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JID: FMRE
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[m5GeSdc;20 de abril de

PRENSA 2023;14:41]

Investigación fundamental xxx (xxxx) xxx

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Investigación fundamental
Página web de la revista: http://www.keaipublishing.com/en/journals/fundamental-research/

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Hacia un uso sostenible de los suelos ácidos: Descifrar los mecanismos de

resistencia al aluminio en las plantas
Xiao Fang Zhua,b, Ren Fang Shena,b,∗
a Laboratorio Estatal Clave de Suelos y Agricultura Sostenible, Instituto de Ciencias del Suelo, Academia China de Ciencias, Nanjing 210008, China
b Universidad de la Academia China de Ciencias, Pekín 100839, China

a RT ícuLo enfo abs TR ac TO

Historia del artículo: La presencia generalizada de suelos ácidos supone un gran reto para la agricultura, ya que dificulta la
Recibido el 13 de febrero de 2023 productividad por una combinación de toxicidad mineral, deficiencia de nutrientes y escasa absorción de agua.
Recibido en versión revisada el 20 de Los métodos convencionales de remediación, como enmendar el suelo con cal, magnesio o calcio, son caros y
marzo de 2023 Aceptado el 22 de marzo
poco respetuosos con el medio ambiente. El método más eficaz para mitigar la acidez del suelo es el cultivo de
de 2023
variedades tolerantes al ácido. La capacidad de las plantas para tolerar suelos ácidos varía significativamente, y
Disponible en línea xxx
un factor clave que influye en esta tolerancia es la toxicidad del aluminio (Al). Por lo tanto, comprender los
fundamentos fisiológicos, moleculares y genéticos de la tolerancia al Al es esencial para el éxito de la obtención
Palabras clave:
Suelos ácidos de cultivos tolerantes al ácido. Los distintos mecanismos de tolerancia están regulados por varios genes y loci de
Toxicidad del aluminio rasgos cuantitativos en diversas especies vegetales, y se han desarrollado marcadores moleculares para facilitar la
Agricultura Métodos clonación de genes y apoyar la selección asistida por marcadores para la obtención de cultivares tolerantes al Al.
de remediación Este estudio ofrece una revisión exhaustiva de los avances actuales en la comprensión de los mecanismos
Cultivares tolerantes a fisiológicos y moleculares que subyacen a la resistencia a Al. Mediante la aplicación de métodos de asociación del
los ácidos Enmienda genoma completo, s e espera poder identificar nuevos genes resistentes al Al y utilizarlos para cultivar
del suelo
variedades resistentes al Al mediante el entrecruzamiento, el retrocruzamiento y la selección asistida por
marcadores moleculares, promoviendo el uso sostenible de los suelos ácidos.

Dirección de correo electrónico: rfshen@issas.ac.cn (R.F. Shen).

1. Introducción

Los suelos ácidos (pH < 5,5) suponen un reto importante para la
agricultura mundial [1]. Aproximadamente 2.500 millones de
hectáreas de tierras cultivables y potencialmente cultivables, que
representan entre el 40% y el 50% de las tierras potencialmente
cultivables del mundo, son de naturaleza ácida [2]. Sin embargo, las
deficiencias de nutrientes minerales, c o m o l a deficiencia de fósforo
(P), aluminio (Al), manganeso (Mn) y toxicidad de protones (H+ ), y otros
factores de estrés en suelos ácidos restringen la producción de
cultivos e impiden la plena explotación de su potencial agrícola [3]. La
acidificación del suelo de los arrozales se ha convertido en un
problema cada vez más grave, exacerbado por la aplicación excesiva
de fertilizantes nitrogenados (N) [4]. Experimentos de fertilización a
largo plazo en suelos rojos de la provincia de Hu'nan han demostrado
que la acidificación del suelo provoca una grave reducción del crecimiento
de los cultivos o incluso su fracaso [5]. Es probable que la acidificación
del suelo siga siendo un problema importante en la producción
agrícola del sur de China en el futuro. Por lo tanto, es de suma
importancia aliviar los efectos adversos de los suelos ácidos en el
crecimiento de los cultivos y promover la utilización sostenible de los
suelos ácidos para obtener el máximo potencial de producción de
cultivos.

∗
Autor correspondiente.
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1.1. Distribución de los suelos ácidos PRENSA muchos países en desarrollo [3]. Una parte importante de las tierras
agrícolas del África subsahariana (56%), América Latina (31%), el
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Sudeste Asiático (38%), Asia Oriental (20%) y algunas partes de

El suelo ácido es un fenómeno común y se encuentra
Norteamérica están afectadas por la acidez del suelo [6-7]. En
principalmente en dos franjas: la franja sur en las regiones tropicales
América, hay un total de 1616 millones de hectáreas afectadas,
cálidas y húmedas, que abarca regiones como Nueva Zelanda,
principalmente en Sudamérica, y aproximadamente 239 millones de
Australia, Sudamérica y Sudáfrica, y la franja norte en la zona
hectáreas de tierras agrícolas en Nueva Zelanda y Australia son ácidas
templada fría y húmeda, que incluye Rusia, Asia meridional y
[3]. Los suelos ácidos de China se distribuyen principalmente en 15
Norteamérica [3]. La acidez del suelo afecta a aproximadamente
provincias (municipios y regiones autónomas) de las zonas de suelos
3950 millones de acres de tierra cultivable, con el 60% de estos
rojos del sur de China, que abarcan 2,18 millones de km2 y
suelos localizados en los subtrópicos y trópicos, donde se encuentran
representan el 22,7% de la superficie agrícola del país.

https://doi.org/10.1016/j.fmre.2023.03.004
2667-3258/© 2023 Los autores. Servicios de publicación por Elsevier B.V. en nombre de KeAi Communications Co. Ltd. Este es un artículo de acceso abierto
bajo licencia CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/)

