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Ecología funcional 2012, 26, 1262–1274 doi: 10.1111/j.1365­2435.2012.02041.x

INVASIONES E INFECCIONES
Efectos indirectos de los parásitos en las invasiones.
Alison M. Dunn*,1, Mark E. Torchin2 , Melanie J. Hatcher1,3, Peter M. Kotanen4 , dana m.
Blumenthal5 , James E. Byers6 , Courtney AC Coon7 , Víctor M. Frankel2,8, Robert D. Holt9 ,
Ruth A. Hufbauer10, Andrew R. Kanarek11, Kristina A. Schierenbeck12, Lorne M. Wolfe13 y
Sara E. Perkins14
1 2
Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad de Leeds, Leeds, LS2 9JT Reino Unido; Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales,
3
Apartado, 0843­03092, Balboa, Ancón, República de Panamá; Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad de Bristol,
Bristol, BS8 1UG Reino Unido; 4 Departamento de Ecología y Biología Evolutiva, Universidad de Toronto Mississauga, 3359
5
Mississauga Road North, Mississauga, Ontario, L5L 1C6 Canadá; Unidad de Investigación de Recursos de Pastizales, USDA
6
Servicio de Investigación Agrícola, Fort Collins, Colorado, 80526 EE.UU.; Escuela Odum de Ecología, Universidad de Georgia,
7
Atenas, Georgia, 30602 EE. UU.; Departamento de Biología Integrativa, Universidad del Sur de Florida, Tampa, Florida, 33620
8
EE.UU; Departamento de Biología y Museo Redpath, Universidad McGill, Montreal, Quebec, H3A 2K6 Canadá;
9
Departamento de Biología, Universidad de Florida, Gainesville, Florida, 32611 EE. UU.; 10Departamento de Bioagricultura
Ciencias y Manejo de Plagas, y Programa de Posgrado en Ecología, Universidad Estatal de Colorado, Fort Collins,
Colorado, 80523 EE. UU.; 11Instituto Nacional de Síntesis Matemática y Biológica, Universidad de Tennessee,
Knoxville, Tennessee, 37996­1527 Estados Unidos; 12Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad Estatal de California, Chico, CA,
95929­0515 EE.UU.; 13Departamento de Biología, Georgia Southern University, Statesboro, GA, 30460 EE. UU.; y 14 Cardiff
Facultad de Biociencias, Edificio de Ciencias Biomédicas, Museum Avenue, Cardiff, CF10 3AX Reino Unido

Resumen

1. Las especies introducidas alteran las comunidades nativas y la biodiversidad en todo el mundo. Se cree que las infecciones
parasitarias (y en ocasiones, su ausencia) son un componente clave en el éxito y
Impacto de las invasiones biológicas de plantas y animales. Pueden facilitar o limitar las invasiones,
e impactar positiva o negativamente a las especies nativas.
2. Los parásitos no sólo tienen efectos directos sobre sus huéspedes, sino también efectos indirectos sobre la especie.
con el que interactúan sus anfitriones. Los efectos indirectos incluyen efectos mediados por la densidad (resultantes de
reducción inducida por parásitos en la reproducción y supervivencia del huésped), así como indirecta mediada por rasgos
efectos (resultantes de cambios inducidos por el parásito en el fenotipo, el comportamiento o la historia de vida del huésped).
Estos efectos no son mutuamente excluyentes sino que a menudo interactúan.
3. La importancia de estas interacciones indirectas para el éxito de la invasión y el grado en que
Estos efectos se ramifican en todas las comunidades e influyen en los ecosistemas que sufren cambios biológicos.
La invasión proporciona el foco de nuestra revisión. Ejemplos de la literatura sobre animales y plantas.
ilustran la importancia de los parásitos en la mediación tanto de la competencia como de los consumidores­recursos.
Interacciones entre especies nativas e invasoras.
4. Los parásitos participan en interacciones indirectas en todos los niveles tróficos. Además, la indirecta
Los efectos de la infección parasitaria son importantes en una variedad de escalas biológicas, desde dentro de un huésped hasta
todo el ecosistema para determinar el éxito y el impacto de la invasión.
5. Comprender la importancia de la infección parasitaria en el éxito de la invasión y en los resultados.
para las comunidades invadidas requiere un enfoque interdisciplinario por parte de ecólogos y parasitólogos, en todos los
sistemas animales y vegetales. La investigación futura debería desarrollar un marco que integre la ecología, la evolución y la
inmunología de la comunidad para comprender y gestionar mejor la
propagación de especies invasoras y sus enfermedades.

Palabras clave: invasión biológica, efecto indirecto mediado por densidad, efecto indirecto, parásito
infección, efecto indirecto mediado por rasgos

*Autor de correspondencia. Correo electrónico: a.dunn@leeds.ac.uk

© 2012 Los autores. Ecología funcional © 2012 Sociedad Ecológica Británica

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Introducción
Las invasiones biológicas representan un problema global que resulta en
cambios en la estructura comunitaria y la biodiversidad, con
especies introducidas que alteran las comunidades nativas a través de ambos
efectos directos e indirectos (White, Wilson y Clarke 2006).
Existe un creciente interés en el papel de los parásitos en
éxito e impacto de la invasión (Tompkins et al. 2011). Mucho
La investigación se ha centrado en el impacto directo que tienen los parásitos.
tienen sobre la invasión biológica y sobre los parásitos que son en sí mismos
invasivos (Hatcher, Dick & Dunn 2012a). Sin embargo, el papel
de parásitos en las invasiones puede extenderse mucho más allá de tales
efectos directos. Como los parásitos están involucrados en todas las interacciones.
niveles tróficos (Kuris et al. 2008; Hatcher & Dunn 2011),
incluidos aquellos dentro de huéspedes individuales (Lello et al. 2004),
Los efectos indirectos en especies distintas de sus huéspedes pueden ser
esperado (Fig. 1). Las interacciones dentro de una comunidad invadida pueden
estar mediadas por parásitos a través de varios procesos:
los invasores pueden beneficiarse de la pérdida de parásitos, introducir nuevas
parásitos en comunidades residentes y/o adquirir nuevos
los propios parásitos de esas comunidades (Dunn 2009).
Los parásitos pueden afectar indirectamente tanto a la competencia como a la competencia.
(a) Parásito
(C)
+ – + –
Competidor – Competidor
(Anfitrión) (A)
– (B)
– + – +
Recurso
(b) +o–
Parásito Parásito
(A) (B)
+o–
– + + –
Anfitrión (C)
Fig. 1. Ejemplos de interacciones indirectas e infección. (a) Efectos mediados por el parásito
en la competencia y (b) efectos mediados por el huésped
sobre la coinfección. Las interacciones directas entre especies se muestran por
líneas continuas e interacciones indirectas mediante líneas discontinuas; el signo de la
La interacción (+/) muestra si la ganancia o pérdida de condición física se acumula en el
dirección de la flecha. (a) Un parásito puede tener un efecto indirecto positivo.
efecto en un no anfitrión que compite con el anfitrión por los recursos, al
reducir la densidad de población del anfitrión (un proceso indirecto mediado por la densidad)
efecto) o reduciendo su capacidad competitiva, por ejemplo, reduciendo su crecimiento o
sus tasas de alimentación (un efecto indirecto mediado por un rasgo).
(b) Los anfitriones pueden mediar en interacciones indirectas positivas o negativas.
entre parásitos en virtud de vías inmunes/de defensa compartidas
y competencia por el anfitrión como recurso; por ejemplo, infección
con el parásito 1 puede aumentar o reducir la susceptibilidad a la infección
por el parásito 2; los efectos pueden (o no) ser simétricos.
© 2012 Los autores. Ecología funcional © 2012 Sociedad Ecológica Británica, Ecología funcional, 26, 1262–1274
Efectos indirectos de los parásitos en las invasiones 1263.
interacciones consumidor­recursos y, en última instancia, estas influencias pueden
propagarse a través de niveles tróficos dentro de las comunidades. Debido a
estos ocultos pero potencialmente dramáticos
funciones, es probable que los parásitos sean componentes importantes en
ecosistemas (Thomas, Renaud y Gue´gan 2005; Hatcher,
Dick y Dunn 2012b). Por lo tanto, comprender las causas y
implicaciones de las invasiones, es importante considerar no
sólo los efectos directos de los parásitos, sino también los indirectos
Efectos de los parásitos sobre especies nativas e invasoras. A lo largo de este
artículo, utilizamos el término parásito para referirnos de manera amplia a
Agentes infecciosos que causan enfermedades, incluidos patógenos, parásitos y
parasitoides.
Los efectos indirectos pueden influir en la dinámica comunitaria en al menos
al menos de dos maneras (Fig. 2). La interacción entre dos especies (A y B)
puede verse afectada por una tercera especie (C) ya sea
a través de los efectos del C sobre la supervivencia o reproducción de
especie A (un efecto indirecto mediado por la densidad; Fig. 2a), o
a través de cambios inducidos en el comportamiento, morfología,
historia de vida o fisiología de A (un rasgo indirecto mediado
efecto; Figuras 2b­d).
Desde hace tiempo se reconoce la posibilidad de que los cambios en los
rasgos causen una variedad de efectos indirectos (por ejemplo, Abrams 1995;
Werner & Peacor 2003), pero su relevancia para un amplio
gama de procesos y patrones comunitarios es sólo ahora
estableciéndose (Raffel, Martin y Rohr 2008; Ohgushi,
Schmitz & Holt en prensa). La infección parasitaria puede ser una rica
fuente de efectos indirectos mediados por rasgos, porque, en virtud
debido a su íntima asociación con el huésped, los parásitos pueden
influyen en una variedad de rasgos que incluyen tasas de crecimiento, morfología,
comportamientos competitivos y comportamientos antidepredadores (Moore 2002;
Hatcher, Dick & Dunn 2006; Tabla S1
en la información de respaldo). Al provocar cambios per cápita
en la utilización de recursos del host o en la probabilidad de que el host sea
consumidos, los parásitos pueden inducir efectos indirectos positivos o negativos
en otras especies al mismo tiempo (Fig. 2b, c) o
diferentes (Fig. 2d) niveles tróficos en la comunidad.
Los efectos netos de aptitud de los parásitos en huéspedes individuales.
Resultan de los efectos directos de la infección sobre la aptitud del huésped.
(que siempre son negativos) combinados con las consecuencias de efectos
indirectos sobre otras especies (que pueden ser
positivo o negativo). Además, las redes de interacción de
comunidades y ecosistemas (incluidas tanto la red alimentaria como
interacciones no tróficas) dictarán cómo se aplican estos efectos.
propagado entre niveles tróficos y especies componentes
(Figura 2; Tabla S1). Desde una perspectiva evolutiva, una
Las especies introducidas generalmente perturban un sistema coevolucionado.
y crea un nuevo conjunto de interacciones. Esta transición
Pueden ocurrir desde interacciones altamente evolucionadas hasta interacciones novedosas.
en una escala de tiempo ecológica, reuniendo a nuevos huéspedes
asociaciones de parásitos. Aquí, exploramos los efectos ecológicos indirectos de
los parásitos desde el contexto de las comunidades invadidas, incluidas las
comunidades de parásitos dentro de un individuo.
huésped y examinar en qué medida estos efectos se ramifican
a través de las comunidades invadidas. Primero consideramos los efectos
que se propagan horizontalmente dentro del mismo nivel trófico
(competidores potenciales) y luego recurrir a aquellos que se propagan
verticalmente entre niveles tróficos (consumidor­recurso).
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1264 a. M. Dunn et al.

