PROGRAMA

Nacional de Protección Fitosanitaria Forestal

Didier Mauricio Chavarriaga H. Editor

MINISTRO DE AGRICULTURA Y DESARRROLLO RURAL Dr. Juan Camilo Restrepo Salazar GERENTE GENERAL ICA Teresita del Carmen Beltrán Ospina

SUBGERENTE DE ANÁLISIS Y DIAGNÓSTICO Luz Marina Arango Rincón

GERENTE SECCIONAL ICA ANTIOQUIA Dionisia del Carmen Yusti Rivas

JEFE DE OFICINA ASESORA DE COMUNICACIONES Jorge Arturo Camacho

ISBN: 978-958-8214-77-1 DISEÑO CARÁTULA: ICA-Comunicaciones

DIAGRAMACIÓN E IMPRESION Divegraficas Ltda. www.divegraficas.com

EDICIÓN DE TEXTOS, TRADUCCIONES INGLÉS-ESPAÑOL, ESPAÑOL-INGLÉS Didier Mauricio Chavarriaga H. Código Libro ICA 02.06.02.10C

Tiraje 500 Impreso en Colombia 2011

Los textos de esta publicación son responsabilidad de sus autores y no representan los puntos de vista del Instituto Colombiano Agropecuario ICA. Todos los derechos reservados. Se autoriza la reproducción y difusión del material contenido en este producto informativo para fines educativos u otros fines no comerciales sin previa autorización escrita de los titulares de los derechos de autor, siempre que se especifique claramente la fuente.

Dedicatoria
A mi pequeña hija, Elizabeth Paulina con la esperanza de que germine en ella la semilla del amor por el campo y la naturaleza.

Oda a un salto (tilupo)
Como si fuese un chorro de nieve sobre mi cabeza, sentía el rocío profundo y percibía el anhelo infinito de la inmortalidad. A su lado las ceibas, grandes gigantes dormidos, parecían chamizas comparados con la gran caída de aquel chorro de nieve. Tres arco iris, formaban los cristales del agua al reflectar la luz de aquel manto. Parecía diseñado este salto para darle un descanso al espíritu imbuido por los ruidos de la ciudad. Se da uno cuenta que la mezquindad y la avaricia no tienen lugar aquí; la envidia se confunde con una gama impresionante de verdes que se entrecruzan y matizan con el agua cristalina. Agua cristalina que cae en fascículos como si alguien arrojara cántaros de agua desde lo infinito y se materializaran aquí. Privilegiado aquel que llega a estos lares, porque fácilmente estar y disfrutar de un sinnúmero de especies de diferentes hábitats, de enloquecidos susurros que emana la selva; de majestuosidades inconmensurables harían pensar que el paraíso se da en cuotas, esto es un adelanto. Que bueno sería mostrar este paisaje, salto, selva y toda esta bella Colombia a aquellos que no encuentran el porque de la vida, porque la vida empieza aquí mismo; a aquellos que el salario mínimo no les da ni para salir de sus casas; a aquellos que se sienten perseguidos porque ellos mismos quizás son los que persiguen. Miro tus ojos y en ellos veo cascadas más grandes que estas. No importa ser hombre o mujer. Lo que importa es tener sueños y fantasías infinitas que a su lado estas caídas inconmensurables, se convierten en simples y pequeños lagos delimitados por el pensamiento estrecho de aquellos mortales que no han liberado su alma al intangible tiempo y espacio al cual nos enmarcamos, el presente y como los epicúreos pensar que solo se disfruta en cuanto el cuerpo lo demande. Ubícate en las nubes... y sueña...y como en la canción de Lennon, imagínate que no hay fronteras, que no hay guerras, que no existen países pero sobre todo imagínate que no eres el único en soñar (Dimachi).

Contenido
Pag Presentación ...............................................................................................................7 Foreword .....................................................................................................................9 Pasado presente y futuro de la patología forestal en Colombia .............................11 Past, present and future of forest pathology in Colombia
Didier M. Chavarriaga H.

Daños abióticos en especies forestales como factores de riesgo en la generación .. de problemas sanitarios ...........................................................................................21 Abiotic injuries in forest species as risk factors in the generation of sanitary problems
Alberto Ramírez c.

Manejo sostenible de plagas en ecosistemas forestales ........................................37 Sustainable management of pests in forest ecosystems
Alejandro Madrigal Cardeño

El papel del control biológico en el manejo de insectos defoliadores de coníferas en Colombia .............................................................................................................47 The role of biological control in the management of defoliating insects of conifers in Colombia
Alex Enrique Bustillo Pardey

Movimiento de fitopatógenos ..................................................................................59 Movement of plant pathogens
Pablo Elías Buriticá C.

Problemas fitosanitarios relacionados con termitas en plantaciones forestales en Colombia, su importancia y manejo ........................................................................63 Phytosanitary problems related to the occurrence of termites on commercial forest plantations of Colombia, importance and management
Olga Patricia Pinzón

Diseases of Acacias in South-East Asia ................................................................ 69 Enfermedades de Acacias en el Sur-Este de Asia
Su-See Lee

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Root Disease: A major threat to Acacia mangium plantations in South-East ......... Asia ......................................................................................................................... 77 Enfermedades radiculares: La principal amenaza para plantaciones de Acacia mangium en el Sur-Este de Asia
Su-See Lee

Experiencias de control biológico y cultural de plagas forestales en Chile, con énfasis en Sirex noctilio ..........................................................................................89 Experiences of biological and cultural control of forest pests in Chile with emphasis on Sirex noctilio
Ángelo Francesco Sartori Ruilova

Approaches to predicting potential impacts of climate change on forest disease: An example with Armillaria root disease .............................................................101 Aproximaciones para predecir los impactos potenciales del cambio climático en enfermedades forestales: Un ejemplo con la enfermedad radicular Armillaria
Ned B. Klopfenstein, Mee Sook Kim, John W. Hanna, Bryce A. Richardson, John E. Lundquist

Chemical and physical responses of bark tissues to wounding and pathogen attack .....................................................................................................................119 Respuestas químicas y físicas de los tejidos corticales a heridas y ataque de patógenos
Steve Woodward

Long-term management for long-lived root pathogens of trees ........................129 Manejo a largo término para patógenos radicales de larga vida en árboles
Steve Woodward

Resistance to root pathogens in conifers .............................................................139 Resistencia a patógenos radicales en coníferas
Steve Woodward

Problemas fitosanitarios en teca (Tectona grandis L.f.) En América Central .....147 Phytosanitary problems in teak (Tectona grandis L.f.) in Central America
Marcela Arguedas

Nematofauna asociada a viveros y plantaciones forestales de importancia económica en algunos municipios de Colombia .................................................161 Nematofauna associated to nurseries and forest plantations of economical importante in some municipalities of Colombia
Rafael Navarro Alzate, Didier M. Chavarriaga H., Bertha Miryam Gaviria Gutiérrez

Principales plagas forestales en la región andino-patagónica de Argentina ....171 Main forest pests in the andean-patagonian region of Argentina
Paula Klasmer

Enfermedades de la palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq) ..........................183 Diseases of oil palm (Elaeis guineensis Jacq)
Benjamín Pineda L.

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Manejo sostenible y combate de la deforestación en plantaciones de pino en América Central- una alternativa para el triángulo destructivo de plagas forestales, incendios forestales y tala ...................................................................191 Sustainable management and combat of deforestation in pine plantations in Central America an alternative for the destructive triangle of forest pests, forest fire and logging
Karl H. Thunes, Lawrence R. Kirkendall, Vicente Espino

Presentación
olombia tiene alrededor de 13 millones de hectáreas de tierras aptas para la reforestación. Hoy apenas unas 350000 hectáreas están sembradas en bosques industriales. La meta del gobierno en cuatro años es reforestar un millón de hectáreas, que podrían generar alrededor de 80000 empleos. Para Colombia, la industria forestal puede convertirse en una de sus más interesantes alternativas económicas ya que el país posee la tierra y al ser ésta una industria generadora de empleo, puede constituirse en un importante renglón en el Producto Interno Bruto (PIB) nacional, y combinar la estrategia de extracción minera y petrolera, con una renovable. Países como Chile, Brasil, Argentina y más recientemente Uruguay, lo han entendido así: Por ejemplo, en Chile este sector representa cerca del 3.3% del PIB, con unas 2.4 millones de hectáreas sembradas. Brasil tiene unas cinco millones de hectáreas y Argentina 1.1 millones de hectáreas. Incluso Uruguay, cuya extensión territorial es quizás la sexta parte de Colombia, tiene más hectáreas reforestadas que nuestro país. Sin embargo para hacer realidad este potencial se requiere la alineación de varios factores. Por un lado, se trata de un negocio de largo plazo, que puede ir entre los 12 y los 20 años, lo que implica una transformación cultural para que inversionistas públicos y privados piensen en él como una opción. Por el otro, se debe fortalecer la institucionalidad del sector. Destrabar procesos de tierras en lo relacionado con la titularización, y asegurar recursos públicos de la mano de incentivos en el largo plazo. Así mismo las disciplinas de la protección sanitaria forestal deben desarrollarse alrededor de este tema para garantizar que todo ese esfuerzo no se vea amenazado por ataques de plagas exóticas o endémicas que puedan causar pérdidas económicas al sector.

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Teniendo en cuenta lo anterior, el Instituto Colombiano Agropecuario ICA y la Asociación Colombiana de Fitopatología ASCOLFI se han unido para realizar el Primer Curso Internacional de Protección Sanitaria Forestal, en el cual se presentan los resultados de investigaciones de varias entidades, universidades, centros de investigación del nivel nacional e internacional en el área de la protección sanitaria forestal, tendientes a dar herramientas de prevención, manejo y reducir los costos de producción debidos a problemas sanitarios forestales con el fin de hacer la actividad forestal más eficiente, rentable y sostenible. Mediante este curso se capacitó el personal del ICA del Programa de Protección Fitosanitaria Forestal y personal de sanidad forestal de corporaciones autónomas regionales (CARs), entidades públicas y de la empresa privada; lo que redunda en el montaje de programas de monitoreo y vigilancia fitosanitaria de los principales problemas sanitarios de las plantaciones en diferentes zonas del país. Así mismo, se adquirió conocimiento por parte de los asistentes sobre problemas exóticos que pueden llegar a Colombia y causar pérdidas económicas. En este curso participaron ponentes de alrededor de 15 países y con los cuales fue posible que los asistentes interactuaran para el montaje y establecimiento de estrategias de manejo e investigación en sanidad forestal en las diferentes empresas del sector. También, se dio la oportunidad para que estudiantes de universidades pudieran hacer contactos para asesoría y desarrollo de pasantías en los centros representados por los conferencistas invitados al curso. Los conferencistas participantes fueron los especialistas de cada área de la sanidad forestal en su país de origen, lo cual dio un alto nivel técnico científico al curso. Los resultados de investigación y ponencias de los expertos a nivel nacional e internacional dados durante el curso, son presentados en este documento. Este curso internacional contó con el apoyo financiero del Instituto Colombiano Agropecuario ICA, Gobernación de Antioquia, Federación Nacional de Cafeteros, Reforestadora Cacerí S.A, Cipreses de Colombia S.A, Reforestadora el Guásimo, El Semillero y Agrobiológicos SAFER. Además fue de mucho valor, la participación de la Universidad Nacional de Colombia Sede Medellín, University of Aberdeen Scotland UK, Instituto FRIM Malasia; USDA Forest Service, Rocky Mountain Research Station; Corporación Nacional Forestal Chile, Instituto Tecnológico de Costa Rica, INTA de Argentina, Norwegian Forest and Landscape Institute; Universidad Católica de Oriente Rionegro, Antioquia; University of Bergen Noruega y Universidad Distrital Francisco José de Caldas Bogotá.

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Foreword
olombia has about 13 millions of hectares of useful land for reforestation. At present, only around 350000 hectares are planted in industrial forest stands. The goal of the government in four years is reforest a million of hectares that could generate around 80000 jobs. For Colombia, the forest industry can become one of the most interesting economical alternatives due that the country has the land and being this a job generating industry it could constitute an important part of the national Gross Domestic Product (GDP), so, combining the mineral and oil extracting strategies with a renewable one. Countries like Chile, Brazil, Argentina and more recently Uruguay, thus, have understood it: For example, In Chile this sector represents nearly 3.3% of the GDP with around 2.4 millions of hectares planted. Brazil has , some five million of hectares and Argentina 1.1 millions of hectares. Even Uruguay, which its territorial area is maybe one sixth of Colombia, has more hectares reforested that our country. Nevertheless, to make true this potential, the alignment of several factors is required. On one hand, it is a long term business that could take between 12 and 20 years, which implies a cultural transformation in order that public and private investors think in it as an alternative. And on the other hand, the institutionalization of the sector must be strengthened. Untie land processes related with titles, and ensure public resources as incentives in the long term. Thus, the sanitary forest protection disciplines must be developed around this subject to ensure that all these efforts do not put at risk because of exotic or endemic pest attacks that can cause economical losses to the sector. Having into account the above, The Colombian Agricultural Institute ICA and the Colombian Association of Plant Pathology ASCOLFI have joined to carry out the First International Sanitary Forest Protection Course, in which

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the research results of several institutions, universities, research centers at the national and international level in sanitary forest protection area are presented, focusing to give the assistants, tools of prevention, management and to reduce the production costs due to forest sanitary problems with a goal of making the forest activity more efficient, profitable and sustainable. Through this course, the staff of ICA from the national forest sanitary program and personnel of forest protection from the regional autonomous Corporations (CARs), public companies and from the private sector were trained; it redounds to the setting up of monitoring and plant sanitary surveillance programs of the main sanitary problems of the forest stands in different regions of the country. Thus, the participants acquired knowledge about exotic problems that could reach Colombia and could cause economical losses. Talkers from about 15 countries took part in this course. These experts interacted with the participants in order to set up strategies of management and research on forest protection in the different companies of the sector. There was also, an opportunity for students from the different universities to make contacts with the researchers in order to get advice and plan training trips to the centers represented by them. The scientists invited were the specialists on each area of forest protection in their native countries, which gave a high standard level to the course. The research results and talks by the experts, at the national and international level, given during the course are presented in this document. This international course was financially supported by Instituto Colombiano Agropecuario ICA, Gobernación de Antioquia, Federación Nacional de Cafeteros, Reforestadora Cacerí S.A, Cipreses de Colombia S.A, Reforestadora el Guásimo, El Semillero y Agrobiológicos SAFER. Also it was very valuable the participation of the Universidad Nacional de Colombia, Campus Medellín; University of Aberdeen Scotland UK, Instituto FRIM Malasia; USDA Forest Service, Rocky Mountain Research Station; Corporación Nacional Forestal Chile, Instituto Tecnológico de Costa Rica, INTA de Argentina; Norwegian Forest and Landscape Institute; Universidad Católica de Oriente Rionegro, Antioquia; University of Bergen Norway and Universidad Distrital Francisco José de Caldas Bogotá.

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Pasado, presente y futuro de la patología forestal en Colombia
Past, present and future of forest pathology in Colombia
Didier M. Chavarriaga H1.

Resumen: La patología forestal es la rama de la fitopatología que estudia las enfermedades de los árboles (autóctonos, de cultivo u ornamentales), su prevención y control. Además desarrolla métodos de lucha y control frente a las enfermedades. De alguna manera la presencia de las enfermedades de las plantas en los cultivos y la evolución de la fitopatología han ido paralelas a la historia de la agricultura y al desarrollo del país. Unas veces adelante y otras atrás, pero siempre con una gran dependencia respecto a la investigación, el saber científico, la transferencia de tecnología y la comunidad de productores, para llegar a tener el bienestar social, como un ideal y objetivo final. Es así pues que la historia de la patología forestal en Colombia puede ser identificada con los diferentes acontecimientos del cambio institucional del sector, pasando por la creación del Instituto Nacional de los Recursos Naturales Renovables y del Ambiente INDERENA (1969), la creación de la Corporación Nacional de Investigación y Fomento Forestal – CONIF, los diferentes proyectos de Cooperación Técnica que han apoyado las actividades forestales e influido en los cambios institucionales, el desmonte del INDERENA (1995), la creación del Ministerio del Medio Ambiente con el respectivo trámite de la Ley 99 de 1993 y la estructuración del Sistema Na-

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1. I.A. Patólogo Forestal PhD. ICA; Coordinador Centro de Diagnóstico Vegetal ICA Antioquia. E-mail: didier.chavarriaga@ica.gov.co

cional Ambiental con la creación de las Corporaciones Autónomas Regionales y de Desarrollo Sostenible (CARs), hasta la aprobación del PNDF en el año 2000, la formulación y trámite de la Ley General Forestal – Ley 1021 de 2006 con su gran contenido de protección sanitaria forestal y su declaración de inexequibilidad (2008) y recientemente la expedición de la ley 1377 de enero de 2010 que reglamenta la actividad de reforestación comercial en Colombia. Estos son apenas una muestra de los eventos de la historia forestal colombiana, en muchos de los cuales, la patología forestal ha estado no sólo presente como testigo, sino como sujeto activo de la misma. Abstract: Forest pathology is the branch of the plant pathology that studies the diseases of the trees (native, forest stands and ornamentals), their prevention and control. Furthermore, it develops methods to fight against diseases. In such way, the presence of plant diseases on crops and the evolution of the plant pathology have been parallel to the history of agriculture and the development of the country. This relationships has been, sometimes ahead and sometimes behind, but always with a great dependence from research, from the scientific knowledge, from the technological transference and the community of producers in order to get the social welfare, as and ideal and final goal. In this way the history of the forest pathology in Colombia may be identified with the different events of the institutional change of the sector, going from the creations of the National Institute for the Natural Resources and the Environment-INDERENA (1969), the establishment of the National Corporation of Research and Forestry Foment –CONIF, the different technical cooperation projects that have supported the forestry activities and have influenced the institutional changes, the abolishment of INDERENA (1995), the creation of the Ministry of Environment with the relevant process of the law 99 of 1993 and the restructuration of the national environmental system with the creation of the Regional Autonomous Corporations of Sustainable Development (CARs), up to the approval of the PNDF (National Plan of Forestry Development) in the year 2000, the formulation and proceeding of the general forestry law- Law 1021 of 2006 with its high content of forestry protection and sanitation and its later declaration of nullity (2008); and more recently the creation of the law 1377 of 2010 that rules the commercial forestry activity in Colombia. These are only samples of the events of the Colombian forestry history, in many of them; forest pathology has been not only as a witness, but as an active subject itself.

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Reseña histórica
Fitopatología es la rama de la agronomía que estudia las enfermedades de las plantas (viene del griego Phyton: vegetal, planta; Pathos: enfermedad y Logos: tratado). Patología Forestal es la rama de la fitopatología que estudia las enfermedades de los árboles (autóctonos, de cultivo u ornamentales), su prevención y control. Además desarrolla métodos de lucha y control frente a las enfermedades. Robert Hartig (1839-1901) llamado el padre de la patología forestal, fue el primero que relacionó la presencia de hifas con la pudrición de la madera, de los conos o de los frutos de árboles y realizó las primeras investigaciones en patología forestal (Tainter y Baker, 1996). Desde los comienzos de las actividades de la agricultura, los efectos, observaciones y estudios de las enfermedades de las plantas, han sido pilar fundamental para la evolución de los cultivos, de las regiones agrícolas y la sociedad. El desarrollo académico de la fitopatología, también ha sido el crisol para el avance científico en las ciencias biológicas y agronómicas del país, el cual ha estado entre los más acelerados y prolíficos, en el mundo de las ciencias (Buriticá, 1999). De alguna manera la presencia de las enfermedades de las plantas en los cultivos y la evolución de la fitopatología han ido paralelas a la historia de la agricultura y al desarrollo del país. Unas veces adelante y otras atrás, pero siempre con una gran dependencia respecto a la investigación, el saber científico, la transferencia de tecnología y la comunidad de productores, para llegar a tener el bienestar social, como un ideal y objetivo final. El efecto producido por las enfermedades y su control, ha repercutido intensamente en la economía, en la ecología, en la ciencia, en los sistemas y distribución de los cultivos y en general en todas las actividades del diario vivir de las personas (Buriticá, 1999). En la etapa precolombina, con el fin de disminuir el efecto detrimental producido por las enfermedades y otras plagas, menciona Buriticá (1999), que las siembras se hacían en épocas definidas del año en regiones seleccionadas, y el sistema predominante fue el de los cultivos múltiples incluyendo árboles y arbustos en dichos arreglos. En 1822, W.H. Hooker, Botánico inglés, estudio y clasificó varios hongos colectados en Colombia, remitidos por A. Von Humboldt y A. Bonpland. El interés que estos hongos produjeron en los colectores fue el asocio con árboles de valor económico, bien porque producían enfermedad o porque presentaban algún tipo de relación simbiótica con los huéspedes de donde fueron colectados (Chardon & Toro, 1930; Buriticá, 1999).

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Es así pues que la historia de la patología forestal en Colombia puede ser identificada con los diferentes eventos del cambio institucional del sector, pasando por la creación del Instituto Nacional de los Recursos Naturales Renovables y del Ambiente INDERENA (1969), la creación de la Corporación Nacional de Investigación y Fomento Forestal – CONIF, los diferentes proyectos de Cooperación Técnica que han apoyado las actividades forestales e influido en los cambios institucionales, el desmonte del INDERENA (1995), la creación del Ministerio del Medio Ambiente con el respectivo tramite de la Ley 99 de 1993 y la estructuración del Sistema Nacional Ambiental con la creación de las Corporaciones Autónomas Regionales y de Desarrollo Sostenible, hasta la aprobación del PNDF en el año 2000, la formulación y trámite de la Ley General Forestal – Ley 1021 de 2006 con su gran contenido de protección sanitaria forestal y su declaración de inexequibilidad (2008) y recientemente la expedición de la ley 1377 de enero de 2010 que reglamenta la actividad de reforestación comercial en Colombia. Estos son apenas una muestra de los eventos de la historia forestal colombiana, en muchos de los cuales, la patología forestal ha estado no sólo presente como testigo, sino como sujeto activo de la misma. Colombia, en épocas anteriores país rico en bosques naturales, pero con un régimen de explotación no dirigida, superior a las 500000 ha/año, sólo inició un temeroso y pequeño programa de reforestación alrededor de 1960, manejado directamente por inversionistas particulares (Ramírez, 2003). Con el desarrollo del área reforestada, se fue detectando la presencia de insectos plagas, enfermedades y disturbios de origen nutricional, que a pesar de no ser absolutamente limitantes (especialmente en el caso de insectos defoliadores), sí causaron alarma y el temor de los inversionistas. Ante estos eventos, en 1975 se creo el proyecto 74/005 Colombia-INDERENA-FAO, Por el cual se establece el laboratorio de Piedras blancas bajo la dirección técnica del doctor Henrich Schmutzenhofer de Austria (hasta 1982). Mediante este proyecto se dieron los recursos para la formación y capacitación de personal en patología y entomología forestal, la dotación del laboratorio y el apoyo logístico a esta área de la investigación (Ramírez comunicación personal). El laboratorio inicio operaciones en 1978 y a pesar de múltiples dificultades de orden administrativo, se realizaron algunos avances en el conocimiento de problemas fitosanitarios forestales en Colombia. El avance de la patología forestal en Colombia ha estado enmarcado dentro del incipiente desarrollo de la reforestación, aunque agravado dicho avance por serias limitaciones no sólo en el número de investigadores en esta disciplina, sino porque se carece a nivel de la mayoría de instituciones del nivel universitario y tecnológico de la cátedra de patología forestal, y aún de alguna más general (protección sanitaria forestal), que incluya también conocimientos básicos de entomología y nutrición forestal (Ramírez, 2003).

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Las investigaciones sobre la materia se han limitado a la identificación de agentes asociados a enfermedades y su posible método de control o manejo, pero rara vez se ha profundizado en el análisis de los factores que incitaron

la presencia del problema, ni en un seguimiento adecuado de los métodos de control propuestos. Esto ha obedecido sustancialmente a la carencia de financiación para cubrir las observaciones en campo. Para finalizar la reseña histórica sería injusto no mencionar los valiosos aportes realizados por el doctor J.J Castaño durante su permanencia en la dirección del laboratorio de Piedras Blancas y en su obra “ trayectoria de la fitopatología en Colombia” Medellín, 1978 (Castaño, 1978).

Estado actual
Colombia tiene un área aproximada a 350.000 ha de plantaciones forestales comerciales (Minagricultura, 2010). El manejo precario de procedencias de semillas y calidad de las mismas, la no escogencia del sitio apto de siembra, además de un bajo nivel de manejo de viveros, ha facilitado que muchos problemas sanitarios a pesar de haber sido reportados en el país y que anteriormente no causaban un daño a nivel económico, se estén presentando con alta incidencia y severidad en muchas áreas forestales del país en diferentes especies maderables de valor comercial. Además factores de microclimas o posiblemente de cambio climático estén influenciando la virulencia de los patógenos o la susceptibilidad de los hospederos. Como Ejemplos se pueden citar: 1. Diplodia pinea que ha sido reportado en Colombia en plantaciones de pino, sobre todo de Pinus patula (Ivory, 1987) (Figura1). Este es un patógeno endógeno, saprófito y oportunista cuyos ataques a plantaciones comerciales de pino están directamente relacionados con condiciones de estrés de los árboles (por debajo de 2000 m.s.n.m), su manejo se basa en el conocimiento preciso de la relación patógeno–ambiente-hospedero, estableciendo así, estrategias de manejo basadas en escogencia del sitio de siembra al momento de establecer la plantación en el piso altitudinal en el cual el patógeno no es agresivo, sin embargo recientemente se han presentado nuevos reportes de la enfermedad en departamentos como Caldas, Antioquia y Risaralda, en zonas con altitudes mayores que las que anteriormente se manejaban como estrategia de prevención de la enfermedad, (observaciones programa de protección forestal ICA 2007-2009). 2. Añublo de las acículas por Dothistroma (Figura 2), cuyo agente asociado es el hongo Dothistroma septospora, cuyo estado perfecto se conoce como Mycosphaerella pini, responsable de la enfermedad conocida como banda roja o mancha roja de los pinos, se trata de una enfermedad ampliamente distribuida por todo el mundo que afecta a las acículas de mas de 60 coníferas, los síntomas iniciales de la enfermedad consisten en manchas cloróticas que posteriormente cambian a un color rojizo, contrastando con el color verde del resto de las acículas. La presencia de este patógeno fue reportada en 1987 en Cundinamarca Colombia por Michael Ivory en Pinus radiata y recientemente ha sido detectada en plantaciones de otras especies de pinos, como P. oocarpa, P. maximinoi, Pinus tecunumanii en los departamentos de Antioquia, Valle, Caldas, Quindío y Risaralda (Ramírez, 2008; Programa de protección sanitaria forestal ICA 2008-2009).

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Daños causados por Diplodia pinea en Pinus radiata en Chile. Fotos Didier Chavarriaga

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Figura 1.

Figura 2.

Figure 1. Damage caused by Diplodia pinea on Pinus radiata
in Chile. Photos Didier Chavarriaga

a) Daños causados por Dothistroma c.f septospora en Pinus oocarpa en Gómez Plata, Antioquia Colombia; b) Síntoma típico en bandas en acículas; c) nótese cuerpos erupentes, productores de esporas fuertemente agregados («acérvulos»), abriéndose a través de la superficie de las acículas con enrojecimiento; d) conidias cilíndricas a filiformes, multiseptadas, hialinas típicas del hongo (microscopia de luz 40x). Fotos Didier Chavarriaga

on Pinus oocarpa in Gómez Plata town, Antioquia Colombia; b) Typical symptom in bands on pine needles; c) note aggregated, strongly erumpent spore-producing bodies (“acervuli”) breaking through needle surface with needle reddening; d) typical conidia long-cylindrical to filiform, conidia several-celled, hyaline (light microscopy 40x). Photos Didier Chavarriaga

Figure 2. a) Damage caused by Dothistroma c.f septospora

Perspectivas a futuro
La creciente área forestal del país en las condiciones antes descritas, se constituye en un riesgo alto de aparición de disturbios de tipo fitosanitario en el corto y mediano plazo. Solamente muy pocas empresas del sector en las cuales se visualiza un propósito científico y técnico en el área de la sanidad forestal, se proyectan como de interés para la no pérdida a nivel económico en sus plantaciones a causa de problemas fitosanitarios, sin embargo con un alto riesgo de ser afectadas por los focos de infección de aquellas plantaciones aledañas de dueños particulares que presenten alto riesgo de problemas fitosanitarios y que no posean un adecuado plan de manejo fitosanitario. Para la patología forestal como tal los retos de diagnosticar, precisar y proponer nuevas alternativas de manejo para los problemas fitosanitarios presentes y futuros son enormes. De esta manera se constituye en un filón completo de oportunidades de investigación y aprendizaje, además de la responsabilidad de formación de personal idóneo y la creación de escuelas que aborden todas las áreas del conocimiento que de aquí se deriven.

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Algunos problemas fitosanitarios a considerar
La roya del eucalipto Puccinia psidii Winter
La roya del Eucalyptus, causada por Puccinia psidii Winter, es actualmente una de las enfermedades más importantes del eucalipto en sur América. P. psidii es un patógeno que infecta varias especies de mirtáceas (Coutinho et al., 1998; Alfenas et al., 2004). Esta enfermedad ha sido un factor limitante para el establecimiento y desarrollo de bosques y plantaciones de especies susceptibles de eucaliptos y clones en Brasil, Paraguay, Uruguay, y Argentina. Además esta roya se puede constituir en un alto riesgo si es introducida en otros países, como Australia, donde las especies de Myrtaceae predominan en la flora nativa, y en sur África en donde extensas plantaciones industriales de eucaliptos han sido establecidas (Tommerup et al., 2003 y Glen et al., 2007). Una evidencia indirecta relacionada con la edad de las relaciones hospedantes - Uredinales, ha sido evidenciado por la importación de árboles del género Eucalyptus al Neotrópico. Esta Myrtaceae evolucionó por fuera del centro de origen del hongo Puccinia psidii Winter, roya característica de la mirtáceas en el Neotrópico (Figura 3). Al ser traído el hospedante al nuevo mundo se encontró que este era infectado por la roya, lo cual evidencia que la roya identificó los genes que había atacado en otrora tiempo en un ancestro común a las mirtáceas neotropicales y de Australasia antes de la deriva continental y del aislamiento y evolución del género Eucalyptus (Buriticá, 2006). Esta roya ha sido reportada en algunas mirtáceas en Colombia pero por fortuna aún no afecta especies de Eucalyptus.

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Figura 3. a, b y c) Daño en follaje de Syzygium jambos (L.) Alst. Pomarrosa por Puccina psidii Winter; d) Uresdoporas de P psidii Winter . (microscopia de luz 40x) Fotos Didier Chavarriaga.
Figure 3. a, b y c) Damage on leaves of Syzygium jambos (L.) Alst. rose
apple or pomarrose by Puccinia psidii Winter; d) Uredospores of P psidii . Winter (light microscopy 40x) Photos Didier Chavarriaga.

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Problemas relacionados con Phytophthora spp.
El género de oomyceto Phytophthora comprende más de 70 especies diferentes de patógenos de plantas. Muchas responsables de algunas de las más devastadoras enfermedades de plantas. Aproximadamente 15 especies son reconocidas como de riesgo para el bosque y ecosistemas naturales. Algunas especies se reconocen como viejas especies y otras nuevas han sido descritas en los últimos 10 años (Cooke et al., 2007). Viejas y nuevas especies son frecuentemente encontradas en “Clusters” en el mismo sitio y algunas veces aún en el mismo árbol (Vettraino et al., 2002, 2005). Entre las más frecuentes y dañinas de las viejas especies está P. cinnamomi (Figura 4 y 5) que causa “Jarrah dieback” en Australia, en la cual árboles dominantes de importancia económica Eucalyptus marginata, también como otras plantas del bosque bajo, tales como Banksia, son dañadas o destruidas (Jurskis, 2005).

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Figura 4. Estructuras típicas de Phytophthora cinnamomi.
a) Crecimiento micelial petaloide en PDA 5 días después de sub-cultivo; b) Micelio coraloide no septado y patrón de crecimiento; c) Esporangios teñidos con azul de metileno; d) Racimos de clamydosporas (contraste de fases). Fotos Didier Chavarriaga.

Figure 5. Imágenes de MEB mostrando estructuras típicas

de Phytophthora cinnamomi. a) Patrón de crecimiento micelial coraloide; b) Engrosamiento hifal con vesícula sésil / protuberancia lateral (flechada); c) Cluster de clamydosporas tipo racimo de uvas; d) Crecimiento de clamydosporas en forma de cadena. Fotos Didier Chavarriaga.

Figure 4. Typical structures of Phytophthora cinnamomi. a)

Petaloid mycelial growth on PDA 5 days after sub-culture; b) nonseptate coralloid mycelium and pattern of growth; c) sporangia stained with metylene blue; d) Clusters of chlamydospores (Phase contrast). Photos Didier Chavarriaga.

Figure 5. SEM images showing typical structures of Phytophthora cinnamomi. a) Coralloid growth pattern of mycelium; b) hyphal swellings with sessile vesicle/lateral protuberance (arrowed); c) grape-like cluster of chlamydospores; d) chain-like growth of chlamydospores. Photos Didier Chavarriaga.

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Ejemplos de las nuevas especies que posee un riesgo considerable para el bosque y ecosistemas naturales son P. ramorum, P. kernoviae, P. alni y P. quercina. Phytophthora ramorum ha destruido extensas áreas de bosque de roble nativo de California, matando robles y otros árboles de un rango de géneros (Rizzo et al., 2005). P. ramorum infecta un amplio rango de hospederos y causa diferentes síntomas, incluyendo canceres, manchas de hojas, añublo o tizones y muerte descendente (Garbelotto y Rizzo, 2005). Dentro de los daños más frecuentes que pueden asociarse a especies de Phytophthora en especies forestales se cuentan: • • Pérdidas de hábitats de vida silvestre, fuentes alimenticias y áreas de recreación Altas pérdidas en la producción de madera y de horticultura; acelerado daño por erosión y sedimentación; riesgo de pérdida de especies de plantas; alto costo de remoción de árboles muertos; alto costo de monitoreos, erradicación y confinamiento (Sansford et al., 2004). Hay también un riesgo potencial de desarrollo de un híbrido más agresivo por recombinación sexual entre cepas A1 y A2 cuando se combinen en una misma área.

Recientemente se ha evidenciado en algunos sitios de Colombia un daño en árboles de aguacate (Persea americana Mill) en donde se ha encontrado asociado P. cinnamomi. Sin embargo este oomyceto no se ha constatado haciendo daño en especies forestales en el país aún. Además de estos hay muchos otros problemas fitosanitarios que aún no están en Colombia pero que pueden llegar y causar pérdidas económicas considerables, no solo en cultivos agrícolas sino también en especies forestales.

Referencias
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Daños abióticos en especies forestales como factores de riesgo en la generación de problemas sanitarios
Abiotic injuries in forest species as risk factors in the generation of sanitary problems
Alberto Ramírez C.1

Resumen: se pretende presentar los aspectos más sobresalientes de los principales daños abióticos en especies forestales tropicales, utilizadas en programas de reforestación. Aunque este texto ha sido diseñado fundamentalmente para ingenieros forestales, se ha utilizado una técnica descriptiva de casos muy sencilla, lo cual facilita su comprensión a personas que no tengan aquella disciplina, pero que dispongan de los conocimientos básicos no sólo de la especie motivo del problema sino también que tengan la capacidad de observación, seguimiento y análisis del problema planteado, que por lo menos permita conducir a un diagnóstico presuntivo del mismo. Summary: this work attempts to summarize the highlights of the major abiotic damages in tropical forest species, used in reforestation programs.

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1. Ingeniero Forestal – Msc Patología, consultor particular, e-mail: patologiaforestal@gmail.com

Although this text has been designed mostly for foresters, It has been used a simple descriptive technique of cases, which facilitates its understanding to people who do not have that discipline, but have the basic knowledge not only of the species causing the problem, but also the observational capacity, monitoring capability, and the analysis of the problem, that at least focus the attention to get a presumptive diagnosis of the problem.

Conceptos Básicos
1. Daños bióticos y abióticos
Al igual que todas las especies vegetales, las especies forestales están sometidas a diferentes tipos de daños, que se pueden dividir en dos grandes grupos: Daños bióticos: aquellos causados por virus, o por organismos vivos como algas, bacterias, hongos, nematodos, fitoplasmas, plantas parásitas superiores, insectos, ácaros, aves y mamíferos. Daños abióticos: aquellos causados por factores físicos o químicos, p.e. temperatura, humedad, pH, desórdenes nutricionales, fitotoxicidad, alelopatía, viento, granizo, descargas eléctricas, desórdenes genéticos, etc. 1.1 Principales daños abióticos Hace referencia a algunos factores de tipo químico, físico o climático, que de una u otra forma pueden causar daños a especies forestales, o propiciar la acción de organismos patógenos o parásitos. En aspectos de protección forestal es de suma importancia considerar este tipo de factores abióticos y los daños que pueden desencadenar directa o indirectamente. 1.1.1 Temperatura Toda especie vegetal dispone de un rango óptimo de temperatura, dentro del cual se desarrolla eficientemente desde el punto de vista fisiológico. Temperaturas excesivamente altas pueden originar serios disturbios en las plantas. Bajo esta condición se pueden inactivar algunos sistemas enzimáticos o acelerar otros, desencadenando reacciones bioquímicas anormales y posible muerte de células. También pueden causar la desnaturalización de proteínas y una desintegración de membranas citoplasmáticas. Altas temperaturas también pueden causar escaldaduras y reventamientos de corteza en el fuste de ejemplares juveniles en campo, dejando al descubierto la corteza interna y eventualmente el cambium vascular, los cuales pueden ser colonizados por organismos parásitos (Ferreira, 1989). Algunas especies latifoliadas pueden presentar defoliación o aún muerte descendente, ante el evento de altas temperaturas durante periodos prolongados (Ferreira, 1989; Jauch, 1976).

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1.1.2 Agua/Humedad El exceso de agua en el suelo disminuye o impide una adecuada aireación (oxigenación) radicular. Pero el origen de los posibles daños puede ser más complejo. Con el exceso de agua, o la inundación, se puede alterar la flora microbiana del suelo, promocionando la presencia de microorganismos anaeróbicos, que pueden a su vez dar origen a sustancias tóxicas como nitritos. Con el decaimiento inicial así inducido, se puede presentar el concurso de agentes parásitos y patógenos, acelerando el daño (Walker, 1965). Excesos de agua también están implicados en disturbios nutricionales, no sólo por lixiviación, sino por pérdida de aptitud para la toma de algunos nutrientes, cambios en el pH, y concentración de sales (Zöttl & Tschinkel, 1971). Es muy importante considerar que la alta saturación del suelo, por exceso de agua, debido a un drenaje lento o impedido, hace que las raíces se desarrollen como hipóxicas (con niveles de oxígeno muy reducidos). Debido a la hipoxia, y eventualmente a niveles extremadamente bajos de O2, o anoxia, se desarrolla en el ejemplar afectado un tipo de tejido denominado aerénquima, el cual presenta espacios aéreos grandes, para una difusión más rápida de O2 de la parte aérea hacia la raíz, para ayudar a la respiración de las raíces hipóxicas, pero la causa real para que se forme este tipo de tejido es el etileno: hace que las células se expandan en lugar de elongarse, y por otra parte, sinteticen celulasa, enzima que hidroliza la celulosa, y en gran medida es responsable de la degradación de paredes celulares. El etileno también induce un mayor grosor basal del fuste, de forma irregular (esto podría explicar el déficit de convexidad tan pronunciado en algunas especies, confundible con una deformación anatómica de origen genético). Muchas especies forestales presentan un comportamiento indeseable, incluido su secamiento y muerte ineludible, cuando se plantan en suelos con muy mal drenaje o encharcables (suelos anóxicos). Igualmente, los disturbios hídricos derivados de exceso de agua en el suelo, afectan los niveles adecuados de transpiración, reduciéndolos. Niveles bajos de transpiración limitan severamente la movilidad de Calcio y Boro en los tejidos. Por otra parte, en las células de tejidos deteriorados, tanto en la albura como en el duramen, se almacena almidón, que luego de ser hidrolizado se convierte en sacarosa. Pocos granos de almidón producen grandes cantidades de sacarosa, la cual se concentra en la zona de cambium, llegando a ser un atractivo especial para multitud de parásitos, en especial insectos perforadores o barrenadores de la madera (Salisbury & Ross, 1994; Weisz & Fuller, 1974). Humedades muy bajas en el suelo, como se presentan en las sequías, no sólo acarrean un proceso de deshidratación (denominado déficit hídrico), sino un inadecuado suministro de nutrientes, con la manifestación de síntomas característicos (generalmente la deficiencia de potasio es la primera en presentarse). En casos críticos pueden presentarse daños tales como: Necrosis foliares, secamiento total de yemas, reventamientos de corteza, secamientos radiculares, y finalmente la muerte del árbol. Con la presencia de lluvias, o una adecuada humedad del suelo por riego (sólo cuando ello es posible

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económicamente), algunos de estos daños son superados (Ferreira, 1989; Hansen & Israelsen, 1975). 1.1.3 Luz La luz juega un papel muy importante en la fisiología de las plantas, variando de acuerdo a sus requerimientos. Para tal efecto se les divide en heliófitas o de cielo abierto, para aquellas especies que requieren buena luminosidad, y umbrófilas o esciófitas, o de sombra, para aquellas que requieren baja luminosidad. Muchas especies son tolerantes a ambas condiciones, pero en general, la mayoría de especies vegetales disponen de un rango lumínico adecuado, por lo menos para algunas de sus etapas de crecimiento. Las radiaciones luminosas tienen tres propiedades que pueden incidir en la presencia de disturbios fisiológicos. Ellas son: • • • Iluminación de intensidad reducida Calidad de la iluminación Variaciones fotoperiódicas

La iluminación de intensidad reducida hace referencia a factores que impiden una buena intensidad lumínica, p.e. tiempo nuboso, aglomeración de plántulas en eras de vivero, cubrimiento inadecuado de invernaderos, árboles de menor tamaño, o suprimidos, en plantación, etc. Bajo estas condiciones se estimula el desarrollo de tejidos suculentos, formación de entrenudos más largos, retraso en la formación de clorofila, presentándose un color anormal, formación de tejidos parenquimatosos en perjuicio de la suberificación y lignificación, trayendo como consecuencia una reducción de las membranas celulósicas, lo cual conlleva una fragilidad estructural física y una debilitación de la resistencia normal al ataque de agentes parásitos. La etiolación es una situación patológica resultante del mantenimiento prolongado de las plantas bajo condición de oscuridad o bajo luz muy velada. Por el contrario, una larga exposición a luz demasiado brillante puede detener el desarrollo de ciertas especies anormalmente, producir albinismo, y puede también conducirlas a la muerte. Cuando la intensidad de la luz es pobre, la relación Carbono/Nitrógeno se altera, a favor de un aumento de Nitrógeno. La mayor susceptibilidad al ataque de hongos, y muchas veces de artrópodos, podría ser causada por la más alta proporción de Nitrógeno que se forma en las plantas expuestas a menor luminosidad. La escasez de luz vuelve más susceptibles a las plantas al ataque de patógenos facultativos, no así al de parásitos absolutos u obligados (Jauch, 1976; Mejia, 1990). La calidad de la iluminación tiene que ver con la longitud de ondas, rayos Gamma y Beta, que recibe la planta cuando la atmósfera está limpia. Por este factor pueden presentarse manchas foliares de apariencia acuosa, con coloraciones pardas o rojizas, debido a la contracción de los tejidos. Entre radiaciones infra-rojas y ultravioletas, las últimas son más dañinas. Las variaciones fotoperiódicas hacen referencia a duraciones variables de la luz en relación con las respuestas de desarrollo de las plantas. La longitud del día

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o fotoperíodo, afecta fundamentalmente el desarrollo de la flor. Las variaciones fotoperiódicas rara vez causan daños importantes en especies forestales en la zona tropical (Walker, 1965; Mejía, 1990). 1.1.4 pH Toda planta requiere de un rango de pH para alcanzar un grado óptimo de desarrollo. La acidez y la alcalinidad excesivas del suelo, normalmente conllevan para la planta consecuencias relacionadas con deficiencia o toxicidad de nutrientes. Dependiendo de la actuación de uno de estos factores, y del tipo de planta involucrada, determinado elemento puede tornarse no disponible para la planta, que por su carencia puede que no asimile otro, o lo haga un tercero a un nivel que puede ser tóxico. Lo contrario también puede ocurrir: Determinado elemento tóxico (en cantidad sobre-normal) puede tornarse disponible a un nivel elevado, y ser asimilado causando toxicidad directa, o haciendo que una planta no asimile determinado elemento en cantidad suficiente, o asimile un tercero también a nivel tóxico (Ferreira, 1989). La disponibilidad de Fe (Hierro), p.e. es críticamente controlada por el pH del suelo. El Fe en suelos alcalinos no es aprovechable (Smith, 1970). Los suelos de acidez muy alta son tóxicos para algunas especies vegetales. De todas maneras, existen especies acidófilas, tolerantes, y otras muy sensibles a esta condición (Chapman & Pratt, 1979). Cuando una planta se cultiva en condiciones alejadas de su grado normal de pH, generalmente se pueden producir desórdenes fisiológicos, con manifestación de síntomas, los cuales pueden ser secundarios, ya que reacciones ácidas de soluciones en el suelo dan lugar a que ciertos elementos no sean utilizables, o que otros se solubilicen hasta el punto de que lleguen a ser tóxicos; p.e. sales de aluminio y manganeso en suelos muy ácidos en concentraciones altas, pueden llegar a ser tóxicos para las plantas (Chapman & Pratt, 1979; Schmutzenhofer, 1978). En suelos extremadamente ácidos, las sales de manganeso se solubilizan y en los suelos alcalinos tienden a hacerse insolubles. En general, las plantas toleran niveles relativamente bajos de manganeso. Debido a ello, la toxicidad producida por el manganeso se manifiesta generalmente en plantas cultivadas en suelos ácidos, mientras que enfermedades por carencia de este elemento son típicas de muchos suelos alcalinos (Walker, 1965; Zöttl & Tschinkel, 1971). Un análisis adecuado del pH y sus implicaciones con la disponibilidad de nutrientes, y el régimen de precipitación, nos pueden aportar explicaciones a comportamientos indeseables de especies forestales en algunas regiones. 1.1.5 Competencia de plantas y Alelopatía La competencia de plantas indeseables, por luz, agua y nutrientes, puede dar lugar a que algunas especies forestales no se desarrollen eficientemente,

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o aún, que sufran daños notorios. Por ejemplo, el mal manejo de malezas en los estados juveniles de plantación de Eucalyptus spp., da como resultado un desarrollo incipiente de esta especie durante todo su turno esperado. Decisiones tardías, en muchos casos, no garantizan su recuperación adecuada. Por otra parte, la producción de sustancias alelopáticas (aleloquímicas) por determinado grupo de plantas, puede desencadenar serios disturbios en especies forestales. Tal es el caso de la acción nociva de Melinis minutiflora (yaraguá) en Eucalyptus grandis, en donde se inhibe el crecimiento de éste. (Escobar & Del Valle, 1988) Las sustancias alelopáticas de naturaleza fitotóxica pueden ser liberadas por las plantas indeseables a través de sus hojas (y luego ser transportadas por la lluvia) o exudadas por sus raíces, o bien por reacciones de descomposición de la materia orgánica y la acción microbiana. Los síntomas de fitotoxicidad por alelopatía son variables, pero generalmente se manifiestan por medio de enanismo, amarillamiento foliar, y en casos extremos, secamiento de ramas y muerte de la planta afectada (Ferreira, 1989). 1.1.6 Viento El viento es un factor físico que puede llegar a causar graves pérdidas en especies forestales bajo los siguientes aspectos: Pérdidas totales por volcamiento o rompimiento de copa (p.e. Acacia mangium, Pachira quinata, Eucalyptus spp.), son extremadamente sensibles a este daño, ya que no disponen de la suficiente elasticidad para soportar vientos fuertes, cuando alcanzan en plantación alturas superiores a 6m. Rompimiento de ramas y doblamiento del fuste (en forma de arco), con daño conformacional. Pequeñas heridas en hojas causadas por partículas abrasivas transportadas por el viento. Por tales heridas pueden penetrar agentes causales de enfermedades. El viento incrementa la transpiración foliar, lo cual debe compensarse con una buena disponibilidad de agua en el suelo. De lo contrario, se pueden presentar problemas de desbalance hídrico, anotados anteriormente (Salisbury & Ross, 1994; Lamprecht, 1990). 1.1.7 Granizo Corresponde a un fenómeno que causa severos daños no sólo en viveros sino en plantaciones de cualquier edad, tanto por el impacto, como por las bajas temperaturas cuando se acumula alrededor de las plantas.