Citar este artículo como: X.F. Zhu y R.F. Shen, Hacia un uso sostenible de los suelos ácidos: Deciphering aluminum-resistant mechanisms in
plants, Investigación fundamental, https://doi.org/10.1016/j.fmre.2023.03.004
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varios inconvenientes. El pH de la capa superficial del suelo puede
de la superficie total del país [8]. Los suelos ácidos suelen encontrarse
aumentar con la aplicación de cal; sin embargo, el subsuelo, donde suele
en zonas con altas temperaturas y condiciones lluviosas, que también
estar presente la toxicidad del Al, no se ve afectado, lo que dificulta la
son aptas para la producción agrícola, por lo que ofrecen un
capacidad de las raíces de las plantas para expandirse en profundidad y
importante potencial de producción de cultivos .
absorber nutrientes y agua. Además, en los países en desarrollo, el coste
de la aplicación de cantidades significativas de cal a los suelos ácidos
1.2. Causas de la acidificación del suelo puede s u p o n e r un problema. Mientras que l a s toxicidades de H+ ,
Al y Mn pueden reducirse añadiendo cal, persisten los déficits en otros
La acidificación del suelo se debe a una serie de prácticas agrícolas minerales como N y P [4,19]. Por lo tanto, debe tenerse precaución
e industriales. Entre ellas se encuentran la lluvia ácida [9], el uso de cuando se utilice cal para tratar la acidez del suelo.
fertilizantes nitrogenados acidi f i c a n t e s [10] y la degradación de
la materia orgánica [11], que contribuyen a aumentar la acidez
natural del suelo. Los iones H+ presentes en la lluvia ácida interactúan
con los cationes del suelo y los desplazan de sus sitios de unión
originales, provocando una reducción de la capacidad de intercambio
catiónico y un aumento de las concentraciones de H+ en el agua del
suelo, lo que conduce a la lixiviación [12]. La cosecha y la retirada de
los cultivos del suelo también provocan la pérdida de algunos
componentes básicos que mantienen la acidez del suelo, lo que
contribuye a aumentar la acidez del suelo. Según Guo et al. [10], las
prácticas agrícolas intensivas y el uso excesivo de fertilizantes N son
responsables de la acidez generalizada del suelo en China.

1.3. Efectos nocivos de los suelos ácidos

La toxicidad de los metales pesados, las deficiencias de nutrientes

y la acidez del suelo contribuyen significativamente a la toxicidad de
los suelos ácidos. A medida que disminuye el pH del suelo, la
disponibilidad de nutrientes se ve afectada negativamente debido a
los altos niveles de iones H +[13], lo que se traduce en una reducción
de la disponibilidad de nutrientes. Además, los metales pesados como
el zinc (Zn), el Mn, el cobre (Cu), el Al y el hierro (Fe) se vuelven más
solubles a niveles bajos de pH, lo que puede ser perjudicial para el
crecimiento de las plantas, ya que estos metales pesados no
constituyen una parte significativa de las necesidades de crecimiento de
las plantas y muchos de ellos pueden ser peligrosos o tóxicos [14].
Los suelos orgánicos ácidos y sulfatados son especialmente
perjudiciales para las plantas porque tienen un pH inferior a 4 y
cantidades significativas de H +[1]. En China, la toxicidad del Al se
considera más perjudicial que la del H + por dos razones principales:
en primer lugar, los iones de Al son los elementos primarios en la so-
lución del suelo que reducen la capacidad de las plantas para absorber
nutrientes; en segundo lugar, la mayoría de los suelos ácidos de en China
tienen valores de pH superiores a 4 [1].

1.4. Mecanismos de adaptación de las plantas a los suelos ácidos

A lo largo de la evolución, las plantas han desarrollado diversos

mecanismos de tolerancia para adaptarse a los suelos ácidos. La toxicidad
del Al está ampliamente reconocida como el principal factor limitante del
rendimiento de los cultivos en suelos ácidos en todo el mundo [15],
particularmente en regiones donde la seguridad alimentaria es
vulnerable. Por lo tanto, la investigación sobre la toxicidad del Al ha
acaparado una atención significativa y se ha convertido en el aspecto más
ampliamente estudiado de esta cuestión, ya que con- stituye un desafío
agronómico global.

1.5. Uso sostenible del suelo ácido: cultivo de plantas tolerantes al suelo
ácido

Durante mucho tiempo, el aumento del pH del suelo ha sido el

objetivo principal de las estrategias agronómicas de para hacer frente a la
toxicidad de los suelos ácidos, siendo la técnica más utilizada la aplicación
de cal. El uso anual de cal en Australia Occidental aumentó en 57.143
toneladas entre 2004 y 2010 [16]. La cal se añade al suelo para reducir la
absorción de Al y mejorar las defensas celulares [17-18]. A pesar de su
éxito en la mejora del desarrollo de las plantas, este enfoque presenta
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La toxicidad de los suelos ácidos se ha abordado tradicionalmente
aumentando el pH del suelo mediante la aplicación de cal. Sin
orgánicos. El segundo mecanismo, denominado mecanismo de
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simplasma como en el apoplasma, a través de la secreción de ácidos
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resistencia al Al, consiste en la fijación del Al a la pared celular o en la
embargo, este método tiene limitaciones como la dificultad para que
detoxificación/secuestro del Al celular. En esta revisión, nos centramos
las raíces de las plantas se expandan profundamente y la persistencia
en los mecanismos fisiológicos y moleculares de resistencia al Al
de déficits minerales, como N y P. Una solución alternativa es la
previamente identificados y/o propuestos, esbozando los diferentes
aplicación de Magnesio (Mg), que puede aumentar la salida de
mecanismos a través de los cuales el Al3+ penetra en las raíces.
ácidos orgánicos [20], aunque puede llegar a ser tóxico cuando está
presente en exceso [21]. También se han propuesto otros productos
químicos, como el boro (B) y el silicio (Si), para mitigar la toxicidad
del Al [22-23], pero su eficacia puede depender de la especie o el
genotipo. Sin embargo, la forma más eficaz de hacer frente a la toxicidad
del Al sigue siendo el desarrollo de p l a n t a s más tolerantes a los
suelos ácidos. Las técnicas convencionales de mejora genética han tenido
éxito en la obtención de cultivos resistentes al Al. Por ejemplo, los cereales
pueden mejorarse para que toleren los suelos ácidos utilizando
t é c n i c a s d e mejora convencionales como el entrecruzamiento,
el retrocruzamiento, el cruzamiento superior y la descendencia de una
sola semilla. La mejora genética de cultivos tolerantes a suelos ácidos
está teniendo más éxito gracias a los avances en métodos
moleculares, como la selección asistida por marcadores. Durante
más de 60 años, los investigadores han explotado la significativa
diversidad genética de la resistencia al Al entre varias variedades de
cultivos para obtener con éxito cultivos resistentes al Al [24-25],
particularmente en programas de mejora genética tropicales [26]. Debido
a la importancia agronómica de los suelos ácidos, en los últimos 30 años
se han llevado a cabo un gran número de estudios sobre la biología
fisiológica y molecular de la resistencia al Al en cultivos con el fin de
identificar genes de resistencia al Al y sus mecanismos subyacentes
[27-30]. Por lo tanto, el objetivo de esta revisión era complementar y
mejorar los programas de mejora convencionales para producir
cultivos resistentes al Al mediante métodos biotecnológicos basados
en la genética y/o la mejora molecular.
La investigación en profundidad de los mecanismos de resistencia
al Al ha revelado que la regulación y el desencadenamiento de
procesos celulares desempeñan un papel crucial en la respuesta de
una planta a la toxicidad del Al. El Al desencadena la transcripción de
genes responsables de la resistencia al Al, así como la activación de
vías postranscripcionales y postraduccionales, como las vías
reguladoras y/o las proteínas asociadas a la resistencia al Al. En la
presente revisión, nos centramos en los recientes avances en la
investigación sobre el papel de las plantas en la resistencia al Al a
través de la regulación de la detección y señalización del Al.

