Tejidos Vasculares de Las Plantas

Tejidos vasculares de las plantas: el tejido de conexión tiene todas las formas
Eva Hellmann , 1, † Donghwi Ko , 1, † Raili Ruonala , 1, 2, † y Ykä Helariutta 1, 2, *

Información del autor Notas del artículo Información sobre derechos de autor y
licencia Descargo de responsabilidad
doi: 10.3390/plants7040109
Abstracto
Durante siglos, los humanos han cultivado y utilizado estructuras basadas en

tejidos vasculares de las plantas. Uno podría imaginar que la vida se habría
desarrollado de manera diferente sin la madera como recurso para material de
construcción, papel, energía para calefacción o combustible y sin tubérculos
comestibles como fuente de alimento. En esta revisión, resumiremos el estado
de la investigación sobre el desarrollo vascular de Arabidopsis thaliana y,
posteriormente, nos centraremos en cómo se ha aplicado y ampliado este
conocimiento en la investigación sobre la madera de los árboles y los órganos
de almacenamiento de las plantas de cultivo. Concluiremos con una
perspectiva sobre preguntas abiertas interesantes y nuevas y emocionantes
oportunidades de investigación en este campo importante y en crecimiento.
Palabras clave: Vasculatura, Organogénesis, Desarrollo

Ir a:
1. Vasculatura y su disposición
En el siglo XIX, la variedad de arreglos vasculares en forma de diferentes tipos

de estelas atrajo el interés de los investigadores. A partir de sus análisis,
pudieron concluir que diferentes formas de estelas pueden especializarse en
soportar diferentes funciones y sus diferentes formas son específicas para
grupos de plantas, lo que les permite establecer conexiones filogenéticas entre
grupos [ 1]. Incluso dentro de una planta, se producen varios tipos de
estelas. Los diferentes tipos de estelas varían no solo con las etapas de
desarrollo, sino también dentro de diferentes órganos maduros, como hojas,
tallo, hipocótilo y raíces. Aunque las estructuras en diferentes especies y
órganos son de construcción diversa, comparten algunos de los mecanismos
reguladores subyacentes y sus funciones principales para la planta. En general,
permiten que las plantas transporten agua, nutrientes, asimilados, así como
moléculas de señalización, y brindan estabilidad al cuerpo de la planta.
En esta breve revisión, nos centraremos en Arabidopsis thaliana como un

ejemplo de especie herbácea y como una planta modelo de uso común, en la
que se han dilucidado muchas de las vías reguladoras para el desarrollo y la
disposición vascular. Además, veremos los árboles de angiospermas, ya que
son un modelo para la producción de madera y tubérculos económicamente
importantes, que son fuentes de alimentos agronómicos esenciales en todo el
mundo. Dado que se comparten muchos procesos subyacentes a la formación
de la madera y los tubérculos, la investigación sobre el desarrollo vascular
en Arabidopsisha inspirado e inspirará descubrimientos y desarrollo en
estructuras vasculares económica y agronómicamente importantes. La
investigación sobre el desarrollo y la expansión vascular que involucra diversas
especies y formas de crecimiento es un excelente ejemplo de cómo la
investigación básica y la investigación aplicada pueden trabajar de la mano
para promover el crecimiento del conocimiento científico y su aplicación.
Ir a:
2. Desarrollo vascular en Arabidopsis thaliana
El desarrollo vascular en Arabidopsis thaliana ha sido un tema de intensa

investigación durante décadas. Se dilucidaron los principios básicos del
desarrollo vascular en raíces, hipocótilo, hojas y tallos y se infirieron redes
reguladoras de genes. En los siguientes capítulos, presentaremos el desarrollo
primario y secundario de la raíz, el hipocotilo y los tallos de Arabidopsis
thaliana , con sus principales reguladores, y posteriormente veremos el
desarrollo de la madera y la formación de tubérculos.
2.1. Desarrollo vascular en la raíz
El desarrollo vascular de la raíz de Arabidopsis se inicia durante la

embriogénesis. El tejido provascular está especificado por un máximo de
auxina espacial y temporalmente confinado establecido por la función de
transporte de auxina PIN-FORMED (PIN) (Figura 1) [ 2 , 3 ]. La expresión de
MONOPTEROS ( MP ), que marca futuras venas, es inducida por auxina
[ 4 , 5 , 6 , 7 ] y proporciona información sobre el estado de la auxina al
promover la expresión de PIN1 [ 5 , 8 , 9 , 10 ]. Se encontró que otro
componente de la señalización de auxina, BODENLOS (BDL), regula TAGRET
DE MONOPTEROS ( TMO ) 3 , 5 , 6 y 7 hacia arriba [ 10], que resultó ser
esencial para el correcto funcionamiento de MP [ 11 ]. También se descubrió
que el módulo MP–TMO5–LONESOME HIGHWAY (LHW), que regula la
división celular en toda la planta, desempeña un papel en la definición de la
provasculatura [ 8 , 11 , 12 ]. Entre otros factores, la citoquinina es importante
para el desarrollo provascular. El módulo TMO5-LHW induce la biosíntesis de
citoquinina a través de la activación de los genes LONELY GUY ( LOG ) [ 13 ] y
se requiere el transportador de citoquinina PURINE PERMEASE 14 (PUP14)
para el desarrollo vascular temprano [ 14 ].
Figura 1
Diferenciación provascular de Arabidopsis . MONOPTEROS (MP) es un
regulador central en el desarrollo provascular. Es inducido por auxina y
promueve el flujo de auxina por inducción de PIN-FORMED (PIN) . La función
MP también es modificada por BODENLOS (BDL). MP mejora la expresión de
ATHB8 , lo que contribuye a la diferenciación provascular. También regula el
dímero TAGRET OF MONOPTEROS 5 (TMO5)–LONESOME HIGHWAY
(LHW), que activa la biosíntesis de CK (citoquinina) y promueve la división
celular. REGISTRO—TIPO SOLITARIO.
La vasculatura de la raíz postembrionaria en Arabidopsis consiste en una hebra

de xilema que está rodeada por células procambiales y dos polos de floema
opuestos. Las capas de periciclo y endodermis encierran el cilindro vascular
(Figura 2A). Como es el caso durante la embriogénesis, la auxina y la
citoquinina juegan un papel importante en el desarrollo postembrionario.figura
3). Los reporteros de citoquinina se expresan en el procambio, mientras que los
reporteros de auxina marcan las células del xilema [ 15 , 16 ]. La pata de
madera mutante del receptor de citoquinina negativo dominante ( wol ) muestra
un número reducido de archivos de células vasculares y todos los tipos de
células internas se diferencian en protoxilema [ 17 , 18 ]. La falta de los tres
receptores quinasas para la percepción de citoquininas conduce a un fenotipo
similar [ 19 ] al igual que la sobreexpresión de una enzima degradadora de
citoquininas de la familia CITOQUININA OXIDASA (CKX) [ 20 , 21]. El inhibidor
de la señalización de citoquininas ARABIDOPSIS HISTDINE
FOSPHOTRANSFER PROTEIN 6 (AHP6) desempeña un papel importante en
la diferenciación de protoxilema [ 20 ]. Está regulado al alza por la auxina y es
un componente importante del bucle de retroalimentación inhibidor mutuo de
citoquinina-auxina que regula el mantenimiento del procambio frente a la
diferenciación del xilema [ 22 ]. Otra interconexión entre la regulación de
auxinas y citoquininas es la vía TMO5-LHW. En el desarrollo postembrionario,
el dímero TMO5-LHW es, como en el desarrollo provascular, inducido por
auxina a través de MP y activa la biosíntesis de citoquinina a través de la
regulación positiva de los genes LOG [ 13] .]. Aparte de la auxina y la
citoquinina, también se ha demostrado que la fitohormona ácido jasmónico
regula el desarrollo del xilema. Un aumento de los niveles de ácido jasmónico
conduce a vasos de xilema adicionales, pero esto se elimina en los mutantes
del receptor de ácido jasmónico. La función del ácido jasmónico en el
desarrollo de los vasos está relacionada con la señalización de citoquininas a
través de la regulación de AHP6 por el factor de transcripción regulado por
ácido jasmónico MYC2 [ 23 ]. Otros reguladores de la diferenciación del xilema
incluyen HD-ZIP III que promueven el desarrollo del metaxilema [ 24 ] y están
regulados a través de la vía SHORTROOT (SHR)–SCARECROW (SCR)
[ 25 , 26 ] a través de los niveles de los miARN inhibidores mi165/166
[ 24 , 27]. El destino de las células del metaxilema también se caracteriza por la
expresión del gen de biosíntesis de termoespermina ACAULIS 5 ( ACL5 )
[ 28 , 29 ]. La termoespermina regula la traducción de la familia de proteínas
SUPRESSOR OF ACAULIS LIKE (SACL), que luego afecta la interacción
TMO5-LHW que actúa sobre la diferenciación del xilema y la biosíntesis de
citoquininas [12 , 13 , 30 , 31 , 32 , 33 ] .
Figura 2
Secciones transversales esquemáticas de una raíz primaria ( A ) y una raíz
madura con crecimiento secundario ( B ). En la raíz primaria, dos polos del
floema están separados por procambium que rodea el eje central del
xilema. Alrededor de esta estructura se encuentra un anillo de células del
periciclo y células de la endodermis ( A ). En las raíces que han pasado por un
crecimiento secundario, hay un cilindro de xilema secundario central rodeado
por un cambium continuo y un anillo de floema secundario. Más allá, un
cambium de corcho puede servir como meristemo lateral dando lugar al corcho
y al felodermo ( B ).
figura 3
Diferenciación del xilema en la raíz primaria. Los HD-ZIP III son promotores
importantes de la diferenciación del xilema. Su nivel está regulado por un
gradiente de miRNA165/6 inhibidor. Los niveles de miRNA165/6 se definen por
la presencia del dímero SHORTROOT (SHR)/SCARECROW (SCR). El
gradiente se establece por difusión de SHR desde su zona de producción en el
procambium hasta la endodermis, donde forma el dímero con SCR que
promueve la expresión de miRNA165/6. Esto da como resultado un gradiente
de miRNA165/6 con niveles más altos en la endodermis y un gradiente inverso
para HD-ZIP III que promueven la diferenciación del xilema. Los HD-ZIP III
inducen MP e IAA20/30 . También mejoran ACL5expresión y producción de CK
(citoquinina). ACL5 induce la traducción de los genes SUPRESSOR OF
ACAULIS LIKE (SACL) que inhiben la dimerización de LHW-TMO5 y, por lo
tanto, la expresión de LOG , lo que reduce los niveles de CK. El dímero
también induce el inhibidor de la señalización de CK AHP6 , lo que inhibe el
efecto negativo de la CK en la diferenciación del xilema. En el procambium, los
efectos inhibidores de CK mediados por HD-ZIP III no están presentes, lo que
conduce a niveles y señalización de CK más altos, lo que da como resultado la
división celular en lugar de la diferenciación del xilema. CK induce la actividad
de PIN, bombeando auxina fuera del procambio. Esto provoca un máximo de
auxina en el eje del xilema, que posteriormente induce la expresión de MP .
La diferenciación del protofloema en Arabidopsis thaliana depende de la

