuentra
ciclo como M. septedecim. Los imagos de ambas espe- en el hbrido entre asnos y yeguas. La inviabilidad y es-
CAPTULO 18: ESPECIACIN: MODOS Y MECANISMOS 311
Especiacin aloptrica
Tipos de especiacin
La especiacin geogrfica o aloptrica (Mayr 1942)
Existen diversos criterios para diferenciar los tipos de es el modelo que cuenta con un mayor nmero de ejem-
especiacin (Tabla 3), siendo el ms empleado el espa- plos ampliamente documentados. Bsicamente consiste
cial. Dependiendo de los patrones de separacin geogr- en la separacin geogrfica de un acervo gentico conti-
312 Francisco Perfectti
a b c d
Figura 3. Principales modos de especiacin. (a) Especiacin aloptrica tipo I. Este proceso de especiacin aloptrica implica la
separacin fsica de las poblaciones, la evolucin separada en dos acervos genticos diferentes y la divergencia evolutiva; (b)
Especiacin aloptrica tipo II. La divergencia se produce en poblaciones pequeas y marginales con respecto a una poblacin
principal; (c) Especiacin paraptrica. Un gradiente ambiental puede implicar la formacin de una clina y la posterior especiacin
dirigida por seleccin disruptiva; (d) Durante la especiacin simptrica la divergencia se produce sin separacin geogrfica entre
las poblaciones.
nuo, de tal forma que se lleguen a producir dos o ms aparicin de esta barrera geogrfica separ las poblacio-
poblaciones geogrficas aisladas. La separacin entre las nes de organismos acuticos en lo que actualmente son
poblaciones puede ser debida a migracin, a extincin de aguas de los ocanos Pacfico y Atlntico. Knowlton et
las poblaciones situadas en posiciones geogrficas inter- al. (1993) han encontrado que dentro del gnero Alpheus
medias, o mediada por sucesos geolgicos. La barrera de langostas aparecen siete parejas de especies muy es-
puede ser geogrfica o ecolgica, como por ejemplo cum- trechamente relacionadas, con un representante a cada
bres que separan valles en las cordilleras o zonas desrticas lado del Istmo de Panam. stas son consideradas espe-
que separan zonas hmedas. Este tipo de especiacin pue- cies gemelas que difieren ligeramente en morfologa y que
de a su vez ser dividido en tres clases: estn aisladas genticamente tanto por caractersticas
En el modelo I (especiacin geogrfica o vicariante) etolgicas como por barreras postzigticas. Las eviden-
la especiacin se produce por la separacin de una espe- cias moleculares (tanto isoenzimas como DNA) indican
cie ancestral en dos poblaciones relativamente grandes que la divergencia se ha producido tras la aparicin del
que permanecen aisladas al menos hasta la aparicin de Istmo de Panam.
independencia evolutiva (Fig. 3a). La especiacin es pro- En general, los animales grandes y de gran movilidad
ducto de procesos microevolutivos que producen diver- (e.g., vertebrados carnvoros, ciertas aves, peces) son can-
gencia gracias a la adaptacin local y la diferenciacin didatos para especiar por este tipo de especiacin geo-
geogrfica. La diferenciacin puede ser debida tanto a grfica.
factores estocsticos (deriva gentica) como a procesos En el Modelo II (especiacin mediante poblaciones
selectivos (adaptacin). Sin embargo, puesto que se su- perifricas o especiacin periptrica), la nueva especie
pone que el tamao de poblacin no es pequeo, los fac- surge en hbitats marginales, habitualmente en los lmi-
tores estocsticos no sern los ms importantes en este tes de distribucin de una poblacin central de mayor ta-
modelo de especiacin. mao (figura 3b). El flujo interdmico entre estas pobla-
Quizs el ejemplo mejor documentado de este tipo de ciones puede reducirse y finalmente ser inexistente, gra-
especiacin es el producido por la formacin del Istmo de cias a lo cual estas poblaciones perifricas pueden con-
Panam hace aproximadamente tres millones de aos. La vertirse en especies diferentes. Estaramos ante casos de
CAPTULO 18: ESPECIACIN: MODOS Y MECANISMOS 313
aislamiento geogrfico, y posterior especiacin, produci- pesados en zonas contaminadas con estas sustancias. Los
dos por fenmenos de dispersin y colonizacin. Igual metales pesados representan un factor selectivo muy im-
que en el caso anterior, la adaptacin a esos ambientes portante en estas reas, y las plantas no tolerantes no pros-
puede ser el desencadenante de la divergencia, pero al peran adecuadamente. Las poblaciones tolerantes han
tratarse de poblaciones pequeas, los factores estocsticos empezado a divergir frente a la especie parental no solo
pueden tener mayor importancia. en su capacidad de soportar altas concentraciones de es-
Como ejemplos de este tipo de especiacin podemos tos metales, sino tambin en caractersticas fenolgicas y
considerar la radiacin evolutiva de las especies de en capacidad de autofecundacin. Estas diferencias con
Drosophila en Hawai. El amplio nmero de especies de las poblaciones limtrofes no tolerantes implican la apari-
drosophilidos en este archipilago (ms de 500 especies), cin de mecanismos de aislamiento reproductivo de for-
parece haber surgido mediante especiacin por migracin ma paraptrica.
y diversificacin. Muchas de estas especies son endmi- Las plantas, los moluscos terrestres, pequeos mam-
cas de una isla, lo que sugiere que son productos de la feros, insectos no voladores y algunos anfibios y reptiles,
fundacin de una colonia por muy pocos individuos, pro- son los organismos candidatos a este tipo de especiacin.
venientes de una isla prxima, y de la posterior divergen- En general, se trata de organismos con hbitos sedenta-
cia evolutiva. Varias de las predicciones de este modelo rios y con poca capacidad de dispersin.
(las especies emparentadas deben estar en islas prximas, Un caso intermedio entre la especiacin aloptrica y
y las especies ms modernas en islas formadas ms re- la paraptrica es la denominada alo-paraptrica. Bsica-
cientemente) han sido confirmadas mediante tcnicas mente la situacin de especiacin es aloptrica (modelo
moleculares (DeSalle y Hunt 1987). I), pero en este caso, las poblaciones entran en contacto
Los organismos que presentan una menor capacidad antes de que se haya producido una divergencia comple-
de dispersin y que se estructuran en pequeas poblacio- ta (y la aparicin de barreras de aislamiento eficientes).
nes son, en general, los mejores candidatos para este tipo La especiacin puede producirse tras un periodo de con-
de especiacin. tacto, donde el reforzamiento podra ser un factor deter-
El modelo III (Wiley 1981) recoge el tipo de especia- minante.
cin aloptrica aplicable a especies asexuales, donde no
Especiacin estasiptrica
hay evidencias de flujo gentico entre poblaciones y don-
de la identidad como especie est determinada por moti- La especiacin estasiptrica (White 1978) se ha con-
vos histricos (e.g., estasis evolutiva). En estos casos, la siderado sinnima de la anterior y tambin como un tipo
deriva gentica puede ser el factor evolutivo ms impor- especial de la especiacin aloptrica modelo III, impli-
tante y la especiacin puede ser rpida. Pero si las pobla- cando la aparicin de independencia evolutiva debida a
ciones originales estn sometidas a variacin geogrfica, mutaciones cromosmicas.
la seleccin debida a presiones adaptativas locales tam- Este tipo de especiacin puede aparecer cuando se
bin puede ser un factor importante en la especiacin. produce una mutacin o reordenacin cromosmica (e.g.,
inversin pericntrica, fusin o translocacin) que posi-
Especiacin paraptrica bilita a los individuos portadores colonizar con mayor
xito un hbitat o rea contigua al de la especie madre.
Segn este modelo, la especiacin se produce sin una Estas reordenaciones hacen que los individuos heteroci-
separacin geogrfica completa de las poblaciones. De gotos sean inviables o tengan su eficacia biolgica muy
hecho, la especie hija puede compartir parte del rango de reducida al no estar adaptados a ninguno de los hbitat, ni
distribucin con la especie madre e hibridar en las zonas al original ni al nuevo. Estas mutaciones pueden ser fija-
de contacto (Fig. 3c). Los demes suelen divergir debido das por deriva, consanguinidad o acumulacin meitica
tanto a factores estocsticos como a seleccin local. La en pequeas poblaciones con poca migracin, dando lu-
migracin inter-dmica y la hibridacin pueden contra- gar a una nueva especie que se sita dentro del mismo
rrestar la divergencia, pero en determinadas circunstan- rango de distribucin que la especie original, en situacio-
cias, la seleccin diversificadora (a favor de variaciones nes de parapatra. Las nuevas especies sern genticamen-
locales) puede ser el factor ms importante, implicando la te muy parecidas a la especie ancestral, diferenciandose
formacin de clinas en la frecuencia de algunos loci. El en alguna caracterstica cariolgica, para la cual estarn
apareamiento clasificado y una reduccin en eficacia bio- en condicin homozigtica.
lgica de los hbridos conducira al desarrollo final de la Los saltamontes australianos del gnero Vandiemene-
especiacin. lla, compuesto por ms de 240 especies, pueden ilustrar
En general, este tipo de especiacin es difcilmente este tipo de especiacin (White 1978). Todas estas espe-
distinguible de la especiacin aloptrica seguida de un cies presentan distribuciones paraptricas, siendo raras las
contacto secundario posterior, lo cual ha conducido a zonas de simpatra. La distribucin de especies parece ser
amplios debates acerca de la importancia (e incluso reali- estable desde el pleistoceno, contribuyendo a ello la poca
dad) de este tipo de especiacin. movilidad de estos saltamontes no alados. El amplio n-
La planta Anthoxanthum odoratum podra representar mero de especies puede ser debido a que stas presentan
un candidato a este tipo de especiacin. Varias poblacio- cariotipos exclusivos con un amplio espectro de variacio-
nes de esta especie han desarrollado tolerancia a metales nes cromosmicas estructurales interespecficas.
314 Francisco Perfectti
Especiacin paraptrica y zonas hbridas mo, como por ejemplo un insecto que se alimenta de una
planta. La especie ancestral pongamos por caso que tu-
Las zonas hbridas son regiones, habitualmente estre- viera genotipo A1A1, el cual le confiere adaptacin a con-
chas, donde poblaciones que son genticamente diferen- sumir eficazmente cierta planta uno. Una mutacin A2
tes se unen e hibridan. Hewitt (1988) ha considerado a las confiere la capacidad de consumir eficazmente la planta
zonas hbridas como laboratorios naturales donde estu- dos, al menos cuando aparece en homozigosis, pero al
diar procesos evolutivos relacionados con la especiacin, mismo tiempo reduce la adaptacin a la planta 1. De igual
tales como el reforzamiento, la hibridacin o la forma- forma, los homozigotos A1 presentan una menor adapta-
cin de barreras al flujo gentico entre poblaciones. Las cin frente a la planta 2. Los heterozigotos A1A2 presen-
zonas hbridas pueden producirse de dos formas diferen- tan una menor eficacia biolgica en cualquier planta. La
tes: por el contacto secundario entre dos especies que han seleccin favorecer el incremento de A2, aunque debido
divergido en alopatra (se tratara de una zona hbrida se- al apareamiento aleatorio se producirn heterozigotos de
cundaria) y por la divergencia en el seno de una misma menor eficacia biolgica. Si el locus C con dos alelos (C1
poblacin que est sometida a un proceso de especiacin y C2) controla el apareamiento, y estos alelos producen
paraptrica (zona hbrida primaria). apareamiento clasificado positivo (esto es, los apareamien-
El desarrollo final de una zona hbrida depender de tos se producen entre individuos de igual genotipo para
la eficacia biolgica de los hbridos con respecto a las este locus), se dan las condiciones para que puedan apa-
especies parentales. Si los hbridos tienen una eficacia recer combinaciones A1A1 C1C1 y A2A2 C2C2 que preferi-
biolgica reducida, la duracin de la zona hbrida depen- rn individuos similares para aparearse y tendrn mayor
der del grado de seleccin contra ellos. Si la seleccin es eficacia biolgica en sus respectivos recursos preferidos
fuerte, la zona hbrida ser estrecha y de corta duracin, (plantas 1 y 2). El modelo plantea que si las diferencias
si la seleccin es dbil, la zona hbrida ser ms amplia y en eficacia biolgica fuesen amplias y estos genes estu-
tendr un mayor intervalo temporal. Si los hbridos tie- vieran en desequilibrio de ligamiento (ligados), se podra
nen mayor eficacia biolgica que los individuos puros, producir el aislamiento etolgico necesario para que se
la zona hbrida tendr varias alternativas: si la ventaja produzca la especiacin. Por contra, la recombinacin
adaptativa es dependiente de un entorno concreto, la zona rompe estas combinaciones y es la fuerza que impide que
hbrida puede perdurar en este entorno; si los hbridos tie- se desarrolle el aislamiento reproductivo.
nen ventaja en otros ambientes o si presentan innovacio- Una variante de este modelo implica que el locus C
nes genticas ventajosas puede producirse especiacin controle la preferencia de hospedador y que el aparea-
(Arnold 1997). Por ltimo, si los hbridos tienen igual efi- miento se produzca en la planta preferida (Bush 1969).
cacia biolgica que los parentales, la zona puede hacerse En esta situacin los individuos C1 preferirn la planta 1,
ms amplia con el paso del tiempo. La amplitud de esta y los C2 la planta 2. Los mutantes C2 seran seleccionados
zona depender de la capacidad de dispersin de los indi- puesto que hacen uso del recurso menos utilizado (redu-
viduos y del tiempo que ha pasado desde la formacin de ciendo as la competencia intraespecfica). Si C2 se asocia
esta zona. con A2 se dan las condiciones para un verdadero aisla-
miento ecolgico, ya que los apareamientos entre
Especiacin simptrica homozigotos diferentes sern poco frecuentes y el nme-
ro de progenie heterozigota se reducir. Este modelo es
La especiacin simptrica implica la divergencia de ms robusto en el sentido de que no es necesario un gran
algunos demes hasta conseguir independencia evolutiva desequilibrio de ligamiento entre ambos loci para que se
dentro de un mismo espacio geogrfico (Fig. 3d). Habi- produzcan dos variedades aisladas ecolgicamente.
tualmente conlleva que las nuevas poblaciones utilicen La mosca de la fruta Rhagoletis pomonella (Feder et
nichos ecolgicos diferentes, dentro del rango de distri- al. 1988) representa un claro ejemplo del anterior modelo
bucin de la especie ancestral, desarrollando mecanismos terico. Estas moscas se aparean sobre la superficie de las
de aislamiento reproductivo. frutas de algunas especies vegetales (el hospedador) y,
La divergencia en simpatra puede estar impulsada por tras la ovoposicin, las larvas se desarrollan dentro de la
la especializacin ecolgica de algunos demes, aunque fruta. Varias especies dentro del gnero Rhagoletis han
tambin existe la posibilidad de que la especiacin se pro- cambiado de especie hospedadora recientemente. Rhago-
duzca por hibridacin entre especies muy prximas. Otro letis pomonella pas de utilizar su hospedador habitual,
tipo de especiacin simptrica implica la formacin de un espino (Crataegus sp.), a utilizar una especie introdu-
una especie asexual a partir de una especie precursora cida, el manzano, en 1864 en el valle del ro Hudson (Es-
sexual. tados Unidos). En Wisconsin, han aparecido razas de la
misma especie que han pasado de utilizar el manzano a
Especiacin simptrica por especializacin preferir el cerezo. En otras especies del mismo gnero, se
han producido cambios de hospedador similares.
El escenario terico ms habitual (e.g., Maynard Smi- La especiacin simptrica parece haber sido frecuen-
th 1966) asume seleccin disruptiva implicando al menos te entre las especies parsitas tanto de animales como de
dos loci: uno (A) para la adaptacin a un recurso y un plantas y entre los insectos fitfagos, donde la especiali-
segundo (C) que rige el comportamiento de un organis- zacin puede haber sido el factor desencadenante de la
CAPTULO 18: ESPECIACIN: MODOS Y MECANISMOS 315
a b
AA BB Triticum monococcum
Trigo silvestre
Triticum sp.
Noidentificado
Especie 1 Especie 2 AA, 2n=14 BB, 2n=14
Endorreduplicacin
AB
Hbrido Triticum turgidum
ssp dicoccoides
AABB, 2n=28
Endorreduplicacin
Triticum turgidum
trigo tetraploide
cultivado Triticum tauschii
AABB, 2n=28 DD, 2n=14
AABB
Endorreduplicacin
Triticum aestivum
trigo hexaploide
cultivado
AABBDD, 2n=42
Figura 4. Anfiploida. a) Un hbrido entre dos especies, puede, mediante endurreduplicacin duplicar el nmero de sus cromosomas,
estabilizando el proceso meitico y consiguiendo independencia evolutiva de sus especies progenitoras. b) El trigo hexaploide
cultivado procede de un proceso de hibridacin y endorreduplicacin que ha implicado a tres especies diferentes.
especiacin. Tambin diversas especies de peces y orga- emparentadas. Quizs las diferencias en sistema de re-
nismos acuticos que habitan lagos parecen ser candida- produccin sea el problema principal que deben afrontar
tos tpicos a fenmenos de especiacin simptrica. La gran los hbridos en el camino hacia la estabilizacin de sus
diversidad en especies de peces cclidos que habitan la- genomas, y por lo tanto hacia la especiacin por hibrida-
gos africanos situados en antiguos crteres parece haber cin. La reproduccin vegetativa, la agamospermia (pro-
surgido por especiacin simptrica, quiz propiciada por duccin de semillas sin necesidad de fecundacin), la an-
apareamiento clasificado, segn parecen indicar las filo- fiploida y la poliploida han sido las vas ms utilizadas
genias de DNA (Schliewen et al. 1994). Estas filogenias por diversas especies vegetales originadas por hibrida-
indican que las especies que habitan un mismo lago son cin para estabilizar sus genomas y obtener independen-
monofilticas, implicando sucesos de especiacin simp- cia evolutiva de sus especies ancestrales.
trica en un mismo entorno, donde no existen grandes di- La reproduccin vegetativa y la agamospermia han
ferencias en microhbitats que pudieran provocar situa- permitido a ciertas plantas hbridas reproducirse sin ha-
ciones de micro-alopatra. cer uso de la meiosis, que en los hbridos suele ser anor-
mal al no aparear correctamente los cromosomas de las
Especiacin por hibridacin y poliploida especies progenitoras. Ambos procesos permiten que se
formen especies hbridas, que habitualmente presentan
Si dos especies recientemente originadas, y con un mbitos de distribucin muy limitados (microespecies).
aislamiento gentico an no completado totalmente, en- El tipo de especiacin hbrida ms frecuente entre
tran en contacto (contacto secundario) pueden hibridar. plantas parece haber sido la anfiploida o alopoliploida
Estos hbridos pueden ser de baja eficacia biolgica o, (Fig. 4). Al menos la mitad de todos los poliploides natu-
por el contario, mostrar rasgos caractersticos que sean rales son de origen alopoliploide. Este proceso implica la
ventajosos frente a las especies parentales. As se pueden duplicacin de todos los cromosomas de un hbrido para
crear zonas hbridas, donde segn ciertos criterios de es- dar lugar a un individuo con un mayor grado de ploida.
pecie, se identifican a estos hbridos como nuevas espe- Si una especie de genoma AA y 2n=10 hibrida con otra
cies. Incluso algunos de los hbridos pueden desarrollar especie de genoma BB y 2n=12, el hbrido poseer una
independencia evolutiva y ser considerados como espe- composicin gentica AB y 11 cromosomas. Tras el pro-
cies bajo todos los criterios. En general, la especiacin ceso de endorreduplicacin de los cromosomas pasar a
por hibridacin es un tipo de especiacin ampliamente tener 22 cromosomas y ser AABB, con lo cual cada cro-
encontrada entre los vegetales (Grant 1981). mosoma tendr su homlogo, se evitan problemas mei-
Los hbridos entre dos especies necesitan tener coa- ticos derivados de un mal apareamiento cromosmico -que
daptados los dos genomas de los que proceden, lo que habitualmente conducen a la esterilidad- y se restablece
implica que este tipo de especiacin se reserve a especies la reproduccin sexual. Como ejemplo, se puede citar a la
316 Francisco Perfectti
variedad Golden yellow del azafrn de flor Crocus fla- aves adaptado a diferentes tamaos de semillas) y para
vus. Esta variedad es realmente una especie (2n=14) ori- las preferencias de apareamiento (apareamiento clasifica-
ginada por anfiploida al hibridar C. flavus (2n=8) y C. do positivo dependiendo de un rasgo fenotpico, e.g., co-
angustifolius (2n=6). lor del plumaje en el caso de un ave), puede producirse la
especiacin sin recurrir a una seleccin muy intensa con-
Especiacin por cambio de tipo de reproduccin tra los fenotipos intermedios. En estos modelos, la aso-
ciacin (desequilibrio de ligamiento) entre preferencia de
La aparicin de lneas asexuales a partir de poblacio- hospedador y el carcter adaptativo es incrementada por
nes sexuales conduce inmediatamente a la independencia seleccin, conduciendo al aislamiento sexual entre las
evolutiva y puede considerarse un tipo de especiacin incipientes subpoblaciones. El motor de la especiacin
simptrica instantnea. La reproduccin asexual puede es la seleccin disruptiva, debida a la competencia intra-
producirse de diversas formas, bsicamente mediante la especfica por un recurso, y la seleccin sexual. Los ca-
generacin de nuevos organismos a partir de clulas sos de especiacin en peces que habitan en lagos de crte-
somticas (reproduccin vegetativa), mediante el desa- res (Schliewen et al. 1994) y de radiacin adaptativa pa-
rrollo de semillas a partir de vulos no fecundados recen ajustarse a estos modelos.
(agamospermia) o mediante el desarrollo a partir del vu- Gavrilets (2000) ha propuesto un modelo terico don-
lo, con la necesidad del gameto masculino, pero sin que de la evolucin de barreras reproductivas esta impulsada
ste aporte material gentico (pseudogamia). La mayora por conflicto sexual. El conflicto sexual puede aparecer
de las especies que utilizan estos sistemas, al menos en cuando existen caractersticas que incrementan el xito
plantas, proceden de eventos de hibridacin. Una vez que reproductivo en un sexo y al mismo tiempo disminuyen
se ha establecido una especie de este tipo, los individuos la eficacia biolgica en el otro. En este modelo, la posibi-
pueden divergir va mutaciones somticas, formando gru- lidad de especiacin incrementa con el tamao de pobla-
pos de microespecies. cin. La especiacin que sigue habitualmente a la coloni-
Especies asexuales aparecen tanto en animales como zacin de nuevos hbitats (radiacin adaptativa) y la ri-
en plantas, comprendiendo, sin pretender ser exhaustivos, queza de especies en ambientes ricos en recursos podra
algunos lagartos, salamandras, peces, planarias e insec- explicarse por la aparicin de barreras reproductivas de
tos, pero sobre todo angiospermas y algunos helechos. tipo sexual provocadas por conflicto sexual en poblacio-
nes aloptricas o periptricas de tamao grande.
El estudio gentico de la especiacin se ha centrado El aislamiento postzigtico puede tener una base g-
en el anlisis del aislamiento reproductivo, ya que bajo el nica o cromosmica. El resultado en ambos casos es que
concepto biolgico de especie, el aislamiento es el factor los hbridos tendrn disminuida su eficacia biolgica con
clave. Adems, una vez que el aislamiento se ha comple- respecto a los parentales. Pero si el proceso de especia-
tado, los siguientes procesos no formaran parte del pro- cin es un fenmeno continuo, cmo no se forman ge-
ceso de especiacin. Bajo esta perspectiva, el estudio de notipos intermedios?, cmo se puede producir la espe-
la gentica de la especiacin debe centrarse en los proce- ciacin, el salto de un pico adaptativo a otro, sin pasar por
sos que se producen durante el desarrollo de las primeras un estadio intermedio de menor eficacia biolgica?
barreras que impiden el flujo gentico. La respuesta fue encontrada por Dobzhansky (1937)
y Muller (1942) que observaron que si las incompatibili-
Aislamiento prezigtico dades dependen de dos o ms genes, la esterilidad o
inviabilidad de los hbridos puede evolucionar sin pasar
Los estudios genticos sobre el aislamiento prezigtico por pasos no adaptativos. Supongamos que una especie
han incidido bsicamente en la aparicin de aislamiento ancestral fuese de genotipo aabb para dos loci. Una mu-
sexual. Si en dos poblaciones hay divergencia para los tacin puede hacer que aparezcan individuos Aabb y por
caracteres masculinos y para las preferencias mostradas deriva o seleccin que una poblacin pase a ser AAbb
por las hembras, podra llegar a producirse aislamiento (Fig. 5). Igualmente, en otra poblacin diferente puede
como un subproducto de la evolucin de estas preferen- aparecer un nuevo alelo B que puede fijarse dando lugar a
cias. As, por ejemplo, las hembras del pez Poecilia una poblacin aaBB. Ambas combinaciones genticas
reticulata prefieren a los machos de la misma poblacin pueden funcionar sin problemas en dichas poblaciones.
local antes que a machos de otras poblaciones. Sin embargo, si ambas poblaciones entran en contacto,
Recientemente se han propuesto varios modelos te- los hbridos AaBb pueden sufrir esterilidad o inviabilidad,
ricos que recogen la posibilidad de especiacin rpida puesto que esa combinacin no ha estado nunca antes en
mediante apareamiento clasificado. Los modelos de Diec- contacto y no ha estado sometida a optimizacin por se-
kmann y Doebely (1999) y Kondrashov y Kondrashov leccin. La caracterstica fundamental de este aislamien-
(1999) se aplican a casos de especiacin simptrica y pro- to postzigtico es que est basado en la epistasis de genes
ponen que si existen varios loci para los caracteres ecol- complementarios. Es decir, un alelo que en un acervo
gicos (adaptacin a un recurso, e.g. tamao de pico en gentico concreto no produce ningn efecto deletreo,
CAPTULO 18: ESPECIACIN: MODOS Y MECANISMOS 317
La Regla de Haldane
Aabb aaBb En 1922, J.B.S. Haldane propuso una generalizacin
que se ha confirmado en la mayora de los casos estudia-
dos. A saber, cuando existe algn tipo de incompatibili-
dad gentica entre especies manifestada como la esterili-
aabb dad o inviabilidad de algn sexo en la progenie hbrida,
sta se produce preferentemente en el sexo heterogamti-
co. La Regla de Haldane parece cumplirse en aves y lepi-
Figura 5. Diagrama describiendo el proceso de formacin de dpteros (con hembras heterogamticas) y en mamferos
las incompatibilidades entre genes complementarios (Mode- y Drosophila (con machos heterogamticos), que son los
lo Dobhansky-Muller). A partir de una poblacin aabb pue- grupos de especies ms estudiados con respecto a esta
den derivarse dos poblaciones diferentes que tengan genotipos generalizacin, aunque tambin se han encontrado en
AAbb y aaBB. En los individuos hbridos entre estas dos po- otros taxones (para un sumario puede consultarse Laurie
blaciones los genes A y B pueden ser incompatibles, puesto 1997).
que estos genes nunca han sido puestos a prueba anterior- La generalizacin de Haldane parece hacer referencia
mente. a un fenmeno causado por mltiples factores biolgicos
y diferentes mecanismos genticos (Orr 1997). Las teo-
ras ms importantes que intentan explicarla son la del X
puede producirlos cuando interacciona con genes de otro rpido, la del macho rpido y la de la dominancia. La
fondo gentico. La letalidad o esterilidad de un gen de- primera de estas teoras pone el nfasis en la existencia de
pende del fondo gentico donde se exprese. un mayor nmero de loci relacionados con la esterilidad
Este tipo de inviabilidad hbrida se han encontrado en masculina en el cromosoma X. Estos genes evoluciona-
plantas de los gneros Mimulus (Cristie y Macnair 1984), ran ms rpidamente que los loci relacionados con la es-
Crepis (Hollingshead 1930) y Gossipium (Gerstel 1954). terilidad femenina. La segunda teora propone que la Re-
En animales, se han encontrado en los grupos de gla de Haldane refleja la evolucin rpida de los factores
Drosophila repleta (Carvajal et al. 1996), Drosophila de esterilidad masculina como resultado de seleccin
virilis (Orr y Coyne 1989) y Drosophila melanogaster sexual o bien por una especial susceptibilidad de la esper-
(Cabbot et al. 1994), as como entre especies del gnero matognesis comparada con la ovognesis. Sin embargo,
Nasonia de avispas parasitoides (Gadau et al. 1999). los procesos que inciden en la espermatognesis masculi-
Los genes involucrados en estas incompatibilidades na no pueden explicar la aplicabilidad de la regla a gru-
actan como parcialmente recesivos, es decir, reducen la pos como las aves, con determinismo sexual ZZ/ZW. Por
eficacia biolgica cuando aparecen en homozigosis o en ltimo, la Regla de Haldane puede reflejar que la mayora
hemizigosis, pero no en heterozigosis. En Drosophila por de los genes involucrados en la eficacia biolgica de los
ejemplo, las hembras hbridas entre dos especies suelen hbridos sean parcialmente recesivos, por lo que nica-
ser viables si portan los dos cromosomas X de ambas es- mente causarn efectos cuando se hallen en hemizigosis
pecies, pero son inviables cuando los dos cromosomas X en el sexo heterogamtico. A esta hiptesis se la ha deno-
proceden de slo una de las especies. minado teora de la dominancia y parece explicar razona-
Aunque hay estudios que demuestran que los factores blemente bien los casos de inviabilidad hbrida.
implicados en la inviabilidad y/o esterilidad de los hbridos Aunque ninguna de las teoras puede explicar todos
pueden ser numerosos (e.g. Naveira y Fontdevila 1991), los patrones de esterilidad e inviabilidad que se han des-
muy pocos son los genes implicados en la especiacin crito, los datos experimentales parecen indicar que la teo-
que han sido completamente caracterizados. El modelo ra de la dominancia junto con la del macho rpido pue-
Dobzhansky-Muller no indica nada acerca de la naturale- den ofrecer una explicacin general de este patrn.
za de los loci implicados, pero, en principio, los genes
relacionados con el desarrollo y los genes reguladores
sern los mejores candidatos a ser genes de especiacin. Las causas de la especiacin
As, OdysseusH, uno de los ms de cien genes relaciona-
dos con la esterilidad de los machos en Drosophila y el Qu causa la divergencia entre poblaciones y la apa-
nico caracterizado, codifica para una protena relaciona- ricin de nuevas especies? En principio, las incompatibi-
da con factores de transcripcin hometicos (Ting et al. lidades de tipo Dobzhansky-Muller pueden aparecer bajo
1998). En peces de la especie Xiphophorus maculatus, la cualquier tipo de situacin poblacional, siendo nicamente
expresin del gen Tumor, ligado al cromosoma X, est necesaria la separacin entre las poblaciones debida a
regulada por un gen supresor autosmico. Sin embargo, barreras o mecanismos de aislamiento. Esta separacin
318 Francisco Perfectti
puede ser tanto geogrfica, como etolgica o ecolgica. jeros que coinciden con los genotipos que no pertenecen
El tipo ms ampliamente documentado de especiacin, la al grupo anterior de los bien adaptados. Gavrilets (1999)
geogrfica, propone que la especiacin es un subproducto ha demostrado mediante simulaciones tericas que una
de la divergencia evolutiva entre poblaciones sometidas a rpida especiacin puede producirse en estos paisajes
aislamiento en parajes geogrficos diferentes y, en princi- adaptativos por la propia dinmica evolutiva de las po-
pio, tanto la mutacin, como la deriva gentica o la selec- blaciones subdivididas en muchas poblaciones pequeas.
cin natural pueden causar esta divergencia. Ms an, La divergencia necesaria para producir independen-
todos estos factores pueden actuar al mismo tiempo. Ade- cia evolutiva tambin puede ser impulsada por seleccin
ms, la divergencia puede estar acelerada si la adaptacin natural. La seleccin disruptiva/diversificadora puede es-
a nuevos hbitats implica cambios genticos importantes. tar implicada en prcticamente todos los tipos de
Diversos tipos de especiacin, como por ejemplo la especiacin, teniendo un papel preponderante en ciertos
periptrica, requieren poblaciones pequeas, y es conoci- tipos de especiacin aloptrica y simptrica. Cuando las
do que los efectos de la deriva gentica son mayores en poblaciones quedan separadas geogrficamente se dan las
este tipo de poblaciones. As mismo, los eventos de colo- condiciones para que la adaptacin al ambiente pueda
nizacin de nuevos parajes suelen implicar un nmero seguir un curso diferente en cada poblacin, implicando
muy reducido de individuos, lo que supone una pequea as la modificacin de distintos genes. Como consecuen-
proporcin de la diversidad gentica de la especie origi- cia, la especiacin sera un subproducto de la unin de
nal. En las pequeas poblaciones originadas por estos dos factores: separacin y adaptacin.
sucesos de colonizacin o, en general, en poblaciones La evitacin de la competencia por un recurso, la ex-
perifricas, no aparecen representados todos los alelos plotacin de nuevos recursos, el evitar parsitos o com-
existentes en la poblacin original. Estas situaciones pue- petidores interespecficos, etc., pueden ser el motor de la
den conducir a una rpida divergencia con respecto a la divergencia y la posterior especiacin. La especializacin
poblacin original. A este cambio en las frecuencias en nuevos recursos puede considerarse un caso particular
gnicas con respecto a la poblacin original (bsicamente de seleccin disruptiva que puede conducir a especiacin.
una reduccin en la diversidad gentica, pero tambin un Las poblaciones gallegas del bgaro Litorina saxatilis pro-
aumento en frecuencia de alelos raros) se la ha denomina- porcionan un ejemplo de especiacin promovida por se-
do efecto fundador y puede ser un factor importante en la leccin diversificadora. Dos ecotipos de esta especie ha-
especiacin aloptrica de tipo II. bitan la costa. La parte superior de la zona intermareal
La deriva gentica tambin ha sido involucrada en la esta ocupada por la forma ms robusta, mientras que una
llamada especiacin por cambio de pico (tambin llama- forma ms pequea y frgil habita la zona inferior, ambas
da revolucin gentica o transiliencia). Para que una po- adaptadas a las diferentes condiciones de la zona
blacin cambie de un pico adaptativo a otro tiene que intermareal. Los dos ecotipos forman una estrecha zona
cruzar un valle que, en principio, implica una reduccin hbrida de apenas un metro, donde aparecen algunos
en la eficacia biolgica. La seleccin natural no podr hbridos, aunque en general existe apareamiento clasifi-
conducir a una poblacin a travs de este valle adaptativo, cado positivo que mantiene la diferenciacin entre las dos
pero la deriva gentica si podr cambiar la configuracin formas (Roln-lvarez et al. 1997). Los dos ecotipos de
gentica de una poblacin hasta situarla al otro lado del una misma poblacin son genticamente ms parecidos
valle, donde la seleccin la conducir hasta un nuevo pico que los ecotipos similares de poblaciones diferentes se-
adaptativo. Sin embargo, este tipo de modelo de apari- paradas por pocos kilmetros. Ambos ecotipos pueden
cin de especies ha sido muy criticado por la dificultad haber surgido simptricamente en diferentes localidades
que entraa cambiar de pico adaptativo. La metfora de (por evolucin paralela), o bien por divergencia aloptrica.
un paisaje adaptativo con valles y crestas (zonas de baja y En este ltimo caso, la poca diferenciacin gentica entre
alta eficacia biolgica respectivamente) ha contribuido al ambas formas se debera al flujo gentico entre ambos
rechazo de este tipo de especiacin y que el modelo de ecotipos en el posterior contacto secundario. Aunque an
cambio de pico (la teora del shifting-balance de Wright) no est completamente dilucidado si estamos frente a un
se considere posible, pero poco probable debido a las es- caso de especiacin simptrica o micro-aloptrica, lo que
trictas condiciones para su desarrollo. Nuevos modelos s parece claro es que la divergencia promovida por espe-
que han substituido el simil de un espacio tridimensional cializacin es el motor de la especiacin en esta especie
por paisajes adaptativos de mltiples dimensiones estn de bgaro.
cambiando nuestra percepcin de la especiacin, de he- La seleccin sexual puede ser un factor preponderan-
cho el problema de atravesar un valle adaptativo para ir te en la aparicin de barreras etolgicas de aislamiento y,
a otro pico adaptativo puede no existir cuando se consi- por tanto, ser un agente causal de especiacin, como ha
deran mltiples dimensiones (Gavrilets 1997). Este mis- sido propuesto para explicar la divergencia en simpatra
mo autor ha descrito un paisaje adaptativo agujereado de varias especies de peces cclidos en el lago Victoria,
como un paisaje adaptativo donde los genotipos bien adap- cuyos machos, aunque con casi idntica morfologa, pre-
tados (con eficacia biolgica alta) son poco frecuentes sentan coloraciones nupciales distintivas (Seehausen y van
pero forman un continuo que se expande a travs de todo Alphen 2000).
el espacio genotpico. Una imagen tridimensional de este Si las preferencias para el apareamiento difieren entre
paisaje sera el de una superficie plana con muchos agu- poblaciones animales, inmediatamente podramos estar
CAPTULO 18: ESPECIACIN: MODOS Y MECANISMOS 319
ante un tipo de barrera etolgica, y si, adems, se produce que C. lingulata se ha originado a partir de C. biloba por
un cambio en la genitalia debido a estas preferencias, se un suceso muy rpido de especiacin catastrfica al
tratara de un tipo de barrera mecnica. La seleccin sexual producirse esos cambios cromosmicos. Al ser especies
ha conducido en muchos insectos a diferencias poblacio- que pueden autofecundarse, la persistencia de estas nue-
nales en la genitalia masculina y/o femenina, as como en vas reordenaciones cromosmicas esta asegurada, y es por
el tipo de espermatozoides y de protenas de la glndula esta razn por la que se piensa que este modo de
accesoria. Adems de este tipo de barreras prezigticas, especiacin puede haber sido ms comn en plantas.
hay evidencias de que la seleccin sexual puede estar La hibridacin, como se coment anteriormente, es
implicada en la aparicin de aislamiento postzigtico en un factor causal de especiacin bien conocido y que ha
forma de esterilidad hbrida (Wu et al. 1996). Hay prue- producido multitud de especies, sobre todo en el reino
bas de que la esterilidad hbrida masculina ha evolucio- vegetal (Arnold 1997). Sin embargo, y si nos atenemos a
nado ms rpidamente que la femenina en Drosophila, en los casos descritos, la hibridacin ha producido un nme-
mosquitos del gnero Aedes y en sapos del gnero Xeno- ro reducido de eventos de especiacin en animales. Para
pus, y de que, en general, los genes masculinos relaciona- que se produzca hibridacin entre especies animales se
dos con la reproduccin tambin evolucionan ms rpi- requiere un alto grado de similitud gentica y etolgica,
damente gracias a la seleccin sexual y por tanto pueden de compatibilidad de los gametos y de concordancia de
estar implicados en un mayor nmero de incompatibili- las genitalia de ambas especies. Puesto que en animales
dades epistticas del tipo Dobzhansky-Muller (Orr y Pres- las tasas evolutivas de estos rasgos son elevadas debido a
graves 2000). la accin de la seleccin sexual, cabe esperar que la
Un ejemplo de que la seleccin sexual puede ser un especiacin por hibridacin en animales no sea un fen-
factor importante de especiacin lo encontramos en el meno especialmente habitual y que est restringido a es-
papamoscas Phylloscopus trochiloides, un pequeo pja- pecies donde no hay gran divergencia en caracteres rela-
ro que habita en los bosques de gran parte de Asia. Esta cionados con el apareamiento.
especie forma lo que se ha dado en llamar una especie en Los elementos genticos egostas tambin pueden es-
anillo. Las poblaciones de este pjaro parecen haber se- tar involucrados en el desarrollo de aislamiento entre po-
guido una expansin desde el sur de Asia en dos rutas blaciones. De entre estos elementos, los factores de im-
diferentes, hacia el nordeste y hacia el noroeste, rodeando pulso meitico (meiotic drive) pueden ser considerados
la meseta tibetana. Actualmente ambas ramas se han en- los mejores candidatos (Frank 1991). Estos elementos no
contrado en Siberia, formando un contacto secundario, siguen las reglas mendelianas y suelen transmitirse a la
donde aparecen dos formas en simpatra que se diferen- progenie con mayor eficacia, consiguiendo as, por tanto,
cian en la estructura del canto y que estn reproductiva- aumentar en frecuencia. Como contrapartida, suelen pro-
mente aisladas (Irwin et al. 2001). Ambas formas estn vocar una disminucin en la eficacia biolgica de los por-
unidas por un continuo de poblaciones que muestran va- tadores, con lo que se crean las condiciones para que sur-
riacin continua para diversos caracteres fenotpicos que jan genes supresores de su actividad. Cuando se produ-
son usados en el cortejo y defensa del territorio. La es- cen cruzamientos entre especies relacionadas, estos fac-
tructura del canto parece haber estado sometida a presio- tores de impulso meitico pueden quedar liberados de
nes selectivas hacia una mayor complejidad, lo que ha la presencia de supresores y provocar la inactivacin de
conducido a divergencia en los cantos, de tal forma que los gametos que no los portan, tal y como se ha compro-
las poblaciones siberianas en simpatra no se reconocen bado en cruzamientos entre individuos de diversas pobla-
entre s como conespecficas. La divergencia en el canto ciones de D. simulans. En los machos los gametos porta-
parece haber sido producida por seleccin sexual. Por dores del cromosoma X son inactivados por factores de
contra, otros rasgos, como el tamao corporal, parecen impulso meitico presentes en el cromosoma Y, y los ga-
haber seguido una evolucin paralela o convergente sin metos portadores de este ltimo cromosoma son inactiva-
acumular grandes diferencias. dos por factores presentes en el X, conduciendo as a la
La aparicin de reordenaciones cromosmicas tam- esterilidad de los machos. Aunque el papel de estos ele-
bin ha sido propuesta como causa de especiacin al ac- mentos en la especiacin es an hipottico, cada vez re-
tuar como barreras postzigticas. En los individuos sulta ms plausible su papel en el aislamiento postzigti-
heterozigotos para estas anomalas (principalmente co (Orr y Presgraves 2000). Los elementos transponibles
translocaciones recprocas) se induce la formacin de tambin han sido candidatos a estar involucrados en el
multivalentes que habitualmente producen segregaciones aislamiento postzigtico. Sin embargo, no hay evidencias
anmalas durante la meiosis, reduciendo la fertilidad o claras de ello, ms all de la disgnesis hbrida que apare-
provocando que los hbridos sean estriles. El ejemplo ce en Drosophila al cruzar lneas con y sin elementos
clsico de especiacin por reordenaciones cromosmicas transponibles P.
procede del mundo vegetal. Clarkia lingulata es una es- Otro elemento que puede promover la especiacin es
pecie de primavera de muy restringida distribucin, al la presencia de organismos endosimbiontes, como las bac-
habitar nicamente en un barranco en California. Esta terias del gnero Wolbachia que habitan dentro de clulas
especie difiere en la forma de los ptalos, en varias del tracto reproductivo de una gran variedad de insectos,
translocaciones y en una inversin de la que parece ser su crustceos, nematodos y caros. Wolbachia puede produ-
especie progenitora, C. biloba. Lewis (1973) ha sugerido cir diversos efectos en sus hospedadores, desde feminiza-
320 Francisco Perfectti
cin a partenognesis, pasando por incompatibilidad cito- medio o est causada por seleccin sexual o conflicto ge-
plasmtica. Esta ltima parece estar relacionada con la ntico? A qu tasas se producen los diferentes procesos
aparicin de barreras entre poblaciones, puesto que la in- de especiacin? Son procesos principalmente rpidos o
compatibilidad citoplasmtica provoca que los aparea- lentos? Cmo de importante es la especiacin simptri-
mientos entre machos infectados y hembras sin infectar ca? Conocemos an muy poco de la arquitectura gentica
no produzcan descendencia. Aunque la incompatibilidad que causa la letalidad o inviabilidad hbrida, y adems
citoplasmtica es habitualmente unidireccional, se han estos datos derivan de muy pocos organismos. El papel
descrito recientemente algunos casos de incompatibilidad de las zonas hbridas y del reforzamiento sigue siendo un
bidireccional, lo que implica la aparicin de una barrera tema muy discutido. Sin embargo, nuevos y fascinantes
reproductiva total entre dos poblaciones. Uno de los ca- datos, como los proporcionados por el papel del conflicto
sos mejor estudiados implica a dos especies de la avispa gentico, los elementos egostas y los endosimbiontes,
parasitoide Nasonia: N. giraulti y N. longicornis, ambas estn cambiando el modo de analizar y entender los pro-
infectadas por Wolbachia. Si se cruzan estas dos especies cesos de especiacin. Aunque la imagen clsica de que
habitualmente no se produce progenie. Pero si estas avis- las especies surgen como el subproducto de la evolucin
pas son tratadas con antibiticos que eliminen la bacteria, de poblaciones en alopatra sigue siendo dominante, otros
los cruzamientos producen progenie frtil, sin sntomas tipos de especiacin, sobre todo la simptrica, pueden
de inviabilidad de los hbridos, indicando que entre estas adquirir mayor preponderancia conforme se analizan ms
dos especies de avispas, el aislamiento ha sido provocado profundamente los datos que nos brinda la naturaleza.
por esta bacteria endosimbionte antes que por otras barre-
ras pre o postzigticas (Bordenstein et al. 2001). Agradecimientos
Todava hay grandes lagunas en nuestro conocimien-
to de la especiacin: Cunta especiacin es causada por Agradezco a los Drs Alberto Tinaut, Josefa Cabrero y
la divergencia de las poblaciones sometidas a mutacin y Manuel Soler sus comentarios y sugerencias.
deriva y cunta se debe a los procesos de adaptacin al
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Lecturas recomendadas
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hibridacin y la introgresin en la evolucin de plantas y animales. Se estudian las barreras naturales que existen frente a la hibrida-
cin, y el papel de esta en la aparicin de nuevos linajes y de innovaciones evolutivas.
(2) OTTE, DANIEL y ENDLER, JOHN A.(Eds.). 1989. Speciation and its Consequences. Sinauer, Sunderland, MA. Este volumen
recoge revisiones sobre todos los aspectos del proceso de especiacin, haciendo especial nfasis en los conceptos de especie, las
zonas hbridas, la biogeografa del proceso de especiacin y sus consecuencias.
(3) HOWARD, DANIEL J. y BERLOCHER, STEWART H. 1998. Endless Forms: Species and speciation. Oxford University Press.
New York. Este libro rene la ms reciente aproximacin a este campo. Con un enfoque parecido al anterior libro, el nfasis se
coloca en los conceptos de especie y tipos de especiacin, la naturaleza de las barreras reproductivas y las fuerzas que promueven la
especiacin.
(4) Trends in Ecology and Evolution. 2001. 16 (7, June). Special issue: Speciation. Nmero especial sobre especiacin de la revista con
mayor ndice de impacto en ecologa y evolucin. Rene revisiones muy actualizadas.
Captulo 19: MACROEVOLUCIN
Los fenmenos evolutivos que afectan a especies y taxones de nivel superior, que por su escala temporal se
estudian a travs de los fsiles, se incluyen en la denominacin general de macroevolucin. Tras hacer un breve
resumen de cmo son las vas de fosilizacin ms comunes, en este captulo repasamos las ideas actuales sobre los
procesos evolutivos que slo pueden ser interpretados a partir del registro fsil. Analizamos las pautas de cambio
morfolgico que se observan a lo largo del tiempo geolgico y las explicaciones alternativas sobre la estabilidad y el
cambio en la morfologa que se aprecian en distintos ejemplos. Tambin se tratan las variaciones reconocidas dentro
del incremento global de la diversidad taxonmica a lo largo de la historia de la vida, as como algunas pautas
generales observables en la historia evolutiva de los taxones superiores. En otro apartado resumimos los conoci-
mientos sobre los fenmenos de extincin, tan significativos desde el punto de vista evolutivo como los de aparicin
de nuevos taxones. Se abordan las pautas de extincin observables en el registro fsil, la definicin y reconocimien-
to de las extinciones en masa, su posible carcter selectivo y sus causas ms probables, describiendo brevemente
algunos ejemplos concretos. Por ltimo, resaltamos el carcter positivo de las extinciones en masa, ya que en las
etapas inmediatamente posteriores de la historia de la vida tuvieron lugar radiaciones adaptativas, es decir la apari-
cin de una gran variedad de morfologas, que han producido buena parte de la disparidad y diversidad del mundo
orgnico que conocemos. Muchos ensayos evolutivos que han generado diseos orgnicos radicalmente distintos de
los precedentes slo han sido posibles en condiciones de baja intensidad de interacciones, debidas a la desaparicin
de muchos componentes de las comunidades previas durante una extincin en masa.
cin. No obstante, si hay elementos del cuerpo resisten- el que vivieron. Ms an, los procesos de fosilizacin
tes, como los tejidos mineralizados o los formados por suelen conllevar perodos relativamente extensos previos
determinados compuestos como lignina, esporopolenina, al enterramiento, con transporte o simple permanencia en
etc., pueden acabar enterrados y, una vez incorporados en el lugar de origen, lo que implica en muchos casos que
algn tipo de sedimento, sufrir cambios de composicin acaben enterrados y fosilizados juntos los restos de indi-
qumica o mineralgica hasta llegar a nosotros como com- viduos que vivieron en tiempos y espacios distintos. Si se
ponentes un tanto especiales de la corteza terrestre. Du- observan comunidades actuales, los porcentajes de orga-
rante un proceso de fosilizacin (llamado tambin proce- nismos con estructuras esqueletales con elevado poten-
so tafonmico), como el descrito, suele modificarse nota- cial de fosilizar no superan el 30-40 %. La gran mayora
blemente la informacin sobre las caractersticas biolgi- de los restos esqueletales producidos, por otra parte, se
cas del organismo productor de los restos fsiles. La de- destruye por actividad biolgica o procesos fsico-qumi-
gradacin de los tejidos ms blandos supone su prdida y, cos antes de ser enterrados.
al mismo tiempo, una disgregacin de los elementos ana- En el conjunto del registro fsil tienen gran importan-
tmicos ms resistentes que suelen estar unidos por los cia yacimientos (cuerpos de roca determinados) en los que
tejidos ms fciles de degradar. Los elementos ms resis- por diversas causas se ha dado una preservacin excep-
tentes pueden verse afectados por la accin de otros orga- cional y quedan conservados tejidos blandos que normal-
nismos, por procesos fsico-qumicos como meteorizacin mente se habran descompuesto; es decir, la degradacin
o disolucin, arrastre por corrientes, etc., antes de ser en- de la materia orgnica (necrolisis) se vio interrumpida en
terrados. Por ejemplo, los huesos de un herbvoro cazado algn momento durante el proceso de fosilizacin. Entre
por un carnvoro son separados y mordidos por una se- los mltiples casos de preservacin excepcional pueden
cuencia de carnvoros y necrfagos; pueden ser pisotea- citarse los mamferos englobados en asfalto o hielo, o los
dos y rotos por stos u otros animales; quedan a la intem- insectos englobados en resina (mbar). No obstante, los
perie y sufren desecacin, alteracin y disolucin; y, por yacimientos excepcionales de mayores dimensiones se
ltimo, estos procesos pueden ir acompaados de despla- han producido por enterramiento rpido de los organis-
zamientos y los restos pueden acabar transportados por mos vivos o por la existencia de condiciones anaerbicas
cursos de agua. No es infrecuente que, tras un primer en- en el fondo de un lago o del mar, sobre los sedimentos en
terramiento en los sedimentos de un ro o en los del fondo los que se produce el enterramiento. Las asociaciones de
del mar, haya una posterior exhumacin que deja expues- fsiles con preservacin de tejidos blandos, a pesar de su
tos los restos a nuevos procesos de meteorizacin y arras- distribucin espordica sobre la superficie de la Tierra y a
tre. Cuando el enterramiento es definitivo, los restos su- lo largo del tiempo geolgico, proporcionan una valiosa
frirn, como componentes de los sedimentos que los con- documentacin sobre formas de vida del pasado, que hu-
tienen, los cambios petrolgicos que conducen a la for- biese escapado a nuestro conocimiento a travs de los pro-
macin de las rocas de las que finalmente son parte inte- cesos de fosilizacin ms comunes.
grante. Esto ltimo significa que puede variar su compo- A pesar de las limitaciones que todas las modificacio-
sicin qumica y su composicn mineralgica, pueden nes que acabamos de resear brevemente pueden intro-
disolverse parcial o totalmente, cementarse a otras part- ducir en la capacidad del registro fsil para darnos una
culas de la roca, etc. visin de la vida en el pasado, como sealamos en la in-
Muchos seres vivos generan y se desprenden de ele- troduccin, los fsiles son la mejor fuente de informacin
mentos que pueden preservarse como fsiles sin que su sobre la historia evolutiva en la Tierra. Conocer las limi-
productor muera previamente. Es el caso, por ejemplo, taciones impuestas por su propia naturaleza, por cmo se
del polen, esporas, frutos, hojas, etc., de las plantas y de genera el registro fsil, es simplemente el camino ms
las mudas de los artrpodos. Los restos as producidos adecuado para usar correctamente la informacin que pro-
seguirn procesos de fosilizacin similares a los arriba porciona.
descritos. En muchas circunstancias, la actividad de un
organismo queda registrada en los sedimentos o en los
restos de otros seres. Estas seales de actividad son fsi- La especiacin desde la perspectiva del registro fsil
les muy comunes y de muy variada naturaleza, como por
ejemplo las huellas de pisadas de dinosaurios, las galeras Tal como se analiza en otros apartados de este libro
dejadas por crustceos en los sedimentos del fondo del (ver Captulos 17 y 18), una especie biolgica, de acuer-
mar, o las muescas de descarnacin dejadas en los huesos do con el concepto de Mayr (1942), est constituida por
por los carnvoros y carroeros. grupos de poblaciones real o potencialmente interfecundos
Por lo anteriormente descrito en este esquemtico re- y que estn reproductivamente aislados de otros grupos.
sumen de cmo se desarrollan generalmente los procesos Este concepto, slo aplicable a organismos con reproduc-
de fosilizacin, parece evidente que slo una pequea cin sexual, implica que la formacin de nuevas especies,
parte de los componentes de una comunidad que haya la especiacin, es el resultado del desarrollo de aislamiento
vivido en algn momento del pasado han tenido posibili- reproductivo entre poblaciones que anteriormente eran
dades de preservarse como restos en el registro fsil. Ms interfecundas.
mermada an es la informacin que nos puede llegar de Como sealan Erwin y Anstey (1995), dentro de la
sus interacciones y sus relaciones con el medio fsico en biologa evolutiva, el fenmeno de la especiacin es par-
CAPTULO 19: MACROEVOLUCIN 325
ticularmente difcil de abordar por su escala temporal, es largo del tiempo geolgico a travs del registro fsil. Es-
decir, por el tiempo involucrado en la formacin de nue- tos autores plantearon que si las especies nuevas general-
vas especies. Por un lado, desde un punto de vista ne- mente se forman, de acuerdo con el modelo de Mayr
obiolgico pueden estudiarse los procesos que tienen lu- (1963), en poblaciones relativamente pequeas y perif-
gar entre o en el interior de poblaciones y a partir de ellos ricas, aisladas geogrficamente de las poblaciones mayo-
deducir cmo se puede alcanzar el aislamiento reproduc- res de la especie ancestral, las poblaciones intermedias,
tivo, sin que la consecucin de dicho aislamiento sea di- aquellas que reflejan los cambios sufridos durante el pro-
rectamente observable en poblaciones naturales. Por otro ceso de especiacin, difcilmente van a ser observables
lado, el registro fsil no suele tener ni la calidad ni la en el registro fsil, dado su escaso tamao y lo reducido
resolucin temporal necesarias para analizar los procesos de su distribucin geogrfica. Por el contrario, en dicho
poblacionales que llevan a la formacin de una nueva es- registro sern perceptibles las nuevas especies una vez ya
pecie y nicamente permite observar la aparicin de unas bien establecidas, con poblaciones de un cierto nmero
nuevas caractersticas morfolgicas en un conjunto de de efectivos y una amplia extensin geogrfica. Es decir,
ejemplares fsiles en un nivel estratigrfico determinado. las nuevas especies comenzarn a registrarse como fsi-
Desde la difusin de las ideas de Darwin, especial- les de un modo brusco, sin cambios morfolgicos gra-
mente tras la reformulacin de las teoras darwinistas en duales desde la especie predecesora.
la Sntesis Moderna en los aos treinta y cuarenta del si- Hay que recalcar que el modelo de equilibrio interrum-
glo XX, en el mundo de la Paleontologa se asumi que pido, al menos en su formulacin original, se refiere ex-
los cambios morfolgicos en un linaje de organismos a lo clusivamente a una escala de tiempo geolgico, a cmo
largo del tiempo geolgico se produciran poco a poco de se percibe la aparicin de especies nuevas en las rocas de
manera gradual. Estos cambios reflejaran el resultado de la corteza terrestre. El modelo de ningn modo niega la
la seleccin natural sobre las poblaciones de dicho linaje, posibilidad de que en los procesos intra e interpoblacio-
en las que sucesiva y gradualmente se veran favorecidos, nales que conducen a la formacin de nuevas especies
por las variaciones medio ambientales, determinados fe- haya cambios graduales, que estn recogidos en el mode-
notipos. En contra de la clara delimitacin que para las lo de Mayr (1963) que le sirve de partida. Es decir, una
especies coexistentes impondra el aislamiento reproduc- rpida aparicin de las nuevas especies desde una pers-
tivo, que separara y permitira definir especies coetneas pectiva geolgica puede implicar intervalos de tiempo de
(Mayr 1942), el ms prestigioso paleontlogo de la Snte- miles a centenares de miles de aos, en los que los cam-
sis Moderna, Simpson (1944), planteaba una continuidad bios evolutivos en el interior de las poblaciones han podi-
temporal de las especies de un mismo linaje. La diferen- do producirse de forma gradual. La aparicin brusca de la
ciacin de especies sucesivas sera puramente nominalis- nueva especie en el registro fsil es, por supuesto, tam-
ta, es decir un artificio taxonmico para poder manejar el bin compatible con otros modelos de especiacin distin-
continuo de variacin en el interior del linaje a lo largo tos del aislamiento geogrfico de poblaciones perifricas
del tiempo geolgico. Estos segmentos temporales, ar- (ver Captulo 18). Modelos basados en el aislamiento eco-
tificialmente definidos cuando el cambio morfolgico lgico o cambios genticos bruscos, como la aparicin de
acumulado es significativo para el taxnomo, recibieron poliploidas, pueden generar especies nuevas que se en-
el nombre de cronoespecie (Simpson 1961). cuentren como fsiles sbitamente sin formas de transi-
Las evidentes rupturas en las variaciones continuas cin previas.
dentro de un grupo de organismos fsiles, o si se quiere, Siguiendo con el modelo de Eldredge y Gould (1972),
la escasez de ejemplos en los que tales variaciones y de acuerdo con lo que segn estos autores se puede ver
morfolgicas continuas sean demostrables, se han expli- en especies fsiles, una vez que sus poblaciones se ex-
cado tradicionalmente por las rupturas y deficiencias del panden, la nueva especie no sufre cambios morfolgicos
registro fsil. Las lagunas estratigrficas (ausencia de se- significativos a lo largo del tiempo geolgico hasta su
dimentos de un intervalo temporal determinado) y la pre- extincin (morphologic stasis). Es decir, aunque la es-
cariedad de los procesos de fosilizacin seran responsa- pecie pueda presentar pequeos cambios o fluctuaciones
bles de que no se pueda ver un cambio morfolgico gra- en su morfologa, sta ser bsicamente estable durante
dual y continuo cuando se estudian los restos fsiles de el tiempo en que la especie tenga representantes vivos.
especies relacionadas y sucesivas, incluso si pertenecen a Como sealan Erwin y Anstey (1995), el modelo del
grupos de organismos con abundantes representantes f- equilibrio interrumpido que acabamos de exponer inclu-
siles. Estas rupturas debidas a las deficiencias del registro ye una serie de puntos, no necesariamente interdependien-
fsil, por otra parte, facilitaran la labor taxonmica por tes y con distintas posibilidades de ser contrastados. El
delimitar de un modo natural los segmentos incluidos punto ms discutible es la estrecha relacin que se plan-
en cada cronoespecie. tea entre cambio morfolgico y especiacin. Recordemos
A principios de los aos setenta, intentando combinar que para que se forme una nueva especie el requisito fun-
observaciones paleontolgicas con el modelo neobiol- damental es que se establezca aislamiento reproductivo
gico de especiacin ms aceptado, Eldredge (1971) y El- de una poblacin con respecto a poblaciones ancestrales.
dredge y Gould (1972) propusieron el modelo del equili- El aislamiento reproductivo no tiene por qu ir acompa-
brio interrumpido (punctuated equilibrium) para des- ado por diferenciacin morfolgica entre las poblacio-
cribir cmo se perciben las especies y la especiacin a lo nes de las correspondientes especies. De hecho, en el caso
326 Juan Carlos Braga y Pascual Rivas
los escarabajos estudiados por Coope (1979), a lo largo metros tamao medio (micras) tamao medio (micras)
de
del Cuaternario. Durante aproximadamente los ltimos poca sondeo 200 240 280 200 240 280
Tiempo
les van a estar restringidos a subconjuntos
de la especie y van a ser compensados o Anagnesis
amortiguados por cambios en otro sentido.
Cladognesis Estabilidad
El conjunto de la especie presentar una es- Especiacin Anagnesis
morfolgica
tabilidad morfolgica media resultante de
las mltiples variaciones en diversos senti-
dos de sus poblaciones componentes. Cambio morfolgico
Adems, la suposicin de que debe ha-
Figura 3. Tipos de pautas de cambio morfolgico asociado a especiacin a lo
ber cambio evolutivo continuo porque hay
largo del tiempo geolgico. Modificado a partir de Doyle (1996).
cambios continuos del medio fsico puede
ser muy simplista. Los cambios fsicos ms
importantes en el pasado reciente de nuestra historia geo- estenotpicas y especializadas, pero la modificacin y
lgica han sido los cambios latitudinales producidos por fragmentacin de hbitats que causan pueden desencade-
cambios climticos globales relacionados con las glacia- nar la formacin de poblaciones aisladas que pueden su-
ciones en el Cuaternario, a su vez controladas por oscila- frir cambios morfolgicos adaptativos junto a aislamien-
ciones de la insolacin debidas a variaciones en la rbita to reproductivo, dando lugar a un pulso de especiacin,
de la Tierra. Estos cambios han supuesto desplazamientos es decir a la formacin rpida de nuevas especies.
latitudinales de los cinturones climticos que han sido se- A modo de resumen, se puede decir que, aunque el
guidos por las especies variando su rea de dispersin (sis- equilibrio interrumpido sea la pauta predominante, el re-
tema acorden) o se han extinguido. Lo menos frecuente gistro fsil muestra ejemplos de varias modalidades de
ha sido un cambio evolutivo in situ para adaptarse a la cambio morfolgico evolutivo que resulta en especiacin.
llegada del cinturn climtico que se est trasladando. Estas modalidades son: cambio rpido y posterior estabi-
Este seguimiento del hbitat, reconocible en muchos ejem- lidad morfolgica (equilibrio interrumpido), sin y con ra-
plos de especies durante el Cuaternario (ltimos 2 millo- mificacin (cladognesis), y cambios graduales (anag-
nes de aos) puede haberse producido en otro tipo de cam- nesis) o cambios graduales combinados con estabilidad
bios ambientales y no slo en las modificaciones de los morfolgica, con y sin cladognesis (Fig. 3).
cinturones climticos. Representa una seleccin estabili-
zadora frente a un cambio ambiental y puede ser, junto al
modelo del equilibrio cambiante (shifting balance), la Tra de especies
causa principal de estabilidad.
En definitiva, el cambio microevolutivo es comn pero En el registro fsil es muy patente que la frecuencia
su acumulacin en tiempo geolgico no es inevitable, es de especiacin cambia de unos grupos de especies a otros.
evanescente y no tiene por qu acabar en especiacin. De acuerdo con Eldredge y Gould (1972), esta diferente
Lgicamente, para que un cambio termine en especiacin tasa de especiacin puede explicar las tendencias morfo-
debe darse aislamiento reproductivo que lo haga irrever- lgicas observables en el registro fsil de muchos grupos
sible. La formulacin original del modelo del equilibrio de organismos, sin necesidad de que ocurran cambios gra-
interrumpido supone un escenario geogrfico de la duales de larga escala temporal. Por ejemplo, la tenden-
especiacin, por medio de pequeas poblaciones aisladas cia de las especies de quidos a aumentar de tamao du-
del resto de las poblaciones de la especie ancestral. Las rante el Cenozoico se debe a que se ha producido ms
condiciones ambientales marginales pueden, a travs de especiacin de las formas de mayor talla a lo largo del
la seleccin natural, determinar cambios adaptativos para tiempo y las especies que han ido sobreviviendo son, por
esas poblaciones que acaben asociados a aislamiento tanto, ms grandes. La acentuacin de un determinado
reproductivo. En la prctica, dada la naturaleza de los pro- rasgo anatmico a lo largo de la historia evolutiva de un
cesos de fosilizacin, las posibilidades de preservacin linaje puede deberse, por consiguiente, a la aparicin di-
de restos de pequeas poblaciones son mnimas, por lo ferencial de especies que presentan dicho carcter, lo que
que este supuesto no es contrastable desde un punto de en su momento fue denominado por Stanley (1975) como
vista paleontolgico. Adems del aislamiento de pobla- seleccin de especies. Se debe plantear, no obstante, qu
ciones geogrficamente perifricas, Eldredge (1995) con- tipo de fenmenos subyacen tras una frecuencia diferen-
sidera que las rupturas ambientales mayores son otro con- cial de especiacin.
junto de circunstancias que pueden promover especiacin. En el ya clsico ejemplo de Vrba (1980, 1984), puede
De acuerdo con la hiptesis de los pulsos de renovacin reconocerse que en dos grupos de bvidos africanos di-
(turnover pulse hypothesis de Vrba 1985), la especiacin rectamente relacionados entre s, los Aepycerotini (impa-
va ligada a la extincin en los episodios de fuerte altera- las) y los Alcelaphini (us y afines), el nmero de espe-
cin de hbitats. Las grandes perturbaciones ambientales cies que han vivido en el Plioceno y Pleistoceno (ltimos
producen extincin, principalmente de las especies ms 5 millones de aos) o continan viviendo en la actualidad
CAPTULO 19: MACROEVOLUCIN 329
crecemos o cambiamos al mismo ritmo. As, el primer Aunque, por las razones antes aducidas, los ejemplos
diente les sale a unos nios antes que a otros, lo que esta- de gigantismo proporcionado son raros, el aumento de
blece heterocronas entre individuos de la misma pobla- tamao relacionado con otros procesos heterocrnicos a
cin, y las mujeres, en general, alcanzan la madurez sexual lo largo del tiempo geolgico, se puede observar en di-
y paran de crecer antes que los hombres, lo que es una versos linajes de organismos y es muy corriente entre los
heterocrona ligada al sexo entre dos grandes grupos o mamferos, lo que indica que es bastante comn que se
tipos de individuos. No obstante, desde el punto de vista seleccione el mayor tamao como rasgo favorable
paleontolgico se ha prestado atencin especialmente a (McNamara 1990). Esta tendencia al aumento de tamao
las heterocronas observables entre el desarrollo se denomin Ley de Cope y en su momento se consider
ontogentico de taxones afines, del mismo linaje, parti- un fenmeno generalizado en los procesos evolutivos. La
cularmente entre posibles ancestros y descendientes. El tendencia al aumento de tamao en el interior de un clado,
reconocimiento y caracterizacin de tales heterocronas no obstante, puede no deberse a ventajas directamente
se han utilizado para tratar de entender los procesos relacionadas con ese aumento, sino al hecho de que todos
involucrados en la evolucin desde los ancestros a los los grandes grupos suelen originarse a partir de formas
descendientes y, sobre todo, para trazar las relaciones de pequeas. El tamao grande est normalmente asociado a
parentesco a lo largo del tiempo, es decir las relaciones un cierto grado de especializacin y, en general, las for-
filogenticas. Como sealan McKinney y McNamara mas iniciales de un clado tienen un tamao medio menor
(1991), una gran cantidad de fenmenos evolutivos pue- que el conjunto de sus descendientes (Stanley 1973). Los
den explicarse por heterocronas y son muchos los ejem- sucesivos gneros de quidos en los ltimos 60 millones
plos en la literatura paleontolgica que describen pautas de aos o las distintas especies de elefantes en el Plioceno-
de cambios en la aparicin o modificacin de caracteres a Pleistoceno (ltimos 5 millones de aos) son ejemplos
lo largo del desarrollo ontogentico de los sucesivos com- tpicos de aumento de tamao en un linaje a lo largo del
ponentes de linajes de los ms diversos tipos de organis- tiempo geolgico.
mos, desde protistas a vertebrados. Las heterocronas ms frecuentes y ms fciles de re-
Para que tenga lugar una heterocrona debe producir- conocer con restos fsiles suponen cambios de forma junto
se un juego diferencial de tres componentes bsicos del a los de tamao y edad (Fig. 6). Si los adultos descendien-
desarrollo ontogentico: tiempo, tamao y forma (Alber- tes tienen, en un determinado carcter, el aspecto de los
ch et al. 1979). El componente tiempo se refiere a la edad juveniles de sus ancestros ha tenido lugar una pedomor-
de los organismos comparados en el anlisis de una deter- fosis. Suele ocurrir porque las tasas de modificacin de
minada heterocrona y frecuentemente la edad de referen- un carcter se reducen o su tiempo de formacin se acor-
cia suele ser la edad de la madurez sexual. En ejemplos ta. Si los adultos de los descendientes tienen modificacio-
fsiles, en algunos casos, es difcil saber la edad de los nes aadidas sobre un carcter determinado con respecto
individuos estudiados y slo puede estimarse la edad por a los ancestros o tienen rasgos nuevos adicionales se ha
el tamao, reduciendo a uno dos de los componentes de producido una peramorfosis. Generalmente se debe a que
las heterocronas antes mencionados (tiempo y tamao). aumentan las tasas de cambio o se alarga el tiempo de
No obstante, en muchos otros casos, la edad relativa de formacin del carcter (McNamara 1990).
los ejemplares que se comparan puede establecerse por Entre las pedomorfosis pueden, a su vez, distinguirse
lneas de crecimiento u otros rasgos de naturaleza peri- tres fenmenos (Fig. 6):
dica y dependientes del tiempo. 1.- Una prognesis ocurre cuando se acorta el tiempo
Si para una misma edad de madurez y sin modifica- de formacin o cambio de un determinado rasgo, gene-
ciones en la forma se producen cambios en el tamao, ralmente por una maduracin sexual precoz. Los ejem-
stos dan como resultado gigantes proporcionados y plos de prognesis son muy frecuentes entre los grupos
enanos proporcionados, es decir individuos ms gran- de invertebrados con un buen registro fsil, como
trilobites, equinoideos, bivalvos o ammonites. Es parti-
des y ms pequeos, respectivamente, que sus ancestros.
cularmente fcil de reconocer entre estos ltimos: los in-
Dado que las relaciones de crecimiento entre distintas di-
dividuos de una especie progentica presentan menor ta-
mensiones o rasgos en los seres vivos suelen ser alom-
mao que los de su potencial especie ancestral y, adems,
tricas, los cambios en el tamao raramente ocurren sin
sus conchas espiraladas son como las vueltas internas de
estar asociados a cambios de forma. Es decir, lo normal las conchas de stos ltimos.
es que los cambios de tamao vayan acompaados de cam- 2.- Una neotenia se produce cuando se reduce la tasa
bios en las proporciones relativas entre caracteres que de cambio a lo largo del desarrollo ontogentico y se man-
cuando crecen lo hacen con tasas de crecimiento distin- tienen en el adulto, para uno o varios caracteres, los ras-
tas. No obstante, se conocen asociaciones de fsiles do- gos juveniles de los ancestros. Aunque no tiene necesa-
minadas por formas enanas de determinadas especies y riamente que ocurrir para que tenga lugar una neotenia,
suelen estar relacionadas con condiciones ambientales suele, adems, retrasarse la edad de la madurez sexual y
desfavorables para dichas especies. As, por ejemplo, aso- los adultos descendientes son de mayor talla que los an-
ciaciones de foraminferos planctnicos enanos aparecen cestros. Un ejemplo muy conocido de neotenia son los
como resultado de condiciones oceanogrficas anmalas rasgos fsicos de los humanos con respecto a los del resto
(Naidu y Malmgren 1995). de los primates, incluidos nuestros ancestros (ver Captu-
332 Juan Carlos Braga y Pascual Rivas
Pedomorfosis Peramorfosis
Prognesis Hipermorfosis
A B C A B C D E
Postdesplazamiento Predesplazamiento
A B C B C D E
Neotenia Aceleracin
A B C A B C D E
edad edad
madurez del ancestro madurez del ancestro
Ancestro
A B C D
Figura 6. Tipos de heterocronas. A-F estadios del desarrollo ontogentico de un determinado carcter hasta su interrupcin. La
longitud de las barras implica tanto edad como tamao. Dibujado a partir de McNamara (1986).
lo 20). Los humanos presentamos caractersticas morfo- 3.- Un postdesplazamiento tiene lugar cuando el de-
lgicas de mono joven, tales como una elevada rela- sarrollo de un determinado carcter se inicia con retardo
cin de tamao de la cabeza con respecto al del cuerpo, con respecto al ancestro. Este tipo terico es muy difcil
bipedismo y una relativa escasez de pelo (Stanley 1981). de distinguir en fsiles ya que sus resultados son simila-
Los primates tienen estas caractersticas cuando son j- res a los de otros procesos de pedomorfosis y la tempori-
venes, pero las van perdiendo por sufrir modificaciones a zacin del inicio de la formacin del rasgo analizado sue-
lo largo de su desarrollo ontogentico, conforme van cre- le ser irreconocible.
ciendo y madurando: el tamao relativo de la cabeza dis- Las peramorfosis pueden producirse tambin por tres
minuye, pasan a utilizar las extremidades anteriores en la procesos distintos (Fig. 6):
marcha y la mayor parte de su cuerpo se cubre de pelo. 1.- Una hipermorfosis se produce cuando se retrasa la
Con respecto a nuestro ancestro primate, nosotros hemos edad de maduracin y durante este tiempo adicional de
ralentizado estas modificaciones en el desarrollo ontoge- desarrollo se aaden caracteres nuevos o contina la mo-
ntico. Aunque el tamao relativo de nuestra cabeza con dificacin de un rasgo morfolgico con respecto a los
respecto al de nuestro cuerpo disminuye desde que nace- ancestros. Los ejemplos de hipermorfosis son muy comu-
mos hasta que paramos de crecer, no lo hace tanto como nes en el registro fsil, especialmente entre los inverte-
en los otros primates; nuestro cuerpo se cubre tambin de brados cuyos esqueletos crecen principalmente por adi-
una cierta cantidad de vello segn vamos envejeciendo, cin de estructuras nuevas a lo largo del desarrollo
pero es menos abundante y ms localizado que en otros ontogentico, como ocurre en gasterpodos, bivalvos o
primates adultos y, por ltimo, con ms o menos fortuna, ammonites. En los ammonites las hipermorfosis son
mantenemos el bipedismo. As, el proceso evolutivo que identificables porque, junto a un aumento de tamao, los
ha dado lugar al Homo sapiens incluye, entre otros cam- individuos de la especie descendiente presentan conchas
bios, una neotenia con respecto a los posibles primates similares a las de sus ancestros pero con alguna nueva
ancestrales para determinados rasgos fsicos. Este retraso estructura aadida al final de la espira.
de la madurez morfolgica ha ido probablemente acom- 2.- Una aceleracin supone un incremento de las tasas
paado de un retardo en la madurez sexual y ha podido de cambio o formacin de caracteres con una edad de
facilitar otros rasgos humanos, como los largos periodos madurez similar. Este incremento del ritmo de cambio o
de dependencia de los progenitores, que pueden estar en modificacin implica que aparecen en los descendientes
la base de la evolucin cultural. rasgos ausentes en los predecesores. De nuevo, los inver-
CAPTULO 19: MACROEVOLUCIN 333
tebrados que forman su esqueleto por adicin de estruc- na en especies de braquipodos del Terciario, que sucesi-
turas proporcionan los mejores ejemplos. En el caso de vamente presentan en los individuos adultos un foramen
los ammonites, si se da una aceleracin los individuos de ms grande, caracterstico de los juveniles de la especie
la especie descendiente tienen conchas similares a las de originaria, al tiempo que, durante millones de aos, van
sus ancestros pero con algn rasgo aadido al final. La ocupando hbitats marinos ms someros.
diferencia con respecto a los ejemplos de hipermorfosis, No obstante, en un linaje pueden aparecer conjunta-
como el anteriormente mencionado, es que la edad de mente, a lo largo del tiempo geolgico, distintos tipos de
madurez, en este caso el tamao de la concha, es la mis- heterocronas para diferentes caracteres. En una misma
ma para ancestros y descendientes. lnea evolutiva pueden coexistir procesos de pedomorfis-
3.- Un predesplazamiento supone un inicio ms tem- mo y peramorfismo y cualquiera de ellos ser el resultado
prano de la aparicin de un carcter. Un ejemplo es el de los subtipos distintos anteriormente enumerados. Este
trazado de la primera sutura (sutura primaria) que corres- fenmeno se denomina heterocrona en mosaico (McNa-
ponde al primer septo de la concha de los ammonites tras mara 1990) y es un buen indicador de que los procesos
la cmara embrionaria. En los ammonoideos del Paleo- evolutivos ocurren sobre organismos cuyas morfologas
zoico (goniatites) dicha sutura es relativamente simple y resultan de la integracin de muchos caracteres, que pue-
trilobulada. Las sucesivas suturas de la concha, corres- den cambiar en direcciones dispares y con un cierto grado
pondientes a los septos que va formando el ammonideo de libertad, aunque se mantengan unos lmites de correla-
conforme crece, son ms complejas y tienen ms lbulos. cin en su desarrollo o construccin y su funcionalidad.
En las formas del Trisico (ceratites) la sutura primaria
tiene cuatro lbulos y en los ammonites del Jursico y
Cretcico los lbulos pasan a ser cinco. Es decir, en estos El origen de los taxones superiores
descendientes de los ammonoideos paleozoicos su pri-
mera sutura es como las suturas de estadios ontogenti- Independientemente de cual sea su posicin en la es-
cos ms avanzados en los goniatites. El rasgo sutura de cala taxonmica, en el mundo orgnico hay una serie de
ms de tres lbulos se ha pre-desplazado a estadios on- grupos monofilticos (filos entre los animales y divisio-
togenticos ms tempranos en los descendientes (Land- nes entre los vegetales, clases y ordenes, fundamental-
man 1988). No obstante, los predesplazamientos no son mente) que comportan una organizacin anatmica, un
fciles de caracterizar y son relativamente raros los ejem- diseo de construccin (bau-plan) claramente diferen-
plos en el registro fsil. ciado del de otros grupos de rango similar. Esta clara se-
Como puede deducirse, las peramorfosis representan paracin implica el que en la actualidad no haya formas
procesos de recapitulacin ontogentica. La recapitu- intermedias entre grupos, ausencia que puede extenderse
lacin fue considerada por Haeckel en el siglo XIX como al registro fsil. A estos grupos monofilticos, morfol-
un fenmeno generalizado y una regularidad del mundo gicamente bien diferenciados, los podemos denominar
orgnico, que este autor expres en su Ley Biogentica, colectivamente taxones superiores. El origen de tales gru-
durante mucho tiempo aceptada como una ley evolutiva. pos ha sido, y es en la actualidad, uno de los problemas
La formulacin ms conocida de esta ley es que la ms controvertidos en todas las teoras evolutivas.
ontogenia recapitula la filogenia. Como hemos descrito De acuerdo con las ideas neodarwinistas, los taxones
en las peramorfosis, los decendientes presentan las secuen- superiores apareceran por mltiples procesos de
cias de desarrollo de los ancestros (su ontogenia los especiacin normales y subsecuentes extinciones que, tras
recapitula) y aaden algo ms. No obstante, tal como ya un apropiado margen temporal, daran lugar a suficiente
hemos sealado, actualmente se conocen numerosos ejem- diferenciacin morfolgica como para asignar las nuevas
plos de linajes en los que se observan fenmenos contra- especies a un taxn superior distinto del original. Esto es,
rios a la recapitulacin ontogentica y, de hecho, en los la formacin de taxones superiores sera un caso particu-
procesos de pedomorfosis los descendientes se ahorran lar, exagerado, pero no cualitativamente distinto de los
etapas presentes en los ancestros. Es, incluso, posible que procesos normales de especiacin.
la pedomorfosis haya sido un proceso evolutivo ms fre- No obstante, la ausencia de formas intermedias en el
cuente que la recapitulacin (McNamara 1990). registro fsil y la dificultad de concebir, en muchos ca-
En el registro fsil, es relativamente comn observar sos, la funcionalidad de estructuras o morfologas inte-
dentro de un linaje y a lo largo del tiempo geolgico suce- gradas intermedias han hecho tradicionalmente dudar de
sivos fenmenos de peramorfosis o de pedomorfosis, de- la interpretacin anterior. Dicho de otro modo, el origen
nominados peramorfoclinas y pedomorfoclinas, respecti- de los taxones superiores parece requerir procesos
vamente. As, una pedomorfosis iniciada en el origen de sustancialmente distintos de la simple especiacin.
una especie con respecto a su posible predecesora se acen- Simpson (1944) plante que una innovacin clave, una
ta con la aparicin de especies sucesivas dentro de esa modificacin particular de un carcter, podra abrir la po-
lnea evolutiva. Se establecen as casos fcilmente reco- sibilidad de ocupar una nueva zona adaptativa, en la
nocibles de tendencias evolutivas que pueden, a veces, que se podran rpidamente producir numerosas nuevas
relacionarse con el desplazamiento de los componentes adaptaciones para ocupar los diversos nichos de dicha
de la clina a lo largo de gradientes ambientales. Como zona. Este proceso, denominado evolucin cuntica por
ejemplo, McNamara (1983) describe una pedomorfocli- este autor, permitira alcanzar rpidamente una gran dis-
334 Juan Carlos Braga y Pascual Rivas
A 100 600
Diversidad de especies
de plantas vasculares
% especies
50
4 400
3 200
1 2
C O S D C P T J K Ce
D C P T J K Ce
400 300 200 100
B 100 Figura 11. Riqueza de especies de las plantas vasculares des-
de los primeros registros en el Silrico. 1 a 4: Floras evoluti-
vas. Dibujados a partir de Niklas et al. (1983). Iniciales de los
periodos geolgicos como en la Fig. 7.
50
(Ausich y Bottjer 1990). A lo largo del Paleozoico infe- 600 500 400 300 200 100
rior probablemente se produjo tambin una diversifica-
Figura 12. Variaciones en la diversidad de familias de las Faunas
cin del plancton, que pas de estar compuesto principal-
Evolutivas segn Sepkoski (1984). Iniciales de los periodos
mente por procariotas y protistas a incluir larvas y adul- geolgicos como en la Fig. 7.
tos de metazoos, como graptolitos y cefalpodos (Signor
y Vermeij 1994). Este incremento de tipos de plancton,
sin duda, ayud a aumentar el nmero de especies de mentacin vertical antes comentada en los animales ben-
predadores nectnicos, suspensvoros y detritvoros en las tnicos) en el interior de las comunidades, y a una sucesi-
redes trficas marinas. va explotacin de recursos que eran extremos para floras
Adems del incremento de diversidad producido por previas.
aumento del nmero de especies en el interior de las co- La diversificacin de los animales marinos a lo largo
munidades, la riqueza global de especies pudo tambin del Fanerozoico fue descrita por Sepkoski (1981) como
ascender debido a un incremento en la provincialidad a una sucesin en el predomino de tres faunas evolutivas.
nivel global, en definitiva, a un aumento en el nmero de Una fauna evolutiva esta compuesta por un conjunto de
comunidades distintas sobre la superficie de la Tierra (Sig- taxones superiores que tienen una historia de diversifica-
nor 1985). El nmero de provincias biogeogrficas en la cin similar (ver anlisis de clados) y que dominaron la
Tierra depende de factores climticos y oceanogrficos, biota marina durante un determinado y largo tiempo geo-
que han cambiado a lo largo de la historia del planeta, lgico. Las faunas evolutivas se definen estadsticamente
pero est condicionado especialmente por la configura- por agrupacin de las clases cuyo mximo de diversidad
cin y reparto de tierras emergidas, plataformas continen- de familias coincide en el tiempo. En las dos primeras,
tales y ocanos en la superficie terrestre. Esta configura- Faunas Cmbrica y Paleozoica, las expansiones son ms
cin ha dependido en la historia geolgica de los movi- rpidas que los declives, que se extienden hasta el pre-
mientos relativos de las placas de la corteza terrestre. De sente (Fig. 12).
acuerdo con la distribucin de mares y continentes en el La Fauna Cmbrica es la primera en alcanzar su mxi-
pasado geolgico, la provincialidad ha aumentado nota- mo de diversificacin, que tiene lugar en el Cmbrico
blemente desde el final del Mesozoico (Valentine et al. superior, tras comenzar a registrarse al final del Precm-
1978). Los movimientos de placas han condicionado tam- brico. Est compuesta por grupos ya extinguidos, como
bin la diversificacin de los vertebrados terrestres por el los trilobites, hyolites o eocrinoides, y por otros que per-
aislamiento y episdico intercambio de faunas entre los sisten hasta la actualidad aunque con escasas especies,
continentes. como los braquipodos inarticulados y los moluscos mo-
El incremento de las especies de plantas vasculares se noplacforos. De hecho la diversidad de las clases impli-
debe sugn Niklas et al. (1985) a un mayor empaqueta- cadas lleva en declive los ltimos 500 millones de aos
miento y estratificacin, es decir, a un reparto en distin- (Fig. 12A). Desde el punto de vista trfico, est compues-
tas alturas sobre el sustrato (equivalente a la comparti- ta por algunos suspensvoros pelgicos (algunos tipos de
CAPTULO 19: MACROEVOLUCIN 339
Cenozoico
Bivalvia
Paleozoico
Cephalopoda
Precmbrico
Figura 13. Ejemplos de diagramas de huso de la riqueza de familas de algunos clados. El centro de gravedad de cada
huso define la poca en que se sita la diversidad media del clado. Realizado siguiendo a Sepkoski y Hulver (1985).
trilobites), por epifunicos suspensvoros, detritvoros y a la anterior tiene una tasa de diversificacin inicial ms
herbvoros y por infunicos someros que pueden incluir baja y una diversidad mxima ms alta (Sepkoski 1984).
anlidos carnvoros (Bambach 1983). Inicialmente los De modo anlogo se han descrito tres faunas sucesi-
componentes de esta fauna se extienden por toda la plata- vas de tetrpodos terrestres (Benton, 1985) y cuatro flo-
forma continental, pero son relegados a los medios ms ras evolutivas de plantas vasculares (Niklas et al. 1983)
profundos de las plataformas cuando se expanden las fau- (Fig. 11). En este ltimo caso, la primera flora est cons-
nas siguientes (Sepkoski y Miller 1985). tituida por un grupo mal definido de plantas simples y
La Fauna Paleozoica empieza a diversificarse tmida- primitivas, originadas en el Silrico y desaparecidas al
mente en el Cmbrico y alcanza su mximo nmero de final del Devnico. La segunda flora, que aparece en el
familias del Ordovcico al Devnico. La extincin en masa Devnico y tiene an representantes vivos, como los
de final del Ordovcico (ver apartado de extinciones) afec- licopodios, los equisetos (colas de caballo) o los helechos,
ta su diversidad que, tras recuperarse, se ve muy reducida introduce innovaciones como el crecimiento de plantas
por las extinciones del Devnico superior y final del Pa- arbustivas y arbreas o la heterospora (en algunos gru-
leozoico (final del Prmico, hace 250 millones de aos). pos se producen micro y macrosporas que dan lugar a
Desde entonces ha oscilado, con altibajos, alrededor de gametofitos masculinos y femeninos, respectivamente).
unas 100 familias que persisten en la actualidad (Fig. 12B). La tercera flora, que surge tambin en el Devnico, est
Est formada principalmente por braquipodos articula- constituida por las plantas con semillas pero sin flores (lo
dos, crinoideos, corales, cefalpodos, ostrcodos y algu- que puede denominarse gimnospermas) que, como es bien
nos tipos de briozoos, junto con graptolitos (grupo ya conocido, han llegado hasta el presente con un elevado
extinguido). Esta fauna est compuesta por una mayor nmero de especies (p. ej., conferas como los pinos, los
diversidad de gremios, con formas pelgicas suspensvo- cipreses, etc.) pero cuyo esplendor tuvo lugar durante el
ras y carnvoras y especies epifunicas con todas las va- Mesozoico. La cuarta flora, constituida por las plantas con
riantes trficas reconocidas por Bambach (1983) (suspen- flor (angiospermas), empieza a registrarse en el Cretcico
svoros con distintas alturas y movilidades, detritvoros, y en los ltimos 100 millones de aos ha pasado a domi-
herbvoros y carnvoros). Los infunicos siguen siendo nar la vegetacin de las tierras emergidas y de algunos
mayoritariamente someros. Incluye abundantemente por fondos marinos. La sucesiva aparicin de las tres ltimas
vez primera formas coloniales, predadores y nadadores floras, con sus respectivas novedades evolutivas, supone
activos. en cada caso un importante incremento de la riqueza de
La Fauna Moderna lleva diversificndose desde el especies que sigue, en conjunto, una pauta escalonada
Cmbrico, primero lentamente y luego, sobre todo en los (Niklas et al. 1985).
ltimos 250 millones de aos, de un modo ms acusado.