2. Efectos de la toxicidad del al en el crecimiento de las plantas

El Al es el tercer elemento metálico más extendido y

ampliamente distribuido en la corteza terrestre, representando el 7%
de su ma s a ; sin embargo, su papel en la biología sigue siendo en
gran medida desconocido [30]. Como componente de los suelos
minerales, su forma inofensiva de aluminosilicato, la gibbsita, está
presente en casi todos los organismos vivos [31]. La acidificación del
suelo por debajo de un pH de 5 conduce a la disolución del Al hasta
cierto punto, dando lugar a la disolución d e l Al monomérico3+ , que
también crea especies mononucleares, incluyendo Al(OH)4 - , Al(OH)3
, AlOH2+ , y Al(OH)2 + [32]; aunque Al3+ se considera la forma más
venenosa [30]. En las plantas, el inicio de la toxicidad del Al se
manifiesta como una rápida supresión de la elongación de las raíces,
siendo las puntas de las raíces los sitios más sensibles [28]. Además,
se descubrió que la zona de transición distal de las puntas de las
raíces, que sirve como un sitio clave para detectar y responder a
estímulos ambientales o fitohormonas endógenas, es el área más
sensible al Al de l a r a í z [ 3 3 - 3 4 ] . [ 33-34].

3. Mecanismos de resistencia al Al en las plantas

Los estudios sobre los mecanismos de resistencia al Al en plantas se

centraron inicialmente en aspectos fisiológicos, lo que llevó a la
identificación de dos mecanismos principales de resistencia al Al (Fig. 1).
El primer mecanismo, conocido como mecanismo de ex clusión de Al,
implica la prevención de la entrada de Al en las raíces, tanto en el 3
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Fig. 1. Modelo que generaliza los mecanismos de exclusión y detoxificación interna de las plantas resistentes al Al con algunas modificaciones según Kochian et
al. [2]. Tras la absorción de Al3+ por las raíces desde la solución del suelo, una porción del Al es posteriormente transferida y acumulada en los brotes. La quelación
de Al3+ por ácidos orgánicos ocurre en gran parte en la parte superior de la raíz, donde se establecen los procesos de exclusión de Al y de tolerancia interna al Al. La
exudación radicular de aniones ácidos orgánicos a través de la extrusión de compuestos tóxicos y multidrogas (MATEs) o de transportadores de malato activados por
Al (ALMTs) localizados en la membrana plasmática son componentes clave de los mecanismos de exclusión de Al de la raíz. La afluencia de Al3+ al citosol se produce
a través de transportadores de Al similares a la proteína intrínseca nodulina 26 (NIP) y/o proteínas macrófagas asociadas a la resistencia natural (Nramps). Por último,
el Al (ya sea un complejo de quelato de Al o un ión Al3+ libre) se transporta a la vacuola, posiblemente a través de la acción de un transportador vacuolar de Al (VALT)
transportador de acuaporina o un transportador de cassette de unión ATP sensible al Al de tipo 1 (ALS1-tipo ABC). Las flechas rojas indican la entrada de Al en las
células, mientras que las flechas verdes indican los effluxes de aniones de ácidos orgánicos. La capacidad de la pared celular para fijar Al3+ está modulada por cambios
mediados por la planta en los componentes de la pared celular, incluida la hemicelulosa en lugar de la pectina, lo que constituye un mecanismo adicional de tolerancia
al Al. La translocación de compuestos de ácidos orgánicos de Al a l brote se produce a través de un mecanismo no identificado, en el que, o bien Al o bien complejos
de quelato de Al son cargados al xilema. Esta translocación, en gran parte almacenada en las vacuolas de las hojas, ocurre en las especies de plantas acumuladoras de
Al como Hydrangea macrophylla, a través de procedimientos de transporte que implican permeasas como HmVALT, transportador de Al de la membrana plasmática
de Hydrangea macrophylla 1 (HmPALT1), y acuaporinas. Abreviaturas: Nrat1, Nramp transportador de Al 1; OA, ácido orgánico; TCA, ácido tricarboxílico.

demostrado que la expresión de V u M A T E 1 , SbMATE o ZmMATE1 en

3.1. Mecanismo de exclusión de Al
oocitos de Xenopus altera el efflux de citrato a través de un antipuerto Na+
o citrato/H .+
Hasta la fecha, el mecanismo de exclusión de la resistencia al Al mejor
documentado en las plantas es la secreción de ácidos orgánicos de las
raíces a la rizoesfera. Este mecanismo depende del Al y funciona
quelando iones de Al3+ y formando compuestos no tóxicos que no
penetran en las raíces. Estudios que se remontan a la década de 1990
han demostrado una correlación entre el aumento de la resistencia al Al
en el trigo (Triticum aestivum) y las judías verdes (Phase- olus vulgaris)
con su secreción de malato y citrato [35-37]. Desde entonces, numerosos
estudios han demostrado una fuerte conexión entre la resistencia de las
plantas a la toxicidad del Al y la exudación de ácidos orgánicos,
incluyendo m a l a t o , oxalato y citrato [38]. Por ejemplo, la defensa
primaria de Lespedeza bicolor contra la toxicidad del Al implica la
secreción de malato y c i t r a t o durante el estrés por Al para proteger
el ápice de la raíz del Al [39].
Además, el gen transportador de ácidos orgánicos con tolerancia al
aluminio (TaALMT1), descubierto por primera vez en el trigo, codifica un
transportador efflux de malato que contribuye significativamente a la
resistencia al Al [40]. Se ha descubierto que el gen TaALMT1 pertenece a
una nueva familia de transportadores y regula el efflux selectivo de
m a l a t o . Por ejemplo, TaALMT1 en tabaco (Nicotiana tabacum) y
oocitos de Xenopus indicó que TaALMT1 regula el efflux selectivo de
malato en lugar de otros aniones [41-42]. Se han identificado ortólogos
de TaALMT1 en otras especies vegetales, como BnALMT1 y BnALMT2 en
colza [43], AtALMT1 en Arabidopsis [44], HvALMT1 en cebada [45],
ZmALMT2 en maíz [46]. Otro gen de resistencia a Al, MATE, que codifica
transportadores de citrato, fue identificado en cebada [47] y sorgo [48], y
sus homólogos fueron identificados como OsFRDL4 (un transportador de
citrato de la familia MATE) en arroz [49], VuMATE1 en judía de arroz [50],
AtMATE1 en Arabidopsis [51], y ZmMATE1 en maíz [52]. Se ha

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48,50,52]. Cabe destacar que las estructuras y funciones de ALMT y
MATE son bastante diferentes, y que las características de transporte de
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MATE, como SbMATE, siguen siendo difíciles de comprender en

comparación con las de ALMT.

