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Artículo de revisión
https://doi.org/10.1038/s41559-022-01733-y

Eucariogénesis y oxígeno en la historia de la Tierra

Daniel B. Molinos1,2,3✉, Richard A. Boyle4, Stuart J. Daines4, Erik A. Sperling1, David Pisani
5,6 , Philip CJ Donoghue5y Timothy M. Lenton4

El origen endosimbiótico de las mitocondrias durante la eucariogénesis se ha visto durante mucho tiempo como una respuesta adaptativa a la oxigenación
del entorno de la superficie terrestre, lo que supone un estilo de vida fundamentalmente aeróbico para los ancestros bacterianos de vida libre de las
mitocondrias. Esta visión centrada en el oxígeno ha sido fuertemente cuestionada por los avances recientes en las ciencias de la vida y de la Tierra. Si bien
ahora se cree que la oxigenación permanente de la atmósfera por encima de las concentraciones mínimas ocurrió hace 2200 millones de años, gran parte de
las profundidades del océano permaneció anóxica hasta hace menos de 500 millones de años. Ni los fósiles ni los relojes moleculares correlacionan el origen
de las mitocondrias, o la eucariogénesis en términos más generales, con ninguna de estas transiciones planetarias redox. En cambio, los eucariotas
portadores de mitocondrias se fechan consistentemente entre estos dos eventos de oxigenación, durante un intervalo de anoxia generalizada en aguas
profundas y oxigenación variable de aguas superficiales. El descubrimiento y cultivo de las arqueas de Asgard ha reforzado la evidencia metabólica de que la
eucariogénesis estuvo inicialmente mediada por H sintrófico2intercambio entre un huésped arqueal y un simbionte α-proteobacteriano que vive bajo anoxia.
Juntos, estos resultados desacoplan temporal, espacial y metabólicamente las primeras etapas de la eucariogénesis del contenido de oxígeno de la superficie
del océano y la atmósfera. En lugar de reflejar el estado metabólico ancestral, lo más probable es que se derive de la aerobiosis obligada en eucariotas, que
solo se ha extendido globalmente en los últimos mil millones de años cuando el oxígeno atmosférico se acercó a los niveles modernos.

I n 1967, Lynn Margulis (entonces Lynn Sagan) publicó el primer relato1de
lo que finalmente se conoció como la teoría endosimbiótica serial (SET)2.
Según SET, el origen de la célula eucariota (eucariogénesis) ocurrió a
través de una serie de asociaciones endosimbióticas prolongadas entre un
huésped ancestralmente anaeróbico y varios simbiontes bacterianos, en
particular los ancestros cianobacterianos de los cloroplastos y los ancestros
α-proteobacterianos de las mitocondrias.3(Caja1). Mientras que los orígenes
bacterianos de los cloroplastos4
y mitocondrias5cada uno había sido defendido por separado, Margulis fue el
primero en defender el origen simbiótico de ambos orgánulos, cada uno de
un endosimbionte bacteriano diferente6. Basándose en la literatura
geológica y paleontológica, Margulis colocó explícitamente la fisiología de
los orgánulos, tal como se entendía entonces, dentro del contexto más
amplio de la evolución ambiental de la Tierra, particularmente la historia
evolutiva del estado redox de la Tierra (Recuadro2). Específicamente,
Margulis vinculó el origen de las mitocondrias a la oxigenación de la
atmósfera, sirviendo la primera como una adaptación de la segunda (Fig.1a
). Esta síntesis interdisciplinaria dio como resultado una narrativa
coevolutiva intuitivamente satisfactoria que sigue siendo influyente hasta el
día de hoy (revisada por Martin6).
A pesar de la amplia influencia de SET en décadas de investigación en
eucariogénesis, su contexto metabólico y biogeoquímico requiere una
actualización considerable. Ante todo, el descubrimiento de los
hidrogenosomas (H2orgánulos generadores que sintetizan ATP
independientemente del O2) y su ascendencia común con las mitocondrias
aeróbicas sugieren un papel potencial para el metabolismo energético
anaeróbico durante la eucariogénesis7(Caja1). El descubrimiento reciente8y
cultivo9de las arqueas de Asgard refuerza las predicciones de que la
desacoplan mecánicamente las primeras etapas de la eucariogénesis del
contenido de oxígeno de la atmósfera. De hecho, la evidencia fósil y del reloj
molecular sugiere consistentemente que el último ancestro común
eucariota (LECA) surgió cientos de millones de años después de la
oxigenación inicial de la Tierra.dieciséis–19. Además, los avances recientes en
geoquímica y modelado del sistema terrestre sugieren que los océanos en
el momento de la eucariogénesis eran predominantemente anóxicos en
profundidad, con aguas superficiales apenas oxigenadas (probablemente
no más del 1-10 % de la saturación atmosférica moderna)20–23. Estas
revisiones han fomentado importantes modificaciones7,24–26a la narrativa
coevolutiva sintetizada por primera vez por Sagan1, invitando a un nuevo
examen de las condiciones redox necesarias para la eucariogénesis.
Oxígeno y mitocondrias
En los años inmediatamente posteriores a la SET1, quienes abogaban por un
origen simbiótico de las mitocondrias sostenían que la protomitocondria (el
ancestro bacteriano de la mitocondria) era fundamentalmente aeróbica2,27
(Caja2). A través de esta endosimbiosis, la protomitocondria recibió
sustratos metabólicos y protección física de su huésped, mientras que el
huésped ganó la capacidad de respiración aeróbica (como en SET)28, o una
versión más eficiente de la misma27,29, y por lo tanto más ATP del que pudo
generar por sí mismo27,29. Como una modificación posterior de este marco,
la hipótesis 'ox-tox' argumentó que el funcionamiento inicial de la
protomitocondria no proporcionaba ATP al huésped (esta era una función
secundaria), sino que disminuía el O2 intracelular del huésped.2
concentración, lo que permite al huésped sobrevivir en un ambiente
oxigenado30. Existen numerosas versiones de estas 'narrativas de oxígeno'31
–33. En general, estas reconstrucciones proyectan el metabolismo de las

