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Insectos sociales. 49 (2002) 331–343

0020­1812/02/040331­13 Insectos sociales
© Birkhäuser Verlag, Basilea, 2002

Artículo de investigación

Especiación críptica en las hormigas productoras de hongos Cyphomyrmex longiscapus

Weber y Cyphomyrmex muelleri Schultz y Solomon,
nuevas especies (Formicidae, Attini)
TR Schultz 1, SA Solomon1, 2, UG Mueller 3, P. Villesen3, 4, JJ Boomsma4, 5, RMM Adams 1, 3 y B. Norden1
1
Departamento de Biología Sistemática, MRC 188, PO Box 37012, Museo Nacional de Historia Natural, Institución Smithsonian, Washington,
DC 20013­7012, EE.UU.; correo electrónico: schultz@lms.si.edu, norden.beth@nmnh.si.edu
2
Departamento de Entomología, Comstock Hall, Cornell University, Ithaca, NY 14850, EE. UU.; correo electrónico: sas97@cornell.edu
3 Sección de Biología Integrativa, Patterson Laboratories, Universidad de Texas, Austin, TX 78712, EE. UU.; correo electrónico: umueller@mail.utexas.edu,
rmmadams@mail.utexas.edu
4
Departamento de Ecología y Genética, Universidad de Aarhus, DK­8000 Aarhus C, Dinamarca; correo electrónico: palle.villesen@biology.au.dk
5
Instituto Zoológico, Departamento de Ecología de Poblaciones, Universidad de Copenhague, Universitetsparken 15, 2100 Copenhague, Dinamarca; correo electrónico:
JJBoomsma@zi.ku.dk

Recibido el 17 de diciembre de 2001; revisado el 28 de mayo de 2002; aceptado el 30 de mayo de 2002.

Resumen. Anidan en abundancia en los diques de los arroyos en
En los bosques húmedos de Panamá, la hormiga cultivadora de hongos Cypho
myrmex longiscapus sensu lato se ha convertido en un organismo modelo.
para el estudio del comportamiento, ecología, frecuencia de apareamiento, cultivar
Especificidad, patogénesis y parasitismo social en el attine.
simbiosis agrícola. Marcadores de alozimas, morfología y
Otra evidencia indica que C. longiscapus sl es de hecho un
complejo de dos especies, una de las cuales es nueva para la ciencia y
descrito aquí como Cyphomyrmex muelleri Schultz y
Salomón, nueva especie. Aunque ambas especies se encuentran
simétricamente en los mismos microhábitats y son ecológica, comportamental
y morfológicamente bastante similares, cultivan consistentemente dos hongos
simbiontes distantes. De este modo,
Cada una de las dos especies de hormigas hermanas está especializada en un área distinta.
especies de cultivares, contradiciendo las conclusiones de un estudio anterior
estudiar. Se proporciona información para separar de manera confiable los dos.
especies de hormigas; morfometría, ecología, comportamiento, biogeografía,
y la historia natural se resumen. Posible evolución
Mecanismos subyacentes a la especiación críptica en C. longiscapus.
sl se discuten.
Palabras clave: Cyphomyrmex, Attini, hormigas productoras de hongos,
especiación críptica.
Introducción
El género de hormigas Cyphomyrmex es de especial interés para comprender
la evolución de la agricultura en hormigas productoras de hongos.
(subfamilia Myrmicinae, tribu Attini) por dos razones principales:
(1) Cyphomyrmex ocupa una posición filogenética intermedia entre las
hormigas attinas “inferiores” y “superiores” (incluidas las cortadoras de hojas),
y posiblemente sea el grupo hermano de las hormigas attinas.
hormigas de attina superior (Schultz y Meier, 1995; Schultz, 1998;
Schultz, 2000; TRS, no publicado); y (2) dentro de Cyphomyrmex
Hay dos formas distintas de cultivo de hongos, típicas.
cultivo de micelio y cultivo de “levadura” (Wheeler, 1907;
Weber, 1972; Mueller et al., 2001); en este último, el cultivar
se mantiene en una fase de crecimiento unicelular y el jardín
Consta de nódulos modulares y fácilmente transportables. Residencia en
caracteres morfológicos, el género se divide en dos en grupos subgenéricos
formales, el “strigatus” y el “rimosus”
grupos (Kempf, 1966). Los datos preliminares indican que el grupo str gatus
contiene sólo cultivadores de micelio y probablemente es plesiomorfo y
parafilético con respecto al grupo ri mosus . Por el contrario, el grupo rimosus
contiene tanto
cultivadores de micelio y levadura, se deriva morfológica y conductualmente,
y probablemente sea monofilético (Kempf, 1966;
Schultz y Meier, 1995; Meier y Schultz, 1996; TRS, no publicado).
C. longiscapus es una de las tres especies (junto con C.
costatus y C. wheeleri) que violan la otra división bipartita ordenada de
Cyphomyrmex de Kempf (1966) porque estos
Las especies combinan características morfológicas de ambas subdivisiones.
Aunque los cultivares de hongos de la mayoría de las especies de Cyphomyrmex
son desconocidos, Kempf (1966) señala un patrón preliminar intrigante: las
tres especies que combinan las características de
ambos grupos son también las únicas especies del grupo rimosus que
Se sabe que cultivan jardines de micelio, mientras que, en la medida en que
Como se sabe, todas las demás especies del grupo rimosus cultivan jardines
de levadura. Este patrón sugiere que C. longiscapus y parientes
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332 TR Schultz et al.
Las especies pueden ocupar una posición filogenética fundamental en
la transición evolutiva del cultivo de micelio al cultivo de levadura,
recomendando a C. longiscapus como tema de investigación biológica
intensiva.
En el curso de los estudios de campo realizados desde 1995 hasta el
En la actualidad, se han identificado más de 550 nidos y jardines que inicialmente se
identificaron como pertenecientes a una única especie de hormiga productora de hongos.
recopilados en múltiples ubicaciones en Panamá (ver más abajo y el
Apéndice). Estos especímenes corresponden a Cyphomyrmex longis
capus en las claves de Weber (1940), Kempf (1966) y
Snelling y Longino (1992). Antes de estos campos panameños
estudios, C. longiscapus se había registrado en sólo tres
serie de colección, dos de Colombia (Weber, 1940; Kempf,
1966; Snelling y Longino, 1992) y uno de Panamá, el
este último consta de dos especímenes observados por Kempf (1966: p.
167) como “aberrante” pero posiblemente atribuible a la especie.
Trabajando en Panamá, Mueller y Wcislo (1998) descubrieron que,
aunque casi ausentes en otros microhábitats, los nidos de pus de C.
longisca son comunes en terraplenes arcillosos empinados.
asociados con pequeños arroyos, y son fácilmente localizados porque
Poseen entradas de embudo características en forma de oreja.
(“aurículas”). Así, contrariamente a su presunta rareza,
Mueller y Wcislo (1998: p. 182) llaman a la panameña C.
longiscapus “la especie más fácil de recolectar de todos los attines
hormigas” y lo recomiendo como “un candidato ideal para un modelo
especies de attines inferiores” (p. 188).
Los objetivos de este estudio son: (1) resumir los datos moleculares
y morfológicos que distinguen las dos especies
actualmente se sabe que comprende el complejo panameño C. “longisca
pus” sl ; (2) actualizar la taxonomía de C. longi scapus sensu estricto y
describir la nueva especie; (3) a
resumir la morfometría, distribución y biología de
ambas especies; y (4) facilitar una fácil diferenciación de estos
especies en el laboratorio y en el campo. El objetivo de facilitar la
identificación es especialmente importante porque, como se señaló
arriba, C. longiscapus y sus parientes son de especial interés biológico
y, según lo recomendado por Mueller y Wcislo
(1998), se han convertido verdaderamente en organismos modelo en
diversos estudios de comportamiento, ecológicos y evolutivos (Mueller et al.,
1998; Currie et al., 1999a, 1999b; Villesen y otros, 1999;
Adams y otros, 2000 a, 2000b; Verde y otros, 2002; Mueller
et al., en prensa; Villesen et al., en prensa; Adams et al., no publicado;
Mehdiabadi y Mueller, inédito; Villesen et al., no publicado).
Métodos
Desde 1995 hasta el presente, más de 550 colonias de Cyphomyrmex con derechos de reina
“longiscapus” sl fueron recolectados en múltiples ubicaciones en Panamá (ver
Apéndice). Los hongos cultivados de un subconjunto de estos nidos fueron inicialmente
examinados mediante métodos RFLP y clasificados en dos grupos distintos
(Mueller et al., 1998). Análisis posteriores de secuencias de ADNr corroboraron estos
agrupamientos e indicaron que los dos grupos de cultivares son
filogenéticamente distantes, que representan al menos dos hongos distintos
especies (Mueller et al., 1998). Estos resultados llevaron a la conclusión inicial
esa C.” longiscapus” sl, entonces considerada como una sola especie de hormiga, era
polimórfica para su uso como cultivar.
En un estudio separado sobre la relación de las obreras y la frecuencia de
apareamiento de las reinas, se examinó un subconjunto de hormigas en busca de loci de
alozimas variables. Análisis de allozyme de individuos seleccionados de un subconjunto de los 80 nidos.
se realizaron con electroforesis en gel de almidón horizontal al 12%. Todos los geles
Especiación críptica en Cyphomyrmex longiscapus sl
Tabla 1. Frecuencias genotípicas (agrupadas por especie) para cuatro alozimas
lugares
C. muelleri Conjunto
C. longiscapus
Genotipo 11 12 22 11 12 22 11 12 22
IDH (n = 80) 1,00 GPD 1,00 0,46 1,00 0,54
(n = 60) 1,00 HK (n = 50) 0,50 1,00 0,46 0,50
1,00 0,22 0,15 0,54
1,00 GPI (n = 79) 0,46
0,32 0,22 0,63
se ejecutaron en un tampón de bandeja Tris (27 g/l) – ácido cítrico (18,07 g/l) (pH 6,3)
durante 4 horas a 60 mA. Se utilizaron cuatro loci diferentes para el análisis: isocitrato
deshidrogenasa (IDH), glicerol­3­fosfato deshidrogenasa
(GPD), hexoquinasa (HK) y glucosa­6­fosfato isomerasa (GPI).
Los cuatro loci segregaron dos alelos: lento (1) y rápido (2). tres de
estos loci (IDH, GPD y HK) son monomórficos para alelos alternativos en
un patrón consistente que separa de manera confiable a las hormigas en dos
grupos (Tabla 1). Hormigas, incluidos individuos de ambos grupos recolectados en
las mismas localidades, nunca se encontró que fueran heterocigotos en estas tres
lugares. Con respecto al patrón sostenido por los primeros tres loci, el
El cuarto locus (GPI) es polimórfico en un grupo y monomórfico en el
otro. Por lo tanto, el patrón en el locus GPI es consistente con el patrón en
los primeros tres loci, pero, considerado solo, es útil para separar sólo un
subconjunto de individuos en los dos grupos de alozimas. (Tabla 1). datos de este
tipo constituyen evidencia inequívoca de genes aislados reproductivamente
charcos, que, cuando ocurren simpátricamente, representan especies separadas
(Boomsma et al., 1990; Schultz et al., 1998). Datos adicionales de microsatélites (Villesen
et al., no publicado) y marcadores AFLP (Adams et al.,
no publicado) corroboran esta conclusión.
Cuando se compararon los resultados de los análisis de alozimas con
análisis de los cultivares de hongos, se encontró que estaban perfectamente correlacionados,
es decir, todas las hormigas en uno de los grupos de alozimas cultivan consistentemente
un cultivar de hongo, mientras que todas las hormigas del otro grupo cultivan el cultivar
alternativo. Por lo tanto, contrariamente a una conclusión anterior (Mueller et al.,
1998), los marcadores genéticos de cultivares y hormigas revelan la existencia de dos hormigas.
especies, cada una especializada en su propio cultivar fúngico distintivo.
Trabajando por separado y sin referencia directa a los resultados de al lozyme,
examen morfológico de individuos de un subconjunto
de nidos panameños de C. “longiscapus” sl (obreras, hembras y machos;
ver Apéndice) se llevó a cabo para identificar diferencias de estado de carácter morfológico,
si las hubiera, que separan de manera confiable a C. “longiscapus” sl
en dos o más especies. También se midieron los especímenes en función de tres
parámetros comúnmente empleados en estudios sistemáticos de hormigas (Brown, 1953):
longitud de la cabeza (HL), ancho de la cabeza (HW) y longitud de Weber (WL) (Tabla 2).
En el curso de la investigación morfológica, todos los especímenes conocidos de C.
“longiscapus” sl (incluido material de Costa Rica, Colombia y
Ecuador) fueron ensamblados y comparados con especímenes de Panamá.
Este material fue tomado prestado de las siguientes colecciones: Museo de
Zoología Comparada, Harvard (MCZ); Museo Nacional de Naturaleza
Historia (USNM); Museo del Condado de Los Ángeles (LACM); Muséu de Zoología da
Universidade de São Paulo, Brasil (MZSP, incluido el
Colección WW Kempf); e Instituto Nacional de Biodiversidad, Heredia, Costa Rica (INBC).
Las mediciones siguen a Brown (1953); La terminología sigue a Bolton (1994), Harris
(1979), Kempf (1966) y Snelling.
y Longino (1992). Se identificaron dos especies, C. longiscapus ss y
una segunda especie no descrita. El nombre y descripción del nuevo
las especies fueron producidas por un subconjunto de los autores (TRS y SAS); la
descripción aparece a continuación bajo el título “Cyphomyrmex muelleri
Schultz y Solomon, nuevas especies”.
Taxonomía
Se presentan datos de caracteres morfológicos y de tres loci de alozimas.
perfectamente correlacionados y distinguen las mismas dos especies distintas de hormigas.
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Insectos sociales. vol. 49, 2002 Artículo de investigación 333

