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Introducción a la biología evolutiva

Aldo Iván Vassallo 1 y Matías Sebastián Mora 2

Con la colaboración de Ana Paula Cutrera
Universidad Nacional de Mar del Plata
1
avassall@mdp.edu.ar
2
msmora@mdp.edu.ar
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Índice de capítulos
Introducción ………………………………………………………………………….…….….3-5
1 El origen de la vida en la Tierra: evolución y eventos principales……………………….…6-28
2 Variabilidad: Grados, tipos y significado de la variación en las poblaciones…………..…29-59
3 Procesos Microevolutivos y Estructura Poblacional………………………………..….…60-112
4 Marcadores Moleculares y Fuentes de Variación en Poblaciones Naturales…………….113-129
5 Filogeografía: la variación genética en un contexto geográfico………………….…...….130-157
6 Epigenética……………………………………………………………………….………158-183
7 Relojes moleculares, estimaciones de tiempos de divergencia e inferencia filogenética...184-204
8 Inferencia filogenética: interpretación de las relaciones evolutivas entre organismos…..205-225
9 Selección Natural…………………………………………………………………………226-253
10 Adaptación………………………………………………………………………….…...254-289
11 Concepto de especie y modos de especiación……………………………………….…..290-326
12 Biogeografía Evolutiva………………………………………………………………….327-350
13 Extinciones………………………………………………………………………………351-369
14 Evolución humana……………………………………………………………………….370-404
15 Desarrollo y Evolución…………………………………………………………………..405-435
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Introducción

La palabra evolución forma parte hoy en día del lenguaje cotidiano, y es posible encontrarla
en avisos publicitarios, medios de comunicación, e incluso en los mensajes de algunos políticos. Sin
mencionar su aparición en textos escolares, películas, obras de ficción, etc. Pero hace poco más de
un siglo, su incursión en el pensamiento científico y la cultura en general produjo una verdadera
conmoción. La visión que el hombre tenía de la naturaleza y de sí mismo cambió de manera
irreversible a partir del momento en que comenzaron a difundirse las ideas acerca de la evolución
de los organismos, incluyendo la de nuestra propia especie. A pesar de que no hubo –ni hay--- una
aceptación absoluta o uniforme de estas ideas, su influencia es enorme.
Las obras “Philosophie zoologique” (Filosofía Zoológica) de Jean Baptiste de Lamarck,
publicada en 1809, y “On the Origin of Species by Means of Natural Selection, or the Preservation
of Favoured Races in the Struggle for Life” (Sobre el origen de las especies por medio de la
selección natural, o la preservación de las razas favorecidas in la lucha por la existencia) de Charles
Darwin, publicada medio siglo después en 1859, suelen mencionarse como los hitos a partir de los
cuales se instaló la idea de la evolución en el pensamiento científico occidental. Sin embargo, la
historia de la ciencia registra antecedentes en épocas anteriores, así como también en otras
corrientes filosóficas, científicas o culturales, acerca de la posibilidad de evolución de los
organismos.
A partir de la publicación de estas obras, han sido enormes los aportes realizados a la biología
evolutiva por naturalistas y científicos de todo el mundo. Con la particularidad de que estos aportes
provinieron de ramas muy diferentes dentro de la biología, lo cual enriqueció muchísimo tanto las
preguntas, hipótesis y objetivos, como así también el tipo de evidencia sobre el fenómeno de la
evolución. Así, mientras George G. Simpson efectuó sus aportes desde la paleontología, Theodosius
Dobzhansky lo hizo desde la genética, continuando en el siglo XX los estudios pioneros de Gregor
Mendel de fines del siglo XIX. Ernst Mayr aportó sus conocimientos sobre sistemática y
distribución de aves, mientras que Conrad Waddington experimentaba sobre la relación entre
desarrollo y evolución. El inglés Julian Huxley efectuó aportes diversos, desde el estudio del
comportamiento de cortejo hasta las leyes del desarrollo y el crecimiento.
En nuestro país, Florentino Ameghino (1853-1911), maestro de profesión, científico y
paleontólogo autodidacta, fue un impulsor del pensamiento evolutivo y de las ideas de Darwin. Una
de sus obras consideradas como más importantes se titula Filogenia, publicada cuando contaba con
sólo 30 años de edad, en la cual Ameghino propone una nueva clasificación de los organismos
basada en principios transformistas de las especies, además de otras cuestiones metodológicas y
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teóricas. Según A. Casinos se trata del primer libro publicado en el mundo con dicho título, aunque
el término filogenia fue acuñado originalmente por el biólogo evolutivo Ernst Haeckel en una obra
escrita en 1866. Los aportes a la paleontología de Ameghino son enormes, algunas veces
controversiales, pero de innegable valor para generaciones de paleontólogos y biólogos evolutivos.
Otro gran biólogo evolutivo de nuestro país fue Osvaldo Reig (1929-1992). Uno de sus aportes más
importantes lo constituyen sus investigaciones sobre el origen y la evolución de la fauna de
mamíferos sudamericanos.
El origen y evolución de la vida en nuestro planeta, sus causas y procesos asociados, son el
foco de estudio de la disciplina conocida como biología evolutiva. La biología, como otras
disciplinas científicas, ha experimentado una creciente especialización. Basta mencionar solamente
algunas de sus ramas para observar el grado especialización alcanzado: fisiología, biología
molecular, genética, ecología, microbiología, anatomía, zoología, botánica, paleontología, virología,
histología, bioinformática, biología marina, comportamiento, biología del desarrollo, y la lista
continúa. La biología evolutiva podría decirse que ha experimentado un fenómeno inverso, en el
sentido que posee una fuerte tradición interdisciplinaria, o integradora. Históricamente ha tratado de
incorporar diferentes disciplinas y métodos para responder a sus preguntas y cuestionamientos
científicos.
¿Por qué el estudio de la evolución de los organismos requiere de un enfoque
interdisciplinario? Considérese lo que se conoce como adaptaciones de los organismos al medio
ambiente, lo cual es un tema central de la evolución. Es ampliamente reconocido el hecho de que
existe una enorme diversidad de condiciones ambientales en nuestro planeta que deben afrontar los
organismos: prácticamente no existen lugares en la Tierra que no estén habitados por alguna
especie, aún los sitios y geografías más extremas. Pero, dependiendo de cada especie, las
adaptaciones pueden ser de tipo muy diverso: algunas responderán mediante modificaciones de su
fisiología, otras mediante sus componentes bioquímicos, algunas mediante cambios en su anatomía
o en la coloración del cuerpo, otras en sus respuestas frente a determinados depredadores o micro
organismos patógenos, modificando su sistema inmunológico. Además, otras especies pueden
adaptarse modificando su nicho ecológico: cambiando su dieta, el uso del hábitat, o hasta su ciclo
diario o estacional de actividad. En resumen, parece no existir un rasgo en los organismos, sea este
de tipo fisiológico, anatómico, molecular, histológico, ecológico, o una característica del
comportamiento, que no pueda modificarse y evolucionar como respuesta a los desafíos del medio
ambiente. Este es uno de los motivos por los cuales un enfoque interdisciplinario ha sido de utilidad
para la biología evolutiva.
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Existe otro aspecto crucial de la evolución de la vida en la Tierra, que es el carácter histórico,
irrepetible, de ciertos fenómenos, algunos de ellos de gran influencia. Por ejemplo, los grandes
cambios climáticos y geológicos que experimentó nuestro planeta. Estos cambios fueron tanto la
causa de extinciones de especies –a veces masivas--, así como también generaron oportunidades
para el origen de nuevas formas de vida. Por tal motivo, el fenómeno evolutivo está constituido por
dos tipos de procesos contrastantes en su naturaleza y en la escala temporal que los abarca. Ciertos
procesos son recurrentes, cíclicos, repetitivos, como la propia reproducción y desarrollo de los
organismos, la sucesión de cierto número de generaciones, los ciclos anuales o plurianuales que
afectan a ciertas poblaciones o especies, incluyendo su fisiología y comportamiento. Estos procesos
tienen la particularidad de que muchas veces suceden a una escala temporal humana: pueden ser
entonces observados de manera relativamente directa por los investigadores, e inclusive pueden
llevarse a cabo experimentos para estudiar estos procesos. Otros procesos están inevitablemente
marcados por la ―flecha del tiempo‖: son irrepetibles y, muchas veces, poco previsibles o
directamente imprevisibles. Han ocurrido, y ocurren, a escalas temporales mucho mayores que el
lapso de vida de los seres humanos. La colonización del medio terrestre por los primeros anfibios
es un fenómeno evolutivo único e irrepetible. Lo mismo puede decirse de la fragmentación del
súper continente conocido como Gondwana, y el efecto que esto ocasionó sobre las especies de
animales y plantas. Estos procesos son estudiados de manera indirecta mediante metodologías y
técnicas muy refinadas. El conocimiento de la evolución de los organismos se nutre del estudio de
ambos tipos de procesos: los históricos e irrepetibles por un lado, y los recurrentes o cíclicos por el
otro. Esto da una particular característica a esta disciplina biológica.
Este libro está pensado, primeramente, para que sea de utilidad para estudiantes de grado de
Biología. También puede resultar de interés a aquellos lectores interesados en conocer la evolución
biológica, provenientes tanto de las ciencias exactas como de las ciencias humanas y sociales.
Abarca una diversidad de temas, incorporando aportes provenientes de diferentes enfoques, desde
la paleontología a la genética, y de la biología molecular a las nuevas disciplinas evo-devo. El texto
incluye varias citas bibliográficas, algunas de ellas nuevas, otras no tanto pero que mantienen su
relevancia por su importancia para la evolución. Se incluyeron varios ejemplos evolutivos
provenientes de Sudamérica. Un capítulo trata sobre las investigaciones en epigenética, un tema que
ha despertado interés en diferentes áreas de la biología. Las adaptaciones son tratadas en un capítulo
en particular, pero están presentes, como tema, en varias partes del libro. Se incluye un capítulo
donde se tratan temas relacionados con la evolución humana, en aspectos anatómicos y en la
migración de las primeras poblaciones de nuestra especie.
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1 El origen de la vida en la Tierra: evolución y eventos

principales
“Se suele decir que todas las condiciones para la primer producción de un organismo
vivo están presentes en la actualidad, lo que podría haber estado presente alguna vez.
Pero si (y ¡oh, qué gran sí) pudiéramos concebir en algún pequeño estanque cálido, con
la presencia de todo tipo de amoníaco y sales fosfóricas, luz, calor, electricidad, etc., de
tal manera que un compuesto proteico se formara químicamente, listo para someterse a
cambios aún más complejos, en la actualidad tal materia [sería] devorada o absorbida
instantáneamente, lo que no habría sido el caso antes de que se formaran las criaturas
vivientes ".

Párrafo de la carta de Charles Darwin a su amigo naturalista, Joseph Dalton Hooker, donde
especula sobre el origen de la vida en nuestro planeta. Fechada el 1 de febrero de 1871.

Construcción de las ideas sobre el origen de la vida

El llamado ―Origen de la vida‖ es un tema complejo y muchas veces controvertido.

La idea de que toda la vida en la Tierra tiene un origen común fue bien establecida recién
en el siglo XX. Las ideas más tempranas acerca de la evolución de la vida fueron
expresadas por Jean Baptiste Lamarck a comienzos del 1800, quien fundamentalmente
describió el proceso como una progresión de formas más simples a formas más complejas,
en una especie de línea ascendente. Más adelante, la teoría propuesta por Charles Darwin a
mitad del siglo XIX sobre el mecanismo de evolución por selección natural dio lugar a la
perspectiva moderna sobre el origen de la vida, donde no existe una escalera que asciende
de formas simples a más complejas, sino que éstas pueden coexistir en tanto sean
evolutivamente exitosas. Darwin publicó la primera figura, muy simple, de un árbol de
relaciones entre organismos en su libro Sobre el origen de las Especies en 1859. Siete años
más tarde, el zoólogo alemán Ernst Haeckel dibujó un árbol más complejo, incluyendo la
gran riqueza de organismos del planeta, en un contexto evolutivo – un concepto que él
llamó ―filogenia‖ (Fig. 1.1). Este primer árbol filogenético fue elaborado en base a datos
paleontológicos, embriológicos y sistémicos, dando lugar a la idea de que todas las formas
de vida, simples y complejas, comparten un mismo origen en un pasado distante (Bailey
2005).
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Fig. 1.1. Árbol de la vida según Haeckel, E. H. P. A. (1866). Wikipedia Commons.

Las primeras investigaciones sobre los procesos y las condiciones que favorecieron el
surgimiento de la vida en nuestro planeta se dieron alrededor de 1920, con los experimentos
del biólogo soviético Alexander Oparin, quien desarrolló la idea de que las reacciones
químicas presentes en la época temprana de la Tierra podrían haber conducido a la
producción de ciertos compuestos orgánicos, formando la llamada ―sopa primordial‖. En
ella, habrían estado presentes los bloques requeridos para la ―construcción‖ de la vida. Sin
embargo, recién en 1953 estas especulaciones recibieron apoyo experimental, a partir de las
investigaciones del estadounidense Stanley Miller, estudiante de doctorado, quien hizo
pasar descargas eléctricas en una mezcla de gases (metano, amoníaco, hidrógeno y vapor de
agua), en un intento por simular las condiciones de una tormenta eléctrica en la Tierra
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primitiva. En este experimento, Miller pudo demostrar la formación de aminoácidos, los

monómeros a partir de los cuales se forman las proteínas, y de esta forma especuló sobre el
posible origen de estas moléculas en nuestro planeta. Ese mismo año, Watson y Crick
publicaron la estructura del ADN, y de esta manera dieron el primer paso hacia la
comprensión de las bases moleculares de la vida.

A partir de estos primeros experimentos, se ha avanzado en las hipótesis sobre cuáles

habrían sido los procesos implicados en el surgimiento de la vida en nuestro planeta y los
lugares posibles donde se habrían producido. Los primeros organismos unicelulares,
procariotas, posiblemente se originaron en el eón Arqueano hace aproximadamente 3,8
billones de años, cuando la composición química del océano y de la atmósfera eran muy
diferentes a la actual. Aparte de la hipótesis sobre las descargas eléctricas en la atmósfera
primitiva, los respiraderos volcánicos submarinos, que habrían sido comunes hace 4 a 2,5
billones de años, han sido asimismo considerados de importancia. En estos sitios también
podrían haberse dado reacciones químicas similares a las ya descriptas, pero en un
ambiente protegido de los altos niveles de radiación UV (Joseph, 2017), en ausencia
todavía de la capa de ozono. La tercera hipótesis propone que la vida se originó a partir de
compuestos de carbono e hidrocarbono en cometas y meteoritos, a medida que éstos se
quemaban al entrar a la atmósfera (Joseph, 2017). De manera similar, también se ha
propuesto que la vida en la Tierra pudo haberse originado como resultado de impactos de
asteroides que transportaban moléculas e incluso formas de vida primitivas de planetas
alejados o de otros sistemas solares. El meteorito Murchinson que cayó en Australia en
1969, da sustento a la validez de este mecanismo, ya que en los fragmentos colectados se
probó la presencia de más de 100 aminoácidos provenientes del espacio exterior (Veeken,
2013). Finalmente, también se ha considerado que la vida pudo haberse originado en pozas
de marea sujetas a los efectos de la desecación intermitente (Dostal et al., 2009).

El origen de la vida como sinónimo del comienzo de la evolución

A pesar de que Darwin no se dedicó a discutir el tema del origen de la vida en su

obra, según Deamer (2013), habría estado de acuerdo en que la evolución comenzó con el
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origen de la vida en nuestro planeta. La evolución por selección natural no podría haber
sucedido con una única molécula, sino que habría dado sus primeros pasos a partir de
sistemas primitivos de moléculas que se habrían generado en grandes números en el
ambiente prebiótico. El requerimiento de que exista variación dentro de un población sobre
la cual actúe la selección natural significa que las primeras formas de vida capaces de
evolucionar no fueron simplemente una mezcla de moléculas que se reproducían, sino que
consistían en sistemas microscópicos de moléculas interactuantes, encapsuladas en un
algún tipo de estructura con límites membranosos, llamadas ―protocélulas‖ (Deamer, 2013).
El principal desafío de estas protocélulas habría sido capturar fuentes de energía
disponibles, de forma de poder crecer a partir de la polimerización de monómeros y luego,
reproducirse. Las primeras células también habrían necesitado almacenar información
genética y replicarla al momento de la reproducción, de forma de pasar sus propiedades a la
siguiente generación. Cierto grado de error en este proceso habría sido inevitable, dando
lugar a lo que hoy denominamos como ―mutaciones‖. Estas ―imperfecciones‖, según
Deamer (2013) habrían sido cruciales, ya que permitieron a la vida temprana explorar
diferentes nichos y diversificarse.

En este sentido, se han identificados sistemas precelulares llamados liposomas en los

cuales la encapsulación del ADN se alcanza luego de ciclos de deshidratación e hidratación
similares a los que podrían haberse dado en intermareales de los océanos tempranos (Oró y
Lazcano, 1990). Una vez que se estableció la capacidad de auto-replicarse, podría haberse
avanzado hacia la evolución de formas de vida más complejas por selección natural (Benn,
2001). Los procariotas son las formas de vida más antiguas de la Tierra, cuya evidencia
fósil data de aproximadamente 3.500 millones de años, consistentes en estructuras en capas
donde se acumuló sedimento en mantos de algas, denominadas estromatolitos (Gogarten y
Olendzenski, 2013). Hace aproximadamente 3 billones de años, habrían evolucionado
organismos unicelulares capaces de fotosintetizar y producir oxígeno, lo que habría
transformado no sólo la composición de gases de la atmósfera, sino los procesos químicos
(oxidación) que se dieron en el planeta, así como la protección de los rayos UV al formarse
ozono, lo cual habría dado lugar a la colonización de la superficie del océano y, en último
término, de la tierra.
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Aunque la diversidad morfológica de los organismos procariontes, caracterizados por

la ausencia de núcleo, es limitada, éstos exhiben una gran diversidad metabólica, siendo
capaces de llevar a cabo procesos bioquímicos únicos en el ambiente, como la fijación del
nitrógeno, producción de metano, oxidación del amonio y varias maneras inusuales de
respiración anaerobia. Los procariotas se clasifican en Bacterias y Arqueas, y los estudios
genéticos profundos a partir de ARN ribosomal y proteínas que han sufrido eventos de
duplicación antiguos, han revelado que las Arqueas son el grupo de procariotas más
cercanamente emparentado con los eucariotas.

De esta manera, indagar sobre el origen de la vida a la luz de la evolución por

selección natural permite pensar en los requerimientos necesarios para reproducir esas
condiciones y procesos en el laboratorio y avanzar en el entendimiento de cómo se
originaron las primeras formas vivientes en el complejo ambiente prebiótico de nuestro
planeta, poco después de que el agua se condensó en forma líquida en la Tierra (Fig. 1.2).

Fig. 1.2. Representación de la historia del cosmos, de nuestro planeta, de la vida en él y del género
Homo sp. (el grosor de la línea correspondiente a este último periodo está muy exagerada).

La vida en la tierra temprana

Nuestro conocimiento de la historia de la vida en la Tierra se basa fundamentalmente

en la medición de proxies, como el contenido de oxígeno en la atmósfera, del estudio de los
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fósiles y de los análisis de ADN de los organismos actuales. Los fósiles se encuentran
ausentes de las formaciones rocosas del eón Hadeano (4,5 a 4 billones de años), mientras
que son pequeños y difíciles de hallar en el Arqueano (4 a 2,5 billones de años) y el
Proterozoico (2,5 a 0,5 millones de años), excepto por los estromatolitos. Más adelante, es
posible ya encontrar evidencia fósil de organismos eucariotas hace 1800 millones de años,
aunque éstos no pueden ser asignados a ningún clado actual.

En este sentido, los eventos que condujeron al origen de los eucariotas hace 2,1 – 1,7
millones de años aun constituyen una de las grandes preguntas de la biología. Los
organismos eucariotas comparten tres características principales: presencia de núcleo,
citoesqueleto y mitocondrias. Al contrario del núcleo y del citoesqueleto, los mecanismos
sobre el origen de las mitocondrias han sido bien establecidos: éstas fueron adquiridas a
través de endosimbiosis de una alfaproteobacteria. En cambio, existen varias hipótesis
contrapuestas sobre la aparición del núcleo y de las estructuras del citoesqueleto. Al
momento del surgimiento de los primeros organismos, el oxígeno (Holland, 2006) se
encontraba ausente en la atmósfera, al igual que actualmente sucede en otros planetas de
nuestro sistema solar. Este gas se generó como un subproducto cuando la capacidad de
fotosintetizar evolucionó paralelamente en varios grupos de organismos unicelulares; en
eucariotas particularmente, este proceso pudo haberse adquirido a través de la
endosimbiosis de una cianobacteria. Sin embargo, los niveles de oxígeno no fueron capaces
de ser detectados hasta que se oxidaron altas cantidades de hierro, que se depositaron como
formaciones de hierro sedimentario (Bekker et al., 2010).

En los eucariotas, ha habido varios orígenes independientes de multicelularidad,

tanto en el ambiente acuático en las algas verdes, que luego dieron origen a las plantas
terrestres, como en el ambiente terrestre, entre los mohos. A su vez, del Proterozoico tardío,
datan las primeras impresiones de animales de cuerpo blando (―fauna de Ediacara‖, Knoll,
2015). Estos fósiles de una fauna temprana parecen guardar una semejanza superficial con
medusas, crustáceos y gusanos, pero ninguno de ellos puede ser asignado a los grupos de
animales modernos, lo que ha dado lugar a la hipótesis de que este conjunto de organismo
representa un experimento independiente de vida multicelular que más tarde se extinguió
completamente (Seilacher et al., 2003).
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A pesar de que el gran desarrollo de las técnicas de ADN para dilucidar las relaciones
de parentesco entre los organismos ha superado en cierta forma las dataciones realizadas
con fósiles, las fechas de las ramificaciones de los nodos en tiempos ―profundos‖ como los
del inicio de la vida, permanecen muy inciertas (Hedges y Kumar, 2009), y son mejor
estimadas a partir de las dataciones radiométricas de las rocas que contienen a los fósiles
encontrados.

Fanerozoico: “la vida visible”

Hace 541 millones de años, se ubica el inicio del Fanerozoico (ver Álvarez et al.,
2019 para una revisión de los principales hitos de la historia de la vida en la Tierra). En este
punto en la historia de la Tierra, se produce una aparición repentina de gran número de
fósiles, lo que al principio fue identificado como ―el inicio de la vida‖. Sin embargo, hoy se
sabe que la vida en nuestro planeta data de mucho antes y que esta aparición de fósiles
marca, en realidad, el surgimiento de las partes duras como caparazones, que se preservan
en el registro. Estas partes duras se supone que podrían haber surgido en respuesta a un
incremento en el número y efectividad de los predadores en el ambiente. La mayor parte de
los phyla de animales que comparten características con la fauna moderna hicieron su
aparición en el Cámbrico temprano, entre los 510 y 543 millones de años antes del
presente. Durante esta ventana de un poco más de 30 millones de años, aparecieron
abruptamente en el registro fósil la mayor parte de los phyla de animales modernos
(incluyendo moluscos, anélidos, artrópodos y cordados), dando lugar a lo que se conoce
como la ―explosión del Cámbrico‖. Además de la preservación de formas fósiles con
esqueletos y caparazones, también se han podido encontrar representantes de fauna de
cuerpos blandos, como esponjas, ctenóforos, anélidos y priapúlidos. Existen varias
hipótesis sobre las causas de esta ―explosión‖ de biodiversidad; algunas de ellas
argumentan que en realidad, la historia de la evolución animal se remonta a mucho antes
del Cámbrico, pero que las condiciones ambientales de ese entonces hacían casi imposible
la preservación de fósiles. Por otro lado, otros proponen que la radiación del Cámbrico
representa una verdadera explosión de diversificación animal, probablemente asociada a los
cambios en el ambiente abiótico, como la fragmentación del supercontinente, que habrían
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favorecido el aislamiento geográfico y la especiación. Además, el clima se había vuelto

más cálido, reduciéndose el manto de hielo y aumentando los niveles de oxigeno
atmosférico, lo que también habría conducido a condiciones más propicias para la
supervivencia de animales macroscópicos. Los cambios en los procesos químicos del
océano habrían favorecido la biomineralización involucrada en la generación de esqueletos
externos y caparazones, así como de estructuras duras para la alimentación (ej. dientes), lo
que habría dado mayor fuerza a la carrera armamentista coevolutiva predador-presa
(Cartwright, 2013).

A comienzos de la década de 1990, se llevó a cabo una recopilación de los rangos

estratigráficos de cientos de familias y miles de géneros de fósiles de animales marinos
disponibles en la literatura (Sepkoski, 1997), lo cual proveyó la primera cuantificación de la
biodiversidad fósil a lo largo del Fanerozoico. De esta manera, se pudieron identificar 5
caídas repentinas de los niveles de biodiversidad, que fueron denominadas ―extinciones en
masa‖. Estos eventos se produjeron en los límites entre los siguientes periodos: Ordovícico-
Silúrico, Frasniano-Fameniano (Devónico tardío), Pérmico-Triásico (PT), Triásico-Jurásico
y Cretácico- Paleogeno (antes llamado Cretácico-Terciario o KT).

La correspondencia entre las 5 extinciones en masa mencionadas y los límites entre

periodos geológicos no es una coincidencia, debido a que los primeros intentos de delimitar
los periodos geológicos se basaron en los cambios abruptos en la composición de la fauna
fósil. Asimismo, además del reconocimiento de los eventos de extinción en masa, se ha
propuesto el Gran Evento de Biodiversificación del Ordovícico como un hito en la historia
de la vida de nuestro planeta (Servais et al., 2010).

Desde esta recopilación, el evento PT que ocurrió hace 251,9 millones de años (la
mayor de todas las extinciones en masa) ha sido reconocido como una doble extinción,
precedido 7,6 millones de años antes por la extinción Capitaniana-Wuchiapingiana (CW).
Este evento marca el límite entre dos periodos geológicos - el Pérmico y el Triásico-, así
como entre dos eras – Paleozoico y Mesozoico y se estima que aproximadamente un 57%
de las familias biológicas se extinguieron, incluyendo un 81% de especies marinas y un
70% de especies terrestres (Sahney y Benton, 2008). Fue también la mayor extinción en
masa de insectos. Existe evidencia de que las causas de esta extinción fueron las elevadas
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temperaturas y la anoxia oceánica asociadas a las grandes cantidades de dióxido de carbono

emitidos por las erupciones volcánicas de ese momento (Kaiho et al., 2020).

Los principales eventos en la evolución de las plantas terrestres

Aunque las plantas representan solamente una rama de la evolución de los eucariotas,
son esenciales para la energética y el funcionamiento de los ecosistemas terrestres. Las
plantas parecen haber surgido hace aproximadamente 450-460 millones de años, por un
evento único de colonización del ambiente terrestre, y esto se estima a partir de la presencia
de fósiles de esporas similares a los de las briofitas, que datan del Ordovícico medio (Crane
y Leslie, 2013). En las etapas tempranas de esta colonización, las innovaciones de las
plantas se centraron en la evolución de nuevas estructuras corporales, capaces de
sobrellevar la vida en la tierra, principalmente periodos de desecación (ej. cutícula cerosa
que evita la pérdida de agua y estomas). Luego, esta fase de innovaciones vegetativas fue
seguida de una etapa de transformaciones en el sistema reproductivo que resultó, por
ejemplo, en las semillas y las flores, que favorecieron tanto la reproducción en el ambiente
terrestre como la dispersión.

En Escocia, se encuentra una de las formaciones fósiles más ricas del ecosistema
terrestre de hace aproximadamente 413 millones de años, incluyendo artrópodos, hongos y
representantes tempranos de las plantas vasculares. Las plantas vasculares se caracterizan
por presentar un conjunto de tejidos vasculares especializados y un esporofito más grande y
elaborado, y actualmente representan el grupo más importante de plantas de los ecosistemas
terrestres. Dentro de este grupo, los helechos tienen una compleja historia evolutiva,
caracterizada por sucesivos eventos de diversificación aunque la mayor parte de los
helechos modernos provienen del Carbonífero. Los helechos y el resto de las briofitas se
dispersan a través de esporas en el aire, que luego germinan para dar lugar a un gametofito
haploide de vida libre. La fertilización ocurre cuando los gametofitos macho móviles nadan
en una película de agua y fertilizan al huevo de la arquegonia. A diferencia de los helechos,
las plantas con semilla presentan un gametofito femenino que se desarrolla dentro de la
planta parental, en estructuras denominadas óvulos; estas plantas presentan un mecanismo
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reproductivo único, la polinización. Luego de la fertilización, el embrión comienza a crecer

dentro del óvulo, que forma la semilla. Esta innovación reproductiva tan radical se da en
coníferas, cicas, Ginkgos, Gnetales y Angiospermas, dando lugar a mayor independencia
del ambiente acuático, y un consecuente pulso de colonización de distintos hábitats
terrestres. Los primeros fósiles de plantas de semilla datan de hace 365 millones de años,
aunque éstas tuvieron su mayor radiación ecológica y taxonómica a lo largo del Mesozoico.
Actualmente, casi toda la diversidad de plantas con semillas está comprendida por plantas
con flores, aunque su origen permanece incierto. Las Angiospermas, además de presentar
innovaciones en lo que respecta a su sistema vascular (con la presencia de vasos reticulados
en las hojas y un xilema especializado que les permite transportar agua a lo largo de su
cuerpo con mayor velocidad), es en su sistema reproductivo donde se dieron las
adaptaciones más drásticas. Entre ellas, la estructura del carpelo, donde se encuentran
contenidos el óvulo y las semillas, y las características únicas de la fertilización, que da
lugar al cigoto y al endosperma, que constituye la fuente de energía durante el desarrollo
temprano del embrión. Las primeras Angiospermas se encuentran en el registro fósil del
Cretácico temprano (hace 125 millones de años), y es en el Cenozoico donde se da una
diversificación ecológica explosiva de este grupo, contribuyendo a su vez al origen de la
biodiversidad en el ambiente terrestre, a través de sus interacciones con microbios, hongos,
animales herbívoros, polinizadores y dispersantes de semillas.

Origen y evolución temprana de los animales

A pesar de que hace aproximadamente 600 millones de años ya existían miembros del
clado animal, estos organismos diferían enormemente de los representantes actuales. El
origen de la mayoría de los linajes animales actuales ocurrió, como se mencionó
anteriormente, en forma explosiva en el Cámbrico hace aproximadamente 540-510
millones de años. Todos los animales evolucionaron de un ancestro unicelular eucariota,
por lo que el surgimiento de la multicelularidad es un evento clave en la evolución de este
grupo. Dos características principales son necesarias para la evolución de la
multicelularidad: la habilidad de las células de adherirse unas a otras y la de comunicarse
entre ellas, promoviendo de esta forma la especialización y la coordinación celular. En este
sentido, los coanoflagelados, que representan el pariente actual más cercano a los animales
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y existen en formas libres unicelulares o en pequeñas colonias, presentan genes que en los
animales están asociados a la señalización y a la adherencia celular. En esponjas, se observa
un grado mayor de especialización y coordinación que en los coanoflagelados, aunque en
ellas no se observa diferenciación en tejidos organizados. Las esponjas, además, sufren un
proceso denominado gastrulación, que consiste en la reorganización de células en capas, y
que es crucial en el desarrollo del plan corporal de los animales, dando lugar a la
organización espacial de los diferentes tipos celulares especializados. Aunque las esponjas
carecen de tejido nervioso, se ha probado que poseen genes que codifican para
componentes del sistema nervioso y que podrían haber constituido los primeros bloques
para el desarrollo de las primeras células nerviosas.

Los cnidarios presentan tejidos organizados, incluyendo células musculares y

nerviosas. Además, presentan genes involucrados en función nerviosa y señalización
similares a los presentes en bilaterios, a pesar de carecer de un sistema nervioso central;
presentan en mayor medida un conjunto de células nerviosas dispersas u organizadas en
plexos longitudinales. Asimismo, los cnidarios comparten genes involucrados en desarrollo
de ojos y oídos en bilaterios, lo cual sugiere que el ancestro común de los cnidarios y los
bilaterios presentaba una organización precursora de un sistema nervioso centralizado y de
órganos sensoriales.

Algunas de las principales innovaciones evolutivas de los animales, como el origen

del mesodermo, intestino, simetría bilateral y un sistema nervioso centralizado, ocurrieron
entre la divergencia de los cnidarios y el ancestro común más cercano de Bilateria. Sin
embargo, existe una gran controversia respecto de cuál es el grupo ancestro de los
bilaterios, y la evidencia molecular, basada en genes nucleares ribosomales y en otras
secuencias de ADN, aun no ha podido confirmarlo.

Con respecto al origen de la diversidad actual de los animales, todos los procesos
ecológicos, moleculares y evolutivos fundamentales se dieron mayormente en los océanos.
Luego, se produjo una diversificación subsecuente en zonas de agua dulce y, más tarde
cuando las plantas colonizaron el ambiente terrestre, se produjo una invasión de este nicho
por parte de varios linajes animales, principalmente tetrápodos e insectos, pero también
anélidos, arácnidos, caracoles gasterópodos e isópodos. Durante esta transición, los
 17

animales experimentaron desafíos importantes en su respiración, reproducción y

osmoregulación. A través del curso de la evolución en los últimos 500 millones de años, los
animales han evolucionado en formas parásitas, mutualistas e incluso altamente
cooperativas, como las abejas o las rata topo desnudas, generalmente incrementando su
nivel de complejidad, aunque en algunos casos han vuelto a surgir planes corporales más
simples.

La evolución de los artrópodos

El phylum Artropoda es considerado el clado más exitoso de los metazoos. Sus

miembros ocupan y usualmente dominan todos los ecosistemas sobre el planeta y tienen
una historia rica de diversificación desde sus orígenes en el Cámbrico, hace
aproximadamente 546 millones de años. Los artrópodos se originaron en ambientes
marinos en el Cámbrico, o incluso antes, en una era caracterizada por la gran diversidad de
planes corporales y adaptaciones anatómicas que aparecen por primera vez en el registro
fósil (Wiegmann y Trautwein, 2013). Este momento en la historia de la vida en el planeta,
como se mencionó antes en este capítulo, se denomina ―la explosión del Cámbrico‖, y
podría haber sido el resultado de un incremento marcado en el oxígeno disuelto en los
océanos, en conjunto con el derretimiento de glaciares. Estas condiciones habrían provisto
de alimento abundante y nuevos nichos ecológicos, aumentando las chances de
supervivencia, así como dando lugar a un nuevo ambiente químico que favoreció la
producción de estructuras rígidas, esqueletos, dientes y armaduras, que se preservaron con
mayor facilidad en el registro fósil. Asimismo, durante este tiempo, los animales
experimentaron alteraciones marcadas de sus redes génicas regulatorias, dando lugar a
diferentes planes corporales y especializaciones.

Todos los artrópodos comparten una serie de características únicas: cuerpos

segmentados, extremidades articuladas usualmente especializadas en una variedad de
funciones, y un exoesqueleto compuesto de una cutícula de quitina que es periódicamente
reemplazado durante el crecimiento (muda o ecdisis). Según la evidencia fósil, estas
características no fueron adquiridas todas de una vez, sino que fueron apareciendo
sucesivamente dando lugar a una forma artrópoda cada vez más especializada.
 18

Aunque los artrópodos, con sus cuerpos segmentados, fueron originalmente

propuestos como un grupo más cercanamente emparentados con los anélidos, que también
tienen una estructura corporal segmentada en anillos, actualmente la evidencia genómica
apoya la hipótesis de que los nematodes son el grupo más cercano. Existe también
evidencia de que todos los artrópodos forman parte de un grupo monofilético, conformado
actualmente por tres linajes principales: Chelicerata (arañas de mar, cangrejos cacerola y
arácnidos), Myriapoda (milipedios y centipedios) y Pancrustacea (crustáceos y hexápodos,
este ultimo incluyendo insectos).

Los quelicerados, con sus apéndices cercanos a la boca que funcionan, por ejemplo,
como estructuras venenosas en las arañas, conforman el grupo hermano al resto de los
artrópodos, aunque aun es controvertida la posición de las arañas de mar. Aunque los
quelicerados actualmente están representados mayormente por arácnidos terrestres (arañas
y ácaros), se originaron en ambientes marinos durante el Cámbrico. Por ejemplo, uno de
los representantes extintos de estos quelicerados tempranos es el escorpión marino, un
predador que medía unos cuantos metros de largo. Las arañas, que aparecieron en el
Devónico, son actualmente uno de los grupos más cosmopolitas. Son de hábitos
predadores, presentan 8 patas y dos regiones corporales, con la cabeza y el tórax fusionados
en un cefalotórax, aunque su principal característica es el par de glándulas sericígenas
(productoras de seda o tela) con la cual generan su red. A su vez, los ácaros y las garrapatas
son tan diversos como las arañas, pero menos conocidos. Han colonizado tanto el ambiente
acuático como el terrestre y exhiben gran variedad de hábitos de alimentación, siendo
algunos ectoparásitos y endoparásitos de otras especies de invertebrados y de numerosos
vertebrados.

Los miriápodos, que agrupan a los milipedios (generalmente herbívoros, con dos
pares de patas por segmento) y los centipedios (usualmente carnívoros, con un par de patas
por segmento), son un grupo más pequeño de artrópodos y tienen su origen en el Silúrico.
La posición de los miriápodos en el árbol de relaciones filogenéticas de los artrópodos es
controvertida, incluso se ha cuestionado su carácter monofilético. Actualmente, el consenso
es que este grupo conforma el pariente más cercano de los Pancrustacea y juntos dan lugar
al clado de los Mandibulata, presentando mandíbulas masticatorias.
 19

Los crustáceos forman parte del clado Pancrustacea junto con los insectos. Sus
orígenes se sitúan en el Cámbrico y, aunque algunos grupos de crustáceos han adoptado
hábitos de vida terrestres, la mayoría son casi completamente acuáticos y particularmente
abundantes en ambientes marinos. Asimismo, los insectos que dominan la tierra y el aire,
pero se encuentran ausentes en los océanos, emergieron como la rama principal que invadió
el ambiente terrestre dentro de los pancrustáceos. Las relaciones filogenéticas entre los
crustáceos son aun materia de estudio, con análisis más recientes que han explorado las
características morfológicas del cerebro y del ojo de las clases Branchiopoda y
Malacostraca, sin arrojar resultados concluyentes. Los hexápodos, incluyendo los insectos,
conforman el grupo más exitoso del linaje de los artrópodos, considerando su diversidad,
riqueza de especies y biomasa. Existen tres pequeñas clases de hexápodos consideradas
como los parientes más cercanos de los insectos: Collembola, Protura y Diplura,
caracterizados por vivir en el suelo y carecer de alas. Dentro de los insectos, los pescaditos
de plata conforman el grupo basal (Apterygota), que dio origen a todos los insectos con alas
(Pterygota). El origen del vuelo se considera una característica crucial para el
extraordinario éxito en la conquista de los ecosistemas terrestres por parte de los insectos en
los últimos 300 millones de años. Las relaciones filogenéticas entre aquellos insectos que
sufren una metamorfosis completa (holometábolos) son bien conocidas ahora: los
himenópteros (avispas, abejas y hormigas) conforman el grupo hermano a todo el resto de
los holometábolos. Durante el Pérmico tardío, se produjeron las restantes radiaciones
adaptativas que dieron lugar a la gran diversidad de escarabajos, polillas y moscas,
probablemente asociadas a la evolución de las plantas con flores y el consecuente
surgimiento de nuevos nichos ecológicos.

La evidencia fósil sugiere que los artrópodos fueron los primeros animales que
formaron parte de la transición del ambiente acuático al terrestre, coincidiendo con la
colonización de los ecosistemas terrestres por parte de las plantas. Este proceso de
colonización parece seguir ocurriendo hasta hoy, con varios linajes mostrando eventos
independientes de colonización del ambiente semiacuático, costero o terrestre a lo largo de
su historia. Esta transición presentó numerosos desafíos a los artrópodos relacionados a la
desecación, el intercambio de gases con la atmosfera, excreción de residuos, y el encontrar
alimento y pareja en un ambiente menos predecible que el acuático. Una de las
 20

innovaciones evolutivas más importantes en los insectos fue la aparición de alas hace 350
millones de años, siendo este grupo de animales el primero en alcanzar la capacidad de
volar. Las alas dieron a los insectos la posibilidad de dispersar grandes distancias, escapar
de predadores y colonizar diversos hábitats. Estas estructuras también han sufrido
alteraciones secundarias en el caso de los escarabajos, siendo los élitros una cubierta
protectora, mientras que en las moscas se ha reducido uno de los pares favoreciendo la
maniobrabilidad. Las alas se han perdido en forma secundaria en varios linajes, y en
algunos casos esta pérdida es compartida por todos los miembros del clado, como en piojos
y pulgas.

La innovación evolutiva de tres etapas de vida diferentes en los insectos

holometábolos, conocida como metamorfosis completa, es otro gran hito en la evolución de
los artrópodos, que permitió un grado aun mayor de diversificación y especialización
dentro de este grupo. Esto se asocia a las ventajas selectivas del proceso de metamorfosis
completa: por un lado, las larvas no compiten por hábitat ni alimento con los adultos de esa
misma especie. Por otro lado, las larvas experimentan un desarrollo interno de las alas, lo
que les permite vivir dentro del sustrato del cual se alimentan (madera, cuerpos de otros
organismos, etc.). En general, además, los insectos holometábolos tienen un ciclo de vida
más corto, por lo que se reducen las oportunidades de predación sobre los estadios más
vulnerables.

Además de estas dos innovaciones evolutivas mencionadas, los artrópodos presentan

un alto grado de especialización en sus rasgos de historia de vida y asociaciones biológicas
que han permitido a los grupos con adaptaciones particulares explotar los recursos del
ambiente. Los artrópodos exhiben casi todas las formas diferentes de alimentación:
nectarívoros, descomponedores, predadores, herbívoros, hematófagos y parásitos.
Asimismo, es extraordinaria la diversidad de formas de interacción, comunicación
competencia, dispersión, agregación y escape que presentan este grupo de organismos. Un
ejemplo de esto es la evolución de sociedades de insectos: la eusocialidad involucra
adaptaciones de comportamiento, fisiológicas, de desarrollo y morfológicas que permiten la
supervivencia y la reproducción a partir de la vida en grupo y la división del trabajo. Este
rasgo ha evolucionado independientemente en termitas, hormigas, abejas y algunas especies
 21

de avispas. Asimismo, en artrópodos son comunes los ejemplos de coevolución,

fundamentalmente en las especies parásitas pero también en aquellas que hacen uso de un
recurso especifico de alimento (como los nectarívoros). Estos son sólo algunos ejemplos de
especies que exhiben, junto a otras miles, características altamente especializadas que les
permiten usar plantas, animales u hongos como alimento, así como comunicarse, imitar el
color de otros organismos o escapar de ellos y rápidamente colonizar nuevos nichos, lo que
hace de este grupo de animales el más ubicuo del planeta.

La evolución de los tetrápodos

La evolución de los tetrápodos abarca los últimos 375 millones de años, comenzando
con el origen de vertebrados terrestres con extremidades, cuyos ancestros más cercanos son
los peces óseos, que aparecen por primera vez en el registro fósil durante el Silúrico (439-
408 millones de años). El grupo de peces óseos divergió en dos clados distintos en el
Devónico (408-362 millones de años): actinopterigios (peces con esqueletos de espinas
óseas en sus aletas) y sarcopterigios (con aletas lobuladas o carnosas). En sus aletas
pélvicas y pectorales, ambos clados poseen escamas elongadas y un esqueleto basal. Los
sarcopterigios se diversificaron en tres grupos, que constituyeron los principales
componentes de la fauna de peces del Devónico: los peces pulmonados (Dipnoi), los
celacantos (Actinistia) y los crosopterigios. Actualmente, los peces pulmonados y
celacantos tienen unos cuantos representantes vivos, aunque genéticamente ninguno de
ellos es considerado un pariente cercano de los tetrápodos (Jenkins, 2013). Por el contrario,
los tetrápodos se originan a partir de un grupo particular de crosopterigios: los
elpistostegálidos, que no se encuentran en el registro más allá del Paleozoico. Por lo tanto,
los pulmones no constituyen una innovación evolutiva en los tetrápodos emergentes.
Asimismo, aunque la función respiratoria de las branquias fue eventualmente abandonada,
los elementos del esqueleto de las branquias fueron retenidos en los tetrápodos, asumiendo
otras funciones relacionadas, por ejemplo, con la alimentación.

Los tetrápodos presentan algunas características compartidas con los crosopterigios,

como su patrón de disposición de huesos del cráneo, una estructura de los dientes en la cual
la dentina y el esmalte tienen una disposición interna particular y una morfología y
ubicación de las vértebras similar. Uno de los representantes del grupo de los
 22

elpistostegálidos es Tiktaalik roseae, un fósil del Devónico tardío, de la región del Ártico
canadiense. Este fósil presenta una disposición de los ojos elevada sobre el techo del
cráneo, que es compartida con varios vertebrados actuales, que levantan su mirada justo por
sobre la interfase aire-agua. Asimismo, el cráneo de Tiktaalic es triangular y se puede
distinguir la presencia de un cuello, lo que le habría permitido una movilidad independiente
de la cabeza con respecto al resto del cuerpo, posiblemente mejorando su desempeño como
predador en el ambiente terrestre. Por otro lado, Shubin y colaboradores (2006)
demostraron la homología entre el esqueleto de las aletas anteriores y las extremidades
anteriores de los tetrápodos, apoyando la hipótesis de que las aletas de Tiktaalik soportaban
su cuerpo en la tierra. Aunque Tiktaalik tiene claramente forma de pez, retuvo el esqueleto
branquial con función respiratoria, y estaba cubierto de escamas, este sarcopterigio anfibio
podría haberse movido de los márgenes de aguas poco profundas hacia la costa,
enfrentando nuevas presiones selectivas en su camino. En principio, no había grandes
predadores en el ambiente terrestre, a diferencia de los océanos, y la fauna de invertebrados
era abundante y poco explotada. Sin embargo, los primeros tetrápodos habrían enfrentado
fuerzas gravitacionales mucho mayores que las del ambiente acuático. Los tetrápodos
primitivos, Ichthyostega y Acanthostega, presentaban grandes modificaciones de su
columna vertebral y extremidades, relacionadas con el soporte del peso del cuerpo en el
ambiente terrestre (como el surgimiento de las zigapófisis y el hueso sacro).

Otra de las grandes innovaciones evolutivas asociadas a la conquista del ambiente

terrestre por parte de los vertebrados es el huevo amniota. Los anfibios actuales
(anamniotas) dependen de la presencia de agua para el desarrollo de los huevos, que
absorben a través de sus membranas, asegurando la disponibilidad de oxígeno y un mayor
espacio para el crecimiento del embrión. El huevo amniota de los reptiles, aves y
mamíferos presenta una membrana protectora que rodea a un ambiente acuoso, una fuente
de nutrientes y una membrana de intercambio de gases.

A partir del Carbonífero tardío, se describen tres tipos de amniotas caracterizados por
los patrones de disposición de los huesos del cráneo: anápsidos, sinápsidos y diápsidos;
siendo los dos últimos grupos los que experimentaron mayores radiaciones en el Mesozoico
y Cenozoico, dando lugar finalmente a la gran mayoría de los amniotas actuales. Entre los
 23

sinápsidos, los terápsidos sufrieron una enorme diversificación de su cráneo, pero

solamente dos grupos sobrevivieron a las extinciones del Pérmico/Triásico, entre ellos los
cynodontes, ancestros de los mamíferos. Aproximadamente 5000 especies diversas de
mamíferos actuales son prueba de la extensa radiación que experimentaron los sinápsidos
desde el Jurásico temprano. Finalmente, ciertas características como el crecimiento del
cerebro y la difiodoncia (presencia de dentición decidua y dentición adulta) son
innovaciones de los mamíferos tempranos. Sin embargo, a pesar de la riqueza del registro
fósil de mamíferos, el origen de las características más sobresalientes de los mamíferos,
como el pelo, la endotermia y las glándulas mamarias, permanece incierto.

Los diápsidos actuales se encuentran representados por los lepidosaurios (los

Squamata: tuataras, lagartos y serpientes) y los arcosaurios (cocodrilos y aves). Durante el
Mesozoico, los diápsidos invadieron los océanos (ej.: placodontes, plesiosaurios), otros el
aire (pterosaurios) y otros extendieron su dominio en el ambiente terrestre, como los
dinosaurios saurópodos, ornitisquios y terópodos. Los ornitisquios, herbívoros de una gran
diversidad de formas, presentaban una estructura pélvica caracterizada por la presencia de
dos procesos: uno hacia adelante y el otro proyectado hacia atrás. Los saurisquios, que
comprendían a los herbívoros sauropodomorfos y a los terópodos carnívoros, tenían una
estructura pélvica distinta, que retenía la forma más primitiva, con el hueso púbico
apuntando hacia adelante. El hueso púbico evoluciona apuntando hacia atrás en el grupo
que dio origen a las aves, el grupo llamado Eumaniraptora, por lo que la configuración de la
llamada ―cadera de ave‖ de los ornitisquios y de las aves evolucionó en forma
independiente.

La representación de los terópodos en el registro fósil es mucho menor; la biomasa de

los carnívoros es en general menor que la de sus presas. Dentro de este grupo, los
deinicosaurios comparten varias características de su cráneo con las aves (como la pérdida
del hueso prefrontal que bordea la órbita). Asimismo, la evidencia de caracteres
compartidos entre ambos grupos es más fuerte en el postcráneo, donde se evidencia la
presencia de tubérculos (epipófisis) para el anclaje de los músculos en la segunda y tercera
vértebras cervicales. Existe evidencia adicional proveniente de las patas y del hueso púbico.
Algunos representantes de los terópodos primitivos presentaban ―protoplumas‖, aunque no
 24

podían volar. Por lo tanto, esto indicaría una función inicial de este tegumento más asociada
a la termorregulación que al vuelo, aunque luego las plumas fueron cruciales en la
adquisición del vuelo, tanto cursorial como arbóreo o de planeo. Desde sus radiaciones
iniciales en el Mesozoico, las aves constituyen actualmente más de 10.000 especies, y un
testimonio de la amplitud del cambio evolutivo dentro del grupo de los arcosaurios.

Consideraciones finales

Como es discutido en el proyecto Chronozoom, del Museo de Paleontología de la

Universidad de California en Berkeley, por parte de Álvarez y colaboradores (2019), existe
una forma tradicional de considerar la historia, ya sea a través de ciclos de eventos o de
líneas de tiempo. Esta dicotomía también fue muy prevalente entre los primeros geólogos,
aunque a la luz de la cuantificación de los hitos históricos, ninguna de estas visiones resulta
útil para describir el carácter de la historia. Una aproximación novedosa propone considerar
la historia en términos de continuidades y contingencias. Las continuidades son secuencias
de tiempo donde existe cierto grado de orden y de predictibilidad, a menos a corto plazo.
Las contingencias son puntuadas a lo largo de las continuidades de la historia y son
relativamente breves comparadas con los periodos de continuidad que las flanquean.
Algunos ejemplos naturales de contingencias mencionados en este capítulo pueden ser la
formación de la Tierra, el gran evento de biodiversificación del Ordovícico y el impacto del
meteorito y la consecuente extinción K/T. Aunque no es del todo claro cómo definir los
eventos contingentes con rigor, es posible intentarlo considerando que éstos son poco
frecuentes, impredecibles y de efectos significativos. Resulta difícil cuantificar estas
características, y muchas veces la escala del evento puede influir en su caracterización
como continuidad o como contingente. Sin embargo, una de las principales características
que emerge del estudio de la historia de la Tierra y de la vida en ella es la falta de
predictibilidad de los eventos, ya sea por la sensibilidad de los sistemas naturales a las
condiciones iniciales o por la variabilidad introducida por la reproducción sexual de
organismos multicelulares. Y esto, a su vez, hace del estudio de la historia de la vida en
nuestro planeta, un campo de constante desarrollo, incorporando evidencia que proviene del
acceso a nuevas tecnologías (ej. genómica) y que permite continuar el trabajo de Haeckel
 25

hasta hoy (Fig. 1.3), generando un gran impacto en la comprensión de la biodiversidad

actual y del papel del hombre, como un agente más causante de contingencias.

Fig. 1.3. Relaciones evolutivas de los principales grupos de plantas y animales, representadas a lo
largo de las diferentes eras geológicas y sus períodos. 1) Surgimiento de la blástula, 2) surgimiento
de la gástrula, 3) Planulae, celenterados primitivos y 4) Larva celomada. Las líneas oblicuas indican
hábitat marino; en gris claro, se indica el hábitat terrestre, en gris intermedio, se indica hábitats
marino y de agua dulce y en gris oscuro, sólo agua dulce. La línea punteada indica relaciones
hipotéticas, aun en revisión. Figura basada en la información provista en el Science Museum Group
de Gran Bretaña (https://wellcome.org/press-release/thousands-years-visual-culture-made-free-
through-wellcome-images) y en Cartwright (2013).

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 29

2 Variabilidad: Grados, tipos y significado de la variación

en las poblaciones
“Cada individuo de una especie que se reproduce sexualmente es, en general,
genéticamente diferente de cualquier otro miembro de la especie, siempre que no sean
gemelos idénticos. Esta enorme variabilidad potencial se expresa en una cierta cantidad de
variabilidad morfológica visible dentro de las poblaciones de una especie. Rara vez es
posible decir que tal o cual individuo de una población es "más típico" que algunos otros.
Los caracteres de una población están determinados por los caracteres de la suma total de
los individuos que la componen. Si queremos comparar una forma o especie con otra,
comparamos muestras, no comparamos individuos, este es uno de los principios básicos de
la sistemática moderna.”

Ernst Mayr (1904-2005), de su libro ―Systematics and the Origin of Species‖, 1942.
Traducción: A. Vassallo

A partir del momento en que se originó la vida en nuestro planeta, los organismos
experimentaros una diversificación, como resultado de la cual a partir de una o pocas
especies ancestrales surgieron nuevas especies. A diferencia de las categorías taxonómicas
de rango superior creadas por los naturalistas (género, familia, orden, clase, etc.) las
especies son entidades reales constituidas por poblaciones que constan de varios
organismos individuales. Estos organismos pertenecientes a una especies, por ejemplo los
felinos agrupados en la especie Acinonyx jubatus (nombre común cheetah), o las coníferas
agrupadas en la especie Araucaria araucana (nombre común araucaria) son similares entre
sí. Similares significa, en este contexto, que aunque entre los organismos de una dada
especie pueda haber diferencias a veces importantes en sus caracteres, estas diferencias son
relativamente menores que las que existen entre organismos de especies taxonómicamente
distintas. Una excepción con respecto a este último punto lo constituyen las especies
crípticas, en donde las variaciones a nivel de los fenotipos muchas veces son
imperceptibles, con lo cual las diferencias entre individuos son percibidas a través de otro
tipo de variación, como por ejemplo la variación a nivel molecular. Uno podría preguntarse
¿por qué los organismos de una especie son similares y no iguales entre sí? A lo cual podría
responderse: una similitud ―total‖ entre los individuos de una población sería imposible
dado que existen diferencias genéticas entre ellos, debido a la herencia, a mutaciones
génicas, o al efecto del ambiente. Podría a su vez contra argumentarse diciendo que los
gemelos son iguales entre sí en sus caracteres y composición genética, por lo cual no es
 30

imposible la existencia de organismos exactamente iguales en una población. En el caso de

los gemelos idénticos ocurre una bipartición durante la división celular mediante la cual dos
embriones se originan a partir de un solo cigoto. La otra pregunta que puede surgir es, si
asumimos que los caracteres específicos de cada especie, incluyendo su anatomía,
fisiología, bioquímica y comportamiento, son los que confieren a la misma un estado de
adaptación a las condiciones del medio ambiente que ella ocupa, entonces ¿por qué los
organismos individuales varían entre sí? ¿No produce esta variación un cierto desajuste o
falta de adecuación al ambiente? En otras palabras, si una dada especie ha alcanzado un
grado de adaptación adecuado ¿por qué no existen mecanismos o procesos genéticos
naturales que, de alguna manera, generen individuos igualmente adaptados, restringiendo el
origen de la variación? Es difícil dar una respuesta unívoca a estas preguntas. Lo que si
podemos afirmar es que las especies parecen encontrarse en medio de una puja constante
entre dos fenómenos contrapuestos: uno de ellos va a tender a conservar las características
propias de la especies, mientras que el otro va a tender a generar variabilidad intra
específica. Podemos calificar a esta situación como un equilibrio inestable, con una
dinámica propia según cada grupo de organismos y condiciones ambientales del periodo
evolutivo durante el cual existe o existió.

Grados de variabilidad
Al compararse entre sí a los organismos, resulta obvio que las diferencias en sus
características fenotípicas y genotípicas serán mayores cuanto mayor sea la distancia
filogenética entre ellos. Las diferencias serán relativamente grandes si comparamos
individuos pertenecientes a una especie de helecho con individuos pertenecientes a una
especies de angiosperma (las plantas con flores). En contraste, las diferencias serán
relativamente menores si se comparan individuos pertenecientes a una especie de ardilla
con individuos pertenecientes a una especie de gerbo, dado que ambos, ardillas y gerbos,
son especies de roedores. En el caso de que nos restrinjamos a la variabilidad que pueda
existir dentro de una especie en particular, incluso en este caso nos encontramos con grados
o niveles de variabilidad que pueden ser muy dispares. Nuestra intuición puede a veces
fallarnos, y donde en principio creíamos ver poca o nula variación entre los individuos,
existe en realidad variabilidad entre ellos.
 31

En la figura 2.1 se ven algunos de los grados de variabilidad que pueden observarse
en los humanos, en sus diferentes poblaciones, y en una especie relativamente cercana –
dado que es un primate antropomorfo-- a nuestra especie, el gibón. Focalizaremos en dos
caracteres, las extremidades y la altura corporal, aunque podríamos tomar en cuenta
cualquier otro carácter fenotípico (comportamiento, fisiología, etc.). Existe en la población
humana variación en la altura corporal (Fig. 2.1A y B) y existe también una constancia en
la proporción entre las extremidades anteriores y posteriores. Debido a la locomoción
bípeda, las extremidades posteriores de los humanos están proporcionalmente más
desarrolladas que las anteriores, a diferencia de los que ocurre con los gibones (Fig. 2.1D).
Esta proporción se mantiene en ciertas poblaciones o etnias, como los pigmeos, que poseen
una altura corporal muy por debajo de la etnia caucásica blanca (Fig. 2.1A), lo cual
demuestra que pese a poseer una altura corporal relativamente baja, los pigmeos conservan
la adaptación típicamente humana en la proporción de sus extremidades. Esto no ocurre en
las personas con acondroplasia (Fig. 2.1C), las cuales constituyen otro tipo de variación
presente en la población humana, causada en este caso por una mutación genética.

Fig. 2.1. Variación en la altura y proporciones corporales en diferentes etnias y grupos

humanos, en comparación con un primate antropomorfo relativamente cercano a nuestra
especie, el gibón. Los primates antropomorfos incluyen, además, al chimpancé, al gorila y
al orangután. A: etnia de pigmeos africanos y etnia caucásica. B: jugadores del plantel de
 32

Boca Juniors. C: grupo de personas con acondroplasia, lo cual se debe a una mutación
genética. D: uso de las extremidades en el gibón, las superiores son proporcionalmente más
largas que las inferiores.

La variabilidad --morfológica, fisiológica, bioquímica, comportamental, o genética--

que se encuentra en las poblaciones naturales de las especies puede dividirse, en teoría, en
dos grandes tipos: 1) variabilidad con valor selectivo y 2) variabilidad selectivamente
neutral (Fig. 2.2). Que pueda dividirse la variabilidad en estos dos tipos no quiere decir que
sea sencillo o evidente clasificarla así en todos los casos. Esta división posee más que nada
un significado conceptual para comprender el rol de la variación en los procesos evolutivos.
La variabilidad con valor selectivo incluye a aquellas variantes que, de manifestarse en los
individuos de una población, van a influenciar en su capacidad de sobrevivencia y
reproducción. La palabra selectivo justamente hace referencia al proceso de selección
natural, es decir el éxito reproductivo diferencial, entre los individuos de una población.
Los pigmeos constituyen una etnia de cazadores recolectores de África cuya estatura en los
hombres es menor a 1,5 metros. Siendo que su altura corporal constituye una variante
presente en la población humana en general, es válido preguntarse por su valor selectivo.

Fig. 2.2. La variación existente en las poblaciones de las especies puede dividirse en dos
tipos principales: la variación con valor selectivo, y la variación selectivamente neutral. No
siempre existe una demarcación precisa entre ambos tipos.
 33

La variabilidad con valor selectivo puede decirse que confiere a los organismos
capacidad de adaptación y evolución. Por el contrario, la variación selectivamente neutral,
cuando se manifiesta en los individuos de una población, no afecta su capacidad de
sobrevivencia y reproducción, es decir que estos aspectos que tienen que ver con la
adaptación no serían influenciados por las circunstancias ambientales, ya sea a favor o en
contra. Pese a ello, los caracteres selectivamente neutros también muestran signos de
evolución en los organismos de una población.
La variabilidad selectivamente neutral, tanto si corresponde a caracteres fenotípicos
como así también genómicos y moleculares, es de importancia en los estudios histórico
evolutivos. Al contrario de lo que ocurre con la variabilidad que afecta negativamente la
sobrevivencia y el éxito reproductivo, la cual va a tender a ser eliminada de las poblaciones
por una selección en contra, la variabilidad neutral se acumula pues no es afectada por la
selección. Por tal motivo esta variabilidad neutral acumulada en sucesivas generaciones de
organismos constituye un registro histórico de los cambios evolutivos que tuvieron lugar en
las poblaciones y las especies. Este tipo de variación permite así investigar procesos
poblacionales históricos, y reconstruir la filogenia de las especies. La variabilidad genética
neutral, o casi neutral, permite también realizar estimaciones de la época en que ocurrieron
eventos evolutivos mediante el uso del reloj molecular, asumiendo que la cantidad de
cambios acumulados en el genoma es proporcional a un tiempo evolutivo determinado (este
tema se ampliará en el Capítulo 7).
Los naturalistas y biólogos fueron conscientes de la variabilidad existente en la
naturaleza entre los individuos de una dada especie, aún antes de que surgieran las primeras
teorías evolutivas. Esta variabilidad se hacía evidente al comparar entre sí diferentes
individuos en una localidad geográfica, pero muchas veces se hacía aún más notoria al
comparar individuos de la misma especies pero recolectados en distintas localidades
geográficas, regiones o países. Durante gran parte de la historia de la biología el tipo de
variabilidad a la que podían acceder los investigadores era fenotípica, es decir en aquellos
caracteres observables mediante el uso de técnicas y equipamientos disponibles en la época.
Se trataba de caracteres fenotípicos (Fig. 2.3) que incluían aspectos tales como la
coloración del pelaje, diferentes aspectos en las plumas, características de la cubierta
corporal, diferencias en el tamaño corporal, y longitud de las extremidades, e incluso
 34

caracteres fenotípicos internos incluyendo órganos, estructuras óseas, y aspectos

fisiológicos que requerían de observaciones y mediciones precisas. La variabilidad en estos
caracteres, en muchos casos, posee un valor selectivo ya que se trata de un tipo de variación
que puede afectar una función importante para los organismos de una dada especie. Por
ejemplo, la variabilidad en la coloración del cuerpo --del pelaje en mamíferos, del plumaje
en aves, de la cubierta de quitina de los artrópodos, etc.-- puede afectar la función
protectora del camuflaje frente a los depredadores.

Fig. 2.3. Diferentes tipos de variabilidad fenotípica. De izquierda a derecha y de arriba

abajo: coloración de las alas de mariposa y su rol en el camuflaje frente a depredadores;
coloración y largo del pelaje en mamíferos, posee varios roles: camuflaje,
termorregulación; forma de la hoja en el roble: eficiencia fotosintética, evapotranspiración;
tamaño corporal en lapas: riesgo de depredación, agarre al sustrato, exposición frente a la
desecación; dimorfismo sexual en ciertas aves rapaces: segregación del nicho trófico entre
machos y hembras; dimorfismo sexual en mantis: selección sexual sobre caracteres que
afectan el éxito reproductivo.

Por otra parte, la variabilidad en el tamaño corporal puede afectar la competencia por
recursos con otros individuos de la misma u otra especie, o bien la capacidad de
movimiento de los organismos. Esto no significa que toda la variabilidad de tipo fenotípica
posea un valor selectivo. Un ejemplo de esto lo podemos encontrar en los biólogos que
estudian la morfología del cráneo de los vertebrados. Sin duda, muchos caracteres
 35

craneanos poseen un valor selectivo pues están directamente relacionados a funciones que
deben desempeñar adecuadamente los organismos, tales como: caracteres de la dentición
que afectan el procesamiento del alimento en la cavidad bucal, caracteres que afectan la
protección del sistema nervioso central, tales como el espesor y forma de ciertos huesos,
caracteres que afectan la función respiratoria como la morfología de los huesos
denominados turbinales, caracteres que afectan la percepción sensorial, como la ubicación
y tamaño de las órbitas oculares. Sin embargo, a la par de estos caracteres, y debido a que
el cráneo de los vertebrados es una estructura en extremo compleja y formada por
numerosos huesos, muchos de estos pueden presentar cierto grado de variabilidad que no
afecta significativamente una función particular. Esta variabilidad, si bien fenotípica, podría
entonces acumularse pues posee un valor selectivo neutro, o casi neutro. De hecho, pese al
uso extendido de las técnicas moleculares, muchos caracteres craneanos se siguen
utilizando con éxito para elaborar reconstrucciones filogenéticas, muchas veces
conformado matrices combinadas en conjunto con datos moleculares, en lo que se
denomina filogenética integrativa.

Medición e interpretación de la variabilidad

La medición y análisis de la variabilidad existente entre los individuos pertenecientes
a una población de una especie puede aportar a la comprensión de los procesos evolutivos.
Un ejemplo de ello sería un estudio de campo realizado para determinar la variabilidad del
espesor del pico en un ave, característica que refleja las relaciones tróficas y evolutivas en
un contexto temporal profundo. La forma del pico de las aves posee una función importante
en lo referente a la ecología trófica, por lo que suele tener un importante valor selectivo.
Las diferentes especies de aves tienen en general distintos hábitos de alimentación, estando
la forma y el tamaño del pico en estrecha correspondencia con estos. Existe un grupo de
varias especies conocidas como pinzones de Darwin (Fig. 2.4) que habitan las islas
Galápagos y de las cuales trataremos varios aspectos en los sucesivos capítulos. Muy
probablemente todas ellas derivan de una especie ancestral que se dispersó desde el
continente sudamericano y, una vez establecida en las islas, experimentó un proceso de
especiación abrupta, es decir de radiación adaptativa y generación de nuevas especies. Se
trata de aves de pequeño tamaño, similares a un gorrión en su aspecto general, pero
 36

diferentes en la morfología del pico. En su conjunto estas especies muestran diferencias

interespecíficas en la morfología del pico. Mediante el estudio de la ecología trófica de
estas especies, cuyo iniciador fue el propio Darwin, se conoce que las diferentes
morfologías del pico se asocian con dietas que son propias de cada especie: insectos,
semillas pequeñas, semillas grandes de cubierta resistente, néctar, o combinaciones de ellas
según estacionalidad y disponibilidad.

Fig. 2.4. Variación interespecífica en la morfología del pico en diferentes especies de

pinzones de Darwin. La forma del pico se asocia al tipo de dieta de cada ave.

Dado que las especies de pinzones de las islas Galápagos descienden muy
probablemente de una especie ancestral que colonizó las islas en el pasado, es verosímil
pensar que la enorme diversidad actual en la forma del pico comenzó a partir de la
variabilidad existente a nivel intra-específico. Por tal motivo, es muy interesante analizar la
variabilidad existente en las poblaciones naturales, aunque se trate de una variabilidad
comparativamente de menor grado que la existente entre especies o taxa de rango superior.
Eventualmente, aunque no necesariamente, esta variación podría asociarse a eventos de
especiación. Para conocer la variabilidad de un carácter dentro de una población, en este
caso la forma del pico en una especie de ave, lo que el investigador debe llevar a cabo es un
muestreo de la población, el cual incluirá un número determinado, aunque obviamente
numéricamente limitado, de ejemplares. Esto es así dado que, en general, existen
limitaciones prácticas para poder analizar a todos los individuos de una población, por lo
 37

cual se estudia una muestra de individuos. Existen técnicas para determinar lo que se
denomina una muestra representativa de una población, es decir un número de ejemplares
adecuado para realizar una extrapolación confiable a toda la población. En esta muestra de
ejemplares se efectúa la medición del carácter, o caracteres, en estudio. Por medición se
entiende la utilización de una diversidad de instrumental y aparatos, desde relativamente
simples balanzas de campo y calibres, hasta metabolímetros o técnicas moleculares,
dependiendo del carácter en estudio. Puede confeccionarse luego un gráfico que muestre la
distribución del estado del carácter, en este ejemplo hipotético la morfología del pico, en la
población bajo estudio (Fig. 2.5). La figura consiste en un gráfico de barras con los valores
obtenidos en el muestreo, al cual se superpuso una curva teórica o ―campana‖ de Gauss.
Puede interpretarse que existe en la población un espesor de pico que es el más frecuente, y
una variabilidad alrededor del carácter: cuanto más alejados de los valores más frecuentes
en la población, menor es la cantidad de ejemplares que portan valores hacia los límites del
rango de variación del carácter. El espesor del pico es un carácter cuantitativo que varía de
forma gradual, por lo que para realizar el gráfico se dividió el espesor en intervalos y se
contabilizó el número de ejemplares en cada rango. Una pregunta sencilla, pero no tan fácil
de responder, es la siguiente: ¿Es el estado del carácter más frecuente, en este caso un
espesor de ~9,4 mm, el más adecuado respecto de la dieta de la especie?

Fig. 2.5. Gráfico de barras con los valores obtenidos en el muestreo de una población
perteneciente a una especie de aves en la cual se pretende estudiar la variación en la forma
del pico. Al gráfico de barras se superpuso una curva o ―campana‖ de Gauss, también
 38

llamada distribución ―normal‖, a los efectos de comparar los valores reales con una
distribución teórica. Puede interpretarse que existe en la población un espesor de pico que
es el más frecuente (la ―norma‖, que está entre 9 y 10 mm de espesor), y una variabilidad
alrededor de dicho valor: cuanto más alejados de los valores más frecuentes en la
población, menor es la cantidad de ejemplares que poseen valores hacia los límites del
rango de variación del carácter. El espesor del pico es un carácter cuantitativo que varía de
forma gradual, por lo que para realizar el gráfico se dividió el espesor en intervalos y se
contabilizó el número de ejemplares en cada intervalo.

Pyrenestes ostrinus es una especies de ave que habita diferentes regiones de África.
El biólogo Thomas Smith estudió la variabilidad intraespecífica de la especie en el espesor
del pico. Este autor encontró que en la población existe una distribución bimodal del
carácter, es decir que no existe un espesor más frecuente, como en el caso de una curva de
Gauss, sino dos espesores más frecuentes, uno con mayor frecuencia que el otro. Existen
obviamente individuos con valores intermedios entre los dos más frecuentes (Fig. 2.6). A
los dos estados de carácter más frecuentes el autor los clasificó como morfo de pico grande
y morfo de pico chico. La palabra morfo se suele usar para denominar a diferentes variantes
fenotípicas en el seno de una población, a veces puede ser una característica morfológica,
otras de coloración, etc.
 39

Fig. 2.6. Distribución bimodal de morfos 1 y 2, tanto en machos como en hembras, del
espesor del pico en una población de aves de la especie granívora africana Pyrenestes
ostrinus. Se trata de una distribución bimodal, aunque que uno de los morfos posea mayor
frecuencia poblacional que el otro. Basado en Smith (1987).

Por un lado, este resultado es llamativo porque se trata de una única especie y no hay
aislamiento reproductivo entre ambos morfos. Por otro, no lo es tanto, dado que como se
vio anteriormente en el ejemplo de la población humana, no podemos afirmar que la misma
está caracterizada por una única altura corporal ―normal‖, sino que la altura es más bien
multimodal. Lo que Smith se preguntó, luego de comprobar la variabilidad existente en la
población, es si ésta tiene algún significado o valor adaptativo. Para responder a esta
pregunta llevó a cabo un segundo estudio, de tipo experimental, en aviarios donde analizó
el comportamiento de alimentación de las aves. El estudio consistió en ofrecer a las aves,
provenientes de una población natural y mantenidas unos días en jaulas a los efectos de
realizar el experimento, dos tipos diferentes de semillas: 1) de cubierta dura, y 2) de
cubierta blanda. Esto se llevó a cabo con la finalidad de analizar dos aspectos del
comportamiento de las aves. Un aspecto fue explorar la existencia de preferencias, por
parte de las aves, por alimentarse de alguno de los tipos de semillas ofrecidas por el
investigador. El otro aspecto fue cuantificar el tiempo que le insume al ave procesar la
semilla con el pico, es decir liberarla de la cáscara para poder así consumirla. El
experimento puso en evidencia que, efectivamente, las aves tienen preferencias dietarias.
Las aves correspondientes al morfo de pico grande prefirieron comer semillas de cubierta
dura, para las que requirieron un menor tiempo de procesamiento con el pico. El morfo de
pico chico mostró una leve preferencia por semillas de cubierta blanda, a las que procesó en
un tiempo muy inferior al requerido para procesar semillas de cubierta dura. Los resultados
se muestran en la Tabla 2.1.

Semilla cubierta dura Semilla cubierta blanda

Tiempo de % en el Tiempo de % en
procesado (s) buche procesado (s) buche
N X ± d.e. N X ± d.e.
Morfo pico chico 13 25 ± 2,5 29 46 6 ± 0,25 36
Morfo pico grande 23 18 ± 2,5 83 50 9 ± 0,32 13
 40

Tabla 2.1. Preferencias alimentarias de aves de la especie africana Pyrenestes ostrinus y

tiempo requerido para pelar las semillas con el pico, analizado en ejemplares mantenidos en
aviarios (jaulones). Las preferencias se infieren a partir del % de semillas halladas en el
buche de las aves. Una vez las aves han comido, mediante un procedimiento relativamente
sencillo que no las afecta, se las hace regurgitar el contenido del buche para poder así
analizarlo. En las aves, el buche es una estructura que se encuentra a continuación del
esófago, en la cual el alimento es mantenido un cierto período de tempo antes de seguir su
recorrido por el tracto digestivo. El tiempo requerido para procesar las semillas se midió
con un cronómetro mientras se observaba a las aves comer. Basado en Smith (1987).

En este sentido, se observó que las características diferentes en cuanto a los tamaños
de pico ofrecían ventajas en el tiempo de consumo de ciertos tipos de semilla a sus
portadores, lo cual implica una mejora en el desempeño.

Heredabilidad: interacción entre genes y ambiente

Cómo las influencias genéticas y ambientales interactúan durante el desarrollo de un
organismo dando como ―resultado‖ un fenotipo particular ha sido, y es, una de las
preguntas centrales de la genética y la biología evolutiva. A este respecto históricamente
han prevalecido entre los biólogos dos visiones contrapuestas: una de ellas da a los genes u
rol protagónico en la determinación de las características fenotípicas, jugando el ambiente
un rol secundario que a lo sumo puede modificar los matices. La otra otorga al ambiente el
rol principal, quedando las influencias genéticas supeditadas a la relación organismo –
medioambiente. Una forma de abordar este problema es concebir a la variación fenotípica
como constituida por diferentes componentes (Fig. 2.7).
 41

Fig. 2.7. Componentes de la variación fenotípica.

Esta variación fenotípica corresponde a la varianza de un dado carácter en una

población de organismos de una especie:

Varianza: ∑ ( ̅)

Donde xi es el valor de un carácter medido en un individuo i de la población, ̅ es el

valor promedio del carácter en la población.
Se define entonces el fenómeno de heredabilidad en sentido amplio, que representa la
fracción de la variación fenotípica total que se debe a la influencia de los genes:
h2A= VG/VF
La variabilidad debida a los genes tiene a su vez tres componentes, que son (1) la
variación genética aditiva (VA) debida a los efectos aditivos de los genes sobre el fenotipo,
(2) la variación genética debida a los efectos de dominancia (VD) y (3) la variación genética
epistática (VE) debida al efecto de las interacciones entre genes. La heredabilidad en
sentido estricto se refiere a la fracción de la variación fenotípica total que se debe
solamente al componente aditivo VA de los genes:
h2E= VA/VF
 42

Vamos a ver a continuación un ejemplo de aplicación del estudio de la heredabilidad,

proveniente de un trabajo realizado a campo por P. Boag (1983) con una población natural
de pinzón de la especies Geospiza fortis. Este autor estudió varios aspectos de la población
del pinzón que habita la isla llamada Daphne, que forma parte del archipiélago de las
Galápagos. Cuantificó los recursos alimenticios --específicamente semillas, ya que se trata
de un ave granívora-- disponibles en la isla durante varios años, incluyendo el año 1977
durante el cual hubo una gran sequía que hizo disminuir la cantidad de semillas producidas
por las plantas (Fig. 2.8).

Fig. 2.8. Resultados obtenidos en un estudio de la especie de pinzón Geospiza fortis y las
condiciones ecológicas de la isla Daphne (archipiélago de las Galápagos) donde habita esta
ave. Durante el año 1977 hubo una sequía que afectó los recursos y a la población de la
especie. Modificado de Boag, P. (1983), Evolution 37: 877–894.

Pero además de disminuir la disponibilidad de semillas, éstas cambiaron en dos

atributos que influyen sobre su potencial de ser comidas y trituradas por las aves:
aumentaron su tamaño y la dureza de la cáscara; ambos atributos fueron también
cuantificados (Fig. 2.8). Boag llevó a cabo un monitoreo del tamaño poblacional de las
aves en la isla, registrando una marcada disminución del número de individuos coincidente
 43

con el período de sequía de 1977 (Fig. 2.8). Finalmente, mediante redes de niebla que
sirven para capturar a las aves sin dañarlas, midió en el campo un conjunto de variables
morfológicas del cuerpo, las patas y el pico en una muestra abundante de individuos. Llevó
a cabo un análisis que incluye todo el conjunto de variables morfológicas, denominado
análisis multivariado de componentes principales. El componente principal 1, que sintetiza
el tamaño en la totalidad de las variables medidas en las aves, incrementó su valor a partir
del año 1977 (Fig. 2.8). En otras palabras, a partir de ese año, la población de pinzones
experimentó un desplazamiento hacia valores mayores en diferentes caracteres corporales,
en particular el pico que pasó a ser más ancho y robusto. En paralelo con estos estudios
ecológicos Boag marcó, con anillos de colores colocados en las patas, numerosas aves de
ambos sexos en la isla Daphne, pudiendo así individualizarlas una vez soltadas. De esta
manera, al comenzar el ciclo reproductivo, pudo registrar qué individuo macho y hembra
constituían cada nido, es decir cada pareja reproductiva. Además, visitando con cuidado las
nidadas, pudo también marcar a los pichones una vez estos eclosionaron y alcanzaron un
tamaño adecuado. Boag midió el conjunto de variables morfológicas del cuerpo
mencionado anteriormente, incluyendo la robustez del pico, en los progenitores y en su
respectiva progenie. De esta forma, pudo contar con los datos necesarios para realizar una
regresión entre los valores medidos en los progenitores y los valores medidos en la
progenie. En la Fig. 2.9 se muestra la regresión para el caso particular del carácter ancho
del pico, el cual se asocia con la capacidad de triturar las semillas.
 44

Fig. 2.9. Heredabilidad del ancho del pico en el pinzón Geospiza fortis. La heredabilidad es
la pendiente de la regresión entre los valores medidos en los progenitores y en su progenie.
Modificado de Boag, P. (1983).

Estas regresiones fueron significativas, con pendientes positivas, cuyo valor fue 0,5
en el año 1976 y 0,8 en el año 1977. Nótese que el valor máximo que podría alcanzar la
heredabilidad utilizando esta metodología de regresión es de 1. Estos valores de las
pendientes, al ser distintos de 0 (una pendiente de 0 es una recta aplanada paralela al eje x),
indican que existe heredabilidad en el carácter ancho del pico: una fracción de la
variabilidad fenotípica observada en este carácter se debe a influencias genéticas, por lo
cual es un carácter heredable de padres a hijos. Pero además, la dispersión de los valores
alrededor de la recta de regresión indica que existe también una influencia ambiental sobre
el ancho del pico. Probablemente, el tipo de semillas --más o menos duras; más o menos
grandes-- consumidas por los pichones durante su desarrollo han influenciado, además del
efecto genético, el desarrollo del pico. La heredabilidad no es una propiedad individual: si
la heredabilidad de un carácter fuese 0,6 no significa que el 60% del valor del carácter es
heredado de los padres. Es una propiedad y un fenómeno poblacional: el 60% de la
varianza de un carácter es atribuible a la herencia. Es por lo tanto una propiedad estadística,
no determinista. Es además una propiedad que depende del contexto ecológico en donde
 45

fue estimada. Esto significa que la heredablidad, si fuera estimada en un ambiente uniforme
sin cambios espaciales ni temporales, probablemente tenderá a aumentar.

Longitud de las patas y micro hábitat en lagartijas

En las islas Antillas, ubicadas en el mar Caribe, habitan varias especies de lagartijas
del género Anolis. Estas lagartijas habitan sobre el suelo y también sobre la vegetación; las
diferentes especies ocupan incluso diferentes partes de la vegetación tales como el tronco,
las ramas --tanto finas como gruesas-- y sobre las hojas, que constituyen así diferentes
micro hábitats en los que se dividen, incluso, las islas de pequeño tamaño donde habitan
ciertas especies. Todas las especies del género Anolis poseen en general una buena
capacidad de trepado, aunque si se entra en detalle las especies difieren en la longitud
relativa de las patas y los dedos (Fig. 2.10). Esto tiene como consecuencia diferencias
sutiles pero importantes en la capacidad que cada especie tiene de trepar y moverse por los
diferentes micro hábitats que ellas ocupan. El biólogo J. Losos, el cual viene trabajando en
estas especies desde hace varias décadas, ha denominado con la palabra ecomorfos a todas
aquellas especies de lagartijas que ocupan un microhábitat específico dentro de la
vegetación y que, además, poseen una morfología en sus patas que resulta la más adecuada
para trepar y moverse por ese microhábitat en particular. Así, el ecomorfo ―tronco-copa‖,
llamado así pues las lagartijas incluidas allí ocupan el microhábitat constituido por el tronco
y también la copa de arbustos y árboles, incluye varias especies diferentes, dentro de la
radiación experimentada por el género Anolis, las cuales han convergido a una morfología
similar de sus patas. Lo mismo sucede con otros ecomorfos, tales como el llamado ―ramas
delgadas‖ o el ecomorfo ―tronco-suelo‖.
 46

Fig. 2.10. Variación en la longitud de las extremidades en especies de lagartijas del género
Anolis, que habitan las islas del mar Caribe. Fotografías: A. darlingtoni
https://www.anoleannals.org; A. angusticeps https://www.naturalista.mx; A. marmotatus
Arcadius https://commons.wikimedia.org; A. oculatus Hans Hillewaert.

Losos y sus colaboradores estudiaron la variabilidad existente entre especies incluidas

dentro del género Anolis pero pertenecientes a diferentes ecomorfos, es decir un nivel de
variabilidad interespecífica, y lo compararon con la variabilidad intraspecífica existente
dentro de dos especies de lagartijas, las especies Anolis marmoratus y Anolis oculatus. Para
realizar el estudio los autores se focalizaron en la longitud de las patas anteriores y
posteriores, ya que si bien se trata de un carácter simple, su importancia es crucial para
trepar y desplazarse por diferentes microhábitats. Estos autores tomaron mediciones de gran
cantidad de variables morfológicas (ej. longitud de extremidades, número de lamelas en las
almohadillas de la extremidad trasera, etc.) en muestras de ejemplares de diferentes
especies y poblaciones en las islas Dominica y Guadalupe (parte de las Antillas Menores).
El principal resultado obtenido fue que existe un rango de variación importante, a nivel
intraespecífico, dentro de las especies Anolis marmoratus y Anolis oculatus, que se observa
al comparar poblaciones pertenecientes a la misma especie pero ubicadas en diferentes
localidades. Sin embargo, este rango de variación fue menor al observado en el conjunto de
especies pertenecientes a diferentes ecomorfos en las Antillas Mayores, donde las mismas
presentarían una gran diversidad de ecomorfos muy bien establecidos (Fig. 2.11).
 47

Fig. 2.11. Variabilidad en la longitud del fémur entre diferentes ecomorfos de especies de
lagartijas del género Anolis. Cada ecomorfo puede incluir varias especies de lagartijas. A.m.
y A. o. es la variabilidad intraespecífica existente dentro de las especies A. marmoratus y A.
oculatus. Los valores negativos o positivos de longitud del fémur se deben a que son
relativos respecto al largo promedio en toda la muestra de lagartijas, indicando valores
respectivamente menores o mayores al promedio. Basado en Knox et al. (2001).

Estos resultados llevan nuevamente a la pregunta formulada anteriormente: ¿puede un

grado de variación importante observado entre especies originadas de un evento de
especiación y radiación adaptativa, haber comenzado como una grado de variación
relativamente menor en el seno de una o pocas poblaciones originales? Al parecer, y lo
interesante del asunto, es que gran parte de la variación intraespecífica en rasgos de la
morfología externa de las extremidades existente en A. marmoratus y A. oculatus de las
Antillas menores es comparable con la variación que existe a nivel interespecífico en otras
contrapartes de las Antillas Mayores.

Diferentes caracteres dan cuenta de la variabilidad

La variabilidad existente en los organismos puede manifestarse en diferentes
caracteres. Por ejemplo, en diferentes especies de murciélagos se han estudiado tres
caracteres que abarcan la dieta (comportamiento), la masa corporal (morfología) y la tasa
 48

metabólica basal (TMB, fisiología). Dependiendo del método gráfico o analítico que se
adopte para visualizar la variabilidad existente en una población, ésta puede hacerse más o
menos evidente. La variabilidad presente en la TMB de murciélagos es difícil de interpretar
cuando se presenta en un formato de tabla (Tabla 2.2).

Especie de murciélago Dieta Peso (g) TMB

Carollia perspicillata Frugívoro 13,9 29,1
Rhinophylla pumilio Frugívoro 9,5 16,2
Sturnira lilium Frugívoro 21,9 39,2
Sturnira tildae Frugívoro 20,5 39,9
Artibeus concolor Frugívoro 19,7 32,9
Artibeus fimbriatus Frugívoro 63,9 77,96
Artibeus lituratus Frugívoro 69,7 86,4
Artibeus jamaiscensis Frugívoro 45,2 56,5
Uroderma bilobatum Frugívoro 16,2 26,6
Platyrrhinus lineatus Frugívoro 22,3 30,9
Chiroderma doriae Frugívoro 19,9 31,1
Vampyressa pussila Frugívoro 8,8 18,6
Phyllostomus enlogatum Insectívoro 35,6 38,5
Phyllostomus discolor Insectívoro 33,5 34,5
Phyllostomus hastatus Insectívoro 84,2 70,7
Macrotus californicus Insectívoro 11,7 14,6
Tonatia bidens Insectívoro 27,4 39,2
Leptonycteris curasoae Nectarívoro 23 39,3
Anoura caudifer Nectarívoro 11,3 28,1
Choeroniscus godmani Nectarívoro 10,1 19,9
Monophyllus redmani Nectarívoro 8,7 11,1
Glossophaga soricina Nectarívoro 8,8 21,4
Glossophaga longirostris Nectarívoro 13,5 26,5
Erophylla bombifrons Nectarívoro 16,1 17,7
Desmodus rotundus Hematófago 34,5 32,8
Diaemus youngi Hematófago 36,6 34,1
Diphylla ecaudata Hematófago 27,8 33,9

Tabla 2.2. Dieta, peso corporal y tasa metabólica basal (TMB) medida en ml O2 h–1 de
diferentes especies de murciélago. Tomado de Cruz-Neto et al. (2001).
 49

Sin embargo, cuando estos mismos datos se grafican es posible realizar

comparaciones entre los caracteres y responder preguntas tales como ¿existe una asociación
entre la dieta de una especie y su TMB? ¿Poseen la especies de murciélagos insectívoros
una mayor o menor TMB respecto a lo que se espera en relación a su masa corporal? (Fig.
2.12).