3.2. Mecanismo resistente al Al

La toxicidad del Al es un importante estrés abiótico que afecta al

crecimiento y la productividad de las plantas, especialmente en suelos
ácidos. En particular, las especies vegetales resistentes al Al, como el
arroz (Oryza sativa), no segregan ácidos orgánicos [53]. Los mecanismos
de resistencia al Al en las plantas varían e implican mecanismos de
d e t o x i f i c a c i ó n asociados con la fijación de la pared celular, que
representa el 85% y/o el 99,9% del Al de la raíz [54], la incorporación de
Al en la planta y su posterior secuestro o translocación, y la modificación
de las propiedades de la pared celular. La pared celular de la raíz, que
está compuesta de celulosa, pectina y hemicelulosa, es el primer lugar
de interacción del Al con las plantas [55]. El Al3+ no sólo puede
adsorberse a los polímeros de hemicelulosa no cargados, sino que
también puede interactuar electrostáticamente con los grupos carboxilo
cargados negativamente de la pectina [56]. Esta interacción podría
envenenar a las enzimas de la pared celular, incluidas las expansinas,
alterar las propiedades de la pared celular, como la plasticidad y/o la
elasticidad [56], y cambiar la composición y/o la estructura de la pared
celular, que es modificada por las endotransglucosil-hidrolasas de
xiloglucano (XTHs), las metilesterasas de pectina (PMEs), las expansinas
y las �������1,4-glucanasas [57]. El principal sitio de unión de Al de la
pared celular ha sido identificado como la pectina debido a la presencia
de grupos carboxílicos cargados negativamente obtenidos a través de la
acción de la PME en la pectina. Cuanto mayor es la actividad de la PME,
mayor es la carga negativa de la pectina, lo que a su vez aumenta la
resistencia al Al en el arroz [58-59], el maíz [60] y la patata (Solanum
tuberosum) [61]. Sin embargo, estudios recientes han demostrado que
la hemicelulosa, en particular el xiloglucano, actúa como el principal
sitio de unión al Al en la pared celular [57,62]. Cualquier estrategia que
pueda afectar a la

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investigadores han propuesto dos posibles explicaciones. Una es que el
El contenido y la estructura del xiloglucano pueden afectar a la
Al in- teractúa directamente con la proteína TaALMT1, mientras que la
capacidad de unión al Al de la pared celular y, en última instancia,
otra es que el Al puede unirse a un sensor de Al desconocido en la
influir en la resistencia al Al de las plantas.
membrana plasmática, que puede regular d i r e c t a m e n t e l a
Se ha descubierto que varios genes y proteínas desempeñan un
SENSIBILIDAD A LA RIZOTOXICIDAD DE PROTÓN 1 (AtSTOP1) y OsART1
papel en la resistencia a Al en las plantas. Por ejemplo, la pérdida de
(Fig. 2) [56].
función de AtXTH31 o AtXTH17 afecta a la resistencia a Al de
Arabidopsis al influir en la actividad de la enzima xiloglucano Además, la entrada de Al en el citosol de la planta requiere
endotransglucosilasa (XET), que hace que los polímeros de transportadores específicos localizados en la membrana plasmática,
hemicelulosa se dividan y se vuelvan a unir durante la expansión incluyendo HmPALT1 en hortensia, que pertenece a la subfamilia de
celular [63], mientras que la pérdida de función de TRICHOME proteínas NIP [70], Os- NRAT1 en arroz [68], y canales de cationes
BIREFRINGENCE-LIKE27 (AtTBL27) disminuye el grado de O-acetilación dependientes de voltaje generalmente responsables de la afluencia de
del xiloglucano para alterar la capacidad de fijación de Al de la pared Ca2+ , que pueden activar vías reguladoras
celular [64]. La modificación de las cadenas laterales del ácido 𝛼-d-
glucurónico (GlcA) en el glucuronoxilano, que está controlada por la
GALACTURONOSILTRANSFERASA-LIKE1 (AtGATL1)/ AtPARVUS que
pertenece a la familia de genes relacionados con GAUT1, está
implicado en la resistencia a Al de Arabidopsis a través de la
regulación de la capacidad de unión a Al de su pared celular [65].
Sensitive to Al rhizotoxicity 1/2 (OsSTAR1/2, codifica una proteína
trans- portadora ABC que forma un complejo para regular el efflux de UDP-
glucosa en la pared c e l u l a r y está asociada con la capacidad de
unión a Al de la pared celular en arroz [66].
Además, se ha descubierto que los transportadores de Al
desempeñan un papel en la resistencia al Al en las plantas, incluyendo la
membrana plasmática y los tonoplastos. A pesar de la idea generalizada de
que el Al sinplástico es extremadamente tóxico para las plantas, la
especie de cultivo arroz puede tolerar Al elevado en la pared celular,
un lugar donde una proteína específica, la proteína de macrófagos
OsNRAT1 asociada a la resistencia natural, transporta Al al citoplasma
[67-68], donde es secuestrado posteriormente a la vacuola mediante
la acción del transportador ABC vacuolar OsALS1 en el arroz [69] y
HmVALT en la hortensia [70]. El alforfón (Fagopyrum esculentum
Moench.), que es un cultivo común en los suelos rojos de China y
acumula Al, desintoxica el Al a través de la complejación del oxalato y el
secuestro en la vacuola [71]. A través de este nuevo mecanismo, NRAT1
puede conferir resistencia al Al reduciendo el Al tóxico en la pared
celular, y tanto NRAT1 como sus ortólogos podrían ser herramientas
útiles para mejorar la resistencia al Al en plantas. Además, los
transportadores de Mg localizados en la membrana plasmática Oryza
sativa MAGNESIUM TRANSPORTER1 (Os- MGT1) y OsCDT3 (un
pequeño péptido rico en cisteína) son necesarios para la resistencia al
Al en arroz [72-73]. Estos hallazgos ponen de manifiesto la
complejidad de los mecanismos de resistencia al Al en las plantas y
sugieren que puede ser necesaria una combinación de diferentes
estrategias para mejorar eficazmente la resistencia al Al en los
cultivos. Es necesario seguir investigando para comprender mejor los
mecanismos moleculares y bioquímicos que subyacen a la resistencia
al Al en las plantas.