cascada PULPO (OPS) - INSENSITIVO A LOS BRASINOSTEROIDES 2
(BIN2) - INSENSITIVO A LOS BRASINOSTEROIDES 1 (BIN1), del PATRÓN
VASCULAR DEL COTILEDÓN 2 (CVP2) y de la RADIO DE BREVIS (BRX) -
APENAS NINGÚN MERISTEM 3 (BAM3)–Módulo relacionado con
CLVATA3/ESR (CLE45). OPS reprime BIN2 [ 34 , 35 ]. BRX actúa de manera
similar y restringe la expresión de BAM3 limitando espacialmente la percepción
de CLE45 [ 36 , 37]. Recientemente se han identificado otros receptores para
los péptidos CLE que actúan independientemente de CORYNE (CRN)–
CLAVATA 2 (CLV2). LA CINASA RECEPTORA RESISTENTE A CLE (CLERK)
y sus homólogos CINASA SIMILAR A RECEPTOR ASOCIADA A SENSENCIA
(SARK) y CINASA 1 DE INTERACCIÓN NSP (NIK1) representan un nuevo
módulo para la detección de CLE en el desarrollo del protofloema [38 , 39 ] . Se
demostró que la señal CLE45 se ve reforzada por la acción del REGULADOR 5
DE CINASA ASOCIADO A LA MEMBRANA (MAKR5) [ 40 ]. Para la
diferenciación de los elementos cribosos, se requieren SUPPRESSOR OF
MAX1-LIKE (SMXL) 3, 4 y 5 [ 41]. En contraste con la regulación de la
proliferación de procambium y la diferenciación del xilema, no son las
citoquininas ni las auxinas, sino los brasinoesteroides, las fitohormonas más
influyentes en la diferenciación del floema [ 40 , 42 , 43 ]. El desarrollo del
elemento criboso del protofloema está modulado por la interacción con BRX y
la PROTEÍNA QUINASA ASOCIADA A BRX (PAX) con PIN1. Mientras que
BRX inhibe la salida de auxina mediada por PIN1, PAX la mejora, lo que
conduce a una regulación equilibrada y ordenada de la distribución de auxina
que es necesaria para el desarrollo del protofloema [ 44 ].
DESARROLLO DEL FLOEMA ALTERADO (APL) regula la diferenciación del

floema [ 45 , 46 ]. NINGÚN MERISTEM APICAL, ATAF, COTILEDÓN EN
FORMA DE COPA (NAC) y NAC45/86-PROTEÍNAS DE DOMINIO DE
EXONUCLEASA DEPENDIENTE (NEN) están involucrados en la maduración
del floema, que culmina en la enucleación y la presencia de poros de tamiz
completamente desarrollados [ 47 ] . Además, se encontró que NAC20 regula
negativamente la APL en el desarrollo del floema [ 48 ].
El crecimiento secundario en especies herbáceas de dicotiledóneas

como Arabidopsis se caracteriza por la acumulación de paredes celulares
secundarias en el xilema y el crecimiento lateral a través de un cambium
continuo. Estos eventos son prominentes en el tallo y el hipocótilo de
Arabidopsis , que se analizan a continuación.
2.2. Desarrollo vascular en brote e hipocótilo
La elongación del tallo de la inflorescencia de Arabidopsis (perforación)

coincide con la transición de la etapa vegetativa a la reproductiva. El meristemo
apical del brote primario está comprometido con la producción de flores y el
meristema de las costillas se activa para empujar las flores recién formadas
hacia arriba desde la roseta vegetativa. Los mecanismos moleculares que
regulan el patrón vascular primario en la punta extendida del tallo joven son
poco conocidos [ 49 ]. La vasculatura del tallo está organizada en haces
separados que finalmente se conectan mediante el denominado cambium
interfascicular [ 50] .]. En la parte basal del tallo, en las proximidades de la
roseta, la actividad del cambium interfascicular da como resultado anillos
cilíndricos completos de los tejidos vasculares: floema, cambium y xilema, uno
dentro de otro. Al igual que la organización vascular primaria en la raíz de
Arabidopsis descrita en la sección anterior, el hipocótilo (tallo embrionario) de
Arabidopsis desarrolla un eje xilemático en el centro de la estela y dos polos
floemáticos, los cuales son intervenidos por células procambiales, durante el
crecimiento primario [ 51 , 52 ]. Factores moleculares comunes modulan el
desarrollo vascular primario en la raíz y el hipocótilo. Los mutantes defectuosos
en el patrón vascular primario en la raíz también exhiben fallas similares en la
vasculatura del hipocótilo. Por ejemplo,MP y WOL se expresan en la raíz y en
los tejidos vasculares del hipocótilo durante la embriogénesis y el desarrollo
postembrionario, y los mutantes presentan alteraciones en el patrón vascular
de ambos órganos [ 6 , 18 , 53 ]. A diferencia de la raíz de Arabidopsis , que ha
sido un sistema representativo para estudiar el crecimiento primario, el
hipocotilo y el tallo de la inflorescencia de Arabidopsis han sido sistemas
modelo útiles para examinar los procesos moleculares que subyacen al
crecimiento secundario [ 52 , 54 , 55]. Especialmente, el hipocótilo sufre un
engrosamiento secundario sustancial por la actividad del cambium vascular y el
cambium del corcho, similar a la formación de madera en los árboles. El
hipocótilo no crece longitudinalmente durante el crecimiento secundario, lo que
facilita la observación de la progresión del engrosamiento radial de manera
dependiente del tiempo [ 52 , 56 , 57 ]. De hecho, se han
caracterizado múltiples componentes moleculares, como fitohormonas, factores
de transcripción, péptidos y receptores, que orquestan el crecimiento
secundario en los hipocotilos de Arabidopsis y el tallo de la inflorescencia
[ 52 , 54 , 55]. En esta sección, presentaremos principalmente las redes de
señalización que subyacen al desarrollo secundario en el hipocótilo y el tallo de
la inflorescencia.
El crecimiento secundario radial del hipocótilo comienza después de que se

forma el cambium y se puede dividir en dos fases distintas, caracterizadas por
la expansión del xilema acompañada de una diferenciación de fibras
[ 56 , 57 , 58 ]. En la fase I, la fase temprana, los elementos de los vasos del
xilema emergen y las células circundantes permanecen como células del
parénquima del xilema [ 56 ]. Del mismo modo, durante la fase temprana en el
floema, los elementos cribosos, las células acompañantes y las células del
parénquima se diferenciaron, pero no las fibras [ 52 ]. Las tasas de expansión
de los dos tejidos conductores son comparables en la etapa inicial; dejando así
las proporciones de xilema y floema respecto al área transversal total de los
hipocotilos aproximadamente constantes [ 57 , 58]. Por el contrario, en la fase
II, las células del parénquima en el xilema y el floema se diferencian en fibras
de xilema o floema con paredes celulares secundarias gruesas, lo que
proporciona resistencia mecánica a las plantas. El área del xilema se expande
más rápido que el floema, lo que conduce a una mayor proporción de xilema a
floema, como la madera [ 56 , 57 , 58 ] (Figura 2B). Según estudios realizados
por Ragni y colaboradores [ 59 ], la transición de la fase I a la II en los
hipocotilos coincide con el desarrollo del tallo de la inflorescencia (conversión
de crecimiento vegetativo a reproductivo) en varias plantas de roseta,
incluidas Arabidopsis thaliana , Cardamine hirsute , Barberea
verna y Taraxacum officinalis [ 57 , 59 ]. Sin embargo, esto parece ser
característico de las plantas en roseta como las plantas que no son rosetas
( Arabis alpine , Aster alpinus , Nicotiana benthamiana y Solanum
lycopersicum) .) examinados sufren la expansión del xilema durante el
crecimiento vegetativo [ 59 ]. Ragni et al. también encontraron que la expansión
del xilema no está regulada por la especificación floral, el florecimiento o la
edad de las plantas, sino por la giberelina (GA), una fitohormona que se
produce en el brote tras la inducción de la floración [59 ] . El mecanismo
molecular detallado que subyace a la diferenciación de fibra mediada por
señalización de GA aún no se ha revelado, pero recientemente, se informó que
el GA aumenta la expresión de NAC FACTOR 1 PROMOTOR DE
ENgrosamiento de la pared secundaria ( NST1 ) y NST3 , los factores de
transcripción maestros implicados en la secundaria. engrosamiento de la pared
celular de las fibras de xilema [ 51 , 60]. Son homólogos a los factores VND6 y
VND7, que son suficientes para guiar la formación de la pared celular
secundaria durante la formación de los vasos del xilema [ 61 ]. Además, se
demostró que las quinasas tipo receptor ricas en leucina (LRR-RLK) ERECTA
(ER) y su parálogo ER-LIKE1 (ERL1) previenen la diferenciación prematura de
fibras inducida por GA en los hipocotilos de Arabidopsis durante la transición
floral al suprimir la expresión de NST1 y NST3 [ 51 ]. No solo la diferenciación
de fibras de xilema inducida por GA, sino también la supresión de los
dos NSTLos s por ER y ERL1 dependen en gran medida del factor de
transcripción 1 (KNAT1)/BREVIPEDICELLUS (BP) del homeobox similar a
KNOTTED1 (KNOX) de clase I, que previamente se demostró que regula la
diferenciación de las fibras del xilema en el tallo de la inflorescencia
[51 , 62 ] . Además, se demostró que KNAT1/BP y otro factor de transcripción
KNOX de clase I, SHOOT MERISTEMLESS (STM), reprimen la transcripción
de BLADE-ON-PETIOLE 1 ( BOP1 ) y BOP2 . Ambos codifican el dominio
BTB/POZ y las proteínas que contienen repeticiones de anquirina, que regulan
negativamente la diferenciación de las fibras del xilema en el hipocótilo
[ 63] .]. Recientemente, las quinasas Aurora se identificaron como reguladores
adicionales del desarrollo vascular. Inhiben la formación de xilema y floema a
través de la regulación transcripcional del DESARROLLO ALTERADO DEL
FLOEMA ( APL ), NAC-DOMINIO 6 RELACIONADO CON VASCULARES
( VND6 ) y VND7 [ 64 ].
Además de las interacciones genéticas implicadas en la diferenciación de