eucariogénesis comenzó bajo anoxia (es decir, sin O2) entre arqueas y
bacterias mutuamente dependientes a través de la sintrofia anaeróbica
("comer juntos" sin O2, el termodinámico y obligatoriamente mutualista10
acoplamiento de al menos dos metabolismos energéticos anaeróbicos
diferentes)9,11–15. Estos modelos sintróficos de eucariogénesis espacial y
mitocondrias aeróbicas modernas de regreso a la mitocondria ancestral y
enmarcan esta simbiosis en términos de utilización de oxígeno (ya sea
respiración aeróbica o desintoxicación) a raíz de la oxigenación atmosférica.
Sin embargo, todas esas narrativas anteceden, ignoran o minimizan el
reconocimiento de que

1 Departamento de Ciencias Geológicas, Universidad de Stanford, Stanford, CA, EE. UU.2Departamento de Biología, Universidad Estatal de Portland, Portland, OR, EE. UU.3El Centro de Inteligencia
Extraterrestre de Penn State, la Universidad Estatal de Pensilvania, University Park, PA, EE. UU.4Instituto de Sistemas Globales, Universidad de Exeter, Exeter, Reino Unido.5Grupo de Paleobiología
de Bristol, Facultad de Ciencias de la Tierra, Universidad de Bristol, Bristol, Reino Unido.6Escuela de Ciencias Biológicas, Universidad de Bristol, Bristol, Reino Unido.✉correo electrónico:
dbmills@stanford.edu