Adems de la gran extincin de final del Prmico (ver
apartado de extinciones), sufri notablemente la extincin Anlisis de clados
del final del Cretcico hace 65 millones de aos (Fig. 12C).
Sus componentes ms importantes son los bivalvos y Junto a los anlisis de la diversidad global durante el
gasterpodos, los peces, los equinoideos, los crustceos Fanerozoico, un aspecto que ha atrado la atencin de los
malacostrceos y algunos tipos de briozoos, junto a otros paleontlogos en las ltimas dcadas ha sido la variacin
grupos como reptiles y mamferos. Sus componentes ex- de la diversidad a lo largo del tiempo en el interior de los
plotan los modos de vida de las faunas previas y se ex- clados con buena representacin fsil. Aunque se han
panden notablemente las formas infunicas (carnvoras, hecho estudios analizando los cambios de diversidad a
suspensvoras y detritvoras) y, en general, las formas nivel genrico e, incluso, especfico en algunos grupos,
predadoras (Bambach 1983). en la mayor parte de los casos se han analizado las varia-
En la diversificacin secuencial de las tres faunas la ciones del nmero de familias en el interior de rdenes o
expansin de cada una de las dos ms tardas coincide clases a lo largo del tiempo. Estas variaciones en riqueza
con el declive de la fauna previa. La fauna que reemplaza de familias (o gneros, o especies) suelen representarse
340 Juan Carlos Braga y Pascual Rivas
titivas de una especie con respecto a otra seran tan ex- dancia a veces, y luego desaparecen bruscamente. Segn
traordinariamente pequeas que el proceso, en su conjun- concluyen Brett y Baird (1995), slo los cambios ambien-
to, podra perfectamente deberse al azar (Kemp 1999). tales grandes y rpidos parecen desequilibrar a las comu-
Una posible explicacin para las geometras de doble cua nidades y favorecer la entrada de elementos exticos.
fue propuesta por Rosenzweig y McCord (1991) con su En contraste con las observaciones anteriores, duran-
modelo de reemplazamiento del ocupante. El clado sus- te periodos geolgicamente breves, menos de 500.000
tituido est compuesto por especies (ocupantes) que ex- aos frente a los 5-7 Ma de cada subunidad de las antes
plotan una variedad de nichos a los que estn adaptadas y mencionadas, se producen, ms o menos simultneamen-
no tienen por qu ser desplazadas competitivamente. En te, cambios faunsticos mayores en muchas biofacies. Al-
el clado triunfador, mientras tanto, aparece una novedad gunas sufren ms cambios que otras: las arrecifales se ven
evolutiva que confiere ventaja a sus miembros y favorece muy afectadas mientras que las litorales siliciclsticas
la especiacin en su interior. Estas especies disponibles experimentan variaciones ms pequeas. En general, slo
irn sustituyendo a las ocupantes cada vez que alguna de el 10-30% de las especies atraviesan sin extinguirse estos
ellas se extinga por las razones que sean y, finalmente, su breves periodos, que son los lmites de las subunidades
clado ser sustituido por el innovador. El ritmo de reem- ecolgico-evolutivas. En estos breves intervalos, adems,
plazamiento lo marca, en definitiva, la tasa de extincin llegan muchas especies inmigrantes que se pueden insta-
de las especies del clado sustituido y puede durar millo- lar de modo permanente en la regin estudiada.
nes de aos. Tras el periodo de cambio se inicia una nueva subuni-
dad, en la que aparecen niveles de riqueza de especies,
dominancia y estructura gremial distintos a los previos.
Estabilidad coordinada
Estos nuevos niveles permanecern constantes durante
Entre las mltiples cuestiones macroevolutivas deba- varios millones de aos de estabilidad coordinada.
tidas en las ltimas dcadas se encuentra la de si pueden Los intervalos breves de ruptura estn, en algunos ca-
reconocerse en el registro fsil pautas que indiquen la sos, relacionados con episodios de bajo nivel de mar que
existencia de fenmenos evolutivos en el nivel de la co- definen lmites de secuencias estratigrficas, pero otros
munidad. Para Brett y Baird (1995) existe este tipo de episodios de este tipo no afectan a las biofacies. En otros
pautas y, en concreto, en los ejemplos que analizan, la casos, las rupturas estn relacionadas con transgresiones
evolucin de la mayora de las especies individuales apa- que producen anoxia generalizada y, a veces, hay una re-
rece directamente relacionada con la de los otros miem- lacin con cambios climticos. En definitiva, los lmites
bros de la comunidad a la que pertenecen. El cambio y la de las subunidades en el Silrico-Devnico de los
estabilidad evolutiva de los componentes de una determi- Apalaches coinciden con fenmenos globales.
nada comunidad se realiza de modo coordinado. Las subunidades ecolgico-evolutivas de Brett y Baird
De acuerdo con estos autores, en los depsitos mari- (1995) son similares a los biomeros de trilobites defini-
nos del Silrico-Devnico de los Apalaches, pueden dis- dos por Palmer (1965) que reconoca mantenimiento y
tinguirse asociaciones de fsiles caractersticas de cada cambio simultneos en las asociaciones de trilobites del
medio (biofacies). Durante largos y determinados inter- Cmbrico y Ordovcico Inferior. Algunos lmites de estas
valos temporales, las especies de cada biofacies no sufren subunidades ecolgicas-evolutivas coinciden con lmites
o apenas sufren cambios morfolgicos, menos del 10% de las unidades ecolgico-evolutivas definidas por Boucot
se extinguen y hay muy pocos inmigrantes. En cada (1990). Este autor distingue a lo largo del Fanerozoico 12
biofacies, al menos el 65%, y generalmente ms del 80%, unidades de este tipo en las cuales se pueden reconocer
de las especies estn desde el comienzo hasta el final de grupos de comunidades que apenas sufren cambios evo-
cada uno de dichos intervalos, aunque a veces las propor- lutivos: se mantienen los taxones dominantes y slo los
ciones relativas de dichas especies varan. Estos interva- gneros y especies ms escasos aparecen y se extinguen
los definen subunidades ecolgico-evolutivas y pueden en su interior. Los grupos de comunidades de cada uni-
reconocerse 14 subunidades de este tipo en el ejemplo dad surgen y desaparecen coetneamente en periodos de
que estudian. Incluso las pautas generales de riqueza de ruptura, que Boucot (1990) ve coincidentes con grandes
especies, abundancia y estructura de gremios se mantie- extinciones y subsecuentes radiaciones adaptativas (ver
nen bastante constantes para cada biofacies en cada apartados posteriores). Para este autor, no hay una evolu-
subunidad. cin continua de especies y de la diversidad sino que los
Probablemente las faunas de cada biofacies sean ca- cambios se concentran en los lmites de las unidades eco-
paces de seguir las fluctuaciones ambientales (las trans- lgico-evolutivas. Es decir, las comunidades son esencial-
gresiones y regresiones marinas son probablemente las mente estables en composicin y estructura a lo largo del
ms importantes en este caso), desplazndose tras sus tiempo geolgico hasta que son completamente alteradas
hbitats preferidos. La seleccin estabilizadora en pobla- y dejan paso a otras radicalmente distintas.
ciones grandes tambin debe de ser importante para con-
dicionar la estabilidad morfolgica reconocida en muchas
Extinciones
especies. Adems, las comunidades se muestran resisten-
tes a la entrada de elementos nuevos, que no suelen que- Extincin, en su sentido ms amplio, es la desapari-
darse como permanentes, ya que aparecen, en gran abun- cin, la muerte, de un grupo de organismos, entendiendo
342 Juan Carlos Braga y Pascual Rivas
20
extinciones en masa, ya que es la mejor forma de denomi-
nar, por ejemplo, una desaparicin de ms del 80% de las
especies, como ocurri al final del Prmico, o del 65%,
como sucedi en el lmite Cretceo-Terciario.
10
De acuerdo con las pautas de extincin (y aparicin) a
lo largo del tiempo de los taxones involucrados, pueden
reconocerse varias categoras en las extinciones en masa
C O S D C P T J K Ce
(Fig. 18) (Kauffman 1988):
500 400 300 200 100
Extinciones en masa catastrficas. Tienen lugar en un
Tiempo geolgico-millones de aos
intervalo temporal de das a centenares de aos. Estn
relacionadas con perturbaciones globales marcadas y pun-
B
tuales. La extincin del final del Cretcico puede ser un
Gneros
60 28856 ejemplo, aunque es ms compleja de lo que se pensaba
inicialmente. En su conjunto se extiende a lo largo de 2-3
% extincin
del tiempo de evolucin normal, as como la alta diversi- Resumiendo las distintas pautas observadas en el re-
dad y el predominio de los factores biticos en esos me- gistro fsil, las extinciones en masa pueden tener distinta
dios. Determinados cambios en las condiciones fsicas am- incidencia en los procesos evolutivos. En unos casos sim-
bientales podran producir la extincin de algunos gru- plemente aceleran los procesos de las extinciones de fon-
pos, lo que inducira cambios profundos en el ecosistema do. Las especies que tienen mayor riesgo de extincin en
que conduciran a la extincin en masa. Las extinciones pocas normales son las que sufren mayor extincin en
afectaran especialmente a los sistemas arrecifales. La ex- las catastrficas, es decir los rasgos biolgicos y la ads-
tensin de las zonas clidas ha sido muy superior a la ac- cripcin taxonmica que favorecen la extincin de fondo
tual hasta prcticamente la mitad del Cenozoico (hace facilitan tambin la extincin en masa. Este tipo de com-
unos 40 millones de aos), por lo que las extinciones en portamiento frente a las extinciones fue denominado por
masa habrn tenido ms incidencia de la que podramos Raup (1991) juego limpio (fair game). Segn este
suponer con la distribucin actual de zonas climticas. mismo autor, una selectividad caprichosa (wanton
No obstante, las bases de datos utilizadas hasta el selectivity) se da cuando los caracteres biolgicos y la
momento son excesivamente pequeas para que genera- pertenencia a un grupo de organismos favorecen de modo
lizaciones como las anteriores sean concluyentes (Raup distinto la supervivencia en las extinciones de fondo y en
1991). De hecho, la aplicacin de modelos estocsticos, masa. Por ltimo, una selectividad de campo de tiro
como los de campo de tiro (Field of Bullets) y el tiene lugar cuando en la extincin en masa se extinguen
mtodo de rarefaccin inversa de especies, sugieren que taxones al azar y la supervivencia es un asunto de suerte.
no hay seleccin taxonmica o de caracteres en las extin- Por lo expuesto en este apartado, es fcil entender que
ciones (Raup 1991). las extinciones en masa tengan consecuencias evolutivas
Supongamos que en una extincin los individuos des- transcendentales. Las adaptaciones que favorecen la su-
aparecen al azar, sin relacin con las especies a las que pervivencia y diversificacin en tiempos normales no ne-
pertenecen, en un supuesto de mltiplos de 10 (10 indivi- cesariamente tienen relacin con las caractersticas bio-
duos por especie, 10 especies por genero, 10 gneros por lgicas que mejoran la supervivencia en las extinciones
familia, etc., en un nico filo). Sera un modelo de cam- en masa. Las extinciones en masa hacen desaparecer
po de tiro, ya que los individuos caen al azar sin de- taxones que no son lbiles a la extincin de fondo, por
pender del grupo al que pertenecen. Si mueren el 75% de estar bien adaptados. Esta seleccin no constructiva
los individuos no desaparecer ningn filo: slo hay uno puede alterar significativamente los procesos evolutivos
y ste pierde el 75% de sus efectivos. Cada clase tiene de corta y larga duracin y hacer desaparecer taxones que
100.000 individuos por lo que no es probable que se ex- estaban viviendo sin dificultades en las pocas normales
tinga ninguna. Segn descendemos en la jerarqua la des- previas. Las extinciones en masa pueden eliminar espe-
aparicin de taxones por azar es cada vez ms probable y cies o clados ms o menos endmicos y en vas de extin-
para las especies la probabilidad es del 5%. Este modelo cin, pero tambin a otros de xito, con escasa o amplia
no es realista al suponer la uniformidad en el nmero de distribucin geogrfica, cuyo nico defecto fue tener la
taxones incluidos en cada taxn de orden superior, que en mala suerte de estar en el sitio equivocado en el peor
la naturaleza es manifiestamente muy variado. Sin em- momento.
bargo, explica la mayor dificultad de la desaparicin de
taxones de alto nivel, observada, en general, en las Causas de las extinciones en masa
extinciones en masa conocidas.
El mtodo de rarefaccin inversa sirve para estimar el Diversos fenmenos han sido propuestos como posi-
nmero de componentes de un determinado nivel bles causas de las extinciones en masa a lo largo de la
taxonmico afectados por una extincin si se conocen el historia de la Geologa y Paleontologa. En algunos mo-
nmero de desaparecidos de niveles taxonmicos supe- mentos, especialmente a principios de los aos ochenta,
riores. La curva se basa en datos experimentales actuales en la estela de la aceptacin de la hiptesis de Alvarez et
al. (1980) de que la extincin del final del Cretcico, po-
sobre el nmero de especies que corresponden a un deter-
pularizada como la extincin de los dinosaurios, haba sido
minado nmero de gneros y familias y asume que las
causada por el impacto de un cuerpo celeste, se ha busca-
especies desaparecen al azar, sin dependencia de su afi-
do un nico tipo de causa para explicar todas las grandes
liacin taxonmica. La aplicacin de este mtodo a la
extinciones. En la actualidad, no obstante, la opinin ma-
extincin del lmite Cretcico-Terciario genera unos va- yoritaria es que los factores desencadenantes han sido dis-
lores numricos que coinciden con los datos que se cono- tintos en cada caso y que las extinciones en masa pueden
cen del registro fsil (Tabla 2). haberse producido por un entramado de fenmenos que
Dado que el mtodo asume que la extincin de las actuaron conjuntamente en un intervalo determinado. An
especies es al azar y no depende del grupo al que pertene- as, conviene detallar cules son las causas que han sido
cen o del hbitat que ocupan, la buena coincidencia de propuestas para explicar las extinciones mayores. Se pue-
sus predicciones con los datos disponibles de la extincin den clasificar en causas terrestres y extraterrestres, en fun-
del final del Cretcico parece indicar que la desaparicin cin de que impliquen procesos propios de la Tierra (man-
de los distintos taxones no fue selectiva, excepcin hecha tlicos, corticales, climticos, etc.) o fenmenos origina-
de algunos grupos, como los dinosaurios, ya comentados. dos por el Sol u otros cuerpos extraterrestres.
348 Juan Carlos Braga y Pascual Rivas
Entre las causas terrestres se han diferenciado varios cambios globales del nivel del mar e incremento de la
tipos: (1) Cambios en el nivel del mar. A grandes rasgos, actividad volcnica, que provocan alteraciones atmosf-
hay una buena coincidencia temporal entre episodios de ricas.
extinciones en masa y cambios importantes en el nivel Las anomalas geoqumicas de iridio y la presencia de
global del mar. Las cinco mayores extinciones, en con- cuarzo con metamorfismo de impacto que se registran
creto, acontecen en picos de bajo nivel del mar en la cur- coincidiendo temporalmente con la extincin en masa del
va de las variaciones del nivel del mar global a lo largo final del Cretcico renovaron a principios de los ochenta
del tiempo geolgico (curva eusttica global) (Hallam el inters por las causas extraterrestres de las grandes ex-
1984), aunque tambin es cierto que otros picos acusados tinciones. Histricamente ya se haba aludido a fuertes
de bajo nivel del mar no corresponden con ninguna extin- alteraciones en la radiacin solar o a flujos masivos de
cin notable. Las variaciones importantes de nivel del mar radiacin csmica para explicar la desaparicin masiva
pueden tener dos consecuencias fundamentales para las de especies en episodios concretos de la historia de la Tie-
biotas marinas: a) Las bajadas de nivel del mar (regresio- rra. Los datos y las hiptesis de lvarez et al. (1980),
nes) reducen los hbitats marinos someros (Newell 1967) Alvarez (1987), etc., se centran, sin embargo, en el im-
y pueden, por ello, promover la extincin de las especies pacto de un cuerpo extraterrestre (un asteroide o un co-
que viven en las plataformas continentales; y b) las subi- meta) y, desde entonces, se han estado buscando eviden-
das del nivel del mar (transgresiones) tras un periodo de cias de este tipo de impactos para interpretar las extincio-
nivel de mar bajo van acompaadas de formacin de ma- nes en masa del Fanerozoico.
sas de agua anxicas que pueden tambin ser letales para El choque de un asteroide grande, de unos 10 km de
las especies de las plataformas continentales. De hecho, dimetro, producira enormes perturbaciones ambienta-
varias extinciones en masa van acompaadas de la for- les a escala global: las partculas generadas por el impac-
macin de arcillas negras (black-shales) y valores an- to daran lugar a una nube de polvo que producira prime-
malos de los istopos estables de carbono, que indican ro oscuridad y enfriamiento y, posteriormente, un efecto
condiciones anxicas en las aguas de los fondos marinos. invernadero con calentamiento global y lluvias cidas. El
(2) Volcanismo. Adems de por la desaparicin brus- conjunto de estos fenmenos pudo haber provocado la
ca de numerosas especies de distintos grupos, la extin- extincin en masa del final del Cretcico, y haber partici-
cin de final del Cretcico est marcada en el registro pado en mayor o menor medida en otras extinciones.
geolgico por una fuerte anomala geoqumica. Hay un En algunos casos, como en el lmite Eoceno-Oligoce-
pico de abundancia de iridio, elemento generalmente muy no, aparecen microtectitas (granos de vidrio) que pueden
escaso en la corteza terrestre. Tambin aparecen granos atestiguar el choque de un cuerpo extraterrestre; en otros,
de minerales (cuarzo) con seales de impacto. Estos he- puede correlacionarse la formacin de un crter de im-
chos, que dieron lugar a la hiptesis del impacto de uno o pacto con el conjunto de evidencias relacionadas con la
varios cuerpos extraterrestres, segn algunos autores pue- extincin en masa del Cretcico final (Crter de Chixul-
den explicarse por una inusual actividad volcnica en la bub, Yucatn, Mjico).
Tierra en el periodo considerado (Hallam 1987). La En la bsqueda de regularidades en los fenmenos de
emisn de enormes masas de basaltos procedentes del extincin en masa del Fanerozoico, con el objeto de en-
manto terrestre podra explicar el enriquecimiento de iridio contrar una causa comn a todas ellas, Raup y Sepkoski
y el volcanismo explosivo coetneo las seales de (1984) analizaron el reparto temporal de las extinciones
metamorfismo de impacto en los granos de cuarzo. Como
mayores a lo largo de los ltimos 250 millones de aos,
puede suponerse por extrapolacin de la actividad volc-
desde la gran extincin del final del Paleozoico (final del
nica actual, las erupciones volcnicas pueden producir
Prmico). Estos autores plantearon que los episodios ma-
grandes perturbaciones ambientales. En erupciones de
yores de extincin tenan lugar, con una marcada periodi-
gran magnitud, la emisin de grandes cantidades de gases
sulfatados provocara lluvias cidas, alteraciones de la cidad, cada 26 Ma. Los evidentes desajustes de los picos
qumica ocenica y, junto con las cenizas volcnicas, cau- registrados de extincin con dicha periodicidad fueron
saran un enfriamiento global. atribuidos a los errores y lagunas en la escala geolgica y
(3) Climticas. Tanto los cambios de nivel del mar a las imprecisiones en la datacin absoluta de algunas
como el volcanismo pueden, tal como hemos apuntado, extinciones. No obstante, en la actualidad la existencia de
producir transformaciones en el clima. No obstante, tam- tal periodicidad se considera, al menos, como dudosa.
bin han sido propuestos como causas de las extinciones En resumen, las extinciones pueden haber seguido
en masa enfriamientos globales de escala temporal diversas pautas y sus causas pueden haber sido complejas
geolgica e independientes de los cambios de nivel del y de distinto origen. Parece claro, no obstante, que no to-
mar o de la actividad magmtica (Stanley 1984). Sin em- das se produjeron del mismo modo ni hubo una causa
bargo, excepto para la extincin del trnsito Eoceno- comn para todas ellas.
Oligoceno, los datos conocidos no apoyan esta hiptesis
Algunos ejemplos de extinciones en masa
en la mayora de las grandes extinciones del Fanerozoico.
Sin duda las causas de origen terrestre pueden actuar Podemos ejemplificar distintas pautas y procesos en
conjuntamente y tener su origen ltimo en determinados las extinciones en masa analizando someramente algunas
procesos tectnicos de gran escala que impliquen a la vez de las ms importantes.
CAPTULO 19: MACROEVOLUCIN 349
Extincin del final del Ordovcico Extincin del final del Cretcico
Esta extincin tuvo lugar hace unos 440 Ma y parece Es la ms famosa, tanto por ser la extincin que acab
ser la culminacin de una serie de extinciones menores con los dinosaurios como por ser la que ms evidencias
que ocurrieron a lo largo del Ordovcico. Fue una extin- ha tenido en las ltimas dos dcadas de estar causada por
cin escalonada con dos fases mayores (Brenchley 1990). el impacto de un cuerpo extraterrestre. Desaparecieron del
Desaparecieron hasta el 85% de las especies (28% de 65 al 75% de las especies preexistentes (en este sentido
familias) segn Raup (1995), especialmente graptolitos, no es de las extinciones en masa ms exageradas), espe-
trilobites pelgicos y conodontos (grupo de vertebrados cialmente de equinodermos, braquipodos, ammonoideos,
ya extinguido del que se preservan piezas de fosfato/car- bivalvos, corales y foraminferos, nanofsiles calcreos y
bonato clcico), as como braquipodos, briozoos, cora- dinoflagelados, adems de los populares dinosaurios.
les y porferos. Es, en cuanto al porcentaje de taxones Aunque para la mayora de los autores es el mejor ejem-
afectados, la segunda extincin ms importante del plo de extincin en masa sbita, otros creen que tuvo un
Fanerozoico. cierto carcter escalonado (Kauffman y Hart 1996).
Pudo producirse por una secuencia de fenmenos que Las evidencias extendidas por localidades a lo largo y
alteraron sustancialmente las condiciones oceanogrficas. ancho del planeta de la anomala de iridio, los granos de
En una primera fase tuvo lugar un enfriamiento global cuarzo con metamorfismo de choque, las microtectitas y
que desemboc en una glaciacin. El descenso del nivel algn ejemplo de crter de impacto, indican que tuvieron
del mar relacionado con la glaciacin redujo los hbitats lugar uno o varios impactos de cuerpos extraterrestres.
marinos someros, ya que emergieron las plataformas con- No obstante, en la misma poca coincidi una fuerte acti-
tinentales. Con el calentamiento global posterior se pro- vidad volcnica de naturaleza basltica (en el Deccan,
dujo un subida del nivel del mar que provoc condicio- India), el nivel del mar global baj fuertemente, se obser-
nes anxicas en las plataformas continentales, lo que con- van anomalas anxicas en los ocanos y hubo un enfria-
dujo a la segunda fase de extincin (Hallam y Wignall miento global. Es decir, probablemente hubo un conjunto
1997). de factores que contribuyeron a deteriorar los ecosistemas
y facilitaron la extincin en masa, incluso si sta tuvo lu-
Extincin del final del Prmico gar por un impacto.
predacin, provocadas por la desaparicin de mltiples nicho slo cuando su ocupante previo se extingue, lo que
componentes de las comunidades precedentes durante la ocurre en gran cantidad de casos en las extinciones en
extincin en masa. Recurdese que, tpicamente, en una masa. El principal significado de este modelo es que su-
gran extincin desaparecen del orden del 65%, o ms, de pone que los cambios en el medio fsico han controlado
las especies. Es decir, pueden tener lugar cambios evolu- ms la historia de la vida que las relaciones biticas. Las
tivos escasamente adaptativos, en un periodo postextin- alteraciones medioambientales que desencadenan las ex-
cin ms o menos largo en el que las interacciones tienen tinciones en masa cambian radicalmente el devenir de los
un papel reducido. La importancia evolutiva del pre-va- procesos evolutivos. La seleccin natural y el resto de los
ciado de los nichos ecolgicos (pre-emptive model de mecanismos microevolutivos empiezan a adquirir impor-
Hallam 1990) ha sido ya considerada al tratar de los re- tancia con el tiempo, cuando la normalidad vuelve a
emplazamientos de clados. Una especie nueva alcanza un los ecosistemas.
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Lecturas recomendadas
(1) BRIGGS, D.E.G. y CROWTHER, P.R. 2001. Palaeobiology II. Blackwell, Oxford. Es la continuacin del manual de paleobiologa
ms influyente de la dcada de los noventa del siglo pasado (Palaeobiology. A synthesis, de los mismos editores y editorial), del
que a veces es una revisin y a veces, simplemente, complementario. Es una compilacin de muchsimos (137) captulos cortos que
van repasando y resumiendo el estado de conocimientos y las interpretaciones ms aceptadas sobre distintos temas paleontolgicos,
incluyendo, claro est, las hiptesis actuales sobre macroevolucin.
(2) KEMP, T.S. 1999. Fossils and evolution. Oxford University Press, Oxford. Es un resumen bastante reciente de las ideas actuales
sobre la evolucin y, especialmente, la macroevolucin. Analiza la naturaleza del registro fsil y luego repasa crticamente las
interpretaciones sobre los procesos evolutivos que pueden derivarse de su estudio.
(3) HALLAM, A y WIGNALL, P.B. 1997. Mass extinctions and their aftermath. Oxford University Press, Oxford. Es un buen anlisis
de la informacin existente hasta el ao de su publicacin sobre los datos e interpretaciones de las sucesivas extinciones en masa de
la historia de la vida. Tiene tambin una buena introduccin sobre las ideas y terminologa aplicables al conjunto de las extinciones
en masa.
(4) LPEZ-MARTNEZ, N. y TRUYOLS, J. 1994. Paleontologa. Conceptos y mtodos. Sntesis. Ciencias de la Vida, 19. Madrid.
Como su ttulo indica, es un manual sobre principios generales de paleontologa. Es interesante para familiarizarse con los concep-
tos y mtodos paleobiolgicos bsicos. Trata brevemente algunos aspectos macroevolutivos recogidos en este captulo.
Captulo 20: PAUTAS Y PROCESOS DE EVOLUCIN
EN EL LINAJE HUMANO
Antonio Rosas Gonzlez
DEPARTAMENTO DE PALEOBIOLOGA. MUSEO NACIONAL DE CIENCIAS NATURALES. CSIC.
Jos Gutirrez Abascal, 2, 28006-Madrid. E-mail: arosas@mncn.csic.es
Se presenta una perspectiva de la evolucin humana a la luz de los ltimos avances. Nuevos fsiles y la interac-
cin de la paleoantropologa con otras disciplinas de la biologa hacen el momento actual especialmente interesante.
En la actualidad, se identifican 6 gneros y 16 especies de homnidos, si bien algunos de estos taxones estn en fase
de discusin. La caracterstica fsica que diferencia a los homnidos es la locomocin bpeda y las modificaciones
asociadas del complejo plvico-femoral. No obstante, estos caracteres no son evidentes en los homnidos de edad
prxima a la divergencia del grupo (entre 7 y 5 millones de aos). Hoy en da se prefiere una definicin estrictamente
filogentica de lo que es un homnido: especies y organismos del linaje de H. sapiens surgidos desde su divergencia
con el linaje del chimpanc desde un hipottico antepasado comn. La evolucin humana se puede ordenar en tres
periodos. El perodo ms antiguo, y ms largo, corresponde a los llamados australopitecinos -un grupo diverso de
homnidos exclusivamente africanos. Entre los australopitecinos se distinguen al menos dos configuraciones cranea-
les: las formas grciles y las formas robustas. El segundo periodo corresponde a la aparicin del gnero Homo, evento
ste an muy oscuro (entre hace 2.5 y 1.8 ma). Y por ltimo, la subsiguiente evolucin de Homo y el origen de
especies fuertemente encefalizadas como los Neandertales y las poblaciones humanas modernas. En los ltimos aos
se han detectado graves problemas en la reconstruccin filogentica de los homnidos mediante el uso de caracteres
esquelticos debido a la aparicin reiterada de homoplasia. Tal circunstancia est despertando un inters por la
comprensin de los rasgos morfolgicos en trminos de sus procesos generativos. En relacin con esto, la investiga-
cin de los cambios en el ciclo biolgico de los homnidos es tambin un campo de intensa actividad.
A) B)
Orangutn Humanos
Gorila Chimpanc
Chimpanc Orangutn
Humanos Gorila
Figura 1. Relaciones filogenticas de los hominoideos vivos de gran talla segn caracteres moleculares (A) y caracteres morfolgicos
(B). Ntese en el cladograma A que el chimpanc es la especie ms relacionada con los humanos. Por el contrario, en el cladograma
B los humanos se sitan separados del resto de los hominioideos vivos. En este ltimo esquema de relaciones filogenticas se basa
el concepto antiguo que reconoce a las familias Pongidae y Hominidae. La clasificacin actual, al margen de las categoras
taxonmicas empleadas separa por un lado al orangutn (Pongo) y por otro a los hominoideos de origen africano: gorila (Gorilla),
chimpanc (Pan) y humanos (Homo).
nidos y en torno a esta disciplina se articula un ambicioso Gorilla y Pan, se incluan en la familia Pongidae, junto
programa de investigacin multidisciplinar que trata de con el otro gran simio asitico: el orangutn (Pongo). La
construir un modelo coherente de nuestra evolucin. evidencia molecular sostiene, sin embargo, que chimpan-
cs y gorilas estn evolutivamente ms prximos al hom-
bre que al orangutn (Sarich y Wilson 1973). A la luz de
Qu es un homnido? estos datos, la familia Pongidae resulta ser un grupo arti-
ficial, mientras que Homo, Gorilla y Pan s forman un
Un homnido es un miembro del grupo zoolgico grupo monofiltico. Esta circunstancia, sobre la base de
que incluye a todos los organismos, vivos o extintos, que una sistemtica filogentica, exige una reorganizacin de
estn evolutivamente ms prximos al ser humano (Homo las categoras taxonmicas previas (ver Cela-Conde
sapiens) que al chimpanc comn (Pan troglodytes). 1998). Entre las varias soluciones propuestas, la ms acep-
Fue T. H. Huxley quien, en 1863, estableci las bases tada reserva el taxn Pongidae para clasificar a Pongo y
anatmicas que permiten afirmar que los antropoides afri- su ascendencia, mientras que el clado formado por Gorilla,
canos -gorila y chimpanc- son las especies vivas ms Pan y Homo, as como a sus ms inmediatos antepasados,
prximas al ser humano. Con el desarrollo de las tcnicas pasa formalmente a ser la familia Hominidae (Fig. 1). As,
moleculares y el empleo de la sistemtica filogentica (cla- humanos y chimpancs se agrupan en la subfamilia
dstica) se puso de manifiesto la estrecha proximidad ge- Homininae y los homnidos (en el sentido clsico) pasan
ntica del hombre y los grandes simios africanos. Duran- a la subcategora de tribu (Hominini). No obstante, dada
te aos, sin embargo, la tricotoma formada por Gorilla, la aceptacin general del trmino homnidos en la litera-
Pan y Homo qued sin resolver (Andrews 1992). Recien- tura y por razones de claridad, en lo sucesivo hablaremos
temente, diferentes estudios moleculares han concluido de homnidos para referirnos a los antepasados ms di-
que la especie humana (Homo) y el chimpanc (Pan) es- rectos del hombre.
tn evolutivamente ms relacionados entre s que con cual- Desde el punto de vista anatmico, la caracterstica
quier otro primate vivo, incluido el gorila (Goodman et esencial que distingue a los homnidos del resto de los
al. 1994, Ruvolo 1994), formando as un grupo monofil- primates hominoideos es la posicin erguida y la locomo-
tico. Como veremos, la resolucin de esta tricotoma tie- cin bpeda obligada. Este nuevo modo de locomocin,
ne importantes consecuencias, entre otras de tipo taxon- original en los primates, acarrea importantes modifica-
mico, a la hora de comprender nuestra evolucin. ciones anatmicas en el plan corporal y muy en especial
La taxonoma tradicional, de base morfolgica, clasi- en la cintura plvica, las extremidades inferiores y la co-
fica a la especie humana como el nico representante vivo lumna vertebral. En lo que concierne al crneo, la carac-
de la familia Hominidae. Los grandes simios africanos: terizacin de los homnidos resulta menos evidente de lo
CAPTULO 20: PAUTAS Y PROCESOS DE EVOLUCIN EN EL LINAJE HUMANO 357
Tabla 1
Especies de homnidos primitivos distintas del gnero Homo. Incluye cinco gneros: Orrorin, Ardi pithecus, Australopithecus,
Paranthropus y Kenyanthropus. El gnero Orrorin, recientemente descrito, no es unnimemente aceptado
que pudiera parecer a primera vista, sobre todo si tene- nario cronlogico es, hoy por hoy, consistente con el re-
mos en mente la originalidad del crneo humano. A me- gistro paleontolgico disponible (ver, no obstante,
dida que se enriquece el registro fsil de hominoideos cro- Gibbons 2002).
nolgicamente prximos al antepasado comn Homo/Pan, Darwin fue el primer investigador en plantear la hip-
la identificacin de rasgos diagnsticos derivados resulta tesis de un origen africano para los homnidos. La mayor
cada vez ms problemtica dado el carcter esencialmen- similitud del hombre con los simios africanos que con la
te primitivo del crneo de las primeras especies de hom- especie asitica indujo la idea de un origen geogrfico
nidos (lo que, a su vez, ha derivado en una descripcin comn. A partir de los aos sesenta, la larga lista de des-
estrictamente filogentica de lo que es un homnido). En cubrimientos paleoantropolgicos en el este de frica ter-
la actualidad, se acepta que los dos caracteres crneo-fa- minaron por ratificar esta hiptesis.
ciales derivados comunes a todos los homnidos son: una
posicin adelantada del foramen magnum y de los cndi-
los occipitales, probablemente consecuencia de la esta- Origen y diversidad de los homnidos
cin erguida, y caninos incisiformes con reducido dimor-
fismo sexual (Aiello y Dean 1990). La subsiguiente evo- La evolucin del linaje humano, como la de otros gru-
lucin del grupo da lugar, en fases ms o menos tardas, a pos de mamferos, ocurri mediante una serie de radia-
la diferenciacin de configuraciones especializadas del ciones complejas, en las cuales muchas especies nuevas
crneo y de la denticin propias de los diferentes taxones, evolucionaron y se diversificaron rpidamente (Lieber-
incluida nuestra propia especie. man 2001). Una de las principales preocupaciones en pa-
La aplicacin de los relojes moleculares para el cl- leoantropologa consiste en el esclarecimiento de las re-
culo de las edades de divergencia del linaje humano mo- laciones filogenticas y los procesos evolutivos que han
tiv una de las grandes revoluciones en la concepcin de modelado estas especies. La figura 2 recoge algunas de
la historia evolutiva del hombre. Sarich y Wilson (1973) las ltimas propuestas filogenticas donde se puede apre-
propusieron que la divergencia de Homo del linaje de los ciar acusadas diferencias entre los cladogramas.
grandes monos africanos tuvo lugar hace tan solo entre 3 De forma sencilla podemos ordenar la evolucin del
y 4 ma. Hasta esa fecha, por el contrario, se manejaban linaje humano en tres grandes periodos. El periodo ms
cifras de ms de 14 ma para la raz del linaje humano antiguo, y ms largo, corresponde a los llamados
(ver Pilbeam 1984). Numerosos anlisis recientes tien- australopitecinos un grupo diverso de homnidos exclu-
den a converger en una edad de entre 5 y 7 millones de sivamente africanos que abarca desde el origen del lina-
aos para la divergencia Homo/Pan (Fig. 1). Este esce- je, hace unos 6 millones de aos, hasta hace algo ms de
358 Antonio Rosas Gonzlez
Figura 5. Proyeccin sobre diferentes hiptesis filogenticas (cladogramas moleculares y morfolgicos) del tipo de locomocin de
las especies actuales de hominoideos africanos.
de este modelo generalizado surgieron diferentes espe- han dado lugar al concepto de antropoide bpedo (bipe-
cializaciones en medios cada vez ms secos y en mosaico dal ape en ingls). Diferentes autores interpretan el bi-
(Wolpoff 1999). pedismo como una adaptacin locomotora que surge en
A lo largo de los aos se han propuesto un elevado medios forestales. La posibilidad de ocupar simultnea-
nmero de hiptesis para explicar la aparicin de la pos- mente medios cerrados y medios ms o menos abiertos
tura erguida. Estas incluyen: liberar las manos para el puede resultar una de las claves del proceso; pocos orga-
transporte y uso de instrumentos, la posibilidad de ver a nismos son capaces de abarcar este rango de hbitats. Por
largas distancias en ambientes abiertos, ayudar al trans- otro lado, llega incluso a plantearse la cuestin de si el
porte de comida y de las cras, incremento en la eficacia bipedismo es un rasgo diagnstico de los homnidos ya
locomotora, mejora de la termorregulacin, entre otras. que esta forma de locomocin podra haber ocurrido tam-
Desde una ptica bien distinta, autores de la escuela fran- bin en otros linajes de hominoideos extinguidos (An-
cesa (Anthony 1951, Dambricourt-Malass 1988) han drews 1995, Khler y Moy-Sol 1997, Gee 2001).
propuesto que la locomocin bpeda sera un resultado
indirecto de la flexin de la base del crneo en fases muy El gnero Australopithecus
tempranas del desarrollo embrionario. Dicha flexin del
basicrneo sera, a su vez, resultado de modificaciones en Con algo ms de 4 ma aparece en el registro africano
el crecimiento del sistema nervioso central. la primera especie del gnero Australopithecus clasifica-
Hasta muy recientemente, la hiptesis ms extendida da como A. anamensis. Sabemos poco de estos organis-
interpreta la aparicin de la locomocin bpeda como una mos pero la anatoma de su esqueleto postcraneal parece
adaptacin a un medio ecolgico de tipo sabana. Este es- indicar que se tratara de animales bpedos.
cenario evolutivo se apoya en el cambio climtico inicia- El bipedismo de los australopitecos tiene un soporte
do en el Mioceno medio hacia climas ms fros y secos, lo esqueltico algo distinto al de H. sapiens, tanto en la con-
que trajo consigo la retirada de los bosques tropicales llu- figuracin de la pelvis como en la proporcin de las ex-
viosos y la extensin de espacios cada vez ms abiertos. tremidades. Los datos disponibles en la actualidad sugie-
Estas condiciones ecolgicas implicaran fuertes presio- ren que los australopitecinos tenan piernas ms cortas en
nes de seleccin sobre las especies de medios forestales, relacin a los miembros superiores. Adems, diferentes
lo que impuls a un grupo de primates hominoideos afri- detalles anatmicos de las extremidades y el tronco su-
canos a alejarse de su medio original y a conquistar nue- gieren una combinacin de bipedismo y ciertos hbitos
vos hbitats. Desde mediados de los aos 90 se ha produ- arborcolas (Aiello y Andrews 2000).
cido un profundo cambio en la percepcin de la locomo- Muy prximos a los 4 ma se encuentran los primeros
cin bpeda como adaptacin a medios ms abiertos. El restos de Australopithecus afarensis, la especie mejor
descubrimiento de homnidos primitivos asociados a me- conocida del gnero (Fig. 6). Sus caractersticas ms b-
dios selvticos y de caractersticas anatmicas en el com- sicas son un complejo plvico-femoral propio de la loco-
plejo crneo facial esencialmente idnticas al chimpanc mocin bpeda, crneo primitivo y reducido volumen en-
CAPTULO 20: PAUTAS Y PROCESOS DE EVOLUCIN EN EL LINAJE HUMANO 361
A B
C D
Figura 6. Distintas vistas del crneo, maxilar y mandbula de Australopithecus afarensis. A) vista oblicua; B) vista lateral; C) vista
oclusal del maxilar y D) vista oclusal de la mandbula y denticin inferior.
ceflico (similar al del chimpanc, 400-500 cm3) e incre- esta especie ha sido una autntica peripecia. Tard en re-
mento significativo del tamao de la denticin. Se inter- conocerse su estatus de homnido casi 25 aos; una vez
preta que A. afarensis fue la base de una radiacin adap- reconocido como tal ocup durante algunos aos una po-
tativa durante el Plioceno, de la que surgirn al menos sicin central en las reconstrucciones filogenticas, pero
dos linajes: por un lado, las formas robustas clasificadas con el descubrimiento de A. afarensis fue destronado de
como gnero Paranthropus, y, por otro, los antepasados su privilegiada posicin y paso a ser el hipottico antepa-
directos del gnero Homo. Sin embargo, si bien los dife- sado del clado de los australopitecos robustos (Paranthro-
rentes anlisis cladsticos coinciden en situar a A. afaren- pus, ver ms adelante). Ms an, con el descubrimiento
sis como el grupo hermano del resto de los homnidos del crneo KNM-WT 17000 -interpretado como represen-
posteriores en el tiempo, no resulta del todo claro cmo tante de la especie basal del clado de los parntropos- su
se establecen las relaciones filogenticas entre las espe- posicin filogentica pas a una clara indeterminacin y,
cies derivadas. La figura 2E ilustra claramente esta situa- en la actualidad vaga sin posicin fija en los anlisis filo-
cin. En ella aparecen como especies ms primitivas A. genticos. As, A. africanus aparece en algunas propues-
ramidus y A. anamensis, interpretados como antepasados tas como miembro de un clado heterogneo formado por
sucesivos de A. afarensis, y a partir de esta especie se H. rudolfensis y parntropos (Fig. 2A), como grupo her-
detecta una politoma indicativa de la incertidumbre de mano de Homo (Fig. 2B) y en otras como grupo hermano
las relaciones evolutivas entre estas especies. de parntropos y Homo (Fig. 2C). Como se ve, no existe
Todas las especies hasta ahora mencionadas estn con- acuerdo sobre la posicin evolutiva de esta especie.
finadas al Este de frica. Hace en torno a unos 3.5 ma se
asiste a una clara ampliacin del rea geogrfica del g- Las formas robustas: monofilia o convergencia?
nero. A. bahrelghazali (Brunet et al. 1995, 1996) se en-
cuentra en el Chad, ms de 2500 km al oeste del Rift, del Hace unos 2.5 millones de aos aparece en el registro
mismo modo que comienzan a aparecer los primeros res- fsil el primer representante de lo que se conoce con el
tos de A. africanus en Sudfrica. A. africanus fue descu- nombre informal de australopitecos robustos. En la ac-
bierto en 1925 y desde entonces el devenir acadmico de tualidad la mayora de los autores coinciden en clasificar
362 Antonio Rosas Gonzlez
Figura 7. Caracteres distintivos del complejo craneofacial del gnero Paranthropus (segn McCollum, 1999b). 1.- Regin infraorbital
alargada en la dimensin vertical. 2.- Posicin baja del foramen infraorbital. 3.- Posicin elevada de la cara sobre el neurocrneo.
4.- Presencia de trgono frontal. 5.- Cara posterior y rama de la mandbula alargada en la vertical. 6.- Cresta sagital. 7.- Arco
zigomtico en posicin muy adelantada.
estas formas dentro del gnero Paranthropus. El mencio- gran volumen enceflico y una acusada reduccin del es-
nado gnero se caracteriza por una marcada megadontia placnocrneo, seran los nicos representantes vivos del
post-canina y elevado desarrollo del esqueleto facial (Fig. gnero Homo. Entre tanto, los conocidos Neandertales
7). La especie ms antigua, P. aethiopicus, conserva an ocupaban una posicin filogentica incierta. La intrigan-
caractersticas primitivas (por ejemplo, prognatismo acen- te combinacin de caracteres de los Neandertales, tales
tuado y base del crneo extendida), siendo sus hipotticas como su acentuado prognatismo mediofacial asociado a
especies descendientes P. robustus en Sudfrica, y P. boi- un volumen enceflico similar al de nuestra especie, pro-
sei, en el este de Africa (con marcada flexin de la base porcionaba una de las incgnitas ms persistentes de la
del crneo). paleoantropologa. Para algunos, los Neandertales for-
El grupo de los parntropos suele considerarse como maban parte de la ascendencia directa de los humanos
un grupo monofiltico. Sin embargo, algunos autores han modernos (Coon 1939, Wolpoff 1980). Para otros, los
cuestionado esta interpretacin alegando que los caracte- Neandertales eran algo distinto a nuestra especie (Le
res derivados del clado, muy en particular la megadontia Gros Clark 1964), lo que dejaba su origen en un difuso
post-canina, puede ser convergente. De acuerdo con esta limbo a la vez que haca difcil explicar los parecidos con
ltima posibilidad, P. aethiopicus habra originado a P. nuestra especie (p.ej. gran volumen enceflico).
boisei en el este de Africa, mientras que en Sudfrica A. Dentro de este escenario, el problema consista en
africanus habra dado origen a la especie P. robustus. identificar el lmite inferior de nuestro propio gnero y el
Obviamente, en este caso el gnero Paranthropus no ten- criterio utilizado se basaba en asignar a Homo toda espe-
dra sentido filogentico. En opinin de McCollum cie asociada a instrumentos lticos. Ms recientemente se
(1999a) el patrn repetitivo de magadontia postcanina en ha utilizado tambin el volumen enceflico como un cri-
homnidos ha frustrado los intentos de reconstruir su his- terio determinante. Segn estos criterios, los primeros re-
toria filogentica. presentantes del gnero Homo hacen acto de presencia en
El estudio de las formas robustas pone de manifiesto torno a hace 2.5 ma, representados por la especie H.
la aparicin convergente de caractersticas anatmicas rudolfensis, y poco despus se encuentran los restos de
usualmente asociadas a adaptaciones del aparato masti- H. habilis (Fig. 9). En ambas especies se aprecia un signi-
cador a dietas duras. Por ejemplo, el crneo KNM-WT ficativo incremento del volumen enceflico respecto a las
40000 recientemente descubierto y clasificado como nue- especies del gnero Australopithecus, aunque presentan
vo gnero y especie Kenyanthropus platyops parece ates- entre s marcadas diferencias en el tamao y forma de la
tiguar una cierta diversificacin de los homnidos durante cara y la denticin.
el Plioceno medio. K. platyops presenta una combinacin Wood y Collard (1999) han presentado una propuesta
de caracteres primitivos y derivados (Fig. 8). Entre los de redefinicin de lo que significa ser Homo. Dos princi-
derivados se manifiesta una cara aplanada con una reduc- pios inspiran esta nueva propuesta. Por un lado, la consi-
cin del prognatismo de la regin subnasal (orthognatia) deracin de que un gnero debe ser un grupo monofilti-
pero estas caractersticas no se acompaan de megadon- co; es decir, todas sus especies deben compartir un nico
tia post-canina. En el extremo contrario, una especie tar- antepasado comn. Por otro, que sus especies deben com-
da del gnero, Australopithecus garhi, aparece en el re- partir un mismo rgimen adaptativo. En opinin de estos
gistro africano hace 2.5 ma, y manifiesta una peculiar autores, la inclusin de las especies H. habilis y H. rudol-
combinacin de caracteres (megadontia post-canina jun- fensis en el gnero Homo hace que no se cumplan ningu-
to con dientes anteriores tambin grandes y marcado prog- no de los dos requisitos. Segn sus resultados H. habilis
natismo pero sin hipertrofia de las superestructuras facia- aparece (Fig. 2A) en una politoma no resuelta junto con
les). Se ha interpretado que pudiera tratarse del antepasa- los parntropos (Fig. 2F). En la actualidad, diferentes au-
do directo del gnero Homo (Asfaw et al. 1999). Un tema tores aceptan esta propuesta y tienden a considerar a H.
candente en el actual debate de la evolucin humana con- habilis como Australopithecus habilis (Collard y Aiello
cierne al origen y significado evolutivo del gnero Homo. 2000). Lo mismo ocurre con H. rudolfensis, cuya mega-
dontia postcanina en ocasiones lo agrega al clado de los
parntropos y denota, en opinin de estos autores, un r-
El gnero Homo y los problemas de las filogenias gimen adaptativo similar a ste. El reciente descubrimien-
morfolgicas to de K. Platyops, de edad ms antigua y morfologa si-
milar, hace pensar en una posible relacin de antepasado
La evolucin del gnero Homo ha sido entendida has- descendiente entre ambas especies. As, H. rudolfensis
ta muy recientemente como un proceso lineal (o anagne- pasara a ser Kenyanthropus rudolfensis (Fig. 8). Por tan-
sis), mediante el cual nuestra especie se habra originado to, segn la redefinicin propuesta, el gnero Homo que-
a travs de tres fases sucesivas (Tobias, 1982). Segn este da restringido a las formas que comparten un origen afri-
modelo, la condicin primitiva del gnero la define la es- cano desde hace unos 1.8 ma, con un claro incremento
pecie Homo habilis, de pequeo tamao enceflico y ele- del encfalo por encima de los 800 cm3 y una explotacin
vado desarrollo de la cara. En calidad de intermedio se similar de los recursos alimenticios. Homo ergaster es la
sita la especie Homo erectus, caracterizada por un incre- especie ms antigua que cumple estos requisitos y es con-
mento del encfalo respecto a la anterior. Finalmente, las siderada, por lo tanto, la especie basal del gnero. Algu-
diferentes variedades de la especie Homo sapiens, con un nos autores diferenciaron a H. erectus como una especie
364 Antonio Rosas Gonzlez
(Sacher 1975). Por ejemplo, Harvey y Clutton-Brock rrollo dental entre la expresin primitiva (ape-like) y la
(1985) han detectado una elevada correlacin entre el ta- derivada de H. sapiens (Bermdez de Castro et al. 1999).
mao del cerebro y la duracin de las fases ontogenticas La evolucin subsiguiente del gnero Homo incluira la
(periodo de gestacin, edad de maduracin sexual, longe- aparicin de nuevas fases y un alargamiento del periodo
vidad) en los primates. La estrategia biolgica parece es- de desarrollo (Bogin y Smith 1996, Leigh y Park 1998).
tar basada en la posesin de cerebros grandes, madura- Muy en particular, en la evolucin de Homo sapiens apa-
cin lenta y comportamiento complejo. rece como novedad evolutiva la continuacin de la fase
La evolucin del ciclo biolgico humano viene mar- intrauterina de rpido crecimiento del encfalo durante
cada, entre otros aspectos, por la extensin del periodo de doce meses despus del nacimiento.
crecimiento y por la aparicin de nuevas fases ontogen- En opinin de Martin (1983), el patrn de crecimien-
ticas post-natales. As, las estrategias vitales de Pan y to del cuerpo y el cerebro humanos se hizo necesario una
Gorilla, con un volumen enceflico de 400 cm3, se carac- vez que el tamao del cerebro adulto alcanz los 850 cm3.
terizan por una vida post-natal dividida en slo tres fases: Tericamente, este tamao del cerebro adulto se podra
infantil, juvenil y adulta. En contraste, los 1400 cm3 del alcanzar mediante una prolongacin del periodo de creci-
cerebro de H. sapiens se asocian a un patrn de estrate- miento fetal. Sin embargo, las modificaciones de la arqui-
gias vitales claramente derivado que se desarrolla en cin- tectura plvica derivadas de la locomocin bpeda juegan
co fases post-natales: infancia, niez, periodo juvenil, aqu un papel capital al reducir fuertemente las dimensio-
adolescencia y adulta (Bogin 1997) (Fig. 10) Cmo y nes del canal del parto y representan una clara limitacin
cundo han evolucionado estas caractersticas? Se pue- a como la naturaleza puede modelar los ritmos y el tama-
de establecer en los homnidos una relacin entre el ta- o de los rganos durante el periodo embrionario. As,
mao del encfalo y la duracin y estructura de su ciclo con un cerebro de volumen superior a los 850 cm3 las
vital? dimensiones del canal del parto hacen inviable la exten-
Abordar el anlisis del ciclo biolgico desde el estu- sin del crecimiento fetal. Por lo tanto, para alcanzar el
dio de los fsiles puede resultar algo escurridizo a simple tamao del cerebro adulto se necesita un nuevo periodo
vista. Sin embargo, las diferencias en la composicin de post-natal de rpido crecimiento del cerebro acompaado
fases del ciclo vital encuentra una estrecha corresponden- de un bajo crecimiento somtico. El hecho de que el hu-
cia en el desarrollo de la denticin, un sistema muy inte- mano nazca poco desarrollado, en comparacin con otros
grado en el proceso de crecimiento del organismo. Por primates, representa una condicin secundariamente de-
ejemplo, en primates aparece una alta correlacin entre rivada para impedir que la cabeza del feto llegue a ser
los tiempos de formacin de los dientes y algunas varia- demasiado grande y no pueda pasar por un canal del parto
bles del ciclo biolgico tales como el tamao del cerebro, evolutivamente constreido. El inicio de estas importan-
la edad de inicio de la reproduccin, la longevidad, etc. tes modificaciones del ciclo biolgico y sus consecuen-
(Smith 1989). Ms en concreto, se ha detectado una alta cias fisiolgicas aparecen por vez primera en la especie
correlacin entre el tamao del encfalo y la edad de erup- H. ergaster.
cin del M1. Este molar hace erupcin a los 3.1 aos en El incremento del cerebro tiene mltiples consecuen-
chimpanc y a los 5-6 aos en humanos: a mayor volu- cias sobre la biologa evolutiva de los homnidos. Entre
men enceflico ms tarda en hacer erupcin el primer otras, la relacin de un cerebro grande con el tipo de dieta
molar (Smith 1989). Una regresin de la edad de erup- y ciclo biolgico. Aiello y Wheeler (1995) han desarro-
cin del M1 sobre el tamao del cerebro en antropoides llado la hiptesis de los tejidos de alto coste con la que
actuales predice una edad para la erupcin del M1 para pretenden explicar cmo han gestionado los homnidos
los australopitecinos grciles (con 400 cm3) de entre 3 y el alto coste biolgico que supone el progresivo aumento
3.4 aos, similar a los simios africanos, mientras que los del cerebro.
primitivos H. habilis y H. rudolfensis (con 800 cm3) y H. La posesin de un gran cerebro implica un elevado
ergaster (con 800-900 cm3) no tiene similitud con ningu- consumo metablico (el 20% del metabolismo basal hu-
na especie viva. Por otro lado, en Pan y Gorilla la denti- mano lo consume el cerebro, en comparacin con el 9%
cin anterior (incisivos y caninos) tarda ms en formarse de un chimpanc). Ya hemos comentado que el tejido ner-
en relacin a la denticin posterior (molares y premolares), vioso experimenta durante las primeras fases del desarro-
mientras que en humanos modernos se acorta el desfase llo una elevada tasa de crecimiento, lo que requiere gran
temporal en la formacin de los dos campos dentales. cantidad de aportes nutricionales. Sera lgico suponer
Estos hechos hacen que la determinacin de la secuencia que el incremento en la encefalizacin experimentado en
y edad de formacin de las distintas piezas dentarias cons- la evolucin del gnero Homo, llevase emparejado un
tituya una importante fuente de datos para el estudio de la mayor aporte energtico para el desarrollo del embrin.
evolucin del ciclo biolgico de los homnidos. En la ac- Sin embargo, en los homnidos no se observa ningn au-
tualidad, despus de un largo debate, se acepta que mento en la tasa metablica que pudiera compensar el
Australopithecus, Paranthropus y primitivos Homo tenan coste de su gran cerebro Qu se ha modificado para com-
un patrn de crecimiento y desarrollo ms similar al cre- pensar el gasto? Aiello y Wheeler (1995), basndose en
cimiento rpido de los antropoides (chimpanc y gorila) un modelo de balances energticos, han propuesto la re-
que al ritmo ms lento de los humanos modernos. Por su duccin de la masa de los intestinos (el intestino es otro
parte, H. ergaster ocupa una posicin intermedia de desa- de los tejidos de alto coste).
CAPTULO 20: PAUTAS Y PROCESOS DE EVOLUCIN EN EL LINAJE HUMANO 367
go de restos de H. ergaster en la Repblica de Georgia, surge como evolucin anagentica de una especie basal,
en lo que se ha denominado las puertas de Europa, suscita H. erectus en los distintos continentes donde habita (fri-
una pregunta inmediata lleg la especie H. ergaster a ca, Asia y segn este modelo tambin Europa) (Wolpoff
colonizar Europa? Al parecer no. A juzgar por los datos et al. 1989). As, segn esta forma de interpretar el regis-
disponibles en la actualidad, los primeros colonos del tro fsil, los diferentes grupos humanos actuales surgen
continente europeo formaban parte de una especie anat- de la evolucin local de las distintas poblaciones de una
micamente ms evolucionada: H. antecessor, de la que especie basal durante el ltimo milln de aos (Wolpoff
hablaremos ms adelante. et al. 1989, 2001).
Otras evidencias que confirman la antigedad del pri- Por el contrario, el modelo del origen nico sostiene
mer gran xodo de la humanidad proceden de Java. La que la especie Homo sapiens se habra diferenciado en
aplicacin de tcnicas de datacin basadas en el paleomag- frica, a travs de un evento de especiacin cladogenti-
netismo afirman que los restos ms antiguos de homni- co, en un tiempo relativamente reciente (hace no ms de
dos encontrados en la isla pueden alcanzar una edad de 300.000 aos) y desde all habra colonizado las restantes
1.8 ma. Por otro lado, el yacimiento chino de Longgupo reas del planeta (Stringer y Andrews 1988), protagoni-
ha deparado restos de un primate interpretado como ho- zando el ltimo de los grandes xodos del hombre. Esta
mnido con una edad que asciende a ms de 2 ma. De interpretacin encuentra una base slida en los anlisis
confirmarse que estos restos pertenecen a un homnido, genticos de ADN mitocondrial que han estimado un tiem-
no est claro a que especie deberan atribuirse. La mayor po muy corto (no ms de 300.000 aos) para la formacin
parte de los autores coinciden en asignar los restos de de la variabilidad humana actual. La consecuencia ms
homnidos encontrados en Asia anteriores a unos 200.000 inmediata de esta hiptesis es que los homnidos meso-
aos a la especie H. erectus. Sin embargo, los caracteres pleistocenos de Asia (H. erectus) y de Europa (H. nean-
primitivos presentes en los restos de Dmanisi parecen derthalensis), se habran extinguido sin dejar descenden-
encajar mejor con la diagnosis de la especie H. ergaster. cia. En este sentido, el significado de los Neandertales de
Al parecer, esta especie una vez que alcanza Asia, o en el Europa ha sido y es vital para esclarecer en que modo y
trnsito, sufre un proceso de especiacin (ver Captulo bajo que procesos se resuelve la evolucin humana. De
18) y se convierte en H. erectus, que persiste en este con- este modo, las preguntas de cmo se relacionan filogen-
tinente hasta finales del Pleistoceno medio. Es este un tema ticamente la especie Homo sapiens y los Neandertales,
muy especulativo pendiente de una revisin profunda. En cul es su grado de parentesco y cul ha sido su ltimo
Asia se han descubierto multitud de restos de homnidos, antepasado comn son claves para el modelo de evolu-
incluidos los famosos restos de Trinil (Java) hallados por cin humana.
E. Dubois en 1891, interpretados en su da como el esla- Desde el punto de vista paleontolgico, los defenso-
bn perdido; o los numerosos restos procedentes del ya- res de un origen nico y reciente de H. sapiens han desa-
cimiento chino de Zhoukoudian, entre otros. Sin embar- rrollado un escenario evolutivo en el que los Neandertales
go, por diferentes circunstancias no es clara ni la proce- y los humanos actuales compartimos un antepasado co-
dencia precisa, ni la antigedad de la mayor parte de los mn, representado por la especie H. heidelbergensis
fsiles recuperados en Asia, lo que dificulta sobremanera (Rightmire 1996, Stringer 1996) (Fig. 12). El anlisis de
construir un esquema coherente de la evolucin humana los restos del Pleistoceno Inferior y Medio ha llevado a
en ese continente. En este sentido, una de las cuestiones estos autores a considerar que en algn momento, hace al
que ms debate ha suscitado se refiere al destino evoluti- menos 600.000 aos, tuvo que producirse un evento de
vo de los homnidos asiticos. La contestacin a esta pre- especiacin que modific a los primitivos H. erectus y
gunta se incluye en un marco ms general y que afecta al dio lugar a una especie nueva, intermedia entre H. erectus
modelo de evolucin que pueda explicar nuestra propia y H. sapiens. Durante algunos aos estas poblaciones in-
especie. Veamos por qu. termedias vinieron a llamarse H. sapiens arcaicos. El cam-
bio ms espectacular experimentado en el trnsito H.
Dos modelos opuestos erectus - H. heidelbergensis reside en el incremento del
volumen enceflico, as como en una serie de detalles
Uno de los debates ms enriquecedores de la paleoan- morfolgicos relacionados en mayor o menor medida con
tropologa en las dos ltimas dcadas ha sido la discusin este incremento del encfalo.
sobre el origen de la especie humana actual. Su resolu- Segn este modelo, H. heidelbergensis se habra ori-
cin pasa por la comprensin de la evolucin del gnero ginado en frica, a travs de un cuello de botella gentico
Homo en, al menos, el ltimo milln de aos. En este (Rightmire 1996). Desde este hipottico origen, esta nue-
sentido, los fsiles de Europa, y muy especialmente los va especie experiment una nueva dispersin desde fri-
de Atapuerca, representan una pieza clave en la solucin ca que coloniz Europa, alcanzando una distribucin afro-
del problema. europea. Los restos de Bodo y Broken Hill son sus mejo-
El mencionado debate se ha centrado en dos modelos res representes en frica, en tanto que el crneo de
alternativos, hoy ya clsicos: el modelo multirregional y Petralona ha representado a los H. heidelbergensis de
el modelo del origen nico, ampliamente debatidos en la Europa. Existen algunos restos en Asia, muy en particu-
literatura (Lahr 1994, Lieberman 1995) (Fig. 11). El mo- lar el crneo fsil de Dali, con una antigedad estimada
delo multirregional sostiene que la especie H. sapiens de unos 300.000 aos, cuyos rasgos avanzados han lleva-
CAPTULO 20: PAUTAS Y PROCESOS DE EVOLUCIN EN EL LINAJE HUMANO 369
Figura 12. Esquemas filogenticos de la evolucin del gnero Homo. A la izquierda el modelo que propone a H. heidelbergensis
como antepasado comn de Neandertales y hombres modernos. A la derecha, el modelo propuesto por el equipo investigador de
Atapuerca en el que H. antecessor pasa a ocupar la posicin de antepasado comn de H. neanderthalensis y H. sapiens.
do a proponer que podra tratarse de un representante asi- una especie de Homo indita, que fue denominada Homo
tico de H. heidelbergensis. antecessor (Bermdez de Castro et al. 1997). La morfo-
El esquema que acabamos de resumir presenta, sin loga de la cara media es quiz el rasgo ms importante de
embargo, algunos problemas. Una importante objecin al los que definen a H. antecessor ya que presenta la confi-
modelo de H. heidelbergensis es la presencia de caracte- guracin propia de H. sapiens. La combinacin de carac-
res Neandertales en algunos restos del Pleistoceno Medio teres detectada en los fsiles de TD6 ha llevado a plantear
de Europa, de edad comprendida entre 0.5 y unos 0.2 mi- la hiptesis de que H. antecessor representa al ltimo an-
llones de aos. A juzgar por estos datos, en los que los tepasado comn de H. sapiens y Neandertales (Fig. 12).
fsiles de la Sima de los Huesos (Atapuerca) son funda- Segn este modelo, H. antecessor se debi originar en
mentales (Arsuaga et al. 1993), la conclusin a la que se frica hace alrededor de 1 milln de aos, como descen-
llega es que los antepasados de los Neandertales ya exis- diente de poblaciones de H. ergaster. Una vez diferencia-
tan hace al menos 0.5 ma. Por tanto, el nombre H. heidel- do en frica, algunas de las poblaciones de H. antecessor
bergensis debe usarse slo para definir los antepasados abandonaran este continente para dirigirse a otros luga-
ms directos de los Neandertales, y no debe ser aplicado res del planeta. Hasta la fecha conocemos su presencia en
para las poblaciones del Pleistoceno Medio de frica Europa, aunque cabe la posibilidad de que alcanzara tam-
Cul es entonces el origen de los Neandertales y de H. bin algunas regiones de Asia. De acuerdo con esta opi-
sapiens? nin, los primeros representantes de H. antecessor llega-
Los restos humanos recuperados en el nivel TD6 de dos a Europa evolucionaron a lo largo del Pleistoceno
Gran Dolina (Atapuerca) han permitido al equipo investi- Medio, en la lnea que da origen a los Neandertales. Las
gador de Atapuerca proponer un escenario evolutivo que poblaciones de H. antecessor que permanecieron en fri-
ofrece una respuesta a esta pregunta. Los mencionados ca evolucionaron durante el Pleistoceno Medio para dar
restos, de una edad de unos 800.000 aos, presentan una lugar a una especie, cuyo nombre debe corresponder a H.
combinacin de caractersticas anatmicas nica entre los rhodesiensis u H. helmei (Stringer 1996). Tiempo des-
homnidos. El conjunto de rasgos craneales, dentales y de pus esta especie dara lugar a H. sapiens. Todos estos
la mandbula sugiere que estos homnidos pertenecen a aspectos abren un gran nmero de preguntas y ofrecen a
370 Antonio Rosas Gonzlez
la paleoantropologa europea un escenario de investiga- tura de industria ltica, lenguaje articulado, etc.) ha absor-
cin imprevisto. bido la necesidad del organismo a adaptaciones somti-
Una vez que H. sapiens se diferencia en frica, me- cas, hacindose, por tanto, mucho menos necesaria su di-
diante lo que aparece como un evento de especiacin r- versificacin.
pido, se asiste a un flujo de migracin a travs del cual La escasa diferencia gentica entre el hombre y el
distintas poblaciones van colonizando las diferentes re- chimpanc sugiere que la evolucin fenotpica de los
giones del planeta. En este proceso, H. sapiens desplaza a homnidos radica en los genes reguladores del desarrollo
las distintas poblaciones de homnidos originales all don- (esta circunstancia esta siendo confirmada como una cons-
de las haba. El caso ms estudiado corresponde a Euro- tante en la evolucin de los metazoos). Cundo y por qu
pa. La llegada de H. sapiens al continente europeo hace se ha modificado esta informacin gentica y cmo se
unos 45.000 aos, los conocidos cromaones, desembo- expresa en las cualidades que identificamos como huma-
ca en el desplazamiento y extincin final, hace unos nas es el desafo de un vibrante campo de investigacin.
30.000 aos, de las poblaciones neandertales, habitantes Sin embargo, una cosa s podemos constatar: la evolu-
de Europa desde su mismo origen evolutivo. La imparable cin humana, lejos de ser un proceso lineal y simple, es
expansin de los hombres anatmicamente modernos los un complejo entramado del que han surgido mltiples
ha llevado a ocupar las reas ms inhspitas del planeta, especies y formas de relacionarse con la naturaleza. De-
desde los ambientes polares a los desiertos pasando por bemos tener claro que la humanidad actual es una de las
las selvas amaznicas. muchas que han sido posibles.
En este captulo hemos tratado algunos de los aspec- Agradezco al Dr. Manuel Soler el ofrecimiento de
tos ms importantes de la evolucin de los homnidos publicar este trabajo y su cortesa y paciencia ante mis
aunque otros muchos los hemos dejado en el tintero. He- reiteradas demoras, adems de sus sugerencias sobre el
mos explorado la historia evolutiva del linaje humano a manuscrito. A mis compaeros del Departamento de
lo largo de unos 6 ma a la vez que hemos constatado que Paleobiologa del Museo Nacional de Ciencias Naturales
la diversidad de los homnidos ha sido mucho mayor en con los que he tenido ocasin de discutir algunos aspec-
el pasado, a pesar de que H. sapiens sea la nica especie tos de los temas aqu recogidos, especialmente a Jos M.
viva del grupo. Adems, la diversidad de los australopite- Bermdez de Castro, Markus Bastir y Cayetana Martnez-
cinos es apreciablemente mayor que la observada en el Maza. La investigacin del autor se inscribe en el proyec-
gnero Homo. Se ha propuesto que la cultura (manofac- to BXX2000-1258-CO3-01.
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(4) BOYD, R. y SILK, J.B. 2001. Cmo evolucionaron los humanos. Ariel Ciencia, Barcelona. til en aspectos generales de ecologa
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vistas en 3D de reconstrucciones del crneo de diferentes especies fsiles.
(5) SHREEVE, J. 1995. The Neandertal Enigma. William Morrow, New York. Texto de divulgacin centrado en la investigacin del
origen y fin de los neandertales. Combina los datos tcnicos con ancdotas producidas alrededor de los cientficos y los descubri-
mientos. Trata tambin la discusin de los datos cronolgicos y moleculares del origen de H. sapiens.
Captulo 21: CONSIDERACIONES EVOLUTIVAS
EN LA GESTIN DE ESPECIES CINEGTICAS
Juan Carranza y Juan Gabriel Martnez
CTEDRA DE BIOLOGA Y ETOLOGA. FACULTAD DE VETERINARIA. UNIVERSIDAD DE EXTREMADURA.
10071-Cceres. Espaa. E-mail: carranza@unex.es
La caza representa una importante actividad humana en la sociedad moderna con consecuencias directas sobre el
curso evolutivo de las especies cinegticas. Aunque la actividad bsica de la caza es la extraccin de individuos de
las poblaciones, actualmente las especies cinegticas son objeto de una profunda gestin con el objetivo de conse-
guir aumentar la productividad o mejorar la calidad de los trofeos. Las actuaciones de gestin pueden dirigirse
directamente hacia las poblaciones cazadas o hacia el ecosistema en que se encuentran, y en ambos casos pueden
tener influencia sobre los cambios genticos en las poblaciones. Las poblaciones de especies cinegticas pueden o
no corresponderse con unidades ecolgicas en funcin de su gestin, la cual adems puede alterar aspectos de la
dinmica poblacional como la densidad, la tasa de crecimiento, la proporcin de sexos o la estructura de edades.
Desde un punto de vista evolutivo la gestin cinegtica puede afectar diversos parmetros genticos. La variabilidad
gentica puede verse afectada a travs de varios procesos: la mortalidad debida a caza puede ser diferente de la
natural, potenciando el efecto de la deriva gentica, y la gestin de las poblaciones puede interferir con procesos
necesarios para el mantenimiento de la variabilidad, como el flujo gnico, as como ocasionar que los tamaos
efectivos de poblacin sean muy reducidos. Todo esto puede ocasionar que muchas poblaciones cinegticas sufran
problemas de consanguinidad. La gestin puede tambin ocasionar modificaciones comportamentales con conse-
cuencias en aspectos como las estrategias reproductivas de las especies cinegticas. La introduccin de individuos
en terrenos cinegticos puede tener importantes consecuencias ecolgicas y evolutivas, como la transmisin de
enfermedades o la hibridacin. Finalmente, la gestin de la caza origina procesos de seleccin artificial cuando los
individuos no son extrados al azar respecto a su fenotipo. La gestin de poblaciones explotadas cinegticamente
debera estar basada en la sostenibilidad, lo cual significa no slo preservar su abundancia sino tambin las caracte-
rsticas genticas y los procesos evolutivos que las mantienen.
La caza y las especies cinegticas para el depredador humano organizado en grupos coope-
rativos; quizs preferentemente grandes ungulados
La actividad de la caza ha tenido un papel central en
(Sahlins 1972). En tanto la presin cinegtica era ejercida
la evolucin de nuestra propia especie. Probablemente por
ello, el gusto por esa prctica ha permanecido hasta nues- con el objetivo de conseguir un recurso alimenticio, es
tros das aunque ya no suponga un beneficio adaptativo. probable que su efecto selectivo fuese equivalente al ejer-
La caza debe haber formado parte de la coevolucin entre cido por otros depredadores, actuando sobre los indivi-
nuestra especie y sus presas, aunque en la actualidad es duos ms vulnerables. Es posible, sin embargo, como su-
evidente que las relaciones entre el hombre y sus pre- giere Hidalgo (1995), que las piezas de caza se utilizasen
sas no se ajustan a lo que conocemos como un proceso para manifestar una habilidad que podra proporcionar al
de coevolucin (ver Captulo 12). Ms bien, el hombre cazador prestigio social y, sobre todo, ventajas en la
afecta a las poblaciones de caza provocando cambios tan- competencia por las parejas sexuales. A partir de que la
to desde el punto de vista numrico como gentico. Un caza proporciona smbolos asociados al estatus social
cierto nmero de especies de aves y mamferos han atra- aparece el concepto de trofeo. El trofeo es una parte del
do la atencin del hombre como especies cazables en la animal que el cazador utiliza como indicador del mrito
sociedad moderna. El curso evolutivo de estas especies de su captura.
puede verse marcado por esa eleccin. En las especies de caza menor el objetivo suele ser
diferente. Se suele primar la calidad como recurso gastro-
Cules son las especies de caza
nmico, tanto en la caza primitiva como en la moderna.
Originalmente las especies objeto de caza debieron El objetivo perseguido en estos casos es ms la cantidad
ser las que se ajustaban a un tamao de presa adecuado de piezas que sus caractersticas individuales.
374 Juan Carranza y Juan Gabriel Martnez
En la actualidad la catalogacin de las especies como enfocarse hacia manejar el ecosistema con el fin de favo-
cinegticas se encuentra sometida a las normativas de caza recer a las especies de caza, o hacia manejar directamente
y conservacin de la naturaleza. En el fondo persisten los las poblaciones de caza. Ambos tipos de actuaciones pue-
mismos criterios bsicos ya mencionados, pero una espe- den tener influencia sobre los cambios genticos en las
cie deja de ser cazable si la caza puede poner en peligro el poblaciones.
mantenimiento de sus poblaciones, independientemente
de que tradicionalmente fuese considerada como pieza de Manejo del ecosistema
caza.
Los cambios en el ecosistema pueden ir encaminados
en dos direcciones bsicas: por un lado la transformacin
Explotacin y gestin de las especies cinegticas de los hbitats para aumentar la oferta de alimento, refu-
gio, lugares de cra, etc., y por otro lado la eliminacin de
La relacin del hombre con las especies de caza pue- los depredadores. La teora de seleccin natural (ver Ca-
de consistir simplemente en la extraccin de ejemplares, ptulo 7) predice que los cambios en los factores ecolgi-
es decir, la caza. Esta era prcticamente la nica actividad cos implican cambios en las presiones selectivas, ya sea
que se llevaba a cabo en tiempos histricos. Ms recien- en direccin o en intensidad, que deben traducirse en cam-
temente, sin embargo, se ha aumentado la intervencin bios evolutivos. Aunque estos cambios pueden ser predi-
del hombre sobre las especies de caza orientada no slo a chos en teora, lo cierto es que carecemos de evidencia
extraer individuos sino a favorecer su produccin. emprica sobre ellos. Una razn puede ser la falta de in-
La extraccin puede ser indiscriminada, es decir diri- vestigacin orientada hacia esta cuestin, pero adems,
gida hacia cualquier tipo de individuo de la poblacin sin existen dificultades reales para que se produzcan cam-
criterio alguno. Este tipo de extraccin es ms frecuente bios detectables debido, por ejemplo, el poco tiempo trans-
sobre las especies de caza menor. El efecto inmediato es currido desde que las condiciones cambiaron o, de modo
un aumento en la mortalidad general, especialmente la de similar, a la falta de constancia en las condiciones im-
individuos jvenes e inexpertos (Lucio & Purroy 1995; puestas por el manejo humano.
Rocha & Hidalgo 2001). Un tipo de alteracin del hbitat muy frecuente es el
En las especies de caza mayor, la extraccin suele es- aclarado de las reas de bosque y matorrral, favoreciendo
tar selectivamente dirigida hacia los animales portadores las reas herbceas. El predominio de las reas abiertas
de trofeos, es decir los machos. Los caracteres sexuales favorece un mayor tamao de grupo y un grado de poligi-
secundarios de los machos de muchas especies se han nia ms alto, como se ha descrito para el ciervo de cola
desarrollado a lo largo de la evolucin como indicadores blanca (Odocoileus virginianus; Hirt 1977) o para el cor-
fiables de buena condicin fsica del portador, utilizados zo (Capreolus capreolus; Andersen et al. 1998).
como seal en la competencia entre machos o en la elec- Una prctica comn en la gestin cinegtica es el su-
cin de pareja por parte de las hembras (Andersson 1994). ministro de comida en pocas de escasez. Al margen de
Estas estructuras, como los cuernos y astas de los ungula- consideraciones sobre la reduccin en la presin selecti-
dos, son muy sensibles a cualquier problema que afecte al va que supone la escasez de comida, el alimento suple-
estado general del organismo, por lo que se dice que son mentario suele presentarse de acuerdo a un patrn de dis-
dependientes de la condicin (Andersson 1994). La bs- tribucin espacial ms acumulado que la comida natural.
queda de trofeos por parte de los cazadores, supone por Esta distribucin del alimento puede provocar la agrega-
tanto una presin orientada hacia un tipo de individuos cin espacial de los individuos. A su vez, la acumulacin
que no son los ms vulnerables sino todo lo contrario. En espacial de las hembras afecta al sistema de apareamien-
la medida en que esta presin sea muy fuerte, puede pro- to, favoreciendo la poliginia. Experimentos realizados con
vocar una seleccin contraria a la seleccin sexual que el fin de analizar los cambios en el sistema de aparea-
produce el trofeo, y por estar relacionada con ella, una miento del ciervo (Cervus elaphus) en condiciones de
seleccin en contra de los ejemplares ms vigorosos. El suplementacin de alimento, han puesto de manifiesto
jabal (Sus scrofa) es una excepcin a esta norma, proba- que la concentracin espacial de la comida provoca la
agregacin de las hembras, lo cual hace que los machos
blemente porque en el momento del lance resulta difcil
defiendan territorios en las zonas de alimentacin en lu-
distinguir el sexo del animal y se admite la caza sobre
gar de defender harenes mviles y aumenten su tasa de
ambos, aunque son los machos los que portan trofeos. La
interacciones agresivas (Carranza et al. 1995). Adems,
caza sobre los machos supone un aumento en la mortali- al reunirse las hembras en grupos mayores, algunos ma-
dad de stos, provocando la desviacin de la proporcin chos consiguen grandes harenes aumentando la varianza
de sexos poblacional hacia las hembras. en el tamao de harn, lo cual puede estar relacionado
A medida que la caza va cobrando protagonismo como con aumento en el grado de poliginia (Carranza et al.
actividad econmica en ciertas reas, se favorece una in- 1995; Sanchez-Prieto 2000). Estas circunstancias de ma-
tensificacin de las actuaciones encaminadas a promo- nejo son por lo tanto apropiadas para favorecer el aumen-
verla, dando origen a la gestin cinegtica. La gestin to intergeneracional en el nivel de consanguinidad as
puede perseguir como objetivo aumentar la densidad y como los cambios genticos aleatorios (deriva gentica)
productividad de las especies de caza, o mejorar la cali- debido a una disminucin en el tamao efectivo de po-
dad de sus trofeos. Las actuaciones de gestin pueden blacin (ver ms adelante).
CAPTULO 21: CONSIDERACIONES EVOLUTIVAS EN LA GESTIN DE ESPECIES CINEGTICAS 375
Figura 2. Evolucin del tamao poblacional de dos especies de ungulados, la oveja Soay (A) y el ciervo (B) en dos poblaciones
insulares. Modificado de Clutton-Brock et al. (1997).
claro que depende en gran medida de la especie y el am- densidad (Clutton-Brock et al. 1985; Albon et al. 1987;
biente en cuestin. Clutton-Brock et al. 1997).
La actividad cinegtica puede ser uno de los factores Tambin la tasa de natalidad, o fecundidad, puede es-
que determinan la dinmica poblacional a travs de su tar controlada por factores dependientes e independientes
efecto primordial: aumentar la tasa de mortalidad de la de la densidad. Tanto en ovejas Soay (Ovis aries) como en
poblacin, al eliminar ms individuos de los que mueren el ciervo la edad de madurez de los individuos est positi-
en condiciones naturales. La magnitud de este efecto en vamente correlacionada con la densidad poblacional, pero
conjunto con los otros parmetros poblacionales determi- en ciervo adems se ha mostrado que depende de condi-
na si la tasa de crecimiento en poblaciones gestionadas ciones climticas (los das de nieve y la temperatura me-
cinegticamente es positiva, negativa o nula. Existen ca- dia de Abril, Clutton-Brock et al. 1997). Las hembras de
sos bien documentados de extincin de especies o de su ciervo presentan tasas de gestacin ms bajas a altas den-
drstica reduccin en nmero debido a la actividad cine- sidades que a bajas densidades, a la vez que la densidad
gtica excesiva. La caza excesiva produjo un descenso retrasa la fecha de parto lo que aumenta las posibilidades
poblacional que puso al borde de la extincin al elefante de que las cras mueran (Clutton-Brock y Albon 1989).
marino Mirounga angustirostris, declive numrico que Los determinantes del xito reproductor en ciervo son di-
adems afect severamente a la variabilidad gentica de ferentes para machos y hembras; mientras el xito repro-
la especie (Hoelzel et al. 1993). ductor total de una hembra esta influido por la densidad y
Una cuestin habitual de discusin es que la depreda- la temperatura primaveral en el ao de su nacimiento en
cin es uno de los factores fundamentales en la regula- poblaciones del norte de Europa, el de los machos depen-
cin de las poblaciones, y que frecuentemente las espe- de de su peso al nacer independientemente de los otros
cies cinegticas se encuentran libres de la presin de factores (Kruuk et al. 1999).
depredadores, por lo que podran crecer sin control y afec- La actividad cinegtica puede actuar manteniendo los
tar negativamente a otras especies silvestres, tanto de ani- niveles poblacionales en una determinada densidad. En
males como de plantas (Montoya Oliver 1999). Esto con- este sentido tiene a la vez un efecto en reducir la actua-
vierte a la actividad cinegtica en una herramienta funda- cin de los factores dependientes de la densidad, pero no
mental para la regulacin de estas poblaciones. afecta a los estocsticos o independientes de la densidad.
Recientes estudios a largo plazo de poblaciones de Por lo tanto, para evitar que la mortalidad sea excesiva y
especies de ungulados en ambientes total o casi totalmen- la tasa de crecimiento sea negativa, el nivel de presin
te libres de depredadores naturales (de forma que el efec- cinegtica debe regularse constantemente en funcin de
to de la predacin sobre la tasa de mortalidad no existe o la situacin poblacional. En suma, no se puede pretender
es despreciable), han demostrado la importancia tanto de que la actividad cinegtica reemplace el papel de la de-
los factores estocsticos como dependientes de la densi- predacin sin tener en cuenta los factores tanto depen-
dad en la regulacin de las poblaciones (Saether 1997). dientes como independientes de la densidad que regulan
En el ciervo algunas causas de mortalidad son inde- las poblaciones naturalmente.
pendientes de la densidad, como por ejemplo la tempera- Sin embargo, y dado el predominante papel de los fac-
tura invernal en reas de la distribucin de esta especie en tores dependientes de la densidad en la regulacin de las
el norte de Europa, pero otras muchas causas son depen- poblaciones, son frecuentes los ejemplos en que la activi-
dientes de la densidad. Por ejemplo, la cantidad de comi- dad cinegtica puede ser beneficiosa tanto para la din-
da que afecta tanto a la condicin de las madres como a mica poblacional como para el ecosistema. Por ejemplo,
las cras es un factor cuyo efecto se agrava cuando la com- las reas donde la caza mantiene densidades moderadas
petencia intraespecfica es mayor en condiciones de alta del ciervo de cola blanca en Estados Unidos, son aquellas
378 Juan Carranza y Juan Gabriel Martnez
en las que los individuos tienen una mejor condicin fsi- puede perderse activamente, a travs de seleccin natu-
ca y una mayor fertilidad, y a la vez ejercen un menor ral, o de forma pasiva, a travs de deriva gentica. La de-
impacto sobre la vegetacin natural (Swihart et al. 1998). riva es un resultado del tamao finito de las poblaciones y
Con frecuencia la gestin cinegtica no slo consiste un caso particular de lo que se conoce generalmente como
en la retirada (cacera) de ejemplares sino tambin en la error de muestreo: las frecuencias allicas varan de una
introduccin de ms individuos (ver ms abajo) o la toma generacin a otra porque los gametos que forman la si-
de medidas para que la supervivencia de las cras se guiente generacin son slo una muestra de todos los ale-
maximice, de forma que su efecto es el de aumentar el los presentes en la generacin anterior (ver Captulo 6).
tamao de poblacin. Esto puede ser negativo a dos nive- Cuanto menor sea el tamao de la poblacin ms proba-
les: por un lado al provocar los fenmenos dependientes ble es que las frecuencias allicas difieran en los dos gru-
de la densidad antes mencionados, y por otro, aunque re- pos. La deriva en s misma puede ser responsable de la
lacionado, al comprometer la capacidad de regeneracin fijacin o prdida de alelos en poblaciones de tamao re-
natural de la vegetacin con un exceso de forrajeo; si la ducido, provocando cambios no adaptativos en la consti-
vegetacin natural no se regenera bien la capacidad de tucin gentica de las poblaciones, en contraposicin a la
los ecosistemas para mantener las poblaciones cinegticas seleccin natural que favorece o elimina variantes genti-
disminuye. El efecto negativo del exceso de densidad cas en funcin de su eficacia biolgica.
puede darse no slo a nivel de la tasa de crecimiento La seleccin y la deriva provocan una prdida de di-
poblacional sino tambin en las caractersticas fenotpicas versidad que slo puede contrarrestarse mediante dos pro-
de los organismos, entre ellas el desarrollo de los trofeos: cesos: la mutacin y el flujo gnico. La mutacin, es de-
la densidad afecta negativamente la longitud y el peso de cir la aparicin de nuevas variantes genticas, tiene un
las cuernas en ciervo (Clutton-Brock y Albon 1989), mien- efecto importante pero muy lento en las poblaciones, al
tras que en Ovis canadiensis influye negativamente en el ser las tasas de mutacin muy bajas. El flujo gnico intro-
crecimiento y tamao de los cuernos de los machos, pro- duce cambios en las frecuencias allicas de las poblacio-
bablemente debido a una intensa competencia intraes- nes a travs del flujo o migracin de individuos entre po-
pecfica durante sus primeros aos de vida (Jorgenson et blaciones. Desde esta perspectiva el flujo gnico puede
al. 1998). considerarse la fuerza que compensa la prdida de diver-
sidad debida a la deriva.
Figura 3. Relacin entre la heterocigosidad y (A) el peso al nacer y (B) la tasa de supervivencia en cras de Phoca vitulina. Las barras
negras y blancas en B corresponden a dos medidas diferentes de heterocigosidad. Modificado de Coltman et al. (1998).
a) Machos b) Hembras
Heterocigosidad
Figura 4. xito reproductor a lo largo de la vida en funcin de la heterocigosidad para machos y hembras de ciervo de la isla de
Rum. Modificado de Slate et al. (2000).
al nacimiento, aunque este efecto est mediado por la tem- rsitos intestinales en ovejas Soay elimina homocigotos
peratura en primavera, siendo slo significativo con ba- con ms probabilidad que heterocigotos. De hecho, uno
jas temperaturas durante Abril (Coulson et al. 1998). En de los mecanismos propuestos para explicar el manteni-
ciervo se ha demostrado adems la existencia de una co- miento de la variabilidad gentica en poblaciones peque-
rrelacin entre el grado de heterocigosidad individual y as y aisladas como las insulares es la ventaja selectiva
el xito reproductor de los individuos a lo largo de toda de los heterocigotos (Pemberton et al. 1996). La elimina-
su vida (Slate et al. 2000, Figura 4), siendo este efecto cin de individuos de la poblacin al azar supone una tasa
independiente de las relaciones entre heterocigosidad y de prdida de variantes genticas mayor a la esperable en
peso al nacer. condiciones naturales y puede poner en peligro el mante-
El principal efecto de la caza sobre la variabilidad nimiento de niveles apropiados de variabilidad. En casos
gentica de las poblaciones es a dos niveles. En primer extremos, como el del elefante marino, las poblaciones
lugar, la mortalidad producida por la caza es diferente de actuales cuentan con niveles extremadamente bajos de
la mortalidad natural: una gran proporcin de estas muer- variabilidad gentica tanto a nivel de protenas como de
tes son al azar respecto al genotipo del individuo, tanto ADN mitocondrial debido a la eliminacin indiscrimina-
ms cuanto menos selectiva sea la modalidad de caza (por da y excesiva de individuos durante el siglo XIX, aunque
ejemplo las monteras de ciervos o jabales). Sin embar- la especie se ha recuperado numricamente tras la prohi-
go, la mortalidad natural, debida a depredacin o parasi- bicin de su caza (Hoelzel et al. 1993).
tismo suele eliminar a los individuos en peor condicin La caza selectiva de individuos tambin puede pro-
fsica, algo que puede tener al menos en parte una base vocar prdida de diversidad gentica. En el ciervo se ha
gentica. Ya hemos visto cmo la mortalidad debida a pa- comprobado que la caza selectiva en contra de los indivi-
380 Juan Carranza y Juan Gabriel Martnez
pequeo que en casos de igualdad de proporciones de taciones mediante mallas cinegticas, pueden dificultar o
sexos y panmixia (ver Apndice 1). eliminar el flujo gnico entre poblaciones cercanas. Este
El coeficiente de consanguinidad poblacional, Fis (Avi- es un aspecto de especial relevancia en el caso de las es-
se 1994, Wright 1951, Apndice 2) de las poblaciones de pecies de caza mayor en Espaa como ciervos o gamos.
ciervo en fincas de caza en Extremadura es significativa- Estas especies se distribuyen por zonas de bosque medi-
mente mayor que cero y mayor en promedio que el calcu- terrneo, hbitat fragmentado en la mayora de su exten-
lado para la poblacin del Parque Nacional de Doana sin en virtud del uso del territorio, infraestructuras etc.