Tabla 2. Valores medios, errores estándar,

AL (mm) Alto (mm) LU (mm)
rangos (entre paréntesis) y en
cuatro casos, medidas individuales
Trabajadores
de longitud de la cabeza (HL), ancho de la cabeza
Trabajadores de C. longiscapus (Panamá) 0,80 + 0,005 0,62 + 0,004 1,03 ± 0,007 (HW) y la longitud de Weber (WL), en
N=52 (26 nidos, 2 obreras por nido) (0,70–0,86) (0,55–0,67) (0,90–1,12) milímetros, para trabajadores, ginecólogos
(reinas), y los machos de los dos
Trabajadores de C. longiscapus (Panamá) 0,80 + 0,005 0,64 + 0,003 1,03 + 0,003
especies del nido panameño
N=20 (1 nido) (0,75­0,84) (0,60–0,66) (0,96–1,10)
series, y para trabajadores y ginecólogos de
Obreras de C. longiscapus (Colombia) 0,92 + 0,006 0,72 + 0,010 1,24 + 0,013 todos los especímenes conocidos no
N=21 (mínimo de 3 nidos) (0,85–0,97) (0,64–0,79) (1,11­1,37) panameños. Los ojos fueron incluidos en el
Medición del ancho de la cabeza en hombres.
Trabajador de C. longiscapus (Costa Rica)
norte=1 0,91 0,72 1.22

Trabajadores de C. muelleri (Panamá) 0,82 + 0,004 0,63 + 0,004 1,08 + 0,007

N=56 (28 nidos, 2 obreras por nido) (0,74–0,88) (0,58–0,70) (0,96–1,18)

Trabajadores de C. muelleri (Panamá) 0,85 + 0,004 0,64 + 0,004 1,12 + 0,007

N=20 (1 nido) (0,80–0,89) (0,61–0,67) (1,06–1,18)

Trabajador de C. muelleri (Ecuador)

norte=1 0,79 0,61 1.06

ginecólogos

C. longiscapus gynes (Panamá) 0,89 + 0,003 0,72 + 0,005 1,23 + 0,008

N=25 (20 nidos) (0,85–0,93) (0,67–0,79) (1,15–1,29)

C. longiscapus gynes (Colombia)

N=2 (1 nido) (alado, desalado) 0,97, 0,99 0,76, 0,76 1,37, 1,38

C. muelleri gynes (Panamá) 0,90 + 0,003 0,70 + 0,003 1,23 + 0,006

N=23 (20 nidos) (0,87–0,93) (0,68–0,73) (1,18–1,27)

Machos

Machos de C. longiscapus (Panamá) 0,60 + 0,005 0,56 + 0,009 1,05 + 0,010

N=25 (23 nidos) (0,55–0,66) (0,46–0,62) (0,94–1,18)

C. longiscapus macho (Colombia)

norte=1 0,68 0,62 1.22

Machos de C. muelleri (Panamá) 0,63 + 0,005 0,56 + 0,011 1,07 + 0,010

N=29 (28 nidos) (0,58–0,69) (0,46–0,62) (0,99–1,19)

Afortunadamente, las dos especies se pueden distinguir consistentemente sobre la base de
estados de caracteres morfológicos discretos, y éstos proporcionan los medios más prácticos
para diferenciar las dos especies. Las especies también se distinguen basándose en
diferencias estadísticamente significativas en el tamaño corporal, aunque, debido a la amplia
superposición de estos parámetros entre individuos de las dos especies, estas diferencias
tienen poco valor práctico para la identificación de especímenes. Las dos especies también
difieren
en la morfología de la “aurícula” de entrada al nido (Fig. 8; Tabla 3). Uno de los
la especie corresponde a Cyphomyrmex longiscapus Weber; el otro es
nuevo para la ciencia.
Descrito originalmente por Weber (1940), C. longiscapus es único
dentro del género. De su distinción, Kempf (1966, p. 167) citó, además de los escapos
singularmente alargados (que sobrepasan las esquinas occipitales), los caracteres de los
lóbulos frontales débilmente expandidos, alargados.
mandíbulas y un collar en forma de cuello en el occipucio. Desafortunadamente, todos estos
Los estados de carácter se comparten con las nuevas especies que se describen a continuación y, por lo tanto,
ambas especies corren hacia C. longiscapus en los cayos de Weber (1940), Kempf
(1966) y Snelling y Longino (1992). La información proporcionada aquí
complementa la información proporcionada por estos autores y es suficiente para
distinguiendo C. longiscapus ss de la nueva especie Cyphomyrmex .

Cyphomyrmex longiscapus Weber 1940 Tabla 3. Valores medios, errores estándar, rangos (entre paréntesis) y
proporciones calculadas (alto del pabellón/ancho del pabellón), en milímetros, para el nido
aurículas de entrada de las dos especies tomadas de nidos panameños
LECTOTIPO (reexaminado por TRS): Trabajador (MCZ). Diseñado por
Kempf (1966). Colombia: Río Porce; 1020 m (3200'); anidando bajo la lluvia
Altura de la Ancho de la aurícula Alto/Ancho
bosque; Weber núm. 1088; 3 de agosto de 1938; NA Weber, coleccionista. Basado en
aurícula (mm) (mm)
nota manuscrita que acompaña a los viales recolectados por Weber en la MCZ, el
La serie tipo fue recolectada a 6°40¢N, 75°10¢W. Medidas (en mm, remedidas por TRS): 23,10 + 0,98 19,05 + 0,75 1,24 + 0,04
C. longiscapusN
HL=0,90; DH=0,64; WL=1,26; SL=0,79; diámetro máximo del ojo = 0,15; longitud del fémur =55 (9,7–41,4) (9,2–33,55) (0,68–1,96)
posterior = 1,14. Tenga en cuenta que en el
En la descripción original, Weber (1940, p. 407) informa un período de recolección de junio C. muelleriN 16,65 + 0,88 20,03 + 1,13 0,90 + 0,08
a agosto de 1938 y que Kempf (1966) informa erróneamente el =24 (8,15–27,05) (10–33,45) (0,36–1,86)
fecha de recolección como “Nov. 1938”.
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334 TR Schultz et al. Especiación críptica en Cyphomyrmex longiscapus sl

Figura 1. Cabeza del trabajador, vista frontal (dorsal). VC=carina vertexal. (a.) C. longiscapus (Panamá) (b.) C. muelleri (Panamá)