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Los daños por bajas temperaturas se pueden minimizar en viveros con una irrigación generosa en el momento o inmediatamente después de presentarse la acumulación de hielo. Viveros ubicados en áreas con granizadas frecuentes, deberían disponer de umbráculos construidos con angeo resis-

tente para evitar daños por impacto y bajas temperaturas por acumulación de hielo (Walker, 1975) Los daños en plantaciones forestales (de cualquier edad) igualmente pueden ser severos, en razón de la gran cantidad de heridas que se causan en la parte superior de las ramas y aún en el fuste. Por el impacto, generalmente hay muerte de yemas y hojas jóvenes, deterioro o defoliación de hojas desarrolladas y lesiones en el cambium (Boyce, 1961). Igualmente, no se pueden subestimar las numerosas pérdidas de sotobosque y de ejemplares faunísticos de todo tipo. Realmente, los mayores daños en plantaciones pueden ser indirectos, debido al ataque de patógenos y parásitos que aprovechan la multitud de heridas causadas y el nivel de estrés de los ejemplares afectados por el granizo. Luego de una granizada en plantaciones de Pinus spp., hay gran disposición a un ataque del hongo Sphaeropsis sapinea (sin.: Diplodia pinea) (Smith, 1970; Ivory, 1991). 1.1.8 Fitotoxicidad Hace referencia a la aplicación excesiva o inadecuada de fertilizantes o plaguicidas, ya sea por contacto directo o por acción sistémica. Para cada caso, los síntomas pueden ser muy variables, según la especie afectada y la naturaleza del producto y su dosis, pero pueden presentarse desde clorosis suaves hasta la muerte de ejemplares (Agrios, 1988; Jauch, 1976) Dado el caso de recurrir a la aplicación de tales productos químicos, es conveniente disponer de la orientación de personal calificado, adoptando medidas preventivas relacionadas con el entrenamiento de personal, dosificación, equipo de aplicación, vestuario de seguridad, horario de aplicación, dirección del viento vs. control de la deriva, etc. 1.1.9 Polución atmosférica Los efectos nocivos de sustancias indeseables presentes en el aire, se han estudiado ampliamente durante los últimos 20 años. Sus efectos sobre las plantas son muy variados y los casos más corrientes son los provocados por contaminación atmosférica, originada en instalaciones industriales, en especial fábricas de cemento y siderúrgicas (Agrios, 1988) 1.1.10 Descargas eléctricas En general, son poco frecuentes, pero pueden afectar árboles aislados, con pérdida de ramas o total del árbol. Comúnmente hay reventamiento o astillamiento longitudinal del fuste. Los árboles afectados deben ser retirados de la plantación, ya que luego de las fracturas ocasionadas se presenta regularmente la acción de parásitos y patógenos, que posteriormente pueden causar daños en ejemplares vecinos sanos. Los mayores riesgos pueden ser para operarios que permanezcan en sitios críticos durante una tormenta eléctrica. Ante este evento, debe suspenderse cualquier operación forestal, resguardándose el personal en el sitio que se considere más seguro (Smith, 1970; Boyce, 1961).

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1.1.11 Malformaciones anatómicas y anormalidades genéticas Se hace referencia especial a manejo inadecuado del sistema radicular en vivero y a la selección de fenotipos indeseables para propagación de material vegetal. Con mucha frecuencia se presenta una deformación anatómica de la raíz cuando se utiliza bolsa plástica (o cualquier otro tipo de recipiente) muy pequeña, o las plántulas permanecen por mucho tiempo en vivero, sin ninguna poda radicular antes de la plantación en campo, poda que debe conllevar por lo menos 2 cortes longitudinales opuestos y uno transversal basal. La deformación anatómica radicular se puede caracterizar por “cuello de ganso”, espiralamiento o canasta. También puede presentarse fricción entre raíces, causando heridas por donde penetran parásitos y patógenos que normalmente viven en el suelo. Si se planta material en estas condiciones, se reduce sensiblemente el ámbito de acción radicular, limitando la capacidad para la absorción de agua y nutrientes. Los ejemplares con este tipo de deformaciones pueden morir antes de los 5 años de edad. El volcamiento de ejemplares también se puede presentar por el mal anclaje que ofrece este sistema radicular atrofiado. Pérdidas considerables pueden esperarse en ejemplares que presenten este tipo de anormalidad (Ferreira, 1989; Wingfield, 1990). Las anormalidades genéticas tienen más relación con calidad baja de fenotipos, problemas de adaptación y procedencias indeseables para determinada calidad de sitio. Se pueden presentar de diferente tipo, pero las más comunes observadas en Colombia hacen referencia a ramas excesivamente gruesas (p.e. Cupressus lusitanica), bifurcaciones tempranas (p.e. Tabebuia rosea), distancias muy cortas entre verticilos o muchas ramas por verticilo (p.e. Pinus patula). 1.1.12 Desórdenes nutricionales El estudio de enfermedades carenciales es complicado por la existencia de numerosos problemas experimentales. La separación de desórdenes nutricionales únicamente sobre la base de síntomas es extremadamente frustrante. Un inadecuado suministro de varios nutrientes puede ser expresado en síntomas similares. Aunque los síntomas expresados indiquen la carencia de un nutriente en particular, sólo puede sugerirse que dicho nutriente está presente en cantidades inferiores a las normales en la planta, pudiendo existir en cantidades adecuadas en el suelo. La sequía, p.e. puede inducir síntomas de deficiencias, ya que la ausencia de agua disponible en el suelo restringe la captación de nutrientes. En épocas extremadamente lluviosas, la transpiración puede ser reducida de tal modo que la absorción radicular queda anormalmente restringida. La competencia de otra vegetación, y la influencia de la lixiviación por las lluvias, pueden también restringir la captación de nutrientes (Zöttl & Tschinkel, 1971).

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2. Elementos químicos:
Funciones y síntomas de deficiencias 2.1 Nitrógeno (N) Síntomas de deficiencia. Deficiencia de nitrógeno se puede presentar cuando su mineralización es lenta, especialmente en suelos derivados de cenizas volcánicas, debido a la presencia de silicato de aluminio (Alófana: mezcla amorfa de aluminio y silicato, que forma complejos con la materia orgánica). Bajas disponibilidades de N también se presentan en áreas lluviosas donde hay pérdidas por lixiviación y por desnitrificación en suelos con exceso de humedad. Igualmente en suelos con un contenido de materia orgánica menor del 10% (Escobar et al., 1993) Una deficiencia de nitrógeno manifiesta un típico amarillamiento que se inicia en hojas adultas. Se puede desarrollar una coloración púrpura (rojovioláceo) anormal (denominada antocianecencia). Puede haber retardo en el desarrollo de yemas, especialmente laterales (poca ramificación). Deficiencias severas pueden conducir a una disminución del tamaño de las hojas, el crecimiento en altura se puede reducir, y los tejidos se pueden necrosar. El uso excesivo de urea puede conducir a toxicidad por N. Se presenta debilitamiento y posterior marchitamiento. La plántula muere adquiriendo un color rojizo (Escobar et al., 1993). El N total en los suelos fluctúa entre 0.01% y varias unidades por ciento, pero el rango habitual en suelos que no sean turbosos ni abonados con estiércol, va de 0.05 a 0.30%. En las plantas los valores se encuentran entre 0.2 y 4.0%, dependiendo de la especie, la parte de la planta y su edad (Chapman & Pratt, 1979). 2.2 Fósforo (P) Síntomas de deficiencia. Suelos derivados de cenizas volcánicas (debido a la fijación por la alófana) son típicamente deficientes en P Igualmente lo son . los suelos ácidos (Ultisoles y Oxisoles, principalmente), donde el fosfato es precipitado por hidróxidos de Fe y Al (Aluminio), y similarmente en suelos calcáreos (Escobar et al., 1993). Una reducida captación de fosfatos restringirá la síntesis de ATP por la vía fotosintética o por la oxidativa, deprimiéndose el proceso anabólico. Los síntomas iniciales de deficiencia de P pueden confundirse con aquellos descritos para N, pero pueden incluir una coloración verde-oscura de la hoja. En latifoliadas se pueden observar hojas pequeñas de color azul-verdoso, con nervaduras púrpura; rebrotes delgados y cortos. En coníferas, principalmente las acículas más viejas pueden tornarse de color café en el ápice, o aún púrpura, o necróticas (“quemazón”). En todas las especies se puede

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presentar baja floración, fructificación deficiente, y caída de frutos (Escobar et al. 1993). 2.3 Potasio (K) Síntomas de deficiencia. Los suelos arenosos ácidos, los suelos orgánicos, y aquellos altamente fijadores de K, generalmente son los más asociados con deficiencias de este elemento. En coníferas, las acículas más viejas se tornan cloróticas, con posterior necrosis en sus puntas. Puede haber defoliación. En latifoliadas se presenta clorosis y necrosis de los bordes de las hojas y su ápice; frecuentemente se enrollan, y puede haber enrojecimiento. Deficiencias drásticas pueden conducir a secamientos descendentes (die-back) y acortamiento entre nudos. La dominancia apical puede afectarse pudiendo redundar en un achaparramiento o copa esparcida. Los efectos patológicos de un suministro inadecuado de K pueden ser fugaces o evasivos, pero indudablemente se afecta la habilidad para absorber otros elementos tales como Fe, P y N. El K total en los suelos se encuentra normalmente entre 0.05 y 2.5%. En las plantas, normalmente se encuentra en la gama de 0.2 a 3.5% (Chapman & Pratt, 1979). 2.4 Calcio (Ca) Síntomas de deficiencia. La deficiencia de Ca se presenta ordinariamente en suelos derivados de cenizas volcánicas (Dystrandept), suelos arenosos de regiones húmedas, y suelos orgánicos fuertemente ácidos. Es una deficiencia poco común en plantaciones de coníferas, pero cuando se presenta, las acículas se tornan amarillas o de color café en las puntas. En latifoliadas, las hojas jóvenes se observan torcidas, con márgenes curvados. Estos aspectos no descartan un marchitamiento generalizado ante una deficiencia extrema de Ca. Paralelamente, hay reducción del sistema radicular, y ocasionalmente puede presentarse una restricción en la producción de semillas (Salisbury & Ross, 1994) Existen muchos interrogantes acerca de los verdaderos disturbios patológicos resultantes de una deficiencia de Ca, pero se considera que pueden tener relación con la división y expansión celular, capacidad anormal de hidratación y actividad enzimática restringida. Dependiendo de la parte de la planta, y de la especie, el contenido total de Ca en material seco variará de menos de 0.1 a más de 10% (Smith, 1970) 2.5 Magnesio (Mg) Síntomas de deficiencia. Suelos ácidos, suelos arenosos de regiones húmedas, andisoles con baja saturación de bases (Dystrandept), suelos derivados de materiales parentales bajos en Mg, y suelos orgánicos, son los más comunes deficitarios en Mg (Escobar et al., 1993).

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Generalmente, los síntomas de deficiencia se inician en los tejidos más viejos. La clorosis es el síntoma más común, aunque las nervaduras pueden conservar el color verde. Eventualmente, se puede presentar una defoliación de hojas más viejas. Es poco común que una deficiencia de Mg ocasione inhibición del crecimiento. El contenido total de Mg en los suelos varía de menos de 0.005 a más de 1.0%. En material seco de plantas, normalmente se encuentra entre 0.05 y 1.0% 2.6 Azufre (S) Síntomas de deficiencia. Las deficiencias de S se pueden presentar en suelos con bajo contenido de materia orgánica, o baja mineralización de ésta, frecuencia de quemas, largos periodos de sequía o exceso de humedad, y suelos derivados de cenizas volcánicas con alto contenido de alófana (Malavolta, 1984; Guerrero, 1989, citados por Escobar et al., 1993). La deficiencia de azufre se localiza en los tejidos jóvenes, debido a su baja movilidad. Su carencia determina un amarillamiento y tamaño pequeño de las hojas más jóvenes. En estados avanzados de deficiencia, las hojas de latifoliadas pueden volverse albinas con los bordes encrespados. El metabolismo de las proteínas se altera ante una deficiencia de S, ya que numerosos aminoácidos y coenzimas poseen este elemento como un componente integral (Malavolta, 1984) 2.7 Hierro (Fe) Síntomas de deficiencia. La deficiencia de Fe se puede presentar en suelos muy ácidos, con exceso de Mn (Manganeso) ó Ca, neutros, alcalinos, y especialmente calcáreos, con altas concentraciones de CaCO3. Suelos con encalamiento excesivo y bajo contenido de materia orgánica, altos niveles de P y N, y bajos de K, pH muy alto, o elevados índices de precipitación, también pueden inducir deficiencia de Fe (Escobar et al., 1993) El síntoma más común es la clorosis intervenal en las hojas más jóvenes. En coníferas, las acículas jóvenes se tornan amarillo-brillantes. Es posible que no se desarrollen yemas terminales. En latifoliadas se presenta una clorosis intervenal, tomando luego un color paja, por lo menos en el borde. Ante una deficiencia moderada el desarrollo no es seriamente afectado, pero sí afecta la producción de clorofila (Walker, 1975). Respecto a la cantidad requerida, el Fe ocupa una posición intermedia con respecto a elementos mayores y menores. Su ocurrencia en las plantas es en cantidades suficientemente pequeñas como para ser considerado como elemento mayor, pero es necesario en el suelo en cantidades que sobrepasan las de otros elementos menores. Es muy importante anotar que la disponibilidad de Fe es críticamente controlada por el pH del suelo. Por ejemplo el Fe no es aprovechable de suelos alcalinos. El contenido total de Fe en los tejidos secos de las plantas fluctúa entre 20 y varios centenares de partes por millón (ppm) (Escobar, M. et al., 1993).

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2.8 Cobre (Cu) Síntomas de deficiencia. La deficiencia de Cu se puede encontrar en suelos orgánicos, cuarcíticos, calcáreos, fuertemente fertilizados con N, y en suelos ácidos, con bajo contenido de Cu que se han encalado excesivamente. Los síntomas de deficiencia de Cu son muy variados. Pueden incluir secamiento descendente, entorchamiento, hojas verde oscuro, tumores o hinchazones sobre la corteza, ramas que brotan de yemas adventicias (prolepsis). En pinos, el follaje puede aparecer verde-azuloso, y las puntas de las acículas secundarias se presentan necróticas, al igual que acículas curvadas hacia adentro. Una deficiencia extrema en pinos puede acarrear la muerte descendente. En latifoliadas, las hojas se tornan pequeñas, de forma irregular, estrechas, retorcidas, y con clorosis (Chapman & Pratt, 1979). Se ha determinado que el efecto más significante de deficiencia de Cu sería sobre las varias enzimas que lo contienen. En el caso de estos catalizadores, el Cu actúa como un activador específico. Las deficiencias de Cu son poco comunes. Un exceso de Cu es extremadamente tóxico. Cuando se aplica “gallinaza” (como materia orgánica o para reducir el drenaje rápido en suelos arenosos de vivero) hay que ser muy cauteloso, ya que dicho subproducto contiene aproximadamente 50ppm de Cu, lo cual puede conllevar a niveles tóxicos. El Cu total en los suelos varía entre menos de 1 a varios miles de ppm, pero con valores habituales entre 2 y 100ppm. El total de Cu nativo en las plantas varía de 1 a más de 25ppm en la materia seca. (Ramírez-C, 1994; Malavolta, 1987) 2.9 Zinc (Zn) Síntomas de deficiencia. La deficiencia de Zinc se puede dar en suelos con bajo contenido de materia orgánica o muy erosionados; pH inferior a 4.7 ó mayor de 7.0; alta disponibilidad de P por fertilización excesiva con él; sobrecalentamiento, en suelos con textura arenosa, o en suelos arenosos ácidos severamente lixiviados, especialmente cuando se trata de sub-suelos expuestos a procesos erosivos. Su solubilidad es baja en suelos neutro-alcalinos. En coníferas se observan clorosis y necrosis en la punta de las acículas; algunas se tuercen y se forman rosetas en las yemas. Igualmente, un doblamiento hacia adentro de las acículas apicales, con un moteado amarillento y con posterior coloración bronceada. En latifoliadas, se presenta una clorosis verde-pálida, con nervaduras principales verdosas. Se pueden presentar rosetas. La deficiencia de Zn es muy común en árboles frutales, especialmente en el grupo de cítricos (Malavolta et al., 1989) 2.10 Boro (B) Síntomas de deficiencia. El síndrome de deficiencia de B incluye una severa necrosis radicular, muerte de meristemos apicales y la estimulación para el desarrollo de yemas axilares. Igualmente, juega un papel importante para el desarrollo de flores y frutos. Las ramificaciones patológicas por la ausencia de este micro-elemento pueden incluir deterioro de la síntesis de la pared celular, relaciones hídricas o translocación de carbohidratos (este último as-

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pecto es el factor más negativo que ocasiona una deficiencia de B, pues conlleva a una verdadera “deficiencia de azúcares”) (Salisbury & Ross, 1994). En general, la principal reacción anatómica a las deficiencias de B, se produce en las zonas meristemáticas de la planta (Schmutzenhofer, 1971; Sánchez & Aguirreolea, 1993). En coníferas generalmente se presenta una reducción del crecimiento (achaparramiento), necrosis radicular, las acículas jóvenes mueren cerca de la yema apical. Puede presentarse la muerte descendente. En latifoliadas, el follaje joven aparece pequeño, enrollado, y ocasionalmente suberoso en sus nervaduras principales. Eventualmente aparecen rosetas, exudación de resina, clorosis moteada y muerte descendente. En clones de Eucalyptus grandis, con otros síntomas manifiestos, también se escucha un característico “crunch” al estrujar las hojas. En cantidad extra-normal el B es altamente fitotóxico (Ramírez-C., 1993). 2.11 Manganeso (Mn) Síntomas de deficiencia. Suelos alcalinos y especialmente calcáreos, al igual que suelos turbosos, pueden mostrar deficiencia de Mn. Igualmente, aquellos con alto contenido de CaCO3, Cu, Fe y Zn. También pueden influir en su deficiencia las sequías, baja intensidad luminosa, baja temperatura del suelo y sobrecalentamiento. Los viveros, o cualquier otro sitio, que han recibido mucha cal, pueden inhibir la absorción de Mn++ (Zöttl & Tschinkel, 1971). En coníferas la deficiencia de Mn produce clorosis en acículas jóvenes. En latifoliadas hay clorosis intervenal en hojas jóvenes. Generalmente hay interacción entre el Fe y Mn, de tal modo que la presencia de uno de ellos en altas concentraciones, reducirá la captación y/o utilización del otro (Escobar et al., 1993). 2.12 Cloro (Cl) Síntomas de deficiencia. Los síntomas de deficiencia de este elemento pueden incluir desde enanismo de raíces hasta clorosis, marchitamiento y enanismo. Hay muchos interrogantes acerca de los verdaderos disturbios patológicos del cloro. Las concentraciones altas de Cl son tóxicas a las plantas y pueden inhibir su crecimiento (Salisbury & Ross, 1994). 2.13 Molibdeno (Mo) Síntomas de deficiencia. Suelos arenosos lixiviados, inceptisoles ácidos, y andosoles, frecuentemente muestran deficiencias de Mo, que en términos generales es poco común en plantaciones forestales. Típicamente se puede presentar una coloración verde-amarillo brillante, o un moteado intervenal con posterior necrosis de las hojas más viejas. Algunos investigadores indican que su deficiencia es muy similar a la de N (Zöttl & Tschinkel, 1971).

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2.14 Aluminio (Al) El aluminio no es considerado como elemento esencial en el desarrollo de las plantas, pero tiene un papel importante en la nutrición mineral, especialmente en suelos ácidos con alto porcentaje de saturación de Al. Dependiendo de la tolerancia de la especie a la acidez, pueden variar los niveles críticos de saturación de Al, pero saturaciones por encima de 40% de Al pueden ser tóxicas a las plantas. La toxicidad por aluminio se puede presentar en inceptisoles ácidos y bien drenados (Dystropepts) o en suelos ácidos derivados de cenizas volcánicas (Dystrandepts). El Al total en las plantas, en términos generales, se encuentra entre 2 y 3ppm. (Chapman & Pratt, 1979). 2.15 Micro-nutrientes o Elementos menores Se han establecido los siguientes niveles críticos generales: Micro-nutriente • • • • • Boro Zinc Cobre Manganeso Hierro Nivel crítico 0.3 ppm 0.5 ppm 0.2 ppm 1.0 ppm 2.5 - 4.5 ppm

Por debajo de los niveles anteriores, se puede presentar deficiencia de estos elementos en algunas especies forestales, dependiendo de otras condiciones edáficas, y de la especie forestal utilizada.

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Manejo sostenible de plagas en ecosistemas forestales
Sustainable management of pests in forest ecosystems
Alejandro Madrigal Cardeño1.

Resumen: Las masas forestales son escenario de múltiples y complejas interacciones dentro de sus componentes bióticos y entre éstos y los abióticos. La favorabilidad temporal de estas interacciones para las especies fitófagas hace que surjan los fenómenos reconocidos como plagas, dado su efecto desfavorable para la producción del establecimiento forestal y que no son otra cosa que situaciones de desequilibrios entre las poblaciones de fitófagos y las de los organismos que los regulan. La manera más frecuente de afrontar estas situaciones es el uso de insecticidas químicos que en la mayoría de los casos agrava el problema al afectar más drásticamente a los organismos benéficos que a la plaga. Se busca por esto llamar la atención sobre la imperiosa necesidad de proteger la biodiversidad, como la mejor forma de lograr el restablecimiento del equilibrio biológico en los ecosistemas agrícolas y forestales. Los ecosistemas productivos, a saber, cultivos agrícolas, praderas y plantaciones forestales, son por lo general muy homogéneos genética y estructuralmente y esto los hace altamente vulnerables a los fenómenos

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1. Ing. Agrónomo, Entomólogo. Asesor en Sanidad Forestal. E-mail: amadriga@une.net.co

de plagas y enfermedades ya que en ellos no se propician las condiciones que los organismos reguladores requieren para su desarrollo, permanencia y funcionamiento y es esta la razón por la cual se recurre al uso de insumos químicos para control. Abstract: The forest ecosystems are scenarios of multiple and complex interactions between the biotic components and among these and the non biotic ones. The temporal favorability of these interactions for the phytophagous insect species makes to appear the phenomena known as pests; given its unfavorable effect for the forestry production of timber and that they are simply unbalance situations among the phytophagous insect populations and the microorganisms that control them. The more frequent manner to confront these situations is using chemical insecticides, which in the majority of cases increases the problem affecting more dramatically the beneficial organisms rather than the pests themselves. In this paper the main objective is to call the attention about the need to protect biodiversity as the best way to get the reestablishment of biologic balance in the forest and agricultural ecosystems. The productive ecosystems, known as agricultural crops, grasslands and forest plantations are usually structural and genetically very homogeneous, making them highly fragile against the phenomena of pests and diseases, due to that, in these ecosystem there are not propitious conditions that regulating organisms require for their development, permanency and function and this is the reason that farmers appeal to use chemical inputs for their control.

Introducción
Todos los organismos tienen una vasta diversidad de reguladores; en el caso de los insectos fitófagos, los principales son parasitoides, predadores y entomopatógenos, entre los cuales hay hongos, bacterias, virus, nematodos, protozoarios y ricketzias, entre otros. Mientras que los artrópodos fitófagos para establecerse sólo requieren condiciones ambientales favorables y disponibilidad de alimento, los reguladores tienen requerimientos especializados como fuentes de alimento muy específicas y hospederos alternos para los parasitoides, diversidad de presas para los predadores, refugios, fuentes energéticas, y otros recursos por lo general disponibles en algunas plantas silvestres.

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Los brotes de plagas en los agroecosistemas son consecuencia de desequilibrios ecológicos que favorecen a los insectos que atacan al cultivo y desfa-

vorecen a los enemigos naturales que las regulan; esto es explicable a la luz de la ecología clásica y mas aún con los conceptos modernos de la ecología del paisaje, que amplía la definición de ecosistema y destaca la influencia del entorno del cultivo sobre la dinámica de poblaciones de los insectos presentes en ellos; según New, (2005): “Agroecosistema es una unidad de producción agrícola ó forestal, como un campo, huerto, lote ó plantación, entendido como ecosistema con linderos físicos. Sin embargo los cambios en esta unidad agrícola, trascienden el lindero y afectan el área circundante y son afectados por ésta”. Tal influencia, normalmente favorable al cultivo, se minimiza en la medida en que se reduce la proporción de áreas de amortiguación y se hace mayor la extensión del monocultivo.

Agroecosistemas y diversidad
Cuatro hipótesis son destacadas por Altieri y Nicholls (2004) para explicar la menor ocurrencia de poblaciones de insectos plagas en agroecosistemas con asociaciones multiespecíficas de plantas: Resistencia asociativa (Root, 1975): “Ecosistemas en los cuáles varias especies de plantas están mezcladas, poseen una resistencia asociativa a los herbívoros, adicional a la resistencia individual de las diferentes especies de plantas presentes en ellos. Tahvanainen y Root, (1972) sugieren que adicional a su diversidad taxonómica los policultivos tienen mas complejos de estructura, ambiente químico y patrones microclimáticos. Hipótesis de los enemigos Naturales (Root, 1973) Predice que habrá mayor abundancia y diversidad de enemigos naturales de los insectos plagas en policultivos. Los predadores tienden a ser polífagos y tiene mayores requerimientos de hábitat, por lo tanto se espera que encuentren mayor diversidad de presas y microhábitats en ambientes heterogéneos” (Root, 1975) Concentración de recursos (Root, 1973) Las poblaciones de insectos pueden ser directamente influenciadas por la concentración o la dispersión espacial de las plantas que usan como fuentes de alimento. Puede haber un efecto directo de las especies de plantas asociadas sobre la habilidad de los herbívoros para encontrar y utilizar su planta hospedera. “Apariencia” de las plantas (Feeny, 1976) La mayoría de los cultivos son derivados de hierbas pioneras de los estados sucesionales, que han escapado de sus herbívoros en espacio y tiempo. La efectividad de las defensas naturales de las plantas cultivadas se reduce por

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los métodos o prácticas agrícolas: Los monocultivos hacen a las plantas cultivadas “más aparentes” para los herbívoros de lo que fueron sus ancestros”. El manejo de la biodiversidad en los agroecosistemas se ha venido consolidando mundialmente como un componente indispensable del MIP Andow (1991) . apoyado en múltiples estudios que le permitieron comprobar la respuesta de los artrópodos a la diversidad florística, propuso la teoría de la “Diversidad – Estabilidad “que establece que “a mayor diversidad biológica en una comunidad de organismos, mayor será la estabilidad de esa comunidad”.

Los artrópodos en los ecosistemas
“Cada especie se halla ligada a su comunidad de una forma única, caracterizada por las diversas maneras de consumir, ser consumida, competir y cooperar con otras especies. También afecta indirectamente a la comunidad por la manera como altera el suelo, el agua y el aire. El ecólogo considera el conjunto como una red de energía y de materia que fluyen de manera continua hacia la comunidad desde el ambiente físico circundante, y en el sentido contrario, para crear los ciclos ecosistémicos perpetuos de los que depende nuestra propia existencia” (Wilson, 2002). Aunque nunca se ha dejado de reconocer la importancia de los artrópodos y su papel en los ecosistemas, éstos han sido subvalorados, en gran parte por el desconocimiento sobre ellos. New (2005) al respecto anota: “Irónicamente, el papel de los invertebrados en los agroecosistemas es muy desconocido limitándonos a las especies plagas y eventualmente a algunos de sus reguladores y a unos pocos polinizadores”. Sí, como anota Stork (1998), sólo 600 especies de insectos son plagas de importancia económica en el mundo y el número total de especies de insectos, asumiendo una cifra muy conservadora, es de 10 millones, la proporción de benéficos (parasitoides, predadores y fitófagos no plagas) es ampliamente superior, lo que permite deducir que su adecuado aprovechamiento ofrece grandes posibilidades dentro de los esquemas de Manejo Integrado de Plagas (MIP).

Funciones y servicios de la biodiversidad
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El concepto de biodiversidad comprende los niveles mayores de diversidad biológica, a saber la diversidad de especies, la variabilidad genética dentro de especies y de poblaciones, la variedad de ecosistemas, la variedad de estructuras y la variedad de funciones. Diferentes investigadores enfatizan esta diversidad de diferentes maneras. Cada nivel puede considerarse como

una escala desde lo muy local, separado por límites físicos o ecológicos, hasta lo global; así, biodiversidad puede ser la totalidad de la diversidad biológica y ecológica, o la variedad de vida y funciones en un sitio, hábitat o entidad política (país, estado o región) (New, 2005). Los roles de la diversidad en los cultivos, según Swift y Anderson (1993) se clasifican en: Biota productiva”: los cultivos, árboles y animales seleccionados por el productor juegan un rol determinante en la diversidad y complejidad del ecosistema. “Recursos bióticos”: Organismos que contribuyen a la productividad a través de procesos como la polinización, control biológico, reciclaje de nutrientes, etc. “Biota destructiva”: Malezas, artrópodos y patógenos plagas que el granjero trata de reducir o suprimir con medidas de protección. Es preciso manejar la “biota productiva” e incrementar los “recursos bióticos” para minimizar la acción de la “biota destructiva. En términos sencillos, los “recursos bióticos” comprenden: enemigos naturales (parasitoides, predadores), polinizadores; competidores (intra e interespecíficos); descomponedores (recicladores de nutrientes) y diversidad genética (diversidad funcional). Según Vandermeer y Perfecto (1995), se pueden distinguir dos componentes distintos de biodiversidad en los agroecosistemas. El primer componente, la diversidad planeada, es la biodiversidad relacionada con los cultivos, árboles y el ganado intencionalmente incluido en el agroecosistema por el agricultor y que puede variar dependiendo del manejo y los arreglos espacial/ temporal de cultivos. El segundo componente, diversidad asociada, incluye toda la flora y fauna del suelo, los herbívoros, carnívoros, microorganismos descomponedores, etc., que colonizan el agroecosistema desde áreas circundantes y que permanecen en el agroecosistema dependiendo del tipo de manejo. Por ejemplo, los árboles, en un sistema agroforestal, crean sombra, lo cual hace posible el crecimiento de cultivos poco tolerables al sol. Por lo tanto, la función de esta segunda especie, los árboles, es crear sombra. Conjuntamente con los árboles pueden llegar avispas pequeñas que buscan el néctar en sus flores. Estas avispas pueden a la vez ser parasitoides de las plagas que normalmente atacan a los cultivos. Las avispas son parte de la biodiversidad asociada. Los árboles, entonces, crean sombra (función directa) y atraen avispas (función indirecta) (Vandermeer y Perfecto, 1995). Dos mecanismos a través de los cuales se puede manejar la diversidad en plantaciones forestales son: 1) estimular la diversidad vegetal asociada que

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crece en el sotobosque, los contornos, calles, fajas, islas, etc; y 2) introducir especies vegetales seleccionadas (diversidad planeada) de acuerdo con los servicios que cada una de ellas puede ofrecer, por ejemplo fuentes de néctar para parasitoides, polen para predadores; concentración de hospederos para parasitoides o presas para predadores, entre otros. La composición florística y faunística de los ecosistemas, la calidad de los eslabones tróficos y los disturbios externos condicionan en gran medida la estabilidad de los mismos. Se entiende por calidad de un eslabón trófico la mayor o menor cantidad de recursos o servicios que éste ofrece para diversos componentes bióticos del ecosistema.

Redundancia ecológica
La relación entre el mantenimiento de las funciones ecológicas y el mantenimiento de la biodiversidad es el prerrequisito fundamental de la redundancia ecológica. Ecosistemas simplificados, incluidos la mayoría de los agroecosistemas, se caracterizan por su baja biodiversidad, con la presunción de que las funciones ecológicas se ven proporcionalmente mermadas lo cual debe ser compensado con insumos externos (subsidios). También es aceptado ampliamente que una gran variedad de invertebrados son componentes críticos de esta “diversidad funcional”. Sin embargo, existen algunos cuestionamientos al concepto de la estricta correlación entre un alto nivel de integridad ecológica y un alto índice de biodiversidad, lo que deja espacio entonces para el concepto de calidad de eslabones tróficos (New, 2005). Aunque esta inferencia de “redundancia ecológica” continua siendo debatida, uno de los más sólidos argumentos prácticos para conservar la biodiversidad esconde un sistema para compensar las funciones perdidas por la desaparición de algunos taxa o para amortiguar el impacto de tales pérdidas.

Servicios del ecosistema
Una de las principales funciones de la biodiversidad es estimular y mantener lo que los ecólogos llaman “servicios de los ecosistemas” y que aseguran la salud “ambiental” y la elasticidad (Resilience) a través de múltiples procesos asociados con interacciones con la biota y los componentes abióticos (New, 2005). El mismo autor define RESILIENCE como la habilidad de amortiguación interna de los efectos causados por los cambios impuestos. Servicios

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como regulación de poblaciones, polinización, mantenimiento de la calidad de sitio y reciclaje de nutrientes, entre otros. Mientras más diversas y complejas son las interacciones entre las especies en un ecosistema mayor puede ser su elasticidad (resilience) y, en general, a mayor complejidad de las comunidades de plantas, mayor será el espectro de hábitats disponibles para invertebrados y otros animales.

Biodiversidad y MIP
En general, la biodiversidad en los agroecosistemas depende de cuatro características (Southwood & Way, 1970) -La diversidad de vegetación dentro y alrededor del agroecosistema. -La permanencia y duración de varios cultivos dentro del agroecosistema. -La intensidad (extensión, frecuencia, variedad) de manejo impuesto. -El grado de aislamiento del agroecosistema de la vegetación natural. Estos parámetros guían muchos de los desarrollos a través de los cuales la biodiversidad puede ser retenida, estimulada e incrementada en los agroecosistemas. En gran medida la estabilidad del agroecosistema se logra con un adecuado manejo de la biodiversidad de invertebrados a nivel de áreas amplias. El equilibrio biológico en los ecosistemas depende especialmente de la estabilidad de las condiciones ambientales, la diversidad biológica y la calidad de los niveles tróficos que se refiere al valor de cada planta, organismo fitófago u organismo carnívoro (parasitoides o predadores) como recurso para mayor número de componentes de las cadenas alimenticias. En otros términos, mientras mas atractivo es un organismo como recurso para diversos consumidores, concentrará mayor diversidad. Por ejemplo, una especie de planta muy apetecida por diversos fitófagos, concentrará muchos parasitoides y predadores y muchos más aún, sí produce abundante néctar y polen, recurso adicional valioso para la fauna benéfica.

Como manejar la biodiversidad en los agroecosistemas
La estrategia de establecer ciertos niveles de diversidad planeada mediante la siembra de linderos, bordes, parches, contornos de los lotes, fajas o plantas intercaladas, seleccionadas por el tipo de recurso que cada una de ellas ofrece y que cumplirá una función muy específica, asegura:

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1. La repoblación con especies fitófagas y entomófagas nativas de la región que puedan aprovechar esos recursos. 2. El establecimiento, supervivencia y funcionamiento de predadores, parasitoides y entomopatógenos introducidos. 3. Incremento de la biodiversidad y su implicación en la estabilidad de los agroecosistemas, en el sentido de que habrá reguladores de las poblaciones de fitófagos. 4. Reducción de la necesidad de controles químicos que a su vez ocasionan el incremento de la plaga que se está tratando de controlar o de otras, expuestas a las aplicaciones. Las características de composición, edad, estados fenológicos y distribución de las especies adicionales al cultivo ó plantación también tienen marcada influencia en la diversidad, abundancia, estados de desarrollo, distribución y movilidad de los organismos benéficos que aprovechan estos recursos. Las principales funciones de la diversidad en los cultivos y plantaciones son las siguientes: 1. Promover fuentes complementarias de alimento para los parasitoides adultos y los predadores (néctar, polen). 2. Proveer hospederos alternos para los parasitoides y diversidad de presas para los predadores. 3. Proveer refugios (nidificación, hibernación, condiciones ambientales, escape de enemigos naturales, etc) para los organismos benéficos. 4. Mantener poblaciones de insectos fitófagos, sobre las cuales puedan sobrevivir los parasitoides específicos cuando aquellos escasean en el cultivo. 5. Mantener poblaciones de insectos fitófagos libres de toda aplicación de insecticidas, con las cuales se puedan mezclar las poblaciones sometidas a aplicaciones, para disminuir la velocidad de desarrollo de la resistencia.

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El papel del control biológico en el manejo de insectos defoliadores de coníferas en Colombia
The role of biological control in the management of defoliating insects of conifers in Colombia
Alex Enrique Bustillo Pardey1

Resumen: Las plantaciones forestales en Colombia están formadas de especies exóticas de coníferas como ciprés, pino pátula y eucaliptos que han cambiado la composición ecológica de estas zonas. Estas nuevas áreas reforestadas difieren enormemente de las originales, que en su mayoría estaban dedicadas a la agricultura o ganadería y que han sido reemplazadas por bosques de una sola especie. Esta nueva situación ha dado como resultado que muchos insectos defoliadores como Glena bisulca, Oxydia trychiata y Cargolia arana (Lepidoptera: Geometridae) se conviertan en plagas limitantes de estos bosques (Bustillo y Lara, 1971; Drooz y Bustillo, 1972). Las aspersiones con insecticidas para el control de estos insectos, no son recomendables por el desequilibrio biológico que causan y la contaminación ambiental que producen. Por esto se deben desarrollar métodos biológicos para el control de estos defoliadores.

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1. Ingeniero Agrónomo, Ph. D., Asesor consultor en manejo integrado de plagas. Chinchiná, Colombia. email: alexe.bustillo@gmail.com

Las poblaciones de estos insectos, son atacadas por un número considerable de enemigos nativos que normalmente las mantienen bajo control, por eso la principal estrategia de manejo de estas plagas es restablecer el equilibrio cuando este se rompe. Entre la fauna benéfica que se encuentra se destacan los parasitoides de huevos de los géneros Telenomus y Trichogramma, los parasitoides de la familia Braconidae atacando larvas de primeros instares, dípteros Tachinidae que atacan larvas maduras y emergen del estado pupal, avispas de la familia Ichneumonidae que atacan el estado pupal especialmente cuando las larvas bajan a empupar en el suelo y fauna de aves insectívoras que consumen tanto estados larvales como adultos de estas plagas, y que son muy sensibles a las aplicaciones de insecticidas químicos. En relación con entomopatógenos, es importante anotar el ataque de algunos patógenos como hongos, bacterias y virus. Entre los hongos se encuentra el género Cordyceps, un patógeno muy común en el suelo que infecta las prepupas de estos defoliadores cuando baja la larva a empupar. Este hongo es muy prevalente bajo condiciones de alta humedad y en ocasiones realiza un control muy eficiente, sin embargo su producción artificial no ha sido posible, por lo que se sugiere para su manifestación en áreas donde no se encuentra se trasladen estados del insecto afectado. A pesar de que los hongos Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae, no se han registrado infectando estos insectos en forma natural, varias evaluaciones realizadas contra poblaciones de Glena bisulca, Oxydia trychiata y Cargolia arana, muestran resultados positivos para que estos hongos sean utilizados en forma comercial para el control de estos defoliadores (Bustillo, 1978; Bustillo y Saldarriaga, 1976). Con frecuencia se han observado larvas de estos defoliadores infectadas con bacterias del género Bacillus. Aunque estas bacterias no se han estudiado para su uso comercial, si se han hecho evaluaciones de control con Bacillus thuringiensis encontrándose niveles de control bastante aceptables cuando esta bacteria se aplica en el estado oportuno de desarrollo del insecto, en dosis recomendadas y equipos que provean un buen cubrimiento. También se registran virus del tipo granuloso y poliédricos citoplasmáticos afectando poblaciones de Glena y Oxydia, que en muchas ocasiones son la causa del colapso de estas poblaciones. Estos organismos merecen ser tenidos en cuenta en investigaciones tendientes a su producción a escala semicomercial para evaluar su efecto en el campo. Aunque no se han registrado entomonematodos infectando estos insectos, estudios de infección con las especies Steinernema feltiae y S. carpocapsae, muestran que pueden ser de gran utilidad aplicándolos al suelo para el control del estado de prepupa de estos defoliadores, aprovechando su hábito de bajar al suelo a empupar (Bustillo, 1976c). Finalmente, se recomienda reiniciar las crías masivas de parasitoides de huevos como Telenomus alsophilae y especies relacionadas, que han mos-

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trado en el pasado ser excelentes reguladores de lepidópteros defoliadores. En casos especiales se podría utilizar el Bacillus thuringiensis contra larvas de primeros instares, sin embargo se hace necesario desarrollar equipos y técnicas de aplicación más efectivas. Las condiciones de los ecosistemas forestales favorecen la implementación de un programa de manejo integrado, en el cual se puedan incorporar prácticas culturales que desfavorezcan la proliferación de las plagas y permitan la permanencia de la fauna benéfica y el uso del control biológico con parasitoides, entomopatógenos y entomonematodos. Todo lo anterior, indica la importancia de tener presente el control biológico tanto natural como inducido por el hombre, en el manejo de estas y otras plagas forestales, sin embargo estas medidas solas no resguardan a los reforestadores de estas plagas y deben ser acompañadas de muchas prácticas culturales y de manejo del bosque para evitar el surgimiento de estos insectos. Abstract: Forest plantations in Colombia are planted with exotic species of conifers like Cupressus lusitanica, Pinus patula and eucalypts that have changed the ecological arrangement of these areas. These new reforested areas differ greatly from the original ones that were dedicated to agriculture and cattle farming and that have been replaced for forest of a single tree species. This new situation has resulted in that many defoliating insects like Glena bisulca, Oxydia trychiata and Cargolia arana (Lepidoptera: Geometridae) have changed to a limiting pests of these forest stands (Bustillo y Lara, 1971; Drooz y Bustillo, 1972). The insecticidal sprays to control these insects are not recommended because of the biological unbalance and the environmental contamination that they produce. Because of this, biological methods must be developed for the control of these defoliating insects. The population of these insects is attacked by a considerable number of native enemies that keep them normally under control. For this reason the main strategy of management of these pests is to restore the natural balance when it has been broken. Among the highlighted beneficial fauna are the egg parasitoids of the genera Telenomus and Trichogramma, parasitoids of the Braconidae family attacking first state larvae; Tachinidae flies (Diptera) that attack mature larvae and emerge from the pupal stage; wasps of the Ichneumonidae family that attack the pupal stage especially when the larvae come down to the soil to pupate and fauna of insectivorous birds that consume both larval stages as adults of these pests and that are very sensitive to sprayings of chemical insecticides. In relation to entomopatogenous fungi, it is important to point out the attack of some pathogens like fungi, bacteria and virus. Among the fungi is the genus Cordyceps, a very common soil pathogen that infects the prepupal stages of these defoliating insects when the larvae come to the ground to

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pupate. This fungus is very prevalent under high humidity levels and in occasions it makes a very efficient control, however, its artificial production have not been possible, due to this, it is suggested for its manifestation in areas where it has not been found, bring affected stages of the insects. In spite of that, the fungi Beauveria bassiana and Metarhizium anisopliae have not been found infecting these insects in a natural way, several tests done against populations of Glena bisulca, Oxydia trychiata and Cargolia arana show positive results in order to use them in a commercial way for the control of these defoliating insects (Bustillo, 1978; Bustillo y Saldarriaga, 1976). Larvae of these defoliating insects have been frequently observed infected by bacteria of the genus Bacillus. Although these bacteria have not been studied for their commercial use, tests of control with Bacillus thuringiensis have been done, finding very acceptable levels of control when this bacterium is applied at the right stage of insect development, in the recommended dosage and with equipment that gives a good spraying coverage. Also, virus of the granular type and cytoplasmic- polyhedrosis virus have been found affecting populations of Glena and Oxydia, that in many occasions are the cause of the collapse of these populations. These organisms deserve to be taken into account in research for their production at the semi commercial scale in order to evaluate their effects in the field. Although entomogenous nematodes have not been found infecting these insects, infection studies with the species Steinernema feltiae and S. carpocapsae, show that they can be of great utility if applying to the soil against the prepupa stage of these defoliating insects, taking advantage of the insect’s habit to come down to soil to pupate (Bustillo, 1976c). Finally, it is recommended restart the massive breeding of egg parasitoids like Telenomus alsophilae and related species that have shown in the past being excellent regulators of lepidopterous defoliating insects. In especial cases Bacillus thuringiensis could be used against larvae of the first instars, nevertheless, it is necessary to develop equipment and more effective spraying techniques. The conditions of the forest ecosystem facilitate the implementation of an integrated management program, in which, cultural practices that impede the proliferation of pests and allow the permanency of the beneficial fauna; the use of biological control with parasitoids, entomopatogenous fungi and entomogenous nematodes can be incorporated. All above, show the importance to have into account the natural biological control and the one induced by man, in the management of these and other forest pests, however, these measures alone do not save the foresters from the attack of these pests, they must be accompanied of many other cultural practices and management of the forest to avoid the spreading of these insects.