(Martnez et al. en prensa). Los valores positivos de Fis Esto hace que muchas de las fincas de caza sean zonas
representan dficit de heterocigotos debido a consangui- discretas y relativamente bien delimitadas. Adems de
nidad local y por lo tanto ponen de manifiesto de forma ello, y con el fin de independizar la gestin de los terre-
indirecta la existencia de cruzamientos entre individuos nos, en las ltimas dcadas se ha generalizado en muchas
relacionados con el consiguiente aumento de homocigo- zonas de Espaa el cercado de las fincas cinegticas con
sidad en los individuos y el riesgo de que se pongan de vallas metlicas que impiden el paso de los grandes
manifiesto alelos deletreos recesivos. ungulados. Esto ha subdividido an ms las poblaciones,
ya que las cercas impiden la dispersin de los juveniles y
Flujo gnico y estructura poblacional por lo tanto el flujo gnico. Un estudio de la estructura
gentica de poblaciones de ciervo en Extremadura ha de-
En la actualidad se acepta que muchas especies exis- mostrado un valor positivo y significativamente diferente
ten como conjuntos de poblaciones conectadas en mayor de cero de Fst (ver Apndice 2) entre fincas valladas de la
o menor grado por procesos migratorios y de flujo gnico misma zona geogrfica, y la ausencia de correlacin entre
(lo que se conoce en sentido amplio con el nombre de similaridad gentica y proximidad geogrfica, lo que in-
metapoblaciones), cuya magnitud es fundamental para dica que las distintas fincas funcionan como poblaciones
entender la dinmica tanto de las poblaciones individua- independientes a pesar de su cercana, como resultado de
les como de la especie en conjunto. La tasa de flujo gni- la falta de flujo gnico y probablemente otros factores
co est relacionada con la estructura gentica de las po- (Martnez et al. en prensa). El caso del ciervo en la Penn-
blaciones, es decir el grado de diferenciacin gentica sula Ibrica no es el nico ejemplo, otros trabajos tam-
entre poblaciones de la misma especie (Apndice 2). Esto bin han mostrado la diferenciacin gentica de pobla-
es debido a que la deriva gnica puede llevar, en ausencia ciones cinegticas aisladas (Lorenzini et al. 1998).
de flujo gnico, a la diferenciacin gentica y aislamiento Como ya se ha discutido anteriormente estas pobla-
de las poblaciones, mientras que el flujo gnico acta ciones sin el efecto del flujo gnico y con su pequeo
como fuerza cohesiva que mantiene una cierta uniformi- tamao estn en serio peligro de perder diversidad allica
dad entre las poblaciones (Slatkin 1987). En poblaciones y heterocigosidad y aumentar su grado de consanguini-
pequeas, el flujo gnico acta como restaurador de la dad. Aunque no existen pruebas de una conexin directa
variabilidad que se va perdiendo debido a la deriva, pu- entre el grado medio de consanguinidad en una finca y la
diendo tener un importante papel en el mantenimiento de calidad de los individuos y sus trofeos, en algunos me-
la variabilidad gentica global de la especie. En metapo- dios cinegticos se alude a la necesidad de renovacin
blaciones sujetas a fuertes fluctuaciones estocsticas de de sangre en las fincas, sobre todo en las cercadas, como
tamao y variabilidad, unas poblaciones pueden actuar una forma de mejorar los trofeos (Montoya Oliver 1999).
como fuentes de variabilidad que permitan recuperarse a Para ello se introducen individuos de otras zonas, cuando
las que sufren los procesos de prdidas de variabilidad quizs sera ms apropiado permitir una restauracin de
(por ejemplo Saccheri et al. 1998). Finalmente, el flujo los procesos naturales de flujo gnico.
gnico puede tener un papel opuesto, limitando la posibi-
lidad de adaptacin a condiciones locales cuando la tasa
de migracin es mucho mayor que el coeficiente de selec- Modificaciones comportamentales con efectos evolutivos
cin (ver ejemplos en Storfer 1999).
El efecto que la actividad cinegtica puede tener so- La actividad relacionada con la caza puede provocar
bre la diferenciacin gentica de las poblaciones es a va- cambios comportamentales en las especies cinegticas.
rios niveles, a travs de diferentes tipos de procesos que Algunos de estos cambios estn directamente relaciona-
facilitan de una forma u otra la subdivisin poblacional. dos con la caza de los individuos y otros con las medidas
En primer lugar la caza puede actuar como agente selecti- de gestin de las poblaciones o el hbitat. En el ciervo de
vo artificial favoreciendo la eliminacin de determinados cola blanca los individuos cambiaban su seleccin de
fenotipos. Como ya hemos citado anteriormente existen hbitat en la poca de caza con respecto al resto del ao,
evidencias de que esta seleccin puede producir un cam- evitando en lo posible las reas relacionadas de alguna
bio en las frecuencias allicas entre poblaciones (Hartl et forma con la actividad cinegtica, como carreteras o cen-
al. 1991). En segundo lugar la eliminacin de individuos tros de actividad (Kilgo et al. 1998). Algo similar ocurre
en nmeros elevados y al azar respecto a sus genotipos con algunas especies de aves acuticas, que responden a
puede intensificar la prdida de variabilidad y los efectos las molestias ocasionadas por la actividad cinegtica con
de la deriva gnica. Finalmente los usos humanos sobre cambios en los patrones espaciales y temporales de uso
las reas de distribucin de las poblaciones, o las delimi- del hbitat (Madsen 1998).
382 Juan Carranza y Juan Gabriel Martnez
ya que en algunos casos los hbridos resultan superiores a mogrfica y/o genticamente, hay que prestar mucha aten-
los individuos puros en diversos aspectos, lo que se cono- cin a la procedencia de los individuos introducidos, ya
ce como vigor hbrido o heterosis, normalmente en casos que mezclar individuos de poblaciones diferentes puede
en los que la diferenciacin gentica entre los taxones tener efectos contrarios y a veces difciles de predecir. Es
puros es pequea (Rhymer y Simberloff 1996). decir, con el fin de paliar la prdida de diversidad allica
Las introducciones de individuos para su caza son en y el efecto de la consanguinidad, podemos estar impidien-
ocasiones masivas, por ejemplo en el caso de nades rea- do o dificultando la adaptacin local de la especie y
les en Norteamrica y diversas especies de peces en homogeneizando las diferencias genticas favorables exis-
Norteamrica y Europa. En estos casos y en los anteriores tentes entre distintas poblaciones. As, resulta ms razo-
el riesgo de hibridacin es no slo con individuos nable desde un punto de vista evolutivo si hay que intro-
coespecficos sino tambin con individuos de otras espe- ducir ejemplares en una poblacin cinegtica, usar indi-
cies, provocando con frecuencia la mezcla de genomas viduos de poblaciones cercanas, con historias evolutivas
que puede llevar a la desaparicin de especies raras. Es el y condiciones ecolgicas parecidas en lugar de individuos
caso por ejemplo de la malvasa (Oxyura leucocephala) de distintas subespecies o de reas muy alejadas, ya que
cuya identidad gentica se ha visto peligrar debido a la desconocemos los efectos que esta hibridacin puede te-
hibridacin con individuos de malvasa jamaicana (O. ner en la poblacin, y en cualquier caso puede suponer
jamaicensis), aunque en este caso no introducidos sino una prdida de la identidad gentica local.
escapados de poblaciones en cautividad. En ocasiones, Otro problema diferente, y fuera del alcance de lo dis-
procesos como la destruccin de hbitat o reintroduc- cutido en este captulo, es la introduccin de especies ex-
ciones masivas (como en el caso de especies de peces ticas para su explotacin cinegtica. Esta bien documen-
sujetas a explotacin) ponen en contacto poblaciones o al tado cmo las especies exticas pueden ser superiores en
menos grandes nmeros de individuos. Si una de las dos diversos aspectos (capacidad competitiva, tasa reproduc-
(sub)especies, razas o poblaciones presenta tamaos de tora) a las nativas, de forma que pueden desplazar a las
censo mucho menor que la otra, el riesgo de la prdida de especies autctonas y llevarlas a la desaparicin.
identidad gentica es grande (ver ejemplos en Rhymer y
Simberloff 1996).
La hibridacin de individuos de diferentes especies o Seleccin artificial sobre las especies de caza
subespecies puede ser un problema, especialmente para
poblaciones pequeas, incluso si no existe introgresin, La gestin de una poblacin de caza mayor suele exi-
es decir, si los genomas de ambas (sub)especies no se gir la eliminacin de un considerable nmero de ejempla-
mezclan debido a que los hbridos son estriles. En estos res al margen de los abatidos en los lances cinegticos. Es
casos la hibridacin representa un esfuerzo reproductor decir, adems de los ejemplares trofeo, suele ser necesa-
perdido que compromete y dificulta la reproduccin en- rio eliminar hembras y ciertos machos defectuosos que
tre individuos puros. Por ejemplo los visones america- supuestamente no llegaran a producir un buen trofeo.
nos (Mustela vison) han sido introducidos en Europa, Cuando esta extraccin de animales no se realiza al azar,
donde estn poniendo en peligro a los visones europeos se est introduciendo un factor de seleccin artificial en
(M. lutreola) debido a que las hembras de la especie euro- la poblacin.
pea son frecuentemente cubiertas por machos de la espe- Las prcticas tradicionales de seleccin de machos de
cie americana, pero posteriormente los embriones se re- ciervo aconsejan eliminar a los portadores de ciertas ca-
absorben y las hembras no dejan descendencia esa tem- ractersticas en la cuerna. En concreto se trata de favore-
porada (Rhymer y Simberloff 1996). cer aquellos parmetros que puntan en los baremos de
Los individuos introducidos pueden haber sido captu- homologacin de trofeos de caza, es decir, tamao, gro-
rados en otras poblaciones silvestres o bien provenir de sor, nmero de puntas, etc. Se suele eliminar a los anima-
cra en cautividad. Esto ltimo plantea un problema adi- les que, para lo que sera esperable segn su edad, presen-
cional. La cra en cautividad adolece con frecuencia de tan serias limitaciones en estas variables. Una recomen-
problemas genticos, baja variabilidad gentica y consan- dacin muy extendida es eliminar a los que muestran es-
guinidad, debido a un nmero bajo de individuos funda-
casos desarrollos en la zona ms distal de la cuerna, lo
dores, poblaciones pequeas o seleccin por domestica-
cual se interpreta como un sntoma de agotamiento en la
cin. Muchos autores creen que la introduccin de estos
capacidad de hacer crecer la cuerna.
animales en poblaciones silvestres conllevara la impor-
tacin de estos problemas genticos y hara las introduc- La seleccin artificial realizada sobre caractersticas
ciones intiles. Aunque no en especies cinegticas, s que de la cuerna puede tener efecto en funcin de la heredabi-
existe un buen nmero de ejemplos de la influencia des- lidad de los rasgos considerados como criterio selectivo.
favorable de la introduccin de individuos criados en cau- Es importante matizar que an si la heredabilidad es muy
tividad en poblaciones silvestres. En general, parece que baja, los gestores estaran interesados en llevar a cabo este
slo las introducciones de individuos provenientes de tipo de seleccin por sus efectos en la poblacin actual.
poblaciones silvestres tienen un porcentaje de xito ade- Es decir, eliminar los animales que muestran un desarro-
cuado (Storfer 1999). llo deficiente favorece el valor promedio de los trofeos
Podemos concluir diciendo que cuando se necesite existentes en un momento dado. En general, el efecto in-
reintroducir individuos en poblaciones depauperadas de- tergeneracional de esta seleccin ha sido puesto en duda
384 Juan Carranza y Juan Gabriel Martnez
con frecuencia (ver p. ej. Clutton-Brock & Albon 1991). cos, la reduccin del tamao relativo del esplacnocrneo,
Una razn posible, adems de la heredabilidad, es la falta las orejas cadas y la disminucin de la respuesta a est-
de constancia en los criterios a lo largo del tiempo y de mulos sensoriales, entre otros (Craig 1981; Clutton-Brock
los diferentes gestores que intervienen en una poblacin. 1987).
Sin embargo, hay evidencia de que la caza selectiva pro- La seleccin artificial, y en particular la reproduccin
duce cambios genticos (Hartl et al. 1995), y que ciertas dirigida, es inadmisible desde un punto de vista de con-
caractersticas de la cuerna son heredables y por tanto sen- servacin. La conservacin implica mantener las caracte-
sibles a la seleccin. En concreto, Harlt et al. (1995) de- rsticas originales de una especie adaptada a un medio.
mostraron que los portadores de determinados alelos de- Construir variedades cualquiera que sea el criterio que
sarrollan cuernas de mayor tamao que la media a la edad se utilice, es destruir el patrn original producido por se-
subadulta aunque en la edad madura no llegan a portar leccin natural.
grandes trofeos. Los portadores de otros alelos, en cam- En contra de estos argumentos se podra decir que la
bio, siguen un patrn de desarrollo diferente, producien- seleccin natural ya no acta como antes lo haca en las
do trofeos pequeos a edad temprana pero resultando en poblaciones de animales de caza. Sin embargo, las espe-
los mayores trofeos a la edad madura (Harlt et al. 1995). cies de caza en su ambiente natural estn an hoy someti-
Bajo una perspectiva productiva, la seleccin artifi- das en buena medida a los procesos de seleccin natural
cial puede suponer una mejora gentica. Bajo un punto que han modelado su morfologa y comportamiento. En
de vista evolutivo, por el contrario, la seleccin artificial lo que respecta a las especies de caza menor, siguen so-
es la causa del proceso conocido como domesticacin. La metidas a la presin de diferentes fuerzas selectivas, in-
domesticacin suele llevar por una parte al favorecimiento cluida la accin de diversos depredadores (Lucio y Purroy
de determinados rasgos que son considerados como de- 1992). En el caso de las de caza mayor, los grandes
seables por el hombre. Pero tambin, al introducir una depredadores han desaparecido de muchas zonas; sin
fuente de mortalidad (o reproduccin diferencial) basada embargo, las principales fuerzas selectivas que han mo-
en criterios selectivos, se reduce la importancia relativa delado los trofeos de caza en estas especies se incluyen
de la seleccin debida a otras causas. Simplemente la caza, en la seleccin sexual (Andersson 1994), la cual sigue
acta en esta misma direccin, haciendo que otras causas actuando siempre que se permita la competencia natural
de mortalidad pasen a un segundo plano. La disminucin entre los reproductores.
de la intensidad de seleccin sobre un carcter conlleva
aumento de la variabilidad y disminucin de la adecua-
cin de ese carcter al pico adaptativo. En otros trminos, La gestin evolutivamente adecuada de las especies
podramos referirnos a este proceso como degeneracin cinegticas
del conjunto de caracteres no sometidos a seleccin.
La seleccin artificial en las especies de caza se puede Para finalizar el captulo hay que destacar que la ges-
llevar a cabo mediante dos procedimientos que conviene tin de poblaciones explotadas regularmente como las
diferenciar. Uno es el ya mencionado, consistente en la cinegticas, debera estar basada en la sostenibilidad de
eliminacin selectiva de individuos con caractersticas no la poblacin, lo que significa no slo preservar su abun-
deseables. Otro, mucho ms potente, es la eleccin de los dancia numrica, sino tambin sus caractersticas genti-
reproductores y su uso en una reproduccin dirigida. Este cas y los procesos evolutivos que la mantienen. De lo dis-
segundo caso es el tpico de las granjas cinegticas. La cutido anteriormente se pueden destacar una serie de me-
diferencia fundamental entre ambos es la fuerza relativa didas lgicas en la gestin poblacional. Por ejemplo, man-
de los dos tipos de seleccin, natural y artificial sobre el tener un tamao de poblacin razonable y una proporcin
conjunto de la poblacin. En el caso de la eliminacin de sexos adecuada, que garantice un tamao efectivo m-
de ciertos individuos, la seleccin natural puede conti- nimo sin sobrepasar la capacidad de carga del medio y
nuar actuando sobre la poblacin restante, de modo que que maximice los niveles de heterocigosidad y/o diversi-
los reproductores pueden haber estado sometidos a ella. dad allica. Igualmente, evitar en lo posible la acumula-
En el segundo caso, los reproductores son elegidos por el cin de consanguinidad en la poblacin y respetar los pro-
criterio humano directamente, con lo cual la seleccin cesos naturales de ganancia y prdida de diversidad como
natural no participa en esta eleccin salvo en lo que pue- el flujo gnico o la seleccin. Para ello, la caracterizacin
da suponer la mortalidad previa a la edad reproductiva. gentica de las poblaciones debe ser un paso previo fun-
Obviamente, la capacidad de modificacin gentica es damental para la toma de decisiones en los programas de
muchsimo mayor cuando se usa este segundo modo de manejo compatible con su conservacin.
seleccin. La seleccin artificial es un proceso muy bien Las especies cinegticas forman parte de la fauna
conocido (Craig 1981; Clutton-Brock 1987) y ha sido uti- autctona de una regin y como tales son objeto de inte-
lizado por el hombre para producir todas las razas y va- rs desde el punto de vista de la conservacin. Su apro-
riedades de animales domsticos (Clutton-Brock 1987). vechamiento econmico como recurso natural debe ser
Sus efectos estn bien documentados, y suponen el desa- compatible con su conservacin, la cual hoy da no se
rrollo de ciertos tipos de rasgos ligados a los caracteres entiende si no implica la preservacin de los procesos
objeto de seleccin. Por ejemplo, en los mamferos pro- evolutivos que mantienen la composicin gentica de las
ducto de la seleccin artificial son tpicos los pelajes blan- poblaciones.
CAPTULO 21: CONSIDERACIONES EVOLUTIVAS EN LA GESTIN DE ESPECIES CINEGTICAS 385
Apndices
Apndice 1: Tamao efectivo de poblacin Apndice 2: Flujo gnico y la estructura gentica
de las poblaciones
El tamao efectivo de una poblacin real se refiere al
tamao de una poblacin terica e ideal (sin mutacin, El flujo gnico se expresa normalmente como la tasa
migracin o seleccin y con apareamiento al azar) que de migracin m, definida como la proporcin de alelos en
tendra las mismas propiedades genticas (como la una poblacin cada generacin que es de origen externo.
varianza intergeneracional en las frecuencias allicas de- La mayora de los mtodos para estimar flujo gnico per-
bido a error de muestreo) de la poblacin real (Avise 1994, miten alcanzar solo una estima de Nm, el nmero absolu-
Hartl y Clark 1997). Dicho de forma ms sencilla, equi- to de emigrantes intercambiados entre poblaciones por
vale al nmero efectivo de individuos reproductores (Avi- generacin, donde N es el tamao poblacional. Esta es
se 1994, Falconer 1989). El tamao efectivo de pobla- una estima conveniente, ya que bajo la teora neutral el
cin se estima que es casi siempre inferior al tamao de nivel de divergencia entre poblaciones depende del n-
censo (en promedio la relacin Ne/N se ha estimado en mero absoluto de emigrantes ms que de las proporciones
0.11, Frankham 1995) por diversos motivos, entre otros de individuos intercambiados.
(Avise 1994): Hay varias formas de estimar el valor de Nm (Avise
a) sexos separados; en organismos con sexos separa- 1994). Una de ellas es a partir de los estadsticos o ndices
dos Ne = 4NmNf /(Nm+Nf), siendo Nm el nmero de ma- F de Wright (1951). Estos describen la estructura genti-
chos y Nf el nmero de hembras. Si un sexo es ms co- ca poblacional como reducciones en heterocigosidad a un
mn que el otro (NmNf) Ne siempre ser menor que el nivel dado de la jerarqua de poblaciones con respecto a
tamao de censo (Nm+Nf). otro nivel superior. Los tres estadsticos Fis, Fit y Fst son
b) fluctuaciones en tamao de censo; el tamao efec- tambin llamados ndices de fijacin y se relacionan as
tivo debido a fluctuaciones en el tamao de censo es la (1-Fit) = (1-Fst) (1-Fis). Fis se define como la correlacin de
media armnica de la poblacin a travs de las generacio- alelos homlogos dentro de individuos con referencia a
nes. La media armnica est ms cercana al menor que al la subpoblacin, y Fit como la correlacin de alelos ho-
mayor de una serie de nmeros, por lo que Ne puede ser mlogos dentro de individuos con respecto a la poblacin
mucho ms pequea que la mayora de los tamaos de total. Ambos describen desviaciones de las frecuencias
censos para la poblacin. En particular una corta pero se- genotpicas esperables segn el principio de Hardy-Wein-
vera reduccin en el tamao censal (un cuello de bote- berg, y por tanto valores positivos de Fis y Fit representan
lla) tiene un gran efecto sobre Ne. dficit de heterocigotos debido a endogamia local (Fis) o
a endogamia local y subdivisin poblacional (Fit). Final-
c) variacin en el nmero de cras por evento
mente Fst puede definirse como la correlacin de alelos
reproductivo (fecundidad); incluso en poblaciones esta-
homlogos dentro de una subpoblacin con respecto a la
bles con el mismo nmero de machos y hembras unos
poblacin total, o la varianza de las frecuencias de alelos
individuos dejan ms descendientes que otros. Solo si el
entre subpoblaciones, de forma que valores positivos de
nmero de descendientes sigue una distribucin de
Fst indican diferenciacin entre poblaciones. Este es pues
Poisson de media y varianza 2, Ne ser igual a N. Ya que
el estadstico informativo para examinar el nivel medio
normalmente la varianza excede el valor de la media, Ne
de divergencia gentica entre subpoblaciones y el que est
ser ms pequea que N. Esto es particularmente cierto
relacionado inversamente con la tasa de flujo gnico,
para especies con fecundidades muy altas o sistemas de
apareamiento polgamos. Fst = 1 / (1 + 4Nm), Wright (1951)
pudiendo estimarse la tasa de flujo gnico a partir del va-
lor de Fst.
Otros mtodos para estimar Nm son el de los alelos
privados (Slatkin 1985), que relaciona el nmero y la
frecuencia de alelos que aparecen en una sola poblacin
(privados) con la tasa de intercambio gnico entre pobla-
ciones, o los basados en la filogenia de alelos, para los
que es necesario conocer la filogenia de los alelos que se
usan como marcadores en el estudio de la estructura po-
blacional.
386 Juan Carranza y Juan Gabriel Martnez
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Captulo 22: LA TEORA EVOLUTIVA Y LA MEDICINA
La aplicacin de la teora evolutiva al estudio y al tratamiento de enfermedades es una lnea de investigacin que
ha dado lugar a la llamada medicina evolutiva y constituye un nuevo punto de vista desde el que estudiar las
enfermedades y poder luchar contra ellas. Son muchas las razones por las que los mdicos deberan de tener en
cuenta este enfoque evolutivo. Desde este punto de vista se puede explicar fcilmente por qu los patgenos desa-
rrollan resistencia a frmacos y su virulencia es muy variable, por qu cuando se utilizan frmacos para disminuir
los sntomas de una enfermedad muchas veces lo que se consigue es agravar la enfermedad, por qu siguen existien-
do algunas enfermedades genticas que deberan de haber desaparecido durante nuestra historia evolutiva, por qu
envejecemos, o por qu algunas clulas de nuestro organismo, en un momento dado, deciden no diferenciarse en
clulas del tejido en el que aparecen y se dividen sin control producindose un cncer, etc. En este captulo se intenta
dar respuesta a estas preguntas utilizando ejemplos de sntomas de enfermedades infecciosas como la fiebre, la
deficiencia en hierro, la prdida de apetito, la diarrea, la tos, etc., y de enfermedades concretas como la miopa y la
anemia falciforme, y algunas otras relacionadas con la vejez (aterosclerosis), y el cncer.
estrategias vitales, ver Captulo 8). El hombre es el resul- 100%, por lo que mecanismos que disminuyan el riesgo
tado de los procesos evolutivos ocurridos en relacin con de contraer infecciones (por ejemplo un sistema inmuni-
el ambiente que rode a sus ancestros y en el que actual- tario muy eficaz) se seleccionaran muy rpidamente.
mente se desenvuelve, y, por esto, el pensamiento evolu-
tivo debera estar ms presente en la medicina actual Enfermedades infecciosas, sntomas y la evolucin de
(Nesse y Williams 1994; Stearns 1999a). defensas frente a patgenos
Los mdicos deberan tener en cuenta la teora evolu-
tiva, al menos por las 8 razones que Stearns (1999b) enu- En los textos de medicina clsica se enumeran una
mera en su libro Evolution of health and disease: (1) serie de sntomas que son los que permiten identificar una
Cada individuo ha tenido una historia evolutiva que di- enfermedad. Estos sntomas incluyen tanto efectos direc-
fiere un poco de la de los dems y por tanto difieren en su tos de la enfermedad sobre el enfermo (placas de ori-
genotipo. Esto explica las diferencias existentes entre gen bacteriano o vrico, etc.) como reacciones defensivas
humanos en su respuesta a frmacos o enfermedades. (2) del cuerpo humano frente a esa enfermedad (fiebres altas,
Los microorganismos y clulas cancergenas rpidamen- dolores localizados, etc.). Esto hace que frecuentemente
te desarrollan resistencia a los frmacos por medio de pro- se confundan los mecanismos de defensa del cuerpo fren-
cesos de seleccin natural. Esto tiene implicaciones muy te a una enfermedad con la enfermedad propiamente di-
importantes para el diseo de tratamientos. (3) La vacu- cha. Por ejemplo, si tenemos dolores intestinales, fiebre,
nacin de una poblacin humana frente a una enfermedad prdida de apetito, etc., decimos que seguramente tene-
ejerce una presin selectiva muy fuerte sobre el patgeno mos una infeccin intestinal y rpidamente visitamos a
y, por tanto, es de esperar que muestre una respuesta evo- nuestro mdico para que nos alivie el malestar y nos rece-
lutiva. (4) La teora evolutiva nos explica por qu la viru- te analgsicos, antipirticos, etc. Sin embargo, si debido a
lencia mostrada por distintos patgenos vara y nos indi- la toma de antipirticos y analgsicos logramos reducir la
ca qu medidas se podran adoptar para reducir esta viru- temperatura corporal a la normalidad, y recuperamos el
lencia de los patgenos. (5) El anlisis evolutivo de con- apetito, habremos eliminado la infeccin? Seguramente
flictos genticos nos explica: a) la gran cantidad de esper- no, aunque nos sentiremos mucho mejor.
ma que se necesita para fecundar un solo vulo, b) la gran Los signos directos de enfermedades infecciosas nor-
cantidad de vulos desarrollados y perdidos en las malmente son difciles de conseguir, ya que cuando una
menstruaciones, c) el aparente exceso de produccin de infeccin es interna, slo se puede detectar por cultivos
hormonas por parte de los ovarios y de la placenta duran- in vitro, endoscopias, o extirpacin y estudio del tejido
te el embarazo, d) por qu algunas protenas fetales deri- infectado. En general la mayora de los sntomas debidos
van siempre del genoma paterno, mientras que otras deri- a enfermedades infecciosas, y que nos hacen visitar al
van del genoma materno, etc. La comprensin desde un mdico, causan malestar y preferimos eliminarlos. Sin
punto de vista evolutivo de estos procesos (conflictos) embargo, desde el punto de vista evolutivo, estos snto-
ayudar a alcanzar los objetivos de la ciencia mdica re- mas deben tener una explicacin adaptativa (ver Captulo
lacionados con ellos. (6) Los comportamientos sexual, 7) y pueden formar parte de las defensas que hemos desa-
reproductor, etc., de los humanos estn afectados directa- rrollado durante los miles de aos de evolucin junto a
mente por las fuerzas evolutivas. (7) Muchos de los snto- nuestros patgenos (Ewald 1980, 1994). Si ste fuera el
mas de las enfermedades pueden ser adaptaciones defen- caso, la reduccin de estos sntomas llevara consigo una
sivas (por ejemplo, la fiebre, nuseas, tos, dolor, etc.) y, reduccin de los mecanismos defensivos de que dispone-
por tanto, en muchos casos no deben tratarse como enfer- mos para luchar contra el agente patgeno. Otra posibili-
medades en s. (8) El problema de la madurez y de la dad es que los sntomas sean el resultado de una manipu-
senescencia es el resultado de procesos de seleccin na- lacin del agente patgeno sobre el enfermo para aumen-
tural actuando sobre el periodo de vida completo de los tar la probabilidad de dispersin y contaminacin de otro
individuos. husped. Una tercera posibilidad es que los sntomas sean
En este captulo voy a intentar dar una aproximacin beneficiosos tanto para el parsito como para el enfermo.
evolutiva muy general a algunos de los problemas actua- Independientemente del por qu de los sntomas de las
les que se plantea la medicina, principalmente las enfer- enfermedades, de lo que no cabe la menor duda es que
medades infecciosas, las enfermedades genticas, las en- habra que tener en cuenta su funcin antes de decidir si
fermedades degenerativas no infecciosas relacionadas con debemos o no reducirlos.
los procesos de envejecimiento y el cncer.
Los sntomas como adaptaciones defensivas frente a
patgenos
Enfermedades infecciosas
Actualmente se tiende a pensar que la mayora de los
Sin lugar a dudas, uno de los agentes evolutivos ms sntomas son adaptaciones de los hospedadores en la lu-
importantes para un ser vivo es la lucha contra las enfer- cha contra los patgenos debido a que son iniciados por
medades infecciosas (Haldane 1949). Esto se debe a que clulas de nuestro sistema inmune, y no directamente por
la probabilidad de tener contacto con agentes patgenos a los patgenos. Sin embargo, puede parecer que algunos
lo largo de la vida de un organismo es prcticamente del de estos sntomas son perjudiciales para el enfermo. Este
CAPTULO 22: LA TEORA EVOLUTIVA Y LA MEDICINA 391
Fiebre. Desde el punto de vista evolutivo la mayor eviden- que algunos patgenos deben de haber podido superar esta
cia de que la fiebre es beneficiosa radica en el hecho de barrera en la carrera evolutiva (ver Captulo 12) que man-
que esta respuesta aparece en taxones muy distintos del tienen con las especies que explotan. Un ejemplo claro de
reino animal, como algunos invertebrados, peces, reptiles este patrn evolutivo son los experimentos realizados en
y mamferos. Adems, la fiebre es un proceso metablico laboratorio con polio virus. Estos virus no se reproducen,
muy costoso (el incrementar 1C la temperatura corporal o lo hacen de forma muy lenta cuando estn expuestos a
supone un incremento del 13% en la tasa metablica) que, temperaturas febriles humanas (38-40C) pero, cuando son
si no tuviera ventajas, muy probablemente hubiera sido cultivados en laboratorio a estas temperaturas, en pocos
eliminado por los procesos de seleccin natural. La de- das empiezan a reproducirse a una tasa similar a la que lo
mostracin experimental de que la fiebre es una defensa hacan a temperaturas no febriles (Lwolff 1959). En la
frente a patgenos fue llevada a cabo por Kluger (1991a) carrera de armamentos evolutiva que mantienen los
en un estudio con lagartijas. Los reptiles regulan la tem- patgenos y sus huspedes cabra predecir que las espe-
peratura corporal de forma comportamental, exponindo- cies hospedadoras deberan desarrollar mecanismos por
se ms o menos a las radiaciones solares. Primero, de- los que reconocer especficamente a los patgenos resis-
mostr que una inyeccin experimental con bacterias tentes a las temperaturas febriles y no actuar con este tipo
muertas provoca en las lagartijas un cambio en su com- de defensa frente a ellos. De esta forma se podra emplear
portamiento, movindose hacia la parte ms caliente del esta energa en otros tipos de defensas ms eficaces frente
terrario causando un aumento de 2C en su temperatura a estos patgenos. Sin embargo, si tenemos en cuenta que
corporal con respecto a los individuos que no fueron in- el contacto con patgenos es constante y que las infeccio-
yectados. Posteriormente, para demostrar que este com- nes mltiples son muy comunes, una inhibicin de la fie-
portamiento protege a los individuos infectados, inyecta- bre hara ms vulnerable al enfermo frente a otros
ron a cinco grupos de lagartijas con Aeromonas para cau- patgenos a los que la fiebre inhibe su reproduccin. Por
sarles una infeccin seria. A continuacin, a un grupo lo esto, en general, y teniendo en cuenta los resultados de
pusieron en un terrario con una temperatura aproximada- experimentos realizados hasta ahora, se podra concluir
mente igual a la temperatura corporal normal de las lagar- que la fiebre constituye una defensa frente a patgenos
tijas (38C), a otros dos grupos en terrarios de temperatu- (Kluger 1991b), aunque en algunos casos no es as (Banet
ras superiores a la normal (40C y 42C, respectivamen- 1986, Blatteis 1986).
te), y a los dos restantes en terrarios de temperaturas me-
Deficiencia de hierro en el plasma sanguneo. El hierro es un
nores (36C y 34C respectivamente). Los resultados
nutriente esencial para todos los organismos vivos. Por
mostraron que el 50% de los animales en temperaturas
tanto, una disminucin del hierro disponible en el plasma
normales murieron por la infeccin en 24 horas, mientras
sanguneo debe de ser considerada tanto desde la pers-
que este porcentaje disminuy a temperaturas superiores pectiva del hospedador (infectado) como desde la del pa-
y aument a temperaturas inferiores (Fig. 1). Por tanto, rsito. Esta disminucin podra interpretarse como una
concluyeron que los animales a temperaturas corporales estrategia del hospedador que conseguira disminuir la
mayores de la normal se defendan mejor frente a la in- disponibilidad de hierro para su parsito. Sin embargo,
feccin que los animales controles, o que los experimen- hasta muy recientemente, esta deficiencia en hierro era
talmente expuestos a temperaturas inferiores. interpretada como una patologa (anemia provocada por
Sin embargo, la fiebre no tiene por qu constituir una infeccin) y era corregida con un aporte extra de hierro
defensa frente a cualquier patgeno y, a veces, puede in- en todos los pacientes. Actualmente, los mdicos dudan
cluso ser beneficiosa para algunos (Lorin 1987). Si tene- en corregir o no esta deficiencia en hierro en pacientes
mos en cuenta la historia evolutiva entre especies hus- con infeccin ya que, como se ha demostrado en muchos
pedes y patgenas (virus y/o bacterias) es fcil suponer casos, no produce una mejora en los pacientes.
392 Juan Jos Soler
Experimentalmente se ha demostrado que bajas con- Prdida de apetito. La prdida de apetito y la baja actividad
centraciones en hierro, junto a temperaturas febriles, dis- que experimentamos ante una enfermedad infecciosa tam-
minuyen el crecimiento bacteriano (Kluger 1991a). Ade- bin podra ser interpretada como una defensa frente a
ms, existen evidencias de que una disminucin de hierro patgenos ya que disminuiran la cantidad de recursos
en plasma, por s misma, es una defensa frente a patge- disponibles para los patgenos y su reproduccin. Por
nos (Weinberg 1984) debido a varios factores: (i) las pro- ejemplo, si no se ingiere alimento durante periodos con-
tenas que enmascaran el hierro circulante se encuentran siderables de tiempo, la cantidad de nutrientes circulan-
en los fluidos corporales de las zonas del cuerpo ms ex- tes en sangre disminuye bruscamente. Si adems el meta-
puestas a infecciones (lgrimas, exudados nasales, moco bolismo corporal disminuye y, por tanto, necesita menos
bronquial, moco cervical y en fluidos seminales). (ii) energa, la cantidad de glucosa en sangre tambin dismi-
Cuando se produce una infeccin se activan los mecanis- nuye. Esta disminucin de sustancias energticas en nues-
mos de reduccin de hierro en sangre (disminucin de la tros fluidos corporales podra influir negativamente en las
absorcin de hierro intestinal, incremento de la sntesis tasas reproductoras del patgeno y ayudara en gran me-
de protenas que enmascaran al hierro). (iii) La disminu- dida a la efectividad de nuestro sistema inmune (Long
cin experimental del hierro circulante en plasma protege 1996). Sin embargo, en este caso es muy difcil distinguir
contra las enfermedades infecciosas y disminuye la inci- entre causa y efecto, y entre los efectos que tienen sobre
dencia y severidad de las infecciones. (iv) Cuando expe- la evolucin de la enfermedad los distintos aspectos fi-
rimentalmente se suprimen los mecanismos de reduccin siolgicos e inmunitarios que tienen lugar al disminuir el
del hierro disponible aumenta la incidencia y la severidad apetito y la actividad metablica.
de las infecciones. (v) Finalmente, algunos microorganis-
mos patgenos han desarrollado mecanismos que les per- Los sntomas como resultado de manipulaciones
miten utilizar el hierro enmascarado por el organismo del patgeno sobre su hospedador
hospedador.
La importancia de una disminucin de la concentra- La anttesis de las respuestas adaptativas expuestas
cin de hierro en sangre como defensa frente a patgenos anteriormente son ejemplos en que el hospedador es ma-
ha sido demostrada en humanos (Murray et al. 1978). En nipulado por el patgeno en su beneficio, perjudicando al
un campamento de nmadas somales detectaron que hospedador. Quizs el ejemplo ms ilustrativo sea el efecto
aquellos que tenan unos niveles de hierro similares a los del virus de la rabia en los perros y en el hombre cuando
normales en Estados Unidos sufran una mayor inciden- se contagia (Ewald 1980). Una vez que el virus ha llega-
cia de enfermedades infecciosas (malaria, tuberculosis y do al torrente sanguneo del hospedador se mueve hacia
neumona) que otros con unos niveles de hierro menores. el interior de neuronas del sistema lmbico, de los nervios
Estos nmadas basan su alimentacin en la leche, un ali- que inervan las glndulas salivares y empieza a replicar-
mento de pobre contenido en hierro, y pensaron que po- se. El virus tambin afecta a los msculos de la garganta
dra estar relacionado con una disminucin del riesgo de causando parlisis. El resultado de estos patrones de in-
infeccin. A un grupo de adultos con dficit en hierro lo feccin es un sistema ideal para la dispersin de los virus.
dividieron en dos: a uno de ellos le suministraron hierro La infeccin del sistema lmbico causa en el perro un au-
extra mientras que al otro le suministraron una sustancia mento de la agresividad y de la probabilidad de que muer-
control. Despus de 30 das los investigadores encontra- da a otro animal. El virus es segregado en la saliva y, por
ron una mayor incidencia de infecciones en el grupo tra- tanto, la parlisis de los msculos de la garganta impide
tado con el hierro extra. que sea tragado. De esta forma el virus consigue que el
Sin embargo, a pesar de las evidencias existentes so- perro acumule saliva contaminada con el virus en la boca
bre la importancia de una disminucin en hierro como y que, cuando muerda a otro animal, lo infecte maximi-
barrera o defensa frente a patgenos, de la misma forma zando su probabilidad de dispersin a otros individuos.
que argumentamos con la fiebre, tambin cabe esperar Los sntomas de la infeccin por Vibrio cholerae (la
bacteria que causa el clera) tambin podran ser inter-
que algunos microorganismos hayan desarrollado estra-
pretados como beneficiosos para la bacteria y perjudicia-
tegias para disminuir o anular el efecto negativo que so-
les para el enfermo (Ewald 1994). La enfermedad se trans-
bre ellos tiene esta defensa. Este parece ser el caso de
mite por ingestin de agua o de alimentos contaminados
algunas bacterias que producen enfermedades humanas
por heces de individuos infectados. Los sntomas del c-
(Escherichia coli, Vibrio cholerae, Corynebacterium lera son la diarrea y la prdida de lquidos y sales minera-
diphtheriae y Pseudomonas aeruginosa) y que al perci- les en las heces, y los provocan unas toxinas segregadas
bir una disminucin en el hierro que circula en el plasma por la bacteria, que inducen la secrecin de una gran can-
sanguneo (normalmente asociado a un aumento en la tem- tidad de lquido en el intestino delgado. Esta prdida de
peratura corporal) producen unas toxinas y aumentan su lquidos corporales no se podra interpretar como una de-
produccin conforme disminuye la concentracin de hie- fensa frente a la enfermedad ya que la deshidratacin, y
rro (Miller et al. 1989, Schmitt y Holmes 1991). Esta pro- no la infeccin en s, es la que puede causar la muerte de
duccin de toxinas hace que no sea rentable para el orga- estos enfermos. Adems, la ingesta de lquidos y de ali-
nismo aumentar la temperatura corporal y disminuir la mentos, junto con productos antidiarreicos disminuyen o
concentracin en hierro. eliminan el riesgo de muerte por esta enfermedad aunque
CAPTULO 22: LA TEORA EVOLUTIVA Y LA MEDICINA 393
aumenta el nmero de bacterias del clera en el intestino como el perjuicio para el resto de la comunidad al aumen-
(Hirschhorn y Greenough 1991). Por tanto, el sntoma de tar el riesgo de transmisin (Ewald 1994).
diarreas y, en general, de expulsin de lquidos del cuer- Con el reconocimiento actual de que slo con frmacos
po se debe de interpretar como una manipulacin de la no se pueden combatir las enfermedades infecciosas (pues-
bacteria al enfermo por medio de sus toxinas ya que esto to que aparecen cepas resistentes, ver ms abajo), est cla-
aumenta la probabilidad de dispersin a otros hospeda- ro que una mejora en el conocimiento de los mecanismos
dores. de defensa frente a infecciones de nuestro cuerpo, y es-
fuerzos en reforzar las defensas que ayudan a evitar o eli-
Sntomas que benefician tanto al hospedador como al minar infecciones pueden ser herramientas muy valiosas
parsito en la lucha contra las enfermedades infecciosas.
rias a los antibiticos es uno de los ejemplos mejor docu- sin sobre este tema establecen un declogo de predic-
mentados de evolucin biolgica (Baquero y Blzquez ciones prcticas basadas en la teora evolutiva que ex-
1997). Un ejemplo lo constituye la evolucin de la resis- pongo a continuacin:
tencia de estafilococos a la penicilina (ver Nesse y (1) La probabilidad de que aparezca una mutacin
Williams 2000). Los estafilococos son la causa ms fre- resistente durante un tratamiento es muy baja. La apari-
cuente de infeccin de las heridas. En 1941 todos ellos cin de resistencias a antibiticos es muy rara cuando el
eran vulnerables a la penicilina, pero en 1944 aparecieron declive de la poblacin bacteriana producido por los anti-
algunas cepas que producan enzimas que descomponan biticos es comparable a la divisin o reproduccin bac-
la penicilina y, por tanto, la hacan ineficaz. Actualmente, teriana. Por tanto, si se consigue estabilizar el tamao de
el 95% de las cepas de estafilococos muestran algn tipo la poblacin bacteriana con la ayuda de una dosis adecua-
de resistencia a este antibitico. En 1950 se desarroll da de antibiticos reduciramos en gran medida la proba-
una penicilina artificial, la meticilina, capaz de matar a bilidad de que aparezcan mutantes resistentes al antibi-
los estafilococos resistentes, pero pronto volvieron a apa- tico. (2) El mantenimiento prolongado de una poblacin
recer cepas resistentes por lo que hubo que producir otros bacteriana expuesta a una concentracin de antibiticos
frmacos nuevos. La ciproflaxina se desarroll en la d- subinhibidora debera seleccionar resistencia a esos anti-
cada de los 80 para combatir los estafilococos resistentes biticos. En general, concentraciones intermedias de
a la penicilina, pero en la actualidad mas del 80% de las antibiticos tienden a ser las que ms seleccionan resis-
cepas de estafilococos de la ciudad de Nueva York son tencia. (3) La aparicin de resistencia en pacientes es
resistentes a este frmaco. En un hospital de Oregn la proporcional al nmero de tratamientos / ao. (4) Altas
tasa de resistencia pas de menos del 5% a ms del 80% concentraciones de antibiticos pueden suprimir la apari-
en slo un ao. cin y evolucin de mutantes resistentes a bajos niveles
La resistencia bacteriana a antibiticos est amplia- de concentracin de antibiticos. Por tanto, dosis eleva-
mente extendida y puede limitar gravemente el futuro das al principio del tratamiento son aconsejables para pre-
desarrollo de la medicina. Actualmente el uso masivo de venir la resistencia. (5) La combinacin de terapias (dos
antibiticos por las sociedades humanas (en algunos pa- o ms antibiticos) en un mismo paciente puede retardar
ses de la Comunidad Europea se consumen una tonelada la aparicin de resistencia, dependiendo de la actividad
de antibiticos diaria) impone unas presiones selectivas de cada antibitico en contra de los mutantes resistentes a
enormes sobre las bacterias y, simultneamente, contri- los dems antibiticos. Esto se debe a que la probabili-
buye al incremento de la diversidad de fenotipos resisten- dad de que aparezca un mutante a varios antibiticos es
tes, a la seleccin del ms resistente y a la dispersin de igual al producto de las probabilidades de que aparezcan
los genes resistentes. Por tanto, estas consecuencias del mutantes a cada uno de ellos. (6) Una administracin
uso indiscriminado de antibiticos implican una acelera- irregular de frmacos en los pacientes puede favorecer la
cin en la tasa de evolucin microbiana hacia la resisten- aparicin de resistencia, particularmente entre pacientes
cia a antibiticos y constituye un problema de salud p- con problemas inmunitarios. (7) La diversificacin de
blica actual muy importante. Los mayores avances de la frmacos en pacientes puede ser ms eficaz en prevenir la
medicina en la ltima dcada estn relacionados con la expansin de la resistencia que la administracin cclica
ciruga, transplantes de rganos, quimioterapias en pro- de distintos antibiticos. (8) La expansin de la resis-
blemas de cncer, etc. Sin embargo, todos estos avances tencia debida al uso de frmacos ser ms rpida que su
han sido posible gracias al uso de antibiticos que elimi- declive despus de quitar el agente selectivo (frmaco).
nan la posibilidad de proliferacin de patgenos durante (9) La frecuencia de resistencia est directamente rela-
y despus de las operaciones, as como, durante un trata- cionada con la frecuencia a la que los enfermos son trata-
miento (quimioterapia) al reducir las defensas naturales dos y a la frecuencia con que la bacteria se transmite des-
de nuestro organismo. Si tenemos en cuenta que no se ha de los enfermos al ambiente. (10) La frecuencia de re-
desarrollado ninguna clase nueva de antibiticos desde sistencia est inversamente relacionada con los costos de
hace ms de 20 aos (Cohen 1994, Hancock 1997) y que resistencia y con la frecuencia con que la flora del hospe-
el incremento en la resistencia a antibiticos que mues- dador es sustituida por bacterias susceptibles procedentes
tran la mayora de los patgenos es muy rpido, tenemos de ambientes libres de antibiticos.
que concluir que nos enfrentamos a un grave problema. La situacin actual de resistencia frente a los antibi-
ticos podra ser el anuncio del fin de la era de los anti-
Cmo se podra prevenir la evolucin de la resistencia biticos. La reciente incorporacin de investigadores
a antibiticos? procedentes de los campos de la gentica de poblaciones
y de la biologa evolutiva al estudio de la resistencia a
Desde un punto de vista evolutivo, lo nico que ten- antibiticos por microorganismos, est contribuyendo a
dramos que hacer sera cambiar el balance ecolgico (cos- la propuesta de estrategias para prevenir la aparicin de
tos / beneficios) de cepas de bacterias resistentes y no re- resistencia a antibiticos. Sin embargo, hasta ahora la ma-
sistentes. Algunos bilogos evolutivos han desarrollado yora de los datos en los que se basan estas aportaciones
modelos matemticos que nos permiten predecir estrate- son de tipo terico y es necesario el estudio de casos rea-
gias para prevenir la evolucin de la resistencia a antibi- les en los que, por ejemplo, se realicen observaciones pre-
ticos. Baquero y Blzquez (1997) en un artculo de revi- cisas de las relaciones entre frecuencia de genes de resis-
CAPTULO 22: LA TEORA EVOLUTIVA Y LA MEDICINA 395
tencia y la intensidad de seleccin provocada por antibi- se vea compensado por alguna ventaja en ciertos ambien-
ticos. Para ello es necesaria la utilizacin urgente de he- tes muy concretos, como en el caso del gen responsable
rramientas epidemiolgicas y ecolgicas especficas del de la anemia falciforme en humanos.
estudio de la resistencia a antibiticos. Un ejemplo es el En humanos, el cambio drstico que ha sufrido el
artculo publicado por Austin et al. (1999) en el que utili- ambiente en el que nos desarrollamos constituye quizs
zando mtodos de gentica de poblaciones y observacio- las causa ms importante de la existencia de muchas de
nes epidemiolgicas analizan la influencia de las presio- las enfermedades genticas actuales. Nuestra especie y
nes selectivas ejercidas por el volumen de frmacos usa- sus antepasados han evolucionado en un ambiente, el de
dos en los cambios temporales de la resistencia bacteriana la edad de piedra, muy distinto al que nos rodea actual-
a esos antibiticos. Los anlisis indicaron que el tiempo mente, y es a ese ambiente ancestral al que nuestro geno-
necesario para que aparezcan resistencias bajo una pre- tipo est adaptado como resultado de muchos miles de
sin selectiva constante es mucho ms corto que cuando aos de evolucin. Teniendo en cuenta este cambio tan
se disminuye el volumen de frmacos usados en la comu- brutal en el ambiente que nos rodea, podra incluso darse
nidad. Adems encontraron que una disminucin signifi- el caso de que algunas de las enfermedades que sufrimos
cativa en la resistencia requiere de una disminucin en el actualmente sean fruto de adaptaciones a los ambientes
consumo de frmacos. Estos resultados ponen de mani- en los que ha transcurrido la mayor parte de nuestra histo-
fiesto la necesidad de una intervencin rpida para redu- ria evolutiva.
cir el consumo de un frmaco una vez se hayan detectado En este apartado voy a repasar dos de las enfermeda-
las primeras cepas resistentes. des genticas ms conocidas actualmente, la anemia fal-
En general, aunque actualmente la investigacin so- ciforme y la miopa, las cuales seran explicables desde el
bre la resistencia a antibiticos se ha convertido en un punto de vista evolutivo.
campo multidisciplinar, sin una continua inversin en in-
vestigacin bsica sobre microorganismos, desarrollo de Anemia drepanoctica o falciforme y su relacin con
frmacos y desarrollo de modelos matemticos predicti- la malaria
vos del proceso en su conjunto, existe una seria preocu-
pacin sobre la continuidad de la eficacia de los agentes La anemia de clulas falciformes se debe a una muta-
antimicrobionanos en medicina (Anderson 1994). cin en la molcula de hemoglobina. Una sustitucin en
su secuencia de aminocidos (valina, en lugar de cido
glutmico) es responsable de la formacin incorrecta de
Enfermedades genticas la molcula de cuatro cadenas de hemoglobina. Este pe-
queo cambio provoca que las hemoglobinas defectuosas
En la actualidad se conocen bastantes enfermedades se unan formando bastones alargados que extienden los
genticas o hereditarias. A priori, se podra pensar que la hemates en forma de semiluna, y estos agregados de c-
seleccin natural debera haber eliminado esas enferme- lulas falciformes no pueden atravesar algunos capilares.
dades humanas durante la historia evolutiva de nuestra Teniendo en cuenta los efectos deletreos de este gen
especie y que, por tanto, la existencia de enfermedades (la mayora de los individuos homocigticos a esta muta-
genticas en una considerable proporcin de la poblacin cin mueren antes de llegar a adultos) la seleccin natural
humana estara en contra de la existencia de procesos de debera haberlo eliminado de la poblacin muy rpida-
seleccin natural en humanos. Sin embargo, la realidad mente. Sin embargo, este gen tambin tiene efectos bene-
se aleja mucho de este argumento. ficiosos en poblaciones sometidas a fuertes presiones se-
Maladaptaciones, o genotipos que no estn perfecta- lectivas producidas por parsitos que producen la enfer-
mente adaptados al ambiente donde se desarrollan, son medad de la malaria, ya que los individuos que lo poseen
bastante frecuentes en la naturaleza y normalmente se son resistentes a esa enfermedad. De acuerdo con este ar-
explican como un retraso evolutivo. Es decir, que debido gumento, el gen que causa esta anemia se da principal-
a un cambio reciente en el ambiente, la seleccin natural mente en personas de algunas zonas de frica y de Asia
no ha tenido tiempo para eliminar esos genotipos de la donde la malaria ha estado o est muy extendida. Un in-
poblacin, pero en un futuro ms o menos prximo lo dividuo que sea heterocigtico para ese gen, aunque sus
har. Otra explicacin evolutiva de la existencia de geno- glbulos rojos son deficientes en la captacin de oxige-
tipos subptimos radica simplemente en el hecho de que no, obtiene una importante proteccin frente a la malaria
el ambiente en que se desarrollan los individuos de una ya que el gen modifica la estructura de la hemoglobina de
especie es variable, y los procesos microevolutivos pue- una forma que acelera la eliminacin de las clulas infec-
den conseguir la optimizacin de los individuos de una tadas. Sin embargo, los glbulos rojos de los individuos
poblacin a las caractersticas ambientales en las que vi- homocigticos adquieren para esta mutacin una forma
ven. Si tenemos en cuenta que por migraciones y disper- de hoz que les impiden circular correctamente, provocan-
sin los individuos de una poblacin pueden pasar a otra do hemorragias, dificultades respiratorias etc. (anemia
y reproducirse, es perfectamente esperable encontrar fe- drepanoctica o falciforme) y, hasta hace muy poco tiem-
notipos subptimos en cualquier poblacin animal (Nuis- po, la mayora de estos individuos homocigticos no lle-
mer et al. 1999). Tambin se puede dar el caso de que el gaban a reproducirse. Por otro lado, los individuos homo-
efecto deletreo de algunos de estos genes defectuosos cigticos para el alelo normal no padecen esta enferme-
396 Juan Jos Soler
dad pero carecen de una resistencia natural a la malaria y, lan el crecimiento del ojo y optimizan su funcionamiento
por tanto, en zonas endmicas de malaria la probabilidad general (Troilo y Judge 1993). El ojo de un recin nacido,
de reproducirse y el xito reproductor de estos individuos durante la etapa de crecimiento, puede usar la informa-
homocigticos normales ser bastante menor que la de cin visual para determinar si crecer en la direccin de la
los individuos heterocigticos. Segn la teora evolutiva, miopa (alargando el ojo) o en direccin de la hipermetro-
la presin relativa de estas dos fuerzas selectivas o enfer- pa (acortando el ojo). Una prueba de ello es que si en
medades (la malaria y la anemia drepanoctica) es la que pollos o en musaraas provocamos experimentalmente
determinara la frecuencia allica en las poblaciones hu- una mala visin ponindoles unas gafas, el desajuste p-
manas. De acuerdo con esta prediccin se ha visto que la tico que provocamos con las gafas rpidamente desapare-
frecuencia del alelo de la clula falciforme en la pobla- ce (Irving et al. 1992, Siegwart y Norton 1993, Wallman
cin afroamericana (no expuestos a la malaria), en slo 1994). Si a estos animales le quitamos las lentes experi-
diez generaciones ha disminuido por debajo de lo que mentales, despus de que la vista se haya acomodado a la
cabra esperar por su mezcla con genes caucasoides. visin a travs de las gafas, tenemos ojos miopes o con
Por tanto, no es que la seleccin natural no est ac- hipermetropa dependiendo de los tipos de lentes utiliza-
tuando sobre el genotipo que regula esa enfermedad, sino dos en los experimentos. Adems, en un estudio con mo-
que este genotipo, cuando aparece en heterocigosis, con- nos Rhesus jvenes, tambin se demostr que el ojo se
fiere ventaja frente a los individuos que no lo tienen, y es adaptaba creciendo ms o menos, dependiendo del tipo
el balance entre costos y beneficios de tener este gen as de lentes utilizadas en el experimento, de tal forma que
como la diferencia relativa en eficacia biolgica con indi- compensaban los errores en la refraccin de la luz produ-
viduos homocigticos para el gen normal, lo que modula cidos por las lentes (Hung et al. 1995). Debido a la gene-
la frecuencia de aparicin de este gen en las distintas po- ralidad de estos resultados en distintos taxones y sobre
blaciones humanas. todo a la similitud existente entre las caractersticas pti-
cas de monos y de humanos, los resultados experimenta-
La miopa les anteriores se pueden considerar evidencias muy fuer-
tes que apoyan la idea de que llevar gafas en nios peque-
La miopa est causada por una falta de simetra en la os puede influir en el nivel de miopa o de otros errores
forma del globo ocular, o por defecto, por la incapacidad oculares que el nio tenga cuando adulto. La correccin
de los msculos oculares para cambiar la forma de las total de errores refractarios en nios muy pequeos, por
lentes y enfocar de manera adecuada la imagen en la reti- tanto, puede impedir la reduccin de estos errores que
na. La miopa se origina por un excesivo desarrollo del normalmente tiene lugar durante el crecimiento (Hung et
ojo. Cuando ste resulta demasiado largo desde el crista- al. 1995). Por otro lado, se sabe que la falta de imgenes
lino hasta la retina, el punto focal queda por delante de la ntidas en la retina tambin provoca miopa (Troilo y Jud-
retina, con lo que la imagen se hace borrosa. Este defecto ge 1993, Wallman 1994). Teniendo en cuenta ambos fac-
en el ojo parece ser que tiene un componente gentico tores, actualmente se tiende a corregir la miopa slo par-
muy importante, ya que con los datos actuales (ms de un cialmente (Atkinson 1993). A favor del uso de esta tcni-
80% de heredabilidad) se considera a la miopa como una ca se ha demostrado que la progresin del grado de mio-
enfermedad gentica. pa en nios es mayor en aquellos a los que se les corrige
En la actualidad, aproximadamente un tercio de la totalmente este defecto de la visin (Goss 1994).
poblacin humana necesita gafas para corregir su miopa Otro factor ambiental que influye en el desarrollo de
(Wallman 1994). Si sta fuera la proporcin de miopes en enfermedades relacionadas con una buena visin radica
las poblaciones de nuestros antepasados, cazadores- en el ambiente en que el nio o el joven se desarrolla. Si
recolectores, sera muy difcil imaginar cmo pudieron un nio a muy corta edad dedica mucho tiempo a la lectu-
sobrevivir en ambientes tan hostiles como aquellos. Si la ra, el ojo ir creciendo para favorecer el enfoque a corta
proporcin de miopes en aquellas poblaciones fuera mu- distancia. Es decir, los mecanismos de retroalimentacin
cho menor (como cabra imaginar en esas sociedades), negativa que regulan el crecimiento del ojo favorecern
podramos concluir que la proporcin de estos genes en un crecimiento del ojo que facilite principalmente el en-
las poblaciones actuales ha experimentado un incremen- foque a cortas distancias, pasando la optimizacin del
to espectacular, sobretodo en los ltimos aos. Por qu?, enfoque a largas distancias a un segundo plano. Como
es que acaso es ventajoso llevar gafas? consecuencia, se desarrollar un ojo ms largo de lo nor-
Quizs la respuesta a esta pregunta radica en el hecho mal y aparecer la miopa. Actualmente existen eviden-
de que la miopa, aunque tiene un componente gentico cias correlacionales que apoyan esta interpretacin y, por
bastante importante, el componente ambiental tambin tanto, la enorme incidencia de la miopa en nuestras so-
tiene una enorme importancia (Milinski 1999). En huma- ciedades modernas se puede deber a la pronta escolariza-
nos, como en otros animales, el desarrollo ocular tiene cin de los nios ya que la lectura o el enfoque a cortas
lugar desde un estado de hipermetropa en recin nacidos distancias es la actividad que los nios realizan durante la
a un estado en el que se igualan la distancia focal a la mayor parte del da (Wallman 1994). En los ltimos aos
distancia desde el cristalino a la retina (Norton 1994). Este esta situacin se ha agravado debido al uso masivo de
estado ptimo entre retina y cristalino puede alcanzarse ordenadores personales. Es bastante normal que los ni-
por mecanismos de retroalimentacin negativa que regu- os, despus de su jornada escolar, pasen algn tiempo
CAPTULO 22: LA TEORA EVOLUTIVA Y LA MEDICINA 397
frente al ordenador y, por tanto, dediquen aun ms tiempo mecanismo de correccin de la visin durante el creci-
del da al enfoque a cortas distancias. Esta nueva era de miento antes descrito tena sobre los individuos de la po-
los ordenadores, siguiendo el argumento anterior, cabe blacin. Si estos mecanismos ajustan el crecimiento del
esperar que desemboque en un nuevo aumento de la fre- ojo al tipo de enfoque ms utilizado durante la niez y
cuencia de miopes en nuestras sociedades avanzadas. otros periodos juveniles, es totalmente esperable que en
El desarrollo del ojo por tanto se puede considerar poblaciones actuales las frecuencias de miopes sean muy
como un carcter plstico, entendiendo la plasticidad fe- elevadas.
notpica como un mecanismo por el que se pueden regu-
lar pequeos defectos genticos, o pequeas maladapta-
ciones, a ambientes que, por ejemplo, cambian muy rpi- Enfermedades degenerativas no infecciosas relacionadas
damente. Un carcter plstico permite que el fenotipo vare con procesos de envejecimiento
dependiendo de las condiciones ambientales, pudindose
adaptar a un ptimo, distinto para cada una de las situa- En el ltimo siglo la esperanza de vida en pases desa-
ciones posibles en que un genotipo se puede desarrollar. rrollados ha aumentado enormemente. Como ejemplo, en
En general, esta plasticidad fenotpica es considerada be- los Estados Unidos se ha pasado de una esperanza de vida
neficiosa ya que permite que el individuo se adapte a si- de 47 aos en 1900 a 78 aos en 1995 (Bloom 1999).
tuaciones diversas. En el caso del crecimiento del ojo Mejoras en hbitos de higiene y de nutricin han produci-
humano es posible que esta plasticidad fenotpica tam- do un descenso dramtico en la mortalidad causada por
bin sea adaptativa ya que modulara la variacin genti- enfermedades infecciosas y, por tanto, la mayora de la
ca existente con relacin al crecimiento del ojo, que irre- gente llega a la llamada tercera edad y son potenciales
mediablemente dara lugar a miopa o hipermetropa. Por sufridores de una gran cantidad de enfermedades asocia-
tanto, esta plasticidad fenotpica modulara el crecimien- das a esta edad, como es el caso de enfermedades cardio-
to del ojo a un enfoque ptimo en las situaciones ms vasculares, nerviosas, respiratorias, gastrointestinales, etc.
cotidianas de cada individuo, por supuesto dentro de los Actualmente, en pases desarrollados, la mayora de las
lmites marcados por su genotipo (Milinski 1999). consultas mdicas son de este tipo de enfermedades y,
Una plasticidad fenotpica en el desarrollo del ojo en por tanto, la medicina debe de prestarles un especial inte-
animales sera adaptativa si, por ejemplo, individuos de rs. Sin lugar a dudas, el estudio de la senescencia desde
distinto sexo, idnticos para el carcter gentico desa- el punto de vista evolutivo es bsico si se pretende com-
rrollo del ojo, realizaran actividades distintas durante su prender este fenmeno, pero adems, ayudar a la medi-
vida ligadas a enfoques a corta distancia en un sexo y a cina a entender las consecuencias de los tratamientos de
enfoques a larga distancia en el otro sexo. ste es el caso algunos signos de envejecimiento y de los intentos de pro-
de sociedades humanas ancestrales en las que los hom- longar la vida.
bres se dedicaban principalmente a la caza y las mujeres a La senescencia se podra definir como el proceso de
tareas de recoleccin (Milinski 1999). Para los hombres, deterioro corporal que se da en las edades ms avanzadas.
una miopa tendra unos efectos desastrosos ya que su efi- No se trata de un proceso nico, sino que se manifiesta en
cacia dependa totalmente de un buen enfoque a larga dis- un incremento de la susceptibilidad a numerosas enfer-
tancia. Para las mujeres sera al contrario ya que su fun- medades y en una disminucin en la capacidad de reparar
cin requera una buena visin a corta distancia, pasando daos. Desde el punto de vista evolutivo, la senescencia
la visin a larga distancia a un segundo plano en impor- se puede definir como el deterioro de algunas propieda-
tancia. En estas sociedades la plasticidad fenotpica en el des precisas (adaptaciones) que la seleccin natural ha
crecimiento del ojo permitira que hombres y mujeres con favorecido, o como el declive en la futura eficacia biol-
un genotipo miope o hipermtrope, respectivamente, pu- gica de un individuo afectada por una reduccin tanto en
dieran modular y corregir en gran medida este defecto la probabilidad de supervivencia como en fertilidad
durante su crecimiento. Adems, hombres con hiperme- (Partridge y Barton 1996). Es evidente que la senescencia
tropa o mujeres miopes, dentro de unos lmites, seran
es perjudicial para la eficacia biolgica de los individuos
totalmente aptos para llevar a cabo sus funciones.
en una poblacin ya que individuos en los que no apare-
Por tanto, teniendo en cuenta todo lo anterior, podra-
ciera este fenmeno y permanecieran en condiciones p-
mos explicar la elevada frecuencia de miopes en nuestras
timas durante toda su vida, dejaran ms descendencia que
sociedades modernas. En sociedades humanas ances-
trales cabra esperar una frecuencia de genotipos miopes otros. Sin embargo, la seleccin natural no ha sido capaz
relativamente alta. Estos defectos, al menos en parte, po- de eliminar los procesos de senescencia. Por tanto, la pre-
dran ser corregidos durante el crecimiento y permitir que gunta obvia es por qu? Si para un organismo es perfec-
individuos con esos defectos se reprodujeran. Actualmente tamente posible regenerar algunas partes de su cuerpo que
la miopa se puede corregir totalmente con el uso de len- han sido daadas, por qu no es posible que un indivi-
tes pero puede ser que el uso de lentes correctoras totales duo reemplace las partes de su cuerpo que envejecen y
durante las etapas de crecimiento haya contribuido al in- poder ser eterno? La bsqueda de pcimas milagrosas o
cremento en la frecuencia de fenotipos miopes. Por l- remedios a la vejez ha sido una lnea de trabajo muy fruc-
timo, el cambio en los modos de vida con respecto a nues- tfera, aunque slo desde el punto de vista literario, no del
tros antepasados, puede haber influido en el efecto que el cientfico.
398 Juan Jos Soler
Hiptesis evolutivas sobre el envejecimiento do, la senescencia podra incluso verse como consecuen-
cia de adaptaciones que, a edades tempranas, implican un
Las primeras explicaciones evolutivas a la senescen- aumento en el xito reproductor. A continuacin voy a
cia estaban basadas en hiptesis adaptativas que sugeran describir las cuatro hiptesis ms importantes que inten-
que sta sera beneficiosa al nivel de poblacin, constitui- tan explicar el proceso del envejecimiento.
ra una forma de controlar el nmero de individuos y de
evitar superpoblacin. Es decir, el fenmeno de senes- Hiptesis del envejecimiento por acumulacin de
cencia sera beneficioso porque implicara que los indivi- mutaciones (Medawar 1952)
duos de ms edad dejaran paso a los individuos ms j-
venes. Sin embargo, actualmente estas hiptesis son poco Como ya hemos expuesto anteriormente, incluso si
crebles por varias razones. Primero, porque las eviden- los procesos de senescencia no tuvieran lugar, muchos de
cias existentes a favor de que el nmero de animales en la los individuos de la poblacin moriran debido a causas
naturaleza es regulado por la senescencia son prctica- externas como depredacin, accidentes, enfermedades
mente nulas. Al contrario, la mayora de las muertes se infecciosas, etc., y por tanto, la probabilidad de estar vivo
producen a edades juveniles debidas a causas extrnsecas ira disminuyendo con la edad. En este escenario, si apa-
como la depredacin, enfermedades infecciosas, o com- rece una mutacin que provoca una reduccin de la efi-
petencia intraespecfica por el alimento (Lewis et al. cacia biolgica a edades reproductivas tempranas, la in-
2001). Y segundo, porque estas hiptesis se basan en se- mensa mayora de los individuos de la poblacin sufri-
leccin de grupo, una fuerza evolutiva muy dbil para ran de los efectos de esta mutacin y, por tanto, sera
explicar la contribucin gentica a la prxima generacin rpidamente eliminada por procesos de seleccin natu-
si la comparamos con la seleccin al nivel de individuo ral. Por el contrario, si imaginamos una mutacin con los
(Williams 1966, ver Captulo 5). mismos efectos negativos que la anterior pero que se ex-
Las hiptesis evolutivas no adaptativas que explican presara a edades reproductoras tardas, esta mutacin slo
la senescencia son las ms fiables, debido tanto a la ro- llegara a expresarse en la proporcin de individuos que
bustez de su base terica como a la gran cantidad de evi- llegasen a alcanzar esa edad y, adems, slo tendra efec-
dencias que las apoyan. Se basan en que la seleccin na- to en la descendencia futura, no en la pasada, de dichos
tural opera sobre el ciclo de vida completo de un indivi- organismos. Es decir, la diferencia en la eficacia biolgi-
duo, desde la fecundacin hasta la muerte. Debido a que ca entre individuos con y sin esas mutaciones sera mu-
la evolucin opera sobre el xito reproductor, las presio- cho mayor para los individuos en que la mutacin se ex-
nes selectivas disminuyen con la edad y desaparecen en presa a edades tempranas que para los que la mutacin se
individuos de edad post-reproductiva. Incluso si no exis- expresa a edades tardas. Por tanto, la seleccin natural
tiera el fenmeno de senescencia, la probabilidad de estar sera mucho menos efectiva al eliminar mutaciones dele-
vivos disminuira con la edad (simplemente debido a otras treas que se expresen a edades avanzadas, por lo que se
causas de muerte como accidentes, enfermedades infec- espera que la frecuencia de esas mutaciones sea mucho
ciosas, etc.) y, por tanto, los procesos de seleccin natural mayor a edades avanzadas debido a que se iran acumu-
favoreceran fenotipos que alcanzaran su mximo rendi- lando al avanzar la edad.
miento (reproductivo) a una edad reproductora de mni- Algunas evidencias que apoyan esta hiptesis proce-
ma probabilidad de muerte. Adems, no todos los hijos den de estudios con la mosca del vinagre (Drosophila spp).
tienen el mismo valor para la eficacia biolgica de un in- En estas moscas existe suficiente variabilidad gentica
dividuo. Si definimos la eficacia biolgica de un organis- como para producir lneas de moscas que difieran en su
mo como su contribucin al acervo gentico de una po- esperanza de vida. Experimentalmente se recogen larvas
blacin en generaciones posteriores (ver Captulo 7), un de moscas que proceden de primeras puestas de indivi-
individuo que se reprodujera slo una vez en su vida a los duos adultos, cuando estas larvas llegan a adultos y se
15 aos de edad, su hijo se reprodujera a la misma edad, y reproducen la primera vez, se vuelven a recoger estos
as con los nietos, etc., supondra que a los 30 aos de huevos, y as sucesivamente, con lo que obtenemos una
edad sera abuelo y a los 45 bisabuelo. Si ahora compara- lnea de moscas que provienen siempre de la reproduc-
mos la eficacia biolgica de este individuo con la de otro cin de moscas jvenes. La segunda lnea de moscas se
que se reproduce a los 50 aos de edad tendramos que, obtiene con el mismo procedimiento anterior, pero reco-
cuando estos individuos tuvieran 100 aos, en la pobla- giendo, o pasando a la siguiente generacin, slo las lar-
cin existiran ms genes del individuo que se reprodujo vas o huevos procedentes de reproducciones tardas de
antes, mxime si tenemos en cuenta que la probabilidad individuos que se haban reproducido con anterioridad.
de que cada uno de sus hijos llegue a la edad de reprodu- De esta forma slo los individuos que llegan a vivir y a
cirse (15 y 50 aos respectivamente) es mucho ms alta reproducirse a edades tardas dejan descendencia para esta
para el primero debido a la inexorable acumulacin de segunda lnea experimental de moscas. El primer efecto
riesgos durante su vida. Por tanto, las presiones selecti- que encontraron con estos experimentos fue que los indi-
vas son mucho ms importantes a edades reproductoras viduos de la lnea de edad avanzada vivan ms tiempo
tempranas, mientras que son inoperantes a edades que, en que los procedentes de lneas de jvenes (p.e. Luckinbill
la naturaleza, implican una bajsima probabilidad de es- et al. 1984, Rose 1984), pero esto no constituye una de-
tar vivos (Medawar 1952, Hamilton 1966). En este senti- mostracin concluyente. Sin embargo, cuando en la lnea
CAPTULO 22: LA TEORA EVOLUTIVA Y LA MEDICINA 399
de edad avanzada se cesaba de seleccionar slo a las mos- hiptesis sobre la aterosclerosis, que es el estado patol-
cas procedentes de reproducciones tardas y a la genera- gico caracterizado por el endurecimiento de los vasos san-
cin siguiente se pasaban moscas procedentes tanto de guneos, indica que esta enfermedad aparece por una baja
reproducciones tempranas como tardas, esta relajacin densidad en lipoprotenas que son retiradas por los ma-
en la seleccin artificial de moscas permita que se fueran crfagos (Krieger et al. 1993). Se cree que los macrfagos
acumulando mutaciones deletreas ms fcilmente son las principales fuentes de grasa para un tipo de clulas
(Mueller 1987), lo que s constituye una demostracin de que acumulan lpidos y que son caractersticas de los pri-
la hiptesis de acumulacin de mutaciones explicando el meros estadios de la aterosclerosis. En ratones salvajes
envejecimiento. esta enfermedad es muy rara, pero en ratones de laborato-
rio, homocigticos para una mutacin en un locus concre-
Hiptesis del envejecimiento por efectos pleiotrpicos o to, aparece una gran cantidad de esas clulas que acumu-
de compromiso (Williams 1957) lan lpidos y, adems, desarrollan la aterosclerosis. Sin
embargo, cuando esos ratones tambin son portadores de
Esta hiptesis se basa en que la seleccin natural fa- mutaciones en un gen que codifica receptores de macrfa-
vorecera a caracteres que confieren ventaja (reproducto- gos, son ms resistentes a la aterosclerosis, pero son ms
ra) a edades tempranas, aunque tengan efectos pleitrpi- susceptibles a infecciones por ciertos patgenos (Suzuki
cos devastadores a edades tardas, cuando el potencial et al. 1997). Por tanto, de acuerdo con la hiptesis de efec-
reproductivo del individuo es muy bajo. Este razonamien- tos pleiotrpicos de Williams, la aterosclerosis podra apa-
to, como el anterior, tampoco depende de la existencia recer como un subproducto, o efecto pleiotrpico, de la
previa de la senescencia, pero adems, tampoco depende evolucin de mecanismos inmunitarios eficaces.
de un cese o descenso de la capacidad reproductiva con la
edad. Imaginemos que hay un gen que modifica el meta- Hiptesis del soma desechable (Kirkwood 1977)
bolismo del calcio, de modo que los huesos rotos suelden
con mayor rapidez, pero que el mismo gen provoca un Esta hiptesis plantea una forma particular de com-
lento y constante depsito del calcio en las arterias. Este promiso evolutivo y proporciona un enlace entre aspec-
gen podra resultar seleccionado ya que muchos indivi- tos evolutivos y fisiolgicos de la senescencia (Kirkwood
duos se beneficiaran de l durante su juventud, pero slo et al. 1999). Se basa en que, si los recursos metablicos
unos pocos sufriran sus enormes efectos perjudiciales de los que dispone un organismo en un momento dado
(aterosclerosis). son limitantes, la seleccin natural debe modular la dis-
En principio, sera muy difcil diferenciar entre evi- tribucin de recursos metablicos entre actividades de cre-
dencias que apoyen esta hiptesis o la anterior, ya que, cimiento, mantenimiento somtico y reproduccin. Por
por ejemplo, los efectos de acumulacin de mutaciones tanto, cualquier individuo que invierta la mayor parte de
detectadas en individuos de edad avanzada en el experi- esos recursos en la preservacin de su cuerpo (manteni-
mento expuesto en el apartado anterior podran ser el re- miento somtico) a lo largo del tiempo va a dejar menos
sultado de efectos pleiotrpicos de mutaciones que con- descendientes que otros que inviertan ms en conseguir
fieren ventaja en estados ms tempranos. Sin embargo, pareja y reproducirse (Austad 1997). De acuerdo con este
si estos efectos pleiotrpicos o de compromiso son im- planteamiento, en la naturaleza se ha demostrado en nu-
portantes para explicar la evolucin de la senescencia de- merosas ocasiones que la reproduccin es costosa ya que
beramos de encontrar unos costos de aumentar el perio- disminuye la probabilidad de supervivencia (ver Captu-
do de vida a edades reproductoras tempranas. De acuerdo lo 8). Por ejemplo, un aumento en el esfuerzo reproductor
con esta prediccin, en varias ocasiones se ha demostra- lleva consigo una disminucin en la eficacia del sistema
do que moscas del vinagre que artificialmente fueron se- inmunitario (Moreno et al. 1999, Nordling et al. 1998) y
leccionadas para un periodo de vida largo sufren unos por tanto en la resistencia a enfermedades infecciosas
costos de reduccin de fecundidad en las primeras etapas (Nordling et al. 1998) y en supervivencia (Sgr y Partrid-
de adulto (Luckinbill et al. 1984, Rose 1984). Sin embar- ge 1999).
go, este resultado no tiene por qu estar explicado slo La hiptesis del soma desechable establece que la
por mutaciones que permiten maximizar el xito longevidad requiere de una inversin en el mantenimien-
reproductor a edades tempranas pero que implican efec- to somtico que reduce la disponibilidad de recursos dis-
tos pleiotrpicos deletreos a edades tardas, sino que tam- ponibles para la reproduccin. Varios experimentos en la
bin lo podra explicar la hiptesis del soma desecha- mosca del vinagre indican que este compromiso existe
ble (ver apartado siguiente) como demostraron Carla M. (Luckinbill et al. 1984, Rose 1984, Sgr y Partridge 1999).
Sgr y Linda Partridge en 1999. Estas autoras publicaron Adems, tambin existen evidencias de que este compro-
los resultados de un experimento con moscas del vinagre miso ocurre en humanos. Westendorp y Kirkwood publi-
que indicaban que el envejecimiento aparece principal- caron un artculo en 1998 en el que analizaban la posible
mente debido a los efectos dainos de reproducirse en interrelacin existente entre longevidad y xito reproduc-
edades ms tempranas. tor en humanos usando datos histricos sobre la aristo-
Sin embargo, sobre la aterosclerosis, s existen eviden- cracia britnica. El nmero de descendientes era pequeo
cias, al menos en ratones, de que es un efecto pleiotrpico cuando la mujer o el hombre moran a edad temprana,
de un gen que, durante la juventud, confiere ventajas. Una incrementando con la edad de muerte, y alcanzando un
400 Juan Jos Soler
sera posible. Por ejemplo, en relacin con la hiptesis tanto, para nosotros y actualmente, tener los vasos un poco
del soma desechable un individuo podra aumentar su mas delgados que los diseados por la seleccin natural
esperanza de vida invirtiendo ms recursos en el mante- es beneficioso.
nimiento somtico, pero a expensas de una disminucin Por otro lado, conociendo las causas de la vejez se
en el gasto reproductivo o en el crecimiento. Aunque la podra incluso abordar el estudio de si la edad mxima de
seleccin natural favorecera a aquellos individuos que vida de una especie est o no relacionada con los proce-
invirtieran lo mnimo en el mantenimiento somtico y lo sos de envejecimiento en s o, por el contrario, es el fruto
mximo en reproduccin (Abrams y Ludwig 1995), si inevitable de la acumulacin de enfermedades relaciona-
nuestros intereses fueran aumentar la esperanza de vida, das con la vejez. El conocimiento exhaustivo de estas cau-
una posible solucin sera disminuir el esfuerzo repro- sas permitira plantearse actuaciones para aumentar el
ductor, no slo en nmero de hijos o de cpulas, sino en periodo de vida mximo. Por ejemplo, si hay muchos pro-
todo lo que acarrea (estrs, produccin de hormonas, dis- cesos degenerativos independientes y sincronizados por
minucin de la respuesta inmune, etc). En sociedades oc- seleccin natural, como parece que ocurre ser muy dif-
cidentales actuales, principalmente por motivos sociales cil una substanciosa prolongacin de la esperanza de vida
y econmicos, se ha producido un retraso en la edad a la de humanos. Sin embargo, si hubiera una sola causa de
que se tiene el primer hijo y una disminucin en el nme- todos los sntomas de la senescencia, sera razonable pen-
ro de hijos. Actualmente no es raro que la edad a la que se sar que la esperanza de vida humana podra incrementar-
tiene el primer hijo sobrepase los treinta aos. Podra se considerablemente (Maynard-Smith et al. 1999).
este retraso en la edad reproductora simular el experimento
que explicbamos anteriormente con la mosca del vina-
gre? En realidad, con este retraso en la edad reproducto- El cncer
ra, las posibles presiones selectivas a las que estemos so-
metidos en las sociedades humanas seran ahora ms fuer- El cncer se podra definir como un elevado crecimien-
tes en edades comprendidas entre 25 y 35 aos, ya que la to tisular producido por la proliferacin continua de clu-
mayora de los nacimientos actuales se producen cuando las anormales que invaden y destruyen otros tejidos. El
los padres tienen esa edad. En sociedades ms primiti- cncer se puede originar a partir de cualquier tipo de clu-
vas se comienza a tener hijos a partir de los 15 aos y a la en cualquier tejido corporal, y se clasifican en funcin
edades de 30-35 ya es muy probable ser abuelo. Por tan- del tejido y de la clula que lo origin. El crecimiento can-
to, en sociedades occidentales, como en el caso del expe- ceroso se basa en la produccin de copias idnticas de la
rimento de las moscas, slo los individuos que llegan a primera clula madre. Esta primera clula aparece como
vivir 30 o ms aos son los que llegan a reproducirse y a consecuencia de errores o mutaciones genticas que le
dejar descendencia en generaciones futuras. Este hecho confieren la capacidad de escapar al control de los meca-
hace posible pensar que la seleccin natural est actuan- nismos de crecimiento y multiplicacin celular que exis-
do sobre nosotros seleccionando mecanismos o adapta- ten en cada uno de nuestros tejidos. Como ocurre con las
ciones para poder llegar a estas edades en las mejores con- clulas embrionarias, las clulas cancerosas son incapa-
diciones para la reproduccin en nuestra especie. Sin em- ces de madurar o diferenciarse en un estadio adulto y fun-
bargo, esto no se podr saber hasta que pasen muchsimas cional por lo que son muy diferentes a las caractersticas
generaciones (Kirkwood et al. 1999). del tejido donde se producen. Las clulas cancerosas pue-
Para conseguir una mejor calidad de vida es impor- den desprenderse de los tumores y viajar por el interior de
tante llevar a cabo investigaciones sobre las causas fun- los vasos linfticos o sanguneos hasta detenerse en el
damentales de la senescencia, tanto en humanos como en punto en el que los vasos son demasiado estrechos para su
animales. De esta forma, no slo se podra intervenir di- dimetro, lugares en los que forman nuevos ncleos can-
rectamente sobre las causas, sino que tambin permitira cerosos, produciendo lo que se conoce como metstasis.
detectar con bastante antelacin, y por tanto prevenir en Aunque el cncer podra ser considerado como una
lo posible el desarrollo de enfermedades en individuos enfermedad gentica (debido a su componente gentico)
que, por su genotipo, condiciones de vida durante su de- o ligada a procesos degenerativos seniles (debido a que
sarrollo, etc., muy probablemente sufrirn graves enfer- es mucho ms probable en personas que superan los 50
medades durante su madurez. De esta forma aumentara aos), he preferido tratarlo aparte debido a que la explica-
la calidad de vida hasta la edad mxima de nuestra espe- cin evolutiva ms probable est relacionada con los lla-
cie. Por ejemplo, se sabe que tomando una pequea dosis mados conflictos genticos a un nivel celular.
de aspirina diariamente se reduce el riesgo de morir de un Para entender el funcionamiento del cncer desde el
ataque cardiaco debido al efecto de disminuir el grosor de punto de vista evolutivo tendramos que tener en cuenta
los vasos sanguneos y por tanto de disminuir el riesgo de que cualquiera de nosotros est compuesto por billones
aterosclerosis. Sin embargo, esta medicacin tambin tie- de clulas, que la inmensa mayora de nuestras clulas
ne sus costos (Nesse y Williams 1999). El riesgo de morir tiene su material gentico intacto y, por tanto, con capaci-
por hemorragias aumenta enormemente, ya que los vasos dad de reproducirse, y que todas ellas cooperan para
son mucho ms frgiles. Sin embargo el riesgo de morir maximizar el xito reproductor del individuo en conjunto
por hemorragias es poco probable en nuestros das debi- ya que es la nica forma de que sus genes pasen a genera-
do a que existen tratamientos mdicos especficos. Por ciones futuras a travs de las clulas germinales donde se
402 Juan Jos Soler
encuentra el material gentico necesario para formar otro este control. Por ejemplo, existen mecanismos muy com-
individuo completo. Esta cooperacin celular es fcilmen- plejos que controlan la integridad de los procesos de mi-
te explicable ya que en todas las clulas de nuestro cuer- tosis o de divisin celular corrigiendo los errores produ-
po se mantiene la misma dotacin gentica. cidos, pero hasta un lmite, superado el cual, los mismos
A lo largo de nuestra vida se producen billones de di- mecanismos permiten que la clula pierda viabilidad y
visiones celulares y, aunque los mecanismos de copia y muera en un proceso activo de apoptosis o suicidio celu-
reparacin de ADN son muy sofisticados, es muy proba- lar. La activacin o desactivacin de estos mecanismos
ble que en alguna de esas mitosis se produzcan mutacio- que inducen al suicidio celular parece que tienen un papel
nes y, por tanto, aparezcan clulas que difieran parcial- muy importante en la evolucin y en el tratamiento de
mente de las que las originaron. Si esto ocurriera, y esta procesos cancerosos (Lowe y Lin 2000). Por otra parte, el
clula mutante tuviera la capacidad de dividirse por enci- sistema inmune tambin constituye una barrera a la proli-
ma de la tasa de divisin de las clulas normales del teji- feracin de clulas cancergenas ya que reconoce este tipo
do donde se form, podra invadir dicho tejido e incluso de clulas y puede actuar sobre ellas. Sin embargo, estos
el espacio ocupado por otros tejidos. El proceso sera idn- sistemas no son infalibles y, adems, debido a que estn
tico a la seleccin natural que tiene lugar al nivel de indi- basados en protenas codificadas por genes, son suscepti-
viduo. Las clulas que mejor aprovechan o explotan el bles de mutacin.
ambiente en beneficio propio y dejan ms descendencia, Las clulas cancergenas podran ser consideradas
son las que terminan invadiendo y dominando el hbitat como parsitos endgenos (Charlton 1996) debido a que
que explotan. Imaginemos que una de estas mutaciones estn utilizando recursos conseguidos por el resto de las
ocurre en un tejido determinado. Todas las clulas de este clulas del organismo en su propio beneficio para repro-
tejido realizan las mismas funciones y la inmensa mayo- ducirse. Por tanto, cabe esperar que si en una clula apa-
ra de los recursos que obtienen del medio (nuestro cuer- rece una mutacin que de alguna manera evitara las ba-
po) los emplean en beneficio del individuo, como ente rreras del organismo a la proliferacin de estos parsitos
capaz de pasar sus genes a la siguiente generacin (o en endgenos, esta variante sera rpidamente favorecida por
beneficio de las clulas germinales), y no para reprodu- procesos tipo seleccin natural dentro del organismo
cirse. Si ahora aparece en el medio una clula capaz de (Alberts et al. 1994, Varmus y Weinberg 1993). El orga-
utilizar los recursos disponibles en reproducirse, y no para nismo por su parte no tendra la posibilidad de adquirir
realizar funciones para la comunidad, no es difcil de nuevas defensas durante su vida pero, debido a que la efi-
imaginar que este tipo de clulas invadira muy rpida- cacia biolgica de individuos con barreras o defensas ms
mente el espacio ocupado por nuestro tejido produciendo efectivas frente a estos parsitos sera diferencialmente
lo que conocemos como tumores o cncer. mayor que las de otros en las que estas clulas proliferen
Todo el argumento anterior implica que, al menos te- con facilidad, en generaciones futuras los procesos de se-
ricamente, existe un potencial intrnsico de conflictos en- leccin natural exgenos al individuo favoreceran la evo-
tre el organismo y las clulas que lo componen (Tauber lucin de defensas ms eficaces. Es una suerte que es-
1994, Maynard-Smith y Szathmary 1995). Sin embargo, tas clulas parsitas endgenas no puedan pasar de un
si una de estas clulas gana la batalla y logra dividirse individuo a otros ya que en ese caso la carrera de arma-
millones de veces sin cooperar con el resto de clulas del mentos entre parsito y hospedador estara perdida debi-
organismo y aprovechndose del trabajo de las dems, lo do a que el tiempo de generacin celular es muy corto en
que ocurre es que el organismo muere y, con l todas las comparacin con el del individuo pluricelular. Existen
copias de la clula egosta. Adems, individuos con este algunos casos en los que el material gentico de estas c-
tipo de clulas, dejaran menos descendientes que indivi- lulas podra pasar a generaciones futuras. Esto, por ejem-
duos con mecanismos de deteccin y eliminacin de es- plo, ocurrira cuando las mutaciones, que convierten a una
tas clulas, por lo que la seleccin natural favorecer a lo clula normal en susceptible de reproducirse a s misma
largo de la historia evolutiva de los organismos pluricelu- ms de lo que lo hacen las clulas prximas (del mismo
lares complejos la aparicin de mecanismos de deteccin tejido), tienen lugar en las clulas germinales (que dan
y de eliminacin de estas clulas egostas manteniendo lugar a los espermatozoides o a los vulos), provocando
una armona entre los distintos componentes de un indi- las llamadas predisposiciones genticas al cncer. Pero,
viduo (Buss 1987, Maynard-Smith y Szathmary 1995, afortunadamente, tambin existen mecanismos que, en la
Tauber 1994). De hecho, si tenemos en cuenta que la tasa inmensa mayora de los casos, impiden que estos gametos
de mutacin media en humanos y otros organismos mul- sean viables.
ticelulares es de 1 de cada 100 mil divisiones (Ayala 1999), Por tanto, el fenmeno del cncer, desde un punto de
lo extrao es que el cncer no sea an ms comn y que vista evolutivo habra que verlo como el resultado inevi-
aparezca a edades mucho ms tempranas (con menos di- table de la organizacin pluricelular (procesos de dife-
visiones celulares). renciacin celular) y de los conflictos genticos a nivel
La poca frecuencia de tumores, comparada con lo que celular. Buena prueba de ello es que este tipo de clulas
cabra esperar por el nmero de divisiones y la tasa de slo aparece en organismos pluricelulares complejos en
mutaciones, se debe a que el organismo tiene mecanis- los que, slo el material gentico de unas pocas clulas,
mos defensivos frente a este tipo de mutaciones. Son va- las de la lnea germinal, pasan a la siguiente generacin
rios los mecanismos descritos por los que se lleva a cabo de organismos. Otra prueba muy importante es la gran
CAPTULO 22: LA TEORA EVOLUTIVA Y LA MEDICINA 403
cantidad de mecanismos defensivos o barreras que exis- los que explican la alta incidencia del cncer en la socie-
ten en los organismos para detectar y evitar la prolifera- dad actual (Greaves 2000).
cin de este tipo de clulas cancergenas, y que estas ba- Aunque el futuro prximo no es muy halageo, esta
rreras son muy similares en taxones tan distintos como perspectiva evolutiva del problema del cncer parece al-
Nematodos y Vertebrados (Lowe y Lin 2000). La existen- bergar algunas esperanzas. Por ejemplo, nos permite ex-
cia y similitud de estos mecanismos defensivos nos indi- plicar por qu los tratamientos con qumio- o radioterapia
ca que la presin selectiva ejercida por estas clulas par- no son efectivos en la mayora de los casos (la frecuencia
sitas endgenas no es nueva sino el resultado de muchos de mutacin y la tasa de reproduccin de las clulas can-
millones de aos de coevolucin con este tipo de clulas cergenas producen mutantes a los que no les afecta este
errneas. En este sentido, se podra considerar al cn- tratamiento y, por tanto, los tumores proliferan de nuevo).
cer como un legado evolutivo de nuestros antepasados Si el problema consiste en un conflicto gentico entre dis-
que por diversas razones se asociaron en organismos mul- tintos clones de clulas, es ah donde las investigaciones
ticelulares con diferenciacin celular (Greaves 2000). En al nivel gentico se deben centrar. Si los mecanismos de-
el caso del hombre actual parece que la incidencia del fensivos ms eficaces conocidos frente a estas clulas
cncer es mayor de la que ocurre en otros animales. Si egostas se encuentran en nuestro cuerpo, quizs se
tenemos en cuenta que la mayora de los cnceres apare- puedan potenciar en individuos de riesgo.
cen en edades superiores a los 55 aos, y los argumentos
utilizados en este apartado, podramos decir que la efecti-
vidad de las defensas frente a la proliferacin de estas Consideraciones finales
clulas ha sido total hasta esta edad.
