Documentos de Académico
Documentos de Profesional
Documentos de Cultura
03 Ascaris Lumbricoides Una Revisión de Su Epidemiología y Su Relación Con Otras Infecciones
03 Ascaris Lumbricoides Una Revisión de Su Epidemiología y Su Relación Con Otras Infecciones
DOI: 10.1159/000151269
Palabras clave
Ascaris lumbricoides Epidemiologa, infeccin Escasez de agua
Transmisin cruzada Inmunologa Infecciones, concomitantes
Resumen
En esta revisin se realzan los progresos efectuados desde 2004 en
el conocimiento de la epidemiologa de la infeccin y las interacciones entre Ascaris lumbricoides y otras infecciones concomitantes. A medida que aumenta la escasez de agua se utilizan cada vez
ms aguas residuales no tratadas para regar cultivos, aumentando
de este modo el riesgo de transmisin. Se describen mtodos nuevos para detectar e inactivar los huevos de Ascaris en el agua, el
suelo y los alimentos. La asociacin entre la posesin de cerdos y
la infeccin por Ascaris en el humano puede indicar una transmisin cruzada, dado que la hibridizacin entre las ascrides porcinos y las ascrides humanos se produce ms frecuentemente de lo
que antes se crea. Los anlisis geoespaciales han pronosticado con
xito los niveles de infeccin, tanto a nivel regional (basndose en
ndices de vegetacin y en temperatura y humedad) como a nivel
intracomunitario (basndose en factores sociales y ambientales).
La interpretacin de las respuestas de anticuerpos y citocinas a Ascaris est empezando a aclararse a medida que los investigadores
identifican el papel del tipo de antgeno, la edad, la historia de Ascaris y otras infecciones. Se explora el considerable inters despertado por las interacciones entre Ascaris y otras infecciones (helmintos, paludismo, VIH, tuberculosis) y la alergia. Se discute el
impacto de la infeccin concomitante sobre el diseo de las estrategias de control, incluyendo los beneficios derivados de tratamientos de combinacin y las pruebas a favor de que los nemtodos intestinales deterioran la eficacia de las vacunas en la infancia.
Por ltimo se identifican mbitos recomendados para la investiCopyright 2008 Nestec Ltd., Vevey/S. Karger AG, Basel
gacin futura.
ANS033.indd 7
Introduccin
Marilyn E. Scott
Institute of Parasitology
McGill University (Macdonald Campus), 21111 Lakeshore Road
Ste-Anne-de-Bellevue, Que. H9X 3V9 (Canada)
Tel. +1 514 398 7966, Fax +1 514 398 7857, E-Mail marilyn.scott@mcgill.ca
07.10.2008 14:05:15
ANS033.indd 8
Ascaris (tanto por ciento infectado) era significativamente superior en mujeres gefagas al cabo de 3 y 6 meses del parto en
comparacin con las no consumidoras de tierra [14], lo que indica una reinfeccin ms rpida en las que ingeran tierra. Es
interesante destacar que la prevalencia aumentaba ms rpidamente en las mujeres que preferan la tierra de los montculos
de termitas, que se hallan normalmente alrededor de la vivienda, en comparacin con las que consuman otras tierras blandas que solan comprar y que, por lo tanto, estaban probablemente menos contaminadas con huevos de Ascaris [14]. La ingestin de la tierra de montculos de termitas ha sido tambin
notificada como factor de riesgo de Ascaris en nios de grado
3 de Sudfrica [12].