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Introducción
Colombia es un país con vocación forestal debido a sus innumerables montañas y extensas planicies de bosques tropicales que aprovechándolas adecuadamente pueden constituirse en una de las actividades más lucrativas para el país. El mundo está afrontando una aguda escasez de materias primas forestales, especialmente para la manufactura de la madera y la pulpa para la elaboración del papel. Nuestras cordilleras y planicies han sufrido durante más de cuatro siglos los efectos de la tala indiscriminada de los bosques nativos, lo que ha traído graves problemas de desequilibrio ecológico, aumentando problemas de erosión a los suelos, escasez de agua, irregularidad en las lluvias y peligro de inundaciones. Para remediar esta situación se ha acudido a la reforestación de las áreas devastadas. En esta forma diversas entidades de origen particular y gubernamental han iniciado extensos programas de reforestación en varios departamentos como son el caso de Antioquia, Cundinamarca, Caldas y Cauca que marchan a la cabeza. Se espera además con estas plantaciones subsanar la necesidad de importación de pulpa de fibra larga y papel periódico. La actividad de reforestación es muy importante para la economía del país. Se ha terminado con una larga historia de talas indiscriminadas con serias consecuencias ecológicas y las agencias privadas y gubernamentales tienen grandes planes de reforestación para proveer al país con madera y pulpa para papel, se han plantado cerca de 150.000 ha. Las especies de árboles exóticos predominan en estos programas tales como: Cupressus lusitanica Miller, Pinus patula Schiede y Deppe y Eucalyptus spp. Estos monocultivos están siendo amenazados por brotes severos de geométrido como: Glena bisulca Rindge (Drooz y Bustillo, 1972), Oxydia trychiata (Guenée) (Vélez, 1966) y Cargolia arana (Dognin) (Madrigal, 2003). Un parasitoide de huevos, Telenomus alsophilae Viereck (Scelionidae), que ataca Alsophila pometaria (Harris) (Geometridae), en Virginia (EE.UU) se ha establecido para el control de O. trychiata en el departamento de Antioquia, Colombia. A. pometaria es un defoliador de árboles forestales de hoja ancha en el este de los Estados Unidos, mientras que O. trychiata defolia las coníferas introducidas de P. patula y C. lusitánica y Eucaliptus spp., en Colombia. Técnicas de cría masiva para producir T. alsophilae se desarrollaron en Colombia que permitieron liberaciones en los bosques, de este parasitoide. En el período de un año, de introducido el parasitoide, eliminó de las plantaciones a O. trychiata de los sitios en donde fue liberado. Este es el primer caso exitoso de la liberación de un agente de control biológico contra un insecto forestal en Colombia (Drooz y Bustillo, 1976; Bustillo y Drooz, 1977, 1978; Drooz et al., 1977). Este parasitoide de huevos ha seguido siendo recuperado de las plantaciones de pino desde los inicios de sus liberaciones y se

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usa actualmente en el control de otras especies de defoliadores forestales de la familia Geometridae tales como: Oxydia olivata (Dognin), Cargolia arana (Dognin) y Bassania amethystata Walker.

Problemas de defoliadores en Forestales
Los bosques plantados en Colombia se caracterizan porque crecen en su mayoría en terrenos de propiedad privada que por ser muy pobres, han sido marginados tanto de la agricultura como de la ganadería. Están localizados generalmente en sitios a alturas entre 1700 a 2500 m de altitud. Estas áreas corresponden a la formación ecológica bosque húmedo montano bajo, caracterizado por una precipitación de 1000 a 2000 mm y una temperatura de 12 a 17°C. Estos bosques están compuestos de monocultivos de especies exóticas principalmente, ciprés, pino pátula y eucaliptos. Las coníferas han sido escogidas porque su silvicultura es bastante conocida, son de rápido crecimiento, en 15 a 20 años están listas para el corte y además producen fibra larga, la que no se consigue en los bosques naturales colombianos. Esta clase de fibra es un insumo indispensable para la industria del papel y la celulosa. A medida que estas plantaciones se han venido desarrollando han ido apareciendo los problemas de plagas de insectos. Es importante anotar que son los defoliadores, especialmente de la familia Geometridae, las plagas más comunes en estos rodales causando defoliaciones severas que en algunos casos producen la muerte o el retraso en el desarrollo del árbol (Figura 1). Las especies G. bisulca, O. trychiata y C. arana son las más importantes y frecuentemente encontradas haciendo daño en estos bosques. En menor proporción se han identificado otros defoliadores tales como: Licnoptera gulo H.- S. (Noctuidae), Bryoptera sp., Spargania schistacea Warren, Bassania amethystata Walker, Neuromelia oblinearia (Guenée) (Geometridae), Oiketicus kirbyi Guilding (Psychidae) (Bustillo, 1971a, 1971b, 1973, 1975a, 1975b; Valderrama, 1975; Madrigal, 2003). Estos insectos defoliadores que no se han convertido en plagas, probablemente se debe a que no han sufrido un desequilibrio biológico y por lo tanto sus poblaciones se encuentran reguladas por la acción de la fauna benéfica que actúa sobre ellos. Este no es el caso de Glena bisulca, cuyos brotes se desarrollan preferencialmente en bosques de 7 a 10 años y localizados a alturas entre 2000 y 2300 m. El insecto (Figuras 2 y 3) se ha observado en casi todas las plantaciones de pino y ciprés en donde estas especies se siembran, aunque en densidades de población bajas a las cuales es casi imposible detectarlo. Sin embargo, llega un momento en que sus poblaciones se incrementan a niveles que causan un daño económico. El ciclo de vida de G. bisulca es de 120 días, completando tres generaciones por año. Cuando sus

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ataques se inician, el insecto tarda tres generaciones para alcanzar su densidad más alta. A partir de la cuarta generación los parasitoides, predadores y entomopatógenos toman ventaja sobre la plaga reduciéndola a niveles bajos que no causan más daño. En este caso, se ha observado que no solo los factores bióticos actúan sobre la plaga, sino que se establece una competencia intraespecífica por alimento y esto causa una mortalidad en la población de larvas considerable (Bustillo, 1978).

bisulca.

Figura 1. Defoliación en pino pátula causada por Glena

Figura 2. Larva de último instar de Glena bisulca sobre
una rama de ciprés.

Figura 3.

Adultos de Glena bisulca reposando sobre el tronco de un árbol de ciprés.

A pesar de los numerosos parasitoides que atacan G. bisulca, se ha observado que solo tres de ellos juegan un papel importante en la reducción de las poblaciones. Estos son una avispita Cratichneumon sp. (Ichneumonidae), dos moscas de la familia Tachinidae, Syphoniomyia melas Bigot (Figura 4) y Euphorocera floridensis Townsed. Entre los entomopatógenos se ha observado que en áreas con alta humedad el hongo Cordyceps pos. sobolifera, afecta las poblaciones de larvas que bajan al suelo a empupar (Bustillo, 1971a, 1976a, 1976b). Por otra parte, hacia el final de los ataques se ha encontrado

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la acción de un virus del tipo granuloso (Figura 5), que causa mortalidades muy altas en larvas de primeros instares de G. bisulca, hacia la cuarta generación de la plaga en su ataque (Bustillo, 1978; Smirnoff et al., 1977).

Figura 4. Syphoniomya melaena, parasitoide Tachinidae
de Glena bisulca.

de Glena bisulca parasitadas por un virus granuloso.

Figura 5. Larvas

Posterior a las serias defoliaciones de G. bisulca con frecuencia se producen ataques de O. trychiata, muy posiblemente debido a un mal manejo de la anterior plaga al eliminar la fauna benéfica que mantiene bajo control a O. trychiata (Bustillo, 1976a, 1976b, 1976c). Durante los brotes de este defoliador (Figuras 6 y 7) se han encontrado varios parasitoides y patógenos, pero ninguno en cantidades suficientes para reducir sus poblaciones. Los de mayor incidencia han sido moscas Tachinidae identificadas como: Chaetogaedia ochriceps (Wulp.), Chaetophorocera n. sp., Patelloa n. sp., y otro género nuevo para los taxónomos (Bustillo, 1976b; Bustillo y Drooz, 1978). El colapso del ataque de O. trychiata, se debió a la introducción y multiplicación exitosa del parasitoide de huevos, Telenomus alsophilae Viereck (Hymenoptera: Scelionidae) (Figuras 8 y 10). Esta avispita se introdujo desde los Estados Unidos donde ataca varios geométridos forestales. En Colombia el insecto fue efectivo tanto en laboratorio como en el campo, en el cual después de su liberación controló las poblaciones de O. trychiata (Bustillo, 1976c; Drooz et al., 1977; Bustillo y Drooz, 1978). Este parasitoide también ha sido utilizado para el control de otros defoliadores de la familia Geometridae como: O. olivata plaga del nogal cafetero (Figura 9), C. arana y B. amethystata atacando coníferas.

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Figura 6. Larva del medidor gigante, Oxydia trychiata

Figura 7. Adultos de Oxydia trychiata en cópula en el suelo
de una plantación de pinos.

Figura 8. Huevos de Oxydia trychiata parasitados por
Telenomus alsophilae.

Figura 9. Adulto de Oxydia olivata defoliador del aliso.

Figura 10. Telenomus
de Oxydia olivata.

alsophilae parasitando huevos

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Conclusiones
Los ataques de los defoliadores en plantaciones forestales en Colombia se caracterizan porque (Bustillo, 1979): • • • • Se presentan en plantaciones de ciprés y pino pátula de más de 7 años, cuando la vegetación del sotobosque desaparece. Estas áreas pertenecen a la formación ecológica bosque húmedo montano bajo (bhmb) de acuerdo a la clasificación de Holdridge. La altitud de las áreas afectadas por lo general está entre 2000 y 2300 m.s.n.m Estos insectos tienen como huéspedes primarios, plantas arvenses que se prevalecen en estas áreas y cuando se forman los monocultivos de coníferas migran hacia estos nuevos huéspedes incrementando considerablemente sus poblaciones. Desde su inicio estos insectos por lo general les toma tres generaciones para alcanzar su densidad más alta. A partir de la cuarta generación, sus poblaciones sucumben por la acción de parasitoides, predadores y patógenos. Además se presenta una competencia intraespecífica por los recursos alimenticios.

• •

Recomendaciones
Para el manejo de plantaciones que puedan ser afectadas por defoliadores se recomienda (Bustillo, 1979): • Al iniciar las plantaciones se recomienda usar varias especies de árboles para incrementar la biodiversidad y aumentar las distancias de siembra (1000 árboles/ha.). Dejar franjas de vegetación natural que favorecen la fauna benéfica. Detectar a tiempo los brotes, especialmente en plantaciones de más de 6 años. Niveles de población de más de 2 polillas/árbol, son indicios de desarrollo de un ataque. Aplicar Bacillus thuringiensis cuando aparezcan las primeras larvas, en instares I y II. También se pueden hacer aspersiones con el hongo Beauveria bassiana. Recolectar pupas y separar las parasitadas por insectos y el hongo Cordyceps, para distribuirlas en donde no se encuentren Colocar alimentadores con melaza para incrementar la supervivencia de los parasitoides. No aplicar insecticidas químicos, los cuales causan desequilibrios biológicos al destruir la fauna benéfica que controla estos defoliadores.

• • • •

• •

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Referencias
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Movimiento de fitopatógenos
Movement of plant pathogens

Pablo Elías Buriticá C.1

Resumen: Debido al impacto que las enfermedades de las plantas han generado en el ser humano y su entorno, se puede mencionar que a través de la historia el hombre ha tratado de que las especies de cultivos u hospederos se muevan alrededor del planeta sin sus patógenos, para reducir las pérdidas causadas por ellos y con el fin de suplir sus necesidades básicas. Sin embargo, las principales catástrofes y epidemias del mundo agrícola moderno, se deben a patógenos introducidos que han alcanzado de nuevo a su hospedero en otra parte de la geografía. Entre algunas de las estrategias del hombre para evitar estas catástrofes se incluye el movimiento de muchos hospedantes a sitios libres de la plaga con el fin de evitar sus patógenos, por ejemplo se pueden citar, el movimiento del café de África hacia América y el caucho de América al continente Asiático. Para entender mucho mejor este fenómeno es necesario tener en cuenta varios factores tales como: movimiento de los hospedantes, distancia, velocidad, agentes de movimiento y la normatividad.

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1. Profesor titular, PhD, Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, e-mail: pburitica@unalmed.edu.co

En cuanto al movimiento de los hospederos es claro un intercambio a través de los diferentes eventos de la historia, en donde las especies botánicas se han movido de continente a continente, por ejemplo: el arroz, la caña de azúcar, muchos tipos de especias, el trigo, la cebada, los cítricos, etc. se trajeron de Asia y Europa a América; las cucurbitáceas fueron introducidas de África y Europa a América y el sorgo y el café se importaron de África y Asia a América. En cuanto a la distancia, el movimiento de patógenos se puede considerar en dos dimensiones: dentro de límites geográficos o sea diseminaciones cortas o cortas a “brincos” y por fuera de límites geográficos o sea dispersión y movimientos a distancias largas. De acuerdo a la velocidad, por ejemplo: la gota de la papa (Phytophthora infestans (Mont.) De Bary) se demoró 300 años para llegar a Europa desde América, su centro de origen; la roya del cafeto (Hemileia vastatrix Berk) tardó alrededor de 450 años para llegar a América desde el centro de origen en África; la roya del crisantemo (Puccinia horiana Henn) se ha dispersado desde Japón en 1885, luego llegó a Europa en 1966, posteriormente a Sur América 1980 y finalmente llega a Colombia en 1988. Además hay otras royas como la roya del Lirio (Puccinia hemerocallidis Thüm) que apareció en una forma más o menos rápida en Estados Unidos de América en el año 2000, en Costa Rica en 2001, y luego llegó a Colombia en el año 2005. Otro caso para mencionar es la roya de la teca (Olivea tectonae), que ha tenido una dispersión relativamente rápida, apareciendo en Panamá y Costa Rica en 2003-2004, en Ecuador en 2004 y en México y Colombia en 2005. En la dispersión de estos patógenos se deben tener en cuenta tres factores de mayor importancia: a. agentes de movimiento natural, como factores climáticos que configuran la aerobiología y la dispersión natural; b. desastres naturales como tsunamis, erupciones, huracanes y ciclones e inundaciones; c. el hombre, debido a un mayor y más rápido comercio e intercambio de productos agrícolas, contrabando, guerras y hambrunas. Por ejemplo, los acuerdos internacionales para regular y facilitar el comercio de productos agrícolas se han plasmado en una serie de principios aceptados por todos los países miembros de la Organización Mundial del Comercio (OMC). A pesar de los principios para evitar el movimiento de patógenos tales como: Soberanía Impacto mínimo Flexibilidad Equivalencia Solución de disputas Competencia técnica Manejo del riesgo Medidas de emergencia No discriminación Necesidad Transparencia Armonización Notificación Cooperación Análisis de riesgo Áreas libres Notificación de incumplimiento Normatividad

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Los patógenos cumplen un ciclo de dispersión natural y aunque se pueda retardar su llegada a un área libre de ellos, estos llegan a dispersarse hasta donde haya hospederos disponibles. No debe desconocerse que la “Dispersión Geográfica de los hospederos determina la dispersión geográfica de las plagas”. Abstract: Due to the impact that plant diseases have generated to human being and his surrounding, it can be mentioned that man has treated through history, that the crop species or hosts had been moved around the planet without their pathogens, in order to reduce the losses that they could cause and to supply his basic needs. Nevertheless, the main catastrophes and epidemics of the modern agrarian world are due to introduced pathogens that have reached the former host in another part of the geography. Among some strategies of man to avoid these catastrophes, there is the movement of many hosts to pest free areas with the purpose to avoid their pathogens, for example, the movement of coffee plant from Africa to America and the rubber from America to the Asiatic continent. To a much better understanding of this phenomenon, it is necessary to have into account several factors such as: the movement of the pathogens, distance, speed, movement agents and the legal norms. Regarding hosts movement, an interchange through the different events of the history is clear, where botanical species have been moved from continent to continent, for example: rice, sugar cane, many types of spices, wheat, citric, etc. were brought to America from Asia and Europe; while the cucurbits were introduced from Africa and Europe to America and from Africa and Asia, sorghum and coffee were imported. About the distance, the movements of pathogens can be considered in two dimensions: 1). Within geographic limits as short disseminations or in short distances in a jumping way and 2). outside the geographic borders as dispersion and movements to long distances. With regard to speed, for example: late blight of potato (Phytophthora infestans (Mont.) De Bary) took 300 years to reach Europe from America, Its center of origin; the coffee rust (Hemileia vastatrix Berk) took about 450 years to get into America from its center of origin in Africa; the chrysanthemum rust (Puccinia horiana Henn) has been spread from Japan since 1885, then it entered to Europe in 1966, and later to South America in 1980 and finally it reached Colombia in 1988. Furthermore, there are other rusts like the daylily rust (Puccinia hemerocallidis Thüm) that has appeared more or less quickly in USA in the year 2000, then in Costa Rica in 2001, then reaching Colombia in the year 2005. Another case to mention is the rust of the teak (Olivea tectonae), which has had a spreading relatively fast appearing in Panama and Costa Rica in 20032004, then in Ecuador in 2004 and in Mexico and Colombia in 2005.

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In the dispersal of these pathogens three factor of major importance must be taken into account: a. agents of natural movement such as weather factors that configure the aerobiology and natural dispersion; b. natural disasters: tsunamis, eruptions, hurricanes, cyclones and floods; c. the man: due to a major and faster commerce and interchange of agriculture products, contraband, wars and famines. For example, the international agreements to rule and facilitate the trade of agricultural products that have been signed as serial of accepted principles by all the country members of the World Trade Organization (WTO). In spite of the principles to avoid the movement of pathogens such as: Sovereignty Minimal impact Flexibility Equivalence Dispute resolution Technical competence Risk management Emergency measures No discrimination Need Transparency Harmonization Notification Cooperation Risk analyses Free areas Default Notification Regulations

The pathogens have a natural spreading cycle and although its arrival to a pest free area can be delayed, they can spread to where suitable hosts are available. It has to take into account that “The geographical dispersion of the hosts determines the spreading of their pests”

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Problemas fitosanitarios relacionados con termitas en plantaciones forestales en Colombia, su importancia y manejo
Phytosanitary problems related to the occurrence of termites on commercial forest plantations of Colombia, importance and management
Olga Patricia Pinzón1

Resumen: Las termitas juegan un papel ecológico primordial en los bosques tropicales por su participación en los procesos de descomposición de productos con alto contenido de celulosa y por el efecto benéfico de su actividad biológica sobre las propiedades físicas y químicas de los suelos entre otras. Aunque la mayoría de las aproximadamente 2700 especies que se conocen a nivel mundial son benéficas, algunas especies pueden causar daños y /ó pérdidas en los bienes y servicios que el hombre deriva de los bosques, incluidos productos en uso. En Colombia, la reforestación comercial inicialmente se concentró en la región andina y por lo tanto la actividad dañina de las termitas no se había considerado seriamente como un factor de riesgo para esta actividad. Sin embargo, durante la última década se ha intensificado la siembra de especies introducidas como: eucalipto (Eucalyptus spp.), melina (Gmelina arborea), teca (Tectona grandis), acacia (Acacia mangium) y de las especies nativas: caucho (Hevea brasiliensis) y ceiba (Bombacopsis quinatum)

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1. Profesor titular, PhD. Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Bogotá D.C, email: opatriciap@udistrital.edu.co

en regiones tropicales bajas con potencial para la reforestación como la costa Atlántica Colombiana y los Llanos Orientales. Aunque en menor proporción para el caso de la teca, en la literatura mundial se reconoce la susceptibilidad de estas especies forestales al ataque por termitas en diferentes etapas del proceso productivo (Nair, 2001; Constantino, 2002; Calderón y Constantino, 2007; Arguedas, 2008).Sin embargo, es difícil establecer en los reportes la relación entre la presencia de termitas y su verdadero carácter de plaga, particularmente cuando se trata de termitas subterráneas cuyo daño solo se evidencia al momento del apeo del árbol. Con el objeto de profundizar en el conocimiento de la diversidad de las comunidades de termitas que ocurren en plantaciones forestales en Colombia y determinar las especies dañinas de mayor importancia económica, en el laboratorio de sanidad forestal de la Universidad Distrital Francisco José de Caldas en Bogotá, se han realizado observaciones, colectas e identificación de los géneros y daños registrados en plantaciones de diferentes edades de las especies forestales mencionadas en núcleos forestales de la Costa Atlántica y los Llanos orientales principalmente. La termitofauna de las plantaciones forestales estudiadas está compuesta por termitas que se alimentan de madera, suelo, hojarasca en su mayoría benéficas para el ecosistema (Tabla 1). Dentro de las termitas de hábitos xilófagos predominan especies de las familias Termitidae y Rhinotermitidae (Figura 1). Los géneros más frecuentemente encontrados en termiteros aéreos con galerías de forrajeo sobre el fuste de los árboles de plantaciones de edades mayores a 5 años son Nasutitermes (Eucalyptus sp., Hevea brasiliensis, Acacia mangium, Pinus caribaea) y Microcerotermes (Gmelina arbórea, Hevea brasiliensis, Tectona grandis) y Amitermes sp. (Gmelina arbórea, Bombacopsis quinatum, Eucalyptus sp.). Así mismo, termitas de la especie Heterotermes convexinotatus son frecuentes en plantaciones de diferentes edades de Eucalyptus sp., y Hevea brasiliensis en núcleos forestales de los Llanos Orientales y se les atribuyen pérdidas de material vegetal durante la fase de establecimiento de las plantaciones; los daños observados incluyen la barrenación de stumps y raíces de plantas jóvenes. No se tienen estudios exhaustivos del verdadero impacto económico de los daños ocasionados por termitas en los núcleos forestales colombianos, ni las condiciones que pueden favorecer ataques en las plantaciones forestales y por desconocimiento de aspectos taxonómicos, biológicos y ecológicos de las especies que se desarrollan en asociación con las plantaciones se tiende a relacionar la presencia de termitas directamente con la ocurrencia de pérdidas económicas. La medida de manejo más ampliamente utilizada es el control químico con insecticidas de acción prolongada que es utilizada principalmente como medida preventiva durante la fase de establecimiento de las plantaciones, especialmente de la especie Eucalyptus spp.

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Tabla 1. Termitas de común ocurrencia en plantaciones forestales comerciales en Colombia. J: plantación de 0-4 años de edad; M: Plantación hasta 8 años de edad; A: Plantación mayor a 8 años de edad. Fuente: (Pinzón et al., 1999; Pinzón y Moreno, 2000; Lores, 2008; Pinzón et al., 2010)
Taxón
Acacia mangium Bombacopsis Eucalyptus quinata Eucalyptus Gmelina Hevea pellita arborea brasiliensis Pinus caribaea

Coptotermes sp. Heterotermes convexinotatus (Snyder) Anoplotermes sp. Grigiotermes sp. Emerson sp. (Burmeister) Wasman Hagen Microcerotermes sp. Neocapritemes sp. Spinitermes sp.

A J J J J,M,A M,A M A J A A A A A A A

J

A

J

a

b
Figure

c
1. Damage and termites of common occurrence in Colombian commercial forests plantations. a) Cavities hollowed out by termites on Gmelina arborea tree trunk; b) rubber tree stumps hollowed out by Heterotermes sp.; c) Microcerotermes aerial nest on G. arborea tree; d) epigeal nest of Amitermes foreli on G. arborea plantation; e) aerial nest of Nasutitermes on P caribaea tree . trunk.

Figura 1.

d

e

Daños y termitas de común ocurrencia en plantaciones forestales de tipo comercial. a) Barrenación de albura y duramen en Gmelina arborea; b) Daño por Heterotermes sp. en stumps y raíces de H. brasilensis; c) Termitero aéreo de Microcerotermes en G. arborea; d) Termitero epigeo de Amitermes foreli en G. arborea; e) termitero aéreo de Nasutitermes en P caribaea. .

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Abstract: Termites play a key ecological role in tropical forests for their participation in the decomposition processes of products with high cellulose content and the beneficial effect of its biological activity on the physical and chemical properties of soils among others. Although most of the approx. 2700 species known worldwide are beneficial, some species can cause damage and / or losses in the goods and services which man derives from forests, including products in use. In Colombia, commercial reforestation was initially concentrated in the Andean region and thus the harmful activity of termites was not seriously considered as a risk factor for this activity. However, during the last 15 years reforestation with introduced species such as eucalyptus (Eucalyptus sp.) Melina (Gmelina arborea), teak (Tectona grandis), acacia (Acacia mangium), Pinus caribaea and the native species rubber (Hevea brasiliensis) is mostly develop near to the Atlantic coast and Llanos Orientales. Although to a lesser extent in the case of teak, the world literature recognizes the susceptibility of these forest species to be attacked by termites at different stages of the production process (Nair, 2001; Constantino, 2002; Calderon et al., 2007; Arguedas, 2008). However, it is difficult to establish in the reports the relationship between the presence of termite and pest real character, particularly when dealing with subterranean termite damage which is evident only at the time of harvesting. In order to deepen the understanding of the diversity of the communities of termites that occur in forests plantations in Colombia and identify harmful species of major economic importance, in the forest health laboratory of the Universidad Distrital Francisco José de Caldas in Bogotá, observations, collections and identification of genera and damage to plantations of different ages of forest species in forest stands of the Atlantic coast and Llanos orientales have been made. We report the occurrence of termite aerial, epigeal and subterranean nest of the families: Termitidae and Rhinotermitidae. Termite species that occur in association with forest plantations includes termites that feed on wood, soil, leaf-litter, that are mostly beneficial to the ecosystem (Table 1). The genera most frequently found in aerial nest and in foraging galleries on trunks of trees over 5 years-old are Nasutitermes (Eucalyptus sp., Hevea brasiliensis, Acacia mangium, Pinus caribaea) and Microcerotermes (Gmelina arborea, Hevea brasiliensis, Tectona grandis) and Amitermes sp. (Gmelina arborea, Eucalyptus sp.). Also, termites of the genus Heterotermes are common in different stands of different ages of Eucalyptus sp., and Hevea brasiliensis were losses of plant material during the establishment phase of plantations are attributed. The observed damage include the drilling of seedlings and stumps (Figure 1).

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There are no comprehensive studies of the true economic impact of termite damage in Colombian commercial forest plantations, or conditions that may favor attacks. Due to the lack of knowledge regarding the taxonomy, biology and ecology of the species that develop in association with plantations, termite

occurrence may be erroneously related with the occurrence of economic loss. The most widely management measure used is the preventive or curative application of long-lasting insecticide action products during the establishment phase of plantations, especially of Eucalyptus spp.

Referencias
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Diseases of acacias in South-East Asia
Enfermedades de acacias en el Sur-Este de Asia
Su-See Lee1

Abstract: Australian acacias have been introduced to many countries around the world, and south-east Asia was no the exception. By 2006, the area planted with tropical acacias, mainly A. mangium, in South-East Asia was close to 3 million ha. This paper brings updated information on some common and some newly encountered diseases of plantation acacias in South-East Asia so that the south-east Asian experience can be shared with foresters and plantation managers planting tropical acacias, in particular A. mangium, in other parts of the world. Damping-off, some of the more important foliar diseases, stem and branch cankers, heart rot and root rot and general methods of control and management are discussed. Heart rot and root rot are considered the most important diseases of A. mangium in South-East Asia. Resumen: Las Acacias australianas han sido introducidas a muchos países alrededor del mundo y el sur oriente de Asia no fue la excepción. Para 2006, el área plantada con acacias tropicales, principalmente A. mangium, en el sur oriente de Asia era cercano a tres millones de hectáreas. Este artículo trae información actualizada sobre algunas enfermedades comunes y algunas nuevas encontradas en plantaciones de acacias en el sureste de Asia de modo que la experiencia del sureste asiático pueda ser compartida con reforestadores y gerentes de plantaciones que están plantando acacias

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1. Forest Research Institute Malaysia, Kepong, 52109 Selangor Malaysia. E-mail: leess@frim.gov.my

tropicales, en particular A. mangium, en otras partes del mundo. Dampingoff, algunas de las enfermedades foliares más importantes, canceres de fuste y ramas, pudrición de corazón y pudrición radicular, métodos generales de control y manejo son discutidos. Pudrición de corazón y pudrición radicular son consideradas las enfermedades más importantes de A. mangium en el sureste de Asia.

Introduction
Australian acacias have been introduced to many countries around the world, and South-East Asia is no the exception. South-East Asia consists of the ten countries of Brunei Darussalam, Cambodia, Indonesia, Laos PDR, Malaysia, Myanmar (the former Burma), the Philippines, Singapore, Thailand and Vietnam. Several different species of acacias have been introduced since the early part of the twentieth century with the early introductions mainly consisting of Acacia auriculiformis followed later in the 1970s by A. mangium. Even Indonesia which has several native acacia species in the far eastern islands of the archipelago in common with Australia has seen the introduction of those species from other non-native seed sources. In the late 1980s and early 1990s there was a surge of interest in the planting of acacias for rural, industrial and environmental development in South-East Asia due to the rapidly depleting timber supplies from the natural forests of the region and the promise of short rotations (six to seven years for pulp, 15 years for solid wood), fast-growth and high productivity of the acacias (e.g. Turnbull, 1987, 1991; Awang & Taylor, 1992, 1993a, 1993b). By 2006, the area planted with tropical acacias, mainly A. mangium, in South-East Asia was close to 3 million ha where the species have been planted mainly as a source of fiber for the pulp and paper industry. In some areas it has also been planted for the production of good-quality timbers for the furniture industry and other higher-value products. Extensive acacia plantations can be found in Indonesia (about 2.5 million ha), Vietnam, Malaysia (about 100,000 ha), the Philippines. Elsewhere A. mangium is planted throughout the humid tropics and has naturalised in Puerto Rico, Brazil and many other areas (Francis, 2003) including the islands of the Pacific. The early plantations were relatively free from any major pest and disease outbreaks but even then it was recognized that the plantations were not disease free (Lee, 1993). Subsequent studies revealed that the exotic acacia plantations in South-East Asia are susceptible to a number of potentially destructive diseases that may affect future productivity. A comprehensive discussion of diseases of tropical acacias, in particular of A. mangium, can be found in the CIFOR publication “a manual of diseases of tropical acacias in Australia, South-East Asia and India” (Old et al., 2000). This publication can be downloaded from the CIFOR website at http://www.cifor.cgiar.org/ Publications/Detail.htm?&pid=639&pf=1.

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Other species of acacias planted on a smaller scale in South-East Asian plantations include the acacia hybrid (A. auriculiformis x A. mangium), A. auriculiformis, A. crassicarpa and A. aulocarpa. Information on several of the diseases discussed here can be found in Old et al., (2000) but this paper brings updated information on these and some newly encountered diseases so that the South-East Asian experience can be shared with foresters and plantation managers planting tropical acacias, in particular A. mangium, in Colombia and other parts of the world. The diseases discussed here include damping-off, foliar diseases, stem and branch cankers, heart rot and root rot.

Damping-off
Damping-off, the most common disease of forest nurseries also affects acacias and has been well discussed by Old et al., (2000). In recent years seasonal outbreaks of seedling wilt have been observed in forest nurseries raising A. mangium seedlings in Indonesia and Malaysia. This disease which is prevalent during the rainy season is due to a virulent but as yet unidentified species of Fusarium and losses of up to 50% of A. mangium seedlings have been reported (unpubl. data). The epidemiology of the disease has not been studied but its control appears to be effective with the application of the fungicide Armistar®.

Foliar diseases
Several foliar diseases of acacias have been reported but most of them are not serious (Old et al., 2000). Phyllode rust caused by Atelocauda digitata caused some concern when it was initially discovered in Indonesian plantations but its impact has not been as severe as originally anticipated. While the disease can cause serious deformity and mortality of seedlings in the nursery, it does not kill trees in the field and its impact on productivity is not considered significant. Spores of the fungus are wind dispersed and disease incidence and severity are related to host specificity and susceptibility. The disease has a wide host range among tropical and sub-tropical acacias (Old et al., 2000) but in Indonesia the disease has only been observed on A. auriculiformis and A. mangium and not on other acacia species. On the island of Borneo the disease is present in A. mangium plantations in the Indonesian territory of Kalimantan, but it has not been observed in the neighbouring Malaysian states of Sabah and Sarawak. The disease is also absent in Peninsular Malaysia. Passalora (formerly Pseudocercospora) perplexa is known to cause a relatively serious foliar disease on A. crassicarpa in Indonesia (Gafur et al.,

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2007). This disease attacks young phyllodes causing foliar spots, shoot blight and malformation, resulting in significant reduction in photosynthetic area. Plants older than 12 months are generally less susceptible. The epidemiology of the fungus has been studied but the results have not been published. It is known that the fungus survives in plant debris in the soil and that the disease is favoured by hot and humid conditions. Strategies for control involve a combination of silvicultural measures and breeding for resistance as some A. crassicarpa plus-trees were demonstrated to have genetic resistance to the fungus (Gafur et al., 2005 cited in Golani, 2006). Foliar diseases in the nursery can be controlled by the application of suitable fungicides but in the field this is generally not feasible due to environmental considerations and the large areas and costs involved. In the field foliar diseases are generally managed by silvicultural means such as removal of infected material, balanced fertilization and use of resistant planting material.

Stem and branch cankers
Ceratocystis dieback is a recent stem canker disease observed in young A. mangium plantations. Normally young trees of less than 12 months-old are more susceptible and the disease is more prevalent during the wet season. It is suspected that the disease is carried and spread by beetles and that the fungus enters the host via wounds made by the beetles. Other canker diseases known to occur on tropical acacias include pink disease caused by Erythricium salmonicolor and stem and branch cankers caused by Botryosphaeria spp. and their anamorphs, Lasiodiplodia theobromae and Dothiorella spp. (Old et al., 2000). Although pink disease is generally considered of little consequence since trees are seldom killed, the resulting death of the leading shoot can have serious deleterious impacts on tree form. This disease is prevalent in areas of high rainfall and during the wet season.

Heart rot
Over the last two decades heart rot was the only disease of tropical acacias that received serious attention in Malaysia and Indonesia (Ivory, 1988; Lee et al., 1988; Lee and Maziah, 1993; Mahmud et al., 1993; Lee, et al., 1996; Ito and Nanis, 1997; Lee and Noraini Sikin, 1999; Barry et al., 2004; Potter et al., 2006). Heart rot of A. mangium has been found in most countries where plantations of the species have been established (Lee, 1999; Barry et al., 2004). The incidence of heart rot has been reported to range from 57% to 98% in Peninsular Malaysia (Zakaria et al., 1994), 35.5% (Mahmud et al., 1993) to 50% (Ito and Nanis, 1997) in Sabah, Malaysia, 49% to 58% in Bangladesh (Basak, 1997) and 6.7% to 46.7% in Indonesia (Barry et al., 2004). However,

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in 7-10 year old plantations in India, the disease was reported to be minor (Mehrotra et al., 1996). In some cases the variation in the rates of heart rot incidence is known to be due to differences in the methods of assessment (Barry et al., 2004), overall it can be concluded that heart rot is a major defect or disease of A. mangium. Although heart rot is not considered a major problem for the pulpwood industry (Gales, 2002) since the white rot fungi that cause heart rot preferentially remove lignin which is the component that must be removed by chemical treatment for pulp production, it would be a problem in trees grown for solid wood. With decreasing timber supply from natural forests there has been increased interest in the utilisation of A. mangium for structural materials and solid-wood products. For the production of solid timber, pruning would be required and this will result in the formation of wounds which are the main mode of entry for the fungi causing heart rot (Lee et al., 1988; Mahmud et al., 1993; Ito and Nanis, 1997). Heart rot can occur in A. mangium trees as young as two years old (Lee, 2000) because of early formation of heartwood and the ensuing quality and volume of timber at harvest can be dramatically decreased. Volume losses of up to 14% and 18% of the merchantable timber have been reported from Indonesia (Maurits et al., 2001 cited in Barry et al., 2004) and Malaysia (Mahmud et al., 1993; Zakaria et al., 1994) respectively. From research conducted in Indonesia, it appears that solid-timber production may be feasible in parts of Indonesia where heart rot incidence levels are low (Barry et al., 2004). However, whereas A. mangium trees are grown on a six-year rotation for pulp production they would need to be grown for longer rotations of about 15 years for solid timber production, and as heart rot incidence is likely to rise with tree age, this needs to be incorporated into any consideration for solid timber production. Research still needs to be undertaken to investigate the effects of genetic improvement, clonal propagation, silviculture practices and harvesting, and log-grading techniques for the development of A. mangium plantations for the production of solid-wood products (Hardiyanto, 2006). Heart rot incidence can be kept to a minimum by preventing or reducing injury to the young trees and by the practice of proper pruning techniques applied at the appropriate time. Details can be found in Old et al., (2000).

Root disease
Root rot has been recognised as one of the major threats to tropical acacias (Old et al., 2000) and red root rot associated with Ganoderma philippii has been identified as the main root disease of A. mangium in Malaysia and Indonesia (Lee, 2000; Glen et al., 2004, 2008). In India G. lucidum has been identified as a threat to A. mangium plantations (Mehrotra et al., 1996).

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A more detailed discussion of root disease of acacias and its control and management is presented in another chapter in this publication.

Conclusion
Experience from South-East Asia has shown that the early halcyon days of pest and disease-free acacia plantations are long past and that new diseases are emerging with time and successive rotations. While it has been reported that plantations of exotics are at no greater risk of pest and disease outbreaks than plantations of indigenous tree species (Nair, 2001), it is clear that careful monitoring and research are important in the early detection of disease pathogens and identification of potential threats to the sustainable productivity of short-rotation forest plantations.

Acknowledgements
I would like to thank the Instituto Colombiano Agropecuario, in particular Dr. Didier Mauricio Chavarriaga Higuita, for the invitation to present this paper at the Curso Internacional de Protección Fitosanitaria Forestal and my institute, the Forest Research Institute Malaysia and the Ministry of Natural Resources and Environment Malaysia for permission to participate in the training course.

References
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Root disease: A major threat to Acacia mangium plantations in South-East Asia
Enfermedades radiculares: la principal amenaza para plantaciones de Acacia mangium en el Sur-Este de Asia
Su-See Lee1

Abstract: Root disease, in particular red root disease, is regarded as the most important disease of the fast-growing Acacia mangium and a major threat to the exotic A. mangium plantations in South-East Asia. Very variable rates of root disease incidence have been reported – ranging from between 3% and 26.8% in 10 year-old first rotation plantations in Peninsular Malaysia to an alarming 86% in 12 year-old first rotation plantations in Malaysia, and between 3.2% and 28.5% in second rotation plantations of between 4 to 8 years-old in Indonesia. The basidiomycete fungus Ganoderma philippii has been identified as the causal pathogen of red root disease of A. mangium in Malaysia and Indonesia but other species may also be involved. Presently there is no definitive method of control for root disease in A. mangium plantations. Experience from the much longer and better studied rubber and oil palm root disease situations could provide valuable information for the development of suitable management and control strategies for application in acacia plantations. More research is needed to understand the epidemiology of the disease so as to be able to formulate the most effective control strategies. Resumen: Las enfermedades radiculares, en particular la enfermedad roja de las raíces, es referida como la enfermedad más importante de Acacia

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1. Forest Research Institute Malaysia, Kepong, 52109 Selangor Malaysia. E-mail: leess@frim.gov.my

mangium de rápido crecimiento y un riesgo mayor para las plantaciones exóticas de Acacia mangium en el Sur Este de Asia. Ratas muy variables de incidencia de la enfermedad radicular han sido reportadas- oscilando desde entre 3% y 26.8 % en plantaciones de 10 años de edad de primera rotación en Malasia peninsular a un alarmante 86% en plantaciones de 12 años de edad de primera rotación en Malasia, y entre 3.2% y 28.5% en plantaciones de entre 4 a 8 años de edad de segunda rotación en Indonesia. El hongo Basidiomiceto Ganoderma philippii ha sido identificado como el patógeno causante de la enfermedad roja de las raíces de A. mangium en Malasia e Indonesia aunque otra especies podrían también estar involucradas. Actualmente no hay método de control definitivo para enfermedad radicular en plantaciones de A. mangium. Experiencias desde los más largos y mejores estudios de situaciones de enfermedad radicular en caucho y palma de aceite podrían dar información valiosa para el desarrollo de adecuadas estrategias de manejo y control para su aplicación en plantaciones de acacia. Mucha investigación es necesaria para entender la epidemiología de la enfermedad así como para ser capaz de formular las más efectivas estrategias de control.

Introduction
More than 3 million ha of Acacia mangium plantations have been established in South-East Asia since the 1990s with over 2 million ha in Indonesia alone. While the early plantations were initially free from diseases, several diseases have emerged as potential threats as the trees have matured (see chapter on diseases of acacias in this book). Of these diseases, root disease is regarded as the most significant disease and a major threat to the plantations, especially those established on logged-over forest sites (Arentz, 1990, 1996; Lee, 2000; Old et al., 1997). This devastating disease has been reported from A. mangium plantations of various ages in Papua New Guinea (Arentz, 1990), the Philippines (Almonicar, 1992), Australia, Indonesia, Malaysia, Thailand and India (Old et al., 1997). Having been introduced to South East Asia in the 1970s, A. mangium is a fairly recent plantation crop compared to rubber (Hevea brasiliensis) and oil palm (Elaeis guineensis) which were introduced in the late 1800s and early 1900s. As in A. mangium plantations, root disease is also the most damaging disease in rubber and oil palm plantations in South-East Asia. However, unlike A. mangium, rubber and oil palm have been grown in many SouthEast Asian countries for many rotations over several decades and a lot of research has been conducted and information accumulated about their pests and diseases. The root diseases and associated pathogens of both rubber and oil palm are well known and various methods of control and management have also been developed, with varying degrees of success. Therefore, an understanding of the root disease epidemiology in rubber and oil palm would serve as an important background for a better comprehension and

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appreciation of the potential extent of the problem in A. mangium plantations in South-East Asia.

Root diseases of rubber and oil palm plantations
Three major root diseases are recognised in rubber plantations; these are white root rot caused by Rigidoporus microporus (syn. R. lignosus), brown root rot caused by Phellinus noxius and red root rot caused by Ganoderma philippii. Here I will focus my discussion on red root rot since this is the disease of major concern in A. mangium plantations. The causal organism of red root disease of rubber known as wet-root rot when it was first identified in the early 1930s was Ganoderma pseudoferreum (Corner, 1931-32). This fungus was first described in 1918 by Miss Wakefield of the Kew Herbarium and it was noted that the fungus was common in the lowland forest of Malaya (Corner, 1931-32). Since then many studies have been conducted on the disease in rubber as it is the second most important root disease of rubber in Malaysia. While it has long been known that the disease spreads by root contact between healthy roots and diseased tissues in the soil, it was subsequently found that the adult Tipulid fly, Limonia, a normal constituent of the microfauna of the fruit bodies, could act as an effective carrier in the distal dissemination of the viable spores to areas previously free from the disease (Lim, 1977). In addition it was found that spore dormancy was broken when the spores passed through the gut of the fly larvae thus allowing the normally dormant spores to germinate under suitable conditions. Effective means of control were developed in the 1960s but these were dependent on early detection and diagnosis by experienced field personnel and prompt treatment that was labour intensive. These methods have now largely lost favour due to difficulty in getting trained labour and high labour costs. Root disease in rubber is generally managed through proper land preparation and cultural methods and the use of some fungicides, particularly for white root disease. The search is still on-going for other suitable fungicides and other effective means of control that are less cost and labour intensive. Basal stem rot (BSR) of oil palm was first described from the Democratic Republic of Congo in 1915 but not much research was carried out until the 1960s when old palm began to assume prominence as a plantation crop and BSR incidence was on the increase in younger palms (10-15 years old) (Ariffin et al., 2000). BSR was most often reported from oil palm planted in coastal marine clay soils following coconut (Navaratnam, 1964). Subsequently it was found in peat soils which were at one time thought to be non-conducive to BSR disease (Turner, 1981) and then on inland lateritic soils which were previously almost disease free (Benjamin & Chee, 1995). As in rubber, it is generally accepted that natural infection of oil palm by the BSR pathogen,

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Ganoderma boninense occurs due to contact between healthy roots and diseased tissues left buried in the soil. Although studies imply that this may not be the only mode of disease spread, the role of Ganoderma basidiospores in disease initiation and spread is still unclear (Ariffin et al., 2000). While much research on BSR has been conducted and is on-going, a long-term solution to control the disease has yet to be found. In comparison to rubber and oil palm, root disease of A. mangium is a very recent discovery, having come to attention only in the 1990s. Results of studies from the rubber and oil palm patho-systems, in particular the former, would therefore go some way in assisting us in finding a suitable solution to control and manage root disease in A. mangium plantations.

Types and incidence of root disease in A. mangium plantations
Three main types of root disease have been reported from A. mangium plantations in Malaysia and Indonesia; these are red root rot, brown root rot and a combination of several minor root diseases (Lee, 2000; Mohammed et al., 2006). Recognition of the above-ground and below-ground symptoms and signs of the various types of root disease are important for diagnosis of the disease. While above-ground symptoms are largely similar for the different types of root disease, the below-ground symptoms and signs are distinctly characteristic and diagnostic for each type of root disease. The above-ground symptoms of root disease in A. mangium include wilting, yellowing, sparse crowns and wind-thrown trees, and are well illustrated in Old et al., (2000). Below ground, red root disease is easily recognised by the formation of a reddish-brown skin-like layer covering the infected root (Figure 1a) under which can be found a layer of silky white mycelia (Figure 1b). The infected root also has a distinct ‘fungus’ or mouldy odour. On the other hand, roots infected by brown root disease are encrusted in a mass of earth and sand intermingled with small patches of rusty brown, velvety mycelia. Brown root disease infected tissues have a honeycomb appearance formed by plates of rusty brown mycelia. Overall root disease incidence rates can be very variable (Table 1). For example, in Malaysia root disease incidence ranged between 5% and 24.7% in 10 year-old trees in three different provenance trial plots at Ulu Sedili, Johor and between 3% and 26.8% in three replicate plots of 10 year-old trees in a plantation in Kemasul, Pahang (Figure 2). Where replicate plots in a first rotation A. mangium plantation were monitored over a period of six years, tree mortality increased with time and spread of the disease by root contact was clearly evident (Lee, 2000). In a multi-storied forest in Malaysia where

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A. mangium was planted in between native hardwoods of the timber family Dipterocarpaceae under different spacing designs, root rot incidence varied between 22% and 63% (Ito, 1999). In the east Malaysian state of Sabah, an alarming 71% to 86% of 12 year-old trees were killed by root disease (Ito and Nanis, 1994). Similarly in India, root disease incidence in 10 year-old first rotation trees was reported to range between 1.8% and 20.5% in one study (Mehrotra et al., 1996) and between less than 10% to about 75% in another study (Sharma & Florence, 1997).

Reddish-brown skin-like layer covering the exterior of an Acacia mangium root infected by red root disease.

Figure 1a.

Figure 1b.

Part of an A. mangium root infected by red root disease with the bark removed to show the silky white mycelia underneath.