Otra interpretacin, desde el punto de vista de la clu- La aplicacin de la teora evolutiva al estudio y trata-
la, sera que al menos algunas clulas de nuestro organis- miento de las enfermedades infecciosas y no infecciosas
mo necesitan 50 aos de divisiones para conseguir es una nueva lnea de investigacin que ha dado lugar a la
mutantes que eludan las barreras defensivas para su proli- llamada medicina evolutiva. Esta lnea de investigacin
feracin en masa. Debido a que una clula mutante (egos- es reciente y confiere un nuevo punto de vista desde el
ta) frente a un tipo de defensa podra ser controlada por que estudiar las enfermedades y poder luchar contra ellas.
otros mecanismos que impidan su replicacin, sta po- Slo en 1999 se han publicado dos libros por la Oxford
dra seguir siendo funcional para el organismo y seguir University Press (Stearns 1999a, Trevathan et al. 1999)
dividindose a una velocidad similar a las del resto de resumiendo el impacto que el pensamiento evolutivo est
clulas del tejido que la origin. Sin embargo, el efecto teniendo en medicina y, en el ao 2000 se public otro
de acumulacin de mutaciones podra originar clulas aplicando estas ideas al problema del cncer (Greaves
capaces de evitar todos los mecanismos defensivos, apa- 2000). Actualmente parece indudable que la teora evolu-
reciendo la clula cancergena. Por tanto, en este sentido, tiva puede aportar mucho al avance mdico, no slo en la
la probabilidad de que aparezca una clula cancergena comprensin de las enfermedades y las reacciones defen-
depende de la tasa de mutacin y del nmero de divisio- sivas de nuestro cuerpo desde el punto de vista evolutivo,
nes celulares que tenga lugar en cada una de las lneas sino tambin en la prevencin y tratamiento de enferme-
celulares de nuestro organismo. La edad afecta al nmero dades, en las polticas de salud pblica, etc.
de divisiones celulares en tejidos que, como la piel o el
hgado, tienen esa capacidad de divisin y regeneracin Agradecimientos
durante toda la vida. Por otro lado, estara el contacto con
agentes mutgenos que incrementan la probabilidad de A Manuel Soler, hermano y editor de este libro por
errores en la copia del material gentico durante la divi- invitarme a escribir sobre un tema al que no me dedico
sin celular. Actualmente parece que el contacto con es- profesionalmente pero sobre el que tengo un especial in-
tos agentes mutgenos se ha incrementado debido a la ters. Juan Moreno, Manuel Soler y Carmen Zamora co-
exposicin a contaminantes industriales, plaguicidas, ra- mentaron y sugirieron cambios a una versin previa del
yos ultravioleta, etc. Seguramente, son estos dos factores captulo que indudablemente lo mejoraron.
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Lecturas recomendadas
(1) EWALD P.W. (1994). Evolution of infectious disease. Oxford University Press, Oxford. Es quizs el mejor y ms completo libro
publicado hasta el momento sobre la importancia de la aplicacin de la teora evolutiva para entender las enfermedades infecciosas.
Para el autor, muchas de las enfermedades que actualmente son calificadas como no infecciosas pueden tener su origen en
infecciones.
(2) GREAVES M. (2000). Cancer: the evolutionary legacy. Oxford University Press, Oxford. Este es el primer libro dedicado exclusi-
vamente a explicar el cncer desde un punto de vista evolutivo. No solamente relaciona entre s los mecanismos de biologa celular,
molecular e inmunolgicos involucrados en el cncer, sino que a su vez relaciona todos ellos con procesos evolutivos por seleccin
natural. Debido a la escasez de datos cientficos en este campo, parte del libro se podra considerar especulativo, pero con una base
terica muy fuerte.
(3) NESSE R.M., WILLIAMS G.C. (2000). Por qu enfermamos? Grijalbo, Barcelona. Este libro es la traduccin al castellano del
famoso Why we get sick: the new science of Darwinian medicine publicado en 1994. Es un libro muy ameno, dirigido a un
pblico no especializado, en el que los autores intentan dar una respuesta evolutiva al por qu de muchas enfermedades. Combinan-
do muchas historias anecdticas, muchas veces ficticias, y resultados empricos y experimentales de investigaciones logran conven-
cer de la importancia de la teora evolutiva para entender las enfermedades.
(4) STEARNS S.C. (1999). Evolution in health and disease. Oxford University Press, Oxford. Este libro se compone de varios captu-
los escritos por prestigiosos investigadores en el amplio campo de la biologa evolutiva, en los que, partiendo de un captulo
introductorio a la importancia de la teora evolutiva en la medicina, escrito por el mismo editor, le siguen captulos en los que se
revisan el impacto del pensamiento evolutivo en medicina.
(5) TREVATHAN W.R., MCKENNA J.J, SMITH E.O. (1999). Evolutionary medicine. Oxford University Press, Oxford. Este libro,
aunque podra parecer que es una repeticin del anterior, ms bien se trata de un complemento, ya que, aunque tambin revisa el
impacto del pensamiento evolutivo en medicina y comparte cuatro autores con el libro anterior, la mayora de los autores son
antroplogos o mdicos. Esto hace que trate ms sobre aplicaciones clnicas de estas ideas que sobre trabajos de investigacin
bsica, como ocurre en el libro anterior.
Captulo 23: LA EVOLUCIN Y LA CONSERVACIN DE LA BIODIVERSIDAD
qu algunas poblaciones y especies son ms variables que revisin detallada de ninguno de ellos, ya que son trata-
otras). Purvis y Hector (2000) distinguen tres aproxima- dos en otros captulos de este libro.
ciones diferentes para medir la biodiversidad: nmeros
(especies, poblaciones, alelos, gneros), igualdad en la Diversidad gentica
distribucin (de variantes genticas, de abundancia de
especies, ), y diferencias, por ejemplo en caracteres, La variabilidad gentica juega un papel fundamental
distancias genticas, subespecies, etc. en los procesos evolutivos: si todos los individuos de una
Estamos por tanto ante un concepto intuitivamente poblacin o especie fueran genticamente idnticos y pro-
simple (la biodiversidad es algo as como la suma total dujesen descendencia idntica a ellos no habra cambio
de toda la variabilidad biolgica desde el nivel de genes evolutivo y la diversidad (al menos a este nivel) sera 0.
al de ecosistemas), pero que una vez analizado en deta- La evolucin slo es posible si existe variabilidad
lle resulta multidimensional y plantea consecuentemente gentica, y por tanto, la biodiversidad, como resultante
problemas a la hora de definirlo y cuantificarlo, siendo de la evolucin, depende de sta en primera instancia. El
difcil encontrar un nico ndice de biodiversidad satis- origen de la variabilidad a este nivel se encuentra en la
factorio desde todos los puntos de vista (Purvis y Hector mutacin y la recombinacin (ver Captulo 6), que origi-
2000). nan nuevas variantes genticas (mutacin), o nuevas com-
Hay pocas dudas de que la tasa de desaparicin de binaciones de estas variantes (recombinacin) o, lo que
especies actual es superior a la observada en el registro es lo mismo, diversidad en la composicin gentica de
fsil (Wilson 1992, Delibes 2001), y aunque a corto pla- individuos, poblaciones y especies.
zo la mayora de las especies se encuentran amenazadas Hay varios tipos de procesos que afectan a la diversi-
por factores ambientales, los planes de conservacin ne- dad gentica disponible en una poblacin o especie, que
cesitan incorporar una perspectiva evolutiva para ser efec- se pueden agrupar dentro de los conceptos de evolucin
tivos. Independientemente de cmo la definamos, mida- adaptativa y evolucin neutral (Stearns y Hoekstra 2000).
mos, o a qu nivel la estudiemos, desde un punto de vista Para que se de evolucin adaptativa es necesario que exista
evolutivo la biodiversidad puede considerarse como el variabilidad heredable para un rasgo concreto, y que ese
resultado final de los procesos evolutivos; de hecho la rasgo este relacionado positiva o negativamente con la
teora evolutiva surgi como una forma de explicar la eficacia biolgica de los individuos. Si no existe correla-
diversidad de los organismos vivientes. Darwin con El cin entre la eficacia biolgica y la expresin de un rasgo
origen de las especies (Darwin 1859) pretenda explicar heredable, ste an puede evolucionar a travs de evolu-
qu mecanismos eran responsables de la existencia de cin neutral, cuyo principal mecanismo es la deriva
diferentes especies, de su distribucin y de la variacin gnica. La deriva es el resultado del tamao finito de las
geogrfica en las caractersticas de las especies; en defi- poblaciones: las frecuencias allicas cambian de una ge-
nitiva, de la diversidad en todos sus niveles. Esto queda neracin a otra porque los gametos que forman la siguiente
claro al leer algunos de los prrafos de su libro, como las generacin representan una muestra de todos los alelos
ltimas lneas, que presentan el proceso evolutivo como presentes en la generacin anterior. Cuanto menor sea el
el responsable ltimo de las ms bellas y maravillosas tamao de la poblacin ms probable es que las frecuen-
formas de vida ahora observables. Vamos a considerar cias allicas difieran en los dos grupos. La deriva puede
pues que los procesos evolutivos y ecolgicos que han originar la fijacin o prdida de alelos en poblaciones
originado y mantienen la diversidad biolgica forman pequeas, provocando cambios no adaptativos en la cons-
parte del concepto de biodiversidad en s mismos, en es- titucin gentica de las poblaciones, en contraposicin a
pecial en el contexto de la teora y prctica de la conser- la seleccin natural que favorece o elimina variantes
vacin, asumiendo la postura de que para conservar las genticas en funcin de su eficacia biolgica.
especies y variedades de animales y plantas necesitamos El nivel de diversidad gentica puede explicarse como
conservar los procesos en que estos se encuentran inmer- el resultado opuesto de los procesos de prdidas y ganan-
cias de variabilidad (Amos y Harwood 1998). En general,
sos. Dentro de la controversia conservacionista acerca de
los dos procesos mencionados acaban produciendo pr-
qu es prioritario conservar, apostamos por la idea de
didas de diversidad (existen casos en los que la seleccin
que son los procesos y no los objetos (genes, especies,
natural favorece la diversidad por ejemplo la seleccin
ecosistemas; Bowen 1999) los que deben conservarse
direccional o disruptiva; ver Captulo 7). Estas prdidas
prioritariamente. slo pueden contrarrestarse mediante dos procesos: la
mutacin y el flujo gnico. La mutacin tiene un efecto
importante pero muy lento en las poblaciones, al ser las
Principales procesos evolutivos responsables de la tasas de mutacin muy bajas. El flujo gnico introduce
diversidad biolgica cambios en las frecuencias allicas de las poblaciones a
travs del flujo o migracin de individuos entre poblacio-
Retornando a los tres niveles de diversidad mencio- nes (Slatkin 1987), siendo la fuerza que compensa la pr-
nados en el apartado anterior, vamos a repasar brevemen- dida de diversidad debida a la deriva. Si el flujo es reduci-
te los principales procesos evolutivos responsables de la do, la deriva y la seleccin acabarn produciendo dife-
biodiversidad presente y pasada, sin nimo de realizar una renciacin entre poblaciones locales, aumentando la di-
CAPTULO 23: LA EVOLUCIN Y LA CONSERVACIN DE LA BIODIVERSIDAD 409
versidad en la especie. Si el flujo es elevado acta como rsticas que las hacen especialmente susceptibles a la di-
una fuerza homogeneizadora que mantiene la cohesin versificacin. Algunas de estas caractersticas podran ser
gentica de las distintas poblaciones de una especie. Tam- la evolucin de rasgos que hacen a sus portadores espe-
bin puede representar un lmite a la adaptacin en pobla- cialmente competitivos a la hora de reproducirse o adqui-
ciones locales, cuando el intercambio de variantes rir recursos, o caracteres que faciliten el aislamiento
genticas se produce entre poblaciones bien adaptadas a reproductivo, como la seleccin sexual o el uso de hbitats
ambientes muy diferentes, de forma que los genes fragmentados.
inmigrantes pueden resultar poco exitosos en las pobla-
ciones receptoras (Amos y Harwood 1998). La importan- Diversidad de comunidades
cia relativa de ambos efectos y por tanto el papel del flujo
gnico en la evolucin de las adaptaciones no est an Sin entrar en detalles, algunos de los principales fac-
muy clara y necesita de una mayor evaluacin de aspec- tores que determinan la diversidad a nivel de comunida-
tos como la heterogeneidad en el coeficiente de seleccin des y ecosistemas son los procesos que interrelacionan
entre poblaciones y el tipo de seleccin (ver revisin acer- las especies de una comunidad entre s y con el medio que
ca de estos aspectos en Lenormand 2002). habitan. El medio fsico ejerce una fuerte influencia en la
Cuando se trata de conservar la diversidad gentica, comunidad biolgica, pero lo contrario tambin es cierto,
debera de estudiarse qu factores pueden producir alte- la accin de determinadas especies puede modificar el
raciones de los niveles de diversidad a travs de altera- medio en que se encuentran (citemos como espectacular
ciones en algunos de los procesos claves anteriormente ejemplo el comportamiento de los castores, que inundan
mencionados (mutacin, seleccin, flujo, etc.), o en al- grandes reas donde viven, modificando as la composi-
gn otro proceso bsico que influya en la diversidad cin especfica de las comunidades asociadas). La com-
gentica, como el comportamiento reproductor de los in- petencia y la predacin tienen la capacidad de modificar
dividuos en las poblaciones, los procesos de seleccin la diversidad de una comunidad (Primack 1993). Los
sexual, etc. (Stearns y Hoekstra 2000). depredadores pueden producir prdidas de biodiversidad,
al eliminar especies, o incrementarla de forma indirecta
Diversidad especfica al mantener densidades bajas de especies presa facilitan-
do la coexistencia entre ellas. Un ejemplo del papel de las
El principal proceso responsable de la diversidad en interacciones entre especies en la diversidad de las comu-
nmero de especies que habitan nuestro planeta es el pro- nidades lo encontramos en las llamadas especies clave,
ceso de especiacin. Los fenmenos evolutivos que se aquellas que ejercen un papel fundamental sobre la abun-
dan a nivel subespecfico (como los mencionados en el dancia de otras, entre ellas algunos depredadores,
apartado anterior) se denominan procesos microevoluti- polinizadores o detritvoros. La ausencia de una especie
vos. Los procesos que se dan por encima del nivel espec- clave puede traer graves consecuencias sobre la presen-
fico se denominan procesos macroevolutivos (por ejem- cia y abundancia de otras.
plo, las radiaciones adaptativas) y el proceso de especia- Existen otros procesos de carcter evolutivo y ecol-
cin acta como puente entre estos dos tipos de procesos gico asociados a la interrelacin entre especies que pue-
pudiendo considerarse el principal responsable de la di- den afectar a la biodiversidad. Uno de ellos es la coevolu-
versidad de la vida (Stearns and Hoekstra 2000). Inde- cin (ver Captulo 12). En los ltimos aos ha comenza-
pendientemente de cmo definamos especie (Cracraft do a ser evidente el importante papel que los procesos
1983, Mayr y Ashlock 1991, Wiley 1978), la especiacin coevolutivos juegan en la organizacin de la biodiversi-
puede verse como el producto resultante de la suma de dad (Thompson 1999). Parece claro que algunos de los
los procesos microevolutivos (ver Captulo 18). ms importantes acontecimientos en la historia de la vida,
El proceso de formacin de nuevas especies es un pro- como el origen de la clula eucariota, han sido el resulta-
ceso histrico basado en la herencia, en el traspaso de do de interacciones coevolutivas, y muchas de las inte-
genes de una generacin a otra. Cuando las poblaciones racciones especficas actuales parecen conducir a proce-
se diferencian y adquieren el rango de especies, an si- sos coevolutivos, como la relacin predador-presa, par-
guen conectadas por la historia que las relaciona, su sito-hospedador, o la relacin mutualista. Adems de ello,
filogenia, que suele describirse mediante la construccin las interacciones entre especies no se dan de la misma
de rboles filogenticos, con los taxones ancestrales en la forma en todas las poblaciones de cada una de las espe-
base y los descendientes en los extremos de las ramas. El cies, sino que existe un mosaico geogrfico en los proce-
anlisis de la diversidad de taxones (ya sean especies, sos coevolutivos que parece tener un fuerte impacto en la
gneros, familias) dentro de los rboles filogenticos distribucin de la biodiversidad: las condiciones locales
revela patrones interesantes para el estudio y la conserva- pueden hacer que la interrelacin entre dos especies (como
cin de la biodiversidad (Purvis y Hector 2000). Existen un parsito y su hospedador) origine diferentes presiones
taxones ms diversos que otros dentro de un mismo gru- selectivas, produciendo resultados distintos (diferentes
po, por ejemplo, dentro de un gnero la diversidad en tipos de adaptaciones, mantenimiento o desaparicin de
subespecies est repartida de forma desigual entre espe- una especie, etc.) en distintas poblaciones - lo que se co-
cies, algunas son muy diversas y otras muy poco. Esto noce como la teora del mosaico geogrfico coevolutivo
nos indica que algunos grupos de especies tienen caracte- (ver Captulo 12). Una de las consecuencias de esta teora
410 Juan Gabriel Martnez
es que puede facilitar la diversificacin de taxones al pre- tamao efectivo de poblacin (poco diversas genticamen-
sentar a las especies presiones selectivas diversas a lo lar- te) persistan durante menos generaciones que aquellas
go de su rango de distribucin, y por lo tanto contribuir a de mayor tamao efectivo (ms diversas), a pesar de tener
la biodiversidad (Thompson 1999). todas el mismo tamao de censo. A corto plazo, en pobla-
ciones pequeas es posible observar algunos de los efec-
tos deletreos de la prdida de variabilidad, especialmen-
Principales procesos responsables de la prdida de te la depresin por consanguinidad (la reduccin en efi-
biodiversidad cacia biolgica debida al cruce entre individuos gentica-
mente similares). Por ejemplo, algunas poblaciones que
Aunque son muchos los problemas que acucian a la han sufrido cuellos de botella han perdido diversidad ge-
diversidad biolgica actual, los principales se pueden ca- ntica y sus individuos sufren depresin por consangui-
talogar dentro de unas pocas categoras, de las cuales nos nidad. Los leones del crter de Ngorongoro son un buen
referiremos a la fragmentacin y destruccin del hbitat, ejemplo (Packer et al. 1991): despus de una epidemia en
la sobreexplotacin, y la introduccin de especies exti- una poblacin que ya de por s era pequea, el tamao de
cas. Estos procesos afectan de forma diferente a las espe- censo se redujo muchsimo aunque posteriormente se re-
cies y los mecanismos evolutivos que determinan y man- cuperara. Los leones de esta poblacin tienen menos va-
tienen la biodiversidad. riabilidad gentica, presentan una mayor tasa de esper-
matozoides anormales y una tasa reproductora menor que
Destruccin y fragmentacin del hbitat los individuos de la poblacin del Serengeti, mucho ma-
yor. Incluso en poblaciones que no han pasado por cue-
Es evidente que la prdida del hbitat y su fragmenta- llos de botella demogrficos se pueden apreciar los efec-
cin es uno de los principales problemas de la biologa de tos perniciosos de la consanguinidad (ver revisin en
la conservacin (Primack 1993, Harrison y Bruna 1999), Keller y Waller 2002). Por ejemplo, en varias especies de
como consecuencia de la relacin general entre tamao aves la consanguinidad reduce la tasa de eclosin de los
de hbitat, distancia a otros hbitats similares y riqueza huevos, en algunas especies de ungulados est relaciona-
especfica (MacArthur y Wilson 1967) y de la evidente da con la supervivencia durante el invierno o la suscepti-
estructuracin geogrfica de la dinmica de poblaciones bilidad a enfermedades, y en plantas provoca una reduc-
(dinmica de metapoblaciones, Hanski 1998). Desde una cin en la produccin de semillas o en el xito de germi-
perspectiva evolutiva, la fragmentacin afecta a dos va- nacin de stas.
riables importantes en la dinmica poblacional: la capaci- Un efecto relacionado de la fragmentacin es una dis-
dad de dispersin de los individuos (y por tanto la tasa de minucin de la tasa de intercambio de individuos entre
flujo gnico) y el tamao de las poblaciones. subpoblaciones si stas se encuentran muy alejadas y por
La fragmentacin casi siempre conlleva una reduccin tanto una reduccin de los niveles de flujo gnico, lo que
en el tamao de las poblaciones, uno de los atributos tiene consecuencias a varios niveles. Si la especie en cues-
ecolgicos que las definen y que puede predecir sus pro- tin tiene una dinmica metapoblacional marcada, con
babilidades de supervivencia. Las poblaciones de tamao dinmica de poblaciones fuentes y sumidero, en las que
pequeo tienen mayores probabilidades de experimentar las poblaciones sumidero se mantienen gracias a la inmi-
fluctuaciones demogrficas azarosas o fluctuaciones de- gracin, o en algunos casos se extinguen y posteriormen-
bidas a cambios en la intensidad de factores como la te se recolonizan a partir de las poblaciones fuente, una
predacin, competencia, enfermedades o disponibilidad fuerte restriccin del flujo gnico puede poner en peligro
de alimentos (Primack 1993), o de sufrir los efectos nega- el mantenimiento de la metapoblacin. La mariposa Me-
tivos de cambios ambientales impredecibles, como un litaea cinxia es un buen ejemplo de una especie con mar-
incendio forestal o una fuerte helada. Pero adems, las cada dinmica poblacional y sus consecuencias evoluti-
poblaciones pequeas tienden a perder variabilidad vas: cuando la extincin de poblaciones es frecuente el
gentica, uno de los componentes de la biodiversidad lo- efecto de la deriva se acenta, perdindose alelos al des-
cal, con mayor rapidez (Amos y Harwood 1998). El gra- aparecer las poblaciones, y la prdida de diversidad al-
do de variabilidad que una poblacin retiene con el paso lica en poblaciones locales est a su vez relacionada con
del tiempo depende de su tamao efectivo de poblacin sus probabilidades de supervivencia. As, en Melitaea
(que no se corresponde con el tamao de censo, siendo cinxia el grado de heterocigosidad de las poblaciones
normalmente ms pequeo, Frankham 1995), ya que cuan- locales predeca significativamente su riesgo de desapa-
to menor es ste mayor es el efecto de la deriva gentica. ricin, incluso controlando por los efectos del tamao de
El principal problema de la prdida de variabilidad a poblacin (Saccheri et al. 1998). En general, las especies
largo plazo es que las poblaciones se hacen ms limitadas y sus interacciones pueden desaparecer a nivel local (de-
en su capacidad de responder a cambios ambientales, se bido a procesos de extincin) pero mantenerse a nivel
vuelven menos flexibles evolutivamente, y sus proba- regional gracias al flujo gnico (Slatkin 1987, Avise
bilidades de extincin aumentan. Por ejemplo, Newman 1994), por lo que el flujo gnico es uno de los procesos
y Pilson (1997) mostraron experimentalmente que en la fundamentales a tener en cuenta en las medidas de con-
planta anual Clarkia pulchella poblaciones de pequeo servacin.
CAPTULO 23: LA EVOLUCIN Y LA CONSERVACIN DE LA BIODIVERSIDAD 411
conservacionistas o para su explotacin econmica. Es- tente por debajo de los niveles taxonmicos habituales
tas prcticas tambin pueden poner en peligro la (especie, subespecie). Aunque existe cierto consenso acer-
biodiversidad local. A nivel ecolgico las introducciones ca de la utilidad del concepto, todava se discute cmo
pueden ocasionar problemas sanitarios, al transmitir pa- definirlo de forma precisa. Waples (1991) defina una ESU
rsitos o variedades de estos desconocidas en la zona re- como un segmento de una poblacin o grupo de pobla-
ceptora (Cunningham 1996). A nivel evolutivo la intro- ciones sustancialmente aisladas reproductivamente de
duccin de individuos de zonas lejanas, a veces de dife- otras poblaciones de la misma especie y que representan
rentes razas o subespecies, puede limitar la posibilidad de un importante componente del legado evolutivo de la es-
adaptacin local, si se rompen complejos gnicos pecie. Esta definicin es excesivamente subjetiva para
coadaptados, facilitando la depresin por exogamia, el muchos autores al usar palabras como sustancialmente o
proceso opuesto a la depresin por consanguinidad, con- importante, conceptos que habra que precisar de forma
sistente en la prdida de eficacia biolgica debido a la cuantificable, pero an as creemos que recoge bien la
hibridacin de individuos provenientes de poblaciones filosofa de las ESUs. Con la llegada y generalizacin de
excesivamente diferenciadas, como sera el caso de indi- los marcadores genticos neutrales como el ADN
viduos de distintas subespecies (Rhymer y Simberloff mitocondrial, los microsatelites, etc., que permiten cuan-
1996, Storfer 1999). tificar los niveles de variabilidad gentica de forma preci-
sa, las definiciones de ESU se apoyaron ms en estos
marcadores (Avise 1994). Una definicin que se basa fun-
Consideraciones evolutivas en la conservacin de
damentalmente en el estudio de la variabilidad gentica
poblaciones y especies
es la de Moritz (1994) para quien una ESU es un grupo de
Definir la biodiversidad como el resultado final de los poblaciones recprocamente monofilticas para alelos de
procesos evolutivos tiene como consecuencia lgica asu- ADN mitocondrial y que muestran una divergencia signi-
mir que las medidas de conservacin deben ir dirigidas al ficativa en las frecuencias allicas de genes nucleares. Esta
mantenimiento de estos procesos, como ya se mencion definicin enfatiza el aislamiento histrico porque es el
al comienzo del captulo (conservar los procesos y no los responsable de la aparicin de combinaciones nicas de
objetos, ya sean genes, especies o ecosistemas; Bowen genotipos y permite a los bilogos de la conservacin
1999). Sin embargo los procesos evolutivos se desarro- emplear marcadores genticos sin tener que determinar a
llan en una escala temporal diferente a la que demandan priori cuanta variabilidad gentica es suficiente para pro-
las medidas prcticas de conservacin, lo cual puede en- teger una poblacin, pero no est libre de crticos y de-
tenderse como una limitacin para esta filosofa. No obs- tractores. Una revisin acerca de stos y otros conceptos
tante, y aunque la teora y prctica conservacionista se de ESU puede encontrarse en Fraser y Bernatchez (2001).
basan en gran parte en la teora ecolgica (Sutherland Fraser y Bernatchez (2001) defienden una definicin
2000), el estudio de la evolucin tiene mucho que aportar ms flexible y prctica de las ESUs teniendo en cuenta
en cuanto a cuales son los aspectos que hay que cuidar y que el objetivo fundamental es conservar la variabilidad
qu procesos deben de mantenerse como generadores de gentica adaptativa y que la mayora de los autores estn
la biodiversidad presente y futura. de acuerdo en que la acumulacin de diferencias genti-
cas a travs de mecanismos de aislamiento reproductivo
Unidades de conservacin: la conservacin de unidades es un factor crtico para definir los linajes evolutivos que
evolutivamente significativas hay que conservar. As una ESU sera un linaje que mues-
tre una tasa muy baja o nula de flujo gnico con otros
En primer lugar la teora evolutiva tiene algo que de- linajes dentro de la misma especie. Esto implica que estos
cir acerca de cmo organizar los esfuerzos de conserva- linajes han seguido trayectorias evolutivas independien-
cin, cuales son las unidades bsicas sobre las que hay tes por un perodo variable de tiempo. Las ESUs pueden
que actuar. Por motivos fundamentalmente prcticos, la corresponderse con especies o una especie puede estar
conservacin est enfocada hacia la preservacin de las formada por mltiples ESUs, dentro de las cuales a su vez
especies a travs de la actuacin sobre las poblaciones pueden encontrarse una o ms poblaciones conectadas por
que las componen, y casi todos los esfuerzos de conser- flujo gnico en diverso grado (es decir, metapoblaciones).
vacin de especies en peligro tienen como objetivo la pro- Cualquier criterio que demuestre la existencia de un flujo
teccin de sus poblaciones (Primack 1993, Sutherland gnico muy restringido o nulo sera suficiente para defi-
2000). Sin embargo, la teora evolutiva nos ensea que nir una ESU, independientemente de que se trate de datos
hay variacin por debajo del nivel de especie, dentro y genticos o ecolgicos, y aunque no todos los datos apun-
entre poblaciones, y que esa variacin forma parte de la ten en ese sentido. Por ejemplo si los anlisis moleculares
biodiversidad en s y est en la base de los procesos evo- no muestran diferencias a nivel de haplotipos de ADN
lutivos que la generan y mantienen. mitocondrial o de frecuencias allicas para marcadores
En respuesta a esta idea, en los ltimos aos ha surgi- hipervariables, pero existe una clara barrera ecolgica al
do el concepto de unidades evolutivamente significativas intercambio de alelos entre una poblacin y el resto de la
(evolutionarily significant units, ESU, Fraser y Bernatchez misma especie, esa poblacin merecera la calificacin
2001) en un intento por parte de los bilogos de la con- de ESU y las consiguientes medidas protectoras (ver un
servacin de definir unidades prioritarias de conservacin ejemplo de especializacin en el uso de planta hospeda-
que incorporen la diversidad y el potencial evolutivo exis- dora por parte de un insecto en Legge et al. 1996).
CAPTULO 23: LA EVOLUCIN Y LA CONSERVACIN DE LA BIODIVERSIDAD 413
Principales medidas de gestin de poblaciones o especies duos fuera de su rango de distribucin habitual. Storfer
(1999) da varios ejemplos de introducciones con la fina-
Cuando una poblacin (ESU, metapoblacin, varie- lidad de aumentar los tamaos poblacionales que acaba-
dad, ) est en franco declive y/o su tamao es muy pe- ron produciendo un declive en la poblacin objetivo, y
queo no queda ms remedio que manipularla, aunque lo propone algunas recomendaciones en la gestin de rein-
ms deseable desde algunas posiciones conservacionistas troducciones y translocaciones, entre las que cabe desta-
sera gestionar exclusivamente el hbitat (Sutherland car que hay que tener en cuenta las relaciones histricas
2000). Las tcnicas utilizadas para gestionar las pobla- entre las poblaciones en cuestin para evitar mezclar po-
ciones incluyen el aportar alimento extra, proveer lugares blaciones sin conexin histrica previa, es decir diferen-
de nidificacin, eliminar predadores o introducir indivi- ciadas, e intentar realizar las translocaciones usando po-
duos, en el caso de especies animales; y la polinizacin blaciones lo ms similares histrica y genticamente po-
artificial, eliminacin de competidores, eliminacin de sible, lo que incluye la identificacin de las principales
herbvoros y reforestacin en el caso de plantas. Todas presiones selectivas que afectan a las distintas poblacio-
ellas tienen sus pros y contras, y es particularmente inte- nes de la especie que se gestiona.
resante evaluar los posibles problemas derivados de su A pesar de ello, la translocacin de individuos desde
utilizacin. Veamos algunos ejemplos: otras poblaciones puede ayudar a recuperar diversidad en
- Suplementacin de alimento. El aporte de alimento poblaciones genticamente depauperadas que sufren de-
extra puede tener consecuencias ecolgicas negativas si presin por consanguinidad. Madsen et al. (1999) restau-
la concentracin excesiva de individuos en los lugares de raron la variabilidad gentica en una poblacin de vbo-
alimentacin facilita el contagio de enfermedades infec- ras (Vipera berus) de pequeo tamao y que sufra de de-
ciosas, por ejemplo, o a nivel evolutivo, si por ejemplo, presin endogmica en forma de frecuentes malformacio-
se altera el sistema territorial o de emparejamiento de la nes y una reducida supervivencia juvenil. Introdujeron 20
especie. En el captulo sobre gestin cinegtica de este machos provenientes de otras poblaciones y 7 aos des-
mismo volumen hay un buen ejemplo acerca de los efec- pus tanto el grado de variabilidad gentica neutral de la
tos de la suplementacin de alimento durante la berrea en poblacin como la supervivencia de los juveniles eran
la estrategia reproductora del ciervo ibrico (Snchez- mucho mayores.
Prieto 2000).
- Polinizacin artificial. La polinizacin a mano suele Tamao de poblacin y potencial evolutivo
llevarse a cabo mediante el cruzamiento al azar del mayor
nmero posible de individuos. Con frecuencia se desco- Cul es el tamao mnimo de poblacin necesario
noce el comportamiento del polinizador o caractersticas para que una poblacin mantenga su potencial evolutivo
bsicas del sistema reproductor de la planta en cuestin, y y diversidad? Esta es una pregunta de especial inters en
en estos casos esta prctica puede afectar radicalmente la conservacin, aunque no tiene una fcil respuesta. Una
composicin gentica de las siguientes generaciones, y poblacin o especie con un nivel dado de variabilidad
por lo tanto, slo debera de ser llevada a cabo en casos gentica tender a perderla a una tasa que depende funda-
de extrema necesidad, como cuando hay una tasa de pro- mentalmente de su tamao efectivo (Frankham 1995). Los
duccin de semillas muy baja (Cropper 1993). especialistas suelen hacer referencia a la regla del 50/500,
- Introduccin de especies o individuos. Ya hemos es decir, que un nmero mnimo de 50 individuos sera
visto en el apartado anterior los problemas que pueden necesario para la supervivencia a corto plazo, y un nme-
verse asociados a la introduccin de especies exticas, ro de alrededor de 500 sera el adecuado para que la po-
aunque en la prctica conservacionista las introducciones blacin se mantuviese a largo plazo (Primack 1993). Sin
tienen un carcter marcadamente diferente: se introducen embargo no hay un acuerdo acerca de esto, entre otras
individuos en zonas donde existieron pero han desapare- cosas porque el tamao de censo raramente equivale al
cido (lo que se denomina reestablecimiento y reintroduc- tamao efectivo de poblacin, que es el importante desde
cin), o se introducen individuos en poblaciones peque- el punto de vista evolutivo, y una gran cantidad de facto-
as para aumentar su tamao y viabilidad (lo que se co- res pueden afectar al tamao efectivo, como el nmero de
noce como reforzamiento o translocacin). Cualquier tipo individuos adultos y reproductores, la proporcin de sexos
de movimiento de individuos con estos objetivos presen- o la varianza en el tamao de familia. Por ejemplo, igua-
ta problemas, algunos de los cuales son similares a los lar el tamao de familia es una prctica habitual en pro-
citados en el apartado anterior para la introduccin de gramas de cra en cautividad de especies en peligro para
especies exticas o de individuos de diferentes varieda- reducir la prdida de variabilidad gentica. De la misma
des (razas, subespecies) de la misma especie, como la forma los sistemas de emparejamiento polgamos redu-
posibilidad de transmisin de nuevas enfermedades o pa- cen los tamaos efectivos de poblacin respecto a los ta-
rsitos. El problema ms destacado desde una perspecti- maos de censo, de forma que las prcticas que limiten de
va evolutiva es que conlleva el traslado de genotipos a alguna forma una extrema varianza en el xito reproductor
travs de amplias zonas geogrficas, lo que puede supo- de los individuos evitarn al mismo tiempo una prdida
ner la ruptura de complejos gnicos coadaptados y acabar de variabilidad (ver Captulo 21). Hay otras formas en
con adaptaciones locales (ver apartado anterior), por lo que las estrategias vitales de las especies puede influir en
que en general si la especie en cuestin tiene una marcada el tamao efectivo de poblacin. Por ejemplo, en el caso
variacin geogrfica es poco apropiado trasladar indivi- de los animales, diversos tipos de comportamientos pue-
414 Juan Gabriel Martnez
den reducir el tamao efectivo de poblacin, como la dis- (Woodroffe y Ginsberg 2000) y tiene adems consecuen-
persin, el infanticidio o la eleccin de pareja (ver revi- cias en la tasa de dispersin efectiva y por tanto en la via-
sin en Anthony y Blumstein 2000). bilidad de las metapoblaciones (ver siguiente apartado).
De la misma forma en que se cuestiona la oportuni- En medios naturales ya fragmentados por la accin
dad de gestionar las poblaciones, se puede plantear la humana, tan importante como conservar hbitat es que
posibilidad de no alterar el hbitat en absoluto y permitir ste no este aislado de otros hbitats similares para per-
que los procesos naturales (fuego, erosin, inundaciones, mitir la dispersin de individuos entre ellos. Conservar
) regulen la biodiversidad local. Esto no es aceptado los procesos dispersivos, y por tanto el flujo gnico, es la
por muchos gestores y por buena parte de la opinin p- principal manera de luchar contra la prdida de variabili-
blica, y tambin presenta problemas ecolgicos, deriva- dad en poblaciones pequeas, y puede ser fundamental
dos del hecho de que los hbitats y paisajes se encuen- en el caso de especies con dinmica metapoblacional. Ya
tran ya profundamente transformados como resultado de hemos comentado que en estos casos, una fuerte restric-
la accin del hombre, por lo que una gran cantidad de cin del flujo gnico puede suponer la desaparicin a lar-
medidas conservacionistas consisten en gestionar de al- go plazo de muchas poblaciones locales, adems de que
guna forma el hbitat (Sutherland 2000). De todas las si los hbitats disponibles en los que se mantienen en n-
medidas de gestin del hbitat quiz la ms popular sea mero adecuado poblaciones fuente se redujeran o perdie-
la creacin de reservas naturales (Parques Nacionales o sen, la especie se vera en problemas para mantener esta
Naturales, Zonas de Especial Proteccin, Reservas Inte- dinmica y por tanto en peligro de desaparecer. Los mo-
grales, ) dentro de las cuales se mantiene el hbitat delos de metapoblaciones tienen la ventaja de reconocer
inalterado o la intervencin humana es mnima. La elec- que las poblaciones locales son dinmicas y que hay un
cin de las zonas suele estar asociada con la diversidad flujo ms o menos frecuente de individuos entre ellas, de
total, nmero de especies endmicas, rareza y estado de forma que la conservacin no debe enfocarse en pobla-
conservacin. A veces se usan algunos grupos taxon- ciones concretas sino en la metapoblacin y los procesos
micos como indicadores, y se protegen zonas que son que determinan su dinmica. Los esfuerzos de conserva-
buenas para las aves, por ejemplo, aunque no est dema- cin deben de ir dirigidos a preservar los procesos disper-
siado claro si son tan buenas para otros grupos. Final- sivos, por ejemplo mediante la creacin o mantenimiento
mente, en ocasiones se utiliza la presencia de una espe- de corredores entre fragmentos de hbitat, y mantener un
cie en serio peligro de extincin o bien de una ESU como nmero adecuado de fragmentos de hbitats apropiados
criterio fundamental para proteger un rea. para la(s) especie(s) en cuestin. La teora de metapobla-
El tamao del rea a proteger con frecuencia viene de- ciones y muchos estudios observacionales y experimen-
terminado por el tamao de la zona considerada de inters tales muestran que una cantidad limitada de hbitat dis-
por su estado de conservacin. Cuanto ms grande sea el ponible puede provocar que las poblaciones locales sean
rea ms probable ser que mantenga poblaciones viables, de tamao reducido, con el resultado de un aumento en la
ya que como ya hemos visto, los fragmentos pequeos slo probabilidad de extincin debido a estocasticidad ambien-
pueden sostener poblaciones pequeas sujetas a la esto- tal (Fahrig 1997, Bender et al. 1998). Un nmero limita-
casticidad ambiental y demogrfica, la prdida de variabi- do de poblaciones locales tambin puede restringir la per-
lidad gentica y todos los procesos que afectan tpicamen- sistencia de las metapoblaciones si existe un desequili-
te a poblaciones pequeas. Si se pretende proteger frag- brio entre la tasa de extincin de poblaciones locales y la
mentos de hbitat como medida para proteger especies tasa de recolonizacin (Hanski et al. 1996). Adems, no
concretas, el tamao de las reas es decisivo y depender slo la cantidad de poblaciones locales, sino su disposi-
de las especies en cuestin. En estos casos son necesarios
cin espacial puede influir en la persistencia de la meta-
estudios previos que nos permitan establecer qu tamao
poblacin, facilitando o dificultando la dispersin de in-
de fragmento necesitaramos para sostener una poblacin
dividuos entre poblaciones (Holyoak 2000). Adems de
de tamao razonable (ver apartado anterior). Adems es
estas consideraciones ecolgicas, la estructura metapo-
recomendable evitar el efecto borde en el diseo de las
reservas en el caso de los animales. Si stas son ms pe- blacional tiene profundas consecuencias a nivel evoluti-
queas o similares al tamao del rea de campeo de la es- vo. La extincin local y recolonizacin a partir de pobla-
pecie de inters, una proporcin importante de los indivi- ciones fuente es una forma de flujo gnico con diferentes
duos vivirn cerca del o en el lmite de la reserva, lo que efectos genticos en funcin del modo de inmigracin. Si
representa un peligro para la supervivencia. Por ejemplo, los propgulos son grandes y los individuos provienen de
la mayora de los linces marcados con transmisores en el muchas poblaciones fuente, el flujo gnico tendr un efec-
Parque Nacional de Doana fueron encontrados muertos to homogeneizador que prevendr la diferenciacin entre
por causas diversas (relacionadas con la actividad huma- poblaciones locales. Si el flujo es reducido, los propgu-
na) en zonas inmediatamente colindantes con el parque los son pequeos y provienen de una sola o pocas pobla-
(Ferreras et al. 1992). Este efecto borde parece ser uno de ciones fuente, se puede facilitar la diferenciacin genti-
los principales determinantes de mortandad en carnvoros ca entre poblaciones locales (Harrison y Hastings 1996).
CAPTULO 23: LA EVOLUCIN Y LA CONSERVACIN DE LA BIODIVERSIDAD 415
Regulacin de la explotacin de animales y plantas comenzadas con unos pocos individuos, o bien son de
tamao pequeo y van perdiendo poco a poco variabili-
Si se introducen o se explotan especies hay que tener dad. Por ejemplo, las gacelas de Cuvier (Gazella cuvieri)
en cuenta todo lo comentado en los apartados correspon- se encuentran categorizadas como en peligro y las pobla-
dientes, pero adems, la posibilidad de que se trate de es- ciones silvestres que an existen son de pequeo tamao
pecies clave dentro de la comunidad: la introduccin de y se encuentran relativamente aisladas. En un esfuerzo
algunas especies, como lo castores, modificar profunda- por mantener una poblacin de referencia a partir de la
mente el medio, la prdida de otras, como algunas espe- cual realizar reintroducciones en su hbitat original, se
cies presa afectar fuertemente a sus predadores. La iden- estableci en 1975 una poblacin en cautividad en la Es-
tificacin de especies clave es fundamental en conserva- tacin Experimental de Zonas ridas (CSIC) de Almera,
cin ya que tienen fuertes influencias en la comunidad en consistente en dos machos y dos hembras. A pesar del
la que viven y en ocasiones aunque ellas no estn amena- xito del programa, ya que la poblacin cuenta ahora con
zadas, s lo estn otras especies de las que dependen de un gran nmero de ejemplares, y ya se estn reintrodu-
alguna manera. La explotacin debe respetar los procesos ciendo algunos en Africa, los machos presentan depre-
naturales como la seleccin natural, la seleccin sexual o sin por consanguinidad, consistente en una relacin ne-
el flujo gnico, y debe de ser sostenible en el sentido de gativa entre el coeficiente de consanguinidad individual
dejar a las poblaciones recuperarse numricamente y no y diversas variables que miden la calidad del semen (Rol-
comprometer su potencial evolutivo (ver una discusin dan et al. 1998), y positiva con la susceptibilidad al para-
detallada sobre consideraciones evolutivas para una ex- sitismo por nematodos intestinales (Cassinello et al. 2001).
plotacin racional de especies animales en el Captulo 21). Estos y otros resultados apuntan a la necesidad de que los
niveles de consanguinidad deberan de ser tenidos en
cuenta a la hora de tomar decisiones en cuanto a qu indi-
Medidas de conservacin ex situ viduos deberan ser usados en los programas de repro-
duccin y reintroducciones, as como en posibles bancos
Si las poblaciones de una especie en peligro presentan de recursos genticos. Muchos autores creen que la intro-
tamaos de censo bajos y/o baja variabilidad gentica, se duccin de animales criados en cautividad con este tipo
puede intentar actuar mediante la introduccin de anima- de problemas en poblaciones silvestres conllevara la im-
les provenientes de otras poblaciones en mejor estado y portacin de estos problemas genticos y hara las intro-
de una mejora del hbitat. Ya hemos discutido estos dos ducciones intiles. Existe un buen nmero de ejemplos
tipos de medidas, pero con frecuencia y cuando las espe- de la influencia desfavorable de la introduccin de indi-
cies se consideran en un grave peligro de desaparecer se viduos criados en cautividad en poblaciones silvestres.
recurre a lo que se conoce con el nombre de conservacin En general, parece que slo las introducciones de indivi-
ex situ, es decir a la captura de ejemplares para proceder a duos provenientes de poblaciones silvestres tienen un
su cra en cautividad en el caso de animales, o en el caso porcentaje de xito adecuado (Storfer 1999).
de plantas a la recogida de semillas que se cultivan en Incluso en el caso de las plantas, en las que es relativa-
jardines botnicos o se mantienen en bancos de semillas. mente ms sencillo mantener semillas en un banco genti-
El principal objetivo de estas medidas es mantener un co a partir de las cuales restaurar las poblaciones natura-
banco gentico de la especie en cuestin que asegure su les, estas medidas no son del agrado de todos los bilogos
supervivencia y permita en el futuro la reintroduccin de de la conservacin. En primer lugar, es necesario conser-
individuos en su hbitat natural. La cra en cautividad es var el hbitat y las condiciones ecolgicas en que reintro-
una herramienta de conservacin til, en particular si se ducirlas; en segundo lugar sera necesario conservar aque-
ve acompaada de medidas in situ y se conocen sus pro- llas otras especies de las que las plantas dependen (o di-
blemas y limitaciones (Sutherland 2000). cho de otro modo, las interacciones), como polinizadores,
Hay varios tipos de problemas que pueden sufrir indi- hongos y otros simbiontes, lo cual puede resultar ms com-
viduos o poblaciones mantenidos en cautividad, desta- plicado; y finalmente, la tarea sera prodigiosa en cuanto
cando en animales las prdidas de variabilidad gentica al nmero de especies, muchas de las cuales parecen re-
por deriva, endogamia, adaptacin al ambiente en cauti- sultar especialmente difciles de cultivar tras su almace-
vidad y prdida de comportamientos naturales. En plan- namiento en bancos de semillas. Uno de los mayores es-
tas cultivadas es particularmente importante el peligro de pecialistas en biodiversidad, E. O. Wilson (1992), lleg a
hibridacin, al mantenerse en cercana especies de plan- la conclusin de que las medidas ex situ son importantes y
tas que normalmente no lo estn (Sutherland 2000). En necesarias, pero nunca sern suficientes: salvarn proba-
animales criados en parques zoolgicos o centros de cra blemente a unas pocas especies, pero el camino para la
en cautividad es casi inevitable la aparicin de depresin preservacin de la biodiversidad es la conservacin de los
por consanguinidad, ya que o bien las poblaciones fueron ecosistemas naturales y sus procesos.
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Lecturas recomendadas
(1) DELIBES, M. 2001. Vida. La naturaleza en peligro. Ediciones Temas de Hoy, S.A., Madrid. Un libro reciente en castellano en el que
se describe de forma amena y rigurosa la problemtica de la conservacin de la biodiversidad desde variados puntos de vista, con
especial nfasis en las causas de la prdida de diversidad.
(2) PRIMACK, R.B. 1993. Essentials of Conservation Biology. Sinauer Associates, Inc., Sunderland. Este texto describe de forma
accesible los principales elementos de la biologa de la conservacin a nivel terico, pero aportando numerosos ejemplos.
(3) SUTHERLAND, W.J. 2000. The Conservation Handbook. Research, Management and Policy. Blackwell Science Ltd., Cambridge.
Un libro multifactico y eminentemente prctico, ya que afronta la problemtica de la conservacin desde sus fases iniciales (reco-
gida de datos, tcnicas de estudio de la diversidad), hasta cmo planificar las medidas polticas encaminadas a la conservacin de
especies o ecosistemas y las campaas de educacin ambiental.
(4) WILSON, E.O. 1992. The diversity of life. Harvard University Press. Uno de los textos clsicos sobre biodiversidad y conservacin,
excelentemente escrito por uno de los mayores especialistas del mundo.
Captulo 24: GENTICA CUANTITATIVA APLICADA A LOS ESTUDIOS
EVOLUTIVOS EN POBLACIONES NATURALES
Mauro Santos
DEPARTAMENT DE GENTICA I DE MICROBIOLOGIA, GRUP DE BIOLOGA EVOLUTIVA (GBE). UNIVERSITAT AUTNOMA DE BARCELONA.
08193-Bellaterra (Barcelona). E-mail: mauro.santos@uab.es
La heredabilidad y el diferencial de seleccin son los conceptos bsicos para predecir la respuesta a la seleccin
sobre un carcter cuantitativo. Cuando la seleccin acta sobre ms caracteres, como ocurre en las poblaciones
naturales, los conceptos claves son las varianzas y covarianzas genticas aditivas as como los gradientes de selec-
cin. Las varianzas y covarianzas genticas se pueden estimar a partir del parecido fenotpico entre parientes. Esto
limita considerablemente los estudios evolutivos en poblaciones naturales puesto que para la mayora de especies la
nica manera de estimar el grado de parentesco entre dos individuos es utilizar un nmero elevado de marcadores
genticos polimrficos. Se discuten algunos mtodos sencillos para estimar correlaciones genticas que se puede
aplicar potencialmente a muchas especies. El utilizar los principios de la gentica cuantitativa aplicados en las
poblaciones naturales nos permite entender y visualizar el modo de actuacin de la seleccin natural. Es fundamen-
tal conocer el contexto ecolgico porque no siempre es fcil incorporar todas las variables relevantes.
2,18
2,14
2,10
2,06
2,02
1,98
1,94
1,5 1,6 1,7 1,8 1,9 2,0 2,1 2,2 2,3
Longitud del ala del padre (mm)
Figura 1. Relacin entre la longitud del ala en los padres e hijos machos de Drosophila buzzatii. Los crculos negros indican los
padres que tuvieron xito al competir con aquellos representados por crculos blancos, aunque esta distincin no se ha tenido en
cuenta para calcular el coeficiente de regresin (0,09).
un incremento unitario en la longitud del ala en el padre Si nuestra prediccin anterior es correcta, entonces
predecimos (aunque con error) un incremento de 0,09 tendra algunas consecuencias prcticas interesantes. As,
unidades en la longitud promedio del ala en los hijos. No podramos intentar aumentar la longitud promedio del ala
obstante, esta es una prediccin puramente estadstica que en generaciones sucesivas simplemente eligiendo aque-
requiere que se cumplan una serie de condiciones para llos individuos ms grandes como padres (criterio de
que se realice. Suponemos que lo nico que comparten seleccin). Por ejemplo, los crculos en negro de la Fig.
los padres y los hijos son los genes que aquellos transmi- 1 se corresponden con aquellos padres (machos-P) que
ten, y estos genes son los responsables de la relacin que tuvieron xito al competir con los padres representados
estamos observando. Pero esta relacin no es totalmente por los crculos en blanco (machos-S). Aunque posterior-
perfecta ya que como acabamos de ver es de 0,09:1. Para mente volver a referirme a este ejemplo, lo que me inte-
que lo fuera, tendra que ser de 0,5:1 (el valor 0,5 se debe resa indicar aqu es que la longitud promedio del ala de
al hecho de que en los hijos la mitad de los genes provie- los machos-P es de 1,90 mm, mientras que la longitud
nen del padre y la otra mitad de la madre). Por lo tanto, la promedio del ala en todos los padres es de 1,87 mm. La
relacin 0,09:0,5 = 0,18 nos indicara que de toda la va- diferencia 1,90 1,87 = 0,03 mm puede parecer pequea,
riacin que observamos en los hijos para el carcter lon- pero es estadsticamente significativa. Nuestra prediccin
gitud del ala, los genes que transmiten sus progenitores anterior, que un incremento unitario en la longitud del ala
tan slo dan cuenta del 18%. El 82% restante se debe a en los padres producir un incremento de 0,09 unidades
otras causas no genticas. A la relacin entre la cantidad en la longitud promedio del ala en los hijos, nos inducira
de variacin debida exclusivamente a los genes transmi- a concluir que esperamos una diferencia de
tidos [varianza gentica aditiva o A ( z1 ) ] y la cantidad
2
0,03 0,09 = 0,0027 mm al comparar la longitud prome-
de variacin total observada (varianza fenotpica o dio de los descendientes de los machos-P con la longitud
P2 ( z1 ) ) la denominamos heredabilidad, y se representa promedio de todos los descendientes. Pongamos todo esto
como h = A ( z1 ) P ( z1 ) . En nuestro caso,
2 2 2
en smbolos
_ para darle un aspecto ms genrico. Llame-
mos z1 (respuesta) a la diferencia predicha en los hi-
P ( z1 ( padres) , z1 ( hijos) ) jos, y s (diferencial de seleccin) a la diferencia obser-
h 2 = 2 1 = 2 = 0,18 .
P2 ( z1 ( padres) ) vada en los padres (s = 0,03 mm). Lo que relaciona ambas
cantidades es lo que denominamos el coeficiente de re-
El numerador es la covarianza fenotpica entre la lon- gresin, que en nuestro caso razonamos que era h2. Por
gitud del ala en los padres (machos) y la longitud prome- _
dio del ala en los hijos, que se relaciona con A ( z1 ) (vol-
2 1
lo tanto: z1 = h2 s . (1)
veremos sobre esto posteriormente). 2
CAPTULO 24: GENTICA CUANTITATIVA APLICADA A LOS ESTUDIOS EVOLUTIVOS EN POBLACIONES NATURALES 419
fenotpica entre las longitudes del ala en padres e hijos aproximacin conlleva algunos problemas porque no
con la varianza gentica aditiva para el carcter. Como se siempre es justificable el suponer que la expresin del
indic en la introduccin, es en este tipo de correspon- carcter o caracteres que estemos analizando es indepen-
dencias donde reside la metodologa bsica de la gentica diente del ambiente en donde se desarrollan los indivi-
cuantitativa. La segunda ecuacin fundamental de la duos. Dicho en trminos tcnicos, puede existir una
gentica cuantitativa, derivada por Fisher (1918) es: interaccin entre genotipos y ambientes que origina una
componente adicional de variacin. Si en la Fig. 1 los
Cov( parientes) = r A2 + u D2 + r 2 AA + ru AD + u 2 DD + ... (5) machos procedieran de una poblacin natural, el coefi-
ciente de regresin estimara lo siguiente (Riska et al.
en donde Cov(parientes) es la covarianza fenotpica entre 1989):
una serie de individuos emparentados (padres-hijos, her-
manos, hermanastros), r es la correlacin gentica entre A, L A, N
( hijos L, padres N ) = 2 , (6)
parientes ( entre padres e hijos o entre hermanos, en- P,2 N
tre hermanastros), u es la probabilidad de que ambos alelos
de un locus sean idnticos entre dos individuos donde A, L es la raz cuadrada de la varianza gentica
emparentados (0 en el caso de padres e hijos, entre her- aditiva expresada en el laboratorio (hijos), A, N es la raz
manos y 0 entre hermanastros), A es la varianza gentica
2
cuadrada de la varianza gentica aditiva expresada en el
aditiva, D es la varianza debido a la dominancia, y campo (padres), P,2 N es la varianza fenotpica en los pa-
2
AA, AD y DD son las covarianzas (varianzas dres, y es la correlacin gentica aditiva entre la longi-
epistticas) aditiva aditiva, aditiva dominante y do- tud del ala en el campo y en el laboratorio. Esta correla-
minante dominante, respectivamente. A pesar de su apa- cin gentica depende obviamente de la covarianza
rente complejidad, los trminos epistticos en la ecuacin gentica aditiva entre los dos ambientes. Lo que supone-
(5) se suelen ignorar puesto que su contribucin a la mos es que la longitud del ala medida en dos ambientes
covarianza entre parientes suele ser pequea. Por lo tan- distintos es equivalente a considerar dos caracteres dife-
to, la ecuacin (5) nos indica que el parecido fenotpico rentes, como hicimos en la ecuacin (3). Si 1 enton-
entre parientes, si se excluyen los efectos ambientales, se ces existe interaccin genotipo-ambiente. Cmo saber-
debe a que stos comparten genes (alelos) y, adems, nos lo? Existen algunas posibilidades, pero permtaseme co-
permite cuantificar estas relaciones. Los diseos experi- mentar primero diversos aspectos generales asociados a
mentales y las herramientas estadsticas esenciales para la estimacin de correlaciones genticas.
estimar estos parmetros (fundamentalmente A2 y D2 ) Es habitual observar correlaciones fenotpicas entre
se basan en modelos lineales (regresin lineal, anlisis de caracteres de un mismo individuo, como longitud y an-
la varianza, etc.) y se discuten con cierta profundidad en chura del ala en Drosophila. Estas correlaciones pueden
cualquier libro de gentica cuantitativa (ver Captulo 6). deberse a dos causas: ambiental y gentica. Las correla-
Aqu me limitar a considerar algunos problemas que sur- ciones genticas, a su vez, pueden ser una consecuencia
gen cuando queremos aplicar toda esta metodologa en de que algunos genes afectan simultneamente a ambos
las poblaciones naturales. caracteres (pleiotropa), o bien a que existe una asocia-
cin estadstica entre los alelos de genes que afectan de
Limitaciones prcticas en poblaciones naturales y posibles forma independiente a ambos caracteres (desequilibrio
alternativas gamtico). Si suponemos, como es habitual, que los
desequilibrios gamticos son transitorios y su contribu-
El primer problema es obvio: cmo se puede deter- cin a la correlacin gentica es pequea o nula, la corre-
minar el grado de parentesco entre individuos si stos pro- lacin gentica debida a la pleiotropa se puede estimar a
vienen de una poblacin natural? A excepcin de algunas partir de diseos experimentales anlogos a los utilizados
especies, por ejemplo las aves, en las que incluso es posi- para estimar la varianza gentica aditiva. Pero ahora los
ble realizar experimentos intercambiando los huevos en- problemas son considerables porque las estimas que ob-
tre nidos, este es un problema insuperable a menos que tenemos estn asociadas a importantes errores estadsti-
utilicemos una amplia batera de marcadores genticos cos. Si a esto le sumamos los problemas de interaccin
polimrficos (Ritland 1996) o bien trabajemos con espe- genotipo-ambiente comentados anteriormente, la situa-
cies en las que conozcamos la distribucin espacial entre cin resulta ser muy poco alentadora. Por este motivo,
familias. En el primer supuesto la aproximacin resulta algunos autores (Cheverud 1988, Roff 1995, 1996) han
costosa pues se requieren tamaos de muestra elevados propuesto utilizar los valores de la correlacin fenotpica,
para estimar con cierta precisin los parmetros genticos muy fciles de obtener, como sustitutos de la correlacin
de parentesco, mientras que en el segundo supuesto nos gentica subyacente. Aunque existe cierta corresponden-
enfrentamos a una serie de problemas importantes debido cia entre correlacin fenotpica y correlacin gentica,
a la presencia de covarianzas ambientales. suponer que ambos valores son coincidentes es ciertamen-
Una alternativa que se ha utilizado con cierta frecuen- te arriesgado (Willis et al. 1991), especialmente cuando
cia en Drosophila consiste en obtener una muestra de se consideran caracteres relacionados con la eficacia bio-
machos del campo y cruzarlos con hembras del laborato- lgica (tiempo de desarrollo, fecundidad, xito en el apa-
rio para as conseguir una serie de familias. Pero esta reamiento, etc.).
CAPTULO 24: GENTICA CUANTITATIVA APLICADA A LOS ESTUDIOS EVOLUTIVOS EN POBLACIONES NATURALES 421
Lynch (1999) ha propuesto recientemente una aproxi- que no contengan parientes (Santos y Zintzaras 2001). El
macin experimental para estimar correlaciones genticas Apndice 1 detalla la lgica a seguir utilizando indivi-
en poblaciones naturales que se basa en obtener muestras duos D. buzzatii emergidos a partir de un sustrato natural
elevadas en las que aproximadamente el 20% o ms de en una poblacin de Almera (Santos 1994, Laayouni et
los individuos estn emparentados. Imaginemos que tra- al. 2000). (He de indicar que los valores para longitudes y
bajamos con una especie en donde es posible conocer la anchuras en el Apndice 1 fueron corregidos teniendo en
distribucin espacial entre familias. Un buen ejemplo cuenta el sexo de cada individuo y el deterioro en calidad
puede ser el de algunos insectos en donde una (o muy del sustrato a lo largo del tiempo. Esto se realiza utilizan-
pocas) hembras depositan los huevos en un fruto y los do como nuevas variables a los residuos despus de ajus-
individuos que se desarrollan en l son mayoritariamente tar los datos a un modelo de regresin lineal mltiple que
hermanos. En este caso, la propia ecologa de la especie incluya el sexo y el da de emergencia de cada individuo).
nos permite inferir los parmetros genticos de parentes- La estima obtenida para la correlacin gentica aditiva en
co de la ecuacin (5). Siguiendo con este ejemplo, supon- el Apndice 1 es de 0,788 (lmites de confianza al 95%
gamos que se obtiene una elevada muestra de individuos aproximados: 0,734; 0,855), valor muy semejante al 0,883
emergidos de 4 5 frutos. El procedimiento propuesto obtenido en el laboratorio por Loeschcke et al. (1999) a
por Lynch se basa en emparejar estos individuos al azar y partir de una poblacin australiana de D. buzzatii y utili-
estimar la siguiente correlacin: zando un proceso de estimacin ms estndar. La pregun-
ta obvia es: hasta qu punto es preciso el procedimiento
y cules son sus restricciones? Lo que suponemos es que
1
{ Cov[z1 (i), z 2 ( j ) | r ] + Cov[z1 ( j), z 2 (i) | r ] } la covarianza ambiental entre los caracteres es 0, lo que
= 2 , (7)
Cov[z1 (i), z1 ( j ) | r ] Cov[z 2 (i ), z 2 ( j ) | r ]
resulta aceptable en muchos casos. No obstante, incluso
si existe covarianza ambiental como ocurre en el ejemplo
real de D. buzzatii podemos corregir para las diferencias
en la que el numerador se refiere al promedio de la entre ambientes (sustratos) tal y como he indicado ante-
covarianza fenotpica para los caracteres z1, z2 en el par de riormente. La precisin de la estima depende de la
individuos i, j condicionada a la correlacin gentica r ( heredabilidad del carcter, aunque para heredabilidades
si los individuos emparejados son hermanos) y el deno- extremas podramos intentar corregir para el sesgo (San-
minador al producto de la covarianza para el carcter z1 tos y Zintzaras 2001). Como ejemplo, la Fig. 3 muestra la
en el par de individuos i, j y el carcter z2 en el mismo par relacin a partir de simulaciones en ordenador entre el
de individuos, ambas condicionadas a r. La lgica de la valor real (paramtrico) y el estimado cuando las
expresin (7) es obvia a partir de la ecuacin fundamen- heredabilidades estn dentro del intervalo 0,65 0,35, lo
tal (5). Fijmonos en el primer trmino del denominador que es habitual para caracteres morfolgicos tanto en el
que simplemente cuantifica la covarianza entre hermanos campo como en el laboratorio (Weigensberg y Roff 1996).
para el carcter z1 en nuestro hipottico ejemplo. De acuer- En resumen, el procedimiento detallado en el Apndice 1
do con la ecuacin (5) e ignorando la varianza debida a la puede resultar muy til como un tanteo rpido y fcil de
dominancia y las varianzas epistticas (lo que en trmi- realizar del valor de la correlacin gentica y, adems, ser
nos tcnicos equivale a suponer que la base gentica del el nico aplicable en muchas situaciones prcticas.
carcter es estrictamente aditiva), este trmino es simple-
mente una estimacin de r A ( z1 ) . Utilizando la misma
2
Comparacin entre los estudios de campo y de laboratorio:
lgica, se puede demostrar que el segundo trmino del Drosophila como organismo tipo
denominador es una estimacin de r A ( z 2 ) y que el nu-
2
merador es una estimacin de r A ( z1 , z 2 ) , con lo cual es A partir de la expresin (6), que estima la regresin
fcil deducir que la expresin (7) es una estimacin de la entre la descendencia en el laboratorio y los padres del
correlacin gentica aditiva (ver la expresin (3)). No campo, es posible derivar una estima mnima de la
obstante, este procedimiento presenta serias limitaciones. heredabilidad en las poblaciones naturales (Riska et al.
En primer lugar, no siempre conocemos la distribucin 1989):
espacial de familias en la especie objeto de estudio. Ade-
ms, se precisan tamaos de muestra elevados y, lo que es P,2 N
(2 ( hijosL , padres N ) ) 2 = 2 h 2N h 2N . (8)
ms problemtico, el procedimiento supone que no existe A,
2
L
covarianza ambiental. Este supuesto es probablemente
falso en la mayora de los casos puesto que los hermanos Esta ecuacin describe la forma en que el coeficiente
no slo comparten genes sino que tambin suelen com- de regresin, la varianza gentica aditiva estimada en el
partir el mismo ambiente. Por lo tanto, la correlacin esti- laboratorio (lo cual es factible si cruzamos cada macho
mada a partir de la expresin (7) tambin depender de la con varias hembras y se obtienen familias de hermanos y/
correlacin ambiental y en general ser una sobrestima o hermanastros), la varianza fenotpica de los machos del
de la correlacin gentica. campo y la correlacin gentica entre ambientes ( | | 1)
No obstante, es posible rescatar la sencillez de la ecua- se relacionan con la heredabilidad en la naturaleza ( h 2N ).
cin anterior para obtener estimas de correlaciones Como puede apreciarse, la fidelidad depende de . Las
genticas en poblaciones naturales incluso en muestras preguntas que nos hacemos son las siguientes: hasta qu
422 Mauro Santos
Figura 3. Relacin entre la correlacin gentica paramtrica y la estimada a partir del procedimiento detallado en el Apndice 1.
En las simulaciones se parte de una muestra aleatoria de (a) N = 100 o (b) N = 500 individuos no relacionados genticamente y
generados a partir de una distribucin normal bivariante con media 0 y matriz de varianzas-covarianzas genticas dentro de los
lmites 1,90 A2 ( z1 ) 0,60, 1.90 A2 (z 2 ) 0.17, y
(+1) min[ A2 ( z1 ) , A2 (z 2 ) ] A (z1 , z 2 ) (-1) min[ A2 ( z1 ) , A2 (z 2 ) ],
obtenidos de una distribucin uniforme. Los valores fenotpicos se obtuvieron sumando una componente ambiental con media 0
y varianza 1. Para cada tamao de muestra se generaron 800 matrices aleatorias de varianzas-covarianzas genticas y cada punto
en la figura se basa en 12.000 muestras independientes.
punto el valor resultante de (8) refleja la heredabilidad para su descendencia en el laboratorio. Al aplicarlo a los
real y cmo se relaciona con las estimas obtenidas en el datos de Leibowitz et al. (1995) resulta y = 0,0509 (l-
laboratorio?
mites de confianza al 95% aproximados: -0,0346;
Leibowitz et al. (1995) realizaron un experimento de
0,1389), por lo que la conclusin anterior parece correc-
campo en el que muestrearon individuos de D. buzzatii
ta. Como corolario, sera aconsejable aplicar este mtodo
in copula (apareados) y machos solitarios (no aparea-
rpido de estimacin antes de embarcarse en un experi-
dos). En ambos casos, los machos se cruzaron con hem-
mento mucho ms costoso que produzca estimas de poco
bras de laboratorio y se obtuvo hasta un mximo de tres
o nada informativas. Es ms, si estimamos el valor de
familias por cada macho. Este diseo permiti estimar la
resulta ser diferente de 0, podemos obtener una buena
heredabilidad del carcter longitud del ala tanto en el
estima de la heredabilidad en la poblacin natural a partir
laboratorio ( h 2L ) como en el campo utilizando la expre-
de la expresin (6).
sin anterior. Aunque h 2L result ser ~0,5, la heredabili-
dad estimada para el campo no fue significativamente di-
ferente de 0 ( h 2N 0,04 ). Esto claramente sugiere que la Seleccin sexual sobre tamao corporal en Drosophila:
correlacin gentica entre ambientes para la longitud del aparente o real?
ala es aproximadamente 0. En otras especies de Droso-
phila (p. ej. D. melanogaster) parece haber una mayor En las poblaciones naturales el criterio de seleccin
correspondencia entre h 2N y h 2L , aunque an es prematu- es la eficacia biolgica, y el objetivo ltimo del trabajo de
ro extraer conclusiones generales puesto que hay abun- Leibowitz et al. (1995) era averiguar si el diferencial de
dantes indicios en la literatura de que la correlacin gen- seleccin para longitud del ala al comparar los machos
tica entre ambientes puede ser pequea. in copula con los no apareados se traduca en una res-
He de indicar aqu que el procedimiento que ilustra el puesta a la seleccin (como predice la expresin (1)). La
Apndice 1 tambin puede utilizarse para estimar la co- Tabla 1 resume una serie de trabajos realizados en pobla-
rrelacin gentica entre ambientes. En este caso, nuestra ciones naturales de Drosophila que indican que los ma-
matriz de datos consistira en los valores del carcter para chos apareados son en general ms grandes que los no
los individuos del campo y los correspondientes valores apareados, por lo que podemos concluir que un mayor
CAPTULO 24: GENTICA CUANTITATIVA APLICADA A LOS ESTUDIOS EVOLUTIVOS EN POBLACIONES NATURALES 423
Tabla 1
s
Diferencial de seleccin estandarizado ( i = ) para caracteres relacionados con el tamao corporal
P2
al comparar machos in copula con machos solitarios en poblaciones naturales de Drosophila
tamao corporal confiere una ventaja selectiva (seleccin ejemplo, la ventaja de ser grande a la hora de aparearse
sexual, ver Captulo 13) aunque tambin hay algunas ex- puede traducirse en alguna desventaja sobre otro carcter
cepciones (ver Markow et al. 1996). Se pueden ofrecer al o componente importante del ciclo vital (p. ej., requeri-
menos tres posibles explicaciones para interpretar estos mientos energticos y riesgo de depredacin).
resultados: (a) que las poblaciones no estn en equilibrio Lo comentado anteriormente no es simplemente hi-
y el tamao corporal est aumentando; (b) que las pobla- pottico y hay muchos indicios de que existe un compro-
ciones estn en equilibrio pero existe un compromiso en- miso entre el tamao corporal y el tiempo de desarrollo.
tre fuerzas selectivas antagnicas; y (c) que la seleccin Drosophila es un insecto con un desarrollo complejo y
es aparente y no produce ninguna respuesta. Intentar que pasa por una fase juvenil de larva antes de alcanzar el
explicar a continuacin en qu se basa cada una de estas estadio adulto. Esta fase no es constante y los individuos
posibilidades. genticamente ms grandes tardan ms tiempo en alcan-
El primer supuesto se apoya en una interpretacin sim- zar la madurez sexual y, adems, son ms sensibles a con-
ple de la ecuacin (1) y no requiere de mayores comenta- diciones ambientales como la densidad. En trminos ms
rios. Simplemente decir que parece descartable pues la tcnicos, existe una correlacin gentica negativa entre la
tendencia observada en la Tabla 1 se mantiene a lo largo velocidad de desarrollo larvario y el tamao corporal (San-
del tiempo y no hay indicios de que en las poblaciones tos et al. 1994, Partridge y Fowler 1993, Betrn et al.
naturales de Drosophila el tamao est aumentando cons- 1998). Esto puede apreciarse en la Fig. 4, donde se ilustra
tantemente. El segundo supuesto es ligeramente ms com- la relacin entre ambas variables al comparar lneas de
plejo y podemos utilizar la expresin (4) para entenderlo. laboratorio de D. melanogaster seleccionadas artificial-
Imaginemos que z1 es el carcter relacionado con el tama- mente para un aumento de la longitud del trax con las
o corporal y z2 es otro carcter que no medimos pero correspondientes lneas control (no seleccionadas). El
_
sobre el cual tambin acta la seleccin natural. z 1 es experimento se realiz a varias densidades larvarias y re-
funcin de dos coeficientes de regresin parciales, que a sulta obvio que a mayor densidad los individuos eran ms
su vez son funcin de los diferenciales de seleccin sobre pequeos y tambin tardaban ms en desarrollarse. Asi-
ambos caracteres. Es factible imaginar situaciones en las mismo, la probabilidad de supervivencia para las lneas
que los efectos de la seleccin se compensen de tal forma seleccionadas fue menor a altas densidades larvarias o, lo
que la respuesta neta observada sobre el carcter z1 sea 0. que es lo mismo, cuando los recursos fueron limitados
En estos casos hablamos de efectos selectivos antagni- (Santos et al. 1992a, Partridge y Fowler 1993). Esta limi-
cos (compromisos o trade-offs en ingls) porque, por tacin de recursos tambin ocurre en las poblaciones na-
424 Mauro Santos
Conclusiones
Figura 4. Relacin entre la longitud del trax y el tiempo de
desarrollo entre lneas de Drosophila melanogaster seleccio- Aunque a lo largo de este captulo he utilizado ejem-
nadas para el primer carcter y las correspondientes lneas plos particulares para ilustrar algunos principios genera-
control. El experimento se realiz a varias densidades y se les, la conclusin anterior de que la seleccin sexual para
observa que la relacin se mantiene aproximadamente igual tamao corporal es aparente puede ser slo aplicable a la
en ambostipos de lneas. Los crculos grandes indican los va- situacin concreta de D. buzzatii y no debemos generali-
lores promedios para cada carcter, siendo la diferencia en- zar. Los estudios de seleccin en poblaciones naturales
tre estos valores de 0,105 mm para longitud del trax y 10
horas para tiempo desarrollado.
son locales en el sentido de que sus inferencias depen-
den de la especie analizada y de las circunstancias del
momento. Es ms, toda la metodologa estadstica que
turales (Grimaldi y Jaenike 1984, Santos et al. 1999). En utilizamos para estimar componentes de varianza y
resumen, bajo este escenario el tamao corporal en las covarianza genticas, as como para detectar la accin de
poblaciones naturales de Drosophila vendra determina- la seleccin natural, se basa en modelos lineales e implica
do por un balance entre efectos genticos antagnicos que los anlisis que realizamos son siempre locales
sobre diferentes componentes de la eficacia biolgica (Lewontin 1974). Ciertamente, esto no significa que los
(tiempo de desarrollo y seleccin sexual). principios de la gentica cuantitativa no se deriven de
Antes de seguir con el tercer supuesto, explicar los supuestos universales. A partir de las leyes mendelianas
resultados obtenidos por Leibowitz et al. (1995). Breve- de la herencia se derivan los conceptos bsicos de
mente, an cuando en el laboratorio se relajaron las con- covarianza entre valor gentico aditivo y valor fenotpico,
diciones de densidad larvaria, no se detect ninguna res- y de la respuesta a la seleccin. Aunque en las poblacio-
puesta a la seleccin observada para tamao corporal (Ta- nes naturales el criterio de seleccin es la eficacia biol-
bla 1). En otras palabras, la longitud promedio del ala en gica, lo difcil es visualizar su efecto conjunto sobre los
los descendientes de los machos apareados era muy simi- caracteres que medimos. Es aqu cuando el lgebra de
lar a la de los descendientes de los machos no apareados. matrices nos ayuda a entender la lgica de las relaciones,
El experimento se repiti en el laboratorio simulando por lo que es un instrumento indispensable en la teora de
las condiciones naturales y el resultado fue anlogo (San- la gentica cuantitativa y evolutiva.
tos 1996, 2001). Por lo tanto, la conclusin es que la se-
Agradecimientos
leccin sexual para tamao corporal es aparente, es decir,
sin consecuencias evolutivas sobre la variacin gentica Este captulo es el resultado de mi interaccin a lo
subyacente. En realidad, la Fig. 1 se ha obtenido a partir largo de los ltimos 10 - 15 aos con muchas personas
de este ltimo experimento y los crculos negros repre- que han contribuido con su trabajo, sugerencias, discu-
sentan los machos que tuvieron xito en el apareamiento siones y comentarios a mi percepcin de los diversos as-
mientras que los crculos blancos representan los que no pectos relacionados con la gentica cuantitativa y su apli-
lo tuvieron. Aunque obviamente existe variacin gentica cacin al estudio de las poblaciones naturales. Mi agrade-
para el carcter longitud del ala (la heredabilidad calcula- cimiento por tanto a Antonio Barbadilla, Esther Betrn,
da a partir de la expresin (8), que produce una estima Karel Eisses, Antonio Fontdevila, Kevin Fowler, Agust
mnima en el ambiente paterno, result ser ~0,25), no pa- Galiana, Esteban Hasson, Raymond Huey, Hafid Laa-
recen existir diferencias genticas en cuanto a tamao youni, Adam Leibowitz, Carlos Lpez-Fanjul, Larry
corporal entre los dos grupos de machos. Mueller, Linda Partridge, Francesc Peris, Tim Prout, Jor-
Ahora quizs resulte ms fcil entender el supuesto ge E. Quezada-Daz, Michael Rose, Alfredo Ruz y Elas
(c) anterior. En la naturaleza las condiciones ambientales Zintzaras. A. Fontdevila, H. Laayouni, Luis Serra y Ma-
no son constantes para todos los individuos, tal y como nuel Soler han aportado diversos comentarios muy tiles
suponen las ecuaciones (1) y (2). Por diversos motivos, a una versin preliminar del texto. El soporte financiero
unos individuos pueden desarrollarse bajo circunstancias por parte del Ministerio de Educacin y Ciencia, la Gene-
ms o menos ptimas mientras que otros pueden sufrir las ralitat de Catalunya, la Comisin Europea y la European
consecuencias de un ambiente menos favorable (como en Science Foundation ha sido indispensable para realizar
el caso de la Fig. 4). El xito en el apareamiento de los nuestro trabajo.
CAPTULO 24: GENTICA CUANTITATIVA APLICADA A LOS ESTUDIOS EVOLUTIVOS EN POBLACIONES NATURALES 425
Apndice
Apndice 1: Procedimiento para estimular la correlacin que es el mismo de la expresin (7) pero ahora las dife-
gentica entre caracteres a partir de un ejemplo con la rentes covarianzas no estn condicionadas a la correla-
especie Drosophila buzzatti. cin gentica r puesto que no es necesario que los indivi-
duos estn emparentados. Los ndices i, j se refieren a los
individuos de la primera y segunda matriz, respectivamen-
Longitud Anchura te. Denominemos las covarianzas del numerador y deno-
Individuo
del ala ( z1 ) en mm del ala ( z2 ) en mm minador de esta expresin como:
1 2,2191 1,2313 =
1
{ Cov[z1 (i), z2 ( j )] + Cov[z1 ( j ), z2 (i)] },
2
2 2,0335 1,1233
Matrizde datos
3 2,2197 1,1766
* = Cov[z1 (i ), z1 ( j )],
M M M
M M M
131
* * = Cov[z 2 (i ), z 2 ( j )].
1,6484 0,9106
132 1,6066 0,9232 Tanto * como ** se distribuyen normalmente con
media 0 y varianza que es funcin de la varianza
fenotpica. Bajo determinadas condiciones se puede ob-
Se permuta al azar el orden de los individuos y estos
tener una buena estima de la correlacin gentica entre
se subdividen en 2 matrices con N/2 = 66 individuos cada
los caracteres z1 y z2 a partir de las distribuciones de ,
una. El proceso se repite R veces. Por ejemplo, el resulta-
* y ** que se obtienen despus de las R permutaciones
do de la primera permutacin al azar ha sido el siguiente:
al azar como:
R=1
g ( z1 , z 2 ) = E ( | * 0, * * 0)
Individuo z1 z2 Individuo z1 z2
( | * 0, * * 0)
=E
( * | * 0 , * * 0) ( * | * 0 , * * 0)
118 1,6135 0,9915 17 2,1790 1,1376
106 1,7306 0,9114 38 1,9979 1,0040
donde E hace referencia al valor esperado. Esto se debe a
86 1,9512 1,0488 102 1,8181 1,0271 que en ausencia de covarianza ambiental se puede demos-
M M M M M M trar que el valor esperado del numerador de dicha expre-
48 sin es una estima de la covarianza gentica, mientras que
1,9131 1,0264
6 1,9631 1,0865
el valor esperado del denominador es una estima propor-
cional a la raz cuadrada del producto de las varianzas
genticas para ambos caracteres. El intervalo de confian-
A partir de cada emparejamiento al azar, se calcula el za se puede obtener a partir del mtodo bootstrap para
coeficiente de correlacin: percentiles (Efron y Tibshirani 1993).
1
{Cov[z1 (i), z 2 ( j )] + Cov[z1 ( j ), z2 (i)] }
= 2 ,
Cov[z1 (i ), z1 ( j )] Cov[z 2 (i ), z 2 ( j ) ]
426 Mauro Santos
Bibliografa
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Lecturas recomendadas
(1) FALCONER, D.S., y MACKAY, T.F.C. 1996. Introduction to quantitative genetics, 4 ed. Longman, Essex. Cuarta edicin del libro
clsico publicado por primera vez por Falconer en 1960. Sigue siendo muy til y, como afirma Russell Lande, hay que estudiar
detalladamente todos los prrafos pues contiene ms informacin de lo que pueda parecer a simple vista.
(2) LYNCH, M., y WALSH, B. 1998. Genetics and analyses of quantitative traits. Sinauer, Sunderland, Massachusetts. Primera de dos
entregas de lo que ser por muchos aos la Biblia en gentica cuantitativa. Las abundantsimas referencias a trabajos originales nos
permite bucear en cualquier tema de inters. Bruce Walsh tambin mantiene una amplia informacin en gentica cuantitativa en la
direccin http://nitro.biosci.arizona.edu/zbook/book.html.
(3) STEARNS, S.C. 1992. The evolution of life histories. Oxford University Press, Oxford. El ciclo vital de un organismo tambin
forma parte de su fenotipo y est sujeto a seleccin. Este es un libro muy instructivo del que se est preparando una segunda edicin.
Captulo 25: LA MUTACIN ESPONTNEA: CAUSA DE DETERIORO
Y FUENTE DE ADAPTABILIDAD DE LAS POBLACIONES
Aurora Garca-Dorado*, Carlos Lpez-Fanjul* y Armando Caballero**
*
DEPARTAMENTO DE GENTICA. FACULTAD DE BIOLOGA. UNIVERSIDAD COMPLUTENSE DE MADRID.
28040-Madrid. E-mail: augardo@bio.ucm.es y clfanjul@bio.ucm.es
**
DEPARTAMENTO DE BIOQUMICA, GNETICA E INMUNOLOGA. FACULTAD DE CIENCIAS. UNIVERSIDAD DE VIGO.