Evidencias de varios estudios sugieren que el riesgo de
transmisin debido a alimentos contaminados puede estar incrementndose a medida que las presiones para reducir al mnimo el uso de fertilizantes artificiales y conservar el agua fomenten indirectamente la reutilizacin de aguas residuales
como fertilizante orgnico y para el riego de cultivos de campo
y jardines de invernadero [15]. En Marruecos, la prevalencia de
Ascaris era significativamente mayor en nios que habitaban
en una zona periurbana en la que se utilizaban aguas residuales urbanas para el riego (13,3%), en comparacin con nios
cuyos niveles de vida eran similares pero en cuyo hbitat se
utilizaba agua de pozo para el riego (1,7%) [16]. Una encuesta
sobre verduras de mercados urbanos de Ghana revel huevos
de Ascaris en el 60% de las muestras de lechuga, el 55% de las
muestras de repollo y el 65% de las muestras de cebollino, con
nmeros medios de huevos de helmintos (incluyendo Ascaris,
Trichuris, uncinaria y Schistosoma) de 1,1; 0,4 y 2,7/g de peso
en fresco de lechuga, repollo y cebollinos, respectivamente
[17]. De este modo, a pesar de las recomendaciones en sentido
contrario, en situaciones de escasez de agua, en las que el empleo de aguas residuales no tratadas para el riego se contempla
como la nica alternativa para asegurar la continuacin de la
produccin alimentaria [17], puede preverse un incremento del
riesgo de transmisin de Ascaris a partir de fuentes alimentarias.
El conjunto de factores predictivos ambientales, sociales y
conductuales del aumento de la produccin de huevos de Ascaris no siempre es uniforme en todos los estudios, sino que se
describe frecuentemente hacinamiento [1820], educacin deficiente de las madres [18, 2022], defecacin abierta [20, 22],
suministro inadecuado de agua [1820], pobreza [18, 20, 22
25], estado nutricional carencial [24, 26, 27], uso de bioslidos
humanos para fertilizantes y riegos [16], geofagia [12], omisin
del lavado de las manos antes de comer [25], posesin de cerdos
o cra de ganado [20, 25, 28] y consumo de cerdo crudo y plantas acuticas crudas [25], en funcin de la poblacin que se est
considerando (nios preescolares, nios escolares, mujeres
emigrantes, vendedores ambulantes, comunidades enteras).
Como ejemplo, Traub y cols. [20] encuestaron familias en
plantaciones de t en India e identificaron seis factores pronsticos significativos de prevalencia de Ascaris: edad (nios), ha-
Scott
07.10.2008 14:05:20
Perfil de edades
El patrn epidemiolgico de la infeccin por Ascaris en una
comunidad est bien documentado y sigue un patrn similar
en todas las regiones donde es endmica. En gran parte, la pauta resulta de la ingestin continua de huevos, dando lugar a la
superposicin de gusanos existentes y nuevos gusanos entrantes y a la rpida reinfeccin consecutiva al tratamiento farmacolgico. De este modo, en regiones donde Ascaris es endmico, es probable que las personas sean infectadas por Ascaris
durante una gran parte de su vida.
Se han descrito infecciones en nios de slo cinco meses de
edad [32], y tanto la prevalencia como la intensidad aumentan
rpidamente con la edad. En lactantes de Zanzbar, la prevalencia de Ascaris se elev desde aproximadamente el 7% en
nios de 5 a 9 meses hasta alrededor del 20% en lactantes de 10
a 11 meses de edad [32]. La prevalencia y la intensidad alcanzan
normalmente su mximo en el grupo de edad entre 6 y 10 aos
[33].
Aunque la prevalencia suele mantenerse elevada incluso en
la poblacin adulta, la intensidad declina normalmente en esta
poblacin [33]. Se ha interpretado que esto es consecuencia de
ANS033.indd 9
07.10.2008 14:05:20
10
ANS033.indd 10
Inmunologa
Scott
07.10.2008 14:05:20
p = 0,0388*
r = 0,39
40
20
20
20
20
00,1
0,111,0
00,1
>1,0
a
40
p = 0,90
r = 0,03
40
40
40
20
20
20
20
40
40
00,2
>1,0
40
p = 0,80
r = 0,05
0,111,0
0,212,2
>2,2
p = 0,048*
r = 0,44
00,2
0,212,2
>2,2
Parece que como mnimo tres factores dan cuenta de la diferencia en los resultados entre los estudios: el tipo de antgeno,
el isotipo de la respuesta de anticuerpos y la edad [34, 59]. No
parece existir asociacin alguna entre la intensidad de la infeccin y las respuestas de IgE o IgG4 a antgenos naturales [34].