520 NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN|VOL 6 | mayo 2022 | 520–532 |www.nature.com/natecolevol

NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN
Caja 1 |Eucariogénesis: categorías de modelos y terminología
En las décadas posteriores a la publicación inicial de SET1, los orígenes
simbióticos de las mitocondrias y los cloroplastos se aceptaron
ampliamente153,154. A mediados de la década de 1980, se propuso un
origen de las mitocondrias dentro de las α-proteobacterias basándose en
secuencias mitocondriales de ARN ribosómico (ARNr) 16S.155,156, una visión
que rápidamente se convirtió en el consenso154. Recientemente, sin
embargo, también se ha propuesto una relación de grupo hermano entre
las mitocondrias y todas las demás α-proteobacterias.157,158(y debatido159).
Si bien esta topología se basa en el rechazo de la opinión comúnmente
aceptada de una estrecha relación entre las mitocondrias y Rickettsiales,
Martijn et al.157y Muñoz-Gómez et al.158excluir las mitocondrias de las α-
proteobacterias al redefinir el clado para excluir Magnetococciales y el
clado de 'α-proteobacterias marinas' sobre la base arbitraria de que la
longitud de la rama que separa estos dos linajes de las α-proteobacterias
restantes era demasiado larga. Siguiendo esta misma lógica (utilizando la
longitud de la rama para definir la pertenencia al clado), las mitocondrias
deberían incluirse en las α-proteobacterias. Dejando de lado estas
deliberaciones taxonómicas, la mitocondria ancestral habría sido un
organismo de grado α-proteobacteriano.
Se entiende ampliamente que el ancestro común más reciente de todos los
eucariotas vivos, LECA, definitivamente poseía mitocondrias.38,40, de donde
descienden los hidrogenosomas, los mitosomas y las formas anaerobias de las
mitocondrias7. Estos orgánulos anaeróbicos (algunos de los cuales no participan
en la producción de energía, es decir, los mitosomas) descienden del mismo
endosimbionte proteobacteriano (el "protomitocondrio" o la "mitocondria
ancestral") que las mitocondrias aeróbicas.160y han sido llamados de diversas
formas 'orgánulos de origen mitocondrial' u 'orgánulos relacionados con las
mitocondrias' (MRO)7,40. Juntos, estos linajes de orgánulos (aeróbicos y
anaeróbicos) forman un clado (unido por el último ancestro común de todos los
linajes mitocondriales aeróbicos + linajes MRO), aunque no existe un término
general para los miembros de este clado, hasta donde sabemos, fuera de
"mitocondrias". . Es importante destacar que las mitocondrias aeróbicas no
tienen una posición filogenética privilegiada en el árbol de los eucariotas. Se
intercalan con linajes anaeróbicos en todos los supergrupos eucarióticos
principales.7. Más bien, las mitocondrias aeróbicas simplemente representan los
primeros orgánulos descendientes del endosimbionte α-proteobacteriano que
se describe.161, ya que son los más numerosos en los ecosistemas terrestres
(subaéreos) y marinos modernos donde el oxígeno está continuamente
presente24. De ahora en adelante, todos los orgánulos que descienden del
endosimbionte α-proteobacteriano (tanto aeróbicos como anaeróbicos) se
denominan "mitocondrias".
Al enmarcar escenarios para el momento relativo de los eventos
dentro del proceso de eucariogénesis, vale la pena reflexionar sobre
las diferentes etapas en la ascendencia de los eucariotas vivos (Fig.2).
Se aprecia ampliamente que existe una distinción entre un primer
ancestro común eucariota (FECA) y LECA, pero se aprecia menos que
haya al menos dos FECA y, por lo tanto, al menos dos linajes
troncales eucariotas. Estos son archaeal-FECA y mito-FECA. Archaeal-
FECA es el primer descendiente, a lo largo del linaje del tallo que
conduce a los eucariotas (Fig.2, rama amarilla), del último ancestro
común de los eucariotas y su linaje hermano archaeal. Mito-FECA es
el primer descendiente, a lo largo del linaje del tallo.
hidrogenosomas (H2-producen orgánulos eucariotas que son
exclusivamente anaeróbicos) descienden del mismo endosimbionte
que las mitocondrias aeróbicas34(Caja1).
Descrito por primera vez en 1973 (ref.35), los hidrogenosomas son orgánulos
unidos a una doble membrana que oxidan el piruvato (o malato) a CO2mientras
reduce los protones a hidrógeno molecular ( H2), generando ATP exclusivamente
a través de la fosforilación a nivel de sustrato36. Si bien inicialmente se había
establecido una relación con las mitocondrias o los peroxisomas,
NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN|VOL 6 | mayo 2022 | 520–532 |www.nature.com/natecolevol
Artículo de revisión
dando lugar a eucariotas (Fig.2, rama azul), que surge del último ancestro
común de los eucariotas y su linaje hermano α-proteobacterial más
cercano. Los taxones extintos más estrechamente relacionados con los
eucariotas de la corona comprenden los linajes de tallo mito y archaeal
(Fig.2, azul y amarillo, respectivamente), que se unen en la endosimbiosis
mitocondrial (Fig.2, nodo 3; las hipótesis difieren en cuanto a si se trata de
un evento único o de un episodio prolongado). Después de que ocurrió
este evento endosimbiótico, podemos considerar que se logró una
organización de grado eucariota (Fig.2, verde). Sin embargo, las opiniones
difieren sobre el momento del origen de un núcleo, la fagocitosis, etc., en
relación con la mitocondria, lo que lleva a hipótesis de "mitocondria
tardía" y "mitocondria temprana".40,55,162. La cantidad de tiempo entre la
coalescencia de los linajes arqueales y mitocondriales no se conoce y es
difícil de restringir porque no es identificable en las filogenias
moleculares. Sin embargo, la mayoría de los estudios de reloj molecular y
otras interpretaciones del registro fósil predicen que el tiempo entre las
FECA y LECA (Fig.2, nodo 4) fue del orden de cientos de millones a más de
mil millones de años (ver, por ejemplo, Betts et al.17).
En general, los modelos de mitocondrias tempranas y tardías hacen
predicciones muy diferentes sobre la naturaleza y la afinidad de la célula
huésped y cómo adquirió la mitocondria ancestral. En escenarios de
mitocondrias tardías, se presume que la célula huésped ya era capaz de
fagocitosis, que utilizó para internalizar la protomitocondria. Los
caracteres que generalmente se asocian con el nivel eucariótico de
organización celular (más relevante, una estructura citoesquelética lo
suficientemente dinámica para soportar alguna forma de fagocitosis) se
asumen de manera similar que se adquirieron a lo largo del tallo arqueal
(Fig.2, rama amarilla) antes de la endosimbiosis mitocondrial. Con
respecto a la afinidad, los anfitriones en escenarios de mitocondrias
tardías van desde un eucariota primitivamente amitocondrial (como en la
hipótesis de Archaezoa163
y las versiones más recientes de SET3), un 'protoeucariota' (un tronco-
eucariota que no era ni un arqueón ni una bacteria), o más
recientemente, un arqueón fagocitador164. Como tales, los modelos
tardíos de mitocondrias también se han denominado modelos
"fagotróficos" de eucariogénesis. Por el contrario, los escenarios de
mitocondrias tempranas, cuyo ejemplo fundamental es la hipótesis
del hidrógeno11, predicen que un huésped arqueal internalizó la
mitocondria ancestral utilizando medios no fagocíticos. En este
modelo de 'fusión', el origen de las mitocondrias y el inicio de la
eucariogénesis son sinónimos, y todos los rasgos eucariotas
principales, como el núcleo y la fagocitosis, evolucionan
posteriormente como resultado de esta fusión endosimbiótica (Fig.2).
En consecuencia, los ancestros eucariotas a lo largo del tallo arqueal
y del mito-tallo (Fig.2) eran, respectivamente, arqueas típicas y α-
proteobacterias con una organización celular procariótica. Debido a
que la hipótesis del hidrógeno enfatiza la sintrofia anaeróbica como
el impulsor metabólico de esta simbiosis ancestral, los modelos
tempranos de mitocondrias también han sido llamados modelos
'sintróficos' de eucariogénesis, aunque esta etiqueta general no debe
confundirse con la hipótesis sintrófica más específica.12, que en
realidad es un modelo tardío de mitocondrias de eucariogénesis.
supuesto, los hidrogenosomas se consideraban principalmente como
nuevos orgánulos, tal vez como resultado de una simbiosis independiente
que involucraba unClostridium-como anaerobios, hasta que su ascendencia
compartida con las mitocondrias aeróbicas se hizo evidente en la década de
199036. En 1998, Martin y Müller (co-descubridores de los hidrogenosomas)
publicaron el primer modelo de eucariogénesis para explicar explícitamente
los orígenes evolutivos de los hidrogenosomas.11. En su modelo, la hipótesis