Fig. 2.12. Tasa metabólica basal (TMB), medida en ml de oxígeno consumido por hora, en
función de la masa corporal (en gramos), en las diferentes especies de murciélagos de la
Tabla 2.2. A los datos se ajustó una regresión de potencia, mostrándose la ecuación
obtenida, que en este caso se denomina ecuación de alometría. La utilidad de esta ecuación
y su representación gráfica es que permite observar el efecto del tamaño sobre una variable
de interés, en este caso TMB. Datos extraídos de Cruz-Neto et al. (2001).

La variabilidad presente en poblaciones naturales puede existir a nivel del genoma, lo

cual incluye en ciertos casos la variación en el número de cromosomas que presentan los
individuos, así como también las variantes existentes en lo que se denomina en conjunto
marcadores moleculares: en forma de cambios puntuales en aminoácidos que constituyen
las secuencias aminoacídicas (lo cual forma variantes de alelos enzimáticos), alelos en loci
polimórficos de microsatélites (fragmentos repetitivos de nucleótidos en el genoma nuclear
no codificante), polimorfismos en sitios puntuales en secuencia de bases de genes nucleares
y mitocondriales, etc. (se amplía el tema en el Capítulo 7 de ―Marcadores moleculares‖).
 50

El análisis de la variabilidad presente en poblaciones naturales permite muchas veces

inferir factores intervinientes en el proceso de especiación, el cual da origen a las distintas
especies de organismos. En ciertos casos, las especies están aisladas reproductivamente
entre sí debido, al menos en parte, a que tuvieron lugar determinados rearreglos
cromosómicos. Esto cambios mutacionales, que pueden producir incluso aumento o
disminución del número de cromosomas como en el caso de las fusiones y fisiones,
ocasionan a veces que la progenie híbrida de progenitores con diferencias cromosómicas
posean menor o incluso nulo éxito reproductivo –lo que se denomina heterosis negativa--
ya que interfieren en la producción de gametas por problemas de apareamiento de los
cromosomas homólogos durante la meiosis. La especiación cromosómica es un área en la
cual ha habido fuertes debates, tanto teóricos como de índole empíricos; sigue siendo un
tema que despierta interés científico, por ejemplo el estudio de Potter et al. (2017) sobre el
rol de la especiación cromosómica en los marsupiales australianos conocidos como
―wallabis‖, pertenecientes al género Petrogale. Este género incluye 17 especies que varían
en el número cromosómico desde 2N=14 a 2N=22. Los autores usaron un concatenado de
1961 genes nucleares para efectuar una reconstrucción filogenética de las especies de
wallabis. Ellos observaron que la divergencia experimentada por las especies está asociada
con numerosos y repetidos re arreglos cromosómicos de diferente naturaleza, incluyendo
inversiones, fusiones y cambios del centrómero. Ciertas teorías proponen que la
especiación cromosómica ocurre al fijarse uno o más re-arreglos cromosómicos con
heterosis negativa en diferentes poblaciones de una especie, las que a partir de ese
momento pasan a estar aisladas reproductivamente entre sí y constituirían nuevas especies.
Esto podría suceder sólo en condiciones particulares, como en el caso de las poblaciones
pequeñas y aisladas, en donde los re-arreglos cromosómicos es más probable que se fijen
por efecto de la deriva génica. Estas condiciones caracterizan a los roedores subterráneos
conocidos como tuco-tucos (Género Ctenomys), que presentan una variación cromosómica
inter e intra específica extraordinarimente alta. Una situación para evaluar la teoría de
especiación cromosómica es la especie C. pearsoni, ya que presenta el mayor grado de
variación en el número diploide del género Ctenomys sin que esto se asocie a cambios
fenotípicos en la morfología o comportamiento, lo cual ya de por sí es llamativo. Los
biólogos evolucionistas uruguayos Ivanna Tomasco y Enrique Lessa analizaron el cariotipo
 51

y conjuntamente la variación existente en la región control del ADN mitocondrial de C.

pearsoni a lo largo de su distribución geográfica, incluyendo 11 localidades costeras. Las
diferentes poblaciones de esta especies poseen cariotipos 2N=56; 58; 64; 66; 70. Estos
autores encontraron que las poblaciones y diferentes cariotipos son polifiléticos en su ADN
mitocondrial. Este hecho descarta a la especiación cromosómica como un factor de peso
operante en esta especie. En otras palabras, si los diferentes cariotipos que caracterizan a las
distintas poblaciones de esta especie produjeran un aislamiento reproductivo entre ellas, no
podrían entonces hallarse distintos haplotipos de ADN mitocondrial dentro de cada
población y compartidos con otras poblaciones (Fig. 2.13). En particular, la falta de
monofilia recíproca observada en el ADN mitocondrial (requisito indispensable para
considerar una trayectoria evolutiva independiente de las poblaciones) para varias de las
poblaciones costeras sugiere que individuos de diferentes localidades de muestreo y con
distinto número cromosómico se han entrecruzado libremente en la historia evolutiva
reciente de la especie. Este estudio representa un ejemplo en el cual el análisis conjunto de
la variación a nivel genético y cromosómico permitió evaluar posibles procesos de
especiación actuando en poblaciones diferentes de una especie.
 52

Fig. 2.13. Distribución de diferentes poblaciones de la especie de roedor subterráneo

Ctenomys pearsoni en zonas costeras de Uruguay. Notar que las poblaciones difieren en el
número cromosómico y en la composición de haplotipos de ADN mitocondrial, aunque no
existe aislamiento reproductivo entre ellas. Tomado de Tomasco y Lessa (2007).

El estudio de la variabilidad existente en las poblaciones naturales experimentó un

salto cualitativo con la implementación de la técnica de electroforesis en gel en los ‘70 del
siglo 20 (Fig. 2.14A). En sus comienzos, esta técnica permitió analizar si para un dado gen
codificante, el resultado de cuya expresión es un polipéptido con función enzimática, las
poblaciones de los organismos presentaban variabilidad. En un estudio llevado a cabo para
analizar la variabilidad genética presente en cuatro especies del insecto hematófago
Triatoma, la vinchuca, vector de la enfermedad de Chagas (también conocida como
tripanosomiasis americana o Mal de Chagas-Mazza) se encontró un complejo patrón de
variabilidad. Para el locus de la enzima malato deshidrogenasa (ME) se hallaron dos alelos,
fijados alternativamente en distintas poblaciones. Por el contrario, para los loci de las
enzimas fumarasa (FUM) y hexoquinasa (HK) los dos alelos hallados se presentaron en las
 53

especies con frecuencias grandes, mostrando así un polimorfismo. El análisis de la

variabilidad en las poblaciones mediante el uso de electroforesis en gel de variantes
enzimáticas prácticamente ya no es utilizado para estudios microevolutivos que apuntan a
comprender la estructura poblacional, la migración y la deriva génica. Sin embargo, tuvo en
su momento una gran relevancia pues puso en evidencia la existencia de altos grados de
variabilidad y polimorfismo genético en las poblaciones naturales.
Posteriormente, la implementación de nuevas técnicas moleculares permitió
incrementar el número de caracteres disponibles para realizar estudios sobre variabilidad
presente en poblaciones naturales. Tal es el caso de las técnicas que permiten secuencia la
molécula de ADN, tanto del núcleo como de las mitocondrias. En el caso del estudio de
Triatoma mencionado anteriormente se obtuvieron 9 caracteres (los nueve loci enzimáticos
estudiados) con dos o tres estados de carácter cada uno de ellos (los dos o tres alelos
encontrados en cada locus). Compárese con el estudio sobre la especie de roedor Ctenomys
pearsoni, donde se secuenció la región control del ADN mitocondrial (ADNmt), región que
actúa en la replicación y transcripción del ADNmt y es no codificante. En este caso (Fig.
2.14B) se obtuvieron 438 ―caracteres‖ génicos (las 438 posiciones de la región
secuenciada) con cuatro estados de carácter posibles (las bases adenina, timina, guanina y
citosina). Debe tenerse en cuenta que el uso de la palabra ―carácter‖, en el caso de una
secuencia molecular, se extrapola de su uso original, orientado a los caracteres fenotípicos.
 54

Fig. 2.14. A: Variabilidad enzimática, puesta en evidencia mediante electroforesis en gel,

observada en diferentes especies (1, 2, 3 y 4) del género de insectos Triatoma (vinchuca,
vector de la enfermedad de Chagas Massa). NON, ME, IDH, etc. son abreviaturas de
diferentes enzimas, por ejemplo FUM es la enzima fumarasa. Las flechas señalan diferentes
alelos existentes en el locus del gen de ciertas enzimas como la hexoquinasa HK. Las
variantes enzimáticas, denominadas aloenzimas, codificadas por los diferentes alelos,
recorren distancias distintas en el gel. B: secuencia de bases de la región control del ADN
mitocondrial en el roedor Ctenomys pearsoni. Consta de 438 ―caracteres‖ génicos
representados por las 438 posiciones de la región secuenciada en este estudio, con cuatro
estados de carácter posibles: las bases adenina, timina, guanina y citosina.

Fenocopia y asimilación genética: implicancias evolutivas

La variabilidad fenotípica que se observa tan comúnmente en las poblaciones
naturales puede ser el resultado de influencias genéticas, el resultado de influencias del
ambiente, o bien de una interacción entre ambos factores. En ciertos casos, puede existir
una similitud entre un fenotipo resultado de una influencia ambiental y un fenotipo
resultado de una mutación génica. Para denominar esta situación se utiliza el término
fenocopia, que es una variación en el fenotipo causada por condiciones ambientales que
tuvieron lugar en algún momento durante el desarrollo del organismo, de tal manera que el
fenotipo del organismo es similar a un fenotipo que está determinado por factores
 55

genéticos. El término fenocopia fue acuñado por el biólogo evolutivo Richard Goldschmidt
en 1935. Este autor lo utilizó para referirse a fenotipos producidos por algún procedimiento
experimental, cuya apariencia duplica o ―copia‖ el fenotipo de algún mutante génico o
combinación de mutantes génicos. Por ejemplo, si se somete a un estrés ambiental que
consiste en el tratamiento con éter a larvas de Drosophila melanogaster, los individuos
adultos desarrollan dos pares de alas, lo que constituye una fenocopia de una cepa mutante
que posee también dos pares de alas pero en este caso como resultado de una mutación
génica. Además de producirse por un tratamiento experimental, el término fenocopia puede
aplicarse a variaciones debidas a cambios en el medio ambiente en situaciones naturales
más o menos extremas o estresantes. Las figuras 15 y 16 muestran algunos ejemplos de
similitud fenotípica producida por factores genéticos o bien ambientales.

Fig. 2.15. Arriba: la aclimatación fisiológica que experimentan ciertas especies, incluido el
ser humano y especies domésticas, al bajo contenido de oxígeno atmosférico en las alturas
es similar a las adaptaciones en el yak, una especie de bóvido que habita permanentemente
en regiones elevadas (Ding et al., 2014). La aclimatación, en este caso, puede considerarse
una fenocopia de las adaptaciones evolutivas genéticas en ciertas especies como el yak.
Abajo: en algunas especies de mariposas, la coloración de las alas está influida por el
ambiente, y cambia significativamente durante el año, según las estaciones. En ciertas
estaciones, la coloración es similar a la que se observa en las alas de otras especies.
Algunos autores lo consideran una fenocopia.
 56

Fig. 2.16 El término fenocopia fue acuñado por el biólogo evolutivo Richard Goldschmidt
para referirse a fenotipos producidos por un procedimiento experimental, cuya apariencia
duplica o ―copia‖ el fenotipo de un mutante génico. Arriba: En ratones criados
experimentalmente a bajas temperaturas se produce un acortamiento de los huesos de las
extremidades, como el fémur que se muestra en la fotografía. Este fenotipo constituye una
fenocopia del acortamiento de las extremidades observado en poblaciones adaptadas a
climas fríos, como los esquimales (silueta humana con pantalón de piel de oso) en las cuales
los brazos y piernas cortas disminuyen la perdida de calor a través del cuerpo. Abajo: El
tratamiento con éter de larvas de Drosophila melanogaster produce individuos adultos con
dos pares de alas (izquierda), lo que constituye una fenocopia de una cepa mutante que
posee también dos pares de alas (derecha).

Si bien una fenocopia no es heredable de manera directa a la próxima generación, se

ha propuesto un mecanismo denominado asimilación genética por el cual un carácter
originalmente resultado de una influencia ambiental es tomado bajo el control genético.
Este mecanismo fue propuesto por Waddington en los ‘40 del siglo XX, varios años antes
de conocerse la naturaleza molecular del gen y la regulación de su expresión. Actualmente,
ochenta años después, aún no se conoce de manera exacta cómo podría operar la
asimilación genética, si se trata de un fenómeno importante o colateral en la evolución, pero
sigue despertando interés en los biólogos evolutivos y del desarrollo. Los investigadores
Zuckerkandl y Villet (1988) propusieron que puede haber una equivalencia entre los efectos
 57

de los genes y los efectos del ambiente, lo cual es importante pues otorga verosimilitud a la
asimilación génica. Dicha equivalencia se refiere a que un fenotipo puede ser el mismo,
independientemente de si el factor causante fue una influencia genética o, alternativamente,
ambiental. Para fundamentar su propuesta ellos argumentaron que los genes y el ambiente
pueden afectar de forma equivalente la transcripción génica, como se observa en el modelo
propuesto por dichos autores en la figura 2.17.

Fig. 2.17. Modelo propuesto por Zuckerkandl y Villet (1988) que plantea una equivalencia
entre los efectos de los genes y los efectos del ambiente, otorgándole verosimilitud al
fenómeno de asimilación génica. Los factores de transcripción, esquematizados como
círculos, pueden: 1) aumentar su concentración sin cambiar su afinidad con el sitio
potenciador, o 2) cambiar su secuencia, debido a una mutación génica que produce una
substitución de aminoácido, como resultado de lo cual aumenta su afinidad con el sitio
potenciador, sin cambiar su concentración. En ambos casos el efecto sobre la expresión de
un gen es equivalente, ya sea aumentando su tasa de expresión o bien disminuyéndola.

El modelo se basa en que los factores de transcripción pueden experimentar dos

posibles cambios. Tener en cuenta que un factor de transcripción es una proteína que
interacciona, mediante uniones no covalentes, con la secuencia de ADN del ―sitio
 58

potenciador‖ de un gen, activando la expresión de dicho gen en el caso que permita la

unión de la ARNpolimerasa al ADN o bien reprimiendo la expresión del gen en el caso que
impida la unión de la ARNpolimerasa. Entonces los dos posibles cambios experimentados
por los factores de transcripción son: 1) aumentar su concentración sin cambiar su afinidad
con el sitio potenciador, o 2) cambiar su secuencia, debido a una mutación génica que
produzca una substitución de aminoácido, y por consiguiente cambiar su afinidad con el
sitio potenciador, sin cambiar su concentración. Este cambio en la afinidad implica un
cambio en la complementariedad (reconocimiento) molecular entre el factor de
transcripción y la secuencia de ADN. En ambos casos el efecto sobre la expresión de un
gen es equivalente, ya sea aumentando su tasa de expresión o bien disminuyéndola (Fig.
2.17). El modelo de Zuckerkandl y Villet complementa el concepto de asimilación genética
desarrollado por Waddington en la década del ‘40 del siglo XX. Sin embargo, aún queda
mucho por conocer acerca del origen de la variación, la cual constituye, junto con la
selección, los dos pilares más importantes del fenómeno evolutivo.

BIBLIOGRAFÍA

Boag, P.T. (1983). The heritability of external morphology in Darwin ground finches
(Geospiza) on Isla Daphne Major, Galapagos (Ecuador). Evolution 37: 877–894.

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California Publications in Zoology.

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126.

Zuckerkandl, E., y Villet, R. (1988) Concentration-affinity equivalence in gene regulation:

convergence of genetic and environmental effects. Proceedings of the National
Academy of Sciences 85: 4784-4788.
 60

3 Procesos Microevolutivos y Estructura Poblacional

“El principio fundamental de la teoría neutral es que la gran mayoría de los cambios
evolutivos a nivel molecular no son causados por la selección darwiniana sino por la
fijación aleatoria de alelos selectivamente neutrales (o casi neutrales) por medio del
proceso conocido como deriva genética; teniendo en consideración la aparición de
variantes novedosas por mutaciones recurrentes. La teoría también afirma que la mayoría
de los polimorfismos de proteínas y ADN son selectivamente neutros y que se mantienen en
la especie mediante el proceso mutacional, el cual considera una tasa de perdida de
polimorfismos por extinción aleatoria en lugar de una “barrida selectiva”. Aunque la
teoría neutral ha sido severamente criticada por los neodarwinistas, la creciente (y
relativamente reciente) explosión de datos de secuencias de ADN ayudó a fortalecer mucho
la teoría en un principio. Supongo (dice Kimura) que la teoría neutral provocó un nuevo
examen de la tradicional teoría sintética de la evolución.

Sobre la teoría neutral de evolución molecular (extraído de Kimura, 1989). Traducción:

Matías S. Mora.

Equilibrio Hardy-Weinberg

En principio habría que definir la connotación evolutiva (o genética) del término población.
De forma sencilla, una población es un grupo de individuos con capacidad de entrecruzarse,
los cuales cohabitan conjuntamente en tiempo y el espacio. A menudo se asume que una
población está bien definida geográficamente, aunque esto no siempre es así. A
continuación, discutiremos el concepto de tamaño efectivo poblacional, que proporciona
una definición más explícita de población en términos evolutivos.

Muchos de los desarrollos teóricos en genética de poblaciones suponen una población de

gran tamaño con apareamiento aleatorio, de la cual se forma el acervo genético (gametas
masculinas y femeninas) de la próxima generación. Si bien este concepto se ajusta muy
bien a ciertas situaciones en la vida real, la mayor parte de los sistemas naturales le escapan
a esta regla de panmixia en la estructura de apareamientos. Por ejemplo, puede que no haya
apareamiento aleatorio, como en las plantas con autofecundación, o puede haber
poblaciones pequeñas o aisladas, tal es el caso de especies raras o en peligro de extinción.
En estos casos, se deben realizar modificaciones del ideal teórico. Uno de los conceptos
básicos de la genética de poblaciones es el principio de Hardy-Weinberg (a menudo
 61

llamado Equilibrio de Hardy-Weinberg [HWE]). El mismo sostiene que luego de una

generación de apareamiento aleatorio, las frecuencias genotípicas en un locus particular se
pueden representar mediante una función binomial (con dos alelos) o multinomial (con
múltiples alelos) de las frecuencias alélicas. Este principio permite una gran simplificación
de la descripción del «contenido genético» de una población, ya que se reduce el número de
parámetros que deben considerarse. Además, en ausencia de otros factores que pudiesen
cambiar las frecuencias alélicas (selección, deriva genética, flujo génico y mutación), y en
presencia de «apareamiento aleatorio», las proporciones genotípicas o de Hardy-Weinberg
no cambiarán a través de las generaciones.

El modelo de Hardy-Weinberg describe el comportamiento de las frecuencias génicas de

una generación a la otra en poblaciones ideales. Se dice que una población está en
equilibrio de Hardy-Weinberg cuando sus frecuencias alélicas y genotípicas se ajustan a las
predicciones del modelo.

Estas poblaciones ideales deben cumplir las siguientes condiciones:

 Está formada por organismos diploides

 Las poblaciones presentan reproducción sexual
 Las generaciones no se solapan
 El gen considerado es autosómico
 No hay diferencias de frecuencias alélicas entre los sexos dentro de las poblaciones
Además:

 Los apareamientos ocurren al azar (panmixia)

 La población es de tamaño infinita
 No existe migración desde otras poblaciones
 No hay mutación
 La selección natural no opera sobre el gen considerado
Puede observarse que varias de estas condiciones son prácticamente imposibles de
verificarse en poblaciones naturales, ya que biológicamente ninguna población es de
tamaño infinita, ningún apareamiento entre individuos es al azar pues siempre existe algún
tipo de selección de la pareja o bien restricciones (ejemplo de movilidad) que evitan el azar.
 62

Además, que no haya mutación y selección implicaría que no haya evolución, lo que
también es imposible en la práctica.

Supongamos una población donde existe un gen con dos alelos A y B, cuyas frecuencias
son: frecuencia de A= p = 0,7 y frecuencia de B = q= 0,3, ¿Qué probabilidad existe de
obtener un individuo homocigota AA, o dicho de otra manera, cuál es la frecuencia
esperada del homocigota AA? Es la probabilidad de tomar un alelo A y la de tomar otro
alelo A. Es decir frecuencia de AA = 0,7 x 0,7 = 0,49. La frecuencia de BB es 0,3 x 0,3 =
0,09.

Para obtener un heterocigota, esto puede hacerse de dos maneras, entonces frecuencia de
AB = 0,7 x 0,3 + 0,7 x 0,3= 0,42. Nótese que 0,49 + 0,42 + 0,09 = 1. El modelo de HW
predice frecuencias de genotipos a partir de frecuencias de alelos: p2 + 2pq + q2. Bajo los
supuestos del modelo, siendo pi la frecuencia del alelo Ai, las predicciones de frecuencias
genotípicas serían las siguientes:

E(Ai Ai) = pi2 E(Ai Aj) = 2 pi pj

Las predicciones de Heterocigosidad, para múltiples alelos, estarán dadas por la siguiente
ecuación:

E(H) = 1 – Σ pi2

Siendo ―Σ pi2‖ la suma de las frecuencias esperada de homocigotos, o sea la

homocigocidad.

Selección

En todas las especies, se produce más descendencia de la que puede sobrevivir y

reproducirse. En este contexto, los organismos difieren en su habilidad de sobrevivir y
reproducirse, esto debido en parte a diferencias en su fenotipo. En cada generación, los
genotipos que promueven diferencialmente la supervivencia en un determinado ambiente se
encuentran presentes en exceso en la edad reproductiva y, por lo tanto, contribuyen
desproporcionadamente a la siguiente generación. A través de la selección natural,
 63

entonces, los alelos que aumentan la supervivencia y la reproducción incrementan

gradualmente en frecuencia de generación en generación, y la población se vuelve
progresivamente más apta para sobrevivir y reproducirse en un ambiente dado. La
progresiva ―mejora genética‖ en las poblaciones que resulta de la acción de la selección
natural constituye el proceso evolutivo de adaptación.

1- La selección natural actúa sobre fenotipos, no sobre genotipos (aunque hay una
relación estrecha entre las variantes genotípicas y el ambiente, la cual en definitiva
explica mucho de la variación a nivel de los fenotipos).
2- La medida del grado de adecuación de un individuo al ambiente en el que se
encuentra se denomina fitness (w). El fitness relativo es el grado en el cual un individuo
con un cierto genotipo obtiene una ventaja adaptativa en relación al resto de los
individuos con genotipos diferentes. Típicamente, el fitness relativo se mide en relación
al genotipo que tiene el mayor fitness.

Deriva genética

Cuando, de los supuestos del modelo de Hardy-Weinberg, se abandona la condición de que

las poblaciones tienen tamaño infinito, se puede observar que de una generación a otra se
producen cambios aleatorios en las frecuencias génicas (o alélicas). Esto es efecto directo
de que los alelos que forman una nueva generación son un muestreo al azar de los alelos
presentes en la generación parental. En este caso, el sentido de la evolución no se puede
predecir, ya que no está causada por la selección sino por los efectos de muestreo de
generación en generación, un proceso llamado deriva genética.

El modelo poblacional que sólo difiere del de Hardy-Weinberg en poseer un tamaño

poblacional finito es el modelo Fisher-Wright, que modela la probabilidad de un alelo de
tener determinada frecuencia en la generación siguiente, únicamente a partir de la
frecuencia inicial del alelo y el tamaño poblacional, realizando muestreos al azar con
reposición.
 64

Flujo génico

En una población subdividida, la deriva génica acentúa la divergencia genética entre las
subpoblaciones. La migración, la cual se refiere al movimiento de los organismos entre
subpoblaciones, mantiene conectadas genéticamente a dichas subpoblaciones y limita el
grado de divergencia que puede ocurrir entre ellas. Es decir, la migración tiene un efecto
homogeneizador, siempre y cuando los migrantes se reproduzcan y dejen descendencia en
la población a la cual han migrado (migración efectiva). De esta forma, la migración
determina la tasa de diferenciación genética de poblaciones semi-aisladas. Por otro lado, la
migración retarda significativamente el aumento de coancestría dentro y de diferenciación
entre las poblaciones. Considerando que la migración es un proceso evolutivo que aporta
alelos potencialmente nuevos a una subpoblación, se puede decir que esta última es
cualitativamente similar a la mutación. La gran diferencia entre estos dos procesos es
cuantitativa: en general, la tasa de migración entre subpoblaciones de una especie es mucho
mayor que la tasa de mutación de un gen. El modelo más simple de migración es el
denominado ―migración unidireccional‖ (desde una población de origen a una de destino),
pero en general este modelo resulta una simplificación exagerada con respecto a lo que
ocurre en las poblaciones naturales. Otros modelos más realistas son los de ―islas‖ o el de
―camino de piedras‖.

Procesos aleatorios versus no aleatorios: deriva genética y selección natural

Si bien la selección natural es el único mecanismo evolutivo que conlleva a la aparición de

adaptaciones en los seres vivos, otras fuerzas evolutivas como la deriva genética, mutación
y flujo génico resultan relevantes como mecanismos generadores de cambios en las
frecuencias alélicas en poblaciones naturales, tanto espacial como temporalmente. Los
estudiantes a menudo se sorprenden al saber que incluso Darwin (1858) reconoció que
otros mecanismos, además de la selección natural, eran factibles de estar ocurriendo en
poblaciones naturales y de producir cambios evolutivos: ―Estoy convencido de que la
selección natural ha sido el medio de modificación más importante, pero no el exclusivo‖.
 65

La deriva genética puede ser definida como el proceso evolutivo que conduce a cambios
aleatorios en las frecuencias alélicas en una población. Justamente el mecanismo toma este
nombre a causa de la deriva subyacente (hacia arriba y abajo) de las frecuencias alélicas, el
cual se produce generación tras generación (no hay un componente direccional predecible).
La deriva tiene un efecto más pronunciado cuando las poblaciones son pequeñas. Por ello,
bajo ciertas condiciones como en una población finita y muy pequeña, la deriva puede ser
muy significativa, incluso para variantes alélicas en loci génicos sometidos a fuertes efectos
selectivos. Por ejemplo, algunas poblaciones pueden mantener sus tamaños efectivos muy
bajos durante períodos de tiempo relativamente largos, debido por ejemplo a recursos
limitados en el área, a una marcada territorialidad entre individuos, o bien a su baja
tendencia o capacidad de dispersarse entre hábitats adecuados. Además, algunas
poblaciones pueden tener tamaños poblacionales bajos e intermitentes (ej. epidemias que
diezman periódicamente las poblaciones de plantas y animales). Tales fluctuaciones
poblacionales generan cuellos de botella, o períodos durante los cuales solo unos pocos
individuos sobreviven y se convierten en los únicos ancestros de las generaciones futuras
de la población.

Los eventos fundadores y cuellos de botella están íntimamente ligados a la deriva genética,
ya que la magnitud de esta última depende directamente del tamaño efectivo poblacional.
Imagínese por ejemplo un evento catastrófico (inundación, incendio, deforestación, etc.)
que reduce una gran parte del área total ocupada por una población panmíctica de una
especie. Las nuevas áreas alteradas, con el tiempo, se irán recolonizando con individuos de
áreas que se han mantenido exentas de tales disturbios, con lo cual, los organismos
sobrevivientes serán los colonizadores afortunados (sus rasgos no tienen relación con su
supervivencia) que contribuirán a la formación de nuevas poblaciones. La diferencia entre
un evento fundador y un cuello de botella se traduce en que en el primer caso los individuos
no comparten el mismo sitio geográfico en relación a la población original. En un evento
fundador, los individuos que fundaron la nueva población llevan solo una fracción de la
variación genética de la población ancestral. Los cambios aleatorios en las frecuencias
alélicas de la nueva población, o deriva genética, es la consecuencia de este muestreo
aleatorio de la variación genética total (por supuesto que ciertos genotipos dentro de los
 66

―colonizadores‖ podrían tener mayor adecuación a su nuevo entorno, y presentar mayores

posibilidades de supervivencia).

En relación al efecto fundador, se podría pensar sobre los factores condicionan la

probabilidad de fijación de ciertas variantes génicas en la nueva población. Lo más
relevante aquí resulta del hecho de que la fijación de gran parte de la variabilidad genética,
ya sea que la misma posea un valor selectivo o bien sea neutral, ocurre por un proceso
azaroso. Se ha postulado que el efecto fundador podría generar verdaderos saltos
evolutivos, por medio de una reestructuración radical de la variabilidad genética de la
población. Yendo un paso más allá en este razonamiento, el efecto fundador podría
producir una discontinuidad importante en el fenotipo y aislamiento reproductivo entre la
población original y la fundada.

Así, la probabilidad de fijación de un alelo p en una población recientemente fundada

depende del tamaño N de dicha población, y de su frecuencia en la población original,
según la ecuación:

Probabilidad de fijación p = (p2)N (ver Fig. 3.1)

Fig. 3.1. Probabilidad de fijación del alelo p en función del tamaño de la población
fundadora y de la frecuencia de p en la población original. Nótese que a un mismo tamaño
 67

de población fundadora, la probabilidad de fijación de p es mayor cuando su frecuencia es

mayor en la población original.

Muchas poblaciones de islas parecen haberse iniciado a partir de un número muy pequeño
de individuos. Un ejemplo interesante de efecto fundador proviene de las lagartijas en islas
oceánicas del Caribe. Este conjunto de especies de lagartijas del género Anolis ha sido
objeto de varios estudios que han combinado diferentes tipos de metodologías, incluyendo
análisis morfológicos, genéticos, ecológicos y filogenéticos. Un estudio experimental del
año 2012 (Kolbe et al.) se llevó a cabo para analizar la acción conjunta del efecto fundador,
de la selección natural y de la adaptación (Fig. 3.2).

Fig. 3.2. Curvas de crecimiento poblacional en las poblaciones fundadas de lagartijas

Anolis (datos de Kolbe et al., 2012).

El efecto de estos procesos contrastantes entre sí, dado que el primero es azaroso y los
segundos determinísticos, se estudió a nivel intraespecífico en la especie trepadora de la
vegetación Anolis sagrei. El procedimiento utilizado por los investigadores fue el siguiente.
A partir de una población original de esta especie que habita una isla con vegetación alta y
de tronco grueso, se fundaron experimentalmente poblaciones en islas con vegetación baja
 68

y troncos delgados. Los investigadores se aseguraron que el efecto fundador se haya

consumado a partir de una sola hembra y un solo macho adultos, capturados al azar de la
población original. Previamente, de esta población, se muestrearon varios individuos a los
que se realizaron análisis genéticos de loci de microsatélites (un marcador neutral) y
análisis morfológicos del largo de las extremidades. En años subsiguientes las poblaciones
fundadas experimentaron un crecimiento poblacional (Fig. 3.2).

Los investigadores monitorearon la longitud de las extremidades en los individuos

pertenecientes a cada una de las poblaciones fundadas experimentalmente. Ellos observaron
un decrecimiento de esta variable morfológica en las poblaciones fundadas (Fig. 3.3), lo
que podría ser el resultado o bien de una adaptación mediante selección natural, o bien de
una adaptación mediante la influencia epigenética del ambiente durante el desarrollo de los
individuos. Se trata de una adaptación que permite un trepado y una locomoción más
adecuada sobre las ramas más delgadas de la vegetación que caracteriza a las islas
fundadas. La figura 3.3 muestra algo importante: además de una adaptación a las nuevas
condiciones ambientales, persiste un efecto fundador ya que las poblaciones fundadas
mantuvieron, en general, el mismo orden en los valores de longitud de las extremidades.

Fig. 3.3. Variación en la longitud de las extremidades en 3 mediciones durante 4 años de

estudio (Kolbe et al., 2012).
 69

Otros ejemplos interesantes de eventos fundadores provienen de plantas. En las plantas, una
población completa puede iniciarse a partir de una sola semilla, sólo dos genomas, si se
reproduce por autofecundación. Como resultado, las poblaciones que descienden de un
pequeño grupo fundador presentarían una variación genética muy baja o, por efecto del
azar, una frecuencia alta o baja de alelos particulares.

Otra situación en la que el tamaño pequeño de la población es de gran importancia ocurre

cuando la especie en cuestión es una de las muchas especies amenazadas o en peligro de
extinción (Allendorf y Luikart, 2007). Por ejemplo, debido a la caza y la destrucción del
hábitat, las aproximadamente 500 grullas trompeteras que aún existen en la actualidad
descienden de un stock de sólo 20 grullas registradas en 1920. Los 200.000 elefantes
marinos del norte que se estiman en la actualidad descienden de tan solo 20 que
sobrevivieron a la caza del siglo XIX en Isla Guadalupe, México. Además, todos los
individuos vivos de algunas especies descienden de unos pocos fundadores que fueron
llevados en cautiverio para establecer una población protegida. Así se pueden nombrar a
varias especies que han transitado por cuellos de botella extremos, como los cóndores
californianos (13 fundadores), hurones de patas negras (6 fundadores), tortugas de
Galápagos de la isla Española (15 fundadores) y lobos mexicanos (7 fundadores).

En 1932 el biólogo estadounidense Sewall Wright desarrolló la teoría y estableció la

importancia de la deriva genética, describiéndola como un poderoso mecanismo de ―prueba
y error‖ que permite a los organismos la exploración de nuevos picos adaptativos. La deriva
genética desplaza los demes (subpoblaciones locales en las que ocurren apareamientos
aleatorios) alrededor del paisaje adaptativo y, ocasionalmente, coloca a uno de estos demes
dentro de un gradiente de selección de un pico de adecuación local. La selección natural
mueve luego el deme hacia el punto más alto del pico adaptativo (Fig. 3.4). Wright (1932,
1982) también señaló que estos errores en el muestreo podrían a veces sobreponerse a la
fuerza de la selección natural (ver Futuyma 1998). Los errores de muestreo dependen
directamente del tamaño de la muestra, ya que muestras más pequeñas están sujetas a
variaciones más azarosas que poblaciones de gran tamaño. Al igual que al lanzar una
moneda, grandes desvíos de la relación 50:50 al sacar cara-cruz son más probables cuando
 70

se trabaja con pequeños tamaños de muestra. A medida que aumenta el tamaño de la

muestra, es decir, cuantas más veces se arroje la moneda, las frecuencias tienden a
aproximarse a lo esperado del punto de vista teórico (50:50).

Fig. 3.4. El diagrama muestra la topografía en tres (A) y dos (B) dimensiones de un paisaje
adaptativo. Mayor altura en A indica un fitness mayor para el genotipo en esa sección del
paisaje adaptativo. Las flechas indican el flujo hacia un óptimo adaptativo de una población
en el paisaje; los puntos 1, 2 y 3 en C son óptimos locales. El círculo gris indica una
población que se mueve desde una aptitud muy baja hasta lo alto de un pico. Según Wright,
los organismos ocuparían óptimos locales o picos adaptativos. Para evolucionar a otro pico
más alto, las especies tendrían, en principio, que transitar por un valle de estadios
intermedios menos adaptativos. Esto podría suceder por deriva genética si la población es
suficientemente pequeña (donde el efecto de la deriva sería más importante que el efecto
selectivo). Si una especie estuviera subdividida en pequeñas poblaciones locales, algunas
de ellas podrían encontrar picos más altos. Si hubiera algún flujo de genes entre las
poblaciones, estas adaptaciones podrían expandirse al resto de la especie. Por lo tanto, el
modelo ilustra cómo la selección natural conduciría a la población a escalar el pico
adaptativo más cercano; mientras que la deriva genética causaría un ―deambular aleatorio‖
por el paisaje adaptativo. Esta teoría fue denominada por Wright como de ―equilibrios
cambiantes‖ o ―shifting balance‖.

En el pool génico total, los alelos de los adultos son una muestra de los alelos provenientes
de todos los gametos de la generación precedente, y de esta forma, son afectados por el
error en el muestreo. Cuanta más chica es la muestra de adultos en relación a la población
original, mayores serán las probabilidades de desvío, simplemente por efecto del azar. En
 71

este muestreo, la idea radica en que no todos los gametos llegarán a la etapa del cigoto, y
continuarán durante toda la vida. Básicamente la deriva génica se basa en un proceso de
muestreo aleatorio en lugar de un proceso determinista (Futuyma, 1998).

Aquí hay que comprender que tanto la deriva genética como la selección natural son
procesos de muestreo; la deriva genética es un proceso de muestreo aleatorio, y la selección
natural es un proceso de muestreo sesgado. Si bien la selección natural depende en última
instancia de la variación aleatoria que producen las mutaciones, el proceso de selección
natural en sí mismo no es aleatorio. Con la selección natural, los individuos se reproducen y
sobreviven de manera diferencial según lo determinado por la interacción entre su fenotipo
y el medio ambiente; y esto no constituye un proceso aleatorio. Pese a ello, en poblaciones
pequeñas habrá más chances de que alelos con mejor ajuste a un ambiente determinado se
pierdan por deriva.

Tamaño efectivo poblacional (Ne)

En 1931 el genetista de poblaciones Sewall Wright desarrolló un modelo estocástico basado

en los mismos supuestos que la ley de Hardy-Weinberg, con la sola excepción de que dicho
modelo contempla los casos en donde las poblaciones no son infinitamente grandes. Las
frecuencias de los genotipos ya no son constantes. De hecho, uno de los dos alelos
desaparecerá, pero tal vez después de mucho tiempo. La interpretación de este modelo
siguió siendo objeto de disputa entre Wright y Fisher, este último sugiriendo que la
selección natural juega un papel más importante en la evolución que la estocasticidad. Así,
Wright (1931; ver también Wright, 1969) menciona por primera vez el tamaño efectivo
poblacional en su trabajo sobre deriva génica, en el que considera a éste como el factor
determinante de la tasa de decaimiento de la heterocigosis, o sea, el número de
heterocigotos en una población disminuirá a una tasa de (½N), donde N es el tamaño
poblacional.

Por efecto de la deriva, los alelos presentes en una población de individuos diploides son
sólo una muestra de los alelos presentes en la generación previa, ya que sólo por azar,
algunos de ellos no fueron transmitidos a la siguiente generación. Este proceso podría ser
 72

rastreado desde el presente hacia el pasado (Futuyma, 1986), intentando individualizar

aquellos alelos que tuvieron más ―suerte‖ en la trayectoria evolutiva. Con el paso del
tiempo, las siguientes generaciones presentarían cada vez menos copias de los alelos
originales, y en una población determinada los individuos aumentarían sus niveles de
homocigosis, aumentando también la probabilidad de que sus alelos sean idénticos por
descendencia (aumenta el índice de consanguineidad). En este proceso gobernado por el
azar, la pérdida de heterocigocis va también acompañada de cambios en las frecuencias
alélicas, ya que un alelo que por azar deje más descendencia aumentaría su frecuencia en la
población. La fijación alternativa de alelos llevará inevitablemente a la pérdida de
heterocigocis en la población (Futuyma, 1986), siendo las posibilidades de fijación de un
alelo dependientes de su frecuencia inicial (relativo a otros alelos del mismo gen).

La tasa de pérdida de la variación alélica y la caída en la heterocigosis por efecto de la

deriva genética es más alta en poblaciones pequeñas, aunque ocurre en todas las
poblaciones finitas, a menos que la mutación y la inmigración contrarresten el proceso y lo
hagan más lento. De aquí que surge la necesidad de contar con un estimador confiable del
tamaño de la población para entender el proceso de la deriva génica y la pérdida de
variación.

¿Qué entendemos por tamaño efectivo poblacional?

Es el número de individuos de la población con potencial reproductor (o el potencial en

que opera la deriva genética en la población de estudio). La base intuitiva del concepto de
tamaño efectivo de la población (Ne) propuesto por Sewall Wright se asocia al tamaño
poblacional que es relevante en términos evolutivos, esto es, el número de individuos
reproductivos, ya que son éstos los que contribuyen a la generación siguiente en términos
demográficos y sobre todo genéticos (Wright, 1969; Hedrick, 2000).

Una definición amplia del concepto sería el número de individuos en una población cuya
heterocigosis decrece a una tasa k=1/2N, donde N es el número poblacional; o bien es una
medida de qué tan rápido se pierde variabilidad genética en una población por efecto de la
deriva. Si una población es considerada como ideal debe cumplir ciertas condiciones, como
 73

que la misma se encuentre en equilibrio de Hardy-Weinberg, que todos los individuos

contribuyan genéticamente a la siguiente generación, que el número de hembras debe ser
igual al de machos, que la fecundidad siga una distribución de Poisson, es decir, que los
individuos reproductivos únicamente se reemplazan en la población a la siguiente
generación, y sobre todo que haya panmixia (apareamientos al azar).

Si una población cumple con todos estos supuestos, el tamaño efectivo será igual al tamaño
censal. Pese a ello, las variaciones en uno de estos supuestos (o en varios) afectan el tamaño
efectivo de la población y por consiguiente, la forma de calcularlo, con lo que lleva en
última instancia a que estos dos parámetros difícilmente sean semejantes en poblaciones
naturales. A su vez, un tamaño efectivo menor al esperado (Ne<N) puede darse por los
siguientes motivos:

 Fluctuaciones poblacionales
 Proporción desigual de sexos
 Solapamiento generacional
 Variación en el esfuerzo (fertilidad variable) y éxito reproductivo
 Pequeños grupos reproductivos (estructura jerárquica en la reproducción)
 Cuellos de botella
 Efecto fundador
En síntesis, no todos los individuos de una población se reproducen. Algunos son
demasiado jóvenes o demasiado viejos o carecen de la oportunidad. Los individuos
reproductores son los únicos, obviamente, que aportan genes a la próxima generación. El
número de individuos reproductivos es generalmente mucho más bajo que el número
absoluto de adultos observados en la población (tamaño censal). Entonces, el número de
individuos reproductores es un factor que determinará el comportamiento genético de la
población a futuro (qué tan fuertes son los efectos de la deriva genética). Esta sub-muestra
más pequeña que representa genéticamente la población global es lo que llamamos tamaño
poblacional efectivo. Es el número de individuos en una población teórica (con
apareamientos aleatorios entre individuos) en el que la cantidad de deriva genética es igual
a la del población real.
 74

¿Qué ocurre cuando hay fluctuaciones temporales en el tamaño efectivo poblacional?

La mayoría de los estimadores de Ne se basan en la premisa de que la población permanece

estable a través del tiempo. Sin embargo, cuando los tamaños demográficos son afectados
por variaciones cíclicas recurrentes, es esperable que el tamaño efectivo de la población se
vea también afectado a largo plazo. Esto se debe a que los eventos en que disminuye el
tamaño poblacional conducen inevitablemente a que las generaciones futuras tengan menor
número de copias génicas en relación a las generaciones que las antecedieron: los
sobrevivientes de un cuello de botella generaran que la próxima generación comience con
menor variabilidad genética. Para este caso en particular en donde las poblaciones fluctúan
en sus tamaños censales, Sewall Wright consideró a la media armónica de los tamaños
poblacionales como el tamaño efectivo de la población:

1/Ne = 1/T [1/N1 + 1/N2 + 1/N3 + … 1/NT], donde T es el número de generaciones. Como
ejemplo suponga que el N en 5 generaciones es de 1234, 345, 789, 2271, 54, entonces:

media aritmética: 4693

media armónica: 208,9

Por ello, en general el Ne suele ser inferior al tamaño de la población. Como la tasa de
perdida de variabilidad genética está basada en el tamaño efectivo de la población, esta
pérdida suele ser grande, aun cuando el tamaño real de la población no sea muy bajo. Por
ello, el tamaño poblacional efectivo tiende a estar determinado por los años que presenten
los números poblacionales más bajos. Un único año con una reducción drástica del número
poblacional disminuirá sustancialmente el valor de Ne.

Proporción desbalanceada entre machos y hembras

Si se quiere calcular el tamaño efectivo considerando el caso particular que en la población

haya un desbalance entre machos y hembras reproductores (población con algún tipo de
estructura reproductiva, por ejemplo) y si se considera un organismo dioico (la mitad de los
 75

gametos proviene de los individuos de un solo sexo), el tamaño efectivo depende del
número de individuos de cada sexo:

1/Ne= ¼ Nh + ¼ Nm lo que significa Ne = 4NhNm/ Nh + Nm. En este caso el número

limitante sería el del sexo menos numeroso (Merrell, 1981; Hedrick, 2000).

Variación en el éxito reproductivo

La gran varianza en el éxito reproductivo reduce el Ne debido a que un pequeño número de

individuos tiene un efecto desproporcionado en la reproducción de la población. Un
ejemplo es el siguiente:

Proporción sexual Número de ♂ Número de♀ Ne

1.00 50 50 100

3.00 75 25 75

0,33 25 75 75

9.00 90 10 36

0,10 10 90 36

99.00 99 1 3,96

0,01 1 99 3,96

Cuanto más desigual la relación sexual, mayor será el efecto sobre el Ne.

Endogamia

En el caso particular de considerar la endogamia (cuando hay endogamia los

apareamientos no son azarosos):
 76

Ne = N/(1+ F), donde F es el coeficiente de endogamia. Si la endogamia es alta, entonces

se reduce en Ne.

Estimaciones ecológicas y demográficas del Ne (estimaciones directas)

Es muy importante considerar que la eficacia y la exactitud de estos métodos de estimación

del Ne dependen de la información disponible de las poblaciones y de la historia natural de
la especie en particular.

Algunos métodos de estimación directa del Ne son:

1) Si se toma en cuenta la estructura de edades y diferencias en fecundidad, este método

considera el número de individuos nacidos en un año dado (No), el tiempo generacional
(L) y el parámetro i, el cual refleja básicamente la supervivencia de cada grupo etario y
su fecundidad:
Ne = No Li, donde se supone una estructura estable de edades y que la población se
encuentra estable demográficamente (Crow, 1987; Eguiarte et al., 1993).

2) Otra estimación directa del Ne se basa en las diferencias en el éxito reproductivo. Este
método es uno de los más empleados y confiables en el cálculo de Ne, ya que soporta el
apartamiento del supuesto de población ideal, o sea, que la progenie no presente una
distribución de Poisson (Eguiarte et al., 1993; Hedrick, 2000). El supuesto principal es
que la población tenga una estructura estable de edades y un tamaño constante. Así el
tamaño efectivo se calcula como:
Ne = (4(N0 - 2) L) / (V + 2), donde No es el número de individuos nacidos en una
temporada, L el tiempo generacional y V es la varianza en el tamaño de las familias
(Eguiarte et al., 1993). Sin embargo, muchos de estos parámetros son difíciles de obtener
para especies con generaciones muy largas.

3) El método basado en la varianza del éxito reproductivo requiere de estimaciones del

potencial reproductivo parcial (de una temporada) y la media y varianza de la
sobrevivencia de los individuos. A partir de estas estimaciones, el tamaño efectivo
poblacional basado en el potencial reproductivo a lo largo de la vida Nlrs, se calcula: Nlrs
 77

= (4N – 4) / (S2vlrs + 2), donde N es la población muestreada y S2vlrs es la varianza en el

éxito reproductivo a lo largo de la vida. En poblaciones pequeñas, el que algunos
individuos logren vivir más tiempo lleva al aumento de la varianza en el éxito
reproductivo (Barrowclough y Rockwell, 1993; Tremblay y Ackerman, 2001).
Cuando el cálculo del éxito reproductivo se realiza sobre especies con expectativas amplias
de vida y con tiempos generacionales muy largos se pueden aplicar simulaciones basadas
en individuos, que además permiten evaluar los efectos de la estocasticidad demográfica.
En este caso se necesita información demográfica como las tasas de supervivencia y
fertilidad de cada clase etaria en particular para simular el destino reproductivo de cada
individuo en una cohorte. También pueden hacerse simulaciones del éxito reproductivo y
supervivencia para cada sexo. Con base en estas simulaciones se obtiene el éxito
reproductivo para cada individuo en su tiempo de vida, lo cual es directamente aplicable al
método de Barrowclough y Rockwell (1993; ver también Tremblay y Ackerman, 2001).

Métodos indirectos de estimación del Ne

Una de las formas en que se pueden obtener estimaciones de Ne es por medio de métodos
ecológicos utilizando información demográfica. Estos estimadores brindan como resultado
el tamaño efectivo actual, en tiempo ecológico (instantáneo) y muchas veces, de una
generación a otra. Por su parte, las estimaciones de tamaño efectivo a partir de métodos
genéticos brindan un promedio a lo largo de un periodo de tiempo, el cual se encuentra
determinado básicamente por la tasa de mutación por generación del locus bajo estudio
(Beerli y Felsentein, 1999).

Otros métodos pueden estimar los tamaños efectivos a corto plazo al analizar los efectos de
la deriva génica sobre los parámetros genéticos, ya que si el tamaño efectivo histórico de la
población ha sido pequeño, se espera encontrar más evidencia de deriva genética, mientras
que si el tamaño efectivo ha sido grande no se obtendrá mucha señal de deriva en los datos
(Hedrick, 2000). En función de estimar el tamaño efectivo poblacional, pueden entonces
compararse diversos métodos que utilizan datos reales con lo esperado por deriva génica
 78

para un fragmento de ADN particular. A continuación se detallan algunos de los más

utilizados:

1) Es posible inferir Ne a partir de los cambios en la constitución genética de una

población a través del tiempo. Por ejemplo la disminución de la heterocigosis (pérdida
de la heterocigocidad) debido al efecto de la deriva genética sería:
He (L) = He (0) (1 – 1/2Ne)L, o bien, con base en las fluctuaciones temporales de las
frecuencias génicas, donde P(L) es la frecuencia génica al tiempo L (con Q = 1-P) :
1/2Ne = [P(L) - P(0)] 2 / LP(0)Q(0)

2) En cuanto a las inferencias del Ne basadas en FSTs, hay que tener en cuenta que la
estructuración poblacional es uno de los factores que pueden influenciar el Ne. El
modelo más sencillo para ejemplificar esto último es el modelo de islas, donde la
población está subdividida en un número aleatorio de islas con reproducción panmíctica
dentro de ellas, salvo por la recepción ocasional de migrantes, todos ellos con la misma
probabilidad de llegar a una de las islas desde cualquier otra (ver Fig. 3.5; Wright,
1969). En este caso, se espera que la subdivisión aumente el Ne en toda la población
(Laporte y Charlesworth, 2002), como lo muestra la fórmula: Ne = ND / (1-FST), donde
N es el número censal y D el número de subpoblaciones. En cualquier caso, el FST puede
calcularse independientemente usando datos de frecuencias génicas:
FST = 2 Var (pi) / 1 - GT, donde Var (pi) es la varianza del alelo p en i número de
subpoblaciones y GT es la probabilidad de que dos alelos tomados al azar (con reposición)
de la especie completa sean idénticos por descendencia: GT = p2 + q2 (Gillespie, 1998). Sin
embargo, la subdivisión poblacional puede reducir el tamaño efectivo poblacional cuando
cada una de las islas contribuye de manera desigual al pool global de migrantes.
Considerando estos casos se han desarrollado otros métodos como el modelo de ―stepping
stone‖ o salto de piedras. En este modelo Nb = 2πNm, donde Nb es el tamaño efectivo
poblacional del vecindario (Slatkin y Barton, 1989).
 79

Fig. 3.5. El modelo de islas de Wright asume que el tamaño poblacional es equivalente
entre demos (Ne1 = Ne2 = Ne3 = Ne4 = Ne5 = Ne6) y que el intercambio de migrantes de una
isla a otra ocurre con la misma probabilidad (m).

Variabilidad genética, tamaño efectivo y selección

El tamaño efectivo poblacional determina la tasa de pérdida de variación por deriva génica,
fenómeno que puede calcularse como: Ht = H0 (1-1/2Ne)t, donde H0 y Ht son la
heterocigosis inicial y al tiempo t, respectivamente. En este contexto, es de esperarse que
un gran tamaño efectivo reduzca la pérdida de variación por deriva génica, manteniendo la
diversidad a largo plazo; y además manteniendo la efectividad de la selección natural sobre
los componentes de variación que no son neutrales (ya que la selección tendrá más
posibilidades de operar si los Ne son mayores [¿Por qué?]) (Cruzan, 2001; Kawata, 2001).

Pese a ello, los niveles de variabilidad genética no siempre corresponden a lo predicho por
la teoría. En este contexto, algunas especies con niveles de variación genética altos
mantienen poblaciones pequeñas y en peligro del punto de vista demográfico, mientras que
otras con crecimiento exponencial sólo presentan unos pocos genotipos diferenciados,
como las plagas, lo que hace que la relación entre Ne y el nivel de pérdida de variabilidad
sea más complejo (Amos y Harwood, 1998). Por ejemplo, durante los procesos de
 80

colonización y expansión del rango de distribución de una especie, pueden ocurrir muchos
efectos fundadores en las poblaciones pioneras, reduciéndose el Ne a pesar de que el
tamaño censal sea grande. Esto puede reducir la variación genética de toda la especie al
terminar el proceso de expansión del rango a niveles menores que lo esperado por el
tamaño histórico de la especie en su conjunto. Lo mismo se observa en sistemas
metapoblacionales, ya que en cada subpoblación el Ne es generalmente muy pequeño y en
el proceso de extinción y recolonización puede perderse mucha variación (sucesivos
eventos de extinción y colonización).

Otro efecto de la reducción de Ne y que cobra gran importancia a la luz de la biología de la

conservación es la depresión por endogamia, la cual en forma sencilla puede entenderse
como la reducción en la adecuación de los individuos producto de apareamientos entre
parientes. Esto último conlleva al aumento de las probabilidades de aparición de alelos
deletéreos (con la consecuente acción de la selección natural operando en contra de dichos
alelos), pudiendo reducir aún más la variación genética, más allá del efecto de la deriva
génica por sí sola (Amos y Harwood, 1998; Thévenon y Couvet, 2002). Y si sumado a esto,
la acción de la deriva génica es muy fuerte (ej. subpoblaciones pequeñas + aislamiento +
alta estructuración genética), estos alelos deletéreos pueden llegar a fijarse en la población
(o al menos en alguna subpoblación en particular), y a la larga reducir la adecuación no
sólo de unos pocos individuos, sino de la población en su conjunto (Cruzan, 2001). Una de
las fuentes de variación genética en poblaciones naturales lo constituye el proceso
mutacional. Bajo un modelo de mutación de sitios infinitos, el equilibrio de la variación
neutral en una población panmíctica y cerrada estará determinado por el producto de la tasa
de mutación y el tamaño efectivo poblacional (Cherry, 1998; Charlesworth et al., 2004).
Con esta base es que se ha relacionado el tamaño efectivo (Ne) y la tasa de sustitución (k)
(Cherry, 1998), siendo que dentro de lo que constituye la teoría neutral de la evolución, la
probabilidad de fijación de un alelo mutante con un coeficiente de selección (s) depende del
tamaño efectivo de la población (Ne) y es igual a: S = 2Nes para una población haploide.
Los supuestos de esta afirmación son que existe una distribución constante de s entre
mutantes y que la tasa de mutación también es constante. Entonces, si se considera una
distribución exponencial de s la relación es k ∝ 1/Ne, y si se considera una distribución
gamma, k ∝ 1/√ Ne (Cherry, 1998). Esto predice que la probabilidad de fijación de las
 81

mutaciones favorables con coeficientes de selección pequeños va a ser mayor en

poblaciones con Ne alto, y menor en poblaciones con Ne pequeño, ya que en estos casos la
deriva génica actúa con mayor fuerza que la selección, y dichas mutaciones se comportan
como neutras. Lo mismo sucede con las mutaciones ligeramente deletéreas, que en
poblaciones grandes son eliminadas por la selección, mientras que en poblaciones pequeñas
se comportan como neutras (Cherry, 1998).

Si se considera un modelo donde la mayoría de las mutaciones son deletéreas y los

coeficientes de selección tienen una distribución constante, en una población pequeña la
deriva fijará una fracción de ellas, generando un decremento en la adecuación, mientras que
en una población grande se eliminarán, generando un incremento en la adecuación (Cherry,
1998). En la práctica se espera que esta afirmación sea poco realista, ya que en algún
momento se alcanzaría un balance que mantendrá la adecuación media (w) en un estado
estable. Uno de los mecanismos para mantener ese balance considera la distribución de los
coeficientes de selección una vez ocurrida la mutación, basándose en la idea de que si se
han acumulado muchas mutaciones deletéreas en una secuencia codificante, quedarán ya
pocas maneras de empeorar la adecuación de esa secuencia y más formas de mejorarla
(Cherry, 1998). Por otro lado, es necesario también considerar que aunque las mutaciones
sean la fuente primaria de generación de nueva variación en poblaciones naturales, la
migración también puede aportar variación proveniente de otros sitios. Por ello, no sólo el
tamaño efectivo poblacional es determinante para el mantenimiento de la variación genética
y la adecuación, sino que también lo es la posibilidad de intercambiar genes por migración
de individuos o gametos de poblaciones cercanas. Esto hace posible que poblaciones muy
pequeñas puedan persistir a lo largo del tiempo gracias al efecto de rescate de los migrantes
(Cruzan, 2001).

Teoría neutral y su relación estrecha con la deriva

La Teoría neutral de Kimura (1989) sostiene que la gran mayoría de los cambios evolutivos
a nivel molecular no son causados por la selección darwiniana sino por la fijación aleatoria
de alelos selectivamente neutrales (o casi neutrales) por medio del proceso conocido como
 82

deriva genética; teniendo en consideración la aparición de variantes novedosas por

mutaciones recurrentes. En este contexto, la teoría asume que la mayoría de los
polimorfismos a nivel de proteínas y del ADN son selectivamente neutros, y que se
mantienen en la especie gracias a las mutaciones. De esta forma la teoría considera una tasa
de perdida de polimorfismos por extinción aleatoria en lugar de una ―barrida selectiva‖.

Kimura sostiene que este mecanismo de evolución es tan importante que una descripción
adecuada del proceso evolutivo es ―supervivencia de los más afortunados‖ y no la de ―los
más aptos‖. Por supuesto, parte de la variación molecular puede explicarse por las
diferencias de adecuación (fitness) (Messier y Stewart, 1997), pero el punto importante es
entender la idea de que no todo cambio evolutivo es adaptativo y, por lo tanto, no todo
cambio implica selección natural.

La teoría neutral asume que la selección juega un papel minoritario en el mantenimiento de

polimorfismos a nivel molecular, y propone que diferentes genotipos presentan aptitudes
relativas casi idénticas; es decir, son neutrales entre sí. En este contexto, la definición real
de neutralidad depende de si los cambios en las frecuencias alélicas están determinados
principalmente por la deriva genética. En un ejemplo simple, si s es el diferencial selectivo
entre dos alelos en un locus, y si s < 1 / (2Ne), se dice que los alelos son neutrales entre sí,
ya que se asume que el impacto de la deriva genética es mayor que la selección. Esta
definición implica que los alelos pueden ser efectivamente neutrales en una población
pequeña pero no en una población grande. La teoría neutral no apunta a que las pocas
sustituciones relativas de alelos responsables de los rasgos evolutivamente adaptativos sean
neutrales, pero sí sugiere que la mayoría de las sustituciones de alelos no tienen una ventaja
selectiva sobre las que reemplazan. Kimura también mostró que la teoría neutral era
consistente con un reloj molecular; es decir, existe una tasa constante de cambio (o
sustituciones a través del tiempo) de variantes moleculares. Para ilustrar la base matemática
del reloj molecular, supongamos que la mutación y la deriva genética son los determinantes
de los cambios en las frecuencias de las variantes genéticas. Sea u la tasa de mutación a una
nueva variante alélica, de modo que se espera que en una población de tamaño 2N haya
2Nu nuevos mutantes por generación. Se puede demostrar que la probabilidad de fijación al
azar de una nueva variante neutral (una nueva mutación) es 1 / (2N) (la frecuencia inicial
 83

del nuevo mutante). Por lo tanto, la tasa de sustitución de alelos k es el producto del
número de nuevos mutantes por generación y su probabilidad de fijación, o k = 2Nu (1/2N)
= u.

Aunque la teoría neutral ha sido severamente criticada por los neodarwinistas, la creciente
(y relativamente reciente) explosión de datos de secuencias de ADN ayudó a fortalecer
mucho la teoría en un principio. Según Kimura (1989), la teoría neutral ha puesto a prueba
―la tradicional teoría sintética de la evolución‖.

Consideraciones prácticas sobre los métodos indirectos como herramientas de estimación

del tamaño poblacional

Los métodos indirectos se basan principalmente en el uso de marcadores moleculares para

estimar la variación neutral (de ser posible) a nivel intraespecífico, por lo que sus resultados
dependen en gran medida de que estos marcadores sean los adecuados. Por ejemplo, los
marcadores con una baja tasa de evolución podrían subestimar el tamaño efectivo, mientras
que aquellos que evolucionan rápidamente sobreestimarían el Ne (Avise, 2000). También
hay que tomar en cuenta la homoplasia del fragmento de ADN en estudio, ya que la misma
alteraría los resultados de los métodos basados en coalescencia o para el caso del tamaño
del vecindario, sobreestimaría el flujo génico en la población (Cuenca et al., 2003). Por lo
anterior, es necesario considerar las características de los marcadores moleculares a utilizar,
ya sea su tasa de mutación, tasa de recombinación, si pueden estar sujetos a selección
natural, etc., ya que estos elementos pueden afectar las estimaciones y por lo tanto deben
ser considerados de manera explícita en los modelos (Nordborg y Innan, 2002).

Veremos más adelante que el concepto de Ne tiene una aplicación muy relevante en lo que
compete al análisis filogeográfico. La filogeografía es una disciplina que se enfoca en
explicar los patrones de distribución geográfica de la variación genética en las poblaciones
de una especie, como producto de procesos históricos y contemporáneos (Cruzan y
Templeton, 2000). La estructuración genética de las poblaciones, y a la larga, la formación
de nuevos linajes evolutivos, es producto de distinto tipo de fuerzas evolutivas como los
patrones de flujo génico, la deriva génica y la dinámica demográfica de las poblaciones,
 84

determinada en parte tanto por factores internos de las poblaciones (ej. estructura
reproductiva), como por factores externos (ej. cambios climáticos y geológicos). Para
reconstruir esta historia poblacional se construyen genealogías de genes, y utilizando como
marco teórico del coalescente, se pueden inferir eventos demográficos pasados y recientes
que han dejado su huella en la estructura genética de las poblaciones. Por ejemplo, los
métodos filogeográficos pueden ayudar a estimar los tamaños poblacionales de una especie
en el pasado y cómo fueron sus fluctuaciones, así como también el poder detectar posibles
cuellos de botella poblacionales, expansiones del rango o colonizaciones a una escala
geográfica amplia, y sus consecuencias en la evolución de la especie (Cruzan, 2001). Cabe
mencionar que el empleo de marcadores haploides es de gran utilidad, ya que su Ne es la
mitad de la de los genes nucleares y presentan mayor resolución para detectar cambios
poblacionales (Cruzan y Templeton, 2000). Dentro de las herramientas que utiliza hoy en
día la filogeografía para observar las variaciones del Ne a través del tiempo (cambio
demográfico), se destacan las gráficas de los llamados ―Bayesian Skyline Plots‖ (ver Fig.
3.6), o reconstrucciones bayesianas del tamaño efectivo poblacional.

Fig. 3.6. Reconstrucción de la trayectoria del tamaño efectivo poblacional (Ne) en la

especie de roedor subterráneo Ctenomys talarum (tuco-tuco de los talares). Conociendo la
tasa de sustitución nucleotídica del fragmento de ADN de interés (o tasa de evolución
molecular), se puede ajustar un reloj molecular e intentan datar el último evento de cambio
demográfico importante de la especie en el pasado. En este caso puntual, se puede observar
cómo a partir de los 20.000 años A.P. (antes del presente) la demografía histórica
 85

poblacional de la especie marca un incremento importante en el Ne. En color gris se

observa el intervalo de confianza del 95 % para la estimación del Ne.

Estructura poblacional (FSTs) y deriva genética

Indudablemente, cuando hablamos de subdivisión poblacional estamos refiriéndonos a la

fuerza de la deriva genética en diversificar unidades reproductivas locales (subpoblaciones
o demes) dentro de una especie. Si las poblaciones se subdividen, pueden seguir
trayectorias ―ciertamente‖ independientes y evolucionar de forma separada. La estructura
poblacional permite que las poblaciones se diversifiquen, y es la razón por la cual la
estructuración genética poblacional es una parte muy importante de la genética evolutiva.

Las poblaciones naturales, a diferencia de las poblaciones ideales (las que siguen los
lineamientos del equilibrio Hardy-Weiberg), tienen un tamaño finito, y las especies están
estructuradas por factores geográficos u otras circunstancias, lo que resulta en que los
apareamientos no sean estrictamente azarosos. En poblaciones finitas las frecuencias
alélicas pueden fluctuar por azar (deriva genética), observándose un reemplazo de alelos
viejos por alelos nuevos, lo que resulta en evolución no adaptativa. La deriva y la
selección constituyen dos de las causas potenciales más importantes de sustitución alélica y
evolución dentro de las poblaciones.

Las adaptaciones surgen por selección natural y no por deriva, por ello este último proceso
no es responsable de muchas de las formas más interesantes a nivel fenotípico que
observamos en los organismos. Pese a ello, la deriva tiene importantes consecuencias a
nivel genético, muchas de las cuales pueden influenciar el curso de las adaptaciones. Ya
que la deriva conlleva a evolución solamente por azar, algunos genetistas evolutivos
consideran que la deriva genética debería ser la ―hipótesis nula‖ para explicar una
observación evolutiva cuando se trata de testear selección natural o algún otro factor. Esta
perspectiva sería análoga a la hipótesis nula en estadística: la hipótesis de que los datos no
se apartan significativamente de lo esperado sobre la base sólo del azar.

Como postuló Sewall Wright (1943, 1951), 1) las poblaciones naturales están estructuradas
en espacio y tiempo, 2) la divergencia es la consecuencia inevitable del aislamiento
geográfico (deriva genética, mutación), además de otros factores que pueden acelerar
 86

(selección) o disminuir (flujo génico) la subdivisión poblacional, y 3) existen sistemas

jerárquicos en los que se ―reparte‖ o redistribuye la variación genética total (existencia de
niveles de estructuración o subdivisión). En el año 1951, Sewall Wright propuso el uso de
un conjunto de estadísticos (denominados ―estadísticos F‖: FST, FIS y FIT) para cuantificar el
grado de estructuración de la variación genética en poblaciones naturales de organismos
diploides. Estas tres medidas se relacionan entre sí de la siguiente manera: 1-FIT = (1-FST)
(1-FIS). Básicamente a partir de los estadísticos F se puede evaluar el efecto de la deriva
genética en poblaciones naturales.

Asimismo, estos estadísticos pueden ser interpretados como medidas del grado de desvío de
la situación de equilibrio Hardy-Weinberg en subpoblaciones locales o en la población
total. Un mayor grado de subestructuración conduce a que la variabilidad genética se
distribuya fundamentalmente entre poblaciones, y no dentro de ellas. El sistema de
apareamiento y las tácticas de dispersión, la presencia de barreras geográficas y eventos
demográficos históricos modelan la estructura genética de las poblaciones naturales y el
modo en que dicha variabilidad genética se distribuye espacial y temporalmente. Así, en
una población que se encuentra subdividida, existen tres niveles de complejidad de dicha
estructura: individuos (I), subpoblaciones (S) y la población total (T). Por lo tanto, se
desprende que:
 87

Fig. 3.7. En una población subdividida existen tres niveles de complejidad. El uso de
marcadores moleculares nos puede ayudar a develar cómo se reparte la variación genética
total en diferentes niveles de jerarquía.

HI: es la heterocigosis de un individuo en una subpoblación local. Se calcula obteniendo el

promedio de heterocigosis observado en dicha subpoblación = Nº de heterocigotas obs/ Nº
de individuos totales.

HS: es la heterocigosis esperada de un individuo en una subpoblación panmíctica, es decir,

donde los apareamientos ocurren al azar. Se obtiene calculando la heterocigosis esperada
bajo equilibrio Hardy-Weinberg, dadas las frecuencias alélicas en la subpoblación de
estudio.

HT: es la heterocigosis esperada en un individuo en la población total, si la misma no se

encontrara subdividida y los apareamientos ocurrieran al azar. Este valor se obtiene
calculando la heterocigosis esperada bajo equilibrio Hardy-Weinberg, dadas los promedios
de las frecuencias alélicas para la población total (2 p  q ).

El FIS es un coeficiente de endogamia, por medio del cual se cuantifica el grado de

apartamiento del equilibrio Hardy-Weinberg debido a apareamientos que no se producen al
azar (apareamiento entre parientes cercanos, apareamiento clasificado positivo o negativo)
dentro de la subpoblación. Los valores de este estadístico varían entre -1 y 1.

FIS: (HS – HI) / HS

El estadístico FST permite evaluar cuál es la magnitud de la reducción de la heterocigosis

debido a la subdivisión de la población en subpoblaciones de menor tamaño, y la
consecuente acentuación de la deriva génica. Comúnmente, este estadístico se emplea para
representar el grado de subestructuración de una población. Bajo ciertos supuestos
correspondientes al modelo de isla (asumiendo que cada población local intercambia un
número similar de migrantes), este estadístico puede utilizarse para estimar los niveles de
flujo génico entre las subpoblaciones. De esta manera, FST ~ 1/ (1 + 4 Nem), siendo Ne el
tamaño efectivo poblacional y m la tasa promedio de inmigración. Su valor varía entre 0 y
1.
 88

FST: (HT – Hs ) / HT, siendo Hs el promedio de las HS de

cada una de las subpoblaciones en estudio.

Finalmente, el estadístico FIT conjuga los efectos de la endogamia (FIS) y de la subdivisión

poblacional (FST) sobre el apartamiento de la condición de apareamiento al azar,
cuantificando la reducción de la heterocigosis en la población total. Los valores de este
estadístico varían entre -1 y 1.

FIT: (HT – HI) / HT

La desviación del equilibrio H-W puede responder a diversas causas. Si los resultados
arrojan un exceso de heterocigotos, podría en este caso ser atribuida a la presencia de una
selección sobredominante, la entrada de migrantes en la población estudiada, o por
apareamiento clasificado negativo; si por el contrario los hallazgos son de déficit de
heterocigotos, podría deberse fundamentalmente a cuatro factores; en primer lugar, que el
locus esté bajo selección; en segundo lugar, a la presencia de alelos nulos en esa población
(errores en el genotipado del gen de interés), dando una falsa lectura de un exceso de
homocigotos; en tercer lugar a altos niveles de consanguinidad en la población producto de
apareamientos entre individuos emparentados y, en cuarto lugar, se atribuiría a la presencia
de una cierta subestructuración reproductiva de la población (efecto «Wahlund») (Nei,
1987). Hay que tener en cuenta que los supuestos del modelo clásico planteado por Sewall
Wright son muy difíciles de cumplir en poblaciones naturales, ya que primero no debe
haber selección ni mutación, segundo, las poblaciones deben ser infinitas (o al menos muy
grandes), y a su vez dichas poblaciones deben de tener igual Ne, con igual probabilidad de
intercambio de migrantes (migración simétrica). Pese a ello, los estadísticos F de Wright
constituyen una medida suficientemente robusta para aproximarse a valores de subdivisión
poblacional en sistemas naturales.

Entonces: ¿Qué factores modelan la estructuración genética en poblaciones naturales?

 El sistema de apareamiento que caracteriza a las especies (aunque tampoco es algo

rígido, y el mismo puede variar según las condiciones del entorno)
 89

 Tácticas de dispersión u otros atributos ecológicos

 La presencia de barreras geográficas (grado de aislamiento poblacional)
 Eventos demográficos históricos
En cuanto al apareamiento, un mismo fenómeno (apareamientos no al azar) produce:

- desviaciones de H-W locales

- divergencia de subpoblaciones

Pese a ello, muchas especies presentan mecanismos para evitar la endogamia. En cuanto a
las tácticas de dispersión, hay que notar que el incremento de la diferenciación genética
causada por deriva es contrarrestado por el efecto del flujo génico, el cual tiende a reducir
la diferenciación genética entre subpoblaciones. En el equilibrio entre ―deriva y
migración‖, es esperable que ambas fuerzas evolutivas hayan alcanzado la misma
magnitud. Dicho equilibrio se puede romper por varias razones, como por ejemplo
fragmentación, expansión demográfica o reducciones drásticas en el Ne (cuellos de botella).

Además, existe una relación estrecha entre la estructura de apareamientos y el ―ritmo‖ en

que opera la deriva genética a distintos niveles jerárquicos. Por ejemplo, diferencias en el
comportamiento social pueden inducir cambios evolutivos a nivel genético. Las estructuras
de apareamiento que en general se salen de la regla de ―apareamientos al azar‖ son
observados en muchas especies de vertebrados, en especial en mamíferos, donde la
poliginia resulta el sistema reproductivo más frecuente. A su vez, los apareamientos
poligínicos, sumado a la filopatría de sitio, acentúan la divergencia interdémica.

En los sistema de apareamiento poligínicos (poli: muchas; ginia: hembras) uno o pocos
machos de la población monopolizan la reproducción con las hembras (esto no quiere decir
que machos satélites logren aparearse con algunas de las hembras de la colonia). Este
sistema de apareamiento suele analizarse en función de los costos y beneficios para ambos
sexos. Para las hembras, los costos estarían dados en función de que la poliginia ocasiona
una menor diversidad genética en la población, dado que un macho es el padre de diferentes
progenies. Los machos de algunas especies, una vez que alcanzan la dominancia en la
población, suelen incurrir en el infanticidio de las crías que no son propias. Los beneficios
para las hembras estarían asociados con el acceso a los ―mejores recursos genéticos‖
 90

(supremacía y resistencia física, resistencia a patógenos, agresividad) que poseen los

machos dominantes. Para los machos, los costos de la poliginia estarían vinculados con la
dificultad y costo energético invertido en monopolizar a las hembras mediante encuentros
agresivos y territoriales. La posibilidad de perder rápidamente su condición dominante ante
otros machos es otro de los costos. Los beneficios están dados por el mayor éxito
reproductivo y el hecho de una mayor probabilidad de pasar sus genes a la próxima
generación. Como se mencionó anteriormente, la poliginia es el modo de reproducción más
comúnmente observado en los mamíferos. Algunos de los ejemplos más evidentes de este
comportamiento reproductivo son los lobos y elefantes marinos, los ciervos, varias especies
de primates, como gorilas y babuinos, la hiena y varias especies de felinos. En muchos
casos la poliginia se asocia al dimorfismo sexual (con la consecuente manifestación de
rasgos o caracteres sexuales secundarios), en el cual los machos o bien son más grandes que
las hembras (elefante marino) o bien poseen estructuras utilizadas en los encuentros
agresivos en pos de establecer su dominancia (ej. astas, sólo presentes en ciervos macho).
En la figura 3.8 se muestran dos ejemplos de mamíferos con sistemas típicamente
poligínicos.

Fig. 3.8. En A se muestra una colonia de lobos marinos, mientras que en B se muestra una
colonia de elefantes marinos. Ambas especies presentan poliginias muy extremas en
relación a lo observado en otros mamíferos.

La filopatría (filo: afinidad, patría: lugar de nacimiento) es un compartimiento común en

varias especies de organismos, y es también un factor que evita que la reproducción sea al
azar. Incluye además de la afinidad y permanencia en el área de nacimiento, el retorno a los
 91

sitios de origen en relación al comportamiento migratorio que poseen ciertas especies, y el

retorno al área de nacimiento exclusivamente durante la época de reproducción. Las causas
de la filopatría pueden ser muy variadas. Entre ellas se ha invocado el alto costo que puede
a acarrear la dispersión de los individuos jóvenes en busca de nuevas áreas o territorios.
Desde el punto de vista genético y reproductivo, se ha argumentado que la filopatría tiende
a conservar aquellas variantes genéticas que confieren una mayor adaptación a las
condiciones locales. En muchas especies existe un dimorfismo sexual en el comportamiento
filopátrico: las hembras suelen manifestar esta condición, mientras que los machos tienen
una tendencia a dispersarse de sus lugares de nacimiento.

Un tercer factor que evita que la reproducción en las poblaciones naturales sea al azar es la
heterogeneidad ambiental que suele caracterizar sus áreas de distribución. En efecto, más
que homogéneas o uniformes, las áreas de distribución suelen contener fracciones de
hábitat que son menos aptas para la vida de la especie, o bien elementos geográficos que
limitan parcial o totalmente el desplazamiento por una región. Estos elementos del
ambiente, tales como cuerpos de agua, cordones montañosos, áreas donde la vegetación se
encuentra alterada, representan ―barreras geográficas‖ a la dispersión. Debe tenerse en
cuenta que no existen barreas geográficas universales que afecten por igual a todas las
especies, ya que éstas poseen medios de locomoción muy contrastantes. Por otra parte, no
debe entenderse a las ―barreras‖ en el sentido que evitan totalmente el movimiento de los
organismos: el flujo génico entre poblaciones puede verse afectado sustancialmente con
leves o moderadas restricciones o heterogeneidades en el ambiente.
 92

Fig. 3.9. En el mapa se muestra la distribución del roedor subterráneo Ctenomys australis
(tuco-tuco de los médanos) en las dunas costeras del sureste de la Provincia de Buenos
Aires. En Austrich et al. (2020) se han relevado 13 unidades de muestreo a lo largo de toda
la distribución de la especie, usando 13 loci polimórficos de microsatélites (marcador
neutral). Los autores han observado que el Río Quequén Salado ha constituido una barrera
natural efectiva al flujo génico, lo cual se muestra en dos unidades genéticas coincidentes
con las poblaciones del Este y del Oeste del mencionado río. El patrón genético observado
en esta especie puede servir para plantear nuevas hipótesis de si este río también podría
haber constituido una barrera importante para muchas especies de pequeños vertebrados no
voladores, asociados también a ambientes arenosos costeros del sureste de la provincia de
Bs. As.

En la figura 3.9 se puede observar cómo una barrera natural (el Río Quequén Salado)
genera un quiebre genético significativo en la especie de roedor subterráneo Ctenomys
australis (tuco-tuco de los médanos).

Deriva genética y su efecto en sistemas metapoblacionales

En una población que se reproduce sexualmente y teniendo en cuenta un genoma diploide,

los adultos de cada generación representan un número de copias génicas igual a 2N, por lo
 93

cual la varianza en las frecuencias alélicas luego de una generación es igual a V = p (1-p) /
2N, o bien la magnitud del desvío de las frecuencias alélicas está representada por la
ecuación:

pq
SD( p) 
2N

Nótese que 2N es el denominador, por lo que es esperable que cuantas más pequeñas son
las poblaciones, mayores serán las desviaciones al azar de las frecuencias iniciales (V de
mayor magnitud). Además, el desvío toma valores máximos cuando la frecuencia de los
alelos p = q = 0,5.

De esta forma, es esperable que la evolución por deriva genética proceda mucho más rápido
en poblaciones pequeñas. Por otro lado, en el ―juego generacional‖, es más probable
observar la pérdida de alelos raros o en baja frecuencia, y la fijación de aquellas variantes
alélicas con mayor representación. Por ello, la probabilidad de fijación de un alelo
particular a un tiempo t, será igual a su frecuencia (pt) en ese tiempo. Las probabilidades de
fijación de un alelo en particular se van ―reacomodando‖ según su frecuencia inicial. Si un
alelo se origina por mutación, su frecuencia será igual a pt = 1/2N, lo que también es igual a
su probabilidad de fijación en dicha población (Figs. 3.10 y 3.11).
 94

Fig. 3.10. Magnitud del desvío de las frecuencias alélicas en función del tamaño
poblacional para diferentes combinaciones de frecuencias de dos alelos p y q.

Fig. 3.11. Fracción de decaimiento esperado de la heterocigocidad en un sistema

metapoblacional.

Claramente una mutación tendrá más probabilidades de fijarse en una población pequeña, y
esto es lo mismo para cualquier variante novedosa que aparece por mutación en cualquier
loci del genoma (a no ser que dicha variante tenga un coeficiente selectivo a favor, con lo
cual aumentará sus chances de fijación en poblaciones de mayor tamaño).

El tiempo promedio de fijación para una nueva variante alélica neutral es de 4N

generaciones para poblaciones diploides, lo cual podría ser un tiempo extremadamente
largo. Por otro lado, es esperable que dicha variante se pierda rápidamente, aun cuando se
consideren poblaciones de gran tamaño.

Además, la frecuencia de heterocigotas (heterocigosis) será máxima cuando las frecuencias

alélicas de un gen en particular se encuentren balanceadas (ej. cuando p y q = 0,5 en el caso
 95

de dos alelos). Usted podría pensar en cómo cambiaría la diversidad alélica (cuantificada
por ejemplo como heterocigocidad) en respuesta a la acción de la deriva genética. En
esencia, la deriva es una fuerza que tiende siempre a reducir la variabilidad genética de las
poblaciones. De hecho, se espera que la frecuencia total de heterocigotas cuantificada en un
sistema metapoblacional (muchos demes o subpoblaciones), disminuya de forma progresiva
hasta llegar a cero.

Por supuesto que muchos alelos persisten en sistemas metapoblacionales, y mantienen más
o menos las mismas frecuencias que en generaciones precedentes; sin embargo, cuando hay
fijación completa de alelos, algunas subpoblaciones podrían llegar a la fijación de un alelo
A1 y ser monomórficas (A1A1), y otras alelo A2 y también ser monomórficas (A2A2).
Durante este proceso, los homocigotas y heterocigotas retienen aproximadamente las
frecuencias genotípicas de Hardy-Weinberg (HW) dentro de cada subpoblación, pero en la
metapoblación global se observa un déficit de heterocigotos (o aumento de la homocigosis)
relativo a las proporciones predichas por el modelo HW. No sorprende entonces que la tasa
de decaimiento en la frecuencia de heterocigotas en una metapoblación dependa del tamaño
de cada uno de sus demes o subpoblaciones. Si Ht-1 y Ht representan la frecuencia de
heterocigotas en dos generaciones sucesivas, el cambio esperado por generación está dado
por Ht = [1 - 1/2N] Ht-1; dado una heterocigocidad inicial H0, la frecuencia de heterocigotas
luego de t generaciones es Ht = [1 - 1/2N]t H0, la cual sufrirá un decaimiento más
pronunciado cuando la población resulte ser más pequeña (ver Fig. 3.12).
 96

Fig. 3.12. Disminución de la heterocigocidad en sucesivas generaciones. Nótese que los

cuadrados vacíos muestran el cambio partiendo de frecuencias de p = 0,8 y q = 0,2 por lo
que se parte de un valor H0 menor.

Por otro lado, cuantas más pequeñas sean las subpoblaciones y más desbalanceadas sean las
frecuencias iniciales de p y q (considerando un loci dialélico), se espera que el decaimiento
de la heterocigocidad sea de mayor magnitud.

¿Cómo se comportan las poblaciones subdivididas?

Para el caso particular de poblaciones subdivididas, podemos observar que la variabilidad

genética se reparte de forma diferente entre pequeños grupos de individuos (= demes o
subpoblaciones), generalmente separados por cierta distancia física de otros grupos. A
veces se le llama metapoblación, o ―Población de poblaciones‖. Cuando los recursos se
encuentran distribuidos de forma irregular o en parches, las especies que explotan dichos
recursos también suelen distribuirse irregularmente (Fig. 3.13). Los individuos que
comparten un parche en donde se encuentra un recurso determinado son más propensos a
interactuar y aparearse entre sí que con individuos de otros parches. Las poblaciones
 97

naturales de la mayoría de las especies tienden a subdividirse espacialmente, en raras

ocasiones observamos distribuciones continuas y uniformes. Hay que tener en cuenta que
las poblaciones subdivididas evolucionan de manera diferente a las poblaciones
homogéneas y de gran tamaño.

Fig. 3.13. La metapoblación puede definirse como un conjunto de subpoblaciones en donde

ocurren en tiempo y espacio procesos de migración, extinción y colonización. Aquí se
representa una metapoblación particular, donde su viabilidad global depende directamente
de la tasa de formación de subpoblaciones (o demes) nuevas (por procesos de migración) y
su tasa de extinción local. Las poblaciones de mayor tamaño y ―acomodadas‖ en sitios
espaciales más centrales muchas veces suelen ser fuente de migrantes hacia otras
subpoblaciones, manteniendo la integridad de la metapoblación. Por ello, la capacidad de
recibir migrantes para una subpoblación determinada no sólo estará condicionada por el Ne
de sus vecinos, sino también por la matriz de conectividad global.

La subdivisión poblacional a menudo es descripta cualitativamente en términos de las

diferentes unidades de agregación de individuos, es decir, en lo que llamamos ―jerarquías
de niveles de subdivisión‖. En un nivel jerárquico menor, por ejemplo, podemos encontrar
a los grupos de individuos que están más o menos aislados de otros grupos similares. Es
más probable que un individuo se aparee con otro miembro de su propio deme que con un
miembro de otro deme. Si bien el apareamiento local puede resultar ciertamente aleatorio,
esta estructura reproductiva conlleva a que a la escala metapoblacional no lo sea, pudiendo
surgir diferencias genéticas marcadas entre los demes. El grado de diferenciación genética
 98

entre demes o subpoblaciones dentro de una metapoblación se encuentra determinado por la

interacción entre varias fuerzas evolutivas (selección natural, deriva genética, extinción,
colonización y migración).

Deriva genética y migración: variación genética entre demos

Como se mencionó anteriormente, la deriva es una fuerza que siempre tiende a diferenciar
demos entre sí, y lo hace con mayor fuerza cuando se trata de demos más pequeños. El
número de adultos en edad reproductiva determina en qué grado y qué tan rápido los demes
o subpoblaciones divergen genéticamente: cuanto menor es el número de adultos
reproductores por deme, más rápido se vuelven genéticamente diferentes y mayores son las
diferencias genéticas entre ellos. Cuando el número de adultos reproductivos, N, es
pequeño en algunos casos pero grande en otros, como se ilustra en la figura 3.14, la tasa de
deriva genética estará determinada por el tamaño efectivo de la población global, Ne.

Fig. 3.14. Se muestra la relación entre la variación en el número de individuos

reproductivos por deme (N), y el tamaño efectivo de la población (Ne). (A) Metapoblación
con variable N y Nav 51 (Nav es igual al promedio de individuos reproductivos teniendo en
cuenta todos los demes de la metapoblación). El número de individuos reproductivos por
deme en (A) es igual a 51, sin embargo el Ne de la metapoblación es 14. (B) Metapoblación
equivalente con un N constante en cada deme igual a 14 (N ~ 14).
 99

Vimos que una forma de calcular el tamaño efectivo poblacional, Ne, es a partir de la media
armónica (1/Ne = 1/T [1/N1 + 1/N2 + 1/N3 + … 1/NT]) de los tamaños reales de los demos.
La cantidad de deriva genética en una metapoblación donde N varía de deme a deme es
equivalente a la de una metapoblación donde N es constante pero igual a Ne (Fig. 3.14).
Siempre que el N de las subploblaciones dentro de una metapoblación sea variable,
entonces el Ne es menor que el promedio aritmético Nav (esto se refiere al promedio de los
tamaños locales de individuos reproductivos de cada subpoblación). En la figura 3.14,
aunque el número promedio de adultos reproductores por deme es 51 (Nav), el tamaño
efectivo de la población es 14, casi cuatro veces menor.

Esto conlleva a que un porcentaje muy alto de los demes en la metapoblación real tengan
más adultos reproductivos que el tamaño efectivo de la población. Esto sucede porque, en
la media aritmética, todos los valores se ponderan por igual, pero en la media armónica, los
valores más pequeños se ponderan más que los valores más grandes. En las
metapoblaciones naturales, significa que la fuerza de la deriva se encuentra determinada en
gran parte por las subpoblaciones más pequeñas y no por las más grandes. Como ya hemos
visto, muchos otros factores reducen el Ne por debajo de N, incluidos los desvíos en las
proporciones sexuales, la selección natural, la selección sexual, estructuras de parentesco y
la varianza en el éxito reproductivo entre individuos de un grupo particular (Wade, 1996).