No obstante, la respuesta especfica de IgE a una forma recombinante de un alergeno de Ascaris (rABA-1A) se asocia a resistencia a Ascaris. Los ttulos de IgE a rABA-1A disminuyeron
frente al incremento de la intensidad de Ascaris en participantes de 12 a 36 aos de edad de Camern [34], tal como se ilustra
en la figura 1, y tambin se detectaron respuestas de IgE elevadas a glucolpidos de Ascaris en nios de Camern levemente
infectados, en comparacin con nios intensamente infectados
y controles europeos no infectados [59]. En cambio, los ttulos
de IgG4 a rABA-1A aumentaron frente al incremento de la intensidad de Ascaris en nios de 4 a 11 aos de edad (fig. 1) [34],
lo mismo que la respuesta de IgG4 a protenas en nios indonesios [59]. Tal vez sea de inters mximo la observacin de que
el cociente IgG4/IgE en respuesta a rABA-1A aumentaba con
los hpg de Ascaris [34], lo que indica que IgG4 puede o bien
bloquear la respuesta de IgE, que es necesaria para la resistencia
a Ascaris, o interferir con la conmutacin de clase de la produccin de IgG4 a la produccin de IgE. Turner y cols. [34] sugirieron que estas respuestas pueden ser moduladas por los procesos
de regulacin en los que participa IL-10.
En la misma poblacin, Jackson y cols. [57, 58] examinaron
las respuestas de citocinas antes y al cabo de 8 a 9 meses de la
desparasitacin. Utilizando un anlisis de componentes principales que les permita colapsar grandes cantidades de datos
dentro de unas pocas variables principales, pudieron demostrar que la propensin general a Ascaris o Trichuris se asociaba
negativamente a respuestas dominadas por Th2 (impulsadas
por IL-13) en nios de 4 a 13 aos de edad, tal como se ilustra
en la figura 2, pero no en el grupo de edad de 14 a 57 aos [57].
Demostraron tambin que la resistencia a la reinfeccin se asociaba positivamente a la respuesta dominada por Th2, impulsada fundamentalmente por IL-5 [57]. Cuando estos autores
analizaron los datos por separado para los dos parsitos [58],
se hizo evidente que los patrones de expresin de citocinas
eran especficas por especie. En el caso de Ascaris se detect
una asociacin negativa entre respuestas dominadas por Th2
(impulsadas por IL-13) y hpg antes del tratamiento, pero no
despus del mismo. En cambio, los hpg de Trichuris se asociaban negativamente a respuestas dominadas por Th2, slo despus del tratamiento, e implicaban tanto a IL-13 como a IL-5,
tal como se ilustra en la figura 3. Los estudios de WilliamsBlangero y cols. [4749] proporcionan evidencias claras de que
como mnimo alguna variabilidad de la reactividad inmunitaria posee un componente gentico (ver Agregacin intracomunitaria).
Es importante sealar que los nemtodos poseen tambin un
efecto supresor sobre la repuesta inmunitaria del hospedador. A.
suum libera potentes molculas inmunosupresoras que interfieren con la presentacin de antgenos de clulas dendrticas [60].
ANS033.indd 11
11
07.10.2008 14:05:20
A. lumbricoides
Antes del tratamiento
1,8
1,4
1,2
1,0
0,8
0,6
0,4
0,2
0
2
2
4
0
Propensin general (puntos pPC1)
1,6
2,0
3
1
1,8
T. trichiura
Despus del tratamiento
100
FEC+1
10.000
100
1,6
1,4
1,2
1,0
0,8
0,6
0,4
0,2
0
2
0
2
4
Propensin general (puntos pPC1)
12
ANS033.indd 12
Ascaris y alergia
Existe un conjunto considerable de datos recientes a favor
de que el entorno Th2 inducido por la infeccin por Ascaris es
beneficioso en la prevencin y/o el control de una serie de procesos atpicos y autoinmunes en los que una respuesta de Th1
agresiva es patgena [50]. Se cree que ste es el resultado o bien
de la regulacin cruzada entre los fenotipos de las respuestas
de Th1 y Th2 o de la influencia de citocinas reguladoras de T
[62] y puede depender del haplotipo STAT6 especfico implicado en la transmisin de seales inmunitarias Th2 [50]. Atopia se refiere a manifestaciones clnicas de hipersensibilidad
mediada por IgE, entre las que destacan la rinitis alrgica (fiebre del heno), el eccema, el asma y diversas alergias alimentarias, y se define operativamente como la presencia de una prueba cutnea positiva a extractos de alergenos inhalados o la presencia de IgE especfica de alergeno en el suero.
