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CHIEF EDITOR
Sergio Palma
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
lajar@ucv.cl
ASSOCIATE EDITORS
Ingo Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, Costa Rica
CONTENTS
Reviews
Erich H. Rudolph
Parastacus pugnax (Poeppig, 1835) (Crustacea, Decapoda, Parastacidae): conocimiento biológico, presión extractiva
y perspectivas de cultivo. Parastacus pugnax (Poeppig, 1835) (Crustacea, Decapoda, Parastacidae): biological knowledge,
extraction pressure and culture perspectives……….……….……………………..…………………………………......….…...611-632
Raymond T. Bauer
Amphidromy in shrimps: a life cycle between rivers and the sea. Anfidromía en camarones: un ciclo de vida entre los ríos
y el mar……………………………………………………………………………………………………………………………….633-650
Research Articles
Luis Rólier Lara, Ingo S. Wehrtmann, Célio Magalhães & Fernando L. Mantelatto
Species diversity and distribution of freshwater crabs (Decapoda: Pseudothelphusidae) inhabiting the basin of the Rio
Grande de Térraba, Pacific slope of Costa Rica. Diversidad de especies y distribución de cangrejos de agua dulce (Deca-
poda: Pseudothelphusidae) de la cuenca del Río Grande de Térraba, vertiente Pacífica de Costa Rica………..……….685-695
www.scielo.cl/imar.htm www.lajar.cl
José Luis Bortolini, Pilar Alonso & Fernando Alvarez
Árboles de clasificación de Potimirim mexicana (Decapoda: Caridea), organismo hermafrodita protándrico secuencial.
Classification trees of Potimirim mexicana (Decapoda: Caridea), a sequential protandrous hermaphrodite organism .....739-745
Felipe P.A. Cohen, Bruno F. Takano, Roberto M. Shimizu & Sérgio L.S. Bueno
Population size of Aegla paulensis (Decapoda: Anomura: Aeglidae). Tamaño poblacional de Aegla paulensis (Decapoda:
Anomura: Aeglidae)………………………………………….…………………………………………….………………………..746-752
Stig Yamasaki-Granados, Marcelo García-Guerrero, Fernando Vega-Villasante, Francisco Castellanos-León, Ronaldo O. Cava-
lli & Edilmar Cortés-Jacinto
Experimental culture of the river prawn Macrobrachium americanum larvae (Bate, 1868), with emphasis on feeding
and stocking density effect on survival. Cultivo experimental de larvas del langostino Macrobrachium americanum (Bate,
1868), con énfasis en alimentación y efecto de la densidad sobre la supervivencia……………….….……………………..793-800
www.scielo.cl/imar.htm www.lajar.cl
Studies on Freshwater Decapods in Latin America
The invertebrates of the rivers and streams of some regions of the world, e.g., North America and
Europe, have been is relatively well studied compared to those of Latin America. Yet the biodiversity
of freshwater environments of Latin America (Mexico south to the tip of South America) is much
higher and the faunal composition is quite different. This might be expected of landmasses
encompassing tropical, temperate, and high austral latitudes. A growing cadre of Latin American
invertebrate zoologists are rectifying this discrepancy with the result that collaboration and sharing of
information with the world’s scientific community is increasing. A reflection of this information
sharing is the organization of meetings and congresses devoted to Latin American faunas.
One such congress, devoted specifically to freshwater invertebrates, was held at the Universidad de
Costa Rica (UCR), San José, from February 6-10, 2012, organized by Monika Springer (UCR), Alonso
Ramírez (Universidad de Puerto Rico), and Blanca Ríos (Universidad San Francisco de Quito,
Ecuador). In light of the importance of decapod crustaceans in the rivers and streams of Latin America,
one of us (Ingo S. Wehrtmann, UCR) organized a symposium, “Decapoda de Agua Dulce”, which
occupied a full day of the congress and brought together participants from seven Latin American
countries as well as the USA. Their presentations covered all the major freshwater decapod groups
found in streams and rivers of the Americas: caridean shrimps, cambarid and parastacid crayfishes,
anomuran (aeglid) crabs, and brachyuran crabs. In organizing the symposium, IW realized that the
quality and breadth of the presentations merited publication in a special volume to be made available to
the international scientific community. Accordingly, an agreement was made, appropriately, with the
Latin American Journal of Aquatic Research (LAJAR) to publish the special volume, with IW and
Raymond T. Bauer (University of Louisiana, Lafayette, USA) as guest editors. Manuscripts were sent
out to expert referees who helped polish manuscripts with comments and suggestions, and we sincerely
thank these referees for their time and sharing their expertise. The result of these efforts is this special
volume on freshwater decapods of Latin America, and we would like to acknowledge the tremendous
support received by the editor of LAJAR, Dr. Sergio Palma, and his team during the process for editing
this volume.
There are a large number of carcinologists working on freshwater decapods in Latin America but
many of their excellent studies have not received sufficient attention and recognition by the
international scientific community. The 16 articles in this special volume represent a variety of topics
on the biology of freshwater decapods, with papers on taxonomy, phylogeny, behavior, ecology,
physiology and aquaculture. We believe that the publication of this diversity of subjects in an
international journal such as LAJAR will alert the world research community to the important research
on freshwater decapods taking place in Latin America. We believe it will stimulate needed research in
freshwater habitats of Latin America and facilitate an increased collaboration between Latin American
scientists and the rest of the international scientific community.
Ingo S. Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, San José
Raymond T. Bauer
University of Louisiana, Lafayette
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(4): 611-632, 2013El camarón excavador Parastacus pugnax, en Chile 611
“Studies on Freshwater Decapods in Latin America”
Ingo S. Wehrtmann & Raymond T. Bauer (Guest Editors)
DOI: 103856/vol41-issue4-fulltext-1
Review
Erich H. Rudolph1
1
Departamento de Ciencias Biológicas y Biodiversidad, Universidad de Los Lagos
P.O. Box 933, Osorno, Chile
RESUMEN. El camarón excavador, Parastacus pugnax (Poeppig, 1835), es una de las seis especies de la
familia Parastacidae que habita las aguas dulces de Chile, y la que soporta mayor extracción para consumo
humano. Sin embargo, carece de una legislación que la proteja y su conocimiento biológico es escaso,
fragmentario y disperso. En este artículo se recopila la información publicada de esta especie, junto a otros
datos accesibles al autor, con el objetivo de actualizar el conocimiento de su biología, evidenciar la magnitud
de la presión extractiva que soporta y analizar la factibilidad de su cultivo en cautiverio. Se proporciona
información sobre: sistemática, distribución geográfica, hábitat, conducta excavadora, variación morfológica,
casos teratológicos, tamaño, relación longitud-peso, estructura de longitud, densidad poblacional, biología
reproductiva, migraciones, hábitos alimentarios, crecimiento, depredadores, epibiontes, parásitos,
enfermedades, pesquería y comercialización, legislación, estado de conservación y perspectivas de cultivo.
Palabras clave: Parastacus pugnax, camarón excavador, conocimiento biológico, presión extractiva,
potencial para la acuicultura, Chile.
ABSTRACT. The burrowing crayfish, Parastacus pugnax (Poeppig, 1835), is one of six species of the family
Parastacidae inhabiting the fresh waters of Chile, which supports the greatest extraction effort for human
consumption. However, no legislation protects it and its biological knowledge is poor, fragmented and
dispersed. This article collects the information published for this species, along with other data available to the
author, in order to update the knowledge of its biology, show the extent of extraction pressure that supports,
and analyze the feasibility of cultivation in captivity. It provides information on: systematic, geographical
distribution, habitat, burrowing behavior, morphological variation, teratological cases, size, length-weight
relationship, size structure, population density, reproductive biology, migrations, food habits, growth,
predators, epibionts, parasites , diseases, fishery and marketing, legislation, conservation status, and crop
prospects.
Keywords: Parastacus pugnax, burrowing crayfish, biological knowledge, extraction pressure, potential for
aquaculture, Chile.
___________________
Corresponding author: Erich H. Rudolph (erudolph@ulagos.cl)
(Philippi, 1882), Parastacus pugnax (Poeppig, 1835), Suborden : Pleocyemata Burkenroad, 1963
P. nicoleti (Philippi, 1882), Virilastacus araucanius Infraorden : Astacidea Latreille, 1802
(Faxon, 1914), V. rucapihuelensis Rudolph & Crandall,
Superfamilia : Parastacoidea Huxley, 1879
2005 y V. retamali Rudolph & Crandall, 2007. La
distribución geográfica conjunta abarca desde el borde Familia : Parastacidae Huxley, 1879
costero hasta la precordillera andina, entre el río Género : Parastacus Huxley, 1879
Aconcagua (32°55’S, 71°30’W) en la Región de Especie : Parastacus pugnax (Poeppig, 1835)
Valparaíso y la península de Taitao (46°30’S, 74°30’W)
en la Región de Aysén. Todas son endémicas de Chile, Sinonimia
excepto S. spinifrons que también se encuentra en
lagos y ríos del parque Nahuel-Huapi en Argentina Astacus pugnax Poeppig, 1835: 314.
(Rudolph, 2010). Actualmente, estas especies se Astacus chilensis H. Milne-Edwards, 1837: 333;
encuentran amenazadas por una creciente acción Philippi, 1882: 628, Fig. a. Parastacus hassleri Faxon,
antrópica que está modificando sus respectivos 1898: 687, pl. 70 figs. 1-3; Lönnberg, 1898: 349, figs.
hábitats y, algunas como P. pugnax y S. spinifrons, 1-3; Lenz, 1902: 737; Ortman, 1902: 293; Porter,
también lo están por la presión extractiva para 1904: 256, figs. 24-25; Hay, 1905: 223; Rathbun,
consumo humano que se ejerce sobre ellas (Rudolph 1910: 602; Faxon, 1914: 354, 406.
& Crandall, 2007). Parastacus pugnax ha sido Parastacus chilensis Holthuis, 1952: 81.
intensamente explotado desde hace mucho tiempo, las
Parastacus pugnax Holthuis, 1952: 84; Bahamonde,
primeras referencias al respecto se encuentran en
1961: 17; Bahamonde & López, 1963: 128; Riek,
Lönnberg (1898) y Porter (1904). Estimaciones
1971: 133, fig. 1b; Hobbs, 1974: 26, fig. 25; Manning
efectuadas recientemente por Silva & Spoerer (2006),
& Hobbs, 1977: 159; Retamal, 1981: 17, fig. 48;
indican que al año se extraen 43,5 millones de
Rudolph, 1984: 769; Rudolph & Ríos, 1987: 45, fig. 2;
especímenes, sólo para satisfacer las demandas de
Rudolph & Rivas, 1988: 74; Hobbs, 1989: 80, fig.
Concepción, Chillán y Coelemu. Estas actividades
371; Rudolph, 1990: 20; Rudolph et al., 1991: 24, fig.
extractivas se practican sin restricciones de ningún
2; Hobbs, 1991: 801; Martínez et al., 1994: 9;
tipo, puesto que no existe una legislación que proteja a
Rudolph & Iraçabal, 1994: 46; Morrone & Lopretto,
las especies de parastácidos de Chile. Actualmente, el
1994: 98; Rudolph, 1995: 720; Rudolph, 1996a: 12;
conocimiento biológico de P. pugnax es fragmentario
Rudolph, 1996b: 13; Rudolph, 1997a: 7; Rudolph,
y, además, se encuentra disperso en revistas interna-
1997b: 98; Bahamonde et al., 1998: 96; Rudolph,
cionales, nacionales, tesis, resúmenes de presen-
1999: 326; Crandall et al., 2000: 532; Almeida &
taciones en congresos e informes técnicos. Este
Buckup, 2000: 224; Rudolph & Almeida, 2000: 251;
artículo recopila la información que se ha publicado
Rudolph et al., 2001: 28; Rudolph, 2002a: 377;
sobre P. pugnax junto a otros datos accesibles al autor,
Rudolph, 2002b: 147; Rudolph & Rojas, 2003: 836;
para actualizar el conocimiento de su biología,
Rudolph & Crandall, 2005: 766 ; Jara et al., 2006: 42;
evidenciar la magnitud de la presión extractiva y
Rudolph & Crandall, 2007: 502; Rudolph et al.,
analizar la factibilidad de su cultivo en cautiverio.
2007a: 939; Rudolph et al., 2007b: 229; Rudolph &
Verdi, 2010: 75; Martínez & Rudolph, 2010: 4;
Sistemática
Rudolph, 2010: 33; Rudolph et al., 2010: 257;
Parastacus pugnax se conoce vulgarmente como Martínez & Rudolph, 2011: 221.
“camarón de las vegas del centro de Chile” (Fig. 1a).
Con este nombre se le distingue de P. nicoleti, especie Diagnosis
igualmente excavadora pero cuyo rango geográfico se
Caparazón liso, comprimido lateralmente, ligeramente
ubica al Sur del ámbito geográfico de P. pugnax
más alto que ancho; en vista dorsal el surco cervical
(Bahamonde & López, 1963).
tiene forma de “V”; prominencias postorbitales
Sistemática según Riek (1971), Martin & Davis ausentes o ligeramente solevantadas. Ojos pequeños.
(2001) y De Grave et al. (2009). Rostro corto, subtriangular e inclinado sobre los ojos.
Phylum : Arthropoda Siebold & Stannius, 1845 Quelas de P1 voluminosas, de similar tamaño, y de
Subphylum : Crustacea Brünnich, 1772 borde ventral afilado; al sostener la superficie dorsal
Clase : Malacostraca Latreille, 1802 del carpo en un plano horizontal el dáctilo se mueve
subverticalmente. Pleón grueso; más ancho y de
Subclase : Eumalacostraca Groben, 1892 pleuras más altas en las hembras adultas; sin espinas
Superorden : Eucarida Calman, 1904 ni tubérculos; pleura del primer pleómero distinta de
Orden : Decapoda Latreille, 1802 las otras y parcialmente cubierta por la del segundo.
El camarón excavador Parastacus pugnax, en Chile 613
Distribución geográfica
Los registros de P. pugnax indican que se distribuye
de forma continua entre el río Aconcagua (32º55’S,
71º18’W) en la Región de Valparaíso y el poblado de
Nehuentúe (38º44'S, 73º25'W) en la Región de La
Araucanía, y desde el borde costero hasta los
contrafuertes de la Cordillera de los Andes (Fig. 1b).
Sin embargo, estos mismos registros y en especial la
ubicación de las vegas desde donde se extraen
especímenes para fines comerciales, muestran que la
mayor abundancia relativa de sus poblaciones se
encuentra en la Región del Biobío. Estos registros
permiten estimar la extensión de su presencia en
73.000 km2, aproximadamente (Rudolph, 2010).
Esta especie endémica de Chile ha sido registrada
en las siguientes localidades:
Valparaíso (33º03’S, 71º38’W) (Riek, 1971). Río
Aconcagua (32º55’S, 71º18’W), Quebrada de Córdova
(33º27’S, 71º38’W), El Tabo (33º29’S, 71º37’W), El
Monte (33º41’S, 71º00’W), Bucalemu (34º38’S,
72º04’W), Hacienda Torina cerca de Pichilemu
(34º21’S, 71º20’W), Quinahue (34º41’S, 71º20’W),
Figura 1. Parastacus pugnax. a) Vista dorsolateral de un Talca (35º26’S, 71º40’W), Villa Alegre (35º42’S,
espécimen, b) rango de distribución geográfica. 71º42’W) (Bahamonde & López, 1963). Pelluhue
(35º47’S, 72º35’W) (Bahamonde, 1961). Parral
(36º09’S, 71º50’W) (Bahamonde & López, 1963,
Telson completamente calcificado, sin sutura Crandall et al., 2000). Estero Guaraculen, cerca de
transversal pero con un surco medio longitudinal (a San Carlos (36º24’S, 71º59’W) (Bahamonde & López,
veces sólo ligeramente impreso), con una espina en 1963). Chillán (36º36’S, 72º06’W) (Porter, 1904;
sus márgenes laterales. Todos los individuos con Bahamonde & López, 1963; Arias & Muñoz, 1991).
gonoporos supernumerarios. Las coxas de P3 con Tumbes (36º40’S, 73º07’W) (Lenz, 1902; Ortmann,
gonoporos de hembra de forma elipsoidal. Las coxas 1902). Penco (36º44’S, 74º59’W) (Llanos et al.,
de P5 con tabique cuticular y papila fálica formada por 1990). Talcahuano (36º46’S, 73º07’W) (Poeppig,
una prominencia ventromedial fija, ligeramente 1835; Faxon, 1898; Lönnberg, 1898; Ortmann, 1902;
levantada. Fórmula branquial: 20 + epr + r. Color gris Porter, 1904; Riek, 1971). Las Higueras, cerca de
verdoso o plomizo (Hobbs, 1991; Jara, 1994; Martínez Talcahuano (36º45’S; 73º05’W) (Dalannais, 1984).
& Rudolph, 2011). San Pedro, Concepción (36º50’S, 73º06’W)
(Bahamonde & López, 1963). Ramadillas (37º15’S,
Relaciones filogenéticas 73º15’W) (Rudolph et al., 1991). Angol (37º48’S,
La reconstrucción de las relaciones filogenéticas 72º43’W) (Rudolph & Ríos, 1987). Carahue (38º01’S,
efectuadas sobre la base de datos moleculares por 73º00’) (Bahamonde & López, 1963). Cholchol
Crandall et al. (2000), muestran que los tres géneros (38º36’S, 72º51’W) (Crandall et al., 2000). Nehuentúe
sudamericanos de Parastacidae (i.e., Samastacus Riek, (38º43’S, 72º23’W) (Rudolph, 1997a; Rudolph et al.,
1971, Parastacus Huxley, 1879 y Virilastacus Hobbs, 2007a). Además, Silva & Spoerer (2006) identifican
1991), forman un grupo monofilético, cuyo grupo 41 localidades en las regiones del Maule y del Biobío,
hermano lo constituyen los géneros australasiáticos donde se capturan especímenes de P. pugnax con fines
(Paranephrops White, 1842 y Parastacoides Clark, comerciales. A ellas se agregan otras cinco localidades
1936). En esta filogenia también se aprecia que: a) de extracción, con los mismos fines, entre las regiones
Samastacus y Virilastacus son grupos hermanos, y b) del Libertador General Bernardo O’Higgins y de La
sorprendentemente, las dos especies chilenas de Araucanía (Tabla 1).
Parastacus se ubican en clados distintos, uno de ellos
Hábitat
constituido sólo por P. nicoleti y el otro, por las
especies uruguayo-brasileñas de este género, más P. Parastacus pugnax habita aguas subterráneas exis-
pugnax. tentes en terrenos semipantanosos, donde general-
614 Latin American Journal of Aquatic Research
Tabla 1. Localidades en las que se extraen especímenes de Parastacus pugnax para consumo humano.
Coordenadas
Localidad Comuna Región
Geográficas
Codegua 34º02'S; 70º39'W Codegua Del L.G.B. O'Higgins
Graneros 34º03'S; 70º43'W Graneros Del L.G.B. O'Higgins
Bajo Perquín 35º34'S; 71º20'W San Clemente Del Maule
San Javier 35º36'S; 71º44'W San Javier Del Maule
Pahuil 35º43'S; 72º31'W Chanco Del Maule
Longaví 35º57'S; 71º40'W Longaví Del Maule
Buchupureo 36º04'S; 72º47'W Cobquecura Del Biobío
Cobquecura 36º07'S; 72º47'W Cobquecura Del Biobío
Quirihue 36º16'S; 72º32'W Quirihue Del Biobío
San Gregorio 36º17'S; 71º53'W Ñiquen Del Biobío
Mela 36º21'S; 72º51'W Treguaco Del Biobío
Vegas del Itata 36º22'S; 72º51'W Coelemu Del Biobío
Boca del Itata 36º23'S; 72º52'W Coelemu Del Biobío
Ninhue 36º24'S; 72º23'W Ninhue Del Biobío
Perales 36º25'S; 72º52'W Coelemu Del Biobío
San Carlos 36º25'S; 71º57'W San Carlos Del Biobío
Purema 36º26'S; 72º53'W Coelemu Del Biobío
Coelemu 36º29'S; 72º41'W Coelemu Del Biobío
San Nicolás 36º30'S; 72º12'W San Nicolás Del Biobío
San Fabián 36º33'S; 71º32'W San Fabián Del Biobío
Río Ñuble 36º33'S; 72º10'W Chillán Del Biobío
Cerca de Chillán 36º35'S; 72º01'W Chillán Del Biobío
Quilmo 36º37'S; 72º09'W Chillán Viejo Del Biobío
Tomé 36º37'S; 72º56'W Tomé Del Biobío
Ranquil 36º38'S; 72º35'W Ranquil Del Biobío
Río Viejo 36º38'S; 72º16'W Chillán Del Biobío
Camino a Pinto 36º39'S; 71º57'W Pinto Del Biobío
Quillón 36º44'S; 72º28'W Quillón Del Biobío
Camino a Penco 36º45'S; 73º01'W Penco Del Biobío
Montenegro 36º48'S; 72º03'W San Ignacio Del Biobío
Florida 36º48'S; 72º39'W Florida Del Biobío
San Pedro 36º52'S; 73º06'W San Pedro Del Biobío
Maipo 36º54'S; 72º02'W El Carmen Del Biobío
Hualqui 36º59'S; 72º55'W Hualqui Del Biobío
Yungay 37º06'S; 72º01'W Yungay Del Biobío
Laraquete 37º10'S; 73º11'W Arauco Del Biobío
Santa Juana 37º11'S; 72º56'W Santa Juana Del Biobío
San Rosendo 37º15'S; 72º43'W San Rosendo Del Biobío
Carampangue 37º15'S; 73º13'W Arauco Del Biobío
Arauco 37º15'S; 73º15'W Arauco Del Biobío
Ramadillas 37º18'S; 73º16'W Arauco Del Biobío
Cancha Rayada 37º29'S; 72º17'W Los Ángeles Del Biobío
La Suerte 37º33'S; 72º33'W Los Ángeles Del Biobío
Vegas de Curico 37º36'S; 73º31'W Los Álamos Del Biobío
Ranquilco 38º43'S; 73º03'W Nueva Imperial De la Araucanía
Nehuentúe 38º44'S; 73º25'W Carahue De la Araucanía
El camarón excavador Parastacus pugnax, en Chile 615
mente existen asociaciones boscosas siempreverdes y excavaciones alrededor de los orificios de entrada a
de baja altura. Este tipo de biotopos, comúnmente sus galerías, formando conos truncados, que vulgar-
conocidos como “vegas” o “hualves”, ocurren en pe- mente se conocen como “chimeneas” (Figs. 2a-2b).
queños valles u hondonadas entre cerros. Sin embargo, Sin embargo, la construcción de estas chimeneas no
también es posible encontrar poblaciones en planicies parece estar asociada a una época del año en
igualmente semipantanosas pero con mayor interven- particular, ya que Dalannais (1984) señala haber
ción antrópica. En invierno, estas vegas se inundan y observado chimeneas en primavera-verano. En épocas
permanecen anegadas por alrededor de cuatro meses. estivales muy secas o muy prolongadas, algunas
En primavera-verano y hasta comienzo de otoño, el chimeneas están cerradas tal como lo hace P. nicoleti
nivel de la napa freática se mantiene bajo la superficie. (Rudolph, 1997b), a fin de mantener la humedad al
En los alrededores de Chillán (36º35'S, 72º01'W), el interior de las galerías. De este modo, las galerías no
suelo en las vegas que habita P. pugnax, es de tipo solo les proporcionan refugio para evitar los
arcilloso, con un pH moderadamente ácido ( = 6,4 depredadores, sino que también un microhábitat donde
± 0,34; N = 6), contenido promedio de materia orgá- las fluctuaciones de temperatura y humedad son
nica de 2,8% (± 1,29; N = 6), y altas concentraciones minimizadas. Para transportar el material excavado, P.
de calcio ( = 11,4 ± 1,28 meq 100 g-1; N = 6) y pugnax forma un tipo de pala más o menos triangular
magnesio ( = 4,4 ± 1,33 meq 100 g-1) (Arias & con ambas quelas de P1 como los laterales, el tercer
Muñoz, 1991). Además, la humedad relativa y la par de maxilípedos a modo de fondo y la región del
compactación relativa del suelo habitado por P. epistoma como pared de contención de este material.
pugnax (expresada como el inverso de la penetración
Para escalar utiliza los pereiópodos 2 a 5, y para
en cm), en las cercanías de San Carlos (36º22’S,
depositar y luego desplazar o ubicar el material
71º59’W), fluctúan entre 22,7% en enero y 55,1% en
excavado usa las quelas de P1, el tercer par de
junio, y entre 0,096% en diciembre y 0,258% en
maxilípedos y las quelas de P2 (E. Rudolph, no
marzo, respectivamente (Del Valle, 2002). Los únicos
datos sobre las características físicas y químicas del publicado). A diferencia de S. spinifrons, una especie
agua, al interior de las galerías de P. pugnax, fueron más agresiva y solitaria que habita en ríos y lagos, P.
registrados por Dalannais (1984) en las Higueras, cerca pugnax (al igual que las restantes especies
de Talcahuano (36º45’S, 73º05’W). Según esta autora, excavadoras de parastácidos chilenos), parece
la temperatura del agua fluctúa entre 12,7ºC (junio) y coexistir pacíficamente al interior de sus refugios
22,1ºC (noviembre), el pH oscila entre 5,9 (abril) y 6,5 subterráneos. Compartir las madrigueras permite a los
(junio-julio), y la dureza total constante en 197 ppm adultos aparearse y a los juveniles crecer en un
de CaCO3. Este hábitat está siendo modificado ambiente seguro y protegido. Aunque se han
progresivamente por: a) drenaje de los hualves para propuesto tres clasificaciones para describir a los
incorporarlos a la explotación agrícola, b) uso de camarones excavadores (Hobbs, 1942; Horwitz &
fertilizantes, c) aplicación de pesticidas y d) Richardson, 1986; Welch & Eversole, 2006), se cree
deforestación con reemplazo vege-tacional. que aquella presentada por Hobbs (1942), es la que se
debe utilizar para categorizar los parastácidos
Conducta excavadora excavadores de Chile, considerando el escaso
Parastacus pugnax construye galerías relativamente conocimiento que actualmente se tiene de su ecología,
complejas, i.e., con una cámara habitacional situada a conducta excavadora, y morfología de sus galerías. De
nivel de la napa freática, desde la cual emerge un corto acuerdo con las observaciones de campo y en base a
túnel ascendente que se divide en dos o más los criterios propuestos por Hobbs (1942), P. pugnax
ramificaciones las que, al alcanzar la superficie del puede ser categorizado como un excavador primario,
suelo, se transforman en un número variable de porque sus galerías se encuentran alejadas de aguas
orificios de entrada (entre 2 y 14, con una media de lóticas y/o lénticas y, además, los especímenes
4,0 ± 2,1 DE). Según Dalannais (1984), muchas de cumplen todo su ciclo de vida al interior de las
estas galerías estarían interconectadas, formando un galerías.
sistema de “tubos comunicantes”. La profundidad de
las galerías varía según el nivel de la napa freática. Variación morfológica
También es variable el diámetro de los orificios de Según Arias & Muñoz (1991), los especímenes
entrada a las galerías, que miden entre 5,0 y 50,0 mm. colectados en las cercanías de Chillán, en compa-
Además, en invierno (mayo), el diámetro de estos ración con especímenes procedentes de Talcahuano y
orificios es mayor que en primavera (diciembre) (Del Concepción, tienen espinas periorbitales más largas
Valle, 2002). Durante los meses de inundación, P. (aparentemente se refieren a las espinas distolaterales
pugnax deposita el material edáfico producto de sus de las escamas antenales), quelas de P1 de mayor
616 Latin American Journal of Aquatic Research
Tamaño
El espécimen más grande que registra la literatura, es
un macho intersexo de 55,7 mm de longitud céfalo-
torácica (LC), capturado por Martínez & Rudolph
(2011) en la localidad de “La Suerte”, Los Ángeles.
La hembra intersexo de mayor longitud (= 52,4 mm de
LC) fue capturada por Ibarra (2010) en Tiuquilemu,
b comuna de Ñiquén. Los individuos más pequeños que
se han colectado, son dos juveniles (no diferenciados
sexualmente) de 3,5 y 4,9 mm de LC, capturados en
las localidades de Las Higueras y San Carlos por
Dalannais (1984) y Del Valle (2002), respectivamente.
De las cinco especies excavadoras de parastácidos
chilenos, P. pugnax es la que alcanza mayores tallas.
Relación longitud-peso
No existen diferencias estadísticamente significativas
en la relación longitud-peso, entre machos y hembras
de P. pugnax. Además, ambos sexos presentan un
crecimiento en peso de tipo isométrico. La función
determinada corresponde a Wt = 0,00052 LCt2,98
Figura 2. Chimeneas construídas por Parastacus (Ibarra, 2010; Ibarra & Arana, 2012).
pugnax. a) Chimenea abierta, b) chimenea cerrada.
Estructura de longitudes
Dalannais (1984), hace un análisis parcial (porque no
tamaño con prominentes espinas dactilares, y abun-
distingue entre machos y hembras) de la estructura de
dante pilosidad corporal. Al respecto los autores
longitudes de la población de P. pugnax, que habita en
hipotetizan que estas diferencias morfológicas se
Las Higueras, Talcahuano. Esta autora señala que el
deberían a que P. pugnax es una especie polimórfica. rango de longitudes de los especímenes capturados, de
Jara (1994), señala que los especímenes de Arauco, en julio a noviembre de 1982, y de junio a noviembre de
comparación con especímenes provenientes de otras 1983, fluctuó entre 3,5 y 42,3 mm de LC. En general
localidades, tienen las quelas de P1 muy comprimidas las más grandes (sobre los 26,0 mm de LC) fueron
(i.e., de poco espesor), y la palma de la mano junto poco frecuentes, al extremo que en septiembre de
con los dedos respectivos notoriamente elongados. En 1983, no se capturaron especímenes mayores de 35,0
conocimiento de estas diferencias, se considera que mm de LC. En cambio, las longitudes más frecuentes
sería recomendable poner a prueba la hipótesis del estuvieron entre 7,0 y 19,0 mm de LC. Sólo en julio
polimorfismo, a través de análisis morfométricos de 1982, junio y julio de 1983 se obtuvo especímenes
efectuados en especímenes de distintas poblaciones, bajo 7,0 mm de LC. En estos mismos meses no se
cuya extensión geográfica cubre gran parte del rango capturaron individuos de longitudes intermedias (entre
geográfico de la especie. 15,0 y 23,0 mm de LC). Aunque el período de tiempo
muestreado por Del Valle (2002) fue de 12 meses de
Casos teratológicos forma continua, de la distribución de frecuencias por
La primera descripción de un caso teratológico en P. clase de longitud se deduce una estructura similar a la
pugnax la realiza Bahamonde (1961), en un espécimen registrada por Dalannais (1984), i.e., muchos especí-
capturado en Pelluhue, Región del Maule. El dáctilo menes juveniles o prepúberes (entre 6,0 y 18,0 mm de
El camarón excavador Parastacus pugnax, en Chile 617
Tabla 2. Longitud cefalotorácica promedio mensual en machos, hembras e indeterminados de Parastacus pugnax.
(Tomado de Ibarra, 2010). DE: desviación estándar.
Figura 3. Longitudes promedio mensuales calculadas por Ibarra (2010) en machos y hembras de Parastacus pugnax.
el borde externo de estos gonoporos se observan muestras estudiadas por Rudolph (1997a) y Martínez
muchas setas largas. Las papilas fálicas son poco & Rudolph (2011), los especímenes pertenecientes al
prominentes, pero con muchas setas largas en su lado morfo 2 alcanzan al 18,2 y 20,9%, respectivamente.
interno y también próximo a su base. Gonoporos de Nuevamente, los resultados de Ibarra (2010) difieren
macho de bordes irregulares, muchos de ellos cerrados de los anteriores, ya que los especímenes que este
por una membrana rugosa (Figs. 5a-5b). Las coxas de autor clasifica como representantes del morfo 2
P5 con tabique cuticular. Estas características sólo se alcanzan al 44,6% de la muestra analizada. Las
observan en especímenes que fluctúan entre 26,2 y diferencias morfológicas antes señaladas no siempre
45,4 mm de LC (Rudolph, 1997a) y entre 23,4 y 54,1 se correlacionan con el sexo gonádico de estos
mm de LC (Martínez & Rudolph, 2011). En las individuos. Así, mientras todos los representantes del
El camarón excavador Parastacus pugnax, en Chile 619
a a
b b
Figura 4. Morfología de los gonoporos de un especimen Figura 5. Morfología de los gonoporos de un especimen
de Parastacus pugnax representante del morfo 1. a) Gono- de Parastacus pugnax representante del morfo 2. a) Go-
poros de hembra, b) gonoporos de macho. noporos de hembra, b) gonoporos de macho.
morfo 2 son hembras, entre los individuos del morfo abdomen de las hembras es más ancho, con pleuras
1, el 60% son machos y el 40% hembras. Por más altas y ramas uropodales más largas y anchas que
consiguiente, distinguir externamente el sexo en P. el abdomen de los machos. Además, el borde ventral
pugnax solo es posible, con cierto grado de certeza, en de las pleuras abdominales de las hembras sólo
los especímenes del morfo 2. presenta una ligera curvatura. La ocurrencia de estas
diferencias morfológicas en todos los especímenes del
Caracteres sexuales secundarios morfo 2 superiores a 26,0 mm de LC, sugiere que ellas
se adquirirían en una muda de pubertad y, más aún,
Lönnberg (1898), es el primero en comprobar la que serían de carácter permanente. En general, las
ocurrencia de caracteres sexuales secundarios b en especies excavadoras de Parastacidae tienen un
Parastacus (aparentemente P. pugnax) y señala que a abdomen relativamente pequeño (Riek, 1972). Esta
pesar de la coexistencia de orificios sexuales de característica, en el caso de las hembras, reduciría el
macho y hembra en un mismo individuo, las hembras espacio disponible para la incubación de los huevos.
tienen abdómenes más anchos que los machos. Estas Sin embargo, la adquisición de un abdomen más
observaciones basadas en la morfología externa serían ancho y pleuras más altas evita este problema, y
ratificadas con posterioridad. Así los análisis morfo- determina un incremento de superficie y volumen para
métricos efectuados por Rudolph (1997a), y Martínez la incubación (Martínez & Rudolph, 2011). Final-
& Rudolph (2011), muestran que existen diferencias mente, estas diferencias de morfología abdominal
morfológicas significativas entre los abdómenes de entre machos y hembras, junto con la ocurrencia en
machos y hembras, pero solo en aquellos individuos los machos de papilas fálicas, más prominentes que
superiores a 26,0 mm de LC. Sobre este tamaño, el aquellas existentes en hembras, debe considerarse en
620 Latin American Journal of Aquatic Research
conjunto con los restantes rasgos morfológicos que proporción de hembras incubantes que se conozca a la
caracterizan a los individuos del morfo 2, para lograr fecha, 23,7% (N = 145), de 611 hembras capturadas.
distinguir externamente el sexo de los adultos de P.
pugnax, con mayor certeza. Longitud mínima de desove
Las hembras ovígeras más pequeñas registradas, son
Proporción sexual las cuatro hembras capturadas por Dalannais (1984).
Muchos de los estudios efectuados han logrado La LC de esas hembras es: 16,7; 19,3; 21,3 y 21,9
establecer la proporción sexual de P. pugnax mm. Estos tamaños parecen notables, ya que ningún
(Dalannais, 1984; Ruz, 1992; Levín, 1997; Rudolph, autor, anterior o posterior a Dalannais, ha descrito
1997a; Ibarra, 2010; Martínez & Rudolph, 2011; hembras incubantes tan pequeñas. Porter (1904),
Ibarra & Arana, 2012). Esto confirma, una vez más, analiza una muestra de cuatro especímenes de P.
que a pesar de la intersexualidad que caracteriza a esta pugnax procedentes de Chillán, uno de los cuales es
especie, es posible distinguir externamente el sexo de una hembra ovígera de 39,0 mm de LC. Rudolph &
sus especímenes. Sobre la base del grado de calcifi- Ríos (1987), utilizan tres hembras ovígeras para
cación de los gonoporos de hembra y por observación describir el desarrollo embrionario y postembrionario
directa de la gónada, Dalannais (1984) señala que, de temprano de P. pugnax, la más pequeña de 37,6 mm
los 88 especímenes analizados, 33 eran machos de LC. La hembra ovígera más pequeña que describe
(37,5%), 27 hembras (30,6%) y los restantes 28 Rudolph (1997a), tiene 30,6 mm de LC, mientras que
(31,8%) (en los que aparentemente no pudo distinguir la hembra ovígera de menor tamaño capturada por
el grado de calcificación de los orificios sexuales de Ibarra (2010) midió 27,9 mm de LC.
hembra), los clasificó como juveniles. Si sólo se
consideran los machos y hembras, se obtiene una Talla de primera madurez sexual
proporción sexual de 1,2:1 a favor de los machos. Ibarra (2010) e Ibarra & Arana (2012), estima que la
Luego de disecar todos los especímenes capturados (N longitud de la primera madurez sexual de las hembras
= 538), la proporción de sexos registrada por Rudolph de P. pugnax es de 38,1 mm de LC (para detalles del
(1997a) fue de 311 machos (57,8%) y 227 hembras procedimiento de cálculo ver Ibarra, (2010).
(42,2%), i.e., 1,4:1 en favor de los machos. Este autor
también analiza la proporción sexual en individuos Fecundidad
menores y mayores de 25 mm de LC (i.e., en La mayor ovipostura que se tiene registro en P.
individuos antes y después de la muda de pubertad), pugnax es de 165 huevos, incubados por una hembra
obteniendo una proporción sexual de 1,5:1 y de 1,2:1 a de 39,0 mm de LC examinada por Porter (1904). Este
favor de los machos, respectivamente. Ibarra (2010), dato de fecundidad también es notable, pues todos los
según los caracteres sexuales secundarios descritos registros posteriores corresponden a fecundidades
por Rudolph (1997a), señala que el 55,4% de los muchos menores. Ruz (1992) reporta una hembra de
especímenes superiores a 26 mm de LC son machos, y 41,0 mm de LC con 77 huevos en incubación. La
el 44,6% restante hembras. Finalmente, Martínez & fecundidad promedio calculada en base a los datos
Rudolph (2011), analizan la proporción sexual en proporcionados por Dalannais (1984), Ruz (1992),
muestras de seis poblaciones de P. pugnax, y obtienen Jara (1994) y Rudolph (1997a), es de 35,1 huevos
proporciones que varían entre 1:1 y 1,9:1 a favor de (número de hembras = 31; huevos totales = 1.089; DE
los machos (Tabla 3). = ±21,042). Cuatro huevos es la fecundidad mínima,
registrada en la hembra más pequeña (16,7 mm de
Proporción de hembras ovígeras LC), analizada por Dalannais (1984). Según Ibarra
Los pocos trabajos que han muestreado una misma (2010) e Ibarra & Arana (2012), existe correlación
población de P. pugnax durante un período de tiempo robusta (R2 = 0,8), entre la LC y el número total de
superior a nueve meses han reportado proporciones de huevos portados por hembras de P. pugnax. Este autor
hembras ovígeras relativamente bajas. Así, Dalannais también determina que los datos de fecundidad se
(1984), señala que el 14,8% (N = 4) del total de ajustan de mejor forma al modelo lineal: Número total
hembras analizadas (N = 27), corresponden a hembras de huevos = –26,46 + 1,31 LC (Fig. 6). Exceptuando
ovígeras. Rudolph (1997a), indica que de 227 hembras la fecundidad registrada por Porter (1904), los
capturadas sólo el 10,1% (N = 23) son hembras ovíge- restantes valores que se reportan en este trabajo, se
ras. Del Valle (2002) sólo menciona que capturó tres encuentran ligeramente por debajo del rango
hembras ovígeras sin señalar su proporción respecto considerado normal para los astácidos de agua dulce
del total de hembras. Ibarra (2010), registra la mayor (entre 100 y 1.000 huevos según la especie) (Holdich,
El camarón excavador Parastacus pugnax, en Chile 621
Tabla 3. Proporción de machos y hembras intersexo de Parastacus pugnax en cada una de las poblaciones muestreadas
por Martínez & Rudolph (2011).
Tabla 4. Características del desarrollo ovárico en Parastacus pugnax. X: diámetro medio, DE: desviación estándar.
Tabla 5. Tamaño de los oocitos y longitud cefalotorácica (LC) de las hembras ovígeras de Parastacus pugnax capturadas
en 1983 por Dalannais (1984).
huevos, una en septiembre y otra en octubre. Del Valle conducta (Rudolph & Ríos, 1987). En síntesis, esta
(2002) recolecta tres hembras ovígeras, una en especie tiene desarrollo directo con incubación de
diciembre y dos en enero. Además, Martínez & huevos grandes, ricos en vitelo, con cuidados
Rudolph (2011) muestrean en pleno invierno (julio), parentales extendidos que incluyen los dos primeros
seis poblaciones de P. pugnax, sin capturar ninguna estadios de juvenil. Este tipo de desarrollo es universal
hembra con huevos. Este tipo de incubación más bien entre los astácidos de agua dulce y representa una
estival sugiere que esta especie, a semejanza de notable adaptación a este tipo de ambiente. Además,
muchos otros astácidos de agua dulce, necesita de constituye una ventaja ante eventuales cultivos en
temperaturas bajas y fotoperíodos cortos para lograr la cautiverio, principalmente por: ausencia de larvas
madurez sexual. librenadadoras, primer y segundo estado de juvenil
vitelófago, y cuidados parentales que determinan una
Tipo de desarrollo sobrevivencia de 100% al momento de la liberación
Los huevos de P. pugnax son elipsoidales y de color del tercer juvenil.
amarillo, que se mantiene durante el desarrollo
embrionario. Según Dalannais (1984) y Rudolph & Migraciones
Ríos (1987), el diámetro máximo de los huevos varía En los astácidos de agua dulce solo se ha docu-
entre 2,9 y 3,1 mm ( = 3,0 mm; N = 90), y entre 2,55 mentado la ocurrencia de migraciones en aquéllas
y 2,84 mm ( = 2,61; N = 40), respectivamente. En el especies que habitan aguas abiertas, y en unas pocas
laboratorio, en aguas a temperaturas entre 15,5 y especies excavadoras secundarias, como Cherax
21,0ºC; con 7,2 a 8,1 mg L-1 de oxígeno disuelto; pH destructor Clark, 1936 (Hogger, 1988). Para las especies
constante en 6,0 y dureza entre 17,8 y 35,6 ppm de excavadoras primarias, como es el caso de P. pugnax,
CaCO3. El desarrollo embrionario tarda 38 días, y el no existe información al respecto. Solo Del Valle
postembrionario temprano, i.e., desde la eclosión hasta (2002), se refiere a una “migración intergalería”, que
que emerge el tercer estado de juvenil, tarda 15 días. se iniciaría con la llegada de las primeras precipi-
Este tercer juvenil inicia una existencia independiente taciones pluviales (mayo). Según este autor, en la
de la madre y se caracteriza por presentar la misma época de invierno el aumento de agua al interior de las
morfología del adulto (i.e., mismo número de galerías y la consecuente disminución de la compac-
segmentos corporales y de apéndices), y la misma tación del suelo, facilitaría la emigración de algunos
El camarón excavador Parastacus pugnax, en Chile 623
juveniles, desde las galerías parentales, para iniciar las -0,38 años, respectivamente. Con estos parámetros, la
excavaciones de sus propias galerías. Si bien se está curva de crecimiento en longitud queda definida por la
de acuerdo con estos desplazamientos intergalerías, no ecuación: LCt mm = (1– e (–0,35(mm año-¹) (t+0,38 años))).
así con el objetivo que les atribuye Del Valle (2002). Además, sobre la base de la relación longitud-peso,
Las evidencias disponibles indican que las pobla- determinada por Ibarra (2010), representan la curva de
ciones de P. pugnax son relativamente pequeñas crecimiento en peso con la función: Wt g = 83,8 g (1–
(Arias & Muñoz, 1991) y, además, se encuentran e(–0,35(mm·año¯¹)(t +0,38 años)))2,98. Estos autores concluyen
aisladas genéticamente debido a su escasa capacidad que: i) el valor de LC∞ estimado es concordante con
natatoria, a la ausencia de rutas y de larvas, y a la los valores de LC máximos obtenidos por Arias &
efectividad de las barreras (el tipo de suelos entre Muñoz (1991) y por Rudolph (1997a), ii) P. pugnax
otras) (Rudolph, 1997a). Aunque P. pugnax puede alcanzaría un peso de 30 g en tres años, al igual que S.
permanecer vivo fuera del agua por largos períodos de spinifrons, hasta ahora el único parastácido chileno
tiempo, no existe en la literatura registros de considerado atractivo para la acuicultura (Rudolph et
especímenes fuera de sus galerías, ni tampoco se les al., 2010), y iii) los parámetros LC∞ y K obtenidos en
ha visto sobre el suelo desplazándose desde una vega a P. pugnax son mayores a los estimados para los
otra. Por lo anterior, se estima que P. pugnax no parastácidos brasileños Parastacus defossus Faxon,
realiza migraciones. 1898 (Noro & Buckup, 2009) y P. brasiliensis (Von
Martens, 1869) (Fries, 1984; Fontoura & Buckup,
Hábitos alimentarios 1989), pero menores a los determinados en
Los astácidos de agua dulce son generalistas oportu- Procambarus clarkii (Girard, 1852), un astácido de
nistas, que se alimentan prácticamente en todos los agua dulce originario de EEUU y de gran éxito en la
niveles tróficos, por ello se les ha catalogado como astacicultura comercial (Anastácio & Marques, 1995;
animales politróficos (Goddard, 1988; Hobbs III, Fidalgo et al., 2001; Chiesa et al., 2006).