del hidrógeno, el protomitocondrio era un aerobio facultativo capaz de
521
Artículo de revisión
Caja 2 |Teoría endosimbiótica serial y oxígeno.
Desde Sagan1:
“Se sugiere que el primer paso en el origen de los eucariotas a partir de
los procariotas estuvo relacionado con la supervivencia en la nueva
atmósfera que contenía oxígeno: un microbio procariota aeróbico (es
decir, la protomitocondria) fue ingerido en el citoplasma de un
anaerobio heterótrofo. Esta endosimbiosis se volvió obligada y resultó
en la evolución de los primeros organismos ameboides amitóticos
aeróbicos”.
En la narración original de SET de Lynn Margulis, el 'primer paso' de la
eucariogénesis se consideraba una respuesta adaptativa a la oxigenación de la
atmósfera, impulsada en última instancia por la evolución de las bacterias
fotótrofas productoras de oxígeno (es decir, las cianobacterias y sus
antepasados). Los ancestros bacterianos de vida libre de las mitocondrias
(Cuadro1), así como los eucariotas portadores de mitocondrias considerados
más ampliamente, se entendieron como 'fundamentalmente aeróbicos'1. El
ancestro inmediato de vida libre de la mitocondria (la protomitocondria;
Recuadro1) luego fue 'ingerido' (fagocitado en versiones posteriores) en el
citosol de una bacteria heterótrofa anaeróbica1(más tarde, un flagelado
eucariota primitivamente amitocondriato, resultante de la fusión simbiótica
entre un huésped arqueal y una espiroqueta)3. Esta endosimbiosis transmitió la
capacidad para la respiración aeróbica (y por lo tanto la supervivencia en
ambientes oxigenados) al huésped anaeróbico (Fig.1a). En este escenario, tanto
el origen de la respiración aeróbica en las bacterias como la transferencia
endosimbiótica de este metabolismo a las bacterias anaeróbicas (es decir, el
origen de las mitocondrias) se entendían como estrategias para sobrevivir a la
oxigenación planetaria. Posteriormente, siguiendo el origen de las
mitocondrias, los cloroplastos se originaron de forma independiente
generando H2por fermentación en ausencia de oxígeno (Fig.1b). En una
desviación importante de SET y otros modelos de eucariogénesis, el
beneficio del simbionte para el huésped en la hipótesis del hidrógeno no
fue el ATP derivado de la respiración en un ambiente óxico, sino H entre
especies.2transferencia bajo anoxia (un ejemplo de sintrofia anaeróbica). El
anfitrión (un archaeon autotrófico dependiente de H2para la
metanogénesis) se volvió irreversiblemente dependiente del simbionte
como su única fuente de H2ya que se desacopla de fuentes abióticas. El
anfitrión, maximizando H2absorción, finalmente rodeó y encapsuló al
simbionte (sin fagocitosis), marcando tanto el origen de las mitocondrias
como el inicio del linaje eucariota (haciendo de la hipótesis del hidrógeno
un modelo de 'fusión' de eucariogénesis, en el sentido de que los eucariotas
surgieron de la fusión de un arqueas y un linaje bacteriano37) (Caja1y la
figura2). Solo después de establecer esta endosimbiosis, los eucariotas
migraron de los nichos anóxicos a los entornos óxicos, dentro de los cuales
las capacidades aeróbicas ancestrales del simbionte se volvieron
selectivamente ventajosas. Por lo tanto, la respiración aeróbica fue un
beneficio secundario para los primeros eucariotas, que se realizó solo
después de que ya se había adquirido el simbionte. H sintrófico2el
intercambio impulsó la adquisición inicial del simbionte, sirviendo como el
impulsor metabólico obligado y próximo de la eucariogénesis en virtud de
su irreversibilidad. El legado de este origen anaeróbico se refleja en la
retención de estas vías de energía anaeróbica a través del árbol eucariota,
como se ve en los hidrogenosomas.7.
En 1998, se publicó de forma independiente otro modelo de
eucariogénesis que destaca la sintrofia anaeróbica entre arqueas y
bacterias, es decir, la hipótesis sintrófica.12. Según esta hipótesis,
la eucariogénesis comenzó entre una arquea metanogénica y una
fermentativa.∂-proteobacterium participando en interespecies H2
transferencia bajo anoxia (Fig.1c). El compañero archaeal
finalmente dio origen al núcleo cuando quedó rodeado por
522
NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN
y polifiléticamente de bacterias fotosintéticas ('protoplastos',
homólogas a las cianobacterias modernas) quizás hasta 20 veces1,6.
En la década de 1960, el momento de la oxigenación de la Tierra, cuando el
oxígeno libre (O2) se convirtió por primera vez en una característica permanente
de la atmósfera, solo comenzaba a verse limitada165. En un esfuerzo pionero, el
geoquímico Dick Holland situó esta transición entre hace 1,800 y 500 millones
de años (Ga)166. Holland entendió explícitamente que la oxigenación de la
atmósfera representaba el punto en el que la tasa de producción de oxígeno
por parte de las bacterias y la fotodisociación del agua superaba la tasa de
consumo de oxígeno por parte de los gases volcánicos y otros reductores
superficiales.166. El paleontólogo Preston Cloud estimó posteriormente que la
fotosíntesis oxigénica se originó entre 2,1 y 1,7 Ga, y que los niveles de oxígeno
atmosférico eran suficientes para la respiración aeróbica (conocido como 'punto
de Pasteur', equivalente al 1% de los niveles atmosféricos actuales (PAL) de O2)
probablemente surgió entre aproximadamente 1,2 y 0,6 Ga (ref.167). Margulis,
citando a Cloud, sugirió que el oxígeno atmosférico se acumuló en algún lugar
entre 2,1 y 0,6 Ga, y que las bacterias aeróbicas, incluida la protomitocondria,
evolucionaron en respuesta (la tabla 1 en Sagan 1967 fecha más
específicamente la protomitocondria en aproximadamente 1,5 Ga)1. Es
importante destacar que Margulis no pudo datar de forma independiente la
oxigenación de la atmósfera y el origen de las mitocondrias para determinar si
se correlacionaban en el tiempo. En cambio, Margulis predijo, sobre la base de
la evidencia disponible, que la evolución de la respiración aeróbica
"presuntamente ocurrió durante la transición a la atmósfera oxidante" y que la
simbiosis entre la protomitocondria y el huésped estaba "relacionada con la
supervivencia en el nuevo ambiente que contiene oxígeno". atmósfera'1. Estas
correlaciones previstas siguen influyendo en los modelos más recientes de
eucariogénesis (ver, por ejemplo, Imachi et al.9).
múltiple∂-células proteobacterianas, cuyas membranas se fusionaron para
internalizar a la pareja arquea, formando el citosol eucariótico. La simbiosis
con la protomitocondria, imaginada como una α-proteobacteria
metanotrófica facultativamente aeróbica, se desarrolló cuando el simbionte
consumió el metano producido por este huésped metanogénico. Sin
embargo, la metanogénesis se perdió cuando la mitocondria cambió a
respiración aeróbica durante la oxigenación de la atmósfera. En general,
mientras que la hipótesis sintrófica y la hipótesis del hidrógeno tienen
diferencias considerables (Cuadro1y la figura1b,c), ambos modelos predicen
que H sintrófico2el intercambio entre arqueas y bacterias sirvió como base
metabólica para la eucariogénesis y que el protomitocondrio era un aerobio
facultativo.
Hoy en día, la ascendencia común de los hidrogenosomas y las
mitocondrias aeróbicas es indiscutible.7,38,39y se extiende a los mitosomas
(orgánulos de doble membrana que no participan en la producción de ATP),
así como a los anaeróbicos y H2-formas productoras de mitocondrias7(Caja1
). Estos orgánulos anaeróbicos se denominan colectivamente MRO7,40(Caja1).
Dada esta ascendencia común, la pregunta crucial es si la mitocondria
ancestral abarcaba la diversidad metabólica total de sus orgánulos
descendientes.40–42. Una respuesta afirmativa es realista solo si la
mitocondria ancestral era un aerobio facultativo. Esto implicaría que todas
las 'mitocondrias' modernas (mitocondrias aeróbicas y MRO por igual)
heredaron verticalmente sus respectivos metabolismos del mismo
simbionte bacteriano.7. La pérdida diferencial de las vías del metabolismo
energético anaeróbico y aeróbico a lo largo del árbol eucariótico sería, por
lo tanto, explicable como resultado de especializaciones irreversibles por
linajes individuales a la presencia o ausencia de oxígeno, respectivamente.
Este escenario contrasta con la idea tradicional de que los MRO anaeróbicos
descienden de una proteobacteria α estrictamente aeróbica y adquirieron
sus metabolismos anaeróbicos secundariamente de otros linajes
bacterianos.
NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN|VOL 6 | mayo 2022 | 520–532 |www.nature.com/natecolevol
NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN Artículo de revisión