(a) (b)
Parásito Parásito
(C) (C)

+ – + – + – + –
– Competidor –
Competidor
Competidor (B) Competidor (B)
(Anfitrión) (A) – (Anfitrión) (A)
–
– + – + – +
– +

Recurso Recurso

(C)
Parásito
(d) –
(C) Depredador Parásito

+ – – +o–
+
– + + –
Competidor – Competidor
(B)
(Anfitrión) (A)
–
Presa/hospedador
– + – +
Recurso – +

Recurso

Fig. 2. Efectos indirectos sobre la competencia mediados por densidad y rasgos. El tamaño de los óvalos representa el impacto inmediato de la interacción.
sobre la densidad de población. Los cambios en el grosor de las flechas indican efectos mediados por rasgos. Signos en flechas como en la Fig. 1. (a) Efectos indirectos
mediados por la densidad sobre la competencia. El parásito causa la mortalidad del huésped (competidor/hospedador A). Como resultado, el competidor A consume menos.
recurso, liberando a B de la competencia. (b) Efectos indirectos mediados por rasgos sobre la competencia. El parásito no causa mortalidad directa del
huésped, por lo que no hay un cambio inmediato en la densidad de población del huésped/competidor A. Sin embargo, los efectos del parásito mediados por rasgos conducen a
reduce el consumo per cápita por parte del huésped y, por lo tanto, reduce la competencia en B. Los efectos del parásito mediados por rasgos son del mismo
firmar como efectos mediados por la densidad y, por lo tanto, conducir a patrones similares. (c) Efectos indirectos mediados por rasgos sobre la competencia. Aquí el parásito
aumenta el impacto per cápita del anfitrión A sobre el recurso y, por tanto, su impacto competitivo sobre B. Por lo tanto, el signo de los efectos indirectos entre
El parásito y el competidor B estarán determinados por el equilibrio de los efectos mediados por la densidad y los rasgos. (d) Efectos indirectos del parásito en las interacciones
depredador­presa. El parásito puede disminuir las presas disponibles para el depredador a través de la mortalidad del huésped (presa) (un efecto mediado por la densidad)
o puede aumentar la vulnerabilidad del huésped (presa) a la depredación (un efecto mediado por un rasgo).

interacciones), examinando estas interacciones en el contexto
de procesos clave de invasión: liberación del enemigo, resistencia biótica,
competencia mediada por parásitos, competencia aparente y
interacciones consumidor­recursos. Luego consideramos host­
efectos indirectos mediados sobre las interacciones entre parásitos
dentro de los huéspedes individuales con respecto a las respuestas inmunes
y suministro de recursos. Concluimos proponiendo futuras
direcciones para esta creciente área de la biología de la invasión.
Efectos indirectos de los parásitos sobre el potencial.
competidores
En teoría, los parásitos pueden inducir interacciones indirectas en
comunidades ecológicas en el mismo nivel trófico a través de efectos
en especies competidoras (competencia mediada por parásitos Bow­ers &
Los efectos de los parásitos pueden ejercer fuerzas poderosas sobre la
composición de la comunidad, facilitando la coexistencia o promoviendo
exclusión. En el contexto de las invasiones biológicas, las indirectas
Los efectos también pueden deberse a la ausencia de parásitos en el
especies introducidas (liberación enemiga; Torchin et al. 2003) o,
por el contrario, de la presencia de parásitos nativos del
hábitat novedoso que puede infectar a las especies introducidas (bióticos
resistencia; Levine, Adler y Yelenik 2004). Discutimos
Estos procesos a continuación con referencia a plantas y animales.
sistemas. Cabe señalar que la mayor parte de la teoría
La comprensión en esta área tiene que ver con la densidad mediada.
efectos indirectos; Menos modelos han considerado los efectos mediados
por rasgos, aunque existe amplia evidencia empírica de
su posible importancia, lo que la convierte en una dirección prometedora
para futuras investigaciones.

Turner 1997; Greenman & Hudson 1999) o por

inducir interacciones indirectas similares a la competencia entre
especies que de otro modo no interactuarían en absoluto (aparentemente
competencia; Holt 1977; Holt y Pickering 1985). Estos
Los artículos teóricos generales demuestran que el efecto indirecto
LIBERACIÓN DEL ENEMIGO Y RESISTENCIA BIÓTICA
La hipótesis de la liberación enemiga postula que las especies introducidas
escapan de sus enemigos naturales, incluidos los parásitos.