La interaccin entre Ascaris y las enfermedades atpicas
difiere en funcin de si se considera la infeccin actual o los
antecedentes de infeccin por Ascaris [63]. Tambin se dispone
de pruebas en el sentido de que la interaccin se modifica por
Scott
07.10.2008 14:05:21
Diagnstico
ANS033.indd 13
13
07.10.2008 14:05:21
Mientras que los estudios epidemiolgicos del pasado solan proporcionar datos slo sobre la prevalencia de la infeccin, ahora se est valorando crecientemente la importancia de
los datos sobre la intensidad de la infeccin. Los investigadores
han respondido proporcionando esta informacin ms uniformemente. No obstante, muchos informan de la intensidad con
arreglo a las categoras de la OMS, es decir, leve (!5.000 hpg),
moderada (5.000 a 50.000 hpg) o intensa (150.000 hpg) [6].
Basndose en la revisin de Hall y Holland [6], quienes demostraron la considerable variabilidad geogrfica de la produccin
de huevos por Ascaris hembras, no es evidente que esas categoras de la OMS sean apropiadas en todas las regiones, dado
que existe un riesgo de que cargas helmnticas elevadas puedan
ser representadas errneamente como infecciones de intensidad moderada o incluso infecciones de intensidad baja.
Inmunodiagnstico
Cuando la informacin sobre los antecedentes de exposicin a Ascaris es ms significativa que la presencia de una infeccin actual [63], la IgE especfica de Ascaris puede ser un
marcador til de exposicin previa y ms significativa que las
muestras de huevos en las heces en estudios relacionados con
el efecto de Ascaris sobre la inmunocompetencia [76] (ver Ascaris y VIH, ms adelante).
Huevos en las aguas residuales
El desarrollo de nuevas evaluaciones diagnsticas se ha
centrado en mtodos RCP en tiempo real de deteccin de huevos en el medio ambiente. Pecson y cols. [77] lograron un gran
xito utilizando RCP cuantitativa de una regin espaciadora
transcrita internamente de ADN ribosmico, que proporciona
resultados comparables a la microscopa tradicional en la evaluacin del xito del tratamiento trmico, UV y amonaco para
extraer huevos de Ascaris del lodo.
Estrategias de control
14
ANS033.indd 14
Antihelmnticos
Con mucho, el mtodo ms corriente para controlar los Ascaris es el tratamiento con frmacos antihelmnticos. Una dosis oral nica de albendazol reduce los hpg de Ascaris en ms
del 95% y su empleo es seguro en campaas de tratamiento
masivo [79]. Adems, tambin reduce los hpg de Trichuris y
uncinaria, aunque sin alcanzar la eficacia que en el caso de Ascaris [80, 81]. El inconveniente principal del tratamiento farmacolgico es la rpida reinfeccin, que exige repetir el tratamiento con el frmaco para obtener un beneficio duradero.
Los programas comunitarios de control se centran ms frecuentemente en el suministro a travs del sistema escolar, dado
que los nios en edad escolar tienden a presentar la mxima
intensidad de infeccin. El suministro a travs de las escuelas
es ms eficiente que la distribucin basada en la poblacin o en
las viviendas. En la Repblica de Corea [82], la deteccin sistemtica en el pas entero de todos los nios en edad escolar, seguida de tratamiento antihelmntico dos veces por ao de todos los nios infectados entre 1969 y 1995, redujo la prevalencia de Ascaris a nivel nacional del 55,4 al 0,02%. Esta notable
reduccin coincidi con la inversin en infraestructuras y un
incremento espectacular del producto nacional bruto per capita anual desde USD 210 en 1969 hasta USD 10.315 en 1997,
ambos factores habran contribuido tambin a reducir la transmisin de Ascaris.