60 50
%mortality

40 30 20 10 0 1992 1993 1994 1995 1996 1997 1998 Age of trees (yrs)

rates of 11 to 13 year-old to Acacia mangium in Kemasul, Pahang, Malaysia: , , replicate plots of trees planted in 1985; --- , -- replicate plots of trees planted in 1986; , , replicate plots of trees planted in 1987.

Figure 2. Mortality

Data for second rotation plantations are presently only available from Indonesia. With the exception of South Sumatra, root disease incidence for 4 to 8 year-old second rotation plantations in Indonesia already range from 13.0 to 28.5% (Table 1). In Indonesia it was observed that no root disease was

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found in plantations of A. crassicarpa established on former grassland areas. These figures are expected to rise with time and it would not be surprising if root disease incidence figures approaching the 40% reported for 14 yearold plantations in Malaysia (Lee, 2000) are achieved in a few years time. It would appear that root disease incidence is highly variable depending on the site, the previous vegetation, and presence of the pathogen in the plantation at the time of establishment.

Identification of root disease fungi
Early disease diagnosis is important in efforts to control and manage root disease but this has often been hampered by the time consuming traditional methods which relied on identification of the disease pathogen based on the isolation, culture and study of morphological features of fruiting bodies. In the field fruiting bodies are produced infrequently and when present usually found only on dead trees. Moreover local taxonomic expertise and literature on tropical fungi is woefully lacking and reference specimens are either in poor condition or lacking altogether. Thus, the identification of root disease fungi in the tropics remains a challenge. Increasingly researchers are turning to molecular techniques and this has proven to be successful for oil palm where it was shown that the Ganoderma responsible for BSR in oil palm belongs to a single taxon (Bridge et al., 2000). This success can largely be attributed to the large amount of resources devoted to the study of BSR because of the commercial importance of oil palm to national economies. The situation is very different in plantation forestry where for a long time limited resources were available and thus minimal attention given to pests and diseases. However, even given suitable resources, molecular techniques are not without their problems; one of the major problems is that few sequences of tropical fungi have been deposited in reference databases. In addition, only a limited range of sequence regions are available for the fungi. There is also the problem of the presence of contaminant microorganisms and interfering wood constituents that may compromise the results. In an effort to overcome some of these obstacles, a study was undertaken at the Forest Research Institute Malaysia to synthesize and design specific primers for the detection of some common root disease fungi. The primer PNOX01 was able to rapidly detect and identify P. noxius associated with brown root disease of teak, rubber and A. mangium (Mohd. Farid et al., 2004). Also using molecular techniques G. philippii has been confirmed as the pathogen causing red root disease of A. mangium in Malaysia and Indonesia (Glen et al., 2004, 2008). However, several other Ganoderma spp. and other basidiomycete fungi such as Phellinus spp. and Amauroderma sp. are also associated with root diseases of A. mangium (Almonicar, 1992, Mehrotra et al., 1996; Lee, 2000; Mohd. Farid et al., 2006; Irianto et al., 2006) and the actual identities of these fungi are still unknown.

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Table 1. Incidence of root disease in Acacia mangium plantations of various ages.
Age of trees (yrs) 10 10 10 14 13 11 10 12 with 10 24.7 9.9 5.0 47.8 10.77 26.9 12.62 71 – 86 22 – 63 Lee, (1997) Lee, (1997) Lee, (1997) (unpubl. data) (unpubl. data) (unpubl. data) (unpubl. data) Ito & Nanis, (1994) Ito, (1999) Irianto et al., (2006) 7 4 5 8 5 NA 8 10 10 11 8 – 10 6 – 10 <10 75 19.5 30 1.8 – 20.5 10 – 25 13.01 28.5 14.5 19.0 3.2 – 4.5 18.0 – 26.5 Sharma & Florence, (1997) Sharma & Florence, (1997) Sharma & Florence, (1997) Mehrotra et al., (1996) Mehrotra et al., (1996) Militante & Manalo, (1999) % root disease incidence Reference

Location

Malaysia: Provenance trials: Ulu Sedili, Johor Rantau Panjang, Selangor Setul, Negeri Sembilan Kemasul, Pahang Kemasul, Pahang Kemasul, Pahang Kemasul, Pahang Hobut, Sabah Chikus, Perak (interplanted Dipterocarpaceae)

Indonesia: Wonogiri progeny trial East Kalimantan (second rotation plantations) East Kalimantan (second rotation plantations) East Kalimantan (second rotation plantations) South Sumatra (second rotation plantations) Riau (second rotation plantations)

India: Guchisola, West Bengal Kusumadhari, West Bengal Sapodiha, West Bengal Chandmura, West Bengal Kusumdhari, West Bengal

Philippines: Agusan del Sur and Mindoro

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Management and Control
In rubber plantations most attention has been given to the control and management of white root disease caused by R. microporus since this is the most destructive disease of rubber. General cultural practices involving proper land clearing using mechanical means and planting of legume cover crops have been successfully applied for the control and management of both white root and red root disease. Some effective measure of control of white root disease has also been achieved through the use of fungicides applied as soil drenches. However, no fungicide has yet been recommended for soil drenching treatment of red root disease. Red root disease can be treated by applying collar protectant dressing containing tridemorph but this is labour intensive as it involves manual excavation of the root system followed by chemical treatment. Biological control techniques are presently under investigation for the control of white root disease (Jayasuriya & Thennakoon, 2007) but not for red root disease. For oil palm, a selective medium has been developed for the early detection of BSR (Ariffin & Idris, 1991) but despite many years of research and extensive trials with various methods of control (Ariffin et al., 2000) efforts are still ongoing to find an effective solution to the BSR problem. It should therefore come as no surprise that currently there is no specific recommended method for the management and control of root disease in A. mangium plantations. Presently due to practical and cost considerations, the disease would best be managed through a combination of cultural and silvicultural methods in the short-term while exploring other options such as resistance mechanisms in the long-term.

Conclusion
Root disease is a serious threat to acacia plantations, especially when plantations are established on logged over forest sites. Mortality of trees generally increases with time in areas where the disease is already present as the spread of the disease is closely related to the presence of root disease inocula at the site. More research is needed to determine the rate and mechanisms of spread in different areas and soil types, and under different silvicultural and management regimes so as to improve our understanding of the biology and epidemiology of the fungus. An understanding of the disease epidemiology is essential as the formulation of the most effective control strategy is dependent on the means of disease spread and dissemination. Investigations also need to be carried out to determine whether different species and variants of the fungi have different disease impacts under different environmental conditions. Above all it is imperative that the disease be detected early so that appropriate measures can be taken to manage the disease and prevent its spread.

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Acknowledgements
I would like to thank the Instituto Colombiano Agropecuario, in particular Dr. Didier Mauricio Chavarriaga Higuita, for the invitation to present this paper at the Curso Internacional de Protección Fitosanitaria Forestal and my institute, the Forest Research Institute Malaysia and the Ministry of Natural Resources and Environment Malaysia for permission to participate in the training course.

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Experiencias de control biológico y cultural de plagas forestales en Chile, con énfasis en Sirex noctilio
Experiences of biological and cultural control of forest pests in Chile with emphasis on Sirex noctilio
Ángelo Francesco Sartori Ruilova1

Resumen: La vocación forestal de Chile queda de manifiesto en su superficie de plantaciones exóticas comerciales, con aproximadamente 2,2 millones de hectáreas, a lo que debe adicionarse el importante recurso arbóreo nativo, con alrededor de 13,4 millones de hectáreas, de gran potencial económico-social y ambiental. En este sentido el sector forestal es considerado como una prioridad para la nación, dado en gran parte por las divisas generadas, por lo que cuenta con un exhaustivo y eficiente manejo integrado de plagas, que no atente contra los beneficios que estas formaciones boscosas significan, es fundamental tanto para el sector privado como público del país. Desde el año 1985, con la detección de Rhyacionia buoliana en plantaciones de Pinus radiata, que se viene trabajando en programas de prevención y control de plagas forestales, ampliándose esta situación, desde las plantaciones al bosque nativo, en el año 2003 con el reporte de Cinara cupressi, afectando especies forestales autóctonas. Es así como el presente trabajo proporciona información de las principales plagas que han ingresado al país, la forma en que el Estado, mediante sus servicios con competencia en la materia y empresas privadas, han abor-

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1. Ingeniero Forestal. Departamento de Manejo y Desarrollo Forestal. Corporación Nacional Forestal. Email: asartori@conaf.cl

dado el problema, enfocándose principalmente en el control biológico, y los resultados obtenidos a la fecha que permiten catalogar el grado de éxito de cada una de las experiencias. Abstract: The Chilean forest aptitude is evident because of its surface of exotic forest commercial plantations with approximately 2.2 millions of hectares. To this, it must be added the valuable native forest resources, with around 13.4 millions of hectares, with great environmental and socioeconomical importance. In this sense, the forest sector is considered as a priority for the nation, because of the income generated, for having an exhaustive and efficient integrated pest management, that does not attempt against the beneficial effects that these forest formations mean and because it is fundamental for the private and public sectors of the country. Since the year 1985, with the detection of Rhyacionia buoliana in forest plantations of Pinus radiata it has been working on the prevention programs of forest pests. Widen this situation from the plantations to the native forest due to the report in 2003 of Cinara cupressi, attacking native forest species. Thus the present work gives information of the main pests that have got into the country, about the way the government through its competitive services on the subject and private companies have overcome the problem, focusing mainly in the biological control and the results obtained to date that support the success of each of the experiences.

Introducción
El sector forestal de Chile se ha caracterizado por su gran dinamismo, centrando su relevancia en la industria nacional en las aproximadamente 2,2 millones de hectáreas de plantaciones exóticas (principalmente Pinus radiata y Eucalyptus spp.), las que se utilizan mayoritariamente para la elaboración de pulpa y para la obtención de madera aserrada. Por otra parte existen 13,4 millones de hectáreas de bosque nativo, conformadas por diversas especies que únicamente se encuentran en el sur de Chile y Argentina, representando un recurso digno de conservar y que a la vez posee un potencial económico-social que pretende ser aprovechado mediante la reciente promulgación de la Ley de Recuperación del Bosque Nativo y Fomento Forestal. Si bien actualmente la importancia económica de los bosques se ha centrado en plantaciones exóticas, lo que genera variadas externalidades positivas en relación a la divisas que se reportan, ofertas de empleo, etc., uno de los mayores inconvenientes que se reportan son las plagas y enfermedades que padecen y que en algunas oportunidades se han constituido como fuente de críticas al sector, viéndose seriamente cuestionado el hecho de contarse con monocultivos de vastas extensiones.

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Es así como empresas e instituciones públicas con competencia en la materia han desarrollado una serie de medidas de prevención y control de plagas, enmarcándose en el concepto de Manejo Integrado de Plagas (MIP), poniéndose en práctica actividades de monitoreo, silvicultura incluyendo la componente sanitaria, aplicación de químicos en los casos que así lo ameriten y como eje central la implementación de programas de control biológico. Así mismo, se reporta un caso precedente para Chile con el desarrollo del programa de control biológico del insecto exótico Cinara cupressi, el que se reporta como la primera plaga en afectar especies nativas como lo son Austrocedrus chilensis y Fitzroya cupressoides, ambas con problemas de conservación y protegidas por el CITES, y que gracias al trabajo conjunto de instituciones afines a la materia ya registra importantes avances en su control. Si bien cada una de las plagas en las que se han desarrollado acciones tendientes a disminuir y/o evitar sus daños presentan, en general, lineamientos de desarrollo similares, es importante recalcar la situación que se ha suscitado en torno al insecto Sirex noctilio, ya que es una plaga que en el momento de detectarse en el país generó gran cantidad de hipótesis referentes a la situación que significaría para la industria forestal, ya que al afectar P. radiata, una de las especies con mayor importancia comercial del país, y al estar con grandes regulaciones en los principales destinos de exportación de Chile, se produjo una incertidumbre que ocasionó un trabajo mancomunado entre el sector privado y público, apuntándose a una rápida y eficiente solución del problema. El presente trabajo pretende proporcionar una visión marco de cómo la problemática de plagas ha sido abordada en el país, recalcándose las diferencias sustanciales existentes entre cada uno de los agentes para los que se han desarrollado acciones de prevención y/o control, constituyéndose como una fuente de consulta para aquellos actores vinculados tanto al cultivo de especies del género Pinus y/o Eucalyptus o aquellos que deseen recabar información respecto a agentes de daño que atacan especies nativas de una nación.

Desarrollo del tema
Sector forestal en Chile
En Chile existen 15,5 millones de hectáreas cubiertas por bosques naturales y plantados, representando el 20% de la superficie total del país, significando la existencia de casi una hectárea de bosque por cada chileno, lo que es superior al promedio mundial de 0,6 hectáreas per cápita (INFOR, 2005).

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Según la CONAF, (2008), las plantaciones actualmente cubren alrededor de 2,1 millones de hectáreas, equivalente al 13,5% de la superficie boscosa del país y al 2,8% del territorio nacional. Aproximadamente el 75% de ésta superficie corresponde a Pinus radiata, el 18% a especies del género Eucalyptus y lo restante a especies como atriplex, tamarugo, pino oregón, álamo y algarrobo, encontrándose localizadas principalmente entre la Región de Valparaíso a la de Los Lagos. El sector forestal chileno, en su componente de plantaciones exóticas, se ha consolidado como uno de los principales soportes productivos nacionales. Sus exportaciones se ubican en el segundo lugar del ranking, después de la gran minería del cobre, con un retorno en 1999 de 1.955,1 millones de dólares, equivalente al 13% del total de las exportaciones del país. Un gran aporte a lo anterior ha sido el Decreto Ley N°701 de 1974 sobre fomento forestal, el que se encuentra actualmente vigente y que tiene por objeto regular la actividad forestal en suelos de aptitud preferentemente forestal o degradados, especialmente en terrenos de pequeños propietarios forestales, lo que se hace con base a subsidios. En relación al bosque nativo nacional, con una superficie de 13,4 millones de hectáreas, es necesario recalcar las significativas diferencias industriales que presenta en comparación a las plantaciones, ya que a la fecha no se ha realizado un aprovechamiento sustentable del recurso, a excepción de proyectos e iniciativas aisladas, detectándose diversos problemas que van desde la accesibilidad a rodales hasta la demanda constante de productos derivados de éstos bosques. La situación previamente indicada pretende cambiarse mediante la reciente promulgación de la Ley de Recuperación del Bosque Nativo y Fomento Forestal, la que tiene como ejes centrales la protección y mejoramiento de las formaciones boscosas nativas, con el fin de asegurar la sustentabilidad forestal y la política ambiental. De manera operativa, este instrumento legal, ofrecerá incentivos en actividades como recuperación de formaciones xerofíticas de alto valor ecológico y bosques nativos de preservación, labores silviculturales destinadas a la obtención de productos forestales no madereros y manejo cultural en formaciones boscosas nativas con fines productivos, canalizándose lo anterior mediante un fondo concursable.

Situación sanitaria de Chile
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Chile debe en gran parte su éxito forestal-comercial al estatus ostentado como “isla biogeográfica”, debido al desierto localizado en la parte norte

del país y a la franja cordillerana que se ubica en todo el oeste de la nación, factores que han limitado el acceso a agente de daño tanto para el sector forestal como agrícola u otros. Sin embargo la creciente globalización, lo que ha traído un sostenido incremento de las exportaciones e importaciones, así como también un elevado tránsito humano, ha provocado que incluso estas barreras naturales, antiguamente impenetrables, fuera sobrepasadas. Es así como en el país, en 1985, específicamente en la Región de Los Lagos, el Servicio Agrícola y Ganadero (SAG) detectó el insecto Rhyacionia buoliana (Polilla del Brote del Pino) afectando plantaciones de P. radiata y Pseudotsuga menziesii, determinándose sintomatología que data desde al menos 1979 (Pérez et al., 1999). Este reporte provocó un cambio de estrategia en el sector, posicionándose fuertemente la componente sanitaria en la cadena silvícola y de producción forestal, abordándose la problemática con el modelo de Manejo Integrado de Plagas (MIP), fuertemente basado en el manejo de bosques y en el control biológico. Es así como el país, ya sea la empresa privada como el sector público, asumen la necesidad de desarrollar planes de acción que apunten tanto a la prevención como al control, por ejemplo reforzándose la vigilancia en los puntos fronterizos, monitoreo permanente del recurso, programas de control biológico, normativa enfocada tanto a disminuir el ingreso de plagas, así como el aumento de la dispersión dentro del país, manejo silvícola para contar con formaciones boscosas menos susceptibles al ataque de plagas e investigación aplicada en torno a todas las variables enunciadas. Si bien hasta hace algunos años el problema sanitario se atribuía como exclusivo de las plantaciones, es relevante mencionar la detección del áfido Cinara cupressi afectando A. chilensis y F. cupressoides, especies nativas con problemas de conservación, que se desarrollan solamente en el sur de Chile y Argentina. En este sentido, si bien C. cupressi se constituyó como la primera plaga exótica afectando recurso forestal nativo, todos los avances registrados a la fecha difícilmente hubiesen sido logrados sin contar con la experiencia generada en la materia debido a lo desarrollado en torno a las plantaciones.

Programas de manejo integrado de plagas desarrollados en el país
Rhyacionia buoliana Den. et Schiff. (Lepidoptera: Tortricidae), “Polilla del brote del pino”
Insecto considerado como plaga primaria del género Pinus que tiene su origen en Europa y el norte de Asia. Ataca principalmente árboles jóvenes,

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causando la muerte de yemas y brotes, producto de la alimentación de la larva. El daño se traduce en deformación fustal, consecuencia de la pérdida continua de las guías terminales y de las ramillas laterales. En Chile se detectó en el año 1985, desarrollándose una serie de medidas para su control, entre las que destacan las disposiciones legales donde se determinó su inmediata cuarentena mediante la Resolución N°1403 del 31 de Octubre de 1985, dictándose una serie de regulaciones entre los años 1986 y 1991 (SAG, 1992). Se aplicaron químicos con el propósito de disminuir el nivel poblacional a la espera que el desarrollo de control biológico estuviese completo. Desde el punto de vista cultural se ejecutaron labores en terreno de manejo y ordenación de bosques para disminuir la susceptibilidad al ataque de la plaga. Sin embargo, lo más exitoso resultó con base al programa de control biológico, utilizándose la micro avispa Orgilus obscurator Ness (Hymenoptera: Braconidae), liberándose desde 1998, entre la Región del Libertador Bernardo O’Higgins y la de Los Lagos, hasta el 2007 aproximadamente 13.000 puntos, registrándose niveles de parasitismo, en un comienzo, en el rango de entre 3% a 50%, sin embargo a la fecha la plaga se considera prácticamente controlada, con valores cercanos al 100% de parasitación e incluso siendo sumamente dificultoso encontrar larvas para efectuar las evaluaciones de laboratorio respectivas. Las liberaciones se continúan realizando en aquellos lugares con menores niveles de parasitismo (actualmente no se reportan niveles de parasitismo menores al 70%), manteniéndose un remanente de parasitoides para aplicar ante eventuales alzas del insecto, evitándose así una nueva propagación.

Phoracantha semipunctata Fabricius y Phoracantha recurva Newman (Coleoptera: Cerambycidae), “Taladrador del Eucalyptus”
El taladrador del eucalipto es un insecto nativo de Australia, donde no es considerado plaga, a diferencia de los países donde se ha introducido involuntariamente, explicándose porque fuera de su hábitat natural los árboles crecen en sitios inadecuados, provocándose estrés, haciéndolos susceptible al ataque, favoreciendo la selección natural (Cogollor, 1986). En Chile, P. semipunctata habría sido introducida en 1957 (FAO, 1958; citado por Contreras, 1993), estableciéndose su detección en la cercanía de la ciudad de San Felipe, región de Valparaíso. Por su parte P. recurva fue detectada en 1997, en la ciudad de Santiago, región metropolitana, afectando principalmente rodales de E. globulus (Beéche et al., 2003).

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El manejo integrado de ambos insectos (P. semipunctata y P. recurva), ha sido exactamente el mismo, ya que su ciclo de vida y dinámica de ataque no presentan diferencias que impliquen estrategias distintas. En este sentido,

lo primero a mencionar son las medidas culturales, referidas por una parte a la selección de un sitio adecuado para la plantación, riegos en casos factibles y tras prolongadas sequias, raleos, cortas de limpieza y clareos, con el propósito de contribuir a concentrar el potencial del sitio en los individuos de mayor valor. Otro factor fundamental para controlar la plaga son los raleos sanitarios, los que consisten en la eliminación de focos, mediante enterramiento o incineración. También se utilizan los denominados árboles cebo, los que consisten en simular la condición de atracción de un árbol debilitado, concentrando en éstos el ataque del insecto dentro del rodal para posteriormente eliminarlos al igual que en un raleo sanitario. En relación al control biológico, la técnica más exitosa para el tratamiento de estos agentes, el insecto que ha dado mejores resultados es la avispa Avetianella longoi Siscaro (Hymenoptera: Encyrtidae), parasitoide de huevos de Phoracantha spp., liberándose desde el año 2000 al 2007, entre la Región de Copiapó a la de Los Lagos, un total de 842 puntos, registrándose para el año 2006 un nivel de parasitismo promedio a nivel nacional de 43%, en una rango que va desde 21% hasta el 84%. Lo anterior significa que existen lugares que necesariamente deben ser reforzados año a año hasta alcanzar un nivel de parasitismo considerablemente superior, pero las cifras ya registradas en algunas localidades, como por ejemplo en plantaciones cercanas a la ciudad de Vallenar con una valor cercano al 100%, evidencian la eficiencia y eficacia de A. longoi en el control de la plaga.

Ctenarytaina eucalypti Maskell (Hemiptera Psyllidae)
Este insecto, originario del sudeste de Australia y Tasmania (Froggatt, 1903; Tuthill y Taylor, 1955; Morgan, 1984, citados por Hodkinson, 1999), provoca, por sus hábitos alimenticios, deformaciones, marchitez y desecación, llegando a provocar la muerte de plantas jóvenes (Meza y Baldini, 2001), en especies del género Eucalyptus. En Chile fue detectado por el SAG en 1999 en la Región de Arica y Parinacota, afectando especies de E. globulus y E. nitens (Meza y Baldini, 2001), fecha desde la que se han desarrollado diversas tácticas de control, incluyéndose la aplicación de químicos en plantas de viveros, técnicas silvícolas que contribuyan al fortalecimiento y rápido crecimiento de los árboles (afecta principalmente en las primeras edades de los individuos) y evidentemente el control biológico. Este último método ha sido con base a la avispa Psyllaephagus pilosus Noyes (Hymenoptera: Encyrtidae), liberándose entre la Región de Arica y Parinacota a la de Los Lagos, en el período 2002-2007, 1.670 puntos con un nivel de parasitismo promedio, el año 2006, de 58%, con un mínimo de 37% en la Región del Bío-Bío y un máximo de 94% en la Región de Coquimbo.

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Gonipterus scutellatus Gyllenhal (Coleoptera: Curculionidae), “Gorgojo del eucalipto”
Insecto originario del sudeste de Australia y Tasmania (González et al., 2004), el que se alimenta del follaje de especies del género Eucalyptus, ocasionando disminuciones en el crecimiento de los árboles (Beéche et al., 1999). Este último autor señala que en Chile fue detectado por primera vez en Febrero de 1998 por el SAG, en la Provincia de los Andes, Región de Valparaíso, obligando a adoptar diversas acciones de vigilancia fitosanitaria y control. El control en su inicio se basó en disposiciones legales para evitar y/o disminuir las probabilidades de dispersión dentro del país, así como también la aplicación de químicos para bajar el nivel poblacional a la espera de contar con el controlador biológico del insecto. El parasitoide utilizado, y que según reportes internacionales es el que presenta mejor sincronización con la plaga y capacidad de establecimiento, es Anaphes nitens Hubber (Hymenoptera: Mymaridae), liberándose entre los años 2006 y 2007 un total de 41 puntos, sólo en lo que gestión de CONAF se refiere, no contándose con datos concretos del nivel de parasitismo, pero evidenciándose una excelente dispersión natural y adaptación a las condiciones ambientales locales.

Cinara cupressi Buckton 1881 (Hemiptera: Aphididae), “El pulgón gigante
de las coníferas” Áfido originario del hemisferio norte que afecta especies de la familia Cupressaceae, reportándose en Chile en Agosto del 2003, afectando la especie nativa A. chilensis y en Julio del 2007 a F. cupressoides, siendo el primer insecto exótico que afecta recurso nativo del país. A la fecha, y como una iniciativa conjunta entre CONAF, SAG e INFOR, se desarrolló el Proyecto FDI-CORFO “Manejo Integrado: técnica para la recuperación del crecimiento de A. chilensis”, el que tenía el propósito de monitorear y cuantificar el daño de la plaga y desarrollar el programa de manejo integrado del insecto, el que si bien consideró en un inicio aplicación de químicos, con resultados medianamente favorables, ha sido más eficiente mediante la liberación de la avispa Pauesia spp. (Hymenoptera: Braconidae), liberándose a la fecha alrededor de 50 puntos (período 2006-2007), siendo el año 2008 reforzado con repiques de terreno dadas las dificultades de reproducción en laboratorio.

La situación de Sirex noctilio en Chile
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Esta avispa es originaria de Eurasia y norte de África, afectando especies de los géneros Pinus, Larix, Pseudotsuga, Picea y Abies, considerándose como un importante agente de daño económico en las plantaciones comerciales dada su agresividad y capacidad de vuelo.

En Chile, el SAG detectó por primera vez la presencia de la plaga en Enero del 2000, en bosquetes y cortinas cortaviento de P. radiata localizados en la comuna de San Esteban, Provincia de Los Andes, Región de Valparaíso (SAG, 2004). En el 2001 fueron detectados ejemplares del sirícido en el sector El Taique comuna de Puyehue, Región de Los Lagos (Forest Mundo Forestal, 2004). Consecutivamente, en Abril del año 2002, se detectaron poblaciones en la localidad de Curarrehue, Región de la Araucanía. A fines del año 2004, se logró la erradicación de la avispa en la Región de Valparaíso, encontrándose actualmente sólo en focos de las regiones de la Araucanía y de Los Lagos, lo que deja de manifiesto que mediante acciones oportunas y coordinadas es factible la eliminación del insecto de un área determinada. El plan de erradicación de las regiones aún con presencia de la plaga ha contemplado una estricta vigilancia y un activo fomento al manejo de las plantaciones. Paralelamente, el año 2002 se inició un proyecto entre el SAG y el Servicio Nacional de Sanidad y Calidad Agroalimentaria de Argentina, enfocándose en puntos de detección que se constituían como focos para ambos países. El control silvicultural se ha basado en el manejo de plantaciones, principalmente de pequeños propietarios, ofreciéndose a éstos, gracias a convenios establecidos entre CONAF y empresas privadas, la factibilidad de vender sus productos para la elaboración de pulpa, material que pasa por una serie de reglamentaciones y que debe ser procesada en un corto tiempo, no permitiéndose el acopio para evitar dispersión del material. En el período 2002-2007, entre la Región del Libertador Bernardo O’Higgins y la de Aysén, se han manejado 77.526 hectáreas, las que en gran proporción incluyen plantaciones de P. radiata. En relación al control biológico, se han introducido un pool de agentes destinados a disminuir el nivel poblacional de la plaga y evitar la dispersión a regiones con vastas superficies de plantaciones de P. radiata, en este contexto es posible mencionar el nematodo Deladenus siricidicola (Namatoda: Neotylenchidae), Ibalia leucospoides (Hymenoptera: Ibaliidae), Rhyssa persuasoria (Hymenoptera: Ichneumonidae) y Megarhyssa nortoni (Hymenoptera: Ichneumonidae). Los antecedentes disponibles a la fecha, en relación a niveles de parasitismo, corresponden a lo emanado del proyecto de cooperación SAG-SENASA, período 2002-2004, y que se vinculan al accionar del nematodo D. siricidicola, reportándose cifras bastante disímiles que van desde el 3% al 100%, sin embargo estos datos deben considerarse como preliminares, adicionándose al hecho que al año 2008 aún no hay detecciones fuera de las Regiones de la Araucanía y de Los Lagos.

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Conclusiones
Las plantaciones forestales de Chile sin duda han debido sobrellevar una serie de inconvenientes para un normal desarrollo y por ende mayor rentabilidad, siendo las plagas, junto a los incendios forestales, uno de los perjuicios que más atentan contra estas formaciones. En este sentido, los datos contenidos en este informe, permiten vislumbrar que una táctica sincronizada y oportuna sin duda ayudan a minimizar las pérdidas que insectos u otros agentes bióticos puedan ocasionar al recurso, tanto exótico como nativo. Si bien está demostrado que el control biológico resulta ser la opción más perdurable en el tiempo, como mejor relación beneficio-costo y más amigable con el medio ambiente, es fundamental vincularla con una normativa que se enfoque en evitar y/o disminuir la dispersión de agentes de daño, en algunos casos con aplicación de químicos, ya que por lo general no es posible trabajar inmediatamente con parasitoides, siendo un factor fundamental el manejo silvícola y la ordenación forestal, procurando contar con formaciones boscosas más vigorosas y por ende menos susceptibles al ataque de plagas. Un punto de relevancia, tiene relación con lo suscitado con S. noctilio, ya que lo que en una primera instancia fue abordado únicamente como un problema con grandes pérdidas económicas, significó un replanteamiento de estrategia, permitiendo vincular a propietarios forestales con empresas demandantes, aportando en el manejo de los bosques, y por ende contándose con plantaciones menos aptas para el desarrollo del insecto, pero satisfaciendo las necesidades de materia prima de la industria local y aportando a los ingresos de cientos de campesinos. Es así como pese a los inconvenientes que han significado las plagas enlistadas en este trabajo, el sector forestal del país sigue ostentado un rol primordial en la economía de Chile, complementándose con la importancia ambiental que significa proteger especie nativas ante el ataque de agentes foráneos que podrían comprometer sustancialmente el aporte ecosistémico de éstas formaciones. En resumen, en menor o mayor medida, los objetivos de los programas de manejo integrado de plagas, fuertemente basados en la técnica de control biológico, se evidencian como exitosos, constituyéndose como un insumo fundamental ante eventuales nuevos organismos que puedan ingresar al país, pues ya se cuenta con una experiencia comprobada tanto en lo teórico como en lo práctico.

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Referencias
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99

Pérez, C. Villa, A. y Alvarez, M. 1999. Rhyacionia buoliana “Polilla del Brote en Chile”. Corporación Nacional Forestal. Nota Técnica: Año 19 N°35. Chile. Servicio Agrícola y Ganadero. 1992. Informe Anual: Proyecto de detección y control de Rhyacionia buoliana Den. et Schiff. Chile. Servicio Agrícola y Ganadero. 2004. Agencia de Noticias del Ministerio de Agricultura. Chile, (en línea), (fecha de consulta: 14 de Agosto del 2008). Disponible en: <http://www.agricultura.gob.cl/noticias/detallenoticia. php?noticia=1347<

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Approaches to predicting potential impacts of climate change on forest disease: an example with Armillaria root disease
Aproximaciones para predecir los impactos potenciales del cambio climático en enfermedades forestales: un ejemplo con la enfermedad radicular Armillaria
Ned B. Klopfenstein1, Mee-Sook Kim1, John W. Hanna1, Bryce A. Richardson1, and John E. Lundquist2

Abstract: Climate change will likely have dramatic impacts on forest health because many forest trees could become maladapted to climate. Furthermore, climate change will have additional impacts on forest health through changes in the distribution and severity of forest disease. Methods are needed to predict the influence of climate change on forest disease so that appropriate forest management practices can be implemented to minimize disease impacts. Initial approaches for predicting the future distribution of pathogens are dependent on reliable data sets that document the current, precise location of accurately identified pathogens and hosts. Precise distribution information can be used in conjunction with available climate surfaces to determine which climatic factors and interactions

1. 2.

USDA Forest Service, Rocky Mountain Research Station, Moscow, Idaho 83843, USA State and Private Forestry, Forest Pest Management, Region 10 (Pacific Northwest Research Station, Anchorage, Alaska 99503, USA

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influence species distribution. This information can be used to develop bioclimatic models to predict the probability of suitable climate space for host and pathogen species across the landscape. A similar approach using climate surfaces under predicted future climate scenarios can be used to project suitable climate space for hosts and pathogens in the future. Currently such predictions are well developed for many forest host species, but predictive capacity is extremely limited for forest pathogens because of lacking distribution data. Continued surveys and research are needed to further refine bioclimatic models to predict influences of climate and climate change on forest disease. Resumen: El cambio climático tendrá probablemente impactos dramáticos en la salud forestal porque muchos árboles forestales podrían llegar a mal adaptarse al clima. Además el cambio climático tendrá impactos adicionales en la salud forestal a través de cambios en la distribución y severidad de las enfermedades forestales. Métodos para predecir la influencia del cambio climático en las enfermedades forestales son necesarios, de manera que las prácticas apropiadas de manejo forestal puedan ser implementadas para minimizar los impactos de la enfermedad. Aproximaciones iniciales para predecir la futura distribución de patógenos depende de bases de datos confiables que documenten la actual y precisa ubicación de los patógenos y hospederos correctamente identificados. La información precisa de distribución puede ser usada en conjunto con superficies climáticas disponibles para determinar cuales factores climáticos e interacciones influencian la distribución de especies. Esta información puede ser usada para desarrollar modelos bioclimáticos para predecir la probabilidad de un adecuado espacio climático para las especies de hospederos y patógenos a través del paisaje. Una aproximación similar usando superficies climáticas bajo escenarios climáticos futuros predichos puede ser usada para proyectar espacios climáticos apropiados para hospederos y patógenos en el futuro. Hoy día tales predicciones están bien desarrolladas para muchas especies hospederas forestales, pero la capacidad predictiva es extremadamente limitada para patógenos forestales debido a la falta de datos de distribución. Exploraciones continuas e investigación son necesarias para refinar más los modelos bioclimáticos para predecir influencias del clima y cambio climático en enfermedades forestales.

Introduction
Climate change is expected to cause dramatic, direct impacts on the health of forests worldwide. For some areas of the world, computer models predict that many tree species will become maladapted (i.e., ill-suited to survive, grow, and reproduce in the ambient environment) to the predicted climate change over the next century (e.g., Rehfeldt et al., 2006). Impact on forest health will be even greater if damage from diseases and insects is enhanced by climate change (Klienjunas et al., 2008; McCarthy et al., 2001; Sturrock, 2007). It is

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critical to consider the impacts of disease when predicting impacts of climate change. If impacts of climate change on forest disease can be predicted, then appropriate management practices can be implemented to minimize disease impacts. Many types of tree diseases threaten the health and sustainability of forests. In this paper, we focus on a root disease. Climate change will likely have significant influences on tree root diseases, such as Armillaria root disease (Ayres and Lombardero, 2000; Kliejunas et al., 2008; McCarthy et al., 2001; Sturrock, 2007). Climate change could alter patterns of root disease by 1) direct effects on the development, survival, reproduction, dispersal, and distribution of hosts and pathogens; 2) physiological changes in tree defenses; and/or 3) indirect effects from changes in the abundance of mutualists and competitors (Ayres and Lombardero, 2000). The goal of this paper is to discuss approaches to predict impacts of climate change on root disease; however, similar approaches could be applied to other forest diseases. Our work with Armillaria root disease is used as an example.

Forest disease: an interaction of host, pathogen, and environment
As a first step in predicting tree diseases, the conditions that are necessary for disease to occur must be considered. For disease to occur, a virulent pathogen and susceptible host must occur together at a time when the environmental conditions are favorable for the development of disease. This concept, known as the “Plant Disease Triangle,” is a fundamental principle in basic plant pathology (Figure 1). Thus, we must consider the pathogen, host, and environment when developing approaches to predict where forest diseases will occur.

MEN

T

VIRU LEN

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Figure 1. The plant disease triangle. Plant disease occurs when a virulent pathogen comes into contact with a susceptible host at a time when the environment is favorable for the development of disease.

ENV

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THO T PA GEN

DISEASE

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103
SUSCEPTIBLE HOST
(aps.org)

Pathogens that cause Armillaria root disease
The Armillaria genus contains many species that can cause Armillaria root disease. Because the pathogen must be accurately identified at a species or subspecies level to allow predictions of disease, we will focus on one species, Armillaria solidipes (a currently recognized older name for A. ostoyae) (Burdsall and Volk, 2008). This pathogen has a wide distribution across the Northern Hemisphere (Figure 2) and has a wide host range that includes most conifers and several hardwood species. Armillaria solidipes plays diverse ecological roles in forests, ranging from being a beneficial saprophyte to a virulent pathogen. The pathogen inhabits diverse environments and has the potential for long-term and widespread occupancy of a site, For example, one vegetative clone of A. solidipes is predicted to occupy 965-ha, with an age estimate of 1,900 to 8,650 years (Ferguson et al., 2003). In addition, significant genetic diversity has been demonstrated within A. solidipes (Hanna et al., 2007), and it may have the potential to hybridize with other, closely related Armillaria species (Kim et al., 2006).

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Figure 2. Distribution of Armillaria solidipes (depicted in red) (Hanna, 2005).

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Armillaria solidipes causes tree mortality, which ranges from being extensive within a disease center to being diffuse across a stand. Cumulative mortality from Armillaria root disease can reach 15-20% at 20 years of age (Morrison and Pellow, 1994; Whitney, 1988). Furthermore, root disease caused by this pathogen can also result in significant growth loss (e.g., up to 40% volume loss over 4-8 years in 18-year-old Douglas-fir, Pseudotsuga menziesii), frequently in the absence of readily observable symptoms (Cruickshank, 2000; Morrison et al., 2000). Although A. solidipes produces mushrooms in autumn under some environmental conditions, it is more consistently found 1) as rhizomorphs (root-like structures that occur on the root surface, under the bark, or in the soil); 2) as mycelial fans that occur under the bark; or 3) in decayed wood.

Hosts of Armillaria root disease
While A. solidipes has an extremely wide host range across the Northern Hemisphere, and host susceptibility varies with geographic location. In western North America, A. solidipes can cause major growth losses in Douglas-fir or true firs (Abies spp.; Kile et al., 1991). Because of its economic value and widespread occurrence in western North America, we focus here on Douglas-fir to predict potential impacts of Armillaria root disease.

Determining the potential distribution of the pathogen
Accurate baseline information on pathogen occurrence is needed to develop predictions of the pathogen’s current distribution. Survey plots, scattered across ranging geographic areas and diverse climates, represent a reliable method to obtain baseline information on pathogen distribution (Figure 3). For a chronic root pathogen such as A. solidipes, which is not readily detected on a site based on above-ground symptoms, surveys of all host species on plots must be quite thorough and include excavation of tree roots. Samples collected from fruiting bodies, rhizomorphs, mycelial fans, or decayed wood are all acceptable for establishing fungal cultures (Figure 3). Detailed plot information, such as precise location (e.g., GPS coordinates at +/– 30-m resolution or better), elevation, slope, aspect, soil type, habitat type, and other environmental data, is also needed. Because pathogen samples must be accurately characterized using DNA-based methods, it is recommended that pathogens be placed into culture to facilitate further study.

105

a

b

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d

Armillaria root disease. a) Approximately 400 0.04-ha plots were established in western North America; b) Roots of each tree species were thoroughly inspected for the pathogen. Precise location and associated collection data were recorded; c) Rhizomorphs of Armillaria spp. were collected; d) Mycelial fans of Armillaria spp. were also collected.

Figure 3. Survey plots of

Accurate identification of the pathogen species, subspecies, or population is critical to establishing a data set on pathogen distribution. Because it is difficult to identify many forest pathogens, such as Armillaria spp., based on vegetative morphology, DNA-based diagnostic methods are particularly useful to help validate taxonomic identification (Figure 4). For this example, cultures of A. solidipes were identified using PCR and DNA sequencing of the intergenic spacer-1 (IGS-1) region of the ribosomal DNA (rDNA) (Kim et al., 2006).

a

c
106

b

Figure 4. Identification of Armillaria species. a) Samples of Armillaria spp. were established in culture; b) Polymerase Chain Reaction (PCR) was used to amplify the intergenic spacer-1 (IGS-1) region of ribosomal DNA (rDNA); c) DNA sequences of IGS-1 were used to confirm the identification of A. solidipes or other species.

This approach establishes a data set of plots with confirmed presence or absence of accurately identified A. solidipes. A large data set is preferred – the larger the data set the more accurate will be the predictions of distribution.

Determining the potential distribution of the host
As with the pathogens, it is also necessary to have baseline information on the distribution of the host-tree species. Although general range information is available for many tree species, more accurate predictions of distributions must rely on survey plot data that records species presence or absence at precise geographic locations (e.g., GPS coordinates) and elevations. Fortunately, survey plot data are available for several tree species. For example, the U. S. Forest Service, Forest Inventory and Analysis (FIA) maintains numerous permanent plots on forest and nonforest lands that have associated plot data for tree species and other plant species (Alerich et al., 2004; Bechtold and Patterson, 2005). Data sets from such survey plots are critical to developing models to predict the present distribution of forest species.

Climate surfaces
Understanding how climatic factors vary across the global landscape is necessary to determine the influence of climatic factors on plant disease. Based on information from numerous weather stations, various methods are available that create a climate surface, which is spatially interpolated climate data on a landscape grid (Hijmans et al., 2005). Climate data are available from several sources, such as WorldClim (http://www.worldclim.org/; Hijmans et al., 2005), Daymet (http://www.daymet.org/), (Rehfeldt et al., 2006; http:// forest.moscowfsl.wsu.edu/climate/index.html), and others. The climate surfaces from these sources allow estimations of multiple climatic factors, such as monthly temperatures, monthly moisture, and complex interactions among multiple factors, for a specific geographic location and elevation. For example, the climate surface for Degree Days > 5oC, a measure of warmth, is shown across western North America (Figure 5a).

Models to predict present distribution of the host and pathogen
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Models to predict species distribution are based on the data set of precise locations where the species is known to be present or absent. Climate

surfaces are used to estimate values for climate variables for each location. The analysis determines which climatic factors or interactions predict the presence and absence of the host species. The critical climate variables are incorporated into a bioclimatic model that predicts the probability of suitable climate space (i.e., the geographic area that possesses a climate suitable for species survival) for the species across the landscape within the area that is being analyzed. For example, Rehfeldt et al., (2006) used a Random Forest classification tree algorithm to model suitable climate space for Douglas-fir across the landscape (Figure 6b). This prediction was based on ca. 120,000 plots (20,171 plots with Douglas-fir present) that were available from Forest Inventory and Analysis (U. S. Forest Service) and resulted in an error of omission approaching 0 and an error of commission of less than 9%. Lower sample numbers can be used for predictive models, but the user must determine the acceptable level of accuracy for their purposes.

a

b

Example of current and future climate surface for one climatic factor (Degree Days > 5 °C ) using the CGCM3 model and the A2 “worse case” greenhouse gas scenario provided by The Intergovermental Panel on Climate Change (IPCC) (Rehfeldt et al., 2006). a) current climate surface; b) Projected future climate surface for the year 2090.

Figure 5.

108

It is difficult to predict pathogen distribution with high accuracy because data sets confirming pathogen occurrence are usually quite limited in comparison with host data sets. For predicting the potential current distribution of A. solidipes, we based our prediction on ca. 400 survey plots of which A. solidipes was found on 202 plots. Several different bioclimatic

models can be used to predict A. solidipes distribution. Figure 6a shows a probability distribution for suitable climate space generated using Maximun Entropy modeling (MAXENT; Phillips et al., 2006; Phillips and Dudik, 2008) that is based on presence-only data. This spatial model could correspond to the present distribution of A. solidipes if this species has expanded to its ecological breadth and climate is the primary factor that influences its distribution.

a
Armillaria solidipes Contemporary (preliminary)

b
Douglas-fir Contemporary (Rehfeldt et al., 2006)

and a susceptible host, Douglas-fir (Pseudotsuga menziesii), in the interior northwestern USA. a) Preliminary example of an approach to predict suitable climate space for A. solidipes using MAXENT and the climate data and variables of Rehfeldt et al., (2006); b) Predicted suitable climate space for Douglas-fir using Random Forest classification (Rehfeldt et al., 2006). Colors represent the number of tree votes cast, analogous to the probability of occurrence. Yellow = 50 to 75, Red 76 to 100 votes.

Figure 6. Examples of approaches to predict current suitable climate space for Armillaria solidipes

Model to predict future climate surfaces
General Circulation Models (GCMs) are a class of computer models that forecast weather and climate change. GCMs can be used with various greenhouse-gas-emission scenarios, such as those proposed by the Special Report on Emissions Scenarios (SRES), an intergovernmental panel on climate change, to predict the future global climate surface (McCarthy et al., 2001). Examples of GCMs include 1) CGCM3 – Canadian Centre for Climate Modeling and Analysis (Flato and Boer, 2001); 2) HadCM3 – Hadley Center (Gordon et al., 2000); and 3) GFDL CM2.1 – Geophysical Fluid Dynamics Laboratory (Delworth et al., 2006). SRES scenarios are based on different assumptions of population growth, economic development, and technological development. Three common SRES scenarios that represent low, moderate, and high estimations of future atmospheric CO2 concentrations include the

109

SRES B1 (atmospheric CO2 concentration stabilizing at just below 550ppm by 2100), SRES A1B (CO2 rate still rising but at a slower rate to 700ppm by 2100), and the “worse case” SRES A2 (increasing CO2 shows no sign of slowing down with 800ppm by 2100) (Peterson et al., 2008). Figure 5 shows an example of current and future projections of the climate surface for one climatic factor (Degree Days > 5oC) produced by the CGCM3 model and the A2 “worse case” SRES scenario. However, according to the Global Carbon Project, (2008), the most recent records of the annual mean growth rate of atmospheric CO2 show levels have increased faster than projected. The suitable climate space for host and pathogen species across the landscape can then be projected onto the future climate surfaces showing potential changes in species distributions based on the climate change scenario.

Models to predict future suitable climate space for hosts and pathogens under changing climate scenarios
Future climate surfaces produced by a GCM and specified scenario for greenhouse-gas emissions serve as the basis for bioclimatic modeling of suitable climate space for hosts and pathogens across future landscapes. Different models and greenhouse-gas emission scenarios produce different future climate surfaces, and projections of climate change are variable. Further comparisons among the GCMs and discussion of their reliability are beyond the scope of this paper. However, predictions of climate change impacts on forest disease are dependent on an accurate GCM projection. Figure 7 shows examples of approaches to predict suitable climate space for A. solidipes and Douglas-fir within the interior northwestern USA. In these examples for the decade 2060, minor shifts in the probability of suitable climate space for A. solidipes are apparent in this region. In contrast, the probability of suitable climate space for Douglas-fir is markedly decreased. If this projection holds true, it is reasonable to assume that many Douglas-fir stands in this region may become stressed due to climate maladaptation. Such stress could render trees more susceptible to Armillaria root disease. For such prediction models, it must be noted that predicted suitable climate space for a species does not necessarily correspond to the future distribution of that species. Future species distribution will depend on many factors such as population structure, migration, regeneration, competition, susceptibility to insect attack and diseases, and other interacting factors. The realized distribution of a species will be determined by the interactions among diverse biological, climatic, and environmental factors.