fibras, se han identificado algunos otros factores de transcripción involucrados
en la actividad cambial en hipocotilos y tallos.Figura 4). Por
ejemplo, HOMEOBOX 4 ( WOX4 ) y WOX14 relacionados con WUSHEL están
regulados positivamente por el FACTOR INHIBIDOR DE LA
DIFERENCIACIÓN DE ELEMENTOS TRAQUEARIOS (TDIF) CLE41/44
(ligandos peptídicos)-FLOEMA INTERCALADO CON EL RECEPTOR DE
XILEMA (PXY)/TDIF (TDR) (LRR- RLK) en el cambium y juegan un papel en la
proliferación cambial [ 65 , 66 , 67 , 68 , 69 , 70 ]. Paralelamente al módulo
CLE41/44/TDIF-PXY/TDR, la señalización de la fitohormona etileno facilita la
división celular cambial al inducir FACTORES DE RESPUESTA DE
ETILENO ( ERF s), como ERF109 , ERF018y ERF1 [ 71 ]. Se sugirió que las
dos cascadas de señales interactúan entre sí a través del etileno, induciendo la
expresión de PXY/TDR pero WOX4 suprimiendo la señalización de etileno
[ 71 ]. Otras dos quinasas similares a receptores, REDUCED IN LATERAL
GROWTH1 (RUL1) y MORE LATERAL GROWTH1 (MOL1), también están
involucradas en la regulación de la actividad cambial [ 72 , 73 ]. Parece haber
interacciones complejas entre las vías hormonales, los LRR-RLK y los factores
de transcripción para ajustar el desarrollo vascular. Por ejemplo, también se
muestra que WOX4 está regulado al alza por la auxina y la inducción se
estabiliza de manera dependiente de PXY/TDR [ 74] .]. Recientemente, se
informó que WOX14 también participa en la diferenciación del xilema al inducir
la expresión de GA3-oxidasa, que cataliza la producción de GA bioactivos en el
haz vascular del tallo de la inflorescencia [75 ] . Además, en el tallo, se muestra
que ER suprime la expresión de PXY-LIKE 1 ( PXL1 ) y PXL2 , mientras que
PXY, PXL1, PXL2 y ER aumentan la expresión
de ERL1 y ERL2 [ 76 ]. Curiosamente, las interacciones en el hipocótilo son
distintas de las del tallo. En el hipocótilo, PXY, PXL1, PXL2 y ER reprimen la
expresión de ERL1 y ERL2 [ 76 ].
Figura 4
CLAVATA3/ESR relacionado (CLE)41/44/FACTOR DE INHIBICIÓN DE LA
DIFERENCIACIÓN DEL ELEMENTO TRAQUEARIO (TDIF) generado en el
floema es percibido por el FLOEMA localizado en el cámbium INTERCALADO
CON EL RECEPTOR DE XILEMA (PXY)/TDIF (TDR), que induce la expresión
de WUSCHEL relacionado con HOMEOBOX (WOX)4 / 14 y activa
BRASSINOSTEROID INSENSITIVE 2 (BIN2). WOX4/14 promueve la actividad
cambial y BIN2 inhibe BRI1-EMS-SUPPRESSOR (BES1), lo que facilita la
diferenciación del xilema. Además, el módulo CLE41/44/TDIF-PXY/TDR mejora
la actividad cambial al suprimir la fosforilación de MP mediada por BIN2-LIKE 1
(BIL1) que induce ARR7 / 15inhibición de la actividad cambial. El papel positivo
de la auxina en la actividad del cambium involucra a PXY y WOX4. Además, la
señalización de auxinas aumenta la expresión de ARF3 y ARF4 fuera del
dominio de células madre en el cámbium, lo que facilita la proliferación
cambial. La MP es inducida por auxina y contribuye a la diferenciación del
xilema mediante la represión de WOX4 pero activando genes relacionados con
el xilema en el cambium. El etileno induce la expresión
de PXY y ERF109 , ERF018 y ERF1 , lo que mejora la actividad
cambial. WOX4 suprime la señalización de etileno. La citoquinina aumenta la
expresión de la ciclina tipo D CYCD3;1y AINTEGUMENTA ( ANT) para mejorar
la actividad cambial [ 86 ]. La señalización de giberelina (GA) facilita la
diferenciación de las fibras de xilema al elevar la expresión de NST1 y NST3 de
manera dependiente de KNAT1 / BP . Por el contrario, ERECTA (ER) y ER-
LIKE1 (ERL1) inhiben la expresión de NST1 y NST3 de manera dependiente
de KNAT1 / BP y suprimen la diferenciación del xilema. Las dos familias de
quinasas tipo receptor ricas en leucina (LRR-RLK), PXY (PXY, PXL1, PXL2) y
ER (ER, ERL1, ERL2), regulan mutuamente sus expresiones. En el tallo, ER
suprime la expresión dePXL1 y PXL2 , mientras que PXY y ER aumentan la
expresión de ERL1 y ERL2. Sin embargo, en el hipocotilo, PXYs y ER reprimen
la expresión de ERL1 y ERL2. Tenga en cuenta que describimos ER en la
sección del floema de la figura para simplificar, pero se demostró que ER se
expresa en la epidermis, el floema y el xilema de los tallos de la inflorescencia
[87], y ER y ERL1 se expresan en la estela de hipocotilos [ 51 ]. JULGI, que se
expresa en el floema y el cambium, inhibe la traducción de SUPPRESSOR OF
MAX1-LIKE (SMXL)4/5 al unirse a la UTR 5' de sus ARNm y, por lo tanto,
suprime la diferenciación del floema.
Además, otras fitohormonas, como la auxina, la citoquinina, la estrigolactona y

el ácido jasmónico, regulan positivamente la actividad cambial [ 77 , 78 , 79 ] y
las interacciones entre reguladores clave durante el crecimiento secundario se
analizaron recientemente mediante modelos de redes [ 80 ]. Recientemente, se
han dilucidado las interacciones moleculares entre la señalización de auxina,
citoquinina y PXY. Han y colaboradores demostraron que el módulo
CLE41/44/TDIF-PXY/TDR regula la proliferación cambial al inhibir BIN2-LIKE 1
(BIL1). BIL1 fosforila MP, que, tras la fosforilación, mejora la expresión
de ARABIDOPSIS RESPONSE REGULATOR (ARR) 7 y 15 , lo que da como
resultado la supresión de la actividad cambial [81 ]. Además, se informó que la
señalización de auxina en el tallo de la inflorescencia de Arabidopsis no solo
promueve la actividad cambial al inducir la expresión del FACTOR DE
RESPUESTA AUXINA (ARF) 3 y 4 fuera del dominio de la célula madre en el
cambium, sino que también facilita la diferenciación del xilema de las células
cambiales a través de MP supresión de la actividad WOX4 y activación directa
de genes relacionados con el xilema [ 82 ]. Curiosamente, la expresión de
WOX4 no se altera en el mutante bil1 , lo que sugiere que la supresión
de WOX4 por parte de MP sería independiente de la fosforilación mediada por
BIL1 [ 81] .]. Además de promover la proliferación cambial, el módulo
CLE41/44/TDIF-PXY/TDR también reprime la diferenciación del xilema de las
células cambiales estimulando la actividad de BIN2. BIN2 inhibe BRI1-EMS-
SUPPRESSOR ( BES1 ), un factor de transcripción aguas abajo de la
señalización de brasinoesteroides [ 83 ]. No se sabe mucho acerca de los
factores que actúan aguas arriba, pero se demostró que los genes KANADI ,
factores de transcripción de la familia GARP, regulan negativamente la
actividad cambial al alterar la expresión y la localización polar de PIN1
[ 84] .]. Más recientemente, se ha caracterizado un nuevo regulador implicado
en la diferenciación del floema. La proteína de unión al ARN con dedos de zinc
JULGI se une a la UTR 5' del ARNm de SMXL4/5, inhibiendo su traducción y
suprimiendo el desarrollo del floema [ 85 ].
3. Estructuras Agronómicamente Importantes Derivadas de Vasculaturas

Vegetales
Como se resumió anteriormente, se ha obtenido una cantidad sustancial de

conocimiento al examinar el desarrollo vascular en Arabidopsis . En las
próximas dos secciones, nos enfocaremos en cómo este conocimiento puede y
ha sido aplicado a plantas importantes desde el punto de vista agronómico,
especialmente a árboles productores de madera, y a especies que producen
tubérculos comestibles como órganos de almacenamiento. Por otro lado, la
investigación en estos campos ha proporcionado nuevos conocimientos que
están retroalimentando la investigación sobre Arabidopsis.
3.1. Desarrollo de la madera—Crecimiento secundario de los árboles
Espontáneamente, uno podría no considerar a Arabidopsis , una maleza

pequeña y discreta, como beneficiosa para los estudios sobre el crecimiento
secundario. Sin embargo, en una escala en miniatura, muchos eventos de
desarrollo que se encuentran en Arabidopsis pueden imitar las mismas
características principales que son puntos de referencia para los árboles,
incluso a nivel molecular. Uno de esos eventos característicos de los árboles es
la formación extensa de tejidos leñosos en el tronco. Se ha demostrado
que una multitud de factores, por ejemplo, citoquinina, auxina, giberelina y
etileno, HD-ZIP III, así como la vía de señalización PXY-CLE41/44 y su objetivo
WOX4, influyen en el crecimiento secundario de los
árboles [ 88 , 89 , 90 , 91 , 92 ,93 , 94 , 95 ] de manera similar
a Arabidopsis . Estos aspectos han sido revisados extensamente (p. ej.,
[ 96 , 97 , 98 ]; también, véase más arriba). En esta sección, brindamos una
descripción general de las características de la madera (xilema secundario) en
los árboles de angiospermas y destacamos algunos avances recientes en este
campo de investigación.
El crecimiento secundario se basa en la división celular estrechamente

coordinada en la zona meristemática (el cambium); expansión
posterior; desarrollo de la pared celular secundaria; y, en algunos casos,
muerte celular programada, todo lo cual finalmente da como resultado células
hijas diferenciadas que cumplen su función. En el tronco de un árbol durante la
temporada de crecimiento activo, la zona cambial se compone de varias capas
de células de paredes delgadas que parecen similares en las secciones
transversales histológicas (Figura 5A). Recientemente, Bossinger et al. [ 99 ]
realizó un interesante análisis del sector somático en el tallo de Populus ,
sugiriendo la existencia de una sola capa de células de iniciales cambiales,
consideradas como células madre, que pueden dividirse tanto en orientaciones
anticlinales como periclinales, y dar lugar independientemente al xilema o al
floema. . Con su sistema, los autores lograron visualizar el destino de las
células durante el desarrollo de la madera en lo profundo del tronco en el
transcurso de varios meses, proporcionando información sobre la dinámica
cambial en un tronco de árbol maduro. Otro conjunto de herramientas
informado recientemente que se puede esperar que avance en nuestra
comprensión del desarrollo de la madera es el interactoma proteína-proteína y
proteína-ADN, que cubre un conjunto de genes expresados en los tejidos
secundarios del tronco de Populus .100 , 101 ]. Además de los datos de
transcriptómica, perfiles hormonales y proteómica de alta resolución que se
acumulan de Populus ([ 102 , 103 , 104 , 105 ]), esto se suma al creciente
cuerpo de recursos disponibles de esta destacada especie modelo de árbol.
Figura 5
Secciones transversales de tallo de abedul ( Betula pendula ) ( A ) y órganos
de almacenamiento de rábano ( Raphanus sativus) ( B , C ). La madera de
angiospermas está compuesta en gran medida por fibras de xilema y vasos
( A ), mientras que hay un número sustancial de células de parénquima de
xilema en el rábano de la línea 216 de tres semanas ( B ). La punta de la flecha
roja indica una de las células de los vasos del xilema. La barra de tamaño es
de 200 µm ( B ). La línea 216 ( izquierda ), que genera el órgano de
almacenamiento más grande, alberga una zona cambial más amplia en
comparación con la línea 218 ( derecha) .). Las zonas de cambium están
marcadas con flechas rojas y negras con las flechas rojas en el costado de la
región de la corteza. La barra de tamaño es de 100 µm ( C ). Abreviaturas: xy—
xilema; vs—buque; xf—fibra de xilema; rr-rayo radial; ca—cambium; ph—
floema; pf-fibra de floema; xp: parénquima del xilema. ( A ) Por cortesía de
Chang Su, Universidad de Helsinki; ( B ) y ( C ) adaptado con permiso de Jang
et al. (2015) [ 106 ] y http://www.biologists.com/journal-of-experimental-
biology/doi:10.1093/jxb/erv220 .
Cambium produce xilema secundario, madera, hacia la médula del tallo. La
madera parece heterogénea en el sentido de que está compuesta por varios
tipos de células con un tamaño y una función variables; sin embargo, la
mayoría de ellas son huecas y muy lignificadas cuando maduran
([ 107 ] ) . Además de la lignina, la celulosa y la hemicelulosa son componentes
principales de la pared celular secundaria [ 108 , 109]. Tales estructuras sólidas
son necesarias para soportar el peso de los tejidos vegetales, incluidas varias
sustancias dentro de estos tejidos, así como para brindar protección contra
parásitos y bacterias. Las células conductoras de agua se conocen
comúnmente como elementos traqueales (vasos y traqueidas). De estos, los
vasos son los principales conductos para el transporte de agua a larga
distancia en la madera de las angiospermas, mientras que las traqueidas
predominan en las gimnospermas. Por lo general, los elementos de los
recipientes están decorados con engrosamientos de paredes de celdas
secundarias y conectados en sus extremos por placas de celdas perforadas
para permitir un continuo en toda la planta. Los vasos se destacan por su gran
diámetro en comparación con cualquier otro tipo de célula de xilema, lo que
contribuye a una alta eficiencia en el transporte de agua. Por otro
lado,110 ]). Se han indicado correlaciones entre la resistencia a la embolia y el
contenido de lignina de la madera, lo que sugiere que tanto las especies
herbáceas, incluida la Arabidopsis , como las arbóreas con un alto contenido
de lignina, son más resistentes a la embolia [ 111 , 112 ]. Los factores que
subyacen al patrón espacial de los vasos, o cualquier otro tipo de célula, dentro
de la madera son poco conocidos, sin embargo, un informe reciente sugiere un
papel para el transporte de auxina basipetal en la distribución de los
vasos Populus [ 113 ] .
Además de los vasos, la madera contiene otros dos tipos de células: fibras y
parénquima. Las fibras de paredes gruesas constituyen la mayor parte, hasta el
80 % del volumen de la madera de angiospermas (comúnmente denominada
madera dura) [ 110 ] y proporcionan soporte mecánico a la
planta. En Arabidopsis , las fibras de xilema se encuentran en todos los
órganos que experimentan un crecimiento secundario tras la inducción de la
floración. La base hormonal y molecular de los procesos de diferenciación de
vasos y fibras se ha estudiado ampliamente en varios sistemas de plantas
como Arabidopsis y Populus , y también han surgido importantes
descubrimientos sobre la formación de paredes celulares secundarias y la
muerte celular programada de Zinnia y Arabidopsis .sistemas de cultivo de
células en suspensión. En secciones anteriores, discutimos algunos factores
involucrados en la diferenciación de fibras y vasos; sin embargo, se brindan
más perspectivas sobre este tema en varias revisiones recientes (p. ej.,
[ 107 , 108 ] ) . Mientras que los vasos y las fibras están programados para
morir, el parénquima del xilema permanece como células vivas. En los árboles,
las células del parénquima forman rayos que facilitan el transporte radial de
agua y solutos a través de los tejidos vasculares. Además, los rayos funcionan
en el almacenamiento de carbohidratos y la protección contra la embolia dentro
del xilema [ 114 ]. Como el crecimiento secundario en Arabidopsises limitado,
los rayos aparentemente no se desarrollan espontáneamente y parecen
representar un aspecto raro del desarrollo de la madera que, además de la
estacionalidad, requiere una especie leñosa de larga vida para los estudios
funcionales. Sin embargo, se informó la formación de células similares a rayos
en tallos de Arabidopsis , donde se indujo un crecimiento secundario bajo
estrés por peso [ 115 ], lo que destaca aún más la naturaleza susceptible de
esta pequeña maleza para una amplia gama de manipulaciones.
Cabe destacar que la madera es porosa pero rígida y, por lo general, requiere
secado y procesamiento químico antes de su uso como material de
construcción o pulpa [ 116 ]. Los métodos de procesamiento de la madera se
optimizan constantemente; por ejemplo, Song et al. [ 117] informó sobre un
método de compresión que, en combinación con un tratamiento químico
cuidadosamente diseñado para eliminar parcialmente la lignina y la
hemicelulosa, aumentó la rigidez y la resistencia de la madera en un
impresionante factor de 11. Los autores pudieron aumentar la resistencia del
componente de celulosa y, de hecho , modifique la estructura y la composición
de la madera de tal manera que se podría dibujar un análogo imaginario a la
madera tensada (seca y aplanada hasta el extremo). En la naturaleza, la
madera en tensión se desarrolla en la parte superior de la rama de un árbol o
como resultado de la flexión, para soportar el peso de la estructura
inclinada. Cuando se compara con la madera normal, la madera tensada
parece más compacta con tamaños de celdas más pequeños. Además, el
contenido de celulosa es mayor y la resistencia mecánica aumenta en este tipo
especial de madera de angiospermas. Varias fitohormonas, incluida la
auxina,Populus ha arrojado luz sobre el control molecular de este fenómeno
(revisado por Groover [ 118 ]). En las siguientes secciones, pasamos a
diferentes tipos de estructuras especiales, órganos de almacenamiento
comestibles, que, sin embargo, también están compuestos por tejidos
vasculares.
3.2. Tubérculos: órganos de almacenamiento comestibles
Varias especies de plantas han desarrollado mecanismos de crecimiento