Debido a que el intercambio de migrantes conlleva a que las subpoblaciones sean

genéticamente más similares entre sí, los efectos de la migración van en sentido opuesto a
la deriva genética. La magnitud y el patrón de migración entre las subpoblaciones dentro de
una metapoblación limitan el grado de diferenciación genética entre dichas subpoblaciones.
Dos modelos extremadamente sencillos en cuanto a la migración e intercambio de genes
son los llamados ―modelo de isla‖ (en donde la migración es básicamente aleatoria y no
depende de la proximidad geográfica) y ―modelo de salto de piedras‖ (el cual contempla la
disimilitud genética en relación a la distancia, y en cierta forma es una variante del modelo
de vecino más cercano). Bajo estos modelos uno podría evaluar cómo repercuten las
modalidades de migración en la estructura poblacional y el cálculo del Ne global de la
metapoblación. Considerando la metapoblación en su conjunto, el ―modelo de isla‖
 100

conlleva a una situación de menor diferenciación genética, si se lo compara con un ―modelo

de salto de piedras‖, en el cual la migración se encontraría condicionada a las ―piedras‖ más
cercanas.

En un ―modelo de islas‖, un individuo emigrante de un demo en particular tiene la misma

probabilidad de convertirse en un inmigrante tanto de una subpoblación cercana como de
una subpoblación lejana (Fig. 3.15A). Según este modelo, cualesquiera que sean los
aspectos de la distribución de recursos o de la geografía, los mismos no son responsables de
la estructura de la metapoblación; es decir, de ninguna manera dichos factores en el paisaje
limitan los movimientos de los migrantes. Esto lleva a observar un alto grado de admixia
genética en toda la metapoblación. Según el modelo de ―salto de piedras‖ (Fig. 3.15B), es
mucho más probable que los migrantes ingresen a los demes vecinos que a los que están
más lejos, con lo cual la tasa de intercambio de migrantes disminuye con la distancia
geográfica entre los demes (hay que tener en cuenta que existen muchas variantes más
complejas de este tipo de modelo, acá sólo nos enfocamos en la distancia geográfica como
limitante del movimiento de genes y de individuos). En el modelo de ―salto de piedras‖, la
migración conduce a que los demes más próximos a nivel geográfico sean genéticamente
más similares entre sí, en comparación a los demes geográficamente más distantes. Este
fenómeno a menudo se conoce como ―aislamiento por distancia‖, y en general se presenta
en especies con tasas de migración bajas (ver explicación de este modelo en la sección de
«Filogeografía»). Variaciones en parámetros ecológicos y biológicos como la
fragmentación del paisaje, factores climáticos, disponibilidad y acceso a los recursos, y
variaciones en las presiones de predación en respuesta a cambios en la configuración de los
ambientes, entre muchos otros, pueden alterar la tasa y el patrón de migración entre
subpoblaciones y entre generaciones.
 101

Fig. 3.15. Se muestra la distancia recorrida por un migrante bajo un ―modelo de isla‖ (A), el
cual resulta mayor que en el caso de un modelo de ―salto por piedras‖ o ―stepping stone
model‖ (B), donde el movimiento se encuentra restringido a los sitios más cercanos.

Cuando los efectos combinados de deriva genética (la cual tiende a diversificar las
subpoblaciones) y la migración (tendiente a homogeneizar las subpoblaciones) alcanzan un
balance (o equilibrio), entonces la diferenciación genética entre las subpoblaciones de una
metapoblación podrá ser descripta por un patrón de aislamiento por distancia (Wade y
McCauley, 1984, 1988). El grado promedio de diferenciación genética entre
subpoblaciones en equilibrio puede ser cuantificado a partir del parámetro poblacional (o
metapoblacional) FST (cuando se promedia a través de los loci), el cual nos da una idea de
qué tan diferentes a nivel genético son las subpoblaciones. La fórmula clásica que expresa
la interacción de la migración (m) y la deriva (N) en relación con la diferenciación genética
de las subpoblaciones locales puede ser estimada a partir del FST, el cual equivale a
aproximadamente (1 / [4Nm + 1]), donde N es el número de adultos que se reproducen al
azar por subpoblación y m es la tasa de migración asumiendo un ―modelo de islas‖. El
producto, Nm, puede interpretarse como el número de migrantes por subpoblación por
generación. En algunos estudios teóricos, un migrante en el modelo de isla es equivalente a
3–4 migrantes en el modelo de ―salto por piedras‖ (Crow y Aoki, 1984).
 102

Procesos de colonización y extinción de demos

Como hemos observado anteriormente, mientras que la migración queda definida por el
movimiento de individuos entre subpoblaciones, la colonización se refiere al
establecimiento de una nueva subpoblación, o a la recolonización de un hábitat que alguna
vez estuvo ocupado por una subpoblación extinta. De esta forma, los procesos ecológicos
como extinción y colonización de subpoblaciones locales determinan la dinámica y
estructura metapoblacional (se puede hablar de una estructura de edades de las
subpoblaciones que componen a la metapoblación). La persistencia de una metapoblación
depende esencialmente de la tasa neta de colonización (desde poblaciones fuente hacia
nuevas poblaciones sumidero), la cual debe ser igual o superior a la de extinción
(McCauley, 1993; Husband y Spencer, 1996). Si bien los procesos demográficos como la
natalidad y la mortalidad determinan la estructura de edades de los individuos que
componen una población, las tasas y patrones de extinción y colonización determinan las
edades relativas de las subpoblaciones en la metapoblación en su conjunto (imagínese a
cada subpoblación como parches que se extinguen o se renuevan dinámicamente a nivel
temporal y espacial). En muchas especies se ha observado que cuando las subpoblaciones
recientemente colonizadas experimentan tasas de extinción más altas que las de mayor
antigüedad, la estructura de edades de dichas subpoblaciones se encuentran sesgadas hacia
una prevalencia de las más antiguas. Por el contrario, en otras especies, las subpoblaciones
de mayor antigüedad pueden agotar los recursos locales antes que las recientemente
fundadas (o acumular depredadores y enfermedades), con lo cual el riego de extinción
aumenta con la edad.

Las magnitudes relativas de la migración y la colonización, junto con la estructura de

edades de las subpoblaciones locales, pueden acarrear profundos efectos en la trayectoria
evolutiva de una población subdividida. Se puede considerar que la colonización de nuevas
subpoblaciones ocurre en una de dos modalidades: (1) colonización de grupos de
propágulos, en la cual se fundan nuevas subpoblaciones con un pequeño número de
individuos provenientes de un mismo origen; o (2) colonización de grupos de migrantes, en
la cual se fundan nuevas subpoblaciones con una gran cantidad de individuos, cada uno de
 103

los cuales proviene de una población de origen diferente (Wade, 1978). Estos modelos
teóricos de colonización diferentes traen aparejado que las subpoblaciones dentro de una
metapoblación contengan distinto tipo de admixia genética. Del punto de vista genético, la
diferenciación entre subpoblaciones aumenta cuando el modo de colonización de las nuevas
subpoblaciones se da a partir de propágulos que provienen de las mismas fuentes,
aumentando aún más si los procesos migratorios están sesgados al sexo de los individuos
migrantes. La diferenciación entre subpoblaciones también puede aumentar cuando los
procesos de extinción aleatorios generan una estructura de edad sesgada hacia las
subpoblaciones más jóvenes. En definitiva, en modelos donde se considera a la migración,
la composición genética de los propágulos determinará la estructuración genética de la
metapoblación (Whitlock, 1992).

Estructura del grupo de parentesco dentro de los demos

La estructura de grupos de parentesco dentro de demos puede presentar varios niveles

jerárquicos de sub-agrupamientos interactuantes. Los grupos de parentesco pueden estar
estructurados en familias, grupos de familias u otras agregaciones de individuos basadas en
un vínculo genético. Para muchos organismos sociales, resulta más probable la interacción
de un individuo dentro de su mismo grupo de parentesco que con individuos pertenecientes
a grupos sin vínculos estrechos del punto de vista genético (apareamiento clasificado
positivo). No siempre es fácil hacer la distinción entre un grupo reproductivo (demo) y un
grupo de individuos que simplemente interactúan entre sí (Wade y McCauley, 1984). En
algunos casos, la geografía y la distribución espacial de los recursos hacen que los
individuos interactúen y se apareen con mayor probabilidad con individuos del mismo
parche de recurso. Por otro lado, cuando existen barreras en el paisaje que restringen los
movimientos de los individuos, tanto la estructura reproductiva como la estructura de
interacción de una población subdividida pueden coincidir. En otros casos, si bien las
interacciones pueden tener lugar dentro de los grupos, resulta más probable que los
apareamientos se produzcan entre individuos de diferentes grupos de parentesco
(apareamiento clasificado negativo), como podría ocurrir en el caso de individuos de una
especie que presenten mecanismos para evitar la endogamia. Estos aspectos de la estructura
 104

poblacional y la interacción entre individuos de distintos grupos de apareamiento afectan de

forma significativa la ecología y la evolución de los comportamientos sociales en las
metapoblaciones (Wade, 1996).

En relación a la evolución de sistemas sociales, la subdivisión poblacional tiene

consecuencias muy importantes no sólo en lo que respecta a la distribución de la variación
genética dentro y entre demos, sino también dentro y entre los grupos de parentesco dentro
de los demos (Wade, 1996). Los comportamientos sociales agregan un componente
adicional al fitness individual, el cual también depende de la composición genética del
demo o del grupo real. Es decir, el fitness inclusivo de un individuo no puede interpretarse
sin tener en cuenta también su entorno genético local. Por esta razón, las diferencias
genéticas entre los demos y entre los grupos de parentesco se vuelven importantes en
relación a la evolución de los comportamientos sociales (Fig. 3.16).

Fig. 3.16. Existe una relación estrecha entre la estructura de los apareamientos y el ―ritmo‖
en que opera la deriva genética a distintos niveles jerárquicos. Del punto de vista genético,
existen grandes diferencias en la forma en que impacta la conformación de los sistemas
sociales y de apareamiento en diferentes especies animales.

De hecho, el grado de subdivisión genética de la metapoblación puede determinar si un

comportamiento tiene probabilidades de evolucionar. Un ejemplo típico lo constituyen las
abejas sociales, hormigas y avispas, especies en donde se observa la existencia de una casta
estéril dentro de las colonias. Los individuos pertenecientes a dicha casta sacrifican
completamente su propio fitness inclusivo en pos de mejorar la supervivencia y el éxito
reproductivo de otros miembros de la colonia. La selección natural debería operar en
función de eliminar tales comportamientos, sin embargo, los mismos parecen prevalecer en
 105

algunos de los principales órdenes de insectos y mamíferos. Darwin creía que la existencia
de tales adaptaciones podría refutar su teoría de evolución por selección natural. Darwin
reconoció que la función adaptativa de las castas estériles en los insectos sociales estaría
involucrada en sus beneficios hacia la colonia, y propuso que la selección entre colonias o
familias habría conducido a la evolución de este tipo de comportamientos, a pesar de su
aparente desventaja para los individuos que los poseían. Si bien es una discusión amplia
que amerita más que un capítulo, para que la selección natural funcione a nivel de colonias
(selección a nivel de grupo), grupos de parentesco o demos, como requisito mínimo
deberíamos observar variación genética entre los grupos de individuos, y que dicha
variación tenga alguna respuesta directa frente al contexto ambiental y social de los
individuos que componen dichos demos. Bajo este punto de vista, esperaríamos que los
comportamientos sociales evolucionen con mayor frecuencia en las metapoblaciones con
un mayor grado de subdivisión genética, si se las compara con metapoblaciones menos
estructuradas del punto de vista genético.
 106

Fig. 3.17. Especies con distintos patrones de apareamiento y dispersión condicionan

significativamente la estructura poblacional. La estructura social aporta un nivel adicional
de jerarquía a la estructura poblacional. El apareamiento poligínico y la filopatría de sitio
(en general más acentuada por las hembras si se trata de especies de mamíferos)
acentuarían la divergencia poblacional. Sin embargo, se observa que muchas especies
presentan mecanismos para evitar los altos niveles de consanguinidad (ver Storz, 1999).

No hay que perder de vista que los apareamientos que no se dan al azar producen
desviaciones de las condiciones de HW locales, y divergencia entre subpoblaciones, y estos
desvíos de las condiciones ideales se pueden estimar a partir de los F de Wright. De esta
forma, diferencias en el comportamiento social inducen cambios evolutivos a nivel genético
(Fig. 3.16). Tomando en cuenta la estructura social de muchas especies, la «genética de
poblaciones» nos brinda una nueva perspectiva sobre cómo la variación genética se
encuentra particionada y la tasa en la cual la diversidad genética se pierde en poblaciones
 107

naturales. Las especies presentan muchos mecanismos para evitar la endogamia, aunque la
endogamia en sí misma es un factor importante en estructurar poblaciones en grupos
sociales (Fig. 3.17). En mamíferos, por ejemplo, las hembras constituyen, en general, en el
sexo más filopátrico, con lo cual los niveles de endogamia dependen fundamentalmente de
la tasa de dispersión de los machos (ver, por ejemplo, Cutrera el at. 2005 «Genetic structure
in a solitary rodent [Ctenomys talarum]: implications for kinship and dispersal»).

Síntesis del abordaje genético-poblacional

 La teoría neutral de evolución molecular postula que la deriva genética es

responsable de la gran mayoría de los cambios evolutivos a nivel molecular
(Kimura, 1989).
 En general, el efecto de la deriva génica es una función del recíproco del número de
gametos en una población, 1 / (2Ne), para una población diploide. Si Ne es grande,
entonces este valor es pequeño y hay poca influencia de la deriva. O, si Ne es
pequeño, entonces este valor es relativamente grande y la deriva génica puede ser
importante.
 En una población subdividida, la conectividad genética entre subpoblaciones
depende de las tasas de flujo génico. Tasas de flujo génico altas entre
subpoblaciones tienen un efecto homogeneizador de la variación genética. Cuando
el flujo génico es bajo, la deriva genética, la selección e incluso la mutación pueden
conducir a la diferenciación genética entre subpoblaciones.
 En general, la subdivisión poblacional asume la presencia de un número finito de
subpoblaciones reales. Otro punto de vista asume un sistema metapoblacional,
donde las subpoblaciones en puntos más o menos fijos a nivel espacial pueden
extinguirse y recolonizarse a partir de la colonización de individuos de otras
subpoblaciones. La dinámica de extinción y recolonización puede hacer que las
metapoblaciones sean muy diferentes, tanto ecológica como genéticamente, del
concepto tradicional de población subdividida.
 Los datos del ADN mitocondrial (ADNmt), ADN heredado por vía materna en la
mayoría de las especies de vertebrados, han sido el caballito de batalla de la
 108

investigación filogeográfica, en parte por la falta de recombinación (al menos en la

mayoría de las especies) y, como resultado, muestra un registro filogenético más
claro que muchos genes nucleares (el ADN del cloroplasto y los cromosomas Y son
igualmente útiles). Además, el tamaño efectivo de la población para el ADNmt (así
como para el DNA del cloroplasto y los cromosomas Y) es solo una cuarta parte del
de los genes nucleares, de modo que la divergencia ocurre aproximadamente cuatro
veces más rápido que para los genes nucleares. Sin embargo, su alta tasa de
divergencia y el flujo génico potencialmente diferente entre sexos pueden hacer que
la señal de estos genes heredados uniparentalmente sea diferente del patrón
filogenético de los genes nucleares, que constituyen una proporción muy grande del
genoma.
 Sacando de lado la migración y la selección, la tasa de decaimiento en la frecuencia
de heterocigotas en una metapoblación dependerá del tamaño de cada uno de sus
demes o subpoblaciones.
 Diferencias en el comportamiento social inducen cambios evolutivos a nivel
genético.

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 113

4 Marcadores Moleculares y Fuentes de Variación en

Poblaciones Naturales

La variación a nivel morfológico, molecular y comportamental es una combinación de

factores ecológicos, genéticos e históricos. La diversidad de los organismos es el resultado
directo de las diferencias en las secuencias de ADN y de los efectos ambientales
(interacción entre fenotipo y genotipo).

Variabilidad a nivel molecular

Uno de los componentes más importantes de la variación a nivel poblacional es el que

responde a diferencias en la constitución genética individual e intrapoblacional (Freeland,
2007). La variación genética de los organismos es sorprendente, y cada individuo de una
especie, a excepción de los gemelos homocigóticos, posee una secuencia de ADN única.
Las variaciones en el ADN son mutaciones resultantes de la sustitución de un solo
nucleótido (polimorfismos de un solo nucleótido o SNP), inserción o deleción de
fragmentos de ADN de diversas longitudes (desde uno a varios miles de nucleótidos), o
duplicación o inversión de fragmentos de ADN. Las técnicas de biología molecular de los
últimos años han revolucionado el campo de la genética, permitiendo descubrir las
complejas funciones fisiológicas a nivel del gen. El descubrimiento de la PCR ha permitido
el estudio y la cuantificación de la variabilidad genética a nivel molecular, siendo de gran
interés aquellos que presentan gran versatilidad en estudios filogenéticos, filogeográficos y
poblacionales como los microsatélites y las secuencias de ADN, tanto de regiones
mitocondriales como nucleares (Fig. 4.1).
 114

Fig. 4.1. Diferentes tipos de corridas en geles que muestran varios productos de PCR
(polimorfismos) obtenidos mediante el uso de distintos cebadores. En algunos casos, como
los marcadores codominantes (ej. microsatélites), es posible realizar una lectura de
homocigotas y heterocigotas, lo cual resulta muy útil en estudios poblacionales. La reacción
en cadena de la polimerasa o PCR es una técnica de la biología molecular cuyo objetivo es
obtener un gran número de copias de un fragmento de ADN particular, partiendo de un
mínimo; en teoría basta partir de una sola copia de ese fragmento original, o molde. Esta
técnica se fundamenta en la propiedad natural de las ADN polimerasas para replicar hebras
de ADN, para lo cual se emplean ciclos de altas y bajas temperaturas alternadas para
separar las hebras de ADN recién formadas entre sí tras cada fase de replicación y, a
continuación, dejar que las hebras de ADN vuelvan a unirse para poder duplicarlas
nuevamente. La PCR implica el uso de fragmentos cortos de ADN sintético, denominados
cebadores u oligonucleótidos, en función de seleccionar un segmento del genoma del cual
se quiere amplificar, y luego múltiples sesiones de síntesis de ADN para amplificar dicho
segmento.

La existencia de polimorfismos dentro de las poblaciones naturales permite el estudio de

procesos biológicos tanto en ecología evolutiva como en sistemática. Así, los marcadores
de ADN son útiles tanto en la investigación básica (ej. en análisis filogenético y búsqueda
de genes útiles) como en la aplicada (ej. selección asistida, pruebas de paternidad, etc.).
Desde el punto de vista molecular, la variación existente entre y dentro de los individuos
(«polimorfismos») derivada de cambios espontáneos en el ADN puede medirse hoy día a
través de diferentes técnicas disponibles.

Los cambios observados van desde la substitución de un simple nucleótido, que representa
el tipo más común de mutación y que puede ser detectado a través del estudio y análisis de
los polimorfismos de base única (SNPs), hasta mutaciones que involucren mayores
números de sitios nucleotídicos (Dodgson et al., 1997). Para efectuar estos estudios, ha sido
de gran importancia el desarrollo de la técnica de la reacción en cadena de polimerasa
(PCR) por Mullis et al. (1986), la cuál es una reacción enzimática catalizada por una ADN
polimerasa, que permite la amplificación o reproducción «in vitro» de grandes cantidades
de una región particular del ADN, a partir de una pequeña cantidad original de ADN
molde. Esta enzima requiere, para la síntesis, de un par de oligos denominados iniciadores
o «primers» (o cebadores), cuyas secuencias son complementarias a la de las regiones
flanqueantes 5' y 3' del segmento particular de ADN que se desea amplificar.
 115

Desde la aparición de la PCR se han desarrollado una serie de técnicas utilizadas para los
estudios de variabilidad genética en poblaciones naturales. Entre estas últimas se puede
citar el uso de los marcadores genéticos, la cual se basa en la clonación y secuenciación de
fragmentos de ADN con oligonucleótidos específicos, y por otro lado se han destacado
aquellos métodos más aleatorios basados en la detección de polimorfismos al azar
(―fingerprint markers‖ o huellas digitales moleculares) (Dodgson et al., 1997).

En síntesis, un buen marcador molecular debe reunir una serie de características para
maximizar su utilidad, entre ellas, debe tener una buena distribución a lo largo del genoma
y alto grado de polimorfismo. La técnica para analizar el marcador debe ser rápida, práctica
y debe repetirse con fiabilidad en otros laboratorios.

Como el material genético es transmitido de padres a hijos de una forma predecible, los
marcadores moleculares nos ayudan a interpretar las relaciones genéticas entre los
individuos. Hay que tener en cuenta que el uso y la interpretación de todos los marcadores
moleculares estará influenciada por su tipo particular de herencia. Marcadores que llevan a
diferenciar entre organismos estrechamente relacionados necesitarán ser altamente
variables, mientras que las relaciones entre grupos de organismos con una relación más
distante pueden ser resueltas con marcadores menos variables.

Los marcadores codominantes nos permiten identificar todos los alelos presentes en un
locus particular, mientras que los marcadores dominantes sólo brindarán información
sobre alelos dominantes simples (Freeland, 2007). Como resultado, los datos codominantes
son en general más precisos, pese a que los dominantes requieren usualmente menos tiempo
de desarrollo. La habilidad de los marcadores codominantes en distinguir entre individuos
homocigotos y heterocigotos permite calcular frecuencias alélicas a nivel poblacional
(frecuencia de un alelo dado dentro de la población). Por supuesto el ARN y las proteínas
también contienen información clave, y por tanto merecen un análisis detallado en paralelo,
en especial lo que compete a la búsqueda de variantes funcionales.

Variación neutral y variación sujeta a selección

Las variaciones del ADN se pueden clasificar como «neutras», cuando las mismas no
originan cambios en los caracteres metabólicos o fenotípicos, y por consiguiente no están
 116

sometidas a selección positiva, negativa o balanceadora; por el contrario, se denominan

«funcionales». Las mutaciones en ciertos nucleótidos clave de una secuencia que codifica
para una proteína pueden alterar la composición de aminoácidos de la misma, y conducir a
nuevas variantes funcionales. Dichos cambios pueden conferir ventajas o desventajas del
punto de vista selectivo en relación a la variante original, pueden perder completamente su
funcionalidad, o incluso adquirir una función nueva. De hecho, mutaciones en regiones
reguladoras pueden afectar los niveles y las pautas de expresión génica; por ejemplo,
activar o desactivas genes, o llevar a la sobre-expresión o sub-expresión de proteínas en
tejidos particulares y en distintos estadios del desarrollo, o incluso en distintos estados
fisiológicos.

Secuenciación masiva y proyecciones a futuro

Luego de la aparición de la PCR, varias de las técnicas desarrolladas en pos de relevar los
niveles de variación genética en poblaciones naturales dominaron el campo molecular
durante los años noventa y principios del 2000. La realidad es que en estos últimos 15 años
hemos presenciado una revolución genómica inigualable, pasando de técnicas de
secuenciación sencillas como la plataforma de secuenciación ABI 370A1 lanzada en el año
1986 (la cual se convirtió en el primer secuenciador Sanger automatizado basado en
fluorescencia de cuatro colores ampliamente utilizado), hasta la posibilidad de relevar en
menos de un día un total de más de 50 genomas humanos completos (plataformas de
segunda y tercer generación; Goodwin et al., 2016).

La secuenciación masiva permite contestar preguntas dentro de varios espectros

disciplinarios, pasando por la filogenética y filogeografía, hasta la ecología molecular,
parentesco, bioingeniería y biomedicina. Los ejemplos incluyen secuenciación de
elementos ultraconservados (EUC) en relación a aquellas problemáticas que requieren
resolución de divergencias evolutivas relativamente profundas (McCormack et al., 2012),
secuenciación de regiones exónicas en estudios en donde se busca focalizarse en porciones
funcionales del genoma (The 1000 Genomes Project Consortium, 2012), y secuenciación
 117

de ADN asociada a sitios de restricción (RADseq) para identificación individual, estructura

poblacional y resolución de divergencias relativamente poco profundas (Baird et al., 2008).

Más allá de los adelantos de los últimos años, los marcadores moleculares nos han servido
para ―rastrear‖ la huella demográfica en cientos de poblaciones de especies. Como veremos
en el capítulo 5 de Filogeografía, según el tipo de preguntas y la escala temporal del
abordaje, los investigadores disponen hoy en día de una batería muy grande de fragmentos
del ADN para realizar sus inferencias. Como se observa en la figura 4.2, el uso correcto de
los marcadores moleculares dependerá de nuestro presupuesto y las escalas temporales y
espaciales de nuestras preguntas. La resolución de los marcadores moleculares y su eficacia
en contestar interrogantes a escalas temporales profundas (o más evolutivas) o más
contemporáneos (o ecológicas) depende fundamentalmente de su tasa mutacional, lo que
condiciona el nivel de homoplasia. La homoplasia puede afectar seriamente la efectividad
de nuestras inferencias, con lo cual es una situación ideal elegiríamos marcadores libres de
homoplasia (ej. si para secuencias mitocondriales asumimos un modelo de alelos infinitos,
o sea, nuevas mutaciones no podrían ocurrir en los mismos sitios). Otro ejemplo serían los
loci de microsatélites, los cuales debido a problemas de homoplasia, pierden poder de
resolución en inferencias que engloban escalas temporales profundas (Freeland, 2007; ver
Fig. 4.2).
 118

Fig. 4.2. De una escala temporal más contemporánea a una más evolutiva se muestra de
forma ilustrativa la efectividad potencial en cuanto a las inferencias sobre estructura
poblacional y demografía, teniendo en cuenta tres marcadores moleculares ampliamente
utilizados en la actualidad. La fuerza en la tonalidad de grises es proporcional a la
efectividad de las inferencias a las escalas temporales respectivas. Por ejemplo, si se
considera un diseño experimental incluyendo un bajo número de SNPs (poca información
en polimorfismos distribuidos azarosamente en el genoma), el resultado es muy parecido a
las inferencias hechas a partir de los polimorfismos de secuencia del ADNmt. Tener en
cuenta que los polimorfismos relevados a partir de los SNPs pueden provenir tanto del
genoma nuclear (más común) como de organelas (ADNmt y ADNc). Con esto se puede
observar que la relación entre marcadores moleculares y escala temporal de las inferencias
no es una cuestión de blancos y negros. Véase que los microsatélites pierden definición
cuando las inferencias son realizadas a escalas temporales más profundas (esto se debe
principalmente a que dichos marcadores aumentan sus niveles de homoplasia).

Síntesis del abordaje filogenético

 En general, los datos de secuencias del ADN son muy útiles para inferir las
historias evolutivas de las especies (estudios filogeográficos), mientras que
los microsatélites (marcadores multilocus y de alto grado de polimorfismo)
son apropiados para inferir eventos recientes tales como dispersión o
elección de pareja (ecología molecular).
 Los SNPs se utilizan como alternativa a los microsatélites en los estudios de
diversidad genética. El uso de una buena cantidad de SNPs en estudios
poblacionales asegura un abordaje confiable para inferir patones de
estructuración genético poblacional a diferentes escalas geográficas (muchas
veces sus restricciones pasan por los costos que implica la secuenciación y
puesta a punto de una gran cantidad de SNPs).
 La medición de los polimorfismos en el ADN, mediante diversos
marcadores genéticos en organismos con genomas complejos, ha hecho
posible además mapeos, manipulación y clonación de genes asociados con
caracteres biológicos de interés.

◊ Guía práctica sobre las características de algunos marcadores moleculares en

estudios poblacionales y filogeográficos (ver Tabla 1)

Marcadores más utilizados en la actualidad para estudios poblacionales y filogeográficos

 119

Loci polimórficos de microsatélites: Los microsatélites son segmentos cortos de ADN de

1 a 6 pares de bases (pb), que se repiten en tándem y de forma aleatoria en el genoma de los
seres vivos. Algunas de las características de estos marcadores (versus otro tipo como los
minisatélites, RAPDs, RFLPs, etc.) y por lo que son considerados por la mayoría de autores
como una poderosa herramienta para estudios genético-poblacionales son: 1) presentan un
elevado grado de polimorfismo, 2) su herencia es mendeliana simple, 3) son codominates
(pudiéndose diferenciar los individuos homocigotos de los heterocigotos), 4) son fáciles de
cuantificar y analizar, 5) tienen una confiabilidad del 100%, y 6) su lectura en el genotipado
es repetible y automatizable. Estos marcadores se encuentran generalmente en regiones no
codificantes del genoma y distribuidos uniformemente (Goldstein y Schlotterer, 1999).
Debido a estas propiedades intrínsecas, se han convertido en muy buenos marcadores para
estudios en genética de poblaciones, parentesco y en mejoramiento animal y vegetal
(Arangueren-Méndez et al., 2005). Los análisis poblacionales con marcadores genéticos del
tipo microsatélite resultan muy útiles y valiosos, ya que además de la evaluación de la
variabilidad genética, la información generada permite estudiar con mayor exactitud la
estructura genética y la caracterización molecular de las poblaciones y/o subpoblaciones.
Así mismo, son de gran utilidad en la evaluación global de la diversidad (intra e inter
poblacional), que es sumamente útil y debería ser tomada en cuenta a la hora de tomar
decisiones para poner en práctica planes de conservación y mejoramiento.

Los marcadores de microsatélites han reemplazado en las últimas dos décadas (y/o
complementando) al uso de otros marcadores en lo que compete a aplicaciones evolutivas y
a estudios sobre la conservación de las especies. Dado su elevado nivel de polimorfismo,
resultan útiles para definir un único genotipo multilocus, de particular interés en estudios
donde se requiera una escala muy fina de resolución y en los cuáles otros tipos de
marcadores podrían presentar algunas limitaciones, siendo especialmente estos estudios los
referidos a análisis de paternidades, parentescos, asignación de individuos a posibles
poblaciones de origen, planificación de apareamientos y otros aspectos de índole
reproductiva (Jones y Ardren, 2003). A pesar de las grandes ventajas que poseen los
microsatélites como marcadores moleculares en estudios poblacionales, existen también
otros factores a considerar que pueden disminuir su poder y/o la sensibilidad como
marcadores de elección, disminuyendo su utilidad en los estudios genéticos. Estos factores
 120

son: el patrón alto de mutación, la homoplasia y los alelos nulos. Particularmente, los dos
primeros dependen directamente de la escala geográfica de análisis y la escala temporal de
resolución. La presencia de alelos nulos depende de los errores que tienen que ver con la
amplificación de estos fragmentos en el laboratorio.

Marcador Herencia Genoma Comparación de los Capacidad para inferir Variabilidad global
genético datos entre estudios relaciones evolutivas

Alozimas Codominante Nuclear Limitada Limitada Baja-Moderada

PCR-RFLPs Codominante Nuclear/Organela Limitada Limitada Baja-Moderada

Secuencias de Codominante Nuclear/Organela Muy buena Alta Baja-Moderada

DNA

SNPs Codominante Nuclear/Organela Muy buena Alta Moderada/Alta (depende del

N° de polimorfismos)

Microsatélites Codominante Nuclear/Organela Muy Buena Limitada Alta

RAPDs Dominante Nuclear Limitada Limitada Alta

AFLPs Dominante Nuclear Limitada Limitada Alta

Tabla 1. Resumen de algunas propiedades de los diferentes marcadores genéticos.

En la figura 4.3 se muestran los resultados de un estudio con microsatélites realizado en la

especie de roedor subterráneo Ctenomys talarum (tuco-tuco de los talares) en un área
costera cercana a Necochea. En el mismo se genotiparon 106 individuos adultos de ambos
sexos para 12 loci polimórficos de microsatélites. En el mismo se muestra el perfil de picos
de microsatélites para individuos homocigotas y heterocigotas en el locus Hai10.
 121

Fig. 4.3. En A se muestra una lectura de picos de un genotipado de microsatélites para el

locus Hai10 en la especie de roedor subterráneo Ctenomys talarum (tuco-tuco de los
talares) en un estudio que comprende parte de la costa bonaerense, Argentina. El programa
utilizado para la tipificación de los picos de microsatélites fue el Geneious Prime versión de
prueba. En B se muestra de forma ampliada el resultado del genotipado de un individuo
 122

homocigota para el alelo 218 del locus Hai10 (o 218/218) de microsatélites, y un individuo
heterocigoto para los alelos 210 y 222 (o 210/222). En C (imagen correspondiente al
Google Earth del año 2021) se esquematiza el resultado de los agrupamientos genéticos
encontrados para esta especie en una pequeña porción de costa correspondiente al Balneario
Los Ángeles, próximo a Necochea, utilizando el programa STRUCTURE versión 2.3.4.
(Pritchard et al., 2000). Si bien en A y B se muestra el resultado de picos de microsatélites
para el locus Hai10, los agrupamientos genéticos en C son el resultado de realizar el
genotipado de 106 individuos para 12 loci de microsatélites. Es interesante notar que el
resultado de los agrupamientos genéticos en STRUCTURE responde a diferencias en las
frecuencias alélicas de los 12 loci que se utilizaron en este estudio, lo cual en este caso se
encuentra asociado a pequeñas barreras en el paisaje en lo que constituye el ambiente típico
de estos organismos. Por ejemplo, un aspecto interesante es que pequeños arroyos y
forestaciones presentes en sólo 4 km de extensión costera pueden particionar la variación
genética en loci neutrales de microsatélites, lo cual puede ser aplicado a planes de manejo y
conservación de la especie.

SNP (polimorfismo de base única): Los SNPs (en inglés ―Single Nucleotide
Polymorphism‖) se utilizan (y cada vez con más frecuencia) como alternativa a los
microsatélites en los estudios de diferenciación genética poblacional. Es un tipo de
polimorfismo que corresponde a la diferencia en una simple posición nucleotídica, por
ejemplo sustituciones, deleciones o inserciones de un solo nucleótido. La mayoría de este
tipo de polimorfismo presenta sólo dos tipos de alelos, y por ello son referidas algunas
veces como marcadores dialélicos. Con la presencia solamente de dos alelos, la máxima
heterocigosidad esperada para cada SNP (en el conjunto de las subpoblaciones en estudio)
es de solamente 50%, siendo por lo tanto menos informativo que las regiones satélites de
ADN (minisatélites y microsatélites), las cuales generalmente presentan múltiples alelos y
sus valores de heterocigosis superan el 70%. Su alta frecuencia en el genoma y su baja
tasa de mutación, hacen que se constituyan como elementos deseables para la construcción
de mapas genéticos (Aranguren-Méndez et al., 2005). El uso de una buena cantidad de
SNPs en estudios poblacionales asegura un abordaje confiable para inferir patones de
 123

estructuración genético poblacional a diferentes escalas geográficas, complementándose de

esta forma muy bien con los microsatélites.

En estudios de secuenciación masiva, como la técnica RADseq, los SNPs ampliamente

superan la información aportada por los loci de microsatélites, tanto a escala filogenética
como poblacional. Los RADseq recuperan miles de polimorfismos de base única en el
genoma, con lo cual resulta ser el método cada vez más seleccionado en la actualidad.

Secuencias de ADNmt: En general, los marcadores de ADN mitocondrial (ADNmt)

ofrecen una primera aproximación sobre los niveles de conectividad histórica y presente
que existen entre diferentes poblaciones a lo largo del rango de distribución de las especies.
Gracias a su modo de herencia materna (a excepción de algunas especies de moluscos y
crustáceos), alta variabilidad, y al ser un genoma no recombinante (en la mayoría de los
casos), junto a una tasa de evolución molecular rápida, el ADNmt provee usualmente de
múltiples haplotipos que pueden ser ordenados filogenéticamente dentro de una especie
para construir árboles de genes intraespecíficos (ver ―gene genealogies‖, Avise, 1994,
2000, 2004; Avise et al., 2000). Estas características permiten a los biólogos reconstruir
relaciones evolutivas dentro de una especie y entre distintas especies valorando las pautas
de mutación del ADNmt (Figs. 4.4 y 4.5). Aprovechando su forma de herencia clonal, los
polimorfismos del ADN mitocondrial (ADNmt) se han utilizado ampliamente en análisis
filogenéticos y de diversidad genética en función de reconstruir la historia de linajes
individuales en tiempo y espacio (Avise, 2000). Los marcadores de ADNmt pueden
también permitir la rápida detección de hibridación entre especies o subespecies. Ya que el
ADNmt es de herencia uniparental y de copia única en las células de un organismo
(haplotipo), constituye un cuarto del tamaño efectivo poblacional en comparación al ADN
nuclear, lo que lo lleva a ser muy sensible a eventos demográficos como cuellos de botella.
Esto quiere decir que luego de un evento de reducción drástica del tamaño poblacional (lo
cual conlleva a una reducción en el tamaño efectivo poblacional, o reducción del Ne), la
variabilidad en el genoma mitocondrial presentará menos haplotipos ―sobrevivientes‖ que
los alelos del ADN nuclear (o bien es esperable que frente a cuellos de botella se pierdan
más rápidamente los haplotipos mitocondriales que los alelos nucleares). A causa del
menor tamaño efectivo del ADNmt (al igual que el ADN de los cloroplastos o el ADN
 124

nuclear del cromosoma Y) en relación a los marcadores autosómicos nucleares, los

primeros tendrán mayor probabilidad de extinguirse frente a eventos de estocasticidad
demográfica y/o ambiental. Esta pérdida de haplotipos puede incidir sobre las conclusiones
de los investigadores en función de simplificar la historia evolutiva de las poblaciones, o
bien de subestimar los niveles de diversidad genética. Por otro lado, el desarrollo de la
filogeografía como disciplina dentro de la genética de poblaciones se encuentra muy ligado
al uso de secuencias (y antiguamente al análisis con enzimas de restricción) del ADNmt.

Fig. 4.4. En el esquema se muestran dos electroferogramas, los cuales son representaciones
gráficas de las secuencias de datos producidas por un secuenciador automático de ADN.
Particularmente se muestran los polimorfismos del ADN mitocondrial (ADNmt), los cuales
se han utilizado en un análisis filogeográfico y de diversidad genética en la especie de
roedor subterráneo Ctenomys talarum (tuco-tuco de los talares). Los picos en diferente
intensidad en escala de grises en los electroferogramas representan a cada una de las cuatro
bases nitrogenadas. Observar que las líneas negras marcan las diferencias entre sitios
nucleotídicos que hay en una porción de ADN mitocondrial entre dos secuencias que sirven
 125

como ejemplo. A partir del ADNmt y aprovechando su forma de herencia clonal, los
filogeógrafos reconstituyen la historia de linajes individuales en tiempo y espacio.

Fig. 4.5. Por sus ventajas como marcadores moleculares, los polimorfismos en el ADNmt
son ampliamente utilizados en estudios filogenéticos y filogeográficos. En A se muestra un
 126

modelo digital de terreno con la distribución geográfica de la especie Ctenomys talarum

(patrón en blanco) correspondiente a un estudio filogeográfico que incluyó 15 poblaciones
muestreadas lo largo de la Provincia de Buenos Aires por Mora et al. (2007; figura
modificada del trabajo original). Además se muestran los ríos y arroyos más importantes
que cortan la distribución de dicha especie. La hipótesis central del trabajo obedecía a si los
ríos, arroyos y la distancia geográfica entre poblaciones habrían sido factores importantes
en estructurar la variación genética. Las abreviaciones de las localidades (en triángulos
negros) corresponden a ED, El Destino; PI, Punta Indio; CG, Cerro de la Gloria; SCL, San
Clemente; PM, Punta Médanos; CPA, Estación Celpa; MC, Mar de Cobo; N, Necochea;
SC, Balneario San Cayetano; R, Reta; RQS, Río Quequén Salado; SCH, Arroyo Sauce
Chico; ELP, Ea. La Paloma; TOR, Tornquist; and CSZ, Coronel Suarez. En B se muestra
un árbol de expansión mínima (o ―minimum spanning tree‖) compuesto por los 46
haplotipos de ADNmt observados en esta especie. Las áreas de los círculos son
proporcionales a las frecuencias de cada haplotipo en la muestra total, las líneas negras
pequeñas denotan los pasos mutacionales entre haplotipos (diferencias nucleotídicas), y los
patrones en escala de grises denotan localidades diferentes que fueron muestreadas (con las
referencias en el mapa de A).

Marcadores no tan utilizados en la actualidad

Si bien algunos marcadores han sido utilizados para tener una primera imagen de la
variabilidad a nivel poblacional (por su bajo costo económico), actualmente están
devenidos a menos, conformando un historial de uso arcaico en términos de cómo viene
avanzando la biología molecular en las últimas tres décadas. Esto último no quiere decir
que en ciertas circunstancias los mismos sean reutilizados por los investigadores.

Polimorfismos en la Longitud de Fragmentos de Restricción (RFLP): Es una de las

primeras técnicas descritas (Botsein et al., 1980), desde la aparición de la PCR, y consiste
en visualizar las diferencias al nivel de la estructura del ADN, basándose en el uso de
enzimas de restricción que cortan el ADN en sitios donde se encuentran una secuencia
específica de nucleótidos. La identificación de los fragmentos (RFLPs) requiere del uso de
geles de electroforesis que permitan separar los fragmentos que difieren en tamaño. La
limitación de esta técnica es que únicamente identifica dos alelos por locus, por lo que la
variabilidad obtenida es reducida. Otra limitación es que la aproximación con RFLPs, para
la búsqueda de polimorfismos en productos de PCR no es metodológicamente efectiva al
100%, ya que muchos SNPs potenciales podrían cambiar un sitio de restricción, y por tanto
no serían detectados por ella.
 127

Polimorfismo Amplificado Aleatoriamente (RAPD): Estos marcadores se basan en el

uso de oligonucleótidos (iniciadores) cortos, los cuáles a través de una reacción de PCR que
se caracteriza por temperaturas de «annealing» bajas, genera una serie de fragmentos de
amplio espectro a partir del ADN molde. La habilidad consiste entonces en encontrar
aquellos fragmentos amplificados y que resulten ser polimórficos, los cuáles pueden
posteriormente ser mapeados. Una de las principales limitaciones del uso de los RAPDs es
la baja repetitividad de los análisis, sumados a la necesidad de usar un gran panel de
RAPDs, lo que representa un elevado costo económico y un importante trabajo analítico.
Asimismo, y dado que es un marcador genético de tipo dominante, no podemos discriminar
la existencia de heterocigotos, subestimando la cantidad de polimorfismo existente (Levin
et al., 1994).

Alozimas: Las alozimas (o aloenzimas) constituyen un marcador codominante consistente

en fragmentos de ADN que codifican para proteínas funcionales, producto justamente de la
amplificación de una región genómica de interés a partir del uso de cebadores específicos.
A causa de que la variabilidad aloenzimática depende de sustituciones no sinónimas de
genes que codifican para proteínas, proveen estimaciones muy conservadoras de los
niveles de variación reales en poblaciones naturales. Presentan limitada utilidad en estudios
que tienen que ver con las relaciones evolutivas de las poblaciones o especies. Al ser
proteínas funcionales no pueden ser consideradas como marcadores presuntamente
neutrales, lo cual presenta limitaciones importantes a la hora de evaluar estructuración
poblacional.

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 130

5 Filogeografía: la variación genética en un contexto geográfico

“La filogeografía, o el estudio que liga los aspectos de la geografía con la diversidad
genética intraespecífica, focaliza sobre las escalas espaciales y temporales en que se han
desenvuelto los procesos que han determinado la evolución de linajes y especies. Esto lo
hace teniendo muy en cuenta cómo se ha dado el establecimiento de los patrones
ecológicos actuales, tales como los rangos de distribución de las especies. La filogeografía
reúne conceptos y metodologías de varias disciplinas genético-poblacionales para
responder preguntas tan diversas como la forma en que han respondido las especies a
eventos glaciares pasados, cómo han fluctuado los rangos de distribución de las especies,
o si las comunidades ecológicas actuales reflejan procesos de ensamblaje contemporáneos
o bien históricos, y los diferentes modos de divergencia y especiación”

Explicación del concepto de filogeografía por K.A. Marske (2016).

Traducción: Matías S. Mora.

Filogeografía

Durante las últimas dos décadas y desde la publicación de ―Phylogeography: The History
and Formation of Species‖ por John C. Avise (2000), los estudios en genética de
poblaciones que han tomado en cuenta escalas temporales y espaciales más amplias han
dado origen a la disciplina que hoy denominamos filogeografía. Esta disciplina establece
que la mayoría de las especies en la naturaleza exhiben algún grado de estructura genética
vinculada a la geografía (Avise, 2000; Richards et al., 2007). Así, la filogeografía estudia la
genealogía de genes en el contexto de la distribución geográfica de las especies, la cual es
abordada como una filogenia de alelos superpuesta en el espacio (geografía; Avise 2000;
Avise et al., 2016). Tiene vínculo con el análisis filogenético (aplicado al problema
particular de los alelos) y con la biogeografía (el estudio de los patrones de distribución
geográfica de los seres vivos, propulsado por Wallace en el siglo XIX). También tiene
fuertes nexos naturales con la genética de poblaciones, si es que se quieren comprender los
procesos que generan los patrones filogeográficos.
La estructura filogeográfica en una especie es el resultado de la interacción de procesos
demográficos y genealógicos, en línea con la dinámica de los eventos climáticos y
geológicos terrestres (Hare, 2001; Lessa et al., 2003). Los estudios filogeográficos han
 131

permitido probar hipótesis biogeográficas, describir procesos demográficos y evolutivos, y

han permitido realizar inferencias sobre los procesos que han determinado el origen, la
distribución y el mantenimiento de la biodiversidad (Avise, 2000), información que ha
resultado esencial en los campos de la conservación y taxonomía.
De esta forma, la filogeografía nos ofrece un puente entre la genética de poblaciones y la
biogeografía, y desde su inicio hace unos 20 años ha demostrado ser una herramienta
poderosa en el estudio de los causales históricos responsables en moldear los patrones
distribucionales de la biodiversidad, en especial en plantas y animales (Avise et al., 1987;
Avise, 2000), teniendo en cuenta una amplia gama de taxones en la mayor parte del mundo.
Uno de los objetivos centrales de la filogeografía es explicar los patrones de cambio
demográfico histórico de las poblaciones de todas las especies conocidas, teniendo en
cuenta las principales diferencias regionales en latitud, topografía, barreras y cortes
hidrográficos, alteraciones pasadas en el ambiente (ej. períodos de desertificación, avance
de la sabana) y patrones de circulación de corrientes oceánicas (Hewitt, 2000).
El análisis filogeográfico se basa en la comparación de la información aportada por los
genotipos (haplotipos si se trata del ADNmt), a menudo derivada de secuencias de ADN
mitocondrial (ADNmt), a partir de muestras colectadas en los rangos más completos
posibles de distribución de las especies. Básicamente, los alelos de un gen en particular (o
haplotipos si hablamos del ADNmt, por ejemplo la Citocromo Oxidasa II o la Región
Control) en una especie determinada estarán ligados por relaciones de parentesco en la
geografía que ocupan, y dichas relaciones genealógicas serán, en parte, el resultado de
procesos climáticos, geológicos y de cambios demográficos históricos de las poblaciones
que han conducido a los quiebres genéticos observados hoy en día. Así, la distribución de
las variantes alélicas a nivel espacial no es caprichosa, la historia de las especies se
encuentra en parte contenida en la historia de dichos alelos y de los individuos que los
portan, cómo se han relacionado dichos individuos por lazos reproductivos, cual es el
potencial de dispersión, cómo los han afectado las barreras en el paisaje, y cómo han
sobrellevado los cambios en su demografía histórica (Mora et al., 2013).
Aunque la filogeografía no tiene que restringirse a un tipo de genes en particular, su
desarrollo desde sus orígenes se encuentra fuertemente ligado al uso de secuencias del
ADNmt. Los principales métodos analíticos utilizados en filogeografía se basan en la
 132

construcción de árboles y la derivación de redes de haplotipos de ADNmt. Siempre que sea

posible, los datos genéticos se interpretan cronológicamente, y se superponen a la
geografía. Las historias pasadas de las poblaciones se infieren a partir de la relación de los
genotipos/haplotipos y sus distribuciones geográficas. Basado en el muestreo de individuos
y genes, los filogeógrafos pueden proponer hipótesis biogeográficas, que sirven para
esclarecer el camino evolutivo del aislamiento reproductivo de las unidades poblacionales,
junto con el mecanismo subyacente de su origen y distribución. Ya que la estructura
poblacional que uno observa actualmente ha sido influenciada por su historia demográfica
particular (cuellos de botella, expansiones demográficas, estabilidad demográfica), los
filogeógrafos también pueden predecir las variaciones temporales en el ambiente físico y
biótico de la/las población/poblaciones utilizando datos genéticos actuales. De este modo,
la filogeografía ha nutrido muchas áreas de la biología (ej. estudios sobre especiación,
biogeografía histórica, evolución humana, biodiversidad y taxonomía).

¿Qué vuelve atractivo el uso del ADNmt?

Se pueden mencionar algunos aspectos que han hecho muy atractivo el uso de ADNmt en
estudios filogeográficos:
 Genoma compacto (unos 17kb) y numerosas copias por célula, lo cual en muchos
casos facilita las extracciones de ADN.
 Herencia estrictamente materna (con muy escasas excepciones), lo cual permite
describir la historia matrilineal de organismos conespecíficos y con ello el poder
aplicar estimaciones de reloj molecular y hacer análisis coalescentes.
 Gran variabilidad poblacional, y tasa de evolución rápida (si se lo compara con el
ADN nuclear). Las propiedades más interesantes en términos filogeográficos y
particularmente del ADNmt en animales son justamente su alta tasa de evolución (o
sustitución) a nivel de secuencias de nucleótidos.
 Ausencia de recombinación (o prácticamente nula). En especial, esta última
propiedad lleva necesariamente a que las relaciones entre alelos sean jerárquicas:
presencia de alelos en puntos terminales de una filogenia, y unidos a una trama
filogenética subyacente. En el caso de genomas nucleares, la posibilidad de
recombinación implica que diferentes partes de un mismo locus pueden tener
 133

diferente historia evolutiva. Pese a ello, muchos estudios en filogeografía utilizando

marcadores nucleares han mostrado que la recombinación no es necesariamente un
problema insalvable.
 El ADN de los cloroplastos (ADNcp), pese a presentar algunos problemas como la
posibilidad de tener herencia biparental en algunos taxones y tasas de evolución de
moderadas a bajas, ha sido la opción más exitosa para llevar a cabo estudios
filogeográficos en plantas y en algas.

Al comparar las relaciones evolutivas de los linajes genealógicos con su distribución

geográfica, es posible tener una mejor comprensión de cuáles factores han influido en
mayor medida en la distribución de la variación genética. De esta forma, la filogeografía
engloba aspectos tanto temporales (relaciones evolutivas) como espaciales (distribución
geográfica). Pese a ello, existen limitaciones en cuanto al uso del ADNmt en filogeografía:
al ser un único locus presenta algunos problemas en cuanto a la reconstrucción de historias
poblacionales, sobre todo si ese locus ha estado sujeto a selección o algún otro proceso, o si
el ADNmt pasó recientemente de una especie a otra por hibridación (ej. lobos, liebre
europea). Además, el ADNmt es muy sensible a cuellos de botella y presenta el
inconveniente potencial de que su herencia materna resulte en una reconstrucción
incompleta de la historia poblacional, si es que las hembras y machos tienen patrones de
dispersión diferentes (caso muy común en especies de mamíferos). La forma más adecuada
de probar si una genealogía de ADNmt refleja correctamente la historia evolutiva del
taxón en estudio es evaluando su concordancia con genealogías inferidas a partir de
regiones de ADN provenientes del genoma nuclear.

Eventos demográficos históricos: pérdida de variabilidad genética

Como podemos recordar, la mayoría de las estimaciones del Ne se basan en que la
población permanece estable a través del tiempo, sin embargo, cuando hay variación cíclica
de los tamaños demográficos a través del tiempo, el tamaño efectivo de la población
también se ve afectado a largo plazo. Hay que tener presente que los genomas
sobrevivientes de un cuello de botella darán lugar a la representación genética de la
descendencia que conformará la siguiente generación (con lo cual la siguiente generación
 134

iniciará con menor variabilidad genética en relación a la generación parental previo al

evento demográfico; Fig. 5.1A). En el caso de poblaciones fluctuantes, Wright (1931)
consideró la media armónica de los tamaños poblacionales como el tamaño efectivo de la
población:

1/Ne = 1/T [1/N1 + 1/N2 + 1/N3 + … 1/NT], donde T es el número de generaciones.

Entonces, mayores fluctuaciones del tamaño poblacional (censal) a través del tiempo
conducirán a fluctuaciones en el tamaño efectivo poblacional (Ne), lo que finalmente
conllevará a una disminución de la variabilidad genética global (se van perdiendo alelos,
efecto similar a un evento fundador).
Bajo neutralidad estricta del marcador molecular en estudio, es esperable que en una
población que ha permanecido con tamaños poblacionales constantes a lo largo de las
generaciones aparezcan nuevas variantes alélicas por mutación y se pierdan otros por deriva
génica (caso B de la figura 5.1). La tasa de surgimiento de nuevos alelos dependerá de las
tasas mutacionales (o tasas de evolución molecular) particulares de cada marcador
molecular bajo estudio, mientras que su tasa de pérdida, excluyendo factores demográficos
y emigración, dependerá directamente del efecto de la deriva genética (o lo que es lo mismo
del Ne inicial). En este caso hablamos de que los efectos de la selección no afectarían los
patrones de estructuración genéticos o patrones filogeográficos (se asumen marcadores
selectivamente neutros).
 135

Fig. 5.1. En A se observan reiterados cuellos de botella poblacionales, lo que conduce a una
disminución de la diversidad alélica, en comparación a poblaciones de especies que han
mantenido estables sus tamaños poblacionales a través de las generaciones (B). Las flechas
grises en menor tamaño indican los puntos en la historia evolutiva de la especie en donde se
han producido dichas reducciones en los tamaños poblacionales (cuellos de botella), con
consecuentes reducciones en los tamaños efectivos (Ne). Cuanto más drásticos hayan
resultado las reducciones en el tamaño poblacional en el pasado, es esperable una pérdida
mayor de variabilidad genética, lo que se traduce directamente en una caída de los Ne.

Redes de haplotipos o “Networks” usados en estudios de filogeografía

Muchas veces los patrones filogeográficos dentro y/o entre especies cercanamente
emparentadas se representan a partir de redes de haplotipos o ―minimum spanning
networks‖ (ver más adelante), donde se pierde la idea estricta en que un alelo ancestral sólo
puede dar origen a 2 alelos derivados; por ello se dice que este tipo de redes son
multifurcadas. Pese a ello, en la topología de las redes se conserva la idea de ancestralidad
(haplotipos derivados y ancestrales). Además, poblaciones en expansión tendrán un exceso
de mutaciones de baja frecuencia (típicas filogenias en estrella).
 136

Contemplando loci selectivamente neutros, patrones filogeográficos fuertes sugieren que

las poblaciones han permanecido un tiempo histórico suficiente en equilibrio entre ―deriva
genética y flujo génico‖ (Fig. 5.2 y 5.3A). Esto sugiere quiebres genealógicos grandes,
usualmente originados por barreras al flujo génico a largo plazo, con lo cual dichos
patrones apoyan la idea de eventos vicariantes como causales de los patrones
filogeográficos.

Fig. 5.2. Existe una relación íntima entre las filogenias de alelos y las redes de haplotipos.
El tema fundamental es que en la inferencia filogenética se usan varios tipos de algoritmos
para aproximar una filogenia de alelos (aproximaciones de máxima verosimilitud, máxima
parsimonia, bayesianas, de distancias), mientras que las redes de haplotipos usan
prácticamente sólo aproximaciones basadas en máxima parsimonia, las que intentan
minimizar el número de mutaciones entre haplotipos para llegar a una hipótesis plausible de
los datos observados. Mientras que en el primer caso sólo se obtienen árboles bifurcados
(no contemplan politomías basales), los networks, por su forma de reconstrucción,
contemplan las relaciones multifurcadas entre alelos y soportan altos índices de
homoplasia.

Fig. 5.3. Red de haplotipos con alta (A) y baja (B) estructuración genética.
 137

Baja estructuración genética o subdivisión poblacional acompañado de la falta de un patrón

de aislamiento por distancia (esto sería falta de correlación entre distancias genéticas y
geográficas) sugiere que las poblaciones se encuentran alejadas del equilibrio entre ―deriva
y flujo génico‖, pudiendo haber ocupado dichos hábitats en un tiempo histórico reciente
(Fig. 5.3B). Estos patrones apoyan la idea de eventos de dispersión (poca diferenciación
entre haplotipos) y las redes de haplotipos presentan topologías estrelladas.
Hay que tener presente que el equilibrio deriva-mutación a través del tiempo
(considerando loci selectivamente neutros) llevará inevitablemente hacia la formación de
patrones filogeográficos entre poblaciones. Esto quiere decir que en función del tiempo, y
descartando selección y migración, sólo por el efecto de la deriva genética (fuerza evolutiva
que tiende a diferenciar las poblaciones por la fijación azarosa de alelos o haplotipos) y el
proceso mutacional (proceso que ―recarga‖ de variabilidad las poblaciones a raíz de la
aparición de nuevas variantes), las poblaciones se irán diferenciando y estructurando. Las
distintas porciones del ADN acumularán cambios en forma de mutaciones, las cuales, si se
descarta a la selección, tenderán en algunos casos a permanecer y en otros casos se
perderán. La tasa de pérdida de nuevas variantes dependerá justamente del tamaño efectivo
de las poblaciones (o de la fuerza de la deriva genética).

Inferencias sobre ancestralidad

Uno de los puntos centrales en el análisis filogeográfico se basa en hacer inferencias sobre
la ancestralidad de los haplotipos, evaluando si ciertas variantes en una región geográfica
resultan ser más derivadas o ancestrales. Otro objetivo de los filogeógrafos es intentar
descubrir posibles rutas de migración entre haplotipos. En estudios de filogeografía
convencional, movimientos históricos son usualmente inferidos a partir de los
agrupamientos de haplotipos en una red de haplotipos (Avise, 2000). En general, haplotipos
ancestrales estarán representados en mayor frecuencia que haplotipos derivados, y serán
centrales en una trama o red de haplotipos.
Un ejemplo de ello es la trama de haplotipos de la figura 5.4 (minimum spanning
network), en la cual puede observarse a los haplotipos C24 y C15 como los más ancestrales
dentro de los clados ―Norte‖ y ―Sur‖, respectivamente. Como se expuso con anterioridad,
 138

esta presunción asume equilibrio entre deriva y mutación a través del tiempo, y ausencia de
fuerzas selectivas (loci selectivamente neutros o cuasi neutrales).
De esta forma, luego de que se han establecido las relaciones genealógicas entre los
haplotipos (primer paso), el siguiente paso en el abordaje filogeográfico es identificar qué
factores históricos y geográficos han moldeado la distribución actual de dichos linajes
genealógicos (factores que han condicionado la relación actual entre los haplotipos).

Fig. 5.4. Redes de haplotipos para una especie de marmota europea. En el clado Norte se
observa una filogenia de haplotipos ramificada una mayor estructura, un equilibrio entre las
frecuencias de los distintos haplotipos, y un gran distanciamiento entre N34 y N31 con
respecto a N25 o N22. En el clado Sur se observa una menor estructura, y que no hay
equilibrio entre las frecuencias de los distintos haplotipos. Además se puede ver que un
haplotipo central en la red presenta una frecuencia más alta que el resto. No hay tantas
diferencias entre haplotipos en extremos de la trama o red, y la filogenia es más parecida a
una red tipo ―estrella‖.

Así surgen algunas consideraciones teóricas al respecto de las redes de haplotipos:

 139

A. Dentro de las redes, alelos más ancestrales serán aquellos que se encuentran más
internos, mientras que los alelos más derivados serán, más probablemente, los más
periféricos.
B. Además, alelos con conexiones múltiples son, más probablemente, los alelos más viejos
de la red.
C. Es esperado que alelos más ancestrales ocupen un rango geográfico amplio, ya que los
mismos han permanecido en una región suficiente tiempo como para llegar a mostrar con
mayor probabilidad patrones de dispersión.
D. Haplotipos con una sola conexión (singletons o haplotipos únicos) son más probables a
estar conectados con haplotipos de la misma población, ya que los mismos habrían
evolucionado en tiempo relativamente más reciente, sin tantas chances de presentar
suficientes eventos de dispersión (excepciones a esta regla podrían ser especies con altas
tasas dispersivas, como por ejemplo muchos grupos de aves).

En la figura 5.5 se muestra un ejemplo en una libélula norteamericana (ver en el mapa el

―network‖ y los haplotipos compartidos por sitio o región geográfica; Freeland et al.,
2003), en el cual se puede apreciar que los haplotipos 1 y 25 se condicen con las
consideraciones A, B y C anteriormente mencionadas; mientras que si uno compara el
haplotipo 30 en relación al 25 se ajusta a la predicción D. Por otro lado, si bien resulta
cierto que, y contrario a lo esperado en B, algunos haplotipos con más de una conexión
parecen ser alelos más derivados (basado en sus bajas frecuencias y localización periférica
en la red). Además, a causa de que hay muchos ejemplos en donde los ―singletons‖ están
conectados a haplotipos que fueron encontrados en localidades con bastante
distanciamiento (ej., haplotipos 3 y 4), la predicción D parece no haber sido alcanzada en
algunos de los casos. Disyunciones tales como ésta reflejan altos niveles de flujo génico en
esta especie, lo cual hace pensar que el origen de estas mutaciones es previo a eventos de
expansión que se dieron con posterioridad. De hecho, y a pesar de altos niveles de
diversidad genética, el flujo génico en esta especie es tan alto que prácticamente no muestra
estructura filogeográfica a través de un amplio rango geográfico (típica red en forma de
estrella, con un haplotipo central y de alta frecuencia).
 140

Fig. 5.5. Red de haplotipos y mapa de distribución de haplotipos para una especie de
libélula norteamericana. Modificado de Freeland et al. (2003).

Observaciones filogeográficas
A- La variación geográfica es la norma, y la escala en que se manifiesta la diferenciación se
encuentra, en general, relacionada con la biología de los organismos (ej. en general, la
subdivisión geográfica ocurre a distancias menores en organismos terrestres que marinos, y
es menos marcada en aves y murciélagos que en roedores).
B- Suele haber concordancia entre los principales puntos de corte filogeográfico de
especies diferentes con distribuciones superpuestas. Dichos puntos de quiebre pueden
coincidir con barreras evidentes en el presente (ríos, cadenas montañosas), o con
barreras históricas conocidas pero no evidentes en la actualidad (una zona inhabitable
durante una transgresión marina). Algunos puntos de corte en primera instancia pueden
coincidir con una barrera histórica que no había sido detectada previamente.
C- Aunque estas observaciones no lo demuestran, son consistentes con la importancia del
aislamiento estricto (barreras actuales o históricas) en la diferenciación genética de las
poblaciones a nivel espacial. Sin excluir necesariamente otros factores (selección, por
ejemplo), el aislamiento estricto promueve la ―divergencia pasiva‖ (por mutación y deriva
 141

genética) del ADNmt. De esta forma, “la divergencia pasiva” del ADNmt y “el tiempo”
generarán patrones filogeográficos dentro de las especies.
D- Si bien cortes filogeográficos importantes se asocian a la permanencia histórica de
patrones vicariantes sobre la distribución de las especies, resulta importante la permanencia
de equilibrio deriva-mutación a través del tiempo. Por otro lado, efectos de dispersión
debilitan dichos patrones filogeográficos históricos.
E- Dado que la estructura de las genealogías poblacionales es influenciada por la historia
demográfica (ej. reducciones poblacionales, expansión del rango geográfico), los
filogeógrafos pueden también hacer inferencias sobre los cambios temporales en el
ambiente físico y biótico de una población usando datos genéticos del presente.
Distribución de las diferencias pareadas en sitios nucleotídicos
Una cuestión importante para abordar cualquier tema en filogeografía es comprender el
proceso de cambio demográfico. Aunque a primera vista parezca un concepto sencillo, hay
muchos abordajes metodológicos y analíticos en filogeografía que permiten intentar
descubrir cómo ha sido el pasado de las poblaciones de distintas especies. Las variaciones
en la demografía poblacional se refieren a cambios en el tamaño efectivo (Ne), por ejemplo,
reducciones en el Ne debido a cuellos de botella o eventos fundadores, o bien incrementos
del Ne debido a expansión demográfica. Muchas veces las expansiones demográficas
también están asociadas a la colonización de nuevas áreas geográficas por los individuos de
una especie; sin embargo, no siempre el incremento demográfico va acompañado de
expansión geográfica.
En este sentido surgen muchas herramientas en filogeografía para testear cambios en la
demografía poblacional de las especies, uno de ellos es el análisis de las diferencias en el
número de nucleótidos entre secuencias tomadas de a pares, o en inglés ―mismatch
distributions‖. Una forma muy sencilla de interpretar las gráficas de ―mismatch
distributions‖ en estudios filogeográficos es imaginándose en que realiza un muestreo con
reposición de haplotipos a partir de una red de haplotipos. En la figura 5.6 se representa
una red de haplotipos contenidos en una bolsa; además se muestran en pequeñas líneas
negras los cambios mutacionales entre haplotipos (A). Imagine que usted extrae dos
secuencias a azar de la bolsa y cuantifica sus diferencias en nucleótidos. Es esperable que
haplotipos muy emparentados presenten muy pocas diferencias a nivel de nucleótidos.
 142

Según la red de haplotipos, habrá mayores chances de que usted saque mayor cantidad de
veces el haplotipo 1 (H1), dada su frecuencia en la red (o dentro de la bolsa). De esta
forma, posiblemente usted saque mayor cantidad de veces dos secuencias con el haplotipo
1, o combinaciones del haplotipo 1 y 2.

Fig. 5.6. Red de haplotipos y traza del número de nucleótidos entre secuencias tomadas de a
pares. De un muestreo al azar con reposición de haplotipos de la red se espera que la gráfica
resultante sea una curva unimodal.

Luego, si se construye una gráfica de las diferencias nucleotídicas entre pares de secuencias
a partir de la red tipo estrella en A (muestreo con reposición), seguramente obtenga una
distribución unimodal del tipo en que se muestra en B. Las distribuciones unimodales están
asociadas, como se mencionó anteriormente, a procesos de incremento demográfico. Por
ejemplo, uno o unos pocos haplotipos que colonizan una región geográfica, al principio van
a presentar mayor frecuencia. Con el tiempo, los eventos mutacionales sumarán nuevas
variantes haplotípicas que irán incrementando su frecuencia paulatinamente, si es que dicha
población se mantiene estable a través del tiempo luego del proceso de cambio demográfico
inicial.
También se podría pensar qué forma adoptaría una distribución ―mismatch‖ a partir de un
muestreo con reposición partiendo de una red de haplotipos con mucha estructuración. En
esencia y cual fuere el caso, el procedimiento estadístico de las distribuciones ―mismatch‖
se basa en evaluar el comportamiento de estimadores del parámetro theta (), el cual es
 143

representado como:  = 4Nefμ; en donde  es una medida del polimorfismo global de una
población, Nef representa el tamaño efectivo de las hembras (suponiendo de que se trata de
algún fragmento del ADN mitocondrial), y μ es la tasa de mutación neutral del gen en
cuestión. Dicho parámetro puede estimarse usando 1) el número de sitios polimórficos en la
muestra (S), 2) el número promedio de diferencias pareadas entre sitios nucleotídicos en las
secuencias (k), o 3) el número de mutaciones únicas (singletons o η) (ver Fu 1996, 1997).
El enfoque de las ―mismatch distributions‖ se basa en distancias genéticas (Rogers y
Harpending, 1992), evaluando si la distribución observada de S o k en la población de
estudio es estadísticamente diferente de la esperada bajo la hipótesis de crecimiento
poblacional. En general se utiliza k para realizar las gráficas, tal como se muestra en la
figura 5.7.

Fig. 5.7. Se muestran dos situaciones contrastantes en cuanto al grado de estructuración

genética en el ADN mitocondrial para dos especies de peces ecológicamente vinculados a
labarrera de coral. Las gráficas (diferencias pareadas en sitios nucleotídicos y árboles de
haplotipos) fueron modificados con fines didácticos del trabajo original de Bay y Caley
(2011), con título ―Greater Genetic Diversity in Spatially Restricted Coral Reef Fishes
Suggests Secondary Contact among Differentiated Lineages‖, publicado en Diversity.
 144

En la figura 5.7A se observa un ajuste de los datos empíricos (observado) a lo esperado

según un modelo de expansión poblacional (curva teórica esperada) o curva unimodal. El
ajuste de la curva observada con la esperada según ―expansión demográfica‖ puede
testearse estadísticamente (ver Rogers y Harpending, 1992; Harpending et al., 1998;
Schneider y Excoffier, 1999; Ramos-Onsins y Rozas, 2002). En la figura 5.7B, la curva
multimodal de los datos empíricos (―observado‖) no se ajusta a la curva unimodal del
―esperado‖ bajo un modelo de expansión (curva unimodal teórica), con lo cual se rechaza la
hipótesis de crecimiento poblacional. También se muestran las redes de haplotipos
correspondientes.
La principal limitante de los ―mismatch distributions‖ es que hacen uso solo de una parte
de la información disponible (consideran sólo las diferencias entre sitios nucleotídicos entre
pares de secuencias), ya que no consideran la estructura genealógica de los datos (no tienen
en cuenta las relaciones evolutivas entre los alelos).

Patrones de aislamiento por distancia

Como se ha comentado en el capítulo 3, la deriva genética es una fuerza evolutiva que
tiende a reducir la variación genética en poblaciones naturales a través de la pérdida azarosa
de alelos en cada generación. Por el contrario, los efectos de la inmigración de individuos
(y sus genes) tienden a cargar de variabilidad las poblaciones. Las tasas de dispersión
limitadas que presentan muchas especies traen aparejado importantes consecuencias sobre
la distribución espacial de la variación genética. En este contexto, si las distancias de
dispersión son pequeñas, es esperable que surja un patrón de autocorrelación espacial en
relación a la distribución de las variantes genéticas. Esto significa que individuos que están
más próximos a nivel espacial estarán más relacionados desde un punto de vista genético, si
se los compara con individuos más distantes a nivel geográfico. Algo similar ocurre a
escalas espaciales mayores, donde la dispersión limitada conduce a que poblaciones vecinas
presenten valores relativamente más altos del flujo génico que poblaciones más alejadas,
traduciéndose directamente en una relación positiva entre las distancias genéticas y
geográficas. Poblaciones de estas especies pueden alcanzar un balance entre la pérdida de
variación genética debido a la deriva y una ganancia debido a la inmigración de individuos
y sus genes. En estas especies, dicho balance determina que la distribución espacial de la
 145

variación genética se ajuste a lo que llamamos un patrón de aislamiento por distancia

(PAD; Wright, 1943), en donde la diferenciación genética entre poblaciones es
proporcional a su distanciamiento geográfico. Por ello, es común que especies con bajas
tasas de dispersión y rangos de distribución amplios se caractericen por presentar PAD
(Vekemans y Hardy, 2004).
Un ejemplo característico de este tipo de patrones se da comúnmente en los roedores
subterráneos del género Ctenomys, caracterizados por presentar bajas tasas de dispersión y
pequeños tamaños efectivos poblacionales. Pese a ello, eventos de cambio demográfico
histórico pueden alterar este balance entre deriva y migración. Se espera que poblaciones
que han sufrido cambios en su demografía, como por ejemplo incrementos en su tamaño
efectivo poblacional, se encuentren fuera del equilibrio deriva-migración. Justamente
cuando las poblaciones de una especie sufren este tipo de eventos demográficos, se espera
que se rompa el equilibrio entre deriva-migración. Las expansiones demográficas en
general son precedidas por cuellos de botella, y se caracterizan por la presencia de
haplotipos o alelos muy sobre-representados en una amplia distribución geográfica (en
sentido práctico, existe una sobre estimación de los valores de flujo génico, ya que hay
pocos haplotipos en alta frecuencia ampliamente distribuidos y compartidos entre
poblaciones). Esto no quiere decir en realidad que el flujo génico entre estas poblaciones
sea alto, sino que debido al proceso demográfico subyacente, las estimaciones de estos
parámetros resultan ser muy altas.
 146

Fig. 5.8. Relación entre las distancias genéticas (expresada como FSTs pareados entre
poblaciones) y geográficas en la especie de roedor subterráneo Ctenomys australis (tuco-
tuco de las dunas; datos tomados de Austrich et al. [2020] a partir de 13 loci polimórficos
de microsatélites). El muestreo abarca el rango completo de distribución de la especie, los
puntos blancos en el mapa son las localidades de muestreo; también se muestran los ríos y
arroyos más importantes que cortan la distribución costera de esta especie. La correlación
positiva entre los valores de FSTs pareados y las distancias geográficas (r = 0,45; p < 0,05)
sugiere que las poblaciones han alcanzado un balance entre el efecto de diferenciación
propio de la deriva genética y el efecto homogeneizador del flujo génico. Por ello se dice
que la especie sigue un patrón de aislamiento por distancia (mayores distancias geográficas
entre poblaciones implican mayor diferenciación genética). Esto sugiere que al menos una
 147

parte de cómo se reparte la variación genética a nivel geográfico en esta especie es

explicado por el distanciamiento geográfico entre poblaciones. Austrich et al. (2020)
muestran que ríos, arroyos y características propias del paisaje actuarían como barreras
efectivas al flujo génico y, acompañado por el distanciamiento geográfico, también
explican gran parte de la estructuración genética a nivel geográfico.

No hay que perder de vista que diferentes fragmentos de ADN en el genoma presentan
diferentes tasas mutacionales (por ej. las tasas del ADNmt son más altas que las nucleares,
a excepción de los loci de microsatélites, los cuales son de 3-5 veces más altas que para el
ADNmt). Estas diferencias en las tasas de mutación entre los diferentes marcadores
moleculares tienen implicancias evidentes en cómo se recupera la variación genética en las
poblaciones naturales luego de un evento de cambio demográfico (por ej. un cuello de
botella y posterior expansión poblacional). Particularmente, se espera que los marcadores
moleculares con tasas de mutación más lentas requieran más tiempo en alcanzar un nuevo
equilibrio entre la deriva genética y la migración luego de un evento de cambio
demográfico. Por lo tanto, para que surja un PAD, es necesario que el equilibrio entre el
flujo de genes y la deriva genética se mantenga durante un tiempo suficiente: esto generará
que las poblaciones más alejadas se vayan distanciando a nivel genético.
Debido a las diferencias en sus tamaños efectivos poblacionales y tasas de mutación, se
espera que los eventos demográficos históricos afecten la variación genética mitocondrial
más fuertemente que la variación en los loci de microsatélites (acuérdese que el tamaño
efectivo poblacional del genoma mitocondrial es 4 veces menor que el nuclear). Varios
estudios filogeográficos en Ctenomys muestran que el ADNmt todavía refleja los procesos
demográficos históricos (expansiones o contracciones de la población) que ocurrieron
durante el Pleistoceno y el Holoceno; en consecuencia, la distribución espacial de la
variación genética no se ajusta a un PAD. Un ejemplo es el de la especie Ctenomys
australis, la cual ha experimentado una expansión demográfica reciente en su ADNmt
(Mora et al., 2006), que ha conducido a una falta de equilibrio entre deriva-migración
(ausencia de un PAD) para este marcador molecular; sin embargo, a partir de las
inferencias realizadas con loci de microsatélites (Fig. 5.8) se observa que la especie
efectivamente ha alcanzado dicho equilibrio. Justamente la variación en microsatélites
 148

(tasas mutacionales mucho más altas que el ADNmt) se ha recuperado mucho más rápido
que la variación aportada por el ADNmt, con lo cual, al menos para este tipo de genoma
nuclear, se observa una relación positiva y significativa entre las distancias geográficas y la
diferenciación genética.
Ya que el ADNmt muestra que las poblaciones de C. australis se encuentran fuera del
equilibrio deriva-migración, las estimaciones de flujo génico serán mucho más altas de lo
que realmente sucede con los individuos de esta especie en las poblaciones naturales.
Muchas estudios en diferentes especies de vertebrados han dado como resultado
estimaciones muy altas de flujo génico (ver Slatkin 1993) a raíz de que han sufrido
expansiones recientes de sus rangos de distribución (acompañado por incrementos en sus
tamaños efectivos). Hay que tener en cuenta que independientemente del marcador
molecular que se utilice, los PAD muestran que las poblaciones han permanecido lo
suficiente en el equilibrio demográfico entre la deriva y la migración.

Algo de demografía y coalescente

La filogeografía se encuentra íntimamente ligada a la teoría del coalescente, desarrollada
originalmente por Kingman (1982a,b, 2000), el cual expuso que bajo neutralidad estricta
del marcador molecular, en una población de tamaño constante y a lo largo de las
generaciones, surgen de forma continua nuevos alelos por mutación y se pierden otros por
deriva génica, de tal forma que todos los alelos de un gen en una generación derivan de --o
coalescen hacia-- un único alelo ancestral (Fig. 5.9).
¿Pero cómo pueden ser interpretados los niveles de variabilidad genética observados
cuando la historia evolutiva de un taxa particular ha estado sujeta a cambios en su
demografía? ¿Qué implicancias tienen dichos cambios demográficos en relación a la forma
(topología) de los árboles de genes (genealogías)?
La teoría del coalescente se basa en la observación de que todos los alelos en una población
se pueden remontar, a través de la coalescencia de linajes de una genealogía, a un ancestro
común más cercano (antepasado común entre las variantes alélicas). Por ejemplo, en la
figura 5.9, los alelos 1 y 2 coalescen 4 generaciones atrás en el pasado (primer tiempo de
coalescencia), mientras que dichos alelos, con el alelo 4 coalescen a 7 generaciones hacia
atrás en el pasado. Existen factores que afectan en gran medida los tiempos y las tasas en
 149

que se dan las coalescencias entre alelos. Así, descartando la selección y el flujo entre otras
poblaciones, tanto la tasa de coalescencia como sus patrones se encuentran influenciados
primariamente por el tamaño poblacional.

Fig. 5.9. Topología del coalescente para 4 variantes alélicas tomadas al azar de una
población de n alelos para un determinado taxa. Las relaciones coalescentes y los tiempos
generacionales en donde se dan dichos eventos hacia atrás en el pasado son válidas para
cualquier marcador molecular presuntamente neutral.

Por ejemplo, cuando el tamaño de la población no cambia y los individuos se reproducen de

forma aleatoria (Fig. 5.10A), los linajes coalescen a una velocidad constante. Sin embargo,
cuando tamaño de las poblaciones son pequeñas (debido a que las mismas han sufrido
cuellos de botella o disminuciones drásticas), los linajes se unen (o coalescen) más
rápidamente (Fig. 5.10B), y cuando los tamaños de población son grandes (producto de una
expansión demográfica), la coalescencia se hace más lenta (Fig. 5.10C).
Tomando en cuenta la misma población (y descartando el efecto de migración o emigración
reciente), todos los alelos deberán coalescer a un único alelo ancestral. Pese a ello, el
tiempo de coalescencia entre dos alelos dependerá de múltiples factores, pero
fundamentalmente del tamaño efectivo de la población (Ne): la relación entre el tiempo de
 150

coalescencia y el tamaño poblacional efectivo es directa, porque la probabilidad de que un

par de secuencias coalescan en un punto –de la historia– se encuentra en consonancia con el
tamaño poblacional, y mientras más pequeño resulte este último, de forma más ligera
llegarán a la coalescencia (Vázquez-Domínguez et al., 2009).

Fig. 5.10. Relación esperada entre la topología de genes y los cambios en el tamaño
poblacional en una población de n alelos, producto de la invariancia en el Ne (A), producto
de un cuello de botella (B), y producto de una expansión demográfica (C). Así, cambios en
el tamaño poblacional afectan la tasa de coalescencia.

Como se expuso anteriormente, los investigadores intentarán usar en sus estudios

marcadores moleculares ―lo más neutrales posibles‖, ya que la selección podría tener
efectos marcados sobre la topología de los árboles de genes, enmascarando los patrones
filogeográficos causados, por ejemplo, por eventos vicariantes o de dispersión. Debido a
que la mayor parte de las mutaciones ocurren en un único punto en el tiempo y el espacio,
es posible hacer inferencias de eventos pasados así, la propagación de una mutación
novedosa (nueva variante alélica) es afectada por patrones de dispersión, tamaño
poblacional, selección natural y otros procesos que pueden deducirse a partir de la
distribución actual de dichas mutaciones. Así, una visión hacia atrás en el tiempo (Fig. 5.9)
a partir de información propia de los haplotipos de ADNmt o de cualquier gen nuclear
(teniendo en cuenta poca o nula recombinación), llevan a observar la coalescencia eventual
hacia el ancestro común más cercano (ACMC). Se puede identificar el ACMC utilizando la
coalescencia (teoría del coalescente), para describir la genealogía de genes neutrales
hacia atrás en el tiempo. De esta forma, aplicando la teoría coalescente (y sus algoritmos
 151

de estudio particulares) a secuencias de múltiples alelos de un locus específico, se pueden

describir las historias evolutivas de esos alelos al rastrear hacia atrás el punto en el cual
coalescen (o se unen). El coalescente nos brinda una forma de evaluar los procesos de
ramificación de árboles genealógicos. Los procesos de coalescencia en poblaciones
naturales ―aseguran‖ las conexiones filogenéticas entre genotipos dentro de una especie, a
partir de conexiones verticales de descendencia.
Pese a que la comprensión del coalescente podría ser una tarea complicada, el concepto
general de coalescencia entre alelos es relativamente sencillo: líneas matrilineales
semejantes a un ‗pedigree‘ (Fig. 5.9) muestran cómo, partiendo de información del presente
(variantes haplotípicas), es posible trabajar hacia atrás en el tiempo (n número de
generaciones) para reconstruir la historia de linajes genéticos (n número de individuos),
dentro de una población en particular (Vázquez-Domínguez et al., 2009). En una población
de tamaño constante en donde sus individuos se reproducen al azar (supuesto muy difícil de
observar en sistemas naturales), el tiempo de coalescencia promedio de todos los alelos es
4Ne y Ne generaciones, para genes diploides y mitocondriales, respectivamente (piense el
caso de tomar dos alelos al azar de una población, y en la probabilidad de que ambas
variantes provengan de un mismo ancestro).
Tomando en cuenta que en las poblaciones naturales los factores demográficos (ej. tasa de
fecundidad, tasa de mortandad, etc.) determinan los tamaños poblacionales, se llega a
comprender el porqué de la relación intrincada entre demografía y la filogenia de genes
(Vázquez-Domínguez et al., 2009), de manera que las variables demográficas son factores
decisivos que gobiernan la profundidad y la topología (forma) de los árboles de genes, y de
aquí la relación entre filogeografía y coalescente. Básicamente los cambios en la
demografía histórica de las especies determinan la dinámica de los procesos de
ramificación y coalescencia de linajes genealógicos. En la figura 5.11, a partir de
secuencias de poblaciones actuales se pueden inferir cambios históricos del tamaño
poblacional, y combinando la información de árboles filogenéticos y genealogías es posible
determinar si la población se ha mantenido relativamente constante (A), o si, por el
contrario, ha habido un crecimiento (B) o decremento (C).
 152

Fig. 5.11. Se muestran genealogías de genes muestreadas en tres poblaciones teóricas que
han sufrido distinto tipo de eventos demográficos en el pasado (líneas grises), con los
arboles filogenéticos resultantes (los puntos blancos indican alelos que se han perdido en
las respectivas trayectorias, los puntos en gris oscuro indican nodos, y puntos negros en
ramas terminales indican alelos muestreados en el presente). En A se muestra la trayectoria
demográfica para una población de tamaño constante (sin cambios significativos en el Ne
en un tiempo considerable), en B se muestra una población con crecimiento exponencial
(incremento en el Ne), y en C una población con decremento exponencial (cuello de botella
o reducción del Ne). Las tres poblaciones alcanzan prácticamente el mismo tamaño
poblacional en la actualidad, pero la representatividad de alelos es diferente en relación al
proceso demográfico histórico subyacente. Siendo que el ancho de las gráficas es
proporcional al Ne y por ende a la variabilidad genética global (si hay más variabilidad,
entonces se tarda más tiempo en que los alelos tomados al azar coalescan), también es
importante notar que la coalescencia es acelerada en zonas de la filogenia con menor Ne.
Las diferencias en la topología de los árboles son resultado de la selección (--muestreo--) de
haplotipos de poblaciones con dinámicas demográficas diferentes (ver Vázquez-Domínguez
et al., 2009). Lo importante en este ejemplo es que no toda la variabilidad en el presente
depende de mutaciones, también es sumamente importante la historia demográfica
poblacional. Hay que entender que los filogeógrafos muestrean una parte de la diversidad
 153

alélica en el presente y a partir de ello intentan reconstruir los posibles escenarios

demográficos que sufrieron las especies/poblaciones. En muchas situaciones los muestreos
también pueden abarcar una porción de la diversidad alélica pasada, por ejemplo cuando se
trabaja con ADN antiguo.

Recordar que además del Ne, el tiempo de coalescencia es afectado por factores como
fluctuaciones del tamaño poblacional, selección natural e inmigración, entre otros. Además,
cada región genómica que se estudie (según sean marcadores nucleares o mitocondriales)
presentarán diferente tiempo de coalescencia esperado, debido fundamentalmente a su
forma particular de herencia (biparental o uniparental).
El coalescente, en conjunto con el análisis de la demografía histórica poblacional, brinda
gran ayuda en pos de determinar la existencia de periodos de expansión o reducción
poblacional (Vázquez-Domínguez et al., 2009). Además de estimaciones de tiempos de
divergencia y rutas de colonización, a partir del coalescente también es posible determinar
la incidencia y los efectos de procesos vicariantes en la distribución espacial de la variación
genética de poblaciones y especies.

Síntesis del abordaje filogeográfico

 La filogeografía nos brindará respuestas sobre cómo se ha dado el flujo génico
histórico (simétrico o asimétrico) y la fragmentación poblacional en un marco
conceptual más evolutivo y geográfico, ya que se pueden comparar las relaciones
evolutivas de los linajes genéticos con su ubicación geográfica. Pese a ello, siendo
que las metodologías tradicionales propias de la genética poblacional no toman en
cuenta los factores históricos, dichos métodos deben adecuarse para poder hacer uso
de la información histórica contenida en los estimadores moleculares.

 Si bien los estadísticos F de Wright (1931, 1943) han permitido cuantificar la

subdivisión –estructura– de las poblaciones así como el flujo génico (a partir de las
frecuencias alélicas obtenidas en diferentes localidades geográficas), el poder usar
actualmente datos de secuencias de ADN y representarlos en un árbol de alelos o
haplotipos permite obtener no sólo la escala geográfica, sino una dimensión más: el
 154

tiempo evolutivo. A diferencia de los estadísticos F que no hacen uso de la

información temporal, los procedimientos estadísticos más avanzados de la
filogeografía, los cuales tienen en cuenta la información de las secuencias de ADN,
son capaces de separar los eventos históricos de aquellos a nivel de la estructura
poblacional, integrando la información genealógica y de distribución para hacer
inferencias sobre los patrones históricos de flujo génico. De esta forma se analiza la
información tanto espacial como temporal, en escalas históricas (evolutivas) y
ecológicas: primero se establecen las relaciones genealógicas entre haplotipos, y
posteriormente se identifica qué factores históricos y geográficos pudieron haber
influido o determinado la distribución actual de los haplotipos.

 El coalescente nos brida una herramienta poderosa en filogeografía para relacionar

la manera en que la topología de los árboles de genes es afectada por los procesos
de cambio demográfico; o bien, a partir de la inferencia filogenética de los árboles
podemos develar el proceso demográfico subyacente más probable que ha
transcurrido una especie. Tener en cuenta que este modelo sólo incluye los efectos
de la deriva genética. Se asume que otros procesos evolutivos como mutación, flujo
génico, y selección natural no operan bajo este contexto. Por ello, el coalescente no
describe la evolución de rasgos adaptativos, es decir los que evolucionan por medio
de selección natural.