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(Torchin, Lafferty y Kuris 2002; Torchin et al. 2003; Mitchell y Power 2003).
La liberación de enemigos puede conducir a una mejora absoluta en el
desempeño en relación con el área de distribución nativa y también puede
resultar en una mayor ventaja competitiva (relativa) contra las especies
nativas que albergan sus propios parásitos. Después de la liberación del
enemigo, una reasignación de recursos de la defensa contra los parásitos a
otros rasgos puede potencialmente mejorar el desempeño de los invasores
(la hipótesis de la evolución de una mayor capacidad competitiva; Blossey
y Notzold 1995). Si bien los estudios sugieren que las poblaciones de
plantas introducidas (Mitchell & Power 2003) y animales (Torchin et al.
2003) generalmente están menos parasitadas en comparación con las
poblaciones en su área de distribución nativa y que la retroalimentación
negativa de los organismos del suelo también tiende a reducirse o revertirse.
En el área de distribución invadida por una planta (Inderjit y van der Putten
2010), menos estudios examinan el efecto de esta liberación en el
desempeño demográfico de un invasor.
Por ejemplo, si bien las plantas invasoras de América del Norte han
escapado de muchos de sus parásitos florales y foliares en Europa, algunas
pruebas sugieren que esto no ha contribuido sustancialmente a su
expansión geográfica (van Kleunen y Fischer 2009). Estas cuestiones se
analizan más a fondo en otros lugares (Torchin y Mitchell 2004; Inderjit y
Putten 2010), y el desafío sigue siendo traducir la liberación del parásito en
liberación demográfica del invasor. Se puede obtener alguna información a
partir del trabajo teórico. Por ejemplo, Drake (2003) demuestra que como la
probabilidad de escapar de los parásitos dependerá del tamaño de la
población fundadora, el establecimiento exitoso de especies introducidas
será el resultado de una compensación sobre el tamaño de la población
fundadora (con mayor tamaño inicial). poblaciones que potencialmente
evitan los efectos Allee o los cuellos de botella genéticos, pero es más
probable que alberguen parásitos).
La genética ecológica puede proporcionar las herramientas que nos
permitan investigar el papel de múltiples infecciones en la liberación del
enemigo (Roy y Lawson Handley 2012) y también puede proporcionar
información sobre la demografía de la población fundadora.
Lo contrario de la liberación de enemigos ocurre cuando las especies
nativas albergan parásitos que también pueden infectar a las especies
introducidas, una forma de resistencia biótica (Levine, Adler y Yelenik 2004).
Si las especies introducidas se ven más gravemente afectadas por los
parásitos nativos, esto puede aumentar la ventaja competitiva (relativa) de
las especies nativas contra el invasor. Por ejemplo, los intentos de introducir
el pino blanco oriental, Pinus strobus, en Europa han fracasado debido a
los ataques de la roya ampollosa nativa Cronartium ribicola, que se sustenta
en pinos hospedantes autóctonos europeos más tolerantes (Harper 1977).
También en los sistemas animales algunas invasiones pueden fracasar
debido a parásitos nativos que reducen la aptitud del invasor e impiden su
establecimiento (Ricklefs 2010). Sin embargo, las invasiones fallidas a
menudo pasan desapercibidas, por lo que este proceso plausible no está
bien estudiado.
COMPETENCIA MEDIADA POR PARÁSITOS
Los parásitos pueden afectar la dinámica competitiva entre animales y
plantas nativos e introducidos (Alexander & Holt 1998) a través de efectos
de densidad y rasgos (Hatcher, Dick &
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Efectos indirectos de los parásitos en las invasiones 1265.
Dunn 2006). Los modelos teóricos generales de competencia mediada por
parásitos han proporcionado información sobre el papel de los parásitos
compartidos en la configuración de comunidades de especies en
competencia (Yan 1996; Bowers & Turner 1997; Greenman & Hudson
1999). Tanto los parásitos compartidos como los especializados (que
infectan a una sola especie huésped) pueden influir en la composición de la
comunidad.
En estos modelos, se predice que los parásitos mejorarán la variedad de
condiciones que conducen a la coexistencia si, por ejemplo, los competidores
superiores se ven más afectados por el parásito. Pero los parásitos también
podrían acelerar la tasa de reemplazo si los competidores inferiores se ven
afectados más negativamente. En el caso del parasitismo compartido, la
propagación y repercusión del parásito entre las poblaciones anfitrionas es
clave para comprender los resultados de la dinámica poblacional. Los
términos desbordamiento y derrame describen la transmisión de un parásito
desde una especie huésped reservorio; en el caso de desbordamiento, el
huésped reservorio es el huésped original, y en el caso de derrame, una
nueva especie huésped actúa como reservorio para la transmisión del
parásito (Daszak, Cunningham y Hyatt 2000; Hatcher, Dick y Dunn 2012b).
Las invasiones biológicas generan nuevas oportunidades de transmisión
entre especies, y se prevé que los efectos de desbordamiento y retroceso
sean procesos comunes (Kelly et al. 2009).
Los parásitos que se introducen conjuntamente con el huésped siempre
tienen un costo directo para el invasor, pero también pueden tener
beneficios indirectos para el invasor si los competidores nativos en el nuevo
rango son más susceptibles o se ven más afectados negativamente por el
parásito introducido. Estos parásitos pueden verse como nuevas armas
utilizadas por el invasor contra el competidor nativo (Price et al. 1986),
análogas a las nuevas armas bioquímicas que se han propuesto para
facilitar el éxito de las plantas invasoras (por ejemplo, Callaway y Ridenour).
2004). Por ejemplo, en el Reino Unido, se descubrió que la ardilla gris
invasora Sciurus carolinensis reemplazó a su competidora nativa, la ardilla
roja S. vulgaris. La propagación de un virus de la viruela de la ardilla gris
causa una alta mortalidad en las especies nativas, acelerando su reemplazo
por el invasor (Tomp­kins, White & Boots 2003; Strauss, White & Boots
2012).
Hay varios otros ejemplos empíricos de competencia mediada por parásitos
en sistemas invadidos (Tabla S1).
Por ejemplo, la propagación del pez ciprínido asiático invasor Pseudorasbora
parva por toda Europa se ve facilitada por la introducción conjunta de un
parásito eucariota intracelular que causa la mortalidad del ciprínido nativo
Leucaspius delineatus (Gozlan et al. 2005).
Los parásitos nativos también pueden mediar en la competencia entre
huéspedes nativos e introducidos. Por ejemplo, en los viñedos del Valle
Central de California, el saltahojas abigarrado introducido Erythroneura
variabilis excluye al saltahojas nativo de la uva E. elegante. Las dos
especies compiten, pero la competencia interespecífica y la competencia
intraespecífica son equivalentes en fuerza (Settle y Wilson 1990). La razón
por la que se produce la invasión es que el invasor actúa como un
reservorio de reflujo, sustentando un parasitoide nativo Anagrus epos, pero
el parasitoide ataca preferentemente al huésped nativo. Esto inclina la
balanza competitiva hacia el invasor y facilita su invasión (Settle y Wilson
1990). Mientras
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1266 a. M. Dunn et al.
Los parásitos pueden alterar las interacciones competitivas entre el huésped.
especies, por el contrario, las interacciones competitivas pueden alterar la
Impacto de los parásitos en los huéspedes. Especies en una zona invadida
La comunidad puede, por ejemplo, sufrir una mayor exposición a
parásitos debido a la competencia. Por ejemplo, la competencia de la trucha
invasora Salmo trutta en Nueva Zelanda
ha desplazado a los peces nativos de Galaxias a refugios de mala calidad, de
bajo flujo y mayor temperatura, lo que puede
aumentar la exposición a parásitos trematodos (Poulin et al.
2011).
En los ejemplos antes mencionados, los parásitos influyeron
competencia entre especies nativas e invasoras al causar
mortalidad diferencial de un competidor, es decir, a través de efectos indirectos
mediados por la densidad (consulte la Tabla S1, Fig. 2a). Los parásitos
también pueden alterar el resultado de la competencia a través de
efectos mediados por rasgos, que en última instancia alteran las capacidades
competitivas de los huéspedes infectados (Fig. 2b, c). Por ejemplo, el
El mejillón marino del Mediterráneo Mytilus galloprovincialis fue
introducido en Sudáfrica donde compite con el
Mejillón nativo Perna perna. Dos especies nativas de trematodos
infecta al mejillón nativo, pero no al invasor. Estos parásitos tienen efectos
subletales; uno reduce el crecimiento del huésped, mientras que
el segundo causa castración, reducción del músculo aductor
Fuerza y pérdida de agua durante la marea baja. Por lo tanto, estos parásitos
tienen efectos mediados por densidad y por rasgos en su
anfitrión que se combinan para reducir la capacidad del mejillón nativo
competir por el espacio con el invasor y, en última instancia, el parasitismo
puede contribuir al éxito de la invasión del mejillón mediterráneo (Calvo­
Ugarteburu y McQuaid 1998).
Es probable que tales alteraciones en las tasas de crecimiento individual
debidas al parasitismo influyan en los resultados competitivos en animales
siempre que el tamaño corporal influya en la competitividad relativa.
habilidades. De manera similar, el resultado de la competencia entre
hormigas nativas (Solenopsis geminata) e invasoras (S. invicta) en
América del Norte está modificada por la mosca nativa Pseu­dacteon browni
(Morrison 1999). Las moscas fóridas son parasitoides.
de hormigas que se desarrollan en la cápsula de la cabeza y conducen a la
decapitación. Cuando las moscas fóridas estaban presentes, la hormiga nativa
adoptó comportamientos defensivos que resultaron en una disminución del 50% en
Tasas de búsqueda de alimento y, por lo tanto, capacidades competitivas reducidas.
contra la hormiga invasora. Este tipo de efecto indirecto ha sido
explotado para el control biológico de la invasora S. invicta. Moscas Pho­rid
(Pseudacteon tricuspis) del nativo de S. invicta
rango se han introducido en América del Norte, donde
inducir un comportamiento defensivo de las especies invasoras y así
reducir su capacidad para competir con la hormiga nativa Forelius
mccoki (Mehdiabadi, Kawazoe y Gilbert 2004).
Los parásitos asociados con invasores también pueden reducir la
Capacidad competitiva de los nativos, facilitando la invasión. Para
Por ejemplo, la sustitución casi completa de pastos nativos
en gran parte de California con pastos anuales invasores ha
sido facilitado por los virus enanos amarillos de la cebada (Malm­strom et al.
2005; Borer et al. 2007). Estos parásitos causan
efectos mediados por densidad y por rasgos y suprimen
los pastos perennes nativos más severamente que los invasores,
reduciendo las tasas de crecimiento de los nativos y, por lo tanto, disminuyendo
su capacidad para excluir competitivamente a los invasores. Otro
© 2012 Los autores. Ecología funcional © 2012 Sociedad Ecológica Británica, Ecología funcional, 26, 1262–1274
clases de parásitos pueden tener efectos similares. transmitido por la raíz
Los parásitos de las plantas invasoras pueden mejorar indirectamente su
capacidad competitiva a través de impactos negativos sobre los nativos
competidores. Por ejemplo, Fusarium semitectum se acumula en las raíces de
la maleza invasora Chromolaena.
odorata redujo el crecimiento de las plantas nativas (Mangla, Inder­jit y
Callaway 2008). Asimismo, el derrame de una semilla de hongo
patógeno (Pyrenophora semeniperda) de la especie invasora
hierba Bromus tectorum en el oeste de América del Norte puede
reducir la viabilidad de las semillas de los competidores nativos (Beckstead
et al. 2010).
No todas las infecciones por hongos son siempre patógenas,
y si las micorrizas y otros simbiontes son o no
Los mutualistas o parásitos pueden verse influenciados por el recurso.
estado de su anfitrión (Hochberg et al. 2000). Ambos endófitos
(Schardl, Leuchtmann & Spienng 2004) y arbuscular
las micorrizas (Pringle et al. 2009) se distribuyen a lo largo de un continuo
desde interacciones antagónicas hasta mutualistas, pero generalmente son
beneficiosas en algunas especies hospedadoras, aumentando potencialmente
la capacidad de los huéspedes invasores para superar a las plantas nativas
mejorar la resistencia a herbívoros y parásitos, mejorar la absorción de
nutrientes y la conservación del agua, y otros
efectos. Por ejemplo, un experimento de campo con la invasora
hierba Lolium arundinaceum encontró que las plantas infectadas por endófitos
los pastos tuvieron mucho más éxito en suprimir el crecimiento
y establecimiento de árboles nativos (Rudgers et al. 2007).
De manera similar, las micorrizas mejoraron la capacidad de las especies invasoras.
Centaurea maculosa superará a la hierba nativa Festuca
idahoensis (Marler, Zabinski y Callaway 1999). Por el contrario, los invasores
que interfieren con los mutualistas de los nativos
puede obtener una ventaja competitiva. Un ejemplo es la especie sin micorrizas,
mostaza con ajo (Alliaria petiolata),
que produce exudados radiculares que inhiben las micorrizas de
plantas nativas en América del Norte (Stinson et al. 2006),
contribuyendo potencialmente tanto a su invasividad como a su
impactos en las comunidades forestales.
COMPETENCIA APARENTE
En el contexto del parasitismo, se predice que se producirá una competencia
aparente cuando dos especies que de otro modo no lo harían
interactúan y ambos albergan la misma especie de parásito (Holt y Pickering
1985). Como ambas especies hospedadoras son un recurso para la
parásito, los aumentos de densidad de población en cualquiera de los huéspedes conducen a
reducciones en el otro, a través de la respuesta negativa (mediada por la densidad)
Efectos del parásito. Por tanto, cada especie huésped actúa como
reservorio para la transmisión del parásito a otras especies.
En teoría, la competencia aparente puede conducir a la eliminación de un
huésped (Holt 1977), acoplando indirectamente el
Dinámica de especies hospedadoras con diferentes hábitats o recursos.
requisitos (Alexander y Holt 1998). Por ejemplo, la infección con virus enanos
amarillos de la cebada altera la composición de las comunidades experimentales
de pastos anuales (compuestas
de especies invasoras en EE.UU.). Experimentos controlados
no encontró evidencia de competencia directa entre los
pastos, con resultados consistentes con la aparente competencia mediada por
los virus enanos amarillos de la cebada y su pulgón
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Efectos indirectos de los parásitos en las invasiones 1267.