4. Señalización inducida por el al en células vegetales para

regular proteínas/genes resistentes al al

La regulación de la expresión génica y de la función proteica es un

aspecto crucial de la resistencia a Al en las plantas, que ha sido objeto de
una amplia investigación en estudios anteriores. Numerosos estudios
han demostrado que l a exposición a Al puede inducir los niveles de
transcripción de varios genes en varias especies de plantas, incluyendo
OsFRDL2/4 [49,74], OsSTAR1/2 [66], OsCDT3 [73],
OsALS1 [69], OsNRAT1 [68], OsMGT1 [72], OsEXPA10 (una expansina
gen) [75], ÁCIDO ABSCÍSICO, ESTRÉS Y RENACIMIENTO (OsASR5) [29], y
OsART2 en arroz [76], ZmMATE1 en maíz [52], AtMATE/AtALMT1 en
Arabidopsis [51], y VuMATE en judía de arroz [50], entre otros. El Al
también juega un papel en la potenciación y/o activación post-
transcripcional de la actividad de proteínas resistentes al Al; por
ejemplo, se ha demostrado que el Al potenció el efflux de malato que
estaba regulado por TaALMT1 [77]. Aunque el mecanismo por el cual
el Al desencadena esta mejora sigue siendo desconocido, los
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[80,83]. No obstante, los mecanismos de la planta de
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recepción y transmisión de señales de Al a través del
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Fig. 2. Ilustración de la implicación de una vía de señalización general en la

percepción del estrés por Al en las raíces de las plantas, con algunas
modificaciones según Kochian et al. [2]. La percepción del estrés por Al
(como indican las flechas púrpuras) puede ocurrir a través de varias vías,
incluyendo la interacción directa de los iones Al3+ con uno o más receptores
putativos de Al de la membrana plasmática (esquina superior derecha del
modelo), o indirectamente a través del incremento de los niveles
citoplasmáticos de Al causados por el influjo de Al3+ vía transportadores de Al
de la membrana plasmática, tales como NIPs y NRAMPs, e indirectamente a
través de transductores de señales de la membrana plasmática tales como
sensores de Ca2+ (parte superior derecha) y hormonas (parte superior
izquierda). La inhibición del transporte de membrana por Al también puede
desempeñar un papel. Estas modificaciones pueden desencadenar cascadas de
transducción de señales que conduzcan a la activación de mecanismos de
resistencia al Al a través de dos procesos principales. Uno es una activación
transcripcional inducida por el Al de los transportadores de membrana y las
enzimas biosintéticas, que subyacen a los mecanismos de exclusión de Al y de
resistencia interna al Al (flechas rojas). En este proceso influyen factores de
transcripción como AtSTOP1, AtWRKY46 (un factor de transcripción con
dominio WRKY), AtCAMTA2, AtCBL1 y AtCML24 en Arabidopsis, y OsART1,
OsWRKY22, OsASR1/5 y OsMYB30 (un factor de transcripción de la familia
R2R3- MYB) en arroz, que están implicados en la relación entre la percepción
de Al y el control de sus genes descendentes. El otro mecanismo implica la
activación y/o regulación postraduccional del Al a nivel funcional de las
proteínas (flechas azules). Esto implica la activación de los transportadores
efflux de ácido orgánico por Al, a través de la unión directa a la pro- teína
transportadora, o indirectamente, posiblemente a través de procedimientos
como la fosforilación y desfosforilación de proteínas y/u otras interacciones
proteína-proteína que modifican la actividad del transportador. Abreviaturas:
IAA, ácido indol-3-acético; VDCC, canal de calcio dependiente de voltaje.

o señalización. El Al interrumpe o altera una serie de procesos

homeostáticos citosólicos, como el K+ , el pH y el Ca2+ , que a su vez
pueden desencadenar eventos posteriores en el proceso de
señalización del Al [26]. Varios estudios han descubierto la
implicación clave del Ca citoplasmático2+ en el estrés por Al [78-80].
En las células radiculares, la exposición al Al induce rápidamente
fluctuaciones en el calcio citosólico libre ([Ca2+ ]cyt ) y activa
transitorios de [Ca2+ ]cyt con características bifásicas y monofásicas,
principalmente en la zona de transición de los ápices radiculares
[79,81]. Se cree que este rápido incremento en los niveles endógenos
de Ca2+ acelera la unión y activación de la calmodulina (CaM), que a su
vez se une y activa la glutamina sintetasa intracelular (GAD) para
formar ácido gamma-aminobutírico (GABA), mediando así la
exudación de malato regulada por ALMT1 en trigo [82]. Además, la
regulación transcripcional de ALMT1, CALMODULIN BINDING TRAN-
SCRIPTION ACTIVATOR2 (AtCAMTA2), CALCINEURIN B-LKE PROTEIN
1 (AtCBL1) y CALMODULIN-LIKE24 (AtCML24) en la resistencia a Al de
7
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Investigación fundamental xxx (xxxx)
xxx
estrés por Al, como la modificación postraduccional [99]. Una serie de
Ca citosólico2+ , en particular a nivel molecular, las v í a s d e
proteínas implicadas en la m o d i f i c a c i ó n de AtSTOP1 fueron
r e g u l a c i ó n de la señalización del Ca citosólico2+ en la resistencia
identificadas mediante el uso de mutantes rae (Regula- tion of AtALMT1
al Al, siguen sin estar claras.
expression), que alteran el nivel de transcripción de AtATALMT1 en
Las fitohormonas y las especies reactivas del oxígeno (ROS) son dos
Arabidopsis. Por ejemplo, una proteína F-box componente del complejo
mecanismos potenciales adicionales para detectar y transmitir señales de
SCF-tipo E3 ligasa, AtRAE1, y RAE1 HOMOLOG 1 (AtRAH1) pueden
Al [84-86]. La producción de ROS se ha relacionado con l a señalización
degradar AtSTOP1 mediante ubiquitinación, alterando así el nivel de
de las plantas y el daño celular [87]. Por ejemplo, la exposición
transcripción de AtALMT1 [99], mientras que la SUMO E3 ligasa SIZ1
prolongada de las raíces del sorgo al Al (4-6 días) es necesaria para
inducir la transcripción de SbMATE, la secreción de citrato e incluso la
resistencia al Al [48]. Esta respuesta retardada de la expresión génica a Al
podría atribuirse a la acumulación de señales celulares producidas por Al,
incluyendo ROS hasta cierto punto. Las líneas casi isogénicas de sorgo
sensibles y resistentes al Al fueron tratadas con Al durante 4 días, y la
acumulación inducida por Al de callosa, Al, daño celular y producción de
ROS se observó en las puntas de las raíces mediante análisis microscópico
[88]. La expresión de SbMATE y su proteína fue analizada por Sivaguru et
al. [88] mediante inmunolocalización y microdisección por captura láser,
demostrando que la zona de transición de la raíz, donde la expresión de
SbMATE era más alta, era también el lugar donde se producía más daño
celular y producción de ROS. Esto sugiere que las plantas expresaron
transportadores de citrato donde la toxicidad del Al es máxima,
indicando que la producción de ROS puede estar relacionada con la vía
de señalización del Al. Por lo tanto, en esta región de l a r a í z , los altos
niveles d e ROS pueden actuar como una señal de advertencia para
inducir eventos que aumenten la abundancia de SbMATE y protejan a las
células de la toxicidad del Al.