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 158

6 Epigenética

“En un principio pensé que el factor clave en la longevidad de los hijos era el estatus
socioeconómico de los padres, pero entonces empecé a observar que el efecto solo
aparecía en los hijos varones, lo que está en consonancia con una causa epigenética
asociada al cromosoma Y de los prisioneros, y solo en los hijos nacidos después de la
guerra. Observé que los hijos de los prisioneros de los peores campos eran 1,11 veces más
proclives a morir después de los 45 años. Por eso, el efecto parece tener una causa
epigenética relacionada con el durísimo periodo de inanición que esos hombres pasaron”

Sobre el periodo de castigos e inanición que sufrieron muchos prisioneros durante la guerra de
secesión en EEUU, extraído de ―Intergenerational transmission of paternal trauma among US Civil
War ex-POWs‖, publicado en PNAS por Costa et al. (2018). Traducción: Matías S. Mora

La irrupción de la epigenética en la teoría evolutiva

La secuenciación masiva del genoma humano (Proyecto Genoma Humano) ha permitido

conocer la secuencia completa del ADN y realizar estudios sobre la estructura y
funcionalidad de los genes, y mapeos de ubicaciones específicas de genes (cartografía
genómica). Se estima que el genoma humano contiene alrededor de 30.000 genes
codificantes, cuya expresión está finamente regulada (Jouve de la Barreda, 2010). Una de
las formas de regulación de la expresión génica es el control del estado de la cromatina
(crítico para determinar cuándo, cómo y dónde debe efectuarse la transcripción de un gen
en un producto determinado). La cromatina altamente condensada (heterocromatina)
conduce al silenciamiento de los genes, ya que impide el acceso de la maquinaria
transcripcional a las zonas promotoras del gen, mientras que un estado laxo de la cromatina
(eucromatina) activa la transcripción (Kaminker, 2007). Estos cambios del estado de la
cromatina no incluyen cambios en la secuencia de bases de ADN, razón por la cual se
denominan cambios epigenéticos.
Conrad Waddington1 fue el primero que en 1942 acuñó el término de epigenética a ―la
rama de la biología que estudia la interacción causal entre los genes y sus productos, de los
cuales emerge el fenotipo final‖ (ver Waddington, 1953). Según esta idea, la regulación
epigenética explicaría la plasticidad a nivel de los fenotipos (Kaminker, 2007). En la
actualidad, el termino epigenética es definido como aquellos cambios heredables en el
patrón de expresión génica que se mantienen estables y que se suceden sin que haya
cambios evidentes en la secuencia de ADN. O sea, la información epigenética modula la
 159

expresión de los genes sin alterar la secuencia del ADN. Algunos autores consideran
también como epigenética la herencia transgeneracional de comportamientos por
aprendizaje, ya sea de los progenitores o bien de otros individuos de la población (Richards,
2006).
Las marcas epigenéticas de la cromatina pueden afectar tanto la expresión génica en células
somáticas como así también, pueden regular la expresión de genes de células germinales,
dando lugar a la herencia estable de esos factores reguladores. De esta forma, la herencia de
las modificaciones epigenéticas se da en dos niveles diferentes. El primero se refiere a la
transmisión de estos cambios a través de la división mitótica de las células en el proceso de
diferenciación celular. El segundo corresponde a los cambios epigenéticos que pueden
también trasmitirse de una generación a otra a través de la meiosis. La posibilidad de que
caracteres adquiridos puedan trasmitirse a la descendencia tiene una importancia de
consecuencias difíciles de prever tanto en la herencia de enfermedades y de patrones de
comportamiento como en la comprensión de la evolución (ver más abajo en ―Evolución,
selección natural y epigenética‖). Mientras que las modificaciones de la secuencia del ADN
han sido denominadas clásicamente ―mutaciones‖, a las modificaciones epigenéticas se las
denomina ―epimutaciones‖, las cuales generan variantes epialélicas. La programación
epigenética define el estado de expresión de los genes (estado epigenético). Éste puede ser
alterado por diversas condiciones ambientales que influirán en el fenotipo de un organismo
y en su comportamiento (Skinner, 2014).
Los efectos epigenéticos de naturaleza heredable han sido documentados en un amplio
abanico de taxones (ej. bacterias, protistas, hongos, plantas, y animales). No obstante, la
factibilidad de que el cambio epigenético pase a las generaciones siguientes de forma
estable sería mayor en plantas que en animales vertebrados, ya que en plantas, aunque
ocurran en la adultez, éstos cambios son transmisibles a células de la línea germinal
generando nuevos epialelos (variantes alélicas) con nuevos patrones de expresión, mientras
que en animales, la diferenciación de células germinales ocurre temprano en el desarrollo y,
además, durante la gametogénesis, se borran la mayoría de los patrones parentales de
metilación y se establecen nuevos patrones. Estos cambios transgeneracionales estables
están inducidos por el estrés ambiental al que están sometidos los organismos. Diversos
estudios llevados a cabo en roedores han puesto en evidencia que la nutrición es uno de los
 160

factores más influyentes (Seong et al., 2012). Otro ejemplo en roedores lo conforma el
estudio sobre el estrés psicológico relacionado al cuidado maternal en ratas, como otro
factor ambiental con capacidad de generar cambios heredables en el epigenoma (Weaver et
al., 2004). A su vez, un ejemplo interesante en plantas lo constituye la especie Arabidopsis
thaliana, en la cual se encontró que la radiación ultravioleta (UV) incrementa la
recombinación homóloga (proceso por el cual el ADN dentro del genoma reemplaza a otro
fragmento de secuencia similar) y que esta capacidad de mutar se mantiene en las
generaciones siguientes sin ser tratadas por rayos UV (Molinier et al., 2006).
Hasta el día de hoy se conocen tres mecanismos básicos referidos como fenómenos
epigenéticos: la metilación del ADN, la modificación de las histonas y la intervención de
secuencias de pequeños ARN no codificantes. La metilación del ADN consiste en la
adición de grupos metilo a las bases nitrogenadas. En animales superiores ocurre en el
carbono 5‘ de citosinas de la región promotora de un gen donde están presentes ―islas‖
CpG. La metilación está asociada al silenciamiento génico; se observa por ejemplo en la
inactivación del cromosoma X y en los genes parentalmente improntados (Kaminker,
2007). En la metilación intervienen enzimas como las ADN metiltransferasas y las
proteínas de unión metil-CpG implicadas en la lectura de las marcas de metilación (Jouve
de la Barreda, 2010).
Un segundo tipo de cambio epigenético tiene que ver con la modificación de histonas,
proteínas que interactúan con el ADN formando los nucleosomas. Pueden sufrir
modificaciones postraduccionales como acetilaciones, fosforilaciones, metilaciones,
deaminaciones, entre otras (Kaminker, 2007). Se relacionan con el grado de relajación de la
cromatina. La más común (o la que ha sido más estudiada) es la acetilación; cuando ocurre
disminuye la interacción de las histonas con el ADN, por lo que los nucleosomas sufren un
proceso de descondensación y se relajan, permitiendo el acceso de la maquinaria
transcripcional para la transcripción de los genes (Jouve de la Barreda, 2010). De esta
forma, la expresión de genes regulada epigenéticamente es una consecuencia de pequeñas
modificaciones químicas covalentes, que marcan al genoma y que desempeñan un papel
fundamental en la activación (o prendido) o silenciado de los genes (Kaminker, 2007). Una
compleja red de vías de señalización converge en las histonas acetil-transferasas, que
catalizan la transferencia de grupos acetilos procedentes del grupo acetil-CoA a residuos de
 161

lisina de las colas de las histonas, lo que provoca repulsión electrostática de las histonas y
los nucleosomas del ADN, dando como resultado la descondensación de la cromatina. Esto
permite la unión de factores de activación de la transcripción y la activación de la ARN
polimerasa II. Diferentes represores de la transcripción de genes, a su vez, reclutan histonas
desacetilasas (HDACs) a los promotores, provocando la compactación de la cromatina y el
silenciamiento de genes (Jouve de la Barreda, 2010).
Por otra parte, los miARN constituyen un tipo de ARN de interferencia no codificante de
alrededor de 20 nucleótidos que se caracterizan por generar modificaciones
postranscripcionales. Se los clasifica dentro de los cambios epigenéticos con regulación
negativa; interfieren en la expresión génica dado que se complementan con secuencias de
ARNm, impidiendo su traducción (Kaminker, 2007).
En resumen, las modificaciones epigenéticas que ocurren en el ADN a nivel nucleosomal y
cromosómico afectan a la expresión génica y, en última instancia, al fenotipo (Jouve de la
Barreda, 2010; ver Fig. 6.1).

Fig. 6.1. Regulación epigenética de la expresión génica. Los cambios en la lectura de una
secuencia de ADN se deben a una modificación covalente (adición de grupos metilos) del
quinto carbono de la base citosina, proceso llamado metilación; lo cual genera una
 162

conformación cerrada de la cromatina, conduciendo al silenciamiento dela expresión

génica. A su vez, la cromatina está compuesta por el nucleosoma que consta de proteínas
histonas y proteínas no histonas, encargadas de empaquetar el ADN. Las histonas pueden
sufrir modificaciones en su estructura, como por ejemplo: metilación en los residuos de
lisina y arginina, fosforilación de serinas y treoninas, ubiquitinación, sumoilación de lisinas
y acetilación en residuos de lisina. Los miARN, ARN pequeños caracterizados en generar
modificaciones postranscripcionales, producen regulaciones negativas interfiriendo en la
expresión de genes, impidiendo su traducción (Kaminker, 2007). La modificación de las
histonas y del ADN generan cambios en la condensación de la cromatina, lo cual regula el
ingreso a la maquinaria transcripcional y por lo tanto la expresión génica. Se entiende como
―agente ambiental estresante‖ un amplio conjunto de fenómenos entre los que se incluye:
interacción con otros individuos de la misma u otra especie; cambio en las condiciones del
hábitat; incorporación de una dieta novedosa; cambios de nicho trófico; situación
epidemiológica; etc.

Epigenética relacionada a enfermedades multigeneracionales y a herencia

transgeneracional

En las últimas décadas, un gran número de estudios se han abocado al análisis del ADN en
la búsqueda de aquellos cambios (en general sustituciones puntuales en el ADN) que
influyen en las características humanas y tienen un papel muy importante en la salud.
Además de la secuencia del ADN existen otros mecanismos de regulación de la expresión
que también pueden repercutir en mayor o menor grado en el desarrollo de enfermedades,
los denominados mecanismos epigenéticos.
Con el advenimiento de las investigaciones directamente enfocadas al campo de la
epigenética, se han logrado vincular a los cambios en la metilación del genoma con
diversas patologías relacionadas con desórdenes metabólicos, cardiovasculares o
psiquiátricos, consideradas como multifactoriales dado que no pueden ser adjudicadas a una
mutación simple o a la influencia ambiental únicamente. Dada la gran incidencia de este
tipo de patologías y enfermedades en la sociedad, se han llevado a cabo estudios que han
apuntado a comprender sus orígenes, no encontrando lesiones génicas responsables. Un
gran número de evidencias han demostrado que los patrones de metilación del genoma
presentan variabilidad entre los tejidos e individuos, no solamente durante el desarrollo
normal y la diferenciación celular, sino también entre condiciones de enfermedad. Un
aspecto importante a tener en cuenta es que las variantes epigenéticas que se identifican en
los estudios del epigenoma no serían detectadas por la secuenciación genómica, a pesar de
poder conducir a la desregulación y silenciamiento de genes relacionados con
 163

enfermedades hereditarias. En este sentido, existen un número importante de mutaciones

causantes de enfermedades que potencialmente son omitidos por las pruebas genéticas
estándar, las cuales solo analizan la secuencia de ADN.
El establecimiento de las marcas epigenéticas ocurre durante el desarrollo de los
organismos y se encuentra altamente regulado. Luego de la fertilización, se producen etapas
de demetilación y remetilación tanto en secuencias codificantes (genes) como en secuencias
no codificantes. Durante el desarrollo embrionario, las células germinales primordiales
migran por la cresta genital y experimentan un proceso de de-metilación. Durante la
determinación del sexo, las células germinales son re-metiladas de manera específica al
sexo (Skinner, 2014). No obstante, hay genes que escapan a la metilación ―de novo‖, o
sufren cambios en su patrón. Esos patrones de metilación se conoce que están determinados
específica y diferencialmente entre los gametos femeninos y masculinos. Por ende y lo
interesante de esto es que la expresión de los alelos varía según del progenitor del que se
haya heredado. Se hace referencia a estos genes como improntados (o sea, heredado con
una ―impronta‖ de sus progenitores). La importancia de conocer estos genes se asocia a los
efectos transgeneracionales en respuesta a cambios rápidos en la alimentación y estilo de
vida, los cuales guardan relación con epidemias de distribución mundial, enfermedades
como el síndrome metabólico, la obesidad y la diabetes tipo 2. Existen estudios que han
demostrado que estas patologías se asocian a cambios drásticos en la alimentación durante
la gestación y la lactancia (un tipo de estrés ambiental), y que pueden producir cambios en
la metilación del ADN. Los genes con impronta intervienen en la regulación de la
transferencia de nutrientes: afectan al crecimiento de la placenta, la capacidad de transporte
de nutrientes y controlan el crecimiento fetal al regular sus requerimientos nutricionales. La
expresión de genes maternos disminuye el crecimiento placentario y aumenta el fetal,
mientras que la expresión de determinados genes paternos produce aumento del desarrollo
placentario (Nilsson y Skinner, 2015).
Otro aspecto interesante es el concepto de herencia transgeneracional (o efecto
transgeneracional), el cual se refiere a la transmisión de epimutaciones entre generaciones,
pero sin necesidad de exposición directa al factor ambiental que indujo el cambio
inicialmente (Skinner et al., 2014; Nilsson y Skinner, 2015; originalmente propuesto por
Waddington como ―asimilación genética‖; Waddington, 1953). Por lo tanto, requiere que la
 164

modificación en el patrón de metilación ocurra a nivel de la línea germinal (Skinner, 2014;

Skinner et al., 2014). Según Skinner et al. (2014), el término multigeneracional refiere a la
exposición directa del factor ambiental que incide en la enfermedad, a diferencia de
transgeneracional, en el que la transmisión a otras generaciones no involucra la exposición
directa. Cuando la madre embarazada (F0) está en contacto con la variable ambiental
desfavorable, también están expuestos directamente el embrión (F1) y la línea germinal que
originará a la segunda generación (F2). Por lo tanto, solo se corrobora el efecto
transgeneracional a partir de la generación F3 (Nilsson et al., 2012; Skinner et al., 2014;
Nilsson y Skinner, 2015; Fig. 6.2).
Los cambios epigenéticos heredables en respuesta a factores ambientales, pueden afectar
tanto a un individuo como a toda una población (Jablonka y Raz, 2009). La etapa más
sensible a la exposición de factores ambientales (alimentación, estrés, disruptores
endocrinos, etc.) ocurre durante el desarrollo embrionario y el periodo postnatal temprano.
Esto se debe a que durante la determinación de sexo gonadal y el desarrollo de la línea
germinal se produce la programación de su epigenoma y transcriptoma, que luego afecta a
la progenie de las células germinales. Por otra parte, esta programación también ocurre
durante los periodos fetal tardíos y postnatal temprano, lo cual está asociado a la
diferenciación celular y la organogénesis (Skinner, 2014).

Fig. 6.2. Herencia transgeneracional por cambios epigenéticos en la célula germinal

(modificada de Zambrano, 2009), en un ejemplo en seres humanos.
 165

Esto hace replantear el rol del ambiente no sólo como un agente de selección, sino también
como agente de generación de variación (Jablonka y Raz, 2009). A su vez, lleva a
considerar el resurgimiento de la teoría lamarckiana de la herencia de caracteres adquiridos,
interpretándola desde el punto de vista epigenético (ver sección ―Evolución, selección
natural y epigenética‖). Sin embargo, la teoría de Lamarck se refiere solo a caracteres que
van a ser ventajosos para las siguientes generaciones mientras se mantengan las mismas
condiciones ambientales, en tanto que la herencia epigenética puede involucrar tanto
caracteres ventajosos como desfavorables para las próximas generaciones (Fig. 6.3).

Fig. 6.3. Herencia epigenética y su relación con la teoría sintética moderna de la evolución.
La teoría de Lamarck sobre la herencia de caracteres adquiridos ha resurgido gracias a los
nuevos descubrimientos sobre herencia y mecanismos epigenéticos para completar a la
teoría sintética moderna de la evolución. En la actualidad el Lamarckismo y la Epigenética
proponen explicaciones intergeneracionales en poblaciones humanas, sugiriendo que los
cambios epigenéticos influenciados por el medio ambiente son transmitidos de generación
en generación. A lo largo de la historia, muchos científicos han mostrado rechazo hacia la
teoría de Lamarck, basada en que los organismos llegan a ser más complejos bajo
influencias de las condiciones externas, produciendo modificaciones fenotípicas limitadas
al uso o desuso de una determinada característica. La epigenética y sus mecanismos de
herencia han adquirido gran importancia en los últimos años, su incorporación a las teorías
evolutivas han ampliado el concepto de evolución y la teoría sintética moderna, la cual
establece que las variaciones son cambios en las secuencias de nucleótidos. A su vez, la
epigenética, permitió incorporar elementos Darwinianos, Lamarckianos y epigenéticos a
dicha teoría (Skinner, 2014). El secreto de esta integración es entender sobre el tipo de
variación (y su posible origen) en que puede operar la selección natural. La selección es un
 166

proceso en el que los factores ambientales influyen en la supervivencia y el éxito

reproductivo de los individuos portadores de diferentes fenotipos. Sólo la selección de
rasgos fenotípicos con una base hereditaria puede conducir a un cambio evolutivo (Endler,
1986). Las observaciones indican que los mecanismos epigenéticos influyen en la
variabilidad genómica. Los cambios epigenéticos también están influenciados por factores
ambientales y pueden ser heredables de generación en generación, por lo que proporcionan
otro mecanismo molecular que puede influir en el cambio evolutivo.

Si los factores ambientales se mantienen estables y afectan a una porción importante de la

población, las variaciones epigenéticas producirán nuevas variantes fenotípicas. Como la
selección natural actúa sobre el fenotipo, las nuevas variantes epialélicas se encontrarán
afectadas por esta fuerza microevolutiva. Si estos cambios resultan ventajosos y aumentan
el éxito reproductivo diferencial de los individuos que poseen el nuevo fenotipo, los
sistemas epigenéticos pueden generar cambios heredables rápidos, reversibles y
coordinados en toda o gran parte de la población (Jablonka y Raz, 2009). Uno de los
mejores ejemplos, son las diferencias que existen en la predisposición a determinadas
enfermedades entre las diferentes etnias humanas y entre diferentes sectores sociales y/o
económicos de la sociedad.
De esta forma, uno de los ejemplos mencionados con mayor frecuencia son los estudios
epidemiológicos realizados en individuos nacidos durante 1944 y 1945 durante la
hambruna en Holanda, donde la malnutrición materna se relacionó con la reducción en el
peso al nacer e incidencia de obesidad, hipertensión, resistencia a la insulina y
enfermedades en las arterias coronarias en la adultez, entendiendo que una mala nutrición
de la madre llevaría a la malnutrición del feto, produciendo así una reprogramación fetal.
Un gran número de nuestros genes autosómicos poseen una impronta genómica y su
expresión se restringe a uno de los dos alelos provenientes de los padres, es decir, uno de
los dos alelos se silencia mientras que el otro es transcripcionalmente activo. Muchos
estudios demuestran que estos genes son elementos claves para la transmisión
transgeneracional en respuestas a los cambios rápidos del estilo de vida de los individuos
(Kaminker, 2007).
En base a estudios realizados sobre epigenética transgeneracional se sabe que algunos de
los daños en la salud podrían estar asociados con las exposiciones pasadas a ambientes
estresantes, tanto hijos como padres y abuelos. Por ejemplo, la contaminación tiene un
papel muy importante en relación al origen de las enfermedades que padecen los humanos
 167

(Torres y Capote, 2004). En la naturaleza, existen sustancias químicas que pueden interferir
con la señalización de hormonas endocrinas en diversos organismos, las cuales se
denominan disruptores endocrinos. Algunos de ellos son naturales, mientras que otras son
sustancias químicas artificiales utilizadas en el ambiente (Skinner, 2014).
En los últimos años el uso de compuestos organoclorados ha aumentado, alcanzando cinco
millones de toneladas en 1995 a escala mundial y sólo un 0,1% del compuesto llega a la
supuesta ―plaga‖, mientras que el resto circula en el suelo, agua y la biota (Torres y Capote,
2004). El problema con estos compuestos es que actúan como disruptores endocrinos
modificando el transporte, metabolismo y biosíntesis de esteroides sexuales, a su vez,
funcionan como agonistas o antagonistas androgénicos o estrogénicos por interacciones con
sus receptores, ocasionando alteraciones en los procesos fisiológicos hormonales. Los
disruptores mimetizan o bloquean las hormonas endógenas y pueden desbalancear el
sistema hormonal, interfiriendo con su funcionamiento mediante tres mecanismos:
suplantando hormonas naturales, bloqueando su acción o aumentando o disminuyendo sus
niveles (Skinner, 2014).
Un ejemplo de disruptor endocrino es el pesticida diclorodifeniltricloroetano (DDT), el cual
es considerado un disruptor endocrino estrogénico que promueve enfermedades
transgeneracionales como la obesidad (Skinner, 2014). Es un insecticida organoclorado
sintético de amplio espectro y acción prolongada, el cual mata a los insectos por contacto,
afectando su sistema nervioso. Tiene alto poder residual y su acción no es selectiva, es
decir, mata tanto insectos no deseados de un cultivo como insectos benéficos que forman
parte del ecosistema. Se calcula que desde su invención en 1939 se han consumido,
mundialmente, un millón de toneladas de DDT, de las cuales gran parte se encuentran aún
dispersas en aguas, tierras y organismos. El DDT se acumula principalmente en el tejido
adiposo (grasas) provocando la intoxicación y hasta la muerte de los organismos. En
Argentina el DDT está prohibido desde la década de los 90 por el decreto 2121/90 y por la
resolución MSN 133/91.
Como se mencionó anteriormente, los cambios epigenéticos pueden ser heredados,
involucrando la transmisión transgeneracional a partir de la línea germinal (esperma u
óvulo) de las marcas epigenéticas que influyen en los parámetros fisiológicos en ausencia
de exposiciones ambientales directas. Este fenómeno se ha observado en plantas, moscas,
 168

gusanos, roedores y humanos. Por lo tanto, la exposición ambiental de los individuos de

generaciones precedentes puede influir en el desarrollo de una enfermedad de la progenie,
aunque la misma nunca haya sido expuesta a ese factor (Skinner et al., 2014).
Según estudios previos, se ha observado que en individuos provenientes de países en
desarrollo, los cuales en los últimos años han adoptado un estilo de vida occidental
(sedentarismo; alto consumo de grasas), existe una mayor frecuencia de enfermedades
cardiovasculares (EVC), diabetes tipo 2, obesidad y síndrome metabólico (López-Jaramillo,
2009). Esto apoyaría la hipótesis del ―genotipo ahorrador‖ propuesta por el genetista James
Neel en 1965, la cual establece que un genotipo diabético puede haber sido ventajoso para
los grupos humanos cazadores y recolectores, lo cual les ha permitido engordar
rápidamente durante tiempos de abundancia y tener mayores probabilidades de
supervivencia durante periodos de escasez. De esta forma, en circunstancias del embarazo
cuando la nutrición es pobre en alimentos esenciales, se produce una respuesta adaptativa
del feto en desarrollo, permitiendo el crecimiento de órganos clave en detrimento de otros,
lo que lleva a un metabolismo alterado. La inadecuada nutrición intrauterina produce la
perdida de nefronas, cardiomiocitos y células beta pancreática durante la organogénesis
fetal. Sin embargo, si la alimentación se vuelve más abundante en el periodo postnatal,
estas adaptaciones pueden resultar perjudiciales (López-Jaramillo, 2009).
Además de la herencia del ―genotipo ahorrador‖, existen evidencias que muestran que
individuos con síndrome metabólico sufren a su vez una programación epigenética alterada
durante el desarrollo embrionario y postnatal por causa de una mala nutrición de la madre
durante el embarazo. También pueden tener lugar efectos transgeneracionales a causa de la
herencia de estos cambios epigenéticos experimentados primariamente por sus padres y/o
abuelos. Se ha observado que estos cambios en la programación epigenética resultan en una
mayor o menor síntesis de proteínas como la angiotensina II, involucrada en la regulación
de la presión sanguínea y el volumen extracelular corporal, la leptina, hormona que
participa en la sensación de saciedad cuando hay exceso de grasas en adipocitos, y
adiponectina, la cual participa en el metabolismo de la glucosa y los ácidos grasos (López-
Jaramillo, 2009).
Un estudio realizado en ratones, ha demostrado que una restricción calórica durante el
embarazo, produce una descendencia de machos hiperfágicos a las 5 semanas de vida,
 169

aunque no así las hembras. Ratones sometidos a una alimentación escasa al comienzo de
sus vidas, han mostrado una preferencia por dietas grasas en edad adulta. Por lo tanto, la
alimentación materna es fundamental para el control del apetito o en la percepción de la
patabilidad (López-Jaramillo, 2009).
Un estudio realizado en ganado ovino ha probado la importancia de la nutrición perinatal.
En las ovejas que sufrieron desnutrición materna, se observó una reducción en los niveles
de metilación de los promotores de los genes propiomelanocortina (POMC) y el receptor de
glucocorticoides (GR) en el hipotálamo fetal, lo que puede resultar en una desregulación
del balance energético, debido a que el GR es clave en la regulación de la adiposidad
corporal. Por otra parte, los elevados niveles de glucocorticoides están relacionados con la
aparición de diabetes tipo 2 y obesidad (Begum et al., 2012).
Por otra parte, dos estudios han mostrado una correlación entre la demetilación del
promotor del gen de la leptina y en la diferenciación de los preadipocitos en adipocitos. La
leptina es una hormona sintetizada y secretada principalmente por los adipocitos, la cual
actúa como señal molecular cuando aumenta la masa grasa almacenada en el tejido adiposo,
informando al hipotálamo que debe inhibir el apetito. Su acción consiste en estimular la
producción de péptidos anorexígenos, que producen pérdida del apetito, e inhibir a los
péptidos orexígenos, los cuales aumentan el apetito. Los niveles circulantes de leptina son
proporcionales a la cantidad de grasa corporal y su secreción esta estimulada por los niveles
de insulina circulante (Yokomori et al., 2002). Si bien esta hormona ha sido estudiada
primordialmente en roedores y humanos, su estudio también ha tomado relevancia en el
ganado porcino y en rumiantes, no solo por su asociación con la grasa corporal, sino
también por su relación con la fertilización y con la respuesta inmune. La expresión de la
leptina en animales bien alimentados se refleja en la cantidad de grasa y con el tamaño del
adipocito, viéndose alterada su concentración en plasma por desbalances en la alimentación
(Delavaud et al., 2002).
En el ganado porcino se ha buscado aumentar la eficiencia alimentaria intentando, mediante
selección artificial, la obtención de una carne más magra. Para ello, se han estudiado varios
genes, entre los que se encuentra el gen de la leptina. Se han hallado mayores niveles de su
ARNm en tejido adiposo y un incremento de los niveles en plasma de esta hormona en
cerdos obesos, en relación a los ejemplares más magros (McNeel et al, 2000).
 170

En rumiantes también hay antecedentes que demuestran el papel de la leptina asociada al

metabolismo. Una experimentación con vacas a las que se las sometió a una dieta
hipocalórica y baja en proteínas, mostró que la concentración de la leptina en plasma se vio
reducida con respecto a vacas alimentadas con una dieta control (Hersom et al., 2004).
Además, en ovejas gestantes se encontró que la concentración de leptina circulante alcanzó
un máximo a mitad de la gestación y que se correlacionó positivamente con el estado
nutricional. También, se estudió el efecto de la dieta materna en los niveles de leptina y en
el tamaño del feto en ovejas, encontrando que una sobrealimentación durante todo el
embarazo se asociaba a los niveles más altos de la hormona circulante, hallándose además
una relación negativa entre el nivel de leptina materna circulante y el peso del feto al nacer,
sugiriendo que esta hormona podría estar implicada en el reparto de nutrientes durante el
desarrollo fetal (Delavaud et al., 2002).
Por otra parte, un estudio previo mostró cómo el tratamiento con leptina en ratas recién
nacidas cuyas madres fueron sometidas a desnutrición durante el embarazo, invirtieron en
el fenotipo alterado y la hipermetilación del ADN de hepatocitos, aumentando la expresión
de PRARα y el receptor de glucocorticoides en el hígado (Gluckman et al., 2007). Esto
prueba la reversibilidad de los cambios epigenéticos.

Epigenética y capacidades cognitivas

Muchos investigadores se han preguntado si existe una relación entre los cambios
epigenéticos y las alteraciones a nivel cognitivo. Un importante número de trabajos
científicos han mostrado que ciertos eventos adversos en la vida temprana tienen efectos
profundos y persistentes en las funciones del cerebro, los cuales pueden representar un
factor de riesgo en el desarrollo de desórdenes mentales tardíos en la vida de la persona.
También se ha demostrado que estos eventos pueden aumentar la vulnerabilidad de un
individuo al abusar de diferentes sustancias en la vida adulta (Fumagalli et al., 2007). Otros
estudios han revelado que el estrés o algún trauma emocional, particularmente cuando son
experimentados tempranamente en la vida, están asociados a un aumento en las
probabilidades de desarrollar depresión. Otros acontecimientos adversos en la vida,
incluyendo hambruna, infecciones virales o complicaciones en el nacimiento pueden
también representar factores de vulnerabilidad. De esta forma, el fenotipo patológico estará
 171

determinado por la convergencia entre la influencia ambiental y la genética en un sustrato

neuronal cuyas funciones son críticas para la manifestación de la ―enfermedad‖ (Fumagalli
et al., 2007).
Otros estudios demostraron que experiencias estresantes repetidas durante la infancia
muestran un alto grado de incidencia de trastornos emocionales en la edad adulta.
Manipulaciones como la separación maternal (MS) han sido sugeridas como un modelo de
adversidad temprana para ser estudiado en el laboratorio (Meaney, 2001). Diferentes
protocolos experimentales de MS en ratas han puesto en evidencia alteraciones en el
funcionamiento del sistema nervioso central incluyendo impedimentos de aprendizaje y
alteraciones relevantes del comportamiento. En relación a esto último, Crews et al. (2007)
demostraron que la variación epigenética hereditaria puede incluso afectar el
comportamiento animal. Por ejemplo, cuando un grupo de ratas (F0) fueron tratadas sólo
una vez con una toxina que altera la metilación del ADN (fungicida agrícola vinclozolin),
los investigadores observaron que esto afectaba aún de manera significativa el
comportamiento de la elección de pareja de la generación F3, junto con alteraciones
epigenéticas (epimutaciones) en la línea germinal (espermatozoides) (Guerrero-Bosagna et
al., 2005). También se observaron cambios en el transcriptoma transgeneracional en las
regiones del cerebro correlacionados con estas alteraciones en el comportamiento de
preferencia de pareja (Skinner et al., 2014). Por lo tanto, se descubrió que un factor
ambiental que alteró la preferencia de pareja promueve una alteración transgeneracional en
el epigenoma del esperma mediante una impronta genética, la cual fue heredada en
múltiples generaciones (Crews et al., 2007; Skinner et al., 2014). Ya que el comportamiento
es a menudo considerado como el aspecto más sensible del fenotipo animal, estos efectos
epigenéticos pueden tener profundas consecuencias evolutivas. En definitiva, este tipo de
estudios sugieren que la epigenética ambiental puede desempeñar un papel importante en
los cambios evolutivos a través de ciertos procesos como la selección sexual. De manera
más general, los procesos epigenéticos pueden aumentar el potencial evolutivo de los
organismos en respuesta al estrés abiótico y otros desafíos ambientales, lo que podría ser de
gran relevancia en el contexto ambiental de cambio climático global.

Evolución, selección natural y epigenética

 172

Debido a que la variación epigenética hereditaria puede ser inducida por las condiciones
ambientales, se ha argumentado que la herencia epigenética puede ser un mecanismo de
―herencia blanda‖ (Fig. 6.4), donde un fenotipo inducido ambientalmente es transmitido a
las generaciones descendientes (Richards, 2006). Esto se asemeja al Lamarckismo y la
herencia de los caracteres adquiridos, un concepto que fue rechazado hace mucho tiempo
en la síntesis evolutiva moderna, pero que algunos investigadores sostienen que merece una
reevaluación (Jablonka y Raz, 2009). La teoría de Lamarck sobre la herencia de caracteres
adquiridos ha resurgido gracias a los nuevos descubrimientos sobre herencia y mecanismos
epigenéticos, los cuales están siendo incorporados para completar la teoría sintética
moderna de la evolución.
La modulación heredable de la actividad génica a través de la herencia epigenética
representaría un mecanismo generador de variación, además del mutacional (el cual crea
polimorfismos génicos novedosos) y los procesos conjuntos de recombinación y
segregación (que crean combinaciones génicas novedosas). La importancia evolutiva de la
herencia epigenética ha tenido un papel central en las discusiones de las últimas dos
décadas (Richards, 2006; Jablonka y Raz, 2009; Richards et al., 2010).
La definición de evolución brindada por Dobzhansky como ―un cambio en la composición
genética de las poblaciones‖ quedaría incompleta al no incorporar todos los factores
involucrados en el origen de las variaciones hereditarias (Jablonka y Raz, 2009). Estos
últimos autores proponen que la evolución sea redefinida como el ―conjunto de procesos
que conllevan a cambios en la naturaleza y a la frecuencia de las características heredables
en una población‖, y herencia como ―procesos de reconstrucción del desarrollo que
vinculan ancestros y descendientes y conducen a similitud entre ellos‖. Los modelos de
evolución comprenden mecanismos genéticos donde el medio ambiente es un factor
importante para el proceso de selección natural, sin embargo, hasta la actualidad no se
había considerado que este podría modificar los procesos moleculares de la evolución. De
hecho, cada vez hay mayor consenso en que el cambio epigenético jugaría un rol clave en
la ecología y la evolución de las poblaciones naturales (Jablonka y Lamb, 2007; Richards et
al., 2010; Liebl et al., 2013).
Si bien muchos de los cambios epigenéticos son mitóticamente estables, hay que destacar
que algunos procesos epigenéticos también son meióticamente estables y se transmiten a
 173

través de la línea germinal. Estos mecanismos epigenéticos, como la metilación del ADN,
pueden programarse (por ejemplo, imprimirse) y heredarse durante generaciones con
posibles impactos evolutivos. En estos últimos años hay un amplio reconocimiento en la
importancia concedida a las señales ambientales en la generación de tal variación (Day y
Bonduriansky, 2011). De hecho se ha demostrado que los factores ambientales promueven
la herencia transgeneracional epigenética de variantes fenotípicas (Skinner et al., 2014). Por
lo tanto, al igual que el cambio genético, el cambio epigenético también puede desempeñar
un papel importante en la evolución (Guerrero-Bosagna et al., 2005; Day y Bonduriansky,
2011). Hay que tener en cuenta que las frecuencias de las mutaciones aleatorias en el ADN
es en varios ordenes de magnitud más baja que la de los cambios epigenéticos (Skinner et
al., 2014).

Fig. 6.4. Estudios recientes demuestran que los procesos epigenéticos juegan un rol
importante en la generación de variación natural y la microevolución. Los cambios
epigenéticos pueden activar, reducir o inactivar completamente la actividad de ciertos genes
a través de procesos moleculares tales como la metilación de residuos de citosina en el
ADN, la remodelación de la estructura de la cromatina mediante la modificación química,
en particular, acetilación o metilación de las histonas y proteínas, y procesos de regulación
mediada por pequeñas moléculas de ARN. La exposición a diferentes factores ambientales
genera cambios que afectan no solo a un individuo sino también a poblaciones enteras.
Como consecuencia, producen cambios epigenéticos heredables (Jablonka y Raz, 2009), los
cuales son drásticos durante el desarrollo embrionario. En dicha etapa, se lleva a cabo la
 174

programación del epigenoma y transcriptoma sobre las células germinales, afectando a la

generación siguiente. Se dice entonces, que la herencia epigenética es un tipo de ―herencia
blanda‖, en donde un individuo con un fenotipo inducido por los factores ambientales
(factores de selección y variación) lo transmite a las generaciones siguientes (Richards,
2006).

Un caso particular en pinzones de Darwin de las Islas Galápagos

Estudios en distintos organismos han demostrado que la herencia epigenética puede

persistir durante varias generaciones. Pese a ello, son raros los casos en donde se ha
probado empíricamente la posibilidad de que los cambios epigenéticos puedan acumularse
durante largos períodos de tiempo evolutivo. Es lógico pensar que si los cambios
epigenéticos se acumulan durante varias generaciones, tal fuente de variación fenotípica
podría ser moldeada por la selección natural y contribuir al proceso de radiación adaptativa.
Skinner et al. (2014) compararon las diferencias epigenéticas entre especies estrechamente
emparentadas de pinzones de Darwin en las Islas Galápagos, poniendo a prueba la hipótesis
de que la acumulación de los cambios epigenéticos podría ocurrir en cortos períodos de
tiempo macroevolutivo, dando lugar a una nueva fuente de variación fenotípica en
poblaciones naturales, potencialmente moldeable por la selección natural (Fig. 6.5). El
estudio fue diseñado para explorar la relación entre los cambios epigenéticos y la historia
evolutiva de varias especies de pinzones, indagando sobre si los cambios epigenéticos
guardaban relación con la distancia filogenética. Este grupo de aves ha sido fundamental
para trabajar en una gran variedad de temas en biología evolutiva, incluida la radiación
adaptativa, el desplazamiento de caracteres, la evolución rápida, la hibridación entre
especies, los mecanismos de desarrollo evolutivo y el efecto de patógenos y parásitos
invasores (Grant y Grant, 2008; Huber et al., 2010). La radiación adaptativa de los pinzones
de Darwin dio como resultado 14 especies vivientes en la actualidad en un periodo de 2-3
Myr, las cuales ocupan, en cierto modo, distintos nichos ecológicos. Estas especies
muestran una variación sorprendente en el tamaño corporal y el tamaño y la forma de sus
picos (Keller et al., 2001; Grant y Grant, 2008).
En este estudio, Skinner et al. (2014) obtuvieron ADN a partir de eritrocitos de cinco
especies de pinzones de Darwin simpátricos, y compararon 1) los cambios genéticos
puntuales en todo el genoma (mutaciones genéticas) mediante la variación del número de
 175

copias génicas (CNV1) con 2) las alteraciones epigenéticas asociadas a regiones con
diferente grado de metilación del ADN (epimutaciones). Los autores observaron que las
epimutaciones fueron más comunes que las mutaciones genéticas de la CNV entre las cinco
especies estudiadas; además, el número de epimutaciones aumentó uniformemente con la
distancia filogenética. Curiosamente, el número de mutaciones genéticas de la CNV no
aumentó de manera constante con la distancia filogenética. El número, las ubicaciones
cromosómicas, la agrupación regional y la falta de superposición de epimutaciones y
mutaciones genéticas han llevado a sugerir que los cambios epigenéticos son distintivos en
cada especie y que se correlacionan con la historia evolutiva de los pinzones de Darwin.
Además, la posible importancia funcional de las epimutaciones se exploró comparando sus
ubicaciones en el genoma con la ubicación de genes y vías celulares evolutivamente
importantes en aves. Se asociaron epimutaciones específicas con genes relacionados a la
expresión de la proteína morfogenética del hueso (BMP, asociada con la forma del pico;
Badyaev et al., 2008), receptores tipo Toll (o Toll-like receptor TLRs2, involucrados en
funciones inmunológicas; Alcaide y Edwards, 2011) y las vías de señalización de la
melanogénesis (la cual afecta a la coloración del plumaje). Las epimutaciones específicas
de estas familias génicas en estas especies se encontraron significativamente
sobrerrepresentadas en estas vías. Al conocerse que los factores ambientales provocan
cambios hereditarios en el epigenoma, es posible que los cambios epigenéticos contribuyan
a la base molecular de la evolución de los pinzones de Darwin.
En síntesis, este estudio proporcionó una de las primeras comparaciones a nivel genómico
en lo que respecta a mutaciones genéticas y epigenéticas entre especies estrechamente
relacionadas en un grupo sumamente emblemático de aves paseriformes estudiadas
primariamente por Charles Darwin. Un punto importante del estudio es que entre las cinco
especies de pinzones de Darwin se observaron mayor cantidad de epimutaciones que
mutaciones puntuales del genoma (o CNV), lo que sugiere que las epimutaciones son un
componente importante de la variación del genoma durante el cambio evolutivo. La
correlación entre el número de diferencias epigenéticas y la distancia filogenética entre los
pinzones sugiere que el número de cambios epigenéticos continúa acumulándose durante
largos períodos de tiempo evolutivo (2-3 Myr). Los autores no descartan que cambios
epigenéticos anormales inducidos por el medio ambiente (como por ejemplo lo que ocurre
 176

con algunos tipos de cáncer) puedan influir en las mutaciones genéticas, de modo tal que
una combinación de epigenética y genética estaría promoviendo la variación fenotípica.

Fig. 6.5. Número de epimutaciones y mutaciones genéticas en una filogenia de especies

pinzones de Darwin de las Islas Galápagos. Las fotografías muestran variaciones en el
tamaño y la forma del pico. Los números en las ramas corresponden al número de
diferencias en epimutaciones (DMR; en negro) y mutaciones genéticas (CNV; en gris) para
cada una de las cuatro especies, en comparación con una única especie de referencia
(asterisco). El filograma se basa en la variación en la longitud de los alelos de 16 loci
polimórficos de microsatélites (datos tomados de Petren et al., 1999). Skinner et al. (2014)
destacan que la topología del árbol es similar a la propuesta por Lack (1947) sobre la base
de rasgos morfológicos.

Los estudios futuros deberían centrarse en la relación causal entre las alteraciones
epigenéticas y los rasgos fenotípicos. La teoría sintética de la evolución biológica postula
que las mutaciones genéticas proporcionan gran parte de la variación sobre la que actúa la
selección natural. Sin embargo, los cambios genéticos por sí solos tienen una capacidad
 177

limitada para explicar fenómenos que van desde la base molecular de la etiología de la
enfermedad hasta aspectos macro de la evolución (Skinner et al., 2014; Day y
Bonduriansky, 2011). Por lo tanto, es posible que las mutaciones genéticas no sean los
únicos factores moleculares a considerar (Richards, 2006). Esta integración de la genética y
la epigenética ayudará a nuestra comprensión sobre el control molecular de muchos
aspectos de la biología, incluida la evolución.

Síntesis del abordaje epigenético

 La teoría predominante sobre la base molecular de la evolución involucra

mutaciones genéticas que finalmente generan la variación fenotípica hereditaria
sobre la cual actúa la selección natural. Sin embargo, la herencia transgeneracional
epigenética de la variación fenotípica también puede jugar un papel importante en el
cambio evolutivo. La selección puede influir en los alelos epigenéticos (o epialelos)
y a través de los mecanismos epigenéticos producir cambios heredables en toda la
población (Jablonka y Raz, 2009), conduciendo en última instancia al cambio
evolutivo. Estudios recientes han encontrado pruebas de la heredabilidad de las
modificaciones epigenéticas (Richards, 2006). La herencia meiótica de epialelos
que difieren en la metilación del ADN, pero no en la secuencia de ADN se ha
demostrado, por ejemplo, en Arabidopsis thaliana y ratones (Blewitt et al., 2006).
 El tipo de herencia epigenética posiblemente adquiera mayor importancia para la
evolución adaptativa en organismos como hongos y plantas, que carecen de una
segregación clara del soma y la línea germinal. Sin embargo, en todos los
organismos, la acumulación de modificaciones de la cromatina específicas y
aleatorias en la línea germinal puede ser importante en la especiación, ya que estas
modificaciones podrían conducir al aislamiento reproductivo entre poblaciones. Las
variaciones hereditarias de la cromatina también pueden alterar la frecuencia y
distribución de las mutaciones clásicas y la recombinación meiótica. Por lo tanto,
los cambios epigenéticos heredados en la estructura de la cromatina pueden influir
en la evolución neodarwiniana y causar un tipo de herencia ―lamarckiana‖
(Jablonka y Raz, 2009). Aunque Lamarck (1802) propuso que los factores
ambientales pueden influir directamente en la herencia, su mecanismo no ha sido
 178

ampliamente reconocido como un componente de la teoría evolutiva moderna (Day

y Bonduriansky, 2011). Trabajos recientes en epigenética muestran que los cambios
epigenéticos pueden, de hecho, aumentar la variación fenotípica hereditaria
disponible para la selección natural (Liebl et al., 2013). Por lo tanto, la epigenética
parece proporcionar un mecanismo molecular que aumentaría la variación
fenotípica sobre la que actúa la selección (Skinner et al., 2014). La integración de
mecanismos genéticos y epigenéticos tiene el potencial de ampliar
significativamente nuestra comprensión de los orígenes de la variación fenotípica y
cómo el medio ambiente puede influir en la evolución.

GLOSARIO GENERAL
1
Variación del número de copias génicas o CNV: corresponde a un aumento o
disminución en el número de copias de un elemento repetido en una ubicación genómica
específica. Recientemente, se ha demostrado que los cambios de CNV en primates y otras
especies son medidas genéticas muy útiles para comparar eventos evolutivos (Poptsova et
al., 2013). Los cambios de CNV están involucrados en fenómenos de duplicación y
deleción de genes, así como fenómenos de elementos repetidos como eventos de
translocación, pudiendo estar influenciados por la metilación del ADN (Skinner et al.,
2014; Macia et al., 2011).

2
Toll-like receptor TLRs: Los receptores tipo Toll (o Toll-like receptor TLRs) constituyen
una familia de proteínas transmembrana que forman parte del sistema inmunitario innato.
Estos receptores reconocen patrones moleculares expresados por un amplio espectro de
agentes infecciosos, y estimulan una variedad de respuestas inflamatorias.

Notas al pie

1
Luego de los siglos XVII y XIX en donde se le brindó mayor sustento a los conceptos de
epigénesis y preformismo, prevaleció la concepción de que tanto el desarrollo como el
fenotipo estaban definidos casi exclusivamente por los genes. A comienzos del siglo XX, la
Genética era considerada como la ciencia de la herencia, mientras que la Embriología era
considerada como la disciplina que estudiaba el desarrollo. Conrad Waddington trató de
 179

demostrar que ambas disciplinas estaban estrechamente ligadas entre sí y con la evolución,
de manera que la explicación del desarrollo desde el genotipo al fenotipo debería incorporar
necesariamente el conocimiento de ambas ciencias.

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 184

7 Relojes moleculares, estimaciones de tiempos de divergencia e

inferencia filogenética
“El genoma de las células de nuestro organismo está lejos de ser estático. A lo largo de la
vida, va adquiriendo mutaciones a nivel de células somáticas y germinales, bien como
consecuencia de la exposición temporal a agentes externos, o bien debido a procesos
internos de la célula. Cada uno de los mecanismos que producen mutaciones deja una
huella en el genoma. Si un mecanismo da lugar a mutaciones de forma continua a lo largo
de la vida y a una tasa relativamente constante, la huella generada es equivalente a un
reloj molecular, en donde el número de mutaciones estará correlacionado con la edad del
organismo”

Extraído de Alexandrov et al. (2015; ―Clock-like mutational processes in human somatic

cells‖), publicado en la revista Nature Genetics. Traducción: Matías S. Mora.

Filogenética y relojes

El estudio de los relojes moleculares está íntimamente vinculado al análisis filogenético. La

filogenética estudia las relaciones evolutivas entre linajes y clados, y apunta a resolver uno
de los cuestionamientos centrales de la biología: ¿A qué tasas y en qué momentos se han
producido los distintos procesos evolutivos? La obtención de estimaciones precisas sobre
los tiempos de divergencia entre las especies resulta vital para entender la biogeografía
histórica, estimar las tasas de diversificación e identificar las causas de la variación en las
tasas de evolución molecular (a través del tiempo y entre linajes(1)).
Uno de los objetivos fundamentales de la investigación biológica es comprender el proceso
evolutivo. Los datos genéticos han tenido un inmenso impacto al permitir que se analicen
las materias primas de la evolución. En este contexto, el reloj molecular (Figs. 7.1 y 7.2) ha
sido extremadamente valioso debido a su doble papel en cuanto a la modalidad del patrón
de evolución molecular, y como herramienta para estimar las tasas evolutivas y las escalas
de tiempo evolutivo. La importancia del reloj molecular ha crecido a lo largo de los años, y
su papel se ha desplazado al análisis de patrones y procesos evolutivos a escala genómica.
 185

Fig. 7.1. Pintura de Salvador Dalí, mostrando la obra ―relojes blandos.

Fig. 7.2. La idea de reloj molecular radica en que el grado de divergencia moleentre linajes
es proporcional al tiempo de su separación. Si bien podría llegar a variar la pendiente,
asumir un reloj molecular implica una tasa de cambio constante en función del tiempo. La
teoría neutral de evolución molecular postula que una vez que deja de haber flujo génico
entre dos especies recientemente formadas, es esperable que las diferencias en las bases de
una secuencia genómica neutral estén en consonancia con una tasa de mutación constante
característica para dicha secuencia.

¿Cuál es la idea de reloj molecular?

La idea de ―reloj molecular(2)‖ fue acuñada primariamente por Emile Zuckerkandl y Linus
Pauling (1962) los cuales sugirieron que la cantidad neta de diferencias en los aminoácidos
de la hemoglobina entre linajes se ajustaba bastante bien con la tasa evolutiva de
divergencia basada en la evidencia de las dataciones fósiles. De esta forma, el tiempo en
que se da la acumulación de cambios entre dos linajes (si bien para este caso puntual se
 186

trataba de proteínas, en general se refiere a mutaciones en el ADN), sería proporcional a su

divergencia en miles o millones de años. Así, ciertos cambios evolutivos sucederían de una
forma similar al funcionamiento de un reloj, en donde durante el transcurso de millones de
años, un segmento determinado de ADN debería acumular mutaciones a una velocidad
fiable (básicamente las tasas de cambio en sitios nucleotídicos en las ramas del árbol
debieran ser constantes o cuasi-constantes en el tiempo). Esta observación fue generalizada,
afirmando que la tasa de cambio evolutivo de cualquier proteína específica era
aproximadamente constante a lo largo del tiempo y entre diferentes linajes. Por ejemplo, el
gen que codifica la proteína de la globina (componente fundamental de la hemoglobina)
registra sustituciones a una velocidad de 0,56 cambios por par de bases cada mil millones
de años. Si esta velocidad de cambio resulta fiable, podríamos utilizar el gen de la globina
como un reloj molecular (Tabla 1).
Tiburón Carpa Rana Gallina Equidna Canguro Perro Humano
Tiburón
Carpa 0,89
Rana 0,94 0,76
Gallina 0,73 0,71 0,60
Equidna 0,92 0,78 0,69 0,42
Canguro 0,80 0,71 0,65 0,34 0,43
Perro 0,84 0,65 0,62 0,37 0,36 0,26
Humano 0,76 0,67 0,58 0,29 0,30 0,21 0,17

Tabla 1. Número de sustituciones de bases en la proteína globina entre pares de especies de

vertebrados. Los valores representan la divergencia en la composición de bases de la
globina al comparar las secuencias. A mayores valores, más antigüedad tiene la divergencia
entre los linajes a los cuales pertenecen las especies. Por ejemplo, la divergencia molecular
de la globina entre el linaje de peces cartilaginosos y el linaje que conduce finalmente a los
primates (0,76) es mucho mayor que la divergencia entre el linaje de los marsupiales y los
primates (0,21).

Fue esto último lo que posteriormente llevó a postular la teoría neutral de evolución
molecular(3) por Motoo Kimura (1968, ―aquí se puede hacer una reverencia‖), aplicada a la
evolución de las secuencias de ADN. Del punto de vista evolutivo, la acumulación de
diferencias neutrales entre dos secuencias podía ser usada para estimar el tiempo de
divergencia, si pudiera calibrarse la tasa de error en la replicación del ADN. Para ello, se
 187

utilizaron grupos de especies vivientes cuya fecha de especiación era ya conocida a partir
del registro fósil (dataciones del registro fósil o directamente de material del yacimiento en
donde se extrajo dicho fósil por algún método en particular: radiocarbono(4), argón, etc.). Si
bien estudios de las últimas décadas comenzaron a criticar duramente la teoría de evolución
neutral (especies y/o clados que no se ajustan a una tasa de cambio constante en función del
tiempo), pese a ello, la aplicación de los ―relojes moleculares‖ aún sigue siendo de gran
utilidad en estudios evolutivos, sistemáticos y filogenéticos (no olvidemos que la
estimación de tiempos de divergencia a partir de los relojes moleculares asume la
neutralidad o cuasi-neutralidad del marcador molecular del cual se está realizando dicha
inferencia). El conocimiento de la tasa aproximada de evolución molecular en ciertos
grupos de linajes facilita el fechado de aquellos eventos de divergencia en la filogenia que
no fueron documentados en el registro fósil (Fig. 7.3).
La figura 7.4 muestra una regresión entre el número de sustituciones de bases, debido a
mutaciones en la proteína globina, y el tiempo de divergencia, en base al registro fósil, de
los linajes de vertebrados de la figura 7.3. La regresión, de tipo lineal, concuerda con la
idea del reloj molecular, ya que los cambios acumulados en la globina son proporcionales
al tiempo absoluto transcurrido.

Fig. 7.3. Tiempo de divergencia entre diferentes linajes de grandes grupos de vertebrados
estimados a partir del registro fósil de las especies.
 188

Fig. 7.4. Regresión entre el número de sustituciones de bases, debido a mutaciones en la

proteína globina, y el tiempo de divergencia de los linajes de vertebrados de la figura 7.3.
La regresión, de tipo lineal, concuerda con la idea del reloj molecular. Notar que sin
embargo hay valores que se desvían de la gráfica.

Al asumir que un segmento de ADN se comporta en verdad como un reloj molecular, dicho
fragmento se convierte en una herramienta poderosa que permite estimar las fechas en las
que sucedieron las separaciones/divergencias de linajes. Podemos imaginar que, por
ejemplo, un segmento de ADN que se encuentra en dos especies actuales se diferencia en
cuatro bases (Fig. 7.5). Además conocemos la tasa de sustitución nucleotídica para este
segmento completo de ADN, el cual cambia a una velocidad aproximada de una base cada
25 millones de años. Eso significa que los dos fragmentos del ADN (muestreados a partir
de individuos actuales) difieren en 100 millones de años de evolución y que su antepasado
común vivió hace 50 millones de años. Dado que cada linaje ha experimentado una
evolución independiente, las dos especies deben descender de un antepasado común que
vivió hace al menos 50 millones de años (antepasado común más reciente, según los datos
de secuencia disponibles).
Este método general --siguiendo las bases del reloj molecular-- ha sido utilizado, por
ejemplo, para calcular varios procesos de divergencia importantes, como el origen del
hombre moderno y la fecha de la divergencia entre el ser humano y el chimpancé. La
utilización de los relojes moleculares para estimar tiempos de divergencia (o fechas de
 189

separación de linajes) depende de otros métodos de datación ya que, para calcular la

velocidad a la que cambia un segmento de ADN, los biólogos deben utilizar las fechas
estimadas mediante otras técnicas de datación relativa y absoluta.

Fig. 7.5. Relación entre los procesos mutacionales y la divergencia entre linajes en un reloj
molecular calibrado (tasa de evolución constante).

Así, al estudiar la historia evolutiva de los organismos vivos, es deseable conocer no sólo la
secuencia de eventos evolutivos que ha determinado la distribución geográfica de los
linajes actuales, sino también el momento aproximado en que se han dado dichos eventos.
Si bien en algunos casos el registro fósil (a menudo utilizado en conjunto con datos
moleculares) resulta muy valioso para determinar el ―calendario‖ de los acontecimientos
biológicos (ej. eventos de divergencia), la confianza que le brindamos a los datos fósiles no
 190

está exenta de problemas (ver Hillis et al., 1996). La determinación del tiempo aproximado
de divergencia entre organismos basado en las calibraciones del reloj molecular se ha
vuelto común en estudios filogenéticos y biogeográficos (por ejemplo, Arbogast y
Slowinski, 1998; Arbogast, 1999; Suzuki et al., 1999, 2003; Arbogast et al., 2001). La idea
de calibrar los relojes moleculares con dataciones fósiles reside en poder brindar una
aproximación del tiempo transcurrido en relación a la separación de dos linajes, teniendo en
cuenta el número de cambios (mutaciones = sustituciones nucleotídicas en el ADN) que se
han acumulado en ambas ramas del árbol que los separa. En general, el fechado de un fósil
se toma como el tiempo mínimo de divergencia entre en ancestro común más cercano de
los dos grupos que se estén estudiando. Cuantos más puntos de calibración tenga nuestro
árbol (y cuanto más exactos sean), más ajustadas serán las estimaciones de los tiempos de
divergencia entre clados, con lo cual los intervalos de confianza en dichas estimaciones
tenderán a reducirse sustancialmente. También es importante que dichos puntos de
calibración fósil se encuentren bien repartidos en el árbol (esto tiene que ver más que nada
en poder repartir los factores de error y en la posibilidad de que las tasas de sustitución
hayan variado en diferentes clados en tiempo evolutivo; Fig. 7.6).
 191

Fig. 7.6. Filogenia combinada (caracteres morfológicos y ADN) extraída y modificada de

Ksepka et al. (2011, Stem Parrots (Aves, Halcyornithidae) from the Green River Formation
and a Combined Phylogeny of Pan-Psittaciformes), la cual toma 101 caracteres
morfológicos y tres genes mitocondriales. Observar que las estimaciones fósiles (A, B, C y
D) que ayudaron a calibrar el árbol (en millones de años) permiten inferir los puntos de
divergencia de otros grupos en los que no se han hallado fósiles a la fecha en esta cuenca
fosilífera en la Formación Green River (ej. Familia Psittacidae, en círculo gris), así los
genes funcionan como relojes moleculares.

A menudo, la divergencia de secuencias (cuantificada por las diferencias que ellas

presentan en cambios nucleotídicos) y el tiempo desde su divergencia se utilizan para
desarrollar un reloj molecular para los organismos que tienen un buen registro fósil. Luego,
el reloj molecular se utiliza para inferir los tiempos de divergencia para clados u
organismos que presentan un registro fósil muy pobre o inexistente (Fig. 7.6). De esta
 192

forma, los biólogos comúnmente utilizan un reloj molecular que fue previamente ajustado
en un grupo de organismos para determinar las fechas de divergencia en otro grupo,
asumiendo que ambos conjuntos de organismos han evolucionado a tasas similares.
En este punto conocemos la importancia de realizar buenas estimaciones sobre la
divergencia de grupos. Por ejemplo, la divergencia de aves y mamíferos proporciona un
punto de calibración fiable con el cual anclar relojes moleculares. Los antepasados más
tempranos de los mamíferos (sinápsidos) y de las aves (diápsidos) fueron muy parecidos a
los lagartos actuales en apariencia, apareciendo hace 310 millones de años (Myr) en el
periodo carbonífero (Paleozoico). Esta fecha, junto con muchos otros puntos de calibración
fósil, han servido para ajustar tiempos de divergencia cuando se comparan taxa de mayor
jerarquía.
Otro problema en la estimación de tiempos de divergencia lo constituye lo que se conoce
como ―saturación del ADN‖. Así, la aparición de múltiples sustituciones en los mismos
sitios nucleotídicos conlleva a malas interpretaciones sobre los tiempos de divergencia
entre clados, con lo cual se requieren de ciertas consideraciones estadísticas para corregir
este tipo error (Slowinski y Arbogast, 1999). Se espera una mayor proporción de
sustituciones múltiples en sitios nucleotídicos para aquellos organismos con mayores
tiempos de divergencia, en relación a organismos con tiempos menores de divergencia
(especies más jóvenes).

¿Cuáles serán las consecuencias de no corregir las sustituciones múltiples (sitios con
saturación) en la estimación de tiempos de divergencia?

Si los modelos de evolución molecular no corrigen las sustituciones múltiples en las

estimaciones de tiempos de divergencia entre secuencias, es esperable que se produzca una
subestimación de las divergencias a medida que aumentan las diferencias nucleotídicas
entre los taxones, lo cual conduciría a que las inferencias sobre las tasas de evolución
molecular resulten ser más inexactas de lo que realmente son (Fig. 7.7).
 193

Fig. 7.7. Múltiples y sucesivas sustituciones en la misma posición producen un efecto de

saturación que consiste en que al secuenciar la molécula aparecerá la última sustitución
acaecida pero no los anteriores cambios mutacionales. Un reloj molecular por fuera de la
región de comportamiento lineal subestimará el tiempo de divergencia al registrar una
menor cantidad de sustituciones nucleotídicas.

En resumen, la exactitud en las dataciones sobre tiempos de divergencia en una

reconstrucción filogenética dependerá fundamentalmente de si podemos asumir que nuestro
genoma en cuestión se comporta siguiendo los lineamientos de un reloj molecular.
Diferencias en tasas de evolución molecular (o la tasa en que se dan las sustituciones
nucleotídicas a través del tiempo) para los mismos fragmentos de ADN en diferentes linajes
puede responder a aspectos de la biología de los organismos. Además, las tasas evolutivas
podrían variar en espacio y tiempo. Por ejemplo, diferencias en las tasas generacionales,
tamaño corporal, tamaño efectivo poblacional, o diferencias en las tasas metabólicas
podrían estar asociadas a diferencias observadas en tasas evolutivas de genes (tanto cuando
se toman en consideración tasas de sustitución sinónimas como no sinónimas). Hoy en día
existen varias aproximaciones estadísticas para testear si los relojes moleculares se
comportan descoordinadamente en diferentes fragmentos del ADN dentro y entre linajes.
 194

¿Cómo trabajar los sitios de cambio sinónimos y no sinónimos en los análisis

filogenéticos?

Para los análisis filogenéticos, las tasas globales de sustitución a veces se dividen en
sustituciones sinónimas y no sinónimas. Las sustituciones que ocurren en sitios sinónimos
(en general terceras posiciones de los codones) presentan altos índices de saturación
(homoplasia), con lo cual es recomendable excluirlos de los análisis filogenéticos. Muchos
programas tienen la posibilidad de trabajar sólo con las primeras dos posiciones de los
codones cuando se tienen en cuenta loci de genes codificantes (descartando las terceras
posiciones con mayor probabilidad de saturación) (uno de estos programas es el MEGA).
Evitar la posible saturación en terceras posiciones es fundamental cuando se quiere
reconstruir la historia filogenética profunda de algún linaje. Para regiones no
codificantes, es factible que no sólo las terceras posiciones presenten índices altos de
saturación, con lo cual se recomienda probar los resultados de las reconstrucciones
filogénicas sacando alternativamente posiciones que puedan introducirnos ―ruido‖ a nuestro
análisis filogenético (ej. gaps).
Un ejemplo muy claro n relación a esto último viene de la mano del estudio de Spradling et
al. (2001; Fig. 7.8), la cual trabajó con 21 especies de roedores (fosoriales, escansoriales y
subterráneos), realizando comparaciones pareadas entre las especies, observando la relación
entre el número de sustituciones sinónimas y no sinónimas. Estos autores observaron que el
aumento de del número de sustituciones no sinónimas no se correspondía con el de las
sustituciones sinónimas. Por lo tanto, múltiples sustituciones (o sustituciones repetidas) en
la mayoría de los sitios sinónimos (los cuales no traerían aparejado cambios en la
conformación aminoacídica y estarían más libres de evolucionar) estarían probablemente
enmascarando cualquier evidencia de las tasas reales de sustitución. De esta forma, las
sustituciones no-sinónimas presentan en general menores tasas de saturación que las
sinónimas, haciéndolas preferibles para estudios filogenéticos en donde se busca hacer
inferencias sobre la historia evolutiva profunda de los linajes. Si se utiliza la Región
Control de ADN mitocondrial para hacer inferencias sobre la historia profunda de las
especies, se tendrá que tener particular atención al efecto de saturación (hoy en día existen
programas que calculan el porcentaje de saturación para nuestra muestra de secuencias). Si
 195

uno trabaja con linajes pertenecientes a niveles jerárquicos más altos (comparación entre
especies de géneros, familias u órdenes diferentes) una posibilidad es utilizar genomas más
conservados (como genes altamente seleccionados, sean del ADNmt o el ADNn).

Fig. 7.8. Figura modificada de Spradling et al. (2001; Differences in rate of cytochrome-b
evolution among species of rodents).

Usos del reloj molecular

Mediante el uso de relojes moleculares es posible estimar el tiempo en el cual se produjo la

divergencia de un linaje de organismos. Una vez realizada esta estimación es posible
comparar el valor con los tiempos de ocurrencia de fenómenos geológicos, climáticos o
evolutivos en otros grupos de organismos. El uso de un reloj molecular agrega a una
reconstrucción filogenética las dataciones temporales de los eventos de divergencias entre
los taxones. El reloj determina, por así decirlo, la longitud de las ramas del árbol y la
posición de los nodos de acuerdo a tiempos absolutos de la historia del planeta (Fig. 7.9).
No se sabe aún con certeza dónde y cuándo se originaron los primates, existiendo
estimaciones de entre 65 y 85 millones de años de fósiles que se encuentran en diferentes
continentes, pero que a veces es difícil asignar al Orden Primates. En todo caso, el origen
de los primates es muy probablemente posterior a la separación entre África y Sudamérica
que comenzó hace ~100 millones de años. Se especula que los primates arribaron a
 196

Sudamérica desde el continente africano; el fósil más antiguo encontrado hasta ahora es de
Perupithecus ucayiliensis, encontrado en Perú y datado en 36 millones de años.

Fig. 7.9. Dos configuraciones filogenéticas diferentes para un conjunto de 12 taxones. El

uso de un reloj molecular agrega a una reconstrucción filogenética las dataciones
temporales de los eventos de divergencias entre los taxones. El reloj determina, por así
decirlo, la longitud de las ramas del árbol y la posición de los nodos de acuerdo a tiempos
absolutos de la historia del planeta. Nótese que si bien los dos árboles de la figura poseen
la misma forma, la longitud de las ramas y la posición de los nodos difiere temporalmente.
Por lo tanto, no es indistinto el poder contar con dataciones de los eventos de divergencia al
momento de interpretar su correlación con las eras geológicas y los posibles factores
causantes de diversificación.
 197

Fig. 7.10. Filogenia y reloj molecular de los principales grupos de plantas, según Clarke et
al. (2011; Establishing a time-scale for plant evolution). El mismo se basa en siete genes
del cloroplasto codificantes de proteínas, totalizando 10.524 posiciones nucleotídicas.

Fig. 7.11. Utilización de un reloj molecular basado en un alineamiento de una región del
genoma nuclear que consistió de 59.764 posiciones nucleotídicas, extraído de Steiper y
 198

Young (2006; Primate molecular divergence dates). Para la calibración del reloj los autores
utilizaron varios puntos de divergencia en el registro fósil, tanto de taxones dentro del
Orden Primates así como divergencias entre taxones por fuera de los primates. Notar que el
tiempo de divergencia estimado para los linajes de primates de África + Asia respecto de
los sudamericanos se corresponde al del fósil más antiguo de simio sudamericano,
Perupithecus ucayiliensis de 36 millones de años de antigüedad.

Repasando el reloj molecular y la teoría neutral de la evolución

Como se expresó anteriormente, la hipótesis del reloj molecular, que postula la invariancia
en las tasas de evolución entre distintos linajes, se introdujo a principios de la década de
1960 y jugó un papel central en el desarrollo de la teoría de la evolución molecular. La
aparente homogeneidad de las tasas entre los linajes fue una de las inspiraciones de la teoría
neutral, la cual propuso que una gran proporción de mutaciones no altera la aptitud de un
organismo.
La teoría neutral enfatizó la importancia de la deriva genética y predijo que las tasas
evolutivas dependían de las tasas de mutación espontánea, independientemente del tamaño
de la población. Sin embargo, según la teoría neutral, se espera que las tasas absolutas de
evolución (por unidad de tiempo) tengan una relación negativa con el tiempo generacional.
Esto se debe a que se cree que la mayoría de las mutaciones de origen hereditario ocurren
durante la replicación del ADN de la línea germinal y, por lo tanto, las especies con
tiempos generacionales más largos tienden a acumular menos mutaciones promedio por
año.
La observación de que las tasas evolutivas en secuencias codificantes en realidad eran
independientes de los tiempos generacionales fue una de las motivaciones posteriores para
el desarrollo de la teoría cuasi-neutral (Ohta y Kimura, 1971; Ohta, 1972, 1974, 2002; Ohta
y Gillespie, 1996). Lo ―cuasi-neutral‖ de la teoría brindó al tamaño de la población un
papel clave en el gobierno de los impactos relativos de la deriva y la selección. Hasta el día
de hoy, la teoría neutral y el reloj molecular siguen siendo modelos nulos importantes en el
análisis evolutivo, ya que la evolución molecular implica interacciones dinámicas entre las
distintas fuerzas evolutivas como la mutación, selección y deriva (Fig. 7.12).
 199

Fig. 7.12. Teoría neutral, seleccionista y cuasi-neutral. A. Teoría seleccionista: las

primeras teorías neodarwinistas suponían que todas las mutaciones afectarían la adecuación
media del individuo y, por lo tanto, serían ventajosas o perjudiciales, pero no neutrales. B.
Teoría neutral: la misma considera que, para la mayoría de las proteínas, las mutaciones
neutrales exceden a aquellas que presentan ventajas selectivas, y que las diferencias en las
proporciones relativas de los sitios neutros influirían en la tasa de evolución molecular (es
decir, los sitios más neutrales producirían un incremento de las tasas estimadas de
sustitución nucleotídica). Además las mutaciones deletéreas también presentan un rol
importante, sólo que las mismas son borradas por la selección purificadora. C: Teoría
cuasi-neutral: el destino de las mutaciones con un ligero efecto positivo o negativo sobre
la adecuación media dependerá básicamente del tamaño de la población.

Acorde a la teoría neutral de evolución molecular de Otha y Kimura (1971), la tasa de

mutación global (μ) es la suma de las mutaciones deletéreas (μ−), neutras (μº) y positivas
(μ+), μ = μ− + μº + μ+. La teoría se centró en las mutaciones neutrales porque las
mutaciones ventajosas (μ+) fueron consideradas muy raras. Por otro lado, en grandes
poblaciones se eliminarían las mutaciones deletéreas (μ−) por selección negativa o
purificadora (menos efecto de la deriva). La tasa de mutación se expresa por individuo por
unidad de tiempo, la que puede ser expresada por generación, por año o por replicación
celular. El otro parámetro requerido es el tamaño efectivo poblacional (Ne). Para un taxón
haploide, el número de mutaciones por período de tiempo = Ne.μº, la probabilidad de
fijación de una mutación neutral = 1 / Ne y, por lo tanto, el número de mutaciones neutrales
fijadas por período de tiempo = Ne.μº / Ne = μº. En otras palabras, aunque una población
más grande produce más mutaciones, la probabilidad de una mutación específica se haya
fijado en la población disminuye proporcionalmente con el tamaño de la población.
 200

Entonces, según un modelo neutral, el tamaño de la población se cancela para dejar la tasa
de evolución molecular determinada por la tasa de mutación (μº). Para loci diploides, hay
que tomar en cuenta el doble las mutaciones (2Ne), pero la probabilidad de fijación se
reduce a la mitad (1 / 2Ne) y, por lo tanto, el tamaño de la población aún se cancela.
Tomoko Ohta (2002), en ―Near-neutrality in evolution of genes and gene regulation. Proc.
Natl. Acad. Sci. USA‖ proporcionó una extensión importante de la teoría neutral al
reconocer el papel crucial del tamaño efectivo de la población en la influencia de la
selección. Las mutaciones levemente perjudiciales o desventajosas tenderán a eliminarse
mediante selección en poblaciones muy grandes; sin embargo, tendrán más chances de
fijarse por efecto del azar en poblaciones más pequeñas en las que la selección puede ser
superada por eventos de muestreo aleatorio (deriva genética). Ohta demostró que la fijación
de estas mutaciones cuasi-neutrales con coeficientes de selección pequeños, ya sean
positivos o negativos, se regirían por eventos fortuitos en poblaciones pequeñas, de la
misma manera que si fuesen mutaciones neutrales. Entonces, una mutación sería
efectivamente neutral si | s | <1 / 4Ne, donde Ne es el tamaño efectivo de la población. En
otras palabras, si una mutación se comporta de acuerdo con la expectativa neutral está
determinada no solo por las propiedades de selección de la (s) mutación (es), sino también
por el tamaño de la población en la que surge (Ne). Ohta luego consideró el destino de un
rango de mutaciones ligeramente deletéreas o ligeramente ventajosas con una varianza en
sus coeficientes de selección (σs): algunas serán ligeramente nocivas y algunas ligeramente
ventajosas. Las mutaciones se dividen en tres categorías: mutaciones para las cuales la
selección es la fuerza predominante (4Neσs> 3); mutaciones cuasi-neutras, que se rigen por
la selección y la deriva (3 ≥ 4Neσs ≤ 0.2); y mutaciones efectivamente neutrales, cuyo
destino está determinado sólo por la deriva (4Neσs <0.2). De esta forma, la teoría cuasi-
neutral describe cómo la tasa de evolución molecular puede variar no solo con los cambios
en la tasa de mutación, sino también a través del equilibrio cambiante entre la selección y la
deriva.

Glosario

(1)
Linaje: hace referencia a una línea de antepasados y descendientes, es decir, una serie de
entidades biológicas que se ordenan de forma lineal de modo que cada uno provenga, sin
 201

intermediarios, de su antepasado inmediato. Este término se aplica a genes, células,

organismos, poblaciones. Si se incluyen a todos los descendientes de un ser, se usaría el
término ―clado‖.

(2)
Reloj molecular: Desde su propuesta en la década de 1960, el reloj molecular se ha
convertido en una herramienta esencial en muchas áreas de la biología evolutiva, incluida la
sistemática, la ecología molecular y la genética de la conservación. La hipótesis del reloj
molecular establece que las secuencias de ADN y proteína evolucionan a una velocidad
relativamente constante a lo largo del tiempo y entre diferentes organismos. Una
consecuencia directa de la evolución relativamente constante del ADN es que la diferencia
genética entre dos especies es proporcional al tiempo transcurrido desde que estas especies
divergieron de su ancestro común más cercano. Por lo tanto, si asumimos con cierta
veracidad la hipótesis del reloj molecular, dicha hipótesis se presenta como un método
extremadamente útil para estimar escalas de tiempo evolutivas. Esto tiene un valor muy
importante cuando se estudian organismos que han dejado pocos vestigios de su historia
biológica en el registro fósil, como platelmintos, nematodos, y virus, por citar algunos
ejemplos.

(3)
Teoría de evolución neutral: Kimura sugirió que una gran parte de las mutaciones que se
originan ―de novo‖ en el ADN no tienen un efecto en la aptitud evolutiva (fitness), por lo
que la selección natural no las favorecería ni las desfavorecería (en cuanto a su
permanencia en poblaciones naturales a través de generaciones). Eventualmente, cada una
de estas mutaciones neutrales se propagaría a lo largo de una población y se fijaría en todos
sus miembros, o se perderían por completo por el proceso estocástico de deriva genética
(más fuerte en poblaciones de pequeño tamaño efectivo). Luego, Kimura demostró que la
velocidad a la que las mutaciones neutras se fijan en una población (conocida como tasa de
sustitución) es equivalente a la tasa de aparición de nuevas mutaciones en cada miembro de
la población (la tasa de mutación). Siempre que la tasa de mutaciones sea constante en
todas las especies, la tasa de sustitución se mantendrá constante en todo el árbol de la vida.
Pese a ello, debido a que diversas investigaciones han demostrado que las tasas de
evolución molecular pueden variar significativamente entre los organismos, la idea de un
 202

reloj molecular estricto resulta demasiado simplista. Sin embargo, a causa de que el reloj
molecular representa una herramienta muy valiosa en los estudios evolutivos, no ha habido
un consenso general en abandonarlo por completo. En cambio, los investigadores han
realizado esfuerzos para retener algunos aspectos de la hipótesis del reloj original mientras
―relajan‖ el supuesto de una tasa estrictamente constante. Tales esfuerzos han llevado al
desarrollo de los denominados relojes moleculares ―relajados‖, que permiten que la
velocidad molecular varíe entre linajes, aunque de manera limitada. Actualmente hay dos
tipos principales de modelos de reloj relajado. El primer tipo asume que la tasa varía con el
tiempo y entre organismos, pero que esta variación ocurre alrededor de un valor promedio.
El segundo tipo permite que la tasa evolutiva ―evolucione‖ a lo largo del tiempo, basándose
en el supuesto de que la tasa de evolución molecular está ligada a otras características
biológicas que también experimentan evolución. Por ejemplo, hay alguna evidencia de que
las tasas de sustitución están influenciadas por la tasa metabólica de un organismo: 1) en
mamíferos, una musaraña presentaría tasas evolutivas más elevadas que los elefantes, y 2)
los reptiles presentarían tasas evolutivas más lentas que los mamíferos, a excepción de las
aves (y posiblemente algún otro clado extinto de reptiles voladores).

(4)
Radiocarbono: C-14 o radiocarbono es un isótopo radioactivo que se encuentra en la
naturaleza y que se deteriora con un ritmo constante. De esta forma los investigadores
pueden calcular la edad de un objeto o material fósil en base a la proporción de
radiocarbono que contiene al relacionarlo con su cantidad de C-12 que, por el contrario, se
mantiene inalterable. Pese a ello, hay varios factores que pueden complicar dichas
estimaciones, dado que las cantidades de C-14 en el entorno pueden variar año a año, y de
una región a otra.

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 205

8 Inferencia filogenética: interpretación de las relaciones

evolutivas entre organismos

“Las reconstrucciones filogenéticas son diagramas que representan las relaciones

evolutivas entre organismos. Estas representaciones en forma de árbol no dejan de ser
hipótesis evolutivas que sustentan las relaciones filogenéticas entre ancestros y
descendientes. De esta forma la inferencia filogenética tiene como objetivo estimar las
relaciones evolutivas entre taxones, que en principio pueden ser especies, lenguas u otras
entidades”.

Gregory (2008), en ―Understanding Evolutionary Trees‖. Traducción: Matías S. Mora

.
Filogenética
La filogenética es la parte de la biología evolutiva que se ocupa de determinar las
relaciones evolutivas entre diferentes grupos de organismos a partir de la distribución de los
caracteres ancestrales y derivados en cada taxón, utilizando matrices de información
moleculares y fenotípicas (ej. morfológicas).
La necesidad de descubrir la historia evolutiva de los organismos tuvo un fuerte impulso
con la publicación de ―El Origen de las Especies‖ por Darwin en 1859 (Fig. 8.1).
Posiblemente este fue el primer puntapié en la evolución de la filogenética como disciplina
científica. Los primeros intentos de reconstruir la historia filogenética de los organismos
estaban basados en pocos o ningún criterio objetivo. Reflejaban las ideas o hipótesis
plausibles generadas por expertos de grupos taxonómicos particulares.

Fig. 8.1. Posiblemente Darwin fue el primero en plantear la idea de un ancestro en común,
dibujando un esquema con ramificaciones, aunque pudo haber habido antecedentes por
autores previos.
 206

¿Toda la vida desciende, como Darwin sostenía, de una larga línea de ancestros o las
distintas formas de vida han evolucionado independientemente? Nadie sabe si la vida
evolucionó más de una vez, pero sí que todas las formas de vida actuales provienen de un
único origen. En esencia, Darwin plantea dos ideas, 1) el de la filogenia con ramificaciones,
y 2) la de descendencia con modificación. De hecho este árbol descarta la idea de progreso
en evolución (o la gran cadena de la vida con ―Dios‖ en la cima). Por el contrario, toda vida
presente es igualmente evolucionada (sean primates, homínidos o artrópodos), o adaptada a
las condiciones ambientales particulares en sus nichos ecológicos particulares (desde un
punto de vista puramente adaptacionista).
La mayor parte de la 1ra mitad del siglo XX los sistemáticos estaban más preocupados por
el problema de definir a las especies biológicas, descubrir mecanismos de especiación y la
variación geográfica de las especies, que en entender su filogenia. No fue hasta los 40´s y
50‘s que los esfuerzos de individuos como Walter Zimmermann y Willi Henning
comenzaron a definir métodos objetivos para reconstruir filogenias en base a caracteres
compartidos entre organismos fósiles y contemporáneos.
Las clasificaciones de Linneo y el pensamiento evolutivo. -Es común que los libros de
texto, al abordar el tema de las relaciones filogenéticas entre los organismos, propongan
que la taxonomía es una antigua disciplina biológica, mientras que la sistemática es una
disciplina relativamente más moderna. Ambas apuntan a producir clasificaciones de los
organismos, pero dado que la taxonomía es considerada por muchos biólogos modernos
una disciplina pre evolutiva –Carl Linneo murió 31 años antes del nacimiento de Darwin--,
sus clasificaciones no necesariamente tienen en cuenta las relaciones evolutivas ancestro
descendiente. Mientras que la sistemática, por ser una disciplina post evolutiva, incorpora
el estudio de la diversificación de las formas de vida y las relaciones ancestro descendiente
a través del tiempo. Esta concepción merece un análisis profundo desde el punto de vista de
la historia de la ciencia. Linneo clasificó a los seres humanos y a los simios dentro de
Anthropomorpha, que significa ―con forma humana‖. Esto fue revolucionario para su época
en el sentido de considerar a los humanos como una especie biológica más, clasificable
como cualquier otra. Dado que el pensamiento religioso sostenía que el hombre fue creado
―a imagen y semejanza de Dios‖, piénsese en el revuelo que provocó su clasificación. Muy
posiblemente, su clasificación de simios y humanos en el mismo grupo taxonómico, fue
 207

probablemente un paso importante en contra del antropocentrismo predominante en la

época.
Es conveniente distinguir taxonomía de análisis filogenético, aunque en la actualidad ambas
disciplinas están cada vez más relacionadas y se benefician mutuamente. En biología, la
taxonomía (del griego taxis, que significa ―ordenamiento‖, y nomia, que significa
―asignar‖) es la disciplina-especialidad que consiste en nombrar, definir y clasificar grupos
de organismos biológicos sobre la base de características compartidas. Los organismos se
agrupan en taxones que pertenecen a un dado rango taxonómico. Los grupos de un rango
determinado pueden agregarse para formar un grupo de rango superior, creando así una
jerarquía taxonómica. Los principales rangos taxonómicos que se utilizan en la actualidad
son dominio, reino, phylum, clase, orden, familia, género y especie. El botánico sueco Carl
Linnaeus es considerado el fundador del sistema actual de taxonomía, ya que desarrolló un
sistema, conocido como taxonomía linneana, para categorizar organismos, proponiendo una
nomenclatura binomial para nombrar organismos. El resultado de la implementación de un
análisis taxonómico es una clasificación de un grupo dado de organismos.
Filogenética (del griego phylon = clan, raza + genetikós = origen, nacimiento) es una
disciplina-especialidad que aborda la inferencia de la historia evolutiva y las relaciones
entre o dentro de grupos de organismos, por ejemplo especies, o bien taxones por sobre el
rango de especie (género, familia, orden, etc.). Estas relaciones se expresan como hipótesis
mediante la utilización de diferentes métodos de inferencia filogenética, que analizan
conjuntos de datos genético moleculares como las secuencias de ADN, o bien la morfología
u otros caracteres fenotípicos. El resultado de la implementación de un análisis filogenético
es una filogenia (también conocida como árbol filogenético), que constituye una hipótesis
esquemática de relaciones que refleja la historia evolutiva de un grupo de organismos.
Antes del advenimiento de las técnicas moleculares, los biólogos dedicados a establecer
relaciones filogenéticas entre grupos de organismos contaban solamente con caracteres
fenotípicos. Estos caracteres, en menor o mayor medida, pueden potencialmente influenciar
la adecuación de los organismos, es decir, no son selectivamente neutrales. Por actuar la
selección sobre estos caracteres, existe la posibilidad de que se originen convergencias
evolutivas. Una convergencia se refiere a una similitud en uno o varios caracteres que se
observa entre grupos de organismos, cuyo ancestro común no posee esa característica. En
 208

otras palabras, dicha similitud en sus características se originó mediante un proceso de

evolución que actuó de forma independiente en ambos linajes. Se dice que las
convergencias evolutivas pueden enmascarar las relaciones filogenéticas entre los
organismos, dado que organismos que están alejados filogenéticamente parecen cercanos
justamente debido a estas similitudes, denominadas homoplasias. Las técnicas moleculares
permiten acceder a variabilidad de tipo neutral, por lo tanto no sujeta a la influencia de la
selección –aunque sí de la deriva--. Por tal motivo, la aparición de convergencias y
homoplasias es menos común y está relativamente evitada en comparación con caracteres
fenotípicos, aunque la posibilidad sigue existiendo aún en secuencias neutrales.
El objetivo del análisis filogenético es reconstruir las relaciones ancestro descendiente de
un grupo o grupos de organismos. Uno de los primeros autores en utilizar un árbol
filogenético fue Ernst Haeckel. Los árboles que se utilizan en la actualidad pueden tener
diferentes configuraciones pero la información que brindan es la misma (Fig. 8.2). El
aspecto más importante en un árbol filogenético es la disposición de sus ramas y el patrón
de bifurcaciones, que en su conjunto se denomina topología del árbol.

Fig. 8.2. Izquierda: representación de un árbol filogenético por Ernst Haeckel. Derecha:
diseños utilizados en la actualidad.

Al realizar un análisis filogenético, el mismo puede abarcar entidades taxonómicas

incluidas en distintos niveles jerárquicos. Todos los niveles de análisis son válidos y el
nivel donde se focalizará el análisis depende de la pregunta que se quiere responder. En la
figura 8.3 el árbol de la izquierda se refiere a la filogenia de diferentes phylum dentro del
 209

Reino Animalia, el de la derecha a diferentes especies dentro del género Drosophila. Notar
que el árbol de la izquierda presenta una politomía para moluscos, anélidos y artrópodos,
mientras que el de la derecha presenta una politomía para Drosophila simulans, D. sechelia
y D. mauritania.
Muchas veces es conveniente enraizar los árboles con un grupo externo, en función de
evaluar la ancestralidad del estado de carácter en algún rasgo en particular. En este sentido,
el árbol de la derecha, el cual tendría especies de un mismo género, podría haberse
enraizado con un taxa un poco más alejado en términos filogenéticos (muy importante a la
hora de reconstruir filogenias).

Fig. 8.3. A. Filogenia de diferentes phylum dentro del Reino Animalia. B. Diferentes
especies dentro del género Drosophila.

Clados y subclados
Dentro de un árbol filogenético puede haber subdivisiones de diferente jerarquía –ramas,
sub ramas-- con mayor o menor número de especies. A estas subdivisiones se las suele
llamar clados. Los grupos de especies que aparecen dentro de una filogenia reciben
diferentes nombres: monofilético, parafilético y polifilético, de acuerdo a las relaciones de
sus especies entre sí y con los notos del árbol (Fig. 8.4).
 210

Fig. 8.4. A. Grupo monofilético: es un grupo taxonómico o clado compuesto por una
especie ancestral y todas sus especies descendientes. Un ejemplo podría ser el grupo
conformado por los sinápsidos y todas las especies de mamíferos descendientes. B. Grupo
parafilético: correspondiente a un grupo monofilético más profundo el cual no incluye a
todas sus especies descendientes o grupos monofiléticos descendientes. El grupo
parafilético, se define por simplesiomorfias y el que queda afuera del grupo por
autopomorfias. Un caso de este tipo lo constituyen las aves respecto a los reptiles, las
cuales quedan fuera por haber acumulado una enorme cantidad de cambios que hacen que
se las reconozca como un grupo sumamente distintivo. Desde el punto de vista
estrictamente cladístico, esto sería inaceptable. C. Grupo polifilético: es un grupo artificial
que contienen algunos de los descendientes de un ancestro y no contiene al ancestro. Un
ejemplo podría ser si tomamos como grupo a las aves actuales y a los cocodrilos actuales.

Fig. 8.5. Relaciones filogenéticas a diferentes escalas genealógicas.