vectores, compartidos entre especies de pastos (Power & Mitchell

PARÁSITOS DE ORGANISMOS DE RECURSOS
2004). De manera similar, la aparente competencia entre animales
los huéspedes pueden estar mediados por parásitos. Disminuciones en el Cuando las plantas son atacadas tanto por parásitos como por herbívoros, el

La perdiz gris nativa del Reino Unido, Perdix perdix, se ha atribuido a una aparente efecto neto sobre la comunidad invadida depende de

competencia con los faisanes manejados. el grado en el que los herbívoros y los parásitos compiten

Phasianus colchicus, mediado por el nematodo Heterakis explotadoramente (efectos mediados por la densidad), ajustándose a cualquier

gallinarum. Aunque también puede haber cierta competencia interespecífica entre efectos facilitadores o inhibidores (rasgo) de los consumidores sobre

las aves, los modelos predijeron entre sí. De manera similar, las interacciones depredador­presa pueden ser

que el parásito no se puede mantener en poblaciones de perdices pero se mediado por la mortalidad de la presa inducida por el parásito (un efecto mediado

mantendrá en poblaciones de faisanes por la densidad; Fig. 2d) y a través de la mortalidad inducida por el parásito

con un desbordamiento que conducirá a la eventual extirpación de la perdiz reducción de las capacidades de escape/evitación de los depredadores (un efecto

(Tompkins et al. 2000). mediado por un rasgo; Fig. 2d). Los parásitos y los depredadores pueden al menos

La propagación de parásitos provenientes de especies invasoras también puede ser veces compiten de manera explotadora por los recursos compartidos, lo que resulta

mediada por factores ambientales. Por ejemplo, la quitridiomicosis (causada por el en impacto regulatorio combinado a través de su densidad mediada

hongo Batrachochytrium dendro­batidis), que contribuye a la proliferación mundial efectos sobre el huésped/presa. Por ejemplo, el análisis de series de tiempo

de anfibios. de las poblaciones de bosques del norte de EE. UU. sugiere que

disminuye, ha sido propagado por anfibios introducidos la polilla gitana invasora Lymantria dispar está regulada en

incluyendo la rana toro americana Rana catesbeiana que es densidades más bajas por depredadores generalistas, pero cuando los depredadores

Asintomático y actúa como reservorio. propagación de enfermedades y se sacian y las poblaciones de polillas alcanzan densidades más altas, domina la

Los impactos también pueden verse exacerbados por el transporte, la temperatura. regulación por un baculovirus (Dwyer,

y precipitación (Lips et al. 2008). La importancia de Dushoff y Yee 2004). Otros efectos no letales del parasitismo, como la inmunidad

Los factores ambientales en la mediación de los efectos de los rasgos son un área adquirida a la infección, alteran la dinámica predicha de depredación­parasitismo.

eso exige una mayor investigación. Por ejemplo,

depredadores, al eliminar desproporcionadamente a las presas infectadas,
puede ayudar a mantener las poblaciones en niveles más bajos de infección
Efectos indirectos de los parásitos en el consumidor. (la hipótesis de los rebaños sanos; Packer et al. 2003). Sin embargo, si la presa
interacciones de recursos
adquiere inmunidad al recuperarse de la infección

Las interacciones entre consumidores y recursos pueden verse influenciadas por y están regulados por una fuerte dependencia de la densidad, la

parásitos a través de interacciones indirectas mediadas por densidad y por rasgos. Se puede mantener una relación inversa (Roy y Holt, 2008). El papel

efectos, y los modelos teóricos generales han demostrado que de interacciones tan complejas en escenarios de invasión aún no se ha

Los parásitos pueden tener una amplia gama de efectos en estos sistemas. Estos ser aclarado; La teoría existente, además, se centra en cómo

se pueden caracterizar por qué especie está parasitada: podemos distinguir los la depredación influye en la prevalencia equilibrada de las infecciones,

parásitos de la especie recurso, y sería valioso examinar el desequilibrio

parásitos de los consumidores y parásitos compartidos por ambos dinámicas que son relevantes para las invasiones.

especies de recursos y consumidores. Este último caso cubre sistemas que Los parásitos de los recursos pueden tener efectos indirectos que se propagan

involucran transmisión trófica (donde depredador y a través de los niveles tróficos. Por ejemplo, los brotes del virus invasivo de la

Las presas albergan sucesivas etapas de desarrollo del mixomatosis y del conejo

parásito) y casos de depredación intragremio (donde se comparte un parásito El virus de la enfermedad hemorrágica en España provocó la mortalidad del conejo

entre el depredador y la presa que ocurre dentro de europeo (Oryctolagus cuniculus) y la consiguiente

el mismo gremio de alimentación). A continuación se analizan ejemplos de cada

La reducción de la abundancia de conejos provocó la disminución de

uno de estos escenarios de interacción en el contexto de invasiones biológicas. poblaciones de dos depredadores en peligro de extinción, el ibérico