Aunque los informes de resistencia farmacolgica a los antihelmnticos en humanos son infrecuentes, existen datos sobre la aparicin de resistencias. En Madagascar, el tratamiento
con levamisol cada dos meses, durante 16 meses, redujo satisfactoriamente la prevalencia y la intensidad de Ascaris durante los 8 primeros meses [83], si bien a continuacin aumentaron
tanto la prevalencia como la produccin de huevos a pesar de
la continuacin del tratamiento farmacolgico cada dos meses.
Aunque el coste de los programas de tratamiento masivo
puede reducirse utilizando frmacos genricos de fabricacin
local, es imprescindible el control de calidad. Una comparacin entre albendazol de GlaxoSmithKline y dos genricos
producidos en Nepal revel que, si bien los tres productos presentaban una eficacia idntica en la reduccin de los hpg de
Ascaris, las tasas de curacin fueron menores con uno de los
genricos [84]. La reduccin de la eficacia no slo obstaculizara la eficiencia del programa, sino que tambin podra fomentar la aparicin de resistencia farmacolgica.
Se han explorado otras medidas para ahorrar costos. En
Vietnam, el costo por nio del tratamiento basado en la escuela se redujo de USD 0,77 a 0,03 mejorando las eficiencias en la
distribucin y la formacin de los maestros, as como eliminando la encuesta basal y las actividades de monitorizacin
[71]. Aunque es comprensible que los pases tengan necesidad
de reducir el coste de estos programas, la parte de monitorizacin y evaluacin es esencial si se incorporan de forma
oportuna cambios en la frecuencia del tratamiento farmacolgico, en el frmaco preferido o en la necesidad de interven-
Scott
07.10.2008 14:05:21
ciones alternativas o adicionales. Sin un programa de monitorizacin, la eficacia deficiente de los genricos y la aparicin
de resistencia farmacolgica podran dejar de detectarse oportunamente.
Saneamiento, higiene y educacin sanitaria
Notablemente, el uso de una letrina no siempre reduce la
prevalencia o la intensidad de Ascaris. En plantaciones de t de
Sri Lanka, la elevada contaminacin fecal del entorno debido
a la defecacin indiscriminada puede superar cualquier beneficio derivado del uso de las letrinas [85]. Adems, las letrinas
eco-san, diseadas para producir un bioslido seguro para
aplicacin en agricultura, pueden constituir tambin una
fuente de contaminacin. En El Salvador, las familias que enterraban bioslidos procedentes de letrinas eco-san tenan una
probabilidad 8,3 veces mayor de infectarse por Ascaris que las
que utilizaban letrinas de hoyo, donde no se entraba en contacto con los bioslidos [28].
En familias de Uzbekistn, el fomento de comportamientos
higinicos (lavado de las manos, eliminacin segura de las deposiciones y hervor del agua potable), a travs de metodologas
de participacin, tuvo xito en la reduccin de las tasas de reinfeccin por parsitos intestinales (incluyendo Ascaris) en un
30% al cabo de un ao, en comparacin con nios tratados que
no se beneficiaron de la intervencin educacional [86]. El riesgo de infeccin por Ascaris, Trichuris y/o uncinaria, se elev
4,1 veces en escuelas de las islas del Pacfico que carecan de
suministro de agua, independientemente de la calidad de sta
[19], lo que recalca la importancia del acceso al agua en las escuelas. No obstante, es interesante destacar que aunque el lavado regular de las manos antes de las comidas redujo la prevalencia de Ascaris en 176 sujetos de edades comprendidas entre 2 y 50 aos, de plantaciones de t en Sri Lanka, la intensidad
de Ascaris no fue afectada por el origen del agua para beber o
baarse, el hervir el agua potable o el lavado de las manos antes
de comer y despus de defecar [85].
Infecciones concomitantes
Vacunas
No se dispone de vacunas contra Ascaris, y es probable que
transcurran muchos aos antes de que se desarrolle alguna.
No obstante, a la luz de la evidencia de que las respuestas de los
anticuerpos a una forma recombinante de un alergeno de Ascaris humano (rABA-1A) se asocian a una reduccin de hpg de
Ascaris (fig. 2, 3) [34] y los resultados prometedores consecutivos a la vacunacin experimental en las mucosas de cerdos
frente a A. suum, los cientficos siguen esperanzados [87].