secundarios especializados para producir órganos de almacenamiento
compuestos por muchas células de parénquima que acumulan fotosintatos en
forma de sacarosa o almidón. Por ejemplo, Raphanus
sativus (rábano), Brassica rapa (nabo), Daucus carota (zanahoria) y Beta
vulgaris (remolacha azucarera) generan órganos de almacenamiento
(tubérculos) a partir de sus raíces primarias. Manihot esculenta (mandioca)
e Ipomoea batatas (boniato) los producen a partir de sus raíces fibrosas
y Solanum tuberosum (papa) forma tubérculos a partir de estolones, tallos
subterráneos [ 119 , 120 , 121 , 122, 123 ]. La formación de tubérculos ocurre
cuando las plantas están expuestas a ciertas condiciones, como días cortos, o
cuando alcanzan cierta edad, y comienzan a agrandarse dramáticamente al
iniciarse [ 119 , 123 , 124 , 125 ] . El inicio de la tuberización de la papa ha sido
bien caracterizado y revisado [ 119 ]. Aquí, nos enfocamos principalmente en la
etapa de aumento de volumen de los órganos de almacenamiento y los
enfoques putativos para mejorar el crecimiento secundario a través de la
modulación de las vías de señalización subyacentes.
La estructura transversal de los tubérculos varía pero como característica
común poseen un alto número de células de parénquima para almacenamiento
[ 106 , 126 , 127 , 128 , 129 , 130 , 131 ] (Figura 5ANTES DE CRISTO). Para
generar dicha estructura durante la organogénesis, se necesita una alta
actividad cambial para incrementar el número de células e inhibir la
diferenciación de las células del parénquima a las fibras del xilema al mismo
tiempo. Esto sugiere que la ingeniería de tubérculos para reforzar la actividad
cambial y para sostener las células como células de parénquima podría
aumentar la capacidad y/o el tamaño de los órganos de almacenamiento. Para
esto, el conocimiento sobre la diferenciación del xilema en Arabidopsisel
crecimiento secundario es de gran valor. Un enfoque para mejorar la actividad
cambial en los órganos de almacenamiento podría ser diseñar biogénesis de
citoquininas o señalización, ya que las citoquininas son cruciales para la
actividad cambial. De manera similar, el módulo CLE41/44/TDIF-PXY/TDR y
los factores de transcripción WOX4/14 juegan un papel crucial en la actividad
cambial y podrían manipularse para mejorar la proliferación celular. GA es uno
de los factores clave que inducen la diferenciación de fibras de xilema. La
inhibición de la señalización de GA o de los factores de transcripción aguas
abajo, como NST1 y NST3, podría prevenir la diferenciación de las fibras de
xilema de las células del parénquima y contribuir a aumentar la capacidad de
almacenamiento. De hecho, hay algunos estudios que muestran que el
desarrollo de los órganos de almacenamiento involucra componentes
moleculares similares a los moduladores de Arabidopsis .desarrollo
secundario. Jang y colaboradores demostraron que en una línea endogámica
de rábano, el desarrollo de un órgano de almacenamiento más grande se
correlaciona con actividades cambiales más fuertes y respuestas de citoquinina
más altas en el cambium [ 106 ]. Demostraron que el tratamiento con
citoquinina exógena puede resultar en un aumento sustancial en la proliferación
celular en la zona del cámbium y el crecimiento secundario general de una
manera dependiente de la dosis, lo que sugiere que la señalización y las
respuestas de la citoquinina son cruciales para el engrosamiento secundario
del rábano [ 106 ] . Además, la señalización de citoquininas parece ser
importante para el inicio de la tuberización, ya que la sobreexpresión de un gen
de biosíntesis de citoquininas en tomate o la aplicación de citoquininas
exógenas junto con sacarosa de papa conducen a la formación de órganos de
almacenamiento a partir de sus yemas axilares.119 , 132 ]. Gancheva y
colaboradores demostraron que las transcripciones de RsCLE41 , el
homólogo de AtCLE41 , se expresan principalmente en el cámbium y el floema
del rábano. Curiosamente, su expresión en Raphanus sativus es mucho mayor
que en el presumiblemente ancestral Raphanus raphanistrum , que no produce
los tubérculos de raíz pivotante agrandados [ 133 ]. Además, el tratamiento
exógeno o sobreexpresión de RsCLE41 aumenta el número de focos
meristemáticos en el centro del xilema secundario y facilita la división celular en
el cambium regular y los focos meristemáticos. Esto sugiere que la señalización
mediada por RsCLE41 está involucrada en el crecimiento secundario del
rábano, así como enArabidopsis [ 133 ]. GA induce la diferenciación de las
fibras de xilema en Arabidopsis , por lo que el tratamiento con GA exógeno
podría reducir la productividad del tubérculo, mientras que el tratamiento con el
inhibidor de la biosíntesis de GA paclobutrazol (PBZ) podría elevarla. Varios
estudios examinaron el efecto del tratamiento exógeno con GA y PBZ en el
desarrollo de los órganos de almacenamiento y demostraron que la zanahoria y
el rábano tratados con GA se inhiben en el espesamiento secundario del
órgano de almacenamiento, mientras que la zanahoria, el rábano y la papa
tratados con PBZ exhibieron un mayor espesamiento
[ 131 , 134 , 135 , 136 ]. Se demostró que el AG exógeno facilita la
diferenciación del xilema y aumenta el contenido de lignina en la zanahoria
[ 131]. En rábano, se demostró que el tratamiento con PBZ aumenta el número
de células en el área del xilema y el tamaño de los vasos del xilema [ 135 ], lo
que sugiere que la supresión de la señalización de GA puede usarse para
aumentar la productividad de los órganos de almacenamiento. Además de
aplicar el conocimiento obtenido al desentrañar las redes que regulan el
crecimiento secundario en Arabidopsis , ha habido enfoques que caracterizan
los cambios transcriptómicos en todo el genoma durante la tuberización o
comparaciones entre raíces tuberosas y no tuberosas para comprender los
procesos de aumento de volumen en el rábano, la yuca, y boniato
[ 120 , 125 , 128 , 137]. En conjunto, la aplicación de esos avances puede
contribuir al progreso en la ingeniería o el mejoramiento para mejorar la
productividad de los tubérculos.
4. Perspectivas futuras
Nuestra comprensión actual del crecimiento secundario proporciona

conocimientos fundamentales para mejorar la formación de madera. Sobre la
base de la investigación sobre el crecimiento secundario de Arabidopsis , la
ingeniería de la formación de madera en especies arbóreas ha progresado
mucho en la última década (p. ej., [ 88 , 93 , 102 ]). Todavía no se sabe
exactamente cómo los órganos de almacenamiento desarrollan un número
sustancial de células del parénquima del xilema con alto contenido de azúcar o
almidón. El hipocótilo de Arabidopsis y su red reguladora subyacente pueden
ser muy informativos para el examen de la regulación de los órganos de
almacenamiento y su ingeniería para una mayor productividad. Una pregunta
importante es cómo se regula el cambio entre la diferenciación de las fibras y
las células del parénquima en el hipocotilo deArabidopsis , así como en sus
parientes Brassiceae con capacidad de raíz reservante. Los conocimientos
sobre la regulación del crecimiento secundario, el desarrollo de raíces
reservantes en cultivos y en especies modelo potencialmente nuevas, la
identificación de objetivos potenciales para la ingeniería en ellos y el desarrollo
de métodos ajustados son particularmente relevantes, ya que las especies de
cultivos que exhiben raíces reservantes actualmente no son compatibles con
cultivos intensivos. genética molecular, lo que dificulta su análisis genético y
bioingeniería eficiente.
Expresiones de gratitud
Agradecemos a Chang Su (Universidad de Helsinki) por proporcionar

amablemente una imagen inédita de una sección de tallo de abedul. Las
imágenes de secciones de raíces de rábano se adaptaron con el permiso de Ji-
Young Lee (Universidad Nacional de Seúl) y el editor del artículo original
(Journal of Experimental Botany; [106]), por lo que estamos agradecidos.
Contribuciones de autor
EH, DK y RR contribuyeron igualmente al manuscrito. YH supervisó y editó el

trabajo. Todos los autores escribieron el manuscrito y aprobaron el borrador.
Fondos
YH recibió el apoyo del Centro finlandés de excelencia en biología molecular de

productores primarios (Programa CoE de la Academia de Finlandia 2014-2019)
decisión n.º 271832. El laboratorio de YH fue financiado por la Fundación
Gatsby [GAT3395/PR3)]; la subvención del Consejo de Investigación de
Ciencias Biológicas y Biotecnología de la Fundación Nacional de Ciencias
[BB/N013158/1]; Universidad de Helsinki [premio 799992091], la Beca de
Investigador Avanzado del Consejo Europeo de Investigación SYMDEV
[No. 323052]. DK fue financiado por una beca a largo plazo de EMBO ALTF
305-2017.
Conflictos de interés
Los autores declaran no tener conflicto de intereses.
Referencias
1. De Bary A., Bower FO, Scott DH Anatomía comparativa de los órganos