Los impactos esperados del parasitismo son altamente El lince (Lynx pardinus) y el águila imperial (Aquila adal­berti) (Ferrer & Negro

dependiendo del tipo de interacción bajo consideración, 2004). Aquí, el lince, el águila y

pero se puede asignar en términos generales a predicciones de Todos los virus competían por un recurso compartido: el conejo. De manera

Teoría del consumidor­recursos (Hatcher y Dunn 2011). Para similar, los efectos densodependientes de los parásitos en las plantas pueden

Por ejemplo, los parásitos de especies de recursos pueden competir con propagarse a través de los niveles tróficos. Por ejemplo, varios

depredadores/herbívoros, por lo que los modelos de esta clase de interacciones Especies de lepidópteros que se especializaban en el castaño americano.

guardan similitud con los modelos de competencia interespecífica, (Castanea dentata) se extinguió cuando la epidemia de

Considerando que los parásitos de los depredadores pueden ejercer un control de arriba hacia abajo. el hongo invasor, el tizón del castaño (Cryphonectria parasi­tica), llevó a la casi

sobre las poblaciones de depredadores, lo que resulta en sistemas similares a los lineales. extinción de su huésped (Dunn 2005).

cadenas de comida. Al igual que con los modelos de competencia discutidos anteriormente, Éste es un ejemplo clásico de competencia explotadora y

La mayoría de los modelos teóricos se han concentrado en los efectos indirectos También demuestra cómo los parásitos pueden provocar poderosos

del parasitismo mediados por la densidad, aunque algunos efectos indirectos mediados por la densidad.

Los modelos de parásitos de presa incorporan mecanismos mediados por rasgos. Los efectos indirectos de los parásitos tanto en la competencia como en la competencia.

efectos, en particular permitiendo una mayor vulnerabilidad a Las interacciones entre el consumidor y los recursos pueden complicarse aún más.

depredación de individuos infectados (por ejemplo, Hudson, Dobson & por los efectos ascendentes de los recursos (para el anfitrión) sobre el parasitismo.

Recién nacido 1992; Hethcote et al. 2004; Figura 2d). Smith (2007) revisa evidencia de una amplia gama

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1268 a. M. Dunn et al.
de los sistemas vegetales y animales que los cambios en el suministro de
recursos a los huéspedes pueden tener un impacto profundo en la dinámica de
las enfermedades infecciosas. Una posibilidad es que el enriquecimiento de recursos
puede "alimentar" al patógeno. La fertilización con nitrógeno, por ejemplo.
puede aumentar la gravedad del tizón de la cebolla (causado por Xan­thomonas
axonopodis). Una posibilidad alternativa es que
un mayor suministro de recursos puede mejorar las capacidades defensivas del
anfitrión. Fertilizar con nitrógeno o fosfato,
por ejemplo, reduce sustancialmente las tasas de infección en take­all, una
enfermedad de las raíces de cereales y pastos causada por el hongo patógeno
Gaeumannomyces graminis. en una invasión
contexto, fertilización con nitrógeno en una pradera de pastos altos
aumento de la infección por hongos en el pasto nativo Andropogon
gerardii, pero no su congénere invasor A. bladhii, por lo que
acentuando la liberación del enemigo (Han et al. 2008). Similarmente,
entre 243 especies de plantas europeas, las adaptadas a
Los ambientes ricos en recursos albergaron la mayor cantidad de patógenos
foliares en su área de distribución europea nativa y escaparon de la
la mayoría de los patógenos foliares tras su introducción en los Estados Unidos
Estados, lo que sugiere que los efectos de los recursos sobre el huésped­parásito
las interacciones pueden ser comunes y pueden cambiar con la introducción
(Blumenthal et al. 2009). Estos efectos ascendentes
de recursos probablemente sean importantes para determinar
la fuerza de muchos efectos directos e indirectos de los parásitos. Después de
todo, muchas invasiones ocurren en zonas perturbadas,
paisajes antropogénicos, donde los procesos sucesionales
a menudo conducen a una oleada de recursos.
Los parásitos y los depredadores también pueden interactuar a través de efectos
indirectos mediados por rasgos, y esto puede conducir a una facilitación en lugar de
que la competencia. Por ejemplo, en la costa de Nueva Inglaterra,
La depredación por parte del invasor cangrejo verde (Carcinus maenas) ha
seleccionado para espesar la concha en caracoles nativos concurrentes.
Sin embargo, un gusano poliqueto espiónido nativo Polydora spp.
tiene efectos indirectos mediados por rasgos en esta interacción. Por
debilitando la integridad estructural del caparazón de los infectados.
buccinos, este gusano aumenta la vulnerabilidad de los buccinos a la depredación,
haciendo que los individuos más grandes sean susceptibles a la depredación por
el cangrejo invasor (Fisher 2010). Por lo tanto, el gusano se ensancha
el rango de tamaño de las presas que el cangrejo introducido
utiliza, magnificando tanto el impacto ecológico del cangrejo
y éxito en su novedosa gama. La importancia de tales interacciones sinérgicas
entre el parasitismo y la depredación ha
Se ha observado en otros sistemas, pero su importancia en la invasión biológica
merece más estudios.
De manera similar, los parásitos de las plantas pueden mediar en el ataque
de los herbívoros. Por ejemplo, la invasión del díptero Chymomyza
amoena ha sido facilitada por insectos parásitos perforadores de semillas
que dañan el fruto de varios árboles de hoja ancha
hospedadores de la especie, lo que permite al díptero ovipositar en el
fruta estructuralmente modificada (Band, Bachli & Band 2005).
Swope y Parker (2010) observaron tanto sinergia como interferencia entre dos
enemigos utilizados en el biocontrol de la
Cardo amarillo invasor (Centaurea solstitialis): el
hongo recientemente introducido Puccinia jaceae fs solstitialis
y un gorgojo que se alimenta de semillas, Eustenopus villosus. Infección por
el hongo aumentó el impacto de la alimentación de las yemas por parte de la
gorgojos adultos, pero redujo el impacto de la alimentación de semillas al
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gorgojos larvarios al influir en la calidad de la planta o
defensa. Por el contrario, los herbívoros invasores pueden exacerbar
los efectos de los parásitos en las plantas hospedantes, ya que sirven como
vector, transmitiendo parásitos de las plantas y causando
Daño mecánico a las plantas (un efecto mediado por rasgos), como
que la infección aumenta. Como reflejo de esta complejidad,
Las comunidades invadidas exhiben una variedad de interacciones con los
consumidores, que van desde aditivas hasta facilitadoras y
incluso sinérgico. Por ejemplo, la población actual
Disminución del haya americano (Fagus grandifolia) causada por
Se exacerba la enfermedad invasiva de la corteza de haya (Neonectria spp)
por el insecto invasor Cryptococcus fagisuga que
ataca al árbol, creando lesiones que facilitan la aparición de hongos.
infección (Kenis et al. 2009). De manera similar, el hongo invasor
agentes de la enfermedad del olmo holandés Ophiostoma ulmi y O. novo­ulmi,
que destruyeron más de la mitad del olmo nativo (Ulmus
americana) en América del Norte, se transmiten principalmente por la actividad
excavadora de la especie invasora europea.
escarabajo de la corteza del olmo (Scolytus multistriatus) (Kenis et al. 2009).
Esta facilitación de los parásitos por parte de los herbívoros puede utilizarse
en biocontrol. Por ejemplo, dos hongos parásitos comunes
especies, Rhizoctonia solani y Fusarium oxysporum, tienen
sólo efectos menores sobre el tártago invasor Euphorbia esula
cuando se aplica en ausencia de un herbívoro, pero conduce a
mortalidad sustancial cuando se aplica en combinación con
escarabajos pulgas (Aphthona spp.) que facilitan la infección por hongos
al dañar las raíces de las plantas (Caesar 2003).
PARÁSITOS DE LOS CONSUMIDORES
Los parásitos de los depredadores (o herbívoros) actúan efectivamente como
depredadores, en cuyo caso el parásito potencialmente puede limitar
la densidad de población de depredadores/herbívoros que liberan
población de presa/planta procedente del consumo en una variante de un
cascada trófica clásica (Tabla S1). Por ejemplo, la enorme disminución de la
abundancia de conejos (Oryctolagus cuniculus,
ellos mismos introducidos por los normandos) en Gran Bretaña tras la introducción
del virus mixoma para el control biológico en el
La década de 1950 provocó una ola de regeneración de los robles (Quercus
robur) (Dobson y Crawley 1994). Estos efectos en cascada
puede ser de amplio alcance y de larga duración. Por ejemplo, el
Introducción accidental del parvovirus canino a los lobos.
(Canis lupus) en Isle Royale, EE. UU., ha resultado en una reducción duradera
de la población de lobos, sustancialmente
reducir el impacto regulatorio de los lobos en los alces (Alces
alces) (Wilmers et al. 2006). Este cambio en la regulación de
alce de arriba hacia abajo (depredador) a abajo hacia arriba (recurso)
Es probable que a su vez haya influido en las comunidades vegetales. La
eliminación de parásitos puede tener efectos duraderos similares; vacunación
del ganado bovino contra la enfermedad viral invasiva de la peste bovina en el
La década de 1960 detuvo la propagación de la enfermedad del ganado vacuno
a los ñus (Connochaetes taurinus), lo que permitió que aumentara la población
de ñus del Serengeti. Esto inició un proceso trófico.
cascada a medida que el aumento del pastoreo de ñus resultó en
la reducción de las cargas de combustible (hierba), lo que finalmente conduce a una
Disminución de los incendios y aumento de la cubierta arbórea (Holdo et al.
2009).
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Efectos indirectos de los parásitos en las invasiones 1269.