2001). P. pugnax no es una excepción. Dalannais
(1984) disecó el estómago de 80 especímenes adultos Depredadores
de P. pugnax y comprobó (según el método de Actualmente se dispone de escasa información acerca
frecuencia de ocurrencia), que el contenido gástrico de los depredadores naturales de P. pugnax. Dalannais
más frecuente correspondió a restos de vegetales, (1984) en base a sus observaciones de terreno, señala
seguido de restos de cutícula (probablemente de que probablemente las aves sean los principales
crustáceos y/o insectos), y con mucha menor frecuen- depredadores de este parastácido y menciona, en
cia nemátodos, diatomeas y clorofíceas. Posterior- particular, a la garza (sin identificar la especie). Según
mente, estos resultados han sido ratificados por Medina (1997), el huillín (Lontra provocax Thomas,
Corona & Urra (1992) y Valenzuela (2011). 1908) también sería un depredador de P. pugnax. Sin
Especímenes adultos de P. pugnax, mantenidos en embargo, este último dato requiere ser confirmado ya
condiciones de cautiverio, han sido alimentados con que las muestras analizadas por este autor provienen
pellet para conejos, zanahorias, granos de avena, de una zona (poblado de Quinque) situada inmedia-
vegetales subacuáticos [i.e., Elodea canadensis Michx tamente al sur del rango geográfico de P. pugnax, por
y Egeria densa (Planchon)], carne de vacuno, lo que cabe la posibilidad que ellas fuesen restos de P.
lombrices de tierra (Lumbricus terrestris Linnaeus, nicoleti.
1758) y pancoras (Aegla sp.). Sin embargo, estos datos
son solo aproximaciones al conocimiento de los Epibiontes
hábitos alimentarios de P. pugnax. Falta por conocer Se han reportado como epibiontes de P. pugnax a:
las preferencias por ciertos tipos de alimento, tanto en Temnocephala chilensis (Moquin-Tandom, 1846)
adultos como en juveniles, y variaciones de estas (Platyhelmintes, Temnocephalida), cuyas ootecas se
preferencias según la edad, época de año y estado sitúan de preferencia en el cefalotórax dorsal, lateral y
fisiológico de los especímenes. ventral, y los adultos se pueden encontrar en todo el
cuerpo del camarón; y Stratiodrilus pugnaxi Vila &
Crecimiento Bahamonde, 1985 (Polychaeta, Histriobdellidae), cuyos
Ibarra & Arana (2012), establecieron el crecimiento de adultos se ubican en la cavidad branquial de P.
esta especie mediante el método de progresión de pugnax, y los huevos se depositan preferentemente en
curvas modales e Ibarra & Arana (2011a), deter- el escafognatito de la maxila (Vila & Bahamonde,
minaron el crecimiento de P. pugnax mediante la 1985; Arias & Muñoz, 1991; Moyano et al., 1993; Del
técnica de marcaje. Los parámetros obtenidos para Valle, 2002). También se ha reportado la ocurrencia
LC∞, K y t0 fueron 55,9 mm LC; 0,35 mm año-1; y de algunas especies de peritricos (Protozoa, Cilio-
624 Latin American Journal of Aquatic Research
phora) del género Operculigera Kane, 1969: i.e., O. galerías de P. pugnax. Así un extractor en 2 h puede
asymmetrica Clamp, 1991; O. insolita Clamp, 1991; reunir 4 kg de camarones. Sin embargo, en la época
O. parastaci Jankowski, 1986; O. seticola Clamp, estival el esfuerzo de captura es mucho mayor pues
1991; O. striata Jankowski, 1986 y O. taura Clamp, primero se debe excavar hasta llegar al nivel freático y
1991. Como también del género Lagenophrys Stein, luego utilizar la bomba extractora (E. Rudolph, no
1852: L. andos Jankowski, 1986 y L. anticthos Clamp, publicado). Según Del Valle (2002) e Ibarra & Arana
1988. Todas estas especies de peritricos se ubican en (2011a), este tipo de bomba tiene escasa o nula
la base de los filamentos branquiales (Fernández- selectividad, lo que provocaría una alta mortalidad de
Leboranz & Tato-Porto, 2000). juveniles. La experiencia de terreno ratifica la falta de
selectividad de la bomba. Afortunadamente, muchos
Parásitos extractores hacen una selección de las capturas, así los
El único parásito descrito en P. pugnax es Psoros- camarones grandes son retenidos para su comercia-
permium haeckelii Hilgendorf, 1883, un organismo lización y los pequeños son devueltos a sus galerías.
unicelular eucariótico, perteneciente a un clado Se sabe que el crecimiento de los astácidos de agua
filogenético próximo a la dicotomía hongo-animal. dulce es denso-dependiente (Mills & McCloud, 1983;
Este parásito ha sido detectado en diferentes tejidos de Huner & Lindqvist, 1995). Por consiguiente, es
al menos 17 especies de astácidos de agua dulce. En probable -como lo sugiere Del Valle (2002)- que la
P. pugnax, se encontró en el tejido epitelial del ovario remoción de los especímenes de longitudes mayores,
de tres hembras adultas capturadas en Nehuentúe tenga un efecto positivo sobre la tasa de crecimiento
(Rudolph et al., 2007a). Se desconoce el efecto de los más pequeños, por disminución de la
patogénico que este parásito tiene sobre P. pugnax, competencia por recursos relativamente escasos como
aunque existen algunas evidencias de enfermedades alimento, y a su vez por aumentar la disponibilidad de
entéricas en seres humanos luego de consumir espacio y refugio, permitiendo una mayor derivación
camarones infestados con P. haeckelli (Bouckenooghe de energía para crecimiento somático y reproductivo.
& Marino, 2001).
Presión extractiva
Enfermedades En las Regiones del Maule, Biobío y La Araucanía
Los camarones de río son susceptibles a un amplio [que en conjunto tienen una población estimada al
rango de enfermedades (Alderman & Polglase, 1988). 2002 de 4.014.693 habitantes (INE, 2003)], existe una
Sin embargo, en Chile no existen registros de muertes larga tradición de consumo de P. pugnax. Esto genera,
masivas, ni de enfermedades en P. pugnax. Esto a su vez, una gran demanda y una enorme presión
sugiere que sus poblaciones naturales estarían libres extractiva (Ibarra & Arana, 2011b). Sin embargo, la
de ellas. Lo anterior obliga a tomar las precauciones legislación pesquera, actualmente vigente, no reco-
del caso y respetar la normativa vigente al momento noce a esta especie como un recurso pesquero y, por
de introducir especies exóticas de astácidos de agua consecuencia, no existen estadísticas oficiales que
dulce, especialmente desde Europa donde muchas de muestren la magnitud de sus capturas. Según Silva &
las poblaciones naturales de estos crustáceos están Spoerer (2006), al año se extraerían 43,5 millones de
contaminadas con el hongo Aphanomyces astaci especímenes sólo para satisfacer la demanda de tres
Schikora, 1903, responsable de la “plaga del hongo”, ciudades: Concepción, Chillán y Coelemu. Para que la
de transmisión muy rápida y que mata al 100% de los comercialización de estos individuos sea atractiva
especímenes afectados (Ackefors, 2000). deben pesar al menos 35 g, en consecuencia, de esta
especie, se extraerían 1.525 ton anuales, equivalente a
Pesquería y comercialización un tercio de las capturas registradas en el mismo
Artes de pesca período de camarón nailon (Heterocarpus reedi
La captura de P. pugnax se realiza de preferencia en Bahamonde, 1955), y a la mitad de lo capturado en un
invierno, cuando el nivel freático se encuentra muy año en el langostino amarillo (Cervimunida johni
próximo a la superficie del suelo o sobre ella, Porter, 1903), que a su vez, constituyen dos de los
facilitando su extracción. Para su captura se usa una recursos de mayor volumen de extracción entre los
bomba de vacío parcial, construida artesanalmente con crustáceos marinos de Chile (Ibarra, 2010; Zilleruelo
un tubo de PVC de 8 cm de diámetro y 70 cm de & Párraga, 2010). Sin embargo, los volúmenes de
largo, en cuyo interior se desliza un embolo accionado extracción de P. pugnax deben ser aún mayores. Silva
manualmente por el extractor. Las hay de un tiempo y & Spoerer (2006), pese a identificar 41 localidades de
de varios tiempos (Figs. 7a-7b). Esta bomba se aplica extracción de este crustáceo, no cuantifican lo que allí
directamente sobre los orificios de entrada a las se extrae ni lo que se comercializa en ciudades como:
El camarón excavador Parastacus pugnax, en Chile 625
a b
Figura 7. Bombas de vacío parcial artesanales utilizadas para la extracción de Parastacus pugnax. a) Bomba de varios
tiempos, b) bomba de un tiempo.
Parral, San Carlos, Coronel, Arauco, Los Ángeles, actualmente extraen son más pequeños que aquellos
Lebu, Angol y muchos pueblos más pequeños. extraídos en el pasado (E. Rudolph, no publicado).
Además, esta explotación de P. pugnax para consumo
humano no es reciente. No existe mucha información
Rendimiento en carne y calidad de ella
respecto al uso que, de esta especie, hicieron las
comunidades prehispánicas. Sin embargo, se sabe Análisis efectuados por Rudolph et al. (1991),
desde la prehistoria que la recolección y extracción muestran que las quelas de P1 y el abdomen (ambos
sin pelar) representan el 19,6 y 11,1% del peso
han sido dos formas de aprovechar lo que entrega la
corporal total de P. pugnax. El porcentaje restante
madre tierra para obtener el sustento familiar. Por ello,
(69,3%) corresponde a los “desperdicios” (i.e.,
es altamente probable que comunidades mapuches
cefalotórax y patas caminadoras). Además, estos
hayan extraído especímenes para su consumo, tal
autores comprueban un alto contenido de proteínas en
como lo hacen actualmente. Lönnberg (1898) señala la carne de quelas (15,2%), abdomen (14,2%), y algo
que P. hassleri (= P. pugnax) “es comestible y se menor en los desperdicios (12%). Lo anterior
ofrece a la venta en los mercados”, y luego describe el representa un contenido proteico importante si se
procedimiento que siguen los “niños nativos” para considera que algunos peces de consumo habitual en
capturar los especímenes. Porter (1904) dice: “la Chile, como la merluza, pejerrey y congrio colorado
especie de que me ocupo –P. hassleri– se vende en tienen 17,3, 16,4 y 15,5% de proteínas, respecti-
gran cantidad en dicha ciudad, –Chillán– en el vamente. En tanto que las machas, cholgas y choritos
invierno”. Autores posteriores ratifican esta explo- tienen 15,1, 14,2 y 10,0% respectivamente (Schmidt-
tación (ver Bahamonde & López, 1963; Rudolph, Hebbel et al., 1990). Rudolph et al. (1991), también
1984; Dalannais, 1984; Arias & Muñoz, 1991; constatan un contenido relativamente bajo de grasas
Rudolph et al., 1991). Más aún, en entrevistas con (expresado como extracto etéreo o grasa bruta). Así, la
extractores de distintas localidades, éstos reconocen carne de quelas tiene 0,63% de grasa, la de abdomen
que practican este oficio desde hace más de 30 años y 0,4% y los desperdicios 1,3%. Finalmente, según estos
que lo han aprendido de sus padres. También declaran autores el valor energético (Kcal g-1 de materia seca)
que todos los años explotan las mismas vegas, lo que es de 3,8 para la carne de quelas y abdomen, y 2,9
según ellos se expresa en que los camarones que para los desperdicios. En síntesis, la carne de P.
626 Latin American Journal of Aquatic Research
pugnax presenta características químicas y alimen- pañado de música, bailes y juegos populares. Si bien
ticias que la hacen apropiada para el consumo es cierto, el objetivo de estas fiestas es muy loable, ya
humano. Más aún, los desperdicios, en el caso de no que buscan preservar y promover las tradiciones de las
ser utilizados para consumo humano, pueden ser zonas rurales del sur de Chile, no es menos cierto que
aprovechados como harina de camarón en la su realización significa un impacto negativo adicional
elaboración de concentrados para la nutrición de otras para la conservación de esta especie (E. Rudolph, no
especies criadas en cautiverio, puesto que ellos tienen publicado).
una composición química proximal similar a los
desperdicios de camarón nailon, que actualmente se Legislación
utiliza como principal materia prima para elaborar
En Chile no existe legislación que regule la
harina de crustáceos (Tabla 6). Estos desechos
extracción, comercialización y transporte de las
también se podrían utilizar para recuperar, mediante
especies de parastácidos. Se les aplica, por extensión,
biotecnología, productos de alto valor agregado, i.e.,
la normativa establecida para el camarón de río del
quitina, quitosano y pigmentos como la astaxantina
(Armenta, 1998). norte (Cryphiops caementarius (Molina, 1782)
(Decapoda, Palaemonidae). El Decreto Supremo
Comercialización Nº145 de abril de 1986 establece, para este
palaemónido, veda durante el período comprendido
Los especímenes grandes de P. pugnax se comer- entre el 1º de diciembre y el 30 de abril del año
cializan vivos, principalmente en forma ambulante, ya siguiente, veda permanente para las hembras ovígeras,
sea en las carreteras, al paso de los vehículos, o bien y como longitud mínima de extracción 30 mm de LC.
en ciudades y pueblos del centro-sur de Chile (Rudolph, 2002b; Jara et al., 2006). Es preocupante
[(Regiones del Maule, del Biobío, y de La Araucanía) que no exista un marco jurídico ad-hoc que proteja a
(35º a 39º S)]. Aunque también se venden en puestos P. pugnax, más aún si se considera la escasa
fijos en ferias y mercados. Habitualmente se comer- recuperación de sus poblaciones en el corto plazo,
cializan por docenas a un precio de $600 (US$ 1,20). debido a ciertas características intrínsecas de los
Durante la época de verano la extracción y parastácidos, i.e., crecimiento lento, baja fecundidad,
comercialización se hace principalmente por encargo maduración sexual tardía y largos períodos de
(E. Rudolph, no publicado). desarrollo embrionario y postembrionario temprano
(Rudolph, 2002b). A lo cual se agrega, en el caso de
Fiestas del camarón esta especie, la enorme presión extractiva que
En el año 1993 se celebró, por primera vez, la llamada actualmente soporta (Silva & Spoerer, 2006).
“Fiesta del Camarón”, en la comuna de Florida,
Concepción. Actualmente, esta fiesta se celebra en al Estado de conservación
menos 10 comunas de la Región del Biobío, con el
auspicio y apoyo de los municipios respectivos. Entre En base a las categorías de clasificación señaladas en
las más concurridas (3 a 5 mil personas) destacan las el Artículo 37 de la ley Nº19.300 sobre Bases
de: Florida, Santa Juana, Coelemu, Ñiquén, La Suerte, Generales del Medio Ambiente, Bahamonde et al.
Carampangue y Laja. En ellas, los extractores de P. (1998) categorizaron a P. pugnax como una especie
pugnax, compiten por premios en dinero para quien "insuficientemente conocida" en la zona central de
capture al espécimen más grande y para quien extraiga Chile [(Regiones de Valparaíso y Metropolitana) (32º
el mayor número de especímenes. A su vez, los a 34º S)], y como "vulnerable" en la zona centro-sur
asistentes pueden degustar distintas preparaciones desde la Región del Libertador General Bernardo
culinarias en base a camarones. Todo esto acom-
Tabla 6. Comparación de la composición química proximal de los desechos de Parastacus pugnax y los de Heterocarpus
reedi.
O’Higgins hasta la Región de La Araucanía (34º a habitualmente es un proceso lento y paulatino. En una
39ºS). Esta última categorización a causa de: a) una primera etapa sólo se debería ejecutar cultivos
fuerte extracción para consumo humano, b) baja experimentales con la finalidad de llenar los vacios de
densidad poblacional, y c) alteración del hábitat por conocimiento biológico antes mencionados, y evaluar
contaminación, drenaje de las vegas y construcción de su respuesta fisiológica a condiciones de cautiverio.
caminos. Rudolph & Crandall (2007), sobre la base de Además, se debería avanzar en el desarrollo de la
los criterios A3cd de la Lista Roja de la IUCN (2001), tecnología de cultivo. Se estima que su cultivo sólo
categorizaron a P. pugnax como "vulnerable" en todo sería factible si esta primera etapa es superada
su rango geográfico. Finalmente, Buckup (2010) la ha exitosamente. Para una eventual segunda etapa, se
clasificado como Datos insuficientes (DD). cree que lo más apropiado sería un cultivo bajo la
modalidad semiextensiva, interviniendo la fase repro-
Perspectivas de cultivo ductiva de la especie (para detalles de esto último ver
Para que un astácido de agua dulce sea atractivo para Rudolph et al., 2010).
la acuicultura, debe tener ciertas adaptaciones
fisiológicas, i.e., politrofismo, buena tolerancia a la Comentarios finales
exposición aérea, resistencia a las enfermedades, alta Los principales factores que amenazan la bio-
fecundidad y crecimiento rápido (Huner & Lindqvist, diversidad de los camarones de río a escala mundial
1995; Ackefors, 2000). Como se mencionó anterior- son: a) pérdida y degradación del hábitat, b) sobre-
mente, P. pugnax es una especie politrófica, con alta explotación para consumo humano, y c) introducción
tolerancia a la exposición aérea y poblaciones de especies exóticas (Taylor, 2002). El primero de
naturales libres de enfermedades. A estas caracte- estos factores afecta a todas las especies chilenas de
rísticas, favorables para un eventual cultivo, se debe Parastacidae; el segundo, a S. spinifrons y muy
agregar otras igualmente propicias, i.e., desarrollo especialmente a P. pugnax. Sin embargo, se cree que
directo, rendimiento en carne aceptable y de buena actualmente, el tercero de ellos no representa una
calidad, reducción o desarrollo tardío de conductas amenaza para las especies nativas, porque en Chile
agresivas, lo que permitiría la cohabitación de sólo se ha autorizado la introducción de dos especies
distintas generaciones al interior de una misma galería exóticas: Cherax cainii Austin, 2002 y Ch.
(Horwitz et al., 1985), y ocurrencia de dimorfismo quadricarinatus (Von Martens, 1868). Ambas
sexual, que permite distinguir externamente el sexo, a introducciones, efectuadas bajo estrictas medidas de
pesar de la coexistencia de gonoporos de ambos sexos seguridad, tenían por finalidad evaluar la factibilidad
en un mismo individuo. Sin embargo, su desarrollo de su cultivo comercial. En ambos casos los cultivos
directo determina que su fecundidad sea relativamente experimentales no tuvieron éxito y, como conse-
baja y, por habitar aguas frías, su tasa de crecimiento cuencia, la introducción de estas especies no ha
no es la más apropiada para su cultivo comercial. continuado. Además, durante la ejecución de estos
Además de estas desventajas, también se debe cultivos, no se habrían producido fugas.
considerar que su particular modo de vida impone un
También es razonable preguntarse si en Chile se
desafío tecnológico en el diseño, dimensionamiento y
construcción de unidades de cultivo apropiadas para han implementado acciones efectivas en favor de la
un confinamiento exitoso, en términos de sobre- conservación de los parastácidos en general y de P.
vivencia, crecimiento y reproducción y, además, se pugnax en particular. Se cree que no, por tres razones.
debe tener presente que existe un enorme vacío de Primero, luego de algunos esfuerzos iníciales por
conocimiento relacionado con los requerimientos generar listas de especies amenazadas, recién en enero
nutricionales de machos y hembras, tanto juveniles de 2010, el Estado de Chile (a través de la promul-
como adultos. Las ventajas y desventajas anterior- gación de la Ley 20.417), alcanza un consenso acerca
mente señaladas parecen colocar a P. pugnax en una de los criterios a utilizar para avanzar en el
posición aparentemente neutra ante eventuales conocimiento del estado de conservación de la flora y
actividades de cultivo en cautiverio. Sin embargo, se fauna, de manera que aún no se implementan medidas
cree que la enorme y desregulada presión extractiva, efectivas de protección de la biodiversidad (Squeo et
que actualmente soportan sus poblaciones naturales, al., 2010). Segundo, pese a los avances logrados
constituye una causal poderosa para iniciar desde ya últimamente, en el conocimiento biológico de P.
experiencias de cultivo con fines comerciales, las que, pugnax, aún no existe un cuerpo legal ad-hoc que lo
de resultar exitosas, constituirían un gran avance en proteja. Tercero, la legislación pesquera actualmente
favor de la conservación de la especie. No obstante, vigente no reconoce a P. pugnax como recurso
cultivar una especie que nunca lo ha sido, pesquero. Más aún, en el corto plazo, la Subsecretaría
628 Latin American Journal of Aquatic Research
de Pesca no tiene contemplado ningún estudio aguas continentales de Chile. Bol. Mus. Nac. Hist.
tendiente a evaluar su eventual declaración como Nat. Chile, 47: 91-100.
pesquería. La presión extractiva que actualmente Bahamonde, N. & M.T. López. 1963. Decápodos de
soporta P. pugnax, junto a la escasa recuperación de aguas continentales en Chile. Invest. Zool. Chil., 10:
sus poblaciones y a la reducción progresiva de la 123-149.
cantidad y calidad de su hábitat, hacen imperativo
Bouckenooghe, A.R. & B.J. Marino. 2001. Psoros-
avanzar en la regulación de la extracción y
permium haeckeli: a cause of pseudoparasitosis.
comercialización de esta especie, como una primera
South. Med. J., 94: 233-234.
medida en favor de su conservación.
Buckup, L. 2010. Parastacus pugnax. In: IUCN 2012.
IUCN Red list of threatened species. Version 2012.2
AGRADECIMIENTOS Publ. Internet. [http://www.iucnredlist.org]. Revie-
wed: 5 March 2012.
A todas aquellas personas que de una u otra forma me
han apoyado durante mis trabajos en Parastacus Chiesa, S., M. Scalisi & G. Gibertini. 2006. Occurrence
pugnax. En especial a mis estudiantes: Rosa Antilao, of allochthonous freshwater crayfishes in Latium
Guillermo Ruz, Pedro Alvarado, Adalberto Gallegos, (Central Italy). Bull. Fr. Pêche Piscic., 380-381: 883-
Rodrigo Levín, Francisco Retamal y Andrea Martínez, 902.
y a los señores Claudio Gutiérrez y Rolando Leiva. Corona, M. & J. Urra. 1992. Descripción morfológica de
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Review
Raymond T. Bauer1
1
Department of Biology, University of Louisiana at Lafayette, Lafayette, Louisiana, 70504-2451 USA
ABSTRACT. Amphidromy is a diadromous life history pattern, common in tropical and subtropical
freshwater caridean shrimps, in which adults live, breed and spawn small-sized embryos in freshwater but
have extended larval development (ELD) in marine waters. Most completely freshwater species spawn large
embryos with either direct or abbreviated larval development (ALD). An important benefit of amphidromy is
dispersal among river systems via marine larvae, which increases their access to alternative habitats. Thus,
amphidromous species have much broader geographic distributions than closely related completely freshwater
ones with ALD. ALD and freshwater ELD species appear to have evolved from amphidromous species with
marine ancestors. Delivery of larvae to the sea in many amphidromous species is accomplished by upstream
hatching and river drift of larvae to the sea. In other species, the females themselves apparently migrate down
to marine waters to spawn. After development, the postlarvae must find a river mouth and migrate upstream to
the adult habitat. Migrations occur at night, with juveniles swimming or crawling along the river or stream
bank. Larvae are released during the wet or flood season of the year, while juvenile migrations take place
during the dry or low-flow season. Both larval downstream and juvenile upstream movements are disrupted by
human impacts such as dams and other forms of river control. Although much progress has been made in
understanding the evolution and ecology of amphidromy, research is still needed on all aspects of shrimp
amphidromy, especially in Latin America with its diverse freshwater shrimp fauna.
Keywords: Caridea, diadromy, larvae, juveniles, migration, streams, rivers.
RESUMEN. La anfidromía es un ciclo de vida común en camarones tropicales y subtropicales de agua dulce,
en que los adultos viven, se aparean y desovan embriones pequeños en agua dulce, pero tienen un extenso
desarrollo larval (DLE) en aguas marinas. Especies con embriones grandes tienen un desarrollo larval
abreviado o directo (DLA), y pasan toda su vida en agua dulce. Un beneficio importante de la anfidromía es la
dispersión en los ríos por medio de larvas marinas. Por eso, las especies anfidrómicas tienen distribuciones
geográficas más amplias que las especies de agua dulce sin larvas marinas. Al parecer, las especies con DLA
han evolucionado de especies anfidrómicas con antepasados marinos. La llegada de larvas al mar en algunas
especies anfidrómicas ocurre por la deriva de larvas por la corriente del río. En otras especies, las hembras
migran río abajo para liberar sus larvas en agua salada. Después del desarrollo larval en el mar, las postlarvas
tienen que buscar una desembocadura de un río y luego, migrar río arriba al hábitat de los adultos. Las
migraciones ocurren durante la noche, con los juveniles nadando o siendo transportados por la corriente del
río. La eclosión de las larvas ocurre durante la temporada de lluvia (flujo alto), pero las migraciones de
juveniles río arriba, ocurren durante la temporada seca (flujo lento). El impacto humano en las migraciones se
relaciona con el control de las aguas en los ríos (e.g., las represas). Aunque hay bastante progreso en la
comprensión de la evolución y ecología de la anfidromía, aún se necesitan muchas investigaciones sobre este
tema, especialmente en Latinoamérica con su variada fauna de camarones de agua dulce.
___________________
Corresponding author: Raymond T. Bauer (rtbauer@louisiana.edu)
634 Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 1. Amphidromous life cycle in caridean shrimps: adults live and breed upstream in fresh water. Females deliver
first stage larvae either by releasing them into the stream current (drift) or by migrating downstream to hatch them in the
sea. After larval development in the sea, the postlarvae and juveniles enter a stream or river and migrate upstream to the
adult freshwater habitat.
Figure 2. The relationship between embryo size and the number of larval stages in freshwater shrimps (modified from
Bauer, 2004; original data from Hayashi & Hamano, 1984; Magalhães & Walker, 1988 and Jalihal et al., 1993). Each data
point represents one species. Species with extended larval development are generally amphidromous, while those with
abbreviated or direct larval development have a completely freshwater life cycle.
Although most freshwater species with small eggs stable freshwater environment in which nutrient
have extended larval development in the sea, there are supplies are plentiful and abundant larval food (i.e.,
a few freshwater species which have taken another life plankton) occurs. Examples of such extended larval
history route. In these species, extended development development in plankton-rich freshwater habitats are
occurs in fresh water (Fig. 3). The environmental far-upstream river populations of Macrobrachium
conditions which lead to this latter condition are a amazonicum, in upper Amazonian floodplains in
636 Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 3. The relationship between embryo size, larval development and life history in freshwater shrimps. Species with
small eggs and extended larval development (ELD) are generally amphidromous, although some ELD species are
completely freshwater. Freshwater species with large embryos and abbreviated or direct larval development (ALD) are
descended from ELD species.
South America (Magaelhães, 1985; Magaelhães & sobre Macroinvertebrados de Agua Dulce” (February
Walker, 1988) as well as those of M. niloticum in 2012, San José, Costa Rica), is to amplify and update
Lake Chad, Africa (Walker, 1992). Several species of previous short reviews on amphidromy (Bauer, 2011a,
Limnocaridina spp., two Caridella spp. (Atyidae) and 2011b). The objectives of this paper are to review, in
Macrobrachium moorei (Palaemonidae) in Lake caridean shrimps, the evolutionary costs and benefits,
Tanganyika, Africa, have extremely small eggs the evolutionary origins, and the migrations associated
(Mashiko et al., 1991) indicating extended planktonic with amphidromy, and to give suggestions for future
development. Given the distance (several thousand research on amphidromy in Latin America. The
kilometers) from Lake Tanganyika to the only impact of human activities on amphidromy has been
accessible marine environment, the Atlantic Ocean, it recently reviewed (Bauer, 2011b) and will not herein
is quite probable that this extended development be treated extensively.
occurs in fresh water, i.e., the lake itself, a large,
ancient and stable lacustrine habitat. Thus, the process Historical perspective
of adaptation of primitive marine species to the fresh An amphidromous life history was suspected in
water environment (“freshwaterization,” Jalihal et al., various freshwater shrimp species for some time
1993) has taken three principal routes: (1) the before being confirmed by recent studies. Species with
reduction or loss of larval stages (direct or abbreviated distributions restricted to freshwater habitats (rivers
larval development, both termed “ALD” in this paper), and streams) with a connection to the sea, such as
(2) retention of the extended planktonic development North American Macrobrachium spp. (Hedgepeth,
in the sea (ELD) of the marine ancestor, or less 1949) and the atyid and Macrobrachium species of
commonly, (3) the adaptation of ELD to freshwater. Caribbean islands (Chace & Hobbs, 1969) were
Studies on the occurrence, evolution, and human thought to have marine larval development. Studies on
impacts on amphidromous species are being published larval development of Caribbean atyid and Macro-
at an accelerating rate. The purpose of this manuscript, brachium species by Hunte (1977, 1980), on North
stimulated by a presentation at the decapod crustacean American Macrobrachium spp. by Dugan et al. (1975)
session of the “Primer Congreso Latinoamericano and the atyid Caridina japonica (Hayashi &
Amphidromy in shrimps: a life cycle 637
Hamano, 1984) demonstrated the need for saltwater migrations from the sea involve? Below, I discuss
larval development in many freshwater shrimps. The some of the possible selective pressures (costs and
upstream movement (migration) of newly- benefits) which may be involved in the evolution of
metamorphosed postlarvae and small juveniles from amphidromy in shrimps.
river mouths was first inferred (e.g., Hartmann, 1958; For freshwater shrimps that live in fast-flowing
Chace & Hobbs, 1969; Hunte, 1978) or reported bodies of water, release of larvae that would go
anecdotally (e.g., Ibrahim, 1962; Ling, 1969). Direct through a long series of stages would simply mean
observations on juveniles migrating upstream and that they would be washed away from the adult
climbing up over obstacles (e.g., low weirs) were habitats. In populations kilometer within tens of
made by Lee & Fiedler (1962) and Hamano & kilometers to the sea, the larvae would arrive in the
Hayashi (1992). Beginning in the late 1990’s, both sea within a day or two. Thus, the stage is already set
qualitative and quantitative observations and studies for amphidromy in such species. In species living in
on juvenile migration increased considerably (e.g., stable lentic environments, ELD can potentially
Holmquist et al., 1998; Benstead et al., 1999, 2000; continue to occur as long as there is a healthy plankton
Fievet, 1999a, 1999b; Bauer & Delahoussaye, 2008; community to provide larval food. Physiologically,
Kikkert et al., 2009). The accumulating literature there is no barrier for larvae to adapt to freshwater
indicates that generalizations about amphidromous conditions, because it has occurred as indicated above
migrations often vary depending on the nature of the for Limnocaridina spp. and Macrobrachium niloticum
stream system (high versus low gradient streams; in large African lakes and shown in M. amazonicum
small island streams with short distances from populations living thousands of kilo-meters from the
headwaters to the sea vs large rivers on continents sea in floodplain lakes (Magaelhães, 1985). However,
with shrimp populations at relatively greater distances a much more common ecological situation is that
from the sea). The type of stream system may have many lentic freshwater habitats are plankton-poor, and
important consequences on the mode of delivery of thus ALD has evolved in these species (Walker,
larvae to the sea as well as the characteristics of the 1992). The hatching stage is either a postlarvae, so
subsequent upstream migration (see below). that the planktonic environment is avoided
completely, or the few larval stages that do occur are
Evolutionary origins of amphidromy nonfeeding lecithotrophic larvae which sustain
Amphidromy would appear to be a very risky life themselves with yolk left over from the embryo,
history strategy for freshwater shrimps. Species living which is large compared to amphidromous species and
in mountain streams on tropical islands release their richly supplied with yolk (Figs. 2 and 3).
larvae to drift down rapidly flowing, turbulent streams Caridean shrimps are primarily a marine group.
to the sea for larval development (Benstead et al., What might have been the selective pressures that led
2000). Other species on large continents have to the invasion of freshwater habitats? Freshwater
populations far from the sea, and females apparently habitats may have been simply an empty ecological
must migrate long distances down to estuaries to niche that shrimps invaded with sufficient benefits to
release larvae (Hartmann, 1958; Bauer & Delahoussaye, overcome the physiological problems of adaptation to
2008). After an extended series of larval stages in an freshwater. The freshwater stream systems of tropical
estuary or coastal marine waters, the postlarvae settles rainforests and habitats, in which many amphidromous
to the bottom and must seek the mouth of a freshwater shrimps live, are rich in organic matter from leaf fall,
stream or river and migrate, often many kilometers, twigs and fruit, which sustains a productive detritus-
and in some cases climbing up and past cascades and based food web (Covich & McDowall, 1996; Crowl et
waterfalls, to reach the adult habitat. Would it not al., 2006). In Caribbean island streams, atyid shrimps,
make more “evolutionary sense” for a species to with their unique scraping and filtering chela brushes,
simply reduce or eliminate the number of larval are important harvesters of detritus and periphyton.
stages, i.e., evolve away from the marine ELD of their Xiphocaris elongata is a somewhat more generalized
ancestors to the ALD found in so many freshwater consumer (primarily a leaf-shredder) and, at a higher
species? As McDowall (2007) has rhetorically tropic level, Macrobrachium spp. is omnivorous
proposed, why bother with amphidromy? Of course, scavengers and predators (Covich & McDowall,
freshwater species which become landlocked must 1996). Entry of the marine ancestors of amphidromous
evolve away from marine ELD or become extinct. For species into freshwater habitats might have been due
those many species in which the adults live in bodies both to past competition with the diverse caridean
of water with access to the sea, why do they still fauna of marine habitats, as well as invasion into a
“bother” with marine development and the risks that relatively unoccupied but resource-rich habitat. By the
638 Latin American Journal of Aquatic Research
time the xiphocaridid/atyid caridean lineage entered from eastern Australia those species with the smallest
fresh water (early to late Jurassic: Ortmann, 1902; eggs (presumably ELD) have the least intraspecific
Hobbs & Hart, 1982; Bracken et al., 2010), other divergence and largest geographic distribution,
ecologically-equivalent consumers, the insects and whereas those with the biggest eggs (direct or ALD)
their larvae, must have been well-established. have the most genetic divergence and restricted
However, Fryer (1977) has suggested that the insect distributions. Medium-sized egg species are interme-
fauna of streams co inhabited by atyid shrimps is diate in these characteristics. Cryphiops caementarius
depauperate, presumably because of competition with (Palaemonidae), a river shrimp with a broad geogra-
the shrimps for the same detritus-based resource, an phic range along the west coast of South America, was
hypothesis that has received some equivocal support shown by Hartmann (1958) to have marine larvae.
(Vinson & Hawkins, 1998). Dennenmoser et al. (2010) demonstrated, using
A major benefit for freshwater shrimps in the haplotypes of a mitochondrial gene, high gene flow
headwaters of streams on mountainous tropical islands among separate river populations over a distance of
is that there are few or no fish predators there (e.g., several hundred kilometers. The biogeography and
Covich et al., 2009; Blob et al., 2010; Hein et al., distributional patterns of Caribbean and Pacific atyid
2011). Covich et al. (2009) demonstrated that the shrimps appears, in large part, to be a product of larval
amphidromous shrimps Atya lanipes and Xiphocaris dispersal or lack thereof (Page et al., 2008; Cook et
elongata inhabiting stream headwaters escape from al., 2009, 2012). “Estuary hopping” (larval movement
fish predation. Xiphocaris living in deep pools below among nearby estuaries), or limited dispersal in the
barriers, where fish are present, show morphological open sea, has allowed gene flow among Indo-
responses to fish predation (larger size, elongate Australian populations of the river shrimp
rostra). The shrimps are capable of crawling up or Macrobrachium rosenbergii (De Bruyn & Mather,
around barriers such as large steep waterfalls, either as 2007). The literature is becoming replete with similar
adults or during their juvenile migrations (discussed examples, which clearly show the dispersal advantage
below) while their fish predators cannot move up the of amphidromy.
cascades. On the other hand, McDowall (2007) Given the above discussion, on the costs and
suggested that an overall escape from predation by benefits of amphidromy versus ALD, one might ask
marine and estuarine fishes may have been an initial the question: which is ancestral (plesiomorphic) and
selective pressure favoring invasion of fresh water by which is derived (apomorphic)? The Atyidae are
groups that were capable of moving upstream. almost exclusively fresh water shrimps with life
McDowall (2007) also pointed out that the fresh water histories ranging from amphidromy to completely
fish fauna (including predators) is highly impo- fresh water (ALD). Various authors (Chace & Hobbs,
verished, at least on island streams where amphi- 1969; Carpenter, 1977; Hobbs & Hart, 1982)
dromous species are abundant. presumed the atyid ancestor was an amphidromous
An obvious advantage of amphidromy is the species with immediate marine ancestors. This issue
potential for dispersal (Hunte, 1978; Covich, 2006; has been addressed by results from various recent
McDowall, 2007). Streams and rivers from which studies using molecular phylogenetic techniques. The
larvae originated are recolonized by marine larvae genus Paratya from the Pacific has both amphi-
which can also invade previously uninhabited streams dromous and ALD fresh water species. A
(Hunte, 1978), some of which may be far from the phylogenetic analysis of the genus by Page et al.
stream of larval origin (Cook et al., 2009). Amphi- (2005) supports the hypothesis of amphidromy as
dromous (ELD) species generally have broader ancestral in this group. Cook et al. (2006) found that
geographic ranges than non-amphidromous species in Paratya australiensis from eastern Australia, in which
the same taxon. Gene flow among populations of the some populations are restricted to freshwater while
same species tends to be greater in amphidromous or others are amphidromous, is probably a complex of
presumed (small egg size) amphidromous species cryptic species. The phylogeographic analysis of these
(Page et al., 2005, 2007, 2008; Cook et al., 2006; authors indicates that amphidromic populations have
Mashiko & Shy, 2008). For example, Mashiko & Shy colo-nized various stream systems, giving rise to
(2008) studied four species of Macrobrachium in the repeated evolution from amphidromic coastal
western Pacific. Small egg (presumably ELD) species populations to strictly freshwater populations (or
had generally broader geographic ranges and greater cryptic species) of Paratya, presumably with some
genetic homogeneity than large-egg (ALD) species. form of ALD.
Page & Hughes (2007) showed, using the COI The view of amphidromy as plesiomorphic is not
mitochondrial gene, that in Caridina spp. (Atyidae) universally held, stemming primarily from suggestions
Amphidromy in shrimps: a life cycle 639
by Pereira (1989) and Pereira & Garcia (1995), and supported the hypotheses that (a) Macrobrachium spp.
the opposite might be true for another important originated from marine ancestors and subsequently
freshwater group, the specious genus Macrobrachium invaded freshwater multiple times and (b) that the
(Palaemonidae). They argued that because various ALD of land-locked species represents adaptive
purportedly primitive freshwater palaemonid genera convergence from different ELD ancestors.
had ALD in their life cycle, ELD must be derived. Furthermore, none of the supposedly primitive
According to this hypothesis, the ancestor of freshwater species from other palaemonid genera used
Macrobrachium was a freshwater species with ALD, as out-group species, included in the Liu et al. (2007)
which then gave rise to descendants which either analysis, were in a basal position in the phylogeny,
retained ALD or developed ELD (either amphidro- which does not agree with the Pereira and García
mous or, more rarely, completely fresh water. Pereira hypothesis. On the other hand, Pileggi & Mantelatto
(1989), went even further in making the case that all (2010) analyzed a sample of 58 north and south
the marine palaemonids are derived from a freshwater American Macrobrachium species, using two
palaemonid (presumably with ALD). This develop- mitochondrial genes, to produce a phylogeny on
ment would entail a life cycle with ALD evolving into which the distribution of ELD and ALD life history
one with ELD. However, there is nothing in the larval trait could be mapped. Although the authors suggested
development of Macrobrachium spp. with ELD that is that the phylogeny did indicate some support of the
noticeably different from that of other marine shrimps. Pereira and García hypothesis, they considered the
One would suppose that ELD derived secondarily results inconclusive. Pileggi & Mantelatto (2010) felt
from ALD would show some set of unique or different that the question, as addressed by phylogenetic
larval characteristics, when compared to other marine studies, remains open but may be resolved as more
species with ELD. No such features have been species are sampled and included in these
reported, although many descrip-tive studies on phylogenetic studies.
caridean larvae have been published. Williamson Another way to address this issue is to look at
(1982) stated, in his review of decapod larvae, that variation in embryo size (as an indicator of ELD and
ALD may certainly be regarded as a departure from ALD), in different populations of the same species,
the ancestral condition in Decapoda. The sequence of especially in the same river system. An example of
ELD (marine ancestor) to ALD (freshwater such variation is that presented by the brackish/
Macrobrachium ancestor) to a morpholo-gically freshwater Palaemonetes varians complex, in which
similar ELD (amphidromous Macrobrachium spp.), populations living in waters of different salinities
again seems unlikely simply on the basis of both show variation in embryo size. Sollaud (1923, 1924),
developmental constraints and the principle of proposed that such populations were subspecies,
parsimony. which he named P. varians var. microgenitor (small
Mapping of ALD and ELD species on molecular embryos; marine brackish), P. varians mesogenitor
phylogenies of Macrobrachium potentially provides (medium embryos, freshwater brackish) and P.
good tests of the “ELD first” vs “ALD first” varians macrogenitor (large embryos, fresh water).
hypotheses. Using the mitochondrial 16s RNA gene, Holthuis (1950), was able to find sufficient
Murphy & Austin (2005) constructed a phylogeny morphological differences between these subspecies to
from a worldwide sample of 30 species. When raise them to the level of species (P. varians, P.
mesogenitor, and P. antennarius, respectively). Chow
amphidromy and ALD were mapped on the phylo-
et al. (1988), reported on genetic variation in egg size
geny, five primarily amphidromous lineages contained
and other characters in 20 Japanese populations of
derived ALD species, supporting the “amphidromy as
Palaemon paucidens, with large-embryo populations,
primitive” view in these lineages. However, the most
living in lakes and ponds, while small-embryo
basal lineages in the overall tree were ALD species, populations occurred only in rivers, i.e., with access to
supporting the Pereira & García (1995) hypothesis, the sea. The two types of populations showed genetic
that ALD is primitive in Macrobrachium. This study (allozyme) differences and mating incompatibility.
used a limited sample of the more than 238 Similarly, Mashiko & Shy (2008) found small-embryo
Macrobrachium spp. (De Grave et al., 2009). Another and large-embryo populations of Macrobrachium
analysis of 46 Asian species, based on three nuclear nipponense in different locations along the western
and two mitochondrial genes (Wowor et al., 2009), Pacific. Some populations varied in embryo size in the
supported the ELD as primitive and showed same river system, with small-egg populations in
independent origins of ALD in various clades. This estuarine environments and large-egg populations in
result agreed with less conclusive work by Liu et al. upstream freshwater streams and ponds. They were
(2007), based on a single mitrochondrial gene, which able to show that these populations were capable of
640 Latin American Journal of Aquatic Research
and showed evidence of hybridization, indicating Thus, Stage-I larvae have a limited period, usually a
incipient speciation. Finally, Macrobrachium amazo- few days, to drift downstream in freshwater to saline
nicum, a South American species with a very exten- waters, which trigger molting to Stage II and the
sive geographic distribution, shows great variation in commencement of feeding. For females of amphi-
life history traits, from coastal-amphidromous (ELD) dromous species on small oceanic islands or other
to far-inland populations, with both ALD and locations in which the adult habitat is 1-2 days larval
freshwater ELD, as well as variation in several other drifting distance to the sea, larvae can easily arrive at
morphological and life history traits (Hayd & Anger, the sea before starvation precipitates mortality.
2013; Vergamini et al., 2011). Such genetically
There are other patterns as well, at least in
similar populations are obviously in the process of
Macrobrachium spp., in amphidromous species living
speciation or are morphologically cryptic species, and
far from the sea. Macrobrachium amazonicum in
it would be of great interest to determine their
South America is composed of populations ranging in
phylogentic sequence to help resolve the ELD-ALD
distribution from coastal to far inland locations in two
controversy of amphidromous and freshwater shrimps.