La filogenia es la historia evolutiva del flujo hereditario a distintos niveles

evolutivos/temporales, desde la genealogía de genes en poblaciones (micro-escala; dominio
de la genética de poblaciones) hasta el árbol universal (macro-escala), como se observa en
la figura 8.5. Las filogenias se construyen mediante el uso de 1) caracteres y 2) estados de
caracteres. Los caracteres pueden ser de dos tipos: 1) Fenotípicos (ej. morfología,
comportamiento; fisiología; etc.) y 2) Genotípicos: son más abundantes; deben ser
preferiblemente neutrales.
 211

La filogenia de la figura 8.6 muestra las relaciones entre diferentes grupos de vertebrados.
Notar que los animales conocidos como mixines, al carecer de vertebras, no están incluidos
dentro de los vertebrados.

Fig. 8.6. Filogenia de grandes grupos dentro de los vertebrados incluyendo algunos de los
caracteres y estados de carácter utilizados para su elaboración.

Cuando se trabaja utilizando secuencias genómicas, tales como la secuencia de bases del
citocromo b del ADN mitocondrial, también es válida la distinción entre carácter y estados,
salvo que en este caso el ―carácter‖ es un sitio, también llamado posición, dentro de la
secuencia. Por ejemplo, si se secuenció un fragmento de 458 pares de bases, cada una de
ellas constituye una posición, la cual puede tomar cuatro estados posibles: adenina, timina,
citosina y guanina (Fig. 8.7). Los sitios informativos, en la secuencia analizada, reciben ese
nombre dado que existe variación en ese sitio dentro del conjunto de secuencias analizadas.
Los no informativos son sitios invariantes, conservados, que no aportan a la inferencia
filogenética.
 212

Fig. 8.7. Parte de la secuencia de bases del citocromo b del ADN mitocondrial, de un total
de 458 pares de bases secuenciadas por Joseph et al. (1999) en un estudio sobre aves
playeras del género Charadrius. Las secuencias de las especies se comparan con la de C.
falklandicus (fila superior), los puntos indican la ausencia de diferencias mientras que las
letras indican la diferencia en la base (o sitio polimórfico).

En análisis filogenéticos que usan caracteres fenotípicos (morfológicos, fisiológicos,

comportamentales) existe la dificultad consistente en hallar caracteres informativos, es
decir caracteres variables capaces de proveer un registro de la historia. Muchos caracteres y
estados de carácter fenotípicos no son informativos debido, como se dijo anteriormente, a
convergencias evolutivas que hacen que estos caracteres sean homoplásicos o análogos
(Figs. 8.8 y 8.9).
En análisis filogenéticos que usan caracteres moleculares neutrales o cuasi neutrales, existe
una abundancia de caracteres. Estos análisis poseen la ventaja de la estandarización de los
métodos utilizados. Presentan una relativamente menor tasa de convergencias y
homoplasias –aunque no están exentos de éstas— y por consiguiente una relativamente
mayor huella de la historia, siempre y cuando haya neutralidad (aunque la mayor parte de
las filogenias se construyen con genes altamente conservados y seleccionados, ya que en
general lo que se quiere estudiar es la historia profunda de las relaciones evolutivas entre
taxa, justamente sin ―acarrear‖ altos niveles de homoplasia).
 213

Fig. 8.8. Comparación de estructuras análogas, también llamadas homoplasias, en

diferentes grupos de animales.

Las convergencias evolutivas son muy comunes en la evolución de diferentes grupos de

organismos. Las convergencias no solamente afectan a caracteres anatómicos externos,
como puede ser el caso de las aletas en vertebrados acuáticos, sino también a caracteres
fenotípicos como la fisiología de la natación y termorregulación en el medio acuático,
comportamentales como el tipo de dieta, o bien de los sistemas sensoriales.
Tanto para caracteres fenotípicos como moleculares, los mismos deben ser homólogos para
ser útiles en una reconstrucción filogenética. Un carácter homólogo es un carácter
compartido por dos o más especies, pero que también está presente en el ancestro común
de dichas especies. Cuando se comparan las alas de un ave con las de un murciélago, en su
condición de ―alas‖ no son estructuras homólogas, dado que el ancestro común de estos
organismos no poseía alas. Sin embargo, el hueso proximal de ambas alas, denominado
húmero, es una estructura homóloga ya que estaba presente en el ancestro común. En tanto
―apéndice par‖ también son estructuras homólogas, conjuntamente con las aletas pares de
los peces y las patas de los reptiles. Por lo tanto existe una cierta dependencia relativa del
concepto de homología (Figs. 8.10 y 8.11).
 214

Fig. 8.9. El fenómeno conocido como convergencia evolutiva genera similitudes

estructurales, en este caso de los apéndices pares, en diferentes grupos de animales
secundariamente adaptados al modo de vida acuático y la natación.

Fig. 8.10. Comparación entre homología y homoplasia. 1, 2 y 3 son diferentes especies, A y

A‘ son caracteres o estados de caracteres.
 215

Fig. 8.11. Ejemplo de homología: La presencia de un pliegue en las lagartijas del género
Anolis es un carácter homólogo el cual está presente tanto en el ancestro como en las
especies derivadas. El carácter puede tener diferentes estados, determinados por los
patrones de coloración. Así, la homología puede aplicarse también a los patrones de
coloración.

Un reordenamiento abrupto de la categoría taxonómica: el caso de las aves

Solemos leer o escuchar la frase ―las aves son dinosaurios‖, o ―los dinosaurios no se
extinguieron, dado que persisten las aves‖. La idea no es nueva, Thomas Huxley fue uno de
los biólogos que propuso la existencia de una afinidad filogenética entre las aves y los
reptiles conocidos como dinosaurios en una serie de trabajos publicados entre 1860 y 1870
(ej. Huxley, 1870, 1874). Más allá de la connotación sorprendente de la frase, existe un
fenómeno evolutivo que dio lugar a la gran diversificación experimentada por las aves, el
cual de alguna manera produjo una discrepancia respecto a la categoría taxonómica a la
cual pertenecen.

Puntualizamos los siguientes aspectos:

1) Las aves se clasifican como la clase biológica Aves en la taxonomía linneana.
2) La taxonomía filogenética ubica a Aves en el clado de dinosaurios Theropoda.
3) La taxonomía filogenética considera a las aves un grupo dentro de los reptiles
4) Los reptiles en la actualidad comprenden 4 órdenes que incluyen a las tortugas,
cocodrilos, lagartos + serpientes, y las tuataras.
 216

La inclusión de las aves dentro de la categoría taxonómica de rango relativamente alto

denominada Clase Aves obedeció probablemente al hecho de que los naturalistas le
otorgaron un peso muy grande al conjunto de características relacionadas con el vuelo. A
ojos de estos biólogos, las aves son un grupo de organismos tan diferente a otras Clases de
vertebrados (peces, reptiles, anfibios, mamíferos) que ameritan incluirlas en una clase
propia. Por otra parte, las reconstrucciones filogenéticas y la taxonomía deben ser
consistentes con las relaciones de ancestro descendiente.

Fig. 8.12. Los cuatro órdenes vivientes de reptiles y sus relaciones filogenéticas con las
aves. Se trata de una filogenia simplificada de los reptiles dada la gran cantidad de órdenes
extintos de este grupo.

Las aves están incluidas filogenéticamente dentro de un grupo de dinosaurios conocidos

como suborden Theropoda, es decir comparten con ellos y con sus ancestros similitudes en
un conjunto de caracteres homólogos. Al estar las aves incluidas dentro de un suborden de
reptiles, ellas no pueden retener el rango taxonómico de Clase. Los reptiles conocidos como
 217

Archosauria, incluyen a los dinosaurios y otros reptiles extintos, a los cocodrilos (yacarés,
gaviales, caimanes, etc.) y a las aves, por lo tanto de los cuatro órdenes vivientes de reptiles
(Fig. 8.12), las aves están más cercanamente relacionadas con los cocodrilos.
La tasa de evolución fenotípica, correspondiente al eje x en la figura 8.13, cuando se
focaliza en aquellos caracteres relacionados al vuelo, es mayor en aves respecto a otros
reptiles más conservativos en su forma. Sin embargo esta supuesta alta tasa de evolución
fenotípica en las aves está subjetivamente sesgada, en parte por el énfasis en los caracteres
vinculados al vuelo, cuando en realidad los reptiles han experimentado cambios en otros
ejes de especialización durante su evolución, además del vuelo.

Fig. 8.13. Evolución fenotípica de las aves. Al focalizar en aquellos caracteres relacionados
al vuelo, las aves parecen haber experimentado una mayor divergencia respecto a los
reptiles. Este aspecto subjetivo es posiblemente el que llevó a clasificarlas en la categoría
Clase Aves, diferente a la Clase Reptiles.

Métodos para realizar reconstrucciones filogenéticas

La inferencia de una filogenia (o árbol filogenético) es un proceso de estimación; se trata
de obtener la mejor estima posible de una historia evolutiva basada en información
incompleta (y con frecuencia ruidosa) contenida en los datos. Estos, por lo general, son
moléculas y especies contemporáneas. En principio, sería posible postular escenarios
evolutivos ad hoc mediante los cuales cualquier filogenia tomada al azar podría haber
producido los datos observados; es esencial por ello contar con un criterio estadístico y
 218

biológicamente riguroso para la selección de una o más topologías de entre todas las
posibles.
• Los métodos de inferencia filogenética están diseñados para este fin siguiendo una de dos
estrategias o caminos:

1. mediante la definición de un algoritmo que determina los pasos a seguir para la

reconstrucción de la topología.
2. mediante la definición de un criterio de optimización mediante el cual poder decidir cuál
o cuáles topología(s) son las mejores (o igualmente favorecidas).

Algoritmos versus criterios de optimización

• Los métodos algorítmicos combinan la inferencia del árbol y la definición del mejor árbol
en una misma operación. Son por ello muy rápidos. Se calcula una medida global de
similitud o diferencia, y de esta forma los taxa que intervienen en el análisis son
agrupados más juntos según mayor sea su nivel de similitud (o más separados según
tengan mayor número de diferencias).
• Aquellos métodos basados en criterios de optimización (CO) tienen en cambio dos pasos
lógicos.

1. definir el criterio de optimización (descrito formalmente en una función objetiva) para

evaluar cada posible topología, asignándole una puntuación con la que poder comparar
cuantitativamente el mérito de cada árbol en base al criterio de optimización.
2. en un segundo paso se usan algoritmos de búsqueda específicos para calcular el valor de
la función de objetividad y para encontrar el/los árbol(es) con la mejor puntuación
acorde al este criterio (un valor máximo o mínimo, según el caso).

Los métodos basados en CO desacoplan por lo tanto los supuestos evolutivos hechos en el
primer paso de las técnicas computacionales del segundo. El precio de esta claridad lógica
es que estos métodos son muchísimo más lentos que los algorítmicos, debido a que tienen
que hacer búsquedas en el inmenso espacio de topologías para encontrar la(s) mejor(es). En
relación a ello, y teniendo en cuenta que el número de topologías crece exponencialmente
 219

conforme aumenta el número de taxones, los métodos basados en criterios de optimización

resultan ser mucho más lentos que los métodos basados en algoritmos --como el método del
vecino más cercano (en inglés neighbor-joining [NJ]) o UPGMA--.
Los métodos algorítmicos tratan a los datos de diferente manera que los basados en criterios
de optimización: análisis de distancias versus caracteres discretos.

Tipos de datos: distancias versus caracteres discretos

• Los métodos de distancia primero convierten los alineamientos de secuencias en una
matriz de distancias genéticas en base al modelo evolutivo seleccionado, la cual es usada
por el método algorítmico de reconstrucción para calcular el árbol (UPGMA y NJ).
• Los métodos discretos (MP, ML, Bayesianos) consideran cada sitio del alineamiento (o
una función probabilística para cada sitio) directamente.
• Un árbol de parsimonia y uno de distancias para el siguiente set de datos (Fig. 8.14)
produce topologías y longitudes de ramas idénticas. La diferencia radica en que el árbol
de parsimonia identifica qué sitio del alineamiento contribuye cada paso mutacional en
la longitud de cada rama.

Fig. 8.14. Un set de 4 secuencias y la matriz de distancias correspondiente.

La reconstrucción filogenética por parsimonia minimiza el número de cambios evolutivos

para llegar a la distribución observada de estados de carácter, tal como se observa la figura
8.15. En cuatro especies hipotéticas se secuenciaron las bases. La fila superior muestra tres
 220

posibles reconstrucciones filogenéticas de las 4 especies. Las columnas esquematizan los

cambios necesarios en función de cada posible reconstrucción. Se contabilizan los cambios
requerido en cada caso. El árbol más parsimonioso es en este caso el de la izquierda.

Fig. 8.15. Esquema de la reconstrucción filogenética por parsimonia para cuatro especies
hipotéticas en las cuales se secuenciaron cuatro sitios.

• Criterios de optimización: reglas para decidir entre pares de topologías cual es mejor
(dados los datos). Los métodos de reconstrucción de MP y ML utilizan diferentes
criterios de optimización para seleccionar el/los árbol(es) entre las millones de
topologías que han de evaluar. A cada topología se le asigna una puntuación (score) que
es función del ajuste existente entre la topología y los datos. Los métodos de
optimización tienen la gran ventaja de requerir una función probabilística explícita que
relaciona los datos con la topología (p. ej. un modelo de sustitución). Ello permite
evaluar la calidad de cualquier árbol (topología), permitiendo el uso de distintas técnicas
estadísticas para evaluar la significancia con la que las distintas hipótesis evolutivas
(topologías) en competencia se ajustan a los datos.

Ejemplos de métodos de búsqueda de árboles por criterio de optimización son:

- MP: máxima parsimonia (menor es mejor)
 221

 La reconstrucción filogenética por parsimonia minimiza el número de cambios

evolutivos para llegar a la distribución observada de estados de carácter (se
selecciona la explicación más simple, esto será, la topología que requiera menor
número de cambios para explicar nuestros datos). Este método parte de una premisa
muy intuitiva al lector: los organismos más cercanamente emparentados (con un
ancestro más cercano en el tiempo) tendrán mayor número de estados de carácter en
común (mayor similitud). Esto implica suponer que la mayoría de las similitudes
que se observan entre organismos serán homólogas y no análogas, y que las
convergencias y reversiones son raras.
- ML: máxima verosimilitud (mayor es mejor)
 La reconstrucción filogenética por máxima verosimilitud consiste en calcular, en
base a un modelo de evolución de secuencias, la probabilidad de observar las
secuencias halladas en un conjunto de especies, para todas las posibles relaciones
filogenéticas.
• Una limitación potencial de los métodos de optimización es que son computacionalmente
muy costosos, requiriendo por lo general implementaciones heurísticas del algoritmo.
• En síntesis, podemos clasificar a los métodos de reconstrucción filogenética en base al
tipo de datos que emplean (caracteres discretos vs. distancias) y si usan un método
algorítmico o un criterio de optimización para encontrar la topología.

Fig. 8.16. En los métodos de máxima verosimilitud existen iguales o diferentes

probabilidades de cambio (reemplazo mutacional de bases), dependiendo de la naturaleza
química de la base.

Tipo de marcador molecular a utilizar y edad del clado a analizar

 222

Un punto importante en el análisis filogenético es utilizar un tipo de molécula cuya tasa de

evolución/mutación sea acorde con la diversificación del grupo de animales cuya filogenia
se pretende reconstruir. Los genes mitocondriales presentan una mayor tasa de mutación
que los nucleares por lo que son de utilidad para filogenias con una edad de
aproximadamente 30-40 millones de años atrás, por ejemplo la filogenia de los cetáceos.
Para la filogenia de grandes grupos de animales que abarcan periodos más extensos de
centenares de millones de años (anélidos, cordados, bivalvos, etc.) es adecuado un
marcador nuclear como el gen del RNA ribosomal, que posee una tasa de mutación menor
que los genes mitocondriales (Fig. 8.17).

Fig. 8.17. Diferencias en las estimaciones de dos filogenias, a partir de dos marcadores con
diferente tasa de evolución molecular. Esta propiedad permite hacer inferencias sobre
relaciones evolutivas en un tiempo más profundo o más actual.

Sustento de las ramas de una reconstrucción filogenética

¿Cuán confiable son las ramas de un árbol filogenético, reconstruido con algunas de las
metodologías que se utilizan en la actualidad? Uno de las pruebas estadísticas se conoce
 223

como ―bootstrap‖, también llamada de ―remuestreo‖ (Fig. 8.18). Sus pasos se esquematizan
a continuación.

Test “bootstrap” de una filogenia obtenida:

1) Utiliza una técnica de re muestreo. 2) Si existen m secuencias cada una con n
nucleótidos se puede construir un árbol filogenético con algún método de reconstrucción
(ej. parsimonia). 3) Se toman al azar n nucleótidos de las m secuencias y se genera una
nueva matriz de datos. Utilizando el mismo método de reconstrucción se obtiene un nuevo
árbol filogenético. 4) Se compara la topología (el patrón de bifurcaciones) de ambos
árboles. 5) Cada rama interna del árbol original que es diferentes del ―árbol bootstrap‖ se le
da un valor de 0, mientras a las similares se le da 1. 6) Se repite el proceso cientos o miles
de veces. 7) Se calcula el porcentaje (%) que cada rama interna del árbol original fue
similar a cada ―árbol bootstrap‖. Un valor bootstrap >95% se considera una rama muy bien
sustentada.

Fig. 8.18. Esquema del método de remuestreo (bootstrap) utilizado para analizar el sustento
de las ramas de una filogenia. Notar que las pseudoréplicas (generadas automáticamente
 224

por el programa de computación que se esté utilizando) consisten en una permutación de la

posición de la secuencia pero conservando el estado del carácter, es decir la base. De cada
pseudoréplica el programa va a generar un árbol filogenético, el cual va a ser comparado en
su forma (―tolopología‖) respecto al árbol obtenido a partir de la matriz de datos originales.
Esta comparación tendrá en cuenta la coincidencia, o no, de cada rama y sub rama de los
árboles. Por convención, en las publicaciones científicas, los valores de sustento se colocan
como números sobre las diferentes ramas del árbol.

Síntesis del abordaje filogenético

 La filogenia existe independientemente de mi capacidad de encontrar caracteres
para inferirla.
 La filogenia representa relaciones de parentesco entre los organismos.
 En el caso de árboles de alelos intraespecíficos (ámbito de la filogeografía),
recordar que la genealogía consiste en relaciones entre alelos, no entre los
organismos que los portan. Dos alelos más cercanamente emparentados en una
muestra de alelos mitocondriales (por ejemplo) pueden hallarse en individuos que
poco tienen que ver en su parentesco global (nuclear). A nivel intraespecífico, la
recombinación, al quebrar los ligamientos, altera esta idea de un ordenamiento
estrictamente jerárquico.
 Un punto importante: utilizar un tipo de molécula cuya tasa de evolución sea acorde
con el grupo de entidades estudiadas. Si se analizan relaciones filogenéticas
profundas, tener en cuenta que secuencias de ADN de aquellos genes más
conservados posiblemente brindarán detalles más precisos sobre las relaciones
evolutivas entre organismos.

Bibliografía

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Preservation of Favoured Races in the Struggle for Life.

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250). University Publications of America.

Joseph, L., Lessa, E.P. y Christidis, L. (1999). Phylogeny and biogeography in the
evolution of migration: shorebirds of the ―Charadrius‖ complex. Journal of
Biogeography 26: 329–342.
 226

9 Selección Natural
Puede decirse que la selección natural es un examen profundo, diario y a cada hora, en
todo el mundo, de cada variación, incluso la más mínima; rechazando lo malo,
preservando y sumando todo lo bueno; trabajando silenciosa e insensiblemente cuando y
donde se presente la oportunidad, en la mejora de los organismos en relación con su
condición orgánica e inorgánica de vida. No vemos nada de estos lentos cambios en curso,
hasta que la mano del tiempo ha marcado el largo lapso de las edades, y entonces nuestra
visión de las eras geológicas pasadas es tan imperfecta que solo vemos que las formas de
vida son ahora diferentes de lo que fueron anteriormente.

Charles Darwin (1809-1882), tomado del Capítulo VI Selección Natural del libro ―On the Origin of
Species by Means of Natural Selection, or the Preservation of Favoured Races in the Struggle for
Life‖ 1872, 6ta. Edición. Traducción: A. Vassallo

Éxito reproductivo diferencial en las poblaciones de organismos

Los cambios ocurridos durante los siglos XVIII y XIX en la percepción del hombre
respecto de la Tierra, los fenómenos geológicos y biológicos, y la escala temporal en la que
estos se desarrollan sentaron la base sobre la cual las ideas evolutivas fueron propuestas y
aceptadas por científicos provenientes de distintas disciplinas. Se ha dicho que gran parte
de la eficacia que tuvo Darwin en captar el espíritu evolucionista --que sin duda ya existía
en la época—se debió a que no solamente señaló la existencia del cambio evolutivo en sí
mismo, sino que además propuso una explicación para el cambio: la selección natural. Para
referirse a la selección natural Darwin usó la palabra principle, cuyo significado es el de
fundamento, teoría o regla para explicar un conjunto de hechos o fenómenos.
Charles Darwin, en su libro ―El origen de las especies por medio de la selección
natural, o la preservación de las razas preferidas en la lucha por la vida‖ basó su teoría en
tres hechos observables y dos deducciones:
1er. Hecho: tendencia de las poblaciones de organismos a crecer de forma
geométrica.
2do. Hecho: el número de individuos de una especie permanece constante, una vez
alcanzada la capacidad de carga del ambiente (Fig. 9.1).
 227

1ra. Deducción: existe un fenómeno de competencia entre los individuos por los
recursos existentes al que denominó lucha por la supervivencia.
3er Hecho: Los organismos varían de modo apreciable en rasgos de la morfología y
anatomía. Existe variación poblacional entre los integrantes de una progenie.
2da. Deducción: existe un mecanismo, al cual él denominó ―selección natural‖,
consistente en que los organismos portadores de determinadas variaciones sobrevivirán con
mayor chance y aportarán un mayor número de descendientes a la población.

Fig. 9.1. La figura de la izquierda representa el crecimiento geométrico o exponencial de

una población. La de la izquierda muestra la constancia en el tamaño poblacional, en un
espacio y tiempo determinado, debido a la restricción impuesta por la capacidad de carga
del ambiente. Ambas figuras constituyen los dos hechos observables que condujeron a
Darwin a deducir la existencia del fenómeno denominado lucha por la supervivencia. La
variación fue el tercer hecho observable señalado por Darwin, que lo condujo a deducir la
existencia de la selección natural.

En parte, el poder de convencimiento de Darwin al plantear la selección natural, se

debió al hecho de que él utilizó una analogía haciendo referencia a un hecho mucho más
conocido, palpable, o verificable, la selección artificial. La evolución biológica es un
fenómeno que ocurre a una escala temporal que es difícil de apreciar para un ser humano.
La propia experiencia nos dice que durante el lapso de nuestra vida difícilmente podamos
ser testigos de un cambio evolutivo en las especies que nos rodean, las que nos parecen,
 228

entonces ―inmutables‖. Pero, la selección artificial, un procedimiento aplicado por los

agricultores y criadores de animales desde tiempos históricos, permite obtener en
relativamente pocas generaciones variantes en las especies de plantas y animales acordes a
particulares requerimientos. Por ejemplo variantes adaptadas a condiciones de sequía,
variantes que producen una mayor cantidad y tamaño de los frutos, variantes inmunes a
determinadas enfermedades. Este fenómeno sí es perceptible a escala humana.
Modos de selección natural. La selección natural actuando sobre los individuos de
una población en una especie particular puede producir cambios en la distribución de los
caracteres de los organismos, posiblemente observables luego de un número determinado
de generaciones. La distribución de un carácter se refiere a la proporción de individuos en
la población que poseen un estado de carácter en particular, lo cual requiere haber realizado
un muestreo y medición del carácter en un número significativo de individuos. Por ejemplo,
en la figura 9.2 se muestra que el diámetro de la corola de las flores de Polemonium
viscosum, una planta nativa de Norteamérica, presenta una distribución bimodal. La
selección diversificadora (o disruptiva), probablemente debida a las diferencias en el
tamaño de los insectos polinizadores que visitan esta planta, sería la causa principal de la
existencia de los diferentes morfos florales. Los abejorros tienen dificultades al momento
de ingresar a las flores con corolas de pequeño diámetro, al contrario de lo que ocurre con
diferentes especies de moscas que visitan la planta.
 229

Fig. 9.2. El diámetro de la corola de las flores de Polemonium viscosum presenta una
distribución bimodal. Barras gris claro: diámetro de la corola localidad 1; barras gris
oscuro: diámetro de la corola localidad 2. La selección diversificadora (o disruptiva),
probablemente debida a las diferencias en el tamaño de los insectos polinizadores que
visitan esta planta, sería la causa principal de la existencia de los diferentes morfos florales.
Los abejorros tienen dificultades al momento de ingresar a las flores con corolas de
pequeño diámetro, al contrario de lo que ocurre con diferentes especies de moscas que
visitan la planta. Las especies polinizadoras varían en las localidades 1 y 2. Modificado de
Galen et al. (1987).

Los cambios que pude producir la selección natural son de diferentes modos:
direccional, estabilizadora, diversificadora, los cuales pueden visualizarse en la figura 9.3
para un ejemplo hipotético de selección sobre el tamaño corporal de una especie. Las
curvas normales, también llamadas ―campanas‖ de Gauss, esquematizan una situación en la
cual existe un valor promedio en la población, en o alrededor del cual se encuentra una
mayoría de los individuos de la población. Los apartamientos de este valor están presentes
en una menor proporción de individuos, siendo que más allá de ciertos valores no existen
individuos con ese estado de carácter, tomando la curva valores de 0 a ambos lados. En el
caso de la selección diversificadora, la distribución del carácter en la población, para el
ejemplo del tamaño corporal, experimentará un aumento en la frecuencia de individuos por
fuera del valor medio del carácter, a la par de una disminución en la frecuencia de
individuos en o cercanos al valor medio del carácter. La adecuación, supervivencia y éxito
reproductivo será relativamente menor en este grupo de individuos. Hipotéticamente, a
medida que pase el tiempo, la selección diversificadora producirá que ya no pueda hablarse
de un valor promedio del carácter en la población, sino más bien de dos, o quizás más,
valores más frecuentes. La campana de Gauss se habrá transformado así en una distribución
del carácter de tipo bimodal o multimodal, como lo observado en el ave Pyrenestes (ver
Capítulo 2).
 230

Fig. 9.3. Ejemplo hipotético de diferentes modos de selección afectando un eje de

variación, el tamaño corporal de una especie.

Muchas adaptaciones presentes en individuos de poblaciones de especies pueden

interpretarse como el resultado de selección diversificadora, los cuales en algunos casos
pueden conducir a eventos de diversificación y especiación. Uno de ellos es el de las
especies de aves carduelinas (o mieleros hawaianos; Subfamilia Carduelinae), endémicas
de las islas de Hawai (Fig. 9.4). Se considera que estas aves son un grupo monofilético
derivado de una especie ancestral que colonizó el grupo de islas hawaianas. Estas islas se
fueron formando en diferentes épocas, y se estima que la radiación inicial de estas aves
comenzó hace ~5,7 millones de años cuando se formaron las islas más grandes, llamadas
Kauai y Niihau. Los linajes principales que dieron origen a la gran diversificación
fenotípica del pico ya había tenido lugar hace ~2 millones de años. La selección
diversificadora puede afectar más de un eje de variación en un carácter. En las especies de
la subfamilia Carduelinae de la figura 9.4, considerando como carácter el pico, la selección
diversificadora afecto su largo, la robustez en altura, y la forma recurvada.
 231

Fig. 9.4. Filogenia de especies de aves dentro de la subfamilia Carduelinae, y sus diferentes
dietas. Basada en diferentes fuentes, entre ellas Lerner et al. (2011).

La selección denominada estabilizadora tiende a «normalizar» el estado de un

carácter. Existen varios ejemplos que podrían interpretarse como un resultado de un
proceso de selección estabilizadora. Podría tomarse por caso a las diferentes especies de
carnívoros pertenecientes a la familia Felidae (gatos, linces, leopardos, etc.). Si bien en
varias especies de felinos se ha documentado la existencia de una variación intraespecífica
en el tamaño corporal (Tabla 9.1), también resulta evidente que cada especie posee un
tamaño corporal característico (Fig. 9.5). ¿Por qué en el caso de las diferentes especies de
felinos, así como también en otros grupos de organismos, opera este modo de selección
estabilizadora, sobre un carácter como la masa corporal? La respuesta a esta pregunta no es
simple, aunque debería tener en cuenta algunos hechos. En el caso de los felinos, el tamaño
de la presa es una característica muy importante del nicho ecológico de cada especie, y está
determinada en gran parte por la masa corporal, en la medida en que ésta determina
variables clave tales como la fuerza de las garras y de la mordida. Los rasgos fenotípicos de
una especie determinada de felino, no solamente la masa corporal, sino además su
 232

comportamiento de caza, el tamaño de su territorio, su fisiología, probablemente conformen

un conjunto integrado y de alguna manera coadaptado, que han evolucionado
conjuntamente en el tiempo evolutivo. Por tal motivo podrían mostrar una cierta estabilidad
evolutiva. Otro aspecto a tener en cuenta es que las diferencias en el tamaño corporal entre
especies de felinos generan un patrón de consumo de presas que evita la competencia
interespecífica, dado que en muchos ecosistemas terrestres parecen ―tolerar‖ la coexistencia
de más de una especie de felino.

Región Machos Hembras

Torres del Paine 4,94 ± 0,92 4,10 ± 0,71
Los Alerces 4,5 3,25
Lihué Calel 4 ± 0,61 2,8
Sur de La Pampa 5,18 ± 0,68 3,33 ± 0,48
Campos del Tuyú 7,4 ± 0,57 4,2 ± 0,17
Uruguay 3,7 3,1
Sur del Brasil 4,6 ± 0,61 3,48 ± 0,51
promedio 4,78 ± 0,99 3,57 ± 0,61

Tabla 9.1. Variación geográfica intraspecífica en la masa corporal (kg) en el gato montés,
Oncofelis geoffroyi. Nótese que la diferencia en masa corporal entre poblaciones puede
llegar al 100 %, ejemplo al comparar Campos del Tuyú vs. Uruguay.
 233

Fig 9.5. Masa corporal de diferentes especies de felinos. Smilodon es un género extinto de
felinos que llegó a habitar en la actual región de Mar del Plata. Figura basada en datos de
Sunquist y Sunquist (2002). Se muestran las siluetas con los tamaños relativos de Smilodon,
yaguareté y ocelote.

Coeficiente de selección

Hasta el momento hemos tratado a la selección natural como un proceso que actúa
por sobre los fenotipos de los individuos, describiendo brevemente las distintas
modalidades que la misma puede adoptar en sistemas naturales (estabilizadora, direccional,
diversificadora o disruptiva). Debemos tener presente que los trabajos en secuencias del
ADN y a nivel meta genómico desarrollados en las últimas dos décadas dan cuenta de
cómo opera la selección a nivel genómico. En este sentido, los genetistas de poblaciones
desarrollaron los aspectos matemáticos y estadísticos del concepto de selección natural.
Uno de los objetivos de estos desarrollos fue predecir los cambios en las frecuencias de los
diferentes genotipos presentes en una población frente al efecto de la selección natural. Los
primeros estudios, relativamente simples en su enfoque, apuntaron al caso de genes
autosómicos y dialélicos. La lógica de estos análisis pasa por reconocer que, tal como fue
 234

definida la selección natural por Darwin, el éxito reproductivo diferencial entre los
diferentes genotipos en una población, inevitablemente va a producir que sus frecuencias
relativas cambien en sucesivas generaciones. El primer paso fue definir algunos términos
algebraicos, como s = coeficiente de selección, que puede tomar valores entre 0 y 1. Se
define además adecuación o eficacia darwiniana (fitness) como 1-s (en muchos libros de
texto como w). Veamos cómo son utilizados estos términos para estimar frecuencias
genotípicas en una población hipotética y con un ejemplo numérico.

genotipo genotipo
AA Aa Aa AA Aa Aa total
Al nacer N° al nacer 1 18 81 100
Frecuencia p2 2pq q2 Frecuencia 0,01 0,18 0,81
Adecuación 1 1 1-s Adecuación 1 1 0,9

Adultos Adultos N° 1 18 73
Frecuencia p2 2pq q2(1-s) Frecuencia 1/92 18/92 73/92
Frecuencia p2/(1-sq2) 2pq/(1-sq2) q2(1-s)/(1-sq2)
relativa

Tabla 9.2. Cálculo algebraico de frecuencias genotípicas, para el caso de selección contra el
genotipo recesivo, con s = 0,1. La tabla muestra, a la derecha, el mismo ejemplo en
números. Nota: tener en cuenta que desarrollando p2 + 2pq + q2 (1-s) = 1 – sq2

Posteriormente a calcular el cambio en las frecuencias de genotipos uno podría

preguntar ¿Cómo cambia (∆) la frecuencia de un alelo de un gen según un coeficiente de
selección dado? Siguiendo con el caso de selección contra el genotipo recesivo de la Tabla
9.2, después que actuó la selección las frecuencias relativas de los genotipos son:
AA Aa aa

p2/(1-sq2) 2pq/(1-sq2) q2(1-s)/ (1-sq2)

El cálculo de la frecuencia del alelo q luego de la selección es:

½ Aa + aa = q(1-sq) / 1-sq2

∆q = frecuencia relativa de q después de la selección – frecuencia inicial de q, o sea:

[q(1-sq)/1-sq2] - q, lo que al desarrollarse es: -sq2(1-q)/1-sq2

 235

La adecuación 1-s, es una medida del éxito reproductivo diferencial, es decir que
aquellos individuos en una población que dejen el mayor número de descendientes que
llega a la madurez, tienden a ser los que presentarían mayores ventajas adaptativas.
Biológicamente, existen formas en que los investigadores pueden dar cuenta del
éxito reproductivo diferencial entre los organismos, entre ellas puede mencionarse:
a) supervivencia o mortalidad diferencial
b) fertilidad o fecundidad diferencial
c) éxito de apareamiento diferencial
a, b y c son componentes de la adecuación, sobre los cuales puede actuar la
selección natural y la selección sexual, un caso especial de selección. Los componentes de
la adecuación pueden visualizarse en un ciclo de vida esquemático, el cual puede
corresponder al de muchos organismos (Fig. 9.6).

Fig. 9.6. Ciclo de vida de organismos diploide generalizado y efectos de la selección en

distintas etapas del ciclo.

Selección natural: evidencia de campo

 236

Ejemplo de polimorfismo enzimático y selección en un pez vivíparo

Estudiar el efecto de la selección natural y la adecuación de los diferentes genotipos
en condiciones naturales es una tarea compleja. Medir la supervivencia o fertilidad de los
genotipos en sucesivas generaciones, o incluso en el pasaje de generación en generación
implica realizar un seguimiento de los individuos y su desempeño en la población. Es
necesario cuantificar cambios en las frecuancias alelicas y posibles desvío del equilibrio de
Hardy-Weinberg para verificar la existencia de un proceso selectivo. Por tal motivo, existen
pocos estudios, y en grupos particulares de organismos, en los cuales se ha posido estudiar
la selección natural en la naturaleza, al contrario de lo que ocurre con los numerosos
estudio de laboratorio con Drossophila. Un estudio de Christiansen et al (1977) analizó el
polimorfismo existente en la enzima esterasa y su posible efecto sobre la adecuación en el
pez Zoarces viviparous, una especie vivípara. Esta característica permite asignar a una dada
hembra adulta, de la cual puede conocerse el genotipo enzimático, una progenie la cual
puede también caracterizarse genotípicamente. Los datos que se muestran en las siguientes
tablas provienen de machos, hembras preñadas y no preñadas de Zoarces viviparus
capturadas en seis muestras durante los años 1969 y 1970 en las costas del Mar del Norte.

Genotipos de las crías

A1A1 A1A2 A2A2 Suma
Genotipos madres
A1A1 305 516 821
A1A2 459 1360 877 2696
A2A2 877 1541 2418
Suma 764 2753 2418 5935
Frecuencia genotipos 0,129 0,464 0,407
crías
Tabla 9.3. Genotipos madre/progenie en el pez vivíparo Zoarces viviparus correspondientes
a dos alelos del gen de la enzima esterasa, de Christiansen et al. (1977).

En la progenie de cada hembra muestreada, un número de crías tomadas al azar

fueron analizadas para la enzima esterasa. La Tabla 9.3 muestra que en la progenie de
 237

hembras A1A1, el cociente 516/821 = 0,629 (p, frecuencia del alelo A2) representa el
aporte de la gameta masculina A2. En la progenie de las hembras A2A2 el cociente
1541/2418=0,637 representa el aporte de la gameta masculina A2. De la similitud entre los
valores que representan los aportes de gametas masculinas, los autores concluyen que
existió un apareamiento al azar dado que las hembras de diferente genotipo no difieren en
la selección de pareja. En otras palabras, las hembras no difieren en la selección de uno u
otro genotipo de macho que fecundó sus óvulos.
De la Tabla 9.4 se puede inferir que el éxito reproductivo no depende del genotipo
de las hembras, dado que tanto en las hembras preñadas como en las no preñadas, la
frecuencia de los alelos de esterasa no difiere significativamente. Otra inferencia que puede
realizarse en base a los datos de la Tabla 9.4 es acerca de si los machos poseen similar
éxito reproductivo. Si el éxito reproductivo de los machos que poseen diferentes genotipos
es similar, las frecuencias alélicas obtenidas en los machos deben ser similares a la del
esperma que fecundó los huevos. Este hecho se cumple dado que los aportes de la gameta
A2 (q) a las progenies de las hembras A1A1 y A2A2, 0,629 y 0,637 respectivamente
(Tabla 9.3), es similar a la frecuencia de A2 en los machos, que es 0,644.

HEMBRAS MACHOS

PREÑADAS NO PREÑADAS

N° Frecuencia N° Frecuencia N° Frecuencia

A1A1 821 0,138 43 0,118 693 0,133

A1A2 2698 0,454 161 0,442 2332 0,446

A2A2 2418 0,407 160 0,440 2201 0,421

SUMA 5935 364 5226

Alelo p 0,365 0,339 0,356

Alelo q 0,635 0,661 0,644

Tabla 9.4.- Éxito reproductivo de los genotipos del gen esterasa en las hembras y en los
machos del pez Zoarces viviparus. En las hembras el éxito reproductivo se infiere de las
frecuencias alélicas en hembras preñadas vs. no preñadas. En los machos, el éxito
 238

reproductivo se infiere de comparar las frecuencias alélicas en los machos con los aportes
de las gametas masculinas a las progenies.

A1A1 A1A2 A2A2

Crías antes observado 0,129 0,464 0,407 p=0,36 En
del q=0,64 equilibrio
nacimiento de HW
esperado 0,130 0,461 0,408
Adultos de observado 0,135 0,450 0,415 p=0,36 Fuera del
dos años q=0,64 equlibrio
HW
esperado 0,129 0,461 0,410
Supervivencia 1,046 0,976 1,012
(obs./esp.)
1-s 1 0,93 0,410
(adecuación=
supervivencia
mayor
obs./esp)
s (coef. de 0 0,07 0,033
selección)

Tabla 9.5.- Frecuencias genotípicas en la progenie de una generación antes del nacimiento,
y a los dos años posteriores en adultos pertenecientes a aquella generación.

La Tabla 9.5 muestra las frecuencias genotípicas en la progenie de una generación

antes del nacimiento, y a los dos años posteriores en adultos pertenecientes a aquella
generación. Recuérdese que este análisis se ve facilitado por el hecho de ser una especie
vivípara, por lo cual de una hembra preñada se puede determinar el genotipo de sus crías.
Nótese que al cabo de dos años se verificó una menor proporción de individuos
heterocigotas para la enzima esterasa, es decir 0,450 < 0,464. De la tabla puede inferirse
que el componente de la adecuación sobre el cual actuó la selección natural fue la
supervivencia, es decir la etapa que se encuentra entre la cigota y la adultez. La tabla
muestra los cálculos realizados del coeficiente de selección para los diferentes genotipos
del gen de la enzima esterasa.

Polimorfismo geográfico en el pelaje de roedores

Los patrones de variación geográfica en el fenotipo o genotipo pueden proporcionar

evidencia de la selección natural. Hoekstra et al. (2004) analizaron la variación fenotípica
en el pelaje de una especie de roedor, Chaetodipus intermedius, comparándolo con las
frecuencias alélicas de un gen que influencia la pigmentación (el receptor de
 239

melanocortina-1, Mc1r) y con el patrón de variación del ADN mitocondrial (ADNmt), este
último un marcador neutral.

Fig. 9.7 Arriba: Diferencias en la coloración del sustrato en hábitats con predominio de lava
volcánica (hábitats oscuros) versus predominio de rocas graníticas (hábitats claros). Abajo:
fenotipos de pelaje en el roedor Chaetodipus intermedius. Los diferentes pelajes ofrecen
diferentes protecciones camuflajes frente a la depredación por aves rapaces y otros
depredadores de la especie.

Los autores analizaron un gradiente ambiental en donde la coloración del sustrato

difería en relación a distintos contextos geológicos del paisaje (Fig.9.7). Por un lado, las
áreas oscuras correspondían a sectores cubiertos de lava volcánica (donde una gran
proporción de roedores presentaron coloración oscura), por otro lado, áreas con rocas
graníticas de coloración clara; ambos tipos de sitios ubicados en el Refugio Natural Cabeza
Prieta, Arizona, EEUU. Los individuos que habitan en hábitats con presencia de lava
volcánica tienen un pelaje oscuro melánico sin bandas (al menos en una proporción por
encima del 95%), mientras que los ratones de hábitats graníticos de color claro tienen un
pelaje claro. Los autores de este trabajo han planteado que dicho polimorfismo en el color
 240

de pelaje sería una supuesta adaptación para evitar la depredación (serpientes, coyotes y
aves rapaces).

Fig. 9.8 La frecuencia de un alelo deletéreo en una población en el equilibrio está dada por
la influencia de diferentes procesos microevolutivos.

En estudios previos, se determinó que dos alelos del gen Mc1r, D y d, difieren en
cuatro aminoácidos y son los responsables del polimorfismo de color: los genotipos DD y
Dd son melánicos, mientras que los genotipos dd se asocian a un pelaje de color claro. Los
autores secuenciaron el gen Mc1r en 175 individuos a lo largo de una transecta de 35 km de
longitud la cual atraviesa hábitats con diferente sustrato. Además, secuenciaron dos genes
del ADN mitocondrial presuntamente neutrales, COIII y ND3, en los mismos individuos.
Los autores encontraron una correlación entre la frecuencia del alelo Mc1r y la coloración
del sustrato en donde los individuos fueron capturados, pero ninguna correlación entre los
marcadores de ADNmt y el color del sustrato en su hábitat particular (Tabla 9.6 y Fig. 9.9).
 241

Fenotipo Alelos Mc1r

Fenotipo melánico claro Mc1r D Mc1r d
Sustrato
Lava (oscuro) 54 3 98 16
Granito (claro) 48 120 57 279
Test de Fisher P<0,00001 P<0,00001

Tabla 9.6.- Número de individuos de cada fenotipos de pelaje y número de alelos del gen
Mc1r en dos hábitats con diferente coloración del sustrato en la especie de roedor
Chaetodipus intermedius. Tomado de Hoekstra et al. (2004).

Fig. 9.9 De arriba abajo: frecuencia del fenotipo melánico; frecuencia del alelo Mc1rD;
frecuencia de ratones con genotipo Mc1rDd dentro de los ratones de fenotipo melánico;
frecuencia de haplotipos de ADNmt en diferentes hábitats (XM, T, W, M, E, ON) en la
especie de roedor Chaetodipus intermedius. La franja gris muestra la coloración de sustrato
oscura correspondiente a los hábitats W y M. El resto de los hábitats presenta un hábitat
con sustrato granítico de coloración clara. Basado en Hoekstra et al. (2004).

En base a la frecuencia de haplotipos de ADNmt, los autores realizaron

estimaciones de la tasa de migración entre subpoblaciones ubicadas en sitios de muestreo
 242

con sustrato de color claro y oscuro. Con la tasa de migración estimada y las frecuencias
alélicas del gen Mc1r en cada sitio, los autores calcularon los coeficientes de selección
contra los alelos Mc1r no coincidentes en cada sitio, es decir alelos claros en sitios oscuros
y viceversa. Para el cálculo del coeficiente de selección los autores asumieron un modelo
de equilibrio migración-selección propuesto por los genetistas J.B.S. Haldane y S. Wright:

Δq = -spq [q + h(p – q)] + mQ – Mq

1 – sq (2hp + q)

Este modelo merece una breve explicación. Δq es el cambio de la frecuencia de un

alelo deletéreo en una población. En una situación de equilibrio Δq = 0, es decir no hay
cambios en la frecuencia del alelo deletéreo ya que la selección en contra de este alelo se ve
compensada, en cada generación, por los individuos inmigrantes que lo portan. En el
modelo, q y p son las frecuencias de los alelos deletéreo y no deletéreo, respectivamente. El
coeficiente de selección contra el alelo deletéreo es s. Las letras m y M denotan las tasas de
inmigración y emigración poblacionales. Los autores utilizaron diferentes valores de h, el
coeficiente de dominancia, el cual fue determinado mediante un análisis espectral de la
reflectancia de cada genotipo. Bajo dominancia completa el alelo D domina sobre d, por lo
cual el genotipo Mc1r Dd es melánico. En estas condiciones de dominancia, el coeficiente
de selección contra el alelo d estuvo en el rango [0,039-0,389], mayor que cuando se
asumió una dominancia parcial, con un rango de s entre [0,013-0,126].
Los resultados más sobresalientes del trabajo indicarían una selección dependiente
del hábitat pero de tipo asimétrica: la selección es más fuerte contra ratones claros en roca
oscura que contra ratones melánicos sobre roca clara.

Selección sexual

Existe un debate entre los biólogos evolutivos acerca de cuál sería la ventaja
adaptativa de la reproducción sexual. En parte este debate surge debido al hecho de que es
difícil de explicar cómo, a partir de una población en la cual los individuos se reproducen
asexualmente, individuos que se reproducen sexualmente podrían aumentar su frecuencia.
 243

Algunas de las razones esgrimidas para dar cuenta de la adaptación que confiere la
reproducción sexual son las siguientes:
a) La reproducción sexual puede aumentar la tasa de evolución dado que
incrementaría la tasa con la que nuevas mutaciones benéficas en loci separados pueden
combinarse en los individuos.
b) Teoría de la ―selección de grupo‖: si bien existe un costo individual teórico del
50 % en la reproducción sexual, este costo es compensado por la reducción de la tasa de
extinción de grupos o poblaciones de individuos sexuales. Este costo del 50 % se debe a
que un individuo, asexualmente, puede generar una progenie de dos individuos. Mientras
que para generar una progenie de dos individuos se requieren dos individuos que se
reproduzcan sexualmente.
c) La reproducción sexual aumenta la chance de reducir el número de mutaciones
deletéreas en la progenie.
d) La recombinación durante la formación de las gametas (meiosis) incrementa la
variabilidad disponible para hacer frente a demandas evolutivas.

Sean cuales sean las ventajas adaptativas de la reproducción sexual, la selección

sexual explica muchas de las diferencias existentes entre machos y hembras de diferentes
especies de organismos (Fig. 9.10).

Fig. 9.10. La selección sexual explica muchas de las diferencias existentes entre machos y
hembras de diferentes especies de organismos. Las figuras humanas corresponden a la
placa de la sonda espacial Pioneer 10, lanzada en 1972.
 244

La anisogamia, es decir la desigualdad que existe en las gametas masculinas y

femeninas, se ha invocado como una de las causas de la selección sexual. Esta desigualdad
consiste en que los espermatozoides son generalmente pequeños, abundantes y móviles,
siendo que su producción representa un costo energético relativamente bajo. Por el
contrario los óvulos son relativamente escasos, grandes, y su producción requiere de una
mayor inversión energética.
[La siguiente afirmación no debe tomarse con ningún sentido negativo, de desprecio
o poco respeto hacia ningunos de los sexos. Su interpretación se restringe exclusivamente a
un contexto biológico]. Las hembras serían un ―recurso limitante‖ para el éxito
reproductivo de los machos. Por este motivo se va a generar una heterogeneidad en cómo es
dividido dicho recurso; en otras palabras los machos diferirán mucho entre sí en la fracción
del recurso –número de hembras-- a la que accederán. Esto a su vez se manifestará en la
forma de un éxito reproductivo diferencial entre los machos de una población hipotética. El
origen y evolución de los denominados caracteres sexuales secundarios va a tener lugar en
el sexo que deba competir por el acceso al recurso, en este caso en los machos. Si se
observa nuevamente el ciclo de vida de la figura 9.6, la selección sexual actúa
exclusivamente en la etapa que va de individuos adultos a progenitores.

La inversión reproductiva asimétrica que caracteriza a la ya mencionada anisogamia

se traduce en lo que algunos consideran como un ―conflicto de intereses‖ entre los sexos.
Como un resultado de este conflicto entre los sexos, éstos desarrollaran estrategias
reproductivas contrastantes (Fig. 9.11). En las hembras la selección sexual tenderá a
incrementar la capacidad de éstas para seleccionar a aquellos machos que incrementen su
propio --el de las hembras-- éxito reproductivo.
 245

Fig. 9.11. La inversión reproductiva asimétrica entre los sexos, o anisogamia, se traduce en
un ―conflicto‖ entre los sexos.

En los machos la selección sexual tenderá a incrementar su capacidad para competir

por parejas así como también su capacidad para localizar y atraer a potenciales parejas. Esta
competencia se manifiesta de forma muy amplia dependiendo de cada especie: puede
incluir desde la fuerza física y la agresión, hasta mecanismos muy sutiles tales como
cortejos complejos y coloraciones atrayentes. El espectro es verdaderamente enorme, tanto
como lo es la diversidad de los organismos y sus diferentes formas de reproducción (Fig.
9.12).

Fig. 9.12. Según las diferentes formas que puede adoptar la competencia por parejas en los
diferentes grupos de organismos, los caracteres que van a ser favorecidos por la selección
sexual varían de manera considerable, incluyendo caracteres anatómicos, comportamentales
y fisiológicos.

Un carácter dado puede ser utilizado en más de un contexto, como es el caso del
dimorfismo sexual existente en las pinzas de las especies de cangrejos pertenecientes al
género Uca, conocidos como cangrejo violinista. Este dimorfismo consiste en que en los
 246

machos, una de las pinzas es de mucho mayor tamaño que la otra, mientras que las pinzas
derechas e izquierdas de las hembras tienen igual tamaño. Los machos pueden utilizar las
pinzas durante encuentros agresivos directos entre ellos, en los cuales poseer una pinza de
mayor tamaño confiere una ventaja que puede permitir desplazar a un macho rival del
territorio. Pero los machos pueden competir también de una forma más sutil, manifestando
un cortejo más atractivo para las hembras. El cortejo incluye, por parte de los machos, la
ejecución de un movimiento ondulante de la pinza de mayor tamaño (Fig. 9.13). Que este
movimiento sea efectuado de manera adecuada y con destreza va a influir en la elección por
parte de las hembras. En las hembras, a su vez, la selección sexual tenderá a incrementar la
capacidad de discernir, de entre los posibles candidatos a ser su pareja, aquellos que les
confieran un mayor éxito reproductivo. El tamaño de la pinza se correlaciona con las
características de la cueva del macho (su diámetro y profundidad), que es el lugar donde la
hembra depositará los huevos fecundados. La temperatura de incubación, la cual influye
directamente sobre el desarrollo de los huevos, depende del diámetro de la cueva del
macho, por lo cual el tamaño de la pinza es un carácter que la hembra tiene en cuenta al
momento de elegir pareja.

Fig. 9.13. Macho y hembra de cangrejo violinista (género Uca), mostrando el dimorfismo
sexual en el tamaño de las pinzas. Derecha: macho delante de su cueva efectuando el
movimiento de cortejo con la pinza de mayor tamaño (Foto: Wikipedia Commons).

Dimorfismo en el plumaje y en el comportamiento de cortejo en las aves de

enramada (bowerbirds). En la especie australiana Ptilonorhynchus violaceus, los machos
construyen una enramada con ramitas y objetos (Fig. 9.14). A diferencia de lo que ocurre,
por ejemplo, con el nido del hornero, cuya finalidad es garantizar el cuidado de los huevos
y el desarrollo de los pichones, la finalidad de la enramada es poner en evidencia, ante las
hembras, simplemente la capacidad de los machos para construirlas. Las enramadas son
 247

visitadas y examinadas detenidamente por las hembras, las que incluso pueden visitar las
enramadas de varios machos antes de efectuar su decisión de apareamiento con alguno de
ellos. Además, los machos poseen un plumaje brillante negro, diferente y visualmente más
llamativo en comparación con el de las hembras. Algunas teorías sostienen que el plumaje
llamativo de los machos de ciertas especies de aves constituye una señal honesta, hacia las
hembras, de la ―calidad‖ de sus genes. El razonamiento es el siguiente: dado que mantener
en buen estado un plumaje llamativo requiere de la inversión de un relativamente alto costo
energético, aquellos machos que muestren un plumaje en buen estado, brillante, disponen
del suficiente resto energético como para mantenerlo precisamente en ese estado. Por ―resto
energético‖ se entiende aquel plus de energía disponible para el mantenimiento de un
plumaje brillante una vez se han llevado a cabo todas aquellas actividades vitales para el
organismo: termorregulación; mantenimiento del sistema inmunológico; búsqueda del
alimento; escape de depredadores; etc. La elección de la hembra de Ptilonorhynchus
violaceus se basa, por consiguiente, tanto en caracteres corporales del macho –la brillantez
y calidad del plumaje-- así como también en su habilidad comportamental de construir una
enramada.

Fig. 9.14. Dimorfismo en el plumaje y en el comportamiento de cortejo en las aves de

enramada (bowerbirds), Ptilonorhynchus violaceus. Los machos construyen una enramada
 248

con ramitas y objetos, la cual es visitada y examinada por las hembras. La elección de la
hembra se basa tanto en caracteres corporales del macho –la brillantez y calidad del
plumaje-- así como también en su habilidad comportamental de construir una enramada.
Imágenes: Wikipedia Commons. A: enramada; B: macho construyendo una enramada; C:
macho; D: hembra.

En los anfibios anuros —ranas y sapos— la fecundación es en general externa: el

macho aferra a la hembra por arriba y detrás mediante un comportamiento denominado
amplexo. Durante esta unión, la hembra deposita los óvulos en el agua a la par que el
macho hace lo mismo con su esperma, produciéndose la fecundación en el agua. El
amplexo tiene lugar en sitios del hábitat (charca, borde de laguna, bañado, etc) que el
macho previamente ha defendido como su propio territorio reproductivo; las hembras
visitan estos territorios, atraídas por el canto de cortejo de los machos (Fig. 9.15).
Posiblemente, las hembras elijan al macho con el cual van a aparearse mediante una
combinación de características que incluyen el canto de cortejo, la calidad del territorio, y
otras señales. En la especies de rana Lithobates clamitans (rana verde; de distribución en
América del Norte) se ha observado que los machos defienden el territorio reproductivo
mediante comportamientos agresivos de lucha entre ellos. En general, los machos de mayor
tamaño corporal y agresividad mantienen territorios de más calidad, determinada ésta por
características como la cobertura vegetal, la composición de especies vegetales y la
profundidad de la charca. Sin embargo, los machos de menor tamaño adoptan un
comportamiento denominado ―satélite‖, consistente en permanecer en la cercanía del
territorio de un macho dominante. Esto les permite o bien acceder a un territorio de mayor
calidad cuando el mismo eventualmente se desocupe (los territorios no son totalmente
estables durante la estación reproductiva ya que los machos lo van cambiando) o bien
interceptar de manera oportunista a una hembra mientras esta se desplaza entre territorios.
En un estudio realizado a campo por K. Wells (1977), en el cual los machos y las hembras
de rana verde fueron individualizados con marcas de colores, observándose su
comportamiento durante la estación reproductiva, este autor observó que, en promedio, los
machos de mayor tamaño corporal (> que 80 mm en la longitud hocico – cloaca) mantienen
territorios de mayor calidad (Fig. 9.16). Además, observó que existe una correlación
estadísticamente significativa entre la calidad del territorio y el número de apareamientos al
 249

que acceden los machos. Sin embargo, también observó que los machos de menor tamaño
también fueron capaces de acceder a apareamientos mediante la táctica de ―satélite‖.

Fig. 9.15. A: Macho de la especie de rana Lithobates clamitans (rana verde; de distribución
en América del Norte). B: amplexo en la rana verde. El macho, de tamaño generalmente
inferior al de la hembra, la aferra por arriba y detrás. Los óvulos y el esperma son liberados
al agua, donde se produce la fecundación. Fotografías: Wikipedia Commons.

Fig. 9.16. Variación del índice de calidad del territorio de los machos de más de 80 mm de
longitud hocico-cloaca (círculos negros), de entre 75 y 80 mm (círculos blancos), y
menores de 75 mm (cuadrados negros). Nótese la variación en el número de hembras
grávidas en el hábitat a lo largo de las semanas que dura la estación reproductiva. El índice
 250

de calidad del territorio tiene en cuenta características del hábitat como la vegetación y la
profundidad de la charca. Tomado de Wells (1977).

Origen de la socialidad y los comportamientos altruistas

Algunos autores han intentado explicar el origen de la socialidad y de los

comportamientos denominados altruistas o, lo que es lo mismo, generosos. Existen
diferentes grados de socialidad (ej. organismos pre sociales comunales, semi sociales, y
otras categorías), sin embargo, el grado mayor se denomina eusocialidad. En este grado de
organización los individuos cooperan en el cuidado de la crías y generalmente existen
castas estériles. Además existe un solapamiento de las generaciones, alcanzando los
individuos reproductores una relativamente mayor longevidad. Algunos organismos, como
los insectos sociales --hormigas, termitas, y algunas especies de avispas y abejas-- han
servido como modelo para explicar el origen de la socialidad, dando preeminencia a un
punto de vista genético. Las abejas melíferas y las hormigas son haplodiploides: el sexo se
determina por el número de juegos cromosómicos, los machos son haploides y las hembras
diploides. Los individuos conocidos como ―reinas‖ son las hembras fértiles cuyo aparato
reproductor está desarrollado. Una vez copuladas por el macho, estas hembras poseen la
capacidad de producir huevos de dos tipos: huevos fecundados 2N resultantes de la unión
de un óvulo y un espermatozoide, y huevos no fecundados N resultantes solamente de
óvulos. En las abejas, las hembras fértiles poseen como parte de su aparato reproductivo
una espermateca en donde es resguardado el semen de los machos luego de la cópula. Esta
espermateca permite, o no, liberar espermatozoides para que se lleve a cabo la fecundación
de los óvulos producidos por la hembra. En las abejas, estos huevos no fecundados darán
origen a los machos (conocidos en apicultura como zánganos), mientras que los huevos
fecundados producirán o bien hembras no fértiles (obreras) si la alimentación consiste de
néctar y polen, o bien hembras fértiles con el aparato reproductor completamente
desarrollado si la alimentación provista a las larvas consiste de una sustancia secretada por
las obreras que se denomina jalea real. Los biólogos se han preguntado por qué, en los
insectos y otros organismos sociales donde existen uno o pocos individuos reproductores, el
resto de los individuos inhiben su propia reproducción y a cambio se ocupan de cuidar a las
crías que no son propias. Esta inhibición de la propia reproducción y el cuidado de crías
 251

que no son propias --pero con las cuales están emparentadas-- es considerado un
comportamiento altruista o generoso, en el sentido de que en lugar de pasar los genes
propios a la próxima generación, colaboran en que pasen los genes de otro individuo. Para
explicar dicho comportamiento desde un punto de vista de la herencia, o genético, algunos
biólogos evolutivos crearon el concepto de selección por parentesco (kin selection). El éxito
reproductivo de un organismo hipotético puede ser directo, debido a su propia
reproducción, o bien indirecto, debido a la reproducción de sus parientes. El parentesco,
entendido como la similitud genética entre individuos en una población, es variable.
Obviamente, tratándose de organismos diploides, es mayor entre progenitores e hijos (0,5)
que entre progenitores y sus nietos (0,25) o bisnietos (0,125). Entre hermanos completos el
parentesco es de 0,5 y entre primos es de 0,125. Entre tíos y sus sobrinos es de 0,25. Estos
valores numéricos son definidos como r = coeficiente de parentesco. El éxito reproductivo
indirecto es entonces igual al éxito reproductivo de los parientes multiplicado por el valor
de r.

Fig. 9.17. Progenitores y progenie de un insecto social haplodiploide, por ejemplo la abeja.
Lo círculos con tramas representan los alelos diferentes de dos genes. En la hembra
diploide ocurre meiosis en la formación de las gametas, lo cual no ocurre en el progenitor
haploide. En promedio, la similitud genética es de 0,75 entre hermanas, mayor que la que
existe entre madre e hijas, 0,5. Por tal motivo, las hermanas pueden alcanzar un éxito
 252

reproductivo relativamente mayor cuidando a las crías provenientes de su madre (e

inhibiendo su propia reproducción, lo cual sería un comportamiento altruista) que
reproduciéndose ellas mismas. Tal es la causa invocada para explicar el origen evolutivo de
la socialidad en estos insectos.

Entonces, ¿por qué una obrera de una colmena de abejas optaría por inhibir su
propia reproducción y, en su lugar, cuidar a crías que no son propias pero que en realidad
son sus hermanas? Considérese a los progenitores y a la progenie de un insecto social
hipotético haplodiploide, como podría ser la abeja melífera. En la hembra 2N diploide
ocurre meiosis en la formación de las gametas, lo cual no ocurre en el progenitor N
haploide. Notar que los machos, en la progenie, son hijos exclusivamente de la madre, sin
aporte genético del padre. En promedio, la similitud genética es de 0,75 entre hermanas, es
decir mayor que la que existe entre madre e hijas, 0,5 (Fig. 9.17). Por tal motivo, las
hermanas pueden alcanzar un éxito reproductivo indirecto relativamente mayor cuidando a
las crías provenientes de su madre (e inhibiendo su propia reproducción, lo cual sería un
comportamiento altruista) que reproduciéndose directamente ellas mismas. Tal es una de
las causas invocadas para explicar el origen evolutivo de la socialidad. No obstante, existe
evidencia de que el origen de la eusocialidad no está restringido a organismos
haplodiploides o exclusivamente a los insectos. Heterocephalus glaber es un roedor
subterráneo eusocial que habita la región este de África. Sus colonias constan de centenares
de individuos pero solamente una hembra es reproductiva.
Para el biólogo E. O. Wilson, conocido por la publicación de su libro Sociobiología,
el aprovisionamiento progresivo sería un pre adaptación clave que dio origen a la
eusocialidad (Wilson, 2008). El aprovisionamiento progresivo es un término que se usa en
entomología para referirse a una forma de comportamiento parental en el que un adulto
(más comúnmente un himenóptero como una abeja o una avispa) alimenta a sus larvas
directamente después de que nacen, alimentando a cada larva repetidamente hasta que ha
completado su desarrollo. El aprovisionamiento de varias larvas al mismo tiempo es común
en los insectos himenópteros. El paso evolutivo siguiente, según Wilson, es que las crías
adultas permanezcan en el nido ayudando a su madre y cuidando a sus hermanos --un
comportamiento altruista-- en lugar de dispersarse y generar su propia descendencia.
 253

Bibliografía
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Wilson, E.O. (2008). One giant leap: how insects achieved altruism and colonial life.
BioScience 58: 17–25.
 254

10 Adaptación

Ha sido desafortunado que el estudio de la adaptación se haya asociado tan estrechamente

a aquellos casos muy especializados y asombrosos, verdaderas maravillas de la
naturaleza, tales como el mimetismo de las alas de ciertas mariposas, cuyo diseño imita las
manchas de moho y perforaciones de una hoja de planta, o los artilugios casi fantásticos
de ciertas orquídeas para asegurarse la polinización por los insectos. Esta perspectiva
tiende a distraer la atención del hecho fundamental, consistente en que cierto grado de
adaptación es omnipresente en la vida, y esto exige una explicación evolutiva.

Julian Huxley (1887-1975). Del libro ―Evolución: una síntesis moderna‖ (1942).
Traducción: A. Vassallo

Origen y evolución de caracteres con valor adaptativo

La adaptación hace referencia a un carácter, o bien a un estado particular de un carácter,

que permite llevar a cabo una función de forma eficiente. Las adaptaciones pueden tener
lugar en caracteres fenotípicos de muy diferente naturaleza: anatómicos, fisiológicos, del
comportamiento, bioquímicos. De manera similar, las adaptaciones incluyen caracteres y
estados de carácter a diferentes niveles jerárquicos, desde el nivel molecular al del
organismo como un todo, pasando por aquellas adaptaciones que abarcan caracteres de las
células, los tejidos, los órganos y los conjuntos de órganos y estructuras. La denominada
extremidad tetrápoda se considera que es una adaptación anatómica que surgió en los
primeros anfibios en relación a la locomoción en el medio ambiente terrestre. La
relativamente baja tasa metabólica basal y concomitante baja producción de calor, lo cual
constituye una adaptación fisiológica de ciertos mamíferos que viven en cuevas o en
ambientes subterráneos, se considera que permite la vida en un ambiente en donde la
disipación del calor corporal se encuentra dificultada precisamente por la vida en el
ambiente cerrado, poco aireado, de la cueva (Fig. 10.1).
 255

Fig. 10.1. Se ha propuesto que las condiciones de hipoxia en el ambiente subterráneo de la

las ratas topo desnudas (Heterocephalus glaber) habrían promovido algunas adaptaciones
particulares como la perdida casi total de pelos, reducción de los pabellones auditivos y
reducción de las capacidades visuales. La piel tiene apariencia de estar ―suelta‖, arrugada y
de color rosado pardusco. Si bien la falta de pelos sería una estrategia morfo-fisiológica que
le permitiría a los individuos de esta especie una adecuada disipación del calor corporal
dentro de las galerías, esta especie mantiene un tipo de pelos táctiles que se distribuyen
regularmente por todo el cuerpo, y que son particularmente prominentes alrededor de la
cara y, en menor medida, en la cola. Imagen de disponibilidad libre en
https://www.flickr.com/photos/40586164@N07/6468268275

El carácter denominado cutícula, presente en las plantas terrestres, es una capa cerosa
externa a la planta que la protege de la desecación a la que está expuesta en la atmósfera
terrestre. Además, la cutícula constituye una barrera para la entrada de bacterias y hongos.
La cutícula es sintetizada por las células epidérmicas de frutas, hojas, tallos primarios y
órganos de las flores. A nivel molecular existen diferentes tipos de adaptaciones
fisiológicas. En ambientes con bajas temperaturas muchas especies de organismos
producen proteínas anticongelantes que se unen a los cristales de hielo bloqueando su
superficie y deteniendo el crecimiento de los cristales. Su presencia causa una reducción del
punto de congelación de los fluidos celulares y extracelulares (Fig. 10.2).
 256

Fig. 10.2. En los peces antárticos de la familia Notothenidae existe una alta concentración
en sangre de una glicoproteína anticongelante constituida por repeticiones variables de los
aminoácidos alanina-alanina-treonina unidas a un disacárido. Esta característica a nivel
molecular sería entendida como una adaptación a ambientes donde las aguas alcanzan
temperaturas cercanas a los cero grados centígrados.

La adaptación surge como resultado de un proceso evolutivo, pudiendo expandirse en la

población por medio de la selección. En este caso, la adaptación provee a los individuos
que la portan un mayor éxito reproductivo. Las adaptaciones pueden estudiarse mediante la
comparación con la condición ancestral, basal o generalizada de los estados de carácter.
Esta condición puede encontrarse en grupos extintos en los cuales, debido al buen estado de
conservación del material fosilizado, es posible la comparación con formas derivadas, tanto
actuales como extintas. Alternativamente, puede seleccionarse algún grupo de organismos
viviente que, bajo ciertos supuestos, sirva como un proxi de la condición ancestral. La
elección de un grupo de organismos que represente a la condición generalizada no es un
procedimiento sencillo. Debe conocerse las historia filogenética del grupo en cuestión para
determinar la cercanía o lejanía entre los grupos que van a compararse. Por otra parte, un
grupo en particular puede mostrar caracteres generalizados en ciertos órganos, estructuras o
comportamientos, mientras que en otros puede mostrar especializaciones importantes. Un
grupo de animales en los cuales se han estudiado diferentes tipos de adaptaciones
morfológicas, fisiológicas y comportamentales, es el de los roedores sudamericanos
caviomorfos (―con forma de Cavia [cuis])‖. Estos roedores han diversificado en diferentes
hábitats presentes en Sudamérica: selvas tropicales; selvas y bosques subtropicales;
ambientes de altura como la puna; pastizales pampeanos; estepas patagónicas; hábitats
arbóreos vs. acuáticos vs. subterráneos. En dichos ambientes, han adquirido adaptaciones
 257

en sus extremidades relacionadas a diferentes modos de locomoción. Por ejemplo, existen

especies corredoras de ambientes abiertos con escasa vegetación, como las maras, y
especies corredoras de ambientes con vegetación tropical, como los agutíes. Existen
especies trepadoras que viven en selvas y bosques tropicales, como el erizo sudamericano,
y especies que excavan galerías, como los coruros y tuco tucos. Un grupo que podría
funcionar como generalizado, específicamente en lo referente a las extremidades, son los
Cavia, que son roedores terrestres de relativamente pequeño tamaño corporal (Fig. 10.3).

Fig. 10.3. Diferentes adaptaciones en las extremidades de roedores sudamericanos

caviomorfos que presentan diferentes modos de locomoción y hábitats, comparados con un
grupo de roedores, Cavia (cuis), que puede considerarse generalizado en la anatomía de sus
extremidades. Las imágenes no están en la misma escala.

Caracteres y estado de carácter

El hueso denominado cuadrado forma parte de la articulación mandibular en los peces

óseos. La articulación en estos peces se da entre el hueso articular (mandíbula inferior) y el
cuadrado, que está en el cráneo. En los mamíferos, el cuadrado se ha modificado para pasar
a formar parte del oído medio, llamándose yunque. En un grupo particular de reptiles, los
 258

ofidios venenosos (Fig. 10.4), el hueso cuadrado presenta relaciones que son movibles con
otros huesos del cráneo, aportando a lo que se conoce como cinetismo (movimiento)
craneano. Podemos ver como un mismo carácter adopta diferentes estados, cada uno de los
cuales puede considerarse una adaptación respecto a funciones particulares.

Fig. 10.4. A. Cinetismo craneano producido por la existencia de ciertas uniones movibles
entre huesos del cráneo (señaladas con flechas), en ofidios venenosos. Se trata de un diseño
especializado, consistente en que el hueso cuadrado, alargado en forma de varilla, rota
hacia adelante al abrirse la boca. Esta acción coloca en posición de inoculación el diente de
veneno. B. Cráneo de reptil sin cinetismo; su diseño es generalizado.

Existen diferentes modos de abordaje para analizar las adaptaciones de los organismos.
Estos abordajes se corresponden con diferentes líneas de investigación y metodologías. Uno
de los abordajes plantea la pregunta acerca del cómo de las adaptaciones, e incluye el
desarrollo en sí de las adaptaciones. Lo cual es entendible dado que las adaptaciones se
corresponden con caracteres o conjuntos de caracteres fenotípicos los cuales se originan
mediante procesos de regulación de la expresión genética, diferenciación y crecimiento
celular. La dimensión tiempo, en este caso, corresponde a la escala de tiempo del desarrollo
de la especie que se esté estudiando. En el caso de adaptaciones del comportamiento podría
 259

incluir procesos epigenéticos tales como el aprendizaje. Otro de los abordajes se refiere al
―mecanismo‖ por el cual una adaptación opera o lleva a cabo una función biológica en
particular (Fig. 10.5).

Fig.10.5. Diferentes preguntas y enfoques respecto a la adaptación, en este caso aplicados

al comportamiento de caza grupal en licaones. La foto muestra varios licaones cazando a un
ñu.

Respecto al ―por qué‖ de las adaptaciones, un abordaje tiene que ver con el contexto
filogenético en el cual se originó la adaptación. Incluye la historia evolutiva de los cambios
que tuvieron lugar en un linaje en particular de organismos y que dieron lugar a una
adaptación particular en una especie o grupo de especies. Otro abordaje se refiere a cómo
una adaptación se originó en relación a una particular circunstancia ambiental, tal como un
cambio más o menos drástico en el ambiente, o bien el origen de un nuevo nicho ecológico.
La adaptación, en este caso, afecta positivamente la supervivencia y el éxito reproductivo
de la especie en estudio, dado que constituye una respuesta frente una nueva circunstancia
ambiental.
 260

Estos diferentes enfoques respecto a la adaptación pueden ser aplicados al

comportamiento de caza grupal que se observa en la especie de cánido salvaje conocida
como licaón, Lycaon pictus (Fig. 10.5). En este caso, teniendo en cuenta a los mamíferos
carnívoros, la adaptación corresponde el carácter ―comportamiento de caza‖, y puede tomar
dos estados de carácter: caza en solitario y caza grupal.

Mecanismo. ¿Cómo opera la caza grupal en licaones? Los licaones muestran una gran
disciplina al cazar, cooperando para derribar a sus presas. Generalmente hay un individuo
líder que elige la presa y lidera la persecución. Una vez que la presa es seleccionada
comienza la persecución, durante la cual los miembros de apoyo del grupo de caza corren a
una distancia de unos 100 metros, reaccionando rápidamente e impidiendo que la presa
intente desviarse a uno u otro lado de la trayectoria de persecución. Pueden alcanzar los 50
- 60 km/h durante una persecución, la cual dura entre 3 y 5 minutos. Un estudio de Creel y
Creel (1995) muestra que la distancia de persecución de la presa disminuye en función del
número de adultos que participan del grupo de cazadores. También observaron que el
número de individuos que constituyen el grupo de cazadores puede variar en la población,
pero que la ingesta de alimentos per cápita y por km de persecución alcanza su punto
máximo cerca del tamaño modal del grupo de cazadores. Otros estudios muestran que los
licaones prefieren presas dentro de un rango de masa corporal bimodal de entre16 a 32 kg y
de entre 120 a 140 kg.

Ontogenia. ¿Cómo se desarrolla el comportamiento de caza grupal en licaones? Gran

parte de los comportamientos sociales de los licaones africanos parecen ser innatos,
especialmente los comportamientos relacionado con la alimentación, la comunicación e
intercambio social de saludos. Se ha observado que los cachorros de tan solo 6 semanas de
edad regurgitan comida para otros individuos, lo cual constituye un comportamiento típico
de los cánidos adultos al llevar comida para su progenie. Sin embargo, puede haber
aspectos plásticos, con componentes aprendidos, en el comportamiento de la especie. Un
estudio De Villiers et al. (1997) tuvo como objetivo analizar los niveles de la hormona
cortisol –lo cual constituye una medida del estrés social- en licaones de diferente edad, sexo
y jerarquía social. Se observó que a medida que aumenta la edad, los niveles de cortisol
disminuyen en los animales, lo que indicaría que ellos están en mejores condiciones de
 261

aprender habilidades sociales y comportarse dentro del ordenamiento social característico

de la especie.

Filogenia. Uno de los rasgos más intrigantes de los cánidos es la organización social,
que varía desde especies muy sociales hasta especies solitarias. Porto et al. (2019)
utilizaron una combinación de análisis filogenéticos, reconstrucciones del estado ancestral
de caracteres y métodos comparativos, en un estudio que incluyó especies pertenecientes a
la familia Canidae, incluyendo al licaón. El objetivo del estudio fue comprender cómo
evolucionó la socialidad en el grupo, y sus posibles causas ecológicas, durante los últimos
12,6 millones de años. Los autores hallaron que la evolución de tres niveles diferentes de
socialidad --esto es baja, media y alta socialidad-- tuvo lugar en íntima relación con los
cambios en el hábitat y en el tamaño corporal de las especies. Además, el nivel de
socialidad estuvo posiblemente correlacionado y en correspondencia con la evolución de
los tres tipos de dieta que presentan los carnívoros: hipo (presas pequeñas), meso (presas
medianas) e hipercarnivoría (presas grandes), respectivamente. En el caso de los licaones,
una especie considerada hipercarnívora, este hábito dietario se encuentra asociado con la
caza cooperativa.

Valor adaptativo. Existen dos ventajas principales que aporta el comportamiento de

caza grupal en licaones: una ingesta de calorías más alta y más constante, y una mayor
supervivencia de las crías. La presa usualmente capturada por manadas numerosas es
típicamente más grande que la capturada por manadas más pequeñas. Las parejas o los
licaones solitarios a menudo no logran capturar presas de tamaño grande. Además de la
potencialidad de obtener presas más grandes, los grupos de caza evitan el cleptoparasitismo
por hienas, leones y otros depredadores. Respecto a la supervivencia de las crías, cuanto
más numerosa es la manada de licaones, más probabilidades hay de que las crías
sobrevivan hasta la adultez (Fig. 10.6). Una de las razones para esto es que en el caso de
manadas y grupos de caza numerosos, existe la posibilidad de que un adulto permanezca
junto a las crías cuidándolas de posibles depredadores o amenazas ambientales, mientras el
resto del grupo sale de caza.
 262

Fig.10.6. En licaones (Lycaon pictus), perros salvajes de África, especie que caza en grupo,
la supervivencia de las crías se correlaciona positivamente con el número de adultos
colaboradores en la crianza. Basado en Malcom y Martens, 1982. Notar, sin embargo, que
la presencia de varios adultos colaboradores no siempre garantiza la llegada de las crías al
año de edad, como se desprende de los símbolos alineados en el valor de 0.

Un estado de carácter primitivo o basal en una filogenia, originado tal vez hace
millones de años de antigüedad, no implica que esté ―mal adaptado‖ o que sea menos
adecuado o eficiente para llevar a cabo determinada una función (Fig. 10.7). Las aberturas
branquiales constituyen una apomorfía, es decir un carácter biológico derivado y
evolutivamente novedoso, del grupo de animales denominados cordados, que incluye a
muchas especies vivientes de anfioxos, ascidias y salpas, y también formas fósiles cuyo
registro fósil es relativamente pobre dado que carecen de un esqueleto óseo. Sin embargo,
algunos fósiles se han conservado como improntas en el sustrato, como es el caso de
Haikouella, encontrado en la provincia de Yunnan (China) que presenta aberturas
branquiales y probablemente poseía una alimentación filtradora similar a la que tienen los
actuales anfioxos.

Los actuales anfioxos han retenido esta condición de poseer aberturas branquiales con
una función de alimentación filtradora, mientras que otros procordados como las ascidias
 263

las poseen solamente durante estadios embrionarios, al igual que los vertebrados. Nada
indica que los anfioxos sean una especie en peligro de extinción, todo lo contrario se trata
de varias especies con una distribución mundial, cuyo sistema de alimentación por
filtración cumple adecuadamente su función en correspondencia con el modo de vida de
estos organismos.

Fig. 10.7. La faringe tremada (perforada) con función en la alimentación por filtración es
un carácter ancestral basal en la filogenia de los cordados, el cual es retenido por los
actuales anfioxos. A,B: anfioxo; C,D: Haikouella, que vivió hace ~500 millones de años
atrás (modificado de Chen et al. Nature 402: 518–522 y de Wikipedia Commons).

La alimentación filtradora ha evolucionado en varios linajes de vertebrados de manera

independiente, lo que es una evidencia adicional sobre la versatilidad de este modo de
alimentación (Fig. 10.8).
 264

Fig. 10.8. El modo alimentador filtrador, presente en los cefalocordados como el anfioxo y
en los cordados extintos como Haikouella, ha evolucionado varias veces en la historia
evolutiva de los vertebrados, si bien se efectúa mediante diferentes adaptaciones
morfológicas y estructuras. Evidentemente, aunque primitivo y ancestral, es un modo de
alimentación eficiente.

La filogenia y el origen de las adaptaciones

Es importante tener en cuenta que para que un carácter (o estado de carácter) sea
considerado una adaptación, el mismo se debe haber originado en respuesta a una
determinada presión de selección ambiental, o bien a una nueva función, comportamiento o
nuevo nicho ecológico desempeñado por el grupo de organismos estudiado. Por lo tanto, las
adaptaciones deben estudiarse de forma comparada entre distintos grupos de organismos y
acompañadas de un contexto filogenético, además de otras fuentes de información que
permitan conocer las cusas de su origen. Al contarse con una filogenia es posible establecer
sobre la misma el origen de un carácter, o estado de carácter, y relacionarlo con cambios
ambientales o cambios de nicho ecológico. Contar con dataciones temporales de estos
eventos es importante para establecer correlaciones o asociaciones que permitan determinar
el o los factores que actuaron en el origen de la adaptación estudiada. Las adaptaciones
 265

pueden desempeñar su rol en más de un contexto ambiental, o bien pueden desempeñar más
de una función en los organismos, por lo que determinar el principal factor subyacente a su
origen es una tarea compleja. El siguiente ejemplo ilustra una situación de este tipo.

El origen de los pulmones de los vertebrados.- ¿Podría considerarse la aparición de los

pulmones como una adaptación de los anfibios en relación a su colonización al medio
terrestre? Existe evidencia de que los pulmones de los vertebrados terrestres actuales y las
vejigas natatorias de los peces actuales evolucionaron a partir de sacos simples evaginados
del esófago, los cuales permitieron a los peces primitivos respirar aire por la cavidad bucal
en condiciones de escasez de oxígeno en el agua (Fig. 10.9). En principio, estos sacos
habrían surgido en los peces óseos. En la mayoría de los peces modernos con aletas con
radios (Actinopterygii), esta estructura en forma de saco evolucionó hacia vejigas natatorias
cerradas sin comunicación con el esófago. Otras especies de peces óseos como los bagres
(Siluriformes) han conservado la condición fisóstoma, es decir con el saco en comunicación
con el esófago. Por otra parte, en los peces óseos más basales algunas de cuyas especies
persisten hasta la actualidad, permitiendo efectuar estudios anatómicas de partes blandas
como los pulmones, (ej. bichir, Amia, algunos peces pulmonados), los sacos o vejigas han
retenido su función original como pulmones. Los peces con aletas lobuladas habrían dado
origen a los tetrápodos terrestres. Por lo tanto, los pulmones de los vertebrados son
homólogos a las vejigas gaseosas de los peces. En este caso, la presencia de pulmones en
los anfibios debe interpretarse, más que como una adaptación a la colonización del medio
terrestre, como un resultado de la cercanía filogenética de los anfibios con un grupo de
peces que evolucionaron hacia la obtención de pulmones cuya función era respirar en aguas
con poco oxígeno. En otras palabras, los anfibios han retenido un carácter (en este caso los
pulmones) que habría surgido como una respuesta adaptativa a circunstancias ambientales
anteriores a su origen como taxón.
 266

Fig. 10.9 El origen evolutivo de los pulmones, un órgano homólogo de la vejiga natatoria,
estuvo asociado a la respiración en aguas con baja concentración de oxígeno y ocurrió con
anterioridad a la colonización del medio terrestre por los anfibios. Los anfibios han retenido
un carácter –pulmones—surgido como una respuesta adaptativa a circunstancias
ambientales anteriores a su origen como taxón.

Otro ejemplo sobre la importancia del contexto filogenético de las adaptaciones podría
ser la funcionalidad en la dentición de roedores. En este sentido nos podríamos preguntar si
los incisivos de los roedores constituyen una adaptación a dietas duras y abrasivas, como
semillas con cáscaras fibrosas. En este caso la respuesta sería si, ya que no están presentes
en los grupos relacionados (Primates, Scandentia, Dermoptera) ni en ancestros comunes ya
que es un carácter derivado presente en roedores y lagomorfos (conejos; liebres) (Fig.
10.10).
 267

Fig. 10.10. Los incisivos de crecimiento continuo son una adaptación originada en el
ancestro común de roedores y lagomorfos (conejos; liebres) como una adaptación que
permite acceder a dietas vegetales duras, tales como pastos con alto contenido de fibras, o
semillas con cubiertas duras . Se trata de un estado de carácter derivado que no está
presente en los grupos relacionados (Primates, Scandentia, Dermóptera) ni en el ancestro
del clado. Los incisivos de crecimiento continuo en evolucionado de forma independiente
en los proboscideos (elefantes y formas extintas como el mamut y el mastodonte). Las
morsas han evolucionado dientes de crecimiento continuo, pero en este caso se trata de los
colmillos, con los cuales las morsas desentierran su alimento (ej. moluscos) de los fondos
marinos.

El desarrollo u ontogenia de una adaptación.- Anteriormente se mencionó acerca del

origen de las adaptaciones desde la perspectiva de la ontogenia o el desarrollo de los
organismos. En el caso de los incisivos de crecimiento continuo –durante el lapso de toda la
vida del animal- de los roedores (Fig. 10.10 y 10.11 A, B), aunque esto es aplicable
también a los ―colmillos‖ de los elefantes y a los colmillos de crecimiento continuo de las
morsas, la causa que subyace a este estado de carácter es la misma. Durante el desarrollo
típico de los dientes de los vertebrados, en la base de la cavidad pulpar del diente, se
 268

encuentran las células que son responsables de su crecimiento. Una vez el diente se ha
desarrollado, cesa su crecimiento en longitud a la par que la raíz del diente se cierra y las
células en su base dejan de dividirse y de aportar tejido (Fig. 10.11 C). Esto último no
ocurre en los incisivos de los roedores, que permanecen toda la vida del animal con la raíz
abierta, creciendo en longitud por la base y desgastándose en el extremo, que adquiere una
forma biselada debido al desgaste diferencial de la dentina y el esmalte. El estado de
carácter consistente en poseer un diente de crecimiento continuo durante toda la vida
resulta de un cambio heterocrónico en el desarrollo (hetero: diferente; crónico: tiempo)
consistente en un retraso permanente en el cierre de la raíz del diente y en el cese del
crecimiento y diferenciación de las células odontoblastos que se encuentran en la papila
dentaria y en la cavidad pulpar del diente.

Fig. 10.11. Dientes de crecimiento continuo, estado de carácter presente en los incisivos de
los roedores (A) y elefantes (B). Estos dientes permanecen con su raíz abierta durante toda
la vida del animal. Contrariamente, durante el desarrollo típico de los dientes (C), una vez
este ha alcanzado su tamaño final, la raíz y la cavidad pulpar se cierran y el dienta deja de
crecer en longitud.
 269

Las preadaptaciones

El concepto de preadaptación, o exaptación por una traducción directa de la palabra en

inglés exaptation, fue propuesto para describir un cambio en la función de un carácter
durante la evolución. En realidad la palabra exaptación fue propuesta por Stephen Jay
Gould y Elisabeth Vrba para reemplazar a la palabra pre-adaptation por considerarla un
término cargado teleológicamente. Las explicaciones teleológicas en evolución consisten en
explicar el origen de un carácter a través de las causas finales o propósitos, es decir de la
función que desempeñan. El concepto de preadaptación hace referencia a que un carácter
pudo haberse originado / evolucionado porque cumplió una función en particular, pero
posteriormente puedo llegar a desempeñarse en relación a otra función. Las
preadaptaciones son comunes, abarcando diferentes caracteres fenotípicos, tanto
anatómicos, fisiológicos, bioquímicos o comportamentales. Las plumas de las aves son un
ejemplo de preadaptación: en un inicio, muy probablemente hayan evolucionado en
relación a la termorregulación de la temperatura corporal en los primeros reptiles
endotérmicos o pro endotérmicos (Fig. 10.12). Las plumas, al igual que el pelo, dificultan
la pérdida de calor corporal a través de la superficie del cuerpo, lo cual es un aspecto
importante de la endotermia, conjuntamente con una relativamente alta tasa metabólica.
Posteriormente las plumas evolucionaron en relación a una nueva función, el vuelo.
Respecto al vuelo, las plumas, por su forma particular, conforman la superficie de
sustentación de las alas. A partir de este momento, las plumas continuaron evolucionando
en relación a los diferentes modos de vuelo de las aves, y también a otras funciones
específicas como las plumas utilizadas durante el cortejo en ciertas especies de aves
(selección sexual).
 270

Fig. 10.12. Las plumas de las aves son un ejemplo de preadaptación: en un inicio, muy
probablemente hayan evolucionado en relación a la termorregulación de la temperatura
corporal en dinosaurios probablemente endotérmicos o pro endotérmicos. Las plumas, al
igual que el pelo, dificultan la pérdida de calor corporal a través de la superficie del cuerpo,
lo cual es un aspecto importante de la endotermia, conjuntamente con una relativamente
alta tasa metabólica. Posteriormente las plumas evolucionaron en relación a una nueva
función, el vuelo.