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a

An
COLOCAR
O2
H2O

b el hidrogeno
hipótesis H+ O2
H2 H2O

C el sintrofico
hipótesis NO3– O2
NO2– H2O

d El flujo inverso
NO3– O2
modelo
NO2– H2O

mimi3
H+ O2
H2 H2O

Figura 1 |Modelos de eucariogénesis.Si bien el origen endosimbiótico de las mitocondrias a partir de bacterias de vida libre ahora es indiscutible, los modelos de
eucariogénesis difieren en términos de la afinidad de la célula huésped ancestral, el metabolismo del ancestro de vida libre de la mitocondria (la protomitocondria) y
las condiciones redox bajo cuales se adquirieron las mitocondrias.a, SET predijo originalmente que un huésped bacteriano anaeróbico obligado 'ingiere' (es decir,
fagocita) un protomitocondrio aeróbico obligado en presencia de oxígeno durante la oxigenación del medio ambiente global.1, lo que ahora se conoce como el GOE.b,
La hipótesis del hidrógeno implica un H2huésped archaeal dependiente (incapaz de fagocitosis) que participa en la sintrofia anaeróbica con un H2Protomitocondria
facultativamente aeróbica que produce bajo anoxia ambiental.11,13.C, La hipótesis sintrófica implica un origen arqueal del núcleo eucariota (no representado) y un
origen bacteriano del citoplasma y la membrana plasmática eucariotas (lo que explica la posesión eucariota de fosfolípidos similares a bacterias)12,15,54. Esta fusión
arqueológica-bacteriana inicial necesariamente tuvo lugar bajo anoxia, mediada por interespecies H2transferencia, antes del origen de las mitocondrias, que se
produjo sin fagocitosis15,54en presencia o ausencia de oxígeno, dependiendo del metabolismo hipotético de la protomitocondria12,15.d, El modelo de flujo inverso es la
hipótesis del hidrógeno con el flujo de H2intercambio invertido (es decir, un H2-consumo (no H2-productor) protomitocondria, capaz de reducir nitrato, sulfato o
fumarato bajo anoxia)14y un huésped arqueal fagocitador54.mi, El e3El modelo, similar a la hipótesis sintrófica, predice un consorcio arqueobacteriano sintrófico que
vive bajo anoxia antes del origen de las mitocondrias.9. El h2El huésped arqueal productor, originalmente acoplado sintróficamente a una bacteria reductora de sulfato
(no representada), abandonó esta asociación sintrófica durante el GOE ya que encapsuló (sin endocitosis) la protomitocondria. Esta endosimbiosis fue mediada por O2

desintoxicación y respiración aeróbica en presencia de O2, a pesar de que la protomitocondria también era capaz de generar anaeróbicamente H2.