(northern and southern) hydrologically separate river
In summary, the weight of all current evidence systems across tropical South America (Anger &
from physiological, developmental, and phylogenetic Hayd 2010). These populations have differences in
considerations supports the hypothesis of multiple life history and sexual dimorphism which indicates
invasion of marine species giving rise (a) to first ELD that they may consist of incipient or sibling species
species requiring brackish or marine water develop- (Vergamini et al., 2011; Hayd & Anger, 2013). In the
ment, which then (b) gave rise to ALD species, or, Pantanal (upper Paraguay basin) wetland populations,
more rarely, to species which were able to adapt ELD planktonic larvae develop completely in the relatively
to plankton-rich lentic freshwater habitats. stable plankton-rich freshwater wetlands. Anger &
Hayd (2010) compared the dependence on larval
Transfer of larvae from freshwater to the sea lecithotrophy of early larval stages between a Pantanal
The larvae of amphidromous shrimps require saline population and one from northeastern Brazil, in which
waters to complete development. As the adult females larvae drifting from upstream Amazon River
live, mate and primarily spawn in upriver freshwater populations arrive and develop in low salinity
habitats, the larvae have to be delivered to river estuaries. They found that Pantanal larvae were
mouths for development to brackish water estuaries or hatched with lower amounts of embryonic yolk
high salinity coastal waters. Earlier workers on reserve and were less dependent on lecithotrophy than
amphidromous shrimps hypothesized that upstream the Amazon River estuarine larvae. Pantanal Zoea I
females hatch their larvae directly into stream flow, could survive without food for 8-9 days versus 14-15
after which the larvae drift more or less passively to days in the Amazonian larvae. Furthermore, Pantanal
downstream estuarine or marine habitats (Chace &
Zoea I larvae were facultativly lecithotrophic but Zoea
Hobbs, 1969; Hunte, 1978; Hamano & Hayashi,
III (and beyond) larvae completely planktotrophic.
1992). More recent studies on the larval biology of
Amazonian estuarine larvae, which require salinity
such species have definitively demonstrated such
larval drift (Holmquist et al., 1998; March et al., 1998; (optimally 10 ppt) to reach and continue into zoeal
Benstead et al., 1999). Most of these species occur in stages, can survive without food through Zoea III,
tropical and subtropical stream habitats in which occasionally molting to Zoea IV after which obligate
distances from the adult habitat to the sea are planktotrophy begins (Anger & Hayd, 2009, 2010).
relatively short, i.e., a few to dozens of kilometers, The greater dependence on lecithotrophy in Amazo-
e.g., Puerto Rico, other Caribbean and small oceanic nian larvae is likely an adaptation to the very long
Indo-Pacific islands; large islands (e.g., Japan, drift times in moving river water from upstream
Taiwan) and continental locations relatively close to hatching sites to coastal estuaries. Pantanal popu-
the sea (coastal stream systems in Costa Rica, e.g., lations have evolved further away from lecithotrophy
Pringle & Ramirez, 1998; Covich, 2009). as development occurs completely in a plankton-rich
Stage-I larvae of amphidromous caridean species more stable lentic habitat (Anger & Hayd, 2010).
are lecithotrophic, i.e., do not feed. Instead, the larvae These authors hypothesized that the continued albeit
utilize yolk droplets remaining from embryonic limited dependence on lecithotrophy in the Pantanal
development as a nutritional resource. Such larvae larvae is a vestige of the more extensive lecithotrophy
must molt to Stage II (first feeding stage) or evolved in coastal marine ancestors invading riverine
sometimes Stage III (Anger & Hayd, 2010) before freshwater habitats.
their food stores are used up or they will starve to Interestingly, in the North American M. ohione,
death (Rome et al., 2009 and references therein). which inhabits rivers emptying into the Gulf of
Amphidromy in shrimps: a life cycle 641
Mexico and southeastern Atlantic coast of the United occurs well before hatching of embryos because the
States, larvae show a lower dependence on lecitho- young postlarvae first appear there, indicated that
trophy than any of the M. amazonicum populations larval development occurs in coastal waters.
from South America studied by Anger & Hayd (2010). Hartmann’s work was supported subsequently by
Zoeae I are completely lecithotrophic, but all yolk Dennenmoser et al. (2010) with population genetics,
reserves are used or disappear after the molt to Zoea II based on mitochondrial DNA haplotypes, showing
which, as in later stages, is completely planktotrophic long-distance dispersal and mixing among coastal
(Bauer & Delahoussaye, 2008 and references therein). populations via the sea. Anecdotal observations on M.
There is no difference in the degree of lecithotrophy rosenbergii suggest that brooding females migrate
between coastal (Atchafalaya river, only 250 km in downriver from as far as 200 km upstream into upper
length) and far-upstream populations in the Mississippi estuaries where hatching and larval development
river (Olivier et al., 2012). This variation in the degree occur (Ling, 1969). Reimer et al. (1974), carefully
of larval lecithotrophy between M. ohione and M. documented the appearance of M. ohione in the
amazonicum populations is perhaps a good reminder Galveston Bay estuary (Texas, USA), during the
that selection does not act equally on the same traits in reproductive season, and the disappearance of
populations presumably derived from different individuals from the estuary afterwards. Bauer &
ancestral stocks. Delahoussaye (2008), sampling M. ohione at upstream
Not all amphidromous species or populations and downstream locations in the Atchafalaya River
deliver larvae to the sea via river drift. In river systems (Louisiana, USA), found a similar result. Reproductive-
on continents or other large land masses, distances sized adult females with embryos were only found in
from the adult habitat to the sea may be hundreds or the Atchafalaya Delta estuary during the spring and
thousands of kilometers from the sea, e.g., M. early summer reproductive season. The proportion of
rosenbergii (Ling, 1969), M. malcomsoni (Ibrahim, reproductive females with embryos near hatching was
1962), Macrobrachium ohione (Bauer & Delahoussaye, much higher in the Atchafalaya Delta (estuary) than
2008; Olivier & Bauer, 2011), and M. amazonicum 150 km upstream. Rome et al. (2009) sampled larvae
(Magaelhães & Walker, 1988). Such distances may be in the river and found a much greater abundance of
beyond the drifting capacity of Zoea-I larvae. In such hatching (Stage I) larvae within the estuary than at the
species, females may have to assist larval delivery by upstream location, supporting the view that most
migration down into or near coastal estuaries or females are hatching larvae in the estuary. The
nearshore marine habitats in order to release larvae. females of populations of M. ohione, in the lower
Various observations or studies on the distribution of Mississippi River, have similar migrations as indicated
reproductive (prehatching) females have indicated by the upstream-downstream distribution of females
such migrations in different Macrobrachium species bearing embryos near hatching (Olivier & Bauer,
on continental land masses, e.g., M. rosenbergii (Ling, 2011).
1969); M. malcomsonii (Ibrahim, 1962), M. ohione In several Macrobrachium species, from moun-
(Reimer et al., 1974; Bauer & Delahoussaye, 2008; tainous Atlantic and Pacific coasts of Costa Rica, no
Olivier & Bauer, 2011), and Cryphiops caementarius, evidence of downstream female migration has been
a probable species of Macrobrachium (Pileggi & found (I. Wehrtmann, pers. comm.). Compared to
Mantelatto, 2010). Females incubating embryos of species such as M. ohione in the Atchafalaya and
these species appear in coastal estuaries or nearshore Mississippi Rivers, the distances from upstream
coastal waters during the reproductive season which is populations to the sea in this Central American
coincident with the high water or flood season of the Macrobrachium spp. are relatively short. Here, as with
rivers that the adults inhabit. The females then species from small tropical islands and other near-
disappear from the estuaries soon after the end of the coast continental amphidromous shrimps, current flow
peak reproductive season, presumably reentering the can carry hatched larvae from upstream to the sea
river and moving back upstream. within 1-2 days, within the non-feeding time limits of
These species vary in the degree of migration from Stage-I lecithotrophic larvae.
upstream freshwater habitats to downstream saline In many amphidromous species, hatching and/or
habitats. In C. caementarius from Peru, Hartmann release of larvae coincides with high river or stream
(1958) demonstrated with population sampling that flows which facilitate both female migration, when it
only females migrate down from as much as 100 km occurs, and rapid larval drift to the sea (Fig. 4). In
upstream to enter the river mouths where wave action palaemonid species in continental large river systems,
mixes coastal waters with river water to produce female migration and hatching occur during the river’s
brackish water. Entry into the river mouth apparently seasonal flood. Hartmann (1958) showed that females
642 Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 4. Larval delivery to the sea by stream drift or female migration occurs during the wet (rainy, flood) season of the
year, while the upriver juvenile migration after marine larval development occurs during the dry (low-flow) season.
of the palaemonid Cryphiops caementarius make their weeks shows signs of migratory behavior. Little is
downstream migration to the sea during the Austral known about where the metamorphosis from plank-
summer (December-March) when, swollen by summer tonic larva to benthic postlarva takes place, but the
rains, Peruvian coastal rivers are at flood stage. In M. latter must soon find the mouth of a river or
malcolmsonii, females move down to about 80 km freshwater stream and begin its trek up to the adult
upstream of the Godavari estuary to release larvae. At freshwater habitat. The stimuli used by these indivi-
this distance, stream flow during the seasonal river duals to enter river mouths have not been studied.
flood, when hatching occurs, should be sufficient to Sufficient research on the upstream juvenile
deliver drifting larvae to the estuary in 1-2 days. migrations has been done to make some generali-
Above it was noted that, in M. ohione from the zations about them. One is that juveniles can be
Mississippi River system, the female hatching observed moving upstream at night (Ibrahim, 1962;
migration and larval release occur during the spring Hamano & Hayashi, 1992; Benstead et al., 1999;
flood. In Central America, a relatively narrow isthmus Bauer & Delahoussaye, 2008; Kikkert et al., 2009).
divided by a mountain chain, distances to the sea are This is not surprising, as nocturnal activity by small
relatively short, and hatching and larval drift shrimps, potential prey of larger predators, is quite
apparently occur during the rainy season, when stream common. A reasonable hypothesis for the ultimate
flows are high (I. Wehrtmann, pers. comm.). Likewise, cause of the nocturnal activity of shrimps is avoidance
freshwater shrimps in high gradient streams on the of predation by visually hunting fish and birds (e.g.,
mountainous island of Puerto Rico tend to have their Kikkert et al., 2009). The most important proximate
peak reproductive season during the wet season of the factor stimulating migration would obviously seem to
year, in which stream flows are higher (Covich et al., be highly reduced light intensity at night. Lesser
1996; Heartsill-Scalley et al., 2012). variation in light levels, e.g., by cloud cover or
moonlight, seem to have little effect on juvenile
Return upstream migration by juveniles migrations, as shown by Kikkert et al. (2009) in three
After passing through several larval stages in an species from different families of amphi-dromous
estuary or the open sea, the planktonic larva becomes shrimps. Bauer (2011b) suggested, based largely on a
benthic as it metamorphoses to the more shrimp-like lack of observation of movement during the day, that
postlarvae, a transitory stage little different from the migrating juveniles are quiescent in protected habitat
subsequent juvenile stages (Anger, 2001; Bauer, along the riverbank, resting, feeding, and molting.
2011b). In M. rosenbergii, the small juvenile rapidly Support for this hypothesis was given by the increase
undergoes further molts and growth, and within 1-2 in size (growth) with increasing distance upstream
Amphidromy in shrimps: a life cycle 643
from the sea observed in migrating juveniles of various Benbow et al., 2002; March et al., 2003; Kikkert et
amphidromous species (Hartmann, 1958; Bauer & al., 2009). However, there must be some flow or the
Delahoussaye, 2008; Kikkert et al., 2009). However, juveniles become confused (Benstead et al., 1999).
in M. ohione, day and night trapping shows continued The microflow pattern in climbing habitats may be
upstream movement along the bottom during the day, quite erratic and occur in short bursts, changing the
very unlike the swimming near the water surface climbing environment found by the juveniles (Benbow
observed only at night (T. Olivier & P. Hartfield, pers. et al., 2002). As a result, juveniles often move upward
obs.). More detailed observations need to be made on in short jumps as the immediate microflow quickly
both day and night behavior and distribution to test waxes and wanes. The opportunistic crawling and
more completely the hypothesis of nighttime-only climbing ability of these juveniles can be utilized to
juvenile migrations. get them above artificial man-made obstacles (dams,
Not all upstream migrations by shrimps are weirs), using shallow inclined “shrimp ramps”
necessarily young juveniles just coming up from the equipped with a slow flow (see review in Bauer,
sea. An upstream “mass migration” by M. austra- 2011b).
liense, a completely freshwater species, was observed The response of juveniles to obstacles and flow
by Lee & Fiedler (1979). It was composed by encountered, as they move upstream, also varies with
subadults and some reproductive individuals. Like body morphology of the species. The more robust
juvenile migrations, the shrimps were on the move at Atya spp., such as A. scabra and A. innocuous, with a
night, crawling and walking upstream. Likewise, stout, somewhat dorso-ventrally flattened shape, and
Fievet (1999b), witnessed an upstream migration of short stout legs, are less easily dislodged by flow than
Xiphocaris elongata on the Caribbean island of Macrobrachium spp. and especially Xiphocaris elongata
Guadeloupe composed by individuals too large to be juveniles, with their slender and delicate built legs
young juveniles coming up from the sea. The (Kikkert et al., 2009).
movement was unusual, in that it occurred during the On the other extreme of juvenile migration is the
day, and appeared to be stimulated by a sudden release environment confronting migrating juveniles in the
of water over the weir on which the shrimps climbed. larger, deep, and low-sloped coastal rivers found on
It may be that such movements of subadults or young continents or large islands. In M. ohione from the
adults occur when they have been prevented from southeastern United States, juveniles swim near the
moving up past a particular point by low or interrupted surface at night in a band or swarm within 1-2 m of
stream flow, and then are stimulated by a later return the river bank, sometimes just along the water’s edge
of flow. Alternately, shrimps displaced downstream (Bauer & Delahoussaye, 2008). Although juveniles
by previous high flows might be returning back have been at times observed in very shallow water by
upstream with such movements. this author (RTB), they do not slowly crawl on the
The migration of juveniles occurs near the bank bottom or outside of the water, and are seldom forced
where the velocity of flow is the slowest and requires to do so in these large rivers. In laboratory experi-
the least energy output by the small juvenile to move ments, they are capable of crawling slowly up and
upstream against it. There has to be some flow to over an appropriately constructed ramp (T. Olivier,
serve as the directional cue which will trigger the pers. comm.). Climbing by upstream migrating juve-
positive rheotaxis on the juvenile, so that they move niles, when confronted with a low dam or weir, has
upstream. The exact location of the narrow band of been observed in M. malcolmsonii (Ibrahim, 1962, in
migraters along the bank depends on the type of the river Godvari, India) and M. rosenbergii (Ling,
stream or river. In the steep, shallow, rapidly flowing 1969 in Malaysia).
streams, characteristic of the mountainous tropical Although some river or stream flow is necessary to
islands on which amphidromous shrimps are often provide migrating juveniles with the stimulus needed
abundant and diverse, a narrow column of juveniles to direct them upstream, too much flow may be
may be observed swimming and walking in the very equally detrimental. Juvenile migrations generally
shallow water, e.g., splash zone, just along the bank take place when stream flows are seasonally low (Fig.
(Kikkert et al., 2009). When reaching the rapid flow 4). In M. malcolmsonii, migration takes place in the
of the frequently encountered cascades, the juveniles river Godavari, from August to February, when river
may leave the stream completely and crawl up and flow is slowing from the previous June-September
around the obstruction in the wetted area on the side monsoon flood (Ibrahim, 1962). When flow comple-
of the bank (Ibrahim, 1962; Ling, 1969; Hamano & tely stops in some portions of the river, the upstream
Hayashi, 1992; Hamano & Honke, 1997; Holmquist et migration is halted. Similarly, the upstream migration
al., 1998; Benstead et al., 1999; Fievet, 1999a; of Cryphiops caementarius occurs during low flow
644 Latin American Journal of Aquatic Research
they are too far from the sea for their first-stage larvae Bauer, R.T. 2011a. Amphidromy and migrations of
to make it to saline water in time to molt to the Stage- freshwater shrimps. I. Costs, benefits, evolutionary
II (first feeding stage) and survive (McDowall, 2010; origins, and an unusual case of amphidromy. In: A.
Bauer, 2011a) (Fig. 6). Conversely, if some popu- Asakura (ed.). New frontiers in crustacean biology.
lations on oceanic islands are so far downstream in Proceedings of The Crustacean Society summer
oceanic current systems that they are populated from meeting, Tokyo, 20-24 September 2009, Brill, Leiden,
larval or juvenile recruits from upstream source pp. 145-156.
populations (Fig. 7), can they ever contribute to the Bauer, R.T. 2011b. Amphidromy and migrations of
next generation except perhaps locally? freshwater shrimps. II. Delivery of hatching larvae to
These and many other questions about amphi- the sea, return juvenile upstream migration, and
dromy related to invasion of freshwater by marine human impacts. In: A. Asakura (ed.). New frontiers in
species, occupation, and distribution within freshwater crustacean biology. Proceedings of The Crustacean
habitats should keep the growing body of Latin Society summer meeting, Tokyo, 20-24 September
American aquatic biologists occupied for some time to 2009, Brill, Leiden, pp. 157-168.
come. I look forward to this information and perhaps Bauer, R.T. & J. Delahoussaye. 2008. Life history
to having the good fortune to participate in such migrations of the amphidromous river shrimp
studies. Macrobrachium ohione from a continental large river
system. J. Crust. Biol., 28: 622-632.
ACKNOWLEDGMENTS Benbow, M.E., L.L., Orzetti, M.D. McIntosh & A.J.
Berky. 2002. A note on cascade climbing of
Many thanks are due to Monika Springer, for her migrating goby and shrimp postlarvae in two Maui
outstanding organization of “El Primer Congreso streams. Micronesica, 34: 243-248.
Latinoamericano de Macroinvertebrados Aquáticos” Benstead, J.P., J.G. March, C.M. Pringle & F.N. Scatena.
at the University of Costa Rica (UCR), San José. 1999. Effects of a low-head dam and water abstraction
Special thanks are due to Ingo Wehrtmann for on migratory tropical stream biota. Ecol. Appl., 9: 656-
organizing the decapod session at those meetings and 668.
this special number on decapod biology. I also thank Benstead, J.P., J.M. March & C.M. Pringle. 2000.
Ingo and the Department of Biology, UCR, for Estuarine larval development and upstream post-larval
inviting me to teach with Ingo a short course on migration of freshwater shrimps in two tropical rivers
shrimp biology by which my stay at UCR was funded. of Puerto Rico. Biotropica, 32: 545-548.
I greatly appreciate the useful suggestions and Blob, R.W., S.M. Kawano, K.N. Moody, W.C. Bridges,
comments of Alan Covich, and the other anonymous T. Maie, M.B. Ptacek, M.L. Julius & H.L.
reviewers, although I may not have used them all, so Schoenfuss. 2010. Morphological selection and the
that any omissions or errors in the manuscript are my evaluation of potential tradeoffs between escape from
own. This is contribution Nº150 of the University of predators and the climbing of waterfalls in the
Louisiana Laboratory for Crustacean Research. Hawaiian stream goby Sicyopterus stimpsoni. Integr.
Comp. Biol., 50: 1185-1199.
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650 Latin American Journal of Aquatic Research
Review
RESUMEN. Los langostinos del género Macrobrachium con interés económico y pesquero son bien
conocidos y explotados en casi todas las comunidades ribereñas de Latinoamérica. Sin embargo no han sido
estudiados apropiadamente, y su conservación está en riesgo. Las características económicas, sociales y
culturales, de la mayoría de los países de la región, que se traducen en el deterioro del hábitat y la
sobreexplotación pesquera, ponen en peligro de desaparición las poblaciones de este género de
macroinvertebrados acuáticos. De esto, se desprende que todas estas especies están escasamente estudiadas y
el estado actual de sus poblaciones no es conocido, si bien en el caso de M. amazonicum hay numerosos
estudios. Las técnicas de cultivo es el rubro en que más investigación se ha realizado. En este trabajo se
resume el conocimiento que se tiene sobre las especies nativas de Macrobrachium en Latinoamérica y se
discute su importancia económica y necesidades de conservación.
Palabras clave: Macrobrachium, especies nativas, conservación, acuicultura, Latinoamérica.
The Macrobrachium prawns with economic and fisheries importance in Latin America:
present knowledge, ecological role, and conservation
ABSTRACT. The prawns of the genus Macrobrachium with economic and fishing interest are well known
and exploited in almost all coastal communities in Latin America. However they have not been properly
studied and their conservation is at risk. The economic, social and cultural characteristics in most countries in
the region have resulted in habitat degradation and overfishing, consequently, the populations of this genus of
aquatic macro invertebrates are endangered. From this, it follows that all these are poorly studied, and their
population status is not known, although in the case of M. amazonicum there are numerous studies. Culture
techniques is the area in which more reasearch hs been done. This paper summarizes the knowledge we have
on native species of Macrobrachium in Latin America and discusses their economic importance and
conservation.
Keywords: Macrobrachium, native species, conservation, aquaculture, Latinamerica.
___________________
Corresponding author: Marcelo U. García-Guerrero (mgarciagu@ipn.mx)
2008), coloquialmente llamados langostinos, cama- migratoria, a través de un gradiente de salinidad del
rones, acamayas, cauques o gambas, dependiendo de medio acuático (desde el mar hacia el estuario y aguas
la región. Este género lo integra al menos 238 especies dulces o viceversa) e involucrando a una sola
que se distribuyen en la franja tropical y subtropical de generación. Al menos en el caso de México, M.
todo el mundo (Grave et al. 2009 en Bauer, 2011a). Al americanum y M. carcinus son ejemplos de especies
interior del género, existe mucha variación en cuanto a del género en que es posible encontrar algunos grupos
longitud máxima, morfología y requerimientos de de edad, preferentemente juveniles, en vertientes de
hábitat (Pileggi & Mantelatto, 2010). La mayoría de los ríos y cerca de la zona costera, en tanto que los
estas especies están descritas en los trabajos de ejemplares adultos se suelen distribuir preferen-
Holthuis (1952, 1980), quien realizó una amplia temente en las zonas medias y altas de las mismas
revisión de los paleomónidos de América, siendo sus vertientes, en ambientes completamente dulceacuí-
trabajos aún vigentes para este género. En el presente colas.
trabajo, se pretende resumir y comentar el conoci- Los langostinos son un grupo que tiene un papel
miento que se tiene de las especies nativas de ecológico importante para la dinámica ambiental de
Latinoamérica que se clasifican dentro de este género. los ecosistemas de ríos y lagunas, tanto costeras como
Asimismo, se discute su importancia económica y la continentales (Murphy & Austin, 2005). Son
necesidad de conservarlos. bentónicos (especialmente como juveniles y adultos),
y suelen ocupar cuevas, resquicios bajo piedras y
Biología y ecología de langostinos raíces sumergidas, donde encuentran refugio y
Si bien existen numerosos estudios sobre la biología alimento (Montoya, 2003). Son omnívoros y carro-
de este género, Ling (1962, 1969a, 1969b) fue quizás ñeros, consumen detritos, algas, restos de animales
el primero que describió su ciclo de vida, destacando muertos y además son depredadores de macroin-
dos aspectos importantes: un desarrollo larval que vertebrados acuáticos (Albertoni et al., 2003b) y peces
comprende más de doce estadios y que, en al menos (Rodd & Resnick, 1991; Zuk & Kolluru, 1998). Por
alguno de estos, necesitan agua salina para sobrevivir. otra parte, también suelen ser presas de vertebrados,
Las hembras pueden desovar varias veces al año y como peces, aves y reptiles, o mamíferos como
producir miles de huevos en cada desove, que son mapaches y nutrias (Ogden et al., 1976; Sukumaran &
portados bajo el abdomen durante su incubación Kutty, 1979; Casariego et al., 2008).
(García-Guerrero & Hendrickx, 2009), cuya duración Dados estos hábitos alimenticios y el sitio donde
depende de la temperatura del agua (García-Guerrero, radican en la base de la columna de agua, los
2010). De acuerdo a Bauer (2011a, 2011b), las langostinos representan un componente importante en
hembras se alimentan, reproducen y desovan en agua los procesos de recirculación de energía y nutrientes
dulce, pero las larvas deben estar en el agua salina al del sistema bentónico (March & Pringle, 2003). Estos
inicio de su desarrollo. En algunas especies, los crustáceos participan activamente en el proceso de
huevos son incubados y las larvas liberadas río arriba, bioturbación, merced a sus actividades, principal-
siendo transportadas a la deriva en dirección al mar mente de forrajeo, donde el sustrato del fondo es
(zona estuarina) por el cauce del río. En otras especies, removido y modificado. Esto significa la revitali-
las hembras migran río abajo, llevando la masa de
zación del fondo y la modulación de la permeabilidad
huevos más cerca de las bahías costeras o estuarios
de los elementos químicos involucrados en los
donde eclosionan. Las larvas son planctónicas y una
procesos biogeoquímicos (Palmer, 1997; Covich et al.,
vez que se han transformado y crecido a etapas
juveniles comienzan a migrar desde la costa hasta las 1999). Algunas especies de crustáceos, por ejemplo,
zonas altas de aguas dulces, contribuyendo con ello al pueden procesar la hojarasca acumulada en el lecho de
flujo de energía convertida en biomasa, a lo largo de los ríos en beneficio de otras especies y del ciclo de
los diferentes hábitats por los que transitan. Las nutrientes (March et al., 2002). Por lo tanto, la
distancias recorridas pueden ser desde decenas hasta ausencia de este tipo de organismos, podría llevar a
cientos de kilómetros (Bauer, 2011b). Esta escenarios de perturbación e inestabilidad del bentos,
característica, conocida como anfidromía (McDowall, una vez que la acumulación de materia orgánica y
2007), sitúa a los langostinos en una posición otros materiales puede causar condiciones anóxicas y
sobresaliente en el elenco de adaptaciones y roles altos niveles de amonio en lugares o épocas donde el
ecológicos presentes en los organismos acuáticos, flujo de aguas es nulo o reducido (Covich et al.,
incluso desde una perspectiva evolutiva. Al parecer, 1999). Por otra parte, y más allá de su presencia per
son pocas las especies que realizan migraciones en las se, la composición específica en ensambles de
que distintas clases de edad (estadios de su ciclo de langostinos, es relevante en algunas comunidades del
vida), se desplazan y completan secciones de la ruta bentos (Covich & McDowell, 1996). Por ejemplo, de
El género Macrobrachium en América Latina 653
acuerdo a su actividad de ramoneo sobre comunidades (New, 2009). La producción mundial de langostinos
algales y de macroinvertebrados (quironómidos), del género Macrobrachium es reducida, al compararla
ensambles de langostinos (géneros Macrobrachium, con la de los decápodos marinos de la familia
Atya y Xiphocaris) regulan las interacciones con otros Penaeidae, debido quizás a que estos, por sus
herbívoros como moluscos y otros tipos de crustáceos características poblacionales de habitat, pueden ser
(March et al., 2002). extraídos masivamente del mar y existen técnicas bien
Los participantes de dichas interacciones (indivi- establecidas para la producción de juveniles de las
duos de cada especie en el ensamble) pueden estar principales especies de interés empleadas en la
presentes en distintas secciones de los ríos, desde la acuicultura. Distinto es el caso de las especies de
cabeza hasta la desembocadura, en aguas marinas y Macrobrachium que no son explotadas o producidas
estuarinas, según los pulsos migratorios (Bauer, en la misma escala. Su pesca reporta cifras mucho más
2011a, 2011b). De acuerdo a lo anterior, la influencia bajas, al igual que la producción en cultivo. Sin
de las poblaciones de langostinos, y por tanto su rol embargo, el que sea un producto que puede cultivarse
ecológico, puede extenderse a lo largo de las cuencas en agua dulce (New, 2002, 2005), su pesca y cultivo
fluviales, acoplarse a los sistemas marinos o estua- reviste gran importancia, sobre todo en zonas alejadas
rinos e incluso trascender a otras cuencas, vía procesos de la costa, donde el agua salada no es fácilmente
de dispersión tanto en estadios larvarios (fases disponible. De acuerdo a la FAO, desde 1980 la
planctónicas) como adultos (durante eventos de producción mundial de langostinos de agua dulce vía
rebalse o inundaciones en zonas de baja pendiente, la acuicultura se ha ido incrementando constante-
como planicies costeras) (Bauer, 2011a, 2011b). mente, estimándose en la actualidad en aproximada-
mente 460.000 ton año-1 de las cuales casi la mitad
Desde un punto de vista ecológico, la característica corresponden a M. rosenbergii, proveniente de Asia
que quizás distinga particularmente a los langostinos (New, 2009). La otra mitad, que proviene
del género Macrobrachium, puede ser el rol que juega presumiblemente de la pesca, menos del 20%
el tamaño de los individuos tanto en las habilidades corresponde a América Latina con producción o pesca
competitivas a nivel interespecífico, como en la principalmente de especies nativas de gran tamaño y
posición de las especies en la trama trófica del bentos con demanda en el mercado (New, 2009). Es
dulceacuícola (Cushing, 1989). Esta aseveración se importante señalar que no existen o no están
basa en que la condición de migrantes anfídromos disponibles datos actualizados de explotación pes-
como la de su funcionalidad trófica (predadores y quera en América Latina, pues en todos los países de
carroñeros omnívoros), pueden compartirla con otras la región la pesca de este género es principalmente
especies bentónicas (otros crustáceos carideos). Las artesanal o de subsistencia por parte de comunidades
especies de Macrobrachium suelen alcanzar tamaños asentadas en las márgenes de los ríos; con frecuencia
relativamente grandes, haciéndolas proclives a ejercida de manera informal o ilegal y, en la mayoría
mayores tasas de consumo en el forrajeo (competencia de los casos, su captura no es reportada o
por explotación), o bien aprovechar mejor sus documentada oficialmente. Además de la producción
conductas territoriales o de dominancia (competencia derivada de la pesca, se tiene cierta producción de M.
por interferencia). Desde luego, lo anterior requiere rosenbergii, que se ha introducido y se cultiva en
respaldarse con estudios empíricos que se podrían América Latina (New, 2002, 2009).
orientar también a explorar la relación entre el tamaño
y diversidad del género, la cual es amplia en este Actualmente, diversos grupos de investigación han
dedicado ciertos esfuerzos a conocer los atributos
grupo. Por otra parte, el tamaño de los langostinos de
biológicos o ecológicos que definen a las especies de
este género también podría ser un elemento relevante
este género que tienen importancia económica. La
en la percepción de uno de sus depredadores más
mayoría de la información disponible para especies
tenaces: el ser humano.
nativas de América Latina describe aspectos
biológicos, ecológicos y en ocasiones de cultivo
Importancia económica de langostinos controlado (presente estudio), pero poco se conoce
Algunas de las especies de Macrobrachium tienen un sobre los números reales de explotación pesquera o
alto valor económico sobre la base de su sabor, alto del estado real de sus poblaciones. Las más explotadas
contenido de proteína y atractivo visual, siendo un son, dependiendo de cada zona geográfica, M.
producto bien cotizado como alimento para consumo carcinus, M. amazonicum y M. acanthurus del lado
humano (Kent, 1995). A nivel mundial, este mercado del Atlántico o bien M. americanum, M. tenellum y M.
es abastecido principalmente por Macrobrachium digueti del Pacífico. Para todas ellas, si bien se conoce
rosenbergii, especie asiática ampliamente cultivada, su biología básica, escasamente se tiene información
que se produce en India, China y Tailandia, desde de sus atributos poblacionales y su explotación por las
donde se exporta a Europa, Asia y Norteamérica causas antes mencionadas. Actualmente, la principal
654 Latin American Journal of Aquatic Research
atención se relaciona con su captura para consumo, analizaron la fecundidad de diferentes especies del
sea con trampas, nasas, arpones, atarrayas o en forma género en ríos de México. De acuerdo a este trabajo,
manual. Las mejores oportunidades de captura ocurren adultos de M. acanthurus y M. carcinus ocuparon las
durante el período reproductivo debido a que en esas partes bajas del río en la zona estuarina, mientras que
épocas suelen, sobre todo las hembras, realizar los reproductores de M. heterochirus se distribuyeron
migraciones para liberar las larvas cerca de la costa de 105 a 535 m de altitud. Asimismo, M. acanthurus
(Bauer, 2011a, 2011b). Dado que estas llevan los exhibió diferencias significativas en la fecundidad
huevos adheridos entre los pleópodos, su extracción debidas a la época del año, longitud promedio de
implica también la pérdida de la progenie. hembras ovígeras y tamaño de los huevos. Para M.
heterochirus, el tamaño del huevo varió dependiendo
Estudios realizados sobre el género de la época del año y de su ubicación en el río.
Revisando la literatura existente para el género, no se Finalmente, para M. carcinus, el tamaño del huevo
puede ofrecer un claro panorama sobre el estado varió solamente debido a la época del año. Anger et
actual de sus poblaciones. Sin embargo, se ha sugerido al. (2002) estudiaron el tamaño y composición
que, una disminución en las poblaciones naturales ha bioquímica de los huevos de varias especies,
ocurrido durante los últimos 20 años a nivel global encontrando siempre como componente principal a las
(Mantelatto & Barbosa, 2005), aún cuando no se proteínas y a los carbohidratos como minoritarios.
tienen datos estadísticamente confiables sobre el Debrot (2003) realizó listados para las especies del
status de cada una de estas poblaciones. Las limitantes género en aguas de las Antillas. Montoya (2003)
estudió la asociación entre especímenes del género y
para su conservación se deben principalmente a la
las raíces de juncos, donde frecuentemente se
sobrepesca y a condiciones adversas que, para su
refugian. Grabe (2003) estudió la capacidad de
desarrollo, afectan áreas específicas, la falta de
dispersión larvaria en bahía de New Hampshire,
regulación y limitado conocimiento sobre estos grupos
encontrando una relación total con el movimiento de
(Covich et al., 1999; Bauer, 2004), así como de las las corrientes. Albertoni et al. (2003a) evaluaron el
obras hidráulicas como las presas hidroeléctricas. Por efecto de las dietas naturales en el crecimiento de
otra parte, existe mayor información para temas varias especies del género, encontrando como los
relativos a taxonomía, adapta-bilidad al cultivo y en principales alimentos a las larvas de quironómidos,
algunos casos, sobre ecología de poblaciones. Quizás poliquetos, macroalgas y detritos. Murphy & Austin
los países con más estudios en este grupo son Brasil (2005) realizaron extensos estudios sobre la
(donde los estudios se centran en las especies de distribución global del género, dando detalles de su
importancia pesquera) y Costa Rica. biogeografía y taxonomía, explicando la relación
evolutiva entre anfidromía y desarrollo abreviado de
Principales estudios en América Latina las larvas. Un estudio interesante, que no es específico
Mercado (1959), hizo quizás los primeros esfuerzos sobre este género, pero que lo incluye, fue realizado
para evaluar el potencial de cultivo pero no ofreció por Jackson & Füreder (2006), quienes analizaron su
resultados concluyentes. Rodríguez de la Cruz (1965, significancia ecológica y cuyas observaciones se
1967) realizó estudios sobre el conocimiento de los plasmaron en el presente estudio. En el mismo año,
palaemónidos de México, haciendo énfasis en el Covich et al. (2006) estudiaron el efecto de huracanes
género Macrobrachium. Guzmán et al. (1977) e inundaciones sobre las poblaciones de este género,
realizaron estudios de varias especies y sus posibi- encontrando que la presencia de especies declina con
lidades de cultivo en Michoacán y Guerrero, México, el aumento o gravedad de la inundación, en tanto que
pero sin ofrecer resultados concluyentes. Hunte (1978) los huracanes no parecen influir en modo alguno.
efectuó estudios de su distribución en aguas del Valencia & Campos (2007) describieron todas las
Caribe. Moreira et al. (1982) analizaron el efecto de la especies del género para aguas de Colombia. Almeida
salinidad sobre la tasa metabólica de las larvas, et al. (2008) realizaron un listado de las especies
encontrando la obvia disminución en salinidades principales del género distribuidas en Brasil. Freire et
extremas. Meusey et al. (1987) realizaron estudios al. (2008) y Foster et al. (2010) analizaron las
inmunológicos y de vitelogénesis. Abele & Kim capacidades osmorregulatorias en varias especies del
(1989) hicieron un estudio descriptivo sobre los género. Hernández et al. (2007) revisaron la
decápodos de Panamá, que incluyó a las especies de distribución del género en la península de Baja
Macrobrachium de interés comercial y pesquero. California, México, lugar donde se distribuye
Bowles et al. (2000) efectuaron una revisión de los escasamente. Mejía-Ortiz et al. (2010) realizaron
factores ambientales que amenazan su supervivencia, estudios de fecundidad. Mossolin et al. (2010)
destacando la contaminación y desvío de los ríos hicieron estudios biológicos del género en la costa de
como los más graves. Mejía-Ortiz et al. (2001) São Paulo, Brasil, encontrando a M. amazonicum
El género Macrobrachium en América Latina 655
Figura 3. Macho adulto de Macrobrachium diguetti Figura 4. Macho adulto de Macrobrachium carcinus
(Foto de Luís Rólier Lara). (Foto de Arthur Anker).
taron que las hembras ovígeras se registraron durante estuarios de Brasil. Ribeiro et al. (2011) determinaron
todo el año, con máximos reproductivos en la mitad la relación entre los ácidos poliinsaturados en la dieta
del periodo de inundación (marzo), periodo de estiaje y la fecundidad en esta especie, y afirman que el
(septiembre), y periodo seco (diciembre). La longitud aumento del nivel de ácidos en la dieta no produce
media de las hembras maduras fue de 60,8 mm y su ningún efecto sobre la fecundidad. Araujo & Valenti
fecundidad varió entre 40 y 3375 huevos. Arruda et al. (2011) revisaron el efecto de la intensidad luminosa en
(2010) estudiaron la excreción de amonio durante las el desempeño de las larvas y encontraron que la tasa
fases larvarias y sus resultados indican que la tasa de sobrevivencia no fue afectada por la intensidad de
metabólica es proporcional a la masa corporal y las la luz, y que la productividad y aumento de peso
variaciones en la excreción de amoníaco durante esta fueron mayores. Valenti et al. (2011) efectuaron un
etapa pueden estar asociadas con el tamaño. Almeida análisis económico del cultivo de esta especie y
et al. (2010) evaluaron el crecimiento de especímenes encontraron que puede ser una actividad muy lucrativa
mantenidos en jaulas, afirmando que su productividad en la zona de estudio. En tanto, Kimpara et al. (2011)
varió significativamente entre densidades, siendo realizaron el estudio físico y químico del agua de
aproximadamente cuatro veces mayor a 800 animales cultivo en estanques afirmando que la engorda en
por m2 en comparación con densidades menores. De estanques sometidos a un aporte de alimentos ricos
ello sugieren que el mantenimiento de juveniles con producen cambios en las propiedades del agua,
carácter experimental a altas densidades en jaulas acumulación de sedimentos orgánicos en el fondo que
puede ser viable. Vergamini et al. (2011) estudiaron no se degradan fácilmente, si bien la calidad del agua
su variabilidad genética en aguas de Brasil y sugieren sigue siendo adecuada. Queiroz et al. (2011) por su
que puede someterse a especiación dentro de su parte analizaron la ontogénesis del aparato digestivo y
amplia distribución geográfica. Manifiestan que las determinaron que la alimentación de las larvas es
secuencias obtenidas se pueden utilizar como campos lecitotrófica en una primera etapa y la alimentación
de identificación de población y son útiles para exógena se inicia después de la segunda muda. El
identificar el origen de los especímenes utilizados en intestino anterior de las larvas se somete a diversos
diferentes cultivos o en casos en que se introducen cambios morfológicos durante el desarrollo larval y el
poblaciones de origen desconocido. Faleiros et al. intestino anterior es principalmente un órgano de
(2010) analizaron el transporte activo en las mezcla, debido a la ausencia de molinos gástricos o
membranas branquiales durante la osmoregulación y estructuras similares. Además, señalan que en las
observaron dos tipos de células que exhiben extensas postlarvas, ocurren drásticos cambios morfológicos en
evaginaciones apicales e invaginaciones profundas de el intestino anterior y piezas bucales, para adaptarse a
membrana, que están asociadas con numerosas la mayor diversidad de alimentos que están
mitocondrias, lo cual es característico de un epitelio disponibles en su nuevo hábitat bentónico.
con transporte de iones. Se afirma que estas células Recientemente, Charmantier & Anger (2011) estu-
participan durante la aclimatación a la salinidad y diaron la ontogenia de las capacidades osmorre-
parecen realizar la absorción y secreción de iones y Cl gulatorias, encontrando en dos poblaciones de
por las branquias. Henry-Silva et al. (2010) analizaron langostinos hidrológica y genéticamente aisladas, una
las características fisicas y químicas del agua de los estrecha relación entre los patrones diferenciales de
estanques donde se cultiva la especie y, a raíz de su cambio ontogenético en funciones osmorregulatorias a
variabilidad, señalan que cuanto mayor sea la la salinidad y en ecología de las sucesivas etapas del
densidad de cultivo, mayores serán los valores totales ciclo biológico. En todas las etapas de la población
de nitrógeno, fósforo, amonio y la turbidez. Ribeiro et juvenil o adulta, la adquisición de una mayor
al. (2010) hicieron un policultivo de esta especie con capacidad para hiper-osmorregular en agua dulce y la
el pez ángel (Pterophyllum scalare), concluyeron que pérdida completa de la capacidad de hipo-
juntos es una estrategia mejor que el monocultivo, lo osmorregulación a altas concentraciones de sal, repre-
cual mejoraría la productividad y rentabilidad. sentan diferencias con respecto a poblaciones
Marques et al. (2010), analizaron el efecto de la diadromas. Estas diferencias reflejan los diferentes
densidad en juveniles mantenidos en jaulas y afirman estilos de vida y estrategias reproductivas, que
que es viable hasta una densidad de 80 juveniles por sugieren una separación filogenética.
m2. Preto et al. (2010, 2011) estudiaron la estructura
poblacional que se produce en estanques cuando se Macrobrachium acanthurus (Fig. 6)
cultiva a diferentes densidades y, en 2011, las Se distribuye desde Carolina del Norte en Estados
estrategias de producción en cautiverio. Bentes et al. Unidos hasta Río Grande del Sur en Brasil (Torati et
(2011) analizaron su distribución espacio-temporal en al., 2011). Dobkin (1971) publicó estudios parciales
660 Latin American Journal of Aquatic Research
o fenómeno o bien se refieren al efecto en sus disminuido. Lo anterior debido a que no se conocen
poblaciones de alguna catástrofe (huracanes o estudios concluyentes sobre la producción de juveniles
contaminación). Hay, incluso, trabajos como el de a partir de larvas cultivadas, tecnología que sí está
Bowles et al. (2000) que si bien no han sido realizados disponible para M. rosenbergii o para algunas especies
en Latinoamérica o con material que proviene de la de la familia Penaeidae. Esto pone a las poblaciones
región, sirven de referencia al incluir especies con silvestres de las especies incluidas en este estudio,
distribución en Latinoamérica. Sin embargo, no existe como la principal fuente de explotación ya sea a través
o no se encontró, para ninguna de las especies de la pesca de adultos o de la colecta de juveniles del
consideradas en este estudio, trabajos que hayan sido medio para engorda en cautiverio. Mientras que en
realizados a largo plazo, esto es, dando seguimiento a algunos países como Brasil existen muchos estudios
una población al menos durante cinco años o bien en para sus especies de Macrobrachium con potencial
todo el intervalo de su distribución. Los tratados que pesquero, en Centro América o el Caribe no se
existen en este ámbito son generalizados sobre algún conocen publicaciones científicas o tratados sobre la
taxon elevado (e.g., invertebrados, insectos, decá- biología o ecología de las especies locales del género
podos) y, por lo tanto, sin datos específicos sobre el que están sujetas a explotación, deterioro del hábitat o
rol de este género en el sistema que analizan (e.g., algún otro agente destructivo.