Figura 2. Trabajador, vista lateral. PT=tubérculos metanotales posteriores; MG=surco metanotal; IG=tercer surco intersegmentario del tórax. (a.) C. longi scapus (Panamá). (b.) C. muelleri
(Panamá)

Figura 3. Postpecíolo del trabajador, vista dorsal. PT=tubérculo postpeciolar. (a.) C. longiscapus (Panamá). (b.) C. muelleri (Panamá)

Figura 4. Pierna posterior del trabajador, vista posterior. FL=lóbulo metafemoral. (a.) C. longiscapus (Panamá). (b.) C. muelleri (Panamá)

TRABAJADORES (diagnóstico): Medidas como en la Tabla 2. Posee 11 segmentos
terminales y fórmula palpal 4, 2 (características plesiomorfas para y
muy extendido en los Attini). Color que va del amarillo al testáceo y al
marrón fusco. Cabeza y tronco foveados uniformemente, cada fóvea generalmente
rodeado por un círculo de "flor" blanquecina que se asemeja al attine
simbionte actinomiceto (Currie et al., 1999a), el alcance de esta floración
muy variable entre individuos: puede estar completamente ausente; Puede ser
presentarse como pequeños círculos separados, creando un patrón discontinuo; o eso
puede estar presente como una manta tegumental continua formada por
círculos superpuestos. Pilosidad discreta, fina, delgada, plateada y decumbente.
Los siguientes caracteres separan de manera confiable a C. longiscapus de sus
especies hermanas crípticas (descritas a continuación): carinas vertexales (es decir, parejas
carinae en el vértice, paralela y a cada lado de la mitad
línea) fuertemente producido (Fig. 1a, VC). Surco metanotal (“impresión mesoepino tal” de
Kempf) profundo, interrumpiendo claramente la continuidad del
alitrunk en vista lateral (Fig. 2a, MG). Tercer surco intersegmentario de
el tórax, que separa el mesopleuron del metapleuron, completo,
se extiende desde el surco metanotal hasta entre las coxas, aunque está oscurecido en
algunos especímenes por la “floración” tegumental blanquecina (¿el simbionte actinomiceto
actual?) (Fig. 2a, IG). Tubérculos posteriores en el
dorso postpeciolar formando túmulos bajos y redondeados (Fig. 3a, PT); en vista dorsal, el
pospecíolo solo ligeramente emarginado y amplia y superficialmente impresionado
posteriormente (Fig. 3a). Fémur posterior que carece de carina ventral y lóbulo ventral (Fig.
4a, flecha).
Los siguientes caracteres son generalmente útiles para distinguir C.
longiscapus de la nueva especie, pero, debido a que una minoría de especímenes
En ambas especies poseen estados intermedios, son menos confiables que los
Machine Translated by Google
Insectos sociales. vol. 49, 2002
Figura 5. Cabeza ginecológica, vista frontal (dorsal). VC=carinas vertexales. (a.) C. longiscapus (Panamá). (b.) C. muelleri (Panamá)
Figura 6. Hombre, vista lateral. PS=espina propodeal. (a.) C. longiscapus (Panamá). (b.) C. muelleri (Panamá)
Figura 7. Postpecíolo masculino, vista dorsal. PT=tubérculo postpeciolar. (a.) C. longiscapus (Panamá). (b.) C. muelleri (Panamá)
caracteres enumerados anteriormente y, por lo tanto, deben usarse para la identificación
sólo con precaución: “floración” tegumental blanquecina (¿simbionte de actinomiceto?), cuando
está presente, rara vez ocurre dentro del escrobo antenal.
Triángulo frontal generalmente ancho, que suele formar un área en forma de dedo entre los
lóbulos frontales que se redondea posteriormente. Los tubérculos mesonotales posteriores
generalmente se producen fuertemente (Fig. 2a, PT), pero variables,
producido más débilmente en algunos especímenes. El ángulo propodeal generalmente
presente, con caras dorsal y decliva generalmente separadas por una distinta
hombro.
GINECOS (diagnóstico): Medidas como en la Tabla 2. Al igual que las obreras, posee 11
segmentos antenales, fórmula palpal 4, 2 y la única C.
longiscapus sl caracteres de los escapos antenales alargados y débilmente
lóbulos frontales expandidos. Color, microescultura, floración tegumental y
pilosidad como en los trabajadores.
C. longiscapus gynes generalmente difieren de los de la nueva especie
en los mismos estados de carácter que los trabajadores excepto, obviamente, aquellos
del alitronco. Los caracteres más confiables incluyen: Carinae vertexal
fuertemente producido (Fig. 5a, VC). Tubérculos posteriores en el postpeciolo
formando túmulos bajos y redondeados (como en el trabajador, Fig. 3a, PT); en vista dorsal,
el postpecíolo sólo ligeramente emarginado y amplia y superficialmente impresionado
posteriormente (como en el trabajador, Fig. 3a). Fémur posterior sin ventral
carinae y lóbulo (como en el trabajador, Fig. 4a, flecha).
Los caracteres algo menos confiables y que varían más continuamente incluyen: Triángulo
frontal generalmente ancho, que generalmente forma un dedo
Artículo de investigación 335
Área entre los dos lóbulos que se redondea posteriormente. La “floración” integu mental
blanquecina (¿simbionte de actinomiceto?) rara vez está presente dentro del escrobo tennal.
MACHOS (diagnóstico): Medidas como en la Tabla 2. Poseen 13 segmentos antenales y fórmula
palpal 4, 2. Mandíbulas con cuatro o cinco dientes,
el diente basal (quinto) a veces se reduce a un ángulo basal redondeado. Como
en los trabajadores y ginecólogos, la cabeza y el tronco bastante uniformemente foveados, el
fóveas ocasionalmente rodeadas por una “flor” blanquecina; pilosidad como en el
otras castas. Basado en tres disecciones (un macho de cada una de las tres
Nidos panameños), los genitales masculinos se ajustan estrechamente a los plesiomorfos.
patrón attino: parámeros simples, formando lóbulos cortos, redondeados y cóncavos;
edeago simple, formando un lóbulo ancho y redondeado con dientes diminutos a lo largo
el borde ventral; y volsella con dedos simples, largos, estrechos y
fuertemente recurvado. La única desviación del patrón attino plesiomórfico (en el que la cúspide
volselar está ausente) es que la cúspide está presente.
como un lóbulo corto, simple y redondeado.
En general, los machos de C. longiscapus son difíciles de distinguir de los
machos de la nueva especie, pero los caracteres más confiables incluyen: Post pecíolo en vista
dorsal débilmente emarginado posteriormente (Fig. 7a); y el
espinas propodeales cortas, el ancho en la base de la columna excede el
longitud total de la columna (Fig. 6a, PS). En todos los machos de C. longiscapus examinados,
la cabeza y generalmente el dorso del alitronco tienen un pigmento más oscuro (de testáceo a
marrón fuscous) que el resto del cuerpo, que es
amarillo, un patrón que sugiere una especie que vuela durante el día.
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336 TR Schultz et al.
Figura 8. Entradas a los nidos. (a.) C. longiscapus (Panamá): forma “nido de golondrina”. (b.) C. longiscapus (Panamá): forma de aurícula. (c.) C. muelleri (Panamá)
ARQUITECTURA DEL NIDO (diagnóstico): La arquitectura de la entrada del nido difiere
suficiente entre C. longiscapus y la nueva especie para constituir un carácter generalmente
útil para distinguir entre los nidos de las dos
especies en el campo. C. longiscapus construye entradas para nidos de dos
tipos: el tipo nido de golondrina, reportado en Colombia y Panamá
(Fig. 8a; Weber, 1972; Mueller y Wcislo, 1998), y el tipo de aurícula,
reportado desde Panamá (Fig. 8b). Las dimensiones de la aurícula se resumen en
Cuadro 3. En C. longiscapus, las aurículas de entrada al nido suelen ser más altas que las
de ancho (es decir, más largo en la dimensión vertical que en la horizontal), y
Las aurículas están sorprendentemente acampanadas, es decir, son mucho más anchas en todo el borde.
que a lo largo de la base.
Distribución: C. longiscapus se conoce actualmente en los bosques húmedos.
de Colombia, Panamá y Costa Rica.
Paratipos examinados (10 en total): 2 trabajadores (LACM), 4 trabajadores
(MCZ), 1 trabajador (MZSP, Colección WW Kempf), 1 ginecólogo alado (MCZ),
1 ginecólogo repartidor (MCZ), 1 masculino (MCZ): Colombia: Río Porce; 1020 metros;
anidando en la selva tropical; n° 1088; 3­viii­1938; NA Weber, col.
Otros especímenes no panameños (no tipo) examinados (14 en total):
5 trabajadores (LACM): Colombia: Choló Quebrada Bolindramá; 1968;
Col. piedra plateada; LACM 43800; contenido del estómago Phyllobates auro taenia
(Amphibia); No. M29. 2 trabajadores (LACM) y 6 trabajadores
(MZSP): Colombia, Valle; Anchicayá, Municipio Buenaventura; California.
2000 metros; selva tropical, bajo una roca en un cañón; 19­vi­1971; WL Brown, Jr.
coleccionista. 1 trabajador (INBC): Costa Rica: Herédia; Est. Biol. La Selva;
50 a 150 metros; 10°26¢N, 84°01¢O; septiembre de 1992; INBio­OET; INBio
CRI001237776; Longino nº 3328; J. Longino, Coleccionista. Snelling y
Longino (1992) enumera una segunda serie colombiana (LACM) del contenido estomacal
de la rana Dendrobates histrionicus, que no fue localizada
para este estudio.
Ejemplares panameños examinados: 931 obreras (105 nidos), 192
ginecos (72 nidos) y 180 machos (49 nidos); ver el Apéndice.
Cyphomyrmex muelleri Schultz y Solomon, nuevas especies
HOLOTIPO (trabajador): República de Panamá: Isla de Barro Colorado; 14 de febrero de
1996; UG Müller, coleccionista; Serie nido:
UGM960214–05. Medidas (en mm): HL=0,85; DH=0,65;
WL=1,08; SL=0,79; longitud del fémur posterior = 1,02; mayor diámetro de
ojo=0,17. USNM.
TRABAJADORES (diagnóstico): Medidas como en la Tabla 2. Poseen 11 segmentos
tennales y fórmula palpal 4, 2. Color que va del amarillo al
testáceo a marrón fuscous. Cabeza y tronco uniformemente foveados, cada uno
fóvea generalmente rodeada por un círculo de “flor” blanquecina que se asemeja
el simbionte actinomiceto attine (Currie et al., 1999a), el alcance de este
La floración es muy variable entre individuos, como se describió anteriormente para C.
longiscapo. Pilosidad discreta, fina, delgada, plateada y decumbente.
Especiación críptica en Cyphomyrmex longiscapus sl
Destacando a C. longiscapus, con el que está muy relacionado, en
las claves de Weber (1940), Kempf (1966) y Snelling y Longino
(1992), y comparte con esa especie la antena antenal excepcionalmente alargada.
paisajes y lóbulos frontales débilmente expandidos. Distinguible por los siguientes criterios:
Carinas vertexales (es decir, carinas pareadas en el vértice, que corren paralelas a la línea
media y a ambos lados de ella) vestigiales o ausentes (en
C. longiscapus, fuertemente producido) (Fig. 1b, VC). Dorso del alitronco
en perfil lateral más suave y continuo que en C. longiscapus.
En particular, el surco metanotal (“impresión mesoepinotal” de
Kempf) obsoleto, presente sólo como una línea transversal poco profunda (Fig. 2b,
MG), de modo que, en vista lateral, el dorso del mesonoto y el propodeo
son continuos e ininterrumpidos por una sutura profunda como la que está presente en
C. longiscapus. Tercer surco intersegmentario del tórax (que separa el
mesopleuron del metapleuron) incompleto, presente dorsalmente como el
Surco metanotal vestigial y lateralmente justo encima de las coxas, pero ausente.
en el medio (Fig. 2b, IG); en C. longiscapus el surco está completo (Fig.
2a, IG). Los tubérculos posteriores del postpecíolo se produjeron en fuertes dentículos (Fig.
3b, PT), que sobresalen notablemente en la posteridad, de modo que el postpecíolo está
fuertemente emarginado posteriormente en vista dorsal (Fig. 3b); en c.
longiscapus, el pospecíolo está débilmente emarginado (Fig. 3a). fémur trasero
con un par de fuertes carinas ventrales, formando un surco para la recepción
de la tibia y producido en el tercio basal en un fuerte lóbulo ventro­pos anterior (Fig. 4b, FL),
aparentemente para la protección de la articulación entre la tibia y el tarso. El surco femoral
ventral recibe así la
tibia distalmente y el tarso basalmente. Carina y lóbulo ausentes en C. longis capus (Fig.
4a, flecha).
Los siguientes caracteres son generalmente útiles para distinguir C.
muelleri de C. longiscapus, pero, debido a que una minoría de especímenes en
Ambas especies poseen estados intermedios, estos caracteres adicionales son
algo menos confiable para la identificación de C. muelleri: Blanquecino en la “floración”
tegumental (¿actinomiceto simbionte?), cuando está presente en otros lugares
en el cuerpo, que también ocurre dentro del escrobo antenal (generalmente ausente en
C. longiscapus). Triángulo frontal generalmente comprimido lateralmente, formando
un triángulo agudo estrecho o una impresión lineal (ancha y en forma de dedo
en C. longiscapus). Tubérculos mesonotales posteriores ausentes o presentes como
carinas débiles (Fig. 2b, PT); generalmente bien desarrollado en C. longiscapus.
El ángulo propodeal suele estar ausente; las caras dorsal y declivo fusionadas
en una curva continua; ángulo propodeal generalmente presente en C. longis capus.
GYNES (diagnóstico): Medidas como en la Tabla 2. Como en el trabajador, que posee 11
segmentos antenales, fórmula palpal 4, 2 y los caracteres trabajador/ginecólogo de C.
longisca pus sl de los escapos antenales alargados y
lóbulos frontales débilmente expandidos. Color, escultura, floración tegumental,
y pilosidad como en los trabajadores.
Generalmente se diferencia de C. longiscapus en los mismos estados de carácter.
como los trabajadores excepto, obviamente, los del alitrunk. Carina vertexal vestigial o
ausente (Fig. 5b, VC). Postpeciolo en vista dorsal fuertemente
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Insectos sociales. vol. 49, 2002
emarginar posteriormente (como en el trabajador, Fig. 3b). Fémur posterior con fuerte
Carina ventral y lóbulo (como en el trabajador, Fig. 4b, FL).
MACHOS (diagnóstico): Medidas como en la Tabla 2. Antenas con 13 segmentos tenales,
fórmula palpal 4, 2. Mandíbulas con cuatro o cinco dientes,
el diente basal (quinto) a veces se reduce a un ángulo basal redondeado. Como
en los trabajadores y ginecólogos, la cabeza y el tronco bastante uniformemente foveados, el
fóveas ocasionalmente rodeadas por círculos de “flor” blanquecina; pilosidad
como en las otras castas.
Los machos de C. muelleri son generalmente difíciles de distinguir de los machos.
de C. longiscapus, pero difieren en los siguientes caracteres: Como en los trabajadores y los
ginecólogos, el postpecíolo de los machos de C. muelleri en vista dorsal es
fuertemente emarginado posteriormente (Fig. 7b); en los machos de C. longiscapus , el
el postpecíolo está muy débilmente emarginado (Fig. 7a). Espinas propodeales más largas
que los de los machos de C. longiscapus (Fig. 6a, PS), la longitud total de la columna
excediendo el ancho del lomo en la base (Fig. 6b, PS). Todos los machos de C. muel leri
examinados son uniformemente de color amarillo/naranja, con una coloración porcina más
oscura restringida al tegumento que rodea inmediatamente el
omatidios, como se podría esperar de un volador nocturno o crepuscular.
Basado en tres disecciones (un macho de cada uno de los tres nidos), no hay
diferencia entre C. muelleri y C. longiscapus en la morfología genital masculina (como se
describió anteriormente para C. longiscapus).
ARQUITECTURA DEL NIDO (diagnóstico): La arquitectura de entrada al nido constituye un
carácter de campo generalmente útil para distinguir entre
Nidos de C. muelleri y C. longiscapus. Todas las observaciones de la arquitectura de nidos de
C. muelleri provienen de Panamá y, hasta donde se sabe, C.
muelleri construye entradas a los nidos únicamente del tipo aurícula (Fig. 8c), y
no del tipo nido de golondrina (Fig. 8a). Las dimensiones de las aurículas se resumen en la
Tabla 3. En C. muelleri, las aurículas de entrada al nido tienen forma de “boca”, generalmente
más anchas que altas (es decir, más largas en sentido horizontal que en sentido horizontal).
dimensión vertical), y, en lugar de ensancharse, el borde de la aurícula es simplemente
hinchado o engrosado más allá de la circunferencia de la base (Fig. 8c).
En su análisis de C. longiscapus, Kempf (1966, p. 167) menciona
dos especímenes recolectados por WL Brown, Jr. y ES McCluskey en enero de 1960 en la
isla de Barro Colorado, Panamá (colección no. B­55),
que “aunque básicamente se parece, dudo en atribuirle definitivamente
a la especie actual” [es decir, a C. longiscapus]. Aunque estos especímenes (un trabajador y
un ginecólogo) no pudieron ser localizados y por lo tanto no pudieron ser
examinados para el presente estudio, son asignables a C. muelleri según
sobre: (1) el hecho de que hasta ahora sólo C. muelleri – y no C. longiscapus –
ha sido recolectada en la isla Barro Colorado (UGM, obs. pers.); y,
Más importante aún, (2) la sucinta descripción que hace Kempf del trabajador:
“Mesonoto teniendo sólo el par anterior de tubérculos desarrollados, el
el resto es plano... Impresión mesoepinotal obsoleta... Fémures posteriores ventralmente
lobulados y carinados en el tercio basal... [Postpecíolo] con un
impresión mediodorsal, tubérculos pares posteriores más fuertes, que proyectan
más allá del borde posterior mesialmente profundamente extirpado” (Kempf, 1966:
pag. 167). Medidas de la cabeza del trabajador informadas por Kempf (HL=0,72 mm,
HW=0,56 mm) quedan ligeramente fuera del rango inferior observado para C.
muelleri, pero informó la longitud del trabajador Weber (1,01 mm) y todos los ginecólogos.
medidas (HL=0,88 mm; HW=0,69 mm; WL=1,22 mm) caída
dentro de los rangos observados (Tabla 2).
Distribución: C. muelleri se conoce actualmente casi en su totalidad en el
bosques más húmedos del centro de Panamá, pero un solo espécimen recolectado en bosques húmedos
bosque en Ecuador (ver más abajo) indica que esta especie (o una especie críptica,
especies estrechamente relacionadas) también se encuentra en América del Sur.
Paratipos: Panamá: 868 obreras (67 nidos), 253 ginecólogos (52 nidos) y
385 machos (40 nidos); ver el Apéndice. Ecuador: 1 trabajador.
Datos de colección: ejemplares panameños: ver Apéndice. ecuatoriano
ejemplar: 1 trabajador (MZSP): Ecuador: Esmeraldas; 10 kilómetros. al sur de Atacames; isca
no solo (“cebo en el suelo”); 7­xi­1987; CRF Brandão
y CD Bastidas, coleccionistas. Este espécimen fue tomado en un bosque húmedo en
cebo para sardinas (CRF Brandão, com. pers.).
Deposición de muestras: USNM (holotipo, paratipos), MCZ