ANS033.indd 15
15
07.10.2008 14:05:22
Tabla 1. Comparacin entre la frecuencia observada y pronosticada de infecciones helmnticas nicas y mltiples en 1.332 individuos
de Americaninhas, Minas Gerais, Brasil, en 2004, e ndice de probabilidad (ajustado por grupo de edad, sexo, presencia de otras infecciones y agrupamiento por vivienda) de que el primer parsito indicado est asociado al segundo
Especie presente
Porcentaje de poblacin
Ascaris solo
Uncinaria sola
Schistosoma mansoni solo
Ascaris con uncinaria
Ascaris con S. mansoni
Uncinaria con S. mansoni
Ascaris, uncinaria y S. mansoni
observado
previsto
6,1
11,4
4,6
19,9
3,8
17,9
19,0
7,8
20,6
8,0
16,7
6,5
17,1
13,8
Prob > p
3,1
41,6
13,4
4,6
9,9
0,3
13,0
0,080
<0,0001
<0,0001
0,03
0,001
0,610
0,0003
ndice ajustado de
probabilidad (IC 95%)
Prob > p
3,65 (2,714,91)
0,99 (0,751,29)
2,95 (2,193,98)
<0,001
0,917
<0,001
16
ANS033.indd 16
Ascaris y paludismo
Desde la dcada de los 70 se mantiene un debate referente a
la relacin entre la infeccin por Ascaris y el paludismo clnico.
Varios estudios recientes, aunque no todos [45, 100], aportan
datos a favor de que Ascaris aumenta el riesgo de paludismo
clnico [100103]. Nios ingresados en un hospital de Senegal
por paludismo clnico grave presentaban una prevalencia de
Ascaris significativamente superior a la de controles de la misma edad de la comunidad en general [102]. No obstante, en
Uganda sudoccidental, donde el paludismo es menos comn y
la prevalencia y la intensidad de Ascaris son tambin relativamente bajas, una encuesta realizada en toda una poblacin revel la ausencia de datos a favor de que la infeccin por Ascaris
(u otros nemtodos intestinales) influyera sobre la aparicin
de paludismo clnico [45]. Ms recientemente, en un ensayo
aleatorizado realizado en Madagascar se examin el efecto de
la administracin repetida de levamisol sobre la densidad de
Plasmodium falciparum [83]. El tratamiento con levamisol
cada dos meses redujo significativamente la infeccin por Ascaris, pero increment la densidad de P. falciparum en los frotes sanguneos practicados en nios de 5 ms aos. Los autores dejaron entrever que la presencia de Ascaris era beneficiosa en la represin de la parasitemia paldica. Aunque estos
estudios se caracterizaron por la gran variedad de factores diferentes, los datos permiten suponer la necesidad de realizar
investigaciones ulteriores sobre la interaccin entre Ascaris y
paludismo, sobre todo a medida que se pongan en prctica
campaas antihelmnticas a gran escala en numerosas regiones del mundo.
Ascaris y VIH
Las infecciones por Ascaris y otros helmintos estn a menudo presentes en individuos VIH seropositivos. Por ejemplo,
en Honduras, de 133 adultos VIH positivos, el 24% estaban
infectados por Ascaris [104]. En Zambia, de 297 adultos seropositivos, asintomticos, el 13,1% estaban infectados por Asca-
Scott
07.10.2008 14:05:22
Tabla 2. Impacto del tipo de letrina sobre la prevalencia de la infeccin parasitaria en 107 viviendas de El Salvador
Tipo de letrina
(nmero de viviendas)
Ascaris
lumbricoides1
Trichuris
trichiura2
Uncinaria2
Giardia
lamblia3
Entamoeba
histolytica4
127
79
141
15,5 (3,374,8)
0,7 (0,18,2)
0,9 (0,16,0)
7,1 (3,017,1)
0,7 (0,21,9)
0,6 (0,11,5)
0,5 (0,21,3)
0,4 (0,11,3)
1,4 (0,53,5)
0,4 (0,21,1)
0,3 (0,11,1)
0,5 (0,21,3)
0,5 (0,21,4)
1,4 (0,54,2)
0,8 (0,41,8)
ndice de probabilidad ajustado (IC 95%) indicando el riesgo de infeccin en relacin con los no usuarios de letrinas (25 viviendas).