Covich et al., 1999; Lara & Wehrtmann, 2012). Es Sin embargo, existen algunos adelantos que
pertinente mencionar que, entre los invertebrados proponen e integran métodos y técnicas para cultivar
acuáticos, el único taxon que se considera bien estos langostinos (Vega-Villasante et al., 2011a,
estudiado en lo relativo a sus ciclos de vida y 2011b) en países como Brasil, Costa Rica o México.
dinámica poblacional en el agua son los insectos, en Estos conocimientos han sido generados a partir de
particular aquellos que tienen relación con la especímenes mantenidos en cautiverio como M.
agricultura dado que se convierten en plagas en una amazonicum, M. tenellum, M. americanum y M.
parte de su ciclo de vida o bien están implicados en carcinus. Se ha evaluado su desempeño, al ser
algún aspecto de la salud humana (Jackson & Füreder, mantenidos en tinas o estanques bajo diferentes
2006). estrategias de manejo, y describen principalmente
Sin embargo, se destaca que la mayoría de los aspectos de engorda, nutrición, conducta, fisiología de
estudios no económicos y pesqueros sobre este grupo la respiración, reproducción, fecundidad, osmoregu-
son relativamente recientes. La taxonomía, ya sea lación o tolerancia y resistencia a cambios en las
tradicional o molecular, es quizá la disciplina que variables fisicas y químicas del agua.
aporta una información más completa para el género, Asimismo, al no existir estudios poblacionales a
pues son numerosos los estudios que analizan estos
largo plazo y en una región determinada, no hay
aspectos. En los estudios particulares sobre el género o
elementos suficientes para regular su explotación o
sus especies, puede observarse que el énfasis se ha
proponer medidas de conservación en forma certera.
puesto en aquellas especies que alcanzan tamaños
mayores (aquí incluidas) y que, por lo tanto, son las Sin embargo, es posible determinar, para este
mismas que tienen un problemática relacionada con la género, a partir de los trabajos existentes sobre su
pesca y la economía. Se involucran aquí, como ecología o dinámica poblacional, las variables que les
consecuencia de su tamaño, factores sociales y afectan o causan su disminución o desaparición. Sin
culturales en los sitios donde son extraídos (Silva- llegar a ser una sentencia, se considera que las fuertes
Montenegro et al., 2001). diferencias económicas, culturales y sociales de cada
Cabe destacar que si bien las investigaciones país, inciden en la atención que se preste a explotar,
enfocadas al conocimiento de las especies de preservar o estudiar las poblaciones distribuidas en
Macrobrachium consideradas en este estudio, ya sea cada lugar, así como los tipos de estudios, y la
con fines de cultivo o conservación presentan un frecuencia con que se realizan. Desde luego, ello
enfoque multidisciplinario, esta información es insufi- tendría efecto en la intensidad y forma de explotación
ciente aun considerando que M. amazonicum ha sido que se efectué así como el manejo que, con fines de
relativamente bien estudiado. Sin embargo, los conservación, pueda hacerse. Aunque no es una
intentos de cultivo realizados con esta especie o constante, se puede asumir que las regiones más
cualquier otra nativa de Latinoamérica, no son pobres, así como las más contaminadas tienden a
suficientemente sólidos para tomarse como base para favorecer un severo deterioro del recurso, haciendo
promover el cultivo redituable o para programas de más difícil sentar medidas para la conservación de sus
conservación basados en la producción de juveniles poblaciones. Por lo tanto, las políticas, reglamentos,
para repoblamiento en zonas donde éstos han economía y costumbres de cada región o país, así
El género Macrobrachium en América Latina 663
Economía
Dinámica 2%
poblacional
Técnicas de 10%
cultivo y
engorda Filogenia,
21% Taxonomía y
Sistemática
Pesquerías 9%
2%
Reproducción Fisiología
9% 15%
Ontogenia
6%
Genética
2%
Migración Infecciones
Nutrición y Listados por y
6%
composición Morfometría región parasitismo
bioquímica 2% 6% 5%
5%
Figura 8. Porcentaje de estudios publicados en revistas indexadas sobre las diferentes áreas del conocimiento de las
especies de los Macrobrachium consideradas en el presente estudio.
como el grado de deterioro del hábitat o de las sujetas a registros o seguimiento por lo que
poblaciones en cada caso, causarían fuertes diferencias frecuentemente no son considerados al establecer
en el estado del recurso o en las medidas a tomar para planes de manejo por falta de datos confiables o
su preservación. continuos de estas capturas. Al no haber información
En América Latina no están disponibles datos clara o suficiente, solo pueden hacerse supuestos
concluyentes de las pesquerías de langostinos nativos basados en lo que ocurre con otras pesquerías
porque los reportes al respecto son inciertos y las (Orensanz et al., 1998; Pauly et al., 2002; Jacquet &
producciones son bajas, menos de 100 ton anuales por Pauly, 2007). Es natural, pensar que cualquier
país a excepción de Brasil y República Dominicana población explotada en forma constante y sin que se
(New, 2009). Esta falta de información es debida a tomen medidas de conservación, acabará por colapsar
que la pesca de este grupo es mayoritariamente (Pauly et al., 2002).
artesanal e informal, en la mayoría de los casos no En el caso de México, las poblaciones de
organizada ni sujeta a supervisión por parte de las langostinos del género Macrobrachium parecen estar
autoridades competentes. Con frecuencia es pesca de desapareciendo y, dadas las similitudes en el contexto
subsistencia y en la mayoría de los países no se tienen social y cultural con el resto de los países
registros confiables de las capturas. Los reportes sobre latinoamericanos, es posible que esta realidad se
la pesca no se realizan, son incompletos o bien la extienda a lo largo del continente. Lo anterior es
misma especie se reconoce bajo diferente nombre o sugerido por el hecho que, si bien no hay estudios
categoría dependiendo de la localidad. Las pesquerías concluyentes, una constante al visitar las comunidades
artesanales o de subsistencia constituyen el 25% de la ribereñas próximas a la costa mexicana es la
producción pesquera total mundial y proveen más de afirmación, por parte de los habitantes de estas
la mitad de los organismos acuáticos para consumo regiones, que durante generaciones han estado en
humano (Mathew, 2001). Sin embargo, no están contacto con el recurso, que cada vez es más escasa la
664 Latin American Journal of Aquatic Research
pesca y menos probable encontrar especímenes en Cherax quadricarinatus que, habiendo sido liberados
sitios donde hasta hace diez años eran comunes. al medio, han desplazado a las poblaciones naturales
Bowles et al. (2000) afirman que las especies de este al ser más competitivos (Ahyong & Yeo, 2007).
género en aguas del río Mississippi (USA) que están A pesar de toda esta problemática, actualmente no
fuertemente sujetas a pesca y expuestas a la hay evidencias o registros conocidos de zonas donde
contaminación, disminuyeron drásticamente durante el se estén estudiando las poblaciones de algún
siglo XX hasta casi desaparecer, mientras que las Macrobrachium latinoamericano con fines de
poblaciones de estas mismas especies en zonas sin o restauración o bien, evidencias de que se hayan
con escasa explotación, permanecieron relativamente tomado medidas de conservación al respecto. Sin
estables. El mismo autor reporta la extinción de M. embargo se considera que, antes de actuar en cada
carcinus de los ríos de Texas (USA), después de más caso, es preciso conocer el estado de las poblaciones y
de un siglo de ser objeto de pesquerías. la problemática particular en el lugar en cuestión. En
Sumado a la sobrepesca o a la baja abundancia, el los sitios donde se intenta la engorda, a partir de
daño causado por desechos urbanos e industriales juveniles capturados en el medio ambiente, es posible
arrojados a los ríos que conducen sus aguas a las también que se tenga una disminución de las
lagunas costeras, o bien la extracción del agua o la poblacionales silvestres causadas por la colecta de
alteración de su calidad, suelen tener un efecto semilla para este propósito, si bien no están
negativo en las poblaciones de todos los invertebrados disponibles datos concluyentes sobre esto para
acuáticos (Covich et al., 1999). Una causa adicional es ninguna región. Aun así, el conocimiento que hoy se
la construcción de diques o presas (Bowles et al., tiene del género permitiría sugerir medidas básicas
2000; Ayoola et al., 2009). Dado el carácter basadas en la no explotación de poblaciones en peligro
anfídromo de sus poblaciones, estas estructuras de desaparecer o en la regulación de la explotación,
construidas a su paso por las cuencas hidrológicas y sobre todo en épocas reproductivas, así como la no
las vertientes de los ríos, imposibilitan la migración de extracción de hembras ovígeras, larvas y juveniles.
juveniles y adultos río arriba y de larvas río abajo, lo Tomar medidas para asegurar y conservar las rutas
que les impide completar su ciclo biológico o alcanzar migratorias desde y hacia las vertientes de los ríos se
su rango normal de distribución (Ayoola et al., 2009; aprecia como estrategia fundamental. Las caracte-
Bauer, 2011b; Hein et al., 2011). Este proceso con rísticas biológicas del recurso y su potencial biótico lo
frecuencia implica recorrer grandes distancias, a veces hacen sumamente vulnerable al quehacer humano, por
de hasta cientos de kilómetros (Covich et al., 1999; lo que es necesaria una evaluación cuantitativa, para
Bowles et al., 2000). La consecuencia de estos proponer medidas de conservación y la creación de
bloqueos antropogénicos se manifiesta con la ausencia técnicas de cultivo, sobre todo de larvas, tanto para la
de especies en las zonas altas y el aislamiento de producción comercial como para la posible
comunidades que debieran estar conectadas (Hein et repoblación a futuro de estos organismos, en áreas
al., 2011). Aún sin estudios concluyentes que lo donde se espera que se distribuyan de manera natural.
demuestre, se sugiere que este es uno de los Por otro lado, las posibilidades con éxito de su
principales problemas y retos para el sostenimiento manejo en cautiverio se sustentan en los numerosos
natural y conservación de estas poblaciones. En el estudios previos (e.g., Albertoni, 2003a, 2003b; New,
caso particular de larvas y juveniles, la permanencia 2002, 2005; García-Guerrero & Apun, 2008; Vega-
en las cercanías de lagunas costeras los hace altamente Villasante et al., 2011a, 2011b). En función de estos
vulnerables a ser capturadas, arrastradas por estudios, se sabe que los juveniles y adultos son
corrientes, a la contaminación y la pérdida o alteración preferentemente carnívoros y carroñeros, pero aceptan
de los ríos (Bowles et al., 2000). Por otro lado, hay todo tipo de alimento con cierto contenido de proteína
otros posibles problemas que pueden afectar a estas animal, por lo tanto en cautiverio se les puede
poblaciones, juveniles y adultos, de los que se fácilmente alimentar con peletizados comerciales. Sin
desconoce si hay ya consecuencias para el género, embargo, las larvas necesitan alimento vivo y calidad
como es la propagación de algunas enfermedades de agua de características específicas y difíciles de
virales que atacan a las especies de Penaeus y la controlar. Esto es necesario resolver dado que una de
presencia de híbridos o especies exóticas. Existen las alternativas para prevenir la desaparición de estas
registros de estos fenómenos en otras regiones del poblaciones es mediante la generación de técnicas de
mundo donde se ha demostrado que pueden afectar cultivo larval, que produzcan juveniles tanto para
negativamente a las especies de Macrobrachium engorda como para repoblación en áreas naturales. Del
(Jayaprakash et al., 2007; Keysami et al., 2007). Tal primer caso, al menos, un ejemplo documentado es el
es el caso de especímenes del acocil australiano langostino malayo M. rosenbergii, en el cual las
El género Macrobrachium en América Latina 665
técnicas de cultivo producidas a partir de la década de (Jackson & Füreder, 2006). La gama de estudios que
los 60’s, han permitido una industria que no depende se puede realizar sobre las especies de
de la extracción de adultos o larvas del medio Macrobrachium de Latinoamérica con potencial
ambiente (New, 2009). Este esquema, dado el carácter pesquero, tanto en laboratorio como en el campo es
tropical de los langostinos, sería solo recomendable en muy diversa. Se necesita estudios de sus requeri-
áreas cálidas del planeta donde no se tengan que mientos para crecer en cautiverio, de la producción de
asumir costos de calefacción o invernaderos térmicos larvas, de las condiciones ideales de mantenimiento y
para que la producción pueda efectuarse durante todo las dietas adecuadas que garanticen un crecimiento
el año, o en parte de este, a bajos costos operativos. rápido así como un manejo genético que permita
Programas regionales de repoblación con juveniles seleccionar variedades más resistentes, dóciles y de
nativos de cada zona también pueden ser ejecutados crecimiento rápido. La hibridación con otras especies
donde existan evidencias de que las poblaciones de Macrobrachium y el estudio de su estructura social
naturales han disminuido drásticamente. Es de esperar, (e.g., el papel de machos dominantes) y estudios de
que las investigaciones sobre el estado de las conducta son otros campos abiertos al quehacer
poblaciones de cada una de estas especies en su científico. Los estudios urgentes a realizar suelen estar
hábitat, puedan conducir a conocer los aspectos
relacionados con el mejor conocimiento del estado que
importantes para su conservación y a partir de ello,
guardan sus poblaciones silvestres con fines de
ofrecer información útil para el establecimiento e
conservación, y con la producción en cautiverio tanto
implementación de vedas y cuotas de pesca en la zona
a controlar. con fines productivos como de conservación.
En términos generales, se puede tomar como Los estudios que tengan como propósito detectar el
referencia la revisión sobre M. tenellum, realizada por potencial de estas especies para ser cultivadas,
Espinosa-Chaurand et al. (2011), donde se menciona debieran considerar las premisas propuestas por New
gran parte de las lagunas de información que existen (2009), quien destaca las siguientes ventajas y
en el conocimiento de este grupo. Estos vacíos son desventajas:
compartidos por la mayoría, sino todas, las especies Ventajas: se puede producir lejos de la costa. Las
del género Macrobrachium, por lo menos en hembras producen un alto número de huevos y tanto la
Latinoamérica, y en resumen son: i) falta de un cópula como el desarrollo embrionario se pueden
registro actualizado y permanente de sus poblaciones conseguir fácilmente sin técnicas sofisticadas. Se
en ríos y lagunas costeras; ii) nula o escasas puede engordar a pequeña y a mediana escala, en
estadísticas sobre su pesquería; iii) desconocimiento forma artesanal y con instalaciones sencillas, lo que lo
sobre los efectos que en sus poblaciones puede tener la hace ideal para zonas empobrecidas. Son buenos
contaminación de los cursos de agua con insecticidas candidatos para policultivo, ante todo con peces. Están
y herbicidas agrícolas, metales pesados, detergentes y bien cotizados en el mercado.
otros compuestos derivados de la actividad doméstica, Desventajas: dada la naturaleza agresiva de
agropecuaria e industrial; iv) escasa o nula infor- algunas especies, estas no pueden ser cultivadas en
mación sobre el impacto de la reducción o pérdida de forma intensiva, al menos de acuerdo con las actuales
los caudales de ríos y arroyos usados por estos tecnologías. Tienen larvas pequeñas, que no son
organismos para completar su ciclo vital; v) fáciles de alimentar y llevar a juvenil, con desarrollo
insuficientes intentos por establecer técnicas de larvario largo y con muchos subestadios. El producto
manejo y cultivo; vi) desconocimiento sobre el cosechado requiere gran cuidado y rápida salida para
impacto de la afectación de estuarios y manglares que mantenerse fresco. Un obstáculo al cultivo se tiene en
son usados como hábitats temporales o estables; vii) regiones donde el producto que proviene de la pesca
escasa investigación sobre el efecto de la liberación es más barato y fácil de obtener.
accidental o deliberada de especies exóticas de
crustáceos (e.g., la langosta australiana Cherax CONCLUSIONES
quadricarinatus), que pueden competir por nichos
ecológicos con las especies de Macrobrachium El conocimiento sobre el género Macrobrachium en
nativas, desplazarlas o depredarlas. Latinoamérica es escaso sobre todo en lo que se
Dado que las poblaciones de estas especies pueden refiere al estado de sus poblaciones en el medio
experimentar cambios drásticos en un intervalo ambiente, información necesaria para calcular los
relativamente corto, es necesario que los estudios sean números reales que pueden ser explotados sin terminar
a largo plazo, que es la forma más efectiva en que se con las poblaciones. Tampoco se tiene suficiente
pueden utilizar como bases para la conservación conocimiento sobre el verdadero potencial que las
666 Latin American Journal of Aquatic Research
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Ingo S. Wehrtmann & Raymond T. Bauer (Guest Editors)
DOI: 103856/vol41-issue4-fulltext-4
Research Article
ABSTRACT. The caridean freshwater shrimp Atya scabra is a common resident of stream systems of tropical
rainforests in America, including Brazilian drainages. This shrimp has an amphidromous life cycle, which
increases its vulnerability when facing habitat fragmentation. Since information on the reproduction of this
species is still limited, we present here data on egg production, egg loss, and energy investment, to achieve a
better understanding of reproductive features of A. scabra. Specimens were collected between 2006 and 2007
in São Sebastião Island, southeastern Brazil, in 13 locations. The fecundity of 21 ovigerous females analyzed
ranged between 414 and 19,250 eggs, which were higher than previously reported. However, the larger size of
females analyzed may explain the observed intraspecific difference in egg production. During embryogenesis,
egg volume and water content increased by 103 and 22.6%, respectively. The initial egg volume of A. scabra
in the present study (0.027 mm3) was slightly lower, but comparable to the values reported previously from the
same study area. During incubation, females of A. scabra lost 15% of their initially produced eggs. The
reproductive output (average RO of 3.6%) is the first report for any atyid species. Its value is fairly low
compared to other freshwater shrimps, and it is hypothesized that this might be related to a high energy
investment in morphological adaptations, which allows the shrimp to cling on to the substrate in the fast
flowing environment they inhabit. Additionally, the long life span, a well-known phenomenon in atyid shrimp,
may allow the species to invest a relatively low amount of energy per brood in egg production, but over a
longer time span.
Keywords: amphidromy, fecundity, neotropical, reproductive output, southwestern Atlantic, Brazil.
valor, es relativamente bajo en comparación con otros camarones de agua dulce, y se plantea la hipótesis de
que esto podría estar relacionado con una alta inversión energética en adaptaciones morfológicas, lo que
permitiría al camarón aferrarse al sustrato en las fuertes corrientes que habita. Además, la alta expectativa de
vida, un fenómeno bien documentado en atyidos, podría permitir a las especies una menor inversión energética
por camada de huevos, pero por un periodo de tiempo más prolongado.
Palabras clave: anfidromia, fecundidad, neotrópico, rendimiento reproductivo, Atlántico sudoccidental,
Brasil.
___________________
Corresponding author: Ingo S. Wehrtmann (ingowehrtmann@gmx.de)
Figure 1. Sample sites where Atya scabra was collected (red points) in São Sebastião Island, Brazil (July 2006-July
2007).
Letters of Ribeirão Preto - FFCLRP, University of São following formula: (egg wet weight-egg dry weight)
Paulo (USP) (CCDB). *100 / egg wet weight (Lardies & Wehrtmann, 2001;
The carapace length (CL) (from the post-orbital Lara & Wehrtmann, 2009; Wehrtmann et al., 2012).
margin to the dorsal posterior margin of the carapace) The nonparametric Kruskal-Wallis test was used to
was measured with a digital caliper (0.01 mm compare the values of volume and water content of
precision). For the study of reproductive parameters, embryos in different developmental stages (I, II and
the entire mass of eggs was removed from each III).
ovigerous female. Embryos were separated according
to their stage of development (Stage I, homogeneous RESULTS
color within the egg, no eye pigments visible; Stage II,
eye pigments barely visible; Stage III, eyes fully In total, 65 sites were surveyed, and Atya scabra was
developed) (Wehrtmann, 1990). Thirty eggs from each collected in 13 of these locations (Fig. 1). A total of 74
ovigerous female were separated; their length and individuals were obtained, comprising 14 males, 30
width was measured to calculate the egg volume (V), females without eggs, 21 ovigerous females and 9
using the formula V = 1/6 (πd12 d2) (Turner & juveniles.
Lawrence, 1979). Carapace length (CL) of ovigerous females (N =
From the total mass of preserved eggs, three 21) ranged from 13.5 to 25.1 mm, with a mean size of
subsamples were taken. For each, eggs were counted, 20.0 ± 3.02 mm CL. Females carrying Stage-II
weighted and dried for approximately 12 h. From the embryos were the largest with an average size of 22.2
remaining egg mass, only wet and dry mass was mm CL, while females with embryos close to hatching
calculated. The same process was applied for the (Stage III) showed the smallest average size with 17.9
females in order to calculate the reproductive output mm CL (Table 1). Independent of the developmental
by applying the formula RO = wet mass of the total stage of the eggs, fecundity varied between 414 and
egg batch of the female/wet mass of the female 19250 eggs (Table 1). The average fecundity (Stage I)
without the eggs (Clarke et al., 1991). The RO was was 8343 ± 4945.5. The size (CL) was positively
estimated only for females with newly-extruded eggs correlated with the number of Stage-I embryos (Fig.
(Stage I). Percent egg water content was calculated for 2). The mean volume of eggs increased during
all three embryonic developmental stages by the embryogenesis from 0.027 ± 0.007 in Stage I to 0.055
4679 Latin American Journal of Aquatic Research
Table 1. Size (carapace length: CL; total length: TL) of differences, however, are most probably related to the
ovigerous females of Atya scabra, average egg volume, size of the females analyzed in the respective studies,
and water content of eggs per developmental stage. SD: where the two previous reports for A. scabra analyzed
standard deviation; N: number of individuals. much smaller females than those processed in the
present study. Considering that fecundity in decapods
Stage I Stage II Stage III usually increases with female size (for freshwater
Female CL (mm) shrimps reported from Latin America: Reid & Corey,
Average 20.0 22.2 17.9 1991; Anger & Moreira, 1998; Lara & Wehrtmann,
± SD 2.8 2.4 3.4
2009; Tamburus et al., 2012, and references cited in
these publications), it is not surprising that our study
Max. 25.1 25.0 20.9
revealed higher fecundity values as previous studies
Min. 16.5 20.8 13.5
which analyzed smaller females of the same species.
Female TL (mm)
Average 62.5 68.3 56.2 Brood loss is a well-known phenomenon in
decapods (for review: Kuris, 1991) and may vary in
± SD 8.4 6.7 9.8
caridean freshwater shrimps between 23% (Anger &
Max. 77.3 75.9 63.8
Moreira, 1998) and 53% (Balasundaram & Pandian,
Min. 52.2 64.2 42.8
1982). Information of egg mortality during embryo-
Egg volume (mm³) genesis in Atyidae is extremely limited. Darnell
Average 0.027 0.026 0.055 (1956) studied a population of A. scabra from Mexico
± SD 0.007 0.003 0.022 and concluded that the species might lose 60% of their
Max. 0.047 0.030 0.078 initially produced eggs. This value is considerably
Min. 0.017 0.024 0.026 higher than our estimate (15%); however, and just as
N 14 3 4 in the present study, calculations were based on a low
number of individuals carrying embryos closed to
hatching (n: 3; Darnell, 1956). Therefore, additional
± 0.022 mm3 at the end of the incubation period (Stage material, especially females with Stage-III eggs, needs
III), which represented an overall egg volume increase to be analyzed before any solid conclusion can be
of 103%. The volume of Stage-III embryos was made about brood loss in A. scabra.
significantly different from those in Stage I and II
The egg volume of A. scabra, in the present study,
(Kruskal-Wallis: H = 45.54; DF = 2; P < 0.05).
was slightly lower, but comparable to the values
Average water content of the eggs increased during
reported by Galvão & Bueno (2000) from the same
the incubation period continuously from 60.0% (Stage
study area (Table 2). However, eggs of A. scabra
I) to 82.6% (Stage III); water content in Stage I was
seems to be substantially smaller than those of A.
significantly lower than in more advanced stages
margaritacea (Table 2). Inter- and intraspecific
(Kruskal-Wallis: H = 37,53; DF = 2; P < 0.05);
differences in egg size are a common phenomenon in
however, there was only a significant increase in water decapods (for caridean shrimps see: Chow et al.,
content from the first to the second stage. During the 1988; Anger & Moreira, 1998; Wehrtmann & Kattner,
incubation period (Stage I-III), females lost on 1998; Lardies & Wehrtmann, 2001; Terossi et al.,
average 15% of their initially produced eggs. The 2010). Nevertheless, egg size is an indicator of energy
mean RO was 3.6 ± 1.9%, and its values ranged from allocation for reproduction (see Ramírez-Llodra,
1.0 to 6.9% (Fig. 3). There was no significant 2002), and it is especially important for the
relationship between RO and CL of ovigerous females understanding of life history traits in amphidromous
(r = 0.03; P = 0.56; n = 14). species, such as Atyidae (see Bauer, 2011a, 2011b;
Bauer, 2013). The relatively small egg size of A.
DISCUSSION scabra is in agreement with the prolonged larval
development of the species (11 zoeal stages, approx.
Our data regarding reproductive aspects of Atya 53 days; Abrunhosa & Moura, 1988), suggesting that
scabra showed an average fecundity substantially the life cycle of this freshwater shrimp needs to
higher than two populations previously studied in São include a coastal-marine phase for the successful
Sebastião, Brazil (Galvão & Bueno, 2000) and development of the planktonic larvae (Hobbs & Hart,
northeastern Brazil (Almeida et al., 2010) (Table 2). 1982; Covich et al., 1996; Almeida et al., 2010).
Moreover, maximum egg numbers are also consi- Egg volume of A. scabra more than doubled
derably higher in our study than those reported by the during the incubation period (Table 2). This is not
other two Brazilian studies (Table 2). These uncommon in marine caridean shrimps (e.g.,
Reproductive aspects of Atya scabra 6805
20000
18000
16000 y = 1456x - 20737
R² = 0.703
14000
Egg number
12000
10000
Stage I
8000
Stage II
6000 Stage III
4000 Lineal (Stage I)
2000
0
12 14 16 18 20 22 24 26
Carapace length (mm)
Figure 2. Number of eggs as a function of female size (CL) of Atya scabra (N = 21). The regression line refers to Stage-I
eggs.
6
y = 0,112x + 1,314
Reproductive output (%)
5 R² = 0.027
0
10 15 20 25 30
Figure 3. Reproductive output of female Atya scabra with newly extruded eggs (Stage I; N = 14) as a function of female
size (CL).
Hippolytidae: Terossi et al., 2010), but the available Mayén & Román-Contreras, 2000). While our data
data for freshwater shrimp indicate considerably lower indicate a substantially higher egg volume increase
values: Lara & Wehrtmann (2009) and Tamburus et compared to the above-mentioned studies, this may be
al. (2012) compiled published data for egg volume associated with the fact that the analyzed material by
increase in Macrobrachium spp. and reported values us included eggs ready to hatch, and the egg swelling
varying between 28% (M. potiuna; Nazari et al., 2003) seems to be especially pronounced during this final
and 38% (M. acanthurus; Tamburus et al., 2012). part of the incubation period (Pandian, 1970; García-
These values are in good agreement with those Guerrero & Hendrickx, 2006; Zhao et al., 2007).
mentioned for the genus Atya: A. scabra [30.9%, However, and considering the low number of eggs
calculated with egg size data presented by Galvão & revised in Stage III (n = 4) in this study, and the fact
Bueno (2000)] and for A. margaritacea (30.8%, that neither Galvão & Bueno (2000) nor Martínez-
calculated with egg size data presented by Martínez- Mayén & Román-Contreras (2000) indicated the
6
681 Latin American Journal of Aquatic Research
Table 2. Total length (TL), average fecundity and volume of eggs in Stage I and III from ovigerous females of Atya
scabra and A. margaritacea.
number of eggs close to hatching analyzed, it might be may be related to the relatively low energy investment
premature to conclude on the increase of the egg in egg production: according to Hobbs & Hart (1982),
volume during embryogenesis in A. scabra. the presence of most Atya species is limited to rapidly
The uptake of water during embryogenesis is flowing streams with high oxygen content. Moreover,
considered as the principal cause of egg volume the external morphology of the species shows
increase observed in decapods (e.g., Balasundaram & adaptations, which allow the shrimp to cling on to the
Pandian, 1982; Lardies & Wehrtmann, 1997; Müller et substrate in this fast flowing environment (see
al., 2004). Water content of A. scabra increased on Almeida et al., 2010). Therefore, we hypothesize that
average 22.6% which is slightly higher than values the development of these morphological adaptations,
published for the freshwater shrimp Macrobrachium in association with costs/disadvantages of its
carcinus: Lara & Wehrtmann (2009) reported an amphidromous life style, may require a considerable
increase of 15.8% in water content. Information energy investment, which in turn may reduce the
regarding this aspect is not available for other atyid amount of available energy for egg production.
shrimps. Additionally, considering that tropical atyid shrimp
seems to have a surprisingly long life span (Atya
Pandian (1970) suggested that the water content of
lanipes: 8 years; Cross et at., 2008), it might be
marine benthic decapods eggs, with planktonic larval
hypothesized that A. scabra invest less energy per
development, increases from an initial 50-60% up to
brood in egg production, but over a longer time span
70-80% at the end of the incubation period. Data of
than many other freshwater carideans (Cross et al.,
the freshwater shrimp M. carcinus showed similar
2008; Vogt, in press).
values (from 66.3% to 82.6%; Lara & Wehrtmann,
2009), and the authors of that study speculated that the Finally, as previously advised for comparative
pattern described by Pandian (1970) may also be valid studies on reproduction of freshwater shrimps
for benthic freshwater shrimp with planktonic (Tamburus et al., 2012), we cannot refute the
development. The present data provide further support possibility of intraspecific population variability.
for this assumption: water content in A. scabra Further detailed studies on population genetics are in
increased from 60.0% (Stage I) to 82.6% (Stage III). progress to compare in detail other populations along
Thus, the available information may suggest that egg their range of distribution, including a latitudinal
water content values are not substantially different reproductive analysis to obtain more conclusive data
between marine and freshwater benthic decapods with about intraspecific variability of reproductive features
an extended larval period. of A. scabra.
As far as we know, this is the first report of RO for
any atyid shrimp. The energy allocation in egg ACKNOWLEDGEMENTS
production seems to be independent of the female size
(Fig. 3), which is in agreement with similar We appreciate the financial support obtained from the
observations in other caridean shrimps (Wehrtmann & Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Andrade, 1998; Wehrtmann & Lardies, 1999; Terossi Tecnológico (CNPq – Brazil, Procs. 491490/2004-6
et al., 2010). The obtained value (RO: 3.6%) is and 490353/2007-0) and CONICIT – Costa Rica (CII-
considerably lower than previous reports for other 001-08), to carry out this study in the frame of the
freshwater shrimps: Mantel & Dudgeon (2005) bilateral cooperative project coordinated by FLM
reported for M. hainansense an average RO of 10.0%, (Brazil) and ISW (Costa Rica). ECM is grateful to
and Lara & Wehrtmann (2009) 12.0% for M. carcinus. CAPES - Program of Qualification in Taxonomy by a
It is speculated that the habitat preference of A. scabra fellowship (# 563934/2005-0), and FLM to CNPq for
Reproductive aspects of Atya scabra 6827
a research grant (Proc. 301359/2007-5; 473050/2007- Buckup, L. & G. Bond-Buckup. 1999. Os crustáceos do
2; 302748/2010-5; 471011/2011-8). ECM and FLM Rio Grande do Sul. Universidade UFRGS, Porto
gratefully acknowledges the Department of Biology Alegre, 502 pp.
and Postgraduate Program in Comparative Biology of Chow, S., Y. Fujio & T. Nomura. 1988. Reproductive
the FFCLRP/USP for partial financial support, the isolation and distinct population structures in two
CEBIMar-USP for logistical support during field and types of the freshwater shrimp Palaemon paucidens.
laboratory work, IBAMA and the Forestry Institute for Evolution, 42: 804-813.
granting collection permits (#02027.000101/2006-10), Clarke, A., C.C.E. Hopkins & E.M. Nilssen. 1991. Egg
and the Director of Ilhabela State Park for support. We size and reproductive output in the deep-water prawn
are also thankful to the owners of private areas for Pandalus borealis Kroyer, 1838. Funct. Ecol., 5: 724-
facilitating access to rivers. Raquel Romero Chaves 730.
prepared Figure 1, which is greatly appreciated. Covich, A.L., T.A. Crowl, S.L. Johnson & M. Pyron.
Thanks go to Dr. Ray Bauer and anonymous reviewers 1996. Distribution and abundance of tropical
for valuable comments on an earlier version of this freshwater shrimp along a stream corridor: response
manuscript. to disturbance. Biotropica, 48: 484-492.
Cross, W.F., A.P. Covich, T.A, Crowl, J.P. Benstead &
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water. Hydrobiologia, 575: 275-286.
Research Article
Luis Rólier Lara 1,2, Ingo S. Wehrtmann3,4, Célio Magalhães5 & Fernando L. Mantelatto6
1
Instituto Costarricense de Electricidad, Proyecto Hidroeléctrico El Diquís, Puntarenas, Costa Rica
2
Present address: Compañía Nacional de Fuerza y Luz, S.A., San José, Costa Rica
3
Museo de Zoología, Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, 2060 San José, Costa Rica
4
Unidad de Investigación Pesquera y Acuicultura (UNIP), Centro de Investigación en Ciencias del Mar
y Limnología (CIMAR), Universidad de Costa Rica, 2060 San José, Costa Rica
5
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Caixa Postal 478, 69011-970 Manaus, AM, Brazil
6
Laboratory of Bioecology and Crustacean Systematics (LBSC), Department of Biology
Faculty of Philosophy, Sciences and Letters of Ribeirão Preto (FFCLRP)
University of São Paulo (USP), Postgraduate Program in Comparative Biology, Avenida Bandeirantes 3900
CEP 14040-901, Ribeirão Preto, SP, Brazil
ABSTRACT. During the last decades, knowledge on biodiversity of freshwater decapods has increased
considerably; however, information about ecology of these crustaceans is scarce. Currently, the freshwater
decapod fauna of Costa Rica is comprised by representatives of three families (Caridea: Palaemonidae and
Atyidae; Brachyura: Pseudothelphusidae). The present study aims to describe the species diversity and
distribution of freshwater crabs inhabiting the basin of the Rio Grande de Térraba, Pacific slope of Costa Rica,
where the Instituto Costarricense de Electricidad (ICE) plans to implement one of the largest damming
projects in the region. Samples were collected in 39 locations at an altitude ranging from 20 to 1,225 m.
Sampling was carried out during several months in 2007, 2009 and 2010. We collected a total of 661 crabs,
comprising eight species of Pseudothelphusidae of three genera, representing 53% of the 15 pseudothelphusid
crab species currently recorded from Costa Rica. The most common species was Ptychophallus paraxanthusi
followed by P. tristani. Freshwater crabs were more frequently encountered in the middle-low region of the
basin (between 311 and 600 m) and less frequently in the medium-high basin (between 601 and 1,225 m).
Ptychophallus paraxanthusi showed the widest distribution and was collected in altitudes ranging from 20 to
700 m. The Rio Grande de Térraba region can be considered as a relatively small, but highly diverse system.
Therefore, any alteration of the basin of Rio Grande de Térraba, and especially the possible construction of a
hydroelectric power plant, needs to be carefully analyzed to mitigate the damaging effects of this project on
the freshwater crabs. More ecological information about freshwater crabs from Costa Rica and the Central
American region are needed to reach a first reasonable overview on the ecological role of these decapods in
freshwater systems.
Keywords: Crustacea, river crabs, faunal survey, species diversity, Central America.
localidades a una altitud entre 20 y 1.225 m. El muestreo se efectuó durante varios meses de los años 2007,
2009 y 2010. Se colectó un total de 661 cangrejos de ocho especies de Pseudothelphusidae de tres géneros, lo
que representa un 53% de las 15 especies de Pseudothelphusidae actualmente reportado para Costa Rica. La
especie más frecuentes fue Ptychophallus paraxanthusi, seguida por P. tristani. Los cangrejos de agua dulce
fueron más frecuentes en la región medio-baja de la Cuenca (entre 311 y 600 m) y menos frecuentes en la
región medio-alta (entre 601 y 1.225 m). Ptychophallus paraxanthusi demostró la distribución más amplia y
fue colectado en altitudes entre 20 y 700 m. Se puede considerar el Río Grande de Térraba un sistema
pequeño, pero altamente diverso. Por lo tanto, cualquier alteración de la Cuenca del Rio Grande de Térraba, y
especialmente la posible construcción de la planta hidroeléctrica, requiere un análisis cuidadoso para mitigar
efectos dañinos de este proyecto sobre los cangrejos de agua dulce. Se requiere más información ecológica
sobre los cangrejos de agua dulce de Costa Rica y la región de Centro América para obtener una primera
visión razonable del rol ecológico de estos decápodos en los sistemas dulceacuícolas.
Palabras clave: Crustacea, cangrejos de agua dulce, inventario faunístico, diversidad de especies, América
Central.
___________________
Corresponding author: Ingo S. Wehrtmann (ingowehrtmann@gmx.de)
Figure 1. Location of sampling sites in the Rio Grande de Térraba basin, provinces of San José and Puntarenas, Pacific
slope of Costa Rica, between April 2007 and April 2010.
its rivers have a total length of 4,997 km (TNC, 2009). (Umaña-Villalobos & Springer, 2006), which is also
The principal tributaries are the Rio General and the critical for the hydropower sector of Costa Rica
Rio Coto Brus, which drain into the Rio Grande de (Leguía et al., 2008). The hydroelectric project El
Térraba; the discharge of this river (recorded at a Diquís contemplates the construction of a retaining
station located at an altitude of 60 m above sea level) dam, located 4 km upstream of the bridge over the Rio
varies between 100 (dry season) and 1,050 m3 s-1 General, at the locality of El Brujo; the base of the
(rainy season) (ICE, unpublished data). The drainage dam will be located at 140 m above sea level, and the
area is comprised by numerous other tributary streams reservoir will have an area of 6,815 hectares with an
originating in the Cordillera de Talamanca at altitudes installed capacity of 631 megawatts (MW) (ICE,
of up to 3,820 m and is characterized by the formation 2009).
of a low altitude mountainous ridge, which is oriented
parallel to the Pacific coast (TNC, 2009). A des- Sampling
cription of physical and chemical parameters and the The study is based upon exhaustive sampling carried
benthic diversity as indicator of the environmental in 39 locations at altitudes (expressed as m above sea
quality of the Rio Grande de Térraba and some level) between 20 and 1,225 m along the entire basin
tributaries have been presented by Umaña-Villalobos (Fig. 1). Samples were taken in April 2007 through
& Springer (2006). The area has been characterized by July 2007, between October and November 2009, and
a constantly growing human population, accompanied in April 2010. In order to describe the presence of
by strong deforestation, especially in its lower regions each species and its distribution in the study area, the
688 Latin American Journal of Aquatic Research
sampling locations were categorized according to its values varying between 5.8-8.7 mg L-1 and water
altitude: 1) lower basin (between 20 and 310 m above temperatures ranging from 19.0 to 28.9ºC (Table 1).
sea level; n = 12 sampling sites); 2) middle-low basin A total of 661 freshwater crabs were collected
(between 311 and 600 m above sea level.; n = 14); 3) during the study period in the basin of the Rio Grande
medium-high basin (between 601 and 1,225 m above de Térraba. Of these, 309 (47.7%) were females, 319
sea level.; n =13). In each location, sampling was (48.3%) were males, and the sex of 33 (4%)
carried out during daytime (typically between 08:00 specimens could not be identified. No ovigerous
and 14:00 h) and lasted between 60 and 90 min. In females were encountered; however, two specimens,
search of crabs, we lifted rocks directly in or closely to collected in the Rio Reventazón (305 m above sea
the water body of rivers and streams. In some cases,
level; 23 May 2007), and in an unnamed tributary of
the stream course was temporarily bypassed to drain a
the Rio Ceibo (900 m above sea level; 17 July 2007)
small part of the river or creek, which allowed
carried juveniles under the abdomen. All specimens
observations below the rocks in the riverbed. The
belonged to Pseudothelphusidae, represented by three
manually collected individuals were brought to the
genera and eight species (Table 1). Ptychophallus was
nearby laboratory in Cajón de Boruca and stored in a
freezer for further analysis. At each sampling location, the genus with the highest number of species
water temperature and dissolved oxygen were encountered (5 spp.), followed by Allacanthos (2 spp.)
measured (YSI Model 85), to obtain information about and one species of Potamocarcinus. This is the first
the environmental conditions where each of the crab report of Ptychophallus colombianus and P. uncinatus
species was captured. The catch-per-unit-effort (CPUE) from [?] Costa Rica. Taxonomic diversity increased
represents the number of crabs divided by the with altitude: the lower basin harbored two crab
sampling effort (number of visits in each sampling species, the middle-low basin five species, and the
location). The CPUE was related to the altitude of the medium-high basin six species.
sampling site, and a linear correlation was applied to The most frequently collected species was P.
analyze the possible correlation between the two paraxanthusi followed by P. tristani (Fig. 2). In
variables. contrast, P. tumimanus was encountered exclusively in
The collected individuals were identified at the one location (creek Veraguas of the sub-basin of Rio
species level using descriptions provided by Smalley Concepción). There was no significant relationship
(1964), Villalobos (1974), Rodríguez (1982, 1994, between the CPUE and altitude (r = -0.16; P = 0.30).
2001); Rodríguez & Hedström (2000), and Magalhães However, freshwater crabs were more frequently
et al. (2010). Each crab was sexed, and recorded its encountered in the middle-low region of the basin
wet weight (digital balance; Snowrex BBA-600; ±0.01 (between 311 and 600 m above sea level) and less
g), carapace width (CW; distance across the carapace frequently in the medium-high basin (between 601 and
at its widest point), carapace length (CL; distance 1,225 m above sea level).
along the midline, from the frontal to the posterior Only two crab species (P. paraxanthusi and P.
margin of the carapace) utilizing a digital vernier uncinatus) were found in the lower portion of the river
(Stanley; ± 0.01 mm). Voucher specimens were basin, and P. paraxanthusi was by far the most
deposited in the crustacean collections of the Museo common species in this section. However, the catch
de Zoología, Universidad de Costa Rica, and the
frequency of these two species was higher in this river
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia,
section compared to the medium-high basin, where six
Manaus, Brazil.
species were found.
RESULTS The crab species with the widest distribution
within the basin of the Rio Grande de Térraba was P.
Freshwater crabs were easier to encounter in creeks paraxanthusi (collected in altitudes ranging from 20 to
with low river discharge (<1 m3 seg-1) and with a river 700 m above sea level) (Fig. 3), followed by P.
substrate composed of numerous broken rocks of tristani, which was encountered exclusively in tribu-
different sizes (immature alluvial deposits consisting taries of the Cordillera de Talamanca in altitudes
of angular grains of short transport) in areas covered between 410 and 1,105 m above sea level. Other two
by rich vegetation, providing abundant shading from species, P. tumimanus and P. colombianus, were
canopy cover. Several crabs were collected outside the caught in one single sampling location (creek
water, mainly under damp or wet rocks and crevices. Veraguas and a nameless tributary of the river Buena
The sampling locations where crabs were found were Vista, respectively), at 335 and 1,225 m above sea
well-oxygenated river sections with dissolved oxygen level, respectively (Fig. 4).
Table 1. Species list of freshwater crabs collected during 2007 and 2010 in the Rio Grande de Térraba basin, Pacific slope of Costa Rica, indicating wet
weight, size (all individuals per species), number of locations where the species was collected, and environmental conditions for each of the species
encountered. CL: carapace length, CW: carapace wide.
Range of wet Range of CL Range of CW Number of Range of altitude Range of water Range of dissolved
Species
weight (g) (mm) (mm) collection places (m) temperature (°C) oxygen (mg L-1)
Allacanthos pittieri 0.8-4.9 11.0-16.6 15.6-28.8 3 900-1000 nd nd
(Rathbun, 1896)
Allacanthos yawi Magalhães et al. 0.2-4.3 7.1-16.3 10.4-28.5 2 920-1105 19.8-21.8 7.8-8.4
(2010)
Potamocarcinus magnus 0.1-47.6 7.5-39.2 9.9-59.6 3 380-900 22.3-25.4 7.4-7.7
(Rathbun, 1896)
Ptychophallus uncinatus Campos 0.1-10.3 6.6-22.3 9.4-39.2 3 20-500 25.9-26.2 7.2-8.1
& Lemaitre, 1999
Ptychophallus colombianus 0.2-7.7 7.3-20.8 11.9-35.2 1 1200* 19.0 8.7
(Rathbun, 1896)
Ptychophallus paraxanthusi 0.1-42.9 3.7-37.7 5.6-62.8 26 20-715 22.6-26.9 6.9-8.7
(Bott, 1968)
Ptychophallus tristani (Rathbun, 0.1-12.5 3.4-22.9 4.6-38.3 8 410-1105 20.7-24.1 5.8-8.4
1896)
Freswather crabs of Río Grande de Térrraba, Costa Rica
Figure 3. Locations where Ptychophallus paraxanthusi was collected in the Rio Grande de Térraba basin, Pacific slope of
Costa Rica, visited between April 2007 and April 2010.
freshwater crabs: 21 species of Pseudothelphusidae (e.g., Rathbun, 1898; Smalley, 1964). As far as we
and 12 species of Trichodactylidae. Similarly, Pereira know, there are no published reports focusing on the
et al. (2009) compiled the list of the decapod species ecology, including altitudinal distribution, of these
from the Rio Orinoco basin, which drains large areas freshwater crabs.
of the Guayana Shield and the Venezuelan Llanos in Allocanthos pittieri seems to be a species prefe-
northern South America, and reported 16 species of rring higher altitudes, because we collected this
pseudothelphusid and five species of trichodactylid species only between 900 and 1,000 m above sea
crabs for the whole region. These comparisons, level. This species was described by Rathbun (1898)
especially when taking into consideration the area from Agua Buena, Java, Province Puntarenas, Costa
covered by the above-mentioned studies, reveal that Rica, without mentioning the altitude where the
the Rio Grande de Térraba region, with its eight specimens were obtained. Allocanthos yawi is a newly
freshwater crab species, can be considered as a -described species (Magalhães et al., 2010) found
relatively small, but highly diverse system. Therefore, between 505 and 1,105 m above sea level (Table 1).
any alteration of the basin of the Rio Grande de
Our data concerning the altitudinal distribution of
Térraba, and especially the possible construction of a
P. magnus (380-900 m; Table 1) are in the range of
hydroelectric power plant, needs to be carefully
previous reports: Smalley (1964) found the species
analyzed to mitigate the damaging effects of this
between 580-800 m above sea level, Rathbun (1896)
project on freshwater crabs (see Lara & Wehrtmann,
between 800 and 1,000 m above sea level, and
2011).