El concepto de preadaptación hace referencia a la selección natural y al origen del

carácter. Habría dos posibilidades respecto al accionar previo, o no, de la selección. (1) Un
carácter, moldeado previamente por la selección natural para una función particular
(constituyendo así una adaptación), es cooptado para una nueva función. Sería el ejemplo
de las plumas de las aves. (2) Un carácter cuyo origen no puede atribuirse a la acción de la
selección natural (es decir, que no constituye en su origen una adaptación), es cooptado
para una función definida, tal como lo propusieron los biólogos Gould y Vrba. Un ejemplo
de esta segunda situación son las suturas del cráneo de los vertebrados (Fig. 10.13). La caja
craneana que cubre el cerebro de los vertebrados está formada por varios huesos planos:
frontal, parietales, temporales, occipital. Durante el desarrollo embrionario, estos huesos
 271

típicamente crecen en superficie por sus bordes, donde hay células mesenquimáticas en
proliferación, aún no mineralizadas como los osteocitos maduros. El tejido en las suturas
es, por lo tanto, blando y puede deformarse hasta cierto punto. Esta condición es común al
crecimiento de los huesos craneanos en todos los vertebrados, los que nacen de huevos y
los que son paridos por sus madres, no constituyendo una adaptación en particular sino más
bien el modo de desarrollo de estos huesos. Los mamíferos han evolucionado hacia
cerebros y cajas craneanas de gran tamaño (al menos en la mayoría de los grupos, en
especial los mamíferos euterios), los que ya son grandes en los embriones al momento de
efectuarse el parto. Las suturas craneanas posibilitan un cierto grado de deformación del
cráneo durante el pasaje por el canal de parto, y en este sentido pueden interpretarse como
una adaptación. Las suturas craneanas cumplen además un rol en la absorción de energía y
de los esfuerzos mecánicos originados durante la masticación y otras actividades,
moderando las tensiones en el cráneo (Fig. 10.13).

Fig. 10.13. Las suturas craneanas constituyen los sitios en los cuales se produce el
crecimiento en superficie de los huesos craneanos en todos los vertebrados. En los
mamíferos, las suturas craneanas de los embriones permiten una cierta deformación del
cráneo durante el pasaje por el canal de parto, por lo cual en este grupo de vertebrados son
una preadaptación relacionada con el incremento del volumen cerebral y la caja craneana.
Suturas craneanas en un anfibio (A), y un mamífero (B). C: vista exterior de suturas
craneanas; D: vista en corte transversal de una sutura craneana, la flecha señala la región de
tejido no mineralizada, con células mesenquimáticas y abundancia de fibras elásticas de
colágenos en la matriz intercelular; H: hueso a ambos lados de la sutura.
 272

Adaptación clave

Suelen denominarse como adaptaciones clave a aquellos caracteres, o estados de

carácter, surgidos en un linaje de organismos, que conducen a un ulterior evento de
diversificación acentuada o cladogénesis. Su estudio requiere de un conocimiento profundo
del funcionamiento del carácter clave analizado, y de las condiciones ambientales
subyacentes en las cuales el carácter tuvo un cierto valor adaptativo. Un ejemplo de
carácter clave lo constituye la evolución de una dentición adecuada para el procesamiento
de vegetales fibrosos, ocurrida en los ungulados herbívoros en general, y en los caballos en
particular (Fig. 10.14).

Fig. 10.14. Cladogénesis, es decir incremento en el número de especies dentro de un taxón,

en este caso en los caballos. La evolución de los caballos acompañó la aparición de
ambientes abiertos y se caracterizó por un incremento en el tamaño corporal, la adquisición
de adaptaciones a la locomoción rápida, y molares con crestas de esmalte y raíces
profundas adecuados para el procesamiento de vegetación fibrosa. La dieta de los caballos
ancestrales fue primeramente a base del ramoneo de arbustos, mientras que en las formas
actuales está formada por pastos fibrosos.
 273

Los formas ancestrales de caballo, como Hyracotherium, surgieron hace ~ 50 millones

de años. A principios del periodo Oligoceno, la deriva continental desplazó vastos
territorios del planeta a zonas relativamente alejadas del ecuador, donde hubo por
consiguiente un reemplazo de las selvas y bosques tropicales, por sabanas y pastizales.
Estos vegetales requieren un procesamiento adecuado en la cavidad bucal, ya que poseen
un alto contenido de fibras y son duros de masticar. Un tipo de molar, llamado hipsodonte,
que posee raíces profundas y un crecimiento continuo durante la vida del animal --lo cual
compensa el desgaste de la superficie de oclusión-- se constituyó en una adaptación clave
en los herbívoros. Se postula que este carácter, acompañado de otras adaptaciones en el
aparato masticatorio y locomotor, subyace a la cladogénesis, es decir el aumento del
número de especies dentro de un taxón, en los caballos (Fig. 10.14).

Adaptaciones en plantas

Entre algunas de las adaptaciones más notables que se encuentran en las plantas son
aquellas que permiten la dispersión de estructuras reproductivas –semillas, frutos, partes de
la planta--, de tal manera que los individuos hijos se establezcan apartados de los
progenitores. La dispersión utiliza tanto vectores abióticos como bióticos, y las estructuras
involucradas poseen una morfología que las capacita para uno u otro modo de dispersión.
En algunas especies fósiles pueden encontrarse semillas en las cuales son visibles los
caracteres involucrados en la dispersión. El Orden Voltziales está constituido por especies
de coníferas extintas que se originaron durante el Carbonífero (era primaria, Paleozoico); se
trata de un taxón ancestral del cual emergieron las coníferas modernas durante el Jurásico y
Triásico (Mesozoico) (Fig. 10.15).
 274

Fig. 10.15. Filogenia simplificada de las plantas. El Orden Pinales incluye a todas las
coníferas vivientes. Voltziales es un orden extinto de coníferas que se originó en el
Carbonífero tardío hace ~310 millones de años.

La especie extinta Manifera talaris (270 millones de años atrás) es quizás la conífera
más antigua para la cual se conoce la existencia de semillas con estructuras alares y
capacidad de auto rotación. Este modo de dispersión por aire está bastante extendido entre
las plantas; entre las angiospermas, los árboles conocidos como arces (género Arce),
originarios del hemisferio norte, muy comunes en Mar del Plata, poseen semillas
helicóptero que durante la caída efectúan una típica auto rotación. Este movimiento retrasa
la caída, permitiendo aprovechar las corrientes de aire para caer lejos de la planta
progenitora. Una característica notable de la conífera extinta Manifera talaris es que
muestra un polimorfismo en la forma de las semillas. Existen semillas simétricas con dos
alas, y toda una gradación de semillas asimétricas con alas de diferente tamaño, hasta llegar
a semillas con una sola ala. Las semillas con una sola ala son similares, en forma y tamaño,
a las que se encuentran en la especie de conífera viviente Agathis australis, de Nueva
Zelandia (Fig. 10.16).
 275

Fig. 10.16. A: conífera extinta Manifera talaris (Orden Voltziales). La especie poseía
diferentes morfos de semillas con alas: dos alas iguales, dos alas de diferente tamaño y una
sola ala. Modificado de Stevenson et al. (2015). B: conífera actual Agathis australis, de
Nueva Zelanda. Cono hembra cerrado y abierto mostrando las semillas, todas con una sola
ala, similares a uno de los morfos de M. talaris.

Stevenson et al. (2015) decidieron estudiar el desempeño de dispersión de los diferentes

morfos de semillas de Manifera talaris, comparándolos entre sí y con A. australis. Pero
¿cómo estudiar el desempeño de semillas fósiles de la cuales lo que se ha conservado es
una impronta en el material rocoso? Los autores efectuaron mediciones detallas de la
morfología de las semillas: su longitud, su superficie, y la forma exacta del contorno del
ala. Luego, construyeron modelos de las semillas respetando la forma del ala, utilizando
papel tisú con la misma densidad del ala de A. australis, que es de 1,8 miligramos/cm2.
Dado que es prácticamente imposible estimar el peso de las semillas fósiles de M. talaris,
los autores utilizaron como proxi el peso de la semilla de A. australis, que es de 6-7 mg.
Mediante recortes de cinta adhesiva lograron que el peso del modelo sea similar al de A.
australis. Una vez realizados los modelos, fueron probados en ambientes controlados,
donde se los dejó caer desde alturas previamente determinadas y se los filmó con cámaras
 276

de video. Los videos fueron luego analizados para describir el comportamiento de caída de
cada morfo de semilla. Los autores encontraron, en la conífera extinta M. talaris, que la
frecuencia de auto rotación de las semillas simétricas con dos alas fue de 16 Hercios (Hz),
es decir 16 giros por segundo, mientras que las semillas con una sola ala giraron a mayor
frecuencia, 22 Hz. Pero aún más importante es el hecho de que la velocidad de caída en las
primeras fue de 1,4 metros/s, casi el doble de las segundas, que fue de 0,83 m/s. Las
semillas asimétricas con alas de diferente tamaño alcanzaron valores intermedios entre
aquellos. Por tal motivo, el potencial de dispersión de las semillas con una sola ala es
superior al de los otros morfos de semillas, pero similar al que se observó en la especie
viviente A. australis. Los autores concluyen que la evolución temprana de la dispersión de
semillas por vuelo auto rotativo fue ―funcionalmente imperfecta‖ en las coníferas. No
obstante, este tipo de dispersión por aíre constituyó un rasgo claramente adaptativo en
épocas en las cuales la dispersión por animales era aún infrecuente.

Alometría: la influencia del tamaño sobre las dimensiones y caracteres de los

organismos

Las variaciones de tamaño son frecuentes en la naturaleza.-Las células eucariotas varían

en su tamaño (diámetro) entre 0,01 y 0,1 mm, es decir un orden de magnitud, dependiendo
en parte del tipo de tejido. Si las consideremos aproximadamente esféricas, su volumen
varía entre 5 x 10-7 y 5 x 10-4 mm3, lo que significa que las células de mayor volumen son
unas 1000 veces más voluminosas que las células pequeñas. Si bien esto nos muestra que
no todas las células de un organismo multicelular son similares en tamaño, o que incluso
células pertenecientes al mismo tipo de tejido pueden variar en su tamaño en diferentes
especies, resulta claro que las variaciones en el tamaño de las diferentes especies de
organismos se dan principalmente por variación en el número de sus células. Se llega así a
casos extremos en los cuales la masa corporal de los mayores mamíferos terrestres es
2.000.000 veces mayor que la de los mamíferos más pequeños. Sin embargo, su
constitución en órganos, estructuras, procesos fisiológicos y bioquímicos, reproducción, es
esencialmente la misma. Cabe hacerse esta pregunta: ¿son similares las proporciones
existentes entre los mencionados órganos, estructuras y procesos? Las variaciones de
tamaño en la naturaleza son tan frecuentes que a veces pasan desapercibidas, siendo que
muchas veces son la mayor fuente de variación entre los organismos.
 277

¿Cuáles son las ventajas de un mayor tamaño corporal en diferentes grupos de

organismos? Brevemente mencionaremos algunas posibles de las ventajas adaptativas que
un mayor o menor tamaño corporal puede conferir a una especie de organismos.
Prácticamente todos los grupos taxonómicos han experimentado, durante su evolución,
tanto de aumentos como de disminuciones del tamaño corporal de las especies
constituyentes del grupo. En las coníferas, se encuentran especies que apenas superan el
metro de altura (Juniperus horizontalis) y otras que superan los 100 m (Sequoiadendron
giganteum). En los cetáceos existen especies de alrededor de un metro de longitud, como el
delfín franciscana (Pontoporia blainvillei) y otras que superan los 30 metros (Balaenoptera
musculus). Los incrementos o disminuciones del tamaño poseen diferente valor adaptativo
dependido de cada grupo de organismo, su ecología y modo de vida. En muchos casos,
estas variaciones del tamaño se dan a la par de una conservación, o constancia, en el diseño
corporal general del grupo. Los incrementos del tamaño corporal pueden relacionarse con
cambios en la ecología trófica y la dieta, ya que pueden permitir acceder a ítems
alimentarios diferentes, o bien pueden permitir cazar presas de mayor tamaño. La distancia
a la cual puede dispersarse un organismo depende en parte del tamaño corporal. Esto se
aplica especialmente a especies terrestres, siendo que para otros modos de locomoción el
tamaño puede no ser determinante. La dispersión a partir de los sitios o territorios de
nacimiento puede permitir a los organismos pertenecientes a las nuevas generaciones evitar
la competencia intraespecífica local por los recursos del ambiente. La distancia a la cual
puede desplazarse un organismo es también importante al momento de efectuar
migraciones, las cuales pueden ser entre regiones de un mismo continente, o entre
continentes. En el caso de migraciones que atraviesan el ecuador, trans hemisféricas, esto
permite a los organismos evitar en gran medida los ciclos estacionales y las fluctuaciones
en los recursos. La distancia de desplazamiento depende en parte del tamaño corporal. Se
dice en parte porque, obviamente, el modo de locomoción y otros atributos biológicos
(resistencia fisiológica; reservas; orientación especial; etc.) influyen notablemente en el
desplazamiento de los organismos.

Dentro de la biología evolutiva, un tipo particular de estudio, llamado análisis

alométrico, se ocupa de explorar los posibles efectos de la variación del tamaño de los
organismos sobre sus estructuras y procesos biológicos. La palabra alometría significa
 278

crecimiento diferencial, que puede ser entre estructuras, órganos, procesos biológicos o
comportamientos.

Una de las primeras herramientas de análisis es justamente lo que se llama ecuación de

alometría. Esta ecuación no es otra cosa que una regresión estadística entre la variable
independiente (eje x) que en este caso es el tamaño, y una variable dependiente (eje y), que
es la estructura, órgano, proceso o fenómeno biológico sobre el cual el tamaño puede tener,
o no, un efecto. Con la particularidad de que la ecuación de alometría es una regresión de
potencia:

Ecuación de alometría: y = a•xb

La pendiente de la regresión de potencia es b, que también se denomina coeficiente de

alometría. La variable independiente es el tamaño, la cual puede expresarse en medidas de
longitud, de superficie, de volumen, o de masa, dependiendo del tipo de estudio.

La ecuación de alometría posee dos ventajas que la vuelven muy útil para analizar
proporciones entre estructuras y procesos biológicos: 1) su simplicidad matemática, con
pocos términos y una relación simple entre ellos, 2) la sencilla e intuitiva gráfica de la
ecuación, ya que cuando b=1 la gráfica es una recta (isometría); cuando b >1, la gráfica
tiende a curvarse hacia arriba, lo que significa una alometría positiva; cuando b <1 la
gráfica tiende a curvarse hacia abajo, lo que significa una alometría negativa. Esto último es
válido siempre que las variables x e y tengan la misma dimensión (Fig. 10.17). Quiere decir
que ambas sean expresadas en medidas de longitud (ejemplo: largo del cuerpo y largo de la
extremidad), o bien de superficie (ejemplo: superficie corporal y superficie de absorción del
intestino delgado), o bien de volumen o masa (ejemplo peso corporal y peso del hígado).
 279

Fig. 10.17 Los diferentes gráficos que se obtienen en las tres situaciones posibles de
crecimiento alométrico.

Cuando las variables no están en la misma dimensión, por ejemplo si se está analizando
cómo influye la longitud corporal sobre la superficie de intercambio gaseoso pulmonar,
entonces en este caso b >2 es una alometría positiva, b <2 una alometría negativa, y b=2
una isometría.

Alometría y logaritmos.- Cuando se aplica logaritmo a ambas variables, independiente

y dependiente, se ―linearizan‖ los datos, lo que quiere decir que corresponde aplicar una
regresión lineal a los datos, en lugar de la regresión de potencia:

Ecuación de alometría con datos logaritmo: y‘ = b•x‘ + a‘

En este caso la pendiente b tiene la misma interpretación y el mismo valor numérico

que en la regresión de potencia. Cuando se aplica logaritmo a los datos en un estudio
alométrico la gráfica corresponderá en general a una recta. Otra variante del análisis es
graficar los datos originales pero sobre ejes x e y logaritmizados, lo que también da como
resultado gráficas que son, generalmente, rectas.

Similitud geométrica

Se dice que existe una similitud geométrica, o isometría (lo contrario de alometría)
cuando con el aumento, o bien la disminución del tamaño, las proporciones entre las
 280

diferentes partes u órganos de los organismos se mantienen constantes. Ejemplos en este

caso podrían ser analizar cómo aumenta el diámetro de los huesos con el tamaño corporal, o
bien cómo incrementa el volumen cerebral con el tamaño corporal. La similitud geométrica
también se refiere a las proporciones de determinados procesos o fenómenos biológicos que
ocurren en los organismos. Un ejemplo sería analizar cómo aumenta o disminuye la tasa
metabólica con el tamaño corporal, o cómo aumenta o disminuye el tamaño del territorio
con el tamaño corporal de las especies.

Predicciones de la similitud geométrica.- Se habla de predicciones de la hipótesis de

similitud geométrica cuando, en base al tipo y dimensión de los caracteres que se pretende
estudiar, se propone cuál debería ser el coeficiente de isometría si los caracteres
incrementaran de manera proporcional. Debe tenerse en cuenta que el volumen y la masa
poseen tres dimensiones, las superficies dos dimensiones, y los largos una dimensión,
llamada dimensión lineal. Las siguientes son predicciones de la hipótesis de similitud
geométrica para diferentes situaciones:

Volumen (o masa) proporcional a largo3

Largo proporcional a volumen (o masa)1/3 (o 0,33)

Superficie proporcional a largo2

Largo proporcional a Superficie1/2 (o 0,5)

Superficie proporcional al volumen (o masa)2/3 (o 0,66)

 281

Fig. 10.18. Predicciones de la similitud geométrica. Tomando como ejemplo un cuerpo

geométrico sencillo, una esfera, que va incrementando su tamaño sin modificar su forma.
Se nota que el incremento de volumen es proporcional al radio elevado al cubo, el
incremento en superficie es proporcional al radio elevado al cuadrado, o bien el incremento
en superficie es proporcional al volumen elevado a los dos tercios (0,66).

Un ejemplo de análisis alométrico aplicado al tamaño cerebral

El tamaño, o volumen, del cerebro es una característica que ha fascinado desde siempre
a los biólogos evolutivos y del comportamiento, neurobiólogos y antropólogos. Órgano de
extrema complejidad, de cuya función se sabe cada vez más pero en el que cada pregunta
que se logra responder abre nuevos interrogantes, el cerebro fue visto por los naturalistas
como el sitio en el cuál reside, y del cual depende, la inteligencia. Esta función, o
capacidad, es muy difícil de definir, o bien puede decirse que posee varias definiciones
convivientes según la disciplina científica. En todo caso, la mayoría de los biólogos podrían
acordar en que la inteligencia, o capacidad cognitiva, es una función biológica que, en
conjunto con otras funciones y procesos, permite a los organismos una adecuada relación
con el medio ambiente. El Homo sapiens posee, al igual que otras especies de primates,
cetáceos y cefalópodos, un cerebro relativamente grande en relación a su tamaño corporal.
 282

¿Cómo se puede abordar esta afirmación de una forma cuantitativa? Existen datos para
muchas especies de vertebrados, en los cuales se conoce la masa corporal y la masa
cerebral. Como ambas variables poseen la misma dimensión, que es tres, si ambas variables
incrementaran de manera proporcional, es decir con una isometría, el coeficiente b que
debería obtenerse es 1. Quiere decir que 1 es la predicción bajo la hipótesis de similitud
geométrica. Al aplicar la ecuación de alometría a los datos el coeficiente que se obtiene es
menor que 1, algunos autores han obtenido coeficientes de 0,67, mientras que otros autores
han obtenido coeficientes de 0,75. Para los datos de la figura 10.19 el coeficiente obtenido
es de 0,71, lo que representa una alometría negativa. La interpretación de este resultado es
la siguiente: el incremento del tamaño corporal se ve acompañado de un incremento en el
tamaño cerebral, pero dicho incremento ocurre de manera no proporcional.

Fig. 10.19. Alometría entre la masa corporal y la masa cerebral en especies de mamíferos
de diferente tamaño. En general, puede afirmarse que los valores que se encuentran sobre la
recta de regresión, por ejemplo los correspondientes al delfín y al ser humano, representan
especies que poseen un tamaño cerebral relativamente mayor al esperado según su masa
corporal. El coeficiente de alometría de 0,71 es algo mayor al esperado según la hipótesis
de similitud geométrica 0,66.
 283

Si tomáramos un mamífero hipotético de pequeño tamaño corporal (por ejemplo un

roedor) y dividiéramos su masa cerebral por su masa corporal, este cociente sería
numéricamente mayor que si lo realizáramos con una mamífero de mayor tamaño corporal
(ejemplo, un oso, o un ser humano). ¿Cuál es la explicación de esta particular relación entre
el tamaño de uno de los componentes del sistema nervioso central, el cerebro, y la masa
corporal? Existen varias explicaciones propuestas por diferentes estudios realizados en los
últimos 50 años. Algunas explicaciones proponen que el tamaño cerebral incrementa de
manera proporcional a las superficies sensoriales del organismo. Esta explicación asume
que la recepción sensorial de los diferentes órganos de los sentidos depende en última
instancia de superficies: la superficie del cuerpo y de las células mecano receptoras (tacto),
la superficie de la retina (vista), la superficie de las células receptoras de los sonidos en el
oído interno, la superficie de las células olfativas y gustativas. Si existiera una similitud
geométrica, las superficies de cuerpos tridimensionales (como lo son los organismos)
deberían incrementar como el volumen elevado a una potencia de 0,67. Este valor es
similar al valor de 0,71 de la figura 10.19, y precisamente en esta similitud se basa esta
explicación. Una explicación diferente propone que, dado que el cerebro es un órgano que
requiere de un alto consumo energético, es la tasa metabólica del organismo lo que estaría
limitando su crecimiento. En otras palabras, los organismos no podrían sostener un cerebro
más grande que sus posibilidades metabólicas sin afectar otras estructuras, órganos o
procesos vitales que requieren a su vez de energía proveniente del metabolismo. La tasa
metabólica basal, medida en diferentes especies de mamíferos que difieren en su tamaño
corporal, incrementa como la masa corporal elevada a una potencia de ~0,75. Lo cual es un
valor similar al de 0,71 de la figura 10.19, en lo cual se basa esta segunda explicación.

Alometría y desarrollo

Los estudios alométricos, además de incluir comparaciones interespecíficas, se utilizan

para el análisis de secuencias de desarrollo, también llamadas secuencias ontogenéticas.
Durante el desarrollo, en la mayoría de los organismos, ocurre un incremento en el tamaño
corporal, el cual puede influenciar otros caracteres. Los osos hormigueros (Myrmecophaga
tridactyla), tamandúas (Tamandua tetradactyla) y el hormiguero pigmeo (Cyclopes
 284

didactylus) son tres especies de mamíferos sudamericanos de muy diferente tamaño

corporal y dieta predominantemente insectívora. Los osos hormigueros son terrestres y de
mayor tamaño corporal, le siguen el tamandúa y el hormiguero pigmeo, de hábitos
arborícolas (Fig. 10.20).

Fig. 10.20. A Cyclopes didactylus (hormiguero pigmeo, masa corporal 500 gramos), B
Tamandua tetradactyla (tamandúa, 5 kg), C Myrmecophaga tridactyla (oso hormiguero,
120 kg) son tres especies de mamíferos insectívoros que difieren en su masa corporal y en
la proporción del largo de la región rostral (anterior) del cráneo. Carecen de dentición pero
poseen largas lenguas con las cuales atrapan insectos. LC: longitud del cráneo; LR:
longitud de la porción rostral del cráneo. Cráneos modificados de Reeve (1940). Las
imágenes de los animales no están a la misma escala.

En un estudio ya clásico, Reeve (1940) analizó la alometría del cráneo en las tres especies
citadas. Para estudiar si existe un crecimiento alométrico, este autor midió en animales de
diferentes edades, desde crías hasta adultos, la longitud total del cráneo y la longitud de la
región rostral del cráneo. Reeve observó que existe una alometría ontogenética positiva
durante el desarrollo, de tal manera que a medida que los individuos van creciendo la
 285

región rostral del cráneo se vuelve proporcionalmente más larga. Es notable cómo las tres
especies aparecen alineadas en una misma tendencia alométrica cuando se las gráfica en un
mismo gráfico (Fig. 10.21).

Fig. 10.21. Gráficos de alometría ontogenética entre la longitud del cráneo (eje x) y la
longitud del rostro (eje y) en Cyclopes didactylus (HP: hormiguero pigmeo), Tamandua
tetradactyla (T, tamandúa) y Myrmecophaga tridactyla (OH, oso hormiguero). En el
 286

gráfico de arriba las variables se grafican sin transformar, en el de abajo se aplicó logaritmo
base 10 a las variables. Notar que el coeficiente de alometría es el mismo (1,85) en ambos
casos. Datos tomados de Reeve (1940).

Alometría de la fuerza mandibular

En muchas especies de vertebrados, la fuerza que pueden ejercer las mandíbulas juega
un rol clave en la ecología trófica y la dieta. En los mamíferos carnívoros, como los felinos
y cánidos, la mandíbula es utilizada para dar muerte a la presa. En algunos casos, la muerte
de la presa se produce por asfixia: el depredador debe ejercer la fuerza suficiente como para
colapsar la vía respiratoria de la presa. En otros casos, como en las aves granívoras, el pico
debe ejercer una fuerza suficiente como para triturar la cubierta dura que posee la semilla
de muchas especies de plantas. En los roedores, uno de los grupos de mamíferos más
diversos en cuanto a número de especies, la fuerza que ejercen los incisivos es fundamental
para poder acceder a ítems alimentarios de cubierta dura, así como también para roer la
madera de los árboles para la construcción de diques (castores) o bien para excavar en
suelos duros (roedores subterráneos como los tuco tucos). Por supuesto, la fuerza
mandibular es muy variable dependiendo del comportamiento alimentario de las diferentes
especies. Pero además, la fuerza mandibular podría ser influenciada por el tamaño corporal
de las especies. La fuerza mandibular puede medirse o estimarse con diferentes métodos: se
utilizan transductores de fuerza que al ser introducidos en la cavidad bucal permiten medir
su valor. La fuerza puede también estimarse en base a la disección de la musculatura
mandibular, o incluso a partir del análisis de las inserciones musculares que se conservan
en el cráneo de un animal extinto. ¿Cuál es la predicción, en base a una hipótesis de
similitud geométrica, de la fuerza mandibular en función del tamaño corporal? La fuerza
que puede ejercer un músculo estriado --es decir el tipo de músculo cuyo rol es mover los
diferentes huesos de las extremidades, inclusive los músculos mandibulares que abren y
cierran la mandíbula-- depende de la superficie de la sección transversal del músculo. Esto
es así pues las proteínas contráctiles, que son en última instancia las responsables de
producir la contracción muscular, se encuentran ―empaquetadas‖ en las fibras musculares,
ocupando éstas el área de la sección del músculo. Dicho simplemente, a mayor superficie
de la sección transversal de un músculo, mayor número de fibras musculares y proteína
contráctil, lo cual implica mayor fuerza. Las superficies, bajo una hipótesis de similitud
 287

geométrica, se espera que incrementan respecto a la masa corporal con un exponente de

2/3 = 0,66 (dos tercios). Es decir, el coeficiente de isometría esperado para la fuerza
muscular en relación a la masa corporal es 0,66. En un estudio que incluyó especies de
carnívoros con una masa corporal entre 3 kg (lince) y 300 kg (león) el valor obtenido fue
0,54 (Figs. 10.22 y 10.23), lo cual implica una alometría negativa: los carnívoros más
grandes, si bien ejercen una mayor fuerza mandibular, dicha fuerza es proporcionalmente
menor en relación con su peso.

Fig. 10.22. Alometría negativa entre la fuerza mandibular y el tamaño corporal (ambas
variables transformadas con logaritmo 10) de diferentes especies de carnívoros. La
isometría corresponde a un valor del coeficiente de alometría de 0,66. El valor obtenido
0,54 implica una alometría negativa: los carnívoros más grandes, si bien ejercen una mayor
fuerza mandibular, esta fuerza es proporcionalmente menor en relación con su peso. Datos
tomados de Wroe et al. (2005), Proc. R. Soc. B 272, 619–625.
 288

Fig. 10.23. Los mismos resultados del análisis alométrico anterior (Fig. 10.22), esta vez con
los datos sin la transformación logarítmica. El cráneo corresponde a la especie extinta
Thylacoleo carnifex, cuya fuerza mandibular fue estimada en base a las inserciones
musculares del cráneo.

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biting mammals and the prediction of predatory behaviour in fossil taxa. Proceedings
of the Royal Society of London Series B 272:619–625.
 290

11 Concepto de especie y modos de especiación

“…estas formas pueden seguir siendo sólo... variedades; pero no tenemos más que suponer
que los pasos de modificación sean más numerosos o mayores en cantidad, para convertir
estas formas en especies... así las especies se multiplican” (Darwin 1859, p. 120)

En ―El Origen de las especies por medio de la selección natural, o la preservación de razas
favorecidas en la lucha por la existencia‖.

Sobre el concepto de especie

Uno de los grandes desafíos de la biología evolutiva es dilucidar los mecanismos que han
promovido la diversificación de los linajes. Durante más de un siglo los biólogos han
intentado contestar preguntas tales como ¿Qué factores ecológicos conducen a la
divergencia poblacional y a la especiación? ¿Cuáles son los mecanismos de interacción
entre el ambiente y la evolución fenotípica? ¿Puede haber especiación sólo con cambios a
nivel del fenotipo? ¿Cuál es la contribución de los factores ecológicos y las interacciones
sociales y/o sexuales a lo largo del proceso de especiación? ¿Qué tan relevante resulta esta
información en relación al mantenimiento de clados y de especies?
Si bien existen varios conceptos de especies, nos centraremos en el concepto biológico de
especie, el cual fue elaborado esencialmente para los organismos con reproducción sexual
junto con la teoría sintética moderna de la evolución, impulsada en mayor medida por los
biólogos evolutivos Theodosius Dobzhansky y Ernst Mayr. El mismo integra disciplinas
como la sistemática, taxonomía, genética poblacional y filogenética, he implica que las
especies son entidades reales de la naturaleza formadas por grupos de poblaciones
mendelianas que comparten un acervo génico en común, son potencialmente interfértiles y
se encuentran aisladas reproductivamente de otros grupos equivalentes. El aislamiento
reproductivo puede darse en circunstancias previas al apareamiento (pre-apareamiento) o
posteriores al apareamiento (post-apareamiento). En el primer caso pueden intervenir
barreras etológicas o ecológicas que limiten el flujo génico y las posibilidades de
apareamiento entre dos grupos de reciente formación (poblaciones, grupos de individuos,
stocks, etc.). En el segundo caso (aislamiento reproductivo post-apareamiento) pueden
intervenir incompatibilidades genómicas y/o cromosómicas que conduzcan a la formación
 291

de híbridos con adecuación media disminuida o incluso a híbridos infértiles (ej. común en
zonas de contacto secundario).
Muchas especies consideradas como ―buenas especies biológicas‖ pueden presentar
cruzamientos interfértiles (ej. lobos y coyotes, o perros domésticos con lobos), sin embargo
esto constituye casos raros y muy puntuales, y en general las especies parentales conservan
sus acervos genéticos muy bien definidos, aislados y separados, por ejemplo, por barreras
eto/ecológicas. Pese a ello, nuevas especies pueden surgir por hibridación en zonas de
contacto, como por ejemplo en plantas (ej. surgimiento de formas poliploides), y menos
común en animales, sugiriendo en último término que la evolución es un proceso dinámico
y las especies no son entidades fijas en espacio y tiempo (las especies existen como
entidades reales, más allá de nuestra capacidad para poder clasificarlas como tales).
Según el sistema linneano de clasificación binomial, las especies son clasificadas en
agrupaciones taxonómicas de mayor jerarquía (Familias, Órdenes, etc.). La especie es un
nombre que asignamos arbitrariamente a una especie biológica con entidad real, como
Ctenomys australis, Octodon degus, Spalacopus cyanus, etc., y que entra dentro del ámbito
de la taxonomía con sus reglas de clasificación nomenclatoriales particulares. De esta
forma las especies se componen por grupos de poblaciones que comparten un acervo
génico en común, con mayor o menos diferenciación entre las mismas, y que se encuentran
alejadas del punto de vista genético y de viabilidad con poblaciones de otras especies. Las
especies biológicas tienen una entidad real independientemente del observador, las cuales
poseen propiedades emergentes de la comunidad reproductiva a la cual pertenecen sus
miembros o individuos. Las categorías taxonómicas mayores responden a constructos
artificiales hechos por el hombre sin un correlato real en la naturaleza (Géneros, Familias,
Ordenes, etc., no poseen propiedades emergentes).
De esta forma, cuando hablamos de género, familia, etc., estamos hablando de categorías
taxonómicas arbitrarias que si bien están constituidas por especies, no comparten nada más
que su proximidad filogenética. Así un género es un constructo clasificatorio arbitrario que
no existe en la naturaleza como tal, sino en la mente del taxónomo o sistemático. O sea, lo
que podría constituir un género para un especialista, podrían ser dos o más para otro; siendo
que además no tiene la misma inclusión un género de bacterias que uno de carnívoros o
murciélagos.
 292

A esto se agregan las diferencias a nivel genético, las cuales pueden generar polémica entre
taxónomos. Una divergencia genética del 2% para un marcador molecular determinado
podría significar un umbral de divergencia interespecífica para algunos grupos de
organismos, pero podría estar dentro de un rango de variación interpoblacional aceptable en
otros sistemas biológicos. Hoy en día se intenta recurrir a la taxonomía integrativa como
herramienta más fiable de delimitación de especies. Básicamente esta rama de la biología se
ha definido como un proceso de delimitación de especies (tratándolas como hipótesis) con
base en la exploración de varias líneas de evidencia en un marco reproducible y falsable.
Esta aproximación intenta reconstruir los límites de especies a partir del uso de múltiples
herramientas, desde moleculares, cariotípicas, morfométricas, hasta el análisis de la
variación fenotípica a varios niveles.

Las especies pueden cambiar sin que la especiación se haya iniciado

Cuando pensamos en la evolución nos imaginamos grupos de poblaciones intercambiando
genes y cambiando sus frecuencias alélicas a través del tiempo, con fuerzas evolutivas
interactuantes como la selección y deriva. No necesariamente los cambios del fenotipo a
través del tiempo implican procesos de especiación. Esto da la pauta de que la especiación
involucra más que el cambio a nivel del fenotipo, más allá de que la diferenciación
fenotípica puede ser la primera pista de que las especies están cambiando. El resultado final
de la especiación requiere que el aislamiento reproductivo entre poblaciones previamente
interfértiles se haya completado.
Entonces la pregunta central aquí es qué tan fuertes debieran ser las barreras al flujo génico
como mantener el aislamiento reproductivo entre dos stocks genéticos diferentes, y cómo la
evolución de dicho aislamiento se mantiene a través del tiempo.

Flujo genético y especiación

Siguiendo el concepto biológico de especie propuesto por Mayr (1942, 1980), la
problemática fundamental de la especiación es entender el origen de las barreras que
previenen el potencial flujo de genes entre poblaciones simpátricas (Smadja y Butlin,
2009). Si bien la divergencia genética puede ser el resultado del aislamiento por estas
barreras (Moritz et al., 2000), también puede ocurrir en presencia de niveles bajos de flujo
 293

génico (Schneider y Moritz, 1999; Schneider et al., 1998, 1999; Schneider, 2000). Una
forma de abordar esta problemática es identificar aquellos factores que afectan el flujo
génico y entender las fuerzas evolutivas involucradas. El flujo génico, las mutaciones, la
deriva genética y la selección natural modelan la estructura genética poblacional, es decir,
la distribución espacial y temporal de la variación genética en las poblaciones naturales.
Conjuntamente, cuando se consideran los procesos que determinan la estructura genética
poblacional es necesario tener en cuenta tanto factores extrínsecos como características
climáticas y/o el contexto social, como así también factores intrínsecos que son
fundamentales para mantener la cohesión de las especies, como lo son los patrones
comportamentales, la selección sexual y sistemas de reconocimiento especie-específicos.

Hibridación
Según Harrison (1993), la hibridación podría definirse como --el cruzamiento de individuos
de dos poblaciones, o grupos de poblaciones, que son distinguibles en base a uno o más
caracteres hereditarios--, siendo dichos caracteres de origen comportamental (selección de
pareja, reconocimiento, algún rasgo de historia de vida), morfológicos (patrones de
coloración, morfología de las astas, número de escamas, patrón de manchas, etc.),
citológicos (composición cromosómica) o moleculares (diferencias en sustituciones
nucleotídicas entre secuencias de ADN) (Kawakami y Butlin, 2012).
En casos particulares la hibridación puede llevar a introgresión, es decir, a la adquisición de
material genético de una especie dentro del genoma de otra (ver Baack y Rieseberg, 2007).
La causa fundamental de que la hibridación e introgresión entre especies aún siga siendo
controversial es que según los taxónomos violan el concepto biológico de especie propuesto
por Mayr (1942, 1980); pese a ello en las últimas décadas han sido estudiados muchos
casos de introgresión de distinto material genético en poblaciones de diferentes especies.
Un caso realmente emblemático lo conforman las especies de lagarto Salvator rufescens y
Salvator merianae (familia Teiidae; lagarto colorado y overo, respectivamente) distribuidas
en el centro de la Argentina, las cuales presentan un área de simpatría donde ocurre
hibridación e introgresión de manera recíproca entre estas especies (Cabaña et al. 2014).
Ambas especies son similares en tamaño corporal; la principal diferencia entre ellas es su
coloración, negro y blanco en los adultos de S. merianae y colorados en los de S. rufescens.
 294

Los híbridos encontrados por este último autor fueron imposibles de distinguir
fenotípicamente de las especies parentales (ver también la Tesis Doctoral de Imanol Cabaña
2019). Cabe resaltar que dentro de la familia Teiidae se han detectado numerosos casos de
hibridación, si bien en general los híbridos no tienen descendencia viable por reproducción
sexual sino por partenogénesis (Cole y Dessauer, 1993; Cole et al., 1995; Rocha, 1997;
Reeder et al., 2002).
Justamente, aunque algunos autores han considerado que la hibridación no es tan frecuente
en la naturaleza (sin tenerse en cuenta como un proceso evolutivo importante en animales;
Arnold, 1992, 1997; Mallet, 2005, 2008), esta visión ha cambiado fundamentalmente
gracias al desarrollo de la citogenética y la biología molecular. Por ejemplo, el trabajo de
Mallet (2005) estimó una ocurrencia del 10% para animales y del 25% para plantas. Sus
conclusiones fueron que este proceso tiene efectos variables en la diferenciación de las
poblaciones, ya que puede ralentizar la divergencia entre especies incipientes (Mallet,
2007; Abbott et al., 2013), conducir a la extinción de especies raras por la homogeneización
genética o disrupción de la adaptación local (Allendorf et al., 2001), o crear nuevas
variantes adaptativas, novedades funcionales e incluso formar nuevas especies (Lewontin y
Birch, 1966; Seehausen, 2004).
Hay que tener en cuenta que la frecuencia de hibridación es afectada por barreras
reproductivas (pre o postcigóticas) que disminuyen la producción de híbridos en la
naturaleza. La distancia geográfica entre las poblaciones, la segregación espacial o
temporal de los individuos en el hábitat y las diferencias en el nicho ambiental pueden dar
origen a fuertes barreras al flujo de genes (Wiens, 2004; Kawakami y Butlin, 2012; ver
también Cabaña et al. 2014). Según Cabaña (2019, Tesis Doctoral; ver también Bolnick y
Near, 2005), el tiempo de divergencia entre linajes es un factor importante, ya que las
especies más relacionadas tienen mayor disposición a hibridar que aquéllas que divergieron
hace más tiempo y, por consiguiente, han tenido mayores chances de desarrollar
mecanismos de aislamiento reproductivo. Asimismo, ciertos taxones tienden a formar
híbridos más fácilmente que otros, independientemente del tiempo de divergencia (Mallet,
2005). Conjuntamente se sabe que las decisiones comportamentales en el apareamiento
juegan un rol significativo en pos de prevenir la hibridación entre especies simpátricas
(Coyne y Orr, 1997; Gabirot et al., 2010); no obstante, las explicaciones sobre la
 295

variabilidad en las tasas de hibridación suelen ignorar su importancia. La contribución de

cada barrera al mantenimiento de la proporción de híbridos en una zona de hibridación
estable es también frecuentemente desconocida (Cabaña 2019, Tesis Doctoral).
Las zonas híbridas ofrecen una oportunidad única de poder analizar el efecto de los
diferentes factores biológicos y/o ambientales que las determinan. Básicamente se trata de
regiones en las que poblaciones genéticamente diferentes se encuentran, aparean y
producen híbridos (Barton y Hewitt, 1985), con lo cual dichas zonas han sido ampliamente
utilizadas en estudios evolutivos (Dowling y Secor, 1997), pudiendo incrementar y mejorar
nuestro conocimiento sobre mecanismos de aislamiento reproductivo, fuerzas selectivas
que actúan sobre los híbridos y las bases genéticas de la adaptación local (Kawakami y
Butlin, 2012). Debido a ello, las zonas híbridas se han utilizado para comprender los
diferentes modos de especiación (Jiggins y Mallet, 2000). Generalmente son áreas de
contacto secundario, estrechas (ver ejemplo en Hoskin, 2005 en la especie de rana Litoria
genimaculata), donde cada especie presenta un gradiente de densidad desde su propio
territorio hacia el de la otra (Payseur & Rieseberg, 2016) y que a menudo coinciden con
heterogeneidades ambientales o ecotonos entre dominios biogeográficos (Cicero, 2004;
Tarroso et al., 2014).
Se han propuesto varias hipótesis para explicar la estabilidad de las zonas híbridas en
poblaciones de especies naturales. Dos modelos asumen que la posición, tamaño y
mantenimiento de la zona híbrida son determinados por las características ambientales
(selección exógena): el modelo de ―gradiente de selección geográfica‖ (Endler, 1977;
Barton y Hewitt, 1985) y el de ―superioridad limitada‖ (originalmente llamado hipótesis de
la superioridad de los híbridos) (Moore, 1977; Moore y Price, 1993). Ambos modelos
tienen como supuestos de que las especies parentales tienen nichos ambientales distintos,
pero el primero considera que la selección actúa en contra de los híbridos, mientras que
para el segundo, los híbridos son favorecidos dentro de hábitats de transición (Moore,
1977).
 296

Fig. 11.1. Modelos de selección exógena y endógena.

Por otro lado, el modelo de selección endógena (Fig. 11.1), también llamado ―zona de
tensión‖, sostiene que el mantenimiento de la zona híbrida depende únicamente de factores
endógenos y no se encuentra asociado con las características del ambiente. Este modelo
propone un equilibrio entre dos fuerzas opuestas: la dispersión de los parentales hacia la
zona hibrida y la selección en contra de los híbridos (Key, 1968; Moore, 1977; Barton y
Hewitt, 1985).
Muchas disciplinas de forma integrada, como la biología del comportamiento, filogenética,
genética del paisaje y la filogeografía, contribuyen hoy en día como herramientas
esenciales para comprender la influencia de diferentes factores en la estructura genética
poblacional de las especies y para poner a prueba distintas hipótesis sobre la separación y el
mantenimiento de los linajes.

Modos de especiación
Según Futuyma (Futuyma, 2013, ver capítulo 18 ―Speciation‖; ver también Fig. 11.2), los
modos de especiación podrían clasificarse en varios criterios, dependiendo de aquellos que
toman en cuenta el origen geográfico de las barreras al intercambio de genes, y los que
consideran la evolución y las bases genéticas de dichas barreras.
 297

Fig. 11.2. Modos de especiación (modificado y traducido de Futuyma, 2013).

Estos criterios son independientes uno del otro; así, por ejemplo, es posible que se formen
dos especies por separación geográfica de poblaciones (alopatría), en las que el aislamiento
reproductivo evoluciona por ya sea selección natural (selección a condiciones ambientales
locales), por deriva genética, o una conjunción de ambos mecanismos, lo que en general
conlleva a mayor diferenciación a nivel genético (aún más si las condiciones de selección
locales son muy divergentes).
La especiación alopátrica (Fig. 11.3) hace referencia a la evolución de las barreras
reproductivas en poblaciones en las que una barrera geográfica impide total o parcialmente
el intercambio normal de genes. A menudo se hace una distinción entre la especiación
alopátrica por vicarianza (ej. divergencia de dos grandes poblaciones) y la especiación
peripátrica (divergencia de una pequeña población en relación a una forma ancestral
ampliamente distribuida).
Por otro lado, la especiación parapátrica se refiere al proceso de diferenciación que se
lleva a cabo en poblaciones geográficamente adyacentes pero distintas espacialmente, entre
 298

las cuales hay cierto grado de flujo génico, y en donde las mismas se aíslan
reproductivamente y divergen, en general en respuesta a selección natural divergente.
La especiación simpátrida se refiere a la evolución de las barreras reproductivas dentro
una población panmíctica. La especiación simpátrica, parapátrica y alopátrica forman un
continuo, diferenciándose en el nivel inicial de flujo génico (M = Ne*m) entre las
poblaciones que están divergiendo. En la especiación alopátrica, la reducción inicial del
intercambio de genes se logra mediante una barrera física extrínseca a los organismos; por
otro lado, en la especiación simpátrica dicha reducción del flujo entre linajes se logra
mediante un cambio evolutivo en las características biológicas de los mismos organismos
(ej. variaciones en los sistemas de reconocimiento de parejas).
Desde un punto de vista genético, las barreras reproductivas que surgen en las poblaciones
podrían estar vinculadas a la divergencia genética (aumento en las diferencias alélicas, en
general trasladadas a varios loci), incompatibilidad citoplasmática o divergencia citológica
(poliploidía o reordenamiento estructural de los cromosomas). Las causas de la evolución
de las barreras reproductivas están relacionadas a la intensidad en que operan la deriva
genética y la selección natural en relación a las alteraciones/variantes genéticas que han
surgido por mutación.
La especiación peripátrica (Fig. 11.3), una forma hipotética de especiación que también
se conoce como especiación de transición o efecto fundador, requiere tanto la deriva
genética como la selección natural: poblaciones que en primera instancia se desprenden de
su acervo genético mayor, y en segunda instancia acumulan diferencias genéticas rápidas
debido a las fuerzas de la deriva (en general son poblaciones de tamaños efectivos
reducidos formadas por eventos fundadores) y a la selección local (condiciones ecológicas
distintivas a nivel local que conduzcan a diferencias en componentes selectivos).
 299

Fig. 11.3. Modelos teóricos de especiación.

Dentro del marco de la selección natural, la especiación puede darse también por selección
sexual o por causas ecológicas. Hay que tener en cuenta que muchos autores dividen lo que
es selección sexual de la selección natural. En particular, la selección natural puede
prevenir la hibridación acelerando el aislamiento reproductivo. Alternativamente, el
aislamiento reproductivo puede surgir como un subproducto de cambios genéticos que
ocurren por otras razones (ver Muller, 1940; Mayr, 1980). En este caso, puede haber
divergencia adaptativa del propio carácter sujeto al aislamiento (por ejemplo, los factores
climáticos pueden favorecer la reproducción en dos estaciones diferentes, con el efecto de
que las poblaciones no se crucen), o la barrera reproductiva puede surgir como un
subproducto pleiotrópico de genes que son seleccionados para sus otras funciones.
La especiación alopátrica se refiere a la evolución de barreras reproductivas a nivel
genético entre poblaciones que están geográficamente separadas por una barrera física,
como una peculiaridad topográfica, agua (o tierra) o hábitat desfavorable. Al reducir el
 300

flujo de genes entre poblaciones, las barreras físicas promueven el desarrollo de quiebres
genéticos. Esto no quita que las poblaciones de especies entren en contacto secundario con
posterioridad. Si bien algunos autores consideran que en este tipo de especiación el flujo
debería ser igual a 0 (m = 0), otros investigadores aceptan la condición de que el flujo
puede ser tan bajo que una divergencia débil por selección o incluso por deriva genética
tomarían los roles fundamentales en el proceso de diferenciación. La alopatría se define por
una reducción severa del movimiento de los individuos o sus gametos, no por la distancia
geográfica. Por lo tanto, en las especies que se dispersan poco o que están restringidas a un
hábitat en particular, las poblaciones aún pueden mantenerse aisladas micro-
geográficamente. La gran mayoría de los biólogos evolutivos concuerdan que este tipo de
especiación sería la más común al menos en animales (Coyne y Orr, 2004).
Estudios paleontológicos y genéticos han permitido interpretar cómo los rangos geográficos
de las especies pueden cambiar con el tiempo, siendo que las poblaciones pueden separarse
y luego volverse a unir (ej. casos de expansiones del rango geográfico postglaciares, como
el ejemplo de Ctenomys magellanicus en Fasanella et al., 2013, o poblaciones de Litoria
genimaculata en Hoskin et al., 2005). Por lo tanto, las poblaciones alopátricas pueden
expandir su rango y entrar en contacto. Si se han desarrollado barreras al aislamiento
reproductivo suficientemente fuertes durante el período de alopatría, las poblaciones
pueden volverse simpátricas sin intercambiar genes. Si la evolución del aislamiento
reproductivo ha sido incompleto, entonces habrá probabilidades de que los linajes formen
una zona híbrida (ver más arriba hibridación y también recomendamos la lectura del
capítulo 17 del Futuyma (Futuyma, 2013), el cual describe los posibles destinos de las
zonas híbridas). Las especies simpátricas ―hermanas‖ que observamos en la actualidad
podrían ser buenos ejemplos de especiación en alopatría con posterior expansión y
formación de contactos secundarios. Esto muestra que la simpatría observada entre dos
linajes en la actualidad no necesariamente constituye una evidencia de que la especiación
ha ocurrido de forma simpátrica en un pasado.
Debido a que tanto la selección natural como la deriva genética son dos fuerzas evolutivas
que hacen que las poblaciones difieran en la composición genética, es probable que, si se
separan lo suficiente (y más aun pensando en aquellos taxa con dispersión restringida), las
poblaciones distanciadas geográficamente se conviertan en especies diferentes. Existen
 301

muchos ejemplos de ello, como el de Tilley et al. (1990; ver capítulo 18 del Futuyma) en la
especie de lagartija Desmognathus ochrophaeus.
Uno de los mejores modelos que han aportado evidencia contundente en favor de la
especiación en alopatría son los conjuntos insulares como los archipiélagos. De la
observación de que dos o más especies de aves estrechamente relacionadas se encuentran
juntas en una isla surge la pregunta de si las mismas han derivado de una contraparte
continental (ej. su ancestro común más cercano), o bien que cada isla haya sido colonizada
por eventos independientes de colonización de varias fuentes continentales (evidencia de
que los antepasados de varias especies invadieron la isla en momentos separados). Por
ejemplo, muchas de las islas en el archipiélago de Galápagos albergan dos o más especies
de pinzones de Darwin, que evolucionaron en diferentes islas y luego se volvieron
simpátricas (sin descartar la posibilidad de eventos de especiación simpátrica en la/las
mismas islas). Pero la Isla de Cocos (Cocos Island National Park), aislada al noreste de las
Galápagos, tiene solo una especie de pinzón, que ocupa varios de los nichos ecológicos que
llenan sus parientes en las Islas Galápagos (ver Werner y Sherry, 1987). A diferencia de los
archipiélagos como Galápagos, no se registran parejas de especies de aves hermanas
conviviendo conjuntamente en ninguna isla aislada de un área menor a los 10,000
kilómetros cuadrados. Esta observación implica que la especiación en las aves sólo habría
ocurrido en aquellas masas terrestres con suficiente superficie para proporcionar
aislamiento geográfico entre poblaciones (Coyne y Price, 2000). Un patrón similar se
encuentra en muchos otros taxones (Kisel y Barraclough, 2010). Además, para los taxones
en los que la dispersión (y por lo tanto el flujo de genes) a largas distancias es alta (ej.
murciélagos) se observa que los mismos se han especializado solo en islas de mayor
tamaño en comparación a aquellos taxones más pequeños (ej. como los caracoles) en los
que el flujo de genes es muy limitado. Este patrón es el esperado, ya que los datos sugieren
que el flujo de genes se opone a la divergencia genética requerida para la especiación.
El papel que han jugado algunas barreras en relación a la especiación en alopatría resulta
bien visible cuando se observan casos como los relacionados a la formación del Istmo de
Panamá, el cual redujo absolutamente el flujo génico entre poblaciones de especies marinas
del Atlántico y Pacífico en al menos los últimos 3 millones de años. Pero ¿qué tipo de
barreras podrían haber producido la gran cantidad de especies que se encuentran en los
 302

continentes considerando la mayor parte de los taxones? Una posible explicación viene de
la mano de especies que han conservado sus nichos filogenéticos. En este sentido, las
distribuciones geográficas de especies pueden fragmentarse si las poblaciones mantienen
dependencia de condiciones ambientales específicas, como regímenes climáticos o hábitats
particulares. Un buen ejemplo de esto último podría ser el caso de las especies de roedores
subterráneos, constituidos por clados anidados del punto de vista filogenético, y altamente
especialistas a un tipo de hábitat en particular. Este es el caso de las especies del género
Ctenomys, donde sus aproximadamente 60 especies se encuentran distribuidas desde Perú
hasta la Isla Grande de Tierra del Fuego, desde llanuras y desiertos, hasta alturas por
encima de los 3000 metros en los Andes. Estos roedores comparten características muy
particulares en cuanto a los suelos que ocupan (permeabilidad, porosidad, etc.), lo que ha
conllevado a que gran parte de su evolución y proceso de formación de especies se
encuentre relacionado a la fragmentación del hábitat y partición de sus nichos ecológicos.
También se podría pensar, por ejemplo, en una especie que está ampliamente distribuida en
pisos altitudinales bajos en un área montañosa determinada, y que en esencia es más
tolerable a condiciones climáticas frías. Entonces cuando el clima se vuelve más cálido
(estacionalmente hablando o en periodos interglaciares) en los pisos altitudinales más bajos
la misma puede moverse a altitudes mayores, donde las condiciones son frías y más
óptimas. Esto podría generar que parte de la distribución que anteriormente mantenía cierta
conectividad poblacional en pisos altitudinales más bajos se desconecte y se aísle de otros
sectores distribucionales de montañas adyacentes (Fig. 11.4).
 303

Fig. 11.4. Una especie ampliamente distribuida puede fragmentarse en poblaciones

alopátricas si el hábitat del que depende se fragmenta por el cambio climático. Por ejemplo,
una especie adaptada a condiciones frías puede cambiar su rango a altitudes más altas
cuando el clima se vuelve más cálido y las poblaciones, aisladas en diferentes montañas,
pueden convertirse en especies diferentes. La flecha aserrada indica una continuidad en las
características de nicho ecológico, las cuales cuando son mantenidas en tiempos evolutivos
se habla de nicho filogenético. Este es un ejemplo en el cual el conservar el nicho
filogenético puede contribuir a la especiación (Wiens, 2004; ver Futuyma, cap. 18).

Exactamente este patrón se ha encontrado para especies alopátricas hermanas de

salamandras, las cuales se encuentran en lugares con condiciones climáticas similares y que
presentan ausencias en las regiones intermedias con diferentes condiciones ambientales
(Kozak y Wiens, 2006). Las poblaciones de una especie también pueden fragmentarse al
adaptarse a diferentes tipos de hábitats segregados geográficamente (Sobel et al., 2010).

Procesos selectivos como promotores de especiación, ¿cuál es el rol de la selección

natural en poblaciones naturales?
En el ―Origen de las Especies por Selección Natural (1859)‖ Darwin propone a la selección
natural como la principal fuerza evolutiva que ha dirigido los procesos de especiación en lo
 304

que respecta a todos los organismos del planeta, fósiles y extintos. Los mecanismos de
especiación por selección caerían básicamente en dos categorías: los de orden ecológico y
los de orden mutacional. Si bien algunos autores también consideran que la especiación de
orden mutacional estaría dentro de la selección ecológica, aquí la describiremos como un
mecanismo de especiación diferente.
En la especiación ecológica la divergencia a nivel del fenotipo es conducida por la
selección natural divergente entre ambientes (ver más abajo ―El contexto ecológico de la
especiación ecológica‖), mientras que en la especiación a escala mutacional la divergencia
se produce cuando diferentes mutaciones se fijan en diferentes poblaciones en respuesta a
presiones selectivas particulares (distintas o eventualmente similares) de los diferentes
contextos ambientales, confiriendo distinto tipo de adaptaciones a nivel local. Si bien no
todas las especies parecen evolucionar por selección natural, la evidencia acumulada en los
últimos años indica que esta fuerza evolutiva sería la principal responsable de los eventos
de especiación.
Muchos autores sustentan la idea de que la selección natural, junto a la deriva, juegan un rol
preponderante en la especiación alopátrica (por vicarianza), lo cual conduce a la evolución
de las diferencias a nivel genético, que en última instancia generan el aislamiento
precigótico o poszigótico. Gran parte, sino la mayoría, de este aislamiento reproductivo
evolucionaría mientras las poblaciones se encuentran en alopatría, de modo que si los
rangos de estos linajes se expanden y entran en contacto secundario, se podrían generar
barreras sustanciales o completas al intercambio de genes. En este caso la especiación sería
fundamentalmente un subproducto de la selección natural (sin descartar la deriva genética)
que operó durante la fase alopátrica (este tipo de selección puede ser ecológica o sexual).
La otra posibilidad es que la selección natural favorezca las barreras reproductivas
precigóticas (ej. sexuales) debido a su función en el aislamiento, evitando que sus
portadores tengan una progenie híbrida no apta o con menor adecuación media. La
selección daría lugar a un reforzamiento del aislamiento reproductivo. Dicho
reforzamiento ocurriría solo cuando las poblaciones genéticamente diferentes entren en
contacto y tengan la oportunidad de hibridarse. En este escenario, es esperable que se
desarrolle cierto grado de aislamiento poscigótico (aptitud híbrida baja) mientras las
 305

poblaciones son alopátricas, pero la especiación se completa cuando las especies incipientes
entran nuevamente en contacto.

El origen de nuevas especies: el reforzamiento como un caso particular

Para la biología evolutiva, la definición más convencional de ―especie‖ hace referencia a un
grupo de organismos cuyos miembros son capaces de entrecruzarse entre sí, pero que están
separados de otros grupos por barreras genéticas al flujo génico. Bajo este concepto, el
origen de una nueva especie involucra el origen de barreras al aislamiento reproductivo.
Las barreras genéticas surgen a partir de accidentes evolutivos: las poblaciones
geográficamente aisladas divergen genéticamente bajo la selección natural u otras fuerzas
evolutivas como la deriva genética, y esa divergencia conduce a la evolución de barreras
reproductivas a nivel genético. En principio, las barreras al flujo pueden ser pre o post
reproductivas (ver arriba). Muchos factores pueden conducir a que se produzcan barreras al
flujo de genes en poblaciones naturales: la evolución en aislamiento geográfico (o en
alopatría) o la elección por parte de los individuos de un sexo por algún atributo del otro
sexo, ya sean promovidas por selección sexual o selección natural divergente
(desplazamiento de caracteres que surge por presiones selectivas divergentes en respuesta a
diferencias en el ambiente ecológico, lo que puede promover la especiación ecológica).
Estos últimos procesos (selección sexual o selección natural divergente) promueven la
divergencia de caracteres entre individuos de distintas poblaciones (o incluso en las mismas
poblaciones) y marcan la evolución de los sistemas de preferencia entre sexos. Si bien
ambos procesos son adaptativos, la selección sexual actúa directamente sobre caracteres
que tienen implicancia en el éxito reproductivo y la fertilidad, mientras que la selección
natural actúa sobre caracteres que tienen una implicancia directa en la supervivencia y
fecundidad. Muchas veces estas fuerzas moldean caracteres en conjunto (de forma
agonística o antagónica), y pueden conducir a una especiación rápida. De hecho, varios
modelos de especies que tratan la especiación simpátrica lo han hecho bajo el contexto de
especiación ecológica, al menos como motor inicial del desplazamiento de caracteres en
ambientes ecológicos disímiles.
Un ejemplo de especiación ecológica por selección natural divergente lo constituyen las
especies de peces cíclidos del Lago Apoyo Amphilophus zaliosus y Amphilophus citrinelus
 306

en Nicaragua, las cuales han sufrido desplazamiento de caracteres y adaptaciones

particulares a los ambientes pelágicos y bentónicos, con aislamiento pre-reproductivo
prácticamente completo (Fig. 11.5). Lo llamativo de este proceso es la velocidad en que
han evolucionado los sistemas de preferencia por parte de los individuos del mismo lago,
involucrando no sólo cambios importantes en la morfología del cuerpo y aparato trófico,
sino también acumulando diferencias a nivel genético (ej. en genes neutrales como los loci
de microsatélites, aunque otros genomas de evolución más lenta no muestren exactamente
estos patrones). La frecuencia de ocupación en diferentes nichos (hábitat bentónico o
pelágico) y el desplazamiento de caracteres asociado a aptitudes selectivas diferenciales
habrían sido los promotores de estos mecanismos de aislamiento precigótico y evolución
rápida (el proceso de formación de nuevas especies habría involucrado menos de 20.000
años). También se puede pensar en un caso hipotético donde las poblaciones comiencen a
manifestar adaptaciones a diferentes ambientes, lo que conlleva a que con el tiempo
presenten diferencias a nivel genético (barreras al flujo génico). Si estas especies por alguna
razón toman contacto nuevamente (contacto secundario), la divergencia genética
acumulada puede conducir a la formación de híbridos entre las formas parentales, siendo
que los mismos no se desarrollen adecuadamente a causa de problemas meióticos o
postmeióticos (diferentes grados de viabilidad de los híbridos).
 307

Fig. 11.5. La especiación simpátrica, la formación de especies en ausencia de barreras

geográficas, sigue siendo uno de los conceptos más discutidos en el ámbito de la biología
evolutiva. Aunque la especiación en condiciones de simpatría resulta teóricamente factible,
los estudios empíricos son escasos y solo existen unos pocos ejemplos ciertamente
verosímiles de especiación simpátrica. Un caso emblemático de especiación simpátrica se
puede observar en el grupo de peces cíclidos pertenecientes al llamado complejo Midas
(Amphilophus sp.) en el pequeño lago Apoyo, el cual toma ubicación en un cráter volcánico
de altura en Nicaragua. Se considera que este lago es de reciente formación (menos de
30.000 años de antigüedad), y guarda uno de los registros de colonización y especiación
rápida más interesantes dentro de los vertebrados. El trabajo de Barluenga et al. (2006)
publicado en la prestigiosa revista Nature incluye análisis filogeográficos, genéticos-
poblacionales (basados en ADN mitocondrial, microsatélites y polimorfismos de longitud
de fragmentos de restricción), morfométricos y ecológicos. Estos autores encontraron,
primero, que el cráter del lago Apoyo fue colonizado por única vez por la especie bentónica
ancestral de cuerpo alto Amphilophus citrinellus, la especie de cíclido más común en el
área; segundo, que una nueva especie limnética alargada (Amphilophus zaliosus)
evolucionó en el lago Apoyo a partir de la especie ancestral (A. citrinellus) en un periodo
no mayor a los 10.000 años; tercero, que las dos especies en el lago Apoyo se encuentran
reproductivamente aisladas en la actualidad; y cuarto, que las dos especies son eco-
morfológicamente distintas. En la figura se observa una esquematización del grado de
divergencia y aislamiento reproductivo hipotetizado para estas dos especies del Lago
Apoyo, en donde la selección natural divergente habría sido el desencadenante del
desplazamiento de caracteres (con significado reproductivo y/o no reproductivo). Esto
 308

presupone un proceso muy rápido en cuanto a la evolución de los sistemas de preferencia

por parte de los individuos del mismo lago (mecanismos de aislamiento precigóticos).

Bajo ciertas condiciones, sin embargo, la selección natural puede favorecer directamente el
incremento de las barreras genéticas entre las especies parentales de reciente formación,
favoreciendo aquellos individuos que son capaces de discriminar entre sus contrapartes
conespecíficas de aquellos apareamientos entre heteroespecíficos (evitando la formación de
híbridos). En este sentido, este fenómeno de ―reforzamiento‖ de las diferencias entre las
especies parentales conlleva a la evolución de sistemas o mecanismos de reconocimiento
entre los individuos (reconocimiento de conespecíficos en detrimento de los encuentros
entre heteroespecíficos). Los ejemplos más claros que apoyan el fenómeno de
―reforzamiento‖ están descriptos para poblaciones que comienzan a divergir en aislamiento
(alopatría), y luego por alguna razón entran en contacto secundario (con lo cual ya han
evolucionado, al menos en parte, mecanismos de aislamiento post-zigóticos).
En este sentido, se puede suponer que dos poblaciones comienzan a diferenciarse en
aislamiento (alopatría, ver Fig. 11.6), a tal punto que logran un cierto grado de
diferenciación en el cual los apareamientos entre heterospecíficos implican en algún punto
problemas relacionados a la formación de híbridos: los híbridos pueden ser parcialmente
estériles y/o presentar la viabilidad reducida. A causa de esos problemas, no se bloquea
completamente el flujo génico entre las dos formas parentales (por ejemplo, solo el 50% de
los híbridos son estériles), con lo cual las poblaciones aún son incapaces de formar dos
especies plenas del punto de vista biológico. Si las poblaciones aisladas entran en contacto
secundario, es esperable que los individuos que se apareen de forma heteroespecífica
produzcan cierto porcentaje de híbridos con menor adecuación biológica. Cualquier
individuo en la población que pudiera discriminar y aparearse sólo con miembros de su
propia población (conespecíficos), dejaría más copias de sus genes que individuos que se
aparean de forma heteroespecífica.
En estas condiciones, la selección natural en contra de los híbridos podría favorecer la
evolución de la discriminación de las parejas, promoviendo aquellas adaptaciones que le
permiten aparearse selectivamente sólo con otras de su tipo. Así, el aumento de las barreras
genéticas podría surgir en respuesta directa a la selección natural, completando de esta
forma el proceso de formación de nuevas especies. Este proceso –en donde se acelera la
 309

evolución de las barreras reproductivas prezigóticas en virtud de que los individuos de

distintas poblaciones seleccionan en mayor frecuencia parejas conespecíficas, previniendo
así la formación de híbridos con adecuación media reducida en una zona de contacto
secundario– se lo llama reforzamiento. El reforzamiento, a través del efecto de la selección
natural, incrementaría las barreras prezigóticas al intercambio de genes. Hay que tener en
cuenta que el reforzamiento nos habla de las barreras reproductivas prezigóticas, las cuales
previenen a los individuos a ―malgastar‖ sus gametos en la formación de híbridos con
menor adecuación media (siendo que dichas barreras son susceptibles a ser incrementadas
por la selección natural). Por otro lado, es difícil llegar a predecir de qué forma la selección
natural podría operar en reforzar las barreras postzigóticas como lo es la inviabilidad o
esterilidad de los híbridos.

Fig. 11.6. Se muestran tres posibles resultados de la divergencia en aislamiento y posterior

contacto secundario entre poblaciones con formación de zonas híbridas. El reforzamiento
implica una aceleración en el aislamiento reproductivo de las formas parentales causado por
la penalización de elegir a parejas heteroespecíficas y formar híbridos con menor
adecuación media (por definición es el proceso que lleva a la evolución del aislamiento
reproductivo precigótico en áreas de solapamiento o hibridación [o ambos] como respuesta
de la selección natural a la hibridación). De esta forma el reforzamiento acelera el proceso
de especiación. Si se alcanza un equilibrio entre la tasa de formación de híbridos (causado
por apareamientos entre pares heteroespecíficos) y la pérdida de los mismos por selección
 310

natural (baja o nula adecuación media) el sistema se puede mantener estable a través del
tiempo.

El reforzamiento ha sido una idea muy discutida en el ámbito de la biología evolutiva,

otorgándole a la selección natural un papel preponderante en la finalización del proceso de
especiación. ¿Pero funciona realmente el reforzamiento en poblaciones naturales? ¿Hay
modelos biológicos que hayan sustentado cada una de las etapas que deberían cumplirse
para que haya reforzamiento y de este modo un aceleramiento de la divergencia evolutiva
entre linajes heteroespecíficos?
Un problema que se presenta es cuando dos poblaciones vuelven a reunirse y mantienen
ciertos niveles de entrecruzamiento entre ellas. En este caso, la evolución de barreras
genéticas efectivas dependerá del efecto antagonista que resulta de la tasa en que forman
los híbridos en la zona de contacto y el efecto contrapuesto de la selección natural, el cual
penaliza a los individuos que incurren en la formación de híbridos. Así la selección tendría
un efecto de ―descarte‖ de aquellas variantes con menor adecuación. Esto último dependerá
de los efectos contrapuestos de la selección y el porcentaje de migrantes que recibe la ―zona
de contacto secundario‖ desde sus poblaciones parentales (la cual en última instancia incide
en el porcentaje de híbridos y el ―grosor‖ de la zona de sutura). La evolución de sistemas de
reconocimiento entre conespecíficos tendería a reducir el porcentaje de individuos híbridos
en la zona de contacto secundario. Si bien hoy en día se cuenta con algunos modelos
interesantes que dan mayor crédito al proceso de reforzamiento entre especies incipientes
con presencia de zonas híbridas (en donde se observan diferencias en los patrones de
discriminación de las hembras hacia los machos al comparar sectores donde sus rangos se
superponen y áreas en donde no existe superposición), no son muchos los estudios
experimentales que den cuenta del proceso de aceleración en la formación de barreras
genéticas debido al efecto de la selección natural.

Un ejemplo de reforzamiento en moscas de la fruta:

A partir de un trabajo publicado en 2010 en Current Biology de Matute (2010;
―Reinforcement can overcome gene flow during speciation in Drosophila‖) en donde se
estudiaba la evolución del reforzamiento en dos especies de Drosophila, se descubrió que
las barreras reproductivas entre especies podrían surgir --de hecho de forma muy rápida--
 311

cuando las poblaciones se exponían de forma obligada a coexistir e hibridar, incluso con
ciertos niveles de migración desde el exterior.
Como modelo de estudio se tomaron las especies Drosophila santomea y D. yakuba, dos
especies estrechamente relacionadas que coexisten en la isla africana de Santo Tomé. Si
bien son consideradas como especies biológicas plenas, las mismas pueden hibridar en
condiciones de laboratorio, siendo que la mitad de los híbridos (las hembras) resultan ser
fértiles, por lo que es posible el intercambio de genes entre ambas especies. Estas especies
presentan, además, un porcentaje menor de hibridación en la naturaleza, en áreas en donde
sus rangos de distribución se encuentran superpuestos. Pero debido a que hay una
penalización asociada con la hibridación (la mitad de los descendientes híbridos -todos los
machos- son estériles), se postula que la selección natural habría acelerado el aislamiento
reproductivo y la formación de barreras genéticas en poblaciones naturales. Esta premisa
habría sido corroborada en condiciones de laboratorio, en donde los investigadores
reprodujeron esta convivencia obligando a las especies a cohabitar en botellas donde podían
aparearse tanto con su propio tipo como con el par heteroespecífico. Además se
manipularon los porcentajes de hibridación eliminando diferente número de moscas
híbridas (fácilmente distinguibles por su pigmentación intermedia) de las botellas en cada
generación.
Finalmente, se permitió el ingreso de diferente cantidad de migrantes desde el exterior al
introducir diferentes números de moscas en las botellas ―mixtas‖. Esto corresponde a
individuos que se mudan a un área de superposición geográfica desde el exterior, un factor
que funciona en pos de sobreponerse al reforzamiento (limitando así la magnitud del
reforzamiento). Lo que se descubrió es que, en muchas condiciones, el reforzamiento fue
efectivo: las especies se aislaron más rápidamente del punto de vista genético cuando se la
obligó a coexistir. Y este cambio evolutivo sucedió rápidamente: dentro de cinco a diez
generaciones (una generación en el laboratorio es de aproximadamente dos semanas). Se
fortalecieron dos tipos de barreras: el aislamiento sexual (las especies obligadas a coexistir
se volvieron menos dispuestas a aparearse entre sus pares heteroespecíficos) y el
aislamiento gamético (las hembras que se aparearon con los machos ―equivocados‖
desarrollaron la capacidad de deshacerse del esperma extraño más rápidamente, dándoles la
oportunidad de aparearse nuevamente con los machos ―correctos‖). Como era de esperar,
 312

cuando la hibridación fue demasiado fuerte o la migración del exterior era demasiado
generalizada, estas formas de reforzamiento no evolucionaron. Pero lo que es sorprendente
es que, en niveles ―razonables‖ de hibridación -lo cual es muy probable que se cumpla con
las poblaciones naturales- el reforzamiento evolucionó con bastante rapidez.
El resultado es que estos experimentos establecen el reforzamiento como un proceso viable
que puede conducir a formas de especiación acelerada en la naturaleza. Además se observó
que en las poblaciones de estas especies en Santo Tomé, el aislamiento reproductivo es más
alto entre las poblaciones tomadas de las áreas donde coexisten que en aquellas áreas donde
las especies conviven por separado, con lo cual el reforzamiento podría ser una buena
explicación a los patrones observados en la naturaleza. Curiosamente, sin embargo, el
―reforzamiento‖ visto en la naturaleza se aplica al aislamiento gamético pero no al
aislamiento sexual. Si bien se observó que el aislamiento sexual (discriminación de pareja)
se dio con gran velocidad e intensidad en las poblaciones de laboratorio obligadas a
coexistir, este patrón no fue registrado en áreas donde dichas especies coexisten en la
naturaleza. Así resulto ser un misterio el por qué ambas formas de aislamiento
evolucionaran rápidamente en el laboratorio, y sólo una de estas formas de aislamiento
reproductivo alcanza a evolucionar en la naturaleza.

El contexto geográfico de la especiación ecológica

Uno de los mecanismos más importantes que han sido postulados como promotores de la
especiación toma lugar cuando las barreras al flujo génico emergen como un subproducto
de procesos de adaptación. La especiación ecológica hace referencia a la evolución del
aislamiento reproductivo (barreras al flujo génico) como subproducto de la selección
natural divergente en consonancia con la adaptación de los individuos a diferentes aspectos
del ambiente (o nicho ecológico). En este contexto, la especiación ocurriría como resultado
de la divergencia adaptativa entre ambientes (distintos ambientes selectivos). Actualmente
existe gran consenso en que la selección natural divergente puede conducir rápidamente a
la evolución del aislamiento reproductivo y la especiación, aún en presencia de ciertos
niveles de flujo génico entre las poblaciones parentales (o heteroespecíficas). En lo que se
refiere a la formación de nuevas especies, la especiación ecológica no hace estrictamente
hincapié sobre el contexto geográfico en que ocurre dicho proceso. Esto último ha llevado a
 313

grandes discusiones sobre la posibilidad de que si la especiación ecológica pueda llevarse a

cabo bajo un escenario completo de simpatría, o bien resultaría necesaria una fase en
alopatría.
Rundle y Schluter (2004) estudiaron el rol de la selección divergente entre ambientes
(distintos nichos ecológicos) en relación al origen del aislamiento reproductivo en peces
espinosos, y el rol del reforzamiento en la separación completa de las especies en una fase
final de dicho aislamiento. En este sentido, en la figura 11.7 estos autores plantean un
escenario en donde de la especiación ecológica transita una primera fase de disyunción de
la especie (alopatría).

Fig. 11.7. Según Rundle y Schluter (2004), el contexto geográfico de la especiación

ecológica puede verse como un escenario dependiente de la evolución del aislamiento
reproductivo: 1) primero existiría una fase de disyunción geográfica de la especie en donde
la selección natural actuaría de forma indirecta sobre el aislamiento reproductivo; 2) luego
existiría una fase en donde se restablecería la simpatría (y en donde el aislamiento
reproductivo sería incompleto); 3) y una situación final en simpatría que llevaría a la
separación completa de las especies, en donde la selección natural operaría de forma directa
e indirecta sobre el aislamiento reproductivo.

Siguiendo con este ejemplo en especies de peces espinosos (Gasterosteus aculeatus), se

sabe que los mismos han sufrido especiación paralela en varios lagos canadienses, donde un
ecomorfo limnético (aguas abiertas) coexiste con un ecomorfo bentónico (alimentación de
fondo) que es más pequeño y de forma diferente. Estos ecomorfos, los cuales se encuentran
 314

aislados reproductivamente, han evolucionado independientemente en cada lago; es decir,

la especiación ha ocurrido en paralelo (Fig. 11.8A). La divergencia ecológica paralela
implica que la selección natural divergente ha dado forma a las diferencias entre los
ecomorfos. En pruebas de laboratorio, los peces del mismo ecomorfo y pertenecientes a
diferentes lagos se aparean casi tan fácilmente como los del mismo lago, pero los diferentes
ecomorfos se aparean con mucha menos frecuencia (Fig. 11.8B). Así, las características
asociadas con la divergencia ecológica afectan el aislamiento reproductivo (Rundle et al.,
2000).
Hoy en día existe cierto consenso en que la especiación ecológica puede tener origen en
una situación de simpatría dentro de un contexto de partición de nicho o en presencia de
una clina ecológica; uno de los mejores ejemplos podría ser el caso de especiación
simpátrica en un gradiente ecológico entre las formas limnéticas y bentónicas de los peces
espinosos de los lagos de la Columbia Británica en Canadá.

Fig. 11.8. Especiación paralela en el pez espinoso de tres espinas (Gasterosteus). (A)
Hipótesis de la posible de trayectoria evolutiva de las parejas de ecomorfos de aguas
abiertas (limnéticas) y de alimentación de fondo (bentónicas), las cuales habrían surgido
independientemente en diferentes lagos. (B) Las hembras se aparean preferentemente con
los machos en función de su morfología, ya sean del mismo lago o de lagos diferentes. Una
suma de caracteres que han hecho al aislamiento reproductivo en esta especie
 315

evidentemente han tenido un alto significado adaptativo, evolucionado repetidamente de

forma semejante en diferentes lagos (Schluter y Nagel, 1995; Rundle et al., 2000). La
colonización de dichos lagos habría respondido a cambios en el nivel del mar ocurridos
durante los últimos eventos glaciares/interglaciares, determinando el mayor o menor nivel
de asilamiento de los lagos en relación a los ambientes marinos.

La heterogeneidad del hábitat puede conducir a la especiación ecológica, incluso con cierta
permisibilidad en cuanto al flujo de genes (la fuerza de la selección natural tendría que ser
más fuerte que el efecto de dilución causado por el flujo génico). La especiación de tipo
ecológico necesita de una fuerte selección divergente, lo que en general resulta en el
establecimiento de un polimorfismo de nicho múltiple: múltiples factores ambientales
contribuyen de forma individual o en forma sinérgica a las presiones selectivas que llevan
al desplazamiento de caracteres (ej. efectos sobre los alelos se traducen en cambios a nivel
del fenotipo). Esto podría surgir in situ (simpatría) o en contacto secundario entre
poblaciones previamente alopátricas.
En este contexto, Sergei Gavrilets (2004) ha calificado a los rasgos que confieren
adaptación ecológica y aislamiento reproductivo como ―rasgos mágicos‖. Tales rasgos
parecen ser bastante comunes y hacen que la especiación sea relativamente ―fácil‖
(Servedio et al., 2011, 2012; Servedio y Kopp, 2012).

Entonces, ¿cómo puede evolucionar la especiación ecológica?

La especiación ecológica ocurre cuando el aislamiento reproductivo evoluciona como
consecuencia de la selección natural divergente entre nichos y ambientes (Schluter, 2000,
2001). El aislamiento reproductivo puede evolucionar 1) indirectamente como un
subproducto de la divergencia adaptativa de otros rasgos, o 2) la selección puede favorecer
directamente la evolución del aislamiento reproductivo.
Sin embargo, la especiación ecológica no abarca la especiación por selección puramente
sexual, en ausencia de selección natural divergente. La selección sexual es parte de la
especiación ecológica solo si las preferencias de pareja divergentes son, en última instancia,
el resultado de una selección natural divergente entre ambientes, pero no de otra manera
(Schluter, 2000; Boughman, 2001, 2002).
 Indirecta (subproducto). De esta forma, el aislamiento reproductivo evoluciona
indirectamente como un subproducto de la adaptación a entornos o nichos
 316

alternativos. Las diferencias ambientales conducen a una selección natural

divergente en los rasgos fenotípicos (morfología, fisiología o comportamiento) y
la divergencia resultante en el fenotipo puede provocar el aislamiento
reproductivo (pre-reproductivo y/o post-reproductivo) como un efecto
secundario, tanto en simpatría como en alopatría. La selección divergente
puede surgir de diferencias externas entre los dos entornos o nichos ocupados por
las dos poblaciones (el ―entorno‖ en un sentido estricto). La selección divergente
también puede surgir de interacciones dependientes de la frecuencia entre
individuos de las dos poblaciones, como la competencia o la depredación (el
―ambiente‖ en un sentido más amplio). Por ejemplo, el desplazamiento de
caracteres ecológicos causado por la competencia por los recursos compartidos
en simpatía puede hacer que los rasgos ecológicos diverjan (desplazamiento de
caracteres), lo que puede producir cierto aislamiento reproductivo como
subproducto (ej. muchos casos de las lagartijas del género Anolis en Antillas
Mayores).

 Directo. En este proceso, la selección favorece directamente la evolución del

aislamiento reproductivo. Generalmente ocurre cuando dos poblaciones son
simpáticas y los individuos que se aparean heteroespecíficamente presentan una
adecuación media disminuida. La selección natural favorece directamente a los
individuos que discriminan a parejas heteroespecíficas, lo que conduce a un
aislamiento pre-reproductivo más fuerte. La disminución de la adecuación media
de los individuos que se aparean de manera heteroespecífica puede surgir de dos
maneras. Primero, si la descendencia híbrida presenta un fitness más reducido
(existencia de aislamiento postcigótico parcial), la selección favorecerá en mayor
medida a aquellos individuos que hibriden menos. Esta es la hipótesis de
reforzamiento (Dobzhansky, 1940; Blair, 1955). En segundo lugar, los
apareamientos heteroespecíficos pueden imponer costos en cuanto al fitness de
los individuos (debido a parásitos, costos de cortejo, mayor riesgo de
depredación, etc.), por lo que los individuos que se aparean dentro de su propia
población presentarán un fitness más alto. En contraste con el reforzamiento,
 317

aquí el costo en el fitness es asumido por el individuo que se aparea, y no está

determinado por la viabilidad o fertilidad de su descendencia.

Los procesos de especiación que no implican una selección divergente entre ambientes se
consideran ―no ecológicos‖, justamente porque son los eventos fortuitos los que dominan el
inicio de la evolución del aislamiento reproductivo. Los mecanismos incluyen deriva
genética, eventos fundadores y fijación de alelos ventajosos alternativos en poblaciones
alopátricas que experimentan presiones de selección similares. La especiación iniciada por
cualquiera de estos mecanismos alternativos puede completarse mediante el reforzamiento
en una segunda fase en simpatría. Por esta razón, la existencia efectiva de reforzamiento
no distingue por sí misma la especiación ecológica de la no ecológica. Por ello, las
pruebas para probar especiación ecológica efectiva deben centrarse en el papel de la
selección en otras etapas de la especiación, particularmente al principio del proceso. La
deriva genética, los eventos fundadores y las mutaciones alternativas pueden conducir a una
selección sexual divergente independientemente del entorno, que también debe
considerarse como un proceso no ecológico de especiación.

¿Cómo y qué tan rápido se forman las nuevas especies?

La mayoría de los biólogos evolutivos concuerdan en que la especiación, la cual en
principio sería vista como el origen de un nuevo grupo cuyos miembros son incapaces de
producir híbridos con otros grupos similares (pero cuyos miembros son inter-fértiles entre
sí) se produce de la siguiente manera: las poblaciones de una única especie quedan
geográficamente aisladas a causa de barreras geográficas (ej. montañas, desiertos, zonas
inundadas, cuerpos de agua, deriva continental, etc.). Estas barreras pueden surgir de novo,
como los Andes, aislando así a las poblaciones a ambos lados de dicha barrera (ver el
trabajo de Chaves et al., 2007; ―The role of geography and ecology in shaping the
phylogeography of the speckled hummingbird [Adelomyia melanogenys] in Ecuador‖), o
bien resultando de eventos de migración, como podría llegar a interpretarse en casos
particulares de invasiones en islas como las Galápagos (ej. stocks de iguanas, tortugas o
pinzones ancestrales). Es esperable que la falta de flujo génico entre poblaciones que
originalmente constituían una única especie conduzca inexorablemente a una divergencia
 318

genética pasiva motorizada por el efecto de la deriva genética, sumado probablemente al

efecto de la selección natural y/o sexual. Diversos factores como el aislamiento geográfico
(acompañado por la acumulación de mutaciones exclusivas) con o sin diferencias en los
ambientes selectivos locales (diferentes presiones selectivas) conllevaría a que las
poblaciones geográficamente aisladas recorran diferentes trayectorias evolutivas. Resulta
difícil en muchos casos discernir cual es la participación real de cada proceso evolutivo en
la divergencia poblacional.
Existe consenso en que la formación de especies biológicas plenas implicaría la
acumulación de un porcentaje de divergencia genética sustancial (que tan sustancial
dependerá en principio de los grupos de organismos que se trate), conduciendo a que las
poblaciones ya no puedan producir híbridos fértiles luego de un contacto secundario. Las
barreras genéticas que impiden la hibridación exitosa (barreras al aislamiento
reproductivo), son diversas: pueden incluir una preferencia de los organismos por diferentes
tipos de ambientes, apareamiento en distintos momentos temporales (―aislamiento
temporal‖, observado por ejemplo en algunas especies de corales), una aversión al
apareamiento con las otras especies (―aislamiento sexual‖, muy común en las aves y
moscas) o la producción de híbridos inviables o estériles (por ejemplo en muchas especies
de anfibios) cuando los miembros de diferentes especies se aparean. En síntesis, lo que hay
mayor consenso es en que el aislamiento geográfico permitiría la evolución del aislamiento
genético hasta el punto en que ocurre la especiación.
Este último escenario es llamado ―especiación alopátrica‖ (o en diferentes lugares). Sin
embargo, hay mucha evidencia de que las especies pueden formarse sin el aislamiento
geográfico descripto anteriormente. Algunos ejemplos vienen del origen de las plantas
poliploides, en donde dos especies son capaces de hibridar (o una misma especie duplica su
genoma), y como resultado final los procesos genéticos en el híbrido lo hacen
particularmente distinguible de sus formas parentales. Este proceso puede darse en sólo un
puñado de generaciones. Además, y con mucha más frecuencia de lo que se pensaba, las
especies pueden dividirse mientras continúan intercambiando algunos de sus genes.
Si bien en el Origen de las Especies Charles Darwin centra su trabajo en el origen de las
adaptaciones dentro de una especie, no se puntualiza en profundidad sobre los mecanismos
de aislamiento reproductivo. Pero, ¿cuánto tiempo tendría que transcurrir para llegar a
 319

observar un proceso de especiación? Esto último plantea una dificultad, ya que sólo en muy
pocos casos se pueden llegar a percibir el surgimiento de nuevas especies, y solamente
cuando dicho proceso es rápido a escala temporal --como en la poliploidía (unas 3
generaciones para obtener una nueva especie vegetal)-- puede llegar a ser detectado por los
investigadores. Por ello, comúnmente se recurre a métodos indirectos para dilucidar un
eventual proceso de especiación.
En algunos casos se ha comprobado que la selección natural actuando en contra de la
hibridación (si los híbridos son estériles o inviables) puede acelerar la evolución del
aislamiento reproductivo (ver arriba ―reforzamiento‖).
Roux et al. (2016) utilizaron datos sobre 61 pares de especies y/o poblaciones incluyendo
gusanos, peces, crustáceos, mamíferos e insectos para inferir la relación existente entre las
distancias genéticas y la probabilidad en cuanto a la formación de especies plenas. Ellos
encontraron un patrón muy fuerte y general entre la divergencia molecular a nivel genético
y el aislamiento reproductivo a través de una amplia diversidad de animales, sugiriendo
que, a nivel del genoma, la especiación opera de manera más o menos similar en taxones
muy distintos, independientemente de sus particularidades biológicas y ecológicas. En
Coyne y Orr (1997) ―Patterns of speciation in Drosophila‖ a partir del estudio de una gran
cantidad de especies concluyeron que en general la especiación toma entre 0.5 y 5 millones
de años, con algunas excepciones como las formas poliploides. Sabemos de algunos casos
de especiación que son muy rápidos, incluyendo unos 4000 años en algunos cíclidos, 50
años en plantas poliploides y unos pocos cientos de años en girasoles. La poliploidía, o la
especiación ecológica rápida, representan casos particulares de especies que se alejan de los
patrones generales.
Por otro lado, una distancia genética del 0,5% - 2% entre taxa no significa necesariamente
que las especies tomen más o menos el mismo tiempo para evolucionar en la naturaleza.
Esto se debe a que el reloj molecular presenta diferentes velocidades en diferentes taxones,
por lo que una divergencia del 1% en moscas podría representar un tiempo muy diferente
para una divergencia de 1% en mamíferos o gusanos. Por ello resulta fundamental tener un
buen ajuste del reloj molecular para cada taxa en particular. Resulta claro que distintas
barreras relacionadas al aislamiento reproductivo tienen diferente peso en distintos taxa
(aislamiento de polinizadores en orquídeas, aislamiento sexual en aves, etc.).
 320

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12 Biogeografía Evolutiva
En síntesis, tanto el Gran Intercambio Biótico Americano, iniciado al final del Plioceno,
como la última extinción de megafauna del Pleistoceno, dieron forma el escenario actual
que caracteriza a la Región Neotropical. Antes de estos eventos trascendentales, el
aislamiento prolongado del continente sudamericano condujo a la diferenciación de las
comunidades de mamíferos locales, las que fueron marcadamente diferentes de cualquier
otra comunidad que viviera entonces en el planeta. La extinción de la mayoría de los
taxones nativos, diferenciados debido justamente a dicho aislamiento, seguida por el Gran
Intercambio Biótico Americano, marcó el final de tan prolongada y sostenida
diferenciación. Consecuentemente, ambas comunidades de mamíferos americanos se
volvieron relativamente parecidas, mucho más que en la época actual. Este cambio
ocurrido durante el Pleistoceno-Presente ya fue señalado por Darwin (1839).
Curiosamente, la supervivencia en América del Sur de muchos taxones de mamíferos que
no superaron la extinción de megafauna que tuvo lugar en América del Norte acentuó las
diferencias, determinando las diferencias actuales entre ambos continentes americanos.
Entre ellos se encuentran los Tapiridae y Camelidae, que representan dos de los mamíferos
más peculiares que caracterizan a la Región Neotropical.