5. Regulación transcripcional de genes resistentes a Al inducidos

por Al

La identificación de los genes de resistencia a Al en distintas

categorías basadas en sus características de expresión es crucial para
comprender la regulación de la expresión génica bajo estrés por Al.
Actualmente, los genes resistentes al Al pueden dividirse en tres
categorías según sus características de expresión [2]. En primer lugar,
el nivel de transcripción de los genes resistentes fue mayor en los
genotipos resistentes, y su expresión se limitó al ápice de la raíz, que
es el principal lugar de t o x i c i d a d del Al. En segundo lugar, el
nivel de transcripción de genes resistentes fue elevado por Al, como
en el caso de BnALMT1, ScALMT, SbMATE, AtALMT, ZmMATE1,
ScFRDL2,VuMATE1, OsFRDL4, ABA-STRESS AND RIPENING
1/5 (OsASR1/5) [29,43,48-52,89-90]. En tercer lugar, el nivel de
transcripción de los genes resistentes se expresó de forma constitutiva, y
Al no tuvo ningún efecto sobre su expresión, como se observó en
TaMATE1B, HvAACT1 y TaALMT1 [40,47,91,92]. Estos patrones de
expresión génica estaban estrechamente relacionados con los rasgos
fisiológicos de la secreción de citrato y malato de la raíz. En el caso de las
plantas con expresión constitutiva de MATE y ALMT, no hay un desfase
discernible entre la liberación de ácido orgánico y la exposición de la raíz
al Al. Sin embargo, para MATE y ALMT inducibles por Al, existe una
histéresis temporal entre la liberación máxima de ácidos orgánicos y la
exposición d e la raíz al Al, con un desfase de 4-6 días para el sorgo y de
2-6 h para Arabidopsis y maíz [48,52,93]. Se han llevado a cabo
numerosos estudios para comprender los componentes
b i o q u í m i c o s y moleculares de las vías de expresión génica
inducidas por Al, que han dado como resultado la clasificación de varios
elementos cis y factores trans [94]. En términos de factores de
transcripción que participan en la inducción de la expresión de genes
resistentes al Al, se identificaron dos miembros relevantes del clan de
factores de transcripción de dedos de zinc tipo Cys2his2-, AtSTOP1 y
OsART1 (Fig. 2) [95-96]. Iuchi et al. [95] identificaron AtSTOP1 a través de
la clonación posicional de un mutante de Arabidopsis hipersensible a bajo
pH, y su pérdida de función resultó en un fenotipo sensible a Al más que
a otros metales tóxicos mediante la regulación de los niveles de
transcripción de AtALS3, AtMATE1, y AtALMT1 [51,97-98]. Mientras que
la expresión de AtSTOP1 no responde al Al, la cantidad, estabilidad y
actividad de STOP1 puede estar mediada por mecanismos complejos bajo
8
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y la SUMO proteasa RAE5/EARLY IN SHORT DAYSPRENSA

2023;14:41]
de transcripción p r i n c i p a l , OsART1, para regular positivamente la
X.F. Zhu y R.F. Shen 4 (AtESD4) pueden Investigación fundamental xxx (xxxx)
expresión de OsFRDL4 y la se- creción de citrato [111]. Además,
xxx
alterar el nivel de transcripción de AtALMT1 mediante SUMOilación y
OsASR1 y OsASR5 interactúan entre sí para regular la expresión génica
deSMOy- lación de STOP1, respectivamente [100-102]. AtRAE2
en respuesta al estrés por Al [29]. Además, se ha descubierto que
(AtTEX1) y AtRAE3 (AtHPR1), dos componentes del complejo
OsMYB30 se regula a través de un nuevo mecanismo que controla la
THO/TREX, son responsables de regular la resistencia a Al, aunque a
modificación de la pared celular y la resistencia al Al [112].
diferencia de AtRAE3, AtRAE2 no media en la exportación de ARNm
de AtSTOP1 [103-104]. Recientemente, Zhou et al.
[105] demostraron que AtMPK4 podía fosforilar AtSTOP1, disminuyendo
así su interacción con AtRAE1 y aumentando la estabilidad de AtSTOP1
al regular su degradación.
Se empleó un método de Asociación de Todo el Genoma (GWAS)
para examinar el papel de la PROTEÍNA INHIBIDORA DE
POLIGARACTRONASA 1 (AtPGIP1) en la resistencia a Al de
Arabidopsis [106]. El estudio encontró que el promotor alberga los
cis-elementos que son reconocidos por AtSTOP1 e identificó dos vías
que regulan la transcripción de AtPGIP1 bajo toxicidad por Al, una vía
de señalización de fosfatidilinositol (PI) que depende de AtSTOP1, y
una vía de señalización de NO que es independiente de AtSTOP1 y
participa en la regulación de la transcripción de PGIP1 bajo toxicidad
por Al. La primera contiene un f a c t o r de transcripción MYB de
tipo R-R, NAM, ATAF1/2 y el cotiledón 27 en forma de copa
(AtNAC27), mientras que la segunda contiene proteínas de la
superfamilia TRX [106]. Análisis posteriores indicaron que la
señalización PI también podría estar implicada en la regulación de
ALUMINUM SENSITIVE3 (AtALS3) mediante la activación de AtSTOP1,
aunque es la vía de señalización Ca y no la vía STOP1 la que está
i m p l i c a d a en este aumento del nivel transcripcional de AtALS3
por Al [98].
Se han identificado varios socios que trabajan con AtSTOP1 en la
regulación de la transcripción de genes resistentes al Al. Por ejemplo,
se ha demostrado que AtWRKY46, un miembro del dominio WRKY,
participa en la resistencia a Al mediando negativamente en los
niveles de transcripción de AtALMT1 [107]. Además, se ha
demostrado que AtWRKY47 contribuye a la resistencia a Al en
Arabidopsis regulando directamente la expresión de AtXTH17 y
EXTENSIN-LIKE PROTEIN (AtELP), dos genes responsables de la
modificación de la pared celular, que en última instancia contribuyen
a la resistencia a Al de Arabidopsis [108]. Nuestra investigación
reciente ha proporcionado nuevos conocimientos sobre el papel de
dos tipos de factores de transcripción en la regulación de la
composición y modificación de la pared celular cuando Arabidopisis
thaliana responde al estrés por Al [109-110]. Uno de estos factores es
AtNAC017, que determina la resistencia a Al de Arabidopisis thaliana
regulando directamente la expresión de AtXTH31 [109]. Otro es un
factor de transcripción de tipo R2R3, AtMYB103, que p a r t i c i p a
en la resistencia a Al de Arabidopsis uniéndose directamente al
promotor de TRICHOME BIREFRINGENCE-LIKE27 (AtTBL27), un gen
que controla e l nivel de O-acetilación del xiloglucano [110].
En un estudio sobre la tolerancia al Al en el arroz, se empleó un
método basado en mapas para clonar un mutante de arroz sensible
al Al, que condujo a la identificación del gen homólogo de AtSTOP1,
OsART1, en Arabidopsis thaliana [96]. Aunque OsART1 se expresa
constitutivamente en arroz, de forma similar a AtSTOP1, no se ha
observado su implicación en la resistencia a pH bajo [2,96]. En perfiles de
expresión génica comparativos entre mutantes que perdieron la
función de OsART1 y arroz de tipo salvaje, se demostró que 31 genes
actúan corriente abajo de OsART1, incluyendo OsSTAR1/2 [66],
OsNRAT1 [68], Os- FRDL4 [49], OsMGT1 [72] y OsCDT3 [73]. Además,
la contribución de OsART2, un gen ortólogo de OsART1, a la
tolerancia a Al fue menor comparada con la de OsART1, a pesar de
que su transcripción fue inducida por Al [76]. Sin embargo, a
diferencia de AtSTOP1, cuya regulación post-traduccional y post-
transcripcional ha sido ampliamente estudiada en Arabidopsis, se
sabe relativamente poco sobre la regulación de OsART1 (Fig. 3). Por
lo tanto, es necesaria una mayor investigación de los mecanismos
reguladores de ART1 para una mejor comprensión de la r e d
reguladora implicada en la tolerancia a Al en arroz.
Además de AtWRKY46 y AtWRKY47, que se discutieron
previamente, OsWRKY22, un miembro de la familia WRKY, promueve
la tolerancia al Al en el arroz trabajando conjuntamente con el factor 9
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Investigación fundamental xxx (xxxx)
xxx