(paratipos), LACM (paratipos), MZSP (paratipos), BM (paratipos),
CASC (paratipos).
Artículo de investigación 337
Etimología: Nos da mucho gusto nombrar esta especie en honor a nuestra
amigo y colega Ulrich G. Mueller, quien, a través de un diligente trabajo de campo
y estudio biológico ejemplar, ha sido pionero en este grupo ideal de modelos
organismos para la investigación attina.
Resultados
Morfometría
TRABAJADORES: Basado en mediciones tomadas a 52 C.
obreras longiscapus de 26 nidos y de 56 C. muelleri
obreras de 28 nidos de Panamá (Cuadro 2), C. muelleri
Las obreras son en promedio significativamente más grandes que las obreras
de C. longisca pus tanto en longitud de cabeza como de cuerpo, pero sólo
marginalmente mayores en ancho de cabeza (prueba t de dos colas en valores promedio:
HL: t=3,959, gl=105, P<0,001; HW: t=1,975, gl=104,
p=0,0510; WL: t=4,435, gl=105, P<0,0001). Una comparación
de 20 obreras de un solo nido de C. longiscapus (Panamá)
con 20 obreras de un solo nido de C. muelleri (Cuadro 2)
sigue el mismo patrón (prueba t de dos colas en valores promedio:
HL: t=6,804, gl=37, P<0,0001; HW: t=0,458, gl=35,
p=0,650; WL: t=7,542, gl=36, P<0,0001). Aunque se ha demostrado que es
real y biológicamente interesante, la diferencia de tamaño es de gran importancia.
poco valor práctico para separar las dos especies, al menos en
Panamá.
Basado en mediciones tomadas de 21 ejemplares colombianos de C.
longiscapus de tres nidos y de 52 obreras panameñas de C. longiscapus
de 26 nidos (Cuadro 2), las obreras colombianas de C. longiscapus son
significativamente más grandes que las obreras panameñas de C.
longiscapus (prueba t de dos colas en valores promedio: HL: t =15,815,
gl=46, P<0,0001;
HW: t=9,178, gl=27, P<0,0001; WL: t=14,798, gl=32,
P<0,0001). Basado en mediciones de 56 C. muelleri
obreras tomadas de 28 nidos (Tabla 2), las obreras colombianas de C.
longi scapus también son más grandes que las obreras de C. muelleri
(prueba t de dos colas en valores promedio: t=12.848, gl=43, P<0.0001;
HW: t=8,214, gl=26, P<0,0001; WL: t=11,685, gl=33,
P<0,0001). Existe una superposición mínima en los rangos de estos
tres parámetros entre las poblaciones conocidas de C. longiscapus
colombiana y panameña , y una mayor superposición entre los rangos
de distribución de C. longiscapus colombiana y C.
muelleri. Curiosamente, el único ejemplar costarricense conocido
de C. longiscapus, una obrera, tiene un tamaño mucho más cercano al
La C. longiscapus colombiana que la C. panameña.
especímenes longiscapus (Tabla 2). Mediciones del único espécimen
conocido de trabajador no panameño de C. muelleri ,
de Ecuador, se encuentran dentro del rango de distribución de los especímenes
panameños de esta especie (Tabla 2).
La inspección visual sugiere que, de los tres ejemplares colombianos de C.
longiscapus , la serie Silverstone (5 obreras extraídas del estómago de
una rana venenosa) son consistentemente más grandes que los otros 16
especímenes de obreras colombianas.
Las comparaciones estadísticas indican que, efectivamente, el Silverstone
Los trabajadores tienen cabezas y cuerpos más largos que los otros
especímenes de trabajadores colombianos (prueba t de dos colas en valores promedio:
HL: t=6,951, gl=17, P<0,0001; HW: t=1,203, gl=18,
p=0,245; WL: t=3,700, gl=15, P<0,01).
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338 TR Schultz et al.
GYNES: Basado en mediciones de 25 C. panameñas.
longiscapus gynes de 20 nidos y de 23 C. muelleri gynes
de 20 nidos (Tabla 2), los gynes panameños de C. muelleri han
cabezas más largas y ligeramente más anchas que las de C. muelleri gynes, pero
no hay diferencia en la longitud del cuerpo (prueba t de dos colas en valores
promedio: HL: t=2.562, gl=45, P=0.014; HW: t=2.041,
gl=35, P=0,049; WL: t=0,070, gl=45, P=0,944). Al igual que con
Según las mediciones de los trabajadores, estas diferencias marginales de
tamaño son obviamente de poco valor práctico para identificar especímenes.
Basado en mediciones tomadas de dos ginecólogos del mismo
nido (Cuadro 2), colombiano C. longiscapus gynes de
Colombia son más grandes que C. longiscapus gynes de Panamá,
un patrón paralelo al de los trabajadores.
MACHOS. Basado en mediciones de 25 C. panameñas.
machos longiscapus de 23 nidos y de 29 machos de C. muelleri
de 28 nidos (Tabla 2), los machos de C. muelleri tienen en promedio
cabezas más largas que los machos panameños de C. longiscapus , pero no
no difieren en otras dimensiones (prueba t de dos colas en valores promedio:
HL: t=3.762, gl=52, P<0.001; HW: t=0.244, gl=52,
p=0,808; WL: t=1.023, gl=51, P=0.311.) En paralelo con
trabajadores y ginecólogos, el único varón no panameño conocido de
C. longiscapus, de la serie paratipo, es ligeramente más grande que
los machos más grandes de C. longiscapus y C. muelleri de Panamá.
ARQUITECTURA DEL NIDO: Basado en mediciones de 55 C.
longiscapus y 24 entradas de nidos de C. muelleri desde Panamá
(Tabla 3), las aurículas de entrada de C. longiscapus son en promedio
más altas que anchas (es decir, alargadas verticalmente), mientras que las
aurículas de C. muel leri son más anchas que altas (es decir, alargadas horizontalmente)
(t = –3.862, gl = 37, P <0.001) (Figs. 8b y 8c). Porque
hay cierta superposición en la relación entre la altura y el ancho de la aurícula
entre las dos especies (Tabla 3), esta diferencia obviamente
debe utilizarse con precaución como carácter de campo para distinguir los nidos
de las dos especies. Sin embargo, de 54 adicionales
Nidos de C. longiscapus y C. muelleri examinados en primavera de
2001 en Pipeline Road en Panamá, 50 fueron clasificados en el
campo como C. longiscapus (22 nidos asignados) o C. muel leri (28 nidos
asignados); las aurículas de los cuatro restantes
los 54 nidos fueron considerados de forma “intermedia” y
por lo tanto no permitió una asignación clara a ninguna de las especies. Usando
tomando como criterio la arquitectura de la aurícula, los 22 nidos de C. longi
scapus fueron identificados correctamente según sus especies, mientras que 27
de los 28 nidos de C. muelleri fueron correctamente identificados. Por lo tanto,
en la práctica, la forma de la aurícula (resumida como la relación entre el
diámetro vertical y el horizontal; Tabla 3 y Figs. 8a y 8b) es
bastante confiable para la identificación de especies, especialmente cuando se
combina con las otras diferencias discutidas anteriormente.
Ecología y comportamiento
El poco conocimiento que tenemos sobre la ecología de C. longi scapus en
Colombia es consistente con la ecología de las mucho mejor estudiadas C.
longiscapus y C. muelleri panameñas.
(Mueller y Wcislo 1998; UGM, inédito). Aunque no se reportan datos ecológicos
en la descripción original de Weber (1940) de C. longiscapus, un subconjunto del
paratipo
Especiación críptica en Cyphomyrmex longiscapus sl
las etiquetas indican que la colonia fue tomada a 1020 m de altura (otra etiqueta
indica 3200 pies); una etiqueta de paratipo especifica “anidación en la selva
tropical”; y las notas de Weber indican
un lugar de recolección de 6°40¢N, 75°10¢W. Weber (1972) proporciona una
descripción verbal y una fotografía del nido colombiano de la serie tipo C.
longiscapus , y proporciona información adicional de que el nido fue recolectado
en “un lugar profundo,
barranco húmedo en los Andes de Colombia” (p. 57), consistente
con Mueller y Wcislo (1998), quienes estudiaron 203 nidos de C. longiscapus sl
en Panamá y documentaron una anidación
preferencia por terraplenes empinados a lo largo de arroyos permanentes.
Los datos de la etiqueta que acompañan a la colección colombiana de C.
longsicapus realizada por Brown en 1971 indican que el nido fue encontrado
a 2000 m de altitud en la selva tropical. El único costarricense conocido.
El espécimen, un trabajador solitario, fue encontrado dentro de un palo muerto en el
suelo de una antigua terraza aluvial cerca de un río (J. Longino,
persona com.). Los ejemplares colombianos de C. longiscapus tienen
Se ha identificado a partir del contenido estomacal de dos ranas dardo
venenosas, Phyllobates aurotaenia y Dendrobates histrio nicus (Snelling y
Longino, 1992). El único espécimen conocido de C. muelleri no panameño fue
capturado en un bosque húmedo en
cebo para sardinas en Ecuador (CRF Brandão, com. pers.).
Ambas especies son monóginas y perennes (Mueller y
Wcislo, 1998; Villesen et al., inédito), las reinas son solteras
apareados (Villesen et al., 1999; Adams et al., no publicado; Villesen,
inédito), y ambos cultivan jardines de micelio (Mueller y
Wcislo, 1998; Mueller et al., 1998). Los nidos constan de un solo
cámara de jardín y generalmente se construyen en terraplenes empinados al
abrigo de voladizos o al abrigo de una roca o raíz. Arquitectura de entrada al nido
es complejo y característico (Fig. 8). En Panamá, C. longis capus construye
nidos con dos morfologías distintas, pero intergradadas: (1) el tipo “nido de
golondrina” colgante y en forma de bolsa (Fig.
8a), a veces suspendidos de paredes rocosas; y (2) el tipo “aurícula” (Fig. 8b).