110

a
Armillaria solidipes Year 2060 (preliminary)

b
Douglas-fir Year 2060 (Rehfeldt et al., 2006)

and a susceptible host, Douglas-fir (Pseudotsuga menziesii), in the interior northwestern USA. a) Preliminary example of an approach to future suitable climate space for A. solidipes in the year 2060 using MAXENT, CGCM3 GCM (Canadian Center for Climate Modeling and Analysis, SRES A1B), and climate data from Rehfeldt et al., (2006); b) Predicted suitable climate space for Douglas-fir using Random Forest classification (Rehfeldt et al., 2006). Colors represent the of number tree votes cast, analogous to the probability of occurrence. Yellow = 50 to 75, Red 76 to 100 votes.

Figure 7. Examples of approaches to predict future suitable climate space for Armillaria solidipes

Toward determining when and where disease will occur
Predictions of potential distribution of forest pathogens and hosts under current and changing climate will provide valuable insights about where hosts and pathogens might co-occur and thus, where diseases might occur. It is important to note, however, that the co-occurrence of suitable climate space for the pathogens and their host(s) does not necessarily result in disease. The establishment and severity of disease depends on many interacting factors, including: seasonal or annual weather, microclimatic factors, age and vigor of host plants, pathogen inoculum potential, host tree density, stand history, past management practices, host species composition and age, localized populations of hosts and pathogens, occurrence of pathogen vectors, biological control agents, and several other factors. One aspect of changing climate is the increased variability in weather and a greater likelihood of extreme weather (e.g., high temperatures, low temperatures, drought, and excessive rain events) (IPCC, 2001). Weather events could increase or decrease the level of forest disease depending on the weather event and the pathosystem. Predictions of forest disease occurrence will likely improve when other contributing factors are incorporated into classification models.

111

Because of lacking prerequisite information, it will likely be challenging to develop approaches to accurately predict the spatial distribution of some forest diseases. For this reason, many assessments of forest disease must still rely on information obtained at the stand level. Regarding our Armillaria root disease example, it appears that A. solidipes and Douglas-fir are both broadly well adapted to the existing climate in the interior northwestern USA (Figure 6). However, Armillaria root disease is currently quite severe on Douglas-fir in this region. Because Armillaria root disease is generally more severe on trees predisposed by stress, it seems reasonable that this disease could become even more severe in the future if Douglas-fir is subjected to climate stress, such as is projected for the interior northwestern USA (Rehfeldt et al., 2006: Figure 6b). Thus, we might expect increased likelihood of disease if 1) host trees are maladapted to climate or subjected to other stress agents such as seasonal weather (e.g., moisture or temperature extremes), insect attack, wounding, etc. or 2) past stand history or management has contributed to increased inoculum potential (McDonald et al., 1987) such as by leaving colonized stumps or selectively removing tolerant tree species. Forest management decisions can be based on predictions of host and pathogen distribution coupled with other stand information.

Forest management applications
Predictions of forest disease incidence and severity under current and changing climate scenarios are useful to managers for strategic and management planning. Several management coping strategies have been proposed, including 1) favoring forest species and populations that are adapted to future climatic conditions; 2) altering species composition and diversity to favor resistant/tolerant hosts in areas where disease presence is predicted; and 3) changing forest structure and age patterns at landscape scales; and 4) other strategies, such as reducing inoculum potential by removing its source, avoiding wounding or stressing trees, and increasing biological control activity. These suggestions are largely based on historical information; however, managers may face environmental conditions that have no historical precedent. For this reason, it is difficult to base proposed management actions on scientifically rigorous research. Managers must recognize that a changing climate will likely create novel conditions for which previous experience is unavailable. Thus, an increased emphasis is needed on strategies that consider ecosystem adaptability.

112

Regarding the Armillaria root disease example, a number of management options are available depending on the situation and management objectives. These options could include 1) selectively removing species that are maladapted or predicted to become maladapted; 2) planting with

seed-sources that are well-adapted to the predicted climate during the trees’ lifespan; 3) selectively favoring several species (e.g., Pinus spp. or Larix spp.) that are more tolerant of Armillaria root disease and adapted to the predicted climate; 4) avoiding wounding of trees, which may facilitate pathogen infection; 5) employing treatments that reduce or do not exacerbate tree stress; 6) applying treatments that minimize woody substrates that can serve to build up the inoculum potential; or 7) other less developed practices, such as fostering biological control. As with most forest management, management practices must be selected for the specific stand and objectives.

Additional information needs to refine disease predictions
Approaches that are currently available for predicting climate influences on forest disease provide a solid foundation for forest planning. However, further refinements will improve accuracy and utility of these approaches. Of critical need is more information on the current distribution of accurately identified pathogens. Prediction models can be further improved by including additional information, such as more precise climate data, other geographic information (e.g., slope, aspect, topography), and other environmental data (e.g., soil type, habitat type). Improved precision will be achieved by understanding the population structure of hosts and pathogens and the adaptation of these populations to climatic factors. Other interacting biotic factors, such as the distribution and activities of biological control agents or vectors, also influence the occurrence of forest disease and should be considered where they are relevant. Once climatic influences on host and pathogen distribution are better understood, information is frequently needed to determine the climatic conditions, seasonal/annual weather, and microclimates that are suitable for the development of disease. Many forest diseases may also be influenced by inoculum potential, stand history, stand vigor, stand age, stand structure, stand density, and many other interacting factors that may require assessment at the stand level. Thus, continued surveys and research can provide necessary information for refining predictions of climate influence on diverse forest diseases. Methods and information are available to continue refining predictions of climatic influences on forest disease. Geographic data (e.g., slope, aspect, and topography) can be obtained from various landscape modeling software (e.g., GoogleTM Earth, DeLorme Xmap®, ESRI’s ArcGIS and ArcMap) and websites (e.g., USGS). Similarly, soils data are available for many regions from diverse sources, such as from government agencies (e.g., National Resource Conservation Service in the USA) or commercial sources. Populations and phylogenetic relationships of hosts and pathogens can be determined by the application of genetic markers (Hamelin, 2006; Kim et al., 2005; Richardson

113

et al., 2005). Predicting the distribution of biological control agents or vectors can be accomplished in a manner similar to predictions for the hosts and pathogens. Furthermore, insights on the role of host maladaptation and disease development can be gained from disease surveys that include hosts growing on the margin of their range. If warranted, remote sensing tools (e.g., light detection and ranging – LIDAR, satellite imagery, spectral analysis) can be used to obtain stand-level information such as stand vigor, age, structure, and density. Other factors that contribute to disease incidence, such as stand history and inoculum potential, could be determined for the individual stands of interest. An integration of diverse tools and data is necessary to improve predictions for climatic influence on forest disease. Reliable predictions are especially critical to address and mitigate future impacts of climate change on forest disease, which will likely be quite severe in many regions if this issue is neglected. Fortunately, approaches are currently available to develop models for predicting the potential impacts of climate change on forest disease. The health of our future forests is dependent upon continued efforts to develop and refine these models in conjunction with other predictive tools.

Acknowledgments
We thank Phil Cannon, C.G. “Terry” Shaw, Nick Crookston, Rona Sturrock, and Jonalea Tonn for reviews of an earlier version of this manuscript. This paper was supported by the USDA Forest Service Global Change Research Funding and Research Joint Venture Agreement 07-JV-11221662-078.

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117

Chemical and physical responses of bark tissues to wounding and pathogen attack
Respuestas químicas y físicas de los tejidos corticales a heridas y ataque de patógenos
Steve Woodward1

Abstract: Tree bark tissues provide an extremely durable defensive barrier against ingress of potentially damaging micro-organisms. Damage to bark, however, is very common during the extended life cycles of woody plants. The tree therefore must deploy a range of defences in order to reduce the chance of pathogen ingress in the time taken to close the wound. In this paper, the chemical and physical defences already present (constitutive) in bark tissues of Picea species are contrasted with changes that occur following damage and/or pathogen attack (induced defences). The potential roles of terpenoid and phenolic compounds in defence are discussed, in terms of their utility as markers for relative host resistance/susceptibility to Heterobasidion annosum. Concurrent with the deployment of chemical defences, a cascade of events is initiated leading initially to production of a ligno-suberized boundary zone (LSZ) in cells extant at the time of wounding. The LSZ enables de-differentiation of bark cortex and secondary phloem to produce a trauma-induced phellogen (wound phellogen) tissue;

1.

Senior Lecturer, PhD. University of Aberdeen, School of Biological Sciences, Department of Plant and Soil Science, Cruickshank Building, St. Machar Drive, Aberdeen AB24 3UU, Scotland, UK. Email: s.woodward@abdn.ac.uk

119

this generative tissue re-establishes the integrity of the periderm, producing wound phelloderm to the interior and wound phellem to the exterior. The speed and extent of LSZ development in clones of Picea sitchensis showing greater or lesser susceptibility to H. annosum are described, along with possible mechanisms for the triggering of LSZ and WP formation, and the methods through which H. annosum circumvents this defence mechanism. Resumen: Los tejidos corticales de árboles proveen una barrera defensiva extremadamente durable contra el ingreso de microorganismos potencialmente dañinos. El daño a la corteza, sin embargo, es muy común dentro del extenso ciclo de vida de las plantas leñosas. Los árboles, de esta manera deben desplegar un rango de defensas para reducir la oportunidad de ingreso de patógenos durante el tiempo que toma cicatrizar las heridas. En este artículo, las defensas químicas y físicas ya presentes (constitutivas) en los tejidos de la corteza de especies de Picea son comparadas con los cambios que ocurren seguidos a un daño y/o ataque de patógenos (defensas inducidas). Los roles potenciales de terpenoides y compuestos fenólicos en la defensa son discutidos, en términos de su utilidad como marcadores para relativa resistencia /susceptibilidad del hospedero a Heterobasidion annosum. Paralelo a la producción de defensas químicas, una cascada de eventos es iniciada llevando en primera instancia a la producción de una zona ligno- suberizada periférica (LSZ) en células existentes al tiempo del proceso de la herida o daño. El LSZ posibilita diferenciación de corcho cortical y floema secundario para producir tejido felógeno trauma-inducido (felógeno de la herida); este tejido generativo re-establece la integridad del peridermio, produciendo felodermo al interior y corcho (phellem) de la herida al exterior. La velocidad y cantidad de desarrollo de LSZ en clones de Picea sitchensis mostrando mayor o menor susceptibilidad a H. annosum son descritas, junto con posibles mecanismos para activar la formación de LSZ y WP y los métodos , a través de los cuales H. annosum rompe estos mecanismos de defensa.

Introduction
Tree bark tissues provide an extremely durable barrier, protecting the functional sapwood from the surrounding environment, and providing considerable defensive capability against ingress of potentially damaging pests and micro-organisms (Woodward, 1992a). The bark comprises the periderm tissues, including the outer layers of heavily lignified and suberized phellem, the meristematic phellogen and, internal to these tissues, the phellogen (Esau, 1977). In many species, additional layers of phellem accrue with time, leading to the development of the rhytidome. Internal to the periderm is the secondary (redundant) phloem, which overlies the

120

functional phloem and the vascular cambium. At a microscopic level, there is some differentiation within these various tissue types. In addition, the bark contains high concentrations of extractives, including phenolic compounds, terpenoids and resin acids, many of which show anti-microbial (and antiinsect) activities in in vitro tests. Damage to bark, however, is very common during the extended life cycles of woody plants. The tree, therefore must deploy a range of defences in order to reduce the chance of pathogen ingress in the time taken to close the wound. Wounding triggers an active response in the bark, the aim of which is to restore the integrity of the bark surface as rapidly as possible and restrict ingress of potentially damaging agents (Woodward, 1992; Bonello and Woodward, 2003). Despite these constitutive and induced defensive capabilities, a very small number of pathogenic fungi, including species of Heterobasidion and Armillaria, are able to penetrate living bark tissues of trees. The discovery of variations in susceptibility of Picea species to Heterobasidion annosum (Delatour et al., 1998; Swedjemark et al., 1997; Swedjemark and Karlsson, 2004; Woodward et al., 2007), however, suggests that defence responses in the host trees may vary between individual genotypes. The main aim of the research reviewed here, therefore, is to determine how such clonal host materials differ in terms of both constitutive and induced defences during pathogen attack. The focus is on defence against Heterobasidion annosum. A major factor to consider is how to prevent transfer of Heterobasidion infection from colonised stumps/infected trees to adjacent healthy trees at the point of root-root contact.

Chemical defences
Phenolic compounds: In the undamaged state, the bark of Picea species contains very high concentrations – in the order of 10% fresh weight of bark (Toscano-Underwood and Pearce, 1991) - of the stilbene glucosides astringin and isorhapontin (Figure 1), along with smaller quantities of resveratrol glucoside (Woodward and Peace, 1988a; Lindberg et al., 1992). These compounds appear to be stored in distinct layers of cells in the phloem and phelloderm (Figure 2a,b), termed polyphenolic parenchyma cells (ToscanoUnderwood and Pearce, 1991; Franceschi et al., 1998; 2000). Following damage to the bark, the stilbene glucosides are converted to the respective aglycones, which are in the order of 10-fold greater toxicity to many fungi that cause decay in spruce heartwood (Woodward and Pearce, 1988a). Certainly, the stilbenes are the most antimicrobially active phenolic compounds found in the bark of Picea species, but pathogenic root infecting fungi, such as Heterobasidion annosum and Armillaria ostoyae, which attack spruce are able to metabolize these compounds to less toxic by-products (Woodward ad Pearce, 1988a). In contrast, growth of species such as Phaeolus schweinitzii and Sparassis crispa were markedly inhibited by the stilbenes.

121

Terpenes: In addition to stilbenes and other phenolic compounds, bark tissues contain resin components, including monoterpenes and diterpene resin acids which may show some antifungal activity in in vitro tests (see Asiegbu et al., 1998). Although antifungal activity is reported for monoterpene resin components, reports are contradictory concerning how inhibitory these compounds truly are; these differences may reflect the various methods used to test activities, or different tolerances shown by individual fungal genotypes (Woodward, 1992a). Saturated atmospheres of monoterpenes, as found in the immediate vicinities of wounds, however, probably do slow the growth of potentially pathogenic fungi (e.g. Schuck, 1982). Physical defences The outer layers of the bark, containing alternating layers of thick-walled lignified cells and thin-walled suberized cells, present a formidable challenge to fungal pathogens, reflected in the fact that very few such potential pathogens are actually capable of directly penetrating these tissues. The species that do appear capable of gaining direct entry through intact bark, such as Armillaria mellea and A. ostoyae, require a substantial food base from which to mount a prolonged attack on living bark (Pearce, 1996). On wounding, or attack by potential pathogens, morphological responses are triggered in the bark, which may lead to closure of the wound and repulsion of the attacking pathogen (Woodward, 1992a,b).

Figure 1. Structures of principal stilbenes found in bark of Picea spp.
Morphological responses: Chemical defences may represent a mechanism through which the host has an immediate impact on potential pathogens following wounding. In order to restore the physical integrity of the outer tissue layers, however, morphological responses must be triggered as the damage occurs. Apart from the necrotic response of the host tissues immediately surrounding the wound, a cascade of events is initiated leading initially to production of a ligno-suberized boundary zone (LSZ) in cells extant at the time of wounding. The LSZ forms in tissues already present prior to the wounding event, through the deposition of lignin and suberin

122

a

b

Figure 2. Dense staining of layered polyphenolic parenchyma cells in bark of Picea sitchensis. a) staining with diazotized
ortho-tolidine (Photograph: C. Toscano-Underwood); b) staining with toluidine blue.

into the walls of cells at a certain distance (biologically) from the damaged area. Containing both lignin and suberin, the LSZ provides a barrier to water loss and to pathogen growth that supersedes the chemical barrier produced immediately after wounding. The time taken for the LSZ to develop varies, probably based on temperature and water availability, but in P. sitchensis it has been found as early as 7 days after wounding (Woodward, unpublished). The LSZ protects an underlying tissue in which de-differentiation of bark cortex and secondary phloem occurs to produce a trauma-induced phellogen (wound phellogen); this generative tissue produces wound phelloderm to the interior and wound phellem to the exterior, re-establishing the integrity of the periderm (Mullick, 1977; Biggs, 1985; Woodward and Pearce, 1988b). In relation to susceptibility to attack by root pathogens, the LSZ may play a crucial role. Although Armillaria and Heterobasidion may circumvent the LSZ in some circumstances (Solla et al., 2002), there is evidence that the speed and extent of LSZ development is related to the relative susceptibility of Picea sitchensis clones to H. annosum (Woodward et al., 2007). A problem in the development of LSZ is the timing of barrier completion (Solla et al., 2002). Cells complete the suberisation process at different times after wounding, leaving potential weak points in the LSZ (Figure 3). Such problems may lead to the development of multiple LSZ layers, as observed in bark canker formation (e.g. Spanos et al., 1999; Figure 3c). H. annosum can inhibit LSZ formation: in inoculated wounds on P. sitchensis, LSZ formed later and at greater distances from the damaged areas than in control wounds (Woodward et al., 2007).

123

a

b

c

Figure 3. Development of the ligno-suberized boundary zone. (a, b) Incomplete development in Picea sitchensis inoculated with Heterobasidion annosum; same section stained with phloroglucinol-HCl viewed under epifluorescence; a) where the bright blue autofluorescence of suberized cell walls shows clearly, or tungsten illumination; b) where lignification is revealed through red staining in the cell walls; c) Example of multiple LSZ formation in Cupressus sempervirens wounded and inoculated with Seiridium cardinale.

The extent of LSZ formation has been shown to be related to the susceptibility of P. sitchensis clones to H. annosum (Woodward et al., 2007). Total LSZ thickness was greater in more resistance clones 35 days after wounding and inoculation, compared with more susceptible clones (Figure 4a). This additional thickness appeared to be related to the suberized, rather than the lignified cell layers (Figure 4b). Eliciting the host responses: Triggering of the responses occurring following pathogen attack is of fundamental importance in the speed and extent of the host response. Heterobasidion species are known to produce a range of toxic compounds (Sonnenbichler et al., 1989), which could be released into host tissues, diffusing ahead of the advancing hyphae and eliciting host responses. Work on other plants has indicated that internal signalling processes occur between host cells, possibly based initially on release of pectic fragments from damaged cell walls, or the de novo synthesis of salicylate or jasmonatebased signals (Woodward, unpublished). These signals diffuse back from the wounded area, with a consequent signal concentration gradient; at given concentrations, the signals cause rapid cell death (necrosis), delayed cell death allowing formation of a barrier (e.g. the LSZ), or redifferentiation of host cells to form a trauma induced meristem (e.g. the wound phellogen).

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400
Suberin layer thickness (um)

300 250 200 150 100 50 0 25202 21342 21176 27166 Clone code

LSZ thickness (um)

300

200

100

0 25202 21342 21176 27166

a

Clone code

b

Figure 4. Comparisons of (a) total LSZ thickness, and (b) suberized cell layer thicknesses in the boundary zones of Sitka
spruce clones 35 days after inoculation with Heterobasidion annosum. Clones 25202 and 21342: less susceptible; 21176 and 27166: more susceptible. Vertical bars represent S.E.

In Picea sitchensis, the application of hydrolysed cell wall components has been shown to alter the position at which LSZ forms in relation to wounds (Woodward, unpublished), and a model for the process of LSZ and wound periderm formation was proposed based on diffusion of signal molecules from the initial wound point (Figure 5). It is also proposed that pathogens may alter the position at which the LSZ and wound periderm form, based either on the direct production of toxins that interfere with host metabolism, or through pathogen growth rates exceeding the speed at which susceptible host genotypes are able to respond. Moreover, these two factors may have a combined effect.

Future work
Current work is focused on understanding the host response, in terms of varying susceptibility to Heterobasidion annosum attack, utilizing a combination of genomic and metabolomic approaches (Fossdal et al., in preparation; Deflorio, Fossdal, Jaspars, Law and Woodward, unpublished). It is likely that the phenylpropanoid pathway will be targeted, as phenolic compounds are of distinct importance in the development of LSZ and wound periderm. Monoterpenes are unlikely to be involved in resistance/ susceptibility per se, but are good candidates as markers for variations in susceptibility (Woodward et al., 2007). Questions addressed in this work include: • Which genes and biosynthetic pathways are upregulated following inoculation of Picea sitchensis with H. annosum? • How rapidly are these genes transcribed? • Where are these proteins produced? • Where do the proteins function? • Does protein/enzyme production and activity vary between different susceptibility groups?

125

126

Figure 5.

Schematic model of the development of LSZ and wound periderm in Picea sitchensis following wounding. Signals released from the damaged tissues diffuse inwards, eliciting a range of anatomically detectable changes in the bark, depending on initial concentrations.

References
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Long-term management for Long-lived root pathogens of trees
Manejo a largo término para patógenos radicales de larga vida en árboles
Steve Woodward1

Abstract: Root diseases of trees are amongst the most intractable problems faced by forest managers world-wide. Almost without exception, the pathogens causing these diseases have very wide host ranges, attacking many different tree species in unrelated genera. Examples found in different parts of the world include species of Armillaria, Ganoderma, Phellinus, Inonotus, Rigidoporus and Heterobasidion. Management of any disease requires a good understanding of the life cycle of the causal organism, particularly a knowledge of the weak points in the life cycle, where intervention may produce the most effective results. The most in depth and successful protocols for management of longlived root diseases are presented as a case study. Heterobasidion, a genus containing at least 8 species of decay-causing pathogens, has received a great deal of attention, due to the high level of economic damage caused in the gymnosperm forests of the northern hemisphere. The disease usually kills pines but in other Pinaceae tends to cause severe decay in the stem, unless the inoculum load is high and edaphic conditions are conducive to pathogen growth. Measures for the management of Heterobasidion annosum were developed based on research carried out over the last 60

1.

Senior Lecturer, PhD. University of Aberdeen, School of Biological Sciences, Department of Plant and Soil Science, Cruickshank Building, St. Machar Drive, Aberdeen AB24 3UU, Scotland, UK. Email: s.woodward@abdn.ac.uk

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years in southern Britain, and, more recently, elsewhere in Europe. The weak point in the life cycle – surface colonisation and establishment on stumps of recently felled trees - is targeted using chemicals (currently urea) or biological control agents based on the benign decay-causing species Phlebiopsis gigantea. On sites with established infections, other management methods must be used. The development of these methods used against Heterobasidion species are discussed in the context of problems presented by other root diseases with similar aetiologies. Resumen: las enfermedades radiculares de árboles están entre los problemas más difíciles afrontados por los reforestadotes alrededor del mundo. Casi sin excepción, los patógenos que causan estas enfermedades tienen muy amplio rango de hospederos, atacando muchas diferentes especies de árboles de géneros no relacionados. Ejemplos encontrados en diferentes partes del mundo incluyen especies de Armillaria, Ganoderma, Phellinus, Inonotus, Rigidoporus y Heterobasidion. El manejo de cualquier enfermedad requiere un buen entendimiento del ciclo de vida del organismo causal, particularmente un conocimiento de los puntos débiles en el ciclo de vida, donde la intervención puede producir los resultados más efectivos. Los más profundos y exitosos protocolos para el manejo de enfermedades radiculares de larga vida son presentadas como caso de estudio. Heterobasidion, un género que incluye por lo menos ocho especies de patógenos causantes de pudrición, ha recibido gran atención, debido al alto nivel de daño económico causado en plantaciones de coníferas (gimnospermas) del hemisferio norte. La enfermedad generalmente mata pinos pero en otras Pinaceas tiende a causar pudrición severa en el tronco, a menos que la carga de inoculo sea alta y las condiciones edáficas sean conducivas al crecimiento del patógeno. Medidas de manejo de Heterobasidion annosum fueron desarrolladas con base en investigaciones llevadas a cabo alrededor de 60 años en el sur de Gran Bretaña, y, más recientemente, en otras partes de Europa. El punto débil en el ciclo de vida-colonización de la superficie y establecimiento sobre los tocones de árboles recién cortados- es aprovechado usando químicos (usualmente urea) o agentes de control biológico basados en la especie benéfica del hongo causante de pudrición Phlebiopsis gigantea. Sobre los sitios con infecciones establecidas, otros métodos de manejo deben ser usados. El desarrollo de estos métodos usados contra especies de Heterobasidion son discutidas en el contexto de problemas presentados por otros enfermedades radiculares con etiologías similares.

Introduction
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Pathogens that attack the roots of trees cause some of the most damaging diseases encountered in forestry. A number of root diseases are of high

economic importance, in particular those caused by different Armillaria species around the world (Kile and Shaw, 1991; Fox, 2000), and by Heterobasidion annosum in north temperate zones (Woodward et al., 1998; Asiegbu et al., 2005). Under more restricted conditions, and in specific locations, other root pathogens may be of great importance. Examples include Phytophthora cinnamomi on Eucalyptus spp. in the forests of Western Australia and Victoria (Shearer et al., 2007), P. lateralis on Chamaecyparis lawsoniana in Oregon and Washington (Hansen et al., 2000), and Phellinus noxius and Ganoderma species on various hardwoods in the tropics (Eyles et al., 2008 in press). Several of the fungal root disease pathogens of trees are highly specialised organisms, with little capacity for survival in the soil in the absence of host tissues. On infested sites, Armillaria spp., H. annosum and Phellinus weirii infect healthy trees when growing roots come into contact with woody debris previously colonised by the pathogen and left in the soil from the previous tree cover. These fungi, having little ability to compete with free-living soil micro-organisms, have low competitive saprophytic ability (Garrett, 1956). Each has developed particular mechanisms to overcome this apparent problem. Root diseases can be sub-divided into two broad categories: i) primary root diseases - those attacking the young, feeder roots, the main functions of which are uptake of water and nutrients from soil, before the onset of extensive secondary thickening; and ii) secondary root diseases - those attacking the secondarily thickened roots with the main physiological functions of water and nutrient translocation from the primary roots to the body of the tree, and the storage of starch reserves. These roots also have a major mechanical function, being responsible for anchoring the tree in the soil and ensuring its ability to withstand wind loading in situ. The focus of this paper is the control of diseases in this second category, those attacking secondarily thickened roots, based on the development of management methods for Heterobasidion species developed in northern Europe and North America over the last 50 years.

Feasibility of control
Whether or not disease control in a forest situation is feasible depends on several factors, the over-riding one being economics. Given the often low returns obtained from forest trees, relative to, for example, annual agricultural crops, the use of intensive intervention methods for disease control may not be cost-effective. Moreover, the impact of the disease may be insufficient to warrant spending time and money on control. Compared with agricultural crops, there are also factors associated with accessibility to the affected forests with the required equipment. Despite these caveats, many diseases in

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forest ecosystems do warrant management interventions in order to reduce the overall impact. One of the major factors impacting on our ability to control a given disease effectively is understanding of the life cycle of the causal organism. Identifying weak points in the life cycle, where it is simple and effective to intervene and reduce the likelihood of life cycle completion, is essential. A further problem we encounter in forestry is a reluctance of management to anticipate the potential impacts of diseases and take what may be rather simple steps to reduce the chance of outbreaks early in the management process. Too frequently, pathologists are called out to a site where a disease is already causing high levels of loss, the so-called fire brigade approach.

Heterobasidion
In economic terms, species in the hymenomycete genus Heterobasidion cause the most important disease of conifers in the world, and are particularly serious threats in the north temperate zone (Woodward et al., 1998). Heterobasidion was recognised as an important disease of managed coniferous forests many years ago in Europe and is also important in the south-east and north-west of North America. In the UK H. annosum is increasing in importance as first rotation conifer plantations go into second and third rotation. The pathogen is also present in East Africa and the West Indies, but is uncommon in India. In the 1980s, three species of H. annosum were recognised in Europe, and two further species in North America (Niemelä and Korhonen, 1998). Since then, other species have been described from Asia (Dai et al., 2003). The European species tend to occur on particular host genera: Pinus, Picea or Abies, although they are not completely restricted to these hosts. The pine species (Heterobasidion annosum sensu stricto), for example, has a very wide host range, including other coniferous genera and broad-leaved trees. The spruce and fir intersterility species, H. parviporum and H. abietinum, do occur on other coniferous genera, but show clearer host preferences. These two species are rarely found on broad-leaved trees. Because these species were proposed rather recently (Niemelä and Korhonen, 1998), the following description refers to the intersterility groups as though they are a single species: Heterobasidion annosum sensu lato. In economic terms, Heterobasidion annosum is important in two respects: i) Causing mortality, predominantly on pines ii) As a butt-rotting agent on a wide range of conifers

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The second point is usually of much greater economic importance in Europe, although much killing may occur in the large new plantations of pines in the south-east USA and in the west (Filip and Morrison, 1998).

Life cycle: In new conifer re-afforestation areas, initial infections occur at the time of the first thinning, when basidiospores are deposited on the freshly exposed stump surfaces (in the absence of control measures) (Figure 1). Clearly, the location of the plantation, its remoteness from potential sources of infection, will affect the incidence of the disease at this time. H. parviporum and H. abietinum may also infect basal wounds in the stems of standing trees. The frequency of this mode of infection appears to be very low with H. annosum sensu stricto.

a b

a b

c

c

d

d

e

Figure 1. Representation of the life cycle of Heterobasidion in Picea. a) the fruiting body produces large numbers of basidiospores which colonise surfaces of freshly cut stumps (b). The dying stump root system is colonized and infection transfers to adjacent standing trees at points of root contact c,d). The timber in the standing tree is then decayed e), leading to economic losses. Photograph credits: b): Dr C. Delatour, INRA, France; (c,d): Dr D. Redfern, UK Forest Research (©Crown Copyright).
Once stumps are colonised, infection spreads via root-to-root contacts between stumps and the root systems of adjacent trees. Further spread is between adjacent standing trees. More infection foci are created by subsequent thinning operations, with the exposure of freshly cut stumps.

133

Control
Increasing understanding of the infection biology of Heterobasidion over the last 40 years has led to experimentation with, and the eventual adoption of various control methods based on our knowledge of the organism. Stump treatment: The current recommendation in Europe is that all conifers be protected by stump treatment on all sites. Various treatments have been assessed for their effectiveness against Heterobasidion infection. Chemical Treatment. The general requirements for the use of chemicals in stump treatment within stands are: all stumps must be treated from the time of the first thinning stumps should be treated immediately after the tree has been felled within minutes. This action is taken to prevent the germination of spores which are deposited immediately after cutting the whole of the stump surface should be treated - treated stumps should be clearly recognisable by the supervising forester (i.e. a dye should be added to the solution) A wide range of chemicals has been used for stump treatment, including creosote, sodium nitrite, urea and disodium octaborate/borax (Pratt et al., 1998). Creosote was used widely in the UK in the early 1960’s, after Rishbeth showed that painting the stump surface immediately after felling prevented colonisation by Heterobasidion. The toxicity of this preparation, along with difficulties in handling and the risk of contamination of water supplies, lead to withdrawal. Later in the 1960’s, sodium nitrite was used in stump treatment, which had several advantages over creosote, including rapid diffusion into stumps preventing initial colonisation by Heterobasidion, whilst allowing subsequent growth by other saprophytic decay fungi; it was simple to manufacture and therefore cheap. However, it also proved toxic to man and domestic animals, and hence could not be used in water catchment areas. Urea is now widely used as the chemical stump treatment of choice throughout Europe. A 20% aqueous solution with added dye is applied onto the stump surface. Harvesting machines apply a 30% solution through special adaptations to the harvester head. Urea is much less toxic than many other chemicals that have been tested. Under continental European conditions, it is an effective inhibitor of basidiospore germination. It is also relatively cheap. Urea, however, is not as effective on Picea spp. as it is on Pinus spp. Recent results from efficacy tests suggest that, on Picea abies under Swedish conditions, urea treatment will completely prevent H. annosum colonisation (Oliva et al., 2008): trees were assessed 15 years after stump treatment. Infection in control stumps was 43%. Under the wetter climatic conditions found in the UK, urea is less effective on P. sitchensis, with control rates of approximately 50% (Pratt et al., 1998).

134

Borax and disodium octaborate can be used in place of urea and are more effective on Picea spp. under the climatic conditions prevalent in the UK. Biological Stump Treatment. Naturally occurring competitors of Heterobasidion may be used in the treatment of cut stumps. This method works when the competitor is able to colonise the stump more quickly than can H. annosum, or when the competitor is actually antagonistic to the growth of the pathogen. Although spores of these competitors may be in the atmosphere at the time of cutting, their action is erratic. For instance, the volume of antagonist spores may be low when compared with the numbers of Heterobasidion spores in the forest. The best example of this type of treatment is the use of Phlebiopsis gigantea to control Heterobasidion on pines and spruce (Figure 2, Holdenreider & Greig, 1998)). The original strain used, developed by Rishbeth in England, was very effective on pines, but was ineffective on spruce. More recently, however, a Finnish company has developed other strains of P. gigantea which are also effective on Picea and Abies.

a

b

Figure 2. a) Fruiting structure of Phlebiopsis gigantea and b) typical overgrowth over P. gigantea mycelial cords on cut stump surface. Photographs: a) Prof. O. Holdenrieder, ETZ, Zurich; b) Dr N. Keca, University of Belgrade.
Phlebiopsis treatment has several advantages over the chemical methods: complete stump coverage is not always essential P. gigantea rapidly penetrates and colonizes the stumps P. gigantea may actively suppresses any Heterobasidion infection already present. P. gigantea was reported to provide ‘near complete control’ on Pinus sylvestris, but no significant control on Picea or Abies in the UK, ‘near complete control’ on Picea abies and Pinus sylvestris in Finland and good control on Pinus, Picea and Abies elsewhere in Europe (Holdenrieder and Greig, 1998). Alternative biological control agents for control of H. annosum have been tested, including Resinicium bicolor, Hypholoma fasciculare, Stereum sanguinolentum and Trichoderma spp. None has proven as effective as P. gigantea, however.

135

Restriction of thinning and felling operations to periods of low risk for stump colonisation: This method has had little use in Europe, but is possible in the USA during periods of thermal inactivation from May to September. Such methods rely on killing of basidiospores at temperatures above approximately 28°C. The technique, however, has a number of drawbacks: there is a seasonal restriction on forest operations which creates problems in management and marketing the exact timing of the start and finish of the operations is difficult, and the possibility of unusual weather conditions would cause additional problems. Eradication or reduction of infection potential before planting: Physical removal of stumps (destumping) has received a great deal of attention in experiments and field trials (Korhonen et al., 1998). The initial experiments were undertaken in Thetford Forest in eastern England, in order to identify areas at most risk from Heterobasidion attack during second rotations of Pinus spp. Sites on more alkaline soils were at particularly high risk, and it was economically advisable to remove the stumps of the previous crop before replanting if the soil had a pH of above 6. The operation involves (Figure 3): removal of stumps by a vehicle with a special tine for digging under the roots and lifting out stumps which are then bulldozed into stacks at 8 metre intervals. Under the exposed conditions, the stumps become too dry for survival of Heterobasidion and the pathogen dies. the stumps rot over time.

b

a

b

c

Figure 3. Stump removal on a Pinus site following clear felling. a) stumps are lifted out of the ground using a 1 m tine
on a hydraulic arm; b) stumps are pushed into windrowas at 8 m intervals; c) over time, stumps in windrows decay.

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Stump removal is restricted to flatter sites, with relatively easy access, and may be quite expensive. On pine sites prone to attack by Heterobasidion, stump removal reduced deaths from infection in second rotation Pinus nigra var. maritima after eleven years from 54% in controls (untreated plots) to 20% in destumped areas (Greig and Low, 1975). Small amounts of inoculum remain in root fragments and other debris left by the operation. Similar work in Sweden indicated that destumping reduced the numbers of Picea abies decayed by H. annosum from 17% to 1% twenty years after the operation was carried out (Stenlid, 1987).

Other methods for reducing incidence of Heterobasidion: Reduction of Infection Potential: delayed replanting may reduce the Heterobasidion infection potential, but is an inefficient of land management (Korhonen et al., 1998). The site may be used in the interim period for grazing, which can have a beneficial effect in terms of soil nutrients. In warmer climates, such as in the south-east USA, this method may be more viable, as the stumps decay much more rapidly than in cooler regions. In Northern Europe, however, the time required for the infection potential to reduce is far too long, as illustrated by the recovery of viable H. annosum from larch stumps 65 years after felling (Greig and Pratt, 1976). Planting the Site with Broadleaved Trees: Experiments have shown that planting a badly affected conifer site with broadleaved trees for a rotation can markedly reduces residual Heterobasidion in woody debris in the soil, although sites suitable for Pinaceae are not always good for the growth of broadleaved trees (Korhonen et al., 1998). Breeding for Resistance: There is some evidence of variation in resistance to Heterobasidion in Pinaceae. The occasional survival of individual trees on an infected site may be due to chance escape, but several research programmes in Germany, Sweden, Finland and the UK suggest that a small number of individuals may show greater resistance to growth of the pathogen than others. If a good method could be devised for identifying such individuals at an early age, it would be possible to exploit the resistance through cloning programmes.

Conclusions
Methods for the management and control of Heterobasidion infections in north temperate gymnosperm forests have proven relatively successful in the last 30 – 40 years. Most of the techniques outlined, however, work only in rather young plantations, where the disease has not built up to any great extent during forest management. In older forests and plantations, with long histories of human intervention, the disease may already be present at high inoculum loads: stumps treatments would have no effect in reducing disease incidence and spread in such forests. The methods outlined here for Heterobasidion control have been the basis for attempts to manage other root diseases with similar aetiologies. Armillaria species, for example, can be controlled to some extent by stump chipping or removal; topical stump treatments with chemicals, however, are ineffective against these diseases. Stump removal is also a method that can be successful against diseases of tropical trees (Eyles et al., 2008). Further research should focus on the development of benign methods for control of these diseases: the use of xenobiotic chemicals in forest ecosystems should not be encouraged. Host resistance is an attractive prospect, but the nature of the pathogenic fungi complicates the search for such resistance in the short-term.

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References
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Resistance to root pathogens in conifers
Resistencia a patógenos radicales en coníferas
Steve Woodward1

Abstract: As tree root diseases are extremely difficult to manage, one focus of attention has been the search for potential resistance to these highly damaging organisms. In this context, resistance is subjective: it may be more appropriate to use the term ‘less susceptible’, as complete resistance to pathogens such as Heterobasidion and Armillaria is unlikely to exist due to the ability of these pathogens to exist saprotrophically for extended periods in suitable woody substrates. Resistance is the most cost-effective method for the control of plant diseases in general. Breeding for disease resistance in forest trees lags well behind that in agricultural crops, however, due to the long generation times of trees. Examples of forest tree diseases where selection and/or breeding for host resistance has been successfully deployed include various rust diseases of Pinus spp., Ulmus varieties and cultivars resistant to Dutch elm disease, and (selection against) bacterial canker and rusts of Populus spp. Research suggests that certain genotypes of gymnosperms attacked by Phytophthora species may resistant infection. Against diseases of secondarily thickened roots, however, such apparent resistance is more tenuous.

1.

Senior Lecturer, PhD. University of Aberdeen, School of Biological Sciences, Department of Plant and Soil Science, Cruickshank Building, St. Machar Drive, Aberdeen AB24 3UU, Scotland, UK. Email: s.woodward@abdn.ac.uk

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The main question addressed in this paper is ‘can we select host tree genotypes with greater resistance than the wild-type population as a whole to Heterobasidion?’ Potential host trees that escape disease are present in forests and plantations, but the reasons for the lack of disease are unclear. There is considerable evidence suggesting differential growth rates of the pathogen in stems of inoculated trees, however, depending on host genotype. In this context, most work has been carried out in the last 10 years on Norway spruce (Picea abies), and more recently on Sitka spruce (P. sitchensis), two species of very high economic importance in northern Europe. Large variations in pathogen growth rate have been demonstrated in different clones of these two host species. These variations can be detected in inoculated plants as young as 3 years old; there is strong evidence that these differences are maintained in older plants of the same clones too. The mechanisms responsible for these differences in susceptibility are unclear at present (discussed in a separate paper), but are the subject of ongoing research. Resumen: Como las enfermedades radiculares en árboles son extremadamente difíciles de manejar, un enfoque de atención ha sido la búsqueda de resistencia potencial a estos organismos altamente dañinos. En este contexto, la resistencia es subjetiva: podría ser más apropiado usar el termino ‘menos susceptible’, ya que resistencia completa a patógenos tales como Heterobasidion y Armillaria es improbable que exista debido a la habilidad de estos patógenos a existir saprofíticamente por periodos largos en adecuados sustratos leñosos. Resistencia es el método más costo-efectivo para el control de enfermedades de plantas en general. Sin embargo el mejoramiento para resistencia a enfermedades en árboles forestales está bien retrazado de aquel en cultivos agrícolas, debido a los largos períodos de generación de los árboles. Ejemplos de enfermedades de árboles forestales donde la selección y/o mejoramiento para resistencia del hospedero ha sido exitosamente desarrollada incluye varias royas de Pinus spp., variedades de Ulmus y cultivares resistentes a la enfermedad holandesa del olmo, y (selección contra) chancro bacterial y roya de Populus spp. La investigación sugiere que ciertos genotipos de gimnospermas atacadas por especies de Phytophthora pueden resistir la infección. Contra enfermedades de raíces gruesas secundarias, sin embargo, tal resistencia aparente es más tenue. La principal pregunta discutida en este artículo es ‘podemos seleccionar genotipos de hospederos arbóreos con mayor resistencia que la población silvestre como un todo a Heterobasidion?’ Hospederos arbóreos potenciales que escapan a la enfermedad están presentes en el bosque y en plantaciones, pero las razones para la carencia de enfermedad no son claras. Hay evidencia considerable que sugiere una rata de crecimiento diferencial de los patógenos en fustes de árboles inoculados, sin embargo, depende del genotipo del hospedero. En este contexto, mucha investigación se ha llevado a cabo en los últimos 10 años en Abeto de Noruega (Picea abies), y más recientemente en Sitka spruce (P. sitchensis), dos especies de muy alta importancia económica

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en el norte de Europa. Altas variaciones en la rata de crecimiento del patógeno han sido demostradas en clones diferentes de estas dos especies de hospederos. Estas variaciones pueden ser detectadas en plantas jóvenes de tres años de edad inoculadas. Hay fuerte evidencia de que esas diferencias son mantenidas también en plantas más viejas de los mismos clones. Los mecanismos responsables de estas diferencias en susceptibilidad no son claros a la fecha (discutido en artículo separado), pero son el objeto de estudio de investigaciones en curso.

Introduction
Pathogenic fungi entering trees through the secondarily thickened roots, such as Heterobasidion, Armillaria, Phellinus weirii, P. noxius and several Ganoderma species, are particularly difficult to manage in forestry, due to their subterranean nature, and abilities to persist in woody debris in the soil for many years. Management methods (discussed elsewhere) rely on prevention of initial infections, or substrate destruction on sites already colonized. Resistance, defined as ‘the possession of qualities that hinder development of a given pathogen’ (BSPP) is, without doubt, the most cost-effective and efficient methods for controlling plant disease, is the deployment of resistant selections and seed lines, as practiced in agriculture and horticulture for many years. With forest trees, however, the long generation times and the difficulties in obtaining consistent infections under experimental conditions have hampered progress considerably, such that few examples of the use of host resistance are found. Examples of the use of resistance to control forest diseases include the breeding programmes in North America against various rust pathogens, particularly white pine blister rust, caused by Cronartium ribicola (Richardson et al., 2008) and against Dutch elm disease (Smalley and Guries, 1993). In many parts of the world, Salix and Populus species are tested for resistance to rusts caused by Melampsora species prior to field deployment in biomass plantings (Pei and McCracken, 2004).

Control of root diseases using host resistance: feasibility
Currently available control methods for diseases causing root and butt rots are restricted to stump treatment and stump removal. If correctly applied, stump treatments against Heterobasidion using either chemicals (Pratt et

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al., 1998) or the biological control agent Phlebiopsis gigantea (Holdenreider and Greig, 1998) give reasonable control of the disease in first rotation plantations. On sites with a long history of forest management, however, where inoculum of pathogens such as Heterobasidion or Armillaria has built up in the dead root systems of previous crops, these control methods are ineffective. Although stump removal can reduce the rate of infection in subsequent crops (Korhonen et al., 1998), its use is restricted to sites with light soils and flat topography. Many European coniferous forests are located in upland areas, with steep slopes, and have been intensively managed for more than one or two rotations. In these forests, there can be a very high incidence of root disease and the only alternative land use is to plant alternative tree species, which may have greater tolerance or resistance to the pathogens, but have longer rotation times and are difficult to grow to high quality standards on sites more suited to conifers.

Case study: resistance to Heterobasidion in spruce
The availability of spruce (and pine) clones showing lower susceptibility to Heterobasidion would be of great value in the European forest industry, where these trees are the most important timber producing species. Within conifer stands badly affected by Heterobasidion infection, a small proportion (35%) of the host population remains free of infection. Moreover, there is wide variability in the growth rate of the pathogen within naturally infected trees (Delatour et al., 1998). Despite the possibility of random disease escape in these trees, inoculation experiments have indicated that a small proportion of individuals within a population possess genetically determined resistance to Heterobasidion infection and/or growth. Picea omorika and P. rubens show more resistance to Heterobasidion than do other Picea species (Delatour et al., 1998). In contrast, P. sitchensis appears to be more susceptible to decay by this pathogen in comparative inoculation tests. Several studies using inoculations, however, have strongly supported the hypothesis that there are differences in the ability of Heterobasidion to develop in stems of Picea clones (Delatour et al., 1998; Swedjemark et al., 1997; Swedjemark and Karlsson, 2004; Woodward et al., 2007; Deflorio et al., unpublished). This work is based on inoculations into stems on young (3-4 years old potted plants) or more mature (17-20 years old field grown trees). Subsequently, lesion development is measured (Figure 1), along with the extent of fungal growth in stem discs.

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Figure 1. Development of lesions on the inner bark of Picea sitchensis following wounding and inoculation with Heterobasidion annosum. Samples 120 and 118 (left) were wounded and inoculated with H. annosum. Samples 122 and 124 (right) were wounded alone.
Results from both Picea abies and P. sitchensis indicate a range of susceptibilities to growth of the pathogen in clones, with highly significant differences between the extremely susceptible clones, compared with those showing least susceptibility (Figure 2).

Figure 2. Variations in

susceptibility to extension growth of Heterobasidion annosum in 41 clones of Picea sitchensis. Plants were 4 years old and maintained in pots under glasshouse conditions.

More recently, quantitative PCR has been used to detect the range of fungal extension in Picea sitchensis, confirming the relative resistance of these clones (Bodles et al., 2006). In resistant clones, no pathogen DNA was detected in the bark tissues, whereas H. annosum DNA comprised up to 15.1% of the total DNA present in the bark of susceptible clones. The pathogen was found in the stem wood, however, comprising up to 1.7% of the DNA found, compared with up to 37.3% in susceptible clones. These results confirmed the low susceptibility of some clones to H. annosum under reasonably controlled conditions.