a través de múltiples instancias de transferencia lateral de genes (LGT), seguidas
de eventos adicionales de LGT dentro del árbol eucariótico39,43.
Tanto los escenarios de protomitocondrias aeróbicas facultativas como
obligadas son compatibles con la mezcla filogenética de linajes aeróbicos y
anaeróbicos dentro del clado eucariota.7. Para distinguir entre estos dos
escenarios, el debate se ha centrado principalmente en la frecuencia de LGT
de procariota a eucariota.39,44,45. La diversidad relativamente limitada de
enzimas utilizadas para mediar la anaerobiosis en eucariotas se ha utilizado
para invocar la pérdida diferencial de un ancestro metabólicamente diverso,
porque un escenario que involucra la adquisición polifilética de las enzimas
relevantes no explica por qué otras enzimas comunes a las bacterias
anaerobias nunca se transfirieron de manera similar a eucariotas6. Por otro
lado, los homólogos de los genes que codifican enzimas utilizadas en el
metabolismo energético anaeróbico en eucariotas, como las [FeFe]-
hidrogenasas generadoras de hidrógeno, carecen de una clara afinidad
proteobacteriana α, lo que sugiere que estas enzimas se obtuvieron de
eucariotas de bacterias distintas de la protomitocondria, lo que implica que
la protomitocondria era un aerobio estricto14,39,45. Sin embargo, otra
interpretación de este patrón es que estos genes fueron adquiridos por los
eucariotas a través de la protomitocondria, pero desde entonces se han
transferido lateralmente a lo largo del árbol bacteriano hasta el punto de
que su afinidad α-proteobacteriana anterior ya no se recupera.46,47.
Aunque queda claro que el protomitocondrio era capaz de realizar una
respiración aeróbica, continúa el debate sobre si el protomitocondrio era un
aerobio facultativo o un aerobio obligado (Recuadro3). Esta incertidumbre
no ha impedido el desarrollo de una serie de nuevos modelos de
eucariogénesis que implican un protomitocondrio aeróbico facultativo (Fig.1
). Central para muchos de estos nuevos modelos de eucariogénesis9,13–15es el
descubrimiento de nuevos linajes de arqueas más estrechamente
relacionados con los eucariotas que con otras arqueas.
Las arqueas de Asgard
De acuerdo con la hipótesis del hidrógeno, la célula huésped que adquirió la
mitocondria ancestral era una arqueona auténtica (Fig.1b)11, una predicción
reforzada por el creciente número de análisis filogenéticos que recuperan
un árbol de la vida de dos dominios48–52. En esta topología, el linaje nuclear
eucariótico (es decir, el linaje de la célula huésped que adquirió el simbionte
bacteriano) se ramifica entre las arqueas, incluso si la célula huésped no era
una arquea auténtica en sí misma.49. El reciente descubrimiento
metagenómico del propuesto superfilo de arqueas de Asgard (nuevos
linajes de arqueas más estrechamente relacionados con los eucariotas que
con otras arqueas conocidas) proporciona apoyo adicional para un origen
arqueal del linaje huésped eucariota.8,42,52,53. Las primeras descripciones
publicadas de representantes cultivados del superfilo Asgard, que viven
sintróficamente con simbiontes bacterianos en

NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN|VOL 6 | mayo 2022 | 520–532 |www.nature.com/natecolevol 523