Si los parásitos de los herbívoros reducen el daño a las plantas, la selección

PARÁSITOS DEL RECURSO Y DEL CONSUMIDOR
natural puede favorecer una menor inversión en
plantar rasgos defensivos si esto resulta en una concomitante En el contexto de las interacciones depredador­presa, las interacciones mediadas por rasgos

aumento de la aptitud de las plantas y crecimiento demográfico. Para Los efectos indirectos (Fig. 2b­d) se encuentran con frecuencia cuando los

Por ejemplo, furanocumarina producida por el agente invasivo. parásitos transmitidos tróficamente manipulan el comportamiento de

chirivía (Pastinaca sativa) disuade la herbivoría por el su huésped intermediario lo hace más susceptible a la depredación por parte del

polilla de la chirivía (Depressaria sativa). Infección generalizada huésped definitivo (Moore 2002). Por ejemplo, el

de D. sativa por un parasitoide, Copidosoma sosares, suprime la selección de La artemia invasora americana Artemia franciscana tiene

especies tan sofisticadas y energéticamente parásitos cestodos adquiridos de camarones congéneres nativos

defensas químicas costosas (Ode et al. 2004) y, por lo tanto, pueden aumentar A. parthenogenetica y A. salina en su nuevo Mediterráneo

la tasa de reproducción y la capacidad de invasión de rango. Sin embargo, si bien estos parásitos causan fototaxis invertidos y cambios

la chirivía; tales hipótesis necesitan más pruebas. de color en los camarones de salmuera nativos, esta manipulación del parásito

Los efectos indirectos de los parásitos mediados por rasgos también pueden (que aumenta la probabilidad de depredación

influir en el impacto de los depredadores sobre sus presas (Fig. 2b­d). por aves huéspedes definitivas) no ocurre en el invasor

Tanto el aumento como la disminución de las tasas de alimentación han sido (Georgiev et al. 2007). Además de modificar la relación depredador­presa

documentado para consumidores infectados (Tabla S1). Por ejemplo, en Irlanda, resultados, esta modificación conductual diferencial de

la sustitución del anfípodo nativo Es probable que los camarones nativos e invasores disminuyan la competencia.

Gammarus duebeni celticus por el depredador invasor Gamm­arus pulex ha entre ellos al reducir ambos la abundancia de los nativos

llevado a una reducción de los macroinvertebrados de agua dulce especies y provocando la segregación espacial de las dos especies. Por lo tanto,

diversidad y biomasa (Kelly et al. 2006). Asombrosamente, al modificar tanto los comportamientos depredadores como los competitivos

G. pulex que fueron infectados por un acantocéfalo nativo interacciones, el parásito puede contribuir a la rápida invasión. De manera

El parásito Echinorhynchus truttae consumió un 30% más de presas. similar, en Francia, un parásito acantocéfalo nativo, Pomphorhynchus laevis,

que los individuos no infectados, lo que refleja el metabolismo aumenta la vulnerabilidad de la

demandas y efecto manipulador del parásito (infectados Hospedero anfípodo nativo Gammarus pulex para depredación de peces

los individuos eran más activos). Por lo tanto, el parásito puede pero no manipula el comportamiento del invasor

aumentar el impacto de este depredador invasor tanto en su anfípodo G. roeseli (Tain, Perrot­Minnot y Cezilly 2007).

presa y sobre sus competidores (Dick et al. 2010). De manera similar, en Los efectos netos de los manipuladores parásitos sobre el depredador

América del Norte, el invasor caracol de barro asiático puede ser positivo, negativo o neutral, dependiendo del equilibrio de cómo los

Batillaria attramentaria está superando al caracol cuerno nativo de California parásitos influyen en la disponibilidad de presas y

Cerithidea californica (Byers 2000). adquisición de recursos versus el impacto del efecto directo de la
El invasor caracol de barro ha sido introducido conjuntamente con su infección adquirida tróficamente en el depredador (Lafferty

trematodo Cercaria batillariae, que induce la castración, 1992). Asimismo, el efecto neto de la depredación sobre la población del parásito

gigantismo y cambios en el uso de recursos de los caracoles en el entorno nativo. manipulador dependerá de la relativa

rango (Miura et al. 2006). Es probable que este parásito altere frecuencia de aquellos actos de consumo que conducen a niveles tróficos

el impacto del invasor tanto en sus recursos como en transferencia del parásito, en comparación con aquellos en los que el parásito y

los competidores nativos donde se introduce (Torchin, su huésped son devorados por un depredador no huésped, lo que resulta

Byers y Huspeni 2005). en la mortalidad tanto para el parásito como para el huésped.

Alternativamente, los parásitos pueden disminuir la ingesta de recursos. Otros escenarios de invasión que involucran parásitos de ambos

de sus anfitriones (Fig. 2d, Tabla S1). Por ejemplo, la fuerza depredadora del Las especies consumidoras y de recursos provienen de estudios de depredación

cangrejo de río nativo (Austro­potamobius pallipes) se reduce en un 30% en dentro del gremio, una relación depredador­presa en la que ambos

individuos Los partidos también compiten potencialmente por los recursos (Polis, Myers

infectado con la enfermedad de la porcelana (causada por la microspori­dia y Holt 1989). La depredación intragremio combina aspectos de

Thelohania contejeani), reduciendo tanto su impacto en su interacciones consumidor­recursos y competitivas y ocurre con frecuencia en

presas invertebradas y su capacidad para competir con las más grandes comunidades invadidas; en muchos casos,

cangrejo de río señal invasivo (Pacifastacus leniusculus; Hadd­away et al. 2012). Los depredadores y las presas dentro del gremio son especies estrechamente relacionadas,

De manera similar, las tasas de alimentación de las especies invasoras vulnerables a los mismos parásitos. Muchas especies invasoras son

El caracol intermareal Littorina littorea se reduce en un 40% en fuertes depredadores dentro del gremio y especies invasoras que tanto

individuos infectados por el trematodo Cryptocot­yle lingua cointroducido. En competir con especies nativas y comerlas son una seria amenaza para

Nueva Inglaterra, donde el caracol es el herbívoro intermareal dominante, el la persistencia a largo plazo de las poblaciones nativas (Hall

porcentaje de cobertura de algas comestibles 2011). La teoría muestra que los parásitos pueden alterar sustancialmente

fue mayor y la composición de la comunidad de algas fue diferente en los recintos resultados dinámicos de la población para la depredación intragremio, en
algunos casos permiten la persistencia nativa, pero en otros aceleran su
experimentales con caracoles infectados que en los recintos experimentales con caracoles infectados.

en recintos con caracoles no infectados (Wood et al. 2007). Como desaparición (Hatcher, Dick & Dunn 2008). El

Como se señaló anteriormente, los cambios en el estado de los recursos de los hosts pueden La importancia de los parásitos en la depredación intragremio queda ilustrada

influyen en la supervivencia y reproducción de los parásitos, por lo que afecta a en una invasión acuática en Irlanda. Competencia y

Las tasas de ingesta de recursos pueden tener efectos secundarios en la La depredación intragremio ocurre entre los anfípodos nativos.

dinámica de la población de parásitos. Gammarus duebeni celticus y tres anfípodos invasores.