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Discussion
The considerable and significant variation in Heterobasidion mycelial extension in inoculated clones of both Picea abies and P. sitchensis, reinforces the conclusions of earlier work (see Delatour et al., 1998) that differences in resistance/ susceptibility to this pathogen are detectable in spruce. These variations in response were confirmed using real-time PCR to quantify pathogen DNA in tissues from more resistant) and more susceptible clones of the same species (Hietela et al., 2003; Bodles et al., 2006). Additional work showed that heritability for relative resistance of young plants to growth of Heterobasidion was significant, agreeing with previous work on both young plant material and on spore inoculations of stumps (Swedjemark & Karlsson, 2002). Stem inoculation experiments are highly artificial since the inoculum is introduced directly into the sap and heartwood instead of via the roots, hence avoiding potential host responses in the root system before the pathogen reaches the stem (see above). Components in the defence response of the host trees vary between different genotypes (Woodward, 1992; Franceschi et al., 1998, 2000; Woodward et al., 2007; Fossdal et al., in prep.), and are likely to be under genetic control. Attempts to transfer these technologies to Armillaria, however, have not proved successful to date, although anecdotal evidence suggests that some tree genera may be more tolerant or even resistant to infection that others (Greig and Strouts, 1983). Resistance to other root diseases in gymnosperm hosts has been noted against P. lateralis (e.g. Sniezko and Hansen, 2000), although, as the primary infection sites for P. lateralis are fine roots, the biologies of such diseases are quite different to pathogens attacking secondarily thickened roots. Future work should concentrate on how the apparent variations in susceptibility can be exploited, the inheritance of the variations, and the development of methods to recognize traits related to resistance early in breeding cycles. A most important requirement is to test the long-term durability of clonal resistance under different field conditions.

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Problemas fitosanitarios en teca (Tectona grandis L.F.) en América Central
Phytosanitary problems in teak (Tectona grandis L.f.) in Tectona Central America
Marcela Arguedas1

Resumen: La teca (Tectona grandis L.f.) es una de las especies mayormente usadas en reforestación en las regiones tropicales. Actualmente existen aproximadamente 76000 ha reforestadas con esta especie en Centroamérica. Durante los últimos cinco años, plantaciones comerciales de T. grandis en la región centroamericana han sido inspeccionadas para la determinación de herbívoros y fitopatógenos asociados a la especie. Se han identificado 23 especies de insectos (43,4%), 26 de patógenos (49,1%), dos de vertebrados (Orthogeomys underwoodii y Sigmodon hispidus) (3,8%), el ácaro Tetranychus sp. (Tetranychydae, Acari) y un muérdago (familia Loranthaceae) (2,4%). Se describen los problemas de mayor impacto; son ellos Phomopsis sp., Pseudomonas sp., Hyblaea puera, Rhapdopterus sp., Walterianella sp., Olivea tectonae, Nectria nauriticola, Botryodiplodia sp., Agrobacterium tumefaciens, Neoclytus cacicus, Phyllophaga spp., y el “Síndrome de decaimiento lento de la teca” Abstract: The teak (Tectona grandis L.f) is one of the species highly used in reforestation in the tropical regions. There are, to date approximately

147
1. Escuela de Ingeniería Forestal, Instituto Tecnológico de Costa Rica. marguedas@itcr.ac.cr

76000 ha of commercial forest with this species in Central America. For the last five years, commercial stands of T. grandis in the Central American region have been surveyed to determine herbivorous pest and plant pathogens associated to this species. It have been identified 23 species of insects (43,4%), 26 pathogens (49,1%), two vertebrates (Orthogeomys underwoodii y Sigmodon hispidus) (3,8%), the mite Tetranychus sp. (Tetranychydae, Acari) and a parasitic plant (Loranthaceae family) (2,4%). The main impacting problems are described; Such as Phomopsis sp., Pseudomonas sp., Hyblaea puera, Rhapdopterus sp., Walterianella sp., Olivea tectonae, Nectria nauriticola, Botryodiplodia sp., Agrobacterium tumefaciens, Neoclytus cacicus, Phyllophaga spp., and a “slow decay syndrome in teak”.

Introducción
La teca (Tectona grandis L.f) es una especie de rápido crecimiento, muy utilizada en la reforestación de las zonas tropicales (Pandey y Brown, 2000). Actualmente es una especie importante para el sector forestal centroamericano, ya que los productos de los raleos silviculturales (madera joven) están siendo comercializados en los mercados internacionales (Moya, 2002); en Centroamérica se informa de aproximadamente 76000 ha plantadas con dicha especie (FAO, 2002). Desde 1990, se sistematiza la información sobre problemas fitosanitarios en teca en la región centroamericana, en las bases de datos del Laboratorio de Protección Forestal del Instituto Tecnológico de Costa Rica (Arguedas et al., rfc; Arguedas, 2008). Con el objetivo de divulgar la información recopilada, se presenta el diagnóstico fitosanitario y una descripción de las plagas consideradas de mayor importancia.

Diagnóstico
Se identificaron 23 especies de insectos (43,4%), 26 de patógenos (49,1%), dos de vertebrados (Orthogeomys underwoodii y Sigmodon hispidus) (3,8%), el ácaro Tetranychus sp. (Tetranychydae, Acari) y un muérdago (familia Loranthaceae) (2,4%) (Cuadro 1).

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Cuadro 1. Problemas fitosanitarios en Tectona grandis en América Central. 2008.
Parte del árbol atacada Plántula Insecto Spodoptera sp. (Noctuidae, Lep.) Especie no identificada. (Chrysomelidae, Col.) Patógeno Aphelenchus spp. Fusarium sp. Pseudomonas sp. Trychodorus spp. Phomopsis sp. Nigrospora sp. Cercospora rangita Cochliobolus sp. Olivea tectonae Pestalo a sp. Phomopsis sp. Pseudoepicocum sp. “Fumagina”

Brotes A a spp. (Formicidae, Hym.) Automeris sp (Saturniidae, Lep.) Disentria violacens (Notodondidae, Lep.) Hyblaea puera (Hyblaeidae, Lep.) Hylesia sp (Saturniidae, Lep.) Oike cus kirbii (Psychidae, Lep) Oxydia spp. (Geometridae, Lep.). Rhadbopterus sp. (Chrysomelidae, Lep.) Walterianella sp. (Chrysomelidae, Lep.) Especie no identificada (Aleyrodidae, Hom.) Edessa sp. (Pentatomidae, Hem.) Coptotermes testaceus (Rhinotermidae, Iso.) Euplatypus parallelus (Scolytidae, Col.) Nasu termes corniger (Termi dae, ISO) Neoclytus cacicus (Cerambycidae, Col.) Plagiohammus spinipennis (Cerambycidae, Col.) Xyleborus affinis (Scolytidae, Col.) Xylosandrus crassiusculus (Scolytidae, Col.) Especie no identificada (Sesiidae, Lep.)

Follaje

Ramillas

Agrobacterium tumefaciens Botryodiplodia sp. Botryosphaeria sp. Ceratocys s sp. Cor cium salmonicolor Dothiorella sp. Erwinia sp. Macrophomina sp. Nectria nauri icola Phomopsis sp. Fusarium sp. Cylindrocladium sp. Dematophora sp.

Fuste

Phyllophaga sp. (Scarabaeidae, Col.)

Raíz

Fusarium oxysporum Fusarium spp. Phytophthora spp.

1 Orden: Coleoptera (Col.), Hemiptera (Hem.), Homoptera (Hom.), Hymenoptera (Hym.), Isoptera (Iso.), Lepidoptera (Lep.) y Saltatoria (Salt.).

Fuente: Arguedas, (2008).

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Principales problemas
Se describen a continuación los principales problemas sanitarios:

Quema de los brotes (Phomopsis sp.)
Se han observado en focos de hasta 50 árboles de 6 a 24 meses de edad. La infección comienza en el meristemo apical, cuyas hojas inmaduras se tornan pardo oscuro, y después se desvanecen. Aparentemente, en menos de cinco días el hongo desciende por los tejidos corticales del tallo, los cuales inicialmente adquieren una coloración pardo morada, que luego se torna negra (Figura 1). En algunas ocasiones las nervaduras principales de las hojas se encuentran también afectadas y presentan una necrosis color negro. Si en el campo hay períodos prolongados de alta humedad relativa se observan pequeñas estructuras negras y duras que emergen de los tejidos, las cuales son los picnidios o estructuras reproductivas del hongo (Macías et al., 2002b).

Figura 1. Árboles jóvenes de Tectona grandis afectados por Phomopsis sp.

“Malla de la teca” (Pseudomonas sp.)
Los árboles afectados presentan un leve amarillamiento y flacidez del follaje, el cual posteriormente comienza a necrosarse desde los bordes, hasta cubrir toda la lámina foliar y matarla. Como son árboles pequeños (menos de 1,5 m de altura), la infección comienza a afectar también los tejidos corticales del tallo, produciendo la muerte de todo el individuo. El sistema radical se encuentra totalmente deteriorado, la corteza se desprende fácilmente de las raicillas finas y en las más gruesas estos tejidos se encuentran podridos (Figura 2).

Figura 2. Árbol joven de Tectona grandis
afectados por Pseudomonas sp.

Esta enfermedad es muy importante, ya que a ella esta asociada una bacteria que mata el arbolito y puede contaminar el suelo. Se ha manejado eficientemente eliminando desde la raíz los individuos afectados, los cuales se extraen de la plantación. Los hoyos dejados se asperjan con antibióticos como estreptomicina.

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“Mancha tiro al blanco” (Pseudoepicocus tectonae)
En las regiones húmedas, se observa comúnmente una mancha circular de hasta 8 cm de diámetro, conformada por aros necróticos concéntricos, razón por la cual se conoce como “Mancha de tiro al blanco” y es producida por el hongo Pseudoepicocus sp. Cada hoja puede presentar varias manchas, las cuales se unen y producen grandes áreas necróticas. El resto de la lámina foliar aparentemente no es afectada y no produce la caída de las hojas (Figura 3). Sharma et al., (1985) indican que en India, los ataques de este hongo representan un problema importante en árboles Figura 3. Hoja de Tectona grandis jóvenes; sin embargo, en Costa Rica solamente se ha ob- afectada por la “mancha de tiro al servado en árboles mayores de 3 años. blanco” (Pseudoepicocus tectonae).

La “Roya de la teca” (Olivea tectonae)
Durante los años 2003 y 2004, se realizan varias giras de inspección en plantaciones de T. grandis en las regiones Central y Sur de Panamá y en las regiones Atlántica, Huetar Norte y Pacífico Central de Costa Rica y se confirma la presencia de O. tectonae en las regiones visitadas. Esta enfermedad afecta el follaje de plántulas en el vivero hasta árboles adultos, en estos últimos, las hojas afectadas son las más viejas, especialmente las de las partes bajas. Estas hojas presentan inicialmente áreas cloróticas de borde difuso en el haz, en el envés lo que se observa es la coloración naranja de las grandes acumulaciones de esporas, posteriormente, las áreas cloróticas se necrosan en forma generalizada y las hojas severamente afectadas se pueden caer (Figura 4) (Arguedas, 2004b; Arguedas et al., 2006; Matarrita et al., 2006).

a

b

Figura 4: Sintomatología de Olivea tectonae en Tectona grandis. a)
Plántulas; b) Árboles adultos.

El “Esqueletizador” (Hyblaea puera)
En Costa Rica, desde hace aproximadamente 4 años, Hyblaea puera (Hyblaeidae, Lepidoptera), conocido a nivel mundial como el “esqueletizador de la teca”, produce defoliaciones importantes en plantaciones de teca du-

151

rante el período de sequía. Las larvas pliegan y unen con seda un borde de la hoja con la lámina foliar donde se albergan. De allí salen a alimentarse del resto de la lámina foliar dejando únicamente las nervaduras primaria y secundarias (Figura 5). Si el ataque es muy severo, se pueden observar hasta 12 larvas por hoja y defoliaciones totales, partiendo en forma preferencial de las hojas más jóvenes. Las larvas en su último instar, pueden medir aproximadamente 4 cm de largo, el cuerpo tiene una apariencia suave, lisa y opaca, con coloraciones que varían de gris oscuro a negro, con bandas longitudinales de color naranja y laterales blancas. La larva madura usualmente desciende al suelo en un hilo de seda y empupa bajo una delgada capa de hojas secas. Las palomillas son relativamente pequeñas, con una envergadura alar de 3-4 cm y una postura de descanso característica que le oculta el negro y naranja (Nair, 1986; Nair et al., 1996; Arguedas, 1999; Ordóñez, 1999).

a

b

Figura 5. Hyblaea puera en Tectona grandis. a) Hoja dañada; b) larva.

Los defoliadores Rabdopterus sp. y Walterianella sp. (Chrysomelidae)
Rabdopterus sp. y Walterianella sp. (Chrysomelidae, Coleoptera), son dos especies comunes defoliadoras de la teca. Rabdopterus sp. es una especie polífaga; los adultos se alimentan de follaje de la teca, produciendo perforaciones características de forma elongada y curva de aproximadamente 1,3 de largo y 0,16 cm de ancho (Figura 6a). Los huevos son puestos en grietas en la superficie del suelo. Las larvas son blancas con una línea longitudinal oscura y la cabeza color marrón con mandíbulas bien desarrolladas. Los adultos son escarabajos pequeños (4-5 mm de largo), compactos, robustos, de forma óvalo-alargada, de color verde oscuro a negruzco con brillo metálico; los ángulos anteriores del tórax son finos y dirigidos hacia fuera, las patas son rojizo claro con la tibia media arqueada. Posee hábitos alimenticios nocturnos. Se determinó que el ciclo de vida oscila entre 39 y 52 días. Los ataques están relacionados con la dominancia de gramíneas en el sitio, ya que las larvas se alimentan de las raíces de gramíneas y arándanos (Muñoz, 2002).

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Los adultos de Walterianella sp. se alimentan del follaje produciendo pequeñas raspaduras de la cutícula superior y del parénquima de aproximadamente 10 x 2 mm. Por la cantidad de daños en una sola hoja, ésta puede quedar casi totalmente perforada y morir (Figura 6b). Los daños dentro de las plantaciones se concentran en grupos de árboles o focos. Los adultos son pequeñas “mariquitas” (6 mm de longitud) amarillas con secciones en los elitros (alas anteriores) y el par de patas traseras color pardo. Las poblaciones se concentran en uno o dos árboles y cuando son alteradas, brincan y abarcan el ambiente como “nubes”. Es una plaga, cuya incidencia ha aumentado notablemente durante los últimos dos años (Arguedas - inisefor, sin publicar).

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Figura 6. a) Daños producidos en hojas de Tectona grandis por Rabdopterus sp.; b) Walterianella sp.

b

Otros defoliadores
En menor importancia en cuanto a daños que los defoliadores descritos anteriormente, otras plagas comienzan a presentarse en forma más frecuente y produciendo cada vez daños más severos. Son ellas una especie de gran tamaño y voracidad de Automeryx (Familia Saturniidae, Orden Lepidoptera), tres especies de Oxidia (Familia Geometridae, Orden Lepidoptera) conocidas como los “medidores gigantes de la teca” y varias especies no identificadas de saltamontes (Orden Saltatoria) (Figura 7). Estos últimos también pueden alimentarse de los brotes terminales, lo que hace que las consecuencias de sus daños sean de gran importancia económica (Arguedas - inisefor, sin publicar).

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c

Figura 7. Defoliadores de Tectona grandis. a) Larva de Automeryx sp., b) larva de Oxidia sp., c) daños producidos por saltamontes.

Cancros fustales
En el fuste, principalmente en las regiones húmedas, se presentan diversos tipos de cancros, los cuales se describen en el Cuadro 2.

Cuadro 2. Cancros en Tectona grandis en América Central, 2008.
Nombre común/ agente causal Cancro Nectria (Nectria nauri cola) Descripción En la base del fuste se observa un área ovalada de la corteza de color oscuro. Esta corteza podrida se puede desprender manualmente y observar los tejidos del xilema expuestos. Se ha observado también que los cancros pueden permanecer mucho tiempo en el árbol, el cual comienza a producir tejidos de defensa como callos y posiblemente corteza subepidérmica, provocando grandes áreas abultadas y deformes principalmente en la base del árbol. En árboles jóvenes el cancro puede ser longitudinal y ampliarse en la base, provocando en algunos casos la muerte del árbol por anillamiento. Resquebrajamiento longitudinal de la corteza que puede profundizar hasta el xilema. En algunos casos se desarrolla en forma extensiva, cubriendo áreas en promedio de 12 x 6 cm; cuando se corta la corteza superficial es posible observar los tejidos internos totalmente necrosados (coloración pardo oscura). En otros casos, aparentemente los cancros más viejos, el resquebrajamiento se prolonga a lo largo del fuste (hasta 60 cm) y el árbol forma callos en los bordes, lo cual delimita la extensión perimetral de los mismos (Figura 8a). Cancro de fuste longitudinal, caracterizado por un resquebrajamiento de la corteza. Se desarrolla desde la base del fuste hasta aproximadamente 4 m de altura, en ocasiones se ha observado abarcando en ciertas áreas todo el perímetro, lo que provoca la muerte del hospedero. Algunas ramas también afectadas presentan protuberancias lignificadas. Cada cancro representa un abultamiento de 3 a 20 cm de largo y de 2 a 23 cm de ancho a lo largo del fuste; la corteza se abre en dichos sitios y se ubican principalmente en los puntos de poda. En un árbol se pueden encontrar hasta 16 cancros (Figura 8b).

Cancro alargado (Dothiorella sp.)

Cancro longitudinal (Fusarium sp.)

Cancro múltiple (Botryodiplodia sp. y Botryosphaeria sp.)

Fuentes: Arguedas et al., 1995; Ordóñez, 1999; Arguedas et al., 2003; Macías et al., 2002a.

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a

b

Figura 8. a) Cancros en Tectona grandis. Dothiorella
sp.; b) Botryodiplodia s.p. y Botryosphaeria sp.

La “Corona de agallas” (Agrobacterium tumefaciens)
Agrobacterium tumefaciens es una bacteria de la familia Rhyzobiaceae que produce una enfermedad denominada “corona de agallas”, la cual causa tumores a más de 80 familias de plantas herbáceas y forestales (Sinclair y Lyon, 2005; Agrios, 2005). En teca se forman agallas o tumores, principalmente en la base de los tallos a nivel de la superficie del suelo. Inicialmente forma pequeños crecimientos esféricos con la apariencia de callos, los cuales crecen rápidamente hasta constituirse en grupos de protuberancias fácilmente distinguibles. En árboles de dos a tres años, los tumores pueden llegar a alcanzar diámetros superiores al de su hospedero. Estas agallas son leñosas y mantienen la coloración y la textura del resto de la corteza (Figura 9).

Figura 9. La “corona de agallas”

(Agrobacterium tumefaciens) en Tectona grandis.

Con el tiempo, la superficie se rompe y toma una coloración oscura; en algunas ocasiones las agallas terminan por desintegrarse. Árboles de más de dos años de edad presentan las agallas generalmente en la base del fuste, pero en algunos casos se han observado a lo largo de éste en los puntos de

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poda o en las ramas. Generalmente los árboles adultos logran desarrollarse con la presencia de la enfermedad sin efectos aparentes; sin embargo, otros patógenos de suelo pueden penetrar por las agallas decadentes y producir otras enfermedades (Arguedas, 1994; Arguedas y Quirós, 1997).

El “Barrenador del fuste” (Plagiohammus spinipennis)
El otro daño importante a nivel de fuste, es la presencia de ataques de Plagiohammus spinipennis (Cerambycidae, Coleoptera). Los primeros estadios de las larvas se alimentan en la zona del líber, lo que obstaculiza el flujo de nutrientes; en consecuencia, el tallo se abulta en el punto del ataque y aparecen yemas debajo de ese punto, dando origen a ramificaciones. Posteriormente, la larva barrena el xilema, formando generalmente galerías en forma de anillo. En los últimos estadios puede penetrar hasta la médula, donde barrena hacia arriba. Además del daño que causa a la madera, muchos árboles se quiebran con el viento en los puntos de ataque. Los daños se presentan durante los tres primeros años. La larva madura puede medir más de 5 cm y tiene la forma típica de un cerambícido, es decir, no posee patas y algunos segmentos del tórax son muy anchos. Ella se convierte en pupa dentro de una celda excavada en la médula y la madera circundante. Para salir del árbol, el adulto hace un agujero circular, de 6-8 mm de diámetro. El macho adulto mide 2,2 cm de longitud y sus antenas miden 4,5 cm, en tanto que la hembra mide 2,5 cm y sus antenas miden 3,5 cm. Ambos sexos exhiben una coloración pardo oscura (Figura 10). En cada élitro hay seis manchas blancas e irregulares y poseen una espina en el ápice de cada élitro. Se han detectado dos hospederos silvestres: un arbusto, el tuete (Vernonia patens) y una planta herbácea, la cinco negritos (Lantana camara), las dos son de la misma familia que la teca (Verbenaceae) (Ford, 1981; CATIE, 1991; Arguedas y Chaverri, 1997; Arguedas, 2004a).

b
Figura 10. Plagiohammus spinipennis en
Tectona grandis. a) Larva y galerías, b) adulto.

156

a

El “barrenador de las tucas” Neoclytus cassicus
En piezas de fuste almacenadas en patios, provenientes principalmente de raleos, se han presentado ataques del barrenador Neoclytus cacicus (Cerambycidae, Coleoptera). Las larvas construyen galerías en la albura, sin que externamente se detecten signos del ataque. El ciclo de vida se completa en las galerías y es el adulto el que construye orificios circulares de aproximadamente 5 mm de diámetro por donde emergen. El adulto puede medir hasta 1,5 cm de largo, es de color café claro con cuatro marcas blancas sobre los élitros. Las primeras manchas forman conjuntamente como una “M” y las últimas forman como una “V” invertida. Las antenas son más cortas que el cuerpo. El primer par de patas es más pequeño que los dos otros pares. Los dos últimos pares de patas son más largas que el cuerpo (Figura 11). Este insecto tiene como hospedero nativo la planta Guiacum officinale (Duffy, 1960).

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Figura 11. a) Neoclytus cassicus en Tectona grandis. Larva y galerías, b) adulto.

b

El “Comedor de la raíces” Phyllophaga spp.
Las larvas de muchas especies del género Phyllophaga, pueden ser consideradas como las plagas más importantes de suelo que se alimentan de tubérculos y raíces. Los daños son producidos por las larvas en su tercer instar, las cuales son conocidas en la región como “jogotos”, “fogotos” o “gallinas ciegas”. Los adultos son los conocidos “abejones de mayo” (CATIE, 1991; Coto, 2000). Se destaca esta plaga en este artículo, por el fuerte impacto provocado en plantaciones recién establecidas y en grandes extensiones de plantaciones de hasta tres años. En los meses de septiembre y octubre del 2003 en Panamá, se encontraron hasta cien o más larvas en algunos individuos afectados y el sistema radical severamente afectado, tanto por ausencia casi total de raicillas de absorción, como por perforaciones en las raíces primarias y secundarias (Figura 12). Esta situación hace que estos árboles sean mucho más propensos a otros problemas fitosanitarios, como los producidos por patógenos de suelo.

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Figura 12. Raíces secundarias de Tectona grandis dañadas por Phyllophaga sp.

“Síndrome del decaimiento lento de la teca”
En plantaciones de T. grandis mayores de 7 años, en las regiones húmedas (precipitaciones anuales superiores a los 2500 mm), se ha observado un proceso de mortalidad de árboles aislados y en grupos, denominado el “Síndrome del decaimiento lento de la teca” (Figura 13). Los árboles afectados presentan la degeneración de las raicillas adventicias que produce la muerte de las mismas. Estudios recientes indican que el fenómeno está asociado a factores climáticos y edafológicos que afectan el sistema radical y posteriormente patógenos oportunistas aprovechan la condición de estrés para atacar. Los sitios más afectados presentan de 190 a 255 días con lluvia, exceso de agua entre 8 y 12 meses, precipitación media anual entre 2700 y 5000 mm, índice de aridez entre 0 y 6%, conductividad hidráulica lenta o muy lenta en algún horizonte, episaturación, baja fertilidad, un régimen de humedad údico, y un drenaje moderadamente lento o lento, principalmente (Arguedas et al., 2006).

b
Figura 13. “Síndrome del decaimiento
lento de la teca”. a) Árboles muertos, b) degeneración de raicillas de absorción.

158

a

Referencias
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Coto, D. 2000. Gallinas ciegas como plagas de cultivos anuales y perennes. Hoja técnica Nº 32. Manejo Integrado de Plagas (Costa Rica) 55: i-iv. Duffy, EAJ. 1960. A monograph of the immature stages of neotropical timber beetles (Cerambycidae). Londres, UK, British Museum. Londres. 327 p. FAO (Organización de la Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación). 2002. Evaluación de los recursos forestales mundiales 2002. Roma, IT, FAO. 468 p. (Informe principal. Estudio FAO Montes, N°140). Ford, LB. 1981. Reconocimiento de las plagas de plantaciones forestales en Costa Rica. Serie técnica. Informe técnico no.7. Turrialba, CR, CATIE. 53 p. Macías, J; Arguedas, M; Hilje, L. 2002a. Plagas Forestales Neotropicales (Boletín 5. Manejo Integrado de Plagas (Costa Rica). 63:88-89. Macías, J; Arguedas, M; Zanuncio, JC; Hilje, L. 2002b. Plagas Forestales Neotropicales (Boletín 7. Manejo Integrado de Plagas y Agroecología (Costa Rica). 65:116-117. Matarrita Díaz, L; Sandoval Islas, JS; Arguedas Gamboa, M. 2006. Prevalencia de la roya Olivea tectonae (Rac.) de la teca (Tectona grandis L.f.) en Costa Rica (en línea). Kuru: Revista Forestal (CR) 3(9). 13 p. Consultado 12 dic. 2007. Disponible en http://www.itcr.ac.cr/revistakuru/anteriores/anterior9/Articulo%202.htm Moya, R. 2002. Influencia del cambium, tasa de crecimiento y nivel de precipitación sobre la densidad básica de la teca en Costa Rica. Madera y Bosques 8(1):39-49. Muñoz, R. 2002. Estudios básicos del defoliador Rhabdopterus sp. en plantaciones de teca (Tectona grandis) de Flor y Fauna S.A. y Brinkman y Asociados Reforestadores de Centroamérica S.A. Informe de Práctica de Especialidad. Cartago, CR, ITCR. Escuela de Ingeniería Forestal. 100 p. Nair, KSS. 1986. Important insect pest problems of forest plantations in tropical India. In: IUFRO World Congress. Proceedings. p. 134-145. Nair, KSS; Sudheendrakumar, VV; Varma, RV; Chacko, KC; Kayaraman, K. 1996. Effect of defoliation by Hyblaea puera and Eutectona machaeralis (Lepidoptera) on volume increment of teak. Symposium of Impact of Diseases and Insect Pest in Tropical Forest. 257-273 p. Ordoñez, H. 1999. Evaluación de problemas fitosanitarios en plantaciones de teca en Forestales Costarricenses S.A. Informe de Práctica de Especialidad. Cartago, CR, ITCR. Escuela de Ingeniería Forestal. 62 p. Sharma, JK; Mohanan, C; Florence, EJM. 1985. Disease survey in nurseries and plantations of forest tree species grown en Kerala. Kerala, IN. Kerala Forest Res. Inst. 275 p.

160

Sinclair, WA; Lyon, HH. 2005. Diseases of trees and shrubs. 2 a ed. New York. US, Cornell University Press. 660 p.

Nematofauna asociada a viveros y plantaciones forestales de importancia económica en algunos municipios de Colombia
Nematofauna associated to nurseries and forest plantations of economical importance in some municipalities of Colombia
Rafael Navarro Alzate1, Didier Mauricio Chavarriaga H2. Bertha Miryam Gaviria Gutiérrez1,

Resumen: Se realizó un estudio de la nematofauna asociada a plantaciones forestales localizadas en los departamentos de Antioquia, Córdoba, Caldas, Risaralda, Magdalena y Casanare. Para este propósito, se tomaron muestras de suelo y raíz a 30 cm de profundidad utilizando un barreno sacabocado de 2.5 cm de diámetro, las muestras se procesaron usando el método modificado de Baermann, en el Laboratorio de Sanidad Vegetal de la Universidad Católica de Oriente, y se identificaron los géneros de nematodos presentes. Las especies del género Meloidogyne identificadas en este estudio fueron: M. incognita, M. javanica y M. arenaria. Las especies botánicas Tectona grandis, Tabebuia rosea y Acacia mangium pre-

1. 2.

Unidad de Sanidad Vegetal. Universidad Católica de Oriente. Rionegro, Antioquia, Colombia. Email: sanidadveg.inv1@uco.edu.co I.A. Patólogo Forestal PhD. ICA; Coordinador Centro de Diagnóstico Vegetal ICA Antioquia. Email: didier.chavarriaga@ica.gov.co

161

sentaron asociaciones con los nematodos agalladores Meloidogyne spp., y además con los géneros Pratylenchus y Helicotylenchus. Macroposthonia se encontró asociado a Pinus oocarpa, Eucaliptus grandis, E. tereticornis, Acacia mangium, Tectona grandis y Ochroma pyramidale; Pratylenchus se encontró asociado a Tabebuia rosea, A. mangium, T. grandis, Pachira quinata, Alnus acuminata, Gmelina arbórea y O. pyramidale; Trichodorus se encontró asociado a P. tecunumanii, P. caribaea y A. mangium; Tylenchorhynchus en A. mangium; Rotylenchulus en P. oocarpa, P. tecunumanii, E. urograndis, A. mangium, T. grandis, Cedrella odorata y Cordia alliodora; Paratylenchus en A. mangium, T. grandis, P. quinata y C. alliodora; Xiphinema en P. caribaea, T. rosea, A. mangium, T grandis, P. quinata y C. alliodora; Ditylenchus en P. caribaea; Longidorus en P. caribaea y T. rosea. Además, también se identificaron nematodos de vida libre o saprobios, posiblemente degradando la materia orgánica procedente de la hojarasca formada en las plantaciones. Abstract: A study of the nematodes associated to forest plantations located in the departments of Antioquia, Cordoba, Caldas, Risaralda, Magdalena and Casanare was carried out. For this purpose, soil and root samples were taken at 30 cm deep using a soil sampler of 2.5 cm of diameter, the samples were processed in the laboratory of the Universidad Catolica de Oriente, using a modified Baermann method and the existing genera of nematodes were identified. The species of the genus Meloidogyne identified in this study were: M. incognita, M. javanica y M. arenaria. The tree species Tectona grandis, Tabebuia rosea and Acacia mangium showed association with the gallforming nematode Meloidogyne spp., and also with the genera Pratylenchus and Helicotylenchus. Macroposthonia was found in association to Pinus oocarpa, Eucaliptus grandis, E. tereticornis, Acacia mangium, Tectona grandis y Ochroma pyramidale; Pratylenchus was found associated to Tabebuia rosea, A. mangium, T. grandis, Pachira quinata, Alnus acuminata, Gmelina arbórea y O. pyramidale; Trichodorus was found associated to P. tecunumanii, P. caribaea and A. mangium; Tylenchorhynchus on A. mangium; Rotylenchulus on P. oocarpa, P. tecunumanii, E. urograndis, A. mangium, T. grandis, Cedrella odorata and Cordia alliodora; Paratylenchus on A. mangium, T. grandis, P. quinata y C. alliodora; Xiphinema on P. caribaea, T. rosea, A. mangium, T grandis, P. quinata y C. alliodora; Ditylenchus on P. caribaea; Longidorus on P. caribaea and T. rosea. Furthermore, free-living nematodes or saprophytic ones were also identified, possibly decomposing organic matter of the mulch layer produced in the plantations.

Introducción
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La industria forestal en relación a su valor y consumo, en la actualidad ocupa el tercer lugar en el mundo, después del petróleo y el gas; a Canadá y Estados Unidos, países tradicionalmente productores, se han unido Nueva Zelanda, Brasil y Chile. Las plantaciones forestales en Colombia ocupan al-

rededor de 350000 hectáreas, cerca del 3% del total de bosques colombianos, representados en plantaciones de coníferas, eucaliptos (Eucalyptus spp.), teca (Tectona grandis), melina (Gmelina arborea), roble (Tabebuia rosea.), acacia (Acacia mangium), entre otros (Conif-Minagricultura, 2002; Minagricultura, 2010; Ladrach, 2005). La distribución de los nematodos es tan universal, que pueden dañar plantaciones forestales cuando no se eligen las áreas adecuadas para reforestación que estén libres de ellos; muchas especies de nematodos que afectan el algodón, maíz y otros cultivos transitorios también pueden atacar especies forestales; las plántulas en semilleros y almácigos son particularmente más vulnerables al daño por nematodos y desde estos sitios infestados es la forma más eficiente de diseminarlos a las plantaciones. Por esto es necesario tomar medidas de control, a través de la regulación cuarentenaria para movilización de materiales de origen vegetal, en estas áreas para evitar futuros daños en plantaciones establecidas. Nematodos endoparásitos del género Meloidogyne y ectoparásitos como Helicotylenchus y Xiphinema han sido encontrados asociados con raíces de plántulas en almácigos de especies forestales en varias partes del mundo (Webster, 1972); en Colombia se reporta la existencia de Meloidogyne, en acacia, roble, nogal; Pratylenchus y Trichodorus en Pinus (Navarro, 1997). Por el contrario, Bursaphelenchus xylophilus no ha sido reportado aún en Colombia, este nematodo produce la marchitez de los pinos, es uno de los problemas más limitantes ocasionado por nematodos en muchos países en algunas especies del género Pinus, sus daños se conocen en Japón desde el año 1900 y hacia 1979 se reportó en China, Estados Unidos, Canadá y México afectando cerca de 28 especies de pinos y otras coníferas, pero su posible llegada al territorio nacional no deja de ser un riesgo, puesto que algunas áreas del país son reforestadas con especies susceptibles, como P. eliotti y otras coníferas (Navarro, 1997; Agrios, 2005). El vector de este nematodo es el insecto cerambícido del género Monuchamus spp., (Naves et al., 2008). En las plantaciones forestales se encuentra una gran diversidad de nematodos que pueden interactuar con patógenos del suelo aumentando el riesgo de ataque por enfermedades radiculares. En contraste, debido a lo complejo del factor biótico en los bosques algunos nematodos enriquecen la fauna microbial del suelo, generando un equilibrio natural e incluso con un alto potencial para su uso como controladores biológicos contra insectos plaga de importancia económica en plantaciones forestales. Massey, (1966), citado por Navarro, (1997), resalta la importancia de nematodos parásitos de insectos especialmente en coleópteros barrenadores de la madera y larvas de insectos defoliadores. En Colombia las enfermedades causadas por nematodos en especies forestales no han sido estudiadas, solamente se reportan algunos trabajos generales en muy pocas especies arbóreas (Ramírez, 1993), Por ejemplo se ha mostrado la presencia y daño de una

163

especie de Meloidogyne en Roble (Tabebuia rosea); esto no quiere decir que los nematodos no sean un problema de importancia en especies forestales sino que no existen estudios referentes a estos fitoparásitos en nuestro medio (Navarro, 1997). En Colombia es de mucha importancia la investigación sistemática y continua relacionada con la nematofauna asociada a especies forestales y sus posibles daños. Esta investigación pretende conocer inicialmente las comunidades de nematodos asociadas a los viveros, plantaciones comerciales y especies arbóreas autóctonas en algunas zonas de Colombia. En una primera fase de esta investigación se pretende caracterizar los géneros de nematodos fitoparásitos y benéficos asociados a raíces y a los suelos en donde crecen algunas de estas especies forestales.

Materiales y métodos
Esta investigación se llevó a cabo en los Laboratorio de Sanidad Vegetal de la Universidad Católica de Oriente (U.C.O) y el Instituto Colombiano Agropecuario ICA, en Antioquia, Colombia. Para esto se seleccionaron preliminarmente plantaciones forestales comerciales y viveros productores de plántulas, localizadas en los municipios de Turbo, Apartadó, Chigorodó, Necoclí, Yolombó, Caldas, y Nechí (Antioquia); Canalete, Valencia, Tierra Alta y Ciénaga de Oro (Córdoba); Monte Rubio (Magdalena); Chinchiná y Manizales (Caldas); Santa Rosa de Cabal, Balboa y Cerritos (Risaralda) y Villanueva en el departamento del Casanare. Para la toma de las muestras de suelo y raíces se empleó barreno sacabocado de 2.5 cm de diámetro a una profundidad de 30 cm en la gotera del árbol (Figura1), seleccionando árboles con desarrollo silvícola deficiente. El suelo y las raíces colectadas se manejaron en forma separada, se depositaron en bolsas de polietileno debidamente identificadas y empacadas en neveras portátiles de poliestireno, posteriormente se trasladaron a los laboratorios de sanidad vegetal de la U.C.O e ICA para su procesamiento y análisis. Las muestras se procesaron de acuerdo al método de Baermann modificado con bandejas (Navarro y Gaviria, 1998). Se determinaron los niveles poblacionales de géneros de nematodos por 100 cc de suelo y gramo de raíz; la identificación de géneros se hizo basados en su anatomía externa e interna, apoyados en las claves de Mai y Mullin, (1996) y Thorne, (1961), así como corte, montaje y análisis del patrón perineal para la determinación de las especies del género Meloidogyne.

164

Figura 1. Toma de muestras en plantaciones forestales

Resultados y discusión
De las 330 muestras procesadas procedentes de los diferentes predios forestales de los municipios visitados, puede diferenciarse una riqueza nematológica tanto de fito-parásitos como de saprobios o de vida libre. En la Tabla 1, se observan los diferentes nematodos fito-parásitos, encontrados en suelos y raíces, asociados a plantaciones forestales en las diferentes localidades de Colombia. En roble, acacia y teca se presentó la mayor incidencia de nematodos fitoparásitos, destacándose los géneros Meloidogyne sp., Helicotylenchus sp y Pratylenchus sp. En las dos últimas especies forestales se encontraron todos los géneros fitoparásitos relacionados en la Tabla 1, a excepción, de Ditylenchus sp. y Longidorus sp.; en Teca no se observa presencia de Trichodorus sp., ni Tylenchorhinchus sp. Las demás especies forestales presentaron poca incidencia de los diversos géneros de fito-parásitos identificados en las diferentes localidades colombianas monitorizadas en este estudio. Estos nematodos fito-parásitos han sido reportados en otros cultivos como causantes de algunos desordenes, diversas enfermedades y pérdidas económicas (Navarro,1997; Thorne,1961; Webster, 1972; Agrios, 2005; Triviño y Moreta, 2010); sin embargo, en plantaciones forestales en Colombia, no se conoce que los especímenes encontrados estén causando algún tipo de daño económico y además son escasas las investigaciones relacionadas con estos organismos, solamente algunos trabajos realizados por Ramírez, (1993), han mostrado la presencia y daño de una especie de Meloidogyne en Roble (Tabebuia rosea). En la Figura 2, se muestran los principales nematodos fitoparásitos observados en este estudio.

165

Tabla 1. Géneros de nematodos fito-parásitos por 100 cc de suelo y/o g de raíz en las muestras procesadas de plantaciones
forestales en los diferentes Municipios de Colombia visitados.

Nematodos Meloidogyne Helicotylenchus Macroposthonia Pratylenchus Trichodorus Tylenchorhynchus Rotylenchulus Paratylenchus Xiphinema Ditylenchus Longidorus

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2

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-

*Hospederos muestreados: 1. P. oocarpa, 2. P. tecunumanii, 3.P. caribaea, 4.E. grandis, 5. E. urograndis, 6. E. tereticornis; 7. Tabebuia rosea (Roble), 8. Tabebuia chrysantha (Guayacán amarillo), 9. Cupressus lusitanica (Ciprés), 10. Acacia mangium (Acacia), 11. Tectona grandis (Teca), 12. Podocarpus oleifolius (P colombiano), 13. Cedrella odorata (Cedro), 14. Pachira quinata (Ceiba), 15. Cordia alliodora (Nogal), 16. . Alnus acuminata (Aliso), 17. Gmelina arbórea (Melina), 18 Ochroma pyramidale (Balso). **Municipios visitados: a. Yolombó, b. Caldas, c. Nechí, d. Chigorodó, e. Turbo, f. Apartadó g. Necoclí (Antioquia), h. Manizales, i. Chinchiná (Caldas), j. Santa Rosa de Cabal, k. Balboa, l. Cerritos (Risaralda), m. Tierra Alta, n. Valencia, o. Ciénaga de Oro, p. Canalete (Córdoba), q. Villa nueva (Casanare), r. Monterrubio (Magdalena).

Mediante análisis del patrón perineal de los especímenes hembras de Meloidogyne, presentes en las raíces de algunas especies forestales y comparación con las claves de Thorne, (1961) y Mai y Mullin, (1996), fue posible evidenciar e identificar, las especies M. incognica, M. javanica y M. arenaria; no cabe duda que el nematodo del nudo radical, además de presentar una amplia distribución en las zonas tropicales y subtropicales afectando una gran variedad de hospederos en el ámbito mundial, también se encontró en este estudio asociado a diferentes especies arbóreas de plantaciones forestales en diferentes regiones de Colombia. Sin embargo, es necesario precisar en estudios más detallados que incluyan los índices de reproducción en diferentes hospederos arbóreos, el papel fito-parasítico que puedan representar dichos nematodos en los ecosistemas forestales de Colombia.

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Figura 2.

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j

Diversidad nematológica asociada a plantaciones forestales en Colombia: a) M. javanica, b) Macroposthonia, c) Pratylenchus, d) Xiphinema, e) Trichodorus, f) Rotylenchulus, g) Hembra de Meloidogyne en A. mangium, h) M. javanica, i) M. arenaria, j) M. incognita.

También es importante destacar, la presencia de un grupo amplio de nematodos de vida libre en los suelos y raíces procedentes de las zonas monitorizadas, entre ellos los géneros Rhabditis y Plectus y depredadores de la familia Mononchidae (Figura 3). Este tipo de nematodos es común encontrarlos asociados a ecosistemas del trópico, y en nuestro estudio fue muy frecuente su presencia debido posiblemente a que en estas plantaciones los suelos se cubren con hojarasca y material en descomposición, convirtiéndose en descomponedores de la materia orgánica (De Lara et al., 2003).

a

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Figura 3. a) Mononchus sp., b) Rabdhitis sp., c) Plectus sp.

Conclusiones y recomendaciones
El nematodo Meloidogyne spp., fue el fito-parásito de mayor presencia en las plantaciones de Acacia mangium, Tabebuia rosea y Tectona grandis en las regiones estudiadas. Existen poblaciones de nematodos fito-parásitos y de vida libre en todas las zonas analizadas en este estudio. Es importante continuar el estudio de la nematofauna asociada a especies arbóreas en otras regiones de importancia forestal en Colombia. Determinar el índice de reproducción y posibles daños de los nematodos más prevalentes en las especies forestales monitorizadas.

Agradecimientos
Agradecemos al Instituto Colombiano Agropecuario (ICA) por su apoyo en logística, transporte e infraestructura y a los funcionarios del ICA Jorge Ávila, Indulfo Mosquera, Nelson Villareal, Elkin Villada Gómez, Jennifer Vizcaíno y Daniel García por su acompañamiento en la recolección de muestras en las diferentes zonas monitorizadas de los departamentos de Antioquia, Caldas, Risaralda, Córdoba, Casanare y Magdalena. Al personal técnico de las empresas reforestadoras: Cipreses de Colombia S.A., Refocosta S.A (Magdalena y Casanare) Reforestadora Cacerí S.A y a todas las empresas reforestadoras particulares en donde se realizaron muestreos. Al personal adscrito al laboratorio de sanidad vegetal y al sistema de investigación y desarrollo de la Universidad Católica de Oriente.

Referencias
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Principales plagas forestales en la región andino-patagónica de Argentina
Main forest pests in the andean-patagonian region of Argentina
Paula Klasmer1

Resumen La región cordillerana andino-patagónica de Argentina posee una superficie reforestada con coníferas exóticas de alrededor de 50.000 hectáreas entre las que se encuentran especies forestales de rápido crecimiento como Pinus spp. (P. insigne, P. contorta var. latifolia y P. ponderosa). En el norte de la región (71º W-41º S) estas especies son susceptibles de ser atacadas por poblaciones de plagas forestales que se han establecido en las plantaciones, tales como la avispa barrenadora de los pinos (Sirex noctilio) que causa graves problemas sanitarios para las plantaciones de pinos. Otra plaga de importancia económica para la región es la polilla europea del brote del pino, Rhyacionia buoliana Schiff. (Lepidoptera: Tortricidae). Aunque difícilmente mata a los árboles atacados, provoca graves deformaciones y pérdidas del incremento en altura y diámetro, especialmente en árboles jóvenes. Cuando se ve afectado el ápice de la planta se producen defectos que pueden culminar con la inutilidad de la madera. En este documento se

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1. Campo Forestal General San Martín, EEA INTA Bariloche, El Bolsón, Río Negro, Argentina vklasmer@bariloche.inta.gov.ar

discuten brevemente los problemas sanitarios de mayor relevancia en plantaciones forestales de coníferas en la Región Andino-patagónica de Argentina, asimismo, se dan algunas estrategias generales de control que en condiciones óptimas de aplicación pueden disminuir las pérdidas que dichos problemas sanitarios pueden generar en las plantaciones. Abstract: The andean-patagonian cordilleran region of Argentina has a forest surface cover with exotic conifers of around 50000 hectares among there are found fast growing forest species like Pinus spp. (P. insigne, P. contorta var. latifolia y P. ponderosa). In the north of the region (71º W-41º S) these species are susceptible of being attacked by populations of forestry pest that have been established on the reforestations, such as the pine borer wasp (Sirex noctilio) that causes serious sanitary problems to the pine plantations. Another pest of economical importance for the region is the European pine shoot moth, Rhyacionia buoliana Schiff. (Lepidoptera: Tortricidae). Even it hardly kills the attacked trees; it provokes serious tree deformations and losses of the increment of height and diameter, especially in young trees. When the apical area of the plant is affected it produces defects that could finish with the uselessness of the timber. In this paper the major relevant sanitary pest problems on coniferous forest plantation of the andean-patagonian region of Argentina are discussed briefly, besides, some general strategies for the control that under optimal conditions of adoption may reduce the losses that those sanitary problems could generate on the plantations are given.

Sirex noctilio
La avispa de la madera Sirex noctilio Fabricius (Hymenoptera: Siricidae) es una plaga de coníferas de trascendencia mundial (Madden, 1968) y representa en la actualidad el organismo más perjudicial para las plantaciones de coníferas de la región Andino-patagónica. Los datos indican que Sirex es capaz de causar mortalidad de los árboles y pérdidas en la plantación de hasta el 80% (Neumann et al., 1987). Originaria de la región mediterránea, este sirícido es una especie endémica para Eurasia y norte de África. Presumiblemente de modo accidental, esta avispa ha invadido en este siglo, otras regiones del planeta, incluyendo Australia, Nueva Zelanda (Madden, 1968), Sudáfrica y Sudamérica (Iede et al., 1988). Los países alejados de las áreas donde Sirex está presente, tales como Ecuador, Colombia, Venezuela, Zimbabwe, Tanzania, Uganda, Etiopía son factibles de ser colonizadas por la plaga a través del transporte de madera infestada (Carnegie et al., 2006).