36200-Vigo. E-mail: armando@uvigo.es
En este captulo se discuten los resultados experimentales disponibles acerca de los efectos de la mutacin
espontnea sobre la eficacia biolgica y los caracteres morfolgicos cuantitativos, as como algunas de sus
implicaciones prcticas. Aunque existe an considerable polmica, los datos acumulados indican que la mayora de
las mutaciones espontneas tienen efectos deletreos inapreciables. Algunas de estas mutaciones afectan, sin em-
bargo, a la expresin de los caracteres morfolgicos, siendo responsables de su variabilidad gentica y del potencial
adaptativo de las especies. Las mutaciones con efectos deletreos tenues, lo bastante pequeos como para poder
acumularse por deriva en una poblacin relativamente pequea, pero lo bastante grandes como para comprometer la
supervivencia de la misma, ocurren con tasa relativamente baja. Las mutaciones de efecto deletreo moderado o
severo tambin ocurren con tasa baja, aunque no despreciable, pero terminan siendo eliminadas por la seleccin
natural incluso en poblaciones pequeas. Sin embargo, debido a su escaso efecto en heterocigosis, pueden mante-
nerse bastante tiempo a frecuencias bajas en poblaciones grandes. En los programas de conservacin debe evitarse
la depresin consangunea, que ocurre como resultado del aumento de homocigosis, y tambin debe protegerse el
potencial adaptativo de las poblaciones. No obstante, la degradacin atribuible a nueva mutacin no es, probable-
mente, el factor limitante de la supervivencia a medio plazo de las especies en peligro de extincin.
nor es el censo efectivo de reproductores de la especie (Ne, seleccin, lo cual es inverificable. Si este supuesto resul-
definido como el nmero de reproductores que habra que ta no ser cierto para todo el genoma, el mtodo puede
considerar para explicar las fluctuaciones de las frecuen- proporcionar estimas disparatadas. Por este motivo omi-
cias gnicas que se producen en la poblacin como conse- tiremos las conclusiones obtenidas por esta va, y nos cen-
cuencia de dicho muestreo; Falconer y Mackay 2001). Por traremos en los resultados aportados por los dos mtodos
su parte, la importancia de la seleccin aumenta con la siguientes:
magnitud del coeficiente de seleccin s. Considerando
conjuntamente deriva y seleccin, cuando s < 1/2Ne la fre- Informacin molecular
cuencia gnica de la mutacin oscilar por deriva casi
como si no hubiera seleccin (como si se tratase de genes Este mtodo se basa en comparar secuencias codifica-
neutros), y m podr fijarse o perderse por azar. Para 1/2Ne doras de distintos linajes evolutivos para estimar la tasa
< s < 10/Ne, el cambio en frecuencia de m tendr an un (por base y unidad de tiempo) a la que se fijan mutaciones
componente aleatorio, aunque la fijacin ocurrir con una en ellos. La estima puede obtenerse separadamente para
probabilidad considerablemente inferior a la correspon- mutaciones sinnimas de la tercera base (s) y para posi-
diente a una mutacin neutra. Finalmente, si s > 10/Ne la ciones no sinnimas (ns). Como las primeras son aproxi-
mutacin terminar, casi seguro, por perderse debido a la madamente neutras, comparando ambas estimas puede
accin selectiva en su contra (Kimura 1962). inferirse qu proporcin ( = (s ns) / s) de las mutacio-
As pues, las mutaciones deletreas con efecto lo bas- nes no sinnimas tiene un coeficiente de seleccin lo bas-
tante pequeo como para escapar del control de la selec- tante grande (digamos s >10/Ne) como para que la selec-
cin natural (s < 10/Ne) podran, en principio, acumularse cin natural determine su eliminacin. Por tanto, cono-
en la poblacin hasta poner en peligro su supervivencia. ciendo la tasa de mutacin por gameto y generacin a ni-
Por ello, la tasa de aparicin de las mutaciones de esta vel molecular (), podremos estimar la tasa de aparicin
clase de riesgo (s < 10/Ne) es un parmetro fundamen- de mutaciones con efecto deletreo s >10/Ne, tambin por
tal en conservacin, y tambin es bsico para el desarro- gameto y generacin, como s >10/ Ne = . A estas mu-
llo de las teoras de la evolucin del sexo, la recombi- taciones, cuyo destino evolutivo est determinado por la
nacin o la senescencia. Desgraciadamente, su estudio es seleccin, las denominaremos mutaciones sentenciadas
particularmente escurridizo, debido a la pequea magni- (constrained mutations en ingls). An aceptando las
tud de los efectos deletreos implicados. En la mayora diversas premisas del mtodo, debe tenerse en cuenta que
de las especies, el censo efectivo es al menos del orden de estos estudios se realizan comparando linajes cuyos cen-
104, lo cual significa que estaremos interesados en s < 10 -3. sos efectivos evolutivos pueden ser muy altos, a menudo
En poblaciones en peligro de extincin, con un censo efec- del orden de 105 106. Por ello, el procedimiento no per-
tivo del orden de unas decenas o centenas, las mutaciones mite discernir la tasa de mutacin para distintos valores
comprendidas en esta clase de riesgo sern aquellas con, de s mayores que, digamos, 104 ni, por tanto, establecer
digamos, s < 0,05. De ellas, las que tienen efectos mayo- la tasa de mutacin deletrea tenue.
res sern las que ms fcilmente podrn comprometer la
supervivencia de la poblacin a medio plazo. Por este Experimentos de acumulacin de mutaciones (AM)
motivo, desde el punto de vista de la conservacin es de
gran inters el estudio de la tasa de mutaciones con efec- Se trata, por lo general, de permitir la acumulacin de
tos en torno a unos pocos puntos de porcentaje (digamos mutaciones espontneas durante un cierto nmero de ge-
0,005 < s 0,05), que nosotros llamaremos tenues neraciones en una poblacin inicialmente carente de va-
(mild en ingls). An para efectos deletreos de este riabilidad gentica. El diseo debe impedir la accin de
orden, la tasa de mutacin es difcil de evaluar. A conti- la seleccin natural durante el proceso en la mayor medi-
nuacin presentaremos brevemente los diseos experi- da posible, de modo que las mutaciones se acumulen, a
mentales y mtodos estadsticos de estimacin utilizados efectos prcticos, al azar. En estas circunstancias, los cam-
hasta la fecha. bios genticos observados de la eficacia biolgica sern
atribuibles a la mutacin. El mtodo ms directo para pa-
Mtodos de estudio de la mutacin deletrea liar los efectos de la seleccin es reducir al mnimo el
censo efectivo, puesto que las mutaciones con s < 1/2Ne
Dado que estamos particularmente interesados en co- se acumulan aproximadamente como si fuesen neutras.
eficientes de seleccin pequeos, la deteccin sistemti- Por ejemplo, en el diseo experimental de Lpez-Fanjul
ca de todas las mutaciones espontneas que afectan a la y colaboradores con Drosophila melanogaster (vase
eficacia biolgica y la evaluacin directa de su efecto son Fernndez y Lpez-Fanjul 1996) se opt por dividir una
impracticables, y hay que recurrir a mtodos indirectos. poblacin isognica (es decir, completamente carente de
Una alternativa es inferir las propiedades de la mutacin variabilidad gentica) en lneas que se mantienen con una
deletrea a partir de las propiedades de la variacin sola pareja de padres por generacin. De este modo el
gentica para eficacia biolgica que muestran las pobla- censo efectivo es alrededor de 2,5, as que las mutaciones
ciones naturales (vase, por ejemplo, Deng 1998). No obs- con s < 0,2 se fijan al azar en las lneas como si fuesen
tante, la aplicacin correcta de este mtodo requiere que neutras, aunque con cierta probabilidad podr fijarse tam-
tales poblaciones se encuentren en equilibrio mutacin- bin cualquier otra mutacin no letal. En otros experi-
CAPTULO 25: LA MUTACIN ESPONTNEA: CAUSA DEL DETERIORO Y FUENTE DE ADAPTABILIDAD DE LAS POBLACIONES 429
Figura 1. Distribucines observadas (arriba) y predichas (abajo) para las viabilidades relativas medias de las lneas AM en los
experimentos de Fernndez y Lpez-Fanjul (1996) (izquierda, con estimas MD = 0,016, E(s) = 0,10) y de Mukai et al. 1972
(derecha, con estimas MD = 0,011, E(s) = 0,19). Las predicciones se obtuvieron mediante simulacin utilizando las estimas MD
(vase Garca-Dorado 1997 para consultar detalles acerca de la distribucin de s).
mentos con Drosophila se ha estudiado la acumulacin ausencia de cambios genticos, incluidos los atribuibles
de mutaciones en copias de un mismo cromosoma II, que a la acumulacin de mutaciones, es tcnicamente com-
se transmiten en heterocigosis de generacin en genera- plicado. Muchos experimentos de acumulacin de muta-
cin mediante un esquema adecuado de cruzamientos con ciones carecen de controles apropiados, proporcionando
una cepa marcadora (vase Mukai et al. 1972). En ambos por tanto estimas del declive de la media que podran no
casos, al cabo de un periodo de acumulacin de mutacio- ser fiables.
nes, las lneas mencionadas (que en adelante denomina- Una vez que las lneas AM, y en su caso la poblacin
remos lneas AM) son evaluadas para la eficacia biolgi- control, han sido evaluadas, pueden elaborarse modelos
ca o para caracteres directamente relacionados con sta, de mutacin ms o menos sofisticados que den cuenta de
con objeto de estimar los cambios de la forma de la distri- los cambios observados. Dichos modelos estarn defini-
bucin de las medias de las lneas AM y los ritmos de dos por la tasa de aparicin de mutaciones con efectos
aumento de la varianza gentica de dichas medias (V) y deletreos de diferente magnitud. El mtodo ms sencillo
de declive de la media general (M). Todo ello ser atri- consiste en utilizar slo las estimas de M y V y, supo-
buido a la mutacin deletrea, de modo que los valores niendo que todas las mutaciones deletreas tienen el mis-
esperados de M y V son mo coeficiente de seleccin (s), estimar dicho coeficiente
E(M) = E(s), E(V) = E(s2), y el nmero medio de mutaciones deletreas que ocurren
donde es el nmero medio de mutaciones deletreas que por gameto y generacin ( ) como = M / V ,
2
ocurren por gameto y generacin y E designa el valor es- s = V / M . Este procedimiento es conocido como
perado. mtodo de Bateman-Mukai (BM, vase Mukai y col.
Un diseo adecuado de acumulacin de mutaciones 1972). Si s vara de unas mutaciones a otras estaremos
debe incluir el mantenimiento paralelo de una poblacin subestimando y sobrestimando el valor medio del co-
control: una copia de la poblacin original en la que no eficiente de seleccin E(s), de modo que las estimas BM
ocurran cambios genticos importantes. La evaluacin deben ser interpretadas como cotas, esto es,
de esta poblacin control, simultnea a la de las lneas
M 2 / V , E ( s ) V / M .
AM, permitir descontar de nuestra estima de M la par-
te atribuible a alteraciones inadvertidas de las condicio- Otros mtodos ms elaborados se basan en encontrar
nes ambientales. Desgraciadamente, el mantenimiento de la tasa de mutacin deletrea y la distribucin de s que
tal poblacin control en condiciones que garanticen la explican mejor los cambios observados en la distribu-
430 Aurora Garca-Dorado, Carlos Lpez-Fanjul y Armando Caballero
cin de las medias de las lneas AM para el carcter eva- promediando todos los experimentos disponibles hasta la
luado. El criterio para decidir qu es explicar mejor fecha, se resumen en la Tabla 1.
puede ser de mxima verosimilitud (MV: Keightley y
Bataillon 2000) o de mnima distancia (MD: Garca-Do-
Tabla 1
rado 1997), aunque slo el ltimo ha resultado eficaz cuan-
Promedios de estimas de parmetros mutacionales obtenidos
do no se dispona de estimas fiables de M debido a la
por MD o MV en distintos experimentos.
carencia de un control adecuado. La Figura 1 ilustra la
flexibilidad de este mtodo, presentando la distribucin Especie Carcter E(s) M%
de la viabilidad media de las lneas AM observada en dos D. melanogaster Viabilidad 0,015 0,17 0,24
experimentos con Drosophila melanogaster (arriba), y las D. melanogaster Eficacia 0,030 0,26 0,80
distribuciones predichas obtenidas mediante simulacin C. elegans Eficacia 0,004 0,33 0,13
usando las correspondientes estimas MD de la tasa y dis-
tribucin de efectos mutacionales (abajo, vase Garca- Estimas MD para Drosophila (Garca-Dorado et al. 1999, utilizando
Dorado 1997 para ms detalles). una distribucin Gamma para los efectos) y MV para Caenorhabditis
(Keightley y Bataillon 2000, suponiendo efectos constantes).
Estimas de la tasa y efecto de la mutacin deletrea
Los primeros datos acerca de la tasa de mutacin La tasa de mutacin deletrea para viabilidad en D.
deletrea proceden de los experimentos clsicos de acu- melanogaster resulta en todos los casos menor que la es-
mulacin de mutaciones llevados a cabo por Mukai y co- tima obtenida por Mukai por el mtodo BM a partir del
laboradores durante los aos 60. El declive en viabilidad M observado. Los correspondientes efectos mutaciona-
por generacin result muy alto (M 1%), y las estimas les son, en promedio, bastante grandes, de modo que la
Bateman-Mukai sugeran una alta tasa de mutacin tasa de mutacin tenue es pequea. Para la eficacia biol-
deletrea con efectos tenues ( 0,5, E(s) 0,02). Es gica, la tasa de mutacin deletrea es aproximadamente
decir, cada cigoto llevara, como media, una nueva muta- el doble que para viabilidad, y los efectos son algo mayo-
cin tenue, difcilmente eliminable por seleccin en es- res. Este resultado era esperable, pues las mutaciones pue-
pecies amenazadas, pero de efecto lo bastante grande den afectar a la eficacia biolgica sin afectar a la viabili-
como para que su acumulacin progresiva minase sensi- dad (lo que producir una mayor tasa de mutacin para
blemente la eficacia biolgica de la poblacin con el paso eficacia biolgica), y es sabido que las mutaciones ms
de las generaciones. Un resultado preocupante desde el deletreas tienden a deteriorar simultneamente distintos
punto de vista de la conservacin. componentes de la eficacia biolgica, teniendo por tanto
El anlisis de estos datos usando tcnicas MD, as mayores efectos deletreos sobre sta que sobre cada uno
como los resultados obtenidos en experimentos ms re- de sus componentes por separado (Fernndez y Lpez-
cientes, sugieren, no obstante, que aquellas estimas po- Fanjul 1996).
dran estar sesgadas debido a que parte del declive en via- En Caenorhabditis elegans la tasa de mutacin para
bilidad observado podra no ser de origen mutacional eficacia biolgica es an menor. La diferencia es, no obs-
(Garca-Dorado et al. 1998). Actualmente existe conside- tante, fcil de justificar. Por una parte, aunque las tasas de
rable polmica acerca de las causas del gran declive en mutacin molecular por genoma y divisin de la lnea
viabilidad apreciado por Mukai. Una de las posibles sera germinal son equivalentes en los dos organismos, en D.
una alta tasa de transposicin, inducida por el sistema de melanogaster ocurren tres veces ms divisiones por ge-
mantenimiento de los cromosomas de acumulacin de neracin en la lnea germinal que en C. elegans, de modo
mutaciones en heterocigosis forzada (Keightley y Eyre- que se espera que la tasa de mutacin por genoma y gene-
Walker 1999), aunque esta explicacin requiere que tales racin en la primera especie sea el triple que en la segun-
transposiciones tuviesen efectos individuales tan peque- da. Por otra parte, las cepas de C. elegans utilizadas en
os que no afectasen ni a la forma ni a la varianza de la estos experimentos no presentaban transposicin, mien-
distribucin de viabilidades de las lneas AM. Por otra tras que alrededor de la mitad de las mutaciones que ocu-
parte, el declive observado podra no deberse a la acumu- rren en D. melanogaster podran deberse a ese fenmeno
lacin de mutaciones, sino al uso de una poblacin con- (Drake y col. 1998). En definitiva, la relacin esperada
trol inadecuada. ser (melanogaster) / (elegans) 6, que concuerda
En los ltimos aos se han llevado a cabo nuevos ex- aceptablemente con la observada (0,030 / 0,004 = 7,5).
perimentos de acumulacin de mutaciones en Drosophila Un problema de los experimentos de acumulacin de
y otras especies. Los resultados han sido revisados por mutaciones es que pueden no tener suficiente sensibili-
Garca-Dorado et al. (1999, 2002), quienes han encontra- dad para detectar las que tienen un efecto deletreo de-
do una gran coherencia entre experimentos y especies masiado pequeo. Digamos que, si la reduccin total de
cuando se utilizan mtodos de anlisis MD o MV. A la la eficacia biolgica despus de t generaciones de acumu-
vista de estos datos, los valores de y E(s) obtenidos por lacin es menor del 5%, sta ser realmente difcil de es-
Mukai y colaboradores no parecen ser resultados genera- timar. As pues, incluso despus de 100 generaciones, la
les, ni siquiera para Drosophila. Las conclusiones refe- tasa de mutacin para deletreos que causen un
rentes a las dos especies ms estudiadas, obtenidas M < 5104 por generacin ser difcilmente evaluable.
CAPTULO 25: LA MUTACIN ESPONTNEA: CAUSA DEL DETERIORO Y FUENTE DE ADAPTABILIDAD DE LAS POBLACIONES 431
Este problema puede paliarse utilizando datos reduccin en viabilidad media estimada en heterocigosis
moleculares. Estos indican que en D. melanogaster la tasa y en homocigosis. Sin embargo, si estas reducciones no
de aparicin de mutaciones por genoma haploide y gene- son nicamente debidas a mutacin (lo cual puede ocu-
racin que causan un cambio de aminocido en una se- rrir como consecuencia del uso de un control inadecua-
cuencia proteica es alrededor de 0,05 (Keightley y Eyre- do), la correspondiente estima del h medio puede sobres-
Walker 1999), lo que no deja lugar para altas tasas de timar el autntico valor. Por otra parte, se puede estimar
mutacin deletrea. No obstante, parte de la mutacin tambin el grado de dominancia medio a partir de la re-
deletrea se deber a otros cambios genticos como las gresin de la viabilidad de las lneas AM evaluada en
inserciones. Los datos de evolucin molecular disponi- heterocigosis sobre la viabilidad evaluada en homocigosis.
bles para C. elegans indican que ocurren aproximadamen- Esta estima es preferible en muchos casos, pues no est
te 0,03 mutaciones de cambio de base sentenciadas por afectada por la existencia de reducciones en viabilidad de
genoma haploide y generacin, aunque el coeficiente de origen no mutacional. No obstante, ambas estimas son
seleccin en contra de tales mutaciones podra ser extre- delicadas de interpretar porque, en realidad, la estima del
madamente pequeo. De hecho, un estudio reciente utili- cociente (obtenida por comparacin de descensos de la
zando mutacin inducida muestra que los experimentos viabilidad) proporciona la media del h ponderado por s, y
de laboratorio con C. elegans detectan nicamente muta- la estima de regresin da la media del h ponderado por s2.
ciones con s > 7 104 (Davies et al. 1999), que represen- Por tanto, como a las mutaciones con mayor s suelen co-
tan tan slo el 4% de las mutaciones sentenciadas. Segn rresponder valores menores de h (es decir, las ms
deletreas son ms recesivas), ambos mtodos subestiman
este resultado, la tasa de mutacin espontnea con
la media no ponderada del grado de dominancia.
s > 7 104 sera aproximadamente 0,03 0,04 = 0,0012.
Los primeros resultados fueron obtenidos por Mukai
Aunque este valor puede estar considerablemente sesga-
y Yamazaki (1968) en su clsico experimento de acumu-
do a la baja (Garca-Dorado et al. 2002), es del mismo
lacin de mutaciones y sugeran un grado de dominancia
orden que el obtenido directamente en los experimentos medio de alrededor de 0,4, pero las estimas fueron con-
de acumulacin de mutaciones (alrededor de 0,005), en tradictorias en varios aspectos, obtenindose incluso va-
los que el efecto medio es elevado (0,22). lores negativos. Un estudio posterior compar el declive
de la viabilidad evaluada en homocigosis y heterocigosis
Grado de expresin de los efectos mutacionales deletreos en un conjunto de lneas AM (Ohnishi 1977), obtenin-
en heterocigosis dose de nuevo un valor aproximado de 0,4, cifra que fue
aceptada como vlida. Este grado tan elevado de expre-
Hasta aqu hemos considerado slo los efectos sin de los efectos deletreos en heterocigosis era cohe-
deletreos de mutaciones en homocigosis. Es de estos rente con las estimas disponibles hasta entonces de la tasa
efectos de los que depende fundamentalmente la probabi- y efectos de mutacin deletrea, pues se requieren mu-
lidad de fijacin final, y el consiguiente deterioro de la chas mutaciones deletreas tenues con h 0,4 para expli-
eficacia biolgica de la poblacin. Sin embargo, cada car las altas tasas de depresin consangunea observadas
nueva mutacin se presenta durante un tiempo slo en en las poblaciones naturales.
heterocigosis, de manera que sus cambios en frecuencia a Sin embargo, el reanlisis de los datos de Ohnishi por
corto y medio plazo dependen crticamente de la fraccin el mtodo de la regresin da valores mucho menores, que
de su efecto que se expresa en los heterocigotos, es decir, sugieren un E(h) 0,2. La discrepancia podra deberse a
del grado de dominancia h (las eficacias biolgicas de los cierta reduccin no mutacional de la viabilidad de las l-
genotipos ++, +m y mm son, respectivamente, 1, 1hs y neas AM que afectase a las evaluaciones en homo y hete-
1s). El estudio de los valores de h para la mutacin rocigosis. Debe notarse que el significado de E(h) depen-
deletrea es bsico para entender la naturaleza de la va- de de la forma de la distribucin de s: el valor E(h) 0,2
riabilidad gentica de la eficacia biolgica en las pobla- se asocia a una distribucin estimada de los valores de s
ciones naturales, o la tasa a la que dicha eficacia biolgi- en que la mayora de las mutaciones tienen efecto delet-
ca se reduce al aumentar la consanguinidad de los indivi- reo moderado (digamos 0,05 < s 0,2) y hay pocas muta-
duos (depresin consangunea). Si el estudio de los efec- ciones deletreas tenues (digamos 0,005 < s 0,05), en
tos deletreos en homocigosis es complicado, es evidente concordancia con las estimas de parmetros mutaciona-
que el de su grado de expresin en heterocigosis lo ser les presentados en la Tabla 1. Por ello representa bsica-
an ms. Garca-Dorado y Caballero (2000) proporcio- mente el grado de dominancia esperado de las mutacio-
nan una exposicin de estas dificultades y una revisin de nes con efecto deletreo moderado, mientras que las mu-
las estimas disponibles, que se limitan a Drosophila, cu- taciones severas (s > 0,2) y tenues tendrn grados de do-
yas conclusiones se resumen a continuacin. minancia menores y mayores que 0,2, respectivamente.
En algunos experimentos de acumulacin de muta- Este nuevo valor de E(h) permite explicar tasas importan-
ciones, la eficacia biolgica media de las lneas AM (o el tes de depresin consangunea en poblaciones en que la
componente de sta que se est estudiando) ha sido eva- mutacin deletrea tenue no es especialmente comn y la
luada en homocigosis y en heterocigosis. En estos casos mutacin deletrea moderada ocurre con tasa relativamen-
la media de h puede inferirse a partir del cociente entre la te pequea ( < 0,05).
432 Aurora Garca-Dorado, Carlos Lpez-Fanjul y Armando Caballero
biental del atributo seleccionado (Hill 1982). Esta expre- describen la forma de la distribucin de los efectos de las
sin pone de manifiesto que la respuesta a la seleccin mutaciones sobre los caracteres cuantitativos. En particu-
debida a mutaciones depende de la magnitud del censo lar se puede estimar el efecto medio E(a) (en unidades
efectivo, aspecto que ha sido comprobado experimental- E), la proporcin de mutaciones con efecto superior en
mente (Caballero et al. 1991, Lpez y Lpez-Fanjul valor absoluto a un determinado valor (Pa), o la de muta-
1993a). ciones con efecto positivo (P+). Estos datos tambin per-
Cualquiera de las predicciones reseadas permite es- miten calcular el cambio por generacin de la media de
timar experimentalmente m2 y, con objeto de permitir un carcter cuantitativo debido a mutacin, que viene dado
comparaciones entre distintos caracteres y medios, el va- por M = E(a). En la Tabla 2 (Garca-Dorado et al. 1999)
lor obtenido se expresa como fraccin de la varianza am- se muestran las estimas pertinentes a tres rasgos
biental E2 (heredabilidad mutacional: hm2 = m2 E2 ) o de morfolgicos en D. melanogaster (nmero de quetas ab-
la media M (coeficiente de variacin mutacional: dominales y esternopleurales y longitud del ala), junto
CVm = m M ). Las estimas publicadas han sido analiza- con las de viabilidad y eficacia biolgica. Se aprecia que
das por Houle et al. (1996). Si nos ceimos a los datos de la semejanza entre los valores de un mismo parmetro
D. melanogaster que son, con mucho, los ms abundan- correspondientes a distintos atributos es muy estrecha,
tes, los valores de CVm de los caracteres morfolgicos (n- exceptuando las quetas esternopleurales, de manera que
mero de quetas, longitud del ala, etc.; promedio: 0,004, los datos pueden resumirse como sigue:
rango: 0,001-0,012) son un orden de magnitud menores (1) Las tasas de mutacin de todos los caracteres fueron
que los de los componentes de la eficacia biolgica (fe- pequeas.
cundidad, viabilidad, etc.; promedio: 0,021, rango: 0,009- (2) El efecto promedio en homocigosis de las mutaciones
0,045). Esta discrepancia pudiera deberse a la propia na- result ser siempre negativo y, en general, moderado.
turaleza de los atributos considerados y, tambin, a que la (3) La distribucin de efectos siempre mostr asimetra
depresin consangunea de la media de los rasgos prxi- negativa, comnmente muy acusada, hasta el punto
mos a la eficacia biolgica es mayor que la experimenta- de que la proporcin de mutaciones con efecto positi-
da por los morfolgicos y, por tanto, el cociente m/M vo P+ fue, a efectos prcticos, nula en el caso de la
correspondiente a los primeros ser tambin mayor. La eficacia biolgica y menor del 10% en el de los res-
diferencia entre los dos tipos de caracteres se difumina tantes caracteres.
cuando se comparan los respectivos valores de la (4) Para los caracteres morfolgicos, aproximadamente el
40% m debe atribuirse a mutaciones con efecto (en
2
heredabilidad mutacional ( hm2 promedio: 5 103, rango:
104-102). valor absoluto) menor que E / 2, mientras que el 99%
de m para viabilidad o eficacia biolgica se debe a
2
Hasta aqu hemos concentrado la informacin
mutacional sobre los caracteres cuantitativos en un solo mutaciones con efectos deletreos importantes, ma-
parmetro m2 , pero ste es, a su vez, funcin de la tasa de yores que E(s) / 2.
CAPTULO 25: LA MUTACIN ESPONTNEA: CAUSA DEL DETERIORO Y FUENTE DE ADAPTABILIDAD DE LAS POBLACIONES 433
.8
Los datos disponibles se refieren, una vez ms, a com- eficacia biolgica. Esta variabilidad gentica permitira a
ponentes de eficacia biolgica en D. melanogaster: pro- la poblacin responder a un desplazamiento del valor p-
ductividad (Fry et al. 1998), fecundidad y viabilidad timo del carcter, inducido por un cambio ambiental,
(Fernndez y Lpez-Fanjul 1997), evaluadas en el medio mediante un cambio adaptativo de la media.
normal de laboratorio y en otros (3-4) en los que la pro-
ductividad se redujo entre el 25 y el 80%. Aunque en nin- Mutacin y conservacin
gn caso se apreci un aumento de heredabilidad
mutacional con la disminucin de la calidad del medio, el Efectos de la mutacin sobre el riesgo de extincin
comportamiento de las covarianzas mutacionales (covm)
difiere de un experimento a otro. En este sentido, las covm En los ltimos aos se ha despertado un inters cre-
entre los efectos de las mutaciones en distintos medios ciente por cuantificar el posible impacto de las mutacio-
fueron altas y positivas en el caso de productividad nes deletreas sobre el riesgo de extincin de especies,
(0,75), indicativas de mutaciones incondicionalmente particularmente el de aqullas que se mantienen con cen-
deletreas. Por el contrario, las correspondientes covm sos poblacionales reducidos en la naturaleza o en cautivi-
entre fecundidades o viabilidades evaluadas en medios dad. Diversos autores han considerado la definicin de
diferentes resultaron ser bajas (0,3), apuntando a un ele- un censo efectivo crtico, por debajo del cual la viabili-
vado grado de especificidad ambiental de las mutaciones dad de la especie est comprometida. Los argumentos uti-
implicadas. La discrepancia puede deberse a que el tipo lizados estn en discusin y han sido resumidos por Lynch
de mutaciones acumuladas siguiendo distintos diseos y Lande (1998).
experimentales es en parte diferente. As, el ltimo resul- Una de las ideas de partida consista en suponer que
tado corresponde a mutaciones con efectos deletreos las posibilidades de supervivencia de una poblacin de-
moderados, que son las principales determinantes del las- penden, a largo plazo, del mantenimiento de una variabi-
tre mutacional, mientras que el primero se refiere en bue- lidad gentica que le permita adaptarse a posibles cam-
na medida a mutaciones con efecto grande que alteran bios ambientales (desde cambios climticos hasta la apa-
funciones vitales bsicas y, por tanto, es de esperar que ricin de nuevas plagas, etc.). Desde esta perspectiva se
sus efectos perjudiciales sean mayores en medios ms supone que el censo efectivo mnimo preciso para que
hostiles. una poblacin pueda persistir en el tiempo, es el que ex-
En lo que respecta a los efectos de las mutaciones plicara la cantidad de varianza gentica atribuible a los
sobre caracteres morfolgicos evaluados a distintas tem- distintos caracteres cuantitativos que se observa en po-
peraturas (Wayne y Mackay 1998; Mackay y Lyman blaciones naturales. Se puede realizar un clculo aproxi-
1998) o en diferentes momentos (Garca-Dorado y Marn mado mediante un modelo deriva-mutacin, es decir, con-
1998), la interaccin genotipo medio fue, en general, siderando el equilibrio entre la generacin de variacin
baja (covm altas) aunque, como ocurri con los compo- neutra por mutacin y su eliminacin por deriva. Recur-
nentes de eficacia biolgica, no se apreci un incremento dese que, en dicho equilibrio, la varianza gentica puede
aproximarse por A2 = 2 N e m2 , donde m toma tpica-
2
de la magnitud de la heredabilidad mutacional de un mis-
3 2
mo atributo cuando ste se evaluaba a temperaturas as- mente valores en torno a 10 E (Tabla 2). Tomando como
cendentes. As pues, los efectos mutacionales sobre ca- referencia una heredabilidad tpica para caracteres cuan-
racteres morfolgicos no parecen mostrar considerable titativos del orden de 0,5, esto es,
especificidad ambiental. A2 = 2 N e E2 10 3 = E2 ,
Los resultados discutidos hasta aqu tienen importan- el censo efectivo crtico debe ser del orden de 500. Este
tes repercusiones sobre la naturaleza de la variabilidad razonamiento, sin embargo, es muy limitado, ya que la
gentica y la evolucin adaptativa de los caracteres cantidad de varianza gentica observada para cada carc-
morfolgicos. As, el hecho de que el cambio mutacional ter en poblaciones naturales es muy variable, y depender
de la media sea siempre negativo sugiere que, en pobla- en gran medida de la accin de la seleccin, la distribu-
ciones naturales, debe existir seleccin estabilizadora di- cin de frecuencias, efectos y grado de dominancia de los
recta (no pleyotrpica) sobre aquellos caracteres genes, y de las circunstancias demogrficas particulares
morfolgicos cuya media presenta cierta constancia es- de cada poblacin. Adems, si aceptsemos las altas tasas
pacio-temporal. Dicha accin estabilizadora directa ha de mutacin deletrea tenue originalmente estimadas por
sido puesta de manifiesto por Garca-Dorado y Gonzlez Mukai y colaboradores, slo una pequea fraccin (diga-
(1996) con respecto al nmero de quetas abdominales. mos una dcima parte) de la variacin gentica generada
No obstante, su intensidad fue reducida, de tal modo que por mutacin para cada carcter cuantitativo sera neutra.
inducira efectos deletreos diminutos (0 < s 0,005) so- En tales circunstancias, el mismo argumento anterior in-
bre mutaciones cuyo efecto sobre el carcter fuese dicara que el censo efectivo crtico podra ser del orden
a < E /2, las cuales explican alrededor del 40% de m2 . de 5000 individuos. Por el contrario, aceptando las esti-
Por tanto, en poblaciones naturales, es de esperar que la mas ms recientes resumidas en la Tabla 1, la mayora de
la m de los caracteres morfolgicos podra deberse a
2
varianza gentica de estos caracteres morfolgicos se
deba, en su mayor parte, a este tipo de mutaciones, que mutaciones neutras, o con efectos deletreos diminutos,
podrn segregar a frecuencias intermedias siempre y cuan- con lo que los censos efectivos requeridos seran de nue-
do no presenten efectos pleyotrpicos colaterales sobre la vo del orden de 500. En todo caso, conviene recordar, que
CAPTULO 25: LA MUTACIN ESPONTNEA: CAUSA DEL DETERIORO Y FUENTE DE ADAPTABILIDAD DE LAS POBLACIONES 435
estas consideraciones tienen un valor probabilstico, y que res (que pueden corresponder a censos efectivos entre 10
existen poblaciones con escasa variabilidad gentica que y 100), las mutaciones con efectos deletreos tenues se-
parecen mostrar niveles adecuados de adaptacin al me- rn precisamente aqullas que tienen un efecto lo sufi-
dio. Tal es, por ejemplo, el caso de los guepardos, en que cientemente pequeo para comportarse como cuasineu-
son precisamente las poblaciones ms numerosas y me- tras, pero lo suficientemente grande como para reducir
nos amenazadas las que parecen poseer menor variabili- sustancialmente la eficacia biolgica poblacional.
dad gentica a nivel molecular (Hedrick et al. 1996). Aunque se han podido documentar en el laboratorio
Otro planteamiento ms directo se basa en el estudio casos de extincin por degradacin mutacional de cepas
analtico y mediante simulaciones en ordenador del im- de levaduras que posean tasas de mutacin anormalmente
pacto de las mutaciones deletreas sobre el riesgo de ex- altas (Zeyl et al. 2001), resulta extremadamente difcil eva-
tincin de las poblaciones (Lande 1994, Lynch et al. 1995 luar el fenmeno en la naturaleza. En la prctica, cuando
y Schultz y Lynch 1997). Para ello se han considerado una especie est en peligro de extincin y muestra una
diversos censos poblacionales, capacidades reproductivas eficacia biolgica media reducida, resulta muy difcil dis-
de las especies y procesos demogrficos estocsticos. En cernir la medida en que esto obedece a un deterioro
resumen, la seleccin natural elimina las mutaciones con gentico y evaluar hasta que punto se debe a la acumula-
efectos deletreos grandes, pero las mutaciones con efec- cin de mutaciones, la depresin consangunea o la pr-
tos ms pequeos pueden llegar a fijarse en la poblacin. dida de variabilidad gentica. Adems, como hemos dis-
Este proceso de fijacin conlleva una reduccin progresi- cutido previamente, las evidencias experimentales ms
va de la eficacia biolgica. Cuando sta se ha reducido recientes sugieren que la mayora de las mutaciones tie-
tanto que el censo de la poblacin empieza a declinar se nen, en el peor de los casos, efectos deletreos diminutos.
inicia el fenmeno de degradacin mutacional (deno- La frecuencia de aparicin de mutaciones deletreas te-
minado mutational meltdown en ingls), producindo- nues (< s 0,05), que comprometeran a medio plazo la
se un efecto interactivo de potenciacin mutua entre deri- supervivencia de especies amenazadas, parece ser mucho
va y mutacin. Como se expuso en la introduccin, cuan- menor que la estimada por Mukai en Drosophila
to menor es el censo de la poblacin mayor nmero de melanogaster (Tabla 1). Segn estos datos, las mutacio-
mutaciones perjudiciales escaparn a la accin de la se- nes deletreas de efectos moderados o severos (s > 0,05 )
leccin y se podrn fijar por deriva. Esta fijacin de mu- ocurren con una tasa baja aunque apreciable. Sin embar-
taciones producir una creciente reduccin del censo de go, estas sern fcilmente eliminadas por la seleccin na-
la poblacin que acumular, a su vez, un mayor nmero tural en poblaciones de censo efectivo entre 10 y 100, de
de mutaciones. De esta forma, la poblacin llegar rpi- modo que, una vez que una poblacin amenazada recupe-
damente a la extincin. La conclusin global de estos tra- rase un censo efectivo alto, no quedaran secuelas impor-
bajos es que se requieren poblaciones con un censo efec- tantes debidas a la acumulacin de mutaciones. Cuando
tivo mnimo de 1000 individuos para garantizar que la una especie presenta durante un periodo de tiempo pro-
poblacin persistir durante largos periodos de tiempo. longado un censo efectivo tan bajo como para que tales
Teniendo en cuenta que el censo efectivo de una pobla- mutaciones puedan acumularse, su situacin en poblacio-
cin puede ser del orden de slo una dcima parte del nes naturales es ya demasiado desesperada, debido a cau-
censo de reproductores (Frankham, 1995) y que, adems, sas ecolgicas, ambientales o estocsticas, como para con-
existen otros factores de riesgo (cambios demogrficos, siderar que la acumulacin de mutacin deletrea sea un
ambientales, etc.), la recomendacin prctica es que las factor crtico de riesgo.
poblaciones de especies en peligro de extincin deberan
mantenerse con censos muy superiores a los que se consi- La mutacin en los programas de conservacin
deran adecuados en la actualidad.
Los resultados mencionados con respecto a este lti- Aunque la mutacin se considera como un factor de
mo planteamiento se refieren exclusivamente a modelos riesgo en la preservacin de las poblaciones, su efecto ha
mutacionales que implican un nmero elevado de muta- sido generalmente ignorado en la propuesta y anlisis de
ciones (del orden de una mutacin deletrea por genoma estrategias especficas de conservacin en condiciones de
diploide y generacin), con efectos deletreos tenues en cautividad y, como veremos a continuacin, esta omisin
homocigosis (digamos 0,005 < s 0,05). Es decir, los puede ser importante.
resultados se refieren a los parmetros deducidos de los Los objetivos principales de los programas de conser-
resultados experimentales de Mukai en Drosophila mela- vacin son: (1) evitar la consanguinidad, ya que un au-
nogaster (vase la primera seccin de este captulo). Este mento de sta disminuye la eficacia biolgica de la espe-
es, precisamente, el escenario ms pesimista en el con- cie; (2) mantener la mayor variacin gentica posible, para
texto de poblaciones con censos reducidos. La razn es salvaguardar as la capacidad de adaptacin de la pobla-
que, como se recordar, las mutaciones con efecto cerca- cin ante los nuevos retos ambientales; y (3) proteger a la
no o inferior a 1/2Ne pueden ser las ms perjudiciales ya poblacin de una adaptacin a la cautividad que perjudi-
que se comportan como cuasineutras, es decir, van a es- que el xito de una posible reintroduccin al estado sil-
capar fcilmente de la eliminacin por seleccin y pue- vestre (Loebel et al. 1992, Borlase et al. 1993). Puesto
den llegar a fijarse por deriva gentica. En poblaciones que los recursos genticos se mantienen generalmente con
naturales con censos del orden de 100 a 1000 reproducto- censos de poblacin reducidos, tanto en el caso de los
436 Aurora Garca-Dorado, Carlos Lpez-Fanjul y Armando Caballero
animales en cautividad como en el de los bancos de germo- aleatoria. El efecto de una capacidad reproductiva limita-
plasma vegetal (almacenes de semillas que sirven de re- da (un nmero reducido de descendientes por individuo)
serva de diversidad biolgica), la deriva gentica es la es el de acortar en mayor grado las diferencias entre m-
fuente principal de prdida de variacin gentica. Se han todos, puesto que el procedimiento de uniformizacin de
propuesto varios procedimientos prcticos para mantener las contribuciones fracasa en mltiples ocasiones, acer-
la mxima diversidad gentica en programas de conser- cndose al mtodo de contribuciones aleatorias.
vacin (vase la revisin de Caballero y Toro 2000). Uno Por otra parte, los resultados de Schoen et al. (1998)
de los mtodos usados ms comnmente es el de igualar consideran tasas elevadas de mutacin con efectos
las contribuciones parentales. Es decir, cada uno de los deletreos tenues. Sin embargo, con las tasas y efectos
individuos de la poblacin debe contribuir exactamente mutacionales deletreos resumidos en la Tabla 1, el decli-
con el mismo nmero de hijos a la generacin siguiente ve mutacional en ausencia de seleccin es tan pequeo
(Gowe et al. 1959, Wang 1997). Si los apareamientos son que la reduccin en la intensidad de seleccin producida
aleatorios, este rgimen produce tasas de consanguinidad al igualar las contribuciones de descendientes tendra es-
y deriva gentica que son aproximadamente la mitad de casas repercusiones sobre la eficacia biolgica pobla-
las que se produciran si cada padre contribuyese con un cional. En resumen, la uniformidad de las contribuciones
nmero aleatorio de hijos (vase, por ejemplo, Caballero sigue siendo un mtodo recomendable para controlar el
1994). En consecuencia disminuyen tanto la probabili- aumento de la consanguinidad y la prdida de variabili-
dad de prdida aleatoria de alelos como la depresin con- dad gentica.
sangunea de los caracteres reproductivos. Se poseen pocos datos experimentales que den luz
Sin embargo, la uniformidad de las contribuciones sobre las consecuencias de la mutacin deletrea en po-
parentales tiene tambin el efecto de reducir la intensidad blaciones conservadas. Shabalina et al. (1997) observa-
de la seleccin natural, pues el nmero de hijos aportados ron cadas sustanciales de eficacia biolgica en una po-
se hace independiente de la fecundidad del reproductor, blacin con censo elevado (N = 200) mantenida con uni-
excepto en lo que se refiere a esterilidad completa de los formidad de las contribuciones durante 30 generaciones.
individuos. As pues, el mtodo hace ms probable que se Sin embargo, existen razones para pensar que esta cada
acumulen mutaciones deletreas en el genoma, particu- no se debi exclusivamente a las mutaciones ocurridas
larmente en poblaciones de censo reducido. Se podra durante esas generaciones (Keightley et al. 1998). Como
decir, por tanto, que los mtodos tradicionalmente indi- la poblacin de partida tena la variabilidad gentica ha-
cados para la conservacin de especies en cautividad bitual en poblaciones naturales, existe la posibilidad de
maximizan la acumulacin de tales mutaciones, y no es que parte de la cada en eficacia biolgica se debiera a
evidente que el beneficio de preservar la variabilidad depresin consangunea atribuible a genes deletreos ya
gentica y reducir la depresin consangunea compense presentes en el inicio del experimnto y de que la pobla-
este efecto negativo. cin sufriera una adaptacin a las condiciones benignas
Schoen et al. (1998) llevaron a cabo estudios tericos de mantenimiento que fuera desfavorable en los ambien-
comparando la prdida de eficacia biolgica que ocurre tes extremos en los que se evalu la reduccin de la efica-
con igual o desigual contribucin de descendencia. Su cia biolgica. En un experimento similar al descrito, lle-
conclusin fue, en trminos generales, que la igualdad de vado a cabo por Gilligan et al. (1997), se observ tambin
las contribuciones conduce a una mayor acumulacin de una cada importante en eficacia biolgica, aunque sta
mutaciones y, por tanto, a niveles inferiores de eficacia no fue mayor en las poblaciones de censo reducido que
biolgica. Este resultado tiene una gran importancia prc- en otras de mayor censo. Si las reducciones en eficacia
tica, puesto que el mtodo de uniformizar las contribu- biolgica se deben a la acumulacin de mutacines nue-
ciones es el ms ampliamente recomendado y empleado vas, es de esperar que dichas reducciones sean mayores
en la conservacin de recursos genticos. Sin embargo, el en poblaciones ms pequeas, donde la deriva es mayor.
alcance de dichos estudios es muy limitado, puesto que se As pues, estos resultados se interpretaron en trminos de
basan en modelos simplistas que suponen efectos adaptacin a la cautividad.
mutacionales y de dominancia constantes, capacidad En ninguno de los experimentos anteriores se contaba
reproductiva ilimitada, seleccin que acta exclusivamen- con lneas control sin uniformidad de las contribuciones
te sobre la fecundidad y ausencia total de seleccin de descendencia de las parejas, por lo que no se pudo com-
intrafamiliar. Fernndez y Caballero (2001) han llevado a probar si la acumulacin de mutaciones sera mayor en
cabo estudios mediante simulacin que indican que la un caso u otro. Sin embargo, Loebel et al. (1992) y Borlase
modificacin de estos supuestos puede afectar en gran et al. (1993) han realizado experimentos similares con cen-
medida las conclusiones obtenidas. En particular, cuando sos mucho ms reducidos y durante un nmero mucho
los modelos consideran mutaciones con efecto sobre la menor de generaciones, comparando la evolucin de la
viabilidad, la seleccin intrafamiliar (supervivencia dife- eficacia biolgica entre lneas mantenidas con los dos pro-
rencial entre los descendientes de una misma pareja) es cedimientos. Los resultados de estas investigaciones in-
suficiente para eliminar una gran parte de las mutaciones, dican que no hay una reduccin adicional de la eficacia
y la reduccin de la eficacia biolgica media en las lneas biolgica cuando se usa el mtodo de uniformidad de las
sometidas a uniformidad de las contribuciones no es mu- contribuciones. Sin embargo, al igual que los anteriores,
cho mayor que la que ocurre en lneas con contribucin estos trabajos utilizaron poblaciones naturales con varia-
CAPTULO 25: LA MUTACIN ESPONTNEA: CAUSA DEL DETERIORO Y FUENTE DE ADAPTABILIDAD DE LAS POBLACIONES 437
cin gentica inicial, por lo que no se puede comprobar la descripcin de los parmetros mutacionales, los progra-
acumulacin de mutaciones de forma directa. mas de conservacin deberan centrar sus esfuerzos en
En resumen, el impacto de la mutacin sobre el riesgo evitar la consanguinidad rpida y la adaptacin a la cauti-
de extincin de las poblaciones depende fundamentalmen- vidad, y en preservar la variabilidad gentica de los ca-
te del modelo mutacional asumido. Si los parmetros ob- racteres morfolgicos. Aunque consideraciones ecolgi-
tenidos por Mukai en sus experimentos con Drosophila cas o estocsticas hacen recomendable el mantenimiento
fueran correctos, el riesgo de degradacin mutacional de censos grandes, cuando slo se dispone de censos re-
sera elevado en poblaciones pequeas, pero utilizando ducidos el mtodo de igualar la contribucin de descen-
datos ms recientes, la acumulacin de mutaciones no dientes puede resultar de gran utilidad desde el punto de
parece un factor crtico de riesgo. Aceptando esta ltima vista gentico.
Bibliografa
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Lecturas recomendadas
Para obtener una idea general sobre los temas expuestos en este captulo desde una perspectiva amplia, es recomendable la lectura
de tres artculos. En Garca-Dorado, Lpez-Fanjul y Caballero (1999) y en Keightley y Eyre-Walker (1999) se pueden encontrar dos
revisiones complementarias, con el aliciente de que sus autores tienen enfoques distintos que, en ocasiones, pueden entrar en conflicto.
Posteriormente, Garca-Dorado, Lpez-Fanjul y Caballero (2002) han actualizado las revisiones anteriores incorporando resultados
ms recientes y discutiendo las implicaciones evolutivas.
Captulo 26: EVOLUCIN EN POBLACIONES
EXPERIMENTALES DE VIRUS DE RNA
Santiago F. Elena
INSTITUT CAVANILLES DE BIODIVERSITAT I BIOLOGIA EVOLUTIVA. UNIVERSITAT DE VALNCIA.
Edifici dInstituts dInvestigaci. Apartado 22085, 46071-Valencia. E-mail: santiago.elena@uv.es
En este captulo reviso evidencias experimentales que ayudan a entender los procesos evolutivos mediante los
cuales los virus de RNA (1) han llegado a ser unos parsitos celulares tan extendidos entre toda la diversidad
biolgica y (2) son tan difciles de controlar tanto desde un punto de vista epidemiolgico como por el sistema
inmunitario de un individuo infectado. En el primer apartado describo algunas de las propiedades biolgicas
comunes a todos los virus de RNA y que les distinguen de otros parsitos basados en DNA, recalcando sus enormes
tasas de mutacin y elevadas frecuencias de recombinacin. En el segundo apartado introduzco la nocin de
evolucin experimental como herramienta para comprobar in vitro los distintos mecanismos gentico-poblacionales
que generan y mantienen la variabilidad gentica que resulta en adaptacin. A lo largo del siguiente apartado voy
describiendo distintos resultados experimentales, comenzando con aquellos que tienen que ver con la acumulacin
de mutaciones deletreas, sus propiedades biolgicas y cmo afectan a la efectividad viral. Se contina con las
dinmicas de adaptacin y diversificacin viral, ejemplificndolas con la adaptacin a distintos hospedadores
simultneos y la aparicin de resistencias a frmacos antivirales. En el siguiente apartado se presentan las eviden-
cias sobre tres fenmenos relacionados con la competencia que ocurre entre variantes genticas que transitoriamen-
te coexisten durante el proceso evolutivo: las dinmicas de Reina Roja, el principio de exclusin competitiva y la
interferencia clonal. Por ltimo se infieren las conclusiones de todo lo expuesto en los apartados anteriores. Los
virus de RNA (ribovirus) constituyen el grupo ms importante de parsitos celulares, ya que infectan organismos a
lo largo y ancho de toda la escala biolgica, desde mamferos hasta bacterias. Un anlisis comparativo de su
estructura, organizacin gentica y modo de replicacin muestra que utilizan estrategias muy diferentes para llevar
a cabo con xito su multiplicacin intracelular as como asegurar su estabilidad como partculas libres en el medio
extracelular. Reflejo de este xito son los problemas que existen para su erradicacin mediante el diseo de nuevas
vacunas y la aplicacin de planes de salud pblica. Alrededor de 50 nuevos virus han sido reconocidos como
emergentes en las ltimas dcadas, la mayora de ellos son de RNA y pertenecen a familias tan variadas como
Arenaviridae (virus de Lassa o de Machupo), Bunyaviridae (virus de Hantaan o de la fiebre del Rift Valley),
Filoviridae (virus de bola o de Marburgo), Flaviviridae (virus de la fiebre amarilla o del Dengue), Ortomyxoviridae
(virus de la gripe) y Retroviridae (virus de la inmunodeficiencia humana). La aparicin de nuevos patgenos virales
se encuentra favorecida tanto por su variabilidad como por la colonizacin humana de nuevos hbitats, lo que
brinda la posibilidad a las especies virales de ponerse en contacto con multitud de potenciales nuevos hospedadores.
Virus, viroides, virusoides, satlites de RNA y retroelementos celulares constituyen un mundo de RNA dinmico
que depende y coexiste con un mundo de DNA mucho ms esttico. Al parecer, la especie humana tiene un enemigo
natural igual de destructivo y colonizador que ella misma, pero que evoluciona y se adapta mucho ms rpidamente.
En este trabajo vamos a revisar algunas de las bases evolutivas que han permitido a los virus de RNA su enorme
xito biolgico.
Introduccin: los virus de RNA como modelo los procedimientos que intentan impedir su replicacin.
experimental para comprobar teoras evolutivas Esta capacidad de supervivencia debe incluir una prime-
ra fase de generacin frecuente de mutaciones, seguida
El hecho de que muy pocos patgenos virales pue- por una competicin intensa entre distintas variantes ge-
dan llegar a ser controlados de forma efectiva es una nticas y, por ltimo, la seleccin de aqullas mejor adap-
muestra evidente de la necesidad urgente de entender los tadas a cada situacin. Por lo tanto, los estudios del com-
mecanismos que les confieren la capacidad de superar portamiento de las poblaciones virales resultan ser im-
440 Santiago F. Elena
portantes no solamente desde un punto de vista acadmi- VSV y 1,310-5 s/n/r para el poliovirus. Estos valores de
co sino tambin clnico. Desde el punto de vista adaptati- hipermutabilidad contrastan enormemente con los que se
vo, se ha comprobado que el grado de variabilidad obser- han estimado en organismos de DNA, que pueden variar
vado en ribovirus y retrovirus es rdenes de magnitud entre 10-7 y 10-11 s/n/r. La principal causa molecular res-
superior al detectado en organismos de DNA. Esto es ponsable de esta elevada tasa de mutacin es la limitada
debido a su alta tasa de mutacin y al mayor nmero de fidelidad de copia de las polimerasas virales. La ausen-
generaciones por unidad de tiempo. Estas caractersticas, cia, o baja eficacia, de las funciones de correccin y repa-
junto con los altos tamaos poblacionales obtenidos du- racin de estos enzimas ha sido demostrada tanto a nivel
rante los procesos infecciosos, nos permiten llevar a cabo bioqumico por Steinhauer et al. (1992) como estructural
estudios evolutivos que seran impracticables con otros por Sousa (1996). Este ltimo autor, comparando estruc-
organismos clsicamente empleados en experimentos de turas cristalinas de transcriptasas reversas y RNA-
evolucin, lo que nos revela a los ribovirus como una polimerasas dependientes de RNA, no encontr eviden-
herramienta de trabajo inmejorable para la Gentica de cias de la presencia del dominio encargado de la activi-
Poblaciones. En el aspecto clnico, la variabilidad viral dad exonucleasa 3 5 que s se encuentra en las DNA-
es un factor importante en la patogenia. Gracias a esta polimerasas bacterianas.
variabilidad, los virus consiguen evadirse del sistema in- Teniendo en mente lo arriba expuesto, supongamos
mune del hospedador y hacer frente a drogas antivirales un genoma viral de 10.000 nucletidos que mutase con
y vacunas. Esta plasticidad tambin les permite invadir una tasa de 10-4 s/n/r. Esto implicara que se producir, en
nuevos tejidos, a medida que se va desarrollando la en- promedio, una mutacin por cada nueva molcula de RNA
fermedad, y colonizar nuevos hospedadores, propiciando sintetizada. Esto quiere decir que si una clula infectada
la aparicin de nuevas enfermedades. acumula alrededor de 105 molculas de RNA viral prepa-
Dos son los mecanismos que generan y mantienen la radas para ser encapsidadas y salir de la clula, la mayo-
elevada variabilidad gentica de estos organismos: la ra de ellas tendr una mutacin. Por supuesto, durante un
recombinacin y la mutacin. proceso infeccioso no es infectada una nica clula, sino
La recombinacin sirve dos propsitos: (i) Explora cientos de ellas. Si se asume una cascada de infecciones
nuevas combinaciones de regiones genmicas de origen celulares a partir de la progenie anterior, despus de tan
distinto. Por ejemplo, el virus de la encefalitis equina del slo 10 rondas de replicacin tendramos una poblacin
oeste (WEEV) parece ser el resultado de la recombinacin viral que contendr, en promedio, 10 mutaciones por
entre un virus tipo Sindbis y una cepa del virus de la en- genoma. El resultado de esta elevada tasa de mutacin
cefalitis equina del este (EEEV) (Hahn et al. 1988). (ii) acompaada de una rpida expansin poblacional es que
Recuperacin de genomas viables a partir de genomas cuando hagamos referencia a un virus nunca nos referire-
parentales debilitados (Lai 1992). La recombinacin ocu- mos a una entidad definida y concreta sino ms bien a una
rre con una alta frecuencia en poliovirus; se han detecta- poblacin altamente heterognea caracterizada por una
do recombinantes despus de la administracin de la va- distribucin de genomas distintos centrados en torno a
cuna oral trivalente, compuesta por virus atenuados de uno mayoritario.
los tres serotipos de poliovirus (Wimmer et al. 1993), y Las poblaciones virales se encuentran entre dos fue-
parece ser una fuerza evolutiva importante causante de la gos. Por un lado tienen que mantener un nivel de variabi-
rpida expansin de los virus de la inmunodeficiencia lidad gentica suficiente como para optimizar su adapta-
humana (Robertson et al. 1995). Resulta significativo cin ante cualquier cambio en el entorno; por otro lado,
comprobar que muchos virus emergentes pertenecen a no deben comprometer su eficacia biolgica en su entor-
grupos donde la recombinacin juega un papel importan- no ms habitual con una superproduccin de mutaciones
te. Sin embargo, la ausencia de recombinacin en virus deletreas en su mayora (como veremos a continuacin),
con alto potencial adaptativo y variabilidad, incluidos los ya que esto llevara a una prdida de eficacia biolgica
Rhabdoviridae como el virus de la estomatitis vesicular por efecto del trinquete de Mller (ver ms adelante) (M-
(VSV), sugiere que la recombinacin no es un requisito
ller 1964, Chao 1990, Duarte et al. 1992). Estudios de
imprescindible para la adaptabilidad y evolucin de los
carcter terico han mostrado que para mantener un m-
virus de RNA.
nimo de nivel informativo en el mensaje gentico codifi-
Sin embargo, el factor ms significativo y que marca
cado en la secuencia de nucletidos, es imprescindible
la diferencia entre los organismos de DNA y los genomas
de RNA, favoreciendo la gran adaptabilidad de los lti- una cierta fidelidad de copia por debajo de la cual se pro-
mos, es su alta tasa de mutacin; entendida como el pro- duce el cruce del denominado umbral de error y la consi-
ceso bioqumico que tiene lugar durante la replicacin guiente prdida de la informacin gentica en un proceso
enzimtica del genoma y por el cual se incorpora un conocido como catstrofe de error (Eigen y Biebricher
nucletido incorrecto a la cadena naciente. Esta tasa ha 1988). Evidencias experimentales (Holland et al. 1990)
sido estimada utilizando diversos mtodos genticos y sugieren que los virus de RNA se encuentran replicando
bioqumicos en un rango de 10-3 a 10-5 substituciones por cerca de su umbral de error y a pesar de la aparicin de
nucletido y ronda de replicacin (s/n/r) (Drake y Holland genomas deletreos, el tamao poblacional elevado ga-
1999). A ttulo informativo, podemos citar valores de rantizar la existencia de un suficiente nmero de geno-
1,510-3 s/n/r para el bacterifago Q, 2,510-4 s/n/r para mas viables para el mantenimiento de la poblacin.
CAPTULO 26: EVOLUCIN EN POBLACIONES EXPERIMENTALES DE VIRUS DE RNA 441
1:1
wt MARM
- +
MARM
t=0 R(0)=
Total-MARM
t=1 MARM
R(1)=
Total-MARM
.
.
.
ln R
dlnR/dt = ln W
t
Figura 1. Esquema de un experimento de competencia entre dos variantes virales, una de las cuales es resistente al AcM I1 (MARM)
y la otra no (wt). El protocolo experimental se describe detalladamente en el texto.
Una aproximacin experimental a la evolucin viral tras que de la hecha en presencia de anticuerpo deducire-
mos la cantidad de virus MARM en la misma. La diferen-
Determinacin de la eficacia biolgica de un clon viral: ex- cia entre ambos recuentos nos dar el nmero de virus wt
perimentos de competencia en la mezcla.
3. Una vez completada la lisis celular en la botella, se
La variacin de las frecuencias de dos alelos, a lo lar- tomar una muestra de la poblacin viral resultante (t = 1)
go de un proceso de competencia entre ambos, nos servi- que se emplear para infectar una nueva botella y tam-
r para estimar la eficacia biolgica relativa de stos. bin para cuantificarla en presencia y ausencia del AcM I1.
Holland et al. (1991) adaptaron este sistema de compe- 4. El paso 3 se repetir un nmero variable de veces.
tencias al caso particular de los ribovirus, midiendo los Hay que hacer notar que con este mtodo se miden
cambios en la proporcin de dos variantes virales, una de diferencias totales en la eficacia de los competidores, in-
los cuales tena un marcador fenotpico que le haca fcil- dependientemente del momento en el ciclo vital del virus
mente distinguible del otro (MARM): la capacidad de cre- en el que aparezcan (entrada en la clula, replicacin,
cer en presencia de concentraciones del anticuerpo encapsidado, estabilidad de las partculas).
monoclonal I1 (AcM I1) que completamente neutraliza- A partir de los recuentos obtenidos a distintos pases
ban a la otra variante (wt). El protocolo seguido est de competencia se procedi de la siguiente manera para
esquematizado en la Figura 1. Brevemente se resume en estimar la eficacia de (por ejemplo) MARM relativa a wt.
los siguientes pasos:
En primer lugar, los datos de frecuencia de MARM en
1. Se mezclan, cuidadosamente, cantidades conocidas cada instante, p(t), se transformaron de acuerdo con la
de ambos competidores en una proporcin lo ms prxi-
p(t )
ma posible a 1:1. Para ello, previamente, se habrn cuan- expresin R(t ) = ln . Para organismos haploides,
tificado ambos competidores. Esta mezcla la considera- 1 p(t )
remos como el tiempo cero de nuestro experimento de la relacin entre R(t) y la eficacia biolgica relativa (W)
competencia. de los competidores en el instante t viene dada por la ecua-
2. Se utilizar la mezcla t = 0 para, en paralelo, infec-
tar una botella que contiene una monocapa de clulas y cin R (t ) = R (0 ) + t ln W . De este modo, el antilogaritmo
cuantificarla en presencia y ausencia del AcM I1. De la de la pendiente de la recta de regresin de R(t) con el
cuantificacin en ausencia de anticuerpo podremos infe- nmero de pase de competencia nos dar una medida de
rir el nmero total de partculas virales en la mezcla, mien- la eficacia de MARM relativa a wt. Ntese que este valor
442 Santiago F. Elena
W * = 1 + ln W ln D .
Consideraciones dinmicas
Eficacia biolgica
tales como Drosophila, que habitualmente se han emplea-
do en investigaciones de la Gentica de Poblaciones. Las
dos diferencias principales son que los virus de RNA se
reproducen asexualmente y que la variabilidad gentica
inicial es nula ya que habitualmente los experimentos se
inician con clones. As pues, la variabilidad tendr que
ser generada de novo a lo largo del experimento.
Como una consecuencia de la asexualidad, dos o ms
mutaciones que confieran cierto efecto beneficioso po-
drn ser incorporadas a la poblacin en evolucin nica-
mente si ambas ocurren en el mismo linaje. Por el contra-
rio, en poblaciones de organismos sexuales, estas muta- MARM R
ciones podrn ocurrir en linajes distintos y sufrir un pro-
ceso de recombinacin que las junte en un nuevo linaje
que se beneficiara del efecto combinado de ambas. Cada
mutacin selectivamente beneficiosa que se vaya a fijar
en una poblacin asexual deber eliminar en su camino
todas aquellas otras mutaciones (deletreas, neutrales o
beneficiosas) que hayan aparecido en otros linajes, aun-
que otras mutaciones puedan ir acumulndose en el linaje
triunfador. Este proceso de eliminacin de variabilidad
gentica en poblaciones asexuales, producido por la subs-
titucin de alelos beneficiosos, se le conoce habitualmen-
te como seleccin peridica.
Debido a la homogeneidad gentica inicial y a los
Nmero de pases por cuello de botella
sucesivos eventos de seleccin peridica, la adaptacin
por seleccin natural depende de la continua produccin Figura 2. Cambios de eficacia asociados a la acumulacin de
de variantes por mutacin. En poblaciones grandes, cual- mutaciones deletreas por efecto del trinquete de Mller en
quier mutacin favorable es, por definicin, rara y con poblaciones experimentales de VSV. Cada lnea representa
una frecuencia 1/N. La seleccin natural es, esencialmen- un experimento independiente realizado con uno de tres
te, un crecimiento diferencial entre poblaciones y por tan- genotipos de VSV que diferan en su eficacia inicial. (Datos
to, al igual que el crecimiento poblacional en s mismo, es recopilados en Elena y Moya 1999).
un proceso intrnsecamente exponencial. Slo cuando el
alelo beneficioso alcance una cierta frecuencia en la po-
blacin afectar de modo apreciable a la eficacia media Algunos resultados experimentales de evolucin viral
de sta. As pues, se esperar que las dinmicas de adap-
tacin en poblaciones asexuales tengan un aspecto esca- Deriva gentica y acumulacin de mutaciones deletreas:
lonado a medida que sucesivos alelos beneficiosos au- el trinquete de Mller
menten su frecuencia por accin de la seleccin natural
(hasta ese momento, cada uno estar efectivamente ocul- Si la tasa de mutacin es grande y el tamao de la
to a nuestra percepcin). No obstante, muchos de estos poblacin pequeo o sufre colapsos peridicos (cuellos
alelos se perdern por accin de la deriva en los primeros de botella genticos), los individuos cuyo genoma se en-
momentos tras su aparicin. cuentra libre de mutaciones son escasos y pueden ser per-
CAPTULO 26: EVOLUCIN EN POBLACIONES EXPERIMENTALES DE VIRUS DE RNA 443
Tabla 1
Efecto de la eficacia inicial en el tamao del cuello de botella requerido para detener el efecto del Trinquete de Mller. Las eficacias
finales fueron medidas despus de someter a la poblacin viral a 20 cuellos de botella consecutivos y del tamao indicado. (Datos de
Novella et al. 1995c). Los valores finales e iniciales se compararon mediante una prueba de la t de Student.
Genotipo VSV Eficacia inicial Tamao de cuello de botella (PFU) Eficacia final P (1-cola)
X 3.05 0.03 5 1.7 0.2 0.001
30 3.0 0.4 0.439
U 1.0 0.2 5 1.3 0.2 0.226
C 0.91 0.03 5 1.2 0.2 0.126
N 0.38 0.01 5 0.55 0.05 0.986
2 0.38 0.01 0.398
Tabla 2
Parmetros describiendo la distribucin de los efectos mutacionales deletreos acumulados despus de 20 pases por cuellos de
botella de tamao 1. La tasa de mutacin deletrea (U) y el efecto deletreo promedio ( s ) se estim asumiendo que la distribucin
de efectos deletreos se ajustaba a una funcin de probabilidad compuesta por un trmino gamma y otro uniforme en el intervalo
(0, 1). (Datos de Elena y Moya 1999).
Genotipo VSV Eficacia media Desviacin tpica Asimetra Aplastamiento U s
X 0.4287 0.2756 1.713 0.564 5.101 1.091 3.149 1.118 -0.002 0.001
C 0.7400 0.2565 -1.409 0.472 1.437 0.918 1.768 0.108 -0.0018 0.0001
R 0.6971 0.2811 -0.227 0.717 -1.613 1.400 2.320 0.106 -0.0016 0.0001
didos simplemente por deriva gentica. En poblaciones das sufridas por el VSV o el MS2 oscilaban entre la total
asexuales esta prdida ser irreversible y el nmero pro- extincin y prdidas menores del 1%, las prdidas sufri-
medio de mutaciones por genoma aumentar con la suce- das por el FMDV fueron, en promedio, mayores, oscilan-
siva prdida de los individuos portadores de los genomas do entre la extincin y el 14%. Tal vez el caso del HIV-1
menos mutados. Esta prdida irreversible y paulatina es sea ms particular, ya que las prdidas promedio siempre
lo que se conoce como el trinquete de Mller (Mller fueron mucho mayores (entre la completa extincin y un
1964). Las condiciones necesarias para la puesta en mar- 89% de prdida) pero con una varianza mucho menor.
cha del trinquete parecen ser comunes en las poblaciones No importa hasta donde se expandiese el tamao de
de ribovirus: grandes oscilaciones en el tamao poblacio- una poblacin viral despus de sufrir un cuello de botella
nal como consecuencia de los procesos de transmisin de de tamao uno, el efecto negativo de la deriva gentica
un nmero limitado de partculas virales entre hospeda- era suficientemente intenso como para reducir la eficacia
dores, grandes tasas de mutacin y, generalmente, repro- biolgica (Duarte et al. 1993). Ahora bien, existe algn
duccin de tipo asexual. Luego, a priori, es de esperar tamao mnimo de cuello de botella que garantice el man-
que el trinquete de Mller juegue algn papel en la evolu- tenimiento de la eficacia biolgica inicial? Novella et al.
cin de estos virus. Chao (1990) proporcion la primera (1995c) hicieron una observacin de gran inters: el ta-
evidencia experimental de la accin del trinquete de M- mao mnimo de cuello de botella necesario para detener
ller en virus de RNA. Observ que al someter al bacteri-
el efecto del trinquete de Mller dependa del genotipo de
fago 6 a una dinmica demogrfica caracterizada por
VSV empleado en los experimentos. Mientras que para
consecutivos cuellos de botella, desde varios miles de in-
un genotipo que inicialmente presentaba una alta eficacia
dividuos a tan slo uno, la eficacia de la poblacin viral
biolgica un tamao de cuello de botella de cinco part-
resultante se redujo en aproximadamente un 22%. Esta
culas virales an produca prdidas significativas de efi-
observacin fue posteriormente extendida al VSV (Elena
et al. 1996) (Figura 2); al virus de la fiebre aftosa (FMDV) cacia, el mismo tamao no tena efecto negativo con
(Escarms et al. 1996); al virus del SIDA (HIV-1) (Yuste genotipos de eficacia unidad o incluso ligeramente
et al. 1999) y al bacterifago MS2 (De la Pea et al. 2000). deletreos. Fue necesario aumentar el tamao del cuello
En general, todos estos datos muestran un patrn comn de botella hasta 30 partculas virales para detener el efec-
de prdidas de eficacia biolgica a igualdad de condicio- to del trinquete de Mller en genotipos de alta eficacia.
nes demogrficas. Pero tanto la magnitud de la prdida Por el contrario, para un clon que de partida mostraba
media como, ms an, la varianza entre las prdidas ob- eficacias bajas o unitarias, incluso un cuello de botella de
servadas en distintas rplicas experimentales, dependa tamao dos fue insuficiente para provocar prdidas de
enormemente del virus estudiado. Mientras que las prdi- eficacia biolgica (Tabla 1).
444 Santiago F. Elena
Propiedades de la distribucin de efectos deletreos mentos entre distintos clones virales evolucion como una
respuesta adaptativa a la acumulacin de mutaciones
Recientemente, Elena y Moya (1999) analizaron to- deletreas. De hecho, la segmentacin del genoma viral
dos los datos de acumulacin de mutaciones obtenidos en no es ms que un caso particular de un problema evoluti-
los experimentos realizados con VSV y que se indicaban vo ms general, el del origen y mantenimiento de la re-
arriba. El objetivo de estos nuevos anlisis era triple; en produccin sexual (Maynard Smith 1978). Se ha demos-
primer lugar estimar el efecto deletreo promedio asocia- trado tericamente que la reproduccin sexual aporta una
do a una mutacin, cmo afecta a la eficacia biolgica ventaja sobre la asexual nicamente cuando las mutacio-
de un virus algo tan frecuente como mutar? En segundo nes deletreas interactan de un modo sinergstico, sto
lugar, estimar la tasa de aparicin de mutaciones delet- es, cuando el efecto conjunto de dos mutaciones deletreas
reas, cul es la probabilidad de que un virus mute para es mayor que la suma de sus efectos por separado. Elena
empeorar? Y en tercer lugar, tener una idea de la distribu- (1999) analiz datos de acumulacin de mutaciones obte-
cin de probabilidad de efectos deletreos, con qu pro- nidos por Escarms et al. (1996) en FMDV con la inten-
babilidad aparecer una mutacin de un determinado efec- cin de inferir la presencia de interacciones sinergsticas
to sobre la eficacia biolgica? Como era de esperar, la entre las mutaciones deletreas acumuladas. Escams et
forma de la distribucin de efectos deletreos dependi al. (1996) no solamente estimaron la eficacia de clones de
del genotipo de VSV examinado. No obstante, se pudo FMDV que haban sido sometidos al efecto del trinquete
observar un patrn comn entre los distintos genotipos: de Mller sino que tambin secuenciaron aproximadamen-
las distribuciones de efectos estaban significativamente te un 40% del genoma de estos clones. As pues, se dispo-
sesgadas hacia mutaciones con efectos pequeos, o dicho na tanto de los datos de eficacia como de los cambios
en otras palabras, los efectos pequeos son mucho ms moleculares responsables de estos cambios de eficacia.
frecuentes que los grandes (Tabla 2). Las distribuciones Los anlisis mostraban que las prdidas de eficacia au-
tambin eran significativamente leptocrticas, o lo que es mentaban linealmente con la cantidad de mutaciones acu-
lo mismo, la mayora de los efectos deletreos son o bien muladas, lo que es un reflejo de la falta de interacciones
prximos a la media de la distribucin o bien muy extre- sinergsticas entre estas mutaciones.
mos, pero se observan muy pocos valores intermedios. La conclusin que se puede sacar de estos trabajos es
La tasa de mutacin deletrea que estimamos a partir de que la segmentacin del genoma de RNA, comn en al-
los datos fue de aproximadamente dos mutaciones por gunos grupos de virus (especialmente de plantas), no es
genoma y ronda de replicacin (Tabla 2), un valor que posible que haya evolucionado nicamente como una res-
coincida muy bien con las estimas de tasa de mutacin puesta a la acumulacin de mutaciones deletreas, sino
genmica total obtenidas a partir de otros mtodos (Drake que hay que tener en cuenta factores adicionales, tales
y Holland 1999). Por ltimo, el efecto deletreo prome- como la seleccin entre unidades coinfectantes (Nee
dio asociado a una mutacin fue pequeo, alrededor del 1989). La falta de una tendencia hacia la existencia de
0,1% (Tabla 2). Como conclusin de este estudio se pue- fuertes sinergismos entre mutaciones deletreas no pare-
de afirmar que las enormes prdidas de eficacia observa- ce ser una peculiaridad de los genomas de RNA, sino que
das eran consecuencia de la acumulacin de muchas mu- parece ser algo ms profundo, propio de la arquitectura
taciones de efecto pequeo. Cules son las implicacio- de los genomas, ya que resultados similares han sido tam-
nes evolutivas de este hallazgo? El influjo que la acumu- bin descritos para Escherichia coli (Elena y Lenski 1997),
lacin de mutaciones tiene en la supervivencia a largo Chlamydomonas moewusii (de Visser et al. 1996),
plazo de una poblacin es mucho ms profundo cuanto Aspergillus niger (de Visser et al. 1997) o plantas supe-
menor sea el efecto deletreo que stas llevan asociado. riores (de Visser y Hoekstra 1998).
Evidentemente, la seleccin natural ser muy eficiente
eliminando mutaciones de efecto grande, pero no lo ser Dinmicas de adaptacin y diversificacin durante experi-
para eliminar aquellas mutaciones que afecten muy poco mentos de evolucin a largo plazo
a la habilidad de un organismo para sobrevivir y reprodu-
cirse, transmitindolas a la siguiente generacin. As pues, La aparicin de mutaciones beneficiosas y el despla-
las mutaciones tienden a acumularse en el genoma de VSV zamiento de un genotipo ancestral por otro portador de
en ausencia de seleccin y reproduccin sexual, cuando alguna mutacin beneficiosa dirige la evolucin a largo
la dinmica demogrfica imperante impone frecuentes plazo de los ribovirus. A pesar del carcter aleatorio de
colapsos poblacionales como consecuencia de los even- las mutaciones, un patrn de evolucin comn ha venido
tos de transmisin entre hospedadores. siendo observado en distintos experimentos realizados con
VSV (Novella et al. 1995b, Elena et al. 1998), FMDV
Aditividad y epistasia entre mutaciones deletreas (Escarms et al. 1999) y 6 (Burch y Chao 1999). Como
se aprecia en la Figura 3a, este patrn se caracteriza por
Los experimentos anteriormente descritos muestran aumentos exponenciales de la eficacia biolgica en pe-
como, en ausencia de seleccin, las mutaciones deletreas rodos relativamente cortos de tiempo (das). No obstan-
deben acumularse en las poblaciones virales, con la con- te, estos aumentos exponenciales no ocurran uniforme-
siguiente prdida de eficacia. Hace algn tiempo, Chao mente a lo largo del tiempo que duraban los experimentos
(1991) propuso que la segmentacin y la mezcla de seg- sino que despus de un perodo inicial de rpido aumen-
CAPTULO 26: EVOLUCIN EN POBLACIONES EXPERIMENTALES DE VIRUS DE RNA 445
(A) (B)
Log-eficacia
Tiempo
Figura 3. Aumentos de eficacia en poblaciones experimentales de VSV sometidas a transmisin de un gran nmero de partculas
virales. El panel (A) muestra la trayectoria log-hiperblica generalmente observada en varios experimentos de evolucin hechos
con distintos virus (Novella et al. 1995b, Elena et al. 1998, Escarms et al. 1999). El panel (B) muestra la explicacin para la forma
hiperblica de las curvas basndose en un modelo de paisajes adaptativos (Wright 1988).
to, siempre segua una deceleracin en la tasa de adapta- replicar en presencia de nuevos frmacos antivirales?
cin para, finalmente, alcanzarse una situacin de equili- Obvia y desgraciadamente, la respuesta a ambas pregun-
brio en la que ya no se observaban ms aumentos en la tas es afirmativa.
eficacia biolgica (Figura 3a): el virus se haba adaptado
perfectamente a la nueva situacin. Una buena descrip- Adaptacin a hospedadores celulares cambiantes
cin matemtica de este proceso es una funcin hiperb-
lica del tiempo en una escala logartmica de eficacias bio- De nuevo, experimentos con VSV dieron algo de luz
lgicas. La razn para esta deceleracin en la velocidad a estas dos cuestiones (Holland et al. 1991, Weaver et al.
de adaptacin es fcilmente entendible en el contexto de 1999, Turner y Elena 2000). Clones de VSV mantenidos
los paisajes adaptativos de Wright (1988) y tiene que ver durante aos en cultivos de fibroblastos de rin de h-
con la disponibilidad de mutaciones beneficiosas, y la mster (clulas BHK) rpidamente se adaptaron a vivir en
magnitud del efecto beneficioso asociado con cada posi- nuevos tipos celulares de muy diversa procedencia, tales
ble mutacin disponible. Al principio del proceso, cuan- como las clulas epiteliales caninas (MDCK), clulas can-
do la poblacin viral se encuentra lejos del ptimo adap- cerosas humanas (HeLa), tejido conectivo de ratn (L929)
tativo (Figura 3b), existen muchas caractersticas fenot- o incluso a clulas no de mamfero, como fueron las del
picas que mejorar y prcticamente cualquier cambio que mosquito Lutzomyia longipalpis (LL-5). Interesantemen-
ocurra provocar un aumento en la eficacia biolgica, te, la adaptacin a estos nuevos ambientes celulares, y el
conduciendo rpidamente a la poblacin hacia el ptimo; consecuente aumento en eficacia biolgica en ellos, no
son lo que podramos definir como mutaciones para ajus- llev asociado un aumento paralelo en la eficacia biol-
tes groseros. A medida que la poblacin se aproxima al gica en el hospedador original BHK, o en ningn hospe-
ptimo adaptativo, mutaciones cada vez ms especficas, dador nuevo alternativo (Figura 4; Turner y Elena 2000).
las que podramos denominar de ajuste fino (Figura 3b), Esta observacin sugiri la existencia de un coste, en tr-
son necesarias y, obviamente, estas mutaciones son ms minos de eficacia biolgica, asociado con la ampliacin
infrecuentes que las primeras (Burch y Chao 1999). Una en el rango de posibles hospedadores (Figura 4a).
vez que la poblacin viral se encuentra perfectamente No obstante, si la evolucin tena lugar en un am-
adaptada a la nueva situacin, no se producirn ms cam- biente fluctuante, en el que la clula hospedadora poda
bios, a no ser, claro est, que ocurra alguna alteracin cambiar con cierta periodicidad entre dos tipos distintos
ambiental que exija un reajuste en el fenotipo viral. posibles, se seleccionaban virus con eficacias biolgicas
Todas las evidencias anteriores sobre la rpida evolu- aumentadas en ambos, como se demostr con el VSV
cin de los ribovirus plantean dos cuestiones importantes (Weaver et al. 1999, Turner y Elena 2000) y con el EEEV
desde el punto de vista epidemiolgico: ser fcil que se (Weaver et al. 1999). Weaver et al. (1999) hicieron evolu-
adapten a nuevos hospedadores?, y podrn adaptarse a cionar clones de VSV y de EEEV en cultivos celulares
446 Santiago F. Elena
(A) (B)
Eficacia en BHK Virus adaptado a HeLa
Eficacia en HeLa Virus adaptado a MDCK
Eficacia en MDCK Virus Adaptado a AFC
Virus Adaptado a AFA
Eficacia biolgica
Eficacia biolgica
Virus ancestral Virus adaptado Virus adaptado HeLa MDCK
a HeLa a MDCK Ambiente donde se mide la eficacia
Figura 4. Adaptacin de VSV a distintos tipos celulares. El panel (A) muestra el coste de la adaptacin a un nuevo tejido en trminos
de la eficacia en el hospedador ancestral. El panel (B) muestra el compromiso al que se llega cuando el virus peridicamente
alterna el tipo de hospedador. Los tratamientos experimentales AFA y AFC se caracterizaron, respectivamente, por presentar
fluctuaciones aleatorias y correlacionadas en el hospedador. (Datos de Turner y Elena 2000).
Figura 5. Adaptacin de VSV a replicar en presencia del -interfern. Ntese el coste que en habilidad replicativa que suponen las
mutaciones que confieren resistencia al -interfern. Cuando el frmaco se elimina el virus replica mucho peor que el virus
sensible al mismo. (Datos de Novella et al. 1996).
que diariamente alternaban entre clulas BHK y C6/36 lucionado a la vez en sendos tipos, mostraban valores ele-
originarias de Aedes albopictus. Ambos virus son vados de eficacia en ambos tipos celulares. Resultados
Arbovirus, lo que significa que emplean insectos como similares fueron obtenidos por Turner y Elena (2000)
vectores de transmisin entre sus hospedadores mamfe- cuando alternaban entre clulas MDCK y HeLa: mientras
ros. As pues, este experimento refleja una propiedad bio- que, como vimos antes, el virus adaptado a cualquiera de
lgica inherente al ciclo vital de estos virus. Al final de su estos dos tipos celulares replicaba pobremente en el otro
experimento, midieron la eficacia biolgica del virus re- (Figura 4b), el virus que evolucion en un medio celular
sultante en BHK y en clulas de mosquito y compararon fluctuante alcanzaba altos valores de eficacia en ambos
estos resultados con los obtenidos para virus que haban tipos celulares (Figura 4b), independientemente de que
evolucionado en un tipo celular nico. Mientras que los las fluctuaciones ocurrieran de un modo aleatorio o de un
virus evolucionados nicamente en un tipo celular mos- modo predecible. Tomados en conjunto, estos resultados
traban una alta eficacia biolgica en ese tipo, pero una indican la falta de un compromiso en el grado de adapta-
muy baja en el tipo alternativo, los virus que haban evo- cin simultnea a ms de un hospedador. Un compromiso
CAPTULO 26: EVOLUCIN EN POBLACIONES EXPERIMENTALES DE VIRUS DE RNA 447
Una poblacin viral residente en un determinado lu- lugar, la rpida evolucin inicial es una consecuencia de
gar estar protegida contra la invasin por una variante una intensa seleccin desencadenada al poner un virus en
externa ms beneficiosa simplemente por su ventaja nu- un ambiente arbitrario y esencialmente nuevo. La poste-
mrica. Si la variante viral invasora se encuentra inicial- rior deceleracin implica que el virus ha alcanzado un
mente en una muy baja frecuencia, es probable que algu- conjunto de soluciones genticas al problema impuesto
na mutacin beneficiosa aparezca en el genotipo ms fre- por este nuevo ambiente y que resulta cada vez ms dif-
cuente, mejorando su eficacia e interfiriendo con el inva- cil de mejorar.
sor, con el potencial resultado final de la eliminacin de
ste. Las dianas fenotpicas de la seleccin natural y las bases
moleculares de la adaptacin
el contexto ecolgico o gentico hace difcil esclarecer la As pues, la especificidad de la adaptacin a un desa-
especificidad de la adaptacin. fo ambiental puede alcanzarse a travs de diversos cam-
bios genticos, que pueden tener diferentes consecuen-
Cmo de reproducible es la adaptacin viral? Paralelismo y cias en su xito ecolgico y evolutivo futuro. Algunas
divergencia entre rplicas experimentales poblaciones podrn, fortuitamente, estar preadaptadas a
futuros desafos, mientras que otras (igualmente adapta-
La evolucin depende de una mezcla de fuerzas alea- das a las condiciones presentes) pueden haber sido con-
torias y deterministas. Algunas veces, los bilogos evolu- denadas a una futura extincin debido a las circunstan-
tivos caemos en la trampa de pensar en estas fuerzas como cias genticas, accidentales, responsables de su actual
en algo independiente, recurriendo a la deriva y la muta- adaptacin. Esta combinacin de fuerzas aleatorias y
cin para explicar la variacin a nivel molecular mientras deterministas es lo que da a la evolucin su carcter ca-
que invocamos a la seleccin natural para explicar las di- prichoso (la falta de correlacin entre el xito pasado y
ferencias fenotpicas. Los incrementos en la eficacia de futuro) pero hasta cierto punto predecible (el ajuste de los
las poblaciones virales que hemos repasado aqu clara- organismos a su ambiente), lo que en conjunto provoca la
mente indican el papel de la seleccin natural, pero estos singularidad de la historia evolutiva.
cambios adaptativos dependan de la generacin de nue-
vas variantes genticas por mutacin (y en evitar su pr-
dida por deriva cuando aparecieron). A pesar de la espe- Agradecimientos
cificidad observada en la adaptacin al ambiente impues-
to, las rplicas de los experimentos (iniciadas a partir del Los trabajos aqu presentados son el resultado de una
mismo antecesor y mantenidas en condiciones idnticas) larga cooperacin con los doctores Andrs Moya, Este-
mostraron cierto grado de divergencia entre ellas que, ban Domingo y John J. Holland, quienes me introdujeron
aunque ciertamente no importantes en su ambiente inme- en este apasionante tema y de quienes todo lo aprend.
diato, podran tener profundas implicaciones si el ambien- Adems, tambin quiero agradecer los buenos comenta-
te cambiase. Por ejemplo, no todas las poblaciones adap- rios e inestimable ayuda de los doctores Rosario Miralles,
tadas a clulas MDCK mostraban el mismo coste Paul E. Turner, Isabel S. Novella, Philip J. Gerrish y Fer-
adaptativo en BHK (Turner y Elena 2000), mientras que nando Gonzlez Candelas. Esta investigacin est ahora
algunas seguan replicando relativamente bien en BHK, siendo sufragada por los proyectos PM97-0060-C02-02
otras mostraban un coste mucho mayor. del MEC y FEDER 1FD1997-2328.
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Lecturas recomendadas
(1) DOMINGO, E., WEBSTER, R. Y HOLLAND, J.J. 1999. Origin and Evolution of Viruses. Academic Press, London. Excelente
libro en el que expertos en distintos grupos de virus repasan las ideas que sobre su evolucin se tienen. A diferencia de otros libros
con objetivos similares, este incluye unos primeros temas generales en los que se introducen conceptos tericos bsicos necesarios
para entender mejor las observaciones que se ilustran en los captulos posteriores.
(2) EWALD, P.W. 1996. Evolution of Infectious Diseases. Oxford University Press, Oxford. El autor propone dar un enfoque evolutivo
al control de las enfermedades infecciosas en el que los virus no sean simplemente considerados como agentes patgenos sino
tambin como especies que luchan por sobrevivir. El autor sugiere que, en lugar de intentar simplemente detener las epidemias, los
cientficos deberan entender como conducir la evolucin de estos microorganismos hacia formas ms benignas. Este es un libro
interesante para profesionales y estudiantes de ciencias de la salud, epidemiologa y biologa evolutiva, pero tambin, por lo claro de
su exposicin, para el lector general.
(3) MORSE, S.S. 1996. Emerging Viruses. Oxford University Press, Oxford. En este libro se presentan los condicionantes ecolgicos
y genticos que justifican porqu estamos asistiendo a la aparicin de nuevos, y cada vez ms virulentos, virus. Al final del libro se
pretenden dar una serie de recomendaciones, basadas en criterios argidos por un bilogo evolucionista, a seguir por las autoridades
para contener la aparicin de estos patgenos.
(4) NOWAK, M.A. y MAY, R.M. 2000. Virus Dynamics. Oxford University Press, Oxford. Texto destinado a aquellos lectores espe-
cialmente interesados en el desarrollo de modelos matemticos para describir las dinmicas poblacionales de los virus. Tambin se
presentan modelos de la interaccin de virus con el sistema inmunitario del hospedador. En algunos momentos recurre a un formu-
lismo matemtico demasiado complejo que llega a obscurecer las ideas biolgicas, generalmente bsicas, subyacentes pero, la
mayor parte del tiempo, es perfectamente accesible para lectores con conocimientos bsicos de clculo diferencial y lgebra matricial.
Captulo 27: EVOLUCIN DE CROMOSOMAS PARSITOS
Todos los sistemas biolgicos son susceptibles de ser invadidos por parsitos. Existe una enorme diversidad de
relaciones parasticas a los niveles inter- e intraespecfico. Este captulo trata uno de los niveles inferiores de para-
sitismo, el intragenmico, que genera toda suerte de conflictos genticos. Es el causado por los cromosomas B,
cromosomas adicionales a los del complemento normal que se han encontrado en muchos organismos. Los cromosomas
B pueden originarse de diversas formas, ya sea derivados de los autosomas o de los cromosomas sexuales en cruza-
mientos intra- o interespecficos. Su evolucin molecular subsiguiente se asemeja a la de los cromosomas sexuales,
ya que implica el silenciamiento gnico, la heterocromatinizacin y la acumulacin de ADN repetitivo y transposones.
La frecuencia de cromosomas B en las poblaciones es el resultado de diversas fuerzas interactuantes, entre las que
destaca su tasa de transmisin y sus efectos sobre la eficacia biolgica del hospedador. Su evolucin a largo plazo es
el resultado de la seleccin sobre el genoma hospedador para eliminar a los Bs o suprimir sus efectos, y sobre la
capacidad de los Bs para escapar de la eliminacin mediante la generacin de nuevas variantes. Puesto que los
cromosomas B interactan con los cromosomas estndar, juegan un papel importante en la evolucin del genoma y
pueden ser tiles para estudiar los procesos evolutivos al nivel molecular. El sistema de cromosomas B del salta-
montes Eyprepocnemis plorans ha iluminado las diferentes etapas del proceso evolutivo de estos cromosomas par-
sitos, aumentando enormemente el nivel de detalle de nuestra comprensin de su papel evolutivo.
Introduccin: los elementos genticos egostas y rante los ltimos aos, ha ido obteniendo cada vez ms
el conflicto gentico apoyo la idea de que la existencia de elementos genticos
egostas y el conflicto que crean puede ser una importan-
El genoma podra considerarse como el resultado de te fuerza en la evolucin de los sistemas genticos,
un mutualismo perfecto entre los genes que lo forman. ampliandose continuamente el grupo de fenmenos que
Pero los genomas pueden albergar tambin una enorme pueden ser considerados como el resultado de conflictos
variedad de elementos genticos cuya principal funcin genticos.
es procurar su propia transmisin y multiplicarse en los Los conflictos genticos pueden ser de dos tipos, de-
genomas y en las poblaciones, generalmente a costa de pendiendo de la localizacin de los elementos genticos
otros genes y a pesar de ser, a menudo, deletreos para el implicados en el mismo. As, podemos encontrar conflic-
organismo. Los genomas eucariticos, por tanto, estn to entre elementos genticos nucleares (es el caso que nos
constituidos no slo por genes cooperadores sino tam- ocupa), o entre elementos genticos nucleares y citopls-
bin por multitud de elementos genticos egostas que micos (para revisin, ver Hurst et al. 1996).
juegan con ventaja durante la transmisin sin obedecer Existen distintos tipos de procesos que permiten a un
las leyes mendelianas de la herencia. Entre stos cabe determinado elemento gentico egosta conseguir una
destacar los transposones, los distorsionadores de la se- mayor representacin en la siguiente generacin, creando
gregacin, muchos factores citoplsmicos y los cromoso- as un conflicto potencial. Entre los conflictos intranu-
mas B. Estos ltimos fueron realmente los primeros ele- cleares, destacaremos los generados por la distorsin de
mentos genticos egostas en ser descubiertos (Wilson la segregacin, los efectos maternos, la transposicin y
1907), pero su naturaleza parastica (stergren 1945) y los cromosomas B.
egosta (Jones 1985) slo fue reconocida muchos aos La reproduccin sexual promueve la generacin de
despus. conflictos genticos porque la asociacin de los alelos de
La invasin de los elementos genticos egostas, y los cada locus es temporal y, dentro de ese proceso, la meiosis
posibles efectos deletreos que ello conlleva, genera el es un momento idneo para la actuacin de un gen o un
contexto para la aparicin, en el genoma hospedador, de cromosoma egosta que promueva su propia transmisin
genes para la resistencia al parsito. Decimos entonces asegurndose una mayor presencia en los gametos produ-
que ha surgido un conflicto gentico intragenmico. cidos por los individuos heterocigotos. A esta mayor tasa
En principio, cualquier sistema gentico puede ser in- de transmisin se le llama, en general, distorsin de la
vadido por elementos genticos egostas, por lo que, du- segregacin y, cuando la causa es claramente meitica se
454 Juan Pedro M. Camacho
Figura 1. Neuroblasto de embrin de Eyprepocnemis plorans en metafase mittica, sometido a la tcnica de bandeo C. Obsr-
vese la tincin diferencial del cromosoma B2.
le denomina impulso meitico, y ha sido observado en P o el retrotransposn gypsy de Drosophila (ver Zeyl
muchas especies. y Bell 1996). Un proceso relacionado con la transposi-
La segregacin desigual puede ocurrir porque el ele- cin (insercin no allica) es el homing (insercin al-
mento gentico egosta inhabilita los gametos portadores lica) llevado a cabo por intrones mviles e intenas por el
de su alternativa allica, tal como se ha demostrado en los que insertan una copia de s mismos en alelos homlogos
sistemas mejor estudiados: Segregation distorter (SD) que carecen de stos (Edgell et al. 1996).
en Drosophila melanogaster, y el locus t en Mus La existencia de elementos genticos egostas no slo
musculus. Otra posibilidad es promover una conversin constituye un ejemplo de cmo la seleccin puede favo-
gnica sesgada a favor de dicho elemento (ver Hurst et al. recer a determinados elementos genticos (seleccin a
1992). nivel de gen) aunque sean deletreos sobre los individuos
La manipulacin del proceso meitico es tambin una portadores, sino que adems su presencia y el conflicto
de las estrategias utilizadas por otro tipo de elemento que crean podra explicar cuestiones fundamentales tales
gentico egosta, los cromosomas B, presentes en muchas como el tamao del genoma y la estructura cromosmica,
especies de animales y plantas. En realidad pueden mos- as como el origen de la diploida, el sexo y la recombina-
trar inestabilidad tanto mittica como meitica, acumu- cin, el determinismo y la proporcin sexual e incluso la
lndose antes de la meiosis, durante o despus de la mis- herencia uniparental y algunos casos de especiacin. No
ma (Jones 1991). Suponen una carga para el genoma obstante, an estamos bastante lejos de conocer la impor-
hospedador y se ha demostrado en algunos casos, como tancia cuantitativa que los elementos genticos egostas y
veremos despus, un control gentico sobre su acumula- el conflicto intracelular tienen en el cambio evolutivo. A
cin en varias especies de animales y plantas. continuacin veremos el caso de un elemento gentico
Un gen podra tambin adquirir ventaja eliminando egosta, los cromosomas B del saltamontes Eyprepocne-
durante la embriognesis la descendencia de hembras he- mis plorans, que ha iluminado con gran precisin los ava-
terocigticas que carezcan del elemento egosta a travs tares evolutivos, a largo plazo, por los que discurren estos
de un efecto materno. Un caso bien conocido es el del cromosomas.
factor Medea en el escarabajo Tribolium castaneum.