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1270 a. M. Dunn et al.
El parásito microsporidio Pleistophora mulleri es específico del anfípodo
nativo. No tiene ningún efecto directo sobre la supervivencia del huésped,
pero puede facilitar las invasiones como resultado de efectos indirectos
mediados por rasgos. El parásito causa una motilidad reducida y los
individuos parasitados mostraron una capacidad reducida para depredar
a las especies invasoras más pequeñas y eran más vulnerables a la
depredación dentro del gremio por parte del invasor dominante G. pulex
(MacNeil et al. 2003a). Un segundo parásito, el acantocéfalo
Echinorhynchus truttae, también modifica la depredación intragremio,
en este caso reduciendo el impacto de la invasora G. pulex en las
especies nativas. G. pulex parasitado muestra una depredación
intragremio reducida del G. duebeni celticus nativo, lo que puede retardar
el desplazamiento de las especies nativas (MacNeil et al. 2003b). La
importancia de la depredación intragremio en las invasiones y el control
biológico se ha vuelto cada vez más evidente (Hall 2011; Hatcher &
Dunn 2011) y promete ser un área de investigación fructífera.
Interacciones parásito­parásito mediadas por el huésped
La mayoría de los efectos indirectos demostrados en la ecología de la
invasión ocurren a nivel de las poblaciones y comunidades hospedantes.
Sin embargo, se reconoce cada vez más que los parásitos pueden
interactuar dentro de huéspedes individuales. Los anfitriones individuales son
típicamente infectados por múltiples especies de parásitos (lo que se
denomina coinfección) que están sujetas a complejas interacciones
directas e indirectas entre sí y con el huésped, paralelas a las que se
encuentran en comunidades de vida libre (por ejemplo, Lello et al. 2004).
Una nueva infección dentro de un huésped individual es análoga a la
fase de establecimiento de una especie introducida dentro de una
comunidad, y sugerimos que las interacciones entre coinfección y
huésped generan una variedad de efectos indirectos comparables a los
de la ecología de la invasión.
Los parásitos que infectan al mismo individuo pueden interactuar a
través de efectos mediados por la densidad, como la competencia por
recursos y espacio, y a través de efectos indirectos mediados por rasgos
a través de la respuesta inmune del huésped (Lello et al. 2004; Graham
2008), lo que lleva a cambios en el huésped. Fisiología, transmisión de
parásitos y evolución de la virulencia. Las interacciones mediadas por el
huésped no se limitan a los vertebrados; Las plantas también tienen
defensas inducidas de alguna manera análogas a los procesos de las
respuestas inmunes de los vertebrados. Las interacciones entre
parásitos (o herbívoros) de plantas individuales se canalizan a través de
vías de defensa bioquímicas y metabólicas de las plantas; En términos
generales, el ataque de herbívoros y parásitos que inducen heridas
estimula la vía del ácido jasmónico (JA), mientras que los patógenos
biotróficos o los insectos perforadores y chupadores (por ejemplo,
pulgones) estimulan la producción de ácido salicílico (SA). Estas y otras
cascadas químicas inician cambios en el crecimiento de las plantas, la
asignación de recursos, la expresión genética y la producción de
metabolitos secundarios, mitigando el ataque actual y quizás protegiendo
a la planta contra un amplio espectro de microbios y futuras infecciones,
un fenómeno denominado "resistencia sistémica adquirida". '; Una
resistencia análoga a los herbívoros se denomina "resistencia
inducida" (Stout, Thaler y Thomma 2006).
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La comunicación cruzada generada entre parásitos puede iniciar
efectos de arriba hacia abajo o de abajo hacia arriba, dependiendo tanto
del estado inmunológico/vía de defensa del huésped como de la
composición de la comunidad de parásitos. Predecir el impacto de las
interacciones interespecíficas inmunomediadas en la dinámica del
parásito dentro del huésped no es trivial y adolece de las mismas
complejidades que las interacciones en otras comunidades; Los
módulos de ecología comunitaria pueden proporcionar un marco
mecanicista para comprender las interacciones de los parásitos mediadas
por el sistema inmunológico (Fenton y Perkins 2010). Los modelos
dinámicos de tales interacciones en efecto ven los sistemas huésped­
parásito como metapoblaciones, donde cada huésped individual es un
parche que puede contener una multiplicidad de parásitos que
interactúan, y los parches están acoplados por dispersión y colonización
(es decir, transmisión de parásitos). El resultado de las interacciones
mediadas por la defensa es a menudo una función de la respuesta
dicotómica de ciertas vías inmunes y del sesgo de la inmunidad hacia
vías específicas después del cebado. Por ejemplo, los vertebrados
suelen generar una respuesta T­helper tipo 1 (Th1) contra microparásitos
(p. ej., virus y bacterias) y respuestas Th2 contra macroparásitos (p. ej.,
helmintos y ectoparásitos).
Estas dos respuestas son a menudo antagónicas, lo que lleva a una
compensación en la asignación de recursos del huésped, con efectos
indirectos en la comunidad de parásitos (Sears et al. 2011).
Las compensaciones de asignación entre diferentes vías defensivas
en las plantas también pueden conducir a interferencias, análogas a la
vía Th1­Th2 de la inmunidad de los vertebrados, donde la estimulación
de una vía inhibe a otra. Se ha demostrado que el acecho inmunológico
genera variación en el establecimiento, crecimiento y virulencia del
parásito. Por ejemplo, la infección de células T y macrófagos por VIH
afecta directamente la inmunocompetencia del huésped; como resultado,
los huéspedes sufren una mayor virulencia de una amplia gama de otros
parásitos, como la tuberculosis, la malaria y el Toxoplasma gondii, como
se observa tanto en humanos como en animales salvajes (Ezenwa et al.
2010). Como otro ejemplo, la polilla de la col Mamestra brassicae
alberga una infección asintomática persistente de baculovirus que sólo
se desencadena en un estado letal manifiesto por la coinfección con una
segunda especie diferente de baculovirus (Burden et al.
2003). Por lo tanto, la coinfección puede generar sinergia para causar
una mayor mortalidad del huésped, de modo que los individuos
coinfectados sean eliminados de la población infecciosa (Marshall et al.
1999; Lass y cols. en prensa). Alternativamente, la coinfección puede
aumentar la producción infecciosa de un individuo, como durante la
epidemia del síndrome respiratorio agudo severo (SARS) de 2003,
donde unos "pocos individuos vitales" fueron responsables de la mayoría
de las infecciones, los "superpropagadores". Supuestamente, los súper
propagadores no eran solo aquellos individuos con altas tasas de
contacto (Hatcher, Dick y Dunn 2012b), sino también aquellos que
eliminaban grandes cantidades de virus debido a un estado inmunológico
alterado.
que surgen de la coinfección con otras infecciones bacterianas
respiratorias (Bassetti, Bischoff y Sheretz 2005).
Las plantas hospedantes también median en las interacciones entre
parásitos/herbívoros y sus consumidores a través de la producción de
compuestos volátiles o defensivos, lo que potencialmente resulta en
una diafonía defensiva. Por ejemplo, el maíz (Zea mays) coinfectado
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con el gusano de la raíz del maíz occidental (Diabrotica virgifera) y el gusano
de la hoja del algodón (Spodoptera littoralis) liberaron menos volátiles en las
raíces que las plantas infectadas individualmente, atrayendo menos
parásitos especializados (el parasitoide Cotesia marginiventris y el nematodo
Heterorhabditis megidis; Rasmann & Turlings 2007). Alternativamente, la
superposición posterior en las cascadas químicas o las modificaciones de
rasgos pueden resultar en
la estimulación de defensa por parte de una clase de parásitos es efectiva
contra una clase diferente (este efecto se encontró en aproximadamente un
tercio de los estudios experimentales; una proporción similar a aquellos en
los que se observó interferencia negativa; Stout, Thaler y Thomma 2006).
Por ejemplo, los insectos herbívoros y los hongos patógenos a menudo
pueden interactuar a través de alteraciones en la calidad nutricional o la
defensa del huésped (Hatcher 1995). Como otro ejemplo, en el sistema del
tomate, la infección por Pseudomonas syringae induce ácidos jasmónico y
salicílico e inhibidores de proteasa, reduciendo la tasa de crecimiento de las
larvas del invasor gusano cogollero de la remolacha Spodoptera exigua,
mientras que la infección por el virus del mosaico del tabaco induce sólo
salicilatos, lo que resulta en un mayor crecimiento de S. exigua pero redujo
la colonización por otros herbívoros (pulgones) (Thaler, Agrawal &
Halitschke 2010). Se observa una diafonía negativa similar en parásitos de
vertebrados, pero aquí los resultados de las interacciones son ampliamente
predecibles. Por ejemplo, un metaanálisis de estudios en los que los
vertebrados estaban coinfectados con
Los helmintos y los microparásitos encontraron interferencias negativas, de
modo que la coinfección reducía la densidad de los microparásitos cuando
los helmintos y los microparásitos competían directamente por los recursos,
por ejemplo, los glóbulos rojos del huésped (Graham 2008).
También pueden ocurrir interacciones negativas basadas en recursos:
nuevamente en el sistema del tomate, el tomate cultivado infectado con la
planta parásita Cuscuta pentagona es menos resistente al ataque invasivo
del gusano cogollero de la remolacha; sin embargo, las plantas infectadas
con cuscuta son de menor calidad nutricional, lo que resulta en tasas de
crecimiento reducidas para las orugas del gusano cogollero en plantas
coinfectadas (Runyon, Mescher & de Moraes 2008). Estas interacciones
indirectas mediadas por el huésped son muy comunes en las plantas
(Ohgushi et al. en prensa), y aunque pocos estudios han considerado
explícitamente su importancia para las invasiones, muchos han utilizado
plantas no nativas o malezas como especies modelo; Postulamos que será
esclarecedor seguir considerando tales efectos en el contexto de las
invasiones biológicas. Interacciones similares mediadas por el huésped
ocurren en los vertebrados, donde la supresión inducida por helmintos de
elementos de la inmunidad del huésped (específicamente la citocina
interferón gamma) conduce a una mayor densidad de microparásitos
(Graham 2008), lo que sugiere que el crecimiento de la población de
microparásitos será más explosivo. debido a efectos indirectos mediados
por el sistema inmunológico.
La literatura general sobre la evolución de la virulencia sugiere que la
coinfección puede seleccionar una mayor virulencia (May y Nowak 1995).
Sin embargo, la coinfección con diferentes especies de parásitos también
podría potencialmente seleccionar cambios en los rasgos del parásito que
mejoren las capacidades competitivas dentro del huésped (por ejemplo, de
Roode et al. 2005). Estos efectos indirectos de la coinfección tienen
implicaciones de amplio alcance para el uso de patógenos como agentes
de biocontrol y en el control de enfermedades específicas de parásitos (por
ejemplo, vacunación). Dados los efectos indirectos reguladores de
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Efectos indirectos de los parásitos en las invasiones 1271.
parásitos entre sí a través de la inmunidad del huésped, se debe considerar
cuidadosamente el tratamiento de un parásito específico. Como tal, tiene
mérito intentar dilucidar el resultado de las coinfecciones.
Finalmente, los huéspedes invasores pueden exhibir fenotipos
inmunológicos adaptativos que indirectamente los hacen más competitivos
frente a sus congéneres nativos. Los encuentros con parásitos nuevos
pueden inducir respuestas inflamatorias demasiado vigorosas, que pueden
conducir a una inmunopatología grave o incluso mortal (por ejemplo,
tormenta de citocinas; Sears et al. 2011). Lee y Klasing (2004) sugieren que
los invasores exitosos deberían amortiguar las respuestas inflamatorias
Th1, en comparación con los huéspedes nativos, aunque el campo requiere
más pruebas empíricas para determinar patrones consistentes (ver también
White y Perkins 2012).
Conclusiones y direcciones futuras.
Desde hace algún tiempo se reconoce el potencial de los parásitos para
mediar en los efectos indirectos (Price et al. 1986). Estos efectos no sólo
están generalizados sino que pueden ser fuertes, como se muestra aquí
con especial atención a las invasiones biológicas.
Además, la discriminación entre dos tipos principales de interacción indirecta
(densidad y rasgo mediado; Abrams 1995) ha permitido una mayor
apreciación de los diversos roles que los parásitos pueden desempeñar en
la estructuración de comunidades ecológicas. Demostramos que los efectos
indirectos de los parásitos tanto mediados por la densidad como por los
rasgos pueden ser importantes para influir en el éxito de la invasión, así
como en el impacto en la comunidad invadida.
Las invasiones biológicas representan un desafío global que afecta la
biodiversidad, la estructura comunitaria y los procesos ecosistémicos en
una variedad de ecosistemas. Estas invasiones reúnen nuevas combinaciones
de especies, lo que da lugar a muchas interacciones novedosas. Aquí
mostramos que los parásitos pueden ser componentes fundamentales de
esta estructura de interacción, produciendo efectos indirectos importantes
y variados, dando forma a las interacciones nativo­invasor en diversos
taxones y ecosistemas, en todos los niveles tróficos.
Quedan varias preguntas sobre los efectos indirectos del parasitismo.
Hemos demostrado aquí que los efectos se propagan tanto dentro como
entre niveles tróficos, y un análisis más detallado puede revelar diferencias
en los patrones generados por dicha propagación horizontal o vertical dentro
de las comunidades.
La investigación empírica en esta área debe avanzar en conjunto con
enfoques teóricos, tanto para procesos a nivel comunitario (Oghushi et al.
en prensa) como dentro del anfitrión (Holt & Dobson 2006). Comprender
estos patrones es importante para la ecología comunitaria en general y
ayudaría a evaluar el riesgo de invasión y control biológico. Los efectos
indirectos de o sobre los agentes de control subyacen a varias cuestiones
importantes en el biocontrol, incluidos los subsidios biológicos, los enfoques
de enemigos múltiples y los efectos no específicos (Hatcher y Dunn 2011).
Nuestra visión general se ha centrado en la interacción de parásitos y las
interacciones interespecíficas a escala local. Sin embargo, la estructura
comunitaria a menudo refleja procesos que se desarrollan a escalas
espaciales más grandes en metacomunidades (Holyoak, Lei­
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1272 a. m. Dunn et al.
Bold & Holt 2005) compuesto por comunidades unidas por
dispersión. Los parásitos pueden potencialmente modificar rasgos que influyen
en las tasas de dispersión y, por tanto, en los mecanismos de coexistencia.
como las compensaciones entre colonización y competencia. Esta es una
dimensión en gran medida inexplorada de la ecología de los parásitos, pero una
que puede ser particularmente pertinente para las invasiones.
Las interacciones entre parásitos e invasores también tienen el efecto
potencial para producir resultados inesperados y fascinantes
para humanos. Por ejemplo, el parásito protozoario Toxo­plasma gondii
manipula el comportamiento de evitación de depredadores de sus huéspedes
mamíferos intermedios para mejorar la actividad trófica.
transmisión a su huésped definitivo, uno de los mamíferos invasores de mayor
éxito, el gato (Felis catus). La domesticación de gatos expone a los humanos
a T. gondii y a una provocativa
La hipótesis es que las personalidades humanas también pueden ser alteradas.
por este parásito, que influye en el cultivo en personas muy infectadas.
regiones (Lafferty 2006). Este puede ser el último efecto indirecto mediado por
rasgos en las sociedades humanas, destacando la
necesidad de más investigación y una mejor comprensión de
efectos indirectos de la infección en las comunidades invadidas.
Para ampliar nuestra comprensión de interacciones tan complejas se
requiere una conversación cruzada entre ecólogos y parasitólogos, biólogos
de animales y plantas, teóricos y científicos.
investigadores empíricos y agricultura y conservación.
practicantes. Los beneficios científicos y prácticos de tales
Es probable que las colaboraciones sean grandes. La naturaleza compleja de
las interacciones indirectas puede tener implicaciones significativas para las
invasiones biológicas (White, Wilson & Clarke
2006), mientras que ejemplos de parásitos ecológicamente significativos
continuar montando. Parece importante no simplemente
acumular ejemplos de la influencia de los parásitos en las invasiones,
sino también para medir de manera más objetiva la importancia de estos
efectos en los resultados de la invasión (por ejemplo, Byers & Goldwasser
2001). Como indican los ejemplos de esta síntesis, la evidencia
está acumulando interacciones sutiles pero importantes
entre invasores y parásitos puede ser más la regla que
La excepción. En algunos casos (enfermedades virales de pastos y
ardillas, por ejemplo), estos impactos pueden ser muy fuertes,
sin embargo, puede requerir una cuidadosa observación y estudio para
demostrarlo de manera convincente. El desafío ahora es separar los
importancia relativa de los efectos directos e indirectos de los parásitos, y de
los efectos de la densidad y los rasgos para determinar la
Destinos e impactos de las especies introducidas. Investigación futura
debería seguir desarrollando un marco que integre la ecología, la evolución y
la inmunología comunitarias para comprender y gestionar mejor la propagación
de especies invasoras y sus
enfermedades en un mundo cada vez más conectado y cambiante.
Agradecimientos
Agradecemos a la Sociedad Ecológica Británica y a la Red Global de Invasiones.
NSF RCN DEB­0541673 por apoyar reuniones de investigación que estimularon
esta colaboración. AD y MJH reconocen el apoyo de NERC (NE/
G015201/1 y NE/J00630/1). SEP cuenta con el apoyo de un programa intraeuropeo del 7PM
Compañerismo. PMK cuenta con el apoyo de una subvención de descubrimiento de NSERC. LMW es
apoyado por la Fundación Nacional de Ciencias DEB 0349553. ARK es
apoyado a través del Premio NSF #EF­0832858. RDH reconoce la
Fundación de la Universidad de Florida y NIH (GM­083192).
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Recibido el 2 de marzo de 2012; aceptado el 2 de julio de 2012
Editor responsable: Charles Fox
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de este artículo:
Tabla S1. Ejemplos de efectos directos e indirectos de los parásitos en
invasiones biológicas.
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