vegetativos de las fanerógamas y helechos. Prensa de Clarendon; Oxford,
Reino Unido: [ Google Scholar ]
2. Steinmann T., Geldner N., Grebe M., Mangold S., Jackson CL, Paris S.,
Gälweiler L., Palme K., Jürgens G. Coordinated Polar Localization of Auxin
Efflux Carrier PIN1 by GNOM ARF GEF. Ciencia. 1999; 286 :316. doi:
10.1126/ciencia.286.5438.316. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
3. Friml J., Vieten A., Sauer M., Weijers D., Schwarz H., Hamann T., Offringa
R., Jürgens G. Los gradientes de auxina dependientes del eflujo establecen el
eje apical-basal de Arabidopsis. Naturaleza. 2003; 426 :147–153. doi:
10.1038/naturaleza02085. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
4. Mayer U., Ruiz RAT, Berleth T., Miséra S., Jürgens G. Mutaciones que
afectan la organización corporal en el embrión de
Arabidopsis. Naturaleza. 1991; 353 :402–407. doi:
10.1038/353402a0. [ CrossRef ] [ Google Académico ]
5. Wenzel CL, Schuetz M., Yu Q., Mattsson J. Dinámica de la expresión de
MONOPTEROS y PIN-FORMED1 durante la formación del patrón de las venas
de las hojas en Arabidopsis thaliana. Planta J. 2007; 49 :387–398. doi:
10.1111/j.1365-313X.2006.02977.x. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
6. Hardtke CS, Berleth T. El gen MONOPTEROS de Arabidopsis codifica un
factor de transcripción que media en la formación del eje embrionario y el
desarrollo vascular. EMBO J. 1998; 17 :1405–1411. doi:
10.1093/emboj/17.5.1405. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
[ CrossRef ] [ Google Scholar ]
7. Berleth T., Jurgens G. El papel del gen monopteros en la organización de la
región basal del cuerpo del embrión de
Arabidopsis. Desarrollo. 1993; 118 [ Académico de Google ]
8. Ohashi-Ito K., Matsukawa M., Fukuda H. Un factor de transcripción bHLH
atípico regula el desarrollo temprano del xilema aguas abajo de la auxina. Fisiol
de células vegetales. 2013; 54 :398–405. doi: 10.1093/pcp/pct013. [ PubMed ]
[ CrossRef ] [ Google Académico ]
9. Weijers D., Schlereth A., Ehrismann JS, Schwank G., Kientz M., Jürgens G.
Auxin activa la señalización local transitoria para la especificación celular en la
embriogénesis de Arabidopsis. desarrollo Celúla. 2006; 10 :265–270. doi:
10.1016/j.devcel.2005.12.001. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
10. Schlereth A., Möller B., Liu W., Kientz M., Flipse J., Rademacher EH,
Schmid M., Jürgens G., Weijers D. MONOPTEROS controla la iniciación de
raíces embrionarias mediante la regulación de un factor de transcripción
móvil. Naturaleza. 2010; 464 :913–916. doi:
11. De Rybel B., Möller B., Yoshida S., Grabowicz I., Barbier de Reuille P.,
Boeren S., Smith RS, Borst JW, Weijers D. Un complejo bHLH controla el
establecimiento del tejido vascular embrionario y el crecimiento indeterminado
en Arabidopsis. desarrollo Celúla. 2013; 24 :426–437. doi:
10.1016/j.devcel.2012.12.013. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
12. Ohashi-Ito K., Saegusa M., Iwamoto K., Oda Y., Katayama H., Kojima M.,
Sakakibara H., Fukuda H. Un complejo bHLH activa la división de células
vasculares a través de la acción de la citoquinina en el meristemo apical de la
raíz. actual Biol. 2014; 24 :2053–2058. doi:
10.1016/j.cub.2014.07.050. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
13. De Rybel B., Adibi M., Breda AS, Wendrich JR, Smit ME, Novák O.,
Yamaguchi N., Yoshida S., Van Isterdael G., Palovaara J., et al. Integración de
crecimiento y patrones durante la formación de tejido vascular en
Arabidopsis. Ciencia. 2014; 345 :1255215. doi:
10.1126/ciencia.1255215. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
14. Zürcher E., Liu J., di Donato M., Geisler M., Müller B. Desarrollo de plantas
regulado por sumideros de citoquinina. Ciencia. 2016; 353 :1027–1030. doi:
10.1126/ciencia.aaf7254. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
15. Bishopp A., Help H., El-Showk S., Weijers D., Scheres B., Friml J., Benková
E., Mähönen AP, Helariutta Y. A Mutually Inhibitory Interaction between Auxin
and Cytokinin Specifies Vascular Pattern in Raíces. actual Biol. 2011; 21 :917–
926. doi: 10.1016/j.cub.2011.04.017. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
16. Müller CJ, Valdés AE, Wang G., Ramachandran P., Beste L., Uddenberg
D., Carlsbecker A. PHABULOSA media un bucle de señalización de auxina
para regular el patrón vascular en Arabidopsis. Fisiol vegetal. 2016; 170 :956–
970. doi: 10.1104/pp.15.01204. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
17. Scheres B., Di Laurenzio L., Willemsen V., Hauser MT, Janmaat K.,
Weisbeek P., Benfey PN Las mutaciones que afectan la organización radial de
la raíz de Arabidopsis muestran defectos específicos en todo el eje
embrionario. Desarrollo. 1995; 121 :53–62. [ Google académico ]
18. Mähönen AP, Bonke M., Kauppinen L., Riikonen M., Benfey PN, Helariutta
Y. Una nueva molécula híbrida de dos componentes regula la morfogénesis
vascular de la raíz de Arabidopsis. Genes Dev. 2000; 14 :2938–2943. doi:
10.1101/gad.189200. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
19. Mähönen AP, Higuchi M., Törmäkangas K., Miyawaki K., Pischke MS,
Sussman MR, Helariutta Y., Kakimoto T. Las citoquininas regulan una red
bidireccional de fosforescencia en Arabidopsis. actual Biol. 2006; 16 :1116–
1122. doi: 10.1016/j.cub.2006.04.030. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
20. Mähönen AP, Bishopp A., Higuchi M., Nieminen KM, Kinoshita K.,
Törmäkangas K., Ikeda Y., Oka A., Kakimoto T., Helariutta Y. La señalización
de citoquinina y su inhibidor AHP6 regulan el destino celular durante el proceso
vascular desarrollo. Ciencia. 2006; 311 :94–98. doi:
21. Werner T., Motyka V., Strnad M., Schmülling T. Regulación del crecimiento
vegetal por
citoquinina. proc. nacional Academia ciencia EE.UU. 2001; 98 :10487–10492.
doi: 10.1073/pnas.171304098. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
22. Bishopp A., Lehesranta S., Vatén A., Help H., El-Showk S., Scheres B.,
Helariutta K., Mähönen AP, Sakakibara H., Helariutta Y. La citoquinina
transportada por el floema regula el transporte de auxina polar y mantiene el
patrón vascular en el meristema de la raíz. actual Biol. 2011; 21 :927–932. doi:
23. Jang G., Chang SH, Um TY, Lee S., Kim J.-K., Choi Y. Do Interacción
antagónica entre el ácido jasmónico y la citoquinina en el desarrollo del
xilema. ciencia Rep. 2017; 7 :10212. doi: 10.1038/s41598-017-10634-
1. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
24. Carlsbecker A., Lee J.-Y., Roberts CJ, Dettmer J., Lehesranta S., Zhou J.,
Lindgren O., Moreno-Risueno MA, Vatén A., et al. La señalización celular por
microRNA165/6 dirige el destino de las células de la raíz dependiente de la
dosis del gen. Naturaleza. 2010; 465 :316–321. doi:
10.1038/naturaleza08977. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
25. Helariutta Y., Fukaki H., Wysocka-Diller J., Nakajima K., Jung J., Sena G.,
Hauser M.-T., Benfey PN El gen SHORT-ROOT controla el patrón radial de la
raíz de Arabidopsis a través de Señalización Radial. Celúla. 2000; 101 :555–
567. doi: 10.1016/S0092-8674(00)80865-X. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
26. Nakajima K., Sena G., Nawy T., Benfey PN Movimiento intercelular del
supuesto factor de transcripción SHR en el patrón de
raíces. Naturaleza. 2001; 413 :307–311. doi: 10.1038/35095061. [ PubMed ]
27. Muraro D., Mellor N., Pound MP, Help H., Lucas M., Chopard J., Byrne HM,
Godin C., Hodgman TC, King JR, et al. Se requiere la integración de redes de
señalización hormonal y microARN móviles para el patrón vascular en raíces
de Arabidopsis BIOLOGÍA VEGETAL. PNAS. 2014; 111 :857–862. doi:
10.1073/pnas.1221766111. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
28. Muñiz L., Minguet EG, Singh SK, Pesquet E., Vera-Sirera F., Moreau-
Courtois CL, Carbonell J., Blázquez MA, Tuominen H. ACAULIS5 controla la
especificación del xilema de Arabidopsis mediante la prevención de la muerte
celular prematura. Desarrollo. 2008; 135 :2573–2582. doi:
10.1242/dev.019349. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
29. Yoshimoto K., Noutoshi Y., Hayashi K., Shirasu K., Takahashi T., Motose H.
Thermospermine suprime la diferenciación del xilema inducible por auxina en
Arabidopsis thaliana. Señal de planta. Comportamiento 2012; 7 :937–939. doi:
10.4161/psb.20784. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
30. Vera-Sirera F., Minguet EG, Singh SK, Ljung K., Tuominen H., Blázquez
MA, Carbonell J. Papel de las poliaminas en el desarrollo vascular de las
plantas. Fisiol vegetal. Bioquímica 2010; 48 :534–539. doi:
10.1016/j.plaphy.2010.01.011. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
31. Katayama H., Iwamoto K., Kariya Y., Asakawa T., Kan T., Fukuda H.,
Ohashi-Ito K. Un circuito de retroalimentación negativa que controla los
complejos bHLH está involucrado en la división y diferenciación de células
vasculares en la raíz apical Meristema. actual Biol. 2015; 25 :3144–3150. doi:
32. Yamamoto M., Takahashi T. Thermospermine mejora la traducción de
SAC51 y SACL1 en Arabidopsis. Señal de
planta. Comportamiento 2017; 12 :e1276685. doi:
10.1080/15592324.2016.1276685. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
33. Cai Q., Fukushima H., Yamamoto M., Ishii N., Sakamoto T., Kurata T.,
Motose H., Takahashi T. La familia SAC51 juega un papel central en las
respuestas de termoespermina en Arabidopsis. Fisiol de células
vegetales. 2016; 57 :1583–1592. doi: 10.1093/pcp/pcw113. [ PubMed ]
34. Bauby H., Divol F., Truernit E., Grandjean O., Palauqui J.-C. Diferenciación
del protofloema en el desarrollo temprano de Arabidopsis thaliana. Fisiol de
células vegetales. 2007; 48 :97–109. doi: 10.1093/pcp/pcl045. [ PubMed ]
35. Anne P., Azzopardi M., Gissot L., Beaubiat S., Hématy K., Palauqui J.-
C. OCTOPUS regula negativamente BIN2 para controlar la diferenciación del
floema en Arabidopsis thaliana. actual Biol. 2015; 25 :2584–2590. doi:
36. Rodriguez-Villalon A., Gujas B., Kang YH, Breda AS, Cattaneo P., Depuydt
S., Hardtke CS Marco genético molecular para la formación de
protofloema. proc. nacional Academia ciencia EE.UU. 2014; 111 :11551–
11556. doi: 10.1073/pnas.1407337111. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
37. Depuydt S., Rodriguez-Villalon A., Santuari L., Wyser-Rmili C., Ragni L.,
Hardtke CS La supresión de la diferenciación del protofloema de Arabidopsis y
el crecimiento del meristema de la raíz por CLE45 requiere la quinasa similar al
receptor BAM3. proc. nacional Academia ciencia EE.UU. 2013; 110 :7074–
7079. doi: 10.1073/pnas.1222314110. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
38. Anne P., Amiguet-Vercher A., Brandt B., Kalmbach L., Geldner N., Hothorn
M., Hardtke CS CLERK es una nueva quinasa receptora necesaria para la
detección de péptidos CLE activos en la raíz en
Arabidopsis. Desarrollo. 2018; 145 doi: 10.1242/dev.162354. [ Artículo gratuito
de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
39. Hazak O., Brandt B., Cattaneo P., Santiago J., Rodriguez-Villalon A.,
Hothorn M., Hardtke CS La percepción de los péptidos CLE activos en la raíz
requiere la función de CORYNE en la vasculatura del floema. EMBO
Rep. 2017; 18 :1367–1381. doi: 10.15252/embr.201643535. [ Artículo gratuito
40. Kang YH, Hardtke CS Arabidopsis MAKR5 es un efector positivo de la
señalización de CLE45 dependiente de BAM3. EMBO Rep. 2016; 17 :1145–
1154. doi: 10.15252/embr.201642450. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
41. Wallner E.-S., López-Salmerón V., Belevich I., Poschet G., Jung I.,
Grünwald K., Sevilem I., Jokitalo E., Hell R., Helariutta Y., et al. Las proteínas
SMXL independientes de estrigolactona y Karrikin son reguladores centrales de
la formación del floema. actual Biol. 2017; 27 :1241–1247. doi:
10.1016/j.cub.2017.03.014. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
42. Salazar-Henao JE, Lehner R., Betegón-Putze I., Vilarrasa-Blasi J., Caño-
Delgado AI BES1 regula la localización del receptor de brasinoesteroides BRL3
dentro del tejido provascular de la raíz primaria de Arabidopsis. Exp.
J. Bot. 2016; 67 :4951–4961. doi: 10.1093/jxb/erw258. [ Artículo gratuito de
PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
43. Kang YH, Breda A., Hardtke CS La señalización de brasinoesteroides dirige
las divisiones celulares formativas y la diferenciación del protofloema en los
meristemos de la raíz de Arabidopsis. Desarrollo. 2017; 144 :272–280. doi:
10.1242/dev.145623. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
44. Marhava P., Bassukas AEL, Zourelidou M., Kolb M., Moret B., Fastner A.,
Schulze WX, Cattaneo P., Hammes UZ, Schwechheimer C., Hardtke CS Un
reóstato molecular ajusta el flujo de auxina para promover la raíz diferenciación
del protofloema. Naturaleza. 2018; 558 :297–300. doi: 10.1038/s41586-018-
0186-z. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
45. Bonke M., Thitamadee S., Mähönen AP, Hauser M.-T., Helariutta Y. APL
regula la identidad del tejido vascular en
Arabidopsis. Naturaleza. 2003; 426 :181–186. doi:
46. Wisman E., Cardon GH, Fransz P., Saedler H. El comportamiento del
elemento transponible de maíz autónomo En/Spm en Arabidopsis thaliana
permite una mutagénesis eficiente. Planta Mol. Biol. 1998; 37 :989–999. doi:
10.1023/A:1006082009151. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
47. Furuta KM, Yadav SR, Lehesranta S., Belevich I., Miyashima S., Heo J.,
Vatén A., Lindgren O., De Rybel B., Van Isterdael G., Somervuo P.,
Lichtenberger R., Rocha R., Thitamadee S., Tähtiharju S., Auvinen P.,
Beeckman T., Jokitalo E., Helariutta Y. Plant development. Arabidopsis
NAC45/86 morfogénesis directa del elemento criboso que culmina en la
enucleación. Ciencia. 2014; 345 :933–937. doi:
48. Kondo Y., Nurani AM, Saito C., Ichihashi Y., Saito M., Yamazaki K., Mitsuda
N., Ohme-Takagi M., Fukuda H. Sistema de cultivo de inducción de células
vasculares con hojas de Arabidopsis (VISUAL) revela la diferenciación
secuencial de células similares a elementos cribosos. Célula
vegetal. 2016; 28 :1250–1262. doi: 10.1105/tpc.16.00027. [ Artículo gratuito de
49. Serrano-Mislata A., Sablowski R. Los pilares de las plantas terrestres:
nuevos conocimientos sobre el desarrollo del tallo. actual Opinión Biol.
vegetal 2018; 45 :11–17. doi: 10.1016/j.pbi.2018.04.016. [ Artículo gratuito de
50. Anatomía vegetal de Evert RF Esaú. John Wiley & Sons, Inc.; Hoboken,
Nueva Jersey, EE. UU.: 2006. [ Google Scholar ]
51. Ikematsu S., Tasaka M., Torii KU, Uchida N. ERECTA : los genes de la
quinasa receptora de la familia evitan redundantemente la progresión
prematura del crecimiento secundario en el hipocótilo de Arabidopsis . Fitol
nuevo. 2017; 213 :1697–1709. doi: 10.1111/nph.14335. [ PubMed ]
52. Lehmann F., Hardtke CS Crecimiento secundario del hipocotilo de
Arabidopsis: desarrollo vascular en dimensiones. actual Opinión Biol.
vegetal 2016; 29 :9–15. doi: 10.1016/j.pbi.2015.10.011. [ PubMed ]
53. Kuroha T., Ueguchi C., Sakakibara H., Satoh S. Los receptores de
citoquinina son necesarios para el desarrollo normal de los tejidos vasculares
transportadores de auxina en el hipocótilo, pero no en las raíces
adventicias. Fisiol de células vegetales. 2006; 47 :234–243. doi:
10.1093/pcp/pci240. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
54. Zhang J., Nieminen K., Serra JAA, Helariutta Y. La formación de madera y
su control. actual Opinión Biol. vegetal 2014; 17 :56–63. doi:
10.1016/j.pbi.2013.11.003. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
55. Ragni L., Hardtke CS Pequeño pero lo suficientemente grueso: el hipocótilo
de Arabidopsis como modelo para estudiar el crecimiento
secundario. Fisiol. Planta. 2014; 151 :164–171. doi: 10.1111/personas
12118. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
56. Chaffey N., Cholewa E., Regan S., Sundberg B. Desarrollo de xilema
secundario en Arabidopsis: un modelo para la formación de
madera. Fisiol. Planta. 2002; 114 :594–600. doi: 10.1034/j.1399-
3054.2002.1140413.x. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
57. Sibout R., Plantegnet S., Hardtke CS Floración como condición para la
expansión del xilema en Arabidopsis Hypocotyl and
Root. actual Biol. 2008; 18 :458–463. doi:
58. Sankar M., Nieminen K., Ragni L., Xenarios I., Hardtke CS La histología
cuantitativa automatizada revela la morfodinámica vascular durante el
crecimiento secundario del hipocótilo de
Arabidopsis. eLIFE. 2014; 3 :1567. doi: 10.7554/eLife.01567. [ Artículo gratuito
59. Ragni L., Nieminen K., Pacheco-Villalobos D., Sibout R., Schwechheimer
C., Hardtke CS La giberelina móvil estimula directamente la expansión del
xilema del hipocótilo de Arabidopsis. Célula vegetal. 2011; 23 :1322–1336. doi:
10.1105/tpc.111.084020. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
60. Mitsuda N., Iwase A., Yamamoto H., Yoshida M., Seki M., Shinozaki K.,
Ohme-Takagi M. Los factores de transcripción NAC, NST1 y NST3, son
reguladores clave de la formación de paredes secundarias en Woody Tejidos
de Arabidopsis. Célula vegetal. 2007; 19 :270–280. doi:
61. Kubo M., Udagawa M., Nishikubo N., Horiguchi G., Yamaguchi M., Ito J.,
Mimura T., Fukuda H., Demura T. Interruptores de transcripción para la
formación de vasos de protoxilema y metaxilema. Genes Dev. 2005; 19 :1855–
1860. doi: 10.1101/gad.1331305. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
62. Mele G., Ori N., Sato Y., Hake S. El gen homeobox similar a knotted1
BREVIPEDICELLUS regula la diferenciación celular mediante la modulación de
las vías metabólicas. Genes Dev. 2003; 17 :2088–2093. doi:
10.1101/gad.1120003. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
63. Liebsch D., Sunaryo W., Holmlund M., Norberg M., Zhang J., Hall HC,
Helizon H., Jin X., Helariutta Y., Nilsson O., Polle A., Fischer U. Class I Los
factores de transcripción KNOX promueven la diferenciación de derivados
cambiales en fibras de xilema en el hipocótilo de
Arabidopsis. Desarrollo. 2014; 141 :4311–4319. doi:
10.1242/dev.111369. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
64. Lee K.-H., Avci U., Qi L., Wang H. La función de las quinasas α Aurora en
el desarrollo vascular en Arabidopsis. Fisiol de células vegetales. 2018 doi:
10.1093/pcp/pcy195. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
65. Ito Y., Nakanomyo I., Motose H., Iwamoto K., Sawa S., Dohmae N., Fukuda
H. Dodeca-CLE péptidos como supresores de la diferenciación de células
madre vegetales. Ciencia. 2006; 313 :842–845. doi:
66. Ji J., Strable J., Shimizu R., Koenig D., Sinha N., Scanlon MJ WOX4
promueve el desarrollo procambial 1. Plant Physiol. 2010; 152 :1346–1356. doi:
10.1104/pp.109.149641. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
67. Etchells JP, Provost CM, Mishra L., Turner SR WOX4 y WOX14 actúan
aguas abajo del receptor quinasa PXY para regular la proliferación vascular de
las plantas independientemente de cualquier papel en la organización
vascular. Desarrollo. 2013; 140 :2224–2234. doi:
10.1242/dev.091314. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
68. Hirakawa Y., Kondo Y., Fukuda H. La señalización del péptido TDIF regula
la proliferación de células madre vasculares a través del gen homeobox WOX4
en Arabidopsis. Célula vegetal. 2010; 22 :2618–2629. doi:
69. Fisher K., Turner S. PXY, una quinasa similar a un receptor esencial para
mantener la polaridad durante el desarrollo del tejido vascular de la
planta. actual Biol. 2007; 17 :1061–1066. doi:
70. Hirakawa Y., Shinohara H., Kondo Y., Inoue A., Nakanomyo I., Ogawa M.,
Sawa S., Ohashi-Ito K., Matsubayashi Y., Fukuda H. Control autónomo no
celular de destino de las células madre vasculares por un sistema de
péptido/receptor
CLE. proc. nacional Academia ciencia EE.UU. 2008; 105 :15208–15213. doi:
71. Etchells JP, Provost CM, Turner SR La división de células vasculares de
plantas se mantiene mediante una interacción entre PXY y la señalización de
etileno. PLoS Genet. 2012; 8 :e1002997. doi:
10.1371/journal.pgen.1002997. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
72. Agusti J., Lichtenberger R., Schwarz M., Nehlin L., Greb T. La
caracterización de la remodelación del transcriptoma durante la formación de
Cambium identifica a MOL1 y RUL1 como reguladores opuestos del
crecimiento secundario. PLoS Genet. 2011; 7 :e1001312. doi:
10.1371/journal.pgen.1001312. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
73. Gursanscky NR, Jouannet V., Grünwald K., Sanchez P., Laaber-Schwarz
M., Greb T. Se requiere MOL1 para la homeostasis del cambium en
Arabidopsis. Planta J. 2016; 86 :210–220. doi: 10.1111/tpj.13169. [ Artículo
gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
74. Suer S., Agusti J., Sanchez P., Schwarz M., Greb T. WOX4 imparte
capacidad de respuesta de auxina a las células de cambium en
Arabidopsis. Célula vegetal. 2011; 23 :3247–3259. doi:
75. Denis E., Kbiri N., Mary V., Claisse G., Conde e Silva N., Kreis M., Deveaux
Y. WOX14 promueve la síntesis de giberelinas bioactivas y la diferenciación de
células vasculares en Arabidopsis. Planta J. 2017; 90 :560–572. doi:
10.1111/tpj.13513. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
76. Wang N., Bagdassarian KS, Doherty R., Wang X., Kroon J., Wang W.,
Jermyn I., Turner S., Etchells P. Paralogues of the PXY and ER receptor
kinases imponen patrones radiales en plantas vasculares
tejido. bioRxiv. 2018:357244. doi: 10.1101/357244. [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
77. Agusti J., Herold S., Schwarz M., Sanchez P., Ljung K., Dun EA, Brewer
PB, Beveridge CA, Sieberer T., Sehr EM, Greb T. La señalización de
estrigolactona es necesaria para la estimulación dependiente de auxina del
crecimiento secundario en las
plantas. proc. nacional Academia ciencia EE.UU. 2011; 108 :20242–20247. do
i: 10.1073/pnas.1111902108. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
78. Sehr EM, Agusti J., Lehner R., Farmer EE, Schwarz M., Greb T. El análisis
del crecimiento secundario en el brote de Arabidopsis revela un papel positivo
de la señalización de jasmonato en la formación de cambium. Planta
J. 2010; 63 :811–822. doi: 10.1111/j.1365-313X.2010.04283.x. [ Artículo
79. Matsumoto-Kitano M., Kusumoto T., Tarkowski P., Kinoshita-Tsujimura K.,
Václavíková K., Miyawaki K., Kakimoto T. Las citoquininas son reguladores
centrales de la actividad
cambial. proc. nacional Academia ciencia EE.UU. 2008; 105 :20027–20031. d
oi: 10.1073/pnas.0805619105. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
80. Oles V., Panchenko A., Smertenko A. Modelado del control hormonal de la
proliferación de cambium. Más uno. 2017; 12 :e0171927. doi:
10.1371/journal.pone.0171927. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
81. Han S., Cho H., Noh J., Qi J., Jung H.-J., Nam H., Lee S., Hwang D., Greb
T., Hwang I. La fosforilación de MP mediada por BIL1 integra PXY y
señalización de citoquininas en crecimiento
secundario. Nat. Plantas. 2018; 4 :605–614. doi: 10.1038/s41477-018-0180-
82. Brackmann K., Qi J., Gebert M., Jouannet V., Schlamp T., Grünwald K.,
Wallner E.-S., Novikova DD, Levitsky VG, Agustí J., Sanchez P., Lohmann JU,
Greb T. La especificidad espacial de las respuestas de auxina coordina la
formación de madera. Nat. común 2018; 9 :875. doi: 10.1038/s41467-018-
03256-2. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
83. Kondo Y., Ito T., Nakagami H., Hirakawa Y., Saito M., Tamaki T., Shirasu
K., Fukuda H. Las proteínas Plant GSK3 regulan la diferenciación de las células
del xilema aguas abajo de la señalización TDIF-
TDR. Nat. común 2014; 5 :3504. doi: 10.1038/ncomms4504. [ PubMed ]
84. Ilegems M., Douet V., Meylan-Bettex M., Uyttewaal M., Brand L., Bowman
JL, Stieger PA Interacción de factores de transcripción de auxina, KANADI y
Clase III HD-ZIP en la formación de tejido
vascular. Desarrollo. 2010; 137 :975–984. doi: 10.1242/dev.047662. [ PubMed ]
85. Cho H., Cho HS, Nam H., Jo H., Yoon J., Park C., Dang TVT, Kim E., Jeong
J., Park S., et al. El control de traducción del desarrollo del floema por ARN G-
quadruplex-JULGI determina la fuerza de sumidero de la
planta. Nat. Plantas. 2018; 4 :376–390. doi: 10.1038/s41477-018-0157-
86. Randall RS, Miyashima S., Blomster T., Zhang J., Elo A., Karlberg A.,
Immanen J., Nieminen K., Lee J.-Y., Kakimoto T., et al. AINTEGUMENTA y la
ciclina tipo D CYCD3;1 regulan el crecimiento secundario de la raíz y
responden a las citoquininas. Biol. Abierto. 2015; 4 :1229–1236. doi:
10.1242/bio.013128. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
87. Uchida N., Lee JS, Horst RJ, Lai H.-H., Katjita R., Kakimoto T., Tasaka M.,
Torii KU Regulación de la arquitectura de la inflorescencia por la comunicación
ligando-receptor de la capa intertejida entre la endodermis y el
ploema. PNAS. 2012; 109 :6337–6342. doi:
88. Eriksson ME, Israelsson M., Olsson O., Moritz T. El aumento de la
biosíntesis de giberelinas en árboles transgénicos promueve el crecimiento, la
producción de biomasa y la longitud de la fibra del
xilema. Nat. Biotecnología. 2000; 18 :784–788. doi: 10.1038/77355. [ PubMed ]
89. Nieminen K., Immanen J., Laxell M., Kauppinen L., Tarkowski P., Dolezal
K., Tahtiharju S., Elo A., Decourteix M., Ljung K., et al. La señalización de
citoquininas regula el desarrollo cambial en el
álamo. proc. nacional Academia ciencia 2008; 105 :20032–20037. doi:
90. Nilsson J., Karlberg A., Antti H., Lopez-Vernaza M., Mellerowicz E., Perrot-
Rechenmann C., Sandberg G., Bhalerao RP Disección de la base molecular de
la regulación de la formación de madera por auxina en híbrido Álamo
temblón. Célula vegetal en línea. 2008; 20 :843–855. doi:
91. Love J., Bjorklund S., Vahala J., Hertzberg M., Kangasjarvi J., Sundberg B.
El etileno es un estimulador endógeno de la división celular en el meristemo
cambial de
Populus. proc. nacional Academia ciencia EE.UU. 2009; 106 :5984–5989. doi:
92. Du J., Miura E., Robischon M., Martinez C., Groover A. El factor de
transcripción Populus Class III HD ZIP POPCORONA afecta la diferenciación
celular durante el crecimiento secundario de los tallos leñosos. Más
uno. 2011; 6 :e17458. doi: 10.1371/journal.pone.0017458. [ Artículo gratuito de