Ambos tipos de nidos tienen entradas pronunciadas y alargadas verticalmente
en forma de aurícula, pero,
mientras que el tipo “nido de golondrina” está suspendido y la cámara del jardín
está rodeada a los lados por finas (aproximadamente
2 a 5 mm de espesor) paredes construidas por las hormigas con arcilla, las
Un nido tipo “aurícula” más simple se coloca en el suelo, las paredes laterales
de la cámara del jardín excavada son naturales, y sólo los
Las paredes frontales que rodean la aurícula están construidas por el
hormigas. El único C. longiscapus no panameño descrito
nido, procedente de Colombia, era del tipo nido de golondrina (Weber,
1972; Mueller y Wcislo, 1998). C. muelleri construye nidos
del tipo aurícula solamente, pero diferencias significativas separan
los nidos tipo aurícula de las dos especies: Sólo C. longiscapus
construye aurículas nido grandes y ensanchadas que generalmente son más largas
en la dimensión vertical que en la horizontal (Fig. 8b; ver
también Fig. 1 en Mueller y Wcislo, 1998). C. muelleri, por el contrario, construye
aurículas “en forma de boca” que poseen aurículas hinchadas o
llantas engrosadas en lugar de acampanadas y que generalmente son más largas
en la dimensión horizontal en lugar de vertical (Fig. 8c).
Los nidos vecinos de las dos especies casi invariablemente mantienen estas
características específicas de cada especie, lo que indica que las diferencias
en la arquitectura del pabellón auricular no dependen del microhábitat y
confirmando que las dos especies han divergido con respecto a
Comportamiento en la construcción de nidos.
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Insectos sociales. vol. 49, 2002
Mueller y Wcislo (1998) reportan un tamaño promedio de colonia
de 29,4 trabajadores para una muestra mixta de C. longiscapus y C.
muelleri. Sin embargo, cuando se mide el tamaño de las colonias de estos nidos
recalculados por especie, se encuentra que los nidos de C. muelleri contienen
el doble de trabajadores (promedio 43,8 ± 27,57 sd trabajadores;
rango 6­109; N=106) que los nidos de C. longiscapus (promedio
22,7 ± 12,33 trabajadores; rango 4–58; N=67). Esta diferencia en el tamaño de
nido observado puede deberse en parte al muestreo
Sesgo: debido a que los nidos de C. muelleri poseen aurículas en trance menos
llamativas que los nidos de C. longiscapus (Figs. 8b y 8c),
Es posible que se observen con menos frecuencia colonias más pequeñas de C. muelleri.
y recolectados en el campo en relación con colonias más pequeñas de C.
longiscapo. Sin embargo, en un estudio más reciente de tres poblaciones en el
centro de Panamá donde ambas especies se encuentran simétricamente,
realizado en junio de 1998, se hizo un esfuerzo especial
para localizar y recolectar nidos más pequeños. En este caso el promedio
El número de obreras por nido fue de 14,6 ± 9,73 sd (rango 0–40;
N = 76) para C. longiscapus y 29,4 ± 24,24 sd (rango
4–117; N=42) para C. muelleri. Así, cuando el problema de
se aborda el error de muestreo sesgado por el tamaño y cuando se analizan los nidos de todos
Se toman muestras de tamaños, nidos de C. muelleri que ocurren simpátricamente.
contienen aproximadamente el doble de trabajadores que C.
nidos de longiscapus .
Para el subconjunto de colonias con alates reportadas en Mueller
y Wcislo (1998), C. muelleri promedió 12,4 alates por nido
(N=30), mientras que C. longiscapus promedió sólo 7,8 alados por
nido (N=56), un patrón paralelo al trabajador promedio
diferencias en el tamaño de las colonias entre las dos especies. En ubicaciones
donde ambas especies ocurren en agregaciones mixtas, los alados fueron
encontrado en nidos de ambas especies durante la estación seca temprana
(diciembre a febrero) de 1996, y también durante la estación húmeda
en julio y agosto de 1997, lo que sugiere una superposición temporal de
alate la producción entre las dos especies en estos momentos. Sin embargo,
las colecciones de ambas especies tomadas en los mismos sitios en junio
1998, al comienzo de la temporada de lluvias, produjo sólo un alate
(un macho) de 29 nidos de C. muelleri y 101 alados de ambos
sexos de 72 nidos de C. longiscapus (Villesen et al., un publ.). Además, las
recolecciones tardías de la estación seca a partir de abril
2001 produjo sólo seis machos de 34 nidos de C. muelleri y
111 alados de ambos sexos de 32 nidos de C. longiscapus
(UGM, inédito). Aunque estos datos son inadecuados para
sacando conclusiones firmes, sugieren un escenario de
aislamiento reproductivo en el que tanto C. longiscapus como C.
muelleri produce alates durante la estación húmeda y principios de sequía
temporada (julio a febrero), pero en la que sólo C. longiscapus
(y no C. muelleri) produce sexuales durante el final de la estación seca y el
comienzo de la estación lluviosa (marzo a junio). Datos adicionales
Se necesitan estudios de nidos más extensos realizados.
durante todo el año, así como de observaciones de apareamiento
tiempos de vuelo en ambas especies. Diferencias de pigmentación entre
Los machos de las dos especies, mencionadas anteriormente, pueden indicar
separación horaria en horas tardías de vuelo, un fenómeno conocido por
ocurren entre especies simpátricas y estrechamente relacionadas de Atta
(Mariconi, 1970; Weber, 1972; TRS y UGM, obs. pers.).
En concreto, la pigmentación más clara en los machos de C. muelleri
sugiere vuelos de apareamiento nocturnos, mientras que la mentalidad porcina
más oscura en los machos de C. longiscapus sugiere apareamiento diurno
vuelos.
Artículo de investigación 339
Discusión
C. longiscapus y C. muelleri están obviamente muy estrechamente relacionados
y son notablemente similares en términos de ecología, comportamiento y
morfología. Las principales diferencias morfológicas.
La separación de estas especies sugiere un patrón evolutivo común: en
relación con C. longiscapus, C. muelleri parece ser
más especializado para defensa críptica. Específicamente, las superficies de
la cabeza y el tronco de C. muelleri son más suaves y
más redondeados que los de C. longiscapus. Carinae y
los tubérculos son más reducidos y el perfil dorsal está menos interrumpido por
suturas y surcos (Fig. 2b). Este “simplificado”
La morfología en C. muelleri reduce plausiblemente la disponibilidad.
puntos de compra para las mandíbulas u órganos de agarre de un
Depredador atacante de tamaño similar (p. ej., otro artrópodo).
En contraste con esta tendencia general hacia la escultura reducida, pero
de acuerdo con la tendencia general hacia una mayor eficiencia
defensa críptica, esculpida en dos rasgos en C. muelleri es
mayor que el encontrado en C. longiscapus: la parte posterior
Los tubérculos postpeciolares se producen en los dientes (Fig. 3b) y
el fémur posterior está equipado con un par de carinas ventrales,
formando un surco ventral y con un lóbulo ventral (Fig. 4b).
Estas características, que ocurren independientemente en otros
Las especies Cyphomyrmex (Kempf, 1966) sirven para proteger partes
vulnerables del cuerpo que comúnmente son atacadas por artrópodos.
depredadores, particularmente otras hormigas; específicamente, el postpeciolar
los tubérculos protegen el punto de articulación entre el post pecíolo y el gáster;
El surco metafemoral recibe el
tarso y tibia cuando la pierna está doblada en posición críptico­defensivo
postura; y el lóbulo metafemoral protege el punto de articulación entre la
metatibia y el metatarso.
Por tanto, las características morfológicas de Cyphomyrmex spp. en
general y de C. muelleri en particular sugieren adaptaciones a
Presión de depredación por parte de depredadores del tamaño de artrópodos.
Esta presión de depredación, al menos por parte de cazadores aéreos (y no
subterráneos), también es sugerida por la inusual “aurícula”
Morfología de entrada al nido de C. longiscapus y C. muelleri,
que puede servir como una barrera parcial física o incluso químicamente
protegida contra los artrópodos que atacan la superficie, en particular las
hormigas depredadoras. Ejemplos probables de tales depredadores incluyen el ejército.
hormigas de la subfamilia Ecitoninae, que se sabe que tienen un impacto
significativo en las colonias de hormigas neotropicales en general (Schneirla,
1971; Rettenmeyer, 1983; Gotwald, 1995; Kaspari, 1996).
Registros publicados de depredación de hormigas soldado específicamente en
hormigas productoras de gus distintas a Atta spp. son raros y no incluyen
Incursiones contra Cyphomyrmex spp. (Cole, 1939; Weber, 1945;
Schneirla, 1958, 1971; Fowler, 1977; Mirenda y otros, 1980;
resumido en LaPolla et al., 2002). Que la entrada del nido de aurículas podría
servir para disuadir la entrada del ejército de asalto a la superficie.
(y otras) hormigas es sugerido por una sola observación en
Panamá en 1996 en el que se encontró un Neivamyrmex sp. columna de asalto,
formado por muchos miles de trabajadores, pululaban por el
Entradas de dos nidos de C. longiscapus . Aunque muchas docenas
de las hormigas obreras treparon por las superficies exteriores (es decir,
orientadas al suelo) de las aurículas, ninguna se aventuró a entrar en ellas.