Rosendo Pascual, profesor Universidad Nacional de La Plata (1925-2012). Tomado de ―Late

Cretaceous-Recent land-mammals. An approach to South American geobiotic evolution‖.
Mastozoología Neotropical 3: 133-152 (1996). Traducción: A. Vassallo

El rol de La geogafía en la distribución y diversificación de los organismos

Indagar sobre los factores geográficos, geológicos e históricos que explican la

distribución actual y pasada de los organismos es la finalidad de la biogeografía evolutiva.
¿Por qué algunas especies poseen distribuciones amplias y continuas, mientras que otras
presentan distribuciones separadas pesa a estar relacionadas filogenéticamente? ¿Por qué
algunas especies son endémicas en la actualidad, es decir están presentes en una reducida
área geográfica, cuando en el pasado ocupaban extensas regiones? ¿Están correlacionados
los eventos de especiación con los eventos de separación de áreas geográficas, ya sea
mediante el surgimiento de barreras o bien por la deriva continental? Son algunas de las
preguntas que trata de responder la biogeografía evolutiva.
 328

Fig. 12.1. El sapito Melanophryniscus stelzneri, en vista dorsal y ventral, que podemos
encontrar en las sierras que se encuentran entre Mar del Plata y Balcarce (Sierras del
Sistema de Tandilia). La especie se considera que posee una distribución endémica, ya que
está restringida a tres relativamente pequeñas áreas geográficas de Argentina, separadas
entre sí. Presenta una coloración roja llamativa en su vientre, destinada a alejar a posibles
depredadores, lo que se denomina coloración aposemática. El animal se coloca con su
vientre hacia arriba cuando se siente amenazado. Distribución tomada de IUCN
https://www.iucnredlist.org/species/54831/11212370

―Un conocimiento preciso de cualquier grupo de pájaros o insectos y de su

distribución geográfica, puede permitirnos mapear las islas y continentes de una época
anterior, la cantidad de diferencia que existe entre los animales de los distritos adyacentes
están estrechamente relacionados a los cambios geológicos anteriores‖. Tomado del
prefacio de The Geographical Distribution of Animals, por Alfred R. Wallace, una de las
primeras obras dedicadas a estudiar las causas geográficas de las distribuciones presentes y
pasadas de los organismos. Wallace --quien desarrolló la idea de la selección natural al
mismo tiempo que Darwin-- narra que luego de haber efectuado colectas en el campo de
especies de aves e insectos, le han surgido preguntas acerca de su distribución geográfica.
Menciona por primera vez una ―ciencia de la distribución geográfica‖. En este libro, él
recopila información sobre distribución de especies con el objeto de establecer divisiones
zoo geográficas de la Tierra, incluyendo especies extintas. Así, construyó mapas en donde
 329

se muestran las altitudes y el tipo de vegetación con el objeto de comprender las causas de
ciertas distribuciones de animales terrestres. En los diferentes capítulos Wallace realiza un
tratamiento de los diferentes aspectos o causas que afectan la distribución: los modos de
dispersión y migración de los animales; cómo las condiciones y cambios de la superficie
terrestre afectan la distribución de los animales. Discute además que la clasificación de los
organismos puede afectar el estudio de la distribución geográfica, lo cual es lógico dado
que una clasificación errónea de una especie presente en un área geográfica puede conducir
a inferencias erróneas acerca de las vías de colonización y las regiones de origen. La obra,
de 1876, menciona hechos de distribución difíciles de explicar, por ejemplo la de los simios
antropoides en África occidental y la isla de Borneo, los tapires en Malasia y Sudamérica,
los camélidos presentes en los desiertos de Asia y en los Andes, los marsupiales en
Australia y América. Preguntas éstas que siguen teniendo relevancia hoy en día, y para las
cuales existen diferentes respuestas.
Veamos, a modo de ejemplo de los razonamientos seguidos en biogeografía, una de
las distribuciones de organismos más enigmáticas que Wallace trata de explicar: la
distribución separada de marsupiales en Australia y América. Él se pregunta acerca de una
posible conexión geográfica, en tiempos prehistóricos, entre Australia y Sudamérica. Los
hechos y razonamientos que presenta, basados en los conocimientos existentes a fines del
siglo XIX, son los siguientes:
1) Los marsupiales se encuentran en Sudamérica y parte de Norteamérica, Australia,
y ninguna otra región geográfica. Para algunos autores esto es evidencia de una conexión
previa entre estos continentes.
2) La objeción a lo anterior sería el hecho de que los marsupiales son un grupo
principalmente de zonas templadas y tropicales, con la excepción de especies como el
monito de monte, que llega a los 42° L.S.. La conexión entre Australia y Sudamérica, si es
que existió, debe haber tenido lugar entre regiones a altas latitudes, cuya fauna es muy
diferente. Wallace dice que esta no sería una objeción muy importante dado que los climas
pueden haber sido otros en el pasado.
3) Una objeción más importante, según Wallace, es que Didelphis (comadrejas
sudamericanas o zarigüeyas), género al cual considera como el típico marsupial
 330

sudamericano, no existe en Australia, razón por la cual el deduce que ambos grupos de
marsupiales poseen ancestro muy antiguos.
4) Finalmente, la objeción más fuerte para una conexión previa entre Sudamérica y
Australia es la existencia en Europa de la familia Didelphidae en el Eoceno (~56 M.A.
atrás) mientras que en américa aparecen en el Plioceno (~5 M.A. atrás). Estos antiguos
didélfidos europeos del hemisferio norte, extintos en su lugar de origen hace mucho tiempo,
sobrevivieron en américa como migrantes relativamente recientes y habrían migrado desde
Europa a Australia dando lugar a los ancestro de los marsupiales australianos. Hasta aquí,
las discusiones existentes a fines del siglo XIX, que Wallace describió en su libro.
¿Un siglo después, qué hechos han cambiado y cuál es la interpretación sobre la
distribución de los marsupiales? Diferentes disciplinas han contribuido con evidencias de
diferente tipo, lo que representa un ejemplo de cómo la biogeografía es en realidad una
ciencia interdisciplinaria.
Parece ahora razonable que Wallace considerara de poco peso la objeción climática,
ya que La Antártida tuvo un clima templado en el pasado, evidenciado por restos fósiles de
plantas y animales que fueron descubriéndose en sucesivas expediciones antárticas durante
el siglo XX. ¿Qué pensaría un científico de su época acerca de la posibilidad de la
fragmentación y deriva continental?
Los nuevos hechos que aportan al conocimiento de las causas de la distribución de
los marsupiales, que Wallace desconocía, provienen de la paleontología y la taxonomía de
las especies. La paleontología y la taxonomía, muestran que la familia de marsupiales
Didelphidae no estuvo nunca presente en Europa. Los restos fósiles atribuidos a esa familia,
que ahora se sabe se originó en realidad en Sudamérica, pertenecían probablemente a un
agrupamiento taxonómico mayor, denominado Metatheria, que incluye a los marsupiales
vivos y extintos, pero también a otros grupos extintos, muy semejantes morfológicamente,
originados en Asia. Así, los marsupiales australianos no pueden haber derivado
directamente de marsupiales del hemisferio norte (ej. europeos). Otro hecho desconocido
por Wallace es que los marsupiales más antiguos conocidos vivieron en la actual
Norteamérica hace 65 MA. Por otra parte, varios estudios filogenéticos recientes muestran
que Dromiciops gliroides, el monito de monte, que en la época de Wallace era considerado
una especies perteneciente al género Didelphis y posteriormente reclasificado como la
 331

única especie viviente de taxón Microbiotheriidae, presenta una relación filogenética más
estrecha con los marsupiales australianos que con los sudamericanos (Fig. 12.2).

Figura 12.2. Dromiciops gliroides (foto a la derecha; autor José Luis Bartheld; Wikipedia
Commons), cuyo nombre común es monito de monte, es un marsupial sudamericano
perteneciente a la Familia Microbiotheriidae que se encuentra filogenéticamente más
cercano con los marsupiales australianos que con los de Sudamérica. Ya en los ‘90,
utilizando una de las primeras técnicas moleculares para análisis filogenético, denominada
hibridización de ADN, un grupo de autores entre los que participó el biólogo argentino
Osvaldo Reig, presentaron una hipótesis biogeográfica y filogenética sobre el monito de
monte. Estudios posteriores utilizando otros marcadores moleculares confirmaron los
resultados. Modificado de Kirsch et al. (1991).

Estudios paleontológicos recientes han aportado evidencia de la pasada existencia

de marsupiales emparentados con el monito de monte en el actual continente antártico. En
resumen, se requiere un trabajo casi detectivesco para conocer la historia biogeográfica de
los marsupiales, animales que durante esa historia fueron evolucionando y diversificando
en diferentes regiones del planeta, mientras que en otras se extinguieron. Alfred Russel
Wallace realizó el mejor trabajo que pudo en su momento basándose en la evidencia
paleontológica y filogenética disponible. Su aporte mayor fue, quizás, sentar las bases sobre
las preguntas principales y el modo de razonamiento de la biogeografía evolutiva.
 332

Geología – Tectónica de placas. Finalmente, la teoría de la deriva continental y la

tectónica de placas ha permitido conocer que Sudamérica y Australia estuvieron conectadas
a través de Antártida hasta hace ~ 30 MA. En resumen, la evidencia actual señala que: 1)
los marsupiales se originaron en América, muy probablemente en Norteamérica,
dispersándose luego a Sudamérica; luego 2) de Sudamérica se dispersaron a la actual
Australia vía la conexión que existió hasta hace ~30 MA vía Antártida; 3) la actual
distribución separada respondería a la fragmentación final de la porción sur de Gondwana.

Algunas distribuciones biogeográficas particulares

El género de árboles Nothophagus, cuyo nombre significa haya del sur, incluye
especies que forman parte de los bosques andino patagónicos. Es el único género de la
familia Nothofagaceae (Orden Fagales) y comprende 35 especies que viven actualmente en
Argentina, Chile, Australia, Nueva Zelanda, Nueva Guinea y Nueva Caledonia (Fig. 12.3).

Fig. 12.3 Especies de Nothofagus del bosque andino patagónico Argentina y Chile. Tomado
de Wikipedia Commons.

Su registro fósil es extremadamente abundante y se compone de hojas, madera, estructuras

reproductivas y granos de polen, en varias de las áreas mencionadas. Algunos autores han
 333

postulado que la Antártida, zonas aledañas de América del Sur y de Australia han sido el
área de origen del género Nothophagus, basándose en la presencia de granos de polen
fosilizados y otros restos en sedimentos antárticos de la era Mesozoica. El paleo botánico
Edgardo Romero, junto a su equipo de colaboradores del Museo Argentino de Ciencias
Naturales Bernardino Rivadavia (Buenos Aires) ha descripto material fósil de Nothophagus
proveniente de la isla Vega, cercana a la Península Antártica, correspondientes al período
Cretácico tardío. El material incluye hojas fósiles, cuyo excelente estado de conservación
en cuanto a su borde aserrado y patrón de nervaduras, permiten asignarlas sin dudas al
género (Fig. 12.4).

Fig- 12.4 A: Isla Vega (Península Antártica) donde fueron halladas hojas y granos de polen
fósiles del árbol Nothofagus. B: Distribución gondwánica actual del género, el cual incluye
35 especies vivientes. C: hoja fósil hallada en Isla Vega ~270 millones de años (modificado
de Romero y colaboradores, 2019; foto gentileza de Edgardo Romero). D: hoja de la
especie actual Nothofagus dombeyi.

Además, los investigadores han obtenido granos de polen fósil, denominados

palinomorfos, asociados a diferentes especies del género Nothophagus. Los autores
concluyen que la evidencia hallada indica que la diversificación del género ya se
 334

encontraba en curso a fines del Cretácico en áreas antárticas y peri antárticas. Se trata de un
género de árboles que posee hoy en día una distribución gondwánica, cuyo origen podría
haber abarcado las zonas más australes de Sudamérica, Australia y parte del actual territorio
antártico.
El reptil cuyo nombre común es tuatara (género Sphenodon) pertenece a uno de los
solamente 4 órdenes vivientes de reptiles, el Orden Sphenodontia. Existen tres especies de
tuataras, todas ellas con una distribución restringida a la isla de Nueva Zelanda, cerca del
continente australiano, lo que significa que es una especie endémica en la actualidad. Sin
embargo, durante el período Jurásico, coexistiendo con los dinosaurios y otros reptiles
extintos, numerosas especies pertenecientes al Orden Sphenodontia se distribuían en
Laurasia y Gondwana (Fig. 12.5). Durante esta época la actual isla de Nueva Zelanda se
encontraba formando parte de Gondwana, es decir no era una isla.

Figura 12.5. Distribución histórica durante el Jurásico (170 Ma atrás) y actual de los
reptiles pertenecientes al Orden Sphenodontia. Izquierda, fotografía de una tuatara (género
Sphenodon) y referencia de tamaño. El Orden Sphenodontia, uno de los cuatro órdenes
vivientes de reptiles, posee en la actualidad solamente tres especies vivientes, restringidas a
la isla Nueva Zelanda. Basado en Apesteguía et al. (2012).
 335

Los mamíferos primitivos conocidos como monotremas, incluyen en la actualidad al

ornitorrinco y al equidna. En la actualidad, existe una única especie viva de ornitorrincos,
Ornithorhynchus anatinus. Es una especie endémica restringida al este de Australia y la isla
de Tasmania. Sin embargo, en los ‘90 paleontólogos argentinos descubrieron restos
fosilizados de un ornitorrinco extinto en Sudamérica, específicamente en la provincia de
Chubut, en un sitio denominado Punta Peligro, cercano a la ciudad de Comodoro Rivadavia
(Fig. 12.6), los cuales fueron datados 65 millones de años A.P. Esta especie fue
denominada Monotrematum sudamericanum y representa una evidencia que apoya la
hipótesis sobre una distribución más amplia, gondwánica, de estos mamíferos entre cuyas
características llamativas están el ser ovíparos y poseer un pico córneo.

Figura 12.6. El ornitorrinco habita hoy en día el este de Australia y la isla de Tasmania. Sin
embargo, la especie extinta de ornitorrinco Monotrematum sudamericanum habitó en
Sudamérica. Sus restos, hallados en el sitio conocido como ―Punta Peligro‖ (Provincia de
Chubut), fueron dados a conocer en el año 2002 por paleontólogos argentinos. Basado en
Pascual et al. (2002).

Biogeografía evolutiva: combinación de información filogenética, de distribución

geográfica, y de la historia geológica
 336

La geología permite inferir la secuencia de eventos de fragmentación que afectaron

a una región geográfica mayor, mientras que la filogenia refleja la secuencia de
especiación de diferentes especies. ¿Coinciden ambos fenómenos? La biogeografía de la
vicarianza (BV) sostiene que los eventos de especiación pueden estar asociados a eventos
de fragmentación de sus áreas de distribución, lo cual generaría una situación de
especiación alopátrica. Se dice que dos taxones son vicariantes cuando en su pasado
histórico tuvieron una distribución amplia y continua, la cual posteriormente se fragmentó
debido a procesos que afectan la superficie terrestre, tanto la corteza como los mares, como
por ejemplo la fragmentación y deriva de los continentes, o el bien surgimiento de barreras
geográficas. Un ejemplo de un taxón vicariante es el género del tapir, Tapirus: existen
especies sudamericanas de tapir y una especie asiática; las especies sudamericanas y la
asiática están geográficamente aisladas entre sí. La biogeografía de la vicarianza se
caracteriza por una metodología consistente en considerar que la especiación, dentro de un
grupo taxonómico, se asocia a eventos de fragmentación geográfica. Esta forma de
especiación funciona como una hipótesis nula en el sentido que los organismos no
realizaron una dispersión que resultó en una ulterior especiación por diferenciación entre la
población que permanece en su lugar de origen y la que migró a otra área geográfica. Por el
contrario, la especiación sería un correlato de la fragmentación geográfica que separa la
distribución espacial de un taxón que anteriormente poseía una distribución continua. El
tipo de problema que la biogeografía evolutiva pretende resolver consiste en comprender
las causas de la distribución geográfica de uno o varios taxones de rango taxonómico
relativamente alto, cuyas especies constituyentes ocupan diferentes áreas geográficas. La
ocupación de estas diferentes áreas geográficas ocurrió a la par de la especiación que
experimentaron los taxones.
Para poder llevar a cabo su metodología de investigación, la BV se basa en el
conocimiento de dos fuentes principales de información. La primera es el conocimiento de
la secuencia temporal de eventos de fragmentación de un área geográfica inicialmente
continua, por ejemplo un supercontinente como Gondwana.
 337

Figura 12.7. Cladograma de área que muestra la fragmentación de los continentes debido a
la deriva continental y la apertura de océanos y mares.

Con esta información se puede representar lo que se denomina cladograma de áreas.

La figura 12.7 muestra le secuencia temporal de fragmentación de masas continentales de
la Tierra. En primer lugar se separan las masas continentales del hemisferio norte en
conjunto (Holártico: Asia + Europa + Norte América) de las masas del hemisferio sur,
dando lugar así a Gondwana. Posteriormente se van separando secuencialmente
Sudamérica del resto, África del resto, y así sucesivamente. Evidencia paleogegráfica de
diferente tipo permitió datar temporalmente cada evento de fragmentación.
La segunda fuente de información es la que permite reconstruir la secuencia de
eventos de especiación que experimentó un taxón cuyas especies constituyentes ocupan el
área geográfica que se fragmentó. Precisamente, un árbol filogenético representa esta
segunda fuente de información.
Una situación hipotética simplificada puede observarse en la figura 12.8. Se conoce
la secuencia de fragmentación, por lo cual se construye el cladograma de áreas (Fig. 12.8a).
En la figura 12.8b se muestran dos posibles filogenias de los taxones A, B y C. Una de
ellas es congruente con el cladograma de áreas, por lo cual la distribución geográfica y la
secuencia de especiación se explican por vicarianza. La otra no es congruente con el
cladograma de áreas y deja abierta la posibilidad de eventos de dispersión que explican la
distribución geográfica y especiación de A, B y C, de la siguiente manera: partiendo de un
taxón ancestral que habita Australia, ocurre un primer evento de dispersión hacia Nueva
 338

Zelanda originándose allí la especie A; un segundo evento de dispersión desde Nueva

Zelanda a Sudamérica da origen allí a la especie C, originándose A en Nueva Zelanda.

Fig.12.8a. Cladograma de áreas correspondiente a la secuencia de fragmentación de

Sudamérica, Australia y Nueva Zelanda. A, B y C son las distribuciones de tres especies
hipotéticas.

Fig.12.8b. Comparación entre el cladograma de áreas con dos posibles arreglos

filogenéticos diferentes de las especies A, B y C. La filogenia por sobre la línea punteada
sustenta la hipótesis de vicarianza ya que es congruente con el cladograma de áreas, posee
una topología similar, es decir que la secuencia temporal de eventos de fragmentación
coincide con la secuencia de especiación. La filogenia por debajo de la línea punteada
sustenta la hipótesis de dispersión como causa de la especiación.

Diversificación temprana de los mamíferos

 339

¿De qué forma la historia geológica de la Tierra influenció la evolución de los

mamíferos? Si se resumiera en pocas palabras la historia de los mamíferos podría decir lo
siguiente: los mamíferos surgieron hace 160 MA, permanecieron 100 MA sin experimentar
una gran diversificación en su forma y tamaño, semejantes a una musaraña actual de ~10
cm de largo, y diversificaron posteriormente en diferentes nichos y adaptaciones (ej.
elefantes, murciélagos, leones, ciervos, ballena, etc.) durante los últimos 65 MA. Es
necesario señalar que no es que hayan permanecido exactamente invariantes durante el
lapso mencionado de 100 MA (Luo, 2007 analiza la diversificación durante la historia
temprana de los mamíferos), sino que así se ven en comparación con la gran diversificación
experimentada por el grupo posteriormente. Además, sin dudas experimentaron los
procesos iniciales, o basales, de radiación. Entre el nivel taxonómico de la Clase Mammalia
y los diferentes Órdenes de mamíferos, los biólogos han reconocido agrupamientos de
rango supra orden los cuales hacen alusión a características de los mamíferos que los
integran:
Afrotheria: mamíferos que viven actualmente en África o cuyo origen fue este
continente.
Atlantogenata: mamíferos originados en cercanías del océano Atlántico
Laurasiatheria; mamíferos originados en el supercontinente Laurasia
Boreoeutheria: mamíferos placentarios del Norte
Euarchontoglires; mamíferos semejantes a antiguos roedores
Xenarthra: mamíferos que poseen articulaciones raras (fuera de lo común)

Como puede verse, estos agrupamientos taxonómicos hacen referencia

principalmente a grandes regiones geográficas de origen, e incluyen cada uno a varios
órdenes y especies. Estos macro agrupamientos constituyen las ―primeras ramas‖, las
ramas basales, de la diversificación de mamíferos. ¿Cuál es la relación filogenética de estos
grupos entre sí? Utilizando la secuencia genómica completa de 11 especies vivientes de
mamíferos, un estudio reciente obtuvo la filogenia que se muestra en la figura 12.9
(izquierda). La interpretación biogeográfica de esta filogenia se muestra en la figura 12.9
(derecha).
 340

Fig. 12.9. Izquierda: Relaciones filogenéticas de los linajes basales de mamíferos obtenida
utilizando el genoma completo de 11 especies vivientes de mamíferos. Fig. 12.9. Derecha:
secuencia de fragmentación de los continentes. Ambas secuencias son congruentes. La
fragmentación y deriva continental explica la diversificación de las ramas basales de
mamíferos placentarios. Se representa la reconstrucción más parsimoniosa de la
diversificación de mamíferos placentarios. Las cuatro ramas basales de mamíferos
placentarios son Afrotheria (representada por el genoma del elefante), Xenarthra
(representada por el genoma de la mulita), Laurasiatheria (representada por el genoma de la
vaca) y Euarchontoglires (representada por el genoma de ratón). I: Eutheria se originó
durante el Jurásico en el supercontinente de Pangea, que ya inició su fragmentación pero
aún está conectado. En este momento, los cuatro clados placentarios no se habían separado
el uno del otro. II: La división inicial entre clados placentarios ocurrió durante el Cretáceo
cuando Gondwana y Laurasia se dividieron ampliamente. Esto separó al clado de
mamíferos del sur Atlantogenata (Afrotheria + Xenarthra) del clado norte Boreoeutheria
(Laurasiatheria + Euarchontoglires). III: En el sur, la separación durante el Cretácico tardío
de África y Sudamérica coincide con la divergencia de Afrotheria y Xenarthra. La
separación de Laurasiatheria y Euarchontoglires también se produjo en el norte (basado en
Wildman et al., 2007).

Intercambio biótico entre Sudamérica y Norteamérica

Uno de los fenómenos biogeográficos más notables afectó a Sudamérica, e influyó

principalmente sobre la diversidad y distribución de especies de mamíferos, tanto
metaterios (ej. marsupiales) como placentarios de ese continente. La historia del actual
continente sudamericano se resume así:
 341

1) Hace 170 MA Sudamérica comienza a separarse de Norteamérica como parte del

proceso de fragmentación general que afecta a Pangea
2) Hace 120 MA Sudamérica comienza a separarse de África
3) La conexión entre Sudamérica y Australia vía la Antártida se mantuvo hasta hace
80 MA.
4) Hace 30 MA Sudamérica se separa de Antártida
5) Hace 9 MA comienza a re establecerse una comunicación biogeográfica terrestre
con Norteamérica, que culmina hace 3 MA con la formación del istmo de Panamá.

De estas fechas puede inferirse que la fauna de mamíferos de Sudamérica

evolucionó de forma relativamente independiente de las de Asia, Norteamérica y África a
partir de -80 M.A. Posteriormente Sudamérica experimentó dos eventos migratorios
importantes: el de los roedores caviomorfos (~-40 M.A.) y el de los primates (~-30 M.A.).
Estos grupos experimentaron una notable diversificación una vez llegados a Sudamérica.
Finalmente S.A. experimentó la migración de varios taxones, durante un periodo desde -9
M.A y con un pico máximo a los -3 M.A., al establecerse definitivamente una conexión
terrestre entre Sudamérica y Norteamérica, lo que se conoce como istmo de Panamá.
También hubo una migración recíproca de mamíferos en sentido contrario (de SA a NA)
aunque este proceso fue asimétrico.
Este fenómeno de intercambio biótico entre Norteamérica y Sudamérica es único en
la evolución biológica, y tuvo importantes consecuencias biogeográficas. Los primeros
análisis cuantitativos sobre este fenómeno son de los años ‘70 del siglo pasado. Por
ejemplo, Webb (1976), básandose en resultados que se sintetizan numéricamente en la
figura 12.10, afirma que son cuatro las características destacables del intercambio. 1)
Número casi constante de géneros de ungulados presentes durante el periodo del
intercambio, desde fines de la edad Huayqueriense (-7 M.A.) hasta fines de la edad
Uquiense (1,2 M.A.). 2) Durante este mismo intervalo la fauna autóctona sudamericana fue
suplantada en gran medida por géneros originarios de Norteamérica. Los componentes
nativos cayeron de trece a tres géneros, mientras que los componentes inmigrantes de N.A.
pasaron de 0 a catorce. El hecho de que el número neto de géneros se mantuvo casi
constante mientras que el ensamble nativo disminuía numéricamente, llevó al paleontólogo
 342

George G. Simpson a proponer la hipótesis de reemplazo faunístico. Existen varias teorías

diferentes para explicar este reemplazo, que se verán más adelante. 3) Se produjo una
diversificación continua de los linajes inmigrantes de N.A. una vez arribados al continente
de S.A. y habiendo cesado ya el intercambio. Como resultado de esto, el número de géneros
de ungulados aumentó en S.A. de 15 a 23 entre la edad Uquiense (1,2 M.A.) y la edad
Lujanense (130.000 años atrás). 4) Finalmente, como en la mayor parte del mundo, se
produjeron masivas extinciones de ungulados de gran tamaño al final del Pleistoceno (-
10.000 años). En América del Sur, más de la mitad de los géneros de ungulados, tanto
autóctonos como originados de inmigrantes de N.A., se extinguieron.

Fig. 12.10. Número de géneros de ungulados (mamíferos herbívoros que caminan sobre
pezuñas) en el continente sudamericano durante los últimos ~7 millones de años (M.A.),
según Webb (1976) Paleobiology 2: 220-234. Los números dentro de las barras representan
el número de géneros de ungulados. La fauna autóctona sudamericana parece haber sido
suplantada en gran medida por géneros originarios de Norteamérica. Los géneros nativos
cayeron de trece a tres géneros, mientras que los componentes inmigrantes de N.A. pasaron
de 0 a catorce. El hecho de que el número neto de géneros se mantuvo casi constante
mientras que la composición nativa disminuía numéricamente, llevó al paleontólogo
George G. Simpson a proponer la hipótesis de reemplazo faunístico. Las abreviaturas a la
izquierda son Huayqueriense, Chapadmalense, Uquiense, Ensenadense, Lujanense, y
Reciente. Estos nombres denominan periodos de tiempo conocidos como ―Edad
 343

Mamífero‖, los cuales están definidos por composiciones características de taxones de

mamíferos.

Una de las explicaciones acerca del reemplazo experimentado por la fauna de

mamíferos sudamericanos es que los mamíferos migrantes de N.A. fueron
competitivamente superiores a los autóctonos sudamericanos. La causa propuesta es que,
debido a la conexión terrestre entre las masas continentales del hemisferio norte (la actual
Norteamérica, Europa y Asia), las especies de mamíferos norteamericanas interactuaron
con especies de otros lugares geográficos del planeta, adquiriendo así un grado mayor de
competitividad ecológica. Luego de la migración a Sudamérica, estas especies interactuaron
a su vez con las especies autóctonas sudamericanas las que, por el hecho de haber estado,
por el contrario, aisladas de interactuar con mamíferos provenientes de otras regiones, eran
competitivamente inferiores. Una de las evidencia aportadas a favor de esta explicación por
el neurobiólogo H. Jerison consiste en el supuesto mayor grado de inteligencia que
poseerían, en términos relativos, las especies migrantes de N.A. respecto de las
sudamericanas. ¿Cómo medir la inteligencia? Una variable que representa, si bien a grandes
rasgos y de manera aproximada, el grado de inteligencia, es el tamaño o volumen cerebral.
Se ha criticado muchísimo al tamaño cerebral como un indicador de la inteligencia. La
inteligencia parece ser un atributo o cualidad en extremo difícil de definir y cuantificar en
los animales. Una definición más clara la posee el concepto de capacidad cognitiva, la cual
se relaciona con fenómenos como el aprendizaje y con la capacidad de innovar el
comportamiento. Más allá de estas discusiones, el tamaño o volumen cerebral ha sido
utilizado por los paleontólogos para comparar las capacidades cognitivas de especies
extintas, ya que esta variable puede estimarse en base al volumen endocraneal. Este
volumen puede medirse llenando la caja craneana con un fluido, por ejemplo agua, o bien
con micro esferas (por ejemplo, perdigones), y también mediante tomografías. El ya
mencionado Jerison realizó mediciones del tamaño (volumen) cerebral de numerosas
especies y taxones extintos de mamíferos de N.A y S.A. de los cuales existen cráneos en las
colecciones de paleontología de los museos. Los especímenes que analizó este autor poseen
información acerca de la era geológica en la cual habitaron, por lo que se pueden
reconstruir secuencias temporales del posible cambio evolutivo en el volumen cerebral. Un
aspecto muy importante a tener en cuenta es cómo comparar el tamaño cerebral, e inferir el
 344

grado de capacidades cognitivas, entre especies de diferente tamaño corporal. Es obvio que
las especies de mayor tamaño cerebral tendrán cerebros más grandes que las de menor
tamaño cerebral. Para controlar este efecto en las comparaciones, Jerison utilizó un índice
denominado coeficiente de encefalización, CE. Este coeficiente permite cuantificar el
tamaño cerebral de una especie dada independientemente de su tamaño corporal. Un CE
mayor que 1 implica que la especie posee un tamaño cerebral mayor al esperado para un
mamífero de su masa corporal; un CE menor que 1 implica lo opuesto. Otro aspecto tan
importante como el anterior es contar con buenas estimaciones de la masa corporal de
animales extintos. Esto no es una tarea sencilla: requiere contar con regresiones, en
especies vivientes, entre variables que puedan ser medidas en los huesos, la cuales a su vez
puedan correlacionarse con la masa corporal del animal. Una vez obtenidas las regresiones
se pueden realizar extrapolaciones a animales extintos. Naturalmente, existen controversias
importantes entre los paleontólogos acerca del peso corporal de ciertas especies extintas. Es
obvio que el cálculo del CE, y por ende las capacidades cognitivas que se infieran,
dependen directamente del tamaño corporal que se asigne a la especie extinta. Jerison, en
base a información sobre el CE de especies de N.A. y S.A. (Tabla 12.1) propuso que
mientras las especies de N.A. experimentaron un incremento del CE en el periodo
geológico comprendido entre mediados del Paleógeno (~55 M.A.) y fines del Neógeno (2,5
M.A.), esto no sucedió con el CE de los mamíferos de S.A., el cual durante ese lapso
permaneció casi estable, con lo cual no habrían incrementado sus capacidades cognitivas.

Ungulados S.A. Ungulados N.A.

Paleoceno (65 a CE promedio - 0,18
55 M.A.)
desvío - 0,05
N - 13
Paleógeno CE promedio 0,44 0,38
medio (~55
M.A.)
desvío 0,14 0,12
N 9 22
Fines Neógeno CE promedio 0,47 0,63
(2,5 M.A.)
desvío 0,13 0,24
N 11 13
 345

Tabla 1. Coeficiente de encefalización, CE, en ungulados sudamericanos y

norteamericanos, en tres periodos geológicos, tomados del libro de H. Jerison, ―Evolution
of Brain and Intelligence‖ (1973). Este autor señala un incremento en el CE del Paleógeno
al Neógeno en los ungulados norteamericanos, aunque no así en los sudamericanos.
Posteriormente, L. Radinsky refutó parte de estas conclusiones (ver el texto).

Posteriormente, el paleobiólogo L. Radinsky aumentó la base de datos de

mamíferos extintos y contraargumentó la propuesta de Jerison afirmando que los ungulados
más antiguos de S.A. poseen CE similares, entre 0,2 y 0,4, a los de los más mamíferos más
basales de la filogenia del grupo. Sin embargo, los mamíferos sudamericanos que los
suceden en el registro fósil poseen CE más grandes, indicando un incremento de las
capacidades cognitivas en las especies post Eoceno (~30 M.A.). Este incremento fue
particularmente importante en mamíferos extintos como Rhynchipus y Proadinotherium
(edad Deseadense, ~30 M.A.).
En la figura 12.11 se muestran valores de CE estimados en diferentes especies de
mamíferos holárticos del hemisferio norte (círculos negros) y mamíferos neotropicales de
Sudamérica (círculos blancos), en base a los datos publicados en los estudios de Jerison y
Radinsky. Los triángulos negros representan valores promedio para ungulados actuales. Las
líneas están ajustadas a los valores promedio correspondientes a las diferentes edades
geológicas, la línea punteada para mamíferos de norteamérica y la continua para mamíferos
de sudamérica. Las líneas muestran un incremento del CE en ambos grupos en el periodo
que va del Eoceno temprano (-50 M.A.) al Neogeno (entre -20 y -10 M.A.). Es evidente la
dispersión que presentan los valores de CE de ambos grupos de mamíferos, lo cual lleva a
extremar las precauciones al momento de realizar especulaciones sobre el rol que puede
haber jugado el tamaño cerebral, las capacidades cognitivas, y el reemplazo de especies de
mamíferos luego del intercambio entre norteamérica y sudamérica.
 346

Fig. 12.11. Valores de coeficiente de encefalización, C.E., estimados a partir de moldes

endocraneanos, en diferentes especies de mamíferos extintos holárticos del hemisferio norte
(círculos negros) y mamíferos neotropicales de Sudamérica (círculos blancos), en base a los
datos publicados en los estudios de H. Jerison (Evolution of Brain and Intelligence, 1973) y
L. Radinsky (Evolution of brain size in carnivores and ungulates, Amer. Natur. 1978, 112:
815-831; Brain evolution in extinct South American ungulates, Brain, Behav. Evol. 1981,
18: 169-187). Los triángulos negros representan valores promedio para ungulados actuales.
Las líneas están ajustadas a los valores promedio. Línea punteada: mamíferos del norte,
línea contínua: mamíferos de sudamérica. Las líneas muestran un incremento del C.E. en
ambos grupos en el periodo que va del Eoceno temprano (-50 M.A.) al Neogeno (entre -20
y -10 M.A.).

Otros estudios posteriores, más detallados, sobre las capacidades cognitivas de

especies extintas son los realizados por la paleoneuróloga argentina Teresa Dozo y
colaboradores, por ejemplo sobre los marsupiales carnívoros Thylacosmilus atrox y
Borhyaena tuberata. Los marsupiales sudamericanos exhibieron una gran diversidad de
formas durante la mayor parte del periodo Cenozoico, diversidad que supera ampliamente,
en lo referente al nicho ecológico y el tamaño corporal, a la de los actuales marsupiales de
S.A. Existieron marsupiales que habrían desempeñado el papel ecológico de los carnívoros
terrestres. Mediante el estudio detallado de moldes endocraneanos en los cuales pueden
analizarse las diferentes regiones cerebrales, Dozo observó que las especies de marsupiales
 347

carnívoros mencionadas arriba poseían una neocorteza cerebral bien desarrollada, además
de un complejo patrón de surcos neocorticales. La alta complejidad cerebral de estas
especies extintas de marsupiales que habitaron sudamérica entre aproximadamente 15 y 7
millones de años atrás, es similar o incluso superior a la que poseen los actuales
marsupiales australianos. La autora y sus colaboradores proponen que durante el periodo
Cenozoico, en América del Sur, ciertos marsupiales alcanzaron un alto grado de
especialización como depredadores terrestres, comparable al alcanzado por los carnívoros
felinos de la sub familia Machairodontinae, a la cual perteneció el tigre dientes de sable.

Biogeografía de los peces cíclidos (“chanchitas”)

Una de las distribuciones geográficas que más controversias sobre sus causas
subyacentes ha despertado en la comunidad científica es la de los peces pertenecientes a la
Familia Cichlidae. La familia se divide a su vez en dos subfamilias, Cichlinae que se
distribuye exclusivamente en lagos y ríos de Sudamérica y Pseudocrenilabrinae, que se
distribuye exclusivamente en lagos y ríos de África. Es decir, son peces de agua dulce. Es
una familia muy interesante ya que ha dado origen a más de 2.500 especies que poseen muy
diferentes coloraciones, modos de vida y dieta. En Argentina existen muchas especies en
ríos, arroyos y lagunas, que son conocidos comúnmente como chanchitas. ¿Cómo es que
han llegado a tener su actual distribución separada? ¿Ha jugado algún rol, en la divergencia
entre ambas subfamilias, la fragmentación de Gondwana, específicamente la separación
entre África y Sudamérica que dio lugar a la formación del Océano Atlántico sur?
Una información que podría ser muy importante para responder esta pregunta es la
secuencia temporal de fragmentación que separó S.A. de África. Si la divergencia entre
ambas familia fue un fenómeno coincidente en tiempo con la fragmentación, entonces la
vicarianza sería una explicación plausible de la actual distribución geográfica. Por el
contrario, si la divergencia fuera posterior a la fragmentación entre ambos continentes, la
dispersión sería la explicación más adecuada. El uso de relojes moleculares puede permitir
inferir el tiempo absoluto en el cual se produjo la divergencia entre dos taxones. Existen
varios trabajos que estiman el tiempo de divergencia entre las subfamilia de peces
Cichlinae y Pseudocrenilabrinae. No obstante, debido a las diferentes metodologías
estadísticas utilizadas en las estimaciones y al uso de diferentes marcadores moleculares
 348

como reloj, existe aún una marcada divergencia en las estimaciones realizadas por
diferentes investigadores (Fig. 12.12).

Fig. 12.12. Diversificación de peces cíclidos (Cichlidae). a: Los círculos negros y sus
desvíos representan el tiempo de divergencia entre las subfamilias de peces de agua dulce
Cichlinae (Sudamérica) y Pseudocrenilabrinae (Africa), obtenidos por diferentes autores en
base a distintos marcadores moleculares. Si bien los valores discrepan mucho entre sí, son
posteriores al momento en el cual, en base a dataciones geológicas, Sudamérica y África
estaban ya separadas por un angosto, aunque ya en plena formación, océano Atlántico. b:
esquema de la separación entre Sudamérica y Africa entre 110 y 83,5 millones de años
atrás. La dispersión, y no la vicarianza, explicaría la actual distribución separada de peces
cíclidos. Basado en Matschiner (2018). c: Apistogramma borellii, una especies que habita
la laguna Iberá; d: Haplochromis, un género de los lagos de África.

Matschiner (2018) revisó los trabajos publicados hasta el momento y encontró que,
pese a las diferencias entre estimaciones, la mayoría de ellas coincidían en valores
posteriores, algunos muchos millones de años, al momento en el cual, en base a datos
geológicos, Sudamérica y África estaban ya separadas por un aún angosto, pero ya en
formación, océano Atlántico. Por lo cual la dispersión, y no la vicarianza, explicaría la
 349

actual distribución disjunta de peces cíclidos. Pero ¿cómo puede ser posible la dispersión a
través del mar de peces de agua dulce? Una respuesta parcial a esta pregunta es el hecho de
que existe evidencia de que algunas especies actuales de peces cíclidos presentan una cierta
tolerancia a la salinidad. La distribución y especiación de las especies de este grupo puede
responder a un mix de eventos vicariantes y de dispersión.

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 351

13 Extinciones
Voy, pues, a entrar de lleno en materia tomando por base de mis explicaciones un orden
particular de mamíferos: los desdentados. Estos actualmente sólo están representados aquí
por un corto número de animales de pequeñas dimensiones, de la familia de los armadillos,
conocidos con los nombres de mulitas, mataco, peludo, etc.; pero en las épocas pasadas la
Pampa estaba poblada por una inmensa cantidad de desdentados de todas formas y
tamaños. Es prodigiosa y admirable la exuberancia de formas y de vida que entonces
presentaban estos animales. Al estudiar esa fauna particular parece que se asistiera a la
aparición, desarrollo y extinción de un orden entero de mamíferos: los desdentados. Este
es uno de los más ricos en formas distintas y presentan más diferencias entre sí que dos
géneros diferentes tomados en otros dos órdenes distintos. Hay, por ejemplo, más
diferencia entre el Megaterio y el peludo, que están clasificados en el mismo orden, que
entre el perro y un lemúrido, que lo están en dos distintos. El Megaterio es un animal
colosal, del tamaño de un elefante, cuatro veces más robusto que éste, de muelas que
forman un enorme prisma cuadrangular, y se hallaba desprovisto de coraza. El peludo es
un animal muy pequeño, de muelas cilíndricas, y protegido por una coraza. La distancia
entre ambos animales es enorme, y sin embargo, ya veréis que ella va a desaparecer en un
instante.

Florentino Ameghino (1853-1911). Tomado de su libro Filogenia (1984).

La extinción de especies como fenómeno evolutivo

Las extinciones biológicas ocurren cuando una reducción del tamaño poblacional, o
del conjunto de subpoblaciones de una dada especie, impide su ulterior permanencia como
taxón viviente. Se trata de un fenómeno tan común como el origen de nuevas especies, y ha
tenido lugar regularmente durante la historia de la vida en la Tierra, afectando a todos los
grupos de organismos. Si bien cuando se habla de extinciones muchas veces se hace
referencia a eventos de extinción masivas –el ejemplo típico es la extinción de los
dinosaurios, o bien el de la extinción de los ammonites— el hecho es que la desaparición
de especies, o incluso de categorías taxonómicas mayores, es un fenómeno frecuente. Para
los paleontólogos, el estudio de las extinciones ha sido una de las problemáticas más
abordadas y, a la par, más compleja de resolver. El registro fósil de las especies permite
conocer su biocrón, es decir el lapso de tiempo durante el cual existieron. Consta de la
aparición inicial de la especie en los estratos relativamente más antiguos, y de su posterior
 352

desaparición en los más recientes. Como puede verse, no es una tarea sencilla determinar el
biocrón de una especie o un taxón de rango superior. Por un lado debe haber suficiente
evidencia, proveniente de diferentes localidades fosilíferas ubicadas en distintas regiones o
hasta continentes, que corroboren la aparición inicial y la extinción. Esto es así dado que un
taxón puede desaparecer de una región, pero persistir en otras. Un ejemplo paradigmático
en este sentido es el de los reptiles conocidos como tuataras, ya que en una época el orden
al cual pertenecen, Sphenodontia, ocupó varios continentes siendo que en la actualidad su
distribución está restringida a la isla de Nueva Zelanda. Por otro lado, muchos restos fósiles
aparecen de manera fragmentaria, por lo que su clasificación taxonómica es ya un problema
en sí mismo. Conocer el biocrón de las especies extintas requiere, muchas veces, del trabajo
de varias generaciones de paleontólogos que van sumando evidencia de diferentes áreas
geográficas y estratos geológicos. El biocrón puede establecerse para diferentes categorías
taxonómicas; las categorías más altas poseen biocrones más extendidos en el tiempo.
Los placodermos eran peces cuyo cuerpo estaba cubierto de placas óseas en la
región cefálica y toráxica. Se originaron durante el período Ordovícico y experimentaron su
máxima diversificación en diferentes órdenes y especies durante el Devónico (Fig. 13.1).
Cada uno de los 6 órdenes que conforman la Clase Placodermos posee diferentes biocrones
(Fig. 13.2), lo que indica que puede haber habido respuestas heterogéneas de los taxones de
rango inferior incluidos dentro de la clase frente a cambios climáticos, geológicos y
factores bióticos.
 353

Fig. 13.1. Relaciones entre las Clases y Sub Clases de vertebrados vivientes y extintos. Su
biocrón, es decir el período de tiempo durante el cual vivieron, puede visualizarse sobre la
escala de la derecha (en millones de años). El ancho de las figuras es una medida de la
diversificación, en número de especies, que alcanzó cada grupo, en diferentes momentos de
su historia evolutiva. Por ejemplo, el biocrón de la clase peces conocidos como Placodermi
(en negro) abarcó el período devónico de la era paleozoica.
 354

Fig. 13.2. Detalle del biocrón de los diferentes órdenes (figuras en gris oscuro) dentro de la
Clase Placodermos (ver Fig. 13.1). La clase tiene su origen en el período Ordovícico de la
era paleozoica, aunque su diversificación ocurrió principalmente en el Devónico, cuya
duración fue de 60 millones de años. Notar que el biocrón de cada orden dentro de la Clase
Placodermos, es decir su origen y extinción, puede diferir en varios millones de años,
incluso uno de los órdenes persistió hasta el período Carbonífero.

Leigh Van Valen estudió las extinciones de diferentes grupos taxonómicos de

organismos, tales como protistas, helechos, moluscos, peces, mamíferos. Como puede
verse, se trata de organismos que difieren enormemente en varios aspectos de su biología,
los cuales podrían influir en la probabilidad de extinción. Entre estos aspectos puede
mencionarse la longevidad, la abundancia, la movilidad, o el tipo de distribución en el
planeta (cosmopolita, fragmentaria, etc.), los cuales son muy variables no solo entre grupos,
sino también entre las especies que constituyen cada grupo. Van Valen se preguntó si la
probabilidad de extinción de una especie es dependiente de su edad. Él consideró que la
―muerte‖ de un taxón es su extinción. La metodología utilizada consistió en recopilar los
datos conocidos sobre la edad de origen y la edad de extinción de los diferentes taxones y
graficarlos como una curva de supervivencia, es decir como las curvas utilizadas para
analizar la probabilidad de llegar vivo a la edad siguiente en un estudio demográfico. Esto
se comprende más fácilmente observando la figura 13.3.
 355

Fig. 13.3. Izquierda: curvas de supervivencia del ser humano, aves y especies de árboles.
Derecha: dos ejemplos de curvas de supervivencia taxonómicas construidas con
información paleontológica sobre edad de origen y edad de extinción de especies en el
registro fósil (según Van Valen, 1973). En los seres humanos la curva es convexa: debido
al cuidado parental (entre otros factores) existe una muy buena probabilidad de
supervivencia a edades tempranas y medias, decayendo abruptamente a edad avanzada. En
los árboles se ve el fenómeno opuesto: una baja supervivencia en las semillas y renovales,
seguida de una supervivencia cuasi estable, que decae asintóticamente en los árboles
grandes. La curva de supervivencia de los taxones es prácticamente lineal. Lo que indica
que la probabilidad de extinción no depende de la edad del taxón, en otras palabras la
probabilidad de extinción es la misma trátese de un taxón originado recientemente o bien
con un extenso biocrón.

Van Valen encontró que las curvas de supervivencia de los taxones son
prácticamente lineales. Lo que indica que la probabilidad de extinción no depende de la
edad del taxón. Este fenómeno resulta sorprendente: se espera que los taxones jóvenes, por
haberse originado recientemente, posean áreas de distribución geográfica relativamente
pequeñas, por lo cual serían más proclives a extinguirse. Un cambio ambiental abrupto en
el área de distribución restringida de una especie recientemente formada podría borrarla
directamente del planeta. Por otra parte, una especie o taxón de rango superior ―longevo‖
 356

debería presentar un mayor grado de adaptación. Dado que, durante un período

relativamente mayor de tiempo, el proceso evolutivo fue ajustando sus rasgos fenotípicos a
las condiciones más o menos cambiantes del ambiente, este taxón debería estar en mejores
condiciones para enfrentar un fenómeno de extinción. De aquí la propuesta de Van Valen,
tomada del personaje de la Reina Roja (Lewis Carroll) que dice: ―Ahora aquí, como ves, se
necesita todo el esfuerzo que puedas hacer para mantenerte en el mismo lugar‖. Lo cual es
interpretado por Van Valen en el sentido que las especies no alcanzarían mayores estados
de adaptación por el hecho de permanecer durante un periodo evolutivo más largo, sino que
están en una perpetua adaptación a un ambiente continuamente cambiante. Concluye que
las extinciones estarían provocadas por cambios estocásticos (no determinísticos) en el
ambiente más que por factores intrínsecos de las especies. Se trata de una teoría muy
novedosa, controvertida, que aún hoy en día sigue poniéndose a prueba con nuevos datos
sobre las extinciones recientes y pasadas de especies y taxones superiores. El hecho es que
las extinciones tienen y han tenido lugar muchas veces en la historia de la vida sobre la
Tierra.

Extinciones del Pleistoceno

Esta división de tiempo geológico comenzó 2,5 millones de años atrás y se extendió
hasta hace 10.000 años. En Sudamérica, durante este período, ocurrieron muchas
extinciones, en particular de mamíferos. Se estima entre 40 y 50 los géneros de mamíferos
extintos en este continente. En particular en la región pampeana se extinguieron, durante el
Pleistoceno, 38 herbívoros de una masa corporal mayor de 100 kg. Veinte de éstos son
considerados mega herbívoros, por ejemplo los mastodontes que habitaron esta región hasta
hace ~10.000 años.
Un primer aspecto que debe tenerse en cuenta al analizar las extinciones es dónde se
encuentran los fósiles. Pensando en el continente sudamericano, obviamente no se
encuentran fósiles en todas las regiones, y entre las que los poseen puede haber una enorme
heterogeneidad en la abundancia, estado de preservación y composición taxonómica. Los
fósiles se van a encontrar necesariamente en los lugares que habitaron las diferentes
especies, aunque el hábitat puede haber cambiado drásticamente entre el momento en que
ellas vivieron y periodos posteriores. Además existe otro factor de crucial importancia para
 357

encontrar fósiles en una dada región, que consiste en las condiciones de fosilización. La
tafonomía es la ciencia que estudia los procesos de fosilización y la formación de los
yacimientos de fósiles (Fig. 13.4). Algunas de las preguntas que intenta responder la
tafonomía son: ¿Por qué aparecen fósiles de ciertas especies y de otras no? ¿Por qué el
estado de conservación es diferente entre fósiles de diferentes especies? ¿Cómo pudo haber
muerto el organismo en cuestión: depredación, ahogamiento, vejez, enfermedad? ¿Cuáles
eran las condiciones biológicas, físicas y químicas en las cuales se llevó a cabo la
fosilización de un espécimen?

Fig. 13.4. Las condiciones de fosilización pueden influir en el estado de conservación de

los fósiles. Un ejemplar de cebra pudo haber muerto de una enfermedad. Posteriormente
sus restos pueden haber sido consumidos por buitres, por hienas, u otros animales menores.
Sus extremidades pueden ser separadas varios metros o bien presentar marcas resultado de
la acción de los carroñeros. La tafonomía es una rama de la paleontología que estudia los
procesos de fosilización y la formación de los yacimientos fosilíferos.

Respecto a las extinciones de mamíferos durante el Pleistoceno en Sudamérica, una

pregunta importante que surge es qué factores han influido en estas extinciones. Dado que
durante la última parte del Pleistoceno se produce el arribo de Homo sapiens al continente,
 358

este pudo haber sido uno de los factores en juego, en vez o además de factores ecológicos,
climáticos o geológicos. Está en discusión en qué momento se produce el arribo del hombre
a Sudamérica, algunas cifras rondan los 14.000 a 8.000 años antes del presente, aunque el
evento pudo haber tenido lugar con anterioridad. Por supuesto, se trató de un proceso
gradual, en el cual las poblaciones humanas fueron extendiendo su área de distribución,
llegando en última instancia a las regiones ubicadas más al sur del continente. En el
territorio actualmente ocupado por Chile se han documentado cambios climáticos hace
10.000 años, que a su vez influyeron en la vegetación, tal como se desprende de estudios
polínicos. Los granos de polen se preservan muy bien en el registro fósil; a través de ellos
puede clasificarse taxonómicamente a las especies vegetales presentes en la zona en ese
periodo geológico. En dicha región, el clima pasó de ser frío y húmedo, a cálido y seco.
Estos cambios, en la medida que afectaron la composición y abundancia de especies
vegetales, pueden haber afectado a su vez la dieta de los herbívoros. Por otra parte, con el
incremento de la temperatura, el agua pudo haber quedado circunscripta a cuerpos de agua
remanentes localizados en relativamente pocas áreas. Estos pueden haber funcionado como
lugares donde la fauna se concentró, por lo cual la actividad de caza, tanto por parte de los
humanos así como también de depredadores, se vería facilitada por la alta disponibilidad
del recurso.
De existir algún tipo de interacción entre los seres humanos y la megafauna de
herbívoros, ¿qué tipo de acciones se llevarían a cabo: caza, carroñeo, evitamiento? Esto nos
lleva a otra pregunta: ¿qué evidencias existen acerca del uso de animales por parte de seres
humanos? En la figura 13.5 se muestra evidencia de interacción entre la fauna y los seres
humanos, mientras que la figura 13.6 muestra una evidencia de interacción entre una presa
y un depredador felino.
Labarca y colaboradores (2005) efectuaron una revisión de la evidencia acerca de la
utilización de mamíferos por parte de pobladores del centro y sur de Chile, hacia fines del
Pleistoceno (~10.000 años atrás). Los autores analizaron los restos encontrados en
diferentes sitios paleontológicos con fauna de mamíferos y sitios arqueológicos con restos
de actividades humanas (Fig. 13.7). Lo primero que debe concluirse de la figura 13.7 es
que no todos los sitios paleontológicos están asociados a sitios con evidencia de actividad
humana: solamente 4 de 23 localidades fosilíferas. En aquellos sitios donde pudo haber
 359

habido una interacción entre la fauna extinta y los humanos, esta interacción fue
heterogénea: en ciertos sitios hubo carroñeo por parte de los humanos y/o caza
circunstancial de animales moribundos o enfermos. En dos de las 23 localidades hubo caza
con instrumentos sofisticados (diferentes armas de caza) asociada a paleolagunas, en las
cuales pudo haber habido una mayor densidad de animales atraídos por una fuente de agua.
Solamente estos dos sitios se considera que son evidencia de una explotación sistemática de
megafauna como los mastodontes. Lo que se encontró allí fue una asociación de huesos de
animales con cuchillos y raspadores de piedra; los huesos presentan, además, marcas de
corte y de uso de fuego. Por lo que los autores sostienen que debe repensarse el posible rol
e influencia de la caza en la extinción de herbívoros de tamaño grande a fines del
Pleistoceno.

Fig. 13.5. Evidencia de una interacción entre la megafauna extinta de herbívoros y los
humanos. Caza y procesamiento con instrumentos sofisticados. Mandíbula del caballo
extinto Hippidion saldiasi con marcas de corte mediante un instrumento de piedra,
probablemente un raspador para separar la carne del hueso. Mandíbula encontrada en
Cueva del Medio (Chile). Modificado de Borrero (2008).

Fig. 13.6. Evidencia de una interacción entre presa y depredador. Silueta y fémur del
perezoso extinto Mylodon darwinii, encontrado en el sitio Alero dos Herraduras (Chile).
 360

Las flechas señalan dos perforaciones que son compatibles con los caninos de un carnívoro,
probablemente un esmilodonte (Smilodon populator, felino extinto). Escala: 10 cm.
Modificado de Borrero (2008).

Fig. 13.7 Sitios paleontológicos y arqueológicos en la región central sur de Chile. Los sitios
con la silueta del mastodonte Cuvieronius presentan restos fósiles solamente de fauna
(mastodonte, ciervo Hippocamelus, caballo Amerhippus, perezosos Mylodon, Paleolama y
otras especies de mamíferos y vertebrados en general). Solamente los sitios con silueta de
mastodonte y cazador --una fracción del total de sitios-- indican la presencia de restos que
sugieren algún tipo de interacción entre fauna y hombre. Modificado de Labarca et al.
(2005).

La datación radio carbónica de restos óseos de diferentes especies de mamíferos

indica que la extinción de fauna durante el Pleistoceno no fue simultánea en el continente
sudamericano, ni afectó por igual a todas las regiones. Por ejemplo, la extinción de
Macrauchenia ocurrió antes del arribo y difusión de las primeras poblaciones humanas en
el continente. Los mastodontes y caballos desaparecieron durante la edad denominada
 361

Lujanense, que abarca un período extenso entre 120.000 y 10.000 años atrás. El Lujanense
o ―SALMA Lujanense‖ (por la abreviatura en inglés de South American Land Mammal
Ages) es una edad mamífero de América del Sur, y consiste en una división establecida
para definir una escala geológica de tiempo para la fauna de mamíferos sudamericanos.
Otras edades mamífero se denominan según las localidades fosilíferas donde se han
encontrado las especies características de esas edad: Ensenadense, Marplatense,
Chapadmalense, Montehermosense, etc. El zorro extinto Dusicyon avus coexistió varios
milenios con los humanos. Los xenartros Megatherium y Mylodon vivieron hasta hace 7000
años en la región pampeana, aproximadamente 3000 años luego del primer contacto con los
seres humanos. Por otra parte, en la región de Cuyo, el biocrón de Mylodon abarcó hasta
1500 años luego del primer contacto con humanos. Tal heterogeneidad implica que para
evaluar el posible efecto de los seres humanos sobre la extinción de especies pertenecientes
a la fauna de mamíferos sudamericanos debe considerarse evidencia que es variable tanto
temporal como espacialmente.

Fauna extinta en la región de Mar del Plata

Los acantilados de Mar del Plata representan una de las localidades más completas
de fines del Terciario y Pleistoceno sudamericano. Sus yacimientos fosilíferos contienen el
mejor registro paleontológico correspondiente al Plioceno Pleistoceno de América del Sur,
es decir los últimos ~ 4,5 millones de años. En estos yacimientos, y en las colecciones que a
lo largo de los años se fueron realizando, están registradas las extinciones de varias
especies de organismos endémicos de Sudamérica, su reemplazo por formas más actuales
tanto sudamericanas, como así también migrantes provenientes del gran intercambio biótico
con Norteamérica (ver también el Capítulo de Biogeografía Evolutiva).
Según un estudio de Vizcaíno y colaboradores (2004) 37 % de los géneros y 53% de
las especies registradas en la edad denominada Chapadmalense (entre ~4 y 3 millones de
años atrás) no son encontradas en la edad inmediatamente posterior denominada
Marplatense (entre ~3 y 2 millones de años atrás) (Figs. 13.8 y 13.9). Esto puede calificarse
como una extinción masiva de nivel intermedio. Se discute si las causas de estas
extinciones han sido climáticas, por competencia entre especies que ocupan el mismo nicho
 362

ecológico, o en los últimos milenios debido a la interacción con la especie arribada a último
momento, el ser humano.

Fig. 13.8. Cronología del Mioceno Superior al Holoceno de la región pampeana de la

Argentina y los principales eventos faunísticos en el sur de América del Sur vinculados con
el Gran Intercambio Biótico Americano. Puede observarse que las diferentes familias de
mamíferos migrantes desde Norteamérica (ej. osos [Ursidae]), pecaríes [Tayassuidae],
roedores [Sigmodontidae]) no lo hicieron en el mismo momento, sino a lo largo de un
periodo de entre 4 y 5 millones de años. Las biozonas se caracterizan por una especie que
es la más representativa en ese momento, por ejemplo por su abundancia. Modificado de
Tonni (2009).
 363

Fig. 13.9 Esquema estratigráfíco (según Isla y colaboradores, 2015) de un sector de los
acantilados al sur de la ciudad de Mar del Plata (fotografía inferior) y de algunas de las
especies pertenecientes a la fauna de mamíferos cuyos fósiles se hallaron en sus
sedimentos. Las especies por debajo del esquema vivieron durante la edad Chapadmalense
(entre ~ 3 y 4 millones de años atrás) pero están ausentes en la edad posterior Marplatense,
lo que se interpreta como una extinción. Las especies por sobre el esquema son algunos de
los migrantes correspondientes al intercambio biótico entre Sud y Norteamérica. Escala de
las siluetas de animales: 1 m. Thylacosmilus fue un marsupial carnívoro; Telicomys fue un
roedor gigante caviomorfo; Urotherium (se muestra el caparazón) un armadillo extinto;
 364

Toxodon fue un herbívoro notoungulado; Cyonasua fue un carnívoro prociónido;

Platigonus un pecarí extinto; Lama: llamas (taxón viviente).

Recientemente, se llevó a cabo un estudio arqueológico (Politis et al. 2019) en la

localidad de Campo Laborde, en el centro de la provincia de Buenos Aires, cerca del
cordón serrano de Tandilia. Los autores del estudio plantean que, en base a evidencia
previa, se ha sugerido que la región pampeana podría haber proporcionado un refugio para
la supervivencia de varias especies de mega mamíferos durante el Holoceno (~10.000 años
atrás). Sin embargo, ellos afirman que las excavaciones recientes y la datación por
radiocarbono efectuada en el sitio de Campo Laborde ponen en duda la supervivencia de
los mega mamíferos del Pleistoceno durante el período subsiguiente del Holoceno. Los
instrumentos líticos asociados a huesos de Megatherium americanum (Fig. 13.10), los
cuales presentan marcas de corte, constituyen, según los autores, una evidencia directa del
impacto humano sobre la fauna del Pleistoceno, con una fecha estimada 12.600 años antes
del presente.

Fig. 13.10. Excavación del sitio denominado Campo Laborde. A: vista general de los restos
óseos hallados en el sitio. B: la flecha blanca señala uno de los instrumentos hallados junto
a los huesos de megaterio. C: instrumento biface de cuarcita encontrado en la excavación.
D: detalle de las marcas de corte en una costilla de megaterio, escala: 1mm. Fotografías:
Pablo Messineo
 365

La caída de un meteorito en cercanías de Mar del Plata

Entre los sedimentos correspondientes a finales de la formación Chapadmalal (ver

Fig. 13.8) es común encontrar fragmentos de material semejante a vidrio (vitrificado)
denominados ―escorias‖, asociados a materiales semejantes a fragmentos de ladrillo,
denominados también ―tierras cocidas‖, de un tamaño entre 0,2 y 25 centímetros (Fig.
13.11). La formación de estos materiales requiere de altas temperaturas entre 1500 y 2000
C°. Su enigmática presencia es conocida hace tiempo y se han postulado diversas causas
para su origen: vulcanismo, fuego, caída de relámpagos.

Fig. 13.11. Fragmentos de material denominados ―escorias‖ o ―tierras cocidas‖, que suelen
encontrarse en los acantilados al sur de la ciudad de Mar del Plata. La antigüedad de estos
materiales fue estimada en 3,3 millones de años. Su formación requiere de altas
temperaturas, entre 1500 a 2000 C°, que transforman química y físicamente el suelo y los
sedimentos dando lugar a las escorias. A estas temperaturas podría llegarse debido a la
liberación de energía proveniente del impacto de un meteorito. Referencia: 5 cm.
Fotografía cedida por el Dr. Marcelo Zárate.

En un estudio publicado en 1998 por Schultz y colaboradores, se llevaron a cabo

diferentes análisis químicos a partir de muestras de estos materiales, proponiéndose la
hipótesis de que fue la caída de un meteorito lo que provocó la liberación de energía, parte
de ella en forma de calor, lo cual es necesario para producir la transformación de los
materiales del suelo y de los sedimentos en el sitio del impacto. La datación radiométrica
por el método de potasio/argón arrojó para los fragmentos de escoria una edad de 3,3
millones de años. Si bien el cráter producido por el impacto aún no fue hallado, y
 366

posiblemente haya sufrido la erosión producto del avance de la línea de costa hacia adentro
durante el Pleistoceno, los fragmentos de material hallados son consistentes con cráteres
encontrados en otras regiones, con diámetros entre 14 y 24 km. Los autores del estudio
proponen que el impacto del meteorito, posiblemente en combinación con un deterioro
climático, fue la causa de la extinción masiva ocurrida en la transición entre la edad
Chapadmalense y la edad Marplatense.

Extinciones en tiempos históricos recientes: ¿cómo evaluarla cuantitativamente?

Dado que el fenómeno de extinción de especies es común y recurrente a lo largo de

la historia de la vida en la Tierra, una valoración del rol que pudiera tener nuestra propia
especie en las extinciones ocurridas recientemente (Fig. 13.12) requiere conocer cuál es, en
términos cuantitativos, la tasa base de extinciones. En un estudio reciente de Ceballos y
colaboradores (2015) se estimó que la tasa base de extinción de especies de vertebrados es
de 2 extinciones cada 10.000 especies cada 100 años. Se llegó a este valor utilizando los
registros fósiles excepcionalmente buenos de mamíferos, combinando los recuentos de
extinción de las bases de datos paleontológicas y la literatura publicada sobre los registros
fósiles, sub fósiles e históricos. Para estimar las tasas de extinción modernas, los autores
recopilaron información sobre el número total de especies descriptas y el número de
especies de vertebrados extintos y posiblemente extintos de la Lista Roja de la UICN
(Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza, datos actualizados a 2014). En
la lista de la UICN, las especies extintas pueden considerarse como el número mínimo de
extinciones reales durante la historia humana reciente (desde el año ~1500) debido a que
enumera las especies que se sabe están extintas, extintas en la naturaleza, y posiblemente
extintas. La calificación como ―posiblemente extinta‖ representa una subcategoría dentro
de especies ―en peligro crítico‖, reservada para aquellas especies que se cree que están
extintas, pero no del todo confirmadas. Los autores utilizaron los datos de la UICN para
calcular las tasas de extinción modernas de dos maneras (Fig. 13.13 A y B): (1) estimaron
una "tasa de extinción moderna altamente conservadora" utilizando los datos
exclusivamente sobre especies enumeradas como extintas, y (2) calcularon una "tasa de
 367

extinción conservadora" incluyendo también aquellas especies posiblemente extintas. No es

necesario efectuar demasiados análisis estadísticos para visualizar el crecimiento
exponencial de las tasas de extinción a partir del año 1700.

Fig. 13.12. Algunas de las especies extintas en tiempos recientes y cercanamente recientes,
en diferentes continentes, con el año estimado de extinción. A Thylacinus cynocephalus
(―tigre‖ de Tasmania, un marsupial, cazado) 1940; B Raphus cucullatus (dodo) 1662; C
Dinornis robustus (moa; extinto por la caza llevada a cabo por la etnia maorí) 1400; D
Bufo periglenes 1989; E Conuropsis carolinensis 1930; F Sceloglaux albifacies principios
siglo XX; G Cycas fugax extinta en la naturaleza; H Oeceoclades seychellarum (especie de
orquídea) principios siglo XX; I Smylodon populator (felino; estatua en la puerta de acceso
al Museo de La Plata) 10.000 A.P; J Stegomastodon (especies de mastodonte) 10.000 A.P.;
K Megaloceros giganteus 7500 A.P.; L Equus neogeus 9000 años A.P. (A.P. : años antes
del presente).

Puede concluirse que la extinción de especies es un fenómeno regular que ha

sucedido en varias oportunidades durante la historia de la vida en la tierra, a la par del
origen de nuevas especies y taxones de mayor rango. Sin embargo, resulta evidente la
responsabilidad del ser humano como factor subyacente de las extinciones acaecidas
durante los tres últimos siglos. Revertir este proceso depende de decisiones políticas supra
nacionales y de la generación de conocimientos científico tecnológicos que permitan
conservar la biodiversidad del planeta.
 368

Fig. 13.13. Extinciones de especies de vertebrados acumuladas a lo largo de los últimos

cinco siglos, según datos de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza
(UICN). Los gráficos muestran el porcentaje de especies extintas respecto del número de
especies evaluadas por UICN. Mamíferos: 5.513 especies evaluadas (EE), lo que representa
100% de las especies descriptas (ED) de mamíferos. Aves: 10.425 EE, 100% ED. Reptiles:
4.414 EE, 44% ED. Anfibios: 6.414 EE, 88% ED. Peces: 12.457 EE, 38% ED. Todos los
vertebrados combinados: 39.223 EE; 59% ED. La línea punteada representa el número de
extinciones esperadas según una tasa de base de 2 extinciones cada 10.000 especies / 100
años. A: Estimación muy conservadora. B: Estimación conservadora en base a especies
posiblemente extintas aunque no confirmadas. Según Ceballos y colaboradores (2015).

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113.
 370

14 Evolución humana
“El descubrimiento y descripción como especie de Australopithecus afarensis durante la
década de 1970, estimuló cuatro décadas de nuevos enfoques de investigación en la
paleoantropología de los primeros homínidos. Esta especie representa un recurso crítico
para interpretar otros descubrimientos de homínidos fósiles del Plioceno. La desaparición
de A. afarensis alrededor de 3 millones de años atrás, y la posterior diversificación en al
menos tres linajes, es algo notable y provocativo. Existe un gran debate sobre el cambio
climático y la subsecuente especiación entre los homínidos, sin embargo A. afarensis
representa actualmente una especie parecida a los simios que se ubica en un lugar
fundamental en el árbol familiar humano, entre las especies más primitivas y las especies
más derivadas. Si bien A. afarensis claramente no es la especie de homínido más antigua, o
la más parecida a un simio, constituye el registro fósil más importante el cual muestra
transiciones marcadas en los sistemas locomotor, craneal y masticatorio.”

Donald Johanson (1943), descubridor junto a un equipo de antropólogos del primer fósil de
A. afarensis (Lucy). Tomado de Comptes Rendus Palevol (2017) 16: 140-154.

Evolución anatómica y biogeográfica de Homo

Una de las primeras preguntas que pueden hacerse al encarar el estudio de la evolución
humana es: ¿Hay rasgos distintivos en el ser humano, exclusivos de la especie? Un primer
análisis nos puede indicar que nuestra especie, Homo sapiens, posee rasgos distintivos y
exclusivos. Por ejemplo, respecto al comportamiento de la especie, el uso del lenguaje, el
uso de herramientas, o el alto grado de cuidado parental, parecerían caracteres exclusivos
de nuestra especie. Sin embargo, cuando se comienza a indagar en otras especies, trabajos
científicos que ya tienen veinte o más años, han documentado el uso de herramientas en
otras especies, pertenecientes tanto al Orden Primates como así también a otros grupos
taxonómicos, como las aves. La transmisión social de comportamientos entre individuos, a
veces denominada aprendizaje cultural, tampoco parece ser un rasgo exclusivo de los
humanos. Por supuesto, el grado en que estos rasgos se expresan en nuestra especie podría
ser cuantitativamente mayor que en otras, pero su evolución pudo haber comenzado mucho
antes del origen de nuestra especie. En otras palabras, la historia evolutiva de varios rasgos
que se pensaba que eran exclusivos de Homo sapiens pudo haber comenzado en formas
ancestrales dentro del linaje humano (es decir en antecesores relacionados más o menos
directamente) dentro del clado de primates, o bien pudo haber evolucionado incluso dentro
de otros clados no emparentados con el Orden Primates (Fig. 14.1).
 371

Fig. 14.1. Nuestra especie es la entidad biológica objeto de estudio de la mayor cantidad de
disciplinas científicas.

Antes de Homo

Homo en latín significa ―hombre‖ o ―humano‖; en sentido biológico es el nombre de un

género de primates que incluye una especie viviente (H. sapiens) varias especies extintas
(H. erectus, H. habilis, H neanderthalensis, Homo heidelbergensis y otras). Cabe aclarar
que la palabra linaje posee un cierto matiz equívoco: cuando se habla de linaje humano, por
ejemplo, es como que se diera por sentado que todas las especies extintas pertenecientes al
género Homo fueran sendos pasos evolutivos hacia/conducentes a Homo sapiens. Por
supuesto que esto no es así: todas las especies pertenecientes al género Homo constituyen el
resultado de una cladogénesis, o especiación, de las cuales nuestra especie --la única
viviente—es ni más ni menos que una especie más. Una forma extinta, relacionada a los
humanos, pero no perteneciente al género Homo, es Australopithecus. Los australopitecos
incluyen varias especies, presentan un conjunto de similitudes con Homo, pero también un
conjunto de diferencias muy importantes. Alguna forma extinta, ancestro común de Homo y
Australopithecus, experimentó un conjunto de cambios comportamentales, ecológicos y
anatómicos que condujeron a una divergencia entre ambas formas, como se verá más
adelante. Los antropólogos discuten desde hace mucho tiempo cuáles pudieron haber sido
 372

estos cambios, cuál de ellos pudo haber tenido un mayor peso en la evolución de lo que se
denomina género Homo.

Contexto filogenético

El Orden Primates divergió de los demás órdenes de mamíferos hace aproximadamente 63

millones de años (Fig. 14.2). Hace unos 40 millones de años se estima que se produjo la
divergencia entre los primates de América del Sur respecto de los de África y Asia. Esta
fecha es coincidente con la llegada a Sudamérica de los primeros primates, evidenciada por
los fósiles más antiguos hallados hasta el momento, por ejemplo el del primate extinto de
Perú Perupithecus ucayaliensis. El género Homo, originado en África, tiene una antigüedad
de 2 millones de años, siendo H. habilis la primer especie. El chimpancé (género Pan) es la
especie viviente más cercana, aunque debe tenerse en cuenta que existieron otras especies
pertenecientes al género Homo, hoy extintas.
 373

Fig. 14.2. Filogenia y tiempo de divergencia de los principales grupos de primates

vivientes. El Orden Primates divergió de los demás órdenes de mamíferos hace 63 millones
de años. Hace unos 40 m.a. se estima que se produjo la divergencia entre los primates de
América del Sur respecto de los de África y Asia. Esta fecha es coincidente con la llegada a
Sudamérica de los primeros primates, evidenciada por los fósiles más antiguos hallados
hasta el momento. El género Homo habría divergido de los demás primates hace 6 millones
de años, siendo el chimpancé (género Pan) la especie viviente más cercana, aunque debe
tenerse en cuenta que existieron otras especies pertenecientes al género Homo, hoy extintas.

Análisis comparativo del tamaño cerebral

El tamaño cerebral, medido por su masa o bien por su volumen, visualizado en un gráfico
en el cual en el eje horizantal se coloque la masa corporal y en el vertical el tamaño cerebral
de varias especies de mamíferos, muestra que los seres humanos --al igual que otras
especies-- se ubican por sobre la recta de regresión (Fig. 14.3). Esto se interpreta de la
siguiente forma: el tamaño cerebral de los seres humanos es mayor al que se espera que
posea un ―mamífero promedio‖ con el mismo tamaño corporal. Ese mamífero promedio es,
estadísticamente hablando, el que se ubica concidente con la recta de regresión, siempre y
cuando se haya incluido una muestra representativa de todos los taxones de especies. Pero
¿cuánto mayor es al esperado? ¿es relativamente mayor que el de otras especies? Pueden
darse respuestas estadísticas a estas preguntas, ya que los puntos en el gráfico anterior
resultan de promediar diferentes individuos de cada especie, por lo cual los valores poseen
desvíos, los cuales no se visualizan en esta figura.
 374

Fig. 14.3. Masa cerebral versus masa corporal, ambas variables logaritmizadas, medidas en
especies de mamíferos que difieren en su tamaño, pertenecientes a diferentes taxones. El
punto correspondiente al reptil (caimán) está puesto como referencia e indica la diferencia
cualitativa entre reptiles y mamíferos. Debido a que las variables están logaritmizadas, el
gráfico se visualiza como una recta. La variables presentan entre sí una alometría negativa
(ver Capítulo 10 para el tema de las alometrías).

Los neurobiólogos y biólogos del comportamiento siempre le han otorgado importancia al

volumen cerebral dado que esta variable neuro anatómica se correlaciona con las
―capacidades cognitivas‖ de las especies. Las así llamadas capacidades cognitivas,
estudiadas originalmente en el ser humano por la psicología pero luego estudiadas en otras
especies por la disciplina conocida como psicología comparada, se relacionaron en un
principio con funciones cerebrales como la percepción, la memoria, el lenguaje, el
aprendizaje. Al ir avanzando en los estudios, cada vez resultó más claro que ciertas
capacidades cognitivas no son exclusivas del ser humano.
 375

Uno de los esquemas más icónicos es el que representa el volumen cerebral de diferentes
especies extintas pertenecientes el género Homo, al ser humano y a otras especies de
primates más o menos relacionadas, en función del tiempo evolutivo durante el cual tuvo
lugar nuestra propia evolución y el de formas ancestrales. La figura 14.4 sugiere que ha
tenido lugar una aceleración en el incremento del tamaño cerebral en el linaje de los seres
humanos. Recordemos el carácter un tanto equívoco de este tipo de representaciones en las
cuales las especies de homínidos extintos se nos muestran como conducentes hacia Homo
sapiens.

Fig. 14.4. Aceleración en el incremento del tamaño cerebral en el linaje de los seres
humanos.

Más allá de esta crítica, es un hecho que dentro de la cladogénesis que experimentó la
familia Hominidae, cladogénesis que incluye varias especies vivientes (chimpancé,
orangután, ser humano) y extintas (Ardipithecus, Australopithecus, varias especies de
 376

Homo, etc.) tuvo lugar un incremento marcado del tamaño cerebral. Algunos autores
consideran que este fenómeno es autocatalítico, en el sentido que las mayores habilidades
cognitivas asociadas a un cerebro de mayor tamaño, permitieron la invención del lenguaje,
las herramientas, la cooperación social, etc., rasgos que a su vez promovieron el ulterior
incremento del tamaño cerebral, y así sucesivamente (Fig. 14.5).

Fig. 14.5. Cociente entre masa cerebral/masa corporal en varias especies extintas y
vivientes de homínidos.

Podemos decir que el incremento del tamaño cerebral y las habilidades cognitivas derivadas
o asociadas a este hecho se constituyeron en un estado de carácter adaptativo que permitió
a los seres humanos, y a las especies relacionadas, enfrentar nuevos desafíos ambientales
durante la época en que habitaron el planeta. Pero ¿cómo es posible que haya podido
evolucionar de esta forma el tamaño cerebral? ¿En qué contexto ecológico comportamental
tuvo lugar esta evolución? ¿El tamaño cerebral evolucionó de forma aislada o en asociación
con otros rasgos, tanto anatómicos como comportamentales? Estas son las preguntas que
los biólogos evolutivos y antropólogos han intentado responder, muchas veces teniendo
como evidencia restos fosilizados muy fragmentarios.
 377

Una hipótesis ecológica y comportamental para el origen de Homo

El paleobiólogo Steven Stanley recopiló un conjunto de información de datos provenientes

de diferentes estudios: anatómicos, comportamentales, paleontológicos y paleoecológicos
(Stanley, 1992). Realizó comparaciones entre diferentes especies extintas de homínidos y
de primates vivientes (Figs. 14.6, 7 y 8). Una parte sustancial de los datos anatómicos eran
novedosos; esto fue posible debido a que unos pocos años atrás, en 1974, se habían
descubierto los huesos de Lucy, una australopiteco que vivió hace 3,5 millones de años en
Africa, cuyo esqueleto estaba muy completo. Lucy era capaz de realizar una locomoción
bípeda, pero conservaba también una buena capacidad de trepado en los árboles. La
hipótesis que planteó Stanley es que el género Homo se habría originado a partir de una
población, o parte de una población de australopitecos, que decidió abandonar por completo
la vida arbórea.

Fig. 14.6. Partes del esqueleto que se recuperaron en el valle del río Hadar (Etiopía, África),
y reconstrucción de la locomoción bípeda en Lucy (Australopithecus afarensis), material
fósil de aproximadamente 3,2 millones años antes del presente.
 378

Fig. 14.7. Escápula (homóplato) del ser humano (derecha) y de Australopithecus

(izquierda). Aunque de ésta se conserva solamente un fragmento, puede observarse la
cavidad glenoidea (línea punteada) que es el lugar donde articula el húmero. La cavidad
glenoidea de la escápula se encuentra orientada cranialmente en Australopithecus, lo que
brinda una mayor capacidad de elevar los brazos y colocarlos en una posición vertical sobre
la cabeza. Esta posición de los brazos facilita aferrarse a ramas que se encuentren arriba del
individuo (Modificado de Stanley, 1992).

Fig. 14.8. Falange proximal de ser humano (A), chimpancé (B) y Australopithecus (C).
Notar el mayor parecido entre las dos últimas especies en lo que hace al curvamiento de la
cara inferior de la falange, lo que permite una mayor superficie de contacto con las ramas e
incrementa la capacidad de aferrarse a este tipo de sustrato (Modificado de Stanley, 1992).
 379

El significado adaptativo de la adquisición de la locomoción bípeda, que ya era efectuada

por los australopitecos, probablemente se relacione con el menor costo energético del
desplazamiento. La figura 14.9 muestra el costo energético de transporte, medido en
mililitros de oxígeno consumidos para mover 1 kg de masa 1 metro, al correr y al caminar,
en diferentes especies de mamíferos de diferente masa corporal. Los valores de costo
energético al caminar medidos en los dos modos de locomoción que tienen los chimpancés
–cuadrúpedo y bípedo— son superiores a los calculados durante el caminar en el ser
humano. Además, el costo de caminar en los seres humanos está por debajo de la línea
correspondiente a diferentes especies de mamíferos. Esto puede haber sido muy importante
para las especies ancestrales del género Homo, las cuales subsistían mediante la caza y
recolección, mucho antes de la invención de la agricultura (Fig. 14.10).

Fig. 14.9. Costo energético de transporte, medido en mililitros de oxígeno consumidos para
mover 1 kg de masa 1 metro (lo que lo hace independiente del tamaño corporal y permite
comparar especies de menor y mayor tamaño), al correr y al caminar, en diferentes especies
 380

de mamíferos de diferente masa corporal (círculos pequeños grises, líneas punteadas). Los
valores de costo energético al caminar medidos en los dos modos de locomoción que tienen
los chimpancés –cuadrúpedo y bípedo— son superiores a los medidos durante el caminar
en el ser humano. Además, el costo al caminar en los seres humanos está por debajo de las
líneas correspondientes a diferentes especies de mamíferos caminando y corriendo (círculos
grises). Modificado de Sockol et al. (2007).

Fig. 14.10. Cooperación, uso de herramientas y locomoción moderadamente rápida

sostenida (aeróbica) durante la caza. Aún es practicada por etnias actuales, y puede
observarse en representaciones artísticas de pueblos ancestrales. Como puede observarse en
la Fig. 14.9 el caminar humano posee un relativamente bajo costo energético, lo que podría
ser una ventaja durante la persecución sostenida de presas.

Otro aspecto que Stanley tuvo en cuenta para apoyar la hipótesis del abandono de la vida
arbórea en los orígenes de Homo es la forma en que es ejercido el cuidado parental y el
desarrollo de las crías en los primates. Para esto tuvo en cuenta el relativamente menor
desarrollo físico y locomotor de los bebés humanos en comparación con especies de
primates relacionadas. Este hecho ocasiona que mientras los bebés de chimpancés,
orangutanes y gorilas son capaces de sostenerse de sus madres por sí mismos a los pocos
días de haber nacido, en los seres humanos debe utilizarse uno o los dos brazos, o bien
 381

algún dispositivo extra somático, para sostener a los bebés durante varios meses luego del
nacimiento. La contraparte de este comparativamente menor desarrollo físico y locomotor
en los recién nacidos humanos, es que en éstos la tasa de crecimento cerebral es elevada
durante todo el primer año de vida (fase II en la Fig. 14.11), prácticamente la misma tasa
elevada que poseen en el útero materno (fase I, Fig. 14.11). Por el contrario, en el
chimpancé --cuyo tamaño cerebral es similar al de los australopitecos-- la tasa de
crecimiento cerebral se desacelera de forma brusca inmediantamente luego del nacimiento
(nota: no quiere decir que se frene el crecimiento cerebral sino que lo hace a una tasa
menor, lo cual es normal pero en el ser humano ocurre aproximadamente luego del primer
año de vida).

Fig. 14.11. Tasa de crecimiento cerebral comparada entre seres humanos (H.s., línea
continua), chimpancé (P, línea punteada) y Australopithecus (A; ), esta última
parcialmente reconstruida. I= tasa de crecimiento in útero. II=tasa de crecimiento post
parto. Notar que las tasas de crecimiento cerebral en útero de chimpancés y seres humanos
son similares, ambas más altas (mayor pendiente) que luego del nacimiento de las crías;
esta tasa relativamente alta in útero es mantenida durante el primer año de vida en los seres
 382

humanos, aunque decae antes en chimpancés. Modificado de Stanley (1992). Los triángulos
son valores para el orangután.

La hipótesis o conclusión a la que llega Stanley es que dado lo difícil --por el riesgo que
corren tanto la madre como el bebé de caerse-- de llevar a cabo una vida arbórea en tanto la
madre deba acarrear en los brazos al recién nacido, solamente el abandono total de este
modo de vida abre la posibilidad de un cambio en el desarrollo de los neonatos. Este
cambio consiste en mantener durante un mayor tiempo una alta tasa de crecimiento
cerebral, a expensas del desarrollo físico / locomotor, tal como el que caracteriza al género
Homo (Fig. 14.12).

Fig. 14.12. Acarreo de crías en especies actuales de primates homínidos y en seres

humanos. Al poco tiempo de haber nacido, las crías de gorila, chimpancé y orangután son
capaces de aferrarse por sí mismas a la madre, dejando libres los brazos y manos de éstas
para realizar diferentes actividades, como por ejemplo trepar a los árboles. Las crías
humanas deben ser acarreadas en brazos durante un periodo relativamente mayor, o bien
debe acudirse a dispositivos de acarreo.
 383

Pero ¿por qué la mayor parte de las poblaciones de australopitecos habrían mantenido una
vida total o parcialmente arbórea? Para responder a esta pregunta es necesario acudir a
evidencia paleobiológica acerca de las especies que coexistieron con Lucy. Varias especies
de carnívoros de porte robusto, como el género extinto de hienas Pachycrocuta y el felino
Homotherium, habitaban África en esa época (Fig. 14.13). Australopithecus afarensis
pesaba menos de 40 kg y sus caninos no eran particularmente robustos, por lo que podrían
ser presa fácil de los carnívoros.

Fig. 14.13. Comparación del tamaño corporal de un chimpancé (A), Australopithecus

afarensis (B), Homo sapiens (C) y el carnívoro felino Homotherium (D), que coexistió con
los australopitecos.