93. Etchells JP, Mishra LS, Kumar M., Campbell L., Turner SR La formación de
madera en los árboles aumenta mediante la manipulación de la división celular
regulada por PXY. actual Biol. 2015; 25 :1050–1055. doi:
10.1016/j.cub.2015.02.023. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
94. Kucukoglu M., Nilsson J., Zheng B., Chaabouni S., Nilsson O. Los genes
parecidos a HOMEOBOX4 (WOX4) RELACIONADOS CON WUSCHEL regulan
la actividad de división celular cambial y el crecimiento secundario en
árboles Populus . Fitol nuevo. 2017; 215 :642–657. doi:
10.1111/nph.14631. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
95. Ramachandran P., Carlsbecker A., Etchells JP Class III HD-ZIPs gobiernan
el destino de las células vasculares: una visión HD sobre patrones y
diferenciación. Exp. J. Bot. 2017; 68 :55–69. doi:
10.1093/jxb/erw370. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
96. Nieminen K., Blomster T., Helariutta Y., Mähönen AP Vascular Cambium
Development. Árabe. B 2015; 13 :e0177. doi: 10.1199/tab.0177. [ Artículo
97. Ragni L., Greb T. El crecimiento secundario como determinante de la forma
y forma de la planta. Semin. Desarrollo celular Biol. 2018; 79 :58–67. doi:
10.1016/j.semcdb.2017.08.050. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
98. Bhalerao RP, Fischer U. Control ambiental y hormonal de la dinámica de
células madre cambiales. Exp. J. Bot. 2017; 68 :79–87. doi:
10.1093/jxb/erw466. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
99. Bossinger G., Spokevicius A. V El análisis sectorial revela patrones de
diferenciación de cambium en tallos de álamo. Exp. J. Bot. 2018; 69 :4339–
4348. doi: 10.1093/jxb/ery230. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
100. Petzold HE, Rigoulot SB, Zhao C., Chanda B., Sheng X., Zhao M., Jia X.,
Dickerman AW, Beers EP, Brunner AM Identificación de nuevas interacciones
proteína-proteína y proteína-ADN vinculadas con la madera formación en
Populus trichocarpa. Árbol fisiológico. 2018; 38 :362–377. doi:
10.1093/treephys/tpx121. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
101. Petzold HE, Chanda B., Zhao C., Rigoulot SB, Beers EP, Brunner AM
DIVARICATA Y EL FACTOR DE INTERACCIÓN DE RADIALIS (DRIF) también
interactúa con las proteínas WOX y KNOX asociadas con la formación de
madera en Populus trichocarpa . Planta J. 2018; 93 :1076–1087. doi:
10.1111/tpj.13831. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
102. Immanen J., Nieminen K., Smolander O.-P., Kojima M., Alonso Serra J.,
Koskinen P., Zhang J., Elo A., Mähönen AP, Street N., et al. La citoquinina y la
auxina muestran perfiles de señalización y distribución distintos pero
interconectados para estimular la actividad
cambial. actual Biol. 2016; 26 :1990–1997. doi:
103. Obudulu O., Bygdell J., Sundberg B., Moritz T., Hvidsten TR, Trygg J.,
Wingsle G. La proteómica cuantitativa revela perfiles de proteínas que
subyacen a las principales transiciones en el desarrollo de la madera de álamo
temblón. BMC Genómica. 2016; 17 :119. doi: 10.1186/s12864-016-2458-
z. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
104. Sundell D., Street NR, Kumar M., Mellerowicz EJ, Kucukoglu M., Johnsson
C., Kumar V., Mannapperuma C., Delhomme N., Nilsson O., et al. AspWood:
perfiles de transcriptoma de alta resolución espacial revelan una modularidad
no caracterizada de la formación de madera en Populus tremula . Célula
vegetal. 2017; 29 :1585–1604. doi: 10.1105/tpc.17.00153. [ Artículo gratuito de
105. Jin F., Li J., Ding Q., Wang Q.-S., He X.-Q. El análisis proteómico
proporciona información sobre los cambios en el metabolismo central del
cámbium durante la liberación de la latencia en el álamo. J. Plant
Physiol. 2017; 208 :26–39. doi: 10.1016/j.jplph.2016.10.007. [ PubMed ]
106. Jang G., Lee J.-H., Rastogi K., Park S., Oh S.-H., Lee J.-Y. El crecimiento
secundario dependiente de citoquinina determina la biomasa de raíces en
rábano ( Raphanus sativus L.) J. Exp. Bot. 2015; 66 :4607–4619. doi:
10.1093/jxb/erv220. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
107. Růžička K., Ursache R., Hejátko J., Helariutta Y. Xylem development -
from the cradle to the grave. Fitol nuevo. 2015; 207 :519–535. doi:
108. Kumar M., Campbell L., Turner S. Paredes celulares secundarias:
biosíntesis y manipulación. Exp. J. Bot. 2016; 67 :515–531. doi:
10.1093/jxb/erv533. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
109. Meents MJ, Watanabe Y., Samuels AL La biología celular de la biosíntesis
de la pared celular secundaria. Ana. Bot. 2018; 121 :1107–1125. doi:
10.1093/aob/mcy005. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
110. Spicer R. Genómica comparativa y evolutiva de los árboles de
angiospermas. Saltador; Cham, Suiza: 2016. Variación en la estructura de la
madera de las angiospermas y su significado fisiológico y evolutivo; págs. 19–
60. [ Google académico ]
111. Lens F., Picon-Cochard C., Delmas CEL, Signarbieux C., Buttler A.,
Cochard H., Jansen S., Chauvin T., Doria LC, Del Arco M., et al. Las
angiospermas herbáceas no son más vulnerables a la embolia inducida por la
sequía que los árboles de angiospermas. Fisiol vegetal. 2016; 172 :661–
667. doi: 10.1104/pp.16.00829. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
112. Pereira L., Domingues-Junior AP, Jansen S., Choat B., Mazzafera P. ¿La
resistencia a la embolia en el xilema vegetal está asociada con la cantidad y las
características de la lignina? Árboles. 2018; 32 :349–358. doi: 10.1007/s00468-
017-1574-y. [ CrossRef ] [ Google Académico ]
113. Johnson D., Eckart P., Alsamadisi N., Noble H., Martin C., Spicer R. El
transporte de auxinas polares está implicado en la diferenciación de vasos y
patrones espaciales durante el crecimiento secundario
en Populus . Soy. J.Bot. 2018; 105 :186–196. doi:
10.1002/ajb2.1035. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
114. Morris H., Plavcov L., Cvecko P., Fichtler E., Gillingham MAF, Mart Inez-
Cabrera HI, Mcglinn DJ, Wheeler E., Zheng J., Ziemi Nska K., et al. Un análisis
global de fracciones de tejido de parénquima en xilema secundario de plantas
con semillas. Fitol nuevo. 2016; 209 :1553–1565. doi:
10.1111/nph.13737. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
115. Mazur E., Kurczynska UE Rayos, crecimiento intrusivo y cambium
estratificado en los tallos de inflorescencia de Arabidopsis thaliana (L.)
Heynh. Protoplasma. 2012; 249 :217–220. doi: 10.1007/s00709-011-0266-
5. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Scholar ]
116. Ramage MH, Burridge H., Busse-Wicher M., Fereday G., Reynolds T.,
Shah DU, Wu G., Yu L., Fleming P., Densley-Tingley D., et al. La madera de los
árboles: El uso de la madera en la construcción. Renovar. Sostener. Energía
Rev. 2017; 68 :333–359. doi: 10.1016/j.rser.2016.09.107. [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
117. Song J., Chen C., Zhu S., Zhu M., Dai J., Ray U., Li Y., Kuang Y., Li Y.,
Quispe N., et al. Procesamiento de madera natural a granel en un material
estructural de alto rendimiento. Naturaleza. 2018; 554 :224–228. doi:
118. Groover A. Gravitropismos y maderas de reacción de árboles forestales:
evolución, funciones y mecanismos. Fitol nuevo. 2016; 211 :790–802. doi:
119. Navarro C., Cruz-Oró E., Prat S. Función conservada de los homólogos de
FLOWERING LOCUS T (FT) como señales para la diferenciación de órganos
de almacenamiento. actual Opinión Biol. vegetal 2015; 23 :45–53. doi:
10.1016/j.pbi.2014.10.008. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
120. Yu R., Wang J., Xu L., Wang Y., Wang R., Zhu X., Sun X., Luo X., Xie Y.,
Everlyne M., Liu L. Transcriptoma Perfilado de revelaciones de raíz principal
Redes Reguladoras Complejas Durante el Engrosamiento de la Raíz Principal
en Rábano ( Raphanus sativus L.) Frente. ciencia de las
plantas 2016; 7 :1210. doi: 10.3389/fpls.2016.01210. [ Artículo gratuito de
121. Benjamin LR, Wren MJ Desarrollo de raíces y relaciones fuente-sumidero
en zanahoria, Daucus carota L. J. Exp. Bot. 1978; 29 :425–433. doi:
10.1093/jxb/29.2.425. [ CrossRef ] [ Google Académico ]
122. Tanaka M. Avances recientes en estudios moleculares sobre la formación
de raíces de almacenamiento en la biotecnología del camote ( Ipomoea
batatas ) . 2016; 50 :293–299. doi: 10.6090/jarq.50.293. [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
123. El-Sharkawy MA Biología y fisiología de la yuca. Planta
Mol. Biol. 2004; 56 :481–501. doi: 10.1007/s11103-005-2270-7. [ PubMed ]
124. Wang G.-L., Xiong F., Que F., Xu Z.-S., Wang F., Xiong A.-
S. Características morfológicas, estructura anatómica y expresión génica:
nuevos conocimientos sobre la biosíntesis y percepción de giberelinas durante
el crecimiento y desarrollo de la zanahoria. Hortico. Res. 2015; 2 :15028. doi:
10.1038/hortres.2015.28. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
125. Mitsui Y., Shimomura M., Komatsu K., Namiki N., Shibata-Hatta M., Imai
M., Katayose Y., Mukai Y., Kanamori H., Kurita K., et al. El genoma del rábano
y el perfil completo de expresión génica de la formación y el desarrollo de
raíces tuberosas. ciencia Rep. 2015; 5 :10835. doi:
10.1038/srep10835. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
126. Chaweewan Y., Taylor N. Evaluación anatómica de la formación de raíces
y tuberización en yuca ( Manihot esculenta Crantz) Trop. Biol.
vegetal 2015; 8 :1–8. doi: 10.1007/s12042-014-9145-5. [ CrossRef ] [ Google
Académico ]
127. Akoumianakis KA, Alexopoulos AA, Karapanos IC, Kalatzopoulos K.,
Aivalakis G., Passam HC Metabolismo de carbohidratos y diferenciación tisular
durante la iniciación, el crecimiento y la inducción de latencia del tubérculo de
papa. agosto J. Ciencia de cultivos. 2016; 10 :185–192. [ Google académico ]
128. Firon N., LaBonte D., Villordon A., Kfir Y., Solis J., Lapis E., Perlman TS,
Doron-Faigenboim A., Hetzroni A., Althan L., et al. El perfil transcripcional de
las raíces de camote ( Ipomoea batatas ) indica una regulación negativa de la
biosíntesis de lignina y una regulación positiva de la biosíntesis de almidón en
una etapa temprana de la formación de raíces de almacenamiento. BMC
Genómica. 2013; 14 :460. doi: 10.1186/1471-2164-14-460. [ Artículo gratuito de
129. Noh SA, Lee H.-S., Huh EJ, Huh GH, Paek K.-H., Shin JS, Bae JM SRD1
participa en el engrosamiento inicial del crecimiento mediado por auxina de la
raíz reservante al mejorar la proliferación de metaxilema y Células de cambium
en camote ( Ipomoea batatas ) J. Exp. Bot. 2010; 61 :1337–1349. doi:
10.1093/jxb/erp399. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ]
130. Zhang N., Zhao J., Lens F., de Visser J., Menamo T., Fang W., Xiao D.,
Bucher J., Basnet RK, Lin K., et al. Morfología, composición de carbohidratos y
respuesta de vernalización en una colección genéticamente diversa de nabos
asiáticos y europeos (Brassica rapa subsp. rapa) PLoS
One. 2014; 9 :e114241. doi: 10.1371/journal.pone.0114241. [ Artículo gratuito
131. Wang G.-L., Que F., Xu Z.-S., Wang F., Xiong A.-S. La giberelina exógena
mejora el desarrollo del xilema secundario y la lignificación en la raíz principal
de la zanahoria. Protoplasma. 2017; 254 :839–848. doi: 10.1007/s00709-016-
0995-6. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google Académico ]
132. Eviatar-Ribak T., Shalit-Kaneh A., Chappell-Maor L., Amsellem Z., Eshed
Y., Lifschitz E. Artículo Una enzima activadora de citoquinina promueve la
formación de tubérculos en el tomate. actual Biol. 2013; 23 :1057–1064. doi:
133. Gancheva MS, Dodueva IE, Lebedeva MA, Tvorogova VE, Tkachenko AA,
Lutova LA Identificación, expresión y análisis funcional de genes CLE en raíz
de almacenamiento de rábano ( Raphanus sativus L.). BMC Plant
Biol. 2016; 16 :7. doi: 10.1186/s12870-015-0687-y. [ Artículo gratuito de
134. Wang G.-L., Que F., Xu Z.-S., Wang F., Xiong A.-S. La giberelina exógena
alteró la morfología, las redes reguladoras anatómicas y transcripcionales de
las hormonas en la raíz y el brote de la zanahoria. BMC Plant
Biol. 2015; 15 :290. doi: 10.1186/s12870-015-0679-y. [ Artículo gratuito de
135. Jabir BM, Kinuthia Karanja B., Almahadi Faroug M., Nureldin Awad F.
Efectos de las aplicaciones de giberelinas e inhibidores de la biosíntesis de
giberelinas (paclobutrazol) en la expansión de la raíz principal del rábano
( Raphanus sativus L.) y la presencia de hormonas auténticas. Ártico. En t. J.
Agric. Biol. 2017; 19 :779–786. doi:
10.17957/IJAB/15.0359. [ CrossRef ] [ Google Académico ]
136. Mabvongwe O., Manenji BT, Gwazane M., Chandiposha M. El efecto del
tiempo de aplicación de paclobutrazol y la variedad en el crecimiento, el
rendimiento y la calidad de la papa ( Solanum
tuberosum L.) Adv. agricola 2016; 2016 : 1–5. doi:
10.1155/2016/1585463. [ CrossRef ] [ Google Académico ]
137. Yang J., An D., Zhang P. El perfil de expresión de las raíces de
almacenamiento de yuca revela un proceso activo de
glucólisis/gluconeogénesis. J.Integr. Biol. vegetal 2011; 53 :193–211. doi:
10.1111/j.1744-7909.2010.01018.x. [ PubMed ] [ CrossRef ] [ Google
Académico ]