Artículo de revisión
Provenir eukar yotes
Pre endosía mbiosis Correo
Mito-FECA
1
ia
s desintoxicantes de la respiración aeróbica a raíz de la oxigenación
er
ct
ba
mitocondrial 4
LUCA 3 LECA
endosimbiosis
ar
q ue
as
2 descripciones publicadas de las primeras arqueas cultivadas de Asgard, se
Archaeal-FECA
Tiempo
Pasado
Mito-tallo Archaeal-tallo Grado eucariota
Figura 2 |Los muchos ancestros de los eucariotas.Se puede determinar que
los eucariotas poseían al menos dos FECA, uno que refleja la divergencia de la
mitocondria ancestral de sus parientes α-proteobacterianos de vida libre (mito-
FECA;①)y el otro que refleja la divergencia de la célula huésped eucariota de sus
parientes arqueales (arqueal-FECA;②).Los eucariotas, por lo tanto, tienen al
menos dos linajes de tallo: el linaje que pertenece a la célula huésped arqueal
(amarillo) y el linaje que pertenece a la mitocondria ancestral (azul). La
coalescencia de estos dos linajes de tallo en la endosimbiosis mitocondrial (③)
puede representar el logro de una organización de grado eucariota (verde). Sin
embargo, el linaje troncal eucarionte continúa hasta el LECA (④),que es el último
ancestro común de todos los eucariotas vivos. LUCA, último ancestro común
universal.
sedimentos marinos anóxicos, reforzó estas conclusiones, así como un
origen sintrófico de eucariotas9,54. Estos descubrimientos recientes han
inspirado nuevos modelos de eucariogénesis que enfatizan la sintrofia
anaeróbica entre un huésped arqueal y diferentes simbiontes bacterianos
anaeróbicos.9,14, así como las correspondientes reformulaciones tanto de la
hipótesis del hidrógeno13y la hipótesis sintrófica15.
Tanto en la hipótesis original del hidrógeno como en la hipótesis sintrófica, la
pareja arqueológica (es decir, el huésped y el futuro núcleo, respectivamente) era
un metanógeno.11,12. Sin embargo, el metagenoma de Lokiarchaeum(el primer
linaje Asgard descrito8) carece de genes esenciales para la metanogénesis pero
posee una vía Wood-Ljungdahl completa. Estos datos inspiraron una hipótesis de
hidrógeno actualizada en la que el huésped arqueal era un H estrictamente
anaeróbico.2-acetógeno dependiente13. Un estudio del repertorio metabólico de
Lokiarchaeota y los linajes Asgard descritos más recientemente (Thor-, Odin y
Heimdallarchaeota53) concluyó que las arqueas de Asgard son
predominantemente organoheterótrofas con capacidades específicas de linaje
tanto para la producción como para el consumo de hidrógeno14. Estas
conclusiones inspiraron un nuevo modelo de eucariogénesis, es decir, el modelo
de flujo inverso, en el que el huésped arqueal era un H2-organoheterótrofo en
evolución, con H2que fluye del huésped al simbionte, la dirección inversa en
comparación con la hipótesis del hidrógeno14(Higo.1d). En consecuencia, el
modelo de flujo inverso implica un protomitocondrio aeróbico facultativo capaz
de H2-crecimiento dependiente.
La predicción del modelo de flujo inverso de un H2La producción de
anfitriones de arqueas se vio reforzada por las descripciones de las
primeras arqueas cultivadas de Asgard ('candidatoPrometheoarchaeum
syntrophicum' cepa MK-D1), que realiza H2-Degradación de aminoácidos en
evolución en asociación sintrófica con H2-barrido de reductores de sulfato y
metanógenos bajo anoxia9. Con base en estas observaciones, el
524
NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN
Corona enredar-engullir-endogenizar (E3) se propuso el modelo, en el que un H2El
huésped arqueal productor desarrolló primero una relación sintrófica con
una bacteria reductora de sulfato (nunca destinada a la endosimbiosis),
antes de formar su simbiosis (sin fagocitosis) con la mitocondria ancestral,
un aerobio facultativo.9(Higo.1e). A diferencia de la hipótesis del hidrógeno
bacterias
y el modelo de flujo inverso, el E3El modelo propone que la simbiosis con la
mitocondria ancestral se basó en los beneficios energéticos y
atmosférica, de acuerdo con SET y la hipótesis 'ox-tox'. Interespecies H2en
cambio, la transferencia se produjo entre el H2-productor de archaeal host y
eukaria
el H2-reductores de sulfato secuestrantes. Así, la E.3es un modelo sintrófico
de eucariogénesis, pero uno en el que la relación ancestral entre la célula
huésped arqueológica y la mitocondria ancestral se basaba en la
respiración aeróbica en lugar de la sintrofia. Por último, siguiendo las
arqueas
publicó una revisión de la hipótesis sintrófica, que involucra un H2simbionte
arqueal organoheterótrofo productor (en lugar del metanógeno propuesto
originalmente) que vive sintróficamente dentro de un sulfato reductor∂-
huésped proteobacteriano en una estera de cianobacterias15.
Presente
La hipótesis del hidrógeno predijo explícitamente un huésped arqueal
durante la eucariogénesis11(y por lo tanto invocó un árbol de la vida de dos
dominios46) casi dos décadas antes del descubrimiento de las arqueas de
Asgard8y el creciente apoyo filogenómico para el escenario de dos dominios
. Los primeros representantes cultos de las arqueas de Asgard son
42,52
demostrablemente no fagotróficos y participan en H sintrófico2intercambio
con bacterias anaerobias bajo anoxia9, observaciones de acuerdo similar
con las predicciones originales de la hipótesis del hidrógeno11,13,55. Hablando
de manera más amplia, todos los modelos de eucariogénesis inspirados en
las arqueas de Asgard involucran H sintrófica2intercambio entre arqueas
anaerobias y bacterias, pero hacen diferentes predicciones sobre la afinidad
y el metabolismo del huésped, así como el momento geológico y la
ubicación ambiental del origen de las mitocondrias (Fig.1).
Eucariogénesis y condiciones redox ambientales.
En SET, la E3modelo y otros modelos de eucariogénesis que enfatizan los
beneficios energéticos y desintoxicantes de la respiración aeróbica, la simbiosis
entre la célula huésped y la mitocondria ancestral comenzó en ambientes
suficientemente oxigenados para permitir la respiración aeróbica,
presumiblemente aguas superficiales marinas, capas superiores de algunos
sedimentos marinos poco profundos o oxígeno- produciendo tapetes
microbianos. Por el contrario, los modelos de eucariogénesis que involucran una
asociación sintrófica entre un huésped arqueal y un H2-produciendo o H2-el
consumo de protomitocondrias coloca necesariamente el inicio de esta simbiosis
bajo anoxia, presumiblemente en aguas marinas o sedimentos anóxicos13,14
(Higo.1). Sin embargo, incluso en estos modelos sintróficos, la mitocondria
ancestral era un aerobio facultativo (nunca un anaerobio obligado) y debe
haber requerido algo de oxígeno antes de participar en H sintrófico.2
intercambio con el huésped arqueal40.