Existen secuencias de ADN, los llamados transposo-
nes, que son capaces de replicarse e insertarse en distin- Cromosomas B: definicin y naturaleza
tas localizaciones del genoma hospedador, el cual puede,
a su vez, responder a los mismos regulando dicha activi- Los cromosomas B, tambin denominados cromoso-
dad transposicional, tal como ocurre para los elementos mas supernumerarios o accesorios, son cromosomas adi-
CAPTULO 27: EVOLUCIN DE CROMOSOMAS PARSITOS 455
cionales cuya presencia en el genoma es totalmente pres- repetitivo presentes tanto en los cromosomas A como en
cindible y que no recombinan con los cromosomas A, por los B. Por ejemplo, todas las secuencias de ADN repetiti-
lo que puede decirse que siguen su propio camino evolu- vo aisladas por microdiseccin del cromosoma B de la
tivo. Adems, y esta es la caracterstica que les hace egos- planta compuesta Crepis capillaris estn tambin presen-
tas, los cromosomas B muestran comportamientos mit- tes en los cromosomas A, aunque no ha sido posible iden-
ticos y/o meiticos irregulares que suelen constituir la base tificar qu cromosoma fue el ancestral del B (Jamilena et
de su acumulacin en la lnea germinal determinando al. 1994, 1995). Esto s ha sido posible en el caso del
modos de herencia no mendelianos que implican tasas de cromosoma B2 del saltamontes E. plorans, donde la orde-
transmisin superiores a la de los cromosomas normales nacin de dos secuencias de ADN (un repetitivo de 180
(0.5). La Fig. 1 muestra, a modo de ejemplo, un cromoso- pb y ADN ribosmico) respecto al centrmero slo coin-
ma B en el saltamontes E. plorans, un cromosoma B he- cide con la del cromosoma X (Lpez-Len et al. 1994),
terocromtico que se encuentra en algunos individuos pero por lo que cabe pensar que, en esta especie, los
no en otros de una misma poblacin, por lo que est claro cromosomas B derivan de la regin paracentromrica del
que su presencia no es necesaria para el normal desarro- X y la posterior amplificacin de los dos tipos de secuen-
llo de estos individuos. cia all contenidos.
La mayora de los cromosomas B son heterocromti- En los ltimos aos, sin embargo, est cobrando fuer-
cos y contienen principalmente ADN repetitivo, lo que za una segunda hiptesis sobre el origen de los cromoso-
sugiere que son elementos genticamente inertes. Ade- mas B, concretamente que algunos cromosomas B podran
ms, cuando se inyecta uridina tritiada a organismos vi- haber derivado de los cromosomas A de especies afines
vos con Bs, sta se incorpora en los cromosomas A pero como resultado de hibridacin interespecfica (Sapre y
no en los B, lo que indica que los cromosomas B no son Deshpande 1987). La existencia de secuencias de ADN
transcripcionalmente activos (Fox et al. 1974; Ishak et al. especficas de los cromosomas B de una especie, que se
1991). encuentran en una especie afn, proporciona la mejor evi-
Sin embargo, existen algunos cromosomas B que dencia en favor de esta hiptesis. Este podra ser el caso
muestran actividad transcripcional en el estado plumoso de los Bs de la planta astercea Brachycome dichromoso-
en la rana Leiopelma hochstetteri (Green 1988) o en el matica (John et al. 1991) y de la avispa Nasonia vitripen-
estado politnico en el mosquito Simulium juxtacrenobium nis (Eickbush et al. 1992).
(Brockhouse et al. 1989). En otros casos se ha demostra- Una posible evidencia directa del origen de algunos
do que los cromosomas B son portadores de genes ribo- cromosomas B mediante hibridacin interespecfica se ha
smicos (para revisin, ver Green 1990, Beukeboom 1994 obtenido recientemente en el pez ginogentico Poecilia
y Jones 1995), aunque estn casi siempre inactivos, e in- formosa, una especie hbrida entre P. mexicana y P. lati-
cluso existe un cromosoma B portador de un gen que con- pinna de la que slo existen hembras cuya reproduccin
fiere resistencia a un antibitico (pisatina), producido por necesita de la inseminacin por un macho de una de las
la planta hospedadora, en el hongo Nectria haematococ- especies parentales, tras de lo cual los genes paternos son
ca, favoreciendo as su patogenicidad (Miao et al. generalmente eliminados (Dawley 1989). En cruces de
1991a,b). Esto indica que no todos los cromosomas B son laboratorio entre individuos de P. formosa y machos de
genticamente inactivos. una cepa de color negro, ambos carentes de cromosomas
Los primeros anlisis realizados durante los aos se- B, se obtuvieron algunos descendientes (frecuencia 10-3)
tenta y ochenta demostraron que los cromosomas B con- con manchas negras debido a la existencia de genes de
tienen ADN esencialmente similar al de los cromosomas pigmentacin, localizados en cromosomas B originados
A (para revisin, ver Jones y Rees 1982). Las investiga- de novo, procedentes de la especie parental (Schartl y col.
ciones de los noventa han permitido aislar, clonar y 1995). Igualmente, Perfectti y Werren (2001) han obser-
secuenciar numerosos ADNs repetitivos localizados en vado el origen de novo de un cromosoma supernumerario
los cromosomas B de varias especies; algunos de estos en cruzamientos experimentales entre dos especies de
ADNs repetitivos son especficos de los Bs mientras que avispas del gnero Nasonia.
otros son compartidos con los cromosomas A.
Evolucin molecular
Origen
En el momento de su origen, es de esperar que los
La teora ms ampliamente aceptada sostiene que los cromosomas B compartan suficiente homologa estructu-
cromosomas B se originan a partir de los A (Jones y Rees ral y de secuencia con el cromosoma progenitor como para
1982). Bajo este prisma, podramos considerar el origen aparearse y recombinar con l, sobre todo en el caso de
de los Bs como un simple subproducto de la evolucin Bs originados intraespecficamente. Sin embargo, su evo-
del cariotipo estndar: por ejemplo, los Bs podran deri- lucin y diferenciacin independientes a travs de proce-
var de cromosomas A polismicos, de fragmentos cntri- sos anlogos al trinquete de Muller (acumulacin irrever-
cos resultantes de fusiones cntricas entre cromosomas sible de mutaciones deletreas en ausencia de recombina-
A, o de la amplificacin de la regin paracentromrica de cin) requieren su aislamiento gentico en el ncleo
un A fragmentado. La mejor evidencia del origen de los (Green 1990; Beukeboom 1994). De ah se deduce que
Bs a partir de los As es la existencia de familias de ADN los Bs recin originados deben tener alguna predisposi-
456 Juan Pedro M. Camacho
cin para sufrir la rpida modificacin estructural reque- que cromosomas B menos virulentos. Las condiciones
rida para que falle la sinapsis con el cromosoma A proge- ambientales de cada poblacin particular juegan un papel
nitor. Aunque los mecanismos causantes son desconoci- determinante de la tolerancia a los Bs, por lo que suele
dos, los fenmenos de polisoma (presencia de algn cro- admitirse que los cromosomas parsitos, como los parsi-
mosoma estndar extra) descritos en algunas especies de tos de otros niveles, son ms frecuentes en las poblacio-
saltamontes (Peters 1981, Talavera et al. 1990) son parti- nes que se enfrentan a ambientes benignos. La seleccin
cularmente sugerentes. Estos cromosomas A adicionales, intragenmica deriva de la existencia de distorsin de la
que estn restringidos a la lnea germinal y no son here- segregacin a favor de los cromosomas B (su denomina-
dados, se generan de novo cada generacin a partir de los da acumulacin). Diferencias en la intensidad de la acu-
autosomas mediante no-disyuncin. Adems son hetero- mulacin del B entre poblaciones podran explicar, en
picnticos y no se aparean con el cromosoma A original. parte, las diferencias en la frecuencia de estos cromoso-
La ocurrencia de posibles mutaciones cromosmicas o de mas. La deriva gentica acta sobre las poblaciones de
algn mecanismo celular capaz de causar la heterocroma- tamao finito, y ser ms importante en organismos que
tinizacin rpida de los elementos extra, podra ser bsica constituyen poblaciones pequeas. Finalmente, los facto-
para la diferenciacin de los cromosomas B. En contras- res histricos estn relacionados con el momento evoluti-
te, un fragmento cromosmico de origen interespecfico vo en que se encuentra el polimorfismo. La frecuencia de
sera lo suficientemente diferente de su nuevo comple- un B en una poblacin puede ser alta porque se encuentra
mento cromosmico que sera propenso a evolucionar al final de la etapa invasiva, y en otra puede ser baja por-
fcilmente en un cromosoma B. que est comenzando la invasin o porque est prximo a
Tras su aislamiento sinptico, los cromosomas neo-B la desaparicin. Frecuentemente, los cuatro tipos de fac-
seguirn una evolucin molecular sujeta a los mismos pro- tores inciden simultneamente y es muy difcil evaluar la
cesos que actan sobre los cromosomas sin recombina- importancia relativa de cada uno de ellos an a pesar de
cin (Charlesworth 1978), convergiendo as hacia la de- estudios intensivos.
generacin cromosmica, como resultado de los proce- El nmero mximo de Bs que las especies son capa-
sos que actan sobre ellos (Green 1990). Por ello, los cro- ces de tolerar, medido por el nmero mximo de Bs en-
mosomas B terminan siendo una especie de cementerio o contrados en individuos adultos, es muy variado, aunque
chatarrera de secuencias de ADN repetitivo, ADN ribo- depende de la intensidad de los cuatro tipos de factores
smico, transposones y otros elementos genmicos (ver mencionados en el prrafo anterior. Es fcil comprender
detalles en Camacho et al. 2000). que en el maz se hayan encontrado plantas con 34 Bs (lo
que supone un incremento del 155% en la cantidad de
ADN) (Jones y Rees 1982) puesto que es una planta cul-
Frecuencia
tivada y las condiciones de cultivo son indudablemente
Los cromosomas B son un fenmeno muy frecuente. ms benignas que las de la naturaleza. En plantas salva-
La presencia de cromosomas B se ha descrito en ms de jes, como por ejemplo Lolium peremne (Jones y Rees
1300 especies de plantas, en casi 500 especies de anima- 1982) y Brachycome dichromosomatica (Carter 1978), sin
les (para revisin, ver Jones y Rees 1982, Jones y Puertas embargo, no se han encontrado individuos con ms de
1993 y Jones 1995) y en varias especies de hongos (Mills tres Bs. En el saltamontes E. plorans, igualmente, es muy
y McCluskey 1990; Miao et al. 1991a,b; Tzeng et al. 1992; raro encontrar individuos con ms de tres Bs en las pobla-
Geiser et al. 1996). Son predominantemente frecuentes ciones naturales.
en ciertos grupos taxonmicos debido, probablemente, a
la intensidad con que cada grupo se ha estudiado y a la
Efectos
facilidad tcnica de cada material. No es sorprendente,
por tanto, que se hayan descrito frecuentemente en Existen numerosas evidencias de que los cromosomas
Gramneas, Liliceas y Ortpteros, donde se unen ambas B pueden afectar, tanto en plantas como en animales, a
condiciones. De hecho, el descubrimiento de los Bs en multitud de procesos celulares y fisiolgicos. Los efectos
hongos slo ha sido posible tras el desarrollo de la tcni- raramente son apreciables en el fenotipo externo, a ex-
ca de electroforesis de campo pulstil para el cariotipado cepcin de la planta Haplopappus gracilis, donde la pre-
de estos organismos. Por tanto, es probable que la mayo- sencia de un B cambia el color de los aquenios (Jackson y
ra de las especies posean cromosomas B si se analizaran Newmark 1960) y el maz, donde las plantas con B mues-
con la suficiente intensidad. tran las hojas rayadas (Staub 1987).
La frecuencia de un cromosoma B en poblaciones na- En la mayora de los casos, sin embargo, los cromoso-
turales depende de la interaccin de un conjunto de facto- mas B no producen efecto alguno sobre los caracteres
res direccionales (seleccin fenotpica e intragenmica), exofenotpicos. Por ejemplo, en el saltamontes E. plorans,
dispersivos (deriva gentica) y contingentes (historia del la presencia de cromosomas B no afecta a caracteres como
polimorfismo). La seleccin fenotpica acta a travs de el tamao corporal o la condicin somtica basada en el
los efectos deletreos de los cromosomas B sobre los in- peso (Martn-Alganza et al. 1997). Frecuentemente, sin
dividuos portadores. Ello puede producir, en el genoma embargo, los cromosomas B afectan negativamente a ca-
hospedador, adaptaciones que proporcionan una mayor racteres relacionados con la eficacia biolgica, tales
tolerancia a la presencia de los cromosomas B, a la vez como el vigor, la fertilidad y la fecundidad. Estos efectos
CAPTULO 27: EVOLUCIN DE CROMOSOMAS PARSITOS 457
negativos sobre caracteres relacionados con la eficacia meiosis femenina de varias especies de plantas y anima-
biolgica de los individuos portadores sugieren la natura- les, y se basa en la produccin de slo un vulo a partir de
leza parastica de los cromosomas B. cada oogonia; el B migra preferentemente al oocito se-
Los efectos de los B pueden derivar simplemente de cundario en vez de al primer corpsculo polar. En el sal-
su presencia, como es el caso de los Bs de la planta lilicea tamontes Myrmeleotettix maculatus, la asimetra del
Scilla autumnalis que influyen en la expresin de un gen oocito primario determina que la probabilidad de que el
de los A que codifica para esterasas: las plantas con B B quede alojado en el polo que constituir el oocito se-
expresan el gen E-1 que no est activo en las plantas sin B cundario sea mayor que la de que quede en el del primer
(Ruiz-Rejn et al. 1980; Oliver et al. 1982). corpsculo polar; de ah la tasa de transmisin del B ma-
En otros casos, los efectos de los Bs pueden ser yor de 0.5 (Hewitt 1976).
adscribibles directamente a los productos de genes pre- La acumulacin post-meitica es frecuente en plan-
sentes en ellos. Es el caso de los genes para la resistencia tas, donde la formacin del grano de polen implica dos
a la roya (enfermedad causada por un hongo) presentes divisiones mitticas post-meiticas que dan lugar a los
en los Bs de Avena sativa (Dherawattana y Sadanaga ncleos generativo y vegetativo; la no-disyuncin del B
1973) y los genes para resistencia a antibiticos en los Bs en esas mitosis y la migracin preferencial de las dos
del hongo Nectria haematococca (Miao et al. 1991a,b). cromtidas B al ncleo generativo son los fenmenos res-
Un efecto descrito en muchos casos es sobre la fre- ponsables de la acumulacin del B.
cuencia de quiasmas de los cromosomas A y, por ende, la Un ejemplo de acumulacin ameitica de un B en ani-
frecuencia de recombinacin del hospedador. En la ma- males se ha descrito en la avispa Nasonia vitripennis
yora de los casos, la presencia de los cromosomas B est (Werren 1991): el B presente en los espermatozoides cau-
asociada con un incremento en la frecuencia de quiasmas, sa la condensacin y prdida de los cromosomas paternos
aunque se han descrito tambin casos de disminucin y que le acompaan, determinando as que un zigoto
de ausencia de efecto (ver Jones y Rees 1982; Bell y Burt diploide, que estaba destinado a ser hembra, pase a ser
1990). En base a estos efectos, los cromosomas B se in- haploide y, por tanto, macho portador del B. Se consi-
terpretaron tradicionalmente como un fenmeno guen as tasas de transmisin cercanas a 1 y, por ello, este
adaptativo, porque el incremento en variabilidad gentica B es considerado uno de los ms egostas.
capacitara a la poblacin para evolucionar ms rpido Algunos cromosomas B muestran varios mecanismos
(John y Hewitt 1965; Hewitt y John 1967). Esta hiptesis de acumulacin. Por ejemplo, el cromosoma B de L.
ha sido fuertemente criticada por Bell y Burt (1990) por- migratoria muestra acumulacin premeitica en los ma-
que implica que los parsitos (los Bs) son seleccionados chos y meitica en las hembras (Pardo et al. 1994).
por sus efectos favorables sobre el hospedador, y porque Pero no todos los cromosomas B muestran acumula-
ello implica la accin de la seleccin de grupo. Estos au- cin. Es el caso de los descritos en las plantas Poa alpina,
tores propusieron, en cambio, que los cromosomas B, Poa trivialis, Centaurea scabiosa, Ranunculus acris,
como parsitos verticales de la lnea germinal, inducen Allium schoenoprasum y Guizotia scabra y el saltamon-
una respuesta adaptativa en el genoma hospedador carac- tes E. plorans (ver referencias en Camacho et al. 2000).
terizada por el incremento en el nmero de quiasmas y, Como veremos despus, los cromosomas B sin acumula-
por tanto, en la variabilidad gentica de su descendencia, cin pudieron haberla tenido anteriormente y la han per-
alguna de la cual puede ser ms resistente al parsito. dido como consecuencia de su coevolucin (ver Captulo
Recientemente hemos obtenido evidencias a favor de esta 12) con los cromosomas A.
teora (denominada de la recombinacin inducible), y de
la variacin temporal de este efecto dependiente del esta-
Dinmica de poblaciones
do evolutivo del polimorfismo en cada poblacin, ya que
el incremento en recombinacin es tanto mayor cuanta Los dos modelos clsicos sobre la evolucin de los
ms acumulacin tiene el cromosoma B (Camacho et al., cromosomas B son esencialmente estticos. Tanto el mo-
en preparacin). delo parastico (stergren 1945; tambin denominado
egosta; Jones 1985; Shaw y Hewitt 1990) como el mode-
lo hetertico (White 1973), asumen que la frecuencia de
Transmisin
los cromosomas B est en equilibrio en las poblaciones
Frecuentemente, los cromosomas B muestran tasas de actuales. Se diferencian en las fuerzas que consiguen ese
transmisin netamente superiores a 0.5, es decir, poseen equilibrio. Segn el modelo egosta, el equilibrio es el
acumulacin (ver Jones 1991). La acumulacin puede te- resultado de la accin de la acumulacin del B (que afec-
ner lugar antes de la meiosis, durante o despus de sta. ta positivamente a su frecuencia) y de sus efectos perjudi-
Un mecanismo pre-meitico es la acumulacin derivada ciales sobre la eficacia biolgica de los individuos porta-
de la inestabilidad mittica de los Bs durante el desarro- dores (que afectan negativamente a la frecuencia del B).
llo de la lnea germinal masculina en la langosta Locusta El modelo hetertico, sin embargo, supone que el equili-
migratoria: en las mitosis embrionarias, el B sufre no- brio es el resultado del efecto beneficioso de los Bs (que
disyuncin y las clulas resultantes con ms Bs pasan a carecen de acumulacin) sobre la eficacia biolgica de
formar parte preferencialmente de la lnea germinal. La los individuos portadores, cuando estn en bajo nmero,
acumulacin meitica se ha descrito para el caso de la y de su efecto negativo cuando estn en nmeros eleva-
458 Juan Pedro M. Camacho
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Lecturas recomendadas
(1) CAMACHO, J.P.M., SHARBEL, T.F. y BEUKEBOOM, L.W. 2000. B chromosome evolution. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B 355:
163-178. La revisin ms reciente sobre la evolucin de los cromosomas B, con especial nfasis en la evolucin de los cromosomas
parasticos a largo plazo, cuyo paradigma es el sistema de cromosomas B del saltamontes Eyprepocnemis plorans.
(2) JONES, R.N. 1995. Tansley review no. 85: B chromosomes in plants. New Phytol. 131: 411-434. Puesta al da de los sistemas de
cromosomas B descritos en plantas, hasta 1995. Se revisan en profundidad todos los aspectos relevantes para estos cromosomas,
relativos a su naturaleza, herencia y evolucin.
(3) JONES, R.N. y PUERTAS, M.J. 1993. The Bchromosomes of rye (Secale cereale L.). En K.K. Dhir y T.S. Sareen (eds.): Frontiers
in Plant Science Research. Pp.: 81-112.: Bhagwati Enterprises, Delhi. Revisin actualizada de uno de los sistemas de cromosomas
B ms estudiados: el del centeno. Para introducirse en este sistema, nada mejor que comenzar leyendo esta completa monografa.
(4) JONES, R.N. y REES, H. 1982. B chromosomes. Academic Press, New York. Este libro constituye la lectura bsica obligada para
conocer los cromosomas B. Es la obra ms completa, escrita hasta la fecha, y constituye el manual de referencia para todos los
investigadores interesados en el estudio de los cromosomas B.
(5) SHAW, M.W. y HEWITT, G.M. 1990. B chromosomes, selfish DNA and theoretical models: where next? En D. FUTUYMA y J.
ANTONOVICS (eds.): Oxford Surveys in Evolutionary Biology, Vol.7. Pp.: 197-223. Oxford University Press. Este artculo incluye
una de las mejores y ms profundas discusiones sobre la dinmica de poblaciones, origen y evolucin de los cromosomas B. Su
lectura es muy enriquecedora en ideas y sumamente esclarecedora en conceptos.
Captulo 28: SELECCIN SEXUAL VERSUS SELECCIN NATURAL:
EL EJEMPLO DE LA COLA DE LA GOLONDRINA
Jos Javier Cuervo
ESTACIN EXPERIMENTAL DE ZONAS RIDAS. CONSEJO SUPERIOR DE INVESTIGACIONES CIENTFICAS.
General Segura 1, E-04001 Almera, Espaa. E-mail: jcuervo@eeza.csic.es
El desarrollo exagerado de algunos caracteres puede ser debido a la seleccin sexual, a la seleccin natural o a
ambos procesos actuando en la misma direccin. En el caso de las rectrices (plumas grandes de la cola de las aves)
externas alargadas de los machos de golondrina comn (Hirundo rustica) no est claro cual es el proceso evolutivo
implicado. Si la seleccin sexual favoreciese las colas de mayor longitud, las rectrices externas podran ser ms
largas que el ptimo segn la seleccin natural. Esto parece ser as, ya que las hembras prefieren emparejarse con
machos de colas largas y la longitud de la cola est directamente relacionada con su coste aerodinmico. Tambin se
ha propuesto que la porcin apical de las rectrices externas sirve para aumentar la sustentacin cuando se realiza un
giro, por lo que estas plumas podran haberse alargado como consecuencia de la seleccin natural. Sin embargo,
queda por determinar qu relacin existe entre la longitud de la pluma y su funcin aerodinmica. Uno de los
mtodos ms eficaces para comprobar qu factores han influido en el alargamiento de la cola de las golondrinas es
manipular experimentalmente su longitud, acortando la parte apical de las plumas en 10 mm o menos. Sera aconse-
jable medir la capacidad de vuelo de cada individuo antes y despus de la manipulacin.
Figura 1. Cola de macho de golondrina. Segn la teora aerodinmica, la resistencia que produce la cola es proporcional a su rea,
pero la sustentacin depende slo de su anchura mxima continua. La mxima sustentacin para una cierta resistencia se
consigue con una cola que tiene forma triangular cuando se extiende 120. Las partes apicales de las rectrices externas, que se
encuentran fuera de dicho tringulo, aumentan la resistencia sin proporcionar sustentacin, incrementando por tanto los costes
de vuelo.
toda la zona templada del hemisferio norte. Pueden dis- dos semanas exclusivamente por la hembra y el nmero
tinguirse seis subespecies que presentan pequeas varia- de puestas por estacin reproductora vara entre una y tres,
ciones morfolgicas, pero vamos a referirnos principal- dependiendo de la latitud, siendo mayor el nmero de
mente a la subespecie que se reproduce en Europa (H. r. puestas en el sur. La estancia de los pollos en el nido dura
rustica). El dimorfismo sexual es pequeo a excepcin aproximadamente tres semanas y a su alimentacin con-
de las rectrices externas que son considerablemente ms tribuyen tanto machos como hembras. El alimento de las
largas en los machos que en las hembras. A su vez, las golondrinas est constituido por insectos, fundamental-
rectrices externas de las hembras son ms largas que las mente dpteros e himenpteros, que son capturados en
de los juveniles de ambos sexos. Al ser las rectrices exter- vuelo. El tipo de dieta explica la gran importancia que el
nas notablemente ms largas que las centrales, la cola de vuelo y los caracteres morfolgicos de los que ste de-
las golondrinas muestra una caracterstica forma ahorqui- pende tienen para esta especie.
llada. Existen diferencias apreciables entre las distintas
poblaciones de golondrinas europeas, siendo los indivi-
duos de poblaciones ms norteas generalmente ms gran- Breves nociones de aerodinmica
des y con un dimorfismo sexual ms acusado en la longi-
tud de las rectrices externas. En las poblaciones del sur de Aunque se han propuesto varios modelos aerodin-
la Pennsula Ibrica el peso medio aproximado es de 18 g, micos para explicar el vuelo de las aves (por ejemplo
la longitud de las alas 120 mm, la longitud de las rectrices Pennycuick (1989)), la mayor parte de ellos no han teni-
internas 43 mm y la longitud de las rectrices externas do en cuenta la funcin de la cola (para una excepcin
100 mm en los machos y 84 mm en las hembras. ver Thomas (1996)). Me centrar, por tanto, en explicar
Las primeras golondrinas llegan a sus lugares de re- la importancia aerodinmica de la cola. Cuando un ave
produccin en Europa entre febrero y abril, dependiendo se encuentra en vuelo, su cola experimenta una serie de
de la latitud, despus de haber pasado el invierno en el fuerzas debidas a la viscosidad y a los cambios de pre-
frica subsahariana, donde han realizado su nica muda sin del aire que la circundan. Estas fuerzas pueden divi-
anual. La reproduccin se efecta de forma colonial o dirse en fuerzas de sustentacin, que son fuerzas perpen-
semicolonial y casi siempre asociada a construcciones diculares a la direccin del flujo de aire, que tendern a
humanas. Generalmente el nmero de machos en una po- mantener el ave en el aire, y fuerzas de resistencia o arras-
blacin sobrepasa al de hembras y el sistema social de tre, que son fuerzas de la misma direccin y sentido que
emparejamiento es mongamo, aunque se han registrado el flujo de aire y suponen un coste aerodinmico. Cuanto
algunos casos de poliginia. Los nidos se construyen con mayor sea la sustentacin y menor la resistencia, menor
barro y fragmentos vegetales, formando una copa, y los ser la potencia que el ave necesite para volar y, por tan-
dos sexos contribuyen a su construccin. La puesta cons- to, menor el gasto energtico. Segn recientes modelos
ta normalmente de 4-6 huevos que son incubados durante aerodinmicos (Thomas 1993, Thomas y Balmford 1995),
CAPTULO 28: SELECCIN SEXUAL VERSUS SELECCIN NATURAL: EL EJEMPLO DE LA COLA DE LA GOLONDRINA 465
la resistencia que produce la cola de un ave cuando sta lastre durante el vuelo, creando resistencia sin proporcio-
se encuentra en vuelo es proporcional al rea de esa cola, nar sustentacin. Segn la hiptesis de la seleccin sexual,
pero la sustentacin depende slo de su anchura mxima las plumas externas de la cola de los machos seran ms
continua. Esto quiere decir que la mxima sustentacin largas que el ptimo segn la seleccin natural porque
para una cierta resistencia se produce cuando la cola ex- habra una seleccin sexual direccional a favor de rectrices
tendida tiene forma triangular, y cuando una cola de esas externas ms largas. Las hembras preferiran emparejarse
caractersticas se repliega, presenta una forma de horqui- con machos de colas ms largas y stos tendran un ma-
lla (Fig. 1). Para conseguir esta forma ptima es necesa- yor xito de emparejamiento que se traducira en un ma-
rio que las rectrices externas tengan una longitud un poco yor xito reproductor. Las ventajas que obtienen las hem-
ms del doble que la longitud de las rectrices centrales y bras al emparejarse con machos de cola ms larga pueden
se consigue cuando la cola se abre unos 120. Cualquier ser directas, ya que existe una relacin inversa entre lon-
aumento de la longitud de las rectrices externas que ex- gitud de la cola de los machos y su carga parasitaria, o
ceda esta proporcin ptima de dos sobrepasar el punto indirectas, ya que los machos de cola ms larga pueden
de anchura mxima continua, aumentando la resistencia transmitir a su descendencia mayor resistencia a los par-
de la cola sin aumentar la sustentacin y, por tanto, incre- sitos (para una revisin amplia de los beneficios de la elec-
mentando los costes de vuelo. cin de pareja en la golondrina ver Mller (1994)). Por
Estas consideraciones no explicaran por s solas la tanto, las rectrices externas seran caracteres sexuales se-
necesidad de la cola para el vuelo de las aves. De hecho, cundarios cuyo coste aerodinmico vendra compensado
si un ave estuviese seleccionada para conseguir la mxi- por los beneficios de la seleccin sexual. Para demostrar
ma sustentacin para cierta resistencia y volara siempre la importancia de la seleccin sexual en la morfologa de
en lnea recta y a una sola velocidad, entonces no necesi- estas plumas habra que comprobar (1) que las hembras
tara tener cola, ya que esa mxima proporcin se consi- prefieren emparejarse con machos de colas ms largas,
gue con las alas. Evidentemente el vuelo no es algo tan (2) que las colas ms largas suponen un coste para los
simple y la cola de las aves tiene una gran importancia, individuos que las portan y (3) que las colas ms cortas
pudindose destacar dos funciones aerodinmicas princi- confieren ventajas desde el punto de vista de la seleccin
pales (Thomas y Balmford 1995). Por un lado, la cola natural.
puede contribuir de una manera importante a la sustenta- En primer lugar se comprob que exista una prefe-
cin total. Para una cierta velocidad, las alas slo pueden rencia de las hembras a emparejarse con machos de cola
generar una cierta cantidad mxima de sustentacin, y la ms larga. Para ello se manipularon experimentalmente
cantidad mxima de sustentacin que un ave puede gene- las rectrices externas aumentando o disminuyendo su lon-
rar es muy importante para una serie de movimientos y gitud en 20 mm. y se comprob que exista un claro efec-
maniobras que el ave debe efectuar, como por ejemplo la to de la manipulacin en el tiempo que los machos tarda-
aceleracin durante el despegue, los giros o la velocidad ban en emparejarse y en su xito de emparejamiento (M-
mnima de vuelo. Por otro lado, la cola ayuda a mantener ller 1988). Tambin se ha comprobado que la manipula-
la estabilidad y a controlar el ngulo de ataque de las alas, cin de la longitud de la cola tiene un efecto significativo
posibilitando a las aves volar a ms de una velocidad. Por sobre la paternidad extra-pareja, haciendo as mucho ms
tanto, las colas actan como controladores de la estabili- intensa la seleccin sexual (Saino et al. 1997c). La longi-
dad y como superficies de sustentacin para mejorar la tud de la cola en los machos muestra un efecto similar
maniobrabilidad, la agilidad y el vuelo a baja velocidad. cuando se estudian individuos sin manipular. Si la longi-
La importancia relativa de estas diferentes funciones de- tud de las rectrices externas fuera la ptima segn la se-
terminar la forma y el tamao ptimo de la cola en cada leccin natural, esperaramos que cualquier manipulacin
especie de ave. de su longitud, bien sea un aumento o una disminucin,
acarrease algn tipo de coste. Por el contrario, si debido a
la seleccin sexual su longitud fuese mayor que ese pti-
La importancia de la seleccin sexual en la morfologa mo, un aumento de la longitud supondra tambin un de-
de la cola terioro de su capacidad de vuelo, pero un acortamiento,
siempre que no fuese excesivo, supondra una ventaja
Desde que Andersson (1982) mostrara de una manera desde el punto de vista aerodinmico, porque acercara la
experimental que las hembras de Euplectes progne, un longitud de las plumas a su ptimo. Existen varias mane-
paseriforme africano, preferan emparejarse con machos ras de poder medir si la variacin de la longitud de la cola
de cola ms larga, muchos estudios han resaltado la im- est asociada a algn tipo de coste, pero vamos a fijarnos
portancia de la seleccin sexual a la hora de explicar las solamente en aquellas caractersticas que estn directa o
rectrices alargadas de muchas especies de aves (para una indirectamente relacionadas con costes aerodinmicos, es
revisin de la importancia de la seleccin sexual en las decir, con un mayor gasto energtico o algn tipo de defi-
aves y en otros organismos ver Andersson (1994)). En el ciencia en el vuelo.
caso de la golondrina, como la longitud de las rectrices Una alteracin de los costes aerodinmicos tendra
externas de los machos es ms de dos veces la longitud de consecuencias, por ejemplo, en la obtencin de alimento.
sus rectrices internas, la teora aerodinmica predice que Se ha comprobado que los machos con la cola experi-
la porcin apical de las rectrices externas constituir un mentalmente alargada proporcionan menos alimento a los
466 Jos Javier Cuervo
Figura 2. Manipulacin de las rectrices externas de la golondrina acortando o alargando en 20 mm la parte basal de las plumas. Por
claridad, las plumas se representan aisladas, aunque la manipulacin se efecta realmente con las plumas insertadas al cuerpo.
pollos que los machos con la cola acortada (de Lope y Mller 1999), que son ms largas en los machos. Sin con-
Mller 1993). Sin embargo, este resultado podra deberse siderar el efecto de la cola, las hembras presentan mayo-
a que las hembras realizan una mayor inversin parental res costes de vuelo que los machos debido a su peso y
cuando estn emparejadas con machos ms atractivos envergadura (A. Barbosa, J.J. Cuervo y A.P. Mller, da-
(Burley 1986). Otro resultado ms clarificador sobre los tos no publicados). Por lo tanto, no parece que las rectri-
costes de vuelo consiste en que cuanto mayor es la longi- ces se hayan alargado para reducir los costes de vuelo.
tud de la cola de los machos, ms pequeos son los insec- Tambin el mayor dimorfismo sexual en las poblaciones
tos con los que ceban a los pollos (Mller et al. 1995). del norte de Europa parece apoyar la importancia de la
Como la captura de insectos grandes es ms provechosa seleccin sexual: en el sur, con temperaturas ms eleva-
en trminos energticos que la de insectos pequeos das, los insectos son ms difciles de capturar y los ma-
(Turner 1982) y el nico inconveniente para capturar in- chos no podran tener unas rectrices externas tan alarga-
sectos grandes es que son ms rpidos y, por tanto, ms das como en el norte (Barbosa y Mller 1999a). Por lti-
difciles de capturar, este resultado parece apoyar la idea mo, destacar que en muchas otras especies de aves muy
de que las rectrices largas suponen un coste aerodinmico dependientes del vuelo, como la mayora de hirundni-
que impide la captura de presas de un tamao ptimo. dos, pero tambin los menos emparentados vencejos o
Otra manera de medir los costes de vuelo es mediante los charranes (gneros Apus y Sterna), la cola tiene forma
niveles de hematocrito. Si un individuo tiene que desa- ahorquillada coincidiendo con las proporciones ptimas
rrollar una mayor actividad muscular, requerir un mayor establecidas por los modelos aerodinmicos, es decir con
consumo de oxgeno, lo que har aumentar los niveles de rectrices externas proporcionalmente ms cortas que los
hematocrito. Tanto las observaciones de individuos ma- machos de golondrina. Una revisin de las evidencias
nipulados como sin manipular indican que cuanto mayor existentes sobre la influencia de la seleccin sexual en la
es la longitud de las rectrices externas, mayor es el nivel morfologa de la cola de la golondrina puede encontrarse
de hematocrito (Saino et al. 1997a, b). en Mller et al. (1998).
Existen otras observaciones que, aunque de una ma-
nera indirecta, tambin apoyan la influencia de la selec-
cin sexual en la morfologa de las rectrices externas de La funcin aerodinmica de las rectrices externas
la golondrina, como por ejemplo la reduccin de la an-
chura en la parte apical, que contribuira a reducir los cos- Aunque hemos visto algunas evidencias de que la parte
tes asociados a esas plumas (Mller y Hedenstrm 1999). apical de las rectrices externas de los machos de golon-
Otra prueba indirecta sera el propio dimorfismo sexual drina suponen un coste cuando las aves estn en vuelo,
en la longitud de las rectrices externas (Hedenstrm y otros autores (Norberg 1994) han propuesto que estas
CAPTULO 28: SELECCIN SEXUAL VERSUS SELECCIN NATURAL: EL EJEMPLO DE LA COLA DE LA GOLONDRINA 467
porciones de pluma s que tienen una funcin aerodin- pre que no fuese excesivo, supondra una ventaja al acer-
mica. Concretamente funcionaran como un mecanismo car la longitud de la pluma a su ptimo segn la seleccin
de control para ajustar automticamente el borde de ata- natural. En cambio, si la forma de estas plumas fuese con-
que de la cola cuando sta sube o baja, teniendo como secuencia exclusivamente de la seleccin natural, cual-
efecto un aumento de la relacin entre sustentacin y re- quier modificacin de su longitud supondra un coste ae-
sistencia. El mecanismo sera similar a los flaps de los rodinmico, e incluso el alargamiento experimental po-
aviones, piezas mviles que al ser desplegadas aumentan dra mejorar algn componente del vuelo (por ejemplo la
considerablemente la sustentacin del aparato. La parte maniobrabilidad), tal como Norberg (1994) postula.
de la cola que genera la mayora de la sustentacin es el Esta forma de manipulacin de la cola ha sido objeto
borde de ataque, que est formado precisamente por las de varias crticas. Para empezar, de las observaciones de
rectrices externas. El eje de estas plumas est ligeramente Norberg (1994) se desprende que toda la cola es un ins-
curvado hacia atrs, por lo que la parte apical se encuen- trumento cuidadosamente armonizado donde las distin-
tra detrs del eje de torsin de la pluma en su punto de tas partes han experimentado un proceso de coadaptacin
insercin al cuerpo. Cuando la cola se baja, la resistencia y cualquier cambio experimental podra suponer una al-
de la parte apical, actuando detrs del eje de torsin, pro- teracin de las funciones aerodinmicas. Es decir, la ma-
voca que la pluma gire sobre su eje y que el borde de nipulacin podra destruir la integridad mecnica de las
ataque de la cola se incline hacia delante. Con la modula- rectrices externas. Otra objecin est relacionada con el
cin correcta del grado de torsin acorde a la curvatura hecho de que en las golondrinas es la parte apical la que
del eje de la pluma y al rea de la parte apical, este meca- ha sufrido un alargamiento, mientras que la parte basal es
nismo proporciona automticamente al borde anterior de similar a otras especies cercanas. Por lo tanto, para com-
la cola la inclinacin adecuada sea cual sea el ngulo de probar la funcin de esa parte apical alargada, debera ser
ataque. La ventaja potencial de este sistema es enorme ya esa parte la que fuese manipulada (Evans y Thomas 1997,
que, segn algunos clculos (Norberg y Thomas, datos Thomas y Rowe 1997). En cambio, en los experimentos
no publicados, citado en Evans y Thomas 1997), la sus- de Mller y colaboradores se modificaba la longitud de la
tentacin podra aumentar en un 30%. Sin embargo, hay parte basal de la pluma, mientras que la parte apical per-
que decir que este mecanismo slo puede funcionar cuan- maneca intacta. El efecto de modificar la longitud de las
do el ave realiza un giro y la cola se encuentra extendida. plumas en su base o en su parte apical podra ser muy
En vuelo recto con la cola plegada el extremo de las rec- distinto, ya que los costes asociados a la manipulacin de
trices externas slo produce resistencia. Segn Norberg la cola dependern de la forma de las plumas, de su rea y
(1994) las ventajas aerodinmicas de estas plumas seran de la distribucin de la masa. Otro inconveniente es que
mayores que los inconvenientes, por lo que podran haber el alargamiento experimental de las rectrices externas no
evolucionado exclusivamente como consecuencia de la es til para determinar cuales son las fuerzas evolutivas
seleccin natural. que han conformado la cola, ya que sean cuales sean esas
fuerzas, un alargamiento siempre provocar un aumento
de los costes aerodinmicos. La nica manipulacin in-
Cmo comprobar la funcin de las rectrices externas? formativa en este sentido es el acortamiento: si provoca
una mejora en la eficacia de vuelo significar que las plu-
En los experimentos efectuados por Mller y colabo- mas son ms largas que su ptimo segn la seleccin na-
radores para estudiar la funcin de las rectrices externas tural, por lo que la seleccin sexual tendra que haber
en los machos de golondrina (Mller 1988, 1989, de Lope operado (Evans y Thomas 1997, Thomas y Rowe 1997).
y Mller 1993, Mller et al. 1995, Saino et al. 1997a), la Mller y colaboradores, sin embargo, defienden la
cola se manipulaba alargndola o acortndola 20 mm. El validez de sus experimentos. En primer lugar, no es fcil
proceso consista (ver Fig. 2) en cortar la pluma en un determinar hasta qu punto la manipulacin de las rectri-
punto de la zona basal para despus realizar en el frag- ces externas puede estar destruyendo sus propiedades ae-
mento de pluma separada del cuerpo otro corte a 20 mm rodinmicas, aunque la igualdad encontrada entre los in-
del punto anterior, con lo que se obtena un fragmento de dividuos con la cola manipulada pero sin variar su longi-
pluma de 20 mm de longitud. Los cortes se efectuaban tud y aquellos con la cola sin manipular (Mller 1988,
solamente sobre el raquis (eje crneo de las plumas de las 1989) apoyara que la integridad aerodinmica de las plu-
aves), dejando las barbas intactas. Pegando la parte ms mas no ha sido destruida con la manipulacin. Por otro
apical a la que permaneca unida al cuerpo, se obtena lado nos encontramos con que la funcin aerodinmica
una pluma 20 mm ms corta que la inicial. En otro indivi- de las rectrices externas propuesta por Norberg (1994) se
duo se cortaba la rectriz tambin en la zona basal y el trata slo de un mecanismo hipottico cuya importancia
fragmento que habamos obtenido anteriormente se pe- es de magnitud desconocida. An no se ha determinado la
gaba entre las partes basal y apical, resultando en conse- relacin funcional entre la longitud de la rectriz y el grado
cuencia una pluma 20 mm ms larga que la original. Por de inclinacin que puede alcanzar su borde de ataque, por
supuesto, algunos individuos no eran manipulados y ser- lo que sigue sin conocerse la longitud mnima necesaria
van como control del experimento. Si la forma alargada para obtener la mxima inclinacin (Barbosa y Mller
de las rectrices externas fuese consecuencia de la selec- 1999b). Existe la posibilidad de que este mecanismo sea
cin sexual, el alargamiento experimental producira ma- independiente de la longitud de la cola, lo que difcilmen-
yores costes de vuelo, mientras que el acortamiento, siem- te podra explicar el notable alargamiento de las rectrices
468 Jos Javier Cuervo
externas en la golondrina. Tambin est la cuestin sobre Estos experimentos mostraron que el alargamiento de la
la idoneidad de manipular la parte basal de las plumas. La cola que podra explicarse por procesos de seleccin
manipulacin experimental tanto de la parte apical como sexual sera de 12 mm aproximadamente. Como alterna-
de la parte basal provocar un cambio en las proporciones tiva a este tipo de experimentos se ha propuesto la medi-
de la pluma, por lo que la manipulacin de cualquiera de cin de la capacidad de vuelo de las aves antes y despus
las partes puede alterar la funcin de la cola. La inexisten- de la manipulacin de su cola (Barbosa 1999), lo que po-
cia de medidas cuantitativas sobre la relacin entre la lon- dra determinar el efecto real de la manipulacin.
gitud de la parte apical, la longitud de la parte basal y la Otra manera de entender la importancia relativa de la
magnitud del mecanismo propuesto por Norberg (1994), seleccin sexual y la seleccin natural en la evolucin de
no permite aventurar que un tipo de manipulacin sea las rectrices externas de las golondrinas es conocer cual
mejor que otro. En cuanto al hecho de que el alargamien- fue la presin selectiva que origin el alargamiento de
to experimental de las rectrices externas siempre es costo- estas plumas en los antecesores de la especie. Con este
so y de que slo el acortamiento puede dar informacin propsito, varios investigadores han alargado experimen-
sobre la funcin de estas plumas, tampoco existe consen- talmente las rectrices externas en otras especies de
so. Barbosa y Mller (1999b) sostienen que el alargamien- hirundnidos que no poseen rectrices alargadas, concreta-
to sera beneficioso si el mecanismo propuesto por Nor- mente en el avin comn (Delichon urbica) y el avin
berg (1994) estuviera relacionado con la longitud de las zapador (Riparia riparia) y han comprobado las conse-
plumas y si este carcter estuviese sometido a una presin cuencias de la manipulacin. Unos estudios apoyan la idea
selectiva direccional. Incluso en el caso de que la selec- de la seleccin natural como causa original del alarga-
cin fuese estabilizante, el alargamiento podra ser bene- miento de la cola (Park et al. 2000, Rowe et al. 2001) y
ficioso cuando la longitud original de la cola fuese menor otros, en cambio, mantienen que la causa fue la seleccin
que el ptimo segn la seleccin natural. sexual (Matyjasiak et al. 2000). A pesar de las discrepan-
Recientes investigaciones (Evans 1998) han mostra- cias, este procedimiento abre nuevas e interesantes posi-
do que las consecuencias aerodinmicas de manipular la bilidades de investigacin.
parte basal o apical de las plumas son muy diferentes, por
lo que se reitera la necesidad de manipular la parte apical.
Conclusiones
Este estudio mostr tambin que tanto el alargamiento
como el acortamiento en 20 mm produca un deterioro en Actualmente la mayora de investigadores (Mller et
la eficacia de vuelo de las golondrinas, por lo que se con- al. 1998, Buchanan y Evans 2000, Rowe et al. 2001) es-
cluy que si las rectrices externas han sido alargadas ms tn de acuerdo en que la longitud de las rectrices externas
all del ptimo segn la seleccin natural, ese alargamien- de los machos de golondrina comn es mayor que el pti-
to debe haber sido menor que 20 mm. En un experimento mo segn la seleccin natural. Esto significa que la selec-
posterior (Buchanan y Evans 2000) se acort la parte api- cin sexual ha tenido un efecto muy importante en la evo-
cal de las rectrices externas en porciones menores y se lucin de este carcter. En cuanto al alargamiento de las
comprob que la eficacia de distintos componentes del rectrices externas como consecuencia del mecanismo pro-
vuelo mejoraba cuando el acortamiento era menor que 10 puesto por Norberg (1994), tambin es probable
mm, pero empeoraba cuando se acortaba ms de 10 mm. (Buchanan y Evans 2000, Rowe et al. 2001), pero las ob-
Por tanto esa longitud de 10 mm sera la que habra sido servaciones que lo apoyan son mucho menos claras, al
alargada a causa de la seleccin sexual y el resto del alar- menos mientras no se sepa de qu manera est relaciona-
gamiento sera debido a la seleccin natural. En estos ex- da la longitud de la pluma con dicho mecanismo. En el
perimentos las aves eran filmadas cuando llegaban o sa- caso de que tanto la seleccin sexual como la natural ha-
lan del nido, momento en el que estara actuando el me- yan contribuido al alargamiento de estas plumas, todava
canismo propuesto por Norberg (1994), ya que las aves estara por dirimir cual de los dos mecanismos empez a
giraban con la cola abierta. Sin embargo, no es probable actuar antes. Un tema que deliberadamente no he tratado
que en estas circunstancias estuviese operando presin es el de la evolucin de las rectrices externas en las hem-
selectiva alguna. Adems, las golondrinas del grupo con- bras de golondrina, ya que ha sido menos estudiado que
trol del experimento se consideraron como poseedores de
en los machos. De momento no existe consenso, y mien-
la morfologa ptima, lo cual no parece muy apropiado
tras unos autores consideran que su longitud corresponde
vistos los valores subptimos que mostraban para algu-
al ptimo aerodinmico (Mller et al. 1998, Hedenstrm
nas variables como la velocidad o la aceleracin (Barbo-
sa 1999). Otras crticas al trabajo de Buchanan y Evans y Mller 1999), para otros seran estructuras alargadas
ms all de ese ptimo (Cuervo et al. 1996, Buchanan y
(2000) incluyen la falta de estandarizacin de las condi-
Evans 2000, Rowe et al. 2001). Aunque han sido nota-
ciones en las que se midieron las variables de vuelo en los
bles los avances en el estudio de los mecanismos evoluti-
distintos individuos y las pocas evidencias de que esos
vos que han dado forma a la cola de las golondrinas, mu-
parmetros aerodinmicos tengan realmente consecuen-
cias en su eficacia biolgica (Mller y Barbosa 2001). cho es lo que todava queda por saber.
Buchanan y Evans (2001) muestran argumentos para de-
fender la validez de su estudio, y adems sus conclusio-
Agradecimientos
nes vienen apoyadas por experimentos similares realiza- Andrs Barbosa amablemente proporcion informa-
dos en condiciones ms estandarizadas (Rowe et al. 2001). cin e ideas para la realizacin de este captulo.
CAPTULO 28: SELECCIN SEXUAL VERSUS SELECCIN NATURAL: EL EJEMPLO DE LA COLA DE LA GOLONDRINA 469
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Lecturas recomendadas
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cin sexual tomando como especie modelo la golondrina comn. Se enfatiza la importancia que los procesos de seleccin sexual y la
presencia de caracteres sexuales secundarios tienen sobre casi todos los aspectos de la vida de los animales.
(2) NORBERG, R.. 1994. Swallow tail streamer is a mechanical device for self-deflection of tail leading edge, enhancing aerodynamic
efficiency and flight manoeuvrability. Proc. R. Soc. Lond. B 257: 227-233. La parte apical de las rectrices externas de las golondrinas
contribuye a mejorar la maniobrabilidad, por lo que la evolucin de esos caracteres podra explicarse por procesos de seleccinnatural.
(3) EVANS, M.R. y THOMAS, A.L.R. 1997. Testing the functional significance of tail streamers. Proc. R. Soc. Lond. B 264: 211-217. Se
discuten las consecuencias aerodinmicas de diferentes tipos de manipulacin de las rectrices externas en la golondrina y se muestra
que el efecto de la seleccin sexual y la seleccin natural slo puede distinguirse acortando estas plumas y comprobando la eficiencia
de vuelo durante los giros.
(4) MLLER, A.P., BARBOSA, A., CUERVO, J.J., DE LOPE, F., MERINO, S. y SAINO, N. 1998. Sexual selection and tail streamers in
the barn swallow. Proc. R. Soc. Lond. B 265: 409-414. Revisin de todas las evidencias que apoyan la importancia de la seleccin
sexual en la evolucin de las rectrices externas de la golondrina.
(5) BUCHANAN, K.L. y EVANS, M.R. 2000. The effect of tail streamer length on aerodynamic performance in the barn swallow. Behav.
Ecol. 11: 228-238. Estudiando la eficiencia de varios componentes del vuelo en golondrinas con las rectrices externas acortadas se
muestra que la seleccin sexual ha alargado estas plumas unos 10 mm ms all del ptimo aerodinmico.
Captulo 29: EVOLUCIN DE ESTRATEGIAS
ANTIDEPREDATORIAS EN REPTILES
Jos Martn
DEPARTAMENTO DE ECOLOGA EVOLUTIVA, MUSEO NACIONAL DE CIENCIAS NATURALES, C.S.I.C.
Jos Gutirrez Abascal 2, 28006-Madrid. E-mail: Jose.Martin@mncn.csic.es
El riesgo de depredacin puede ser considerado como una de las fuerzas selectivas ms influyentes. La necesidad
de evitar ser depredado mientras se atiende a otras actividades ha favorecido la evolucin de una variedad de
estrategias antidepredatorias. Existe adems una gran flexibilidad de comportamientos antidepredatorios dentro de
las mismas poblaciones que, adems de con la habilidad de cada individuo, puede estar relacionado con la capacidad
de estimar los niveles de riesgo de depredacin. Escapar corriendo de un depredador es una tctica antidepredatoria
comn entre muchos animales. La decisin de cundo y cmo escapar es crucial, y es de esperar que haya sido
optimizada por la seleccin natural, teniendo en cuenta que el huir tiene, aparte de los beneficios obvios de escapar,
una serie de costes, por lo que existira una distancia ptima de huida entre el depredador y la presa. Las observacio-
nes y experimentos realizados en reptiles se ajustan a las predicciones: si se incrementan los costes de huida, la
distancia de huida disminuye, mientras que si se incrementa el riesgo de ser capturado la distancia de huida aumenta.
Adems, una serie de estudios apoyan la idea de que algunos reptiles son capaces de sealar a los depredadores que
han sido detectados e indicar su habilidad para escapar y su condicin fsica. Por otra parte, numerosos saurios son
capaces de desprenderse voluntariamente de su cola cuando son atrapados por un depredador. Sin embargo, los
costes asociados al periodo de regeneracin pueden reducir la eficacia biolgica de un individuo. El estudio de la
ecologa y comportamiento de los individuos que han perdido la cola proporciona una oportunidad de analizar si son
capaces de modificar su comportamiento con flexibilidad para compensar los costes asociados al periodo de regene-
racin de la cola.
La depredacin en sentido amplio afecta a todos los La depredacin ha sido reconocida como una de las
organismos vivos. Estos requieren energa para su mante- causas de mayor mortalidad para muchos reptiles (Martn
nimiento, crecimiento y reproduccin, y esta energa la y Lpez 1990, 1996a, Wilson 1991), pero el impacto de
obtienen mediante la degradacin de los componentes los depredadores ha sido ignorado en la mayora de los
qumicos de los cuerpos de otros organismos que por tan- estudios sobre ecologa y comportamiento de estos
to se encuentran bajo el riesgo de ser depredados. Este vertebrados. Sin embargo, el riesgo de depredacin es un
flujo de energa es una caracterstica comn de todos los factor esencial para una comprensin completa de la
ecosistemas y el escenario donde acta el riesgo de de- ecologa, comportamiento y evolucin de los reptiles. Los
predacin. Es decir, todos los organismos se enfrentan a saurios en particular utilizan una variedad de tcticas para
evitar la depredacin que van desde la cripsis, pasando
limitaciones y oportunidades que se encuentran relacio-
por elaboradas estrategias de escape, y como ltima me-
nadas con la depredacin. En este contexto, el riesgo de
dida la prdida de la cola (Arnold 1988, Greene 1988). El
depredacin ha sido considerado desde hace tiempo como
estudio de los mecanismos antidepredatorios de los repti-
la mayor fuerza selectiva para la evolucin de algunas
les puede contribuir al avance de la biologa evolutiva
caractersticas morfolgicas y del comportamiento de los
(Greene 1988). Los reptiles, adems, comprenden un gru-
animales (Sih 1987). Muchos organismos viven en un po de organismos lo suficientemente grande y diverso
conflicto permanente entre diferentes demandas ecolgi- como para que su estudio permita establecer teoras gene-
cas, y deben optimizar la bsqueda del alimento y la re- rales y comprender los lmites de la generalidad.
produccin, al mismo tiempo que evitan ser atacados por
un depredador. Por lo tanto, la depredacin debe de ser Decisiones sobre cundo iniciar la huida
una fuerza selectiva muy fuerte para que evolucionen
adaptaciones que minimicen el riesgo de ser depredado Escapar corriendo de un depredador es una tctica
mientras se atiende a otras actividades (Ydenberg y Dill antidepredatoria comn entre muchos organismos, pero
1986, Lima y Dill 1990, Lima 1998). la decisin de cundo y cmo escapar es crucial para los
472 Jos Martn
animales. La razn de esta importancia radica en que cual- termorregular eficazmente, y adems si se esconde en un
quier fallo en esta decisin resulta en la muerte del indivi- refugio situado en la sombra (una grieta en una roca, por
duo, lo que anula sus posibilidades de reproduccin futu- ejemplo), su temperatura corporal empezar a disminuir
ra. Por eso hay una fuerte presin selectiva a favor de los por debajo de niveles favorables. Esto es importante ya
individuos que son capaces de escapar con xito de un que un incremento en el uso de refugios con condiciones
depredador. Sin embargo, la seleccin natural favorece a desfavorables puede afectar negativamente a la condicin
los individuos que adems de minimizar su riesgo de corporal de las lagartijas (Martn y Lpez 1999a). Por lo
mortalidad, son capaces de atender simultneamente y de tanto, la decisin sobre el tiempo pasado dentro de un
forma satisfactoria otras demandas (Sih 1987, Lima y Dill refugio depende del nivel de riesgo de depredacin y del
1990, Endler 1991, Lima 1998). estado trmico del individuo y del refugio (Martn y L-
Para huir, un animal tiene que interrumpir lo que est pez 1999b, 2001a).
haciendo, por ejemplo tiene que dejar de alimentarse, La prdida de oportunidades para termorregular y los
termorregular, o defender un territorio. Adems, los costes fisiolgicos previsibles de uso de refugios pueden
depredadores no tienen por qu atacar siempre a todas ser considerados uno de los costes de la huida ms impor-
las presas que encuentran. As que una huida precipitada tantes para un reptil. En este contexto y de acuerdo con la
podra ser innecesaria y costosa, incluso podra llamar la prediccin del modelo, la decisin de huir y esconderse
atencin del depredador y provocar el ataque. Es decir, el de la lagartija serrana (Lacerta monticola) est tambin
huir tiene, aparte de los beneficios obvios de escapar, determinada por el estado trmico interno del individuo,
una serie de costes. Por tanto, sera de esperar que la y por la temperatura del posible refugio (Martn y Lpez
seleccin natural haya tendido a que se optimice la deci- 2000a). Los individuos huyen ms tarde (distancia de
sin de en qu momento escapar cuando se aproxima un huida menor) cuando la tasa de calentamiento en el exte-
depredador. Ydenberg y Dill (1986) han modelizado rior es ms alta (se calientan ms deprisa y por tanto tie-
cmo deberan los individuos evaluar los costes y bene- nen ms que perder por huir), y tambin cuando la tasa de
ficios de la huida para decidir cundo escapar. Frente a enfriamiento en el refugio es ms alta (la temperatura cor-
un depredador que se aproxima gradualmente, la presa poral disminuir ms rpidamente) y por tanto el coste de
debera elegir huir cuando el coste de huida es menor uso del refugio es mayor. Una tasa de calentamiento ms
que el de permanecer sin huir. De modo que, en cada alta podra indicar que el individuo tiene una temperatura
situacin, existira una distancia ptima de huida entre el corporal mayor y por tanto una velocidad de carrera aso-
depredador y la presa. Si se incrementan los costes de ciada mayor. Sin embargo, en este caso la temperatura
huida, la distancia disminuye (la presa debera huir ms corporal per se no influye en la decisin de escape, que
tarde). Mientras que si se incrementa el riesgo de ser ms bien depende de la posibilidad de alcanzar rpida-
capturado la distancia aumenta (la presa debera huir an- mente, y por tanto mantener con bajo coste, esta tempera-
tes). Este modelo asume, pues, que los animales son ca- tura. Esto sera similar a lo que le ocurrira a un animal
paces de estimar el nivel de riesgo de depredacin en el que tuviera que interrumpir su tasa de ingestin de ali-
ambiente en cada momento. mento por huir a un refugio.
La respuesta de escape se mide generalmente como la Otro coste de la huida tiene que ver con la prdida de
distancia a la que un observador humano puede aproxi- oportunidades para la reproduccin. Un macho reproduc-
marse a la presa antes de que inicie la huida (distancia de tor que huya a esconderse puede ser incapaz de defender
huida o de aproximacin). Vamos a analizar si las obser- su territorio. La presencia de un intruso en su territorio en
vaciones y experimentos realizados en reptiles se ajustan el pasado reciente incrementa los costes de la huida por-
a las predicciones derivadas de este modelo, y por tanto que existe un incremento en la probabilidad de intrusio-
apoyan la hiptesis de una optimizacin de las decisiones nes futuras. As, los machos del igunido Tropidurus his-
de escape. pidus huyeron ms tarde cuando el depredador atacaba
inmediatamente despus de un encuentro agonstico en-
La distancia de huida debe disminuir cuando los costes tre machos, que cuando el encuentro haba tenido lugar
aumentan. hace ms tiempo (Daz-Uriarte 1999). Por otra parte, el
huir puede suponer el abandono de una hembra a la que el
Los reptiles son animales ectotermos que regulan su macho estuviera cortejando o custodiando, lo que podra
temperatura corporal a travs del intercambio trmico con permitir la cpula a otros machos. Por ejemplo, en la la-
el medio. El mantenimiento de una temperatura corporal gartija colilarga (Psammodromus algirus), la distancia de
ptima es esencial para maximizar numerosos procesos huida de los machos que estn guardando hembras es
fisiolgicos como la digestin o la maduracin de game- menor que la de los machos solitarios (Martn y Lpez
tos, as como para maximizar comportamientos tan im- 1999c). En un experimento similar con el escncido Eu-
portantes como la velocidad de carrera o la eficacia en la meces laticeps, los machos que custodiaban hembras tam-
bsqueda del alimento (Huey 1982). El tiempo pasado a bin iniciaron la huida ms tarde que los machos solita-
temperaturas favorables se maximiza a travs de una cui- rios. Sin embargo, despus de la introduccin experimen-
dadosa seleccin de pautas de comportamiento termorre- tal de una nueva hembra en su territorio, los machos que
gulador. Sin embargo, cuando una lagartija huye deja de antes estaban solitarios disminuyeron su distancia de hui-
CAPTULO 29: EVOLUCIN DE ESTRATEGIAS ANTIDEPREDATORIAS EN REPTILES 473
da (Cooper 1999). Estos trabajos sugieren que los ma- getacin (Martn y Lpez 2000b). Las decisiones de es-
chos aceptaron un incremento en el riesgo de depreda- cape de esta lagartija estn basadas en lo conspicuos que
cin (menores distancias de huida) cuando los beneficios sean los individuos y en la seguridad del tipo de refugio
esperados para la reproduccin aumentaban. utilizado, ms que en la distancia al refugio per se. Los
individuos empiezan a huir antes en microhbitats donde
La distancia de huida debe incrementarse cuando son ms visibles a un depredador potencial o cuando el
aumenta el riesgo de ser capturado refugio a ocupar es menos seguro.
En la lagartija colilarga, los machos dominantes exhi-
En muchos animales se ha encontrado que cuando la ben en las cabezas una coloracin de celo anaranjada muy
distancia al refugio es mayor se incrementa la distancia conspicua que sirve para sealizar el estatus frente a los
de huida (Dill y Houtman 1989). Sin embargo, desde el machos ms jvenes que no presentan coloracin (Martn
punto de vista de la presa, el parmetro crtico sera real- y Forsman 1999, ver Captulo 11). La seleccin sexual
mente el tiempo necesario para llegar al refugio mas que (ver Captulo 13) favorece la existencia de esta colora-
la distancia per se. De modo que una presa que se mueva cin en los machos. Sin embargo, la depredacin podra
ms despacio debera tener distancias de huida mayores estar impidiendo la evolucin de ornamentos ms elabo-
que los individuos ms rpidos. As, la lagartija serrana rados, ya que a medida que la coloracin se hace ms cons-
modula su respuesta antidepredatoria en funcin de la tem- picua, los machos seran ms fciles de detectar y se en-
peratura, dado que sta determina a su vez la velocidad frentaran a un riesgo de depredacin mayor (Andersson
de carrera. La velocidad es mxima con un valor ptimo 1994). As, existen presiones selectivas contrarias, unas
de temperatura corporal, disminuyendo a temperaturas favorecidas por la seleccin sexual, y otras por la selec-
ms bajas. Los individuos disminuyen el riesgo de depre- cin natural (ver Captulo 28). La seal favorece el xito
dacin solendose ms cerca del refugio cuando la tem- de emparejamiento pero afecta a las posibilidades de su-
peratura es menor (Carrascal et al. 1992). Esto les permi- pervivencia del individuo, por tanto podra ser seleccio-
te disminuir el tiempo necesario para alcanzar corriendo nada en contra si los individuos no fueran capaces de com-
un refugio, maximizando por otra parte la duracin de los pensar el aumento en el riesgo de depredacin (Zuk y
soleamientos. En otros casos, la temperatura corporal in- Kolluru 1998). De hecho, esta hiptesis ha sido empleada
fluye directamente en la decisin de escape. Por ejemplo, para explicar la existencia de especies similares pero que
las lagartijas del gnero Anolis tienen distancias de huida no exhiben ningn tipo de coloracin nupcial (Wiens
mayores cuando su temperatura corporal es ms baja, para 1999, Martn y Lpez 2001b). Sin embargo, en el caso de
compensar una velocidad de escape menor (Rand 1964). los machos de lagartija colilarga con coloracin de celo,
Aunque esta tendencia no es general, y en otras especies parece que son capaces de compensar este incremento en
de reptiles la disminucin de la capacidad de correr, debi- el riesgo de depredacin con una modificacin de sus dis-
do a una temperatura corporal baja, puede hacer que hu- tancias de huida. Los machos con coloracin huyen antes
yan ms tarde debido a que adoptan estrategias alternati- (distancia de huida mayor) de un depredador, que los
vas a la huida, como una defensa activa (Hertz et al. 1982) machos que no tienen coloracin (Martn y Lpez 1999c).
o la cripsis (Layne y Ford 1984, para una serpiente). La posibilidad de realizar esta estrategia antidepredatoria
La estructura del hbitat puede tambin influir sobre simple puede contribuir en parte al mantenimiento de la
la probabilidad de ser capturado (costes de permanecer coloracin nupcial en esta especie de lagartija.
sin huir) y por tanto en la decisin de escapar. Este hecho
est relacionado con el riesgo de depredacin percibido La distancia de huida cambia segn la efectividad de otros
por los individuos en un microhbitat determinado. En sistemas de defensa alternativos
las poblaciones de la lagartija colilarga (Psammodromus
algirus) que ocupan matorrales caducifolios de roble La cripsis es una estrategia alternativa de defensa en
melojo (Quercus pyrenaica), la estructura del hbitat cam-
la que el patrn de coloracin de la presa se asemeja a una
bia estacionalmente debido a la presencia-ausencia de
muestra aleatoria de su hbitat, o la presa en s se parece a
hojas. Esta variacin influye sobre los patrones de selec-
un objeto del hbitat que no es normalmente considerado
cin de los microhbitats ms seguros frente a los
como una presa (Endler 1991). La cripsis puede ser lo-
depredadores (Martn y Lpez 1998), pero tambin en las
grada mediante estructuras o coloraciones permanentes o
decisiones de escape (Martn y Lpez 1995a). Durante el
verano, cuando las hojas proporcionan una mayor cober- por medio de cambios de color que hacen a la presa ms
tura y proteccin, disminuyendo el riesgo de depredacin, crptica cuando lo necesita. Mientras que muchas espe-
las lagartijas escapan ms tarde y huyen a refugios ms cies de saurios huyen a la carrera cuando detectan a un
cercanos que al comienzo de la primavera, cuando los depredador, otras confan ms en su capacidad de cripsis
arbustos no tienen hojas. Adems, las lagartijas se encuen- y permiten aproximaciones mayores. Esto podra ser in-
tran ms cerca de refugios potenciales en primavera, pero terpretado como un retraso intencionado en la decisin
sin embargo huyen a refugios similares pero que se en- de cundo escapar.
cuentran ms lejos de los disponibles. El mismo efecto As, por ejemplo, las especies menos crpticas del g-
ocurre dentro de una misma estacin cuando los indivi- nero Anolis tienen distancias de huida mayores que otras
duos estn en microhbitats con mayor cobertura de ve- especies del mismo gnero cuyo color de piel les propor-
474 Jos Martn
dad de escape relativa. Para que el depredador fuera se- nucin de la velocidad de carrera debido a restricciones
leccionado para responder a las seales de las presas, las biomecnicas (Ballinger et al. 1979, Punzo 1982, Martn
seales deben ser fiables, costosas y deben variar en rela- y Avery 1998). Esta disminucin de la capacidad loco-
cin a la informacin trasmitida. motora de los individuos sin cola les hace ms vulnera-
La mayora de los estudios que demuestran la utiliza- bles a la depredacin. Sin embargo, los individuos sin cola
cin de este tipo de seales por parte de las presas se han parecen ser capaces de compensar las desventajas de la
realizado con mamferos, y en especial con ungulados autotoma, por ejemplo, mediante la modificacin de su
(FitzGibbon y Fanshawe 1989, Caro 1995, Caro et al. comportamiento defensivo hacindose ms crpticos
1996), aunque hay ejemplos en otros taxones muy diver- (Formanowicz et al. 1990). La prdida de la cola conlle-
sos y tambin en reptiles. Por ejemplo, el igunido Co- va una disminucin de las reservas de grasa all almace-
phosaurus texanus y el lagarto de cola de cebra, Callisau- nadas, y esto puede conducir a una disminucin de la su-
rus draconoides, poseen una cola con un diseo de ban- pervivencia o de las posibilidades de reproducirse (Dial y
das negras y blancas que frecuentemente elevan y mue- Fitzpatrick 1981, Fox y McCoy 2000). Adems, la rege-
ven ondulatoriamente en respuesta a la aproximacin de neracin de la cola es un proceso energticamente costo-
un depredador (Dial 1986; Hasson et al. 1989). La hip- so que puede requerir un incremento del alimento ingeri-
tesis de que este comportamiento sirve para sealar su do o un desvo de energa de otras funciones como el cre-
habilidad de huida relativa ha recibido un considerable cimiento somtico o la reproduccin. La autotoma es pro-
apoyo. Tambin en Anolis cristatellus la expansin del bablemente la condicin primitiva de los saurios (Arnold
pliegue gular situado bajo la garganta, aparte de su fun- 1984). Se supone que la seleccin natural habr favoreci-
cin en la comunicacin intraespecfica, parece que sirve do que se mantenga en las especies donde los beneficios
para indicar al depredador que lo ha detectado y est aler- de perder la cola sean mayores que los costes, bien direc-
ta (Leal 1999; Leal y Rodrguez-Robles 1997). tamente o bien porque sean capaces de adoptar estrate-
En el caso de la lagartija colilarga durante las secuen- gias que compensen los costes asociados al periodo de
cias de escape de esta especie sobre la hojarasca (su regeneracin de la cola (Vitt et al. 1977, Arnold 1988).
microhbitat preferido), algunos individuos huyen en re- A travs de una serie de experimentos en los que se
lativo silencio y durante poco tiempo, mientras que otros manipul la condicin de la cola de individuos de la la-
huyen haciendo un gran ruido, corren durante ms tiem- gartija serrana (Lacerta monticola) en el campo y en cer-
po y se esconden ms lejos de lo que sera esperable por cados seminaturales, se estudiaron las consecuencias de
la disponibilidad de refugios potenciales en los alrededo- la autotoma, y por tanto, implcitamente los efectos de
res. (Martn y Lpez 2001c). La produccin de ruido no un aumento del riesgo de depredacin, sobre la ecologa
es enteramente dependiente de factores ambientales como de esta especie. Era un objetivo principal examinar sobre
la temperatura o el microhbitat. Es posible que estas la- todo los cambios en la ecologa y el comportamiento que
gartijas estn sealando al depredador su capacidad de podan tener lugar con el fin de compensar las desventa-
escape relativa, lo que estara relacionado con la intensi- jas de haber perdido la cola y el aumento del riesgo de
dad del ruido durante el escape, con la velocidad y con la depredacin soportado, para as poder atender a toda una
longitud de la carrera. Los depredadores podran apren- serie de demandas conflictivas (Fig. 2).
der que los individuos que sealan de este modo son ms Se observ que los individuos sin cola restringan el
difciles de capturar y podran desviar su ataque hacia otros uso de microhbitats a las zonas con abundantes rocas
individuos que hacen poco ruido o corren durante menos grandes, que tienen una alta disponibilidad de refugios y
tiempo, beneficindose de evitar los costes de perseguir a son ms seguros, pero adems donde debido a sus carac-
un individuo que es mas difcil o imposible de capturar. tersticas morfolgicas podran compensar mejor sus di-
ficultades para la locomocin (Martn y Salvador 1992).
Prdida de la cola (Autotoma) Por otra parte, el estar activo es costoso, especialmente
para los reptiles, y se sabe que no todos los individuos de
Como ltimo recurso defensivo numerosos saurios son una poblacin estn activos incluso cuando las condicio-
capaces de desprenderse voluntariamente de su cola cuan- nes ambientales son favorables. Por eso, los individuos
do son atrapados por un depredador (ver revisiones en sin cola redujeron sus niveles de actividad con lo que
Bellairs y Bryant 1985, Arnold 1988). La autotoma pare- posiblemente ahorraran energa que puede ser dedicada
ce ser claramente una adaptacin para incrementar las a regenerar la cola, y adems se expondran menos a los
posibilidades de supervivencia en un encuentro con un depredadores (Martn y Salvador 1995). Sin embargo, la
depredador, despus de que otras tcticas no han sido efec- solucin al problema de cundo estar activo es ms com-
tivas. La prdida de la cola permite escapar de un depre- pleja, porque las hembras gestantes sin cola, en cambio,
dador que ha capturado a la lagartija por la cola, y adems estuvieron ms activas, probablemente para compensar
los movimientos de la cola autotomizada sirven para dis- la necesidad de obtener ms energa para simultneamen-
traer la atencin del depredador mientras se escapa. Sin te desarrollar la puesta y poder regenerar la cola.
embargo, los costes asociados al periodo de regeneracin Estas restricciones en el uso del tiempo y el espacio,
pueden afectar al futuro xito reproductor de un indivi- sin embargo, podran entrar en conflicto con otros reque-
duo. Entre estos costes se han identificado dificultades rimientos ecolgicos, como por ejemplo, con la bsqueda
locomotoras como la prdida del equilibrio o una dismi- del alimento. Las lagartijas sin cola buscaron alimento
476 Jos Martn
La prdida de la cola en las lagartijas serrana y coli- ser capaces de compensar los costes de la prdida de la
larga disminuye su capacidad de escape y supone una se- cola mediante las modificaciones de su comportamiento
rie de costes adicionales. En tales circunstancias, la selec- que se han observado, adoptando estrategias ms crpti-
cin natural debera favorecer la retencin de la cola y cas o conservadoras que incrementen su supervivencia
promover el uso de estrategias de escape alternativas, ya durante el periodo de regeneracin. Por lo tanto, si estas
que los costes asociados a la prdida de la cola son apa- modificaciones del comportamiento hacen que la eficacia
rentemente mayores que las ventajas de la autotoma (Vitt biolgica disminuya menos de lo esperado, se favorecer
et al. 1977). Sin embargo, la autotoma es una estrategia la utilizacin de la autotoma como una estrategia de es-
de escape usada frecuentemente como lo indican el alto cape evolutivamente estable.
nmero de individuos dentro de las poblaciones naturales
que presentan colas regeneradas, lo que indica que han Agradecimientos
perdido al menos una vez la cola y han superado con xi-
to el periodo de regeneracin. Se pueden considerar dos A Pilar Lpez por su contribucin a que nuestros es-
explicaciones diferentes. Primero, la presin de los de- tudios de las estrategias antidepredatorias de las lagarti-
predadores puede ser muy alta en estos hbitats medite- jas tuvieran xito, y por sus comentarios crticos a este
rrneos (Martn y Lpez 1990), de modo que la prdida captulo. Mariano Cuadrado y Manolo Soler mejoraron
de la cola, puesto que le permite salvar la vida, sera ven- este trabajo con sus detalladas correcciones y sugeren-
tajosa para el individuo incluso si la eficacia biolgica cias. Este trabajo ha sido financiado con el proyecto
disminuye a largo plazo. Segundo, los individuos podran DGESIC PB-98-0505.
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Lecturas recomendadas
(1) GANS, C. y HUEY R.B. (eds.) 1988. Biology of the Reptilia. Vol. 16. Defense and Life History. Alan R. Liss, New York. Revisin
general sobre algunos aspectos de las estrategias antidepredatorias as como su distribucin taxonmica en todos los grupos de
reptiles. Captulos dedicados a los mecanismos antidepredatorios en reptiles (por Greene H.W.), mimetismo y fenmenos relaciona-
dos (por Pough, H.F.) y autotoma caudal como defensa (por Arnold, E.D.).
(2) YDENBERG, R.C. y DILL, L.M. 1986. The economics of fleeing from predators. Adv. Stud. Behav. 16: 229-249. Formulacin de
un modelo econmico que predice cmo debe tomarse la decisin de escapar en funcin de los costes y beneficios de la huida. Se
revisa tambin la evidencia emprica que exista entonces para apoyar las predicciones del modelo.
(3) LIMA, S.L. y DILL, L.M. 1990. Behavioral decisions made under the risk of predation: a review and prospectus. Can. J. Zool. 68:
619-640. Revisin general de estudios de todos los grupos de animales que indican que los animales poseen la habilidad para
estimar el riesgo de depredacin en cada momento e incorporar esta informacin a su toma de decisiones.
(4) LIMA, S.L. 1998. Stress and decision making under the risk of predation: recent developments from behavioral, reproductive, and
ecological perspectives. Adv. Stud. Behav. 27: 215-290. Revisin de trabajos tericos y experimentales recientes sobre la toma de
decisiones antidepredatorias bajo el stress del riesgo de depredacin. Esta revisin complementa al artculo anterior.
Captulo 30: EL CRALO, UNA ESPECIE DE AVE PARSITA DE CRA,
ROMPE HUEVOS DE LA URRACA, SU ESPECIE HOSPEDADORA:
SE TRATA DE UNA ADAPTACIN O SIMPLEMENTE
DE UN ACCIDENTE?
Manuel Soler
DEPARTAMENTO DE BIOLOGA ANIMAL Y ECOLOGA. FACULTAD DE CIENCIAS. UNIVERSIDAD DE GRANADA.
18071-Granada. E-mail: msoler@goliat.ugr.es
Los cralos (Clamator glandarius), al poner sus huevos en los nidos de su especie hospedadora, la urraca (Pica
pica), destruyen algunos de los huevos previamente puestos por el hospedador. A diferencia de otros parsitos de
cra ni los retira ni se los come, slo los destruye. Este comportamiento se puede explicar por dos hiptesis diferen-
tes: (1) se trata de una adaptacin del parsito, consecuencia directa de un proceso de seleccin natural (hiptesis de
la adaptacin) o, (2) romper huevos no es una adaptacin, sino el resultado indirecto de realizar la puesta de una
forma rpida como consecuencia de que el huevo parsito tiene una cscara ms dura que los huevos de urraca
(hiptesis del accidente). Para comprobar cul de estas hiptesis era la acertada realizamos una serie de experimen-
tos en los que simulamos el comportamiento de puesta de los cralos y los resultados ms importantes fueron los
siguientes: (1) el nmero de huevos de urraca que se rompieron por nido en nuestras manipulaciones experimentales
fue significativamente menor que en condiciones naturales, y (2) mientras que en condiciones experimentales el
nmero de huevos que se rompan no dependa del nmero de huevos existentes en el nido, en condiciones naturales,
el nmero de huevos rotos por los cralos aumentaba conforme mayor era el tamao de puesta de la urraca. Estos
resultados apoyan las predicciones de la hiptesis de la adaptacin, lo que implica que la rotura de huevos no es un
accidente sino una adaptacin.
Introduccin que existen entre los cralos y las urracas puede ser con-
sultada en Soler et al. (1998) y Soler y Soler (2000) (ver
Las aves parsitas de cra no construyen nido ni se tambin Captulo 12).
encargan de criar a sus propios pollos. Lo que hacen es Las hembras de las especies parsitas de cra, frecuen-
poner sus huevos en los nidos de otras especies, conoci- temente suelen comer, retirar, o simplemente romper uno
das como hospedadoras, que son las que se ocupan de o ms huevos del hospedador. Lo ms habitual es retirar y
incubar los huevos parsitos y, posteriormente, de cuidar comer un huevo del hospedador al poner el suyo como
a los pollos. Se conocen algo ms de un centenar de espe- hacen las hembras del cuco (ver una revisin en Sealy
cies parsitas pertenecientes a cinco familias distintas. En 1992). Esto se ha interpretado como una adaptacin, ya
Europa slo existen dos especies, ambas pertenecientes a que consiguen recursos para la formacin de los huevos
la familia Cuculidae: el cuco comn (Cuculus canorus) y siguientes; sin embargo, hay especies como el cralo, que
el cralo (Clamator glandarius). El comportamiento pa- slo rompen los huevos, sin ingerirlos, y en este caso ya
rsito del cuco ha sido ampliamente divulgado, sin em- no esta tan claro que sea una estrategia adaptativa ya que
bargo el del cralo es menos conocido y su estrategia es los beneficios no son tan evidentes.
bastante diferente a la del cuco. El cralo utiliza como Otro aspecto general que conviene destacar es que las
hospedadoras a especies de mayor tamao que l, princi- aves parsitas de cra ponen huevos con una cscara ms
palmente la urraca (Pica pica) y ms raramente la corne- gruesa y dura que las especies hospedadoras (Brooker y
ja (Corvus corone) por lo que es considerado un parsito Brooker 1991), lo que se ha interpretado como una adap-
de cra especialista (Soler 1990). Las hembras de cralo tacin ya que aumentando la dureza de la cscara del hue-
ponen sus huevos con la colaboracin del macho: mien- vo parsito dificulta que ste pueda ser roto por los
tras que l distrae a las urracas, la hembra realiza la pues- hospedadores (Spaw y Rohwer 1987). Los huevos de las
ta con una enorme rapidez, pone el huevo desde el borde especies del gnero Clamator son especialmente resisten-
del nido en slo unos 3 segundos (Arias de Reyna et al. tes ya que su cscara es ms gruesa y ms redondeada que
1982). Una informacin detallada sobre la estrategia la de sus especies hospedadoras (Gaston 1976, Brooker y
reproductora del cralo y sobre los procesos coevolutivos Brooker 1991).
480 Manuel Soler
Figura 1. Huevo de cralo (a la izquierda), huevo de urraca bollado por la cada del huevo parsito (centro) y huevo de
urraca picado por los cralos (derecha). Las grietas son casi siempre muy poco conspicuas por lo que prcticamente no
se veran en la foto.
En este captulo voy a presentar unos trabajos experi- de los nidos parasitados no se encontraron huevos rotos,
mentales que llevamos a cabo para intentar contestar a la pero esto no quiere decir que no los hubiera ya que las
pregunta de por qu los cralos pican los huevos de sus urracas suelen expulsar los huevos ms daados (Soler
hospedadores si no se los comen. Partamos de la base de 1990, Soler et al. 1999). De hecho, el tamao de puesta
que se trataba de una adaptacin, pero despus obtuvi- en estos nidos fue significativamente menor que en los
mos resultados que no apoyaban el hecho de que se trata- nidos no parasitados (Soler et al. 1997), lo que implica
ra de un comportamiento adaptativo, e incluso, otros que que algunos huevos rotos haban sido expulsados antes
apoyaban la posibilidad contraria, que se tratara de un de que inspeccionramos el nido. El 36,2% de los nidos
accidente, por lo que nos planteamos un estudio experi- (81) que presentaban huevos rotos tenan slo uno, pero
mental para intentar contestar a la pregunta de si romper tambin haba nidos con dos (55), tres (41), cuatro (27),
huevos es una adaptacin o se trata simplemente de un cinco (11), seis (5) o ms (4) huevos rotos (Soler et al.
accidente consecuencia de una puesta rpida del huevo 1997).
parsito. En los nidos de las urracas se encuentran tres tipos de
Este captulo esta basado en tres trabajos publicados huevos rotos (Fig. 1): picados, que son los menos fre-
previamente (Soler et al. 1997, Soler et al. 1999, Soler y cuentes (14,1%), bollados, que son los ms abundantes
Martnez 2000) que a su vez estaban basados tanto en (55,2%), y agrietados (30,7%). Estos datos se obtuvieron
estudios experimentales como en datos empricos recogi- de un total de 157 nidos parasitados que contenan 241
dos a lo largo de ms de cinco aos de trabajo de campo, huevos rotos (Soler et al. 1997). Estos tipos de roturas
con unos tamaos de muestra elevados de ms de 300 son la consecuencia de distintas actividades por parte de
nidos parasitados. Para intentar que la lectura de este ca- los cralos (Soler et al. 1999). Los huevos picados clara-
ptulo no se haga excesivamente rida voy a evitar pre- mente han sido el resultado de una accin directa, con su
sentar los resultados de los numerosos anlisis estadsti- pico, por parte de los cralos; por tanto, se trata de una
cos realizados, slo mencionar los ms importantes y si rotura selectiva, es decir, estos huevos en ningn caso se
eran significativo o no, citando la fuente original. rompen por accidente. Los huevos bollados son el resul-
tado del choque del huevo de cralo sobre los de urraca,
consecuencia de que las hembras parsitas ponen sus hue-
Destruccin de huevos de urraca por parte de los cralos vos desde el borde del nido, lo que supone una cada de
ms de 10 centmetros. Por ltimo, tambin se encuen-
De 360 nidos de urraca parasitados que se estudiaron, tran huevos agrietados, estas grietas se producen bien
aparecieron huevos rotos en 224 (62,2%) mientras que en como consecuencia de la cada del huevo de cralo sobre
los nidos no parasitados por los cralos no apareci nin- dos de los de urraca, o bien como consecuencia de gol-
gn huevo roto (Soler et al. 1997). En el restante 37,8% pear la hembra los huevos con sus patas al salir del nido
CAPTULO 30: EL CRALO, UNA ESPECIE DE AVE PARSITA DE CRA,... 481
mero de pollos que llegaron a volar fue menor en los ni- vos no daados existentes en el nido. La prediccin se
dos parasitados experimentalmente que en los parasita- cumpla claramente puesto que el nmero de huevos de
dos naturalmente por los cralos (Tabla 1). Esto quiere urraca no daados disminua significativamente con el
decir que cuando los cralos ponen tarde, el romper hue- nmero de huevos parsitos existentes en el nido (Soler y
vos es beneficioso debido a las dos hiptesis que se pro- Martnez 2000). Con respecto a la hiptesis adaptativa
ponan, porque favorece la eclosin exitosa y porque dis- alternativa, no se cumpla puesto que slo espordicamen-
minuye la competencia de los pollos de urraca. te se encontraron huevos de cralo rotos en los nidos de
urraca multiparasitados (6,3% de los nidos; Soler y Mar-
tnez 2000).
Resultados que no apoyan la hiptesis de que picar La segunda prediccin se realizaba teniendo en cuen-
huevos es una adaptacin ta las dos especies hospedadoras principales utilizadas por
los cralos, la urraca y la corneja. Puesto que los pollos de
El tercer experimento pretenda determinar si la re- corneja, la especie de mayor tamao, suponen una com-
duccin de la competencia entre pollos explicaba tam- petencia ms eficaz para los pollos parsitos que los po-
bin la rotura de huevos cuando los cralos realizan la llos de urraca, sera de esperar que los cralos rompieran
puesta del suyo pronto. Parasitamos nidos de urraca con ms huevos al parasitar nidos de corneja. Por el contrario,
un huevo de cralo que haba sido puesto entre 1 y 4 das si romper huevos no fuera una estrategia adaptativa, la
ms tarde que el primer huevo de urraca. En este experi- prediccin sera que romperan menos huevos en los ni-
mento, en el que simulamos la puesta temprana del huevo dos de corneja puesto que estos son ms grandes y de
parsito, encontramos que el xito de los cralos en los cscara ms gruesa, por tanto ms difciles de romper
nidos experimentales era tan elevado como en los nidos (Rahn y Paganelli 1989). Obtuvimos que el porcentaje de
parasitados naturalmente, tanto en lo que respecta a los huevos rotos encontrados en los nidos de corneja era
huevos que eclosionan como a los pollos que vuelan (Ta- significativamente menor que el registrado en los nidos
bla 1). No hay diferencias significativas con los nidos de urraca, resultado que apoya fuertemente la idea de que
control, lo que quiere decir que el picar huevos cuando la romper huevos no es una adaptacin, sobre todo si tene-
puesta es temprana no resulta beneficioso. mos en cuenta que el xito reproductor del cralo es
Si picar huevos fuera una adaptacin se podra prede- significativamente menor cuando parasita a la corneja que
cir que debera de existir una correlacin significativa cuando utiliza como hospedadora a la urraca (Soler y
entre el xito reproductor del cralo y el nmero de hue- Martnez 2000), lo cual implica que las presiones selecti-
vos rotos por nido. Sin embargo, controlando el efecto vas para que evolucione la rotura de huevos son ms fuer-
del nmero de huevos de cralo y el nmero de huevos de tes cuando parasitan a las cornejas que cuando parasitan a
urraca que quedan en el nido en una regresin mltiple, las urracas.
encontramos que la relacin entre el nmero de huevos
de urraca destruidos y diversas variables del xito repro-
ductor del cralo no era significativa (Soler y Martnez Una adaptacin o un accidente?