Tejidos Vasculares de Las Plantas

Cargado por

Información del documento

Título original

Derechos de autor

Formatos disponibles

Compartir este documento

Compartir o incrustar documentos

Opciones para compartir

¿Le pareció útil este documento?

¿Este contenido es inapropiado?

Copyright:

Formatos disponibles

Tejidos Vasculares de Las Plantas

Cargado por

Copyright:

Formatos disponibles

Tejidos vasculares de las plantas: el tejido de conexión tiene todas las formas

Eva Hellmann , 1, † Donghwi Ko , 1, † Raili Ruonala , 1, 2, † y Ykä Helariutta 1, 2, *

Durante siglos, los humanos han cultivado y utilizado estructuras basadas en

Palabras clave: Vasculatura, Organogénesis, Desarrollo

En el siglo XIX, la variedad de arreglos vasculares en forma de diferentes tipos

En esta breve revisión, nos centraremos en Arabidopsis thaliana como un

2. Desarrollo vascular en Arabidopsis thaliana

El desarrollo vascular en Arabidopsis thaliana ha sido un tema de intensa

2.1. Desarrollo vascular en la raíz

El desarrollo vascular de la raíz de Arabidopsis se inicia durante la

La vasculatura de la raíz postembrionaria en Arabidopsis consiste en una hebra

La diferenciación del protofloema en Arabidopsis thaliana depende de la

DESARROLLO DEL FLOEMA ALTERADO (APL) regula la diferenciación del

El crecimiento secundario en especies herbáceas de dicotiledóneas

2.2. Desarrollo vascular en brote e hipocótilo

La elongación del tallo de la inflorescencia de Arabidopsis (perforación)

El crecimiento secundario radial del hipocótilo comienza después de que se

Además de las interacciones genéticas implicadas en la diferenciación de

Además, otras fitohormonas, como la auxina, la citoquinina, la estrigolactona y

3. Estructuras Agronómicamente Importantes Derivadas de Vasculaturas

Como se resumió anteriormente, se ha obtenido una cantidad sustancial de

3.1. Desarrollo de la madera—Crecimiento secundario de los árboles

Espontáneamente, uno podría no considerar a Arabidopsis , una maleza

El crecimiento secundario se basa en la división celular estrechamente

3.2. Tubérculos: órganos de almacenamiento comestibles

Varias especies de plantas han desarrollado mecanismos de crecimiento

Nuestra comprensión actual del crecimiento secundario proporciona

Agradecemos a Chang Su (Universidad de Helsinki) por proporcionar

EH, DK y RR contribuyeron igualmente al manuscrito. YH supervisó y editó el

YH recibió el apoyo del Centro finlandés de excelencia en biología molecular de

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

1. De Bary A., Bower FO, Scott DH Anatomía comparativa de los órganos

También podría gustarte