Permanecer en los árboles, al menos durante las horas en que los carnívoros son más
activos, podría haber sido un comportamiento adaptativo en pos de evitar en gran parte la
depredación, al igual que muchos animales arborícolas que observamos hoy en día (piense
por ejemplo en los perezosos arborícolas sudamericanos de los géneros Choloepus y
Bradypus). Existe evidencia de depredación sobre australopitecos a partir de hallazgos en la
cueva llamada Sterkfontein, en el sur de África. Allí se encontraron restos de 45
Australopithecus africanus, 181 babuinos y 48 ungulados; el estado de los restos óseos
 384

indica que se trataba de individuos depredados. Los babuinos son actualmente cazados por
especies de carnívoros de África (Fig. 14.14), aunque no son una presa preferida,
probablemente por su agresividad y sus poderosos caninos. Los caninos de los babuinos
están mucho más desarrollados que los de los extintos australopitecos, es muy difícil que
estos últimos pudieran utilizarlos como un ―arma‖ defensiva frente a eventuales
depredadores (Fig. 14.14 B y D).

Fig. 14.14. A: babuino y B: su cráneo. C: Depredación de babuinos por parte de león;

aunque cazado actualmente por los felinos africanos, no es una presa preferida por estos. D:
cráneo de Australopithecus afarensis. Notar el menor tamaño relativo de los caninos en
comparación con los babuinos.

Evolución y biogeografía de Homo sapiens: el rol de la genética de poblaciones en la

interpretación de los procesos demográficos históricos

En la década de 1970 el paleontólogo Stephen Jay Gould escribió en Ever Since Darwin.
Reflections in Natural History --Cada año, al surgir de nuevo el tema [sobre la evolución
humana] en mis cursos, me limito a abrir mi carpeta y volcar su contenido en la papelera
 385

más cercana. Y allá vamos de nuevo. Esté atento, estimado lector, porque seguramente en
breve verán la luz nuevos descubrimientos sobre nuestro origen y nuestra historia
evolutiva--.

Dentro de los mamíferos, Homo sapiens constituye una de las pocas especies actuales de
distribución cosmopolita. La distribución actual de las poblaciones humanas responde a un
fenómeno que comenzó hace millones de años con la/s población/es de homínidos que
abandonaron por primera vez África, el continente que habría originado nuestro linaje
actual. El proceso de colonización (o de poblamiento) de nuestro planeta resulta sumamente
interesante, y no sólo por sus causas (sucesivas olas migratorias, reemplazo y colonización
exitosa), sino también por sus consecuencias (impacto en la aceleración de tasas de
extinción de distintos grupos, deforestación, alteración y fragmentación del hábitat,
cambios en la aceleración de tasas evolutivas en especies no humanas, cambio climático a
escala global y regional, etc.), y es uno de los aspectos en donde la adaptabilidad de nuestra
especie queda más evidenciada. Muchos trabajos han intentado explicar cómo han sido las
modalidades de ocupación y la reconstrucción de los patrones migratorios en nuestra
especie, lo cual sigue siendo objeto de intenso debate entre biólogos evolutivos,
arqueólogos, antropólogos y paleontólogos.

Existen dos modelos clásicos (desde un punto de vista biogeográfico y evolutivo) sobre la
evolución del hombre moderno. Uno de ellos es el llamado “Modelo multirregional” (para
algunos modelo de ―candelabro‖), el cual postula que habría habido múltiples oleadas
migratorias tempranas desde África hacia Asia y Europa. Estas migraciones se habrían
iniciado hace más de un millón y medio de años y a partir de ellas se habrían establecido
diferentes poblaciones de H. erectus (o formas afines) en diferentes puntos del planeta.
Dichas poblaciones, al evolucionar de forma gradual y en forma aislada (aunque la
hipótesis no descarta la posibilidad de cierto nivel de flujo génico durante una escala
temporal amplia, más allá de altos niveles de aislamiento), originaron las distintas
―variantes‖ actuales de H. sapiens. Originalmente a esta hipótesis se la había relacionado
con el concepto de subdivisión en razas, concepto que fue cambiando rápidamente a partir
fundamentalmente de la década del 60. Así, la permanencia en el tiempo de ciertos niveles
de flujo génico habría mantenido la integridad de la especie.
 386

El otro modelo fue el denominado “Fuera de África” (para algunos modelo de ―Arca de
Noé‖; Fig. 14.15), el cual propone que un pequeño grupo, ya diferenciado como H. sapiens,
migró hacia Europa desde África hace aproximadamente 50-100 mil años antes del presente
(posiblemente a partir de dos grupos africanos diferenciados y con altos valores de
variabilidad genética). A partir de esta migración, el hombre anatómicamente moderno
colonizó el planeta y reemplazó a las otras poblaciones de homínidos, ya sea por
competencia directa o indirecta. Los datos provenientes originalmente del análisis de los
genes mitocondriales y más recientemente de datos metagenómicos parecen sustentar esta
hipótesis.

Fig. 14.15. Versiones simplificadas de los dos modelos biogeográficos extremos que han
traído amplio debate sobre el origen del hombre anatómicamente moderno. El modelo
«Multirregional» contempla flujo génico continuo del pasado al presente entre diferentes
ramas y un origen muy antiguo de cada grupo regional. Este modelo ha brindado cierto
crédito a las diferencias raciales. El modelo «Fuera de África» contempla una fuerte
influencia de la deriva genética, reemplazo de grupos predecesores sin admixia o flujo
génico (sin hibridación entre humanos anatómicamente modernos y formas locales). No da
crédito a las diferencias raciales.
 387

Implicancias de las hipótesis multirregional y de origen fuera de África

Según la hipótesis de origen multirregional, también conocida como la hipótesis de

continuidad (siguiendo una línea de pensamiento de evolución anagenética), la evolución
del hombre moderno se habría iniciado en el momento en que Homo erectus se dispersó por
gran parte de Eurasia hace al menos 1 millón y medio de años. Las poblaciones regionales
retuvieron algunas características anatómicas únicas durante cientos de miles de años, pero
dichas poblaciones también se habrían mezclado (admixia o hibridación de ciertas
porciones del genoma) con poblaciones de las regiones contiguas, intercambiando rasgos
hereditarios entre sí. Este intercambio genético, que de hecho también habría derivado en
un intercambio de rasgos particulares del fenotipo, se conoce como flujo génico (admixia
entre individuos de diferentes grupos).

A través del flujo génico, las poblaciones de Homo erectus habrían transmitido a través de
todo su radio geográfico una serie de características cada vez más modernas, tales como un
mayor tamaño de cerebro. Esto habría dado lugar, posiblemente de forma gradual, a la
evolución de un homínido con aspecto más moderno no sólo en África sino en otros
continentes como Eurasia. Así, las diferencias físicas entre los hombres modernos actuales
serían fundamentalmente el resultado de cientos de miles de años (al menos durante el
último millón y medio de años) de evolución regional. Este es el concepto de continuidad
que plantea la evolución por anagénesis. De esta forma, por ejemplo (y como fue reportado
en varias publicaciones científicas), las poblaciones modernas del este asiático presentan
algunas características a nivel del cráneo observadas también en fósiles del Homo erectus
colectados en esta región. Esta hipótesis deja abierta la posibilidad de cierto nivel de flujo
génico entre individuos de diferentes regiones.

Algunos detractores de la hipótesis multirregional sostienen que esta última promueve una
creencia científica que apoya el concepto de subdivisión en razas, lo que podría ser
utilizado para fomentar el racismo. Pese a ello, los defensores de la hipótesis (originalmente
más vinculada a la paleontología de los años 90) señalan que su postura no implica que las
razas modernas evolucionasen aisladas unas de otras, o que las diferencias raciales
 388

justifiquen el racismo. Por el contrario, la teoría sostiene que el flujo génico ha vinculado a
las diferentes poblaciones humanas, y que estos vínculos habrían permitido que
características cada vez más modernas, independientemente de donde hubieran surgido, se
dispersaran por las diferentes regiones y eventualmente llegaran a hacerse universales entre
los seres humanos. De esta forma habría una impronta propia en cuanto a las características
de base en cada región, mezclada con características de diferentes regiones, producto de un
flujo génico continuo, muy parecido a lo que ocurre en la actualidad en poblaciones
humanas contemporáneas en relación a la apertura de barreras a la dispersión de genes.

La hipótesis denominada ―Fuera de África‖, señala que todos los hombres modernos
tenemos nuestro origen en una pequeña población africana (en principio podría haber sido
una población pequeña de por ejemplo 10.000 individuos), fruto de una especiación en el
seno de una población geográficamente aislada, que vivió aproximadamente entre los
150.000 y 200.000 años (en realidad el registro más antiguo de poblaciones humanas
anatómicamente modernas ha cambiado a partir del 2017, donde se describen fósiles en
Jebel Irhound, Marruecos, de 315.000 años de antigüedad; New fossils from Jebel Irhound,
Morocco, and the pan-african origin of Homo sapiens’, Nature, 546: 289-299). Esto
significa que todos los seres humanos seríamos descendientes de una ―única‖ madre
común, cuya herencia guardamos en nuestro ADN mitocondrial, las secuencias genéticas
contenidas en la parte de la célula que suministra energía, y que sólo la madre transmite a
toda su descendencia. La emigración de los descendientes de esta ―Eva negra‖ primigenia
hacia Asia y Europa (posiblemente de un grupo reducido, de unos 10.000 individuos
aprox.), habría resultado en la extinción de los grupos locales humanos preexistentes, por
sustitución y sin hibridación (aunque actualmente esta teoría es permeable a ciertos eventos
de hibridación), entre ellos, las últimas poblaciones asiáticas de Homo erectus y el Homo
neanderthalensis europeo, sucesor del Homo heidelbergensis.

Frente a la teoría unirregional o ―Fuera de África‖, los descubrimientos en Atapuerca

(Burgos, España) han brindado un apoyo fundamental al modelo rival, o ―multirregional‖.
Como ya se mencionó, esta hipótesis sugiere que las poblaciones migratorias de Homo
erectus en Asia y Europa desarrollaron características anatómicas diferenciadas que
persistieron en el tiempo, lo que se conoce como ―continuidad regional‖, y que habría dado
 389

origen a las diferencias raciales entre distintas poblaciones humanas (tal vez apoyando
aquellas visiones en que aún en tiempos actuales siguen sosteniendo la idea de ―razas‖). A
lo largo de miles de años, estos grupos separados evolucionaron en paralelo, y en diversos
lugares del planeta, hacia una misma forma que hoy llamamos Homo sapiens (humanos
anatómicamente modernos). Si como se postula Homo antecessor (aproximadamente
800.000 años antes del presente) fue antepasado directo de todas las especies europeas de
Homo, nosotros incluidos, entonces estos primeros pobladores no se habrían extinguido tras
ser invadidos posteriormente por Homo sapiens procedentes de África, como afirma y
sostiene la teoría de la ―Eva mitocondrial‖, sino que habrían evolucionado de forma
independiente hacia nuestra especie mientras los grupos asiáticos y africanos hacían lo
propio.

Otros trabajos han dado mérito a una tercera hipótesis sobre el origen del hombre
anatómicamente moderno, poniendo énfasis a un origen remoto en Eurasia. Si bien esta
hipótesis es la más controversial, sabemos que la historia evolutiva y biográfica humana se
irá reescribiendo día a día a la luz de nueva información arqueológica, paleo-biogeográfica,
eco-biogeográfica y fundamentalmente genómica. Por ejemplo, trabajos con datos
genómico-moleculares recopilados en las últimas dos décadas apoyan fuertemente la
hipótesis ―Fuera de África‖ u origen reciente africano, donde las poblaciones ―no africanas‖
y ―desparramadas‖ por el mundo han descendido de un ancestro anatómicamente moderno
de Homo sapiens que evolucionó en África hace al menos unos 200 mil años A.P. (ver
Tishkoff y Kidd, 2004; Nielsen et al., 2017), y luego dispersaron y diversificaron hacia el
resto del mundo hace 50-100 mil años A.P., reemplazando alguna población de Homo
arcaico presente en regiones fuera de África, como los neandertales (aun así no pueden ser
descartados ciertos niveles de admixia entre estos dos últimos grupos; ver también ―No
evidence of a Neanderthal contribution to modern human diversity, Genome Biol. 2008,
9(2): 206, de Jason A Hodgson y Todd R Disotell‖ y ―Modern Humans Did Not Admix with
Neanderthals during Their Range Expansion into Europe, PLoS Biol. 2004, 2(12): e421, de
Mathias Currat y Laurent Excoffier‖).

Hoy sabemos que los antepasados de los humanos modernos intercambiaron material
genético con otras especies de homínidos que se encuentran extintos en la actualidad
 390

(aunque posiblemente a tasas bajas), como los neandertales y los denisovanos. Un equipo
de investigadores de la Universidad de Washington, liderado por Benjamin Vernot (Vernot
et al., 2016), han analizado las secuencias del genoma de 1.523 individuos con distribución
cosmopolita en el planeta en función de conocer la influencia genética potencial de estas
dos especies de Homo extintas por sobre los humanos anatómicamente modernos. Los
estudios científicos brindan apoyo a que el ADN de los neandertales se encuentra en todas
las poblaciones ―no africanas‖ de los humanos anatómicamente modernos. El estudio de
Vernot nos cuenta que los habitantes de Melanesia, en Oceanía, albergan en su genoma
entre el 1,9% y el 3,4% de herencia procedente de los denisovanos, otra especie extinta de
Homo de la que solo se conservan restos de un individuo hallado en Siberia (Figs. 14.16 y
14.17). Se supone que los melanesios tuvieron que llegar a Oceanía desde África, pero los
modelos de dispersión sobre las rutas que han marcado su migración aún presentan grandes
incertidumbres. A partir de las reconstrucciones de ancestría que ha brindado la
secuenciación masiva de neandertales y denisovanos, actualmente se conoce que la mezcla
neandertal ocurrió al menos en tres ocasiones distintas en la historia humana moderna. En
contraste, parece que la mezcla denisovana solo ha ocurrido una vez (la población local de
Oceanía que vive actualmente en Papúa Nueva Guinea, le debe al menos el 3% de su
genoma a los homínidos de Denisova (sugerimos la lectura
https://cienciahoy.org.ar/quienes-son-realmente-nuestros-ancestros/).

Fig. 14.16. Falange de un niño de Denísova encontrada en el yacimiento (tomado de

Sawyer et al., 2015), con la cual se han realizado estudios metagenómicos.
 391

Fig. 14.17. Se muestran las superficies oclusales de dos dientes molares denisovanos
(Denísova 4 y Denísova 8), un tercer molar de neandertal y un cuarto molar de un humano
moderno (modificado de Sawyer et al., 2015). Los denisovanos fueron un grupo hermano
de los neandertales, identificados sobre la base de secuenciación genómica nuclear de un
hueso de la cueva de Denísova (Siberia). La diversidad genética de las secuencias de ADN
nuclear provista por los denisovanos resultó ser más alta que la aportada por los
neandertales, pero más baja que la representada por los seres humanos actuales.

La gruta de Denísova en el macizo de Altái en Siberia fue un sitio utilizado como refugio
durante miles de años por poblaciones humanas y sus antecesores. Debido a sus
condiciones extremas de temperatura (donde la temperatura puede llegar a -40°C), este
lugar constituye uno de los sitios en donde mejor se han conservado restos arqueológicos y
paleobiológicos, lo cual ha permitido recuperar ADN genómico de muy buena calidad de
casi 40.000 mil años A.P. Si bien sólo se han obtenido un pequeño fragmento de la falange
de un adolescente, dos dientes y un hueso del dedo de un pie asociado a la cultura de
Denísova, los análisis genómicos de este material han transformado nuestra comprensión
sobre la evolución humana. En el año 2010, el equipo de Svante Pääbo del instituto Max
Planck (Leipzig, Alemania) publicó un resultado sorprendente; ellos habían extraído y
secuenciado el ADN mitocondrial contenido en el hueso del dedo encontrado en Denísova.
No obstante, este ADN, el cual se encontraba excepcionalmente conservado, presentaba
grandes diferencias al del hombre anatómicamente moderno y de los neandertales
conocidos. Más tarde durante ese mismo año, el equipo de Pääbo presentó resultados de la
secuenciación del genoma nuclear de ese mismo individuo, confirmando que representaba
otra rama del árbol genealógico humano, los denisovanos. Estas poblaciones de
denisovanos formarían un linaje exclusivo y apartado de los neandertales, de los cuales hoy
 392

en día disponemos de centenares de restos que vivieron aproximadamente entre 200.000 a

30.000 A.P. Además, en el 2014 se secuencia de forma masiva un fragmento de hueso
encontrado en la misma cueva de Denísova, resultando ser una mujer neandertal, lo cual da
cuenta de un uso sistemático (y posiblemente compartido) de dicha cueva en distintas
ventanas temporales. Es de resaltar que la mujer neandertal encontrada en Denísova
provenía de un grupo que particularmente presentaba altos niveles de consanguinidad: las
dos copias de su genoma (heredadas respectivamente de su padre y de su madre) resultaron
ser prácticamente idénticas a lo largo de gran parte de su genoma nuclear. Posiblemente los
padres presentaban un parentesco muy alto (medios hermanos o hermanos, por ejemplo),
con lo cual se infiere que los movimientos en estos neandertales se habría dado en grupos
de pequeño tamaño efectivo, altamente endogámicos. Siguiendo las diferencias a nivel
genético entre neandertales y denisovanos, se estima que la escisión de estos dos grupos de
homínidos se habría producido hace un poco más de 400.000 años. Sin embargo, Pääbo y
colaboradores sugieren que se nos parecen más de lo que uno esperaría si partimos de la
base de que sus ancestros entraron en Europa y Asia al mismo tiempo que los primeros
Homo, hace aproximadamente 1,8 millones de años A.P. Esto significaría que habría
habido una etapa intermedia en la evolución y migración a gran escala, antes del origen de
los hombres anatómicamente modernos. Al reconstruir las relaciones de ambos genomas
(denisovanos y neandertales de la cueva de Denísova) con el de los otros neandertales y con
el hombre actual está claro que una parte del genoma denisovano refleja una mezcla (o
admixia) con los neandertales anteriores. Si bien el éxito de los hombres anatómicamente
modernos pudo haber puesto un fin a una estructura antigua de subespecies humanas, dando
lugar a un nuevo tipo de conglomerado de diversidad genética y fenotípica, parte del
genoma de los neandertales y denisovanos parecen que aún acompañan en alguna
proporción pequeña al genoma del hombre actual.

Hoy en día los humanos cargan con cierto porcentaje de material genético de los
neandertales, entre 1 y 4 % según la región geográfica, tal vez con porcentajes más
elevados al este de Asia. La estructura para los denisovanos parece ser un tanto diferente,
siendo que se ha encontrado restos de material genético introgresionado en la mayoría de
las poblaciones originarias de Asia del este, del sureste y en los autóctonos americanos,
pero en una proporción muy baja (menor al 1%). En la región insular del sureste asiático y
 393

en Oceanía, los denisovanos tuvieron un impacto más marcado sobre las poblaciones
actuales de Homo sapiens: hasta 5% de los ancestros de los aborígenes australianos actuales
y de las poblaciones autóctonas de Papúa Nueva Guinea. De esta forma, los hombres
anatómicamente modernos no han hecho desaparecer los genes de las poblaciones antiguas,
sino que los han absorbido.

Las respuestas de por qué estos individuos que habitan hoy la Melanesia tienen la mayor
ascendencia genética de denisovanos del mundo es aún motivo de controversias (Figs.
14.16 y 14.17). Si bien sólo se conocen unos pocos ejemplares de fósiles de homínidos
hallados en las cuevas de Denísova (falanges y piezas dentarias) y que posiblemente habría
poblaciones bien establecidas con mayor cantidad de individuos, se desconoce a ciencia
cierta sobre su área potencial de distribución geográfica en Siberia. Del mismo modo, los
melanesios tuvieron que llegar a Oceanía desde África, pero los científicos no están aún
seguros sobre qué ruta o rutas han tomado. Si bien el hueso denisovano (una falange de un
dedo) se encontró muy lejos de los melanesios actuales, es plausible que se cruzaran en
algún momento de la historia las islas de Oceanía.

Según Nielsen et al. (2017), los genomas de Neandertales y Denisovanos han

experimentado presiones selectivas muy fuertes en relación al material genético
introgresionado. Esto se debe fundamentalmente a que dicho material parece haberse
insertado muy cerca de regiones genómicas funcionales. Por otro lado, resulta muy
interesante que parte del ADN introgresionado pudo haber ayudado a los seres humanos a
adaptarse a diferentes ambientes locales (un ejemplo de ello son las adaptaciones presentes
en las poblaciones de habitan la alta montaña en el Tíbet).

Más allá de esto, las diferencias a nivel genético que nos diferencian como humanos
modernos de los neandertales y denisovanos son muy pequeñas. De hecho, en promedio
cada 1000 pares de bases, los hombres y mujeres actuales diferimos en sólo 1 par de bases,
con lo cual el parecido entre cualquier par de individuos de la especie humana tomados al
azar del planeta ronda el 99,9 %. Los denisovanos y los neandertales se nos parecen en el
99,85% (contabilizando los polimorfismos totales a nivel genómico). Como ha sugerido
Bergström et al. (2020), si bien la/el mujer/hombre actual tenemos la misma proporción de
genes neandertales, estos son diferentes en cada uno de nosotros. Si bien colectivamente
 394

más de la mitad del genoma de los neandertales existe aún en la población general, es
verdad que individualmente los genes de los neandertales son raros en la actualidad (solo
un grupo de personas poseen algunos de estos genes).

Fig. 14.18. Modelo simplificado de la historia evolutiva humana con las relaciones entre las
poblaciones contemporáneas y los tiempos de divergencia aproximados, teniendo en cuenta
datos genómicos aportados por miles de SNPs (ver Nielsen et al. 2017). Estos incluyen
eventos de admixia muy bien establecidos (líneas sólidas) y poco establecidos (líneas
punteadas) entre grupos de humanos modernos y entre humanos modernos y arcaicos. El
modelo también muestra la pequeña proporción de posible ascendencia en las poblaciones
de Oceanía, la cual estaría relacionada a la migración temprana fuera de África. Estudios de
ADN antiguo han proporcionado una visión de alta resolución de la historia poblacional
revelando, por ejemplo, que los europeos actuales comprenden mezclas de al menos tres
grupos ancestrales diferentes (modificado de Nielsen et al. 2017).
 395

Fig. 14.19. En el mapa se esquematiza un proceso demográfico del tipo ―evento fundador
en serie (o recurrente)‖ propuesto para el proceso migratorio de la especie humana. El
conjunto de datos reunidos hasta la fecha sugieren que el hombre anatómicamente moderno
tuvo al menos una fase de migración fuera de África hace aproximadamente 100.000 años
A.P., a partir de un conjunto sustancial de variación genética presente originalmente en este
último continente. Este modelo de migración fuera de África (A) en donde los círculos en
escala de grises representan un alelo distinto del locus TGA012 fue modificado del trabajo
de Rosenberg et al. (2005). Se puede observar que los eventos de migración que salen de
África tienden a llevar consigo solo un subconjunto de la diversidad genética de la
población de origen, siendo que algunos alelos se pierden durante los eventos de migración
(alelos tachados con líneas grises). En B se muestra un modelo de cómo varía la frecuencia
en el mismo locus génico TGA012 (para más detalle ver Rosenberg et al. 2005). Cada barra
vertical representa las frecuencias alélicas de una población muestreada de un conjunto de
poblaciones en una región o continente (diferentes escalas de grises representan distintos
alelos; no se siguen exactamente las mismas frecuencias que en A). Dentro de las regiones
continentales, las poblaciones se representan de izquierda a derecha en orden decreciente de
heterocigosidad esperada en dicho locus. Se puede observar la pérdida de alelos en las
distintas regiones geográficas, siendo que todos los nativos sudamericanos poseen el mismo
 396

alelo. Por cuestiones de practicidad, las frecuencias alélicas fueron modificadas de

Rosenberg et al. (2005) en el sentido de poder observar la caída de la heterocigocidad en
cada población (barras en B) y el aumento del desequilibrio de ligamiento a medida que nos
alejamos de África. No necesariamente este patrón tendría que ser compartido para loci
génicos altamente seleccionados. Pese a ello, es esperable que loci selectivamente neutros
(o cuasi neutrales) manifiesten también este patrón de pérdida de diversidad alélica a
medida que nos alejamos de África.

En resumen, es preciso comprender que los modelos multirregional y fuera de África son,
actualmente, los extremos de una serie muy diversa de modelos que intentan explicar el
―cómo‖ del surgimiento del hombre moderno y su distribución posterior al resto del
planeta, revelada a través del registro fósil. También es claro que los datos genómicos de
las últimas tres décadas apoyan fuertemente una expansión demográfica del hombre
anatómicamente moderno desde África hacia el resto del planeta (Figs. 14.18 y 14.19).

¿Cómo se encuentra estructurada hoy en día la variación genética en poblaciones

humanas?

La magnitud de la diversidad genética contenida en las poblaciones humanas varía de una

forma que refleja la secuencia de migraciones mediante las cuales las personas se han
esparcido por todo el mundo. Más allá de su interpretación en aspectos propios de la
genética evolutiva, la variación mundial de la diversidad genética humana ha sido en parte
moldeada por procesos sociales y culturales, profundizando las diferencias entre las
poblaciones, más allá de las particularidades a nivel geográfico.

Un aspecto relevante es que la variación genética humana a nivel global ha sido en gran
medida influenciada por aspectos de la geografía (ej. grandes barreras geográficas que
separan continentes; ver Lawson Handley et al., 2007), por un lado con un aumento de la
diferenciación genética poblacional relacionado al distanciamiento geográfico (patrón de
aislamiento por distancia, PAD), y por otro con una disminución de los niveles de variación
genética en relación al distanciamiento con África (observado en la caída de la
heterocigocidad para gran cantidad de loci de genomas que evolucionan de una forma más
o menos neutral). Por ello, lo que se observa es que los patrones clinales pueden explicar la
mayor parte de la variación genética en las poblaciones humanas.
 397

Hay que tener en cuenta que las inferencias sobre estructura poblacional en el campo de
genética de poblaciones a menudo se basan en modelos que no toman en cuenta la
geografía, lo que podría generar conclusiones engañosas cuando se trabaja a escalas
geográficas globales. Los enfoques geográficamente explícitos tienen un gran potencial
para el estudio de la genética de poblaciones humanas, y hoy en día son preferibles en
relación a las inferencias sobre estructura poblacional que no toman en cuenta la variación
geográfica explícita. Los aspectos clave de la evolución humana y cómo se encuentra
particionada hoy en día su variación genética deben enfocarse también en el contexto de la
historia de los asentamientos humanos y la detección de elementos genómicos bajo
selección natural, integrando no sólo la genética con la geografía, sino también el análisis
del potencial adaptativo de genes particulares o sistemas génicos con el ambiente.

Ahora bien, sabemos que las propiedades genéticas en los hombres y mujeres
anatómicamente modernos ―recuperan‖ un tipo de variación genética clinal, siendo que a
mayor distanciamiento geográfico es esperable un grado mayor de diferenciación genética.
Muchos trabajos en genética poblacional se han enfocado en evaluar si la variación
genética poblacional se distribuye de forma continua o discreta en el espacio; de esta forma
se ha abordado la problemática en función de descubrir cuál es la verdadera conformación
de agrupamientos genéticos subyacentes a una región geográfica, o inclusive a nivel
continental y mundial. Los resultados han sido exitosos y muy prometedores, ya que
brindan una visión de cómo se han entrecruzado los individuos de las poblaciones humanas
en una ventana temporal relativamente corta, posiblemente a una escala evolutiva más
reciente, en lo que llamamos tiempo ecológico. Entre estos trabajos se destaca el realizado
por Rosenberg et al. (2002) en un emblemático artículo titulado ―Genetic Structure of
Human Populations‖, donde se estudió la estructura de la población humana usando
genotipos multilocus de 377 loci de microsatélites autosómicos en 1056 individuos de 52
poblaciones, y utilizando por primera vez datos del panel HGDP-CEPH (panel de líneas
celulares del Proyecto de Diversidad del Genoma Humano). Ellos observaron que del 93 al
95% de la variación genética total se encuentra contenida entre los individuos dentro de las
poblaciones, siendo que las diferencias entre poblaciones solamente explicaron del 3 al 5%.
Esto da cuenta de que la mayor parte de la diversidad genética humana se encuentra
representada en la variación contenida dentro de las poblaciones a nivel global, con muy
 398

pocas diferencias entre poblaciones o entre regiones geográficas. Esta similitud general de
las poblaciones humanas también es evidente en la naturaleza geográficamente extendida
de la mayoría de las variantes alélicas en loci de microsatélites (selectivamente neutrales), y
en esquemas genéticos ensayados en otros trabajos tanto para loci neutrales como sujetos a
selección. Pese a ello, a partir del estudio del 2002 de Rosenberg y colaboradores se
identificaron seis grupos genéticos discretos principales, cinco de los cuales corresponden a
las principales regiones geográficas a nivel continental, y subgrupos que a menudo
corresponden a poblaciones individuales. A partir de este estudio el lector podría inferir que
la subdivisión de la variación genética a nivel global se comporta de forma discreta, y
ciertamente estos resultados apuntarían a una idea de especie estructurada espacialmente,
interpretando así un flujo génico ciertamente reducido en los límites continentales. Sin
embargo, cuando se observan las particularidades genéticas en áreas contiguas y con
muestreos que han incluido poblaciones y regiones intermedias, se puede observar que la
variación genética responde en mayor medida a un patrón clinal, manteniendo en gran
medida una estrecha vinculación con el distanciamiento geográfico entre poblaciones y/o
individuos, lo que denominamos un PAD de la variación genética (Fig. 14.20).
 399

Fig. 14.20. La variación genética humana es primariamente clinal (A). La distancia genética
entre pares de poblaciones (FST) en el panel de líneas celulares del Proyecto de Diversidad
del Genoma Humano (HGDP-CEPH) es representado en función de la distancia geográfica
entre los mismos pares de poblaciones. Existe una fuerte relación lineal positiva entre la
diferenciación genética y la distancia geográfica entre las poblaciones relevadas (R2= 0,77),
lo que es consistente con un patrón de aislamiento por distancia de la variación genética
(PAD). De esta forma, el 77% de la varianza puede explicarse por la distancia geográfica
entre poblaciones. En B se muestra la diversidad genética (Hs) dentro de las poblaciones
HGDP-CEPH en función de la distancia geográfica desde África oriental. En este caso, la
distancia geográfica desde el este de África explica casi el 85% (R2= -0,85) de la
disminución de la diversidad genética dentro de las poblaciones. La disminución de la
diversidad con la distancia desde el Este de África es consistente con los orígenes africanos
de los humanos modernos. En ambos casos, las distancias geográficas se estimaron a lo
largo de rutas de colonización probables y los análisis se basaron en 783 microsatélites
autosómicos tipificados en el subconjunto estandarizado H971 del panel HGDP-CEPH
(Rosenberg 2006).
 400

En este sentido, durante bastante tiempo se ha debatido sobre si la mejor descripción de la

variación genética humana es a partir de un modelo discreto tomando en cuenta distintos
grupos genéticos, o bien a partir de clinas espaciales. Más allá de la presencia de un PAD,
si el muestreo es heterogéneo (los sitios de muestreo están agrupados espacialmente), los
datos revelarán grupos genéticos que podrían carecer de significado biológico (Fig. 14.21).

Fig. 14.21. Un tipo de muestreo heterogéneo o discreto puede revelar grupos genéticos que
carecen de significado biológico. La gradación de color de negro a gris claro representa una
situación hipotética de variación estrictamente continua en las frecuencias alélicas. Si el
muestreo es heterogéneo (las muestras de poblaciones están representadas por círculos),
entonces el patrón de variación clinal puede confundirse con grupos genéticamente
distintos (elipses negras).

Serre y Pääbo (2004), investigando este esquema a partir de simulaciones, concluyeron que
los agrupamientos descriptos por Rosenberg et al. (2006) fueron causados por la naturaleza
discontinua del esquema de muestreo utilizado por el panel HGDP-CEPH y encontraron
que individuos muestreados uniformemente a través del globo manifestaban un patrón de
variación clinal (o PAD).

Rosenberg et al. (2005) exploraron subsecuentemente varias estrategias de muestreo y

obtuvieron conclusiones diferentes a las de Serre y Pääbo (2004), observando que aun con
un muestreo uniforme a través del globo, el conjunto de variación genética se subdividía en
agrupamientos genéticos. Ellos sugirieron que tales agrupamientos fueron genuinos y
atribuibles a pequeñas discontinuidades en el patrón de aislamiento por distancia
identificado en trabajos previos, lo cual es consistente con un flujo génico reducido en
 401

regiones geográficas con presencia de barreras tales como las montañas del Himalaya y el
Desierto del Sahara, o bien la presencia de mares y océanos.

En síntesis, si bien los patrones clinales parecen explicar en gran proporción la variación
genético-poblacional en la especie humana, esto último no descarta que la adquisición de
aspectos culturales y sociales de grupos particulares también haya funcionado como
barreras al aislamiento.

¿Qué se discute cuando hablamos de razas?

Es interesante comenzar esta sección con la opinión del biólogo evolutivo Mark Pagel, el
cual dice que “Los últimos treinta o cuarenta años de ciencias sociales han traído una
censura autoritaria a la forma en que se nos permite pensar y hablar sobre la diversidad
de las personas en la Tierra. […] somos, oficialmente, todos iguales: no hay razas.
Imperfecto como las viejas ideas sobre razas, los estudios genómicos modernos revelan un
panorama sorprendente, atractivo y diferente sobre la diversidad genética humana. Somos,
en promedio, alrededor del 99,5 % genéticamente similares entre unos y otros. Se trata de
una nueva cifra, frente a la estimación anterior de 99,9 %. Para poner en perspectiva lo
que puedan parecer diferencias minúsculas, somos alrededor del 98,5 % similares, tal vez
más, a los chimpancés, nuestros parientes evolutivos más cercanos. Esta nueva cifra tiene
gran importancia para nosotros. Entre otras cosas, deriva de muchas diferencias genéticas
pequeñas que se han conocido a partir de estudios comparativos de poblaciones humanas.
[...]. Lo que todo esto significa es que, nos guste o no, puede haber muchas diferencias
genéticas entre poblaciones humanas, incluyendo diferencias que pueden llegar a
corresponder con las viejas clasificaciones de 'raza', que son diferencias reales en el
sentido de hacer que un grupo sea mejor que otro para dar respuesta a un problema
medioambiental concreto. Esto de ninguna manera quiere decir que un grupo en general es
“superior” a otro, o que un grupo debería ser preferido sobre otro. Pero nos advierte que
debemos estar preparados para discutir las diferencias genéticas entre las poblaciones
humanas”.

En términos biológicos, raza hace referencia a los grupos en que se subdividen algunas
especies biológicas, teniendo en cuenta rasgos fenotípicos, a partir de una serie de
 402

características que se transmiten por herencia genética. El término raza comenzó a usarse
en el siglo XVI y tuvo su auge en el siglo XIX, adoptando incluso una categoría
taxonómica equivalente a subespecie. En 1905, el Congreso Internacional de Botánica
eliminó el valor taxonómico de raza. A pesar de ello, su uso se mantiene en la lengua
común y es muy frecuente cuando se trata de animales domésticos.

En la actualidad los biólogos reconocen las categorías taxonómicas de especie y subespecie

(y en algunos casos para plantas se acepta otras terminologías por debajo de subespecie,
como ―variedad‖ o ―forma‖).

Hoy en día los ámbitos en que se sigue manteniendo la denominación de raza tienen que
ver con las variantes domésticas (animales, cepas bacterianas, plantas), altamente
seleccionadas por el hombre, como por ejemplo razas de ovejas, vacas o perros. En este
sentido, las características a nivel del fenotipo que le dan sentido a las ―razas‖ tienen que
ver con particularidades fisiológicas o morfológicas ―exacerbadas‖ o ―intencionalmente
mantenidas‖ por el hombre, con fines estéticos o productivos. Es así que las razas animales
se han manipulado por selección artificial y cruzamientos dirigidos, incluso con técnicas
como la inseminación artificial. De hecho los perros constituyen la misma especie
biológica, con posibilidad de entrecruzamiento entre las razas y formación de individuos
híbridos fértiles y viables (a excepción de ciertas variantes en donde por ejemplo la
gestación o reproducción se vean impedidos por cuestiones anatómicas o morfológicas).
Sólo se habla de razas en estos ámbitos, sin trasladar esta terminología, por ejemplo, a
poblaciones silvestres (nadie hace referencia a razas de ―mejillones‖ o de ―jaguaretés‖). En
la actualidad también existe preocupación en la preservación de aquellas razas animales que
se encuentran en peligro de extinción.

Más allá de ciertas diferencias a nivel genotípico y fenotípico presentes en poblaciones

humanas, hoy en día los biólogos están más de acuerdo en que en nuestra especie las
―razas‖ no existirían desde un punto de vista biológico.

Esta terminología ha sido adoptada en nuestro lenguaje obedeciendo fundamentalmente a

categorizaciones hechas desde las ciencias sociales, intentando justificar divisiones entre
entidades/poblaciones/etnias de Homo sapiens. De hecho, algunos especialistas que siguen
 403

utilizando la palabra raza hacen referencia a que las mismas permiten fácilmente definir a
personas que comparten ciertas características. Los términos etnia y población tendrían, el
primero, un significado más relacionado con características culturales, y el segundo, con
características geográficas.

Es interesante notar que ciertas porciones del genoma aparentemente no codificante y

altamente variable (ADN neutral o cuasi-neutral del punto de vista selectivo) como los
microsatélites o los SNPs (polimorfismos de sitio único) confieren las mayores diferencias
a nivel poblacional. Pese a ello, muchas variantes de interés selectivo también remarcan
niveles considerables de variación entre poblaciones humanas, y son las vías fundamentales
que se plantean a futuro para el tratamiento de muchas enfermedades restringidas a nivel
geográfico.

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 405

15 Desarrollo y Evolución
La teoría de la evolución sigue siendo el hilo conductor esencial que une las numerosas y diversas ramas de
la biología. Ha quedado claro, al menos desde la época de Von Baer, que una teoría de la evolución
requiere, como parte fundamental de la misma, alguna teoría del desarrollo. La evolución se ocupa de los
cambios en los animales, y es imposible discutir de manera adecuada los cambios en un sistema a menos que
uno tenga una idea de cómo es el sistema. Dado que todos y cada uno de los rasgos de un animal son el
producto del desarrollo, o más bien constituyen una fase temporal de un proceso continuo de desarrollo, un
modelo de la naturaleza de la organización animal sólo puede darse en términos del desarrollo.

Conrad Hal Waddington (1905-1975), Evolution of Developmental Systems, Nature 147: 108-110
(1941). Traducción: A. Vassallo

El rol del desarrollo en la diversificación de los organismos

La biología del desarrollo, o embriología, estudia los procesos temporalmente

ordenados que van desde una célula original (por ejemplo, el cigoto) hasta el organismo
adulto, es decir una vez que éste alcanzó los rasgos fenotípicos propios de su especie. La
biología del desarrollo es una disciplina biológica con una larga historia, fomentada en gran
parte por el interés en conocer el desarrollo del ser humano. El cartílago de Meckel –
descripto por Johann Friedrich Meckel (1781 - 1833)-- es una barra de cartílago presente en
el primer arco faríngeo embrionario y que sirve como plantilla para el desarrollo y la
posición futura de la mandíbula (Fig. 15.1). Participa de la formación del huesecillo del
oído medio llamado martillo. A partir del cartílago de Meckel evolucionó la mandíbula
inferior de los vertebrados. Este último conocimiento sirve como ejemplo de cuán
importante es el estudio del desarrollo para la biología evolutiva.
 406

Fig. 15.1. A: En los vertebrados gnatostomados la mandíbula se origina a partir del arco
branquial anterior, denominado arco mandibular. B: embrión de marsupial (modificado de
Smith 1996), mc: cartílago de Meckel (mandíbula embrionaria), d: dentario (mandíbula del
adulto), mx: mandíbula superior o maxilar, N: neurocráneo. La flecha señala el martillo. C:
esquema del desarrollo de la mandíbula en un embrión humano. D: región cefálica
mostrando el desarrollo de la mandíbula en un embrión de roedor (tuco tuco). Aunque
durante el desarrollo en primer lugar se forma el cartílago de Meckel y luego el dentario, en
este estadio de desarrollo se observa la coexistencia temporal de la mandíbula embrionaria
(o cartílago de Meckel) y de la mandíbula adulta (hueso dentario en formación). N:
neurocráneo.

Trayectorias ontogenéticas

Todo cambio evolutivo comienza como un cambio de la trayectoria ontogenética en

individuos de una población. Los organismos pluricelulares experimentan un desarrollo
consistente en una secuencia temporal de procesos que conduce desde la célula original al
fenotipo adulto de la especie. Determinados órganos o estructuras pueden formarse
relativamente antes que otros, pero existe una etapa en la cual puede considerarse que el
individuo alcanzó un desarrollo pleno de sus caracteres anatómicos, bioquímicos,
fisiológicos y comportamentales. Esta secuencia de procesos puede representarse como una
trayectoria, partiendo de ciertas condiciones iniciales hasta llegar a un estadio final. Así
 407

como cada especie posee un conjunto de caracteres y estados que la definen como tal,
también posee una trayectoria ontogenética característica de la especie. Por supuesto que,
dado que se reconoce la existencia de variabilidad intraespecífica, la cual a veces puede ser
importante, también habrá variantes en las trayectorias de tal forma de originar el conjunto
de fenotipos de una población. Se concibe a la evolución como un fenómeno extendido en
el tiempo, abarcando varias generaciones de organismos; sin embargo todo cambio
evolutivo, sea de menor o mayor grado, gradual o saltatorio, comienza como un cambio de
la trayectoria ontogenética en el seno de una población, involucrando a un número –menor
o mayor, dependiendo de cada circunstancia particular- de individuos. Este cambio ocurre
temporalmente acotado al desarrollo de ese conjunto de individuos, pero con consecuencias
evolutivas y filogenéticas a una escala transgeneracional (Fig. 15.2).

Fig. 15.2. Los cambios evolutivos comienzan como un cambio de la trayectoria

ontogenética (TO) en individuos de una población, lo cual origina un fenotipos diferentes
(a y b), dando origen a la variabilidad en las poblaciones.

Origen de la variabilidad

La variabilidad existente en las poblaciones naturales es la base material sobre la cual

actúa la selección natural a nivel del individuo, generando así los cambios evolutivos: sin
variantes en una población es difícil o imposible concebir al fenómeno de la evolución
orgánica en nuestro planeta. Esta variabilidad es en definitiva el resultado de diferentes
trayectorias ontogenéticas, de aquí el interés de la biología evolutiva en conocer cómo
dichas trayectorias, al verse influenciadas por factores genéticos y ambientales, pueden
 408

cambiar y eventualmente evolucionar. Los conocimientos en genética del desarrollo,

incluyendo los avances en la comprensión de la regulación de la expresión génica, han
permitido pasar de un esquema de ―caja negra‖ para la interacción entre genotipo y
fenotipo, a uno en el cual el desarrollo es el nexo fáctico entre ambos (Fig. 15.3).

Fig. 15.3. Los conocimientos en genética del desarrollo, incluyendo los avances en la
comprensión de la regulación de la expresión génica, han permitido pasar de un esquema de
―caja negra‖ para la interacción entre genotipo y fenotipo, a uno en el cual el desarrollo es
el nexo fáctico entre ambos.

Origen de la variabilidad: ¿a qué nivel de la jerarquía biológica ocurre?

Los organismos multicelulares están organizados en niveles jerárquicos, que en un

listado ascendente incluye: biomoléculas, organelas, células, tejidos, órganos, estructuras o
partes. Podemos asumir que las biomoléculas denominadas proteínas son el carácter
fenotípico que se encuentra en la base de la jerarquía. Las técnicas electroforéticas, además
de todos los usos que han recibido en biología molecular y medicina, han permitido poner
en evidencia la variabilidad existente en las poblaciones naturales en lo referente a un tipo
de proteínas, las enzimas. Las aloenzimas son, de hecho, estados de carácter diferentes de
una enzima en particular. Son formas variantes de una enzima que difieren
estructuralmente, pero no funcionalmente, de otras aloenzimas codificadas por diferentes
 409

alelos en el mismo locus génico. La biosíntesis de proteínas (y de enzimas obviamente) es

el proceso bioquímico mediante el cual se forman las proteínas. El proceso consta de dos
etapas, la traducción del ARN mensajero, mediante el cual los aminoácidos del polipéptido
son ensamblados de manera precisa a partir de la información contenida en la secuencia de
bases nucleotídicas del ADN, y los cambios postraduccionales que experimentan los
polipéptidos sintetizados hasta alcanzar su funcionalidad. La biosíntesis de proteínas con
frecuencia se considera sinónimo de traducción, dado que ésta se considera que es la fase
más relevante. En el caso de las proteínas, entendidas éstas como caracteres (y sus variantes
como estados de caracteres), la relación entre genotipo y fenotipo, específicamente en lo
referente a la información, se nos muestra como directa. En otras palabras, la ―información‖
puede decodificarse de manera directa a partir de la secuencia de bases del ADN: los
codones CAA y CAG significan el aminoácido Glutamina. Sin embargo, en el caso de un
estado de carácter como la forma del pico de un ave, la relación entre genotipo y fenotipo
incorpora información que se origina epigenéticamente durante el desarrollo embrionario.
Esta información consiste de señales químicas, ejemplo proteínas que funcionan como
señales o como factores de transcripción, que modifican el comportamiento de poblaciones
de células, lo que resulta en la morfogénesis de órganos o estructuras por sobre el nivel
jerárquico de las proteínas. En este caso, la formación del carácter incluye 1) el flujo de
información que ocurre durante la traducción 2) el flujo de información que ocurre durante
la comunicación entre células, por ejemplo el conjunto de procesos que se denomina
inducción.

Inducción como proceso epigenético

Un ejemplo de un proceso epigenético en el cual se involucra una fuente adicional de

información, además de la constituida por la secuencia de bases del ADN, es la inducción.
La inducción ocurre frecuentemente durante el desarrollo de los organismos multicelulares,
aunque tiene lugar también luego de haber alcanzado el desarrollo completo. Esto es así
porque la mutua comunicación entre células de diferentes tejidos ocurre permanentemente
durante la vida de un organismo multicelular. La inducción puede generar variación
fenotípica a través de cambios en la regulación de la expresión génica; básicamente
 410

consiste en la interacción entre dos conjuntos de células vecinas, es decir espacialmente

cercanas en el cuerpo del organismo. Un conjunto de células al que se denomina tejido
inductor induce una respuesta específica en el otro conjunto de células al que se denomina
tejido de respuesta. Un ejemplo de inducción ocurre durante la formación del ojo de los
vertebrados (Fig. 15.4). El ojo se forma a partir del aporte de tejidos que tienen diferente
origen embrionario. La vesícula óptica, que va a formar gran parte del globo ocular, se
forma como una evaginación del tubo neural embrionario. El cristalino, en cambio, se va a
originar a partir del ectodermo del embrión, el mismo ectodermo que en la superficie
corporal va a dar lugar a la epidermis. En un momento particular del desarrollo del ojo, la
vesícula óptica ha crecido lo suficiente como para que el tejido que la forma entre en
contacto con el ectodermo, es decir dos tejidos que anteriormente estaban espacialmente
alejados pasan a ser ahora vecinos. En este momento se produce la inducción por parte de
la vesícula óptica de una porción específica del ectodermo; la respuesta del ectodermo es
entonces diferenciarse y dar origen al cristalino del ojo. La inducción involucra moléculas
señal como BMP4 --la fuente adicional de información que aparece sí y solo sí los dos
tejidos entran en contacto--, las que influyen en la expresión génica de las células del
ectodermo. Las moléculas señal son muchas veces proteínas que están codificadas por
genes particulares, a los que por su función regulatoria se los suele denominar genes del
desarrollo.
 411

Fig. 15.4. Inducción durante el desarrollo del ojo. Corte transversal de un embrión de
vertebrado a la altura de los ojos. 1, 2, 3 y 4 muestran esquemas del desarrollo secuencial
del ojo de los vertebrados. Gris: tejido del sistema nervioso en formación. Negro: tejido
ectodérmico embrionario que formará el cristalino. En 2, el tejido de las vesículas ópticas
se ha expandido lo suficiente como para entrar en contacto con el ectodermo. Recién en
este momento el tejido de las vesículas ópticas induce al tejido ectodérmico mediante lo
que se denomina señalización paracrina del BMP4 (proteína morfogenética de hueso 4).
Esta inducción local, y otras señales moleculares, son la causa que el ectodermo en ese
lugar forme la placoda, o procristalino, y finalmente de lugar al cristalino del ojo
desarrollado. Modificado de Gilbert (2014), Developmental Biology, 10ma Edición.

Biología evolutiva del desarrollo, o Evo-Devo

Un biólogo evolutivo, Pere Alberch, quien es uno de los autores que refundó la
disciplina Evo-Devo en los ‘80 del siglo XX, escribió una frase desafiante: ―La selección
natural determina cuál, de entre diferentes variantes, tendrá un éxito reproductivo
diferencial. Pero es ajena al origen en sí de esas variantes‖. Atreverse a decir que la
selección natural es ajena a algún aspecto de la evolución biológica es lo suficientemente
herético como para considerar a Alberch un biólogo en cierta forma revolucionario. Otro
biólogo, al escuchar aquella frase respondió ―Muy bien, pero todo el mundo sabe que el
origen de las variantes es debido a mutaciones al azar del material genético. Fin de la
 412

cuestión‖. En este diálogo imaginario puede decirse que está el meollo de la relación
existente entre desarrollo y evolución. Se trata de una relación a la que los biólogos
evolutivos, históricamente, le han prestado mucha atención. El mismo Darwin, en el
capítulo denominado ―Dificultades de la Teoría‖ de El origen de las Especies, afirmaba:
Somos demasiado ignorantes, en casi todos los casos, para permitirnos afirmar que
cualquier parte u órgano es tan poco importante para el bienestar de una especie, que las
modificaciones en su estructura no podrían haberse acumulado lentamente por medio de la
selección natural [1]. Pero podemos creer con confianza que muchas modificaciones,
totalmente debidas a las leyes de crecimiento, y al principio de ninguna manera ventajosas
para una especie, han sido aprovechadas posteriormente por los descendientes aún más
modificados de esta especie [2]. En la primer parte del párrafo, [1], podemos interpretar que
lo que Darwin afirma es que toda estructura biológica o variante, por mínima que sea, tiene
un valor o significado para la supervivencia de una la especie. Por lo cual en su
modificación interviene la selección natural. En la segunda parte del párrafo se puede
interpretar que lo que afirma Darwin es que muchas modificaciones, es decir gran parte de
la variabilidad, son debidas a las leyes del crecimiento (del inglés ―laws of growth‖). ¿Qué
son estas leyes del crecimiento que menciona Darwin? Podemos decir que se trata del
conjunto de conocimientos establecidos por disciplinas como la embriología, y el estudio
del desarrollo de los diferentes organismos, que apuntan a comprender qué tipo de
regularidades y principios subyacen al desarrollo. Esta disciplina estaba muy desarrollada
en la época de Darwin. Un ejemplo de leyes del crecimiento que describe Darwin es el
siguiente: en la planta conocida como ruda, y en algunas otras plantas, una flor, por lo
general la central o terminal, se abre primero y tiene cinco sépalos y pétalos, y además
cinco divisiones en el ovario, mientras que todas las demás flores de la planta son
tetrámeras. Otros ejemplos de leyes de crecimiento que se pueden agregar a los aportados
por Darwin son el crecimiento alométrico de ciertas estructuras, o el hecho de que el
cerebro y la médula espinal de los vertebrados pasan siempre, previamente durante su
desarrollo, por un estadio de tubo neural hueco. El uso de la palabra ―ley‖ por parte de
Darwin es adecuado para referirse al desarrollo de los organismos, dado que justamente el
desarrollo se caracteriza por procesos y fenómenos con una gran regularidad y constancia,
tanto temporal como espacialmente.
 413

Existe cada vez un mayor consenso entre los biólogos en el sentido que la
comprensión y explicación de la evolución de los organismos puede alcanzar un mayor
grado de profundidad si se incorporan los conocimientos provenientes de la embriología,
disciplina que hoy recibe el nombre de biología del desarrollo. Es en esta interacción de
conocimientos en donde surge la disciplina conocida como Evo-Devo.

Aunque suene obvio decirlo, en los organismos unicelulares la formación de un nuevo

individuo no requiere de un proceso de desarrollo, sino que podemos decir que resulta de
una división celular. Por lo tanto, el desarrollo es un proceso que ocurre específicamente en
los organismos multicelulares. De los muchos procesos que ocurren durante el desarrollo de
un organismo multicelular, existen dos en particular que son esenciales, la proliferación
celular, es decir el aumento en número de células, y la diferenciación celular, es decir el
proceso por el cual a partir de células inicialmente iguales entre si se van originando los
diferentes tipos celulares. La importancia de ambos procesos es crucial: todo organismo
multicelular está constituido de muchas células las cuales provienen de la proliferación a
partir de una o pocas células iniciales. Por otra parte, los organismos multicelulares poseen
diferentes tipos celulares que realizan diferentes funciones, a veces muy especializadas,
pero estos diferentes tipos se originan de un conjunto de células que son iguales entre sí en
las etapas iniciales del desarrollo. Teniendo en cuenta lo anterior, una definición de
desarrollo sería: conjunto de los procesos genéticos y epigenéticos que subyacen al
crecimiento celular, la diferenciación y la organogénesis. Como puede verse, se ha vuelto
de uso frecuente la palabra epigénesis para referirse al desarrollo. De ninguna manera se
trata de una palabra nueva sino más bien de la incorporación o re significación de un
concepto muy antiguo, que adquiere un nuevo significado en la biología del desarrollo
moderna, simultáneamente con avances en el conocimiento de la regulación de la expresión
genética.

Gilbert y Epel (2009) definen a la epigenética como los mecanismos genéticos

responsables de crear (originar) variación fenotípica sin alterar la secuencia nucleotídica de
los genes (ver también Capítulo 6 de Epigenética). Durante el desarrollo de un organismos
multicelular, el origen de variación fenotípica se refiere a cómo a partir de células similares
del tipo A se originan células del tipo B. Así, las células del mesénquima provenientes del
 414

mesodermo embrionario tienen un fenotipo distinto a las células llamadas condrocitos, que
dan lugar al cartílago. Las segundas se originan de las primeras, por ejemplo durante el
desarrollo de las extremidades, pero la secuencia de su ADN nuclear es exactamente la
misma en ambos tipos de células aunque su fenotipo celular se diferente. Entonces, si la
secuencia del ADN de ambos tipos de células es la misma, debe haber involucrada otra
fuente de información para que tenga lugar la diferenciación celular. En un contexto de
evolución, la epigenética es un fenómeno en discusión y re interpretación por los biólogos,
dado que si los genes determinan el fenotipo ¿cómo sería entonces posible el origen de
variabilidad sin alterar la secuencia nucleotídica de los genes? O, en todo caso, si esto
sucediera, como en el caso de la plasticidad fenotípica, su significado evolutivo sería
limitado o nulo ya que la variación surgida de esta forma no se transmite hereda a la
próxima generación. Aunque ya algunas investigaciones relativamente recientes proponen
la existencia de una herencia epigenética transgeneracional (se sugiere la lectura de Nilsson
y Skinner 2014: Definition of Epigenetic Transgenerational Inheritance and Biological
Impacts).

Genes del desarrollo

Los genes del desarrollo se considera que poseen un rol importante en el

establecimiento del plan de organización, o diseño básico, de los diferentes grupos de
organismos. El concepto de genes del desarrollo fue desarrollado, entre otros autores, por
los biólogos Richard Goldschmidt y Julian Huxley en la década del ‘30 del siglo XX.
Desde un comienzo los biólogos han reconocido la existencia de planes de organización
que caracterizan a los grandes agrupamientos taxonómicos de los organismos. Los rasgos
generales que determinan los diferentes planes incluyen: el tipo de simetría corporal (ej.
radial, bilateral), la presencia, o no, de metamería (es decir, el cuerpo constituido por
unidades que se repiten), la presencia de un celoma, la posesión de hendiduras branquiales,
el número de capas de tejido embrionario. Se trata de rasgos gruesos, generales, que son
comunes a agrupamientos de muchas especies de organismos, más allá de las diferencias de
rango relativamente menor que existen entre las especies.
 415

Los genes HOX conforman un subconjunto de la familia homeobox y son uno de los
conjuntos de genes más implicados en el desarrollo. Los genes HOX actúan en el control
maestro del desarrollo de los organismos multicelulares, centrándose su acción en la
regulación de la morfogénesis. Los genes HOX fueron descubiertos en mutantes de
Drosophila melanogaster que poseían segmentos del cuerpo duplicados, como dos pares de
alas en vez de uno (bithorax) (Fig. 15.5), o bien cambiados, por ejemplo patas en lugar de
antenas (antennapedia; abreviado como Antp) (Fig. 15.6). Los genetistas denominaron
estos cambios como ―transformaciones homeóticas‖.

Fig. 15.5. La mutación bitórax en Drosophila produce dos pares de alas, se trata de una
mutación de un gen HOX. Las moscas, como Drosophila y la mosca común, pertenecen al
orden de insectos Diptera cuyo nombre hace referencia a que poseen dos alas. Lo que es
una mutación en Drosophila es el estado de carácter normal en otros órdenes de insectos
que poseen dos pares de alas, como las abejas y avispas (Hymenoptera) y las libélulas
(Odonata). Este mutante bitórax de la mosca de la fruta parece desafiar la afirmación
Natura non facit saltus (la naturaleza no procede mediante saltos).
 416

Fig. 15.6. Mutantes homeóticos de Drosophila. A: normal; B: mutante ―antennapedia‖,

desarrolla patas en lugar de antenas; C: mutante ―proboscis antennapedia‖ desarrolla patas
en lugar de antenas y patas en lugar de proboscis.

En este punto parece conveniente reconocer que existen dos tipos básicos de genes
que influencian el desarrollo, y cuya acción tiene efectos importantes tanto durante el
desarrollo normal de los organismos, así como también generando cambios en la trayectoria
ontogenética conducentes al origen de variantes. Las mutaciones en estos genes pueden
generar, eventualmente, cambios grandes en la trayectoria ontogenética y generar nuevas
variantes fenotípicas, incluso cambios en el plan de organización. Estos genes (Fig. 15.7)
comprenden: 1) genes que codifican proteínas cuya función es la de ser factores de
transcripción. Estos, a través de su unión a la secuencia del potenciador, regulan la
expresión del gen. 2) genes que codifican una proteína cuya función es la de ser un
molécula señal, la cual va a unirse a un receptor específico de la membrana celular, por
ejemplo una glicoproteína. En última instancia, esta unión a un receptor de membrana
también va a resultar en una regulación de la expresión génica, mediante la activación de
factores de trascripción.
 417

Fig.15.7. Genes que influencian el desarrollo. El gen 1 codifica proteínas que actúan como
factores de transcripción, FT. Estos, al unirse a la secuencia potenciadora, regulan la
expresión del gen. El gen 2 codifica una proteína señal PS, la que al unirse a un receptor
específico de la membrana celular, por ejemplo una glicoproteína, promoverá una serie de
reacciones que conducirán a la activación de factores de trascripción.

Desarrollo de la segmentación corporal en Drosophila: evidencia de heterocronías

(heterocronía = diferente + tiempo)

La comprensión del funcionamiento de los genes del desarrollo durante la generación

del plan de organización de los organismos constituye un aporte importante a la biología
del desarrollo y la evolución. Lo más extraordinario es que algunos biólogos ya concebían
la existencia de estos genes reguladores del desarrollo en los años ‗30 y ‘40 del siglo XX,
muchos años antes del nacimiento de la biología molecular como disciplina. Un ejemplo de
gen del desarrollo caracterizado en tiempos relativamente más recientes es el gen HOX
Hairy, el cual se expresa dando lugar a una proteína de 337 aminoácidos que funciona
durante la segmentación del cuerpo en Drosophila, es decir que influye en el origen de un
rasgo básico del plan de organización de este organismo. Un estudio de Kim y
colaboradores del año 2000 analizó la expresión temporal, medida en horas a partir de la
puesta de los huevos, del gen Hox Hairy durante el desarrollo de cuatro especies diferentes
 418

de Drosophila (Fig. 15.8). El estudio muestra diferencias heterocrónicas interespecíficas en

el momento en que comienza a expresarse el gen. La expresión temporal del gen se analizó
mediante hibridización in situ, una técnica utilizada para localizar secuencias de ADN y de
ARN específicas en preparados de células, tejidos o en el organismo completo, mediante la
formación de una molécula híbrida entre una molécula endógena de ARN o ADN y una
sonda complementaria previamente marcada con un isótopo radiactivo, que luego se detecta
por fluorescencia. La detección de la molécula híbrida en diferentes estadios de desarrollo
de un organismo permite analizar dónde y cuándo se expresa un gen que se esté estudiando
y asociar su expresión con el origen de un rasgo en particular. Se identificaron cuatro etapas
para la expresión de Hairy en Drosophila. En la especie Drosophila simulans la etapa 1
consiste en la aún ausente expresión del gen en la larva, se extiende hasta las 3 horas luego
de la puesta de los huevos fecundados. La etapa 2 comienza luego de 3,5 horas post puesta
con la expresión de una franja media ancha en el lado ventral de la larva. La etapa 3 se
alcanza entre 3,5 y 4 horas postpuesta y consiste en la expresión completa del gen,
evidenciada por la separación entre la tercera y cuarta franjas. La etapa 4 se alcanza entre 4
y 4,5 horas y consiste en la formación del surco cefálico entre la cabeza y el cuerpo de la
larva. En otras especies de Drosophila el patrón temporal de expresión varía, lo que
constituye una heterocronía, aunque todas terminan arribando a la aparición de la
metamería corporal. Un resultado importante de este estudio es que la expresión espacial de
Hairy en la larva de Drosophila es consistente con la formación de los segmentos
corporales.
 419

Fig. 15.8. El desarrollo de la segmentación corporal en Drosophila se correlaciona con el

patrón temporal de expresión del gen Hox denominado Hairy. La expresión del gen se
evidencia por el método de hibridización in situ como franjas oscuras. Las diferentes
trayectorias que unen triángulos, cruces y cuadrados corresponden a diferentes especies de
Drosophila en las cuales la expresión del gen varía aproximadamente ±1 hora entre ellas. El
estadio 1 carece aún de segmentación, en el 3 la segmentación se extiende a todo lo largo
del cuerpo, en el 4 aparece el pliegue cefálico que diferencia esa parte del cuerpo. Basado
en Kim et al. (2000).

Morfogénesis de las vértebras en serpientes y otros vertebrados: rol de la heterotopía

(diferente + lugar) de la expresión génica

La expresión espacial del gen regulador Hoxc6 influye en el desarrollo de las

vértebras toráxicas y las costillas. La columna vertebral de los vertebrados se divide en las
regiones cervical, toráxica, lumbar, sacra y caudal (con excepciones en cetáceos). Las
vértebras de las diferentes regiones pueden diferir en su tamaño, forma y en el número.
Además, las vértebras de la región toráxica se caracterizan en que sobre ellas se desarrollan
las costillas. Los estudios comparando la expresión espacial del gen HoxC6 en los somitos
de embriones de especies de vertebrados que difieren entre sí en el número de vértebras en
cada región, tales como el ratón (7 vértebras cervicales antecediendo a las toráxicas), el
pollo (17 vértebras cervicales antecediendo a las toráxicas) y la serpiente pitón (1 vértebra
 420

cervical antecediendo a las toráxicas) muestran una correspondencia entre el somito a partir
del cual comienza a expresarse el gen y la diferenciación de las vértebras toráxicas (Fig.
15.9).

Fig. 15.9. Patrón de expresión espacial del gen HoxC6 en embriones de diferentes
vertebrados. C: vértebra cervical; T: vértebra toráxica. Expresión del gen HoxC6 en los
somitos de embriones de ratón (7 vértebras cervicales antecediendo a las toráxicas), el pollo
(14 vértebras cervicales antecediendo a las toráxicas) y la serpiente pitón (1 vértebra
cervical antecediendo a las toráxicas). En la serpiente pitón el gen comienza a expresarse en
somitos relativamente anteriores respecto a los mamíferos y las aves, por lo cual posee una
única vértebra cervical seguida por las toráxicas, en relación a las que se desarrollarán las
costillas. Los somitos son engrosamientos del mesodermo, se forman de a pares durante el
desarrollo, uno a cada lado de la notocorda, de manera simultánea; a partir de los somitos se
forman las vértebras, costillas, músculos de las extremidades y de la pared del cuerpo,
dermis.

Genes Hox, micro y macro evolución

Una discusión que se viene dando hace años en evolución es la existencia de dos
niveles de cambio, la microevolución y la macroevolución. La microevolución engloba
todos aquellos cambios que originan variación intrapoblacional y entre especies. Mientras
que la macroevolución incluye aquellos cambios conducentes al origen de los taxones de
rango superior, es decir a un nivel de disparidad tan importante entre los organismos que
 421

conduce a clasificarlos en categorías taxonómicas diferentes de alto rango, ej. en familias,

órdenes, clases e incluso phylum diferentes. Una disparidad importante entre organismos
sería por ejemplo la existente entre organismos metaméricos segmentados (ej. artrópodos)
versus aquellos que no presentan segmentación corporal (ej. moluscos; celenterados).
Existen dos concepciones que subyacen al origen de disparidades grandes en las
características básicas de los organismos: o bien estas son el resultado de un número grande
de cambios genéticos que se fueron acumulando de manera más o menos gradual durante
relativamente extensos periodos de tiempo evolutivo, o bien son el resultado de cambios en
un número relativamente bajo de genes pero con efectos importantes sobre el plan de
organización de los organismos. Los genes Hox son candidatos a representar el rol de este
segundo tipo de genes.

Evolución de los genes Hox

Los genes Hox están presentes en los genomas de todos los animales que se han
secuenciado hasta el momento, así como en los genomas de las plantas y los hongos, lo que
indica que sus orígenes son antiguos y preceden a la divergencia de estos grupos. Codifican
proteínas que funcionan como factores de transcripción. Una forma de comprender la
evolución de estos genes del desarrollo es sobre un árbol filogenético de los organismos
(Fig. 15.10) tomando en cuenta los cambios en cuanto al número de genes Hox y al número
de grupos de genes Hox. Se cree que los grupos de genes Hox se originaron mediante un
proceso de duplicación y divergencia de un gen Hox ancestral. Se especula que este gen
ancestral surgió hace unos 1.000 millones de años.
 422

Fig. 15.10. Árbol filogenético simplificado que ilustra la evolución de los grupos (clusters)
de genes Hox. Cada rectángulo corresponden a un gen Hox. Así, Drosophila posee 8 genes
Hox en dos grupos de la misma fila, y los mamíferos 39 en cuatro grupos. Los rectángulos
del mismo color indican que esos genes Hox son homólogos dentro de cada organismo, lo
cual indica que derivaron por duplicación de un único gen Hox original. Basado en Lappin
et al. (2006).

Los genes Hox homólogos poseen funciones similares constituyendo así una
―familia‖ de genes. La pertenencia a un grupo indica que los genes codifican polipéptidos
o proteínas similares, que comparten colectivamente una función generalizada. Por
ejemplo, en Drosophila hay dos grupos: el grupo antennapedia (5 genes Hox) y el grupo
bitórax (3 genes Hox). Los genes Hox de un mismo grupo se expresan en regiones
espacialmente delimitadas del embrión. En mamíferos y aves se cree que los 4 grupos de
genes A, B, C y D se originaron por la duplicación entera, dos veces, de un grupo original
de genes Hox.
 423

Durante el desarrollo embrionario, los genes HOX se expresan en un patrón que se

correlaciona con el posicionamiento cromosómico. Los genes 3` se expresan antes (tiempo)
y anteriormente respecto al eje anteroposterior del embrión que los genes 5`. Las plantas,
los hongos y los animales unicelulares no tienen genes hox agrupados. Poco después de los
orígenes de los animales, un gen Hox ancestral se habría duplicado para formar un grupo de
dos genes que es la condición que se observa en los cnidarios, como la hidra. Las esponjas
no tienen genes hox agrupados, lo que sugiere que esta duplicación ocurrió posteriormente
de la divergencia entre los parazoos y los eumetazoos. Esto también refleja la estructura
corporal muy simple de las esponjas en comparación con otros animales multicelulares. El
nematodo Caenorhabditis elegans tiene un solo grupo de al menos cinco genes hox. El
anfioxo es un cordado similar a un vertebrado ya que tiene un notocordio y músculos
segmentarios derivados de somitas, pero no desarrolla una verdadera columna vertebral.
Tiene solo un grupo Hox que contiene diez genes Hox; este grupo se considera homólogo
al grupo ancestral del que se derivaron todos los grupos Hox de los vertebrados. Dos
eventos de duplicación, al principio de la evolución de los vertebrados, habrían originado
los cuatro grupos (clusters) presentes en mamíferos y aves. La pérdida de algunos de los
genes Hox es un fenómeno recurrente, a consecuencia de los cual no todos los genes Hox
de los vertebrados más basales están representados en cada uno de los cuatro grupos en los
mamíferos. Curiosamente, en algunos peces, como el pez cebra, se ha producido una
duplicación adicional que da como resultado siete grupos (Fig. 15.10).

Una de las figuras más difundidas e impactantes es la que muestra a Drosophila y a

un ser humano ordenados en paralelo (Fig. 15.11) para mostrar la expresión regional en el
embrión de los genes Hox, y la conservación de genes del desarrollo en dos grupos de
organismos tan diferentes y distanciados filogenéticamente. La conservación de los genes
Hox y de su patrón de expresión en grupos tan divergentes de organismos sustenta la
metáfora de la ―caja de herramientas moleculares pequeña‖, la cual propone la existencia de
un número relativamente pequeño de moléculas de señalización celular y factores de
trascripción que controlan el desarrollo de los organismos multicelulares.
 424

Figura 15.11. Conservación de los grupos de genes Hom-C y Hox en animales

filogenéticamente distanciados. Los cuatro grupos de genes Hox presentes en mamíferos
(A, B, C y D) se encuentran conservados respecto del complejo Hom-C de Drosophila en
términos de la secuencia de nucleótidos y también de su expresión espacial en el cuerpo. En
los mamíferos puede variar la ubicación cromosómica de los genes Hox.

Duplicación génica

Se considera que la duplicación génica, que se ha discutido en la sección anterior

referida a los genes Hox, es un fenómeno importante que se asocia a la diversificación de
los organismos. La duplicación génica surge como resultado de una mutación que produce
que la secuencia de bases de un gen se duplique en el genoma de un organismo. Visto en un
contexto poblacional, la duplicación genera variabilidad génica ya que algunos organismos
poseerán en su genoma una sola copia del gen mientras que otros poseerán dos (o más
copias si la duplicación se repitiera en esa o en siguientes generaciones). [La dosis genética
es el número de copias de un gen particular presente en un genoma. Se sabe que la dosis
genética está relacionada con la cantidad de producto génico que la célula puede expresar].
 425

Posteriormente a un fenómeno de duplicación génica, podría ocurrir una mutación por la

cual una de las copias adquiere una nueva función génica (Fig. 15.12). En Drosophila, los
genes Hox labial, antennapedia, deformado, proboscispedia y comba reducida son el
resultado de duplicación génica y posterior mutación que produjo una divergencia
funcional entre ellos. Las mutaciones de pérdida de función en antenapedia resultan en que
el segundo par de patas se desarrollen como antenas ectópicas (ectópica: en lugar o
ubicación diferente). Por el contrario, los alelos de ganancia de función convierten las
antenas en patas ectópicas. Se supone que el ancestro de los artrópodos poseía el cuerpo
segmentado en segmentos iguales, portando apéndices pares locomotores también similares
entre sí, es decir sin diferenciación morfológica entre patas, antenas, quelíceros, palpos
como poseen las diferentes especies derivadas de artrópodos. Puede entonces deducirse la
importancia que pudo haber tenido la duplicación y divergencia genética que dio lugar a
antennapedia ya que este gen Hox del desarrollo es un firme candidato a haber jugado un
rol en la divergencia entre el ancestro de los artrópodos y el linaje de artrópodos cuyo plan
de organización incluyó a partir de aquí una diferenciación entre apéndices pares: algunos
van a seguir funcionando como patas mientras que otros, en la región cefálica, van a
funcionar como antenas.
 426

Fig.15.12. Duplicación y divergencia génica como una causa del origen de variabilidad. En
la condición ancestral existe una única copia de un gen cuya expresión es regulada por dos
secuencias potenciadoras diferentes. Este gen se expresa en dos regiones (sean estas
regiones caracteres, tejidos, o estructuras diferentes del organismo). Luego de la
duplicación en uno o varios individuos de una población, tiene lugar una nueva mutación
que afecta a uno de las secuencias potenciadoras, A2. Esta secuencia mutada va a producir
un nuevo patrón de expresión en la región 2.

Heterocronías en el desarrollo

La palabra heterocronía significa distinto + tiempo y se refiere a cambios que ocurren

durante el desarrollo de los organismos que involucran a la dimensión temporal. Existe una
cierta modularidad, es decir una independencia de estructuras y procesos, durante el
desarrollo: las extremidades se desarrollan en un lugar particular del organismo a partir de
ciertos tejidos embrionarios, mientras que el sistema nervioso central se desarrolla en otro
lugar del organismo a partir de tejidos embrionarios diferentes. Sin embargo el desarrollo
de los organismos está constituido por un conjunto de procesos que se llevan a cabo, en
general, de manera coordinada e interdependiente. Eso no implica que todos estos procesos
 427

comiencen al mismo tiempo, ni que posean la misma duración. En efecto, muchos de estos
procesos comienzan una vez que etapas anteriores han sido concretadas, como es el caso de
la inducción que conlleva al desarrollo del cristalino del ojo. La interdependencia entre
procesos implica que las alteraciones temporales en uno o varios de los procesos pueden
ocasionar efectos más o menos importantes en otros, como resultado de lo cual el fenotipo
resultante puede ser muy distinto. Es decir que los cambios heterocrónicos (Fig. 15.13)
pueden ser una fuente de variabilidad fenotípica importante en las poblaciones de
organismos. Los cambios heterocrónicos fueron postulados ya hace muchos años como una
de las causas del origen y la evolución de ciertos grupos de organismos. Se postuló que los
genes del desarrollo serían los responsables de generar cambios heterocrónicos. Esta
hipótesis conllevó al análisis comparativo de diferentes especies de organismos ordenados
en una secuencia de ancestro a descendiente. Los biólogos del desarrollo suelen referirse al
concepto de desarrollo somático como aquel que incluye todos aquellos procesos y
subprocesos que involucran el crecimiento y la diferenciación de órganos y estructuras del
cuerpo (cuerpo = soma). Por contraparte, el desarrollo sexual involucra el crecimiento y
diferenciación de los órganos reproductivos y de los caracteres sexuales secundarios. En
general, en los animales, se observa que una vez que finaliza el desarrollo sexual el
fenotipo del organismo ya prácticamente no cambia. A pesar de esta separación de
procesos, se sabe que el adelantamiento, retraso o duración relativa entre el desarrollo
somático y el desarrollo sexual puede ocasionar cambios muy drásticos en el fenotipo de
los organismos. La neotenia es un cambio heterocrónico consistente en que el desarrollo
somático se enlentece, por lo que es esperable que los organismos al adquirir la madurez
sexual conserven ciertos rasgos de un fenotipo juvenil. Los rasgos juveniles pueden
alcanzarse por un proceso heterocrónico diferente, progenesis, consistente en un
adelantamiento de la adquisición de la madurez sexual respecto del desarrollo somático. La
progénesis se discute que puede ser una de las causas del origen evolutivo del fenotipo que
caracteriza a los vertebrados de vida libre, conocida como la hipótesis del biólogo Walter
Garstang (1868-1949). ¿Cómo es que se llegó a esta deducción? Se comparó el desarrollo
somático y sexual de especies dentro del grupo de los tunicados, con el de protocordados
como el anfioxo. Los estadios tempranos del desarrollo de los tunicados (ascidias o papas
de mar) son similares en sus rasgos a los de un anfioxo, en el sentido en que ambos poseen
 428

una zona caudal en el cuerpo (―cola‖), músculos metaméricos para la natación, y son de
vida libre. Los tunicados prosiguen su desarrollo transformándose en organismos sésiles,
sin cola ni musculatura metamérica, y adquieren en ese momento la madurez sexual. Se
postula que un ancestro tunicado, por progénesis, conservó durante su etapa adulta los
rasgos embrionarios tempranos, dando así origen a un nuevo linaje evolutivo conducente a
los vertebrados. Por supuesto, esta hipótesis hay que analizarla en un contexto poblacional
en el cual un gen del desarrollo mutó en algunos de los organismos de la población
generando una variante fenotípica, la cual confirió una mayor adaptación frente a
determinadas condiciones ambientales.

Fig. 15.13. Dos heterocronías que producen cambios importantes en el desarrollo. La

progenesis produce un fenotipo pedomórfico (palabra que significa ―juvenil + forma‖) por
truncación de la trayectoria ontogenética, que culmina en el estadio 2. La neotenia produce
un fenotipo pedomórfico por un retardo de la trayectoria ontogenética, que culmina también
en el estadio 2.
 429

Fig. 15.14. Las heterocronías como la progenesis, es decir el adelantamiento de la madurez

sexual, pueden producir cambios grandes en el desarrollo, los que a su vez pueden producir
cambios evolutivos de importancia. La hipótesis de Garstang sostiene que la progenesis
ocurrida en un ancestro tunicado dio origen a una forma ancestral de los vertebrados, con
característica pedomórficas (forma de juvenil) por eliminación de la etapa del adulto sésil.

Heterocronías y expresión genética

El concepto de heterocronía, originalmente elaborado en base a la observación y

análisis de procesos del desarrollo a nivel macro tal como el ejemplo consistente en los
cambios temporales del desarrollo somático versus desarrollo sexual, experimentó una
expansión reciente gracias a las técnicas moleculares que permiten monitorear durante el
desarrollo embrionario la expresión de un gen en tiempo y espacio. De esta forma, los
investigadores pudieron establecer correlaciones entre la manifestación de características
fenotípicas particulares en una especie con el patrón de expresión espacial y temporal de
conjuntos de genes durante su desarrollo. Al realizar estudios comparativos entre especies
que difieren entre sí esto permitió, además, comprender la generación de variantes
fenotípicas de importancia para la evolución. Los pinzones de Darwin son especies modelo
para estudios evolutivos, ya que se trata de un grupo monofilético originado a partir de una
forma ancestral que colonizó las islas Galápagos experimentando allí una diversificación en
sus adaptaciones tróficas y en el número de especies. El carácter que experimentó una
 430

enorme diversificación adaptativa es el pico de los pinzones, lo cual se relaciona con las
diferentes dietas que poseen las especies. Arhat Abzhanov y colaboradores estudiaron,
mediante hibridización in situ, la expresión espacial y temporal de diferentes genes del
desarrollo que codifican proteínas que actúan como moléculas señal, regulando la expresión
génica en las células del tejido embrionario que forma el esbozo del pico (Fig. 15.15). La
señalización o comunicación celular se lleva a cabo mediante la interacción de estas
proteínas con proteínas de la membrana celular que actúan como receptores de membrana,
tal como se muestra en la figura 15.7. Estas proteínas señal, también llamadas factores de
crecimiento, poseen así un rol importante durante el desarrollo, tanto en la proliferación
celular como así también en la diferenciación celular. Las marcadas diferencias
morfológicas entre los picos de las diferentes especies de pinzones serían el resultado de
procesos genético moleculares que tienen lugar en el esbozo embrionario del pico, cuando
éste aún no posee hueso ni cubierta córnea. En este estadio, el esbozo del pico está
conformado por un tejido blando de células de mesénquima. Se ha observado que la
expresión del gen del desarrollo que codifica a la proteína señal BMP4, abreviatura de
proteína morfogenética del hueso 4, difiere entre las especies de pinzones con picos
robustos y fuertes más aptos para triturar semillas duras, respecto a las de picos delgados y
puntiagudos, con mayores aptitudes para atrapar larvas de insectos en la madera. Cuando
los investigadores compararon el mismo estadio de desarrollo embrionario entre las
diferentes especies, observaron que la expresión del gen en algunas especies ya había
iniciado, mientras que en otras no. En estadios posteriores, aun cuando ya en todas las
especies se comprobó la expresión del gen, la región del tejido embrionario del pico donde
se expresa varía: en algunas especies el gen se expresa abarcando regiones grandes del
tejido embrionario del pico, mientras que en otras se expresa en puntos o zonas
espacialmente limitadas. Estas diferencias se denominan heterotopía (diferente + lugar).
 431

Fig. 15.15 Expresión de la molécula señal BMP4 (proteína morfogenética del hueso 4) en
estadios de desarrollo de diferentes especies de pinzones. Los números 1 y 2 indican dos
estadios de desarrollo diferentes, 2 posterior a 1. Los preparados histológicos muestran el
esbozo del pico embrionario, con forma de protuberancia, en la región cefálica del embrión
de las aves. Con tinción oscura se observa la expresión de BMP4, utilizando la técnica de
hibridización in situ. Las flechas señalan diferencias en el tamaño de la región y en el
momento de la expresión. Notar que en aquellas especies con pico más robusto, ej. G.
magnirostris, la expresión de BMP4 comienza antes que en otras especies de pinzones,
sobre una región más extensa y en mayor cantidad. Modificado de Abzhanov et al. (2004).

Desarrollo y el potencial evolutivo

Si existe un aspecto que caracteriza a la evolución biológica es su capacidad de

generar una enorme disparidad de formas entre las diferentes especies, y entre las
estructuras y órganos de las éstas se componen. Taxones acuáticos se bifurcan dando lugar
a linajes de vida terrestre, que a su vez vuelven a diversificarse originando linajes que
retornan a la vida acuática, además de otros que adquieren capacidad de trepar, volar, o ser
 432

subterráneos. Durante estas transformaciones evolutivas, estructuras homologas –es decir

compartidas por un ancestro común- experimentan muchas veces notables cambios que se
asocian a una nueva función que deben desempeñar.

Fig. 15.16 Las extremidades de los vertebrados son una de las estructuras que más
variación han experimentado a lo largo de la evolución del grupo, en asociación con los
diferentes modos de locomoción y requerimientos funcionales de las especies. ¿A qué se
debe que las extremidades poseen un potencial evolutivo tan marcado? Notar que un
aspecto central de la variación que se observa radica en el alargamiento o acortamiento de
los diferentes segmentos de la extremidad, en otras palabras de las proporciones de las
partes entre sí y con respecto al cuerpo.

¿Puede el estudio del desarrollo brindar información acerca del por qué de este
notable potencial evolutivo que poseen ciertos órganos, estructuras, procesos fisiológicos y
el propio comportamiento? Para responder esta pregunta se describe a continuación cómo
procede el desarrollo de los huesos, y de qué forma este desarrollo es influenciado por
procesos a nivel molecular, celular y tisular. Los así llamados huesos largos se desarrollan
 433

de forma similar en todos los grupos de vertebrados. Los huesos largos incluyen a los
huesos de las extremidades: falanges, metacarpales y metatarsales, radio, cúbito, fémur, etc.
Como se ve, la denominación de ―largos‖ no se refiere a la longitud del hueso –que es corta
en el caso de una falange, o bien larga en el caso de la tibia- sino a su forma, distinta por
ejemplo a huesos del cráneo como el frontal, parietal, etc. Durante el desarrollo, los huesos
largos crecen en longitud únicamente en dos zonas llamadas placas de crecimiento, que se
encuentran en los extremos del hueso. Mientras la diáfisis de los huesos, es decir la región
que se encuentra entra ambas placas, se osifica, las placas de crecimiento (Fig.15.17)
perduran hasta que el hueso alcanza su longitud máxima, como un tejido compuesto de
células denominadas condrocitos, las cuales originan tejido cartilaginoso. En otras palabras,
los condrocitos de las placas de crecimiento aportan tejido para el crecimiento en longitud
del hueso, hasta el punto en que el hueso alcanza la longitud característica de la especie,
momento en el cual la placa termina también osificándose, o ―cerrándose‖.

Fig. 15.17. Placa de crecimiento de los huesos largos de las extremidades. Las flechas
negras señalan las placas del fémur y de la tibia, en este hueso la imagen muestra ambas
placas, la proximal y la distal. El corte histológico a la derecha muestra el ordenamiento de
los condrocitos (células del cartílago), incluyendo diferentes estadios citológicos: descanso,
proliferación (mitosis activa), hipertrofia, y finalmente diferenciación en células osificadas.
 434

Los vertebrados poseen muy diferentes modos de locomoción; la enorme diversidad

en la longitud relativa de los huesos de las extremidades (Fig. 15.16) posibilita a éstas
llevar a cabo diferentes funciones: correr, nadar, escavar, trepar, volar en el caso de los
murciélagos. ¿Qué factores influyen en el desarrollo de los huesos largos? ¿Cómo puede
modificarse una trayectoria de desarrollo de un hueso largo para dar origen a la diversidad
observada en las diferentes especies? Estas preguntas han tratado de responder un grupo de
investigadores que estudian el desarrollo de las extremidades anteriores de los murciélagos.
Las extremidades anteriores de los murciélagos se han transformado, durante el curso de la
evolución, en alas. No se sabe si este cambió ocurrió de manera gradual o fue un ―salto‖
evolutivo, pero ciertamente involucró un cambio en la trayectoria de desarrollo en la
extremidad anterior consistente en que las falanges, los metacarpales, y el radio de la
extremidad experimentaran un enorme alargamiento relativo respecto a las extremidades
posteriores. De Luca y colaboradores compararon la anatomía macro y microscópica de la
placa de crecimiento de los huesos de la extremidad anterior del murciélago con la de un
ratón. Durante los primeros estadios de desarrollo de estas especies, es prácticamente
imposible diferenciar la extremidad anterior de la posterior (Fig. 15.18).

Fig.15.18. Desarrollo temprano de las extremidades de murciélago (izquierda) y ratón

(centro). Los círculos engloban la extremidad anterior y la posterior. En este estadio
prácticamente no se manifestaron diferencias morfológicas ni entre las especies, ni entre las
extremidades anteriores y posteriores. Derecha: estadio más avanzado del desarrollo del
murciélago, modificado de Cretekos et al. (2005). Los dedos de las extremidades anteriores
 435

comenzaron a experimentar un alargamiento que resultará finalmente en la conformación

del ala. Notar la formación del patagio (membrana) del ala. a: dedo 1 (pulgar); b:
dactilopatagio; c: extremidad posterior sin membrana interdigital; d: propatagio del ala.

En estadios posteriores, comienza a tomar forma la típica anatomía alar del

murciélago. Mediante el estudio histológico de la placa de crecimiento de los metacarpales
de los murciélagos, se observó que la región denominada hipertrófica --compuesta de
condrocitos que ya no experimentan proliferación (mitosis) celular sino que aumentan su
volumen celular-- se encuentra mucho más alargada que en los ratones. Al tratar
experimentalmente huesos metacarpales de ratón mantenidos en medio de cultivo con la
molécula señal BMP2 (proteína morfogenética del hueso 2) De Luca et al. (2001)
observaron que la zona con condrocitos hipertróficos sufre un alargamiento (Fig. 15.19). El
experimento muestra que el alargamiento de los huesos del ala del murciélago, en el
desarrollo y en la evolución, puede alcanzarse mediante la regulación de la placa de
crecimiento a través de moléculas señal que modifican el comportamiento de los
condrocitos. Lo cual constituye un ejemplo de cómo un cambio en el desarrollo, producido
por un gen que codifica una molécula señal, subyace a un cambio macroevolutivo.
 436

Fig. 15.19. Resultados de un experimento realizado con huesos metacarpales de ratón

mantenidos en medio de cultivo a los que se agregaron diferentes concentraciones de
BMP2 (proteína morfogenética de hueso 2). La imagen muestra la histología de la placa de
crecimiento del metacarpal, compuesta de células denominadas condrocitos. Las barras
muestran la longitud de la zona de crecimiento hipertrófico de los condrocitos. En esta
zona, los condrocitos dejan de hacer mitosis y experimentan un crecimiento del volumen
celular. Modificado de De Luca et al. (2001).

Bibliografía
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