Los ndices significativos de probabilidad se exponen en negritas. Adaptado de Corrales y cols. [28] con autorizacin.
1
Ajustado con respecto a la edad; antihelmntico en los tres meses precedentes; presencia de suelo sucio; posesin de cerdos.
2 Ajustado con respecto a la edad; antihelmntico en los tres meses precedentes; presencia de suelo sucio; tipo de fuente de agua.
3 Ajustado con respecto a la presencia de un suelo sucio; situacin socioeconmica; tipo de fuente de agua.
4
Ajustado con respecto a signos manifiestos de desnutricin y tipo de fuente de agua.
ANS033.indd 17
17
07.10.2008 14:05:22
18
ANS033.indd 18
Scott
07.10.2008 14:05:22
ANS033.indd 19
19
07.10.2008 14:05:23
Reflexiones conclusivas
Bibliografa
1 Crompton DWT: Ascaris and ascariasis. Adv
Parasitol 2001;48:285375.
2 Hotez PJ, Molyneux DH, Fenwick A, et al:
Incorporating a rapid-impact package for
neglected tropical diseases with programs
for HIV/AIDS, tuberculosis, and malaria.
PLoS Medicine 2006;3:e102.
3 OLorcain P, Holland CV: The public health
importance of Ascaris lumbricoides. Parasitology 2000; 121:S51S71.
4 Dickson R, Awasthi S, Williamson P, et al:
Effects of treatment for intestinal helminth
infection on growth and cognitive performance in children: systemic review of randomised trials. BMJ 2000; 320:16971701.
5 Ezeamama AE, Freidman JF, Acosta LP, et al:
Helminth infection and cognitive impairment among Filipino children. Am J Trop
Med Hyg 2005;72: 540548.
6 Hall A, Holland C: Geographical variation in
Ascaris lumbricoides fecundity and its implications for helminth control. Parasitol Today
2000;16:540544.
7 Quils F, Balandier J-Y, Capizzi-Banas S: In
situ characterisation of a microorganism
surface by Raman microspectroscopy: the
shell of Ascaris eggs. Anal Bioanal Chem
2006;386:249255.
8 Getachew S, Gebre-Michael T, Erko B, et al:
Non-biting cyclorrhaphan flies (Diptera) as
carriers of intestinal human parasites in
slum areas of Addis Ababa, Ethiopia. Acta
Trop 2007;103:186194.
9 Tatfeng YM, Usuanlele MU, Orukpe A, et al:
Mechanical transmission of pathogenic organisms: the role of cockroaches. J Vect
Borne Dis 2005;42:129134.
10 Uneke CJ, Ogbu O: Potential for parasite and
bacteria transmission by paper currency in
Nigeria. J Environ Health 2007;69:5460.
11 Wong MS, Bundy DAP, Golden MHN: The
rate of ingestion of Ascaris lumbricoides and
Trichuris trichiura eggs in soil and its relationship to infection in two childrens homes
20
ANS033.indd 20
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21 Naish S, McCarthy J, Williams GM: Prevalence, intensity and risk factors for soiltransmitted helminth infection in a south
Indian fishing village. Acta Trop 2004; 91:
177187.
22 Quihui L, Valencia ME, Crompton DWT, et
al: Role of the employment status and education of mothers in the prevalence of intestinal parasitic infections in Mexican rural schoolchildren. BMC Public Health 2006;
6:225.
23 Rinne S, Rodas EJ, Galer-Unti R, et al: Prevalence and risk factors for protozoan and
nematode infections among children in an
Ecuadorian highland community. Trans R
Soc Trop Med Hyg 2005;99:585592.
24 Carvalho-Costa FA, Gonalves AQ, Lassanci SL, et al: Giardia lamblia and other intestinal parasitic infections and their relationships with nutritional status in children in
Brazilian Amazon. Rev Inst Med Trop Sao
Paulo 2007;49:147153.
25 Steinmann P, Zhou X-N, Li Y-L, et al: Helminth infections and risk factor analysis
among residents in Eryuan county, Yunnan
province, China. Acta Trop 2007; 104:3851.