2000), por tanto no se cumpla la prediccin.
Los resultados descritos junto con el hecho de que pi-
car huevos es la nica rotura hecha directamente por la
Evidencia de que picar huevos no es una adaptacin hembra del cralo (los huevos bollados y agrietados son
la consecuencia indirecta del comportamiento de puesta),
Tambin testamos dos predicciones que se podan ha- plantean una pregunta clave: realmente el comportamien-
cer en los dos sentidos, considerando que se trataba de to de romper huevos de urraca es una estrategia adaptativa
una adaptacin o considerando que romper huevos es slo o se trata simplemente de un accidente consecuencia de
un accidente. Primera, si destruir huevos es simplemente la puesta rpida y de la mayor dureza de la cscara del
una consecuencia del mecanismo de puesta de la hembra huevo parsito? Por tanto partimos de dos hiptesis dife-
parsita, en los nidos multiparasitados (tres o ms huevos rentes: (1) romper huevos es una estrategia del parsito
de cralo puestos por al menos dos hembras), se puede resultado de un proceso directo de seleccin natural (hi-
predecir que, cuantos ms huevos parsitos sean puestos ptesis de la adaptacin) y, (2) romper huevos no es una
por nido, tendra que aumentar el nmero de huevos ro- adaptacin, sino el resultado indirecto de realizar la pues-
tos. Sin embargo, si romper huevos fuera un comporta- ta de una forma rpida teniendo un huevo con una cscara
miento adaptativo, se puede predecir que en los nidos ms dura. Por tanto, el proceso no ha sido dirigido por la
multiparasitados deberan de tender a romper los huevos seleccin natural para provocar rotura de huevos, sino para
puestos previamente por otras hembras parsitas, tal y evitar la rotura del huevo propio, por lo que no sera una
como se ha encontrado en el cuco (Davies y Brooke 1988; adaptacin sino un accidente (hiptesis del accidente).
hiptesis de la competicin entre cucos). Puesto que las Cmo se pueden testar experimentalmente estas dos
urracas retiran del nido los huevos que resultan ms da- hiptesis? Hay que partir de la base de que picar huevos
ados, esta prediccin la testamos analizando la relacin no es un accidente, est claro que es el resultado de una
entre el nmero de huevos parsitos y el nmero de hue- actividad consciente, por tanto el problema puede estar
CAPTULO 30: EL CRALO, UNA ESPECIE DE AVE PARSITA DE CRA,... 483
Figura 2. Nido real de urraca en el que se llevaron a cabo los experimentos. Esta fotografa muestra la metodologa con que se llev
a cabo el experimento dejar caer (ver texto para una descripcin detallada).
con los otros dos tipos de rotura: bollados y agrietados. puede provocar la hembra al salir del nido, tambin baj-
La cuestin est en si se producen de una forma acciden- bamos los huevos a nuestro nido experimental e introdu-
tal o deliberada. Entonces, la forma de testar estas hipte- camos un huevo de cralo real dentro del nido y, poste-
sis sera reproducir experimentalmente el comportamien- riormente, con el dedo o con un bolgrafo de plstico rea-
to de la hembra de cralo al poner los huevos. Si la rotura lizbamos un movimiento brusco simulando la sacudida
es accidental, el nmero de huevos que se rompan ser que podra provocar el cralo con sus patas al salir del
equivalente al nmero que se rompe durante el parasitis- nido. Nos llam la atencin que en las primeras pruebas
mo natural, pero si la rotura es deliberada, sera de espe- tuvimos que ir aumentando la fuerza con que empujba-
rar que se rompieran ms huevos durante el parasitismo mos los huevos porque no se rompa ninguno. Para que se
que durante nuestra reproduccin del acto de la puesta de produjeran roturas de huevos haba que empujar con bas-
los huevos parsitos. tante fuerza, hasta el punto de que los huevos suban casi
hasta el borde del nido. As lo hicimos, y esto quiere decir
Diseo experimental y predicciones que los resultados de nuestras manipulaciones experimen-
tales son muy conservativos ya que empujbamos muy
Se realizaron dos tipos de experimentos, uno imitan- fuerte. Realizamos dos tipos distintos de pruebas: con uno
do el mecanismo de puesta de los huevos, y otro imitando o ms huevos de cralo entre los de urraca, (que es como
la salida precipitada del nido por parte de la hembra de ocurre en condiciones naturales ya que la hembra prime-
cralo, lo que puede producir una sacudida ms o menos ro pone el huevo y despus sale del nido), y sin huevos de
brusca de los huevos. En el primero (experimento dejar cralo.
caer), se recogan todos los huevos existentes en el nido Para ambos experimentos la hiptesis de la adapta-
y se ponan en un nido real de urraca que llevbamos no- cin tiene dos predicciones principales: (a) si la rotura de
sotros. Despus se pona una tira de cartn sobre el borde huevos es intencionada por parte de los cralos, el parasi-
del nido y se dejaba caer un huevo real fresco de cralo tismo natural debera de romper ms huevos de urraca
(no incubado) sobre los huevos de la urraca (ver Fig. 2). que nuestras manipulaciones experimentales imitando el
Como control tambin se hicieron pruebas en las que se comportamiento de puesta de la hembra de cralo. Por otro
dejaba caer un huevo de urraca sobre otros de urraca, y lado (b), en las manipulaciones experimentales no debe
tambin lo hicimos dejando caer un huevo de cralo sobre de influir el nmero de huevos de urraca existente en el
otros huevos de cralo. En el segundo experimento (mo- nmero de huevos rotos, mientras que en el parasitismo
ver los huevos), en el que reproducamos la sacudida que natural, cuantos ms huevos de urraca haya en el nido,
484 Manuel Soler
Tabla 2
Resultados de las manipulaciones experimentales durante el experimento dejar caer: nmero de huevos que se rompen y tipo
de rotura que se produce. Los valores entre parntesis son los porcentajes. Informacin tomada de Soler y Martnez (2000).
Tabla 3
Resultados de las manipulaciones experimentales durante el experimento dejar caer: salida de lbumen por la cscara y qu
huevo se rompe, el que cae o el que recibe el impacto de la cada. Los valores entre parntesis son los porcentajes.
Informacin tomada de Soler y Martnez (2000).
Tabla 4
Resultados de las manipulaciones experimentales del experimento mover los huevos.
Informacin obtenida de Soler y Martnez (2000).
deberan de romper un mayor nmero de ellos ya que de urraca el que se dejaba caer, slo se rompa uno, pero
mayor ser la competencia del pollo. Evidentemente, la unas veces el que caa y otras el que reciba el golpe,
hiptesis de la no-adaptacin estara apoyada por las pre- aproximadamente al 50% (Tabla 3).
dicciones opuestas. En lo que respecta al segundo experimento (mover
los huevos), el nmero de huevos que se rompan varia-
Resultados ba considerablemente segn hubiera un huevo de cralo
junto con los de urraca o no. Con un huevo de cralo, en
En el primer experimento, cuando se dejaba caer un todos los casos salvo en uno se rompi algn huevo, mien-
huevo de cralo sobre una puesta de huevos de urraca, lo tras que cuando no haba huevo de cralo, en ms del 50%
ms frecuente era que se rompiera un solo huevo de urra- de los casos no se rompi ningn huevo de urraca (Tabla
ca (85,1%) y un porcentaje similar se obtena cuando era 4). En cuanto al tipo de rotura que sufrieron los huevos,
uno de urraca el que se dejaba caer (89,2%); pero curiosa- encontramos que cuando incluamos el huevo de cralo
mente, cuando se dejaba caer uno de cralo sobre otros de provocaba ms frecuentemente bolladuras que grietas,
cralo, lo ms frecuente era que no se rompiera ninguno mientras que cuando no estaba ambos tipos de roturas se
(Tabla 2). Esto seguramente es la consecuencia de que los producan al 50% (Tabla 4). Por otro lado, al igual que
huevos de cralo tienen una cscara ms gruesa y dura ocurra en el primer experimento, la manipulacin expe-
que los huevos de urraca. En lo que respecta al tipo de rimental casi nunca provocaba la salida de clara al exte-
rotura que se produce, en todos los casos predominan los rior del huevo (Tabla 4).
huevos bollados, con porcentajes superiores al 85% (Ta- Para determinar si se cumple la primera prediccin,
bla 2), y por regla general estas roturas no provocaban hay que comparar los huevos rotos durante nuestros ex-
salida de clara del huevo (Tabla 3). Por otro lado, se pue- perimentos (bollados + agrietados) con los huevos rotos
de destacar que cuando se dejaba caer un huevo de cralo por los cralos en los nidos parasitados naturalmente con
sobre los huevos de urraca, siempre se rompa el de aba- slo un huevo (picados + bollados + agrietados). Se obtu-
jo, el que reciba el golpe, sin embargo, cuando era uno vo que se rompen significativamente ms huevos durante
CAPTULO 30: EL CRALO, UNA ESPECIE DE AVE PARSITA DE CRA,... 485
el parasitismo natural (mediadesviacin tpica = 2,31,4, que la seleccin natural no puede actuar tan rpido como
n = 25) que durante nuestras manipulaciones experimen- se producen los cambios en el medio ambiente o en las
tales en los nidos a los que se les hicieron los dos experi- especies, o tambin, porque las mutaciones que permiti-
mentos (1,60,3, n = 28) (Soler y Martnez 2000). Este ran una adaptacin perfecta no se hayan producido
resultado apoya la primera prediccin. (Ridley 1993).
En lo que respecta a la segunda prediccin, en ningu- Seguramente estos problemas del mtodo a priori de
no de los dos experimentos se encontr una correlacin estudiar adaptaciones son los responsables del hecho de
significativa entre el nmero de huevos rotos y el nmero que nuestros resultados en algunas de las pruebas descri-
de huevos existente en el nido, mientras que en condicio- tas anteriormente no apoyaran las predicciones. Adems,
nes naturales s se obtena esa correlacin positiva y sig- esas pruebas estaban basadas en comparaciones entre in-
nificativa (Soler y Martnez 2000). Es decir, las dos pre- dividuos, que es el mtodo menos fuerte de comprobar
dicciones que hacamos correspondientes a la hiptesis hiptesis, por lo que los resultados no eran concluyentes.
de la adaptacin se cumplen; por tanto, la conclusin es Para conseguir conclusiones ms consistentes era nece-
que romper huevos por parte de los cralos cuando reali- sario un enfoque experimental. Es decir, aunque en el
zan la puesta del suyo es una adaptacin resultado de la experimento para comprobar la hiptesis de la competen-
seleccin natural. cia entre pollos cuando la puesta del huevo parsito se
realizaba pronto no se apoyaban las predicciones (no cual-
quier detalle de una estrategia tiene que tener sentido
Discusin adaptativo), y una serie de pruebas de comparacin entre
individuos (mtodo menos fuerte de comprobar hipte-
La adaptacin es un concepto muy importante en la sis) no apoyaba la hiptesis de la adaptacin, e incluso, se
teora evolutiva (ver Captulo 7). Las adaptaciones son apoyaba la hiptesis no adaptativa, al realizar las mani-
siempre, por definicin, la consecuencia de la seleccin pulaciones experimentales, encontramos que cuando si-
natural. Si se producen beneficios independientemente de mulbamos el comportamiento de puesta del cralo, el
la seleccin natural no son adaptaciones, y todas las adap- nmero de huevos rotos era significativamente menor que
taciones conocidas se pueden explicar por procesos de cuando los cralos parasitaban naturalmente los nidos.
seleccin natural (Ridley 1993). Sin embargo, frecuente- Adems, aunque en los experimentos el nmero de hue-
mente se ha sobreestimado el papel de la adaptacin ya vos rotos no dependa del nmero de huevos de urraca
que se la considera como la nica influencia de la evolu- existentes en el nido, durante el parasitismo natural el
cin, y los bilogos evolutivos tienden a considerar la nmero de huevos rotos s incrementaba con el nmero
seleccin natural como el mecanismo evolutivo dominan- de huevos de urraca existentes en el nido. Es decir, estos
te, asumiendo que es capaz de explicar casi cualquier di- resultados s apoyan la hiptesis de que picar huevos es
ferencia fenotpica, cosa que no es cierta (Ridley 1993, una adaptacin y no simplemente un accidente.
Travisano et al. 1995). A lo largo de la historia de la biologa evolutiva algu-
Las adaptaciones se demuestran comprobando que se nos caracteres han sido descritos como no adaptativos;
cumplen predicciones sobre beneficios elaboradas a priori sin embargo, en todos los casos, despus de realizar el
(mtodo a priori de detectar adaptaciones). Este mto- estudio experimental y los anlisis adecuados se conclua
do consiste en determinar la razn por la que un carcter que el carcter que se estaba estudiando era una adapta-
es favorecido por la seleccin natural (Williams 1992, cin controlada por la seleccin natural (ver ejemplos en
Maynard Smith 1993). Este mtodo de estudiar adapta- Ridley 1993). Esto es lo que ha ocurrido tambin en nues-
ciones funciona correctamente si se est estudiando una tro estudio sobre el comportamiento de romper huevos
adaptacin, pero el problema estriba en que muchos ca- por parte de los cralos: aunque algunas pruebas de cier-
racteres pueden no ser adaptativos (Ridley 1993), y ade- tas predicciones no apoyaban la hiptesis de que se trata-
ms, no todas las diferencias entre organismos pueden ser ba de una estrategia adaptativa, cuando se realiz el estu-
explicadas como adaptaciones (Maynard Smith 1993). Si dio experimental adecuado, la conclusin fue que se tra-
el carcter que se est estudiando es una adaptacin, en- taba de un comportamiento adaptativo.
tonces, su existencia tiene que ser la consecuencia de la
seleccin natural y sera correcto insistir en la bsqueda
del motivo por el que ese carcter es favorecido. Sin em- Agradecimientos
bargo, si el carcter no es favorecido por la seleccin na-
tural, el mtodo falla. (Maynard Smith 1993, Ridley 1993). Los datos utilizados en la redaccin de este captulo
Otro problema de este mtodo de estudiar adaptacin es fueron conseguidos gracias a la colaboracin de Juan J.
que frecuentemente se asume que los animales siempre Soler, Juan G. Martnez y Toms Prez Contreras.
estn perfectamente adaptados y que cualquier detalle de Gregorio Moreno Rueda, M Carmen Soler Cruz y Mara
una estrategia tiene sentido adaptativo (Ridley 1993). Sin Dolores Garca, leyeron el manuscrito y aportaron suge-
embargo, las adaptaciones pueden ser imperfectas por- rencias que contribuyeron a mejorarlo.
486 Manuel Soler
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Lecturas recomendadas
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revisin sobre el primordial papel de la adaptacin en los procesos evolutivos.
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estudio de todos los grupos, presta una especial atencin a las especies de la familia Cuculidae y, sobre todo a las dos especies
europeas: el cuco y el cralo. Un libro imprescindible para quien quiera profundizar en el tema del parasitismo de cra.
(3) ORZACK, S. y SOBER, E. 2001. Adaptionism and optimality. Un estupendo libro en el que se analiza la importancia de la seleccin
natural comparada con otras fuerzas que afectan a la evolucin. Los adaptacionistas defienden que la seleccin natural tiene, por s
sola, la fuerza suficiente como para explicar todo el proceso evolutivo, mientras que los detractores de esta idea sugieren que las
adaptaciones no lo pueden explicar todo.
Captulo 31: EVOLUCIN DE LA INTERACCIN PARSITO-HOSPEDADOR
Santiago Merino
MUSEO NACIONAL DE CIENCIAS NATURALES. CSIC.
Jos Gutirrez Abascal, 2, E-28006 Madrid. Espaa. E-mail: santiagom@mncn.csic.es
fisiologa y su interaccin con otros factores (Folstad y Por un lado la mayora de las poblaciones naturales man-
Karter 1992, Hillgarth y Wingfield 1997, Veiga et al. tienen una gran cantidad de especies de parsitos, lo cual
1998). En este captulo repasaremos algunos de los lti- siempre deja abierta la posibilidad de que no estemos es-
mos avances de los conocimientos sobre la evolucin de tudiando la especie que sea el verdadero regulador de la
las relaciones entre parsitos y hospedadores. poblacin hospedadora o que alguna especie de parsito
no detectada influya sobre los efectos causados por otros
parsitos. El estudio conjunto de toda la fauna parasitaria
Virulencia o benevolencia? de una poblacin hospedadora en la naturaleza es prcti-
camente inabordable. Esto ha llevado al estudio de los
La virulencia puede considerarse como el efecto neto niveles de defensa de las poblaciones en vez de los efec-
que los parsitos ejercen sobre sus hospedadores y se pue- tos de parsitos concretos. La capacidad de respuesta in-
de estimar de distintas formas. La tasa de reproduccin mune o inmunocompetencia en una poblacin reflejara
del parsito, su infectividad o el dao que el parsito cau- la virulencia media de los parsitos a los que se ha enfren-
sa a su hospedador, es decir la enfermedad, son los mto- tado esa poblacin y por tanto nos dara una idea de los
dos ms habituales de medir virulencia (Toft y Karter costos infringidos por el parasitismo. En otras palabras,
1990). En muchas ocasiones la virulencia se mide como mayores defensas en los hospedadores implicaran una
la tasa de mortalidad del hospedador inducida por el pa- mayor virulencia, ya que no se invierte mucho en arma-
rsito. Sin embargo, los efectos del parasitismo pueden mento sino es para defenderse de un poderoso enemigo
ser de considerable importancia aunque no impliquen la (Merino y Mller 1999). Esto significa que la medida de
muerte inmediata del hospedador. Por ejemplo, la reduc- los niveles medios de defensa de una poblacin
cin del xito reproductivo o de la supervivencia hasta la hospedadora es en realidad el reflejo de la virulencia me-
edad reproductora de la progenie parasitada, o la nutri- dia de los parsitos en esa poblacin (ver Martin et al.
cin poco adecuada debido a la infeccin que sufren los 2001, Fig. 1).
progenitores, pueden tener un efecto considerable sobre Por otro lado, frente a enfermedades crnicas, los hos-
la eficacia biolgica del individuo. Evidentemente los pedadores pueden modular sus patrones de comportamien-
parsitos drenan recursos de sus hospedadores y de ah to reduciendo su esfuerzo y redistribuyendo la energa
pueden surgir la mayora de sus efectos. La prdida de hacia la defensa, haciendo difcil la deteccin de efectos
peso es bastante comn en individuos parasitados, aun- producidos por el parsito (Atkinson y Van Riper 1991,
que sta puede deberse tambin, en parte, al consumo Weatherhead y Bennett 1991). Los costes impuestos por
energtico derivado de la defensa frente a la infeccin el parasitismo podran ser entonces pagados en trminos
(Munger y Karasov 1994). Separar ambos componentes de una menor calidad de la descendencia (Merino et al.
del gasto energtico en individuos parasitados es difcil y 1996; 1998). En conclusin, la demostracin de los efec-
los primeros resultados parecen indicar que la respuesta tos reales causados por los parsitos sobre sus hospeda-
inmune es costosa al menos en ciertos momentos de la dores necesita de la alteracin experimental de los nive-
infeccin. La induccin de una respuesta inmune en les de infeccin (Keymer y Read 1991, Merino et al.
hospedadores por medio de la inyeccin de sustancias 2000). Por ejemplo, los estudios en poblaciones naturales
antignicas inertes de distinto tipo, ha ofrecido resultados no haban sido capaces de demostrar claramente la pato-
controvertidos con respecto a su efecto sobre el costo que genicidad de varias especies de parsitos sanguneos en
suponen para el hospedador. As, Williams y colaborado- aves, siendo estos considerados en general como no pat-
res (1999) no encontraron efecto de la inyeccin de genos (Fallis y Desser 1977, Bennett et al. 1993). Sin
eritrocitos heterlogos (es decir, de otra especie) sobre el embargo, algunas hiptesis de gran importancia descan-
xito reproductivo de estorninos (Sturnus vulgaris), mien- san sobre la suposicin de que estos parsitos sanguneos
tras que la inyeccin de una vacuna para la difteria-tta- son patgenos para sus hospedadores, como por ejemplo,
nos en papamoscas cerrojillo (Ficedula hypoleuca) redu- la que plantea que el dimorfismo sexual se mantendra
jo su esfuerzo y su xito reproductor (Ilmonen et al. 2000). evolutivamente como una forma de sealizacin de la
Es muy posible que la activacin antignica por una sus- salud del individuo (Hamilton y Zuk 1982). Las infeccio-
tancia inerte solo revele consecuencias en casos de alta nes por parsitos sanguneos son relativamente frecuen-
demanda energtica por parte del organismo en cuestin tes en casi todas las especies de aves del mundo y las
(por ejemplo, organismos en crecimiento, o con dificul- excepciones suelen estar ligadas a la ausencia de vectores
tad para encontrar alimento) dado que el antgeno puede adecuados (Bennett et al. 1992, Merino et al. 1997a, Me-
ser fcilmente eliminado. La respuesta inmune frente a rino y Mnguez 1998). En Espaa las poblaciones de pa-
un organismo vivo y daino podra ser mucho ms im- seriformes mantienen prevalencias (porcentaje de indivi-
portante. Por otra parte, la necesidad de una adecuada duos infectados) relativamente altas de varias especies de
nutricin se ha mostrado crucial en todos los casos puesto parsitos sanguneos (Merino et al. 1997b), en algn caso
que influye en la capacidad de respuesta inmune por par- llegando a detectarse infecciones en ms del 80% de los
te del hospedador (Lochmiller et al. 1993). individuos (Fargallo y Merino 1999). Esto permiti la
El estudio del efecto de los parsitos en poblaciones manipulacin experimental de la carga de protozoos san-
naturales ha resultado especialmente difcil debido a la guneos en una poblacin de herrerillo comn (Parus
ausencia de modelos adecuados para la experimentacin. caeruleus) sin tener que determinar previamente el nivel
CAPTULO 31: EVOLUCIN DE LA INTERACCIN PARSITO-HOSPEDADOR 489
40 Mortalidad
Si
Inmunocompetencia
No
30
Frecuencia
20
10
0
CONTROLES MEDICADAS
Mortalidad inducida por parsitos Tratamiento
Figura 1. Relacin entre la inmunocompetencia medida como Figura 2. Mortalidad de polluelos en los nidos de herrerillo
la respuesta a la inyeccin de una pequea cantidad de un comn (Parus caeruleus) atendidos por hembras medicadas
mitgeno (fitohemaglutinina) y la virulencia parasitaria medi- frente a parsitos sanguneos o controles (inyectadas con sue-
da como mortalidad inducida por parsitos en polluelos de ro). La medicacin redujo con xito la parasitacin por
varias especies de aves. Se muestra la relacin corregida por Haemoproteus majoris y Leucocytozoon majoris (ver Merino
posibles efectos filogenticos (tomado de Martin et al. 2001). et al. 2000).
de infeccin de cada individuo. La inyeccin de una me- de armamentos hasta alcanzar el equilibrio. Por ejemplo,
dicacin contra protozoos sanguneos redujo con xito la se consideraba que la atenuacin de la virulencia del vi-
cantidad de dos de ellos, Haemoproteus majoris y Leuco- rus de la mixomatosis en Australia era un buen ejemplo
cytozoon majoris, y esto se tradujo en un aumento del de la evolucin benigna de una relacin parsito-
xito reproductor de las hembras medicadas frente a las hospedador. Sin embargo, tras una altsima virulencia ini-
controles inyectadas solo con suero. Las hembras medi- cial, el virus se ha estabilizado en una virulencia todava
cadas perdieron menos peso durante la reproduccin que muy alta, puesto que afecta al 50% de la poblacin (Fenner
las controles reduciendo as el costo de criar a sus pollue- 1983). Tambin se ha planteado la posibilidad de que los
los. Adems, hubo menos mortalidad de pollos en nidos parsitos mantengan una virulencia facultativa que pu-
atendidos por hembras medicadas (Merino et al. 2000, diera llegar a disminuir en el caso de que el hospedador
Fig. 2, ver Captulo 23). redujera sus niveles de defensa hacindose susceptible
Sea cual sea el nivel de virulencia ejercido por un pa- (Soler et al. 1998).
rsito, la pregunta clave a resolver es: Evolucionan los La densidad de la poblacin hospedadora tambin
parsitos hacia niveles altos de virulencia? Modelos te- puede influir considerablemente sobre el desarrollo de la
ricos controlando varias variables que potencialmente enfermedad. En general, la mayora de los parsitos tie-
afectan la virulencia (ver despus) indican que se pueden nen una distribucin agregada en la que solo unos pocos
alcanzar dos equilibrios evolutivos distintos (van Baalen hospedadores mantienen la inmensa mayora de la pobla-
1998). Por un lado, la consecucin de un equilibrio en el cin parasitaria (Fig. 4). Todava no esta claro si esto se
que los parsitos son escasos pero muy virulentos y los debe al azar de encontrarse con la infeccin, a la suscep-
hospedadores dedican una cantidad considerable de sus tibilidad de los portadores frente a la mayor resistencia de
presupuestos energticos a defensa y, por otro, una situa- los hospedadores sanos o a una mezcla de ambas cosas.
cin con parsitos abundantes pero relativamente benig- En cualquier caso, cuanto mayor sea la densidad de po-
nos y hospedadores relativamente susceptibles con pre- blacin, las dificultades para la transmisin se reducen y,
supuestos de defensa modestos (Fig. 3). Estos equilibrios como consecuencia, la extensin de la enfermedad es ms
podran ocurrir en la naturaleza a muy distintos niveles y sencilla y las posibilidades de recibir mltiples infeccio-
podran variar en funcin de otros factores como la dis- nes aumenta (ver despus). Igualmente, se entiende que
ponibilidad de recursos para defensa. Este modelo mate- es relativamente difcil que especies con baja densidad de
mtico pone de manifiesto, no obstante, que la virulencia poblacin se vean muy afectadas por epidemias con el
no depende exclusivamente del parsito sino tambin del consiguiente peligro de ser llevadas a la extincin. No
hospedador. Si la respuesta defensiva del hospedador au- obstante, poblaciones reducidas de especies en peligro
menta para defenderse del parsito, puede ocurrir que el pueden ser ms susceptibles a enfermedades debido a que
parsito sea eliminado con xito o que el parsito respon- otras causas estn produciendo un gran estrs, una reduc-
da evolutivamente adaptndose a ese aumento en defen- cin de la capacidad de respuesta inmune, etc., con lo cual,
sas del hospedador. Esto conlleva la generacin de una las enfermedades podran contribuir a la extincin del
mayor virulencia al tener que superar las barreras impues- hospedador. En cualquier caso, cabe destacar aqu que si
tas por el hospedador que a su vez puede volver a aumen- bien no es aconsejable la reintroduccin de animales pa-
tar sus defensas continuando as con la carrera evolutiva rasitados en la naturaleza (ver Cunningham 1996), tam-
490 Santiago Merino
A3
Sociabilidad y parasitismo
Figura 5. Tipos de transmisin y virulencia. 1= explotacin del hospedador por Si la transmisin horizontal de los pa-
el parsito, 2= transmisin a un nuevo hospedador. En la transmisin horizontal rsitos conlleva una mayor virulencia so-
el parsito puede explotar a su hospedador (A) hasta el punto de causarle la bre sus hospedadores, es lgico pensar, que
muerte (virulencia alta) y luego transmitirse a un nuevo hospedador (B). En la
la densidad de la poblacin hospedadora se
transmisin vertical el nuevo hospedador (A1-3) es un descendiente del actual
(A) por lo cual el parsito no drena tantos recursos (virulencia baja) para permitir
acompaa de un aumento en los costes del
la reproduccin del hospedador. parasitismo dado que las posibilidades para
ese tipo de transmisin aumentan y, con
ella, las posibilidades de infecciones mix-
mento en defensas por parte del hospedador, el parsito tas que tambin se relacionan con una mayor virulencia
cuenta con una gran capacidad de producir descendientes parasitaria. Esto tiene claras implicaciones de cara a la
y, por tanto, las probabilidades de que alguno de ellos evolucin de la socialidad, puesto que los beneficios de
pueda portar una mutacin que le permita sobrepasar esas la vida social han de ser mayores que sus costos para que
nuevas defensas es relativamente alta. Sin embargo, la esta ocurra. (Brown y Brown 1986, Merino y Mller 1999,
capacidad de respuesta por parte del hospedador para ge- Mller et al. 2001).
nerar nuevos genotipos que puedan combatir al parsito En general, parece claro que la socialidad implica un
es reducida. La manera de poder seguir en la carrera evo- mayor costo en trminos de parasitismo. Las especies gre-
lutiva de lucha frente a los parsitos es una alta tasa de garias desarrollan niveles de defensa mayores como de-
recombinacin gentica que se consigue con la reproduc- muestran anlisis comparativos entre especies. As, espe-
cin sexual. Esta es una de las llamadas hiptesis de la cies que frecuentemente reutilizan sus nidos como las que
reina roja. En este caso se refiere a los efectos de la selec- cran en oquedades, o especies de cra colonial que sue-
cin dependiente de la frecuencia (ver Captulo 16) y el len ocupar los mismos lugares de nidificacin ao tras
mantenimiento de la variacin gentica desde un punto ao, tienen rganos de defensa inmune (bursa de Fabricio
de vista microevolutivo. La evolucin egosta de los y bazo) ms desarrollados que aves que no reutilizan sus
genes (Dawkins 1988) no favorecera la reproduccin nidos (Mller y Erritzoe 1996). Otro buen ejemplo lo ofre-
sexual frente a la asexual puesto que slo la mitad del ce el trabajo de Brown y Brown (1986) mostrando que el
genoma de sus descendientes es compartido por el proge- tamao de colonia estaba relacionado con la abundancia
nitor. Por qu entonces una gran mayora de seres vivos de la chinche hematfaga Oeciacus vicarius, que reduce
son fundamentalmente sexuados? El mantenimiento de la supervivencia y el peso de los polluelos de la golondri-
la variabilidad gentica necesaria para combatir a los pa- na americana Hirundo pyrrhonota. Adems, especies co-
rsitos podra haber dirigido a los seres vivos a la repro- loniales de golondrinas tienen mayores niveles de defen-
duccin sexual (Hamilton 1980, ver Captulo 9). Todava sa inmune que especies solitarias (Fig. 7; Mller et al.
no hay muchos ejemplos que muestren claramente la ven- 2001). Por otro lado, el hecho de que especies solitarias
taja evolutiva del sexo para combatir la enfermedad. Jo- no estn habituadas a soportar tantas presiones parasita-
kela y Lively (1995) estudiaron las relaciones entre sexo rias, implicara que ante la eventualidad de la infeccin,
CAPTULO 31: EVOLUCIN DE LA INTERACCIN PARSITO-HOSPEDADOR 493
0.5
A)
Pocas 0.6
larvas
Inmunocompetencia (mm)
0.4
Peso medio residual de los pollos (g)
Muchas
0 larvas
0.2
Muchas
larvas
0.0
0 1000 2000 3000 4000
Tamao de colonia (parejas)
B)
-0.5
3
Inmunocompetencia (mm)
Pocas
larvas
-1 1
0
Baja Alta 0 1000 2000 3000 4000
Figura 6. Efecto de la abundancia de dos especies de Figura 7. Relacin entre la inmunocompetencia medida como
ectoparsitos (larvas de Protocalliphora azurea y caros la respuesta a la inyeccin de una pequea cantidad de un
Dermanyssus gallinoides) sobre el peso medio de la nidada mitgeno (fitohemaglutinina) y el tamao medio de colonia
en el papamoscas Cerrojillo (Ficedula hypoleuca). La presen- en varias especies de golondrinas (Hirundinidae). (a) adultos
cia de gran nmero de ambos parsitos no implica un mayor y (b) polluelos. (tomado de Mller et al. 2001).
dao para los pollos. (tomado de Merino y Potti 1995).
podrn verse mucho ms negativamente afectadas que eludir el parasitismo o como consecuencia directa de la
especies ms habituadas. En principio, ante una nueva parasitacin. Ambos casos han sido documentados. Va-
infeccin por un parsito, el resultado puede ser variable; rias especies de parsitos han evolucionado de forma que
por un lado podra no haber un gran efecto puesto que el son capaces de modificar el comportamiento de sus
parsito podra no adaptarse convenientemente al hospe- hospedadores para mejorar su transmisin al que general-
dador o este podra compensar un efecto reducido aumen- mente es su hospedador definitivo. Un ejemplo muy cla-
tando su nutricin o variando su fisiologa. Por otra parte, ro de este tipo de sistema es el de la cercaria del trematodo
el efecto podra ser muy marcado si los niveles de defensa Dicrocoelium dendriticum, que migra dentro del sistema
del hospedador son reducidos en comparacin con los que nervioso del hospedador intermediario, una hormiga del
se ha encontrado el parsito en otras especies. La infec- gnero Formica. La infeccin altera el comportamiento
cin experimental de nidos de una especie de golondrina de la hormiga que sube a lo alto de la vegetacin donde se
de cra solitaria, la golondrina durica (Hirundo dauri- agarran con fuerza con sus mandbulas. De esta forma el
ca), por un ectoparsito generalista que ataca fundamen- parsito consigue llegar a su hospedador definitivo, la
talmente a especies de cra colonial como el Avin co- oveja, que se comer a la hormiga junto con la vegetacin
mn (Delichon urbica) muestra que el efecto del parsito (Hohorst y Lmmler 1962). Existen muchos otros ejem-
es mayor en la especie solitaria produciendo mayor mor- plos de este tipo y siguen describindose ms en la actua-
talidad, mientras que las respuestas fisiolgicas son va- lidad (ver ejemplos en Barnard y Behnke 1990, Apanius
riables con respecto a las presentadas por especies ms y Schad 1994, Moore 1995).
coloniales (Merino et al. 2001). Tambin se conocen casos que describen ciertos com-
portamientos que pueden reducir el efecto de los parsi-
tos. Los rebaos suelen agruparse cuando existen gran-
Conducta y parasitismo des cantidades de mosquitos para reducir, as, la superfi-
cie de cada individuo que queda expuesta a la picadura
El parasitismo puede modificar el comportamiento de (Mooring y Hart 1992). Tambin parece que la postura
los hospedadores de muy distintas formas. Por un lado, que adoptan varias especies de aves para dormir escon-
los hospedadores pueden cambiar su comportamiento para diendo la cabeza debajo del ala y encogiendo una pata,
494 Santiago Merino
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Lecturas recomendadas
(1) BARNARD, C.J. y BEHNKE, J.M. 1990. Parasitism and host behaviour. Taylor and Francis, Londres. En captulos escritos por
expertos en cada tema se repasan las distintas alteraciones que parsitos y hospedadores inducen mutuamente sobre sus comporta-
mientos.
(2) CLAYTON, D.H. y MOORE, J. 1997. Host-Parasite Evolution. General principles and avian models. Oxford Univ. Press, Oxford.
Aunque centrado en modelos aviares la mayor parte del libro ofrece una revisin general sobre distintos aspectos de la evolucin
entre parsitos y hospedadores. Los apndices sobre recoleccin, identificacin y cuantificacin de parsitos pueden ser tiles para
el que se aproxime por primera vez al estudio de estos seres.
(3) LOYE, J.E. y ZUK, M. 1991. Bird-parasite interactions. Ecology, Evolution and Behaviour. Oxford Univ. Press, Oxford. Un tomo
que aporta una gran cantidad de ejemplos de estudios sobre la relacin entre aves y sus parsitos. Organizado en secciones sobre
ecologa, comportamiento y seleccin sexual.
(4) POULIN, R. 1998. Evolutionary ecology of parasites: from individuals to communities. Chapman and Hall, Londres. Este libro nos
ofrece el estudio de la evolucin entre parsito y hospedador desde un punto de vista muchas veces olvidado; el del parsito.
(5) TOFT, C. A., AESCHLIMANN, A. y BOLIS, L. 1991. Parasite-Host Associations: Coexistence or Conflict? Oxford Univ. Press,
Oxford. Este volumen revisa los conocimientos generales sobre las relaciones entre parsitos y hospedadores tocando gran cantidad
de aspectos sobre los distintos factores que pueden influir en dicha relacin.
Captulo 32: INFLUENCIA DE LA SELECCIN SEXUAL SOBRE
EL COMPORTAMIENTO REPRODUCTOR DE LOS ODONATOS
Adolfo Cordero Rivera
DEPARTAMENTO DE ECOLOXA E BIOLOXA ANIMAL. UNIVERSIDADE DE VIGO
E.U.E.T. Forestal, Campus Universitario, 36005-Pontevedra. E-mail: acordero@uvigo.es
El comportamiento reproductor de los odonatos ha sido estudiado intensamente en las ltimas dcadas, ya que
estos insectos son relativamente grandes y fciles de observar en condiciones naturales. Este captulo revisa la
influencia de la seleccin sexual sobre la evolucin de la conducta reproductora pre- y postcpula. La intensidad de
la seleccin sexual precpula es muy alta en las especies territoriales. En la mayora de las especies, los machos de
mayor tamao y con ms reservas energticas, consiguen mejores territorios y con ello mayor xito. Sin embargo
tambin son comunes los casos de estrategias alternativas utilizadas por los machos de menor tamao, ms viejos o
con menores reservas energticas. En las especies no territoriales, la longevidad es usualmente el factor ms
correlacionado con el xito en el apareamiento. Algunos estudios han sugerido que los machos ms simtricos
tienen ms xito, pero los ltimos trabajos no han corroborado esta relacin. La seleccin sexual despus del inicio
de la cpula se manifiesta en los complejos comportamientos que han evolucionado en el contexto de la competen-
cia espermtica. Entre stos destaca la habilidad para extraer el semen de los rivales usando la propia genitalia, una
doble funcin de la genitalia masculina ampliamente difundida en este orden. En otras especies el esperma de los
rivales no es completamente accesible a la genitalia del macho. La prolongada duracin de la cpula podra ser en
algunos casos debida a eleccin femenina crptica. En al menos dos especies los machos son aparentemente capaces
de estimular a la hembra para que expulse esperma de la espermateca, y en una de ellas, la duracin de la cpula est
correlacionada con el xito en la fertilizacin. Estas observaciones sugieren que la eleccin femenina crptica es un
fenmeno relevante en los odonatos, que debe ser estudiado con mayor atencin en el futuro.
Figura 1. Fases tpicas del comportamiento reproductor en odonatos. La captura en tndem de la hembra (a) constituye el inicio de
la secuencia. En ocasiones las hembras rechazan al macho en esta fase. A continuacin, si la hembra da muestras de receptividad,
el macho transfiere el esperma desde el extremo del abdomen hasta la vescula seminal situada en la parte ventral del segundo
segmento abdominal (b). La cpula consta al menos de dos fases claramente diferenciadas. En la primera, denominada estado I (c),
se observan movimientos rtmicos del abdomen del macho. Su funcin es bsicamente la extraccin del esperma de los machos
que se aparearon anteriormente con la hembra. En el estado II (d) el abdomen del macho se pliega y se produce la inseminacin.
Finalmente la pareja en tndem realiza la puesta (e).
conseguido asirlas, y esto no siempre se explica porque la den ser ms o menos hbiles a la hora de localizar hem-
hembra sea inmadura sexualmente, ya que en ocasiones bras receptivas o bien defender territorios donde es ms
la misma hembra acepta a otro macho al cabo de unos probable la reproduccin, lo que implica seleccin
minutos. Despus de la transferencia de esperma (Fig.1b), intrasexual (ver Captulo 13). Las hembras por su parte
tiene lugar el apareamiento propiamente dicho, de dura- pueden o no aceptar el apareamiento, y en ese caso reali-
cin extremadamente variable tanto entre especies como zar eleccin de pareja (seleccin intersexual). Tambin es
dentro de la misma especie (Fig. 1c y d). Finalizado el posible la accin de la seleccin sexual postcpula, ya
apareamiento algunas especies se mantienen en tndem que las hembras habitualmente se aparean con varios
durante (casi) todo el tiempo que dura la oviposicin machos a lo largo de su vida. El objetivo de este captulo
(Fig.1e), pero en otras especies la hembra realiza la pues- es realizar una revisin de los estudios sobre comporta-
ta en solitario. miento reproductor de los odonatos para establecer qu
Esta descripcin del comportamiento reproductor de sabemos acerca de la importancia de la seleccin sexual
los odonatos pone de manifiesto que la seleccin sexual en este grupo. Para ello me basar fundamentalmente en
puede ser intensa en varios momentos. Los machos pue- los estudios que mi grupo de investigacin ha realizado
CAPTULO 32: INFLUENCIA DE LA SELECCIN SEXUAL SOBRE EL COMPORTAMIENTO REPRODUCTOR DE LOS ODONATOS 499
Tabla 1
Variables estudiadas en relacin con el xito reproductor (nmero de cpulas) de los machos de odonatos
Tabla 1
Variables estudiadas en relacin con el xito reproductor (nmero de cpulas) de los machos de odonatos (continuacin)
msculos alares) (Tabla 1). A pesar de que en muchas ha observado un cambio de la mayora de los machos al
especies el comportamiento territorial sea la norma, algu- sistema no territorial (Cordero 1999). Esto est de acuer-
nos machos utilizan una estrategia alternativa no territo- do con la teora de optimizacin del comportamiento: slo
rial, ya que son incapaces de defender el territorio, por puede mantenerse el comportamiento territorial cuando
tener bajas reservas energticas (Forsyth y Montgomerie los beneficios son mayores que los costes, y a elevada
1987; Plaistow y Siva-Jothy 1996). Si la densidad pobla- densidad no compensa defender el territorio (Alcock
cional es muy elevada, en Calopteryx haemorrhoidalis se 1993).
502 Adolfo Cordero Rivera
Figura 4. Costes de la cpula: pareja de Ischnura elegans atacada por una araa, que ha conseguido capturar a la hembra.
Por su parte el macho, en el momento que inicia la final del abdomen (Fig. 5d). Aqu se sita un complejo
cpula, puede invertir ms o menos recursos (tiempo, es- rgano donde el esperma es almacenado en una bolsa
perma, otras substancias del eyaculado, etc.) en ese apa- copuladora y una, dos o incluso ms espermatecas. La
reamiento. Las hembras de odonatos se aparean usual- bolsa copuladora se comunica con la vagina, donde se
mente con varios machos a lo largo de su vida y almace- introduce el edeago (Fig. 5a) durante la cpula. El descu-
nan el esperma en la bolsa copuladora y la espermateca brimiento de Waage fue que los machos de algunas espe-
(Fig. 5d). Esto produce gran competencia entre los cies son capaces de extraer el esperma de los rivales, gra-
eyaculados de los diferentes machos (competencia cias a que su genitalia est provista de espinas orientadas
espermtica, ver Captulo 14; Parker 1970). En este apar- hacia atrs (Fig. 5c), que atrapan el semen y lo expul-
tado revisar lo que conocemos acerca de estos compor- san con cada movimiento rtmico del abdomen que el
tamientos en odonatos. macho realiza durante la cpula.
Miller y Miller (1981) demostraron que la cpula se
Mecanismos de competencia espermtica puede dividir en varias fases en odonatos, segn la posi-
cin y los movimientos del abdomen de macho y hembra
En 1979 se public un estudio sobre el comportamien- (Fig. 1c, d). En la primera fase (estado I), que ocupa ms
to reproductor de Calopteryx maculata, que ha determi- del 80% del tiempo total de cpula, se produce la extrac-
nado un antes y un despus en la etologa (Waage 1979). cin del esperma de los rivales. En la segunda fase (esta-
En dicho estudio Jonathan Waage demostr que el apa- do II) se inicia la inseminacin, que contina hasta el fi-
reamiento en los odonatos ha estado sometido a una in- nal de la cpula o bien finaliza en el estado III, de funcin
tensa seleccin sexual postcpula, y ello ha determinado poco conocida. Actualmente se sabe que la extraccin del
la evolucin de mecanismos para evitar la competencia semen de los rivales es comn en odonatos, y constituye
espermtica. En C. maculata, los machos dedican la ma- el mecanismo ms difundido para evitar la competencia
yor parte de su breve apareamiento (70-80 s) a extraer el espermtica en este orden.
semen de los machos que se haban apareado anterior- Si la mayor duracin de la cpula tuviese un coste
mente con la hembra, y slo al final realizan la insemina- para los machos (por ejemplo reduccin de oportunida-
cin. El ingenioso mtodo del que se vali Waage para su des para buscar nuevos apareamientos), la seleccin po-
descubrimiento fue estimar el volumen de esperma que la dra favorecer la optimizacin del tiempo de cpula si la
hembra almacena antes, durante y despus de la cpula. hembra tiene poco o nada de esperma almacenado. Ba-
Comprob cmo el esperma almacenado alcanzaba un sndonos en esta idea hemos predicho que los machos de
mnimo al cabo de unos segundos de iniciada la cpula. odonatos deberan ser capaces de detectar el estatus
El sistema reproductor femenino de los odonatos cons- reproductivo de la hembra con la que se aparean. Nues-
ta de dos oviductos que se unen en un conducto comn al tros resultados demuestran que los machos de varias es-
504 Adolfo Cordero Rivera
Figura 5. Genitalia femenina y masculina en Ceriagrion tenellum. Vista lateral del edeago (A). La parte final (a la izquierda de la
imagen), plegada sobre si misma, se usa a modo de cuchara para la extraccin del esperma de cpulas previas, almacenado en
la bolsa copuladora de la hembra. Para ello la parte interna de la cuchara est recubierta de espinas dirigidas hacia atrs (B), que
tambin se observan en los laterales del pene (C) y serviran para atrapar las masas de esperma. Fotografa al microscopio ptico de
la genitalia de una hembra cuya segunda cpula fue interrumpida al final del estado I (D). Se observa la espermateca (s), llena de
esperma, la bursa (b), completamente vaca despus de la accin masculina, y los sensilios (e) que el macho podra estimular
durante la cpula.
pecies de odonatos son capaces de distinguir entre hem- expulsar mediante lavado el esperma de los rivales (algo
bras vrgenes y apareadas (Fig. 6). A diferencia de la ma- que aparentemente ocurre tambin en cefalpodos y tibu-
yor parte de insectos en los que los machos son capaces rones pero inyectando agua a presin; Alcock 1993) o
de distinguir el estado reproductivo de las hembras an- bien aumentar la proporcin de esperma almacenado pro-
tes de la cpula, en los odonatos esta distincin se rea- veniente de su eyaculacin. En ambos casos el resultado
liza una vez iniciada la cpula. El mecanismo fisiolgico final sera el mismo: aumentar la probabilidad de fertili-
del que se valen es aparentemente una serie de sensilios zar los huevos.
presentes en la superficie del pene (Andrs y Cordero Otras especies de odonatos empaquetan el esperma
2000). rival hacia zonas lejanas del punto de fertilizacin (Waage
Cordero et al (1995) estudiaron el comportamiento 1984), y en Calopteryx haemorrhoidalis asturica la
reproductor de Coenagrion scitulum, una especie que estimulacin genital induce a las hembras a expulsar el
manifiesta cpula cclica. Esta especie realiza 2-7 cpu- esperma de los machos anteriores (Crdoba-Aguilar
las (con sus correspondientes estados I y II) en una sola 1999).
secuencia de apareamiento y repite la transferencia de Otro comportamiento que ha evolucionado como con-
esperma antes de cada una de estas cpulas. De los expe- secuencia de la competencia espermtica, es el tndem
rimentos realizados se dedujo la existencia de otro meca- postcpula, del cual me ocupar ms adelante.
nismo adicional de competencia espermtica: la insemi-
nacin abundante. Aparentemente los machos de C. Mecanismos de eleccin femenina crptica
scitulum son incapaces de extraer la mayor parte del se-
men de los rivales (Cordero et al. 1995). Mediante una Una vez iniciada la cpula o incluso despus de su
inseminacin abundante y repetida, los machos podran finalizacin, la hembra tiene variados mecanismos para
CAPTULO 32: INFLUENCIA DE LA SELECCIN SEXUAL SOBRE EL COMPORTAMIENTO REPRODUCTOR DE LOS ODONATOS 505
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Lecturas recomendadas
(1) CORBET, P.S. 1999. Dragonflies. Behaviour and ecology of Odonata. Harley Books, Essex. Una obra enciclopdica que revisa la
prctica totalidad de lo publicado sobre ecologa y comportamiento de odonatos. Imprescindible para iniciarse en el estudio del
orden y como obra de consulta para cualquier estudioso de la evolucin del comportamiento.
(2) THORNHILL, R. y ALCOCK, J. 1983. The evolution of insect mating systems. Harvard University Press, Cambridge, Massachusets.
Una revisin ya clsica del comportamiento reproductor de los insectos desde el punto de vista adaptativo.
(3) EBERHARD, W.G. 1996. Female control: sexual selection by cryptic female choice. Princeton University Press, Princeton. Esta
obra revisa la evidencia (escasa en general) de eleccin femenina crptica en todos los grupos zoolgicos. Presenta abundantes ideas
para probar y ser sin duda referencia obligada en el futuro.
Captulo 33: HISTORIA TEMPRANA DEL VUELO EN LAS AVES
Jos Luis Sanz
UNIDAD DE PALEONTOLOGA, DEPARTAMENTO DE BIOLOGA. FACULTAD DE CIENCIAS. UNIVERSIDAD AUTNOMA DE MADRID.
28049 -Madrid. E-mail: jlsanz@inves.es
La paleontologa estudia la historia de los organismos vivos y contiene dos componentes principales: modelos
(patrones que describen el orden de la naturaleza) y procesos (mecanismos que explican los modelos). La recons-
truccin filogentica moderna se basa en la metodologa cladstica. La morfologa funcional estudia el uso o accin
de caractersticas fenotpicas. La evidencia actual es consistente con la hiptesis de que determinados grupos de
dinosaurios terpodos constituyen el grupo hermano de las aves, que forman un grupo monofiltico. El taxn aviano
ms basal es Archaeopteryx. La topologa del cladograma que expresa las relaciones filogenticas basales en aves se
configura mediante una serie de grupos hermanos que se acercan a la condicin de las neornithes (aves actuales). El
registro fsil nos ofrece evidencia sobre los cambios morfolgicos histricos producidos desde formas no voladoras
hasta las voladoras modernas, en una secuencia que puede interpretarse en trminos de una mejora funcional del
aparato volador. La evidencia actual es ms consistente con la hiptesis de que el vuelo se inici en las aves a partir
de ancestros corredores bpedos. Archaeopteryx sera un ave de hbitat fundamentalmente terrestre, aunque tambin
frecuentara los ambientes arborcolas. La aparicin de un foramen triseo y una frcula derivada en gneros como
Iberomesornis, Concornis o Eoalulavis indican una mejora en la capacidad de batido del ala y de la aireacin
pulmonar durante el vuelo. Iberomesornis representa un estadio intermedio en la capacidad voladora entre
Archaeopteryx y las aves modernas. En la transicin entre las formas terrestres y voladoras se produjo una reduccin
de la carga alar. El morfotipo primitivo de alargamiento de ala es el elptico. Las alas modernas, dotadas de lula,
aparecieron por primera vez, al menos, hace unos 120 millones de aos. Parece probable que las aves hayan desarro-
llado histricamente una capacidad estructural y fisiolgica para producir formas capaces de volar a una mayor
altitud.
Figura 1. Tipos de taxones segn la sistemtica filogentica. (B + C): monofiltico. (A + B): parafiltico. (A + C): polifiltico. 1 y 1
representan los estadios primitivo (plesiomrfico) y derivado (apomrfico) de un carcter. Vase texto.
Figura 2. Posibles relaciones de parentesco entre tres taxones. En la sistemtica filogentica slo las soluciones 1,2 y 3 son aceptables.
en una metodologa operativa que deriva ideas y noveda- temprana de las aves durante el Mesozoico. Para ello, se
des tericas a partir de la observacin del registro fsil abordar primero el estudio de un modelo (hiptesis
(Gould 1995). Las hiptesis de seleccin por encima del filogentica). Estas hiptesis de relaciones de parentesco
nivel individual o la de los equilibrios intermitentes (pun- constituyen uno de los objetivos inmediatos de la investi-
tuated equilibria) son slo dos de los diversos ejemplos gacin paleontolgica (Lpez-Martnez y Truyols 1994)
que pueden citarse como aportaciones de la reciente teo- y suponen un punto de partida imprescindible para la com-
ra macroevolutiva paleobiolgica. prensin de la historia evolutiva de cualquier linaje. A
La paleontologa es una ciencia bsicamente idiogr- continuacin se abordar el estudio del origen y desarro-
fica, es decir, que investiga sucesos irrepetibles sujetos a llo del vuelo aviano, una temtica propia de la morfologa
un componente vectorial que es el tiempo. La compleja funcional con un alto perfil nomottico.
trama de antecesores y descendientes de cualquier linaje
animal, cuyo patrn trata de modelizar una hiptesis filo-
gentica (cladograma) es un fenmeno irrepetible, de ca- Metodologa
rcter idiogrfico. No obstante la paleontologa ha trata-
do durante las ltimas dcadas de potenciar su perfil no- Reconstruccin filogentica
mottico (Gould 1980) (se conoce con el nombre de cien-
cias nomotticas aquellas que investigan fenmenos re- La reconstruccin de la historia genealgica de los
petibles, atemporales). La aparicin de las primeras aves organismos vivos ha sido una de las tareas ms relevantes
con capacidad para un vuelo activo, hace unos 140 millo- y controvertidas desde los inicios del darwinismo. La es-
nes de aos, es un fenmeno irrepetible. No obstante el cuela neodarwinista o clsica (teora sinttica) ha utiliza-
estudio de su biomecnica de vuelo puede servir para re- do bsicamente tres criterios: 1) semejanza o desemejan-
futar hiptesis sobre un fenmeno atemporal, relativo a za total (distancia fenotpica), 2) grado de cercana del
los condicionantes fsicos que debe cumplir cualquier te- antecesor comn y 3) zonas adaptativas (grado de espe-
trpodo volador. cializacin de determinados caracteres para una forma de
Este artculo va a tratar de un rea temtica especfica vida, por ejemplo, mamferos acuticos) (Simpson 1945,
de la paleontologa de vertebrados: la historia evolutiva Mayr 1969). No obstante, la aplicabilidad de estos crite-
CAPTULO 33: HISTORIA TEMPRANA DEL VUELO EN LAS AVES 511
El anlisis de la forma orgnica puede ser considera- malmente asociados a principios bsicos de la Fsica (es-
do desde diversos puntos de vista. La morfologa descrip- tructura paradigmtica) que sean capaces de contestar a
tiva tradicional (Nachtigall 1991) ha sido potenciada re- la pregunta cul sera la estructura ptima que podra
cientemente por la introduccin de los nuevos mtodos haber evolucionado para desempear una funcin deter-
de la morfometra geomtrica (Chapman y Rasskin-Gut- minada? (hiptesis de partida). La comparacin de las
man 2001) y de la morfologa terica (McGhee 1999). propiedades de los diversos modelos y la estructura pro-
Estas nuevas aproximaciones no slo han permitido una blema proporciona una herramienta de refutacin.
descripcin objetiva de la forma de los organismos sino El mtodo paradigmtico es un procedimiento inde-
tambin adentrarse en la comprensin de los modelos y pendiente del tiempo. La segunda aproximacin que va-
procesos de los cambios morfolgicos con el tiempo. A mos a comentar (mtodo filogentico) es de tipo hist-
partir de comienzos de los aos 70 la morfologa cons- rico. Se trata de formular estructuras homlogas entre
truccional ha desarrollado una notable trama conceptual taxones actuales y extintos. Conocidas las funciones en
que relaciona bsicamente tres factores: histrico (filoge- los representantes vivientes, esta informacin se infiere
nia), funcional (adaptacin) y ontognico (morfognesis) para los taxones representados en el registro fsil (Raup y
(Thomas 1979, Smidt-Kittler y Vogel 1991). Stanley 1971). El mtodo filogentico parte, obviamente,
La morfologa funcional constituye un rea de cono- de una hiptesis de relaciones de parentesco (Fig. 4). Los
cimiento que histricamente ha tenido una ntima co- taxones vivientes C y D y el extinto B, comparten una
nexin con la forma de los organismos. La dialctica en- novedad evolutiva estructural (E3). La funcin de esta
tre cmo la forma condiciona la funcin y la manera en estructura (F3) ha sido analizada experimentalmente en
que la funcin influencia a la forma puede rastrearse has- C y D. Si la funcin es equivalente en ambos taxones ac-
ta los tiempos de Aristteles (Padian 1995). Este debate tuales, se puede inferir tambin dicha funcin F3 para el
ha sido uno de los ms relevantes en biologa evolutiva, taxn B (Lauder, 1995). Por otra parte, E1 y E2 son sim-
aunque sigue sin existir un claro consenso sobre las rela- plesiomorfas del organismo problema B y de los taxones
ciones entre forma y funcin. La forma es definida en tr- actuales C y D. De esta manera tambin podemos estable-
minos de rasgos fenotpicos y sus partes anatmicas cons- cer la correlacin funcional de las estructuras E1 y E2 en
tituyentes, mientras que el concepto de estructura se re- C, D y A como mtodo de inferencia de B. Este artculo
fiere a la relacin topolgica entre caractersticas fenot- utilizar bsicamente en su anlisis morfofuncional la
picas. Se conoce como funcin al uso o accin de carac- aproximacin filogentica.
tersticas fenotpicas, el role mecnico de rasgos fenotpi-
cos (Lauder 1995).
Filogenia de las aves primitivas
La investigacin morfofuncional en paleontologa
implica la prediccin de funciones determinadas a partir Cualquier hiptesis filogentica comienza a plantear-
de evidencia esqueltica fsil procedente de un organis- se por un problema muy concreto: determinar cual es el
mo pretrito. Los paleontlogos han desarrollado histri- grupo ancestral del linaje de organismos que se est ana-
camente diversos mtodos para desarrollar esta tarea, que lizando. En trminos de las escuelas darwinista o
pueden resumirse en dos mbitos principales: el denomi- neodarwinista la bsqueda es lineal, es decir, se trata de
nado paradigmtico y el filogentico. El primero, amplia- encontrar el taxn antecesor. Dentro del contexto de la
mente discutido desde entonces por la literatura paleon- sistemtica filogentica el problema se plantea en trmi-
tolgica, fue propuesto por Rudwick (1964). Se trata de nos de hallar el grupo hermano (grupo externo) del grupo
generar diversos modelos o abstracciones mecnicas nor- interno analizado.
CAPTULO 33: HISTORIA TEMPRANA DEL VUELO EN LAS AVES 513
Multitud de grupos animales han sido propuestos his- Otros reptiles trisicos han sido sugeridos como ances-
tricamente como posibles antecesores de las aves. Un tros de las aves. Cosesaurus es un minsculo reptil (de
rpido repaso incluye linajes tan dispares como las tortu- unos 14 cm de longitud) procedente de los yacimientos
gas (Lamarck, en su famoso tratado Filosofa Zoolgi- de la Sierra de Prades (Tarragona). Este gnero fue pro-
ca, 1809), los pterosaurios (propuesta defendida por dos puesto como antecesor de las aves modernas (Ellember-
paleontlogos de finales del siglo XIX, el ingls H.G. ger y Villalta 1974) pero, en realidad, presenta diversas
Seeley y el norteamericano E.D. Cope, vase Sanz, 1999) sinapomorfas con los prolacertiformes, un grupo de rep-
o los dinosaurios ornitisquios (Galton 1970). Los rasgos tiles dipsidos no arcosaurios (Sanz y Lpez-Martnez
supuestamente compartidos entre las aves y cada uno de 1984). Algo parecido ocurre con el gnero italiano Mega-
los tres linajes citados arriba son diversos: pico (tortu- lancosaurus que, propuesto como ancestro de las aves por
gas); presencia de alas y huesos neumatizados (pterosau- Feduccia y Wild (1993), tiene que ser situado incluso fue-
rios); pubis retrovertido (dirigido hacia atrs) (dinosau- ra del antecesor comn de prolacertiformes y arcosaurios
rios ornitisquios). Todas estas semejanzas son evaluadas (Renesto 1994).
actualmente como convergencias. Por ltimo, el controvertido Protoavis, del Trisico
Durante las ltimas dcadas tres hiptesis se han dis- superior de Texas, ha sido propuesto como una forma avia-
putado el origen del linaje aviano: la del tecodonto, la na primitiva ms emparentada con las aves modernas que
cocodriliana y la dinosauriana. Los tecodontos son un Archaeopteryx (Jursico superior alemn) (Chatterjee
grupo basal de arcosaurios que dominaron los ambientes 1997). La combinacin de caracteres de Protoavis es muy
terrestres durante el Mesozoico inferior. Se trata de un singular, con algunos rasgos compartidos con las aves
grupo parafiltico y, por tanto, sin entidad real. Las pro- modernas y otros, como la estructura de la mano, seme-
puestas sobre el origen tecodontiano de las aves (Tarsita- jante a la condicin arcosauriana primitiva. Esta combi-
no y Hetch 1980) siempre han sido imprecisas tanto en la nacin de rasgos desafa claramente la secuencia de trans-
proposicin de un antecesor concreto como en la indica- formacin de caracteres actualmente conocida en el lina-
cin de una serie de novedades evolutivas compartidas. je aviano. Es posible que Protoavis sea una quimera (re-
514 Jos Luis Sanz
Figura 7. Iberomesornis romerali (Cretcico inferior, Las Hoyas, Cuenca, Espaa). A- Fotografa de fluorescencia inducida mediante
luz ultravioleta. C: coracoides. F: frcula. P: pigostilo. B- Fotografa con luz normal. Ambas fotos de G. F. Kurtz.
mente refutada. Determinados autores (Martin 1991, Hou ltimo clado se define como el conjunto de taxones que
et al. 1996, Kurochkin 1996) sostienen que Archaeopteryx incluye al antecesor comn de Confuciusornis y neornites,
es el grupo hermano de las enantiornites (grupo extinto y todos sus descendientes. El gnero Confuciusornis es
de aves cretcicas que ser comentado ms adelante), for- un ave primitiva del Cretcico inferior chino del que se
mando el grupo Sauriurae. El clado aves estara as cons- conocen multitud de ejemplares completos, con impre-
tituido por una dicotoma basal formada por los grupos siones de plumas (Chiappe et al. 1999). Confuciusornis
hermanos Sauriurae + Ornithurae (este ltimo taxn esta constituye el taxn ms basal del clado Pygostylia, diag-
formado por dos grupos de aves dentadas del Cretcico nosticado por la presencia de una fusin de las vrtebras
superior ms las neornites, aves actuales, vanse comen- caudales terminales (pigostilo) y otras sinapomorfas del
tarios posteriores). Pero las supuestas novedades evoluti- esqueleto axial y apendicular. Las aves pigostilias estn
vas que comparten Archaeopteryx y las enantiornites tie- formadas por los grupos hermanos Confuciusornis +
nen que ser evaluadas, en realidad, como simplesiomorfas Ornithothoraces.
(Sanz et al. 1995, Padian y Chiappe 1998). En la definicin y diagnosis del clado Ornithothora-
La topologa alternativa del cladograma de relaciones ces ha jugado un importante papel la posicin filogenti-
filogenticas dentro de las aves se caracteriza por una se- ca de Iberomesornis, hallado en el yacimiento del Cret-
rie de grupos hermanos que, desde Archaeopteryx, se acer- cico inferior de Las Hoyas (Cuenca). Iberomesornis pre-
can a la condicin de las neornites (Fig. 5). De esta for- senta una singular combinacin de sinapomorfas (pre-
ma, las aves estn constituidas por los grupos hermanos sencia de pigostilo, coracoides y frcula derivados) (Fig.
Archaeopteryx + Pygostylia (Chiappe, en prensa). Este 7) que lo situaban como el taxn ms basal de las aves
516 Jos Luis Sanz
ornitotoracinas (Sanz et al. 1988, Sanz y Bonaparte 1992, cin desde formas no voladoras a voladoras (vase
Chiappe 1995). La introduccin en el grupo interno avia- cladograma de la Figura 5).
no de taxones ms primitivos como Confuciusornis, y la La mayor parte de las novedades evolutivas de la se-
reconsideracin de determinados rasgos, parecen indicar cuencia de transformaciones morfolgicas en la transi-
como hiptesis ms probable que Iberomesornis es el gru- cin ancestros-aves se relacionan con el aparato volador
po hermano de las enantiornites (Sereno 2000, Chiappe (esqueleto, msculos y tendones, y faneras). El registro
en prensa). Las primeras evidencias del linaje de las aves fsil ofrece informacin sobre huesos y plumas aunque,
enantiornites fueron halladas en el Cretcico superior de como luego veremos, la morfologa funcional filogentica
Argentina (Walker 1981, Sanz et al. 1995, Chiappe 1996). tambin permite extraer inferencias relativas a msculos
Posteriormente se han hallado enantiornites en diferentes y tendones. El anlisis morfofuncional del aparato vola-
lugares del planeta, especialmente en Espaa (Concornis dor esqueltico, y plumas asociadas, ofrece informacin
y Eoalulavis, Sanz y Buscalioni 1992, Sanz et al. 1996) y sobre las etapas histricas del vuelo aviano. Desde el ave
China (Sinornis, Sereno y Rao 1992, Catayornis, Zhou ms primitiva (Archaeopteryx) hasta las aves modernas
1995) (es posible que la denominacin de esta ltima sea (neornites) fueron apareciendo una serie de novedades
una sinonimia de Sinornis). Las relaciones internas de evolutivas que refinaron las habilidades voladoras de este
parentesco dentro de las enantiornites estn hoy da po- grupo de arcosaurios dinosaurianos (Sanz y Bonaparte
bremente conocidas, pero la mayora de los autores estn 1992, Sanz y Buscalioni 1992, Chiappe 1995, Padian y
de acuerdo en que se trata de un grupo monofiltico. Las Chiappe 1998).
principales novedades evolutivas que diagnostican este La secuencia de modificaciones del aparato volador
clado se relacionan con la morfologa coracoidal, hume- aviano tiene que ser analizada en trminos fsicos. El vuelo
ral y metatarsal (Chiappe y Calvo 1994, Sanz et al. 1995, requiere una combinacin de dos fuerzas: sustentacin e
Chiappe en prensa). impulso (propulsin). En las aves ambas fuerzas son pro-
En definitiva, las aves ornitotoracinas estn constitui- porcionadas por las alas, mediante un complejo sistema
das por los grupos hermanos (Iberomesornis + Enantior- de movimientos arriba-abajo que constituyen el ciclo de
nithes) + Ornithurae. Este ltimo clado est integrado por batido del ala. Para que un ave vuele es obvio que la
las aves actuales (Neornithes) con Ichtyornites y Hespe- sustentacin tiene que ser mayor que su peso y el impulso
ronithiformes como grupos hermanos sucesivos. La mo- superar en magnitud a su vector opuesto (resistencia)
nofilia de Ornithurae est bien fundamentada, con nume- (Norberg 1990, Tennekes 1997). Adems de las alas, hay
rosas sinapomorfas, como la reduccin en el nmero de otros elementos del aparato volador aviano que tambin
vrtebras torcicas, reduccin del tamao del acetbulo y son de gran relevancia durante el vuelo. Por ejemplo, la
la disposicin paralela del ilion con respecto al isquion aparicin de un abanico de plumas rectrices permite a las
(Chiappe 1995, Sanz et al. 1997, Chiappe en prensa). aves funciones de direccin (timn) y frenado, a la vez
Durante los ltimos 140 millones de aos las aves han que incrementa la superficie de sustentacin. Por ltimo,
transformado su sistema esqueltico, especialmente los una novedosa combinacin de sinapomorfas definen en
caracteres relacionados con el vuelo. La secuencia de las aves un sofisticado sistema respiratorio (pulmones y
transformacin de caracteres ejemplificados por la hip- sacos areos) que ha jugado un importante papel en la
tesis filogentica de la Figura 5, puede ser analizada en conquista del medio areo.
trminos funcionales. Puede descubrirse as una aparicin En definitiva esta sucinta historia del vuelo aviano
jerrquica de novedades evolutivas que configuran una comenzar con la problemtica de las hiptesis actuales
capacidad de vuelo en incremento, desde el ave ms pri- sobre su origen. Despus de analizar la capacidad de vue-
mitiva, Archaeopteryx, hasta las sofisticadas mquinas lo de Archaeopteryx se abordar un anlisis de los cono-
voladoras que son las aves modernas. cimientos actuales relacionados con el desarrollo histri-
co de las habilidades de vuelo en aves modernas, plantea-
do bsicamente en cuatro trminos: mecnica del batido
Origen y desarrollo del vuelo del ala, aparicin del abanico rectricial, historia evolutiva
del ala y funcin del sistema respiratorio.
Introduccin
El origen del vuelo
Un fenmeno constante en la historia evolutiva de
cualquier linaje es la aparicin de grupos con modos de El origen del vuelo aviano es normalmente explicado
vida especializados. A partir de una condicin ancestral en trminos de un determinado nmero de factores
determinada aparece una serie de sinapomorfas asocia- biticos y abiticos que configuran un complejo escena-
das al desarrollo de un modo de vida diferente. La histo- rio histrico. Desde el siglo XIX se han propuesto multi-
ria aviana ejemplifica perfectamente uno de estos casos. tud de estos escenarios (Witmer 1991, Sanz 1999). Du-
Desde los grupos ancestrales, formas corredoras terres- rante las ltimas dcadas dos hiptesis se han disputado
tres, aparecen descendientes con capacidades voladoras. la explicacin del fenmeno del origen del vuelo en las
El registro fsil aviano conocido en la actualidad nos per- aves. Son denominadas como de los rboles hacia aba-
mite tener una informacin general de los cambios jo (tambin conocida como hiptesis arborcola) y des-
morfolgicos histricos producidos en esta transforma- de el suelo hacia arriba (igualmente referida como hip-
CAPTULO 33: HISTORIA TEMPRANA DEL VUELO EN LAS AVES 517
tesis del corredor). La primera est ntimamente relacio- dromeosuridos) puede apreciarse una gran semejanza
nada con la escuela de pensamiento neodarwinista. Se entre ambos (como hemos visto en el apartado de filoge-
formula mediante una secuencia de antecesores-descen- nia). Vamos a ver un par de ejemplos cuyo anlisis fun-
dientes que, de forma obligatoria, tienen que tener un or- cional ofrece informacin relevante a la hora de compren-
ganismo anlogo actual de referencia: 1) un reptil ances- der la historia de la transformacin de la extremidad ante-
tral terrestre, probablemente de locomocin cuadrpeda, rior de las formas ancestrales al ala de un ave primitiva.
2) un bpedo terrestre, 3) un bpedo trepador que vivira Ambos grupos de organismos comparten la presencia de
parcialmente en los rboles pero tambin en el suelo, 4) un carpal semilunar, cuyo elemento homlogo en aves
un arborcola bpedo que sera capaz de saltar de rama en actuales permite una especial disposicin de las alas en
rama o desde una rama o tronco hasta el suelo, estos reposo (flexionadas contra el margen lateral del brazo).
protoavianos hipotticos desarrollaran con el tiempo ha- En los manirraptores no avianos el carpal semilunar per-
bilidades planeadoras cada vez ms eficaces, 5) volado- mita, durante la extensin de la extremidad anterior un
res activos (Feduccia 1980, Bock 1986). tipo de movimientos semejantes al del batido de alas de
La hiptesis del corredor fue reformulada por J. H. aves actuales. Ostrom (1995) propone que el complejo
Ostrom (1979, 1986). La condicin ancestral es un bpe- sistema de movimientos de las extremidades anteriores
do obligatorio. Existiran estadios secuenciales de alarga- en estos dinosaurios terpodos (quizs con funciones rap-
miento de la extremidad anterior y crecimiento de esca- toras) puede ser considerado como un fenmeno exapta-
mas o protoplumas que finalmente configuraran una tivo (no adaptativo porque originalmente tenan otra fun-
protoala, incrementando gradualmente la capacidad de cin) del batido de alas para volar.
sustentacin e impulso del animal. Durante la carrera el El gnero Unenlagia es un manirraptor no aviano re-
batido de estas protoalas se aadira al impulso propor- cientemente descrito (Novas y Puerta 1997). Unenlagia
cionado por las extremidades posteriores. Finalmente se presenta una cavidad glenoidea (donde se articula la ca-
alcanzara la capacidad de efectuar un vuelo batido cuan- beza humeral) de orientacin lateral, en todo semejante a
do las protoalas se convirtiesen en alas es decir, propor- la de Archaeopteryx, mientras que en manirraptores ms
cionaran no slo impulso sino tambin la necesaria capa- primitivos (dromeosuridos) se orienta posteroventral-
cidad de sustentacin. mente, y en aves modernas se dirige en sentido dorsolate-
La contrastacin de ambas hiptesis tiene dificultades ral. La orientacin de la cavidad glenoidea es un carcter
actualmente difciles de salvar. Se debe, obviamente, a su de gran importancia para el grado de eficacia del ciclo de
complejidad (estructuras narrativas). De hecho, algunos batido del ala. Cuanto ms verticalizado sea el hmero
autores recientes (vase por ejemplo Elzanowski 2000) mayor ser el recorrido del ala, aumentando de esta forma
proponen posturas intermedias (modelo del rescate desde la capacidad de propulsin. La orientacin dorso lateral
las alturas). Segn esta hiptesis Archaeopteryx y sus en aves actuales asegura un mximo de eficiencia biome-
ancestros seran esencialmente habitantes del suelo, y cnica. Este grado de efectividad sera menor en Ar-
corredores y trepadores para escapar de posibles chaeopteryx pero, en cualquier caso, la orientacin de la
depredadores. Estos protoavianos habran desarrollado cavidad glenoidea de este ave primitiva es semejante al
sistemas de vuelta al suelo cada vez ms sofisticados de una forma no voladora como Unenlagia. Los tres esta-
hasta alcanzar el vuelo batido. Esta hiptesis es consis- dios de orientacin de la cavidad glenoidea pueden ser,
tente con recientes anlisis del hbitat de Archaeopteryx. por tanto interpretados en trminos funcionales como un
Hopson y Chiappe (1998), basndose en un anlisis incremento en la eficiencia del impulso en aves y una gran
biomtrico de las dimensiones falangeales del tercer dedo versatilidad de movimientos del antebrazo en manirrap-
del pie en aves actuales (trepadoras/arborcolas y terres- tores no avianos cercanamente emparentados con las aves
tres) llegan a la conclusin de que el ave jursica alemana (Sanz 1999).
es comparable a la condicin de las palomas. Es decir, En definitiva, gran parte de los complejos movimien-
Archaeopteryx sera capaz tanto de posarse en una rama tos del ala de un ave (incluidos el plegado lateral y el
como de caminar en el suelo. ciclo de batido) estaban ya presentes en los manirraptores
En cualquier caso la hiptesis filogentica es ms con- no avianos. De hecho, el esqueleto de Archaeopteryx no
sistente con la hiptesis del corredor, ya que los ancestros se diferencia de la condicin ancestral por sinapomorfas
de las aves seran giles corredores bpedos terrestres. Esta decisivas sino bsicamente por un menor tamao corpo-
propuesta se ha visto recientemente desafiada por el ha- ral y diferencias en las proporciones de la extremidad an-
llazgo de Microraptor, un dromeosaurio del Cretcico terior. La transicin hacia formas con capacidades vola-
inferior chino. Segn Xu et al. (2000) la morfologa doras en incremento, en la base del linaje aviano, se ca-
ungueal de este minsculo terpodo indica hbitos trepa- racteriza por una disminucin en tamao. Este proceso se
dores. No obstante, este sera un caso particular dentro de explica mediante las ventajas biomecnicas que unas di-
los dromeosaurios, mayoritariamente representados por mensiones reducidas proporcionan a un tetrpodo vola-
formas corredoras. Por otra parte, la morfologa ungueal dor (Sanz et al. 1988, Sanz y Bonaparte 1992). Estas ven-
es una evidencia problemtica a la hora de postular hbi- tajas proporcionaran una mayor capacidad de atrapar a
tos arborcolas para un tetrpodo. sus presas y huida frente a posibles depredadores (ambos
Si se compara la morfologa esqueltica entre Ar- modelos desde el suelo hacia arriba y rescate desde las
chaeopteryx y los manirraptores no avianos (como los alturas hacen una referencia explcita a ambos factores).
518 Jos Luis Sanz
Figura 8. Carga del ala en diversos taxones primitivos del linaje aviano, en newtons/ m2.
De hecho, se sabe que las aves fueron presas de otros entidad, tendra una doble funcin de balance y timn
tetrpodos desde, al menos, hace unos 120 millones de durante la carrera. Por otra parte, existen determinados
aos (Sanz et al. 2001). rasgos morfolgicos que indican la incipiente aparicin
El origen del vuelo es la zona ms problemtica de la en Archaeopteryx de un mdulo locomotor pectoral, au-
historia de la evolucin del aparato volador aviano. Nues- sente en terpodos no avianos. Por un lado, la elongacin
tro conocimiento sobre los acontecimientos posteriores de las extremidades anteriores (dotadas de un sofisticado
es un poco ms preciso. Vamos a comentar sucintamente sistema de plumas rmiges, vase Figura 9) constituye un
las capacidades voladoras de Archaeopteryx para pasar ala perfectamente operativa. Por otro, el ngulo formado
luego a analizar el origen del vuelo moderno. por la escpula y el coracoides es menor de 90 (como en
aves voladoras actuales). Este valor angular escapuloco-
Capacidad voladora de Archaeopteryx racoidal, junto con la orientacin de la cavidad glenoidea
antes referida, podran indicar una cierta capacidad de
El concepto de mdulo locomotor define determi- vuelo en Archaeopteryx. No obstante, ambos caracteres
nadas zonas del sistema msculo-esqueltico de un orga- aparecen en dromeosaurios (Norell y Macovicky 1999),
nismo con un elevado nivel de integracin, de tal manera evidentemente no asociados a la funcin voladora. Por
que constituye una unidad funcional durante la locomo- otra parte, el ala del ave jursica alemana carece de lula
cin (Gatesy y Dial 1996). En trminos de capacidades (un recurso de aves actuales para poder frenar en el aire,
locomotoras Archaeopteryx representa un estadio inter- vase ms adelante) por lo que parece evidente que ten-
medio entre la condicin ancestral y los representantes dra dificultades para realizar vuelos a baja velocidad.
ms basales del clado pigostilia (Fig. 5). La condicin Otros rasgos de Archaeopteryx que han sido presenta-
ancestral se caracteriza por la presencia de un nico m- dos como argumentos que podran indicar una desarrolla-
dulo locomotor corredor, formado por el acoplamiento da capacidad voladora (Olson y Feduccia, 1979) han sido
entre las extremidades posteriores y la cola. Esta condi- refutados. Por ejemplo, la presencia de una frcula es com-
cin esta presente en Archaeopteryx, pero este ave jursi- partida con terpodos no avianos, claramente no volado-
ca tambin tiene un mdulo locomotor pectoral incipien- res. Dado el hecho de que la frcula juega un importante
te, que le permitira realizar algn tipo de vuelo batido papel en el vuelo batido de aves actuales (vase ms ade-
(Burgers y Chiappe 1999, Sanz et al. en prensa). El aco- lante) parece tambin muy probable la formulacin de una
plamiento entre el apndice caudal y las extremidades hiptesis exaptativa en la frcula a partir de la condicin
posteriores en terpodos no avianos y Archaeopteryx se ancestral del linaje aviano. Por otra parte, las plumas
caracteriza por la presencia de una desarrollada muscula- rmiges de Archaeopteryx tienen un vano asimtrico
tura caudofemoral para la retraccin de las extremidades (reas diferentes a ambos lados del raquis) una condicin
posteriores. Por otra parte el apndice caudal, de gran presente en aves voladoras actuales (Feduccia y Tordoff,
CAPTULO 33: HISTORIA TEMPRANA DEL VUELO EN LAS AVES 519
Figura 9. El morfotipo de alargamiento elptico como condicin primitiva en el linaje aviano. A.- Vista ventral del ala de
un paseriforme actual. B.- Reconstruccin del ala de Eoalulavis hoyasi (Cretcico inferior, Las Hoyas, Cuenca, Espaa)
(vase adems Fig. 11). C.- Archaeopteryx lithographica (Jursico superior, Solenhofen, Alemania). Ejemplar del Museo
de la Universidad Humboldt, Berlin.
1979). No obstante, Speakman y Thompson (1994, 1995) lo) modificadas frente a la condicin de voladores inci-
demostraron que el valor de asimetra de las rmiges de pientes como Archaeopteryx, para pasar luego a un anli-
Archaeopteryx no es significativamente diferente del ran- sis de los conocimientos actuales sobre la historia tem-
go conocido en aves actuales no voladoras y menor que prana de la biomecnica y morfologa del ala.
en voladoras. El coracoides de Archaeopteryx es corto, de contorno
En definitiva, el consenso actual sobre Archaeopteryx subcuadrangular. La condicin derivada, un coracoides
es que se tratara de un ave de hbitat fundamentalmente en forma de T invertida, alargado, es tpica de las aves
terrestre, aunque tambin frecuentara los ambientes modernas, pero aparece ya en ornitotoracinas primitivas
arborcolas. Tendra una cierta capacidad de vuelo bati- como Iberomesornis (Sanz et al. 1988, Sanz y Bonaparte
do, aunque sera incapaz de realizar vuelos a baja veloci- 1992), Sinornis (Sereno y Rao 1992), Concornis (Sanz y
dad y sus habilidades para sofisticadas maniobras en el Buscalioni 1992, Sanz et al. 1995), Eoalulavis (Sanz et
aire seran limitadas. al. 1996), y en un ejemplar juvenil del Cretcico inferior
de El Montsec (Lleida) (Sanz et al. 1997). La morfologa
El vuelo moderno
de este coracoides indica la presencia, como ocurre en
neornites, de un sofisticado recurso biomecnico (fora-
A partir de la condicin ancestral, presente en Ar-
chaeopteryx, aparecen en el linaje aviano una serie de men triseo) formado por la conjuncin de la escpula,
novedades evolutivas que implican un refinamiento del frcula y coracoides. Esta estructura permite el paso del
aparato volador, hasta llegar finalmente a las sofisticadas ligamento del msculo supracoracoideo, que acta como
capacidades de vuelo de las neornites. Estas sinapomor- un sistema de polea durante la fase de elevacin del ciclo
fas asociadas a la funcin voladora estn ya presentes en de batido del ala (Norberg 1990, Rayner 1991). Anlisis
aves con una edad mnima de unos 120 millones de aos, recientes indican que este recurso no slo permite la
como el gnero chino Confuciusornis o las formas espa- abducin del ala, sino que tambin produce una rotacin
olas Iberomesornis, Concornis y Eoalulavis. A conti- horizontal del hmero, permitiendo un reposicionamiento
nuacin vamos a analizar la significacin funcional de alar adecuado para la fase de depresin durante el vuelo
tres reas esquelticas (cintura pectoral, frcula y pigosti- batido (Poore et al. 1997). La presencia de foramen triseo
520 Jos Luis Sanz
en aves del Cretcico inferior sugiere la existencia de un dos, o formas ms derivadas, como Iberomesornis, pre-
mecanismo de batido del ala semejante al de las aves sentan una fusin de la serie de vrtebras caudales para
modernas (Sanz et al. en prensa). dar lugar a una pieza nica (pigostilo) (Fig. 7). La presen-
La morfologa furcular de Archaeopteryx es primiti- cia de pigostilo implica la existencia de un obispillo o
va, semejante a la condicin presente en terpodos no rabadilla muy probablemente dotado de un bulbo rectri-
avianos, con ngulos interclaviculares cercanos a los 90. cial (que en aves modernas posibilita la apertura y cierre
Esta morfologa primitiva es retenida por las aves pigos- del abanico de plumas timoneras). Este recurso es de gran
tilias basales, Confuciusornis y Changchengornis (Con- importancia durante el vuelo, puesto que permite incre-
fuciusornithidae, Chiappe et al. 1999). Iberomesornis pre- mentar la capacidad de maniobra, mejorando las funcio-
senta una frcula derivada, con un agudo ngulo intercla- nes de frenado y direccin, adems de aumentar la capa-
vicular y un hipocleidio (proceso estiloideo desarrollado cidad de sustentacin (Sanz y Buscalioni 1992, Sanz et
en la zona de fusin de las ramas claviculares) desarrolla- al. en prensa).
do. Este tipo de frcula moderna juega un importante pa- En conclusin, las habilidades voladoras de determi-
pel en las aves actuales, debido a la gran cantidad de ox- nadas aves del Cretcico inferior, como Iberomesornis,
geno necesario durante las fases de vuelo batido. La prin- seran mayores que las de Archaeopteryx. No obstante,
cipal funcin de la frcula es la ventilacin de sacos a- este ave cretcica espaola no puede ser considerada como
reos y pulmones (Bailey y DeMont, 1991). En definitiva, un volador en el sentido moderno del trmino, en el grado
parece muy probable que determinadas aves primitivas, de las neornites. En aves recientes la capacidad locomo-
como Iberomesornis, tuvieran un sistema de ventilacin tora est determinada por las relaciones entre tres mdu-
del aparato respiratorio durante el vuelo semejante al de los locomotores: el de las extremidades posteriores, el
las neornites. caudal y el pectoral (Gatesy y Dial 1996). A diferencia de
El clado Pygostylia se caracteriza por una novedad la condicin ancestral ya referida (acoplamiento de las
evolutiva que supone una modificacin drstica de la con- extremidades posteriores y la cola para la locomocin te-
dicin primitiva presente en Archaeopteryx. A diferencia rrestre) las aves modernas han desacoplado extremidades
de este, los pigostilios basales como los confuciusornti- posteriores y la cola, mientras surge una nueva alianza
CAPTULO 33: HISTORIA TEMPRANA DEL VUELO EN LAS AVES 521
entre esta ltima y el mdulo pectoral (alas y cintura sugerirse algunas ideas. Desconocemos la densidad del
escapular) para la ejecucin del vuelo. Iberomesornis do- aire durante el Jursico superior, pero todos los modelos
cumenta un estadio intermedio entre las aves modernas y citados para el origen del vuelo coinciden en situar este
la condicin aviana ancestral presente en Archaeopteryx. evento a baja altitud, en densidades de aire semejantes al
La presencia en el ave del Cretcico inferior espaol de del nivel del mar en dicha poca. Para incrementar la ve-
proporciones alares, frcula y coracoides derivados, se locidad del aire los voladores primitivos pudieron utilizar
correlaciona con un pigostilo que forma parte de un apn- algn tipo de recurso etolgico, como dejarse caer desde
dice caudal acortado. Esta evidencia esqueltica parece una zona elevada o encarar una brisa. En cualquier forma,
indicar que la alianza entre el mdulo pectoral y el caudal la propulsin proporcionada por el batido de ala y las ex-
haba comenzado a producirse. No obstante, el todava tremidades posteriores parece suficiente para alcanzar una
enorme pigostilo sugiere algn tipo de relacin del apn- velocidad de despegue en formas como Archaeopteryx
dice caudal con la locomocin terrestre, indicando que el (Burgers y Chiappe 1999). Parece probable que el sofisti-
desacoplamiento entre extremidades posteriores y cola cado patrn etolgico responsable de la generacin de un
todava no se haba completado. Este desacoplamiento ngulo de ataque adecuado apareciera en coordinacin
parcial tambin est expresado por la presencia de nume- con otros complejos patrones de comportamiento en los
rosos caracteres primitivos en las extremidades posterio- voladores primitivos.
res y estructura plvica de estas aves (ver curvas de carac- Desde los dinosaurios con plumas (como Caudipteryx
teres en Chiappe, 1996). La evidencia esqueltica en o Protoarchaeopteryx) hasta Archaeopteryx, y desde este
Iberomesornis sugiere que la nueva alianza entre mdu- ltimo hasta voladores ms eficaces, como Iberomesor-
los pectoral/caudal y el desacoplamiento extremidades nis o Concornis, es esperable una disminucin en los va-
posteriores/cola son eventos sincrnicos y que este pro- lores de la carga alar. Para contrastar esta hiptesis espe-
ceso no se culmina hasta la aparicin del sinsacro (fusin cfica necesitamos conocer tanto el peso como la superfi-
de vrtebras caudales) en aves modernas. cie alar en una serie de taxones que representan nuestra
Los recursos biomecnicos para mover las alas, airea- fuente de informacin sobre el origen y desarrollo del
cin eficaz del aparato respiratorio durante el vuelo bati- vuelo. La estimacin del peso se ha llevado a cabo me-
do o la aparicin de un mdulo caudal especializado son, diante un anlisis de regresin entre la longitud femoral
evidentemente, de gran relevancia para comprender la (FL) y el peso (P) en 65 especies de aves modernas perte-
historia temprana del vuelo aviano. No obstante, los ras- necientes a 13 rdenes diferentes (Olmos 1988). El resul-
gos especficos de la geometra del ala y su tamao tam- tado es la ecuacin:
bin debieron jugar un papel de gran significacin. La
FL = 0,5659 P 0,3424
historia evolutiva de las alas es un campo de investiga-
cin todava poco desarrollado, comenzado muy recien- con un coeficiente de correlacin de 0,93.
temente. A continuacin se van a tratar tres aspectos es- De esta manera se han hallado los pesos estimados
pecficos de las alas en aves primitivas: la carga, el alar- para los siguientes taxones: Protoarchaeopteryx, Caudip-
gamiento y la aparicin del lula. teryx, Archaeopteryx, Confuciusornis, Iberomesornis,
La sustentacin de un ave en vuelo depende de varios Concornis, Cathayornis, Baptornis e Ichthyornis. Para
factores: el tamao del ala, la velocidad y densidad del calcular la superficie del ala en estos taxones mesozoicos
aire y el ngulo de ataque (ngulo que forma el ala con se han utilizado los datos de Tennekes (1997), mediante
respecto a la trayectoria del vuelo) (Norberg 1990, un anlisis de regresin entre el peso y la superficie alar
Tennekes 1997). El tamao del ala es uno de los factores (S) en 120 especies de aves actuales. La ecuacin resul-
ms decisivos. El peso que un par de alas puede soportar tante es:
es directamente proporciona a su superficie (esto quiere
S = 0,052 + 0,008 P
decir que un incremento doble del rea alar implica un
aumento doble de la capacidad de sustentacin). La rela- con un coeficiente de correlacin de 0,86. Combinando
cin peso/superficie alar se conoce con el nombre de car- los valores de peso obtenidos por la primera ecuacin y
ga alar, expresado normalmente en newtons/m2. Acaba- de superficie alar, mediante la segunda, se han calculado
mos de ver que en la historia evolutiva del aparato vola- los valores de carga de los taxones mesozoicos (Fig. 8).
dor aviano puede establecerse una transicin, en trmi- Estos resultados confirman la hiptesis de reduccin de
nos de capacidad voladora, del tipo: formas ancestrales carga alar desde las formas no voladoras hasta las aves
corredoras, no voladoras (terpodos no avianos) / vola- modernas (Sanz et al. 2000). Parece probable que, dadas
dores primitivos (Archaeopteryx y formas relacionadas) / las diferencias estructurales entre gneros como Protoar-
voladores intermedios (Iberomesornis y formas afines) / chaeopteryx y Caudipteryx, y las aves primitivas, las car-
voladores modernos (neornites). En este complejo proce- gas alares fueron realmente mayores en estos dinosaurios
so un fenmeno esperable es que se incrementase la capa- emplumados. En el caso de Baptornis (y probablemente
cidad de sustentacin. Para contrastar esta hiptesis es en otros hesperornitiformes) el incremento de carga alar
necesario analizar los factores antes citados: densidad y est probablemente relacionado con sus hbitos buceado-
velocidad del aire, ngulo de ataque y tamao del ala (ex- res, no voladores. Las neornites se caracterizan por una
presado por medio de la carga alar). La evaluacin de al- amplia diversidad de sus cargas alares. Si la hiptesis plan-
gunos de estos factores es problemtica, pero pueden teada es correcta, los valores ms elevados de carga alar
522 Jos Luis Sanz
Figura 11. Fotografa de fluorescencia inducida mediante luz ultravioleta de Eoalulavis hoyasi (Cretcico inferior, Las Hoyas, Cuen-
ca, Espaa). A: lula. RP: rmiges primarias. RS: rmiges secundarias. Fotografa de G.F. Kurtz.
en aves actuales pueden ser considerados como estadios es capaz de minimizar o eliminar el rgimen turbulento
de carcter derivados a partir de los valores ancestrales, que se produce en la regin posterodorsal del ala cuando
relacionados probablemente con los diferentes tipos de esta se verticaliza para frenar. De esta forma, se eliminan
vuelo. Por ejemplo, la velocidad de crucero depende de la los problemas de sustentacin, evitando que el ave entre
carga alar. Cuanto mayor sea sta, mayor ser la veloci- en prdida. Las lulas ms antiguas que se conocen perte-
dad de vuelo (Tennekes 1997). necen a los gneros Eoalulavis (Sanz et al. 1996) (Fig.