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Ingresó en Argentina en 1985 por el litoral (provincia de Entre Ríos) (Espinoza et al., 1986), posiblemente desde Uruguay (Rebuffo, 1980). A partir de

allí se dispersó mediante el traslado de maderas infestadas y actualmente se la encuentra en todas las áreas forestadas del país. La presencia de Sirex en la región patagónica se registró hacia fines de 1989 (Aguilar et al., 1990), aunque fue detectada en plantación recién a comienzos de 1993 (Klasmer et al., 1994). Sirex noctilio es un insecto fitófago univoltino que en su ambiente natural, la región mediterránea, ataca coníferas. Como los sirícidos en general, es una avispa primitiva de hábitos típicamente solitarios que parasita árboles debilitados. La peligrosidad de sus daños radica en que la hembra cuando taladra la corteza del árbol para oviponer inyecta un mucus fitotóxico y las esporas del hongo simbionte Amylostereum areolatum Fries (Boidin) (Coutts, 1969). La sustancia tóxica induce cambios en la fisiología del árbol, produciendo una clorosis progresiva e irreversible. Este hongo basidiomicete altera el tejido vegetal, haciéndolo asimilable por las larvas y secando la madera. La acción conjunta del hongo y el mucus simplemente puede matar al pino sin mediar desarrollo larvario (Coutts, 1969). Las hembras de Sirex llevan el hongo dentro de estructuras denominadas micangias (sacos intersegmentales especiales) localizadas en la base del ovipositor (Spradbery, 1973). De esta forma es inoculado dentro de la madera durante la oviposición (Stillwell, 1966; Coutts y Dolezal, 1969) como micelio vegetativo fragmentado en oídios o artrosporas (Francke-Grossmann, 1939). El medio más importante de diseminación del hongo es a través de la inoculación de las hembras de Sirex (Gilmour, 1965), es decir que A. areolatum en asociación con S. noctilio fundamentalmente se reproduce asexualmente formando artrosporas que se diseminan por la avispa como vector (Wingfield et al., 2000). La hembra coloca los huevos en perforaciones que taladra en la corteza. Los huevos demoran unas 2 semanas en eclosionar y las larvas neonatas comienzan a formar galerías en la madera a medida que se desarrollan. Pueden permanecer como larvas entre 1 y 3 años dentro de la madera. Luego de sucesivas mudas (6 a 8 estadios) se transforman en pupas y finalmente emergen los insectos adultos a través de una perforación en la corteza (Spradbery, 1977). La sintomatología de un árbol atacado evidencia exudaciones de resina a lo largo del tronco, en aquellos sitios donde la hembra ha perforado el árbol con su ovipositor. Al levantar la corteza es posible observar manchas color marrón producidas por el hongo y una o más perforaciones producidas por la avispa al oviponer. El follaje se torna amarillento y finalmente caen las acículas, pues se produce una clorosis irreversible en el árbol atacado por la plaga (Coutts, 1969). Al culminar su ciclo biológico los adultos emergen realizando orificios circulares, en general de tamaño considerable (5 mm de diámetro medio) a través de la corteza. Sirex noctilio ataca todas las especies de pinos utilizados en forestación: Pinus contorta var. latifolia (murrayana), P. ponderosa, P. sylvestris, P. radiata, P. banksiana, P. jeffreyii (Klasmer, 2000).

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Las tareas de campo se realizaron en dos sitios cercanos a la ciudad de San Carlos de Bariloche: el primero, el establecimiento Dina Hue, presumiblemente el foco inicial de ataque de la avispa. Por el otro, la Estancia San Ramón, ubicada a unos 40 Km al noreste de Bariloche. Ambos sitios fueron los primeros en donde se registró la presencia de la plaga inicialmente (Klasmer et al., 1994). Posteriormente en 2000 la plaga fue detectada 120 Km al sur de Bariloche en árboles trampa instaladas en el Campo Forestal Gral. San Martín (INTA, EEA Bariloche) y allí continuaron los estudios bioecológicos, abarcando la comarca andina del paralelo 42° S y en la ciudad de El Bolsón (provincia de Río Negro). Una estrategia simple y apropiada a bajas densidades de la plaga, para la evaluación de densidad de su ataque en plantaciones, consistió en la instalación de un número de parcelas de árboles trampa (Neuman y Morey, 1984). Sirex es una plaga oportunista que ataca los árboles debilitados por agentes bióticos o abióticos. En estas circunstancias el árbol emite sustancias volátiles que atraen a las avispas (Madden, 1977). Por ello, mediante el debilitamiento artificial con herbicida se logra la atracción de los adultos que se encuentran en la plantación (Spradbery y Kirk, 1981). Cada parcela fue apeada en el invierno subsiguiente a su instalación a fin de corroborar la presencia de ataque. En la Patagonia Andina, la plaga S. noctilio y uno de sus enemigos naturales más exitosos, el parasitoide Ibalia leucospoides Hochenwarth (Hymenoptera: Ibaliidae) fueron detectados en 1993 (Klasmer et al., 1994) y desde entonces se han establecido y extendido a las plantaciones de la región. Bajo condiciones de campo se instalaron jaulas de cría para monitorear la emergencia de la plaga y detectar la presencia de parasitoides o predadores a lo largo del año. Los adultos emergidos fueron separados por sexo, medidos y utilizados en algunos casos para experimentación. El parasitoide fue liberado en la plantación infestada, a fin de incrementar el parasitismo natural. Los árboles trampa son también utilizados para la introducción del nematodo, Beddingia siricidicola especialmente cuando existen bajos niveles poblacionales de Sirex (Haugen, com. pers.) y para cría y liberación de parasitoides como I. leucospoides. Madden (1971) propuso el empleo de los árboles trampa como complemento dentro de la estrategia de manejo de la plaga. Actualmente los métodos de prevención incluyen la instalación de parcelas trampa, el control del transporte de material infestado a otras zonas libres de plaga para evitar su dispersión y los tratamientos silviculturales de podas y raleos para mantener sana la plantación y de ese modo evitar el ingreso de agentes perjudiciales.

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En 1999 Beddingia (=Deladenus) siricidicola Bedding (Nematoda: Neotylenchidae) fue introducido a la región, donde se realizaron los primeros ensayos, lográndose resultados alentadores en cuanto a su adaptabilidad a las condiciones ambientales de la región, porcentaje de parasitismo y dispersión.

Entre las alternativas de lucha utilizadas para el control de S. noctilio las técnicas de control biológico han jugado un papel fundamental y el método de lucha más eficaz contra la plaga. Además de los controles silviculturales y cuarentenarios, dos han sido las grandes estrategias de control biológico utilizadas. Por un lado, la inoculación del nematodo parásito Beddingia siricidicola Bedding (Bedding y Arkhurst, 1974) que esteriliza a las hembras atrofiando huevos y ovarios. Por el otro la utilización del parasitoide entomófago Ibalia leucospoides ha demostrado una efectividad importante a bajas densidades de la plaga. Los resultados obtenidos en relación al parasitismo de S. noctilio por I. leucospoides y los antecedentes sobre el empleo de este (Madden, 1978) y otros parasitoides entomófagos, conjuntamente con el nematodo parásito para el control de la avispa en Tasmania, Australia y Nueva Zelanda permiten suponer que el manejo de los enemigos naturales puede contribuir a minimizar el impacto de S. noctilio en la región (Haugen et al., 1990; Bedding, 1992). Ibalia leucospoides (Hymenoptera:Cynipoidea) es un parasitoide de sirícidos originario de América del Norte, utilizado en el control biológico de Sirex noctilio en Australasia y Brasil (Madden,1968). La hembra es atraída hacia el sitio de oviposición de Sirex y deposita allí un huevo. Durante las primeros dos estadios larvales y parte del tercero Ibalia se comporta como un endoparásito por varios meses y luego como exoparásito, consumiendo totalmente la larva de su huésped (Nutall, 1980). El nematodo parásito B. siricidicola es un organismo clave y está reconocido actualmente como un efectivo agente de control de S. noctilio (Taylor, 1981; Neumann & Morey, 1984; Bedding, 1967, 1973). Fue descubierto en Nueva Zelanda infectando larvas del sirícido (Zondag, 1962) y más tarde registrada su presencia en Europa. A partir de 1967 se desarrollaron en Australia ensayos de inoculación del nematodo, hasta que en 1971 se estableció el método utilizado actualmente (Bedding et al., 1974). B. siricidicola presenta un complejo ciclo de vida dimórfico: una etapa parásita dentro de la avispa y otra de vida libre en la madera (Zondag, 1975). Durante su ciclo de vida infectiva el nematodo invade larvas de S. noctilio. Cuando la larva infectada empupa, los nematodos producen estadios juveniles que migran al aparato reproductor de las hembras de S. noctilio y pueden penetrar en los huevos. De esta manera se transforma en una hembra estéril (Bedding y Akhurst, 1974). La forma de vida libre de B. siricidicola se desarrolla en la madera de los pinos, donde puede desarrollar varias generaciones alimentándose del hongo simbionte A. areolatum (Fries) Boiden (Bedding et al., 1993), el mismo que transportan las hembras de la avispa y que inyecta como esporas cuando introduce el ovipositor a través de la corteza. Esta característica ha permitido la cría masiva en laboratorio del nematodo para su inoculación a campo. El monitoreo de las áreas forestadas evidenció que la avispa de la madera S. noctilio se halla en la actualidad francamente establecida en la región Andino patagónica. Los estudios de la bioecología de I. leucospoides en la región patagónica indican que este parasitoide se encuentra muy bien adaptado a

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su huésped habiéndose observado niveles de parasitismo entre el 20 y el 40% (Klasmer, 1993), similares a los observados en otros países (Hawkins, 1995) y que es necesario establecer un programa de control biológico que permita realizar inoculaciones periódicas de este enemigo natural en los momentos adecuados y en aquellos lugares donde esté ausente (Klasmer et al., 1998). Los estudios continuaron con la evaluación del nematodo B. siricidicola como potencial agente para el control de S. noctilio en la Patagonia argentina. El objetivo fue evaluar la posibilidad de introducción del nematodo Beddingia siricidicola en la región cordillerana de la Patagonia y su potencialidad como un efectivo agente de control de Sirex, como también su adaptabilidad (establecimiento) a las condiciones ambientales locales (Klasmer et al., 2004). Para la inoculación del nematodo, se empleó la metodología clásica sugerida por EMBRAPA (Curitiba, Brasil) (Iede et al., 1994). Se realizaron muestreos de las poblaciones de Sirex, tanto en árboles inoculados con el parásito como en aquellos con infestación natural de la plaga. Para la evaluación de la dinámica del parasitismo de B. siricidicola en poblaciones locales de Sirex, conjuntamente con la evaluación de la dinámica poblacional de Sirex se inocularon árboles con infestación natural de S. noctilio en distintas épocas del año (otoño, invierno y primavera), colocados en jaulas de cría instaladas en el campo a fin de registrar la emergencia de los adultos en condiciones climáticas naturales. Finalmente para lograr el valor real de parasitismo se realizó la disección de los adultos durante todo el período de vuelo. Se concluyó que los nematodos fueron capaces de trasladarse dentro de la madera e invadirla hasta el centro, demostrando que las inoculaciones fueron exitosas y los nematodos pudieron transitar libremente y parasitar larvas maduras de Sirex que se hallaban lejos de la corteza. El recuento de nematodos para estimar la cantidad presente, tanto dentro de la madera como en el aparato reproductor de las hembras, indicó excelentes niveles en las trozas inoculadas en las distintas épocas del año. El porcentaje de parasitismo en hembras de Sirex provenientes de árboles inoculados en primavera fue del 58% en la primera temporada de liberación del parásito, resultando en valores levemente menores para las temporadas de otoño e invierno respectivamente. Por lo tanto las condiciones climáticas de la región no afectan el desarrollo y adaptación del nematodo, una vez que éste ha ingresado en la madera, pero el contenido de humedad de los troncos inoculados parece ser un factor primordial en la eficiencia de la inoculación. Otro de los objetivos fue el de evaluar la eficiencia de las inoculaciones; determinar la dispersión del nematodo y los niveles de parasitismo de Sirex y el aislamiento e identificación del hongo simbiótico A. areolatum (Fr.) (Boidin). Para ello se cortaron árboles infestados naturalmente con Sirex y aquellos inoculados con el parásito, empleando el método del chip de madera (Haugen, 1991) para su evaluación.

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Trozas procedentes de árboles sintomáticos fueron colocadas en jaulas de emergencia para estimar el grado de infestación de los adultos de la avispa con nematodos. Las evaluaciones de la presencia del parásito y su dispersión se constataron en los chips de maderas obtenidos de árboles no inoculados distantes hasta los 200 m del centro de liberación del B. siricidicola. Finalmente se logró aislar de adultos y de la madera e identificar el hongo presente como A. areolatum. Este trabajo se realizó con la Dra. Silvia Blumenfeldt, micóloga de la Universidad del Comahue (Cinco Saltos, provincia de Río negro) y como resultado por primera vez para la Argentina se encontró y aisló A. areolatum (Fries) Boidin en plantaciones de Pinus radiata D. Don. (PIA 09/98). Por último con el objetivo de evaluar el nivel de infestación y dispersión del nematodo parásito B. siricidicola se muestrearon árboles infestados naturalmente por la plaga y se instalaron jaulas de cría en laboratorio y en condiciones de campo. Se observó dispersión natural del nematodo en árboles no inoculados (testigos). El parasitismo real logrado por el nematodo parásito se evidenció por la presencia de nematodos en el aparato reproductor de los insectos emergidos. También se logró establecer la distribución de la plaga y el parásito dentro del árbol infestado. Esto resulta importante al momento de realizar los muestreos para evaluar la eficiencia de las inoculaciones realizadas y el porcentaje de parasitismo en cada temporada. El nivel de parasitismo del nematodo obtenido luego de al menos cuatro temporadas sucesivas de inoculaciones fue cercano al 100% (Klasmer, sin publicar). Los nematodos fueron hallados presentes y en cantidad adecuada durante todo el año, lo que indica que las condiciones climáticas de la región no afectan el desarrollo y adaptación del nematodo, una vez que éste ha ingresado en la madera. Este resultado puede ser aprovechado para el manejo de la plaga, dado que las inoculaciones pueden entonces ser realizadas al momento de detectar la presencia y establecimiento de S. noctilio en la plantación. Cuanto antes ingrese el nematodo en el nuevo ecosistema, serán mayores las posibilidades de control de Sirex por el parásito, mayor el porcentaje de parasitación y la amplitud de su dispersión. El monitoreo, la instalación de árboles trampa (Neumann et al., 1982) e inoculación del nematodo (Bedding and Akhurst, 1974) apenas Sirex es detectado, es necesario para que los nematodos tengan tiempo suficiente para su dispersión y aumentar a niveles regulatorios antes que la avispa cause daños de importancia económica. Beddingia siricidicola fue recuperado no sólo en las inmediaciones del sitio de inoculación, sino por fuera del mismo en árboles no inoculados. Esto indica una excelente dispersión de este agente de control biológico. Las evaluaciones son esenciales para lograr un eficiente programa de control y permiten determinar el establecimiento, distribución y niveles poblacionales de cada agente de control biológico. Los resultados obtenidos indican que el empleo de este enemigo natural para el control de Sirex en la región es muy promisorio y su inoculación deberá realizarse durante sucesivas temporadas en todas aquellas planta-

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ciones donde S. noctilio está presente, pero es necesario verificar ciertos aspectos relacionados a su infectividad. A través de repetidos subcultivos de laboratorio (endocría) o debido a cambios genéticos puede reducirse la capacidad infectiva del nematodo (Haugen, 1993). Al presentar el nematodo dos ciclos de vida (libre o micetófago que permite su cría en laboratorio y el ciclo de vida parásito), el mantenimiento de los cultivos en laboratorio, sin el pasaje por el ciclo parásito, puede afectar su eficiencia y perder su capacidad de parasitar. Por lo tanto, para mantener la eficiencia del nematodo se debe realizar todos los años una colecta a campo de adultos de Sirex para aislar al hongo y el nematodo y así permitir mantener un promedio de control del 70% (Penteado, com. per.). Mientras se realicen buenas prácticas silviculturales y se mantenga el complejo de parasitoides de larvas y huevos y si los nematodos efectivamente esterilizan a Sirex, se podrá llegar al manejo de la plaga (Nutall, 1995; Bain, com. pers.). El empleo de enemigos naturales y prácticas silviculturales adecuadas han logrado minimizar su impacto en las plantaciones de pinos, sin embargo severos estallidos poblacionales han ocurrido, lo que indica que se debe continuar con las investigaciones y el monitoreo de los programas de control biológico si se quiere llegar a un balance natural entre la plaga y sus enemigos naturales (Slippers, 1999). En cuanto a la avispa S. noctilio, se investigaron estrategias de control biológico mediante el empleo de enemigos naturales como el entomófago parasitoide I. leucospoides y la introducción del nematodo parásito Beddingia siricidicola (Klasmer et al., 2000). Para ello se desarrollaron métodos de cría, liberación y evaluación del parasitismo del entomófago I. leucospoides, por medio de tambores de metal y jaulas de cría a campo posibilitando la obtención de un máximo de parasitoides adultos de modo sincrónico con lo que acontece en el ambiente natural. La liberación de los parasitoides nacidos en ellos asegura un método económico de cría-liberación del enemigo natural.

Rhyacionia buoliana
Otra plaga de importancia económica para la región es la polilla europea del brote del pino, Rhyacionia buoliana Schiff. (Lepidoptera: Tortricidae). Aunque difícilmente mata a los árboles atacados, provoca graves deformaciones y pérdidas del incremento en altura y diámetro, especialmente en árboles jóvenes. Cuando se ve afectado el ápice de la planta se producen defectos que pueden culminar con la inutilidad de la madera.

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Fue detectada en Argentina en 1939 en la provincia de Buenos Aires e ingresó accidentalmente en la zona de San Carlos de Bariloche en 1979. Desde 1996 hasta la fecha se han desarrollado proyectos de investigación realizados por el INTA (EEA Bariloche, campo forestal Gral. San Martín) en relación a las plagas forestales mencionadas: S. noctilio y R. buoliana. Relacionados con esta última se realizó la evaluación física y biológica del daño ocasionado por la plaga en la región andino-patagónica (Klasmer et al., 2003). Los objetivos del estudio fueron conocer los indicadores poblacionales y de daño producidos por R. buoliana en plantaciones bajo diferentes condiciones y especies forestales; relevar los parasitoides presentes en busca de enemigos naturales espontáneos (nativos y/o introducidos) y desarrollar estrategias de control biológico. El parasitoide larval específico, Orgilus obscurator (Hymenoptera: Braconidae) fue descubierto en muchas plantaciones afectadas por la polilla y el parasitoide de huevos Trichogramma nerudai (Hymenoptera: Trichogrammatidae) fue introducido desde Chile a fin de complementar el programa de control de R. buoliana. Parcelas permanentes fueron establecidas para monitorear la densidad y el nivel de infestación de la polilla y el período de vuelo de los adultos se monitoreó mediante el empleo de trampas delta con cápsulas de feromonas. La abundancia de R. buoliana se determinó mediante muestreos aleatorios en cada parcela, representando a todas las alturas existentes. De cada uno de los estratos se procedió a la extracción de secciones de ramas con brotes nuevos y se estimó la densidad de brotes/árbol. Además se registraron todos los defectos atribuibles a la polilla. La presencia de parasitoides oófagos locales de R. buoliana se estudió mediante la exposición en campo de tarjetas centinela conformadas por huevos de Sitotroga cerealella (Lepidoptera: Gelechiidae) y de R. buoliana obtenidos en el laboratorio. Se evaluó la adaptabilidad y el desempeño (parasitismo) de T. nerudai a través de liberaciones inoculativas del parasitoide. Como resultado se estimó que R. buoliana es una plaga que se encuentra perfectamente establecida en las plantaciones de pinos. Las especies más susceptibles fueron Pinus radiata, luego P. contorta y con escaso daño P. ponderosa. Se registró la presencia del parasitoide de pupas Coccigomymus fuscipes Brullé (Hymenoptera: Ichneumonidae) y de un parásito de larvas, Orgilus obscurator Nees (Hymenoptera: Braconidae). El complejo de enemigos naturales mencionados puede contribuir a la regulación de los niveles poblacionales de R. buoliana y representan avances en la estrategia de control biológico en la región.

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Se realizaron muestreos periódicos en parcelas permanentes, registrándose datos silvícolas, el grado de infestación apical de la polilla, los niveles poblacionales y los niveles de parasitismo por O. obscurator. En cada muestra se procedió al análisis de los brotes nuevos (disección de los mismos), registrándose la presencia de huevos, larvas y/o pupas de R. buoliana. La actividad de los adultos de R. buoliana se monitoreó mediante el empleo de trampas con feromona sexual de la polilla tipo delta las que se dispusieron a razón de una por parcela experimental. Esto permitió la evaluación del estado poblacional de la plaga (densidad) y sus enemigos naturales (niveles de parasitismo). Se continuó con la cría y mantenimiento de Trichogramma nerudai en el insectario de investigaciones para lucha biológica del IMYZA (INTA, Castelar). Evaluaciones de campo constataron la franca declinación poblacional (intensidad de ataque) de R. buoliana observada en las temporadas anteriores en las plantaciones de Pinus de la zona. Se estima que esta situación puede deberse a la acción del parasitoide larval O. obscurator, especie dominante en toda la región patagónica y cuyos niveles de parasitismo se mantienen relativamente estables. Evaluaciones del parasitismo en experiencias de liberaciones inoculativas de T. nerudai mediante técnicas de trampeo con huevos de S. cerealella permitieron registrar la presencia del parasitoide en árboles ubicados por fuera del sector de liberación. Este hecho, no observado en anteriores experiencias, indica que el enemigo natural tiene capacidad para dispersarse por fuera del centro de liberación (Botto et al., 2000).

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Enfermedades de la palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq)
Diseases of oil palm (Elaeis guineensis Jacq) Elaeis
Benjamín Pineda L.1

Resumen: La palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq), es una especie de árbol que pertenece al orden Arecales: familia Arecaceae (Palmae), subfamilia: Cocosoideae, que crece en la zona intertropical, comprendida entre los trópicos de Cáncer y Capricornio. Es una planta perenne cuyo ciclo de vida es capaz de superar los 100 años, sin embargo, su vida útil puede extenderse hasta los 25 años de edad, o hasta cuando llegue a una altura de 12 o más metros donde se dificulta su cosecha. La palma de aceite, en el mundo, se siembra en 42 países, pero la mayor concentración del cultivo está en los países asiáticos, especialmente en Malasia e Indonesia. En Colombia, el cultivo de la palma de aceite se localiza en cuatro zonas: oriental, occidental, central y norte que comprenden por lo menos 78 municipios del país y genera algo más de 94.000 empleos directos e indirectos, constituyendo una de las alternativas más promisorias de producción agropecuaria, de generación de empleo y de ocupación legal, pacífica y estable del territorio para muchas regiones de clima cálido en Colombia. En este documento se discuten brevemente los problemas sanitarios de mayor relevancia en el cultivo de palma de aceite, así mismo se dan algunas estrategias generales de control que en condiciones óptimas de aplica-

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1. I. A. MSc., Fitopatología, investigador asociado Cenipalma, bpineda@telmex.net.co; b.pinedalopez@ gmail.com

ción pueden disminuir las pérdidas que dichos problemas sanitarios pueden generar en las plantaciones. Abstract: The oil palm (Elaeis guineensis Jacq) is a species of tree that belong to the order Arecales: Arecaceae family (Palmae), sub family: Cocosoideae that grows in the intertropical zone between the tropics of Cancer and Capricorn. This is a perennial plant which life cycle is able to go beyond of 100 years, however, it’s useful life can extend up to 25 years of age, or until it reaches a high of 12 or more meters where its harvest is difficult. The oil palm is planted in 42 countries around the world, but the largest concentration of the crop is located in the Asiatic countries, especially in Malaysia and Indonesia. In Colombia, the oil palm crop is situated in four areas: east, west, central and north that comprise at least 78 towns of the country and generates something more that 94000 direct and indirect jobs, constituting in one of the most promising alternatives of the agricultural production, employment generating and legal, pacific and stable occupancy of the land for many regions of hot weather in Colombia. In this paper the major relevant phytosanitary problems on oil palm are discussed briefly, besides, some general strategies for the control that under optimal conditions of adoption may reduce the losses that those sanitary problems could generate on the plantations, are given.

Introducción
La palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq), es una especie de árbol que pertenece al orden Arecales: familia Arecaceae (Palmae), sub-familia: Cocosoideae, que crece en la zona intertropical, comprendida entre los trópicos de Cáncer y Capricornio. Es una planta perenne cuyo ciclo de vida es capaz de superar los 100 años, sin embargo, su vida útil puede extenderse hasta los 25 años de edad, o hasta cuando llegue a una altura de 12 o más metros donde se dificulta su cosecha (Corley y Tinker, 2003). La palma de aceite, en el mundo, se siembra en 42 países, pero la mayor concentración del cultivo está en los países asiáticos, especialmente en Malasia e Indonesia. Estos países responden por el 84% de la producción mundial. El área sembrada en Malasia, para el 2006, se estimaba en 4,17 millones de hectáreas con producción: 15,9 millones de toneladas de aceite; mientras que en Indonesia se estimaba en 5,15 millones de hectáreas y producción de aceite de 15,8 millones de toneladas. Colombia, con 303 mil hectáreas y producción de 711 mil toneladas de aceite, ocupa el quinto lugar como país productor después de Nigeria y Tailandia, sin embargo, su producción es muy pequeña al compararla con los países asiáticos, si se tiene en cuenta que tan solo alcanza el 2% de la producción mundial (Consejo Nacional de Política Económica y Social República de Colombia, 2007).

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En Colombia, el cultivo de la palma de aceite se localiza en cuatro zonas: oriental, occidental, central y norte que comprenden por lo menos 78 municipios del país y genera algo más de 94.000 empleos directos e indirectos, constituyendo una de las alternativas más promisorias de producción agropecuaria, de generación de empleo y de ocupación legal, pacífica y estable del territorio para muchas regiones de clima cálido en Colombia (Consejo Nacional de Política Económica y Social República de Colombia, 2007). Aún cuando el cultivo de la palma de aceite aplica gran parte de la tecnología y prácticas de manejo utilizadas en los cultivos tradicionales, sería más conveniente asimilarla a la agroforestería con todas sus implicaciones e interacciones tanto ecológicas como agronómicas. La agroforestería involucra una reconceptualización de las prácticas productivas, una “nueva-vieja” manera de gestionar los sistemas de producción, que en lugar de maximizar una salida única y privilegiar un estilo de producción homogéneo, deberá subrayar la sostenibilidad ambiental, vigorizar la rentabilidad económica, promover la diversidad productiva, fortalecer la equidad social, y defender la diversidad cultural de los sistemas actualmente existentes y en el diseño, evaluación, transferencia y validación de los que se introduzcan (Krishnamurthy y Ávila, 1999).

Características de la palma de aceite
La palma de aceite es una planta monoica, con inflorescencias de ambos sexos en la misma planta, las cuales se producen en las axilas de las hojas en forma sucesiva y siguen un patrón alterno de 6 a 12 flores femeninas alternadas con 6 a 12 flores masculinas, el racimo floral se forma en las axilas de las hojas y pueden ser masculinas o femeninas. Un racimo femenino puede tener alrededor de 3.000 flores y aunque algunos albergan hasta 4.000, raras veces pueden desarrollar más del 70% de frutos normales. El racimo floral masculino puede contener de 700 a 1.200 flores, encerrada por una bráctea floral. Una vez el racimo floral femenino es fecundado, cada flor se convierte en fruto, el cual se cosecha entre los 6 a 7 meses después de polinizada la flor. Los frutos varían mucho en forma y tamaño, su longitud oscila entre 2 y 5 cm, su peso entre 3 a 30 gramos y su color varía entre violeta oscuro a negro, verde o marfil en estado inmaduro a rojos, rojizo anaranjado o amarillo verdoso en estado maduro. Cada racimo puede contener de 500 a 4.000 frutos, aunque lo normal es de 2.000 a 3.000, en palmas de 12 años de edad. La planta produce de 11 a 12 racimos/año con un peso promedio de 80kgs para palmas mayores de 15 años y 20 Kg en palmas menores (Bernal, 2001; Corley y Tinker, 2003). El fruto es una drupa, con una cubierta cerosa delgada llamada exocarpio, una pulpa gruesa y carnosa denominada mesocarpio y una estructura dura redondeada, con una almendra en el interior, denominada endocarpio. Los

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frutos tienen alto contenido de ácidos grasos. En su interior albergan la semilla o nuez que queda después de remover el mesocarpio aceitoso del fruto. Está constituida por la cubierta (cuesco) o endocarpio y una, dos o tres almendras. Posee tres poros germinativos que corresponden a las tres partes del ovario tricarpelar. Internamente la almendra está constituida por capas de endospermo duro y aceitoso. El embrión se encuentra embebido en el endospermo (Bernal, 2001; Corley y Tinker, 2003). El árbol de palma posee hojas de gran tamaño y gran capacidad de síntesis, generalmente de color verde oscuro. Son de tipo semixerofítico, característica que le permite tolerar ciertos grados de sequía. El sistema de fijación del CO2 es del tipo C3 y demanda alto consumo de agua (Bernal, 2001; Corley y Tinker, 2003) El tallo o estípite es alto y único con entrenudos muy cortos y sin emisión de yema basal, solo posee un meristemo apical. En las primeras etapas de desarrollo de la palma es muy corto y comienza a elongarse cuando el bulbo basal ha engrosado hasta alcanzar el diámetro normal del tallo. Durante los primeros 10-11 años se mantiene cubierto con las bases peciolares, las cuales se desprenden dejándolo completamente liso, sin torceduras, abultamientos o deformaciones. Posee un potente aparato circulatorio, constituido por el sistema vascular en paralelo con vasos leñosos de paredes rígidas que facilitan la irrigación interna y posibilitan a la planta para alcanzar gran tamaño (Corley y Tinker, 2003) El sistema radical es relativamente extenso con aerénquima que facilita la aireación de los tejidos en suelos anegados; está constituido por raíces primarias, secundarias, terciarias y cuaternarias, no poseen pelos absorbentes (Corley y Tinker, 2003)

Enfermedades de la palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq)
La palma de aceite es un ser vivo que interactúa permanentemente con el medio ambiente o entorno y puede ser manipulada por acciones antrópicas. Su sistema radical está en contacto íntimo con el suelo (ambiente edáfico) y de él toma los nutrientes minerales y el agua necesaria para su nutrición y funcionamiento. El tallo, el follaje y demás órganos aéreos están inmersos en la biosfera o aerobiota y aprovecha de ella el gas carbónico, la energía solar y el efecto de otros factores físicos (temperatura, iluminación, aire, humedad, etc.) para realizar los procesos metabólicos propios de un organismo autótrofo. Como ser vivo requiere hábitat con condiciones adecuadas de medio ambiente o entorno para su establecimiento, desarrollo y productividad; cuando las condiciones no le son favorables, se debilita y puede ser fácil presa de

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la acción de organismos promotores y degradadores de materia orgánica, los cuales suelen ocasionarle numerosas enfermedades que amenazan su supervivencia. En términos generales, la palma es afectada por dos tipos de enfermedades: las fisiogénicas y las patogénicas. Las enfermedades fisiogénicas resultan de la interacción prolongada entre la planta y el factor o los factores desfavorables (carencia o exceso de nutrientes, carencia o exceso de agua, salinidad del suelo, alta o baja luminosidad, etc. Este tipo de enfermedades no es contagioso o infeccioso, pues no es posible trasmitirlas de planta enferma a planta sana. Las enfermedades patogénicas son las causadas por agentes bióticos, tales como hongos, organismos similares a hongos, bacterias, fitoplasmas, virus, viroides y similares, protozoarios flagelados y nematodos. Se les denomina enfermedades contagiosas o infecciosas por cuanto es posible transmitirlas desde plantas enfermas a plantas sanas mediante diversos métodos y agentes. Según las distintas etapas de desarrollo de la palma de aceite se mencionan a continuación algunas de las enfermedades patogénicas más comunes:

Enfermedades de los viveros
En los viveros de palma las plantas pueden ser afectadas por enfermedades de tipo foliar, expresadas como manchas o lesiones, asociadas a hongos tales como Curvularia spp., Drechslera spp., Helminthosporium spp., Botryodiplodia sp., Glomerella spp. (Colletotrichum spp.) Rhizoctonia sp. Pestalotia sp. y Cercospora spp., entre otros (Turner, 1981; Corley y Tinker, 2003).

Enfermedades en plantaciones establecidas (raíces y estípite)
Las enfermedades que afectan las plantaciones de palma ya establecidas, generalmente son ocasionadas por hongos, similares o en muchos casos, del mismo tipo de los que atacan otros árboles, ya sean nativos o cultivados. Entre los más conocidos se destacan Ganoderma spp, Phellinus (Fomes) noxius, Ustulina deusta, Ceratocystis paradoxa, asociados a pudriciones de raíz y de tallo. Bajo diferentes circunstancias se han encontrado asociados con raíces de palma de aceite Mucor sp, Pythium vexans, Ceratocystis paradoxa, Chaetomium cupreum, Pseudoerotium ovale, Sphaerostilbe repens, Ustulina deusta, Agaricus sp, Armillaria mellea, Phellinus noxius, Aspergillus niger, Botryodiplodia sp, Cylindrocarpum olidum var suaveolens, Diplodia sp, Fusarium

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acuminatum, Fusarium oxysporum f sp. elaeidis, F. solani, Fusarium sp, Penicillium camerunense, Trichoderma harzianum, Trichoderma sp, Verticillium sp, Rhizoctonia sp, Sclerotium sp, Diachea leucopodia (Turner, 1981). Con relación a las pudriciones de estípite se han registrado dos grupos de microorganismos: hongos y bacterias. Dentro del primer grupo se encuentran: Armillariella mellea, Botryodiplodia theobromae, Ceratocystis paradoxa, Chaetomium sp., F. oxysporum, F. oxysporum f sp elaeidis, Fomes lamaensis var. secedens, Fomes lamaensis, Fusarium solani,Fusarium dimerum, Fusarium sp., Ganodema spp., Glomerella cingulata, Marasmius palmivorus, Mucor hiemalis,Nectria haematococca, Neurospora sp., Penicillium wortmanii, Phellinus noxius (Fomes noxius), Porogramme ravenalae, Rigidoporus lignosus, Schizophyllum communae,Ustulina deusta, Verticillium sp. En el grupo de las bacterias se han incluido Brevibacterium sp, Enterobacter cloacae, Klebsiela aerogenes, Pseudomonas multivorens (Turner, 1981). Uno de los hongos de mayor importancia es el Ganoderma spp, del cual se registran por lo menos 15 especies ocasionando la pudrición basal de estípite. Algunas de esas especies son: G. applanatum (Fomes applanatus ), G. boninense, G. chalceum, G. cochlear, G. colossus, G. fornicatum, G. laccatum, G. lucidum (F. lucidus), G. miniatocinctum,G. pediforme,G. pseudoferreum, G. turmatum (F. applanatus var. Tornatum, G. applanaturn var. Tornaturn, G. australe, G. tropicum, G. xylonoides, G. zonatum y G. tumidum (Turner, 1981).

Enfermedades foliares
Las enfermedades que atacan las hojas maduras cuando están completamente expandidas son generalmente de menor importancia en el mundo, debido al hecho de que muchísimos hongos y otros microorganismos se han identificado sobre los tejidos foliares, pero las lesiones generalmente permanecen pequeñas y económicamente insignificantes. Se registran 46 géneros de Ascomicetos: 17 géneros Basidiomicetos y 79 Deuteromicetos. Entre los ascomicetos más conocidos se encuentran: Ceratocystis paradoxa, Cocliobolus geniculatus, Cochliobolus lunatus, Glomerella cingulata, Leptosphaaeria elaedis, Mycosphaerella elaedis, Physalospora sp., Venturia elaedis. Los basidiomicetos más frecuentes corresponde a Marasmius palmivorus, Mycena sp, Schizophyllum comunae, Thanatephorus cucumeris y entre los Deuteromicetos se incluyen : Botryodiplodia theobromae, Cercospora elaedis, Colletotrichum gloeosporiodes,Colletotrichum dematium, Curvularia lunata, Corynespora casiicola, Drechslera rostrata, Epicoccum purpurescens, Fusarium acuminatum, Fusarium moniliforme, Fusarium oxysporum, Fusarium solani, Helminthosporium sp, Macrophoma palmarum, Macrophomina phaseoli, Pestalotia sp, Pestalotiopsis glandicola, Pestalotiopsis palmarum, Pestalotiopsis neglecta, Phomopsis elaeidis, Thielavipsis basicola, Stilbum sp y Sclerotium rolfsii (Turner, 1981).

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Adicionalmente, se han registrado bacterias como Erwinia aroideae, Erwinia lathyri y el alga Cephaleuros virescens.

Otras enfermedades importantes en la Palmicultura Colombiana
En Colombia y otras regiones de América tropical, se presentan la pudrición del cogollo (PC), la marchitez letal (ML), la marchitez sorpresiva (MS) y el anillo rojo (R. cocophilus, o Bursaphelenchus o Aphelenchus cocophilus), enfermedades de gran importancia por su efecto en las plantaciones. La enfermedad PC se caracteriza por la pudrición que se inicia en la base de la flecha y avanza por el grupo central de hojas no diferenciadas hasta afectar la zona meristemática, eliminando la posibilidad de emisión de hojas nuevas, afectando severamente el proceso normal de desarrollo de la planta y, por ende, la producción de frutos. La ML y la MS son dos enfermedades de carácter letal que al afectar las palmas, éstas mueren irremediablemente en muy corto tiempo.

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Manejo sostenible y combate de la deforestación en plantaciones de pino en América Central- una alternativa para el triángulo destructivo de plagas forestales, incendios forestales y tala.
Sustainable management and combat of deforestation in pine plantations in Central America an alternative for the destructive triangle of forest pests, forest fire and illegal logging
Karl H. Thunes1 Fred Midtgaard2 Lawrence R. Kirkendall3 Oscar Leveron4 Vicente Espino5

Resumen: Junto a la expansión de la tierra para agricultura y los desastres naturales, los incendios forestales, la tumba ilegal y los perforadores de la corteza constituyen la mayor amenaza de las plantaciones de pino en América Central. Cada año 80-100000 hectáreas desaparecen debido a la actividad combinada de los tres factores. Desastres naturales tales como huracanes y sequía, así como mal manejo forestal e incendios forestales conllevan a un bosque estresado, lo cual a su

1. 2. 3. 4. 5.

Instituto Noruego de Investigación Forestal, Karl.Thunes@skogforsk.no Universidad Agrícola de Noruega, Fred.Midtgaard@ina.nlh.no Departamento de Biología de la Universidad de Bergen, Allégaten, Lawrence.kirkendall@bio.uib.no Escuela Nacional de Ciencias Forestales, Siguatepeque, Honduras AFE-COHDEFOR, Departamento de Protección Forestal, El Carrizal, Tegucigalpa, Honduras, vicent9@hotmail.com

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vez es ventajoso para el incremento de los niveles de población de gorgojos descortezadores. Los ataques a niveles poblacionales epidémicos de gorgojos son capaces de matar una gran cantidad de bosque en semanas. Además, material leñoso muerto actúa como combustible para incendios forestales que se salen de control. Nosotros proponemos un régimen de monitoreo y control que apunta holística y directamente a la raíz de las causas de los incendios forestales, brotes de gorgojos descortezadores y subsecuentemente a la tala ilegal en plantaciones de pino de América Central. Las actividades de monitoreo se enfocan en la participación de la comunidad y en la comunicación, mientras que el control de los gorgojos descortezadores es una combinación tanto de procedimientos de manejo sostenible a largo plazo como medidas directas y no destructivas de control de los gorgojos para reducir sus niveles de población a un nivel endémico. Abstract: Next to expansion of agricultural land and natural disasters, forest fires, illegal logging and bark beetles constitute the largest threat to the pine forests of Central America. Every year, 80-100.000 ha disappears due to the combined activity of the three factors. Natural disasters such as hurricanes and droughts, as well as poor forest management and wildfires lead to a stressed forest which in turn is advantageous for the increase in bark beetle population levels. Epidemic population levels of attacking beetles are able to kill large quantities of forests within weeks. Moreover, dead wood material acts as fuel for wildfires that have escaped control. We propose a monitoring and control regime which aims holistically and directly to the root causes of wildfires, bark beetle outbreaks and subsequent illegal logging in the pine forests of Central America. Monitoring activities focus on community participation and communication, while control of bark beetles is a combination of both long-term sustainable forest management procedures as well as direct and non-destructive control measures of the beetles to reduce their population levels to an endemic level.

Introducción
En América Central los gorgojos han atacado severamente los bosques de pino en los últimos años. Durante el período 2000 y 2001, más de 100,000 hectáreas (ha) de bosque de pino se vieron afectadas por brotes de gorgojo. En 2002 los ataques llegaron a su cúspide, y desde entonces han declinado gradualmente. Un estimado bruto para el período completo (1999-2004) basado en diversas fuentes (por ejemplo la FAO) sugiere una cifra conservadora de 150,000 hectáreas afectadas. Debido a que Honduras es el país con el más alto porcentaje de cobertura de bosque de pino en la región (2.7 millones de ha), éstos son particularmente vulnerables a las consecuencias de los ataques del gorgojo que ocurren cada 20 a 30 años como parte de la dinámica natural del bosque.

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Esta dinámica tiene serias consecuencias económicas y ecológicas en los bosques que son manejados o habitados por seres humanos. Al carecer de una línea de métodos y herramientas completa para monitorear al gorgojo, identificación de plagas y su control, así como procedimientos para regenerar, manejar y cosechar el bosque, las consecuencias pueden ser devastadoras. La pérdida del bosque de pino puede resultar en: • Expansión de asentamientos humanos en áreas anteriormente no pobladas; • Cambio de la tierra forestal a la agricultura y pastoreo; • Erosión del suelo; • Contaminación del agua y el suelo; • Creciente número de incendios forestales debido a la acción humana. Este manual provee una percepción de las primeras etapas del proceso por medio del cual el gorgojo se convierte en plaga. Es importante estar consciente de las primeras etapas de un ataque a fin que se puedan adoptar las medidas adecuadas para mitigar el problema. El manual consiste de dos secciones: la primera, una descripción de las especies de gorgojo que suponen una amenaza para los bosques de pino en Honduras, seguido por una sección que describe las medidas de monitoreo de los bosques a fin de identificar los ataques de gorgojo y el manejo de insectos. Queremos reconocer el apoyo de las siguientes instituciones que han hecho estudios conducentes al desarrollo de sesiones de capacitación brindadas por parte de expertos forestales en Honduras y que han culminado en el desarrollo de este manual: • Banco Interamericano de Desarrollo • Grupo Forestal Noruego AS • Universidad Agrícola de Noruega • Instituto Noruego de Investigación Forestal • Escuela Nacional de Ciencias Forestales (ESNACIFOR) de Honduras • Área Forestal – Corporación Hondureña de Desarrollo Forestal (AFECOHDEFOR) • Universidad de Bergen, Noruega

El gorgojo que ataca el bosque de pino en Honduras
¿Qué son Dendroctonus e Ips?
Existen dos grupos de gorgojos importantes con capacidad de arrasar con grandes cantidades de pinares en Honduras. Los dos grupos son muy distintos el uno del otro y se distinguen fácilmente usando una lente de mano o lupa (Figura 1). Estas especies en el género Dendroctonus e Ips pertenecen a la

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misma subfamilia de gorgojos – Scolytinae, el gorgojo de corteza. La subfamilia Scolytinae contiene más de 1,200 especies en América del Norte y Central (todas con distintas apariencias y biología). Dendroctonus e Ips contienen un poco más de 50 especies en el continente americano, sin embargo solamente un puñado es conocido activo en Honduras y muchas menos especies constituyen una amenaza para los pinares en Honduras. Las diferentes especies, particularmente Dendroctonus, pueden resultar difíciles de diferenciar la una de la otra sin contar con experiencia en distinguir las características y buenos instrumentos ópticos, como es un microscopio de disección.

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Ya que la mayoría de los insectos no tienen nombres comúnmente conocidos además de sus nombres científicos, se ha optado por el uso de los últimos para este manual. En los nombres científicos, la primera palabra es el género (por ejemplo, Dendroctonus), que es un grupo de especies similares. La segunda

parte del nombre científico designa a la especie (por ejemplo, frontalis en Dendroctonus frontalis). Las distintas especies de gorgojo tienen requerimientos biológicos diferentes (cuáles hospederos usan, qué partes del hospedero usan, sus sistemas de comunicación, etc.), y la adecuada identificación es importante para monitorear y combatir los brotes. La fotografía en la Figura 1A es un ejemplo de Dendroctonus. Este gorgojo siempre es de forma cilíndrica, con la parte posterior convexa (llamada declive) sin pinchos, tubérculos o estriaciones obviamente visibles. El declive de las especies de Ips (Figura 1B) tienen un número de grandes pinchos de distintos tamaños y formas, y es cóncavo. El posicionamiento y número de pinchos constituyen las características más importantes que uno puede usar para distinguir a las distintas especies de Ips. La mayoría de gorgojos asociados con grandes brotes en Honduras son menores a 5 mm de longitud (Figura 2). Una especie raramente presente, sin embargo, puede llegar a 1 cm de longitud (Dendroctonus valens). Es importante tener en mente que no se debe usar el tamaño de cierto gorgojo para identificar su especie pues el tamaño varía considerablemente dentro de la especie (usualmente por un factor de dos) (Figura 3).