borde o en la cara frontal (hacia afuera) adyacente al nido
apertura (UGM, obs. pers.). Si la morfología de la aurícula de entrada del nido
de C. longiscapus (Figs. 8a y 8b) es más eficiente
Machine Translated by Google
340 TR Schultz et al.
para repeler hormigas soldado que la morfología de la aurícula de C.
muelleri (Fig. 8c), esto podría explicar una selección más fuerte
para la morfología corporal anti­depredadora aparentemente más efectiva en
esta última especie.
Otro depredador conocido tanto de C. longiscapus como posiblemente de
C. muelleri es el seminómada, socialmente parásito,
Especies de hormigas agrodepredadoras Megalomyrmex sp. nov. (Formici dae:
Solenopsidini) (Adams et al., 2000b). Basado en el campo y
datos de laboratorio, Megalomyrmex sp. nov. colonias agresivamente
atacan los nidos de C. longiscapus y C. muelleri , picando y picando
trabajadores de la especie huésped. Los asaltantes expulsan al residente
colonia de Cyphomyrmex y luego ocupan y consumen el jardín de hongos
durante un período de semanas o meses, dependiendo de
tamaño del jardín. Desafortunadamente, esta especie se conoce sólo desde hace un
pocas colecciones (5 colonias de Megalomyrmex sp. nov. de
344 C. longiscapus/C. Nidos de muelleri recolectados durante 1999
y 2001) (Adams et al., 2000b), por lo que, sin más investigación, es imposible
evaluar con precisión la presión de depredación (¿posiblemente diferencial?)
ejercida por esta especie sobre C.
longiscapus y C. muelleri.
Quizás la diferencia más notable entre C.
longiscapus y C. muelleri es que, aunque estos dos
Las especies son bastante similares biológicamente y, aunque se encuentran
simpátricamente en los mismos microhábitats, consistentemente
emplean dos cultivares de hongos muy diferentes y lejanamente relacionados
especies. Cada uno de estos cultivares de hongos también es empleado por
otras hormigas attinas, emparentadas lejanamente, que ocupan diferentes
microhábitats y que, por lo demás, son bastante diferentes biológicamente
(Mueller et al., 1998; Green et al. 2002). Específicamente, C. longi scapus
comparte un grupo reducido de cultivares del “Clade 1”
tipo (Mueller et al., 1998) con la hormiga simpátrica que cultiva hongos
Apterostigma auriculatum; los datos moleculares indican
que en un caso un clon de cultivar ha sido transferido recientemente
entre nidos de estas dos especies de hormigas (Mueller et al., 1998).
De manera similar, C. muelleri comparte un grupo reducido de cultivares del tipo
“Clado 2” con el simpátrico C. costatus, y se han producido múltiples intercambios
de cultivares entre estos dos.
especies de hormigas (Green et al. 2002). Tanto A. auriculatum como C.
costatus se encuentran comúnmente debajo de troncos y rocas en
el suelo del bosque lluvioso (UGM, obs. pers.), un microhábitat muy diferente a
los terraplenes preferidos por C. longiscapus
y C. muelleri. Basándonos en estas diferencias de microhábitat,
Se podrían esperar intercambios de cultivares entre C. longiscapus y
A. auriculatum, o entre C. muelleri y C. costatus, a
ocurren a frecuencias muy bajas en relación con los intercambios entre
C. longiscapus y C. muelleri, que a menudo se presentan en forma mixta
agregaciones. Sin embargo, tales intercambios entre microhábitats entre
las especies attine relacionadas más lejanamente están bien documentadas
(Mueller et al., 1998; Green et al. 2002). En cambio, en más de
400 colecciones de nidos en las que se podrían encontrar especies de cultivares
identificado, C. longiscapus se asoció invariablemente con su
propio cultivar tipo Clado 1, y C. muelleri fue invariablemente
asociado con su propio cultivar tipo Clado 2. Así, cultivar
Los intercambios aparentemente no ocurren entre nidos de
C. longiscapus estrechamente relacionado y físicamente más próximo
y C. muelleri.
Este patrón sorprendentemente preciso, en el que dos especies de hormigas
estrechamente emparentadas cultivan consistentemente dos especies lejanamente emparentadas Se conocen especímenes colombianos de tan solo tres nidos.
Especiación críptica en Cyphomyrmex longiscapus sl
especies de hongos, plantea la pregunta obvia de si una
cambio de una población ancestral de C. “longiscapus” sl a una nueva
El cultivar puede haber iniciado de alguna manera la divergencia de estos
dos especies. Por ejemplo, en un escenario alopátrico, una población aislada
de C. “longiscapus” sl podría haber cambiado
y especializarse en un nuevo cultivo de hongos. Contacto secundario posterior
entre poblaciones de hormigas especializadas.
en diferentes cultivares podrían haber producido híbridos que fueron
inferiores en su capacidad para cultivar cualquiera de los hongos, lo que lleva a
la selección para el aislamiento reproductivo precigótico y completa
El proceso de especiación. Cualquiera que sea el aislamiento prezigótico
mecanismo, probablemente no implicó la evolución genital
(Eberhard 1985, 1996), porque los genitales de los machos de C. longisca pus
y C. muelleri parecen ser idénticos (ver arriba).
Un mecanismo más probable podría ser la separación temporal de
vuelos de apareamiento, conocidos por aislar a otros Attini simpáticos
estrechamente relacionados (Mariconi 1970; Weber, 1972; Schultz et al.,
1998). Un escenario de aislamiento conductual a través de diferencias
El momento de los vuelos de apareamiento es consistente con las diferencias
parciales observadas en la época del año en la producción de alate entre C.
longiscapus y C. muelleri y con posible hora del día
Diferencias en el tiempo de vuelo implícitas en las diferencias en el cuerpo masculino.
pigmentación (descrita anteriormente). Alternativamente, bajo un escenario de
especiación simpátrica, un único nido de un ejemplar ancestral de C.
“longiscapus” sl podría haber cambiado a un nuevo cultivar, generando
instantáneamente una tendencia hacia el aislamiento reproductivo debido a un
mecanismo desconocido y específico del cultivar, como
como feromonas de apareamiento u otros factores de reconocimiento de pareja
derivados o correlacionados de otro modo con el tipo de cultivo de hongos.
Estas hipótesis alopátricas y simpátricas generan diferentes
predicciones comprobables. Por ejemplo, bajo el escenario simpátrico, la
diversidad genética debería estar deprimida en las especies derivadas más
recientemente en relación con las especies “ancestrales”, y
la distribución biogeográfica de las especies recientemente derivadas
pueden estar anidados dentro del rango más amplio de las especies ancestrales.
Probar tales predicciones requerirá un muestreo completo
en toda la distribución de C. longiscapus y C. muelleri,
junto con análisis detallados de la diversidad genética utilizando marcadores
moleculares de alta resolución, como microsatélites.
Como se resume en la Tabla 2 y en nuestra discusión sobre morfometría,
las obreras colombianas de C. longiscapus son significativamente más grandes
que las obreras de Panamá, prácticamente sin
superposición en los rangos de los tres parámetros de medición.
Los dos ginecólogos colombianos conocidos y el único macho conocido
reforzar este patrón. Esta correlación entre la biogeografía
y el tamaño corporal sugiere la posibilidad de que C. longiscapus pueda
en realidad comprenden dos especies: una especie panameña más pequeña
y una especie colombiana más grande. Sin embargo, lo que contradice este
escenario biogeográfico es el único país costarricense conocido.
ejemplar obrero, el cual es más similar en tamaño al ejemplar colombiano que
al panameño (Cuadro 2). Porque el
Se encuentran ejemplares colombianos, panameños y costarricenses.
idéntico en todos los caracteres morfológicos discretos estudiados
estados, y debido a que se desconocen los perfiles de alozimas de especímenes
colombianos, no hay datos de caracteres adicionales que corroboren
esta división de C. longiscapus en dos especies según el tamaño
diferencias. A falta de tales datos, y debido a que el
Machine Translated by Google
Insectos sociales. vol. 49, 2002
ries, debemos adoptar, por ahora, la taxonómicamente conservadora
Hipótesis nula de que estas diferencias de tamaño representan una variación a nivel de
población en un contexto intraespecie poco comprendido.
morfoclina. Tal patrón podría mantenerse, por ejemplo, mediante una forma de
desplazamiento del carácter (Brown y Wilson,
1956) en el que hay selección para tamaños corporales más pequeños en C.
longiscapus donde ocurre en simpatría con C. muelleri, pero
en el que dicha presión se libera en áreas donde C. muelleri
no se produce.
Obviamente, se requieren datos adicionales de nuevas colecciones, particularmente
del oeste de Colombia, el este de Panamá,
y Costa Rica. Deben realizarse intentos paralelos para localizar poblaciones de C.
muelleri en estas regiones. Sólo una amplia muestra biogeográfica de colonias de
hormigas y sus simbiontes podrá
proporcionar los datos filogeográficos necesarios para comprender: (1) si los rangos de
distribución de las dos especies son ampliamente continuos o si consisten en