Rodríguez & Hedström (2000) encountered the species
between 100 and 300 m above sea level. These data
New geographical distribution
indicate that P. magnus, a species inhabiting both
The results of the present study expand the known slopes of Costa Rica, can be found in a wide range of
geographical distribution of Ptychophallus uncinatus altitudes.
and P. colombianus. The first species was recorded
The altitudes where we collected P. tristani (410-
from Rio San Pedro, Bocas del Toro, Panama
1,105 m above sea level; Table 1) are similar to those
(Campos & Lemaitre, 1999) and from the Veragua
reported in the literature: Smalley (1964) found the
Rainforest Research and Adventure Park, province of
species between 580-1,200 m above sea level,
Limón, Costa Rica (C. Magalhães et al., unpublished
Rathbun (1896) at 1,130 m above sea level, and
data); both records are from the Caribbean slope of
Monge et al. (1985) at 700 m above sea level. It is
Costa Rica and Panama, and our results extend its
concluded that P. tristani is a species preferring
distribution to the Pacific slope of Costa Rica. The
medium altitudes.
presence of this species on both sides of Costa Rica
may indicate the ability of P. uncinatus to cross the Previous records for P. tumimanus indicate its
Central American cordillera; however, this species has presence in relatively high altitudes (Rathbun, 1898:
been found only at altitudes below 500 m above sea up to 1,500 m above sea level; Smalley, 1964: 1,200-
level. Due to these circumstances, studies on the 1,300 m above sea level). In contrast, we collected the
molecular genetics of both populations present on the species only in one location at a considerably lower
Caribbean and Pacific slopes are in progress to verify altitude (335 m above sea level; Table 1), which
whether we are dealing or not with the same species. seems to indicate that P. tumimanus inhabits a wide
In the case of P. colombianus, the species has been range of altitudes.
previously known only from Pacific Panama, and our
results indicate its presence also in Pacific Costa Rica. Habitat
This range extension is not surprising, considering that Detailed information about the habitat of freshwater
Chiriquí (Panama) and our study area belongs to the crabs in Latin America is scarce and typically limited
same cordillera (Talamanca). Moreover, the species to general descriptions of the study area. In our study,
has been encountered in a wide range of altitudes crabs were encountered under angular rock fragments
(from 1,220 up to 3,000 m above sea level; Rodríguez, of short distance transport; these rocks may be located
1994), which may facilitate its distribution along the in the riverbed or in the shore close to the terrestrial
Pacific slope of Central America. zone, but always in humid ground. Water bodies with
slow stream flow turned out to be good areas to collect
Altitudinal distribution freshwater crabs (see Smalley, 1964, for other Ptycho-
Our knowledge about the altitudinal distribution of phallus spp.). Freshwater crabs were also collected in
Central American freshwater crabs is generally limited shallow pools below logs, and in accumulations of
to sporadic collections published in taxonomic studies leaves.
Freswather crabs of Río Grande de Térrraba, Costa Rica 693
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Research Article
Dieta del cangrejo dulceacuícola Bottiella niceforei (Schmitt & Pretzmann, 1968)
(Decapoda: Trichodactylidae) y su relación con el procesamiento de la materia
orgánica en una corriente intermitente del noroeste de Venezuela
RESUMEN. Para aproximarse al rol que tiene el cangrejo de río Bottiella niceforei en el procesamiento de
materia orgánica, en una corriente intermitente al noroeste de Venezuela, se estudió su dieta natural, mediante
el análisis del contenido del tracto digestivo entre junio 2009 y febrero 2010. Se determinó la abundancia de
los cangrejos sobre la base de la proporción de individuos capturados por trampas, a lo largo del muestreo, y
en cada pozo. Las mayores densidades ocurrieron en septiembre (2,7 ind trampa-1), seguido de junio (2,3 ind
trampa-1) y julio (2,1 ind trampa-1), mientras que las menores se obtuvieron de noviembre a febrero,
posiblemente debido al efecto erosivo de la corriente durante la época de lluvia. No se encontraron diferencias
significativas en la abundancia y dieta entre pozos. De junio a noviembre, se encontró que el ítem más
abundante en la dieta fue el detrito vegetal, con una frecuencia de ocurrencia promedio de 68%; en segundo
lugar, materia animal (restos de peces) con 50% y detrito vegetal amorfo con 14%. Estos resultados
demuestran la importancia de la participación del cangrejo B. niceforei en el procesamiento de la materia
orgánica en forma de hojarasca en los pozos de caño Carichuano.
Palabras clave: Bottiella niceforei, contenido estomacal, materia orgánica particulada gruesa,
macroconsumidores, Venezuela.
Diet of the freshwater crab Bottiella niceforei (Schmitt & Pretzmann, 1968) (Decapoda:
Trichodactylidae) and its relationship with organic matter processing in an
intermittent stream of northwestern Venezuela
ABSTRACT. In order to study the role of the freshwater crab Bottiella niceforei in processing the organic
matter in an intermittent stream of northwestern of Venezuela, we studied its natural diet by analyzing the gut
contents during the period between June 2009 and February 2010. The abundance was determined based upon
the proportion of individuals captured by traps throughout all the sampling period and on each pool. The
highest crab densities occurred in September (2.7 ind trap-1), followed by June (2.3 ind trap-1) and July (2.1 ind
trap-1); while the lowest were obtained in November and February, possibly due to the erosive effect of the
current during the rainy season. No significant differences in the abundance and diet between pools were
found. During the period from June to November it was found that the most abundant item in the crab diet was
the plant detritus, with an average of 68%, followed by animal matter (fish remains), 50% on the average, and
amorphous vegetal detritus with 14%. These results demonstrate the important participation of B. niceforei on
the leaf litter processing in the pools of caño Carichuano.
Keywords: Bottiella niceforei, gut content, coarse particulate organic matter, macro consumers, Venezuela.
___________________
Corresponding author: José Rincón (jerincon04@gmail.com)
tadores, materia orgánica disuelta (MOD), materia Lago de Maracaibo, lo que sugiere un alto grado de
orgánica particulada fina (MOPF) y productos de la endemismo en su distribución. Esto plantea un aspecto
mineralización tales como CO2, NH4+ y PO4-3 importante desde el punto de vista de la conservación
(Gessner et al., 1999). Está bien documentado que los de sus poblaciones. Recientemente, esta especie ha
insectos acuáticos tienen un papel fundamental en el sido incluida en la lista roja de especies amenazadas
procesamiento de la MOPG en ríos de orden bajo, de de la IUCN (2012). Dentro de esta misma región, en
Europa y Norteamérica (Allan & Castillo, 2007). Sin una corriente intermitente perteneciente a la cuenca
embargo, para las zonas tropicales de Asia, África y del Río Guasare (Venezuela), se han recolectado
América se ha reportado una baja densidad de insectos ejemplares de B. niceforei coexistiendo con otro
fragmentadores en ríos tropicales de tierras bajas cangrejo de la misma familia (Sylviocarcinus
(Winterbourn et al., 1981; Bunn, 1986; Yule, 1996; piriformis), en abundancias moderadas (R. Pirela & J.
Rosemond et al., 1998; Dudgeon & Wu, 1999; Rincón, datos no publicados). Sin embargo, estos
Tumwesigye et al., 2000; Mathuariau & Chauvet, ambientes están sometidos a una acelerada presión
2002; Rincón et al., 2005; Greathouse & Pringle, antrópica, aumentado el riesgo de extinción de sus
2006; Dobson et al., 2007; Wantzen & Wagner, poblaciones (R. Pirela & J. Rincón, obs. pers.).
2006). Aunque esto no parece cumplirse en Australia A pesar del alto grado de endemismo, el conoci-
(Cheshire et al., 2005), ni en ríos de altas elevaciones miento sobre cangrejos de la familia Trichodactylidae,
en Malaysia (Yule et al., 2009). en ríos de Venezuela, es deficiente. Sólo existen
Irons et al. (1994) consideraron que el procesa- algunos estudios taxonómicos y ecológicos, con
miento microbiano constituía el principal componente alcance muy limitado (Smalley & Rodríguez, 1972;
de la transformación de la MOPG en MOPF en ríos Rodríguez, 1992; López & Pereira, 1994; Pirela &
tropicales debido a las elevadas temperaturas y a la Rincón, 2012), mientras que desde el punto de vista de
escasez de insectos fragmentadores en latitudes bajas. su función en el procesamiento de la materia orgánica,
Mientras que otros autores consideran que, las bajas existe un vacío de información. Por lo anterior resulta
densidades de los insectos fragmentadores en los ríos importante la realización de estudios que puedan
cubrir estas deficiencias.
tropicales pueden ser compensadas por la presencia de
organismos como cangrejos, camarones y peces Estudios previos en la corriente intermitente bajo
(Bowen, 1983; Wooton & Oemke, 1992; Dudgeon & estudio (caño Carichuano), han reportado una baja
Wu, 1999; Crowl et al., 2001; March et al., 2001), los densidad de insectos fragmentadores de MOPG
cuales pueden estar actuando como macro-fragmen- (Rincón et al., 2005). Esto permite suponer que
existen otros organismos, como peces y cangrejos,
tadores del detrito vegetal. En ríos insulares tropicales
encargados de procesar la materia orgánica en este
los camarones parecen ser un importante componente
ecosistema.
en el procesamiento de la materia orgánica (Crowl et
al., 2001; March et al., 2001). En una corriente Los cangrejos de agua dulce dominan la biomasa
intermitente del noroeste de Venezuela, se ha de macroinvertebrados de algunos ríos tropicales de
observado que la mayor parte de los peces son África y juegan papel primordial en la estructura
trófica de las comunidades acuáticas, contribuyendo al
omnívoros, encontrando un consumo elevado de
reciclaje de materiales y transferencia de energía
material alóctono vegetal (74,4-87,3%) (O. Pomares,
(Gherardi & Micheli, 1989). Sin embargo, poco se
datos sin publicar). Dobson et al. (2007) reportan una conoce de los hábitos y composición de la dieta de B.
alta biomasa de cangrejos dulceacuícolas (58-94%) en niceforei. Esto ha motivado a plantearse las siguientes
ecosistemas tropicales de África, indicando que un preguntas: 1) ¿Qué importancia tiene la MOPG en la
importante componente de su dieta lo constituye el dieta de B. niceforei en una corriente intermitente
detrito de origen vegetal. tropical? y 2) ¿Habrá alguna relación entre el
El cangrejo dulceacuícola Bottiella niceforei contenido de MOPG en el ambiente y el contenido en
pertenece a la familia Trichodactylidae y tiene una los tractos digestivos de B. niceforei? Las respuestas a
distribución restringida a la zona noroccidental de estas interrogantes ayudarán a determinar la partici-
Venezuela y norte de Colombia. Esta especie parece pación de este cangrejo en el procesamiento de la
ser bastante escasa debido a que sólo se conocen unos materia orgánica particulada gruesa (MOPG), en un
cuantos especímenes (Rodríguez, 1992; Magalhães & río intermitente del noroeste de Venezuela.
Türkay, 1996; Campos, 2005). Esto puede obedecer a
su limitada capacidad de dispersión y a su MATERIALES Y MÉTODOS
relativamente baja fecundidad (Yeo et al., 2008). De
acuerdo a los registros obtenidos hasta la fecha, esta El sitio de estudio está ubicado en el caño Carichuano
especie sólo se encuentra presente en la cuenca del (Latitud 11º7’48,5”N; Longitud 72º16’58,85”W), que
Dieta de Bottiella niceforei y el procesamiento de materia orgánica en ríos tropicales 6983
Tabla 1. Valores medios, máximos y mínimos de las variables hidromorfométricas para cada pozo estudiado (río caño
Carichuano, Venezuela).
Tabla 2. Valores medios, máximos y mínimos de las variables fisicoquímicas para cada pozo estudiado (río caño
Carichuano, Venezuela).
200
Precipitación (mm)
150
100
50
0
E F M A M J J A S O N D E F
Mes
Figura 2. Precipitación mensual del sitio de estudio
obtenida en la estación meteorológica Carichuano de
enero 2009 a febrero 2010. Figura 3. Variaciones temporales de la profundidad y
volumen de los pozos del río caño Carichuano, Venezuela.
en el fondo de los pozos. Esto puede coincidir con una
mayor caída de hojarasca debido al estrés hídrico, pozos. Además, la tasa de caída de hojarasca, en este
provocado por la ausencia de precipitaciones, como ha sistema, disminuye durante los períodos de altas
sido reportado para regiones de clima seco y sabanas precipitaciones (Rincón, 2009). Las condiciones
tropicales (Wantzen et al., 2008). La disminución de hidrológicas observadas en noviembre indicaban una
la MOPG bentónica de octubre a noviembre coincide reciente crecida del río, que pudo haber ocasionado el
con el incremento de las precipitaciones durante ese lavado de MO y organismos. Un factor que pudiese
período. El incremento del flujo provoca un aumento influir en la baja acumulación de materia orgánica,
de la capacidad erosiva del río y, en consecuencia, un registrado en febrero, sería la tasa de caída de la
mayor arrastre de la hojarasca acumulada en los hojarasca. En ríos tropicales la sincronización en
701
6 Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 6. a) Frecuencia de ocurrencia (%) de las categorías alimentarias, b) promedio general de la importancia
volumétrica en los pozos de las categorías alimentarias en la dieta de Bottiella niceforei durante el período de estudio.
(Choy, 1986; Branco, 1996; Carqueija & Gouvêa, tran algunas desproporciones de los ítems consumidos
1998; Carmona & Conde 2005; Oliveira et al., 2006). a lo largo del tiempo, quedando en algunos casos,
Lo mismo se puede explicar para el ítem sedimento, sobrestimada la importancia de un ítem alimentario,
por lo que se consideran elementos menos debido a que no se considera la acumulación de un
indispensables en la dieta de B. niceforei. El alimento en el estómago por su grado de digestión
sedimento, en aspecto parecido al carbón, ha formado (Hyslop, 2006). Sin embargo, ambos métodos de-
parte de la dieta de otros invertebrados de este caño, muestran la necesidad del recurso detrito vegetal,
como lo constataron Herrera & Rincón (datos no indicando la actividad detritívora de B. niceforei como
publicados) en la dieta de algunos insectos acuáticos. fragmentador.
Hay que recordar que el río escurre sobre un La alta correlación entre la MOPG disponible en el
yacimiento de carbón explotable a cielo abierto, por lo ambiente y la cantidad de MOPG contenida en el
que no debe resultar raro la presencia de pequeñas estómago de B. niceforei parece sugerir su rol clave en
partículas de mineral en los sedimentos de pozos y el procesamiento de la materia orgánica en el caño
rápidos. Carichuano. Otros estudios han relacionado los puntos
Aunque la dieta a base de detrito vegetal y peces se de un ítem alimentario con la abundancia de un
mantiene durante todo el estudio, cuando se compara recurso (Evans & Dodds, 2003; Carmona & Conde
la dieta mediante el método volumétrico, se encuen- 2005; Oliveira et al., 2006). En cuanto la dieta a base
8
703 Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 7. a) Variación espacial de las frecuencias de ocurrencias (%) de las categorías alimentarias, b) variación espacial
en los pozos de los ítems alimentarios durante el período de estudio.
de peces, se considera que puede proveer una gran material vegetal, como un aminoácido específico o
cantidad de energía y proteínas, mientras que el mayor cantidad de calcio, ya que este ítem es
material vegetal alóctono en los ríos es de difícil frecuente en el tracto de los cangrejos durante todo el
procesamiento para los invertebrados, por lo que este estudio. En todo caso, algunos estudios no muestran
debe ser previamente colonizado (acondicionado) por variaciones significativas en la dominancia de los
hongos y bacterias que descomponen la celulosa y la principales ítems consumidos durante un período de
lignina, para ser procesada por los fragmentadores estudio, no permitiendo asignar estos organismos a un
(Kaushik & Hynes, 1971; Bärlocher & Kendrick, grupo trófico definido (Evans & Dodds, 2003;
1974). Además, para capturar las presas debe ocurrir Oliveira et al., 2006).
un gasto energético mayor a la búsqueda de hojarasca, Si bien la densidad de cangrejos de B. niceforei no
y en el caso de que sean carroñeros, hay una menor es notablemente más abundante que el resto
probabilidad de encontrar peces muertos que hojarasca invertebrados acuáticos en este río, probablemente
en el río. debido a su tamaño representa una biomasa mayo-
La importancia de los peces dentro de la dieta de B. ritaria con respecto al total de invertebrados acuáticos,
niceforei puede estar relacionada con el suministro de (Pirela & Rincón, 2012). Además, de acuerdo a la
algún elemento nutritivo complementario carente en el frecuencia de ocurrencia de la dieta obtenida en este
Dieta de Bottiella niceforei y el procesamiento de materia orgánica en ríos tropicales 7049
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Research Article
Molecular data raise the possibility of cryptic species in the Brazilian endemic
prawn Macrobrachium potiuna (Decapoda, Palaemonidae)
ABSTRACT. A recent taxonomic revision indicated that Macrobrachium potiuna, an endemic prawn in
Brazilian freshwater drainages, exhibits wide morphological variability along its limited geographical
distribution. However, in some cases, taxonomic doubts at the species level have no clear morphological
resolution. Considering that no molecular data of M. potiuna along its distribution were available to provide a
complete and integrated overview, we analyzed 21 partial sequences (531 bp) from the mitochondrial 16S
rRNA gene of M. potiuna and 9 sequences from outgroup species, by maximum likelihood and parsimony, in
order to investigate the possibility of the existence of cryptic species, within the morphologically based M.
potiuna. The topologies obtained revealed that M. potiuna represents a monophyletic clade. Nevertheless, two
clades supported by both analyses were formed within the M. potiuna taxon. The mean genetic divergence
between these two groups was 0.044 ± 0.007, and within each group (i.e., M. potiuna “sensu stricto” and M.
potiuna “Affinis-Clade”) the divergences were 0.010 ± 0.003 and 0.028 ± 0.005, respectively. As far as we
know, this is the first report to show a genetic separation between populations of prawns with abbreviated
larval development in South American drainages. Pending additional analysis, to propose a conclusive
inference, the existence of these distinct genetic groups must be considered in future studies with the
morphologically based M. potiuna. In addition, we extended the known northern distribution with a record
from the state of Bahia.
Keywords: evolutionary ecology, freshwater crustaceans, genetic variability, phylogeny, sympatric specia-
tion, Palaemonidae.
Palabras clave: ecología evolutiva, crustáceos dulceacuícolas, variabilidad genética, filogenia, especiación
simpátrica, Palaemonidae.
___________________
Corresponding author: Fernando L. Mantelatto (flmantel@usp.br)
Table 1. Species of Macrobrachium and outgroup used for the phylogenetic analyses, with their respective collection
locality, habitat, catalogue number, and genetic database accession numbers at GenBank. Museum/collection
abbreviations: UFRGS: Crustacean Collection of the Federal University of Rio Grande do Sul, CCDB: Crustacean
Collection of the Department of Biology of the Faculty of Philosophy, Sciences and Letters of Ribeirão Preto, University
of São Paulo. SHSE: streams of hills and slopes environment; SCLE: streams of coastal lowland environment.
Outgroup
Cryphiops brasiliensis Brasília, Distrito Federal, Brazil CCDB 2195 HM352434
M. iheringi Itatinga, São Paulo, Brazil CCDB 2126 HM352432
M. borellii Buenos Aires, Argentina UFRGS 3669 GU929445
M. brasiliense Serra Azul, São Paulo, Brazil CCDB 2135 GU929446
M. olfersii Isla Margarita, Venezuela CCDB 2446 HM352460
M. amazonicum Itacoatiara, Amazonas, Brazil CCDB 2085 HM352443
sited in the CCDB under the accession numbers listed extracted from the muscle tissue of the abdomen. An
in Table 1. Sequences of five American species of approximate 550-bp region of the mitochondrial 16S
Macrobrachium and one of Cryphiops brasiliensis rRNA gene was amplified from diluted DNA by
Corrêa, 1973, also generated by us previously, were means of a polymerase chain reaction (PCR) in an
retrieved from GenBank for use as outgroups (Table Applied Biosystems Veriti 96 Well Thermal Cycler®
1). (thermal cycles: initial denaturing for 5 min at 95°C;
DNA extraction, amplification and sequencing annealing for 40 cycles: 45 s at 95°C, 45 s at 48°C, 1
protocols followed Schubart et al. (2000), with min at 72°C; final extension 3 min at 72°C) with
modifications as in Mantelatto et al. (2007, 2009) and universal 16S mtDNA primers 16Sar (5’-CGCCTGTT
Pileggi & Mantelatto (2010). Total genomic DNA was TATCAAAAACAT-3’) and 16Sbr (5’-CCGGTCTG
710 Latin American Journal of Aquatic Research
AACTCAGATCACGT-3’) (Palumbi & Benzie, 1991). The Macrobrachium potiuna “sensu stricto” clade
PCR products were purified using Sure Clean includes specimens from areas near the type locality in
(Bioline), and sequenced with the ABI Big Dye® the states of Santa Catarina and Paraná and specimens
Terminator Mix (Applied Biosystems, Carlsbad, CA) from southern São Paulo, mainly found in streams of
in an ABI Prism 3100 Genetic Analyzer® (Applied hills and slopes (Fig. 3). Some specimens from
Biosystems automated sequencer) following Applied southern Brazil (Paraná and Santa Catarina) formed a
Biosystems protocols. All sequences were confirmed homogeneous and distinct group within the M. potiuna
by sequencing both strands. A consensus sequence for “sensu stricto” clade. This clade also included the
the two strands was obtained using the computational
paratype of “M. petronioi”.
program BIOEDIT 7.0.5 (Hall, 2005).
The M. potiuna “Affinis-Clade” includes speci-
Estimates of genetic divergence (p-distance) over
mens from São Paulo, Paraná and Bahia, mainly found
sequence pairs between and within groups were
conducted in MEGA 5, using pairwise deletion of in lowland streams. This clade was less well supported
gaps and missing data (Tamura et al., 2011). The by bootstrap compared to the M. potiuna “sensu
maximum likelihood (ML) analysis was conducted in stricto” clade (Fig. 2); however it had the same
the RAxML program (7.2.7) (Stamatakis, 2006), Bremer support (Fig. 1). The M. potiuna “Affinis-
implemented in CIPRES (“Cyberinfrastructure for Clade” also presented two subgroups that were well
Phylogenetic Research”) (http://www.phylo.org), and supported in both the maximum likelihood and
the assumed evolutional model was GTR+Γ+I parsimony analyses (Figs 1-2). A subgroup was
(“General Time Reversible” + Gama + invariable formed by specimens from southern São Paulo
sites). The consistency of topologies was measured by (subgroup A), and another was composed by
the bootstrap method (1000 replicates), and only specimens from a wide geographical distribution,
confidence values >50% were reported. including Bahia, northern São Paulo and Paraná
In the parsimony analysis, we carried out a (subgroup B).
dynamic analysis in software POY version 4.0 (Varón
et al., 2007), under direct optimization (Wheeler, DISCUSSION
1996). The topology consistency was measured by
Bremer support. All data sets were analyzed, under 10 The mitochondrial DNA (mtDNA) marker was able to
parameter sets, for a range of indels, transition and show the existence of at least two different groups
transversion ratios, and only the tree with the best within the species, currently recognized as Macro-
parameter sets is presented here. brachium potiuna, which may indicate the possible
existence of cryptic species. To the best of our
RESULTS knowledge, this is the first report to show genetic
separation among populations of a freshwater shrimp-
Nineteen new partial sequences (531 bp) of the like form, with abbreviated larval development,
mitochondrial 16S rRNA gene were obtained from inhabiting South American drainages.
specimens identified as Macrobrachium potiuna based
The collections of individuals from Bahia reported
on morphological characters.
here, represent the first record of Macrobrachium
The topologies obtained by maximum likelihood potiuna “sensu lato” in this state. Additional
and parsimony analyses revealed that M. potiuna specimens were collected in Una, Bahia (15°12'S,
represents a well-supported monophyletic clade (i.e.,
39°3'W; Universidade Estadual de Santa Cruz
bootstrap and Bremer support), from now on referred
collection - UESC 1348, 1357 and 1359), extending
to as M. potiuna “sensu lato”. Nevertheless, two clear
its northern distribution by about 450 km from past
clades supported by both analyses were formed within
records. Previous studies in nearby areas failed to
M. potiuna “sensu lato”. These clades are referred to
here as M. potiuna “sensu stricto" and M. potiuna report this species (Barros & Braun, 1997; Almeida,
“Affinis-Clade” (Figs. 1-2). 2008), which may indicate that the species is rare in
this area compared with southeastern and southern
Genetic variability ranged from 0 to 0.025 among
Brazil, where it is easily found in coastal basins.
the M. potiuna “sensu stricto” specimens (mean 0.010
± 0.003) and from 0 to 0.046 among the M. potiuna The results confirm “Macrobrachium petronioi” as
“Affinis-Clade” specimens (mean 0.028 ± 0.005). The a junior synonymous of Macrobrachium potiuna,
divergence between groups ranged from 0.029 to since the paratype of “M. petronioi” was allocated in
0.074 (mean 0.044 ± 0.007) (Table 2). the M. potiuna “sensu stricto” clade. The synonymy
Moleculaar data on the enddemic prawn Maacrobrachium pootiuna 711
Figure 1. Phhylogenetic treee for Macrobrrachium potiunna and related species based on direct optim
mization analyysis of 16S
rRNA gene datasets, undeer the parametter set which produced
p the most
m parsimonnious tree. Nummbers above are
a bremer
support valuues. SHSE: strreams of hills and slopes ennvironment, SC CLE: streams of coastal low wland environm ment. BA:
Bahia, PR: Paraná,
P SP: São o Paulo, SC: Saanta Catarina.
between theese species waas previously proposed based may be the result of different geological
g eveents. Such
on molecuular (Pileggi & Mantelattto, 2010) annd evennts would be thet capture off highlands heeadwaters
morphological data (Pilegggi & Mantelaatto, 2012). by erosion
e and other geologgical events (Ribeiro,
If we asssume that thee two lineagess observed heere 20066). However, the relativelyy low geneticc distance
came from ancient popu ulations distriibuted over the
t betw
ween the groupps weakens thiis hypothesis.
highlands of
o southern an nd southeasterrn Brazil, sinnce M
More strongly, our study demonstrates
d t
that small
the closest species Cryyphiops brasiiliensis Corrêêa, monophyletic grooups within this Macrobrachium
1973 and Macrobrachiu
M um iheringi (O Ortmann, 18997) potiuuna complex can show diifferences in terms of
occur in thiis region and in central Brrazil (Pileggi & habittat and lifesttyle. Specimens of Macrobrachium
Mantelatto, 2010), the ex
xistence of twoo genetic grouups potiuuna “sensu strricto” are often found in streams of
712 Latin Ameriican Journal of Aquatic
A Researchh
Figure 2. Phhylogenetic treee for Macrobbrachium potiuuna and relatedd species based on maximum m likelihood analysis
a of
16S rRNA gene.
g Numbers below are signnificance valuees for 1000 boootstraps; values <50% are noot shown. SHSE
E: streams
of hills and slopes environ
nment, SCLE: streams of coaastal lowland environment.
e B Bahia, PR:: Paraná, SP: São
BA: S Paulo,
SC: Santa Catarina.
hills and sloopes, which ussually have cleear water, rockky the conditions
c favvoring coloniization and suubsequent
bottoms, annd rapids. In contrast,
c speciimens of the M.M evoluution (see Baeza
B et al., 2010 for refferences).
potiuna “Aff ffinis-Clade” often inhabit coastal lowlannd Ecollogical speciattion in response to differentt environ-
streams, whhich usually have dark water, w marginnal menttal pressures has been repported for neighboring
vegetation, and slow currrent. These diifferences in the
t popuulations of sevveral groups ofo organisms (Schluter,
(
characteristiics of the environmennts in whiich 20099). Among aqquatic animalss, sympatric speciation
s
specimens of each clad de are regulaarly found maym has been
b already reported
r for fiish species thaat diverge
indicate thee presence of an ecologicall barrier, withh a betw
ween benthic and limnetic forms (Runddle et al.,
speciation process
p of eacch group occuupying differeent 20000; Barluenga ete al., 2006), and
a among poopulations
niches. Som me systemattic studies, combined
c wiith that reproduce in the sea and inn rivers (Henddry et al.,
behavioral and
a ecologicaal observationss, have revealed 20000). Although some
s studies have
h reported evidences
e
the evolutioonary basis forr most peculiaar behaviors annd of sympatric
s eccological speciation in freshwater
fr
Table 2. Genetic divergence matrix of the 16S rRNA gene among species of Macrobrachium observed in the phylogenetic analyses. Locality abbreviations: BA: Bahia, PR:
Paraná, SP: São Paulo, SC: Santa Catarina. AC: M. potiuna “Affinis-Clade, SS: M. potiuna “sensu stricto.
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27
1. M. olfersii
2. M. amazonicum 0.099
9. M. potiuna Praia Grande SP AC 0.110 0.103 0.086 0.057 0.078 0.072 0.002 0.000
10. M. potiuna Antonina PR AC 0.133 0.118 0.105 0.070 0.099 0.101 0.046 0.046 0.044
11. M. potiuna Ubatuba SP AC 0.135 0.120 0.105 0.070 0.091 0.091 0.040 0.040 0.038 0.021
12. M. potiuna Caraguatatuba SP AC 0.137 0.114 0.105 0.074 0.095 0.097 0.044 0.044 0.042 0.021 0.015
13. M. potiuna Porto Seguro-1 BA AC 0.117 0.102 0.090 0.067 0.079 0.077 0.021 0.019 0.017 0.038 0.036 0.033
14. M. potiuna Porto Seguro-2 BA AC 0.116 0.101 0.089 0.066 0.078 0.076 0.021 0.019 0.017 0.038 0.036 0.032 0.000
15. M. potiuna Matinhos PR SS 0.108 0.105 0.088 0.063 0.082 0.072 0.034 0.032 0.032 0.053 0.055 0.055 0.034 0.034
16. M. potiuna Garuva SC SS 0.112 0.107 0.097 0.076 0.088 0.080 0.048 0.046 0.046 0.059 0.065 0.065 0.044 0.044 0.017
17. M. potiuna Piraquara PR SS 0.112 0.107 0.097 0.076 0.088 0.080 0.048 0.046 0.046 0.059 0.065 0.065 0.044 0.044 0.017 0.000
18. M. potiuna Itajaí-2 SC SS 0.116 0.110 0.101 0.080 0.091 0.084 0.053 0.051 0.051 0.068 0.074 0.070 0.050 0.049 0.019 0.010 0.010
19. M. potiuna Itajaí-1 SC SS 0.112 0.103 0.097 0.076 0.084 0.076 0.050 0.048 0.046 0.061 0.067 0.063 0.042 0.042 0.015 0.006 0.006 0.008
20. M. potiuna Tapiraí-1 SP SS 0.108 0.104 0.086 0.057 0.076 0.067 0.031 0.029 0.029 0.043 0.047 0.049 0.033 0.033 0.002 0.016 0.016 0.016 0.018
21. M. potiuna Tapiraí-2 SP SS 0.105 0.105 0.086 0.057 0.078 0.071 0.034 0.032 0.032 0.050 0.051 0.051 0.035 0.034 0.004 0.019 0.019 0.023 0.019 0.002
Moleculaar data on the enddemic prawn Maacrobrachium pootiuna
22. M. potiuna Cananeia-2 SP SS 0.107 0.105 0.088 0.059 0.080 0.073 0.036 0.034 0.034 0.051 0.053 0.051 0.035 0.034 0.004 0.019 0.019 0.021 0.017 0.002 0.000
23. M. potiuna Cananeia-3 SP SS 0.105 0.101 0.086 0.057 0.078 0.069 0.033 0.031 0.031 0.048 0.052 0.052 0.033 0.032 0.002 0.017 0.017 0.021 0.017 0.000 0.002 0.002
24. M. potiuna Cananeia-4 SP SS 0.108 0.105 0.090 0.061 0.080 0.072 0.036 0.034 0.034 0.051 0.053 0.053 0.036 0.036 0.002 0.019 0.019 0.021 0.017 0.000 0.002 0.002 0.000
25. M. potiuna Cananeia-5 SP SS 0.108 0.109 0.086 0.061 0.078 0.074 0.038 0.036 0.036 0.053 0.055 0.055 0.038 0.038 0.006 0.023 0.023 0.025 0.021 0.004 0.002 0.002 0.004 0.004
26. “M. petronioi” 0.105 0.105 0.089 0.059 0.078 0.074 0.034 0.032 0.032 0.049 0.051 0.051 0.034 0.034 0.006 0.023 0.023 0.025 0.021 0.004 0.002 0.002 0.004 0.004 0.004
27. M. potiuna Eldorado SP SS 0.106 0.107 0.087 0.059 0.082 0.074 0.036 0.034 0.034 0.051 0.053 0.053 0.036 0.036 0.004 0.021 0.021 0.023 0.019 0.002 0.000 0.000 0.002 0.002 0.002 0.002
28. M. potiuna Iguape SP SS 0.105 0.107 0.088 0.057 0.080 0.073 0.036 0.034 0.034 0.051 0.053 0.053 0.036 0.036 0.004 0.021 0.021 0.023 0.019 0.002 0.000 0.000 0.002 0.002 0.002 0.002 0.000
713
714 Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 3. Sampling sites of M. potiuna “sensu stricto” and “M. potiuna “Affinis-Clade”. BA: Bahia, ES: Espirito Santo,
RJ: Rio de Janeiro, SP: São Paulo, PR: Paraná, SC: Santa Catarina, RS: Rio Grande do Sul.
crustaceans (Von Rintelen et al., 2007, 2010), the around 13 ppt (S.L.S. Bueno, pers. comm.). This
study of this issue is still in an early phase for hypothesis is enhanced, since widely distributed
freshwater crustaceans, and we argue in favor of populations of American freshwater species with
future phylogenetic studies in combination with extended larval development (e.g., Macrobrachium
ecological approaches to improve our knowledge of carcinus and M. olfersii) did not form distinct genetic
evolution within freshwater species. structures by the 16S mitochondrial gene (Pileggi &
The mean 16S rRNA gene divergence between M. Mantelatto, 2010; Rossi & Mantelatto, 2013).
potiuna “sensu stricto” and M. potiuna “Affinis-Clade” Nevertheless, because during periods of high rainfall,
was comparable to that reported between some sister juveniles of M. potiuna can be carried to inshore areas,
species of freshwater carideans (Muñoz et al., 2009; and because they have some resistance to changes in
Pileggi & Mantelatto, 2010; Torati & Mantelatto, temperature and salinity, restricted dispersal between
2012). The relatively small genetic distance between adjacent coastal basins appears to be possible: in
the groups may indicate a recent divergence of the experimental observations, adults of M. potiuna were
lineages. The maintenance of this genetic population strong hyperosmotic regulators in freshwater or low
structure may be the result of low or absent genetic salinities (0-14 ppt), while at high salinities (21-35
flow among some populations. M. potiuna is a ppt) they were hypoconformers; mortality started at
freshwater species, and its adult forms cannot disperse salinity of 21 ppt, and metabolic rates tended to
between basins through the ocean. Furthermore, the decline with salinity increase (for details see Moreira
extremely abbreviated larval development of M. et al., 1983). In addition, M. potiuna is found in
potiuna also limits its potential for dispersal as larvae natural environments with high variability of water
or juveniles; additionally, experimental observations temperature (for review see Boos & Althoff, 2002).
demonstrated that M. potiuna only complete the larval Since this species seems to be distributed conti-
development in freshwater conditions or low salinities nuously along hundreds of kilometers of the coastal
Molecular data on the endemic prawn Macrobrachium potiuna 715
drainage, the consequent question is why genetic 08178-9; Biota 2010/50188-8; Coleções Científicas
differentiation can be detected between the northern 2009/54931-0), and the Conselho Nacional de
and southern populations. The cause is still uncertain, Desenvolvimento Científico e Técnológico - CNPq
and requires more detailed phylogeographic studies to (472746/2004-9, 491490/2004-6, 473050/2007-2, and
resolve this issue. However, the 16Smt results clearly 471011/2011-8; Research Scholarships PQ 301261/
indicate that there is genetic structure among 2004-0, 301359/2007-5 and 302748/2010-5). FLC and
populations that are morphologically recognized as M. LGP are supported by PhD and post-doctoral
potiuna. The morphological variability reported for fellowships from CNPq (Proc. 140199/2011-0) and
the species, may represent variations related to low or CAPES (Proc. 02630/09-5), respectively. We are
absent gene flow between populations. The existence grateful to the Instituto Bios – INIBIO, RPPN Estação
of these two distinct genetic groups, within the M. Veracel, to the Department of Biology and Postgra-
potiuna “sensu lato” entity, must be considered in duate Program in Comparative Biology of the
future ecological, morphological, physiological, and FFCLRP/USP, CEBIMar/USP and Instituto Oceano-
any other studies. gráfico-USP/Base Cananéia for partial financial and
In decapod crustaceans, the 16Smt gene has been logistic support, and to many colleagues and friends
considered conserved and applicable to high levels. (Alexandre Almeida, Cassiano Caluff, Edvanda
However, in some cases it is useful to infer genetic Souza-Carvalho, Emerson Mossolin, Georgina Bond-
differentiation among species and populations Buckup, Harry Boos, Sérgio Althoff, Sergio Bueno)
(Schneider-Broussard et al., 1998; Schubart et al., for their help in collections, for making available some
2000; Francisco & Galetti Jr., 2005; Torati & essential fresh specimens, for lending material from
Mantelatto, 2012). The use of more variable genes, collections used in our research, and for critical
such as cytochrome oxidase subunit I (COI), including discussion during the preparation of this manuscript.
a haplotype network, is in progress, and might show Special thanks to all members of LBSC for their
whether there are only two or more genetically distinct assistance during the development of this study, to Dr.
groups within M. potiuna “sensu lato”. Moreover, a Rafael Robles for Spanish translation, to Dr. Janet
detailed morphological analysis should be performed Reid (JWR Associates) for providing the English
to identify characters that could both support the review service, and to anonymous reviewers for
molecularly detected groups, and allow the description suggestions and contributions toward improving this
of at least one new taxonomic entity to accommodate article. The collections of species conducted in this
the populations of the M. potiuna “Affinis-Clade”, study complied with current applicable state and
which also presented an intriguing two subgroups (A federal laws of Brazil (ICMBio 29811-1 and 25030-2;
and B in the Fig. 2), that were well supported in both DIFAP/IBAMA/126/05; permanent license to FLM
analyses. for collection of Zoological Material No. 11777-1
As recently reported in other genera (Torati & MMA/IBAMA/SISBIO).
Mantelatto, 2012; Negri et al., 2012), our results also
show that decapod diversity in South America is still REFERENCES
underestimated due to the existence of cryptic species
or difficulties with species delimitation due to the high Almeida, A.O., P.A. Coelho, J.R. Luz, J.T.A. Santos &
morphological variability. Thus, the number of species N.R. Ferraz. 2008. Decapod crustaceans in fresh
could potentially be significantly increased with the waters of southeastern Bahia, Brazil. Rev. Biol.
use of molecular tools to aid in distinguishing these Trop., 56(3): 1225-1254.
species. On the other hand, these tools may also Baeza, J.A., J.A. Bolaños, S. Fuentes, J.E. Hernandez, C.
provide a better understanding of decapod diversity, Lira & R. López. 2010. Molecular phylogeny of
allowing the elimination of non-monophyletic taxa, enigmatic Caribbean spider crabs from the Mithrax-
which tend to foster overestimates of the number of Mithraculus species complex (Brachyura: Majidae:
species due to phenotypic variation. Mithracinae): ecological diversity and a formal test of
genera monophyly. J. Mar. Biol. Assoc. U.K., 90(4):
851-858.
ACKNOWLEDGEMENTS
Barluenga, M., K.N. Stölting, W. Salzburger, M.
The present study is part of a long-term project to Muschick & A.L Meyer. 2006. Sympatric speciation
evaluate the taxonomy of freshwater/estuarine in Nicaraguan Crater Lake cichlid fish. Nature,
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provided to FLM by the Fundação de Amparo à Barros, M.P. & A.S. Braun. 1997. Contribuição ao
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Research Article
ABSTRACT. Diverse reproductive strategies may be adopted by different species of Macrobrachium prawns,
and even among different populations of the same species. The present study evaluated the influence of
differences in the reproductive strategies of two geographically isolated populations of Macrobachium
amazonicum, upon female fecundity, reproductive output and the chemical content of prawns and eggs. One
prawn population from Pará only completes its life cycle in brackish water, whereas another from Mato
Grosso do Sul only inhabits freshwater. Pará female prawns exhibited a larger average size and weight and
produced more eggs than females from Mato Grosso do Sul. However, the Mato Grosso do Sul population
produced eggs that were larger in volume than those of females from the other population. Furthermore, eggs
produced by Pará prawns were composed primarily of water (56%), whereas those produced in Mato Grosso
do Sul were composed mostly of organic matter (80%). This difference in the eggs’ chemical compositions did
not apply to the chemical compositions of the females, as individuals from both sites were composed primarily
of water. Mato Grosso do Sul females invested a higher amount of energy in brood formation (14% of their
wet weight) than individuals from Pará (only 10%). It is possible that M. amazonicum populations show a
higher degree of plasticity in their reproductive activity due to habitat conditions and genetic differences.
Although the brackish population produces larger individuals, and exhibits higher fecundity, the freshwater
population exhibited a higher reproductive investment. These results suggest a high reproductive capacity to
adapt to different environmental conditions for this species, which should be considered in the context of
aquaculture activities.
Keywords: Macrobrachium amazonicum, reproductive potential, ecological plasticity, egg production, Brazil.
(solo 10%). Es posible que las poblaciones de M. amazonicum muestren un mayor grado de plasticidad en su
actividad reproductiva debido a las condiciones del medio y a diferencias genéticas. Aun cuando la población
estuarina produce individuos más grandes y presenta mayor fecundidad, la población de agua dulce presenta
una inversión reproductiva mayor. Estos resultados sugieren una alta capacidad reproductiva de adaptación a
diferentes condiciones ambientales para esta especie, que debe ser considerada en el contexto de las
actividades de acuicultura.
Palabras clave: Macrobrachium amazonicum, potencial reproductivo, plasticidad ecológica, producción de
huevos, Brazil.
___________________
Corresponding author: Fernando L. Mantelatto (flmantel@usp.br)
The volume of eggs produced by crustacean The developing embryos of ovigerous females
species may exhibit a general pattern of specific were classified according to the criteria proposed by
variation, with volume decreasing from cold waters Mantelatto & Garcia (1999), and modified from
toward warmer waters, over a north-south latitudinal Boolootian et al. (1959): the Initial Stage, when eyes
gradient, and from deep water to shallow water of larvae are not visible, and eggs mostly filled with
(Sastry, 1983). In this context, recently fertilized eggs yolk; Intermediate Stage, when eyes become visible,
may reflect various selection pressures, sometimes beginning of pigmentation and segmentation of the
opposing one another, that influence reproductive larvae; and Final Stage, when the zoea becomes
investment and larval development (Bauer, 1991). visible. For the fecundity analysis, only the females
Egg size has various interrelated ecological with embryos at the initial stage were selected to avoid
implications that may influence the following: 1) size brood egg loss during incubation (Torati & Man-
of the species at sexual maturity, 2) timing of telatto, 2008) (N = 20 individuals from each popu-
juveniles release, 3) number of egg masses produced lation).
per unit of time, 4) number of eggs per clutch, 5) stage The eggs were carefully removed from the
of development, and 6) juvenile’s size when released pleopods and counted under a light stereomicroscope.
into the environment (for review see Scaico, 1992). The average volume (mm3) of an egg was calculated
Moreover, large eggs produce large newly hatched from random subsamples of 15 eggs per female, using
juveniles, whose survival ability is generally corre- the formula 1/6 π I3 (Jones & Simons, 1983), where
lated with their size (Thorson, 1950), since more yolk the parameter “I” stands for the mean of two diameters
reserves for the lecithotrophic non-feeding larva in (longest and shortest), including the chorionic
ALD species allow subsisting during larval membrane adhering to the embryonic surface. The
development. minimum and maximum diameters of each egg were
Thus, considering this scenario with respect to an measured under a stereomicroscope equipped with a
intriguing target species, the aim of this study was to camera lucida.
evaluate the effects of the adoption of different The wet weights of all egg masses were
reproductive strategies by inland and coastal M. determined to the nearest 1 µg. Eggs were separated
amazonicum populations comparing and charac- from the females, washed, and interstitial water
terizing their reproductive potential through fertility removed by capillary action onto filter paper. The
studies, the chemical compositions of females and eggs were first dried to a constant dry weight at 50ºC
eggs, and reproductive output (RO). for 24 h and then combusted for 4 h at 500ºC to obtain
ash-free dry weights. The content of organic material
was estimated by subtracting ash weight from dry
MATERIALS AND METHODS
weight. Females were treated similarly, except that
they were dried and combusted as above for 48 and 12
The study was conducted in the Crustacean Sector of
h respectively (Lardies & Wehrtmann, 1996). The
the Aquaculture Center (CAUNESP) at the São Paulo
reproductive output index (RO: weight of the total egg
State University, Jaboticabal. Macrobrachium amazo-
mass from a female divided by the weight of that
nicum specimens were obtained from two different
female) was calculated for wet and dry weight for
populations: one inhabiting a body of water close to
females with eggs at the initial stage, according to
the estuary, in northeastern Pará (Furo das Marinhas,
Clarke et al. (1991).