Fig. 3. Modelo general que ilustra la regulación post-transcripcional y traslacional de AtSTOP1 y OsART1. A pesar de los extensos estudios sobre la regulación
post-transcripcional y traslacional de AtSTOP1, un factor de transcripción clásico resistente a Al en Arabidopsis, poco se sabe sobre el mecanismo de regulación
upstream de OsART1, un homólogo del factor de transcripción clásico resistente a Al en arroz. Por lo tanto, es necesario seguir investigando para arrojar luz sobre la
regulación postranscripcional y traslacional de OsART1.

segundo alelo de HvAACT1, que se identificó a partir de la inserción de

A continuación, se realizó un mapeo detallado del pro- moter
un elemento transponible de 1 kb en su promotor, reveló interesantes
OsSTAR1 basado en el desplazamiento de movilidad en gel utilizando
conocimientos sobre el impacto de tales cambios. Esta inserción no
la proteína OsART1 y el pro- moter OsSTAR1, y los resultados
sólo elevó el nivel de transcripción de HvAACT1 en el ápice de la raíz,
revelaron la presencia de un elemento de acción cis,
sino que también cambió su localización desde el parénquima del
(GGN(T/g/a/C)V(C/A/g)S(C/G)), como motivo canónico de unión de
xilema a la punta de la raíz.
OsART1. El análisis posterior de 31 genes corriente abajo de OsART1
reveló que 29 de estos genes albergaban este motivo, aunque el
mecanismo por el que se transmite la señal del estrés por Al para activar
OsART1 sigue sin estar claro. Además, estudios previos sobre los
elementos cis en los promotores de genes de resistencia a Al se han
centrado en motivos y/o estructuras promotoras que afectan a la
expresión apical local o a la alta expresión. Por ejemplo, se ha
encontrado que la alta ex- presión de TaALMT1 en las puntas de las
raíces del trigo contribuye sig- nificativamente a la resistencia a Al y se
atribuyó a repeticiones en tándem triplicadas y duplicadas de
potenciadores en los promotores de alelos TaALMT1 [113], lo que se
confirmó mediante la investigación de líneas transgénicas que ex-
presan el promotor TaALMT1: GUS. Además, se ha demostrado que
las repeticiones de secuencia elevan los niveles de transcripción de
SbMATE en sorgo, como demostraron Magalhaes et al. [48] mediante
el análisis de 12 variedades de sorgo con diferentes niveles de
resistencia a Al. Encontraron que el nivel de transcripción de SbMATE
estaba estrechamente relacionado con la resistencia a Al y análisis
posteriores revelaron la existencia de un elemento transponible
polimórfico de repetición invertida en miniatura (MITE) en sus
promotores, cuyo tamaño estaba relacionado con la expresión de Sb-
MATE. Mediante el análisis de inserciones de MITE de diversos
tamaños, descubrieron que a medida que aumentaba el número de
estas repeticiones, aumentaba el tamaño del M I T E , y que los MITE
tenían una estructura de secuencia repetitiva.
En el caso de HvAACT1, un transportador MATE de la cebada
responsable de la secreción de citrato y la resistencia al Al, se han
observado cambios en la función fisiológica y la expresión como
resultado de la inserción de elementos transponibles en su promotor.
Inicialmente, el papel de HvAACT1 era secretar citrato de las células
parenquimáticas del xilema al xilema, donde el citrato forma complejos
con Fe y es transportado al brote [114]. El descubrimiento de un
10
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corteza y epidermis. Por tanto, la inserción PRENSA
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X.F. Zhu y R.F. Shen de este elemento Investigación fundamental xxx (xxxx)
t r a n s p o n i b l e en el promotor de HvAACT1 alteró su localización xxx

tisular y celular, alterando en última instancia la resistencia a Al en

cebada.

6. Cómo adaptarse a los suelos ácidos mediante la mejora de

las variedades para lograr la utilización sostenible de los
suelos ácidos.

La utilización sostenible de los suelos ácidos puede mejorarse

mediante el desarrollo de variedades de plantas adaptadas a estas
condiciones. Un enfoque eficaz consiste en crear plantas aclimatadas
a los suelos ácidos para favorecer su crecimiento y d e s a r r o l l o .
Esta estrategia no sólo es prometedora en términos de sostenibilidad,
sino también de rentabilidad, ya que reduce potencialmente la
necesidad de aplicar cal y fertilizantes. Para producir este tipo de
plantas pueden emplearse métodos biotecnológicos o de cultivo
asistido por marcadores. La reciente identificación y clonación de los
genes que rigen la tolerancia al Al en las plantas ha facilitado la
capacidad de aumentar la tolerancia al Al en las plantas mediante
métodos moleculares y genéticos. Actualmente, los principales
cultivos comerciales modificados genéticamente se alteran
fácilmente añadiendo o cambiando genes con características
genéticas e s p e c í f i c a s [115].
Al considerar la posibilidad de alterar genéticamente los cultivos
objetivo para que crezcan en suelos ácidos, hay que centrarse en una
serie de características poligénicas ventajosas, ya que en estos suelos
suelen coexistir varias presiones. Varias especies tienen la capacidad de
tolerar aspectos desfavorables de los suelos ácidos. Como y a se ha
mencionado, el genoma de las plantas presenta al menos tres
características (preferencia por el NH4+ , eficacia en la absorción de P y
tolerancia al Al). Las plantas que crecen en suelos ácidos pueden criarse
o modificarse para tolerar múltiples presiones. Una cepa transgénica de
cebada que expresa un gen de resistencia al Al del trigo es un ejemplo
eficaz, ya que mejora la nutrición de P y la producción de grano cuando
se cultiva en suelos ácidos [116].