poblaciones aisladas y potencialmente divergentes; (2) si C. longiscapus y C.
muelleri son simpátricos en todas sus áreas de distribución, o si los
el área de distribución de una especie está anidada dentro de la zona de distribución de la otra;
(3) si hay especies crípticas adicionales dentro de C.
complejo longiscapus sl; y (4) si las dos especies
cultivar consistentemente los mismos dos cultivares de hongos distintos
a lo largo de sus rangos. Una mayor comprensión de estos factores nos permitirá a su
vez evaluar mejor las hipótesis.
sobre los mecanismos que han precipitado la especiación críptica, así como otras
transiciones evolutivas importantes en
Cyphomyrmex “longiscapus” sl
Agradecimientos
Agradecemos a los siguientes curadores por los préstamos de especímenes: CRF Brandão
(MZSP), S. Cover (MCZ), J. Longino (INBC) y R. Snelling (LACM).
Este trabajo fue apoyado por los premios DEB 9707209 y DEB­0110073 de la Fundación
Nacional de Ciencias a UGM y TRS; Académico del Smithsonian
Estudios (140202­3340­410) y Museo Nacional de Historia Natural
Subvenciones para estudios e inventarios biológicos (2000) a TRS; una pasantía en el
Programa de Capacitación en Investigación del Museo Nacional de Historia Natural/
Fundación Nacional de Ciencias para SAS; CARRERA de la Fundación Nacional de Ciencias
adjudicación DEB­9983879 a la UGM; una Beca Tupper a la UGM de la
Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales; un doctorado. beca de la
Universidad de Aarhus a PV; y una subvención de la Fundación Carlsberg a JJB. Para
permisos de recolección agradecemos al Smithsonian Tropical Research
Instituto, INRENARE de Panamá, y la Comarca Kuna. Estamos particularmente
agradecidos a T. Suman y F. Dahlan por sus amplios esfuerzos en
la preparación y organización de especímenes. J. Longino y uno
Un revisor anónimo hizo sugerencias que mejoraron enormemente el manuscrito, por
lo que estamos agradecidos.
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Apéndice
Ejemplares panameños examinados
W=trabajadores; G=ginecólogos; M=machos. En la mayoría de los casos, números de
cobro en fechas de cobro corporativo.
Serie de nidos panameños de Cyphomyrmex longiscapus examinada:
República de Panamá: Carretera Oleoducto, Km 4, Río La Seda; 16 de junio de 1998;
UG Mueller, CR Currie y P. Villesen, coleccionistas: SD­8 (1W), SD 16 (1W).
República de Panamá: Carretera Oleoducto, Km 6; UG Mueller, colector:
UGM960104­04 (2W), UGM960125­04 (10W, 3G), UGM960208­24 (1W, 1G, 2M),
UGM960208­25 (2W, 14G, 9M), UGM 960208­26 (12G, 7M), UGM 960208­27 (16W,
1G), UGM 960208­28 (23W, 1G, 16M), UGM960208­29 (1M), UGM 960208­30 (8W,
4G), UGM960208­31 (4W, 1G) , UGM 960222­10 (6W, 1G), UGM960222­12 (2 M),
UGM 960222­14 (40W, 1G, 1M), UGM 960222­15 (2W, 1G), UGM 960222­18 (29W,
4G, 12M), UGM960222­19 (2W), UGM 960222­20 (44W, 17G, 1M), UGM960712­01
(1G, 1M), UGM960712­02 (1G, 1M), UGM960712­10 (1M), UGM 960712­ 12 (4G, 1G,
3M), UGM 960803­01 (6G, 9M), UGM 960803­11 (2G, 11M), UGM980528­01 (8W),
UGM 980528­04 (1W), UGM980618­10 (18W, 9G, 10M),
Especiación críptica en Cyphomyrmex longiscapus sl
UGM980618­12 (12W, 1G), UGM 980618­16 (2W, 1G), UGM 980618­18 (1W),
UGM980618­25 (8W), UGM980618­26 (20W, 2G, 3M), UGM 980618­28 ( 1W),
UGM980618­29 (9W).
República de Panamá: Carretera del Oleoducto, Km 8; UG Mueller, colector:
UGM960208­19 (2W, 1M), UGM960208­20 (2W, 1G), UGM960208­21 (2W, 1G, 1M),
UGM960208­22 (2W, 1G), UGM960208­23 (2W, 1G) , 1M).
República de Panamá: Carretera del Oleoducto, Km 10.5 (sitio de la PA 464); UG
Mueller, colector: UGM970508­02 (3W, 1G), UGM970508­06 (6W, 1G, 7M),
UGM970508­09 (17W, 12G, 21M), UGM970508­11 (8W, 1M), UGM970521­14 (10W)
República de Panamá: Carretera Oleoducto, Km 12; UG Mueller, colector:
UGM951211­01 (9W), UGM951211­02 (26W, 1G, 1M), UGM951211­03 (7W, 8G, 7M),
UGM951211­04 (22W, 1G), UGM951211­06 (7W, 1G), UGM951211­07 (15W, 1G,
1M), UGM951211­08 (10W, 1G), UGM951211­09 (9W, 1G).
República de Panamá: Carretera del Oleoducto, Km 14; UG Mueller, colector:
UGM951227­03 (10W, 1G, 1M), UGM951227­04 (10W, 1G), UGM951227­06 (12W,
1M), UGM951227­07 (18W, 1G), UGM951227­08 (11G, 3M).
República de Panamá: Carretera del Oleoducto, Km 19; UG Mueller, colector:
UGM960208­01 (2W), UGM960208­02 (2W, 1G), UGM960208­03 (2W, 1G),
UGM960208­04 (2W), UGM960208­05 (2W, 1G, 1M), UGM960208 ­06 (2W, 1G),
UGM960208­07 (2W, 2G, 1M), UGM960208­08 (2W, 1G, 1M), UGM960208­09 (2W,
1G, 1M), UGM960208­10 (2W, 1G), UGM960208­11 (2W, 1G), UGM960208­12 (2W,
1G, 1M), UGM960208­13 (2W, 1G, 1M), UGM960208­14 (2W, 1G, 1M), UGM960208­15
(2W, 1M) , UGM960208­16 (1W, 1G), UGM960208­17 (2W, 1G, 1M), UGM960208­18
(2W, 3G, 1M), UGM970505­11 (2W).
República de Panamá: Cresta de la Carretera El Llano­Cartí Suitupo (~Km 6 de
El Llano); UG Mueller, colector: UGM960107­03 (1W, 1M), UGM960107­08 (12W, 1G),
UGM960107­10 (17W, 1G), UGM960107­11 (4W), UGM960128­06 (9W, 1G),
UGM960128­ 07 (17W), UGM960128­08 (32W, 1G), UGM960128­09 (12W, 1G, 2M),
UGM960128­11 (20W, 5G, 5M), UGM960128­12 (23W, 3G), UGM960128­13 (21W) ,
3G, 2M), UGM960427­06 (2W), UGM960427­ 07 (2W), UGM960427­08 (2W, 1G),
UGM 980607­08 (1W), UGM 980607­09 (1W), UGM 980607­11 ( 1W), UGM980607­12
(15W, 2M), UGM980607­13 (3W), UGM980607­15 (20W, 5G, 4M), UGM980607­18
(14W, 1G), UGM980607­21 (5W), UGM 980607­22 ((1W), UGM980607­24 (15W, 4G),
UGM980607­26 (9W), UGM980617­05 (24W, 1G), UGM980617­08 (19W, 1G), UGM
980617­09 (2W), UGM 980617­ 11 (2W), UGM980617­13 (14W, 1G, 5M), UGM
980617­17 (2W).
República de Panamá: Estación Biológica Nusagandi, 1,4 km por el sendero
Nusagandi­Markisgandi en el río Markisgandi; UG Mueller, colector: UGM960426­07
(7W, 3G, 1M).
República de Panamá: Reserva Militar Fort Sherman, frente a Gatún Fort
Sherman Road; UG Mueller, colector: UGM960428­10 (29W, 7G, 11M).
República de Panamá: Reserva Militar Fort Sherman, sitio de grúas de dosel de
STRI; UG Mueller, colector: UGM970520­02 (5W), UGM970520­03 (7W).
República de Panamá: Reserva Militar Fort Sherman, fuera de la carretera
principal aproximadamente a medio camino del sitio de la grúa de dosel de STRI; UG
Mueller, colector: UGM980616­14 (26W), UGM980616­17 (16W).
Serie de nidos de paratipos panameños de Cyphomyrmex muelleri examinados:
República de Panamá: Carretera Oleoducto, Km 4, Río La Seda; 16 de junio de 1998;
UG Mueller, CR Currie y P. Villesen, coleccionistas: SD­114 (1W), SD 11A (6W),
SD­14 (1W).
República de Panamá: Carretera Oleoducto, Km 6; UG Mueller, colector:
UGM960104­01 (2W), UGM960222­13 (19W, 1G), UGM960222­16 (47W, 1G, 1M),
UGM980618­22 (18W), UGM980618­27 (25W, 1M), UGM980618­ 32 (9W, 3G),
UGM980618­34 (15W, 9M), UGM980618­36 (1W), UGM960712­07 (1G, 1M).
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Insectos sociales. vol. 49, 2002
República de Panamá: Carretera del Oleoducto, Km 10.5 (sitio de la PA 464); UG
Mueller, colector: UGM970508­03 (20W, 21G, 10M), UGM970508­07 (15W, 32G, 9M),
UGM970521­13 (5W, 39G, 54M), UGM 970521­16 (2W, 1G), UGM970521­21 (16W,
6M), UGM970521­24 (16W, 6M), UGM970521­25 (2W), UGM970521­27 (1W, 9G),
UGM970521­31 (11W, 4G, 37M).
República de Panamá: Carretera del Oleoducto, Km 14; UG Mueller,
coleccionista: UGM951227­02 (12W), UGM951227­05 (3W).
República de Panamá: Reserva Militar Fort Sherman, frente a Gatún Fort
Sherman Road; UG Mueller, colector: UGM960428­11 (36W, 1G), UGM960428­12
(65W, 1G), UGM960428­13 (25W, 1G, 1M), UGM960428­14 (12W, 1G), UGM
960428­15 (2W) , UGM960428­16 (2W, 1G), UGM960428­17 (20W, 1G),
UGM960428­18 (8W, 1G), UGM960710­03 (8W, 1M), UGM960710­18 (6M),
UGM960712­05 (1G, 1M), UGM960802­01 (2G, 15M), UGM960802­02 (2G, 15M),
UGM960802­04 (14M), UGM960802­05 (7G, 7M), UGM960802­07 (1G), 960802­09
(1G, 1M), UGM960802­14 (1G, 1M), UGM980611­01 (11W, 1M), UGM980611­02
(20W, 1G), UGM980611­03 (9W, 2G, 5M), UGM980611­10 (10W, 4G, 1M) ),
UGM980611­11 (3W), UGM980611­12 (6W), UGM980611­13 (3W).
Artículo de investigación 343
República de Panamá: Reserva Militar Fort Sherman, sitio de grúas de dosel de
STRI; UG Mueller, colector: UGM970520­07 (0W, 0G, 0M), UGM970520­14 (3W, 39G,
11M), UGM970520­19 (4W), UGM970520­28 (11W, 1G, 31M), UGM970520­31 (1W ,
1G, 32M).
República de Panamá: Reserva Militar Fort Sherman, fuera de la carretera
principal aproximadamente a medio camino del sitio de la grúa de dosel de STRI; UG
Mueller, colector: UGM980616­16 (5W, 6M), UGM980616­21 (9W).
República de Panamá: Isla Barro Colorado; UG Mueller, colector: UGM951221­04
(4W, 5G, 4M), UGM951221­05 (12W, 1G), UGM951221­06 (46W, 1G, 10M),
UGM951221­07 (4W, 1G), UGM951221­08 ( 4W, 2G, 2M), UGM960214­01 (42W, 1G),
UGM960214­02 (27W, 1G), UGM960214­03 (2W, 3G, 2M), UGM960214­04 (22W,
3G, 9M), UGM960214­05 (76W, 1G, 18M; serie nido holotipo), UGM960214­06 (5W,
11G, 2M), UGM960214­07 (13W, 10G, 9M), UGM960214­08 (31W, 4G, 3M), UGM
960214­10 ( 2G), UGM960214­12 (9W, 6G, 24M), UGM960214­15 (3G), UGM960214­16
(10W, 1G, 3M), UGM 960214­21 (1G), UGM960224­02 (19W, 6G, 4M) , UGM960224­03
(2W, 6G, 12M), UGM960224­04 (2W), UGM960224­05 (6W, 1G), UGM960308­01
(2W, 1G).