Santa Barbara region; salinity = 0-14 ppt), and the
other, a fully limnetic population from Mato Grosso Statistical analyses were carried out using ANOVA
do Sul (Aquidauana; salinity = 0 ppt), both in Brazi- on ranks test to compare the individual sizes and
lian territory. The population from Pará was raised in reproductive outputs of different populations. The
grow-out ponds in Jaboticabal. All females were sized level of significance was P < 0.05 (Zar, 1996).
with a caliper (precision: 0.1 mm), on the basis of total Voucher specimens were deposited at the Crustacean
length (TL: the distance between the tip of the rostrum Collection of the Biology Department of FFCLRP,
and the distal tip of the telson with the animal University of São Paulo, Brazil (CCDB/FFCLRP/
stretched out) and carapace length (CL: the distance USP, accession numbers: 1955-1962, 1970, 1971,
between the posterior margin of the right orbit and the 2119).
midpoint of the posterior margin of the carapace). The RESULTS
rostrum of some specimens was broken, so the
carapace length (CL) was preferred in the majority of Mean size of M. amazonicum collected from Pará and
the analyses. Mato Grosso do Sul (MGS) was 86.9 ± 21.7, 48.8 ±
4
721 Latin American Journal of Aquatic Research
7.4 mm TL and 19.4 ± 4.8 mm and 8.6 ± 1.6 mm CL, wet weight from Pará and 17.3% of females from
respectively. The ovigerous females varied signifi- (MGS).
cantly in size between the areas of study, with larger Mean weight of egg mass differed significantly
individuals (P < 0.05) collected in Pará (CL = 17.2 ± between the two sampling locations (P < 0.05). This
1.6 mm; (MGS): CL = 9.9 ± 0.4 mm). corroborates the difference found in female fecundity
Mean number of eggs per female from Pará was between these localities and could be related to the
2237 ± 586 in the initial stage whereas those from difference in average wet weight of each individual
(MGS) carried significantly fewer eggs (mean = 271 ± egg, since females from Pará carried greater number
54) (P < 0.05). The eggs of females from both areas of heavier eggs (Pará = 0.13 ± 0.05 mg; MGS = 0.07 ±
were slightly oval, with mean diameter and volume of 2x10-5 mg) (P < x|0.05).
0.67 ± 0.04 mm and 0.16 ± 0.03 mm3 in (MGS), and Eggs also exhibited differences in their chemical
0.63 ± 0.06 mm 0.13 ± 0.04 mm3 in Pará, respectively. composition: those from Pará were primarily
Eggs taken from females from (MGS) were signifi- composed of water (55.95%), whereas those from
cantly larger in diameter and volume than those Mato Grosso do Sul were primarily composed of
collected from females from Pará (P < 0.05). organic matter (80.29%). The only similarity between
Despite the tendency towards an increase in the eggs from both localities was their low percentage
fertility with body size observed in females from Pará, of ash (Table 3).
this relationship was not statistically significant (P > Ovigerous females from Pará invested in egg
0.05) for most size classes. Furthermore, such a production, on the average, 7.8% (0.08 ± 0.02) of their
tendency was not observed in females collected from wet weight and 10.3% (0.10 ± 0.02) of their dry
(MGS). There was no significant difference (P > 0.05) weight, whereas in (MGS), the same investments were
between mean egg diameter and volume of females 3.4% (0.03 ± 0.01) and 14.5% (0.14 ± 0.06), respecti-
belonging to different size classes from the same vely. Despite the difference described above, no
region (Table 1). investment difference was found between females of
The relationships among female size (CL), the different sizes from the same population.
average size of each egg and the total egg mass
presented an interesting pattern: females from Pará DISCUSSION
produced larger egg masses with lower egg sizes,
whereas in (MGS) the reverse pattern was found, with The reproductive features of Macrobrachium amazo-
lower numbers of large volume eggs (Fig. 1). nicum varies between inland and coastal populations.
Regression analysis between dimensions of Individuals of M. amazonicum from Pará and Mato
ovigerous females (CL, WW: wet weight and DW: dry Grosso do Sul exhibited a greater size variation. This
weight) and the number of eggs in early stage of pattern has also been observed in other M.
development indicated a significant correlation (P < amazonicum populations, whose total length could
0.05) only between the size (CL), weight (WW) and vary from 35 mm (Scaico, 1992) to over 100 mm
fecundity (FEC) of females collected in Pará (Fig. 2). (Guest, 1979; Romero, 1982; Pantaleão et al., 2011).
This size variation is similar to that described for
Females from Pará (WW = 3.36 ± 0.52 g; DW =
different M. olfersii populations (Ammar et al., 2001),
1.05 ± 0.18 g) were significantly heavier than those
from (MGS) (WW = 0.51 ± 0.10 g; DW = 0.11 ± 0.02 and might suggest a high degree of plasticity in these
g) (P < 0.05). There were also significant differences species, showing high adaptability to different
(P < 0.05) in the amount of water, ash and organic environmental conditions. Such variations between
matter contents between the females from the two different populations may be attributed to differences
areas studied, with higher values found for females in water flow (Odinetz-Collart & Moreira, 1993) or
from Pará (Table 2). Despite the difference in weight latitudinal differences (Mashiko, 1983; Bauer, 1992;
found between the females from the different study Gorny et al., 1992; Wehrtmann & Andrade, 1998).
areas, water was the primary body component in both However, we attribute such differences primarily to
places, representing an average of 68.8% and 78.0% the hydro-geographical particularities of each location
of the body wet weight of females from Pará and that directly influence the life history of each
(MGS), respectively. Inorganic compounds repre- population, because both populations inhabited areas
sented, on the average, 6.7% and 4.6% of females' wet with similar water flow.
weight from Pará and (MGS), respectively. The Accurate information regarding egg production is
average organic content represented 24.5% of females' of primary importance for the management of
Reproductive variability of the Amazon River prawn, Macrobrachium amazonicum 7225
Table 1. Variation in the fecundity, diameter (mm) and volume (mm3) of Macrobrachium amazonicum eggs, according to
size classes of ovigerous females (PA: Pará, MS: Mato Grosso do Sul, N: number of ovigerous females analyzed,
min/max: minimum and maximum values, : average, SD: standard deviation).
commercial species (Caddy, 1989). In the present The fecundity described for M. amazonicum in the
study, differences were found between the two present study is much lower than that observed in
populations regarding the size of females and the other species of commercial interest such as M.
number of eggs. Mean fertility of females from Pará acanthurus (Wiegmann, 1836) (mean fecundity
was significantly higher than that observed for females 18,000 eggs) (Valenti et al., 1986, 1989), M. carcinus
from Mato Grosso do Sul. The female’s body size (Linnaeus, 1758), and M. rosenbergii (De Man, 1879)
limits eggs production in several crustacean species, (between 80,000 and 100,000 eggs) (Silva et al., 2004;
including caridean shrimps (Bauer, 1991). Further- Lara & Wehrtmann, 2009). However, despite its low
more, our data indicates that female size can also limit fecundity, M. amazonicum exhibits other advantages
fertility in M. amazonicum populations, since females that could make it eligible for aquaculture, such as
from Pará are larger than those from Mato Grosso do monthly spawns, high rates of spawning and larval
Sul and produced a higher number of eggs. survival and the production of omnivorous larvae
The fecundity of M. amazonicum varies widely, (Guest, 1979; Magalhães, 1985; Scaico, 1992; Araujo
reaching more than 7,200 eggs per clutch (Ribeiro et & Valenti, 2007).
al., 2012). However, other studies have reported much
Significant correlations between carapace length,
lower values (Coelho et al., 1982: fecundity = 6,000
wet weight and fecundity were only found in females
eggs; Silva et al., 2004: maximum fecundity = 2,193
eggs; Lobão et al., 1986: fecundity = 1,344 eggs; of M. amazonicum from Pará. A similar correlation
Gamba, 1984: fecundity = 1,000 eggs; Scaico, 1992: pattern has been found for other Macrobrachium
mean fecundity = 595 eggs). This variation is most species (Bond & Buckup, 1982; Lobão et al., 1986;
likely due to environmental influences and evolu- Mashiko, 1990; Mossolin & Bueno, 2002; Tamburus
tionary characteristics of each population. Notably, et al., 2012). The lack of significant correlations,
mean fertility of females from Mato Grosso do Sul between female size and fecundity, that was found for
was the lowest reported for M. amazonicum so far. the Mato Grosso do Sul population, has also been
6
723 Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 1. Relationship between the average egg volume and mass and the size of females (CL) from Pará (PA: ○) and
Mato Grosso do Sul. (MS: ●), R2: coefficient of determination, N: number of individuals.
found for other palaemonid species with abbreviated compared to the values found by Odinetz-Collart &
larval development (Mantel & Dudgeon, 2005). Rabelo (1996) for the same species, collected in two
In pleocyemate decapod crustaceans, large eggs other regions (Low Tocantins: 0.12 mm3; Tefé: 0.22
appear to be associated with continental species, mm3). This difference in egg size might be due to
whereas small eggs are usually produced by brackish specific population characteristics for each locality,
water species (Magalhães & Walker, 1988; Odinetz- with an average egg size increase with an increasing
Collart & Magalhães, 1994). This pattern might distance from the sea (Odinetz-Collart & Rabelo,
explain the results found in the present study, since 1996). Analyses of egg production indicate that
individuals of M. amazonicum from Pará, a brackish smaller species invest more resources in reproduction
water population, spawned smaller-sized eggs than than larger ones by reducing the volume and
females from Mato Grosso do Sul, inhabitants of increasing the number of produced eggs (Hines,
freshwater. A similar pattern was described for M. 1982). In the present study, females from Mato Grosso
nipponense, where larger eggs (0.10 mm3) were found do Sul invested more energy in reproduction without
in freshwater lakes and rivers populations, whereas reducing the volume of eggs to promote fertility. This
smaller eggs (0.05 mm3) were found in estuarine pattern is the result of a high energy investment per
populations (0.06-0.09 mm3) (Mashiko, 1992; egg, producing fewer spawns but juveniles that are
Mashiko & Numachi, 1993). more capable of surviving. Differences in biomass and
Egg volumes of both M. amazonicum populations chemical composition of newly hatched larvae of M.
studied here (Pará: 0.13 ± 0.04 mm3 and Mato Grosso amazonicum populations from the Amazon and from
do Sul: 0.16 ± 0.03 mm3) were of intermediate size the Pantanal regions were recently reported (Urzúa &
Reproductive variability of the Amazon River prawn, Macrobrachium amazonicum 7247
Figure. 2. Correlation and regression analysis between fecundity (FEC) and female size of Macrobrachium amazonicum
(CL: carapace length, WW: wet weight, DW: dry weight), (PA: Pará, MS: Mato Grosso do Sul), (r: correlation
coefficient, N: number of individuals, * significant correlation).
Anker, 2011), corroborating an intimating relationship 1988)]. Our data demonstrated that both strategies
between egg and larvae. were adopted by M. amazonicum populations: those
The adoption of different reproductive strategies from Pará produced many eggs of a smaller size;
may be observed in many Macrobrachium species: whereas females from Mato Grosso do Sul produced
some carry a great number of small eggs [Macro- fewer and larger eggs. The variation in female size
brachium olfersi (Corey & Reid, 1991); M. and egg volume described above for M. amazonicum
acanthurus and M. carcinus (Müller et al., 1999)], populations are similar to the pattern described for M.
whereas others carry fewer but larger eggs [M. borelli nipponense and may be attributed to hydro-
(Pereira & Garcia, 1995); M. potiuna (Müller & geographical site features (Mashiko, 1990, 1992).
Carpes, 1991), M. nipponense (Mashiko, 1990), M. The egg diameter is the primary factor responsible
nattereri (Heller, 1862) (Magalhães & Walker, for the variation in fertility among same-size
725
8 Latin American Journal of Aquatic Research
Table 2. Chemical composition (weight and percentage) of Macrobrachium amazonicum females from Pará (PA) and
Mato Grosso do Sul (MS) (: average, SD: standard deviation, min: minimum value, max: maximum value).
PA MS
Females ± SD ± SD
(min – max) (min – max)
Wet weight (g) 3.36 ± 0.52 0.51 ± 0.10
(2.37 - 4.19) (0.35 - 0.68)
Dry weight (g) 1.05 ± 0.18 0.11 ± 0.02
(0.72 - 1.33) (0.06 - 0.15)
Water content (g) 2.31 ± 0.35 0.40 ± 0.09
(1.65 - 2.94) (0.25 - 0.57)
Water content (%) 68.78 ± 2.09 78.04 ± 3.65
(65.33 - 73.72) (71.58 - 84.03)
Organic matter (g) 0.83 ± 0.22 0.09 ± 0.02
(0.17 - 1.11) (0.04 -0.12)
Organic matter (%) 24.53 ± 4.87 17.32 ± 3.33
(5.89 - 28.54) (9.58 - 21.08)
Ash content (g) 0.22 ± 0.14 0.02 ± 0.01
(0.13 - 0.81) (0.009 - 0.03)
Ash content (%) 6.68 ± 2.09 4.64 ± 1.40
(65.33 - 73.72) (1.75 - 7.41)
individuals (Hines, 1982) and may vary according to proportion of water rather than organic matter, which
genetic characteristics (Valenti et al., 1989). In is the primary source of metabolic energy for embryos
general, large-egg species have relatively low (Pandian, 1970).
individual fecundity when compared to small-egg Water is also necessary for embryo development,
species (Ammar et al., 2001). This pattern might assisting in 1) the flotation process, 2) control of
explain the difference found in this study since internal egg temperature, and 3) rupture of the
females from Pará produced more eggs of smaller size membrane at hatch time (Pandian, 1970). However,
compared to those produced by females from Mato water has little importance in terms of the embryo’s
Grosso do Sul, which attained smaller body size, growth and development rates. Thus, we suggest that
thereby restricting the available abdomen space to both chemical composition and reproductive invest-
accommodate eggs. The genus Macrobrachium pro- ment should be investigated when making inferences
bably emerged from a marine habitat and is still about spawning energy allocation.
adapting to freshwater environment (Tiwari, 1955). Estuarine species generally spawn a large number
This process of adaptation may result in an increase in of small eggs because the salt concentration in the
egg size and a subsequent decrease in egg mass, which environment reduces the amount of water in the eggs
are general steps known to occur in that evolutionary due to osmotic processes (Hancock, 1998). This
change (Rodríguez, 1982; Magalhães & Walker, existing knowledge is based only on observations of
1988). egg size, with no data on chemical composition.
Some studies attribute differences in egg volume of However, the eggs produced by females from Pará
decapod prawn to a real difference in the energy were of small size but had a proportionately larger
allocation per embryo (Clarke, 1993). In this sense, amount of water than those from Mato Grosso do Sul.
large eggs would produce large juveniles with greater This pattern might be attributable to differences in egg
survival ability (Steele & Steele, 1975). Although this membrane permeability (for review see Pandian,
statement may be applied to populations of M. 1970), which allows marine or brackish water species
amazonicum, it will not always be true, because it is to spawn eggs composed primarily of water without
possible that larger eggs are composed of a greater the risk of desiccation in different decapods groups
Reproductive variability of the Amazon River prawn, Macrobrachium amazonicum 7269
Table 3. Chemical composition (weight and percentage) of the egg masses spawned by females of Macrobrachium
amazonicum from Pará (PA) and Mato Grosso do Sul (MS) (: average, SD: standard deviation, min: minimum value,
max: maximum value).
PA MS
Eggs ± SD ± SD
(min – max) (min – max)
Wet weight (mg) 287.35 ± 0.10 17.44 ± 0.01
(130.77 - 436.10) (1.98 - 26.63)
Dry weight (mg) 120.90 ± 0.03 15.44 ± 0.01
(68.99 - 160.80) (1.86 - 23.27)
Water Content (mg) 166.45 ± 0.07 1.90 ± 0.01
(43.50 - 276.90) (0.12 - 6.52)
Water Content (%) 55.95 ± 9.13 10.97 ± 7.90
(33.26 - 64.52) (4.99 - 40.70)
Organic matter (mg) 116.42 ± 0.03 14.15 ± 0.01
(64.69 - 153.20) (1.26 - 21.87)
Organic matter (%) 42.43 ± 9.08 80.29 ± 9.06
(34.03 - 64.75) (53.67 - 91.22)
Ash content (mg) 4.48 ± 0.01 1.43 ± 0.01
(2.60 - 7.60) (0.60 - 2.10)
Ash content (%) 1.62 ± 0.44 9.76 ± 6.16
(0.82 - 2.44) (3.64 - 30.33)
[Anomura: Lardies & Wehrtmann (1996); Torati & Lara & Wehrtmann, 2009) and lower than those found
Mantelatto (2008); Astacidea: Pandian (1970); for other species of caridean shrimps (Chorismus
Brachyura: Gardner (2001); Caridae: Pandian (1967) antarticus = 0.171 ± 0.003; Crangon crangon = 0.165
apud Pandian (1970); Lardies & Wehrtmann (1997), ± 0.004; Notocrangon antarcticus = 0.118 ± 0.001;
among others]. The production of large eggs in high Pandalus montagui = 0.243 ± 0.006) (Clarke, 1985).
salinity environments may be due to differences Several studies have analyzed wet weight as a proxy
between internal and external osmolarity that generate for the reproductive output of a species (Clarke, 1985;
differences in the process of water intake by the egg Galeotti et al., 2006). Other studies have used both dry
(see Giménez & Anger, 2001). Moreover, large-egg weight and wet weight to estimate this parameter
species generally hatch large larvae with a shorter (Pinheiro & Terceiro, 2000; Miranda et al., 2006;
period of larval development and more rapid larval Torati & Mantelatto, 2008). However, according to
growth (Hancock, 1998). Thus, producing large eggs the results described here, we suggest the use of dry
could be an ecological strategy, to compensate for the weight to provide a more accurate estimate of the
low fertility found in the M. amazonicum population amount of energy invested in reproduction, since
from Mato Grosso do Sul. weight or volume of the egg mass may be influenced
The reproductive output of M. amazonicum varied by the amount of water in the eggs, which is quite
between study populations. Higher values were found variable between different populations of the same
for females from Pará when wet weight was analyzed. species.
On the other hand, higher values were found for The higher investment of reproductive energy
females from Mato Grosso do Sul when the dry made by females from Mato Grosso do Sul is probably
weight was analyzed. The values of reproductive a way to compensate for the low fertility observed in
ouput (RO) found for M. amazonicum were similar to this population. We speculate that larvae of this
those found for M. hainanense (RO = 0.11, Mantel & population probably do not have an adequate
Dudgeon, 2005), M. nipponense (RO = 0.06-0.12; nutritional source, so they are endowed with food
Mashiko, 1983), and M. carcinus (RO = 0.04-0.21; (yolk) to help them subsist during larval development.
10
727 Latin American Journal of Aquatic Research
Moreover, females from Pará compensate for the low Ammar, D., Y.M.R Müller & E.M. Nazari. 2001.
energy invested in reproduction by producing a higher Biologia reprodutiva de Macrobrachium olfersii
number of eggs in each spawn. Thus, both popula- (Wiegman, 1836) (Crustacea, Palaemonidae) coleta-
tions, independently and according to environmental dos na Ilha de Santa Catarina, Brasil. Rev. Bras.
conditions, have methods for maintaining high Zool., 18(2): 529-537.
population fitness through efficient but different Anger, K., L. Hayd, J. Knott & U. Nettelmann. 2009.
reproductive strategies. This reproductive flexibility Patterns of larval growth and chemical composition
observed in M. amazonicum populations is most likely in the Amazon River prawn, Macrobrachium amazo-
the primary explanation for the success of this species nicum. Aquaculture, 287: 341- 348.
in the colonization of a variety of environments over a Anger, K. & G.S. Moreira. 1998. Morphometric and
wide geographical scale in South America (Odinetz- reproductive traits of tropical caridean shrimps. J.
Collart, 1991). In addition, the significant intraspecific Crust. Biol., 18(4): 823-838.
genetic variability among Brazilian populations
reinforces this potentiality for environmental adap- Araujo, M.C. & W.C. Valenti. 2007. Feeding habit of the
Amazon River prawn Macrobrachium amazonicum
tation (Vergamini et al., 2011).
larvae. Aquaculture, 265:187-193.
Based on the data presented here, we can affirm
Bauer, R.T. 1991. Analysis of embryo production in a
that M. amazonicum populations exhibit a high degree
caridean. shrimp guild from a tropical seagrass
of plasticity in terms of reproductive activity. The
meadow. In: A. Wenner & A. Kuris (eds.). Crusta-
coastal population produced significantly larger
cean egg production. Crustacean Issues, Balkema
individuals, a higher total egg biomass and higher
Press, 7: 181-192.
fecundity despite their low reproductive output,
whereas the inland population produced smaller Bauer, R.T. 1992. Testing generalizations about
individuals and exhibited a lower fecundity. Because latitudinal variation in reproduction and recruitment
M. amazonicum is a species of commercial interest, patterns with sicyoniid and caridean shrimp species.
such differences may be important in the selection of a Invertebr. Reprod. Develop., 22(1-3): 193-202.
population for aquaculture purposes. Bauer, R.T. 2011. Amphidromy and migrations of
freshwater shrimps. I. Costs, benefits, evolutionary
origins, and an unusual case of amphidromy. In: A.
ACKNOWLEDGEMENTS Asakura (ed.). New frontiers in crustacean biology,
Proceedings of the TCS Summer Meeting, Tokyo,
This study formed part of the Post-Doctoral project of 20-24 September 2009, Koninklijke Brill NV,
ALM and was supported by a fellowship from the Leiden, pp. 145-156.
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico (CNPq 155209/2006-0). Additional Bialetzki, A., K. Nakatani, G. Baumgartner & G. Bond-
support for this project was provided by CNPq for Buckup. 1997. Occurrence of Macrobrachium
Research Grants and fellowships (473050/2007-2; amazonicum (Heller, 1862) (Decapoda, Palaemo-
471011/2011-8; 302748/2010-5 to FLM and 500574/ nidae) in Leopoldo’s inlet (Resacado do Leopoldo),
2003-0 to WCV). Special thanks are due to Dr. Lilyam upper Paraná river, Porto Rico, Paraná, Brasil. Rev.
Hayd for making available fresh specimens from Mato Bras. Zool., 14(2): 379-390.
Grosso do Sul, to Dr. Rafael Robles for Spanish Bond, G. & L. Buckup. 1982. O ciclo reprodutor de
translations, to anonymous reviewers, Ingo Macrobrachium borellii (Nobili, 1896) e M. potiuna
Wehrtmann and Ray Bauer for their suggestions and (Müller, 1880) (Crustacea, Decapoda, Palaemonidae)
contributions toward improving this article. We are e suas relações com a temperatura. Rev. Brasil. Biol.,
also deeply grateful to the staff of the Crustacean 42(3): 473-483.
Sector, CAUNESP and many colleagues and friends Boolootian, R.A., A.C. Giese, A. Farmanfarmain & J.
from the Laboratory of Bioecology and Crustacean Tucker. 1959. Reproductive cycles of five west coast
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Research Article
RESUMEN. Cherax quadricarinatus es una especie de elevado interés para la acuicultura y de gran tolerancia
a las altas densidades, lo que la hace propicia para el cultivo en sistemas intensivos. El objetivo de este trabajo
es determinar el diseño más adecuado de disposición espacial y la superficie de “red cebollera”, usualmente
utilizada como refugio de juveniles en cultivo, que permita disminuir la mortalidad y mejorar el crecimiento
en condiciones de alta densidad. Se realizaron dos experimentos, poniéndose a prueba la disposición espacial
(redes paralelas en posición vertical, horizontal y sin ordenamiento) y la superficie de red cebollera (0,612 m 2,
1,224 m2 y 1,836 m2) en cultivo con alta densidad de juveniles (41,7 juveniles de 1 g m-2). A los 60 días se
registró el número y peso de juveniles, y se calculó la mortalidad y biomasa. En el segundo experimento se
contabilizó también la cantidad de quelas faltantes y juveniles con todos sus apéndices, para estimar las
interacciones agonísticas. La mortalidad resultó menor en el tratamiento sin ordenamiento y en el tratamiento
con menor superficie de redes (P < 0,05). Por cada m2 de fondo, 2,55 m2 de red cebollera colocada en forma
aleatoria sería suficiente como refugio para una densidad alta de juveniles. La biomasa y las interacciones
agonísticas fueron similares en todos los casos. Se determinó que la colocación de la red al azar es la
disposición más adecuada y económica para los juveniles de C. quadricarinatus, y que su exceso podría
perjudicar la supervivencia en cultivo.
Palabras clave: Cherax quadricarinatus, refugios, juveniles, supervivencia, cultivo intensivo.
Influence of spatial distribution and shelter area upon survival and growth of Cherax
quadricarinatus (Parastacidae) juveniles, and its application to intensive culture
ABSTRACT. Cherax quadricarinatus is an interesting species for aquaculture and is more tolerant to high
densities than other species of commercially important crustaceans, making it suitable for intensive culture.
The purpose of this study is to determine the most adequate spatial arrangement and area of onion bag mesh,
commonly used as shelter in juvenile culture, to decrease mortality and improve growth under high-density
conditions. Two experiments were conducted to evaluate the optimum onion bag mesh spatial distribution
(parallel pieces of mesh arranged in a vertical and horizontal position, and mesh with a random arrangement),
and area (0.612 m2, 1.224 m2 and 1.836 m2) under high-juvenile density conditions (41.7 one-gram juveniles
per m2). The weight and number of juveniles were recorded, and mortality and biomass were calculated at day
60. In the second experiment, the number of missing chelae and juveniles with all their walking legs were
counted to estimate agonistic interactions. Mortality was lower in the treatment consisting in randomly
arranged onion bag mesh and that with the smallest area. A mesh surface of 2.55 m2 per m2 of ground would
be sufficient as shelter for juveniles stocked at high densities. Biomass and antagonistic interactions were
similar in all cases. This study showed that a random arrangement of onion bag mesh is the most adequate and
economic shelter for C. quadricarinatus juveniles, and that the use of high mesh areas could decrease survival
in culture.
Keywords: Cherax quadricarinatus, shelters, juveniles, survival, intensive culture.
___________________
Corresponding author: Laura S. López-Greco (laura@bg.fcen.uba.ar)
2733 Latin American Journal of Aquatic Research
corriente a pH 7,5-7,8, con temperatura de 27 ± 1ºC y hilo plástico (tanza) zigzagueante sostenido por
aireación constante. Los animales fueron aclimatados ventosas a 20 cm del fondo (interface agua aire).
al fotoperíodo (14:10 h luz: oscuridad) y alimentación
utilizada previamente para esta especie en el Experimento 2 (de superficie)
laboratorio (Vazquez et al., 2008; Tropea et al., 2010). Se seleccionaron 120 juveniles de 0,93 ± 0,13 g
La alimentación consistió en Elodea sp. y alimento (media ± DE) que fueron distribuidos aleatoriamente
balanceado (Tetracolor, TETRA®), cuya composición en 12 acuarios conteniendo distintas superficies de red
aproximada es: 47,5% de proteína cruda, 6,5% de cebollera con un tamaño de poro de 1 cm. Las mismas
lípidos, 2,0% de fibra, 6,0% humedad, 1,5% de se mantuvieron sumergidas con hilo plástico (tanza)
fósforo y 100 µg kg-1 de vitamina C. Una vez zigzagueante, sostenido por ventosas a 20 cm del
ovígeras, hembras de peso similar (54,2-67,1 g) se fondo. Se puso a prueba tres superficies de red,
separaron de los grupos de reproductores hasta la basadas en observaciones previas, que se ensayaron
eclosión y posterior independencia de los juveniles. por cuadruplicado:
Luego de la independencia de los juveniles, éstos
- Baja, con tres paños de 60x34 cm colocados en
fueron separados en acuarios para engorde hasta el
forma aleatoria (0,612 m2).
peso requerido para los experimentos.
- Media, con seis paños de 60x34 cm colocados en
Diseño experimental forma aleatoria (1,224 m2).
Se realizaron dos experimentos poniéndose a prueba la - Alta, con nueve paños de 60x34 cm colocados en
disposición espacial (experimento 1) y la superficie de forma aleatoria (1,836 m2).
red cebollera (experimento 2) en cultivo con alta Para estimar las interacciones agonísticas entre los
densidad de juveniles (41,7 juveniles m-2). En ambos juveniles al finalizar el experimento (60 días), se
ensayos, cada unidad experimental consistió en un contabilizó la cantidad de quelas faltantes y la canti-
acuario de 60x40x30 cm, conteniendo 48 L de agua, dad de juveniles con todos los apéndices (animales
seis refugios cilíndricos de PVC de 5 cm de largo y 2 intactos) por acuario, sobre la base del método de
cm de diámetro, y 10 juveniles. Los acuarios fueron Amaral et al. (2009), aplicado en dos especies de
mantenidos con aireación y temperatura constante (27 crustáceos decápodos (Cancer pagurus y Porcellana
± 1ºC), alimentados diariamente con Elodea sp. y platycheles).
alimento balanceado ad libitum (Tetracolor, TETRA®) Las variables medidas, en ambos experimentos, se
durante 60 días. Se recambió el 50% del volumen de evaluaron estadísticamente a los 60 días mediante
agua en las semanas impares (7, 21, 35 y 49 días) y ANOVA de un factor, seguido de test de Tukey para
totalmente en las semanas pares (14, 28, 42 y 60 días). comparaciones múltiples (Zar, 2010).
Cada 15 días se registró el número y peso de juveniles,
y se calculó la mortalidad y biomasa [peso de todos RESULTADOS
los juveniles del acuario (g) / volumen de agua (m3)].
En el experimento 1, la mortalidad promedio regis-
Experimento 1 (de disposición espacial) trada en el tratamiento con disposición aleatoria de
Se seleccionaron 120 juveniles de 0,95 ± 0,15 g redes tendió a ser menor a lo largo de todo el
(media ± DE) que fueron distribuidos al azar en 12 experimento siendo significativamente menor a los 60
acuarios, cada uno de ellos conteniendo 0,612 m2 de días (P < 0,05; Fig. 2a). La biomasa de este trata-
red cebollera con un tamaño de poro de 1 cm. Se puso miento tendió a ser mayor a lo largo del experimento,
a prueba tres diseños, que fueron ensayados por sin embargo a los 60 días no se encontraron
cuadruplicado: diferencias significativas entre tratamientos (P > 0,05;
- Vertical, con seis paños de 60x17 cm sostenidos en Fig. 2b). El peso promedio de los juveniles a los 60
forma vertical por ventosas (Fig. 1a) días fue de 6,52 ± 0,55 g para la distribución vertical,
5,93 ± 0,26 g para la disposición horizontal y 5,52 ±
- Horizontal, con tres paños de 60x34 cm sostenidos 0,90 g para la distribución al azar.
en planos horizontales por ventosas (Fig. 1b).
En el experimento 2, la mortalidad promedio
- Aleatorio, con tres paños de 60x34 cm colocados registrada en el tratamiento con baja densidad de redes
en forma aleatoria (Fig. 1c). tendió a ser menor a lo largo de todo el experimento, y
En este último tratamiento, la red utilizada ocupaba a los 60 días fue significativamente menor que el
la columna debido a su rigidez, y para asegurar que la tratamiento con densidad alta (P < 0,05; Fig. 3a). La
totalidad de la red permanezca sumergida se colocó un biomasa aumentó en forma similar entre tratamientos
4735 Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 1. Esquema de las disposiciones de redes cebolleras ensayadas con Cherax quadricarinatus, con juveniles de un
gramo en el Experimento 1: a) verticales, b) horizontales y c) aleatorias. Las líneas punteadas simbolizan el nivel del agua
(20 cm de altura).
Figura 2. a) Mortalidad acumulada (promedio ± DE) y b) biomasa (promedio ± DE) de los juveniles de Cherax
quadricarinatus, mantenidos en acuarios con disposición vertical, horizontal y al azar de la red cebollera, a lo largo del
periodo experimental.
a b
Figura 3. a) Mortalidad acumulada (promedio ± DE) y b) biomasa (promedio ± DE) de los juveniles de Cherax
quadricarinatus, mantenidos en acuarios con densidad alta, media y baja de la red cebollera, a lo largo del periodo
experimental.
Refugios para el cultivo de Cherax quadricarinatus 7365
y a los 60 días no se encontró diferencias signifi- El número de quelas faltantes y de juveniles intactos
cativas (P > 0,05; Fig. 3b). El peso promedio de los fue similar entre tratamientos sugiriendo que la
juveniles, a los 60 días, fue de 4,93 ± 0,38 g para el agresión entre juveniles no se vio afectada por la
tratamiento de densidad alta, 4,29 ± 0,41 g para cantidad de refugios. Ch. quadricarinatus es consi-
densidad media y 4,28 ± 0,41 g para densidad baja. No derada una especie relativamente no agresiva. Sin
se encontraron diferencias en el porcentaje de embargo, se ha observado una interacción negativa
juveniles intactos ni en el porcentaje de quelas entre el aumento de la densidad y la mortalidad o
faltantes entre tratamientos (Tabla 1). crecimiento (Jones, 1990; Naranjo-Páramo et al.,
2004). Se especula sobre algunos factores etológicos
que explicarían la disminución del crecimiento como
DISCUSIÓN
el aumento del gasto energético (estrés) o interrupción
en la alimentación (Jones & Ruscoe, 2000). Esto
Los resultados indican que el ordenamiento espacial
explicaría por qué, a pesar de observarse efecto de los
vertical u horizontal no mejora el crecimiento ni
tratamientos sobre la mortalidad en ambos experi-
disminuye la mortalidad de juveniles de C. quadri-
mentos, la biomasa final fue similar.
carinatus durante la fase de pre-engorde. La dispo-
sición de red al azar es más económica, en términos de Por cada m2 de fondo con tubos de PVC (normal-
costos de manejo, sencilla de colocar, facilita la mente utilizados en estanques), 2,55 m2 (superficie de
cosecha de los animales y, además, resultó más red / superficie del fondo del acuario: 0,612 m2 /
adecuada ya que presentó menor mortalidad. Si bien la (60x40 m)) de red cebollera colocada en forma
producción fue similar entre tratamientos, en términos aleatoria sería suficiente, como refugio, para una
de biomasa, es recomendable la obtención de un densidad alta de juveniles (41,7 juveniles m-2). La
mayor número de juveniles para la siembra en los mortalidad media observada, en este tratamiento, fue
estanques de engorde (Wicki et al., 2008). de 12% para el experimento 1 y de 25% para el
experimento 2. Esta fue similar a la observada por
Para maximizar la supervivencia y crecimiento de
Viau & Rodríguez (2010) para juveniles de igual
juveniles de C. quadricarinatus, es esencial la utili-
longitud y mucho menor que la registrada por otros
zación de refugios en cultivo. Sin embargo, en el
autores para la fase de pre-engorde y con alta densidad
segundo ensayo se demostró que el exceso de red
de cultivo (Jones, 1995; Karplus et al., 1995; Sagi et
puede ser perjudicial para el desarrollo de los
al., 1997; Manor et al., 2002).
juveniles, impidiendo que accedan fácilmente al
alimento (observaciones de laboratorio), además de La necesidad de incrementar la producción
incrementar los costos de producción. En este trabajo, implica, entre otros factores, el aumento de la densi-
no hubo colonización de biofilm ya que los experi- dad de cultivo en los estanques. Sin embargo, una
mentos fueron realizados en condiciones controladas mayor cantidad de organismos conduce al canibalismo
de laboratorio, con recambio de agua y sin exposición y/o a la disminución del crecimiento (Jones & Ruscoe,
a la luz solar. Sin embargo, el exceso de red podría ser 2000; Barki et al., 2006). Normalmente, en los
una desventaja para el cultivo a cielo abierto, ya que estanques se utilizan refugios de PVC para disminuir
impediría el paso de luz (Parnes & Sagi, 2002), la probabilidad de encuentro entre los animales.
evitando que las comunidades de micro-organismos Villarreal & Peláez (1999) mencionan que los
(biofilm) colonicen la red, mejoren la calidad de agua, juveniles viven casi exclusivamente en los refugios
y constituyan una fuente adicional de alimento para formados por las mallas plásticas durante las primeras
los juveniles (Viau et al., 2012). etapas del cultivo. Futuros trabajos podrían determinar
Tabla 1. Porcentaje de juveniles de Cherax quadricarinatus, intactos y con quelas faltantes (promedio ± DE), a los 60
días, en acuarios con alta, media y baja densidad de red cebollera.
si, en las condiciones del presente trabajo, es prescin- Ghanawi, J. & P. Saoud. 2012. Molting, reproductive
dible la colocación de tubos de PVC que se utilizan biology, and hatchery management of redclaw cray-
como rutina en el cultivo de esta especie (Jones, fish Cherax quadricarinatus (von Martens, 1868).
1995). Entre tanto, se recomienda agregar a los Aquaculture, 358: 183-195.
estanques la red cebollera como refugio para juveniles Jones, C.M. 1990. The biology and aquaculture potential
ya que amplía la superficie del sustrato. Además, la of the tropical freshwater crayfish, Cherax quadric-
red se distribuye por todo el volumen del tanque carinatus. Information Series, QI90028. Queensland
permitiendo la utilización completa de la columna de Department of Primary Industries, Brisbane, 109 pp.
agua (Parnes & Sagi, 2002). Jones, C.M. 1995. Production of juvenile redclaw
Para disminuir la mortalidad y mejorar el creci- crayfish, Cherax quadricarinatus von Martens.
miento en la fase de pre-engorde, en condiciones de Decapoda, Parastacidae: I. Development of hatchery
alta densidad, este estudio determinó que el ordena- and nursery procedures. Aquaculture, 138: 221-238.
miento aleatorio de la red es la disposición más Jones, C.M. & I.M. Ruscoe. 2000. Assessment of
adecuada y económica para los juveniles de C. stocking size and density in the production of redclaw
quadricarinatus. Sin embargo, su exceso, podría crayfish, Cherax quadricarinatus (von Martens)
perjudicar la sobrevivencia. Aún queda por evaluar (Decapoda: Parastacidae), cultured under earthen
otros posibles factores como el tamaño de poro, pond conditions. Aquaculture, 189: 63-71.
materiales/texturas de la red o la combinación entre Jones, C.M. & I.M. Ruscoe. 2001. Assessment of five
redes y disposiciones espaciales de tubos de PVC, así shelter types in the production of redclaw crayfish
como también las condiciones de cultivo en estanques Cherax quadricarinatus (Decapoda: Parastacidae)
a cielo abierto, para mejorar la intensificación de su under earthen pond conditions. J. World Aquacult.
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Received: 13 June 2012; Accepted: 15 October 2012
Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(4): 739-745, 2013Árboles de clasificación en Potimirim mexicana 739
“Studies on Freshwater Decapods in Latin America”
Ingo S. Wehrtmann & Raymond T. Bauer (Guest Editors)
DOI: 103856/vol41-issue4-fulltext-10
Research Article
RESUMEN. Se presenta un análisis estadístico de variables morfométricas del camarón de agua dulce
Potimirim mexicana, que ha sido descrito como hermafrodita protándrico secuencial. El objetivo es probar
estadísticamente, que los organismos pueden ser clasificados por sexo, analizando su longitud y otras variables
morfológicas. Un total de 191 organismos fueron capturados en el río Máquinas, Veracruz, México. La técnica
utilizada fue la de árboles de clasificación, que mediante probabilidades van determinando las variables
significativas en la variable "respuesta", así como las que son necesarias para la discriminación. Esta técnica
permitió corroborar la teoría que la longitud total del organismo es necesaria para la discriminación de la
variable sexo, pero también generó el resultado que, estadísticamente, dos variables más son importantes en
este proceso discriminatorio; el largo del segundo pleópodo y largo del carpo del tercer pereiópodo. La técnica
generó un clasificación correcta de 82% utilizando las tres variables mencionadas. Lo significativo del proceso
es que al generar los árboles de clasificación se muestran, de manera sencilla y práctica, las variables
necesarias en este proceso, así como su nivel discriminatorio individual.
Palabras clave: árboles de clasificación, Potimirim mexicana, Atyidae, Caridea.
1975; Heather et al., 1994). Entre los crustáceos el presenta un patrón de longitudes por sexo que la
hermafroditismo secuencial se observa en más de 30 describe como una especie protándrica secuencial,
especies de camarones carídeos (Bauer, 2000), comenzando con individuos sexualmente indiferen-
fenómeno que se explica por la teoría del modelo de ciados, que son los más pequeños; machos de longitud
ventaja del tamaño (Ghiselin, 1969; Warner, 1975). inter-media, y organismos de mayor longitud de la
En los carídeos con hermafroditismo secuencial población que son las hembras (Alonso-Reyes et al.,
protándrico los machos exhiben tallas pequeñas, un 2010).
par de appendix masculina en el segundo par de Es interesante notar que en el caso de las dos
pleópodos, y gónadas que producen espermatozoides, especies de Potimirim de México, las diferentes fases
que pasan a través de vasa defferentia terminando en del hermafroditismo secuencial están fuertemente
ductos eyaculatorios ubicados en la base del quinto asociadas al tamaño del organismo y a algunos
par de pereiópodos. Con el incremento de edad, caracteres morfológicos que pueden ser estimados con
longitud y la presencia de algunos fenómenos fisio- precisión (Martínez et al., 2004; Alonso-Reyes et al.,
lógicos como la falta de una glándula androgénica 2010). Por lo tanto, el objetivo de este estudio es
(Charnov, 1982; Hasegawa et al., 2002), los caracteres explorar si el estadio sexual de los organismos se
masculinos se atrofian hasta desaparecer totalmente. puede identificar con herramientas estadísticas que
En este punto, se manifiestan los caracteres femeninos puedan describir la composición y comportamiento de
que consisten en longitudes mayores y un desarrollo las poblaciones. En este estudio se utiliza una nueva
de la porción femenina de la gónada produciendo técnica, que pertenece a la rama del análisis multi-
ovocitos (Bauer, 2000; De Almeida & Buckup, 2000) variado, que es la de árboles de clasificación (Breiman
que, a primera vista, es más conspicua que la gónada et al., 1984; Covelo et al., 2008; Vega et al., 2009). La
en su estadio masculino. Histológicamente, la gónada técnica comienza suponiendo probabilidades a priori
comienza como un tejido indiferenciado ubicado a lo de igual tamaño para, en el presente caso, las tres
largo del tracto digestivo, por encima del hepato- clases de individuos (indiferenciados, machos y
páncreas pero por debajo del sistema hemal, que hembras) y se calcula una probabilidad de re-
madura, en primera instancia, como testículo y poste- sustitución para determinar, con cada variable, la
riormente, como ovario. división binaria que puede establecerse primero en el
De acuerdo con Barros & Fontoura (1996), el nodo raíz y subsecuentemente en los modos poste-
género Potimirim está conformado por cinco especies: riores. El procedimiento continúa en las siguientes
P. americana (Guérin-Méneville, 1855), P. brasiliana divisiones, pero es necesario determinar si, en cada
Villalobos, 1959, P. glabra (Kingsley, 1878), P. paso, se puede detener la división binaria, y por tanto
mexicana De Saussure, 1857, y P. potimirim (Müller, generar un nodo terminal, por lo que se debe tener dos
1881). En México se distribuyen solamente P. glabra reglas: una de división y otra de terminación, que se
y P. mexicana (Villalobos, 1959). La primera se verifican en cada paso. El algoritmo de la técnica se
encuentra en la vertiente del Pacífico mientras que P. repite con cada variable hasta cumplir las reglas
mexicana en la costa del Golfo de México (Villalobos, establecidas.
1959), desde el norte de México hasta Panamá,
incluyendo Cuba, Jamaica y Puerto Rico (Abele & MATERIALES Y MÉTODOS
Kim, 1989). Existen trabajos que aportan información
acerca de aspectos reproductivos, particularmente de Los datos utilizados proceden de cinco colectas de P.