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Existen por lo menos cinco especies de Dendroctonus y dos especies de Ips en Honduras, todas las cuales matan a los árboles. Se describirán a profundidad en las secciones de este manual a continuación. Aunque pueden existir otras especies, por razones de simplificación hemos escogido a las que nosotros mismos hemos encontrado o sabemos que se encuentran en Honduras basados en estudios anteriores, o en la literatura disponible o colecciones de museos. D. valens es sustancialmente más grande que las otras especies (ver figura 2) y usualmente no se confunde. D. approximatus y D. adjunctus deben examinarse cuidadosamente bajo un microscopio a fin de identificarlas pues al parecer hay un traslape en sus tamaños. Ambas son considerablemente más grandes que D. ‘woodi’ y D. frontalis. Estas son las especies más comunes en Honduras y son responsables por la mayoría de los ataques en todo el país. Hay dos especies de Ips comunes en Honduras. Seguramente existen otras especies, sin embargo son raras. Ips no es conocida por acabar con grandes poblaciones de árboles por sí, aunque pueden ocurrir brotes esporádicos menores, especialmente en las últimas etapas de una secuencia de ataques. Ips a menudo acompaña al Dendroctonus en su búsqueda y se encuentran en pilas de árboles talados, o árboles cortados y dejados en pie como resultado de operaciones de control de cortar y dejar árboles. Ips apache generalmente es más grande que I. cribricollis y al parecer es más común, pero el tamaño varía considerablemente en cada especie y sí se coinciden. Sin embargo, son más fácilmente distinguibles que las especies de Dendroctonus. Al recolectar muestras de un árbol caído, o de árboles que han muerto por la acción del gorgojo, seguramente se encontrarán otros gorgojos así como los enemigos del Dendroctonus e Ips que atacan (Figuras 4 y 5). Los gorgojos a menudo son otro género de Scolytinae y contribuyen a podrir la madera. Se puede encontrar al gorgojo descortezador (asimismo denominado gorgojo ambrosía) que excava un túnel en la madera de savia de los troncos y las grandes ramas. La actividad del ambrosía se puede reconocer por el polvillo blancuzco resultante de los pequeños hoyos hechos en la corteza, en contraste con la actividad del Dendroctonus e Ips que producen un polvillo marrón o rojizo.

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El Dendroctonus e Ips necesitan corteza interior fresca para poder reproducirse. En el floema entre la corteza acorchada exterior y la madera de savia, las hembras depositan sus huevos en nichos especiales en las paredes de las galerías. En estas especies, cada hembra ocupa un túnel del sistema de galerías. Dendroctonus es monógamo mientras que Ips cuenta con harenes. El número de túneles en un sistema de galerías para Ips depende del número de hembras asociadas con el macho. En Dendroctonus, la forma de la galería es consistente con la especie.

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Biología general de Dendroctonus, Ips y otros Scolytinaes
Dendroctonus (Figura 6)
Ataque Las hembras localizan un árbol adecuado y comienzan a excavar su galería. Cuando las excavadoras pioneras comienzan a excavar en la capa del cámbium del árbol hospedero, el mismo se defiende produciendo un flujo de resina en el área afectada. Este flujo produce un grumo de resina en la superficie de la corteza (Figura 7). Las pioneras atraen tanto a machos como a otras hembras al segregar feromonas (señales odoríficas específicas por especie). Adicionalmente, el olor de la resina en sí atrae a individuos adicionales. Si el árbol es penetrado por suficientes gorgojos durante un período lo suficientemente corto, eventualmente éste morirá.

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Desarrollo Una vez asentada, la hembra permite la entrada de un macho dentro del sistema. La monogamia es típica para todas las especies hondureñas de Dendroctonus. Después de aparejarse, la hembra deposita sus huevos en nichos individuales a lo largo de la pared del túnel de la galería (Figura 8). El macho le ayuda a la hembra removiendo el polvillo del barrenado que ella produce. Después de algunos días, el insecto eclosiona y la larva se alimenta en la corteza interior rica en nutrientes, creando minas larvales perpendiculares al túnel principal. Una vez que son lo suficientemente largas, las larvas se

convierten en crisálidas en los bordes de las minas larvarias. Después de un corto período como pupas, los recién emergidos adultos salen al exterior masticando su camino a través de hoyos en la corteza. Los jóvenes adultos ya se encuentran listos para atacar árboles nuevos. El ciclo para completar una generación varía de una especie a otra y depende del clima. El ciclo de vida de especies de tierras bajas toma de seis a más semanas para completarse y se estima que hay ocho o nueve generaciones al año en Honduras. Galerías Las galerías de Ips no contienen polvillo de barrenado y a menudo forman un patrón bifurcado o con líneas que parten del centro con la porción principal de cada túnel relativamente recta y corriendo a lo largo del grano de madera hacia arriba o abajo del tronco o la rama. Los túneles de Dendroctonus son menos regulares, en parte o completamente llenos de polvillo de barrenado, y si se observan de cerca se ven como túneles separados (lo opuesto a los grupos de túneles con una recámara central común en Ips). Al contar con experiencia, se puede distinguir las formas de las galerías de especies Dendroctonus aquí consideradas (y probablemente especies de Ips). Por lo tanto en muchos casos puede ser posible identificar qué especies han acabado con un árbol, aún cuando el gorgojo ya no se encuentra presente. Sin embargo, las galerías a menudo pueden cruzarse o fusionarse dificultando su identificación y las diferencias entre algunas especies (por ejemplo, las dos especies Ips y ‘woodi’ versus approximatus) son en gran parte diferencias en el diámetro del túnel en lugar de la forma del sistema de galerías en conjunto.

Ips (Figura 9)
Ataque Mientras que Dendroctonus normalmente ataca y acaba con árboles saludables, es menos común en Ips, aunque sucede particularmente en las etapas posteriores del ciclo de ataque. En ciertas áreas de Honduras actualmente hay reportes de ataques más pequeños y aislados de Ips que arrasan con los árboles. Casi siempre Ips ataca los desechos de corte maderero o los árboles que se han visto afectados, han sido cortados o ya se encuentran bajo el ataque de Dendroctonus. En cuanto a Dendroctonus el gorgojo hembra pionera construye una recámara de aparejamiento pequeña cerca de la entrada, mientras que en Ips es el macho quien la construye. Los grumos de resina a veces se forman cuando Ips ataca los árboles vivos, sin embargo siempre son más pequeños que los formados por Dendroctonus. Comúnmente sin embargo, no se forman grumos de resina y el gorgojo revela su presencia por el flujo de resina que desciende por el tronco.

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Desarrollo y Galerías Después de haber iniciado el macho su ataque y de haberse asentado en su recámara de aparejamiento, llama a las hembras por medio de segregación de feromonas. Usualmente de una a cinco hembras pueden entrar en la galería. Cada hembra construye su propio túnel dentro de la galería, y los túneles individuales a menudo están espaciados lo más lejos posible el uno del otro (Figuras 9C, D), tendiendo a correr longitudinalmente por el tronco. Por lo tanto, dependiendo del número de hembras en la galería, el patrón global de la galería tendrá forma de las letras I, Y o H, representando a 2, 3 ó 4 hembras respectivamente. De manera similar al Dendroctonus (exceptuando D. valens), las hembras Ips depositan sus huevos en nichos a lo largo de las paredes de los túneles. Las larvas hacen minas perpendicularmente al túnel principal y después de una corta etapa como pupas, los adultos jóvenes nacen y salen por hoyos separados. Será necesario experimentar más para revelar la duración exacta del ciclo de vida del Ips de Honduras. Para completar una generación, sin embargo, se requiere menos tiempo para Ips que para Dendroctonus.

Otros Insectos que viven de la Madera
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Como parte de la dinámica natural del bosque de ayudar a reciclar los nutrientes de la madera muerta, siempre se encuentran otros gorgojos barrenadores de la madera, ya sea junto con los insectos destructores o seguramente después de la partida de Dendroctonus e Ips. Los gorgojos de la corteza y ambrosía (y algunos gorgojos cossonine) se asemejan en su apariencia glo-

bal al Dendroctonus e Ips, y estos gorgojos inofensivos fácilmente se pueden confundir con ellos. Cuando uno se encuentra a estos gorgojos, en la mayoría de los casos los gorgojos destructivos ya se han reproducido y emergido. La mayoría de ellos se adapta a vivir en los árboles muertos. Enfatizamos que aún cuando se presentan en grandes números, estos otros gorgojos normalmente no suponen un peligro para los árboles sanos y no constituyen causa de mortalidad masiva de pinos; al contrario, aceleran la descomposición de los árboles muertos y el reciclaje de los nutrientes en ellos contenidos. Especímenes de escarabajos comunes que viven en la madera se muestran en la figura 4.

Especies de Dendroctonus en Honduras
Dendroctonus frontalis (Figura 10)
Históricamente ésta ha sido considerada la plaga más destructiva de los pinares en América Central, incluyendo a Honduras. Sin embargo, esta especie hasta la fecha ha sido confundida con la próxima (D. ‘woodi’) y por lo tanto la importancia relativa de las dos en las epidemias de pinares debe estudiarse a fondo.

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Descripción La longitud en ambos sexos oscila entre 2.3 y 4.0 mm. Color: marrón claro a negro, a menudo marrón rojizo oscuro. Los adultos no maduros recientemente emergidos de todos los gorgojos de corteza pueden ser de un color amarillo claro. Método de Ataque Cada parte del árbol puede ser atacada desde la base de grandes árboles hasta las ramas más finas. Sin embargo en la mayoría de los casos los ataques comienzan alrededor del centro del tronco en árboles de mediano tamaño y continúan ascendentes. Los grumos de resina se forman con el tamaño y la apariencia de maíz tostado en la superficie de la corteza. El color de los mismos indica si el ataque fue exitoso o no (consulte monitoreo a continuación). Después que un número de gorgojos exitosamente ha colonizado un árbol el mismo normalmente comienza a volverse amarillo y muere dentro de una a dos semanas. Los ataques pueden iniciarse en cualquier parte del bosque pero la mayoría de los producidos por D. frontalis comienzan en las cimas de las lomas o en las partes altas de una colina, luego descienden por la ladera. Los brotes más pequeños usualmente siguen una dirección y el avance del ataque se puede entonces predecir en cierta medida. Sin embargo, a medida que el brote crece y se fusionan los ataques individuales, la propagación de los mismos puede producirse en muchas direcciones. Lo anterior constituye un problema complicado particularmente en terrenos planos donde el control es casi imposible. Desarrollo El gorgojo se encuentra activo durante todo el año en Honduras, y puede completar un ciclo reproductivo en menos de un mes bajo condiciones de altas temperaturas. Galerías Como se muestra en las Figuras 10B, 10C, las galerías tienen la característica de la letra S. Comentarios D. frontalis y D. ‘woodi’ ocurren juntos en Honduras y los dos pueden distinguirse el uno del otro con cierta dificultad. Consulte D. ‘woodi’ para una descripción de características distintivas.

Dendroctonus ‘woodi’ (Figura 11)
Esta especie hasta ahora ha sido confundida con D. frontalis pues son casi idénticas en apariencia, a menudo atacan en conjunto y tienen similares ecologías. Al descubrirse que era una especie distinta durante la investigación en Belice en el año 2000, los análisis de ADN y morfológicos han demostrado que definitivamente se trata de otra especie. Las observaciones de campo subsiguientes han descubierto asimismo diferencias en su conducta.

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Descripción Ambos sexos: 2.7 – 4.3 mm de longitud; su apariencia en poblaciones mixtas es superior al promedio de D. frontalis, aunque las dos se coinciden completamente en tamaño. El color en su madurez es marrón rojizo hasta negro, a menudo negro. Ataque Como en el caso de D. frontalis, todo el tronco parece ser atacado, tanto en árboles de gran diámetro como en pequeños. Los grumos de resina son similares a los de D. frontalis sin embargo generalmente son un poco más grandes. Al contrario de D. frontalis, los ataques iniciados por D. ‘woodi’ al parecer ocurren en la parte inferior de los valles o de las lomas, y en dirección ascendente a lo largo de un amplio frente. Adicionalmente, si bien los ataques individuales de D. frontalis son espaciados con brotes más o menos al azar en el bosque, D. ‘woodi’ inicia sus ataques que se propagan por el bosque en forma continua. Si ambas especies atacan al mismo tiempo, este patrón se ve oscurecido. Desarrollo No obstante la carencia de datos, al parecer D. ‘woodi’ está activo durante todo el año con un ciclo de vida similar a D. frontalis.

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Galerías D. ‘woodi’ hace sus galerías entrecruzadas en todas direcciones y no parecen ser sinuosas o en forma de S como las de D. frontalis. Comentarios D. ‘woodi’ es muy similar a D. frontalis. Se pueden distinguir solamente mediante inspección microscópica del lado del cuerpo, más cercano a la cabeza (el pronotum) y la parte frontal de la cabeza (Figura 12). Ambos sexos de D. ‘woodi’ tienen estrías paralelas finas pero distintivas (pequeñas grietas) en la parte más frontal del pronotum al ser visto del lado (Figura 12A). Estas estrías no se encuentran en el D. frontalis. Un segundo elemento sin embargo más difícil de evaluar se encuentra justo arriba de las bocas, donde ambos sexos tienen un par de grietas transversas elevadas (carinae) (Figura 12B). La separación de carina es menos espaciosa en D. frontalis que en D. ‘woodi’, y para cada sexo, el ancho combinado de carina es mayor en D. ‘woodi’.

y

Lawrence Kirkendall

Lawrence Kirkendall

Figura 12A.

Características distintivas de pronotum para D. frontalis (izquierda y D. ‘woodi’ (derecha).

Figura 12B. Características distintivas de cabeza para
D. frontalis (izquierda y D. ‘woodi’ (derecha).

Dendroctonus adjunctus (Figura 13)
D. adjunctus es menos comúnmente recolectado que las dos especies anteriores, probablemente porque normalmente se encuentran en elevaciones superiores. En promedio, es más grande que las primeras dos especies, pero existe un traslape en tamaño y especímenes pequeños de D. adjunctus pueden confundirse con grandes de D. ‘woodi’ o D. frontalis. Estas especies no fueron encontradas durante nuestra investigación previa a este manual, pero se sabe que son especies muy comunes en Honduras.

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Descripción Los sexos son similares en tamaño y varían entre 3.5 y 5.6 mm de longitud. Color: Marrón oscuro. Ataque D. adjunctus usualmente ataca la porción más gruesa de árboles de mediano y gran tamaño (porciones superiores a 25 cm en diámetro). Sus galerías se extienden en forma descendente desde el punto de penetración. Los grumos de resina son más grandes a los formados por D. frontalis, y presumiblemente casi del mismo tamaño de aquellos formados por ataques de D. ‘woodi’. Desarrollo No se han hecho estudios sobre el tiempo de generación de D. adjunctus en América Central. Sin embargo, no hay motivo para pensar que esta especie difiera sustancialmente de otras especies en la región. Por lo tanto, se supone que se desarrolla continuamente todo el año. Galerías D. adjunctus tiene galerías muy distintas pues se forman en línea recta descendente desde la entrada. Superficialmente, una galería hecha por D. adjunctus puede parecerse a una de Ips con dos hembras, exceptuando que la entrada se encuentra en la parte superior.

Comentarios D. adjunctus rápidamente se puede distinguir de D. frontalis y D. ‘woodi’ por los pelos (pelos) y gránulos en el declive (Figura 13B): en D. adjunctus los pelos son negros y brotan de una única serie de gránulos distintivos, mientras que en D. frontalis y D. ‘woodi’ los pelos del declive son dorados y tanto éstos

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como sus gránulos son irregulares en su conformación (Figuras 10A, 11A). La hembra de D. adjunctus tiene estrías en su pronotum fuertes como D. ‘woodi’ pero éstas son débiles o no se encuentran en el macho. Adicionalmente, los árboles arrasados por D. adjunctus tienden a romperse en la base ya que D. adjunctus introduce un hongo que ocasiona la pudrición color marrón.

Dendroctonus approximatus (Figura 14)

Esta gran especie puede confundirse con D. adjunctus o en casos extremos como si fuera un gran D. ‘woodi’ o D. frontalis. Raramente ha sido reportada en América Central, quizá porque normalmente no mata a los árboles. Descripción Ambos sexos: 4.5 – 8.5 mm de longitud, con variación de tamaño. Color: marrón oscuro a negro. Los pelos en el declive son marrón rojizo. Los gránulos en el declive son pequeños, espaciados, y más abundantes que en el D. adjunctus. Ataque No se ha reportado que esta especie mate árboles. Desarrollo Desconocidos en la región centroamericana, sin embargo D. approximatus presumiblemente tiene un desarrollo continuo todo el año. Galerías Similares en forma, pero más anchas que las galerías hechas por D. ‘woodi’ por tener una red de túneles en todas direcciones y normalmente juntándose o cruzándose con otros sistemas de galerías.

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Comentarios D. approximatus puede separarse de D. adjunctus usando el color, la forma y la posición de los pelos en el declive. D. approximatus cuenta con pelos finos y marrón rojizos posicionados irregularmente en el declive.

Dendroctonus valens (Figura 15)
Esta especie es sin duda la más grande de Dendroctonus en la región. Raramente se encuentra y solamente en elevaciones medias o altas, donde ataca los mismos árboles que el D. adjunctus. Descripción Ambos sexos: 7.5-9.0 mm de longitud. Color: marrón. Ataque D. valens ataca la base del tronco o los hoyos que conducen directamente a las grandes raíces; su presencia en el tronco se reconoce rápidamente por el tamaño de los grumos de resina que pueden superar los 5 cm en diámetro. Es difícil recolectar muestras pues la galería usualmente se extiende bajo tierra. Al contrario de otras especies aquí mencionadas, no tiene nichos especiales para sus huevos. Desarrollo Presumiblemente similar a D. adjunctus. Galerías Su galería es larga e irregular, y relativamente ancha.

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Especies de Ips en Honduras
Ips apache (Figura 16)
Descripción Ambos sexos: 3.8-5.5 mm con variación en su tamaño. Esta es la única especie con seis pares de pinchos localizadas en los bordes del declive (el primer par resulta difícil de distinguir) y en promedio es el Ips más grande de la región. Su color es un marrón rojizo oscuro hasta negro. Ataque I. apache prefiere la madera caída usualmente de mayor tamaño. Sin embargo, la parte inferior de árboles aparentemente sanos pueden ocasionalmente ser atacados con la consecuente muerte de los mismos. En condiciones normales, I. apache selecciona la parte del tronco con la corteza más gruesa. Los grumos de resina pequeños pueden ser el resultado de las defensas del árbol dado el ataque en árboles vivientes, pero a menudo la única evidencia de su presencia es el flujo de resina que se derrama por el tronco. Desarrollo Supuestamente se desarrolla muy rápidamente con un período de generación de casi 25 días. Galerías Aparentemente, los machos permiten que dos a cinco hembras entren

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al sistema de galerías y desde la recámara de aparejamiento central, los túneles se bifurcan verticalmente en ambas direcciones. Comentarios Las operaciones de control de cortar y dejar son ideales para incrementar la población de I. apache, ya que los árboles recientemente caídos son su hábitat preferido. A menudo sigue a los ataques de Dendroctonus ingresando en la materia ya destruida por esos gorgojos.

Ips cribricollis (Figura 17)
Descripción Ambos sexos: 3.0-3.5 mm con variación en tamaño. Esta especie tiene cinco pares de pinchos a lo largo de los bordes del declive. Su tamaño es inferior al Ips en promedio. Color: marrón rojizo oscuro. Ataque Esta especie al parecer prefiere árboles de diámetro inferior así como los de corteza más delgada. Por lo tanto, usualmente se encuentra en la parte superior del tronco así como en las ramas y árboles más pequeños. Por lo demás como con I. apache. Desarrollo y galerías Presumiblemente como con I. apache. Comentarios I. cribricollis también sigue los ataques del Dendroctonus, pero aparentemente es más raro que el I. apache. Se ve favorecido por condiciones ecológicas similares a las de I. apache.

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Ips calligraphus e Ips grandicollis
Hay cierta confusión sobre las especies de Ips en América Central. En Honduras, casi todo el material de consulta se refiere a dos especies, I. calligraphus e I. grandicollis. Sin embargo, ninguna de estas especies parece estar presente. Kirkendall ha revisado gran número de especímenes, tanto de colecciones de museos como material recientemente recolectado, y lo ha comparado con material tipo. Todos los especímenes de seis pinchos Ips de Honduras y bosques circunvecinos son I. apache, no I. calligraphus, mientras que todos los especímenes de cinco pinchos tipo grandicollis son I. cribricollis.

Enemigos del Dendroctonus e Ips
Un número de organismos que son agentes de control naturales para reducir la población de gorgojos descortezadores siguen al ataque. Un número de gorgojos son depredadores de los gorgojos descortezadores y hay patógenos tanto fúngicos como bacterianos tales como los pájaros (en particular los carpinteros), las abejas y moscas parasíticas que actúan conjuntamente para reducir la población de los gorgojos dañinos. En este manual solamente se describe a los gorgojos depredadores comunes pues seguramente son los que se recolectarán junto con los gorgojos que depredan. A medida que el gorgojo descortezador incrementa en número así lo hacen los depredadores y parásitos del gorgojo descortezador, sin embargo, el crecimiento de las poblaciones depredadoras tiene un tiempo para depredar las poblaciones del gorgojo. El incremento en número de depredadores en el bosque puede acelerar la reducción de números de gorgojo descortezador, aún cuando un gran número de enemigos en el bosque no sea el motivo por el cual la población del gorgojo descortezador comience a declinar. Existen tres familias de gorgojos que son los mayores depredadores del gorgojo descortezador. Especímenes de Histeridae, Tenebrionidae y Cleridae se muestran en la Figura 5.

Especies
D. valens D. aproximatus D. adjunctus D. ‘woodi’ D. frontalis I. apache I. cribricollis

Rango de Altitud
2100-2500 m 2100-2700 m 2500-3500 m Hasta 1500 m Hasta 1500 m

Conocidos Hospederos de Pinus
Rudis Rudis Rudis caribaea, oocarpa, patula, tecunumannii caribaea, maximinoi, patula caribaea, patula caribaea, patula

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Distribución y asociaciones de hospederos de Dendroctonus e Ips en Honduras
La información detallada sobre la distribución de las especies de Dendroctonus e Ips requiere de investigaciones detalladas y buenos datos de referencia extraídos de las colecciones de museos. Para Honduras dichos datos son escasos y actualmente basados en las colecciones de autores. Sin embargo la extensiva investigación de los gorgojos descortezadores que matan al pino llevada a cabo en Guatemala en las décadas de 1940 y 1950, y de estos estudios y muchos otros de las poblaciones mexicanas, sabemos que (1) ninguno de estos gorgojos descortezadores son específicos en cuanto a hospedero, y aunque puedan tener preferencias, virtualmente atacan todas las especies de su extensión; y (2) sí demuestran distinciones en cuanto a zonas de altitud, siendo D. adjunctus el principal asesino de árboles en elevaciones más altas.

Clave para el Dendroctonus e Ips Hondureños

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Supervisión
Organización
La organización de la supervisión varía entre regiones en Honduras. En algunos distritos los guardabosques no empleados directamente por AFECOHDEFOR reciben sueldo por supervisar un área forestal regularmente. En otras regiones, el personal de AFE-COHDEFOR hace toda la supervisión, recibiendo la información necesaria de los guardabosques locales o de los lugareños. ¿Cuál método produce los mejores resultados? depende del número de empleados de AFE-COHDEFOR en la región, la cantidad de dinero disponible y el nivel de competencia entre los lugareños en general. Para un eficiente uso de los recursos, es importante evaluar el nivel de riesgo en diferentes partes del área forestal siendo supervisada. Si el riesgo de ataques es evaluado bajo, se pueden planear menos viajes al área, posiblemente hasta una vez por mes. Por otra parte, si el riesgo es evaluado alto, los viajes pueden hacerse una vez a la semana o más frecuentemente si es necesario. La supervisión usando trampas se ha llevado a cabo con cierto éxito en áreas planas para el Dendroctonus frontalis. Sin embargo, dadas las condiciones hondureñas, atrapar insectos es un método de supervisión en sus primeras etapas de su desarrollo, por lo tanto el registro de ataques en una base de datos de mapas puede ser un mejor indicador del tamaño de los ataques y la propagación de insectos bajo el actual régimen de supervisión. Si al hacerse los mapas de ataques se demuestra que durante la temporada anterior se produjeron muchos pequeños ataques, esto es un indicativo temprano que seguramente se producirán infestaciones en mayor escala. El motivo es que si muchos pequeños ataques no son combatidos se pueden desarrollar en brotes mayores que al juntarse finalmente se convertirán en un brote de grave envergadura.

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Al detectar los ataques es necesario enviar un informe a la oficina local de AFE-COHDEFOR inmediatamente indicando la localización exacta del ataque en un mapa, preferiblemente usando un GPS, las especies de árboles bajo ataque, un estimado del tamaño del ataque (área y número aproximado de árboles en cada etapa del ataque), y un indicativo de las especies de gorgojos que seguramente se encontrarán (por lo menos en lo que concierne a género (Dendroctonus o Ips)). Se deben establecer los procedimientos para responder al ataque rápidamente. De acuerdo a las leyes hondureñas, no es necesario conseguir permisos para talar árboles plagados como una medida de controlar los brotes de gorgojos, sin embargo para remover la madera infestada se necesita un permiso a nivel regional para un volumen máximo de 500 m³. Vale hacer notar que para la madera atacada por Ips, cortar y dejar la madera en el campo en realidad facilita la producción de gorgojos y potencialmente se incrementan los problemas relacionados con los ataques de Ips. La oficina a cargo debe asimismo recomendar el método más eficiente para controlar el ataque real en cada caso y supervisar que se tomen las acciones apropiadas.

Factores de riesgo
Introducción
En general, el riesgo de ataques de gorgojos en un bosque se basa en dos variables: el tamaño de la población de gorgojos y el nivel de tensión del bosque. Los gorgojos de corteza usan feromonas para atraer a otros individuos de las mismas especies a fin de ayudarles a vencer las defensas del árbol. Entre más gorgojos ataquen al árbol, con mayor seguridad los gorgojos vencerán los sistemas de defensa del mismo. Los árboles se defienden produciendo resina en respuesta a un ataque de gorgojos; los saludables producen más resina que los que se encuentran bajo tensión o enfermos. Además, existen diferencias genéticas entre los árboles individuales en la composición química de la resina producida. Al supervisar la situación de riesgo para las dos variables importantes, el tamaño de las poblaciones de gorgojos y el nivel de tensión del bosque, un gerente forestal puede identificar cuándo y dónde se deben iniciar las medidas de control del insecto.

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Clima

El clima es un factor importante que influye en el nivel de tensión del bosque. Los árboles expuestos al viento son más fácilmente atacados por Ips. Aunque un viento fuerte puede tumbar un árbol, el movimiento regular ocasionado por el viento rompe las raíces finas del sistema de raíces y los árboles a menudo se tensan debido a la subsiguiente deficiencia de agua. Los períodos de sequía tienen gran influencia en el nivel de tensión de los árboles. Largos y severos períodos de sequía reducirán la capacidad de los árboles de resistir un ataque de gorgojos descortezadores. Durante prolongados períodos de clima seco es particularmente importante supervisar por si se producen nuevos ataques y si se dan, hay que combatirlos inmediatamente.

Resistencia genética

A corto plazo es difícil incrementar el nivel de resistencia genética en el bosque. La acción más importante será dentro de un rodal atacado permitir que los árboles espaciados que sobrevivieron produzcan semillas y regeneren los nuevos rodales. Estos árboles sobrevivientes a menudo tendrán grumos de resina blancos resultado de ataques del gorgojo descortezador que no fueron exitosos. Es razonable asumir que serán más resistentes que los otros y que los nuevos rodales producto de sus semillas tendrán un mayor potencial de sobrevivir a los futuros ataques del gorgojo (Figura 18).

Régimen de manejo y edad de los rodales de bosque
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La edad del rodal de bosque es un factor importante en lo que respecta al riesgo del daño del gorgojo. Los bosques viejos son más propensos al ataque que los bosques jóvenes. En la planeación forestal en general, una medida

de manejo importante es planificar las operaciones forestales para que los rodales viejos no estén adyacentes, es decir, contar con una mezcla de rodales de distintas edades en cualquier área. Los rodales jóvenes bajo ataque son un indicativo que hay una gran población de gorgojos descortezadores y/o un pésimo manejo forestal. Lo anterior a menudo reduce la vitalidad del bosque. Generalmente, el riesgo de ataque es mayor si existe una fuerte competencia entre árboles después de un período de rápido crecimiento. El raleo es una medida para incrementar el crecimiento y reducir la competencia entre árboles. Cuando las copas crecen juntas después de algunos años de raleo, la competencia reduce la vitalidad de los árboles. Lo anterior puede suceder si se demora espaciar los rodales jóvenes en su etapa juvenil y el raleo de rodales productivos hasta la tala rasa.

Número de gorgojos en el bosque

El tamaño de la población de gorgojos se puede estimar usando uno o más de los métodos mencionados a continuación («Supervisión Directa de Ataques»). En general, dejar los ataques sin combatirlos (Dendroctonus) o dejar la madera talada en grandes cantidades en el bosque (Ips) puede influir considerablemente en los niveles de población de las especies de estos dos géneros. Dejar madera cortada en el bosque asimismo producirá grandes números de gorgojos ambrosía (barrenadores de madera) que puede resultar en la destrucción de la calidad de la madera cosechada en el área. Se requieren pocos minutos para que un árbol recién cortado sea plagado por gorgojos ambrosía si éstos se encuentran en gran número en el área.

Señales visuales en los árboles
Color del árbol
La única manera de reconocer los ataques a distancia (Figura 19) es observar si hay decoloración amarilla en las copas (etapa 2). Un par de días después del ataque inicial, la corona del árbol usualmente comienza a volverse amarilla; luego se vuelve cada vez más rojiza, y después de un par de semanas se vuelve color marrón (etapa 3). Para entonces los gorgojos han concluido su desarrollo. Cortar los árboles en la etapa 3 no tiene efecto alguno en controlar el número de gorgojos. Por lo tanto, es de absoluta importancia localizar los ataques en cuanto sea posible e inmediatamente comenzar a manejar el área atacada. Observar los árboles ligeramente amarillos (etapa 2) es la base para un buen programa de supervisión. Esto requiere que los oficiales forestales visiten las distintas partes del bosque regularmente. En algunas ocasiones, como en el caso de Olancho y la costa norte de Honduras, los árboles atacados no se vuelven amarillos inmediatamente sino que permanecen verdes aún ya durante la etapa 3 del ataque y asemejan árboles en la etapa 1. Esta no es una característica común y posiblemente se encuentra relacionada con la cantidad de lluvia en un área; los árboles que reciben mucha lluvia o neblina durante un ataque se vuelven de color amarillo más lentamente que los demás.

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Color del grumo de resina

La mayoría de los árboles en el bosque severamente plagados por descortezadores tendrán grumos de resina producidos por el árbol en respuesta a la actividad física del insecto y a medida que el gorgojo facilita la oxidación de dicha resina. Los árboles que sobreviven al primer ataque tendrán grumos de resina blancos, mientras que los árboles muertos los tendrán de color rosado (Figura 20). Por lo tanto es prematuro solamente cortar árboles con grumos de resina blancos. Un par de días después, los grumos se habrán tornado rosados, indicando que se está produciendo un exitoso ataque. Una vez identificados los grumos de resina rosados, es el momento de ejercer las medidas de control. El tamaño del grumo de resina variará mucho. Ocasionalmente los grumos de resina no son visibles, en cuyo caso el ataque superficialmente se asemeja al ataque de Ips.

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Actualmente no se sabe por qué algunos árboles o rodales no desarrollan grumos de resina, pero en parte se relaciona a las especies de árboles, al clima y la resistencia del árbol individual (la resina en los grumos es un mecanismo de defensa del árbol).

Presencia o ausencia de gorgojos

Las galerías pueden usarse para identificar las diferentes especies o grupos de especies. Existen muchos depredadores y parásitos que se comen al gorgojo descortezador. Estos a menudo son vistos en la corteza así como en las galerías. Si hay numerosos depredadores en un árbol al mismo tiempo de un ataque, el número de gorgojos descortezadores será menor. Los gorgojos adultos emergen del árbol excavando un hoyo para salir. El número de hoyos de salida indica el éxito de la producción de descendencia.

Etapa del ataque

Los árboles con copas color marrón (etapa 3, Figura 21), es decir a más de un mes de haberse vuelto amarillos, ya no constituyen una amenaza para el bosque con respecto a la producción de gorgojos pues éstos ya han dejado los árboles. Los hoyos de salida en la corteza son una característica clave que se debe buscar. Los parásitos y depredadores, por otra parte, puede que necesiten más tiempo para desarrollarse. Remover los árboles (etapa 3) en esta etapa puede por lo tanto asimismo remover algunos de los enemigos naturales del gorgojo descortezador. Sin embargo, si los árboles dañados se salvan, en cuanto sea posible después de un ataque exitoso se debe rescatar la madera valiosa.

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Supervisión directa de ataques

El método sencillo de supervisar los ataques de insectos es marcar los ataques en un mapa a medida que son reportados. Como se mencionó anteriormente, muchos pequeños ataques pueden indicar que se está por producir un ataque masivo.

Estimado del tamaño de la población

Las trampas de feromonas (Figura 22) han sido populares tanto en América del Norte como en Europa para controlar la cantidad de población. Las trampas son relativamente baratas sin embargo las trampas de feromonas funcionan solamente durante algunas semanas. Adicionalmente, las trampas recolectan solamente la especie para la cual ejercen atracción las feromonas (por ejemplo, Dendroctonus frontalis). Para las otras especies más peligrosas, incluyendo D. ‘woodi’, actualmente atacando los bosques de pino de Olancho en Honduras, Belice y Petén en Guatemala, no hay disponibilidad de feromonas producidas comercialmente. Especialmente en terrenos montañosos, las trampas de feromonas al parecer son muy imprecisas. Las trampas pueden recolectar muy distintos números de gorgojos aún al ser colocadas a pocos metros de distancia la una de la otra. Las condiciones del viento alrededor de las trampas son cruciales para atrapar insectos. Con una variancia de varios cientos de porcentajes, las trampas de feromonas son consideradas muy imprecisas para constituir un indicador de las poblaciones de gorgojos como para justificar su alto costo, por lo menos en terrenos montañosos.

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Manejo de plagas de insectos
Procedimientos generales
Introducción Dado el corto tiempo de desarrollo de la mayoría de las especies de gorgojos peligrosas, es muy importante comenzar a manejar al insecto en una etapa temprana. Esto significa que los ataques deben identificarse muy temprano, por ejemplo cuando ocurre un ligero cambio a amarillo en la corona y aparecen por primera vez los grumos de resina. La manera más obvia de combatir los nuevos ataques de Dendroctonus es talar los árboles atacados y decidir cuál es la mejor opción para controlar que se propague el ataque. Varias alternativas han sido sugeridas y probadas en América Central y se presentan a continuación. Las medidas preventivas pueden ser directas, de corto plazo, como las descritas más adelante, o métodos de manejo como el control biológico y diferentes tipos de planificación forestal que funcionarán con un marco de tiempo más prolongado. Estos métodos son importantes para reducir el riesgo general de grandes poblaciones de gorgojos y/o la vulnerabilidad de los rodales. Métodos de control Consideraciones generales para talar: las recomendaciones anteriores indican talar un amplio círculo de árboles alrededor del área plagada. El número de árboles a ser talados no está muy bien determinado. Si las señales de un ataque son conocidas y adecuadamente controladas, lo anterior se puede mitigar. El área a talarse puede ser determinada por: la extensión del ataque, removiendo todos los árboles recientemente atacados (en etapa 1 y 2); consideraciones de manejo forestal, donde las grandes áreas pueden ser taladas para beneficio económico; consideraciones estéticas, teniendo en mente que una tala rasa masiva en casi todos los casos reducirá el valor estético de un área; el impacto ambiental, tomando en consideración que las operaciones de corte en gran escala pueden tener un impacto severamente negativo en el ambiente local, como son la erosión del suelo, los deslizamientos, la calidad del agua y el suelo y la migración de pobladores dentro del área. Como regla, no es necesario talar grandes áreas en la mayoría de los casos provistos en donde se lleve a cabo un adecuado control. Asimismo, los árboles sobrevivientes deben dejarse en pie como semilleros para su próxima generación.

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Cortar y dejar Este es el método más fácil (Figura 23). Aunque los gorgojos todavía están en el árbol después de ser talado, varios factores ayudan a reducir el desarrollo de su prole. En primer lugar, la superficie superior de la corteza de los árboles talados se encuentra expuesta al intenso sol y calor. Este es un efecto negativo para el desarrollo de Dendroctonus, mientras que Ips al parecer no se ve afectado. En segundo lugar, después de talar el árbol, un gran número de Ips puede ser atraído a los troncos y barrenar la corteza. Las especies Ips entonces competirán con Dendroctonus por los nutrientes de la corteza y reducirán sus éxito en reproducirse. Aunque los gorgojos permanecen en los árboles talados y se pueden reproducir, el resultado puede ser satisfactorio, es decir, menos Dendroctonus se producirán que si los árboles se hubieran dejado de pie.

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Cortar y remover Obviamente, remover la madera es lo primero que se hace cuando es posible (Figura 24 A y B). De esta manera el valor de la madera atacada es retenido al tiempo que se reduce la población del gorgojo en el bosque. Sin embargo hay algunos puntos que se deben considerar. Los árboles deben ser removidos antes que la nueva generación de gorgojos los abandone y no deben almacenarse en un lugar donde los gorgojos pueden atacar nuevos árboles. Los atacados por lo tanto deben ser procesados inmediatamente después de cosechados. Generalmente se cree que los gorgojos padres pioneros Dendroctonus no dejan el árbol que atacan, sin embargo su descendencia recientemente nacida emerge y continúa atacando nuevos árboles.

Figura 24A. Cosecha de madera luego de operaciones de cortar y remover para
control del gorgojo descortezador (Guatemala).

Figura 24B. Cosecha de madera luego de operaciones de cortar y remover para
control del gorgojo descortezador (Belice).

Cortar y quemar Quemar el sitio después de talarlo se ha probado en varios lugares de América Central. Si el riesgo de un incendio durante la temporada seca es muy alto sin embargo, este método no es recomendado. La quema prescrita puede llevarse a cabo como un procedimiento para regeneración previo a que maduren las

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bellotas del pino y antes que caigan las semillas. Esto varía entre las diferentes especies de pino. Debido a que los árboles talados producen pocos gorgojos, sí algunos Dendroctonus, la quema prescrita se considera un procedimiento innecesario para controlar un ataque de Dendroctonus. Corte frontal Esta es una variedad de cortar y dejar o cortar y remover, donde un área adyacente al lugar del ataque es talada en dirección del ataque del gorgojo (es decir, como punta de lanza). Este método ha sido probado en el sur de Belice y ha resultado exitoso para ataques pequeños o de mediano tamaño. Asimismo se ha probado en Honduras y ha sido recomendado por AFE-COHDEFOR. Insecticidas Los insecticidas han sido usados en América Central para suprimir a los gorgojos descortezadores. Algunos de los compuestos usados ahora están prohibidos en Estados Unidos de América así como en Europa. El método más en detrimento es rociarlos desde aviones. Los insecticidas afectan a todos los insectos y a menudo a muchos otros animales del bosque, incluyendo a los humanos. Los insectos dañinos se recuperan particularmente bien, mientras que los insectos que comen o son un parásito de las especies de gorgojos a menudo se recuperan más lentamente. Matar a todos o la mayoría de los insectos en un bosque después de rociar insecticida creará las condiciones ideales para los insectos dañinos – es decir, pocos parásitos y abundancia de alimento. Aunque el resultado puede parecer bueno inmediatamente después del rociado, el resultado a largo plazo será una situación inestable con el incrementado riesgo de nuevos y más fuertes ataques. Los insecticidas asimismo influyen en la vida del agua fresca y la calidad del agua de consumo. Los insectos dañinos pueden asimismo desarrollar resistencia contra el insecticida usado. Por lo tanto, este método ya no se recomienda. No obstante, rociar la madera caída continúa haciéndose en ciertas situaciones con cuestionable éxito. Control biológico Los gorgojos descortezadores tienen numerosos enemigos (ver Figura 5). En su gran mayoría estos otros insectos, como los escarabajos y las abejas, comen o son parásito en su hospedero. Se pueden encontrar en los troncos de árboles atacados dentro de un corto período después de haber comenzado el ataque. Los primeros insectos en llegar son aquellos que comen gorgojos a medida que barrenan el árbol. Después llegarán las especies que comen o que son parásitos de los huevos del gorgojo y tras ellos llegarán los que son parásito de larvas o pupas de los gorgojos hospederos. Todos tienen una desventaja con respecto a regular las poblaciones del gorgojo descortezador, sus números de poblaciones se quedan atrás de las poblaciones de los gorgojos. Esto significa que el impacto regulador de los depredadores y parásitos (agentes biológicos) será mayor cuando un ataque masivo ya se encuentre en declive después de su nivel de clímax. Por lo tanto es importante que otros factores induzcan una reducción inicial de las poblaciones del gorgojo. Estos otros factores incluyen, además de la fuerte lluvia, algunas medidas para controlar los ataques del gorgojo consideradas en esta sección del manual.

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Feromonas Las feromonas han sido probadas en los Estados Unidos de América y Europa para reducir las poblaciones del gorgojo descortezador o para impedir que los mismos ataquen rodales de bosque. En el primer caso, las trampas con feromonas atrayentes se usan en grandes números. Una regla de dedo normal es que una trampa puede salvar tres árboles, así que un gran número de trampas es necesario. Las trampas y las feromonas no se producen localmente y por lo tanto se deben importar. Son muy caras si se usan de esta manera. En general, las feromonas son mejores como cebo en árboles trampa en lugar de trampas. La razón de lo anterior es que se requiere menos feromona, ya que los gorgojos atraídos al árbol trampa producirán feromonas adicionales. Este método es considerado en detalle a continuación. Asimismo hay feromonas que repelen a los gorgojos, las feromonas contra agregación (por ejemplo, verbenone). Se ha sugerido rociar desde aviones los bosques atacados en América Central con feromonas contra agregación, sin embargo existen varios problemas con este enfoque. En primer lugar, es caro, y en segundo lugar, los gorgojos que son repelidos del bosque rociado seguramente atacarán otro lugar, es decir, el problema solamente se ha movido de lugar. Colocar dispensadores de feromonas (Figura 25) en los troncos de algunos árboles en un rodal que está programado a ser cortado, es una de las mejores maneras de reducir las poblaciones del gorgojo descortezador. La cantidad de feromona necesaria es muy baja y por lo tanto económicamente factible. Los rodales cercanos a carreteras a menudo son seleccionados. Algunos cuantos dispensadores se colocan en ciertos árboles (15-20 árboles bastarán). Después de pocos días, si hay gorgojos en la vecindad, muchos de los árboles serán atacados y luego de 7-10 días el rodal tendrá que ser talado. A fin de preservar la calidad de la madera, es mejor removerla para procesarla inmediatamente.

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Franjas de contención Las franjas de contención han sido usadas desde hace algún tiempo en Honduras (Figura 26). Las franjas pueden ser muy estrechas, desde 80 hasta 300 metros de ancho. Sin embargo, debido a que los gorgojos pueden volar varios kilómetros, este método tiene un valor limitado para impedir que los gorgojos se dispersen y continúen con su ataque. Los estudios han demostrado que el 50% de los especímenes de Dendroctonus frontalis vuelan más de 700 metros antes de iniciar un nuevo ataque. Cuando se usa, una franja de contención debe hacerse al borde inicial de un ataque y la franja debe protegerse cortando de inmediato todos los nuevos ataques al lado de la misma. Es crucial contar con una supervisión constante para identificar nuevos ataques del lado sano de una franja. Aún no se sabe con seguridad si es la franja en sí o las medidas adoptadas al lado sano de la franja lo que ha tenido un impacto positivo eventual sobre el ataque completo.

Estructura global del bosque Cuando se desarrolla un plan de manejo forestal (PMF), se debe tener cuidado de no tener grandes áreas de bosque adulto en bloques únicos. Un plan de manejo forestal asimismo debe garantizar que los rodales viejos estén entremezclados con rodales de diversas edades. Recomendaciones Responsabilidad de la actual administración de AFE-COHDEFOR es iniciar las medidas de control inmediatamente, que son tanto efectivas como económicamente viables. La institución debe garantizar que exista un lineamiento

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claro para todo su personal de campo y debe proveer su apoyo desde la administración central para lograr la cooperación de otras instituciones gubernamentales involucradas en la supervisión de las actividades forestales. Un buen primer paso sería adoptar lineamientos de mejores prácticas que han sido descritas como parte de una estrategia de manejo forestal para proteger los bosques de Honduras e implementar aquellas prácticas aprobadas. La implementación de prácticas de manejo responsables puede fácilmente mitigar el número de las posibles causas del extensivo daño ocasionado por el gorgojo descortezador de pino en los pinares de Honduras. La descripción de métodos de control y prevención están descritos en el manual. Es necesario desarrollar y facilitarle a todo el personal de campo, un juego por separado de técnicas de silvicultura específicas para cada especie de pino y región del país (tierras altas, tierras bajas, costa, interior, etc.). En la descripción de métodos se incluye un capítulo específico relativo al control del gorgojo descortezador que ayudaría a enfatizar la necesidad de adecuadas prácticas de manejo para la protección forestal. Usar el documento de estrategia preparado en conexión con el Taller de Trabajo Regional para el Desarrollo de una Estrategia de Protección de Centro América; desarrollar un lineamiento de manejo para mejores prácticas y distribuirlo a todo el personal de campo. Los materiales de capacitación suministrados por este estudio asimismo proveen materiales útiles para desarrollar lineamientos. Desarrollar un sistema de comunicaciones para los distritos de cada región que les permita intercambiar información con respecto a los ataques del gorgojo y su control, así como dotar a las oficinas centrales con información vital de todo el país. Presentar las observaciones e informes en un boletín mensual que esté disponible al personal de campo. Incrementar el monto de apoyo financiero para supervisión. Incrementar la capacidad de aserrío en el área plagada invitando a los propietarios de aserraderos móviles para ayudar en el uso de la madera. Será necesario supervisar a los operadores para evitar la sobre explotación de la madera no afectada por el ataque del gorgojo descortezador. Los lineamientos para remover la madera y multas potenciales contra las actividades ilegales deben estar claramente definidos desde el inicio de operaciones. Contratar a científicos en investigación, locales e internacionales, para asistir en la supervisión de un ataque severo y para proveer conocimiento actualizado en cuanto a las mejores prácticas para el control. Al atraer el interés de investigadores del problema, los futuros ataques fácilmente pueden ser evaluados a fin de actuar en una etapa temprana. El interés internacional en el problema seguramente que también será una posible fuente de financiamiento. Los cursos de capacitación sobre el control del gorgojo descortezador deben impartirse continuamente hasta que todo el personal de campo haya sido

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adecuadamente informado de la situación actual y los métodos de control. Será necesario implementar una capacitación de seguimiento a medida que se registren cambios en métodos y ataques.

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Manantial
Manantial que brota de la entraña del verde bosque. Cristalino, a merced de un hombre que lo ensucie y no lo deje progresar. Ese hombre no ha pensado, que sin ese claro arroyo, su vida sucumbiría, cesaría el canto de los grillos; el croar de las ranas también se acabaría, no deambularían más las mariposas y cada vez que el hombre observe a su alrededor, el vacio y la desesperanza lo invitarían a morirse de soledad y de angustia. Por tanto, no cesaría de pelearse con su hermano, solo porque él ha acabado con aquel paisaje que lo inducia a la paz (Dimachi).

PROGRAMA
Nacional de Protección Fitosanitaria Forestal

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