26 Quihui-Cota L, Valencia ME, Crompton DW,
et al: Prevalence and intensity of intestinal
parasitic infections in relation to nutritional
status in Mexican schoolchildren. Trans R
Soc Trop Med Hyg 2004;98:653659.
27 Payne LG, Koski KG, Ortega-Barria E, Scott
ME: Benefit of vitamin A supplementation
on Ascaris reinfection is less evident in stunted children. J Nutr 2007;137:14551459.
28 Corrales LF, Izurieta R, Moe CL: Association
between intestinal parasitic infections and
type of sanitation system in rural El Salvador. Trop Med Int Health 2006; 11: 1821
1831.
29 Olsen A, Permin A, Roepstorff A: Chicken
and pigs as transport hosts for Ascaris, Trichuris and Oesophagostomum eggs. Parasitology 2001;123:325330.
Scott
07.10.2008 14:05:23
ANS033.indd 21
46
47
48
49
50
51
52
53
54
55
56
57
58
59
60
61
62
63
64
65
66
67
68
69
70
71
72
73
74
21
07.10.2008 14:05:23
75
76
77
78
79
80
81
82
83
84
85
86
22
ANS033.indd 22
87
88
89
90
91
92
93
94
95
96
97
98
99
100
101
Tsuji N, Miyoshi T, Islam MK, et al: Recombinant Ascaris 16-kilodalton protein-induced protection against Ascaris suum larval migration after intranasal vaccination
in pigs. J Infect Dis 2004;190:18121820.
Mahvi AH, Kia EB: Helminth eggs in raw
and treated wastewater in the Islamic Republic of Iran. East Med Health J 2006; 12:
137143.
Aitken MD, Sobsey MD, Blauth KE, et al:
Inactivation of Ascaris suum and poliovirus in biosolids under thermophilic anaerobic digestion conditions. Environ Sci
Technol 2005;39:58045809.
Brownwell SA, Nelson KL: Inactivation of
single-celled Ascaris suum eggs by lowpressure UV radiation. Appl Environ Microbiol 2006;72: 21782184.
Capizzi-Banas S, Deloge M, Remy M,
Schwartzbrod J: Liming as an advanced
treatment for sludge sanitisation: helminth
eggs elimination Ascaris eggs as model.
Water Res 2004;38:32513258.
Bean CL, Hansen JJ, Margolin AB, et al:
Class B alkaline stabilization to achieve
pathogen inactivation. Int J Environ Res
Public Health 2007;4:5360.
Pecson BM, Barrios JA, Jinnez BE, Nelson
KL: The effects of temperature, pH, and
ammonia concentration on the inactivation of Ascaris eggs in sewage sludge. Water
Res 2007;41:28932902.
Collick AS, Inglis S, Wright P, et al: Inactivation of Ascaris suum in a biodrying compost
system. J Environ Qual 2007;36:15281533.
Rosypal AC, Bowman DD, Holliman D, et
al: Effects of high hydrostatic pressure on
embryonation of Ascaris suum eggs. Vet
Parasitol 2007;145:8689.
Elliott AM, Namujju PB, Mawa PA, et al,
Mother and Baby Study Team: A randomized controlled trial of the effects of albendazole in pregnancy on maternal responses
to mycobacterial antigens and infant responses to bacilli Calmette-Gurin (BCG)
immunisation. BMC Infect Dis 2005;5:115.
Astal Z: Epidemiological survey of the
prevalence of parasites among children in
Khan Younis governorate, Palestine. Parasitol Res 2004;94:449451.
Fleming FM, Brooker S, Geiger SM, et al:
Synergistic associations between hookworm and other helminth species in a rural
community in Brazil. Trop Med Int Health
2006;11:5664.
Frontera E, Alcaide M, Boes J, et al: Concurrent infection with Trichinella spiralis
and other helminths in pigs. Vet Parasitol
2007;146:5057.
Nacher M: Interactions between worm infection and malaria. Clin Rev Allergy Immunol 2004;26:8592.
Spiegel A, Tall A, Raphenon G, et al: Increased frequency of malaria attacks in
subjects co-infected by intestinal worms
and Plasmodium falciparum malaria. Trans
R Soc Trop Med Hyg 2003;97:198199.
Scott
07.10.2008 14:05:23