P. glabra, como los de Chace & Hobbs (1969), Abele mexicana en el arroyo El Brujo en la región de Los
& Blum (1977) y Barnish (1984). P. glabra exhibe Tuxtlas, Veracruz, México, entre 2003 y 2004,
dimorfismo sexual que se hace evidente conforme colectándose un total de 191 ejemplares. A partir de
aumenta la longitud del organismo, individuos sexual- un examen preliminar se determinó que los siguientes
mente indiferenciados bajo 10 mm de longitud total caracteres podrían ser útiles para discriminar los
(Lto), los machos alcanzan longitudes entre 8,0 y 15,0 diferentes estadios de P. mexicana: diámetro del ojo
mm de Lto, con madurez sexual aproximadamente a (DO), largo del carpo (LCa) y del mero (LMe) del
partir de 8,3 mm y las hembras oscilan entre 10 y 26 tercer pereiópodo, largo del caparazón (LC), largo del
mm de Lto (Martínez et al., 2004), lo cual sugiere que telson (LT), largo total (Lto) y largo del segundo
se trata de un hermafroditismo protándrico como lo segmento del primer (LP1) y segundo (LP2) pleópodo.
refiere Bauer (2004). En el caso de P. mexicana, se ha Para el caso de los machos, se consideró además, el
registrado la madurez sexual en machos a 8,0 mm de largo (LAM) y ancho (AAP) del appendix masculina.
Lto y en hembras desde 11 mm de Lto. Mediante Los valores de LC, LT, LTo, se juzgaron importantes
análisis discriminante se demostró que P. mexicana pues reflejan directamente la longitud del individuo
Árboles de clasificación en Potimirim mexicana 741
aquí expresada como LCa y LMe, se utiliza puesto El estimador por re-sustitución de la probabilidad
que en los camarones atyidos es la pata más de que un caso esté en la clase j, dado que se ubicó en
desarrollada y puede reflejar también las diferencias el nodo t, es definido (Breiman et al., 1984; Covelo et
entre sexos. Las longitudes de los pleópodos y del al., 2008) por:
appendix masculina se incluyeron por ser estructuras p ( j, t )
asociadas a los caracteres sexuales secundarios. El DO p( j | t) =
p (t )
se utiliza como una variable adicional correlacionada
con la longitud y es fácil de obtener. y satisface:
Para el análisis estadístico se utilizó la técnica de ∑ p ( j | t ) = 1.
j
árboles de clasificación y, entre ellos, los estruc-
turados binarios (Breiman et al., 1984; Covelo et al., Nj N j (t )
2008; Vega et al., 2009), que son construidos por Cuando π ( j ) = , entonces p ( j | t ) = ; así,
N Nj
divisiones repetidas de subconjuntos de X en dos
subconjuntos descendientes, comenzando con X las p ( j | t ) son las proporciones relativas de los
mismo (Fig. 1). casos en la clase j en el nodo t.
Para la construcción del árbol se siguieron los
Construcción del árbol siguientes pasos para obtener: (1) un conjunto Q de
Considerando que se tiene un problema con J clases, preguntas binarias de la forma ¿ x ∈ A ? A ⊂ X ; (2)
se toma una muestra de aprendizaje L..Se considera un criterio de bondad de la división φ ( s, t ) que
una muestra de aprendizaje que consiste de datos
puede ser evaluado para cualquier división s de
( x1 , j1 ) , ( x2 , j2 ) ,..., ( xN , jN ) , sobre N casos, donde cualquier nodo t ; (3) una regla de detención de
xn ∈ X y jn ∈ {1, 2,..., J } n = 1, 2,…, N. El aprendizaje división; y (4) una regla de asignación para cada nodo
de la muestra es denotado por L; es decir, terminal a una clase.
L = {( x1 , j1 ) , ( x2 , j2 ) ,..., ( xN , jN )} (Breiman et al., El criterio de la bondad de división que se utilizó
es el índice de Gini (Breiman et al., 1984), que mide
1984). Se considera N j como el número de casos en la probabilidad estimada de clasificación errónea, y
la clase j. Sean {π ( j )} las probabilidades a priori tiene la forma:
Figura 1. Árbol
Á de clasificación hipotético de Potimirrim mexicana mostrando
m noddos (círculos), donde la discrriminación
continúa y hojas
h (cuadradoos) donde se haa clasificado el total de la muestra.
Figura 2. Árbol
Á de clasifiicación para ell sexo de Potiimirm mexicanna. Índice de Gini
G y probabillidades a priorri iguales.
LCa: largo del
d carpo, LP2: largo del seguundo segmentoo del segundo pleópodo,
p Lto: largo total.
Tabla 2. Noodos descendien ntes y nodos teerminales. Índice tamaaño del cuerpoo entre los difeerentes subgruupos de la
de Gini y proobabilidades a priori iguales.. población y que define en qué q etapa de madurez
sexuual se encuenttra un organissmo (Bauer, 2004).
2 En
Nodo Rama izquierdaa Rama derecha este estudio, la primera
p variabble en discrimminar fue
1 2 3 LP2,, la cual deejó 52 indivviduos indeteerminados
2 D clasificadoss 52 individuos inndeterminados
Deja sexuualmente (27,22% de la claasificación tottal). Des-
3 4 5 puéss, para discernnir entre hembbras, Lto resuultó ser la
4 6 7 variaable importannte y 63 hembrash fuerron bien
5 D clasificadoss 63 individuos hembras
Deja h definnidas (33% dee la clasificación total); quedda nueva-
6 8 9 mentte un nodo terrminal y otro que
q se ramifica. En este
7 D clasificadoss 54 individuos machos
Deja m caso, la variable LCa
L discriminna y 54 machhos fueron
8 D clasificadoss 8 individuos machos
Deja
bien definidos (288,3% de la claasificación tottal); y por
mo, Lto deteerminó las últimas
últim ú clasifficaciones
9 D clasificadoss 14 individuos hembras
Deja h
(11,55%).
L técnica permite
La p encoontrar otras variables
correctamennte clasificaddos. El núm mero total de impoortantes en la discriminacción, diferenttes de la
individuos clasificados
c errróneamente en
e la muestra de longitud total y del
d caparazón es decir, LP P2 y LCa,
191 ejempllares fue de 34 (17,8%) y se obtuvo un u que no son considderadas en la literatura com mo estruc-
82,2% de cllasificación coorrecta en totaal, mientras que
q turass importantess para realizaar estudios de d morfo-
por clase se tuvo 78,8%, 79%
7 y 87%, reespectivamentte. metrría. Se corroboora también que
q Lto es unaa variable
muy importante parap determinnar la madureez sexual,
DISC
CUSIÓN mediida que ha sido utilizada anteriormentee en este
tipo de trabajos (CChow & Sanddifer, 1991; Sánchez et
Una de llas caracteríssticas del hermafroditism
h mo al., 2008;
2 Alonsoo-Reyes et al.,, 2010). Es innteresante
secuencial en los crustááceos, es la ddiferencia en el notarr que LC, quee tradicionalmmente se ha utiilizado en
744 Latin American Journal of Aquatic Research
Tabla 3. Clases predichas, nodos descendientes y número de individuos por clase observada y clase predicha por cada
nodo para Potimirim mexicana. Índice de Gini y probabilidades a priori iguales.
Clase observada
Clase predicha
0 1 2
0 41 5 6
1 2 49 11
2 0 10 67
Figura 3. Grado de importancia de las variables predic- con otras medidas, la discriminación se hace más
toras en Potimirim mexicana. LC: largo del caparazón, potente con LP2 y LCa.
LP1 y LP2: largo del segundo segmento del primer y
segundo pleópodos, Lto: largo total, LCa: largo del carpo En un análisis previo del mismo problema, Alonso-
del tercer pereiópodo, LMe: largo del mero del tercer Reyes et al. (2010) encontraron que al usar el análisis
pereiópodo, DO: diámetro del ojo, LT: largo del telson. discriminante se obtiene entre 78 y 92% de clasifi-
Índice de Gini y probabilidades a priori iguales. cación correcta de P. mexicana en sus tres estadios
sexuales. Sin embargo, en este análisis la técnica no
mostró con claridad la participación de cada una de las
variables analizadas y su orden de entrada al modelo.
trabajos de morfometría, no interviene en la discri-
minación del sexo de los organismos. El significado
biológico de que LP2 discrimine los organismos se- AGRADECIMIENTOS
xualmente maduros de los indiferenciados, indica que
la estructura tiene un crecimiento significativo en la Los autores agradecen al Programa de Apoyo a
etapa madura de los machos, cuando se desarrolla el Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica
appendix masculina. Con respecto a LCa, se puede (PAPIIT), de la Universidad Nacional Autónoma de
interpretar que el dimorfismo sexual en esta especie se México por el financiamiento recibido al Proyecto
manifiesta también en la longitud de los pereiópodos, IN203906-3; a José Luis Villalobos y Carmen
además de la talla total. Hernández por el apoyo en el trabajo de campo y a
Germán Hernández en el trabajo de laboratorio.
La técnica mostrada generó 82% de clasificación
correcta de los organismos a través de tres variables
(LP2, Lto y LCa), lo cual indica que sólo estas tres REFERENCIAS
variables, desde el punto de vista estadístico, son
necesarias para determinar la pertenencia a un grupo Abele, L.G. & N. Blum. 1977. Ecological aspects of the
sexual determinado. Es necesario señalar que, si bien freshwater decapod crustaceans of the Perlas Archi-
se corrobora que Lto es muy importante al interactuar pielago, Panama. Biotropica, 9(4): 239-252.
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protandric hermaphroditism in a population of the
neotropical freshwater crayfish Parastacus brasi-
liensis (Parastacidae). J. Crust. Biol., 20: 224-230.
Research Article
Felipe P.A. Cohen1, Bruno F. Takano1, Roberto M. Shimizu2 & Sérgio L.S. Bueno1
1
Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo
Rua do Matão, travessa 14, Nº101, CEP 05508-900, São Paulo, Brazil
2
Departamento de Ecologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo
Rua do Matão, travessa 14, Nº101, CEP 05508-900, São Paulo, Brazil
ABSTRACT. We used the Schumacher-Eschmeyer method for closed populations to estimate and compare
the population size of adults of Aegla paulensis, from Jaraguá State Park (São Paulo, Brazil), in two periods of
the year with contrasting climatic conditions (late winter and late summer). The calculated density of adult
individuals was considerably higher in the summer (11.5 ind m-2) than in the winter (6.7 ind m-2). This density
difference of adult individuals was attributed to variation in the population structure of coexisting cohorts of
adults at each sampling season of the year, due to dissimilarities in the cumulative abundance of recruits that
effectively become adults after puberty molt, and difference in longevity between sexes.
Keywords: freshwater decapods, Aeglidae, population structure, mark and recapture, close population, Brazil.
RESUMEN. Se utilizó el método Schumacher-Eschmeyer para poblaciones cerradas, para estimar y comparar
el tamaño poblacional de adultos de Aegla paulensis, de Jaraguá State Park (São Paulo, Brasil), durante dos
períodos del año, con condiciones climáticas contrastantes (fines de invierno y fines de verano). La densidad
de adultos fue considerablemente más alta en verano (11,5 ind m-2) que en el invierno (6,7 ind m-2). Esta
diferencia en la densidad de individuos adultos fue atribuido a variaciones en la estructura poblacional de
cohortes coexistentes durante cada una de las estaciones del año. Estas variaciones fueron debido a
disimilaridades en la abundancia acumulativa de reclutas que efectivamente serán adultos, después de la muda
de pubertad, y a diferencias en la longevidad entre los sexos.
Palabras clave: decápodos de agua dulce, Aeglidae, estructura poblacional, marcaje y recaptura, población
cerrada, Brasil.
___________________
Corresponding author: Felipe P.A. Cohen (fcohen.bio@gmail.com)
ductive period, fecundity and size of eggs, absolute land and replaced by new ones for the following
and temporal variation of sex ratio, temporal size-class sampling event. The total area required for the density
frequency distribution, growth, longevity, recruitment, calculations of the delimited section of the stream, was
and migration. The present study used the Schumacher- estimated as the sum of areas of successive contiguous
Eschmeyer method for closed populations (see Krebs, trapezoids (length of margins = sides; widths of the
1999 for details) to estimate and compare the stream = bases). These estimated areas were 141 m²
population size of Aegla paulensis from a Conser- and 125 m² in September 2009 and March 2010,
vation Unit (Jaraguá State Park, São Paulo, Brazil) respectively.
sampled in two periods of the year with contrasting All captured aeglids were sexed according to the
climatic conditions (winter and summer) to verify presence (females) or absence (males) of pleopods,
whether the results observed by Bueno et al. (2007) and by the position of gonopores, located on the coxa
can be extended to other aeglid species. of the third pair of pereopods in females (Martin &
Abele, 1988). Carapace length (CL) of each specimen
was measured with the aid of a digital caliper to the
MATERIALS AND METHODS
nearest 0.01 mm, from the orbital sinus to the mid-
posterior border of the carapace.
Field work
The estimation of population size was based on
The study site is located at Pai Zé stream (23º27' adult individuals only. For practical reasons during
27.9”S, 46º45'32.3”W) in Jaraguá State Park, a field working conditions, the minimum size of adults
Conservation Unit Area near the city of São Paulo, for both sexes was arbitrarily fixed as 9.00 mm CL,
Brazil. Detailed description of the sampling site can be based on the average size at the onset of morphometric
found in Cohen et al. (2011). maturity (ASOMM) in females (9.08 mm CL), as
The Schumacher-Eschmeyer estimation method for mentioned by Cohen et al. (2011). These specimens
closed populations was employed to estimate the were marked with a mixture of super glue (cyano-
population size in two different occasions: September acrylate) and commercial dye (silver fine powder)
2009 (late winter) and in March 2010 (late summer), applied as a thin round spot on the dorsal region of the
each one consisting of seven consecutive days of carapace (see Bueno et al., 2007 for details). The use
fieldwork. of this non-permanent marking in preference to wound
inflicting semi-permanent ones, such as hot caute-
To ensure the required working condition of a rization (Abrahamsson, 1965), or making incision or
closed population, a section of the stream was isolated punching holes on external structures (López, 1965;
with 4 mm mesh fishing nets, installed across opposite Guan, 1997), is based on Bueno et al. (2007). These
margins in the upstream and downstream limits, thus authors demonstrated that the impact of losing marks
preventing migration of aeglids during the experiment. due to ecdysis may be considered negligible as long as
The total length of the isolated working area was 77 m (1) the sequential period of samplings is kept short
in September 2009 and 68 m in March 2010. In both (Seber, 1982), and (2) the calculation of population
periods, the stream had an average width of two size is restricted to adults, which molt less frequently
meters in the isolated working area. than juveniles. The population size estimation based
All fieldwork procedures and techniques followed on adults is in accordance to one of the criteria for the
those described by Bueno et al. (2007), and are here evaluation of the conservation status of endangered
briefly described. Aeglid specimens were sampled species, recommended by the IUCN (2010).
with the aid of twenty baited plastic traps that were Soon after all measurements and observations were
randomly distributed in the isolated working area. Bait completed, all marked individuals were randomly, and
consisted on fish flavored dried cat feed, placed inside as evenly as possible, released back into the isolated
a small perforated plastic canister in each trap, working area. A minimum time lapse of three hours
favoring dispersion of odor and preventing contact was maintained between the release of marked
with food (Bueno et al., 2007). To verify the integrity animals and the installation of traps late in the
of the isolated area during each 7-day estimation evening. Animals with CL <9.00 mm were not marked
period, additional traps were placed up and and were released downstream and outside the
downstream beyond the boundary of the working area; boundaries of the working area.
the marked specimens caught by these traps would
indicate isolation breach in the net, which would Data analysis
require immediate correction. All traps were set late in All terms used in the Schumacher-Eschmeyer method
the afternoon and checked for caught specimens in the are according to Krebs (1999). The estimation of
following morning. Used baits were discarded on dry population size was calculated by the formula:
Population size of Aegla paulensis 7483
Table 1. Field data for the estimation of population density of Aegla paulensis, during late winter (September 2009) and
late summer (March 2010). Ct: total number of aeglids caught in sample t; Rt: number of recaptures (previously marked
aeglids) when caught in sample t; Ut: number of marked aeglids in sample t; Mt: accumulated number of marked aeglids
before sample t is taken.
Table 2. Aegla paulensis population size and density in the isolated working area (Jaraguá State Park, São Paulo, Brazil).
Estimations based on data of aeglids with CL ≥9 mm. (*) Estimated population size of adults calculated using their
proportions in the samples.
Season of Estimated 95% confidence Proportion Estimated population Area of the stream Density of
the year population size interval of adults (%) size of adults* section (m2) adults (ind.m-2)
Late winter 1088 857-1490 86,66 943 141 6,7
(Sept. 2009)
Late summer 1483 1314-1701 96,67 1434 125 11,5
(March 2010)
Aegla franca from Claraval, state of Minas Gerais, Both species have a marked seasonal reproductive
Brazil. The reported densities for that species in period (austral autumn through mid- winter), that
summer and in winter were lower than those observed yields a single brooding and, therefore, a single
for A. paulensis in this study. Most important, recruitment pulse per year (Bueno & Shimizu, 2008;
however, is that the estimated densities showed a Cohen et al., 2011). However, upon reaching
small variation between seasons of the year for A. functional maturity, females of A. franca reproduce
franca (2.4 ind m-2 in the winter and 2.7 ind m-2 in the only once during lifetime at 21 months of age, in an
summer) (Bueno et al., 2007), but nearly doubled for estimated lifespan of less than 29 months (Bueno &
A. paulensis (6.7 ind m-2 in late winter and 11.5 ind Shimizu, 2008), whereas A. paulensis outlives A.
m-2 in late summer). Differences in the life cycle franca by approximately one year. The estimated
pattern and population structure between these species longevity of approximately 40 months of A. paulensis
may account for the variation in density, or lack of it, females secures that this species has full potential to
as observed within a short lapse of time of reproduce twice during its lifetime (Cohen et al.,
approximately six months. 2011). Thus, the population structure of each species
Population size of Aegla paulensis 5
750
Number of individuals
140 140
120 120
100 100 2007
80 80
60 60
2007
40 40
20 20 2006
0 0
4|--5
5|--6
6|--7
7|--8
8|--9
10|--11
11|--12
12|--13
13|--14
14|--15
15|--16
16|--17
17|--18
18|--19
9|--10
4|--5
5|--6
6|--7
7|--8
8|--9
10|--11
11|--12
12|--13
13|--14
14|--15
15|--16
16|--17
17|--18
18|--19
9|--10
CL class (mm) CL class (mm)
140 140
Number of individuals
120 2008 120 2008
100 100
80 80
60 2007 60 2007
40 2009 40 2009
20 20
2006
0 0
4|--5
5|--6
6|--7
7|--8
8|--9
10|--11
11|--12
12|--13
13|--14
14|--15
15|--16
16|--17
17|--18
18|--19
9|--10
4|--5
5|--6
6|--7
7|--8
8|--9
10|--11
11|--12
12|--13
13|--14
14|--15
15|--16
16|--17
17|--18
18|--19
9|--10
CL class (mm) CL class (mm)
Figure 1. Size-class frequency distributions of males and females of Aegla paulensis sampled in Jaragua State Park, São
Paulo (Brazil). Shaded bars correspond to adult size classes. Depicted numbers indicate the hatching years for each cohort
sampled, and are placed above the size-class that contains the mean CL of the cohort-related normal components (Cohen
et al., 2011).
will also differ in terms of the number of coexisting molt described for A. franca (Bueno & Shimizu,
cohorts of adults, regardless of the season of the year 2009), can also be found in A. paulensis. In both
considered. sexes, most of the juveniles that bulked the sampled
When the size-class frequency distribution of population in late winter 2009, presented itself as the
Aegla franca (Fig. 5 in Bueno et al., 2007) is youngest as well as the second most conspicuous and
analyzed, it becomes clear that only a single adult coexisting cohort of adults by late summer 2010.
cohort (males and females shown separately) is Therefore, the doubling of density observed in late
distinguishable, and it may explain the narrow summer of 2010 was caused by the sampling of
temporal variation of adult densities. This variation individuals of both sexes from two well-pronounced
may be attributed to differences in the cumulative coexisting adult cohorts, while only one conspicuous
abundance of recruits that effectively become adults adult cohort was present (males) or well represented
after puberty molt, when each season sampling was (females) previously in late winter of 2009.
carried out. The higher density value observed in the Our results also suggest that adults of both sexes
summer season, results from the pronounced shift in had an equal chance of being captured. In September
the proportion of adults in the population structure. (late winter), adult females were sampled in higher
The size-class frequency distribution of Aegla number than adult males (1.44:1). This observed
paulensis differs from that of A. franca because it predominance of females may be attributed to the
depicts two distinctly pronounced adult cohorts with a presence of an older cohort of females (2006 in Fig.
difference of one year of age between them (Fig. 1). 1). Although this cohort was still present in March
Number of detected coexisting adult cohort at a given 2010, it was mostly formed by few senescent
month may vary as a result of differences in longevity individuals belonging to a gradually dying off cohort
between sexes (Cohen et al., 2011 and Figure 4 in this (Cohen et al., 2011), and had little or negligible effect
publication), which explains why females had an on sex-ratio that did not depart from 1:1 (Fig. 1).
additional adult cohort per season, when compared to Future evaluations regarding the conservation
males (Fig. 1). Nevertheless, the same pattern status of aeglids should consider the temporal
regarding cumulative life stage transition at puberty fluctuations of coexisting cohorts of adults, especially
6751 Latin American Journal of Aquatic Research
for species that exhibit a well-marked seasonal franca (Decapoda: Anomura: Aeglidae). J. Crust.
reproductive period, as has been demonstrated herein Biol., 28: 656-666.
for Aegla paulensis. Therefore, we strongly recom- Bueno, S.L.S & R.M. Shimizu. 2009. Allometric
mend that field studies aiming at the determination of growth, sexual maturity, and adult male chelae
population size and density of aeglid populations dimorphism in Aegla franca (Decapoda: Anomura:
should be preceded by previous and solid knowledge Aeglidae). J. Crust. Biol., 29: 317-328.
of the life cycle of the species, including patterns of Bueno, S.L.S., R.M. Shimizu & S.S. Rocha. 2007.
reproductive period, recruitment, temporal variations Estimating the population size of Aegla franca
in the population structure, observation of possible (Decapoda: Anomura: Aeglidae) by mark-recapture
coexisting cohorts during the adult phase, growth and technique from an isolated section of Barro Preto
longevity, size at the onset of sexual maturity, and Stream, County of Claraval, State of Minas Gerais,
detection of possible differential behavior between southeastern Brazil. J. Crust. Biol., 27: 553-559.
sexes that might affect trap catchability (Cohen et al., Cohen, F.P.A., B.F. Takano, R.M. Shimizu & S.L.S.
2011). Previous knowledge of these pieces of Bueno. 2011. Life cycle and population structure of
information is important for planning experimental Aegla paulensis (Decapoda: Anomura: Aeglidae). J.
field studies and assisting data interpretations. Crust. Biol., 31: 389-395.
Gayanillo, F.C., P. Sparre Jr. & D. Pauly. 2005. FAO-
ACKNOWLEDGEMENTS ICLARM Stock Assessment Tools II (FiSAT II).
FAO Computerized information series (Fisheries).
The authors would like to express their sincere Rome, 168 pp.
thankfulness to Vladimir A. de Almeida, Renata, Gherardi, F., S. Barbaresi & G. Salvi. 2000. Spatial and
Raquel and Aloyso, from Jaraguá State Park, for their temporal patterns in the movement of Procambarus
friendly reception and support. To Nilse Yokomizo, clarkii, an invasive crayfish. Aquat. Sci., 62: 179-
and all her team, from COTEC, for providing the 193.
necessary license approval to our research team to Guan, R.Z. 1997. An improved method for marking
work within the Jaraguá State Park conservation area. crayfish. Crustaceana, 70(6): 641-652.
We are also very grateful for the financial support International Union for Conservation of Nature (IUCN),
provided to some of the authors (FPAC: PIBIC/CNPq 2010. Guidelines for Using the IUCN Red List
grant Nº2007.1.283.41.8; and SLSB: CNPq grant Categories and Criteria. Version 8.1. Prepared by the
Nº302663/2009-6). Finally, we would like to thank to Standards and Petitions Subcommittee in March
the Department of Zoology and the Department of 2010. http://intranet.iucn.org/webfiles/doc/SSC/Red
Ecology, Institute of Biosciences, University of São List/RedList-Guidelines.pdf.
Paulo for their continuous support to our research Krebs, C.J. 1999. Ecological methodology. Benjamin/
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Research Article
ABSTRACT. We analyze in juvenile Cherax quadricarinatus fattening stage, the circadian rhythm of total protein levels,
activity of proteases, lipases and amylases, and their possible change as a function of morning (8 h) and evening (17 h) feeding.
In general, the activity of digestive enzymes of juvenile C. quadricarinatus showed no circadian pattern of secretion of lipases
except where there was an increase towards the evening-night and a decrease towards the early hours of the morning. The total
protein levels, the activity of proteinases and amylases of juveniles of C. quadricarinatus registered in the midgut gland
remained virtually unchanged in all experiments. However, a non-significant tendency to diminish the proteinase activity levels
after the feeding pulse was observed, with a return to previous enzymatic levels after 3 h. In contrast, the amylase activity did
not show an observable effect by the feeding schedule. The study of the patterns of the digestive enzyme secretion and their
possible changes, could be used as a tool to establish the most favorable times of the day for juveniles feeding.
Keywords: digestive enzymes, digestive gland, circadian rhythm, crayfish, juveniles, Cherax quadricarinatus.
___________________
Corresponding author: Laura S. López-Greco (laura@bg.fcen.uba.ar)
Cortés-Jacinto et al., 2003; Ghanawi & Saoud, 2012). juveniles de C. quadricarinatus en etapa de engorde,
En la actualidad se cultiva en forma intensiva y semi- el ritmo circadiano de los niveles de proteínas totales,
intensiva en varios países incluyendo Australia, la actividad de las proteasas, lipasas y amilasas, y su
Estados Unidos, China, Ecuador, México y Argentina posible modificación en función del momento de
(Luchini, 2004; Rodgers et al., 2006). alimentación matutino y vespertino.
El alimento es uno de los componentes principales
en los costos de operación de un emprendimiento MATERIALES Y MÉTODOS
acuícola alcanzando, en muchos casos, niveles
superiores al 50% del total (Cortés-Jacinto et al., Obtención de los animales
2003) por lo que su optimización es fundamental para Los juveniles de Cherax quadricarinatus se obtu-
la viabilidad de un cultivo. C. quadricarinatus es una vieron bajo condiciones de cultivo en laboratorio, a
especie de rápido crecimiento, donde el consumo partir de un plantel de reproductores suministrado por
diario de alimento, en la etapa de engorde, es muy el criadero Pinzas Rojas, Tucumán, Argentina. Cada
significativo. Además de su costo, una forma inade- hembra ovígera, obtenida en laboratorio, fue mante-
cuada de alimentación en cantidad, calidad o momento nida en acuarios individuales de 60x40x30 cm
del día, implica una pérdida del mismo con la conteniendo 30 L de agua declorada y con aireación
concomitante disminución en la calidad de agua y continua. La temperatura se mantuvo constante a 27 ±
eliminación innecesaria de nutrientes al ambiente, 1°C por medio de calentadores Altman (100 W,
particularmente en sistemas semi-intensivos. Por lo precisión 1°C), y fotoperiodo de 14:10 (L:O). Cada
tanto, es importante analizar los procesos fisiológicos acuario fue provisto de un tubo de PVC (10 cm de
que pueden afectar la capacidad de consumo y diámetro y 25 cm de largo) como refugio (Jones,
digestión del alimento en los cuales la actividad 1995). Las hembras fueron alimentadas diariamente
enzimática tiene significativa importancia (Dall, 1992; ad libitum con Elodea sp., y con el alimento comercial
Molina et al., 2000). Tetradiskus Tetracolor® (composición proximal:
La actividad de las enzimas digestivas ha sido 47,5% proteína cruda mín.; 6,5% lípidos totales mín.;
estudiada en varias especies de crustáceos decápodos 6% humedad máx., 2,0% fibra cruda máx., 1,5%
y se ha demostrado que la actividad se ve afectada por fósforo mín. y 100 mg kg-1 ácido ascórbico mín.) de
la ontogenia, estadio del ciclo de muda, composición acuerdo a estudios previos (Vázquez et al., 2008;
de la dieta, ritmos circadianos, fotoperíodo y calidad Stumpf et al., 2010; Tropea et al., 2010). Cuando los
de la luz, temperatura, hábitos alimentarios e incluso juveniles se independizaron en el estadio III (Levi et
el hábitat (Saoud et al., en prensa). al., 1999), fueron separados de sus madres y
Seiffert (1997) y Nunes & Parsons (1999), obser- mantenidos hasta alcanzar el peso deseado para los
varon que los camarones Farfantepenaeus paulensis y ensayos en las mismas condiciones anteriormente
F. subtilis buscan activamente y consumen las descriptas. Se seleccionaron sólo individuos en estadio
mayores cantidades de alimento a la misma hora cada de intermuda para cada ensayo.
día, después del amanecer y al atardecer (Casillas-
Hernández et al., 2006). Molina et al. (2000), hallaron Diseño experimental
las mayores actividades de proteasas y lipasas en Se realizaron dos ensayos: uno para caracterizar el
camarones alimentados en el horario de 12 y 20 h, ciclo circadiano basal de actividad de las enzimas
mientras que la actividad de amilasa resultó mayor a digestivas (experimento 1: Ritmo circadiano) y otro,
las 8 y 12 h. Estudios sobre la alimentación circadiana para evaluar el efecto de la alimentación suministrada
de Litopenaeus schmitti (Díaz-Granda, 1997), demos- por la mañana o por la tarde sobre la actividad de las
traron que el mejor horario de alimentación para su enzimas digestivas (experimento 2: Pulso de alimen-
crecimiento es a las 10 h y, además, se detectaron tación). Los parámetros de calidad del agua fueron
máximos de actividad enzimática proteolítica asocia- medidos una vez a la semana en el tanque de reserva
dos al horario de alimentación. de agua del laboratorio (200 L), a partir del cual se
En la especie C. quadricarinatus se utiliza como obtuvo el volumen de agua necesario para ambos
protocolo habitual, el suministro diario de alimento experimentos. Los parámetros físicos y químicos
por la tarde (Jones, 1995), considerando el mayor estuvieron dentro de los rangos óptimos recomen-
grado de actividad de los animales, pero ningún dados por Jones (1997) para C. quadricarinatus:
estudio ha evaluado si se registran ciclos de actividad oxígeno disuelto (5,4-8,0 mg L-1), pH (7,3-8,4), dureza
de las enzimas digestivas asociados a esos momentos (65-95 mg L-1 expresado como equivalentes de
de alimentación. Teniendo en cuenta estas considera- CaCO3), nitritos (<0,05 mg L-1) y temperatura (26-
ciones, el objetivo del presente estudio es analizar, en 27°C).
Ritmo circadiano y enzimas digestivas en Cherax 755
Los niveles de actividad de proteinasas registradas de actividad (155,03 y 150,74 U mg proteína-1 min-1
en los extractos enzimáticos para el Grupo 1, Grupo 2 respectivamente) con respecto al tiempo de 12 h
y ritmo circadiano, no mostraron diferencias signifi- (78,53 U mg proteína-1 min-1), mientras que no hubo
cativas (P > 0,05) entre los distintos horarios diferencias significativas (P > 0,05) entre los otros
ensayados. Dichos niveles fluctuaron entre 0,57 y 2,74 horarios (Fig. 4a).
U mg proteína-1 min-1; 0,72 y 3,06 U mg proteína-1 En los animales a los que se les suministró el pulso
min-1; y 0,77 y 2,90 U mg proteína-1 min-1 respecti- de alimentación matutino, se registraron diferencias
vamente (Fig. 3). Tampoco se detectaron diferencias significativas (P < 0,05) entre la hora final de
significativas (P > 0,05) entre el Grupo 1 y Grupo 2 en alimentación y el resto de los tiempos (Fig. 4b)
función de las horas de post-alimentación, ni entre la alcanzando a las 9 h un valor promedio de 142,64 U
actividad enzimática inicial (24 h de ayuno) para los mg proteína-1 min-1. Los niveles de actividad en este
tres experimentos. tratamiento fluctuaron entre un mínimo de 16,67 y un
La actividad de lipasas en el experimento de ritmo máximo de 186,68 U mg proteína-1 min-1. Se observó
circadiano mostró diferencias significativas (P < 0,05) una tendencia al aumento de la actividad de lipasas
a las 15 y 18 h donde se alcanzan los máximos valores hacia la 21 h, aunque no fue significativa (P > 0,05).
DISCUSIÓN
amilasas, en los tres experimentos. En este sentido, lógicos de alimentación puede influenciar negati-
estos resultados concuerdan con los trabajos anteriores vamente en el crecimiento o salud de los organismos
realizados en C. quadricarinatus (López-López et al., (Casillas-Hernández et al., 2006).
2005; Pavasovic, 2008). A su vez, al analizar la En función de la actividad enzimática de las lipasas
actividad de amilasas los juveniles presentaron determinada en este estudio, se podría sugerir que lo
mayores niveles de actividad por la mañana que por la más conveniente para C. quadricarinatus sería alimen-
tarde. tarles por la tarde-noche. De todas formas, más
Por otro lado, los niveles de proteína total estudios de esta índole se requerirán para corroborar
registrada en la glándula digestiva, permanecieron estas observaciones. Analizando los trabajos de
prácticamente inalterados en los tres experimentos por alimentación en C. quadricariantus, sobre nutrición de
lo que se puede concluir que, un período de ayuno de juveniles, Jones (1995), utilizó en su protocolo de
24 h y un pulso de alimentación de 1 h no modifica el experimentación la alimentación por la tarde,
contenido de proteína total dentro de dicha glándula. basándose exclusivamente en su mayor actividad
La ausencia de modificaciones significativas en el locomotora. A su vez, Cortés-Jacinto et al. (2003), en
nivel de proteínas, sugeriría que las proteínas no son su estudio del efecto de la frecuencia alimenticia en el
las primeras moléculas utilizadas durante las etapas de crecimiento y sobrevivencia de juveniles tempranos de
ayuno. Barclay et al. (1983), trabajando con el C. quadricarinatus, recomienda alimentar con una
camarón tigre Penaeus esculentus, propone que son frecuencia de cuatro veces al día, aunque estos
los lípidos la fuente principal de energía utilizada estudios no se basan en el análisis de la actividad
durante el ayuno y la muda; la rápida respuesta de las enzimática digestiva.
lipasas al pulso de alimentación apoyaría también esta Considerando los antecedentes señalados, el
hipótesis para los juveniles de C. quadricarinatus. siguiente paso sería evaluar, en función del patrón de
Los resultados sobre crecimiento en Litopenaeus actividad enzimática digestiva caracterizado para los
vannamei realizados por Robertson et al. (1993) juveniles en etapa de engorde, si lo más conveniente
sugieren que la alimentación durante las horas de luz, es suministrar el alimento en el horario donde se
sería mejor que la alimentación nocturna. A su vez, evidencia el máximo de actividad de lipasas o
Pontes & Arruda (2005) demostraron que L. vannamei momentos antes o después de dicho máximo, para
accede a las bandejas de alimento e inicia un consumo mejorar la eficiencia alimentaria de C. quadri-
rápido mostrando un mayor contenido en el tracto carinatus. También se requieren otros estudios para
digestivo durante las horas de luz, por lo tanto estos ampliar el conocimiento sobre el ritmo circadiano y su
resultados indican que el alimento debe ser ofrecido posible modificación, de acuerdo a diferentes horarios
en la fase de luz, y en mayor proporción 7 h después de alimentación. En particular, trabajos con tiempos
del amanecer (Pontes et al., 2006). más cortos a los ensayados en el presente análisis
A su vez, Casillas-Hernández et al. (2006) serán necesarios, para detectar la presencia de
analizando los horarios de alimentación y variación pequeñas fluctuaciones intermedias que podrían ser
circadiana de las enzimas proteolíticas en L. claves para mejorar la eficiencia en el uso de alimento
vannamei, proponen que el alimento debe ser ofrecido en juveniles, para su producción sustentable.
2 h antes del máximo de actividad, ya que genera Finalmente, es importante destacar que C. quadri-
mayores tasas de crecimiento, biomasa y sobrevi- carinatus es de tipo omnívoro-oportunista y proviene
vencia. Estos mismos autores analizaron la variación de ambientes de agua dulce, donde la disponibilidad
circadiana de la actividad proteolítica en camarones de de alimento puede ser fluctuante y escasa (Jones,
diferentes tallas (5, 10, 25 y 30 g), en condiciones de 1995; Calvo et al., 2012). Por esta razón, no puede
fotoperiodo natural y ayuno (24 h), y observaron que descartarse que la ausencia de ritmos circadianos de
el patrón de actividad de los ejemplares de 5 y 10 g actividad enzimática digestiva se vincule con una
fue muy similar, del mismo modo que entre los fisiología enzimática diferente a la observada en
individuos de 25 y 30 g. camarones.
Nolasco-Soria & Vega-Villasante (2000), demos-
traron que en camarones peneidos, a pesar de contar AGRADECIMIENTOS
con un ritmo de actividad enzimática, generalmente
bifásico, es posible ejercer una estimulación exógena a Agradecemos a la Agencia Nacional de Promoción
través de los diferentes horarios de alimentación y, de Científica y Tecnológica (PICT 2007, proyecto
esta manera, ajustar tales actividades a la progra- 01187), CONICET (PIP 2009-2011, proyecto 129) y
mación de la alimentación del estanque. Sin embargo, UBACYT (proyectos X458 y 20020100100003) que
no está claro si la modificación de los ritmos fisio- financiaron esta investigación.
760 Latin American Journal of Aquatic Research
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Research Article
Figura 1. Distribución de Procambarus (A.) llamasi en la península de Yucatán de acuerdo a los registros de ejemplares
depositados en la Colección Nacional de Crustáceos (●) y puntos de colecta (○). Sabancuy (Sa), Blanca Flor (Bl), Cacao
(Ca), Chichankaanab (Ch), González Ortega (Go), Mahahual (Ma), Nueva Jerusalém (Nu), Río Hondo (Rí), Xpujil (Xp) y
Sisal (Si).
Tabla 1. Ubicación de las localidades muestreadas de Procambarus (A.) llamasi en la península de Yucatán, abreviación
en los mapas y número de organismos para el análisis.
el programa BioEdit 7 (Hall, 1999). Al tener todas las (Posada & Crandall, 1998) se obtuvo el modelo
secuencias alineadas, se calculó la frecuencia de nucleotídico que mejor se ajuste a las secuencias. Se
nucleótidos con el programa PAUP (Swofford, 2002) calculó la distancia P y chi cuadrado (χ2) para saber si
y la diversidad nucleotídica “π” con el programa existen diferencias significativas entre las secuencias
DnaSP v5 (Librado & Rozas, 2009) la cual permite con el programa PAUP (Swofford, 2002). Con este
determinar el grado de variación entre las diferentes mismo programa se elaboró un dendrograma de
secuencias (Avise, 1999). Con el programa jModelTest distancia sin corregir con el método de agrupamiento
4
765 Latin American Journal of Aquatic Research
del vecino más cercano (NJ) y el modelo sugerido por (GenBank número de acceso AY682075) y
el programa jModelTest (Posada & Crandall, 1998). corresponde al intervalo entre los sitios 40 y 682. La
Para probar el soporte de las ramas se efectuó el frecuencia de nucleótidos en el alineamiento fue de A
remuestreo de los caracteres con el método de = 0,26; C = 0,1369; G = 0,2035; T = 0,3996, no
“bootstrap” con 1.000 réplicas. Como grupo externo existiendo diferencias significativas entre los
se utilizaron dos secuencias de Procambarus (A.) nucleótidos de las secuencias (χ2 = 0,295, gl = 156,
mirandai colectados en San Antonio Tzujulá y Las P = 1). La diversidad nucleotídica total de la especie
Rosas, Chiapas, con número de acceso de GenBank: con este gen fue de π = 0,0045 (Tabla 2). Las
JQ973662. Se identificaron los diferentes haplotipos y secuencias muestran 14 sitios variables de los cuales
se obtuvo su diversidad “HD” con el programa DnaSP 12 son informativos. Las distancias genéticas sin
v5 (Librado & Rozas, 2009). corregir entre secuencias van de P = 0 a 0,01711, lo
Para probar la posible estructura jerárquica entre que equivale de 0 a 11 sitios variables. Todos los
las poblaciones se realizó un AMOVA con el cambios encontrados entre las bases son transiciones
programa ARLEQUIN (Schneider et al., 2000). Se en la tercera posición del codón. Existen 10 haplotipos
elaboró un análisis de clados anidados (NCA; (Tabla 3) con una diversidad total de HD = 0,532
Templeton et al., 1995) donde, como primer paso, se (Tabla 2). Con respecto a la diversidad nucleotídica y
obtuvo una red de haplotipos utilizando el método de a la diversidad de haplotipos por población, se puede
parsimonia estadística con el programa TCS 1.21 observar que Cacao, Río Hondo y Sabancuy son las
(Clement et al., 2000), para saber el grado de relación únicas localidades que presentan π y HD diferente de
entre las poblaciones. La red de haplotipos se utiliza cero (Tabla 2).
como base para definir una serie jerárquica de clados La distribución de haplotipos en la península de
anidados. El anidamiento se elaboró manualmente, de Yucatán muestra que el haplotipo C es el más
acuerdo a los criterios propuestos por Templeton et al. ampliamente distribuido (Fig. 2). Los haplotipos D, E,
(1995). Para realizar el análisis cladístico anidado se F y G se encuentran en una sola localidad, Río Hondo;
utilizó el programa GEODIS 2.6 (Posada et al., 2000), Sisal muestra un haplotipo exclusivo J, mientras que
donde se introducen las coordenadas geográficas de en la localidad de Sabancuy se presentan los
las poblaciones. En los clados anidados se calculan haplotipos H, I y C.
dos distancias: la distancia al clado (Dc), que mide la El análisis de distancia NJ se realizó utilizando el
dispersión geográfica de cada uno de los clados, y la modelo sugerido por el programa jModelTest (Posada
distancia al clado anidado (Dn), que mide cómo está & Crandall, 1998): HKY, el dendrograma muestra la
distribuido geográficamente el clado con relación a existencia de dos grupos: el primero formado por los
otros clados en el mismo nivel de categoría anidada haplotipos encontrados en Río Hondo y el segundo
(Hernández et al., 2007). Las distancias y sus valores por las restantes nueve localidades con muy baja
de significancia fueron revisados en los diferentes variación en Sabancuy, Sisal y Cacao (Fig. 3).
clados y se buscaron los patrones de distribución entre Con los dos grupos sugeridos antes, se corrió el
haplotipos como fragmentación, expansión de la AMOVA cuyos resultados muestran que la mayor
distribución, aislamiento por distancia u otros, proporción de la varianza se explica por la diferencia
empleando la clave de inferencia revisada por Posada entre los grupos propuestos (94,3%), además de ser
& Templeton (2011). Para calcular el tiempo de significativa (P < 0,005). En contraste, en los otros
divergencia de las secuencias se utilizaron dos tasas de niveles jerárquicos la diferencia entre las poblaciones
mutación del COI, la que presentan especies hermanas dentro de los grupos y dentro de las poblaciones,
de camarones chasqueadores del istmo de Panamá aportaron un bajo valor de la explicación de la
Alpheus spp. de 1,2% por millón de años (Knowlton et varianza (1,67 y 3,99% respectivamente). De este
al., 1993), y la que presentan los grápsidos del género análisis también se obtuvo una red de expansión
Sesarma en la isla de Jamaica, de 2,3% por millón de mínima (MSN por sus siglas en inglés) cuya estructura
años (Schubart et al., 1998). y relación entre grupos es igual a la obtenida con el
análisis de NJ y el programa TCS.
RESULTADOS En la red de haplotipos, el haplotipo C, que fue el
más distribuido, mostró una variación de una
Se analizaron 53 secuencias de 10 poblaciones. La transición con los haplotipos A (Cacao), B (Cacao), H
longitud de la región amplificada fue de 643 pb. Con (Sabancuy) y J (Sisal); dos transiciones con el
el fin de saber en que posición se encuentra este haplotipo I (Sabancuy); y una distancia genética más
fragmento en el gen COI, se alineó con el gen grande con respecto a los haplotipos D, E, F y G de
completo (1534 pb) de la jaiba Callinectes sapidus Río Hondo, que se separan por siete sustituciones
Procambarus llamasi en la península de Yucatán 7665
Tabla 2. Diversidad nucleotídica (π) y diversidad de de Procambarus clarkii, en México y Costa Rica, con
haplotipos (HD) por población y total. una divergencia entre las secuencias del gen COI que
va de 0 a 2%. Fetzner & Crandall (2003), encontraron
Población π HD para el acocil Orconectes luteus valores más altos, que
fluctuaron entre 0,002 y 4,2%. De manera que los
Sabancuy 0,00118 0,524 valores encontrados para P. llamasi se encuentran
Blanca Flor 0 0 dentro del intervalo de variación que pueden mostrar
Cacao 0,00156 0,800 las poblaciones de una misma especie.