7. Conclusión y perspectiva

En los últimos años se han logrado avances significativos en el uso

sostenible de los suelos ácidos y en la comprensión de los mecanismos
de resistencia al Al en las plantas. El Al, uno de los metales más
prevalentes en la corteza del p l a n e t a ,

11
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Investigación fundamental xxx (xxxx)
xxx
520-525.
se encuentra en grandes cantidades en los suelos ácidos. El aumento [10] J.H. Guo, X.J. Liu, Y. Zhang, et al., Significant acidification in major Chinese crop-
de la población mundial ha incrementado la necesidad de reducir la lands, Science 327 (2010) 1008-1010.
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vegetal. Aunque varios métodos para introducir ex- ogénicos han tenido [12] J.E. Zhang, Y. Ouyang, D.J. Ling, Impacts of simulated acid rain on cation leaching
éxito, la cría de plantas tolerantes a los suelos ácidos es la que tiene más from the Latosol in South China, Chemosphere 67 (2007) 2131-2137.
potencial.
En las últimas décadas se han producido avances significativos en la
comprensión de las vías genéticas mediante métodos moleculares. A
pesar de la gran variación en la tolerancia al Al entre plantas, éstas
pueden compartir mecanismos de tolerancia comunes. Numerosos
estudios han demostrado la importancia de los mecanismos externos,
en particular la secreción de ácidos or- gánicos, en la detoxificación
del Al. Se han desarrollado marcadores SNP, RFLP y SSR, entre otros ,
para rastrear genes relevantes y ofrecer fuentes útiles para la selección
asistida por marcadores moleculares. La selec- ción asistida por
marcadores ha evolucionado desde la vinculación a marcadores moleculares
específicos de genes hasta el rastreo directo de genes. HvAACT1 y
TaALMT1 se han utilizado para producir indicadores específicos de
genes que son eficaces para la selección asistida por marcadores [117-
118].
Se espera que los recientes avances en el desarrollo de marcadores
den lugar a un mayor efecto de la selección asistida por marcadores en la
mejora genética. Actualmente, los marcadores están alejados de los
genes tolerantes a Al, a pesar de la eficacia de la selección asistida por
marcadores para la tolerancia a Al [16]; sin embargo, los marcadores más
cercanos, los marcadores específicos de genes y los análisis GWAS
desarrollados recientemente pueden aumentar la eficacia de la selección
para la tolerancia a Al. La identificación de nuevos genes seguirá siendo
un objetivo primordial para aumentar la tolerancia al Al en las plantas de
cultivo, ya que pueden combinarse múltiples mecanismos de tolerancia
para proporcionar una tolerancia superior. En el futuro, podrán
identificarse nuevos genes resistentes al Al mediante el análisis GWAS y
podrán obtenerse variedades resistentes al Al que puedan crecer bien en
suelos ácidos mediante el entrecruzamiento y la selección asistida por
marcadores moleculares. Por lo tanto, para conseguir rendimiento y una
utilización sostenible de los suelos ácidos, no es imprescindible mejorar
el suelo ácido en sí.

Declaración de intereses competitivos

Los autores declaran que no tienen intereses contrapuestos en este

trabajo .

Agradecimientos

Queremos dar las gracias a Editage (www.editage.cn) por la

edición de la lengua inglesa. Este trabajo ha sido financiado por el
proyecto clave de la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de
China (42230711).

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[109] Y. Tao, J.X. Wan, Y.S. Liu, et al., The NAC transcription factor ANAC017 regulates
aluminum tolerance by regulating the cell wall-modifying genes, Plant Physiol. 189 Zhu Xiaofang es profesora asociada del Instituto de Ciencias
(2022) 2517-2534. del Suelo de la Academia China de Ciencias. Sus principales
[110] Q. Wu, Y. Tao, J. Huang, et al., The MYB transcription factor MYB103 acts intereses de investigación se centran en dilucidar los
upstream of TRICHOME BIREFRINGENCE-LIKE27 in regulating aluminum sensitivity mecanismos de respuesta de las plantas a la toxicidad por Al y
by mod- ulating the O-acetylation level of cell wall xyloglucan in Arabidopsis Cd. Ha estudiado sistemáticamente e l papel de la
thaliana, Plant hemicelulosa de la pared celular en la toxicidad por Al y Cd.
J. 111 (2022) 529-545. Descubrió que el Al se unía al xiloglucano. También reveló
[111] G.Z. Li, Z.Q. Wang, K. Yokosho, et al., Transcription factor WRKY22 promotes alu- que la modificación del xiloglucano y el xilano afectaba a la
minum tolerance via activation of OsFRDL4 expression and enhancement of citrate capacidad de unión del Al a la pared celular.
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[113] P.R. Ryan, H. Raman, S. Gupta, et al., The multiple origins of aluminium resis-
tance in hexaploid wheat include Aegilops tauschii and more recent cis mutations
Shen Renfang es catedrático del Instituto de Edafología de la
to TaALMT1, Plant J. 64 (2010) 446-455.
Academia China de Ciencias. Sus principales líneas de
[114] M. Fujii, K. Yokosho, N. Yamaji, et al., Acquisition of aluminium tolerance by mod-
investigación se centran en el uso sostenible de los suelos
ification of a single gene in barley, Nat. Commun. 3 (2012) 713.
ácidos, incluida la elucidación de los mecanismos fisiológicos
[115] H.C.J. Godfray, J.R. Beddington, I.R. Crute, et al., Seguridad alimentaria: el reto de
y moleculares de la adaptación de las plantas a los suelos
alimentar a 9.000 millones de personas, Science 327 (2010) 812-818.
ácidos. Ha estudiado sistemáticamente el papel del
[116] E. Delhaize, Hocking PJ TaylorP, R.J. Simpson, et al., Transgenic barley
suministro de nutrientes, como el nitrógeno (N) y el fósforo
(Hordeum vulgare L.) expressing the wheat aluminium resistance gene (TaALMT1)
(P), en los s u e l o s ácidos. También ha identificado dos
shows en- enhanced phosphorus nutrition and grain production when grown
nuevas especies leñosas tolerantes al Al: Camellia oleifera y
on an acid soil, Plant Biotechnol. J. 7 (2009) 391-400.
Lespedeza. Además, reveló que la detoxificación interna del
[117] M. Bian, I. Waters, S. Broughton, et al., Development of gene-specific markers for
Al se logra s e c u e s t r a n d o Al en las vacuolas en el
acid soil/aluminium tolerance in barley (Hordeum vulgare L.), Mol. Breed (2013) 1-
trigo sarraceno acumulador de Al. También descubrió que las
10.
raíces de Lespedeza bicolor segregan citrato en respuesta al
estrés por Al.

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