Las caractersticas voladoras de un ave tambin de- 11) y Eoenantiornis (Hou et al. 1999), indicando que las
penden de la geometra del ala (alargamiento). En su aves haban conseguido un tipo de vuelo semejante al de
aproximacin ms simple se define como la relacin en- las formas actuales hace, al menos, 120 millones de aos.
tre la longitud (envergadura) y anchura (cuerda) del ala. No se conocen lulas fuera del clado ornitotoraces. Las
Pueden proponerse cinco morfotipos bsicos de alarga- aves primitivas Archaeopteryx y Confuciusornis (Chiappe
miento: elptico, (paseriformes y palomas), planeador lar- et al, 1999) carecen de lula. Por tanto, la hiptesis hoy
go (albatros y gaviotas), planeador corto (buitres, cige- da ms probable es que este eficaz recurso volador del
as y guilas), de alta velocidad (golondrinas y vencejos) ala aparece como una novedad evolutiva de las aves
y de suspensin (colibres) (Saville 1957, Norberg 1990). ornitotoracinas (Fig. 12).
Los morfotipos extremos van desde el elptico (dimen- El vuelo de altura ha debido plantear grandes proble-
sin de la cuerda relativamente grande con relacin a la mas funcionales en la historia de las aves. Por ejemplo, y
envergadura) al planeador largo (cuerda muy corta con como se ha referido anteriormente, la prdida de densi-
relacin a la envergadura). El registro fsil actual todava dad del aire implica inmediatamente una disminucin de
es escaso como para proponer una historia detallada del la capacidad de sustentacin. Por otra parte, existe un
alargamiento. No obstante, parece evidente que el gradiente de disminucin de la presin de oxgeno con la
morfotipo primitivo para aves es el elptico (Fig. 9), pre- altura. Las aves modernas estn caracterizadas por un
sente en Archaeopteryx y ornitotoracinas primitivas. El complejo tracto respiratorio formado por pulmones y sa-
alargamiento elptico proporciona un vuelo verstil, con cos areos (McLelland 1989, Schmidt-Nielsen 1993) que
alta capacidad de maniobra. El resto de morfotipos pue- les permite un eficaz sistema de ventilacin, incluso en
den considerarse como derivados, y aparecen por primera condiciones de baja presin de oxgeno. Parece probable
vez en neornites (Fig. 10), y probablemente en clados ms que determinados sacos areos estuviesen ya presentes
inclusivos. Como en el caso de la carga alar la diversidad en la condicin ancestral representada por terpodos no
de morfotipos de alargamiento puede asociarse a diferen- avianos (Perry 1989). Tambin es probable que determi-
tes hbitos de vida relacionados con diversos tipos de nadas aves primitivas, como Iberomesornis, dotadas de
vuelo. un aparato esqueltico volador derivado, hubieran
Ya se ha comentado brevemente que la fuerza de re- incrementado la eficacia funcional de sus sacos areos.
sistencia durante el vuelo es un efecto aerodinmico in- Pero estas aves primitivas carecen de formenes neumti-
mediato producido por el ala. Una de las caractersticas cos en el hmero (y otros elementos esquelticos) que en
ms importantes de la historia del vuelo aviano se refiere aves modernas estn relacionados con un desarrollado sis-
a las tendencias para reducir los incmodos factores de tema de sacos areos. Si esta carencia implica una menor
resistencia. Una de las soluciones ms eficaces es la apa- eficiencia del aparato respiratorio, es posible formular la
ricin del lula, un pequeo penacho de plumas (3-4 en existencia de un gradiente en la historia evolutiva de las
neornites) asociadas al primer dedo de la mano. La exten- aves que producira formas con una capacidad en incre-
sin del lula produce una corriente adicional de aire que mento para volar a mayor altitud.
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Lecturas recomendadas
(1) DINGUS, L. y ROWE, T. 1998. The mistaken Extinction. Dinosaur Evolution and the Origin of Birds. W.H. Freeman and Company,
New York. Dingus y Rowe expresan la idea de que las aves son dinosaurios derivados, capaces de volar que, por tanto, no se han
extinguido. Despus de una cuidadosa revisin de las posibles causas de la crisis bitica del lmite Cretcico-Terciario se centran en
el origen y evolucin de los dinosaurios, la transicin dinosaurios-aves y la diversificacin y extincin de las aves modernas.
(2) SANZ, J.L. (1999). Los dinosaurios voladores. Historia evolutiva de las aves primitivas. Mundo Vivo. Libertarias. Madrid. En este
libro se aborda la totalidad de la problemtica relacionada con la historia evolutiva temprana de las aves: introduccin al sistema
esqueltico aviano, registro de aves mesozoicas, origen y filogenia, origen y desarrollo histrico del vuelo y morfologa descriptiva
e historia evolutiva de las plumas. Adems contiene una abundante bibliografa.
(3) SHIPMAN, P. (1998). Taking Wing. Archaeopteryx and the Evolution of Flight. Simon y Schuster. New York. Shipman propone un
detallado discurso sobre la investigacin del ave jursica alemana y la historia evolutiva del vuelo, que comienza por una descrip-
cin del material conocido hasta la fecha de Archaeopteryx y la mecnica del vuelo y filogenia aviana. Shipman analiza tambin el
vuelo desde la perspectiva de otros organismos, desde insectos a murcilagos y pterosaurios, para abordar finalmente el desarrollo
del vuelo en aves modernas.
Captulo 34: LA DIVERSIFICACION DE LAS ALGAS ROJAS
INARTICULADAS (CORALLINALES, RHODOPHYTA)
Julio Aguirre, Juan C. Braga y Robert Riding
DEPARTAMENTO DE ESTRATIGRAFA Y PALEONTOLOGA, FACULTAD DE CIENCIAS. UNIVERSIDAD DE GRANADA.
Campus Fuentenueva s/n. 18071-Granada, Espaa. E-mails: jaguirre@goliat.ugr.es y jbraga@goliat.ugr.es
La historia de diversificacin de las algas coralinas no articuladas parece estar controlada por cambios globales
de temperatura y por la disponibilidad de nuevos hbitats. La familia Sporolithaceae, de ambientes tropicales, alcan-
z el mximo de diversidad y domin durante las condiciones invernadero del Cretcico superior y posteriormente
su riqueza de especies disminuy segn descenda la temperatura global. En la familia Corallinaceae, la subfamilia
Melobesioideae, de aguas fras y profundas, se diversifica en el Cretcico terminal y domina las asociaciones de
algas coralinas en el Palegeno. Las subfamilias Lithophylloideae/Mastophoroideae se diversificaron en el Oligoceno
debido a un incremento de hbitats someros a nivel global. Este aumento estuvo causado por una mayor diferencia-
cin latitudinal de las bandas climticas como consecuencia de la formacin del casquete polar Antrtico, y a un
incremento de hbitats en los arrecifes por la diversificacin de los corales. Durante el Plioceno-Pleistoceno los
lithophylloides/mastophoroides superaron en nmero de especies a los melobesioides debido a un nuevo aumento
de la diferenciacin latitudinal por el inicio de las glaciaciones del Hemisferio Norte. Los melobesioides, de latitu-
des altas, sufrieron ms las glaciaciones que los lithophylloides/mastophoroides, de latitudes bajas-medias, donde
cambios ms moderados de temperatura y de otros parmetros ambientales pudieron estimular la diversificacin por
el efecto fisin. A lo largo de su historia las algas coralinas sufrieron extinciones en masa, especialmente al final del
Cretcico y durante el Mioceno-Plioceno. Cada extincin fue seguida de una aparicin masiva de especies, produ-
cindose una renovacin que mantuvo un continuo incremento en la diversidad.
Historia natural del grupo incluye a la anterior ms las especies cuya distribucin
estratigrfica no est resuelta a nivel de piso, ya que las
Las algas rojas inarticuladas pertenecientes al Orden especies estn referidas, por ejemplo, a nivel de periodo o
Corallinales (denominadas coralinas en lo sucesivo) cons- poca (datos totales).
tituyen uno de los grupos de organismos auttrofos del Dados los problemas taxonmicos que encierran las
bentos marino con mejor y mayor representacin en el definiciones de especies y de gneros de algas coralinas
registro fsil. Las paredes celulares de estas algas estn fsiles (Bosence 1991, Braga et al. 1993), el examen de
impregnadas de carbonato clcico, lo que les confiere un la historia del grupo a nivel supraespecfico se ha realiza-
alto potencial de preservacin. Por ello, desde que se en- do a nivel de familias y subfamilias, cuyas circumscrip-
cuentran los primeros restos atribuibles a este grupo en el ciones taxonmicas han sido histricamente ms estables.
Cretcico inferior, hace unos 144 millones de aos (Ma) Para ello, se han diferenciado los siguientes grupos: a)
(Arias et al. 1995), hasta la actualidad muestran un regis- Sporolithaceae. Los representantes de esta familia estn
tro fsil continuo, cuya excelente calidad facilita analizar caracterizados por poseer las esporas en cmaras o cavi-
la historia evolutiva del grupo, ya esbozada en estudios dades calcificadas individuales, denominadas cmaras
previos (Maslov 1956, Poignant 1974, Steneck 1983). En esporangiales, las cuales se agrupan para dar una estruc-
este anlisis se han excluido las algas rojas articuladas ya tura denominada sorus (sori en plural); b) Melobesioi-
que tienen un registro fsil muy deficiente e irregular. deae (familia Corallinaceae). Los miembros de esta subfa-
Como grupo, las algas coralinas tienen una distribu- milia se caracterizan por tener conceptculos esporangia-
cin cosmopolita, ya que viven desde los trpicos hasta les con numerosos poros de salida (multiperforados); y,
las regiones polares, y desde la costa hasta profundidades c) Lithophylloideae y Mastophoroideae (familia Coralli-
superiores a los 200 m. As mismo, son capaces de resis- naceae). Estas subfamilias incluyen algas con concept-
tir diferentes condiciones de energa hidrulica y salinidad. culos esporangiales que tienen un nico poro de salida
En todo este rango de distribucin geogrfica y ecolgica, (uniperforados). Se diferencian entre s por la presencia
estas algas son importantes productores de sedimento (en Mastophoroideae) o ausencia (en Lithophylloideae)
carbonatado (Adey y Macintyre 1973, Bosence 1991) y de fusiones celulares. No obstante, este rasgo morfolgi-
son uno de los principales organismos constructores de co no ha sido histricamente reconocido en la taxonoma
los arrecifes tropicales, en los que en muchas ocasiones de las coralinas fsiles, por lo que se tratan ambos grupos
superan volumtricamente a los corales (Round 1981). conjuntamente. Los miembros de otras subfamilias de la
A pesar del cosmopolitismo de las algas coralinas en familia Corallinaceae no han sido incluidos, ya que care-
conjunto, los representantes de las distintas familias y cen de representantes fsiles.
subfamilias muestran distribuciones latitudinales y
batimtricas diferentes (Adey y Macintyre 1973, Perrin
et al. 1995). La familia Sporolithaceae est casi exclusi- Origen y radiacin temprana de las algas coralinas
vamente limitada a ambientes profundos en zonas de lati-
tudes bajas o a microhbitats crpticos de los arrecifes. La Hay numerosos ejemplos de fsiles paleozoicos atri-
subfamilia Melobesioideae no tiene una distribucin lati- buidos a algas coralinas, pero hasta el momento estos an-
tudinal restringida, pero en latitudes medias-bajas suele tecedentes paleozoicos son muy inciertos y tienen una
ocupar ambientes profundos mientras que en regiones posicin taxonmica muy dudosa. La nica excepcin es
templadas fras y circumpolares son las formas dominan- el gnero Graticula y algunos otros organismos relacio-
tes en aguas someras. Los miembros de las subfamilias nados presentes en el Ordovcico y en el Silrico (Brooke
Lithophylloideae y Mastophoroideae suelen vivir en am- y Riding 1998, 2000). En el Jursico superior se han cita-
bientes someros de latitudes bajas: los mastophoroides do tambin algas coralinas, pero hay serias dudas sobre
predominan en los trpicos y los lithophyloides en zonas su posicin temporal y su circunscripcin taxonmica
sub-tropicales o templado-clidas. (Moussavian 1991).
El registro confirmado ms antiguo de una especie de
alga coralina es el de Sporolithon rude Lemoine (familia
Sporolithaceae) del Hauteriviense (Cretcico inferior)
Metodologa
(Arias et al. 1995). Se encuentra en sedimentos arrecifa-
les someros del Tetis occidental, en la Pennsula Ibrica.
Los datos de la distribucin temporal de las especies Las coralinas no permanecieron restringidas a medios arre-
de algas coralinas han sido obtenidos a partir de 222 refe- cifales y al final del Cretcico inferior (Albiense) ya ha-
rencias que citan especies fsiles de estos organismos, lo ban colonizado reas ms profundas de plataformas tro-
que constituye la prctica totalidad de la bibliografa exis- picales. En este sentido, las algas coralinas presentan una
tente. Se han registrado 655 especies desde el Jursico pauta macroevolutiva de colonizacin y expansin desde
superior hasta el Pleistoceno. zonas prximas a la costa hacia mar adentro (onshore-
Se han obtenido dos bases de datos distintas. Una in- offshore pattern), similar al inferido para distintos rde-
cluye el nmero de especies (riqueza especfica) para cada nes de invertebrados marinos (Jablonski y Bottjer 1990).
piso y la primera y ltima aparicin (aparicin y extin- Su rpida expansin geogrfica y su capacidad para colo-
cin respectivamente) de cada una de las especies a nivel nizar rpidamente nuevos ambientes sugiere que las co-
de piso geolgico (datos a nivel de piso). La segunda ralinas fueron generalistas durante el Cretcico inferior.
CAPTULO 34: LA DIVERSIFICACIN DE LAS ALGAS ROJAS INARTICULADAS (CORALLINALES, RHODOPHYTA) 529
0 Pleistoceno 0 Pleistoceno
Piacenziense Piacenziense
IS
Pl
IS
Pl Zanclianiense Zanclianiense
Messiniense Messiniense
A B
M S
Tortoniense
M S
10 Tortoniense 10
Mioceno
Mioceno
Serravaliense Serravaliense
Langhiense Langhiense
Burdigaliense Burdigaliense
20 20
I
I
Aquitaniense Aquitaniense
Oligoc.
Oligoc.
Chattiense Chattiense
I S
I S
30 Rupeliense 30 Rupeliense
Priaboniense Priaboniense
S
S
Bartoniense 40 Bartoniense
40
Eoceno
Eoceno
M
M
Luteciense Luteciense
50 50
Tiempo (Ma)
Ypresiense Ypresiense
I
I
Thanetiense Thanetiense
Paleoc.
Paleoc.
S
S
60 60
Daniense Daniense
I
I
Tiempo (Ma)
Maastrichtiense Maastrichtiense
70 70
Campaniense Campaniense
Superior
Superior
80 80
Santoniense Santoniense
Coniaciense Coniaciense
90 Turoniense
90 Turoniense
Cretcico
Cenomaniense Cenomaniense
100 100
Cretcico
Albiense Albiense
Inferior
110 110
Aptiense Aptiense
120 120
Inferior
Barremiense
130 Hauteriviense
Valanginiense datos a nivel de piso
140 Berriasiense
datos totales
Figura 1. A) Nmero de especies de algas coralinas no articuladas durante el intervalo Cretcico-Pleistoceno. B) Riqueza especfica
corregida mediante el mtodo de rarefaccin, usado para calcular la diversidad esperada porque el nmero de publicaciones que
hacen referencia a las diferentes especies de algas coralinas es muy diferente en los distintos intervalos temporales. Paleoc.
=Paleoceno; Oligoc. = Oligoceno; Pl. = Plioceno; I = inferior; M = medio; S = superior. (Tomada de Aguirre et al. 2000a).
Diversificacin de las algas coralinas En la historia evolutiva de las algas coralinas desde el
Cretcico inferior al Pleistoceno se puede reconocer un
Las variaciones de diversidad de las coralinas durante relevo en los grupos que dominan las asociaciones de es-
el intervalo Cretcico-Pleistoceno usando tanto los datos tas algas en tres intervalos temporales sucesivos (Fig. 2):
totales como los datos a nivel de piso se muestran en la Cretcico superior, Palegeno y Negeno. Como veremos
Figura 1. El nmero de especies primero aumenta desde a continuacin, este relevo parece estar relacionado con
la base del Cretcico hasta el Mioceno inferior y luego la temperatura y la disponibilidad de hbitat.
disminuye hasta alcanzar un mnimo en el Plioceno supe- En los estadios iniciales, la familia Sporolithaceae y
rior; posteriormente, se produce una recuperacin duran- los grupos de la familia Corallinaceae (Melobesioideae y
te el Pleistoceno (Fig. 1a). No obstante, estos datos mues- Lithophylloideae/Mastophoroideae) presentan niveles si-
tran un cierto sesgo ya que en nuestra base de datos, el milares de riqueza de especies. A partir del inicio del
nmero de publicaciones que citan especies de algas Cretcico superior la familia Sporolithaceae se hace do-
coralinas difiere de unos pisos a otros, por lo que los ta- minante en las asociaciones de coralinas y su predominio
maos de muestra son distintos (Aguirre et al. 2000a).
se extiende durante todo el Cretcico superior (Fig. 2).
Para corregir estas diferencias en los tamaos de muestra
Esta familia sufre importantes descensos de diversidad
se aplica un anlisis de rarefaccin. En este caso, la rique-
durante el Palegeno y Negeno, quedando con relativa-
za de especies corregida tambin aumenta progresivamen-
te hasta el Mioceno inferior pero slo sufre un ligero des- mente pocos efectivos desde el Oligoceno inferior hasta
censo en el Mioceno superior-Plioceno y una suave recu- la actualidad (Fig. 2). Al final del Plioceno se detecta el
peracin en el Pleistoceno (Fig. 1b). Como se puede ob- mnimo de riqueza de especies en toda la historia del gru-
servar, los resultados de riqueza especfica corregida por po. En la actualidad, Sporolithon es un gnero tropical-
el anlisis de rarefaccin difieren de los datos en bruto, subtropical tpico (Johnson 1963), y no existen eviden-
especialmente en el intervalo Negeno-Pleistoceno (Fig. cias de que haya ocupado de forma permanente ambien-
1). Por tanto, se infiere que la disminucin en el nmero tes de latitudes medias-altas. Tras su mximo desarrollo
de especies de coralinas durante el Negeno est exage- durante las condiciones invernadero que reinaron a nivel
rada por la escasez de publicaciones referentes a las algas global durante el Cretcico superior, su preferencia por
de este intervalo temporal. ambientes clidos parece ser la causa ms probable de su
530 Julio Aguirre, Juan C. Braga y Robert Riding
20
10
Lithoph./Mastoph.
0
20
Nmero de especies
10
Melobesioideae
0
20
10
Sporolithaceae
0
P Z M To S L B A Ch Ru Pr Ba Lu Yp Th Da Ma Ca S C Tu Ce Al Ap
Pl Mioceno Olig. Eoceno Paleoc. Cretcico
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 120
Tiempo (Ma)
Figura 2. Riqueza especfica segn los datos rarefactados de los tres grupos taxonmicos considerados en este trabajo. Durante el
Cretcico inferior, y de forma mucho ms importante durante el Cretcico superior, las asociaciones de algas coralinas estuvieron
dominadas por representantes de la familia Sporolithaceae, la cual adquiri su mximo desarrollo en el Cretcico superior
(Coniaciense C). Durante el Palegeno (Paleoceno-Oligoceno) se produce un reemplazamiento en las asociaciones de algas
coralinas, ya que pasan a estar dominadas por representantes de la subfamilia Melobesioideae. Este grupo adquiri su mxima
diversificacin en el Oligoceno superior (Chattiense Ch). Desde el final del Palegeno, y sobre todo a lo largo del Negeno
(Mioceno-Plioceno), el dominio de los melobesioides en las asociaciones de algas est compartido con los representantes de las
subfamilias Lithophylloideae/Mastophoroideae. Este grupo se hace dominante en el Plioceno y Pleistoceno, cuando alcanza su
mxima abundancia. Abreviaturas de los periodos geolgicos (unidades temporales de la escala geocronolgica integrada por
pocas que, a su vez, forman parte de las eras) como en la Fig. 1. Los pisos (unidades temporales bsicas de la escala cronoestratigrfica
cuyos lmites estn marcados por lneas isocronas. Sus equivalentes en la escala geocronolgica son las edades) estn indicados por
la primera o dos primeras letras del nombre (ver Fig. 1 para ver el nombre completo).
progresiva disminucin en una Tierra en continuo enfria- extendi durante todo el Palegeno hasta el mximo del
miento desde el Cretcico superior (Fig. 3). Oligoceno superior. Posteriormente, su nmero de espe-
La familia Corallinaceae, en conjunto, comenz a cies se mantiene aproximadamente constante durante todo
diversificarse durante el Cretcico terminal, reemplazan- el Mioceno para descender de forma drstica al final del
do a la familia Sporolithaceae como el grupo dominante Plioceno y en el Pleistoceno (Fig. 2). A partir de la base
de las asociaciones de coralinas en el Palegeno (Figs. 2 del Palegeno los melobesioides relevan a los miembros
y 3). La expansin del grupo segn descenda la tempera- de la familia Sporolithaceae y se hacen dominantes en las
tura global de la Tierra continu hasta alcanzar el mxi- asociaciones de algas coralinas.
mo de diversidad durante el Mioceno inferior (Fig. 3). El grupo formado por las subfamilias Lithophylloi-
Dentro de esta tendencia general, los dos grupos diferen- deae/Mastophoroideae permanece como grupo minorita-
ciados dentro de la familia Corallinaceae siguen caminos rio durante prcticamente todo el Palegeno (Fig. 2). De
distintos. Despus del mximo trmico alcanzado en el hecho, la familia Sporolithaceae es ms abundante que el
Cretcico superior, la temperatura global comenz a dis- grupo de los lithophyloides/mastophoroides durante el
minuir progresivamente hasta la actualidad (Fig. 3). Los Paleoceno y la mayor parte del Eoceno. No obstante, en
miembros de la subfamilia Melobesioideae, adaptados a el Eoceno superior este grupo de coralinceas reemplaza
condiciones de aguas ms fras y ms profundas, empeza- a las sporolithaceas (Fig. 2). Durante el Oligoceno y Mio-
ron a diversificarse al final del Cretcico, proceso que se ceno inferior, el nmero de especies de lithophyloides/
CAPTULO 34: LA DIVERSIFICACIN DE LAS ALGAS ROJAS INARTICULADAS (CORALLINALES, RHODOPHYTA) 531
Tiempo (Ma)
0 20 40 60 80 100 120
25
20
Temperatura (C)
15
10
40
Nmero de especies
Corallinaceae
30
20
10
Sporolithaceae
0 P ZM T S L B A Ch Ru P Ba Lu Yp Th D Ma Ca S C T Ce Alb Ap
P Pl Mioceno Oligoc. Eoceno Pale. superior inferior
Cenozoico Cretcico
Figura 3. Curvas de riqueza especfica de las dos familias de algas coralinas, Corallinaceae y Sporolithaceae, comparadas con los
valores de temperatura global estimados a partir de la relacin isotpica de oxgeno (18O) de las conchas de foraminferos
bentnicos (datos de Savin, 1977). Mientras que las coralinceas experimentan un progresivo incremento en la diversidad, las
esporolitceas disminuyen progresivamente segn desciende la temperatura global del planeta. Este grupo alcanz su mximo
desarrollo durante las condiciones invernadero reinantes en el Cretcico superior. (Abreviaturas como en la Fig. 2). (Tomada de
Aguirre et al. 2000a).
70
65
60
datos a nivel de piso
55
50 datos totales
45
Extincin (%)
40
35
30
25
20
15
10
5
0
P Z M To Se L Bu Aq Ch Ru Pr Ba Lu Yp Th Da Ma Ca S Co Tu Ce Al Ap
SI S M I S I S M I S I superior inferior
PLEIS
Figura 4. Porcentaje de extincin de especies de coralinas segn datos rarefactados. Los valores de extincin estn representados
al final de cada piso geolgico, ya que los datos usados no ofrecen resolucin dentro de piso. Las lneas verticales representan las
barras de error binomial (Abreviaturas como en la Fig. 2). (Tomada de Aguirre et al. 2000a).
75 datos totales
70 datos a nivel de piso
65
60
55
50
Apariciones (%)
45
40
35
30
25
20
15
10
5
0
P Z M To Se L Bu Aq Ch Ru Pr Ba Lu Yp Th Da Ma Ca S Co Tu Ce Al Ap
SI S M I S I S M I S I superior inferior
PLEIS
Figura 5. Porcentaje de aparicin de especies de coralinas segn datos rarefactados. Los valores de aparicin estn representados
al inicio de cada piso geolgico, ya que los datos usados no ofrecen resolucin dentro de piso. Las lneas verticales representan las
barras de error binomial. (Abreviaturas como en la Fig. 2). (Tomada de Aguirre et al. 2000a).
largo del Cenozoico (Fig. 4). Con los datos totales, nica- marinos, vertebrados y plantas (Raup y Sepkoski 1984,
mente las extinciones del Cretcico terminal y del Eoceno Benton 1995, Sepkoski y Koch 1996).
superior (Ma y Pr respectivamente en Fig. 4) coinciden La extincin del final del Cretcico, la que mayor re-
con extinciones en masa que afectaron a invertebrados percusin tuvo en la historia de las coralinas, es similar
CAPTULO 34: LA DIVERSIFICACIN DE LAS ALGAS ROJAS INARTICULADAS (CORALLINALES, RHODOPHYTA) 533
(67%) a la estimada para las especies hetertrofas marinas va de especies despus de cada extincin en masa. Estas
(63-77%, Sepkoski 1989) y algas verdes bentnicas per- apariciones masivas de especies pueden ser interpretadas
tenecientes al Orden Dasycladales (68%, Aguirre et al. como radiaciones evolutivas que conllevaron la ocupa-
2000b). Esta extincin afect a otros organismos auttro- cin de hbitats liberados por las extinciones (Stanley
fos, como constituyentes del fitoplancton marino (Ma- 1979). El efecto combinado de extinciones y subsecuentes
cLeod et al. 1997) y plantas terrestres (Johnson 1992). La radiaciones se tradujo en una importante renovacin
desaparicin masiva de organismos auttrofos implica una (turnover) de especies.
considerable reduccin de la intensidad de luz que afecte
por igual a toda la zona ftica, fenmeno comn tanto a un
Herbivora
intenso volcanismo (Officer y Drake 1983), como al im-
pacto de un asteroide contra la superficie de la Tierra (Al- Con una limitada base de datos, Steneck (1983) cons-
varez et al. 1980). Cualquiera de estos procesos desenca- tat un progresivo incremento de la diversidad de las
denara una serie de fenmenos ambientales que, actuan- coralinas desde el Cretcico y sugiri que estas algas ha-
do de forma compleja y al mismo tiempo, pudieron pro- ban desarrollado una serie de rasgos anatmicos, ausen-
vocar la extincin del final del Cretcico (Archibald 1996). tes en otras, especialmente la fuerte calcificacin, que les
La extincin del Eoceno (27,5%), relacionada con el conferan mayor resistencia a la presin de herbivora. Por
impacto de varios asteroides contra la superficie de la Tie- ello, propuso que la diversificacin de las algas coralinas
rra, tiene tambin una incidencia comparable a la del con- ha estado directamente controlada por la evolucin de
junto de las especies marinas (22-35%, Sepkoski, 1989) diversos grupos de herbvoros, fundamentalmente
y de las algas verdes dasycladceas (27,3%). gasterpodos pateloides, equinodermos y peces telesteos.
Las extinciones de coralinas del trnsito Paleoceno- La aparicin y desarrollo de estos herbvoros durante el
Eoceno (Th-Yp en Fig. 4) podran considerarse como un Cenozoico habra producido un incremento selectivo de
doble pico aproximadamente coincidente con la extincin la presin de herbivora sobre las algas blandas, lo que
de algas dasycladceas, foraminferos bentnicos, cora- habra generado un aumento del espacio disponible para
les scleractinios, y componentes de ecosistemas terres- las coralinas.
tres (Sepkoski 1990, Benton 1995) en el Paleoceno supe- No obstante, el aumento de los herbvoros y la radia-
rior-Eoceno inferior. cin de las coralinas no se ajustan temporalmente, como
La extincin en masa del Plioceno inferior, la ms el mismo Steneck (1983) reconoci. Aunque numerosos
importante del Cenozoico y la segunda en importancia en estudios han demostrado que las algas coralinas se ven
la historia del grupo (58%), coincide con uno de los picos favorecidas en aquellas zonas donde la presin de
de extincin de organismos hetertrofos marinos (Raup y herbivora es alta, la hiptesis de Steneck (1983) implica
Sepkoski 1984) pero que tuvo escasa repercusin. un efecto negativo sobre las algas bentnicas sin esquele-
to calcreo difcilmente demostrable dada la ausencia de
Apariciones registro fsil.
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D.A.T. Harper (ed.): Numerical palaeobiology. Computer-based modelling and analysis of fossils and their distributions. Pp: 227-
247. John Wiley and Sons Ltd., New York. En este trabajo se discuten algunos aspectos relacionados con la adquisicin de grandes
bases de datos taxonmicas y las tcnicas cuantitativas adecuadas para describir los cambios faunsticos a travs del tiempo. As
mismo, se enumeran los errores potenciales existentes a la hora de interpretar los resultados, as como los problemas derivados de
las diferentes metodologas empleadas.
(2) SEPKOSKI, J.J., Jr. 1984. A kinetic model of Phanerozoic taxonomic diversity. III. Post-Paleozoic families and mass extinctions.
Paleobiology 10: 246-267. Clsico trabajo en el que se desarrolla la metodologa para el anlisis y estudio de la diversidad en el
pasado.
(3) WOELKERLING, W.J. 1988. The coralline red algae: An analysis of the genera and subfamilies of nongeniculate Corallinaceae.
British Museum (Nat. Hist.), Oxford Univ. Press, Oxford. Esta es una obra de consulta obligada para acercarse a la taxonoma
(niveles de gnero y de subfamilia) de las algas rojas no geniculadas. No obstante, la taxonoma del grupo ha avanzado
substancialmente en la ltima dcada, por lo que algunos aspectos taxonmicos de esta monografa resultan algo desfasados.
Captulo 35: ORIGEN Y EVOLUCIN DE LOS EJES CORPORALES
Y LA SIMETRA BILATERAL EN ANIMALES
Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort
DEPARTAMENT DE GENTICA, FACULTAT DE BIOLOGIA. UNIVERSITAT DE BARCELONA.
Diagonal 645, 08028-Barcelona. Espaa. E-mail: bagunya@porthos.bio.ub.es
Los animales con simetra bilateral comprenden ms de 30 filos del total de 35-36 que existen en la actualidad y
representan el 98 por ciento de las especies animales. La mayora de los datos morfolgicos, embriolgicos,
paleontolgicos y moleculares indican que estos organismos aparecieron hace unos 570 millones de aos, a partir de
ancestros ms simples con simetra radial, radiando explosivamente durante el perodo Cmbrico. La transicin
entre radiales diploblsticos y bilaterales triploblsticos es an el enigma ms importante que tiene planteada la
evolucin. Cmo se originaron los ejes anteroposterior y dorsoventral, la simetra bilateral y el mesodermo a partir
de organismos con un solo eje axial, varios planos de simetra y dos hojas embrionarias? La morfologa y la embriologa
comparadas han generado numerosas hiptesis para explicar tal transicin, sin alcanzarse an una solucin de
consenso. En los ltimos 20 aos, la gentica del desarrollo y las tcnicas moleculares aplicadas a la sistemtica y la
filogenia, han aportado nuevos datos de inters para reevaluar y, eventualmente, solventar este enigma. En particu-
lar, se han descrito los genes clave que especifican los patrones axiales en bilaterales, los genes homlogos a estos
que se expresan axialmente en diploblsticos, y se ha avanzado en el conocimiento de los genes que se expresan en
el mesodermo. Al tiempo, la filogenia molecular ha generado nuevos paradigmas para desentraar la naturaleza del
bilateral actual ms cercano al ancestral y en determinar el grupo de diploblsticos ms cercano a los bilaterales. La
resolucin final de este gran enigma surgir de aplicar conjuntamente filogenias multignicas, estudios de expresin
gnica y gentica funcional comparada entre radiales y bilaterales basales, hallazgo de fsiles clave, y en iniciar
estudios de gentica de sntesis.
El problema bsico: cmo a partir de organismos con ponjas, Cnidarios (p.ej. anmonas de mar, corales, hi-
simetra radial y un eje corporal derivaron los dras, ...) y Ctenforos. Su forma bsica es cilndrica u
organismos con simetra bilateral y dos ejes corporales oblonga con un nico eje (denominado Oral-Aboral) al-
rededor del cual se disponen las distintas estructuras cor-
La geometra corporal es un aspecto fundamental de porales. Internamente estn formados por slo dos capas:
la estructura y la funcin de los organismos multicelula- ectodermo y endodermo, por lo que se les denomina dip-
res. Una de sus caractersticas clave es la simetra. Por loblsticos. Cualquier plano que pase a lo largo del eje
simetra entendemos la ordenacin de las estructuras cor- Oral-Aboral genera dos partes simtricas. Este tipo de si-
porales con referencia a algn eje o plano corporal. Todo metra se denomina radial y a los organismos que la pre-
organismo que al ser dividido a lo largo de un plano cual- sentan radiales o Radiata (Fig. 1b). Algunos de ellos, sin
quiera resulte en dos partes iguales decimos que es sim- embargo, presentan claros indicios de bilateralidad, como
trico. La mayora de organismos multicelulares presentan son la disposicin de las aberturas bucales o sifonoglifos
un nico plano de simetra que divide al cuerpo en dos y de los pliegues digestivos o mesenterios en cnidarios
mitades iguales, derecha e izquierda. Este tipo de sime- (Fig 1c) y de los denominados poros anales en ctenfo-
tra, denominada bilateral caracteriza a los organismos ros. A pesar de ello, no tienen signo externo alguno de
bilaterales o Bilateria (Fig. 1a). Sus estructuras corpora- diferenciacin dorso-ventral.
les se disponen a lo largo de un eje que va desde la parte La simetra radial es ms propia, aunque no exclusi-
ms anterior (que denominamos cabeza) a la ms poste- va, de especies ssiles o pelgicas. Su principal ventaja es
rior (que denominamos abdomen o cola). Un segundo eje, responder o confrontar al ambiente desde cualquier di-
ortogonal al primero, va desde la superficie superior (dor- reccin. Su principal inconveniente es su falta de centra-
sal) a la inferior (ventral). Internamente, estn formados lidad (cualquier parte es tan importante como la otra) y la
por tres capas o tejidos bsicos: ectodermo, mesodermo y falta de direccionalidad de movimiento. Estas son las ven-
endodermo, por lo que se les denomina triploblsticos. El tajas de los organismos con simetra bilateral cuya motili-
resto de organismos multicelulares son ms simples: Es- dad es unidireccional y controlada. La simetra bilateral
536 Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort
Figura 3. Desarrollo embrionario de un Cnidario tipo desde el estadio de zigoto hasta el estadio adulto de plipo pasando por los
estadios de gstrula y larva plnula. Es interesante notar la correspondencia entre el eje animal-vegetal (An/Vg) del zigoto y el eje
Oral-Aboral (O/AB) del plipo. Dicho eje lo define el lugar de inicio del primer surco de segmentacin (flecha) que coincide con
el lugar de invaginacin o inmigracin unipolar durante la gastrulacin. La parte anterior (A) de la larva plnula donde reside el
rgano apical corresponde a la regin aboral (AB) del plipo mientras la regin posterior (P) de la plnula da lugar a la regin oral
(O) del adulto. Ello implica la inversin axial entre larva y adulto. ec: ectodermo; en: endodermo; h: hipostoma; t: tentculos.
plipo (Fig. 3). En los Ctenforos, que no poseen un mo como un paso crucial en la evolucin de los bilatera-
estadio larvario definido como en Cnidarios, el lugar de les. De aqu que no pocos autores consideren que la evo-
inicio de la segmentacin coincide tambin con la regin lucin de los dos ejes ortogonales (AP y DV) y la del
oral del adulto, y la zona ms lejana con la regin aboral. mesodermo estn ntimamente relacionadas.
En resumen, el lugar de inicio de la segmentacin en En los bilaterales actuales el mesodermo se origina
Cnidarios y Ctenforos: 1) genera una polaridad global por mecanismos muy dispares. En los deuterostomados
oral-aboral (a menudo denominada posterior-anterior); 2) deriva del endodermo por evaginacin de su parte distal
coincide con el lugar de gastrulacin, lo que permite (p.ej. Equinodermos) o del ectodermo por induccin del
homologarla laxamente al blastoporo de bilaterales, y 3) endodermo (vertebrados Anfibios). En los protostomados,
se corresponde con la regin oral del futuro plipo deriva bien por invaginacin de la parte vegetal (ventral)
(Cnidarios) y adulto (Ctenforos). Sin embargo, es inte- del embrin (p.ej. Drosophila y otros Artrpodos), bien
resante resaltar que el polo oral del Cnidario adulto deri- del ectodermo (blastmero 2d u otros del segundo o ter-
va del polo posterior de la larva plnula y no del anterior. cer cuarteto) en Spiralia (Anlidos y Moluscos) dando
Esto indica la existencia de una inversin de las propie- lugar al ectomesodermo, o por induccin del ectodermo
dades axiales entre la larva y el adulto en Cnidarios, mien- sobre clulas endodrmicas muy especficas (4d en los
tras que dichas relaciones se mantienen entre el embrin Spiralia) dando lugar al endomesodermo. Esta extrema
inicial y el adulto (Fig. 3). diversidad justifica que el origen del mesodermo se con-
sidere polifiltico. Pese a esta variedad, el ectomesodermo
se considera una estructura derivada propia de algunos
El origen del mesodermo en bilaterales grupos de protostomados, siendo el endomesodermo ms
ancestral.
Adems de los ejes AP y DV, la tercera caracterstica
que distingue a los organismos bilaterales con respecto a
los radiales es la presencia, entre el ectodermo y el endo- La transicin diploblsticos-triploblsticos y los ejes
dermo, de una tercera hoja embrionaria: el mesodermo. O/AB, AP y DV. Hiptesis
Los tejidos de origen mesodrmico constituyen el grueso
del volumen corporal de los bilaterales. Por otra parte, y a Las hiptesis acerca de la transicin entre organismos
diferencia de las clulas epiteliales, las clulas mesodr- radiales diploblsticos y bilaterales triploblsticos se re-
micas se mueven, migran, y se segregan y agregan for- montan a Haeckel, Lankester y Metchnikoff entre otros
mando conjuntos slidos o diversos epitelios internos. (ver revisiones y sus referencias en Willmer 1990; Niel-
Estas caractersticas tornan la innovacin del mesoder- sen 1995; Holland 2000; y Rieger y Ladurner 2001). B-
CAPTULO 35: ORIGEN Y EVOLUCIN DE LOS EJES CORPORALES Y LA SIMETRA BILATERAL EN ANIMALES 539
sicamente, podemos dividirlas en cuatro clases: 1) la teo- ciones pueden resumirse en dos mecanismos bsicos (Fig
ra planuloide-aceloide, cuyo origen se retrotrae a Metch- 4; ver Holland 2000 y Rieger y Ladurner 2001 para revi-
nikoff, y defendida ms recientemente por Hyman (1951) siones en detalle). El primer mecanismo (Fig 4a) postula
y Salvini-Plawen (1978). Supone al primer bilateral como en su origen un organismo diploblstico (el planuloide,
un organismo slido, vermiforme, con un nivel de orga- por su presunta semejanza a la larva plnula). Este ances-
nizacin similar a la larva plnula de los Cnidarios actua- tro adoptara una disposicin bntica (giro de 90 grados),
les pero capaz de reproducirse. De ellos habran derivado tal como sucede en no pocas plnulas actuales de loco-
el resto de diploblsticos y todos los bilaterales via Pla- mocin bntica. Seguidamente, la regin oral (ahora en
telmintos acelos. 2) La teora de la gastrea-bilaterogas- posicin posterior) se desplazara hacia la regin ventral
trea. Su origen est en la gastrea de Haeckel, sostenida para devenir boca y ano, o ambos a la vez, dando lugar a
por la escuela alemana (ver Remane 1963), y en su refor- un organismo denominado aceloide, similar a los Platel-
mulacin como bilaterogastrea por Jagersten (1959). Es- mintos acelos actuales. En esta modalidad, el eje O/AB
tas teoras suponen un endomesodermo derivado, como coincide ya con el eje AP y es el eje DV el de nuevo cuo.
en los deuterostomados actuales, a partir de evaginacio- En el segundo mecanismo (Fig. 4b) el ancestro sera si-
nes del arquenteron (endodermo) en un organismo del milar en organizacin a la gstrula del desarrollo embrio-
nivel de organizacin de un diploblstico actual. De esta nario (gastrea). Dicho ancestro, adoptara una vida bnti-
manera, sea en un ancestro pelgico (Haeckel, Remane) o ca comprimiendo su eje O/AB. Seguidamente, la placa
bntico (Jgersten) las evaginaciones endodrmicas die- neural apical se desplazara hacia la futura regin anterior
ron lugar simultneamente al mesodermo y al celoma. En coetneamente a una elongacin del blastoporo que, al
ambos casos el primer bilateral (o Urbilateria) sera ce- cerrarse posteriormente por su regin central, dara lugar
lomado originando el concepto de arquicelomado. Un a la boca y el ano (Fig. 4b). En este esquema el eje O/AB
corolario importante de este concepto es que los acelo- coincidira con el futuro eje DV y el eje AP sera de nue-
mados y pseudocelomados actuales se habran originado vo cuo generado por la elongacin. Este tipo de cierre
por simplificacin a partir de ancestros celomados. Una blastoporal dando lugar, ms o menos simultneamente a
variante reciente de esta teora, basada en datos embrio- boca y ano, es similar al cierre blastoporal de algunos
lgicos y moleculares, es la hiptesis de las set-aside protostomados actuales (p.ej. algunos anlidos y artrpo-
cells (Peterson et al. 1997). Segn esta hiptesis los bila- dos). El mecanismo de la Fig. 4b es similar al imaginado
terales actuales procederan de larvas microscpicas, si- por Remane (1963) y otros autores para formar, a partir
milares a la trocfora y a la diplurula, que habran elabo- de Cnidarios adultos con simetra bilateral o biradial, un
rado los planos corporales macroscpicos a partir de gru- bilateral celomado, segmentado, y con intestino comple-
pos de clulas apartadas (set aside) para este menes- to (boca y ano). En este caso, el cierre de los mesenterios
ter. 3) La teora de la Trochaea (ver Nielsen, 1995 para dara lugar al mesodermo y cavidades celomticas, mien-
una revisin general) se basa en las ideas de Jgersten tras que la elongacin y cierre central de la faringe dara
sobre un ancestro con un ciclo vital bifsico: una larva lugar al intestino con la boca y el ano derivando de los
pelgica microscpica dando lugar a un adulto macrosc- sifonoglifos.
pico. De la larva de tipo acelomado o pseudocelomado Finalmente, ambos mecanismos postulan que el pri-
habran derivado, por prognesis, los filos actuales de mer bilateral sera protostomado, siendo los deuterosto-
acelomados y pseudocelomados, mientras que del adulto mados derivados de estos a travs del fenmeno de in-
arquicelomado derivaran los fila actuales de celomados versin DV (Holland 2000), hoy en da muy discutido.
(Rieger, 1985; Tyler, 2001). Por ltimo, 4) la hiptesis Variantes del segundo mecanismo, planteados a partir de
del Urbilateria o primer Bilateral, versin molecular de ancestros tipo Cnidarios o tipo Ctenforos, han sido dis-
la hiptesis del arquicelomado, (De Robertis y Sasai 1996; cutidos por Martindale y Henry (1998).
Kimmel 1996; De Robertis 1997; Holland et al. 1997)
basada en expresin gnica comparada y en la semejanza
entre las redes genticas que especifican la segmentacin La aproximacin gentico-molecular al origen de
AP y la regionalizacin DV en bilaterales. Segn esta hi- los bilaterales. Patrones de expresin de genes AP y DV
ptesis, el bilateral ancestral sera un organismo macros- en bilaterales y en diploblsticos
cpico, segmentado, celomado, y que poseera algn tipo
de apndices o extremidades y aparato circulatorio. Esta Superar el impasse de ms de 125 aos transcurridos
teora es claramente de corte arquicelomado ya que pos- desde las hiptesis de Haeckel y Metchnikoff requiere
tula adems que acelomados y pseudocelomados son fila nuevas estrategias. Una de ellas es identificar marcadores
derivados. Cmo un organismo tan complejo pudo surgir genticos y moleculares de los ejes AP y DV y del
de un radial diploblstico mucho ms simple, es un as- mesodermo, homlogos entre todos los bilaterales, y ana-
pecto clave soslayado por todos sus defensores. lizar su expresin temporal y espacial. Una vez detecta-
En la mayora de las hiptesis expuestas anteriormen- dos, y bajo la premisa que los genes han evolucionado
te, el origen de los ejes AP y DV a partir del eje O/AB o antes que la estructura a la que prestan su funcin, po-
no se plantea, o las soluciones aportadas son en general dramos preguntarnos dnde se expresan y cal es su fun-
argumentos ad hoc con escaso fundamento. Dichas solu- cin en organismos con un solo eje y sin mesodermo: los
540 Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort
Figura 4. Diagrama de los presuntos cambios y correspondencias axiales necesarios durante la transicin diploblsticos-triploblsticos
(modificado substancialmente de Rieger y Ladurner 2001). En la parte superior (a) se representan los cambios acaecidos segn la
teora planuloide-aceloide, a partir de un organismo de complejidad similar a una plnula actual. La parte inferior (b) representa
los cambios necesarios segn la teora del arquicelomado-gastrea partiendo de un organismo similar a una gstrula actual. La
flecha quebrada en 4a indica desplazamiento de la regin blastoporal desde la regin posterior a una posicin ms ventral
coetneamente a su elongacin dando lugar posteriormente (1) por cierre de la lnea media blastoporal o (2) a partir de un
intestino ciego, a la formacin de un tubo digestivo completo con boca (b) y ano (a). La lnea quebrada en 4b indica el movimiento
hacia la regin anterior de la placa apical. La flecha abierta de 4b a 4a (3) indica el paso, segn la hiptesis del arquicelomado, de
un organismo celomado y segmentado con un intestino completo (p.ej. Anlidos) a un organismo acelomado y no segmentado
con un intestino ciego (p.ej. Platelmintos). Para ms detalles, ver texto.
diploblsticos. De esta manera podramos inferir su fun- determinan directamente morfologia alguna; slo deter-
cin ancestral y, a la vez, trazar la evolucin de la propia minan posicin axial que se traduce, a travs de la regula-
estructura. cin posterior de una mirada de genes estructurales, en
En todos los organismos bilaterales estudiados hasta morfologias distintas a distintos niveles axiales para cada
la fecha, el patrn estructural a lo largo del eje AP lo es- grupo de organismos. Recientemente (Brooke et al. 1998),
pecifican los genes del complejo Hox (genes Hox) y los se ha descrito un nuevo complejo de genes, hermano del
genes que se expresan en las regiones terminales (extre- complejo Hox, denominado ParaHox, ambos presunta-
mos) del eje AP: la cabeza, y el abdomen/cola. La carac- mente derivados de un complejo Hox ancestral o Proto-
terstica ms destacada de los genes Hox es su posicin Hox. El complejo ParaHox, descrito por vez primera en
contigua en el genoma y sus patrones espaciales de ex- el anfioxo (Branchiostoma floridae), lo forman 3 genes
presin colinearmente solapados. Individualmente, cada contiguos cuya expresin es colinear y aparentemente
gen Hox se expresa desde un lmite anterior muy definido endodrmica. En otros organismos (Drosophila, C. ele-
en el eje AP, con o sin un lmite posterior definido. Los gans,) los genes ParaHox no permanecen contiguos.
lmites anteriores de expresin de los genes Hox conse- La funcin ancestral del complejo ParaHox, presente ya
cutivos en el complejo se ordenan en el embrin de ante- en Cnidarios (Finnerty y Martindale 1999; Finnerty 2001),
rior a posterior en idntico registro (colinear) al de sus es desconocida.
posiciones 3' a 5' a lo largo del genoma (Duboule 1994). Los genes Hox en bilaterales no se expresan en sus
Sin embargo, es importante resaltar que los genes Hox no estructuras corporales terminales. En la regin terminal
CAPTULO 35: ORIGEN Y EVOLUCIN DE LOS EJES CORPORALES Y LA SIMETRA BILATERAL EN ANIMALES 541
Figura 5. Patrones de expresin embrionarios de los genes del desarrollo que controlan la diversificacin de los ejes AP y DV en
Drosophila (parte superior) y en el ratn (parte inferior). Para una mejor comprensin se representa el adulto en lugar del embrin.
El patrn de cada gen se representa por un barra que corresponde aproximadamente al intrvalo AP o DV donde se expresa. Se
representan los genes terminales anteriores, los genes terminales posteriores, los genes Hox y los genes Dorso-Ventrales. En estos
ltimos, su expresin decrece en forma de gradientes opuestos entre s. Anteriores: otd, Otx, orthodenticle; ems, Emx, empty
spiracles; bth, buttonhead; Dlx, Distalless. Posteriores: Bra, Brachyenteron (Drosophila), Brachyury (ratn); cad, Cdx, caudal; fkh,
HFN-3, forkhead. Genes Hox: lab, labial; pb, proboscipedia; zen, zerknlt, Abd-B, Abdominal-B; Hox 1 a Hox 13 representan los
genes Hox del ratn. Dorso-ventrales: dpp, decapentaplegic; sog, short gastrulation; chordin; Wnt, Wingless; BMPs, Bone
Morphogenetic Protein factors.
anterior, que comprende la parte ms anterior de la cabe- nes de una mplia gama de filos, tanto protostomados
za, se expresa otro tipo de genes descritos inicialmente como deuterostomados (Holland 2000; Technau 2001).
en Drosophila y hallados posteriormente en otros bilate- La expresin bsica de los genes Hox y los genes termi-
rales. En la regin terminal posterior, que comprende la nales AP se resume en la Fig. 5.
regin posterior del abdomen y del intestino posterior (a La determinacin del eje DV en Drosophila/Vertebra-
la que cabe aadir la cola en Cordados) se expresa otro dos depende de grupos de genes de expresin comple-
grupo de genes, descritos tambin inicialmente en Droso- mentaria (dorsal o ventral) e inhibicin mtua pertene-
phila y ms tarde en el resto de bilaterales. Tanto los ge- cientes a familias de factores de crecimiento y de sendas
nes terminales anteriores como los posteriores presentan de traduccin de seales (DeRobertis y Sasai 1996) (Ver
patrones de expresin relativamente similares en embrio- Fig. 5). Sorprendentemente, mientras en Drosophila dpp
542 Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort
Figura 7. Patrones de expresin a lo largo del eje O/AB en hidras y otros Cnidarios de genes homlogos a los genes AP y DV de
bilaterales. a) Genes anteriores: Cn-budhead; Cn-ems, Cnidarian- empty spiracles; CnOtx, Cnidarian orthodenticle. b) Genes
dorso-ventrales: HyBra1, Hydra Brachyury 1; Hy-cat, Hydra -catenina; HyWnt, Hydra wingless; c) Genes Hox: Cn-lab/pb,
Cnidarian labial/proboscipedia; Cn-AbdB, Cnidarian Abdominal-B. Para ms detalles, ver texto.
prano del mesodermo y del endodermo posteriores o cau- actuales bilaterales es ortogonal entre s. Si asumimos que
dales. En el plipo del Cnidario Antozoo Nematostella el eje O/AB se corresponde al AP, parece claro que la
vectensis, Bra se expresa en los mesenterios de dos regio- expresin de los genes DV habra de devenir ortogonal
nes opuestas de la cavidad digestiva (Technau 2001). De con respecto a la de los genes AP durante la transicin
aqu se ha postulado que el mesodermo pudo originarse a diploblsticos-triploblsticos. En un diploblstico Cten-
partir de un subconjunto de clulas de la regin blastoporal foro, un gen NK, de expresin ventral en bilaterales, se
que expresaran Bra y que adquirieron la capacidad de expresa en dos regiones opuestas de la lnea media esof-
segregarse, migrar, y extenderse entre ectodermo y gica (M. Q. Martindale, comunicacin personal). De aqu,
endodermo a lo largo del eje O/AB, formando la tercera podra postularse un posible mecanismo de gnesis de
capa u hoja embrionaria. Segn este esquema, el eje O/ asimetras DV: inhibir la expresin de este gen en una de
AB de diploblsticos sera paralelo al eje AP de bilatera- estas dos regiones mediante la expresin de novo en ella
les, siendo su regin oral (O) equivalente a la regin pos- de un nuevo gen, inhibidor del primero. Esta nueva distri-
terior (P). Este esquema encajara bastante con la hipte- bucin delineara una regin (a la que podemos llamar
sis del planuloide-aceloide (Fig. 4a) ya que la regin Dorsal o D) complementaria a otra a la que podramos
blastoporal del embrin de Cnidarios homloga a la re- denominar Ventral (V), generando un nuevo eje, el eje
gin oral del plipo coincide a su vez con la regin poste- DV. Una vez formado el eje DV, la simetra bilateral sera
rior (Aboral) de la plnula que se correspondera con la una de sus consecuencias, tal como sucede en los bilate-
regin posterior del aceloide. Sin embargo, los datos so- rales actuales (ver prrafo final del segundo apartado)
bre Brachyury pueden interpretarse tambin segn la teo-
ra enteroclica (del arquicelomado) de Remane (1963)
tal como recientemente ha propuesto Holland (2000). La necesidad de una slida filogenia previa de
Pese al avance que estos datos suponen sobre el ori- los bilaterales. Estado actual
gen evolutivo del mesodermo, queda por dilucidar el ori-
gen del eje DV y de la concomitante simetra bilateral. Si Disponer de un marco filogentico slido que una los
nos atenemos a las especies actuales mejor estudiadas, es bilaterales a sus ancestros radiales es un aspecto clave, y
evidente que la expresin de los genes AP y DV en los en cierto modo previo, para interpretar los datos sobre
544 Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort
a) b)
Figura 9. Esquemas clsicos de la filogenia de los Metazoos (a) segn el concepto de complejidad creciente desde diploblsticos a
triploblsticos acelomados y de estos a pseudocelomados y finalmente a celomados. c: aparicin del celoma; y (b) segn la teora
del arquicelomado. En este ltimo caso, el primer bilateral sera ya celomado y muy probablemente segmentado, dando lugar a
los dos grandes clados, Protostomados y Deuterostomados. A partir de los primeros, y por prdida del celoma (X) y de la segmen-
tacin, habran derivado al menos una docena de filos de organismos acelomados y pseudocelomados. Si el origen del celoma
fuera difiltico (lo ms probable; Willmer 1990; Nielsen 1995), el celoma se habra originado independientemente en
Deuterostomados y en Protostomados (c).
Figura 10. Nuevo esquema filogentico de los Metazoos derivado de las secuencias del gen ribosomal 18S y de los genes Hox. A
diferencia de los esquemas clsicos (Ver Fig 9), los bilaterales estn formados por tres grandes superclados: Lophotrochozoa y
Ecdysozoa equivalentes a los antiguos Protostomados+Lofoforados, y Deuterostomia (estos ltimos sin los Lofoforados). Ntese la
nueva posicin de los Platelmintos en la base de los Lofotrochozoa y al antiguo clado de los Asquelmintos (pseudocelomados y
acelomados) ahora en la base de Ecdysozoa y Lophotrochozoa.
546 Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort
nicas en curso son la secuenciacin total del genoma mi- La cuarta y ltima estrategia radica en pensar en todo
tocondrial para deducir la ordenacin de sus genes, y pro- aquello (conceptos, mtodos, ) en lo que nadie ha pen-
ducir genotecas con BACs (cromosomas artificiales bac- sado a pesar de estar delante de nuestros ojos. Entre otros,
terianos) para analizar el nmero, diversidad y ordenacin en nuevas molculas, en nuevas sinapomorfias morfol-
de los genes del cluster Hox y de los genes ParaHox en gicas y moleculares, en mtodos novedosos de inferir fi-
grupos selectos de diploblsticos y triplo-blsticos. logenias, en informacin histrica oculta en la propia es-
En segundo lugar, es conveniente estudiar la expre- tructura del genoma (diversidad de secuencias en cis, di-
sin de genes clave del desarrollo en aquellos grupos de versidad, tipos, y nmero de elementos de las redes gni-
bilaterales presuntamente basales. Si acelos y nemerto- cas, nmero de entradas por gen, etc.), o en llevar a cabo
dermtidos son aceptados como tales, aislar sus genes lo que Sydney Brenner denomina gentica de composi-
Hox, ParaHox, D/V, y aquellos especficos del sistema cin (Brenner 1993), es decir, introducir, activar o forzar
nervioso y del endomesodermo, es el paso previo para la expresin de nuevos genes en especies que carecen de
estudiar su expresin durante el desarrollo embrionario y ellos o no los activan en determinados perodos o lugares
comparado con la conocida (o en curso de estudio) en para ver cmo se altera su desarrollo y, eventualmente, su
diploblsticos basales (p.ej. Cnidarios Antozoos y Cten- fenotipo final. Esta ha sido sin duda, la manera como la
foros) y en los presuntos clados basales de ecdisozoos, evolucin ha procedido a lo largo de los tiempos. Tres
lofotrocozoos y deuterostomados. Un problema potencial ejemplos factibles para finalizar. Primero, si segn la ver-
de esta estrategia es que los genes aislados, especialmen- sin moderna de la teora planuloide-aceloide, un ances-
te los expresados en el sistema nervioso y el endomesoder- tro tipo larva plnula origin por prognesis un bilateral
mo, pueden tener funciones distintas entre ancestros y ancestral tipo acelo, qu sucedera si se indujera prema-
descendientes. Hay numerosos casos en evolucin en los turamente la madurez sexual en una plnula activando los
que genes o redes enteras han sido co-optados para ejer- genes de su lnia germinal? Segundo, qu sucedera si
cer funciones distintas. Para solventar este problema se- activsemos asimtricamente alguno de los genes DV en
ra interesante iniciar estudios funcionales empleando un sector de la columna gstrica de un plipo adulto o,
nuevas metodologas como el RNA interference (RNAi) mejor an, en una plnula? Produciramos de golpe un
para generar fenotipos de falta de funcin de genes deter- organismo bilateral? Finalmente, si tal como postula la
minados del desarrollo.
hiptesis del arquicelomado/Urbilateria los acelomados
La tercera aproximacin, que si fuera exitosa sera la
con intestino ciego como los Platelmintos son organis-
mejor, es la paleontologa. Al igual que en el estudio de la
mos derivados por prognesis a partir de celomados seg-
evolucin humana, o en las series fsiles conocidas de
mentados con intestino completo como un Anlido, qu
varios mamferos y numerosos invertebrados (Moluscos,
Trilobites,), el hallazgo de fsiles que documentaran sucedera si se activara en una trocfora de Anlido los
detalladamente la transicin entre radiales y bilaterales, genes de su lnea germinal? Generara de golpe algo
sera la respuesta definitiva a las hiptesis planteadas, al parecido a una larva de Platelminto con una sola abertura
menos en lo que refiere a su morfologa externa (y quizs digestiva, sin celoma y sin segmentos? O dara, ms pro-
interna). De aqu el inters renovado en estudiar las faunas bablemente, una trocfora celomada y parcialmente seg-
del Precmbrico y el Cmbrico inicial. Sin embargo, la mentada, a partir de la cual derivaran por reducciones
dificultad en obtener fsiles de estos perodos, aunada a progresivas acelomados no segmentados? Y si esta lti-
su presunto pequeo tamao, y a la escasez de las deno- ma opcin fuera correcta, qu programa gentico ha de
minadas faunas de transicin, tornan este objetivo como implementarse y que presiones selectivas han de operar
altamente improbable aunque no imposible. para llevarlo a cabo?
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2002. The Nemertodermatida are basal bilaterians not members of
Platyhelminthes. Zool. Scr. 31: 201-215.
Lecturas recomendadas
(1) CARROLL, S.B., GRENIER, J.K. & WEATHERBEE. 2001. From DNA to Diversity. Molecular Genetics and the Evolution of
Animal Design. Blackwell Science, Malden. La versin ms reciente, y a la vez ms simple y clara, de las interelaciones entre genes,
molculas, clulas, y patrones morfolgicos para explicar cmo los cambios en la expresin de genes del desarrollo generan diver-
sidad morfolgica. Aborda tambin cmo surgieron las transiciones clave en la evolucin de los Metazoos, asi como sus ms
diversas adaptaciones. Esquemas de gran calidad.
(2) RAFF, R.A. The Shape of Life. Genes, Development, and the Evolution of Animal Form. 1996. University of Chicago Press,
Chicago. El primer intento serio y reciente, heredero del pionero Embryos, Genes and Evolution (1983) del propio Raff y T.C.
Kaufman, de unir genes, evolucin y desarrollo. Conceptualmente muy rico aunque algo denso y muy escaso en material grfico. A
pesar de ello es un libro de lectura muy recomendada. La parte molecular est ya un poco anticuada.
(3) WILLMER, P. 1990. Invertebrate Relationships. Patterns in Animal Evolution. Cambridge University Press, Cambridge. Segura-
mente el libro ms completo y crtico sobre las hiptesis filogenticas clsicas basadas en caracteres morfolgicos y embriolgicos.
Esencial para los que desean entender lo que dijeron autores clsicos como Haeckel, Metchnikoff, Lankester, Graff, Hyman, y
Remane entre otros muchos. La filogenia que propone al final (una gran politoma) es quizs decepcionante, pero el libro merece
leerse.
Glosario
Adaptacin: Cualquier caracterstica de un organismo que con- Cladognesis: Proceso de formacin de cada rama definida en
tribuye a que deje ms descendencia que si no la tuviera. el rbol genealgico de los seres vivos.
Tambin recibe este nombre el proceso por el que se de- Clina. Gradiente en frecuencias gnicas o fenotpicas a lo largo
sarrolla esa caracterstica. de un transecto geogrfico.
Alelo: Uno de los diferentes estados alternativos de un gen, di- Coadaptacin: Interaccin beneficiosa entre diferentes partes
ferente de otros alelos por sus efectos fenotpicos. de un organismo. Tambin puede aplicarse a otros niveles
Alometra: Relacin no lineal entre la variacin de distintos cuando la interaccin es entre organismos pertenecientes
caracteres de un organismo debido a cambios de forma a especies distintas o entre genes distintos dentro de un
con variacin de tamao corporal. organismo.
Alopatra: No coexistencia en el mismo territorio. Codominancia: Situacin en la que los efectos fenotpicos de
Alozima: Forma allica de una protena que puede distinguirse los alelos de un gen se expresan total y simultneamente
de otras formas por electroforesis. en el heterocigoto.
Altricial: Tipo de desarrollo en que la descendencia nace y se Codn: Grupo de tres nucletidos adyacentes de una molcula
desarrolla muy dependiente de cuidados parentales. de ARNm que codifica para un aminocido especfico o
Altruismo: Cuando un individuo, A, sufre un costo al actuar en la terminacin de una cadena polipeptdica en la sntesis
beneficio de otro individuo B se dice que A ha ejecutado de protenas.
un comportamiento altruista. En el altruismo recproco A Coevolucin: Evolucin en dos o ms especies en la que el cam-
y B se alternan en la ejecucin de actos altruistas. bio evolutivo producido en una de las especies provoca
Anagnesis: Evento evolutivo que modifica un taxn sin que otro cambio evolutivo en la otra especie.
d lugar a especiacin. Suele asociarse a la evolucin Creacionismo: Explicacin de los fenmenos naturales como
morfolgica gradual de una especie a lo largo de un pe- resultado del diseo por un ser superior externo a la pro-
riodo de tiempo ms o menos extenso. pia naturaleza.
Anfiploida: Proceso que implica la formacin de individuos Cromosomas homlogos: En organismos diploides, pareja de
diploides para dos genomas completos. cromosomas (uno de origen materno y otro de origen pa-
Anisogamia: La existencia de gametos en dos formas morfol- terno) que contienen la misma secuencia lineal de genes y
gicas diferentes (ejemplo, vulos y espermatozoides) que que se aparean durante la meiosis formando bivalentes.
necesitan una inversin distinta por parte de cada sexo al Cuidado parental: Cualquier comportamiento realizado por los
producirlos. progenitores con el fin de incrementar la eficacia biolgi-
Antropocentrismo: Visin de la realidad en funcin de carac- ca de su descendencia.
tersticas humanas. Darwinismo: La teora de Darwin sobre la evolucin como des-
Apomorfa: presencia de un carcter derivado o tambin llama- cendencia con modificacin; normalmente se refiere a
do carcter apomrfico. Este atributo es relativo pues un aquella parte de la teora que trata el mecanismo del cam-
carcter apomrfico puede ser plesiomrfico dependien- bio evolutivo, es decir la seleccin natural de variacin
do del grupo con el que se le compare. heredable.
Aposemtico: Se dice que un individuo tiene coloracin Deme: Poblacin de una especie que habita una zona geogrfica
aposemtica si sus colores y marcas conspicuos sirven concreta
para disuadir depredadores. Generalmente, el individuo Denso-dependencia: Variacin de cualquier carcter en funcin
aposemtico es adems venenoso o de mal sabor. de la densidad de individuos de una misma especie en un
Apostasis: Seleccin en funcin de la frecuencia en que rasgos territorio.
presentes con baja proporcin resultan favorables. Depresin consangunea: Disminucin de la eficacia biolgi-
rbol filogentico: Representacin grfica de las relaciones ca en lneas consanguneas debido a la homocigosis de
evolutivas entre clados o especies y su orden de ramifica- genes deletreos provocada por la consanguinidad.
cin a partir de ancestros comunes. Deriva gentica: Cambios aleatorios en las frecuencias gnicas
Asimetra fluctuante: diferencias aleatorias entre la parte dere- debidos al pequeo tamao de la poblacin reproductora.
cha e izquierda en rganos bilaterales, debidas a pertur- Diapausa: Interrupcin temporal del desarrollo o actividad de-
baciones durante el desarrollo. bido a cambios ambientales estacionales.
Asinapsis: Fallo en el apareamiento de los cromosomas Dimorfismo sexual: Existencia de diferencias morfolgicas
entre machos y hembras de una especie.
homlogos durante la meiosis.
Dominancia: Fraccin del efecto homocigtico que se expresa
Autoapomorfa: presencia de un carcter derivado exclusivo
en los heterocigotos (cero en el caso recesivo, uno en el
para un taxn terminal.
dominante, 0.5 en el aditivo, etc.).
Caracteres sexuales secundarios: Caracteres en los que difie- Ecotipo: Variedad dentro de una especie que est adaptada a
ren los dos sexos de una especie, excluyendo las gnadas, determinadas condiciones ambientales.
los conductos y sus glndulas asociadas. Ectotermos: Animales cuya temperatura corporal depende de
Carotenoides o carotenos: Pigmentos de origen vegetal o ani- la temperatura del medio.
mal de color rojo, anaranjado o amarillo. Eficacia biolgica: capacidad de un individuo de producir co-
Cebador: En relacin con los cidos nucleicos, un fragmento pias viables de sus propios genes, es decir, descendientes
corto de ARN o ADN de cadena sencilla que es necesario que son capaces de sobrevivir y reproducirse.
para el funcionamiento de las polimerasas. Electroforesis: Tcnica utilizada para separar una mezcla de
Clado. Grupo de especies que descienden de una especie ances- molculas por su migracin preferencial en una fase esta-
tral. Conocido tambin como grupo monofiltico. cionaria sometida a un campo elctrico.
550 GLOSARIO
Empiricismo: Teoras sobre la ciencia que destacan la obten- Haplotipo: Grupo de alelos de loci ntimamente ligados que se
cin de datos de la realidad como actividad cientfica fun- encuentran en un individuo y normalmente se heredan
damental. como una unidad.
Endogamia: Apareamiento entre individuos genticamente re- Haren: Conjunto ms o menos grande de hembras defendido
lacionados, que a menudo resulta en un aumento de la por uno o varios machos durante la estacin reproductora
homocigosis entre la descendencia. Sinnimo de consan- o durante todo el ao.
guinidad. Hematocrito: Proporcin de un volumen de sangre constituido
Endonucleasa de restriccin: Cualquiera de las muchas por elementos celulares. A veces se considera solamente
enzimas que cortan las molculas de ADN en sitios de la proporcin constituida por eritrocitos (glbulos rojos).
reconocimiento especficos. Heredabilidad: En sentido amplio, fraccin de la varianza
Epignesis: Relativo a procesos del desarrollo por medio de los fenotpica total que es debida a variacin gentica. En sen-
cuales se expresa o no la informacin gentica. tido estricto, la proporcin entre la varianza gentica
Epistasis. En sentido amplio, la interaccin entre diferentes loci aditiva y la varianza fenotpica total.
para dar lugar a alguna caracterstica fenotpica. Heterocigoto: Individuo que porta alelos distintos en sus dos
Epistasis. Un efecto de la interaccin no recproca entre genes cromosomas homlogos, para uno o ms genes.
en el fenotipo o en la eficacia biolgica, de tal manera que Heterocrona: Modificacin evolutiva de la ontogenia de una
un gen interfiere o evita la expresin de otro. especie mediante la alteracin de los tiempos y/o tasas de
Esencialismo: Teoras cientficas que parten de la existencia de desarrollo. Dependiendo de la naturaleza de la modifica-
esencias inmutables que permiten la clasificacin y estu- cin ontogentica se distinguen diferentes procesos de
dio de los fenmenos naturales. heterocrona (ver neotenia e hipermorfosis).
Especiacin: Procesos que dan lugar a la formacin de espe- Hipermorfosis: Proceso de heterocrona consistente en la pro-
cies. longacin del proceso de desarrollo en la especie descen-
Estocstico: Relativo a procesos sometidos a variacin produ- diente ms all del estadio final alcanzado en la especie
cida por azar. antepasada. Cuando el fenmeno afecta a todo el organis-
Estrategia evolutivamente estable: Se dice que una estrategia mo se asocia a un retraso en la maduracin sexual.
(un rasgo fenotpico) es evolutivamente estable si, al ser Homocigoto: Individuo que lleva alelos similares en los dos
adoptada por la mayora de la poblacin, cualquier indi- cromosomas homlogos, para uno o ms genes.
viduo que adopte una estrategia distinta puede esperar una Homologa: Semejanza de partes u rganos de organismos di-
eficacia biolgica menor al promedio. ferentes debida a un mismo origen embrionario a partir
Estrategias alternativas: se aplica a las conductas diferentes de un mismo antecesor.
que pueden observarse simultneamente en una poblacin Homoplasia: Similitud de un carcter debida a cambio evoluti-
con relacin al mismo fenmeno biolgico. vo independiente (no heredado de un antepasado comn).
Exn: Segmento o segmentos de ADN de un gen que se Bajo este trmino se agrupa un conjunto de fenmenos
transcriben y traducen a protenas. evolutivos tales como evolucin paralela y convergencia.
Familia multignica: Grupo de genes descendientes de un gen Imgen de bsqueda: Representacin mental que realiza un
ancestral comn por duplicacin y posterior divergencia depredador de un tipo particular de presa sobre la cual ha
evolutiva. focalizado su atencin y esfuerzo de captura, producien-
Fenologa: Relativo a cambios estacionales en el ciclo anual. do un aumento transitorio en la capacidad de capturar di-
Filtico: Relativo a secuencias de formas debidas a procesos cho tipo de presa.
evolutivos. Impulso meitico: Cualquier mecanismo meitico cuyo resul-
Filo, filos (Phylum, phyla): categora taxonmica entre reino y tado es la recuperacin en proporciones desiguales de los
clase que agrupa a los organismos con ascendencia co- dos tipos de gametos producidos en un heterocigoto.
mn y un mismo modelo de organizacin Inmunocompetencia: Medida de la habilidad de un organismo
Filogenia, filogentico: Relativo a relaciones entre grupos para minimizar, por cualquier medio, los costes en trmi-
taxonmicos debidas a los procesos evolutivos que los nos de eficacia biolgica producidos por una infeccin,
originaron. despus de controlar la exposicin previa a antgenos apro-
Finalismo: Teoras cientficas que contemplan a los fenme- piados.
nos naturales como tendentes a un objetivo final Intragenmico: Conflicto gentico entre dos elementos del
preestablecido. mismo genoma.
Fsil: Fragmentos de animales y plantas petrificados que se en- Isometra: Relacin lineal entre variacin de distintos caracte-
cuentran en terrenos geolgicos antiguos. res debido a ausencia de cambios de forma con el tamao
Genes Hox: Genes hometicos con caja hometica (homeo- corporal.
box) agrupados (cluster Hox) en el genoma de todos Lamarckismo: La teora evolutiva de Lamarck que propone que
los bilaterales, y probablemente en Cnidarios. el cambio evolutivo resulta de una tendencia inherente
Genes ParaHox: Pequea agrupacin (cluster) de genes deri- hacia una mayor complejidad y de adaptaciones adquiri-
vados de una duplicacin inicial de un cluster gnico de- das que son transferidas a las siguientes generaciones.
nominado Proto-Hox. Actualmente se utiliza para describir teoras basadas en la
Ginogentico Que se reproduce mediante ginognesis, un tipo herencia de caracteres adquiridos.
de reproduccin partenogentica en la que el desarrollo Lek: Un sistema de apareamiento en el que los machos se re-
del vulo es inducido por el estmulo de un espermato- nen en grupos que son visitados por las hembras con el
zoide (de una especie afn) cuyos genes no llegan a for- nico propsito de aparearse.
mar parte del individuo desarrollado. Lnea germinal: Los linajes de clulas que dan lugar a gametos
Gradualismo: Teoras sobre cambios evolutivos que destacan durante el desarrollo.
la constancia en su tasa y su escasa entidad en relacin Locus: Lugar de un cromosoma donde se localiza un determi-
con la escala temporal. nado gen.
GLOSARIO 551
Macroevolucin: Los procesos evolutivos que dan lugar a gru- Pico adaptativo. Una zona de alto valor de eficacia biolgica
pos taxonmicos amplios. en un paisaje adaptativo que representa un mximo local,
Meiosis: Proceso de la gametognesis o esporognesis en el que de tal forma que cualquier movimiento desde este pico
la replicacin de los cromosomas viene seguida de dos hacia zonas adyacentes implica una disminucin en la efi-
divisiones nucleares para dar lugar a cuatro clulas cacia biolgica.
haploides. Pleistoceno: poca geolgica comprendida entre hace 1.8 ma y
Mendeliano: Herencia de caracteres discontinuos debida a genes 8000 aos. Junto con el Holoceno, forman el Cuaternario.
con alelos dominantes y recesivos. Plesiomorfa: Existencia de un carcter presente en el ancestro
Metapoblacin: Una poblacin subdividida en varias o carcter original (plesiomrfico).
subpoblaciones. Plioceno: poca geolgica, la ltima de las cinco que compo-
Microevolucin: Los procesos evolutivos que conducen a mo- nen el Terciario, comprendida entre hace 5.3 y 1.8 ma.
dificaciones en poblaciones naturales de una misma es- Poliandria: Estrategia de apareamiento por la cual una hembra
pecie. establece relaciones reproductoras de forma ms o menos
Mimetismo Batesiano: Semejanza de una especie a otra, en simultnea con varios machos.
donde la especie que es copiada (especie modelo) es ve- Polifiltico: Grupo de especies procedentes de dos o ms
nenosa o de mal sabor, y la especie que se asemeja a ella ancestros
es comestible. Debe el nombre a W. H. Bates, naturalista Poligamia: Estrategia de apareamiento por la cual un sexo esta-
ingls, el primero que describi este tipo de mimetismo. blece relaciones reproductoras de forma ms o menos si-
Mimetismo Mlleriano: Semejanza de una especie (o morfo) a multnea con ms de un miembro del sexo opuesto.
otra, en donde ambas especies son venenosas o de mal Poliginia: Estrategia de apareamiento por la cual los machos
sabor para los depredadores. Debe el nombre al zologo tienen la capacidad de monopolizar a varias hembras de
alemn F. Mller, el primero que describi el fenmeno. una forma ms o menos simultnea, mientras que las hem-
Mioceno: Cuarta de las cinco pocas del Terciario, comprendi- bras se aparean con un nico macho.
da entre hace 23.7 y 5.3 ma. Se divide en tres subperiodos: Polimorfismo: Existencia de dos o ms fenotipos (morfos) en
inferor, medio y superior una poblacin.
Monofiltico: Grupo de especies que incluye una especie an- Poliploida: Cualquier situacin que implica un nmero de jue-
cestral y a todos sus descendientes. gos cromosmicos mayor de dos.
Monogamia: Estrategia de apareamiento por la cual una hem- Polisoma: Presencia de ms de dos copias de alguno de los
bra y un macho establecen una nica relacin reproductora cromosomas de la dotacin normal, en individuos
durante al menos una estacin reproductora. diploides para el resto de los cromosomas.
Mutacionismo: Teoras evolutivas que destacan la importancia Pool gentico: Conjunto de genes de una poblacin entre cuyos
de la creacin de variacin gentica por encima de la se- miembros puede haber intercambio gentico.
leccin de dicha variacin. Prevalencia de parsitos: Nmero de casos de una afeccin
Neotenia: Proceso de heterocrona consistente en la reduccin registrados por nmero de individuos estudiados en una
de la tasa de desarrollo somtico en la especie descen- poblacin en un momento determinado.
diente. El resultado morfolgico se manifiesta como un Principio del handicap: Segn el principio del handicap si una
aspecto juvenil en el adulto de la especie descendiente. seal es honesta es porque el emisor de la seal, si quisie-
Notocorda: Estructura, en forma de bastn, situada desde la se manipular al receptor proporcionndole informacin
cabeza hasta el otro extremo del embrin, en los Cordados, falsa, incurrira un costo superior al beneficio derivado
que induce la diferenciacin de los tejidos del sistema de la manipulacin.
nervioso. Prognesis: Mecanismo heterocrnico que genera, por deten-
Ontogenia: Desarrollo o la historia de la vida de un individuo, cin temprana del desarrollo somtico y aparicin de ca-
tanto en el embrin como en el desarrollo postnatal pacidad reproductora, una forma evolucionada juvenili-
Optimizacin: Consecucin de la solucin ms ventajosa entre zada respecto a su antepasado.
varias alternativas en relacin con algn fin predetermina- Prognatismo mediofacial: Proyeccin anterior de las estructu-
do (normalmente con el aumento de la eficacia biolgica). ras faciales localizadas en el plano sagital del crneo. Es
rganos vestigiales: rganos rudimentarios que pueden haber caracterstico de los Neandertales y da lugar, entre otras
estado desarrollados en el embrin o en un antecesor co- consecuencias a un cambio en la orientacin de la regin
mn. malar del maxilar.
Ortognesis: Conjunto de varias teoras evolutivas enunciadas Progresionismo, progresionista: Teoras evolutivas que desta-
a principios del siglo XX que proponan que la variacin can un progreso inmanente en la evolucin hacia un fin.
que gobierna el cambio evolutivo estaba dirigida hacia Puntuacionismo, puntuacionista: Teoras evolutivas que des-
una direccin determinada, que no era al azar.
tacan en contraposicin al gradualismo la discontinuidad
Parafiltico: Grupo de especies con un nico ancestro pero que
en la tasa de cambio fenotpico, con cambios importantes
no incluye a todos los descendientes de ese ancestro.
en cortos perodos de tiempo intercalados entre perodos
Parasitoides: Insectos que ponen sus huevos dentro de los hue-
vos, larvas o pupas de otras especies de insectos, matan- sin cambios.
do al hospedador cuando se desarrollan sus larvas dentro Quiasma: Cruce de los filamentos de cromtidas no hermanas
de ste. que se observa en la diplotene de la primera divisin
Parsimonia: Acuerdo cientfico por el que la explicacin ms meitica. Manifestacin citolgica del sobrecruzamiento
simple (la que implica el menor nmero de pasos o com- o intercambio de material gentico.
ponentes) de entre un nmero de explicaciones posibles, Quiridio: Miembro pentadctilo comn a todos los vertebrados
es aceptada preferentemente sobre otras. terrestres y que consta de una serie de segmentos articula-
Permutacin de presas: Tipo de depredacin frecuencia-de- dos: el estilopodio (hmero vs. fmur); el zeugopodio (ra-
pendencia negativa (vase seleccin aposttica), en don- dio y ulna vs. tibia y fbula) y el autopodio (mueca y
de los tipos de presas corresponden a especies distintas. mano vs tobillo y pie).
552 GLOSARIO
Radiacin adaptativa: Produccin de especies ecolgicamente Sinapomorfas: Presencia del mismo carcter apomrfico en
distintas a partir de un origen ancestral comn. diferentes taxones.
Radiolarios: Nombre que se le da al conjunto de tres clases de Singameone: Grupo de especies que hibridan con xito.
protozoos marinos planctnicos con seudpodos y capa- Sistemas de apareamiento: Cualquier estrategia comportamen-
razones de formas muy complejas (Superclase tal empleada para conseguir una o varias parejas con el
Actinopoda). fin ltimo de obtener descendencia viable.
Rectrices: Plumas de la cola de las aves. Sobrecruzamiento: Intercambio de material cromosmico en-
Reforzamiento: Proceso evolutivo de consolidacin del aisla- tre cromosomas homlogos, que constituye la base de la
miento reproductivo entre poblaciones, debido a la selec- recombinacin gentica.
cin natural a favor de un mayor aislamiento. Soma: La parte de un organismo no conducente a formacin de
Saltacionismo, saltacionista: Teoras evolutivas que destacan gametos.
la importancia de cambios fenotpicos importantes pro- Subdominancia: Desventaja selectiva del heterocigoto con res-
ducidos de forma casi instantnea. pecto a ambos homocigotos.
Seleccin aposttica: Seleccin producida por depredacin so- Superdominancia: Ventaja selectiva del heterocigoto con res-
bre distintos tipos (morfos de una misma especie) de pre- pecto a ambos homocigotos.
sas en donde se consumen en menor proporcin a su fre- Supergen: Segmento cromosmico protegido del entrecruza-
cuencia relativa las presas que son relativamente escasas. miento que contiene varios genes que afectan a un nico
Tambin se conoce con seleccin frecuencia-dependen- carcter o a un conjunto de caracteres interrelacionados.
cia negativa. Taxn: Un grupo de seres vivos caracterizado por la existencia
Seleccin direccional: Seleccin que provoca que el fenotipo de caracteres comunes y jerarquizado a travs de un siste-
de un carcter se desplace hacia uno de sus fenotipos ex- ma basado en la mayor o menor abundancia de stos.
tremos. Teleologa, teleolgico: Teoras cientficas que describen a los
Seleccin equilibradora: Tipo de seleccin que mantiene el fenmenos naturales basndose en los fines u objetivos
polimorfismo gentico a frecuencia estable, debido a la que aparentemente persiguen.
superioridad del heterocigoto frente a los homocigotos. Terpodos: Grupo de dinosaurios saurisquios.
Seleccin estabilizante: Seleccin que tiende a mantener la for- Tetrpodos: Vertebrados terrestres con cuatro extremidades que
ma de una poblacin constante. Los individuos con valo- presentan la categora taxonmica de Clase.
res medios de un carcter tendrn alta eficacia biolgica y Tipologa, tipolgico: Visin de los fenmenos naturales como
aquellos con valores extremos tendrn baja eficacia bio- pertenecientes a una clase o tipo sin tener en cuenta la
lgica. variacin dentro de las mismas.
Seleccin fenotpica: Seleccin que se produce al nivel indivi- Tokogenia: desarrollo genealgico de un grupo de individuos
dual. interconectados genticamente.
Seleccin intersexual: Seleccin originada de la variacin en- Trinquete de Muller: Teora que explica la irreversibilidad del
tre individuos del mismo sexo (normalmente los machos) proceso de acumulacin de mutaciones deletreas en au-
en trminos de competencia para atraer y estimular sencia de recombinacin.
sexualmente a miembros del otro sexo. Sinnimo: selec- Uniformitarismo, uniformitarista: Teoras cientficas que con-
cin epigmica. templan los procesos de la historia de la Tierra como de-
Seleccin intragenmica: Seleccin entre partes diferentes del bidos a las mismas causas operantes y observables en la
genoma. actualidad.
Seleccin intrasexual: Seleccin originada de la variacin en- Variacin polignica: La que muestra un carcter cuantitativo
tre individuos del mismo sexo(normalmente los machos)
variable que resulta de la interaccin de numerosos genes.
en trminos de competencia directa (ejemplo, luchas) por
Varianza gentica: Varianza fenotpica debida a la presencia de
acceder a las hembras.
distintos genotipos en la poblacin.
Seleccionismo, seleccionista: Teoras evolutivas que, en con-
Varianza gentica aditiva: Varianza gentica asociada al efec-
traposicin al mutacionismo, destacan la importancia de
los procesos de seleccin sobre los de orgen de variacin to medio de sustituir un alelo por otro.
fenotpica. Vestigial: Caractersticas de rganos o propiedades en proceso
Sensilio: rgano mecanorreceptor de forma habitualmente c- de desaparicin por procesos evolutivos.
nica, que se encuentra en la cutcula de muchos artrpo- Vigor hbrido: Tambin llamado heterosis, es la superioridad
dos. Detecta cambios en la posicin del cuerpo y modifi- que suelen mostrar los hbridos de cruces entre lneas con-
caciones debidas a presin sobre los tegumentos. sanguneas con respecto a uno o ms caracteres relacio-
Simpatra, simptrico: Coexistencia en el mismo territorio. nados con el crecimiento, la supervivencia y la fertilidad.
Simplesiomorfas: Presencia del mismo carcter plesiomrfico Vitelognesis: Formacin de la reserva de nutrientes necesarios
en diferentes taxones. para el desarrollo ontogentico.