Chichankanab 0 0
Los tiempos de divergencia que se estimaron para
González Ortega 0 0
los haplotipos C y J de P. llamasi, divergieron hace
Mahahual 0 0 relativamente poco, entre 125.000 y 65.000 años,
Nueva Jerusalém 0 0 ambos tiempos estimados con el mismo marcador
Río Hondo 0,00130 0,694 genético. El tiempo de divergencia entre estos dos
Xpujil 0 0 haplotipos coincide con un periodo de cambios
Sisal 0 0 constantes en el nivel del mar ya que hace 125.000
Total 0,00445 0,532 años el nivel del mar era 7 m más y hace 18.000 de
100 m menos con respecto al nivel actual (Beddows,
hipotéticas (Fig. 4). El anidamiento de los clados en la 2003). Estas fluctuaciones debieron ocasionar grandes
red de haplotipos, resultó en tres clados de primer cambios en el acuífero de la península de Yucatán
nivel, dos de segundo y el clado general (Fig. 5). El que, en el caso de la disminución del nivel mar, debió
análisis de clados anidados del clado 1-2, que incluye haber perdido la mayoría de los cuerpos de agua
al haplotipo más distribuido, y que podría ser el superficiales como lo describe Covich & Stuiver
ancestral, se interpreta como una expansión del área (1974). En este escenario, las poblaciones de P.
de distribución contigua, de acuerdo a la tabla de llamasi debieron haberse contraído a refugios en los
inferencia disponible en http://darwin.uvigo.es/ que el tamaño poblacional y la variación genética
download/geodisKey_06Jan11.pdf (Tabla 4; Posada & disminuyeron generando cuellos de botella. La
Templeton, 2011). Los clados 2-2 y 3-1 dieron expansión posterior, una vez que se recuperaba el
resultados no concluyentes pues sus Dc y Dn no son nivel del mar, el acuífero y los cuerpos de agua
significativas, el resto de los clados se excluyen del superficiales de la península de Yucatán, explicaría la
análisis ya que sus haplotipos no presentan variación baja variación encontrada entre poblaciones geográfi-
geográfica. camente distantes.
Los tiempos de divergencia entre los haplotipos C El tiempo de divergencia entre los haplotipos de P.
y J fueron de 65.000 a 125.000 años. Se tomaron estos llamasi de Río Hondo y los del resto de la península
dos haplotipos porque C es el más distribuido y J es indica que se separaron durante el Pleistoceno, tiempo
exclusivo de la población geográficamente más en el cual estaban emergiendo la parte norte y periferia
distante, Sisal, mientras que A y B sólo están en de la península y, a su vez, sucedían las grandes
Cacao y H e I sólo están en Sabancuy, ambas glaciaciones. A pesar de la divergencia entre estos
poblaciones también presentan el haplotipo C (Fig. 5). haplotipos no existen diferencias morfológicas en el
El tiempo de divergencia promedio entre el nodo de caparazón, rostro, dedos de la quela mayor cubiertos
los haplotipos de Río Hondo y el resto de los
con cerdas, primer par de pleópodos del macho forma
haplotipos fue de 637.700 a 1,200.000 años.
I y annulus ventralis, que sugieran que la población de
Río Hondo representa una especie diferente.
DISCUSIÓN
Análisis de clados anidados
Variación genética y tiempo de divergencia Los bajos niveles de diferenciación genética entre
El análisis muestra que sólo en tres de las diez poblaciones de P. llamasi distantes geográficamente
poblaciones estudiadas existe un cierto grado de podría deberse a procesos de aislamiento que han
diferenciación genética, siendo éstas Cacao, Sabancuy ocurrido recientemente. Buhay & Crandall (2005),
y Río Hondo, con valores de HD entre 0,52 y 0,8. mencionan que una expansión de rango contiguo
Procambarus llamasi mostró valores bajos de seguido de periodos de aislamiento es el principal
divergencia genética entre secuencias, que van de 0,15 mecanismo que provoca una variación genética baja,
a 1,71%. Torres & Álvarez (2012) reportaron valores aunque mayor de lo que ellos esperaban para las
similares para las poblaciones nativas e introducidas especies de acociles de cavernas, siendo esta π =
767
6 Latin American Journal of Aquatic Research
Tabla 3. Secuencias y haplotipos del gen mitocondrial COI, por población de Procambarus (A.) llamasi. Los nucleótidos
marcados en oscuro corresponden a las bases que difieren del haplotipo más distribuido (haplotipo C). Los números entre
paréntesis indican los individuos que presentan el mismo haplotipo.
0,0023 a 0,0089 en el gen COI mitocondrial. A pesar crearse más hábitats disponibles, se realiza una
de la creencia sobre el estado en riesgo de las especies recolonización que expande el área de distribución de
estigobíticas, sus resultados muestran que las especies las especies. Como consecuencia de este proceso se
de acociles subterráneos han alcanzado niveles de tendría que la variabilidad genética se reduce en el
diversidad genética que va de moderada a alta, con cuello de botella y después los haplotipos sobrevi-
tamaños poblacionales más altos de lo esperado, vientes se distribuyen ampliamente durante la recoló-
además el análisis de clados anidados muestra un nización. Por ejemplo, el análisis de la región control
extenso flujo génico dentro del sistema cárstico. del ADN mitocondrial en el pez Poecilia orri (Fowler,
Para explicar el resultado del clado 1-1, donde se 1943), colectado en tres humedales y tres cenotes de la
propone una expansión contigua de la distribución zona central de la Reserva de la Biósfera de Sian
Ka´an, presenta aislamiento por distancia (Rojas,
entre estas poblaciones, se considera que algunas
2008); mientras que el camarón palaemónido
zonas de la península de Yucatán se han encontrado
estigobítico Creaseria morleyi colectado en 14
bajo la influencia de inundaciones estacionales que, cenotes al norte de la península presenta un flujo
por temporadas, comunican cuerpos de agua que se génico restringido con aislamiento por distancia,
encuentran adyacentes. Buhay & Crandall (2005) análisis hecho con una región del gen COI
reportan que los acociles estigobíticos son severa- mitocondrial (Botello, 2008; Botello & Alvarez,
mente limitados en sus habilidades para dispersarse a 2010). En cada uno de estos estudios se muestra una
través de barreras superficiales y subterráneas, excepto zona a partir de la cual el haplotipo propuesto como
cuando los niveles de agua son altos y los acociles ancestral comienza a diversificarse. Se ha sugerido
pueden migrar fuera de sus cavernas y recorrer que para Creaseria morleyi la región de origen se
distancias cortas, lo que ocasiona una expansión del ubica en la parte noreste de la península, mientras que
rango por zonas contiguas. para el pez Poecilia orri se ubica en la zona centro-
Otros organismos acuáticos de la península de este. Para P. llamasi pudo haber sido el sur de la
Yucatán presentan patrones similares respecto a la península de Yucatán la zona a partir de la cual
distribución de sus haplotipos, como el que presenta ocurrió la última diversificación, ahí se distribuye
P. llamasi donde las poblaciones se reducen cuando el ampliamente un haplotipo que podría considerarse
nivel del mar ha descendido ocasionando cuellos de como ancestral y el número de cuerpos de agua
botella. Al subir nuevamente el nivel del mar, y superficiales es mayor que en el norte de la península.
Procambarus llamasi en la península de Yucatán 7687
Figura 2. Mapa de las localidades de Procambarus (A.) llamasi con la frecuencia de los haplotipos del gen COI propios
de cada población en la península de Yucatán. Sabancuy (Sa), Blanca Flor (Bl), Cacao (Ca), Chichankaanab (Ch),
González Ortega (Go), Mahahual (Ma), Nueva Jerusalém (Nu), Río Hondo (Rí), Xpujil (Xp) y Sisal (Si).
Tabla 4. Tabla de contingencia del análisis de relación geográfica de la red de haplotipos e interpretación de resultados
según la clave de Posada & Templeton (2011).
¿Constituye Procambarus (A.) llamasi un complejo complejo de especies. Lo que sí existe es un cierto
de especies? grado de adaptación fisiológica local, ya que las
La baja variación genética encontrada entre las diferentes poblaciones de P. llamasi pueden adaptarse
localidades muestreadas sugiere que P. llamasi es una a condiciones particulares de salinidad (Muñoz, 2009)
sola especie ampliamente distribuida en la península y pueden mostrar variaciones en algunas relaciones
de Yucatán. Una revisión morfológica de caracteres alométricas.
diagnósticos como: caparazón con dos espinas Resulta interesante que los organismos de Río
laterales y normalmente tres espinas branquiostegales Hondo muestren una alta diferenciación genética con
en cada lado, rostro ancho en su base con espinas respecto a las demás poblaciones estudiadas, de las
laterales y una espina acuminal larga y puntiaguda, el que no difieren morfológicamente. La falla de Río
primer par de pleópodos en el macho forma I con el Hondo podría estar ocasionando la variación genética
proceso mesial aplanado en sentido cefalocaudal, entre encontrada, ya que podría ser una barrera física que
otras, indica también que no existen diferencias que impide el flujo genético entre ellas. Esta falla provoca
pudieran sustentar la idea de que se trate de un condiciones contrastantes entre poblaciones muy
769
8 Latin American Journal of Aquatic Research
Figura 3. Árbol de distancia (Neighbor Joining) de 53 secuencias con distribución, haplotipos y grupo externo, basado en
el modelo nucleotídico: HKY. Valores de bootstrap en la parte superior de las ramas. ● indican los nodos para los que
fueron estimados los tiempos de divergencia en años.
Procambarus llamasi en la península de Yucatán 770
9
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Research Article
ABSTRACT. Palaemonid shrimps form a large and diversified group distributed primarily in marine waters.
Within the family Palaemonidae the subfamily Palaemoninae is composed of 26 genera and more than 370
species inhabiting marine and fresh waters in epigean and hypogean habitats. One of the relevant questions
that have emerged in relation to the subfamily is how the invasion to freshwater has occurred in Mexico,
where six freshwater genera belonging to the Palaemoninae (Creaseria, Cryphiops, Macrobrachium,
Palaemonetes, Neopalaemon and Troglomexicanus), are present. The purpose of this study was to explore the
relationships among these freshwater lineages through a phylogenetic analysis based on partial sequences of
the 16S mitochondrial gene to elucidate if these genera are closely related and derived from a common
ancestor or if each lineage has invaded the freshwater habitat independently. The analysis included species
representing monotypic and diversified genera, from epigean and hypogean habitats and with complete and
abbreviated larval development. The results suggest that the invasion of freshwater occurred on four different
occasions and that the different lineages originated before the invasions of freshwater occurred.
Keywords: Palaemoninae, freshwater invasion, 16S mtDNA, phylogeny, Mexico.
A relevant topic in the evolution of this group is the is closely related to Troglocubanus Villalobos,
invasion of freshwater (Ashelby et al., 2012), since 1971, but the main difference resides in the lack of
typically freshwater epigean palaemonids, such as dorsal spines in the rostrum of the Mexican
Macrobrachium, are dependent to a certain degree of species. The species of Troglomexicanus are T.
marine or brackish waters to complete their larval perezfarfantae Villalobos, 1971 (Sótano de la
development. However, a number of species in the Tinaja, San Luis Potosí), T. tamaulipasensis
subfamily are strictly freshwater inhabitants with Villalobos, Alvarez & Iliffe, 1999 (Cueva del
populations completely isolated from brackish or Nacimiento del Río Frío, Tamaulipas) and T.
marine waters, with reduced dispersal capabilities and huastecae Villalobos, Alvarez & Iliffe, 1999
often spatially constrained by geographic barriers. The (Manantial de San Rafael, San Luis Potosí)
strictly freshwater species have an abbreviated or (Villalobos et al., 1999).
partially abbreviated larval development with a 5. Macrobrachium. Represents the most species-rich
reduced number of larval stages and fewer and genus in the subfamily with more than 240
relatively large eggs, allowing for the entire life cycle described species (De Grave & Fransen, 2011),
to take place in freshwater (Alvarez et al., 2002; Mejía mainly distributed in tropical and subtropical
et al., 2003). waters. Most of the species have an extended larval
In Mexico six genera of freshwater shrimps development dependent on estuarine or brackish
belonging to the subfamily Palaemoninae are waters to be completed (Jayachandran, 2001). The
distributed, creating a unique area of diversification Mexican strictly freshwater species from hypogean
along the Gulf of Mexico slope. These genera include waters are M. villalobosi Hobbs, 1973 (Río San
endemic species with distribution ranges restricted to Antonio, Oaxaca) and M. acherontium Holthuis,
one or few sites (Fig. 1). 1977 (Grutas de Coconá, Tabasco); while M.
1. Creaseria Holthuis, 1950. Monotypic genus that tuxtlaense Villalobos & Alvarez, 1999 (streams of
Laguna de Catemaco, Veracruz); M. vicconi
includes Creaseria morleyi Creaser, 1936, with a
Román, Ortega & Mejia, 2000 (Río Perlas,
wide-ranging distribution in the Yucatan Penin-
Chiapas); and M. totonacum Mejía, Alvarez &
sula, inhabiting caves and sinkholes. C. morleyi is
Hartnoll, 2003 (Río San Antonio, Oaxaca) are
a strictly freshwater species with abbreviated
epigean species (Villalobos & Alvarez, 1999;
development; it co-occurs with other cave crusta-
Mejía et al., 2003).
ceans in the freshwater part of anchialine habitats.
Creaseria is morphologically close to Palaemon 6. Palaemonetes Heller, 1869. This genus groups
(Iliffe, 1993). around 30 species of brackish and freshwater
shrimps distributed in tropical and subtropical
2. Cryphiops Dana, 1852. Constitutes a freshwater waters around the world. Palaemonetes is
genus that includes five hypogean species. The morphologically close to Calathaemon (Bruce &
Mexican species are C. (Bithynops) luscus Short, 1993). In Mexico five epigean freshwater
Holthuis, 1973 (Gruta del Arco, Rancho de San species occur: P. suttkusi Smalley, 1964 (Cuatro
Rafael del Arco, La Trinitaria, Chiapas), C. (B.) Ciénegas, Coahuila); P. mexicanus Strenth, 1976
perspicax Holthuis, 1977 (Cenote La Cueva, (Río Coy, San Luis Potosí; Rodríguez-Almaraz et
Chincultik ruins, Montebello lake district, La al., 2010); P. hobbsi Strenth, 1994 (Río Mante,
Trinitaria, Chiapas) and C. (B.) villalobosi San Luis Potosí); P. lindsayi Villalobos & Hobbs,
Villalobos, Nates & Cantú, 1989, from rivers and 1974 (La Media Luna, San Luis Potosí) and P.
streams in the Ocosingo valley, Chiapas kadiakensis Rathbun, 1902, from Tamaulipas,
(Villalobos et al., 1989). Cryphiops is morpho- Nuevo León and Veracruz (Strenth, 1994;
logically related to Macrobrachium (Holthuis, Rodríguez-Almaraz & Muñiz-Martínez, 2008)
1952). (Fig. 1).
3. Neopalaemon Hobbs, 1973. A monotypic genus The purpose of this study was to explore the origin
morphologically close to Macrobrachium, whose and evolution of the strictly freshwater shrimps in the
single described species N. nahuatlus Hobbs, 1973, subfamily Palaemoninae, which represent six genera
is known only from the type locality in the occurring in Mexico, using a phylogenetic analysis
Mexican state of Oaxaca (Cueva del Guano); it is a based on partial sequences of the 16S mtDNA gene.
stygobitic population (Hobbs et al., 1977). The main question to be addressed is if the invasion of
4. Troglomexicanus Villalobos, Alvarez & Iliffe, freshwater occurred once and then a secondary
1999. This genus comprises three freshwater radiation, already in freshwater, produced the different
hypogean species distributed in Mexican caves. It genera that are distributed in Mexico or if several
Invasion of freshwater by palaemonid shrimps 775
Figure 1. Distribution ranges of the strictly freshwater genera of the subfamily Palaemoninae in Mexico. circles
correspond to the collection sites.
different invasions, from different lineages, have suttkusi and Troglomexicanus tamaulipasensis. The
occurred producing a wide an interesting convergence. sequences for the following species were obtained
from the GenBank: Macrobrachium rosenbergii (De
Man, 1879) (Australia); M. rosenbergii (Thailand);
MATERIALS AND METHODS
Palaemon longirostris H. Milne-Edwards, 1837; P.
pandaliformis (Stimpson, 1871); P. serenus Heller,
Samples and sequences 1868; P. intermedius (Stimpson, 1860); Palaemonetes
Twenty-two species belonging to ten genera from the atrinubes (Dakin, 1915); P. australis (Bray, 1976);
subfamily Palaemoninae, including monotypic and Periclimenaeus wilsoni (Hay, 1917); Pontonia
specious genera, epigean and hypogean species, as manningi Fransen, 2000; Pseudopalaemon chryseus
well as species with extended and abbreviated Kensley & Walker, 1982, Euryrhynchus wrzesniowskii
development were selected. Euryrhynchus wrzes- and Gnathophylloides mineri (Table 1). Total DNA
niowskii Miers, 1877, family Euryrhynchidae and was extracted from the abdominal muscular tissue
Gnathophylloides mineri Schmitt, 1933, family following the standard phenol-chloroform method
Gnathophyllidae, were chosen as out-group's. The (Hillis et al., 1996). A polymerase chain reaction
tissue samples used for sequencing for the following (PCR) (Saiki et al., 1988), was performed to amplify
species were obtained from specimens deposited in the one fragment of the ribosomal mitochondrial gene 16S
National Crustacean Collection (CNCR) of the rRNA. The primers used were 16Sar (5′-CGC CTG
Institute of Biology, National Autonomous University TTT ATC AAA AAC AT-3′) and 16Sbr (5′-CCG
of Mexico: Creaseria morleyi, Cryphiops luscus, C. GTT TGA ACT CAG ATC ATG-3′) (Schubart et al.,
villalobosi, Macrobrachium acanthurus (Wiegmann, 2000). PCR amplification was carried out with an
1836), M. tenellum (Smith, 1871), M. tuxtlaense, initial denaturation step at 92°C for 90 s, followed by
Neopalaemon nahuatlus, Palaemon northropi 35 cycles at 92°C for 60 s, annealing temperature of
(Rankin, 1898), P. ritteri Holmes, 1895, Palaemonetes 50°C for 60 s, and extension temperature of 72°C for
776 Latin American Journal of Aquatic Research
Table 1. Species included in the phylogenetic study, with their: distribution, type of larval development, habitat and
CNCR/GenBank accession number.
90 s. This was followed by an additional extension for assuming the Bayesian Information Criterion (BIC), in
180 s at 72°C. PCR products were purified using a order to obtain the appropriate parameters to be
Qiagen QIAquick PCR Purification Kit, and cycle- considered in further analyses (Posada, 2008).
sequencing reactions were run with purified PCR
products and the BigDye Terminator Kit on a Phylogenetic analysis
Millipore Thermocycler. Reactions were cleaned The phylogenetic reconstruction involved the use of
using Sephadex columns and then sequenced using an several approaches: maximum parsimony (MP),
ABI Prism 3100 automated DNA sequencer (Hillis et distance (neighbour joining NJ), maximum likelihood
al., 1996). (ML) and Bayesian inference. The first three methods
Sequences were aligned using MAFFT software were run in PAUP version 4 (Swofford, 2002). For
(Katoh et al., 2005), and visualized with BioEdit MP and ML we used a heuristic search adding
(Hall, 1999). The best evolutionary model for the sequences randomly and testing branch support with a
nucleotide alignment was estimated using jModel Test 1000 resampling bootstrap. Bayesian analyses were
Invasion of freshwater by palaemonid shrimps 777
run with MrBayes 3.2 (Ronquist et al., 2012). Each close morphological and genetic relationships among
Bayesian search performed two independent runs these genera (Boulton & Knott, 1984; Murphy &
starting with default prior values, random trees and Austin, 2003).
three heated and one cold Markov chains that run for a The obtained topology shows a basal group formed
million generations and sampled every 1000 by Creaseria and Neopalaemon, both genera are
generations to yield a posterior probability distribution monotypic and stygobitic, occurring throughout the
of 1000 trees. After eliminating the first 250 trees as Yucatan Peninsula and in northern Oaxaca,
“burn-in”, we constructed a 50% majority-rule respectively (Hobbs et al., 1977; Alvarez & Iliffe,
consensus tree with nodal values representing the 2008). Similar to our result, Porter et al. (2005)
posterior probability of every recovered clade. The obtained also a very early split of the ancestors of
convergence of all parameters of the two independent Creaseria from the Macrobrachium/Cryphiops and
runs was also assessed using the program Tracer 1.5 the Palaemon/Palaemonetes groups. Although the
(Rambaut & Drummond, 2007). The different lineage from which Creaseria derives may be very old
topologies were compared and a 50% consensus tree (Porter et al., 2005), C. morleyi probably evolved in
using PAUP was obtained. the last 1-5 million years in which time the Yucatan
Peninsula emerged and the first caves composing the
RESULTS current anchialine systems were formed (Beddows,
2003; Botello & Alvarez, 2010). Morphologically,
Sequences Creaseria and Neopalaemon are very similar,
differing in a few characters such as the hepatic and
A total of 24 sequences were analyzed, including out- branchiostegal spines on the carapace, the setation of
group, resulting in an alignment of 445 base pairs the fifth pereiopod and the shape of the telson and
showing 227 variable sites. Nucleotide frequencies in uropods (Hobbs et al., 1977).
the data matrix were A = 0.3246, G = 0.1841, C =
The next division shows the separation of the
0.0812, and T = 0.4102. The evolutionary model that
Macrobrachium/Cryphiops and the Palaemon/
best fit the 16S sequences according to jModel Test
Palaemonetes lines. In the former group Troglo-
with the BIC, was GTR+G+I (General Time
mexicanus tamaulipasensis clearly stands apart from
Reversible plus gamma parameter γ = 0.39 plus
the rest of the species. Troglomexicanus is closely
invariable proportion sites I = 0.258) (Tavaré, 1986).
related to Troglocubanus, which occurs in Cuba with
four species and in Jamaica with a single species
Phylogenetic analysis
(Villalobos et al., 1999). Several authors agree in that
The Bayesian consensus topology represented the both genera probably had the same marine ancestor
phylogenetic relationships among members of the (Villalobos, 1971; Hobbs et al., 1977; Villalobos et
subfamily Palaemoninae. In this representation a basal al., 1999). Villalobos (1971) proposed a Cretaceous
clade grouping Creaseria and Neopalaemon is origin for Troglomexicanus considering the probable
formed. Another two clearly separated clades result: time of formation of the Sierra del Abra in
the first one composed by Palaemon and Tamaulipas, Mexico, where it occurs, while Chace &
Palaemonetes, and the second one divided in three Hobbs (1969) proposed a Miocene origin for
groups: one includes the species of Macrobrachium Troglocubanus with separate invasions of Cuba and
with extended larval development, a second one Jamaica.
comprises Cryphiops, Macrobrachium species with
In the other section of the clade, M. tuxtlaense
abbreviated larval development and Pseudopalaemon,
appears closely related to Cryphiops villalobosi, C.
and the third one corresponded to Troglomexicanus luscus and Pseudopalaemon chryseus, all of which are
(Fig. 2). strictly freshwater species with abbreviated develop-
ment. The close relationship between Macrobrachium
DISCUSSION and Cryphiops has already been described by Pileggi
& Mantelatto (2010), whose results of a phylogenetic
The present study analyses the relationships among analysis show C. brasiliensis and C. caementarius
the strictly freshwater shrimps of the subfamily completely nested within the diversity of species of
Palaemoninae distributed in Mexico considering also Macrobrachium. However, it is interesting to note that
species of Macrobrachium with extended larval M. tuxtlaense appears in our analysis more closely
development, Palaemonetes from estuarine habitats, related to P. chryseus than to Cryphiops spp., even
and the related genera Palaemon and Pseudopalaemon. when important morphological differences, such as the
The taxon sampling for this analysis was based on the presence of a mandibular palp in Macrobrachium and
778 Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 2. Consensus topology from the Bayesian analysis. Bootstrap values in the superior part of the branches. Posterior
probabilities expressed as percentages in the inferior part; only values above 50% are included. The strictly freshwater
species from Mexico appear in bold.
its absence in Pseudopalaemon, clearly separate them. that began about 70 mya (Cevallos-Ferriz &
Macrobrachium acanthurus, M. tenellum and M. González-Torres, 2006).
rosenbergii, all with extended larval development for The placement of the Mexican freshwater
a different grouping. palaemonid shrimps in different branches of the
The Palaemon/Palaemonetes clade confirms their obtained phylogeny and the proposed times of
morphological similarity showing the mixing of separation of the different lineages involved, suggest
species of both genera (Walker & Poore, 2003). Porter that the invasion of freshwater occurred at least four
et al. (2005) hypothesized that the split of the times corresponding to the ancestors of: (1) Creaseria
Palaemon/Palaemonetes lineage from the Macro- and Neopalaemon; (2) Troglomexicanus; (3)
brachium/Cryphiops line occurred in early Cretaceous Macrobrachium and Cryphiops; and (4) Palae-
times. Both genera are cosmopolitan with brackish monetes. Murphy & Austin (2005) found that the
and fresh water species (Jayachandran, 2001). It is presence of abbreviated development in a large set of
noteworthy that even within this clade, the two strictly Macrobrachium species did not have any relation to
freshwater species, P. australis and P. suttkusi, are the phylogeny of the group, indicating a widespread
situated in different branches, the former one grouped convergence to solve the problems imposed by the
with the Australian species and the latter one with a freshwater habitat. In the present contribution this
European and the American species. Palaemonetes widespread convergence is extended to include
suttkusi, and the rest of the Mexican freshwater species from another five genera, all of which display
Palaemonetes, inhabits rivers that flow into the Gulf large eggs and abbreviated development. Thus the
of Mexico. For this reason it is possible that the initial capability to invade the freshwater habitat must
ancestor of these species belonged to the coastal have been present in the ancestor of all of these
Cretaceous fauna, and that its diversification was different lineages, which Porter et al. (2005)
related to the uprising of the Sierra Madre Oriental hypothetically situate in early Cretaceous times.
Invasion of freshwater by palaemonid shrimps 779
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directed enzymatic amplifications of DNA with
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Research Article
ABSTRACT. Freshwater crabs are not commonly considered to be an important group in trophic webs, and
this might be due to a lack of knowledge about their trophic roles in aquatic ecosystems. Trichodactylus
borellianus is one of the most common and widely distributed freshwater crabs in the floodplains of the
southern South American rivers. The main objective of the present study was to examine the trophic role of T.
borellianus, in the floodplain of the Paraná River, and its relationships with the freshwater littoral community.
The trophic spectrum of this species was characterized for both sexes and individuals of different sizes (adults
and juveniles), throughout daily and seasonal cycles. Samples were collected from the aquatic vegetation of
three shallow lakes. The diet composition and the feeding activity of T. borellianus were evaluated through the
examination of the stomach contents and their degree of emptiness. This crab species consumed several plant
and animal items, including amoebas, rotifers, oligochaetes, copepods, cladocerans, and insect larvae.
Moreover, this species consumes filamentous and unicellular algae, diatoms, fungi, and macrophytic remains.
The predatory habits varied with the season and time of day, and variations in the feeding activity of the
juveniles and adults were detected and documented. The diversity of food items eaten by this crab suggests
that its trophic role in the community as an omnivore and opportunistic predator provides a connection among
several trophic levels from both aquatic and terrestrial communities.
Keywords: omnivore, trophic habits, stomach contents, detritus, macro-invertebrates.
Figure 2. a) Size frequency of Trichodactylus borellianus samples from seasonal, and b) circadian analyses.
Table 1. List of food items recorded in the stomach contents of Trichodactylus borellianus from the floodplain of Paraná
River, Argentina, with a comparison of the Weighted Result index calculated on the elements eaten by specimens
sampled in the morning and evening. S = RWmorning–RWevening; df = degrees of freedom; T’S= RWmorning-RWevening; *
statistical difference between Weighted Result Index from morning and evening samples; + not quantified.
the presence of bacteria in the gut (Foulds & Mann, decomposes, the material contains greater amounts of
1978; Morgan, 1980; Fleeger et al., 1999). However, associated microorganisms, such as bacteria and fungi,
decapods might also decompose cellulose in their providing improved nutritional quality (Nordhaus et
hepatopancreatic cells, similar to the process in al., 2006; Linton & Greenaway, 2007).
crayfish (Brown, 1995). In Cherax quadricarinatus, a The microalgae ingested by T. borellianus may be
functional endoglucanase indicates that cellulose associated with sediment or other substrates because
substrates can be a source of energy for this species the algae identified were mainly periphytic and
(Crawford et al., 2004). In addition, as plant debris benthic algae (Vélez & Maidana, 1995). Their
Trophic ecology of Trichodactylus borellianus 787
Figure 3. Weighted result index (RW) of food items from the stomach content of Trichodactylus borellianus according to
the angle of preponderance from season and circadian samples. 1. Plant Remains, 2. Oligochaetes, 3. Chironomid larvae,
4. Insect larvae, 5. Cladocerans, 6. Copepods, 7. Amoebas, 8 Rotifers, 9. Filamentous algae, 10. Unicellular algae, 11.
Diatoms, 12. Fungi. ● Morning, ○ Evening.
ingestion might indirectly occur while the crabs are Feeding activity
cropping plant remains or other items. Furthermore, Differences in the trophic activity between juvenile
the zooplankton consumed by T. borellianus confirms and adult crabs would indicate some type of temporal
that the studied community belongs to the littoral-
segregation brought about to avoid competition; this is
benthic community. Chidorid cladocerans are
caused by aggressive interactions in other decapods,
organisms that climb on the substrate or riparian
particularly when food or shelter is scarce or
vegetation. Within the rotifer population, Brachionus
spp. comprises some species occupying littoral habits, unavailable (Lodge & Hill, 1994). These patterns
whereas Cephalodella sp. is a benthic species (José de could suggest that T. borellianus adults feed on the
Paggi & Paggi, 2007). surface of macrophytes, whereas the juveniles prey
mainly at the bottom of the shoreline. Smaller
Although our results could be masked by the
specimens search for food at the bottom of the littoral
residence time of the food items in the stomach, it is
zone. This pattern was evident in the differences in the
possible to assume that the diet composition could not
diet spectrum (Fig. 4). Other authors have similarly
be influenced by this phenomenon. In the shrimp
Palaemonetes argentinus, another member of the suggested that the trophic habits of decapods change
fauna of the Parana River, the mean residence time of with the ontogenetic stages. In marine crabs, adults of
the stomach contents was 9 h (Giri et al., 2002), and Callinectes ornatus consumed more plants,
the total time required for the stomach of Jasus crustaceans, and fish than juveniles (Mantelatto &
edwardsii to empty was 10 h (Simon & Jeffs, 2008). Christofoletti, 2001). In the floodplain of the Paraná
The time required in crabs might be less due to the River, juveniles of Palaemonetes argentinus feed only
higher number of sclerotic structures in the stomach on algae and plant remains, whereas adults have a
(Icely & Nott, 1992). greater feeding item diversity (Collins, 1999).
788 Latin American Journal of Aquatic Research
Figure 4. Variations in frequency percentage of main preyed items as a function of size of Trichodactylus borellianus (r:
correlation coefficient, n: 462). ◊ Plant remains, * Amoebas, ♦ Insect larvae, ■ Filamentous Algae, ● Unicellular algae, □
Chironomid larvae, ○ Fungi).
Fungal consumption was mainly associated with Differences in the diet composition among the size
small crabs, and less consumption was observed in classes of T. borellianus might be explained by
large individuals. However, the incorporation of changes in the hardening and degree of calcification of
detritus may be due to the inability of small crabs to the gastric mills, feeding appendages, endosymbiotic
crush their prey, possibly as a result of less mouthpart diversity, and/or time of endosymbiotic development
calcification, thus restricting their ability to capture, in the stomach and gut (Caine, 1975; Kunze &
cut, manipulate, and digest food. Furthermore, crabs Anderson, 1979; Factor, 1989; Zimmer & Topp, 1997,
that were larger in size were found to have a greater 1998). Although larger crabs tended to consume less
quantity of plant remains in their stomachs. Therefore, algae, this behaviour was not shown to be significant
it appears that adult specimens may eat macrophytes in this study; however, this behaviour may reflect
more frequently than young crabs (Collins, 1999). some differences among size classes in their
Similar ontogenetic differences in dietary habits have preference for certain foods and their ability to detect
been found in species with larval stages, and the and capture these foods.
morphological changes during ontogeny lead to the Trichodactylus borellianus consumed autochtho-
differential exploration of habitats and food sources nous and allochthonous material from the aquatic
(Lumasag et al., 2007). environment. Terrestrial ants and arachnids may be
Trophic ecology of Trichodactylus borellianus 789
Figure 5. a) Degree of stomach repletion of stomachs of Trichodactylus borellianus from seasonal samples (means and
standard deviation), b) Fullness index (%) values of juveniles (black columns) and adults (white columns) from morning
and evening samples. Bars represent standard deviation.
Figure 6. a) Chao estimation of species richness to determine the minimum number of stomach observations of
Trichodactylus borellianus in each season, b) Shannon-Weaver trophic diversity index from morning and evening
samples.
considered an important material from neighbouring pathways within the food web, improving their
habitats because they were consumed and, thereby, stability (Woodward & Hildrew, 2002) and the
incorporated into the food web. Woodward & Hildrew connections between different communities (Collins et
(2002) suggested that the magnitude of external al., 2006b). Moreover, similar to other decapods in the
contributions to the feeding preferences of the floodplains of rivers with abundant aquatic vegetation,
consumers may influence the stability of food webs. this species could be the transformer of the abundant
Because of its polytrophic habits, T. borellianus could vegetation that develops in these environments be-
function as an energetic transformer at several trophic cause T. borellianus consumes this production using
levels throughout the year. alternative methods. Based on this characterisation of
Our results were similar to those obtained from the omnivory, it must be emphasised that these crabs
analysis of the natural diets of the sympatric would cross the trophic relationships, thus promoting
Neotropical crab, Dilocarcinus pagei (Williner & the stability and complexity of the system (Diehl,
Collins, 2002). Other decapods, such as Macro- 2003; Eubanks et al., 2003; Krivan & Diehl, 2005;
brachium borellii and Palaemonetes argentinus, have Thompson et al., 2009).
demonstrated similar roles in the trophic web of the Although there are still large gaps in our
Río de La Plata system, by being important energy knowledge of many aspects of the Neotropical decapod
carriers from the bottom to the top levels of the web fauna, such as the predator-prey relationships,
(Collins & Paggi, 1998; Collins, 1999; Collins et al., digestion mechanisms, and nutrient absorption, this
2007). As generalists, decapods can increase the study constitutes a step toward a better understanding
790 Latin American Journal of Aquatic Research
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792 Latin American Journal of Aquatic Research
Research Article
ABSTRACT. The cauque river prawn Macrobrachium americanum occurs along the Pacific coast of
America. This prawn can grow to a large size, making it an interesting option for aquaculture production.
Currently, supplies of juveniles are limited because hatchery and laboratory-reared larvae are difficult to raise.
This study assesses larval survival for different combinations of stocking density and feeding from larvae
cultivated in green water. From these combinations, larvae fed with Artemia nauplii and maintained at a
density of 50 larvae L–1 had the highest survival.
Keywords: Macrobrachium americanum, larval development, feeding, survival, prawn.
on aquaculture, may cause ecological problems (Yan transported and cultivated as described by García-
et al., 2001). Cultivation of native species may Guerrero & Apún-Molina (2008). Berried females
provide good yields when grown in their place of were placed in individual 50 L plastic tray tanks and
origin, and production does not affect habitat eggs were monitored. Hatching was verified as
conservation. For example, repopulation or insertion described by García-Guerrero & Hendrickx (2009). At
of laboratory-reared juveniles can be placed in 48 h before hatching, females were transferred into
locations where prawns are disappearing because of 150 L plastic tanks filled with freshwater at 28°C and
overfishing, pollution, or habitat destruction. Additio- continuous aeration to maintain dissolved oxygen
nally, diversification of fisheries products, based on levels >6 mg L-1. Most larvae hatched at night; the
farming of native species could reduce the environ- next morning, they were collected with a siphon, aided
mental impact of crustacean cultivation and could by their positive response to light, and transferred to
better fit with local markets (Vega-Villasante et al., 50 L experimental replica tanks with continuous
2011). Macrobrachium americanum is one species aeration. Larvae were counted after mixing the water
that has potential for aquaculture, yet has not been by gentle movement with a paddle. Then a 50 mL
sufficiently studied. sample was taken and all larvae from this sample were
counted five times to determine density. Water in
This prawn is found in rivers of the Pacific coast of
experimental tanks was filtered (5 μm) and passed
the Americas, from Isla Cedros (Baja California,
through a UV lamp. To prevent diseases, parasites or
Mexico) to Paita, Perú (Hendrickx, 1995). Local
bad water quality, water was treated with the
fisheries have severely diminished the natural
following chemicals: EDTA (0.5 mg L–1; Scelzo,
populations, yet there is a lack of field studies that
1998), iodine (dissolved at 1.75%), calcium hydroxide
may provide information about the current status of its
(20 mg L–1; Mallo & Fenucci, 2004), copper sulfate
populations. Local fishermen observed that with each
(125 mg L–1; Scelzo, 1997), formaldehyde (1×10–5
passing year, fewer prawns appeared in traps and nets.
ppt; Hernández-Valencia, 2010) and sulfamethoxazole-
Some studies suggested its productive potential
trimethoprim (4×10–2 ppt; 23,750 mg +1,250 mg;
(García-Guerrero, 2009, 2010; García-Guerrero et al.,
Laganà et al., 2011). A 5 hp blower (Sweetwater®,
2011), because M. americanum is similar to prawns
Apopka, FL, USA) and diffusers were used to
that are currently cultivated. Unfortunately, production
maintain continuous aeration. Temperature was
of larvae is a major bottleneck because appropriate
monitored daily and maintained at 28 ± 0.5°C; pH was
larval production techniques have not been developed.
measured weekly with a pH meter (American
Success in larval production in the laboratory is the
Marine®, Ridgefield, CT, USA), and maintained at
main goal before production or conservation purposes
8.2 ± 0.1. Daily water changes consisted in 20% water
can be seriously pursued. Field and laboratory studies
volume in each tank. Hypersaline water was used to
are needed to identify ideal larval conditions,
raise salinity, which was set at 6 ppt during the first 24
specifically nutritional and water quality requirements.
h and then varied in agreement with Table 1
Previous studies found that Macrobrachium larvae
(Hernández-Valencia, 2010). Dissolved oxygen was
need live and fresh food to survive, mainly Artemia
monitored daily (YSI 55 oxymeter, YSI, Yellow
nauplii or fresh ingredients, such as fish meet or egg
Spring, OH) and maintained at levels above 7.0 mg
custard (Araujo & Valenti, 2007). For M. americanum,
L–1. Natural photoperiod was 14 light and 10 dark,
Monaco (1975) is the only study offering preliminary
without direct sunlight. Green water was prepared in a
results on larval rearing, suggesting the utilization of
16 m3 concrete outdoor tank filled with fresh water.
fresh food in low salinity water. The purpose of the
This was a mixture of Chaetoceros spp. (Ehrenberg),
present study is to determine whether some low
Chlorella sp. (Beijerinck), and Isochrysis galbana
stocking densities in combination with food and water
(Parke). This culture was managed as described by
quality may result in higher survival rates for larvae
Chu (1989) and Bray et al. (1990), and maintained at a
cultivation.
concentration of 4×105 cells mL–1 (Hernández-
Valencia, 2010). The concentration of the culture was
MATERIALS AND METHODS measured daily. Larval stages were determined
following the criteria of Choudhury (1970, 1971).
General procedure Before starting an experiment, some assays were
M. americanum (Bate, 1868) adults were caught in performed. Those assays were made in succession, so
Río Coyuca (17º03′36.14”N, 108º27′42.78”W) in the positive results in one influenced the next one. The
Coyuca de Benítez, Guerrero, Mexico, with traps, by first assay determined if females should be collected
net, and by hand. Only specimens with all legs, from the wild with recently-produced eggs or eggs
including berried females, were collected. They were close to hatching, based on egg clutch appearance and
Experimental culture of Macrobrachium americanum larvae 795
Table 1. Relationship between cultivation day and manage, larvae were fed with recently-hatched and
salinity utilized during the larval culture of river prawn refrigerated Artemia nauplii in further assays.
Macrobrachuim americanum. The third assay was based on microalgae
combinations (green water) in the experimental units.
Day Salinity Chaetoceros sp. and green water treatments were
0 6 prepared and maintained at 12 ppt. Chaetoceros sp.
1-2 8 -10
was grown in 200 L fiberglass indoor columns, while
green water was prepared in a 16 m3 outdoor tank.
3-4-5 12, 14, 16
Larvae were stocked at a density of 50 L–1. After
6-8 17, 18, 18
hatching, Artemia nauplii were refrigerated for one
9-10 19-20
hour; then fed to the larvae (three nauplii per mL
11-13 20 every day starting with the second day). Nauplii (were
14-15 21 previously disinfected according to the instructions
16 23 provided by the supplier MS-222, Argent Chemical
17-18 25 Laboratories, Redmond, WA). In the green water
19-20 25 culture, larvae survived three days more in compa-
21-22 26 rison with Chaetoceros water; therefore, green water
23-24 27 was used in further experiments.
25-28 28 Based on these results, an experiment was
29-30 28 designed to test larval stocking densities among
31-32 27 treatments. Low densities were chosen to avoid
33 26 cannibalism, which is common in this genus (Barros
34-37 25 & Valenti, 2003). Densities were: 10 (T1), 20 (T2), 30
38-44 25 (T3), 40 (T4), and 50 (T5) larvae per liter. Nauplii were
45-84 25 provided at 07:00, 10:00, 13:00 and 16:00 h, and the
49-84 25 water tested to maintain a concentration of 3 nauplii
per mL. Green water was maintained in all treatments
at a concentration of 4×105 cells L–1. Salinity in the
hatching rate. Several females were captured with tanks was adjusted as presented in Table 1.
eggs at initial or late developmental stages, as
described by García-Guerrero & Hendrickx (2009). Statistical analysis
Only larvae coming from females collected with eggs The means for survival were calculated for all
close to hatching were included in subsequent assays, treatments. Subsequently, means were compared by
because females with recently-produced eggs develop-
ANOVA and when differences were present, a further
ped infections. This problem was mostly caused by
fungi and partial infections of egg masses, so the comparison was made with Fisher’s Least Significant
hatching rate was lower. Difference (LSD test, P < 0.05). The means of ∞
survival (%) over time showed two trends; therefore
The second assay was designed to determine the
two models were used to describe them. The first
proper food. Four different meals were prepared,
model (-µt + 100) was defined as mortality index (µ).
similar to what is normally used for other
This linear model was valid from 0 …t0, in which the
Macrobrachium larvae (Monaco, 1975; Daniels et al.,
1992; New, 2002; Araujo & Valenti, 2007). Larvae last value corresponds to the intersection point. The
were stocked at a density of 50 L–1 in water with second model was described as an exponential model:
microalgae maintained at a concentration of 4×105 Ae-(t-t0) in which A is survival estimated at time t0, e
cells mL–1. The following diets were used: D1 (dry and is the base log and ∝ is the exponential decay rate and
pulverized white fish Chirostoma sp. of Mexico); D2 is defined as morbidity. The criteria used to determine
(recently- hatched Artemia nauplii; D3 (live the parameters of the models imply that the area below
zooplankton (several live copepods, mixed, and the curve described by the mean of survival of each
unidentified) collected in a shrimp farm at Coyuca de treatment is equal to the area below the curve of the
Benitez, Gro., Mexico); D4 (fresh bonito Sarda sp. model. Linear trends in survival, which depends on
meat. Larvae and microalgae density were measured different densities during the first week (acclimation
every day. Food was given at fixed times and rations: time), was analyzed with a quadra-tic model (Shearer,
07:00 (30%), 10:00 (20%), 12:00 (20%), 14:00 (15%), 2000). Percentage of survival for this time period was
and 18:00 (15%). Since Artemia nauplii were easier to calculated as:
796 Latin American Journal of Aquatic Research
RESULTS
Figure 2. Survival during experimental culture of river prawn Macrobrachium americanum larvae stocked at different
densities. Bilinear adjustments of the five treatments, where: wide line: Mortality, slim line: Morbidity (big loss of life),
black spots: original values (means) of percentage of survival. T 1 = 10 larvae L–1; T2 = 20 larvae L–1; T3 = 30 larvae L–1;
T4 = 40 larvae L–1; T5 = 10 larvae L–1.
(1975), used Artemia nauplii together with Chlamydo- lack of nutrition. Although the results of our
monas to feed larvae of this species, but with little experiments does not offer conclusions about proper
success. It is unknown if a diet of Artemia nauplii nutrition, previous studies showed that feeding is one
meets the nutritional requirements for these larvae. of the main keys to larval survival (García-Guerrero &
The use of Artemia is common in the larval culture of Apún-Molina, 2008; García-Guerrero, 2010), which in
M .rosenbergii (Barros & Valenti, 2003; Velu & fact is defined as the principal index to determine
Munuswamy, 2008), but these larvae are larger than success or failure of larval cultivation (Daniels et al.,
M. americanum larvae. In general, feeding problems 1992).
were the main cause for low survival. We assume that From previous research with prawn larvae (Anger,
larvae in our experiment did not have sufficient 2001; Anger et al., 2009), it is known that physiolo-
energy to successfully molt to the next stage due to a gical and anatomical differences between stages
798 Latin American Journal of Aquatic Research
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