Históricamente, el punto Pasteur, equivalente al 1% PAL O2, representa
la tensión de oxígeno por encima de la cual los aerobios facultativos
comienzan a respirar oxígeno, aproximándose a los límites de la respiración
aeróbica56. Más recientemente, las culturas deEscherichia colise ha
demostrado que crecen (utilizando glicerol como única fuente de carbono,
lo que sugiere respiración aeróbica en lugar de fermentación) a≤3 nM O2
(alrededor de 0.001% PAL), al menos dos órdenes de magnitud por debajo
del punto de Pasteur57. Asimismo, el citocromoCoxidasa, la enzima terminal
de la cadena de transporte de electrones mitocondrial, tiene unkmetropara
oxígeno molecular (O2) entre 0,1 y 10µM (promedio de 1µM),
correspondiente a 0.04–4% PAL (promedio de 0.4% PAL)25,58. Dadas estas
limitaciones, el ancestro α-proteobacteriano de vida libre de la mitocondria
podría haber requerido solo 3 nM a 1µmes2(alrededor de 0.001–0.4% PAL O2
) para respirar aeróbicamente. De hecho, la respiración microbiana de O2
bajo nanomolar O2('nanoxia') se reconoce cada vez más en el océano
moderno, incluso en taxones anteriormente
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NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN
Caja 3 |preguntas sin resolver
Quedan varias incógnitas clave sobre la eucariogénesis. A continuación se presentan
cinco líneas de investigación en curso que se plantean para guiar la investigación
futura de la eucariogénesis:
1.¿Cuándo ocurrió la endosimbiosis mitocondrial?Si bien sigue
siendo controvertido, limitar la escala de tiempo de la
eucariogénesis es teóricamente fácil. Es el intervalo de tiempo
entre archaeal- y mito-FECA, y LECA (Cuadro1y la figura2). Sin
embargo, discernir el momento de la endosimbiosis
mitocondrial es más desafiante, ya que el punto de fusión de los
linajes mitocondriales arqueales y de vida libre no es, ni siquiera
en teoría, un nodo identificable dentro de las filogenias
moleculares. Sin algún cambio fundamental en la naturaleza de
las restricciones disponibles, puede que nunca sea posible
determinar si el grado eucariota se alcanzó temprano o tarde
dentro del linaje troncal eucariota.
2.¿Cuántas procariotas estuvieron involucradas en el origen de las
eucariotas?La hipótesis del hidrógeno11y la hipótesis del anillo de la
vida168sugieren un escenario más simple en el que la simbiosis de dos
procariotas (un archaeon y una α-proteobacterium) condujo al origen
de los eucariotas (Fig.2). Otras hipótesis, como la hipótesis sintrófica
12, sugieren un proceso más complejo que implica una simbiosis
inicial entre un archaeon y un∂-proteobacterium, seguido de una
simbiosis con una α-proteobacterium. Persiste una confusión
adicional ya que los genes eucariotas de origen bacteriano tienen
múltiples fuentes, a pesar de que vinculan más fuertemente a los
eucariotas con las α-proteobacterias.169, y quedan dudas sobre si
estos genes entraron en el genoma eucariótico a través de múltiples
fuentes procarióticas o porque ya se habían transferido al genoma
de un único simbionte α-proteobacteriano.170.
3.¿Cuál fue la secuencia de eventos dentro de la eucariogénesis?Los debates
en torno a los escenarios de mitocondrias tempranas o tardías
generalmente se refieren al momento relativo de la adquisición de otros
caracteres eucariotas, como el núcleo, el aparato de Golgi y la fagocitosis.
Los puntos de vista opuestos se basan en su plausibilidad percibida más
que en la evidencia directa de la secuencia en la que se adquirieron estos
caracteres. En la práctica, las percepciones requeridas solo podrían
obtenerse utilizando el
considerados anaerobios estrictos59. Por lo tanto, en los modelos de
eucariogénesis que enfatizan la respiración aeróbica (como la E3modelo),
nanomolar O2las concentraciones habrían sido suficientes para permitir la
simbiosis aeróbica entre la protomitocondria y la célula huésped. Para otros
modelos sintróficos, como la hipótesis del hidrógeno y el modelo de flujo
inverso, estos son los O mínimos2concentraciones probablemente
necesarias para hacer la transición a la respiración aeróbica siguiendo el
origen anaeróbico de las mitocondrias.
Además de la respiración aeróbica, los eucariotas modernos tienen un O
absoluto2requisito para la biosíntesis de esteroides60. Los esteroles, un subgrupo
de esteroides, son componentes lipídicos de la membrana eucariota esenciales
para la endocitosis.61. En modelos tardíos de mitocondrias (Cuadro1), como SET,
donde la mitocondria ancestral fue internalizada por la célula huésped a través de
la endocitosis, la síntesis de esteroles por parte del huésped puede verse como
un requisito previo para el origen de las mitocondrias. Este no es el caso, sin
embargo, en los modelos mitocondriales tempranos (Cuadro1), como la hipótesis
del hidrógeno, que involucra medios no endocíticos de adquisición de simbiontes
9,11 . Recientemente, una combinación de reconstrucción de secuencias ancestrales
y análisis filogenéticos de genes de biosíntesis de esteroides sugirió que la
mayoría de estos genes en eucariotas se transfirieron lateralmente desde
mixobacterias antes de LECA, ya sea antes
NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN|VOL 6 | mayo 2022 | 520–532 |www.nature.com/natecolevol
Artículo de revisión
registro fósil. Recientes experimentos de tafonomía brindan cierta
confianza en la posibilidad de resolver el momento del origen de los
orgánulos en función de la evidencia fósil.86.
4.¿Qué nos dice el registro fósil sobre la evolución de los eucariotas?
Las interpretaciones actuales del registro fósil de eucariotas se basan
en la interpretación de las características representativas de las
apomorfias de eucariotas, como la presencia de procesos celulares y
estructuras de desenquistamiento que evidencian un citoesqueleto,
o la complejidad de la pared celular que se percibe más allá del grado
procariota. Estas viejas claves de interpretación requieren un
replanteamiento ya que algunas de estas características
evolucionaron fuera de Eukarya, o no tienen fundamento. Además,
los primeros eucariotas de tallo habrían sido morfológicamente
indistinguibles de sus antepasados arqueales. Una interpretación
más probabilística del registro fósil ayudaría enormemente a calibrar
los relojes moleculares, mejorando la exactitud (y probablemente
también la precisión) de las escalas de tiempo evolutivas.
5.¿Era la mitocondria ancestral un aerobio obligado o facultativo?Mientras
LECA poseía definitivamente las mitocondrias38, no está claro si las
mitocondrias son aerobias ancestralmente obligadas o facultativas. En
cualquier caso, los ancestros de vida libre de las mitocondrias podían
respirar oxígeno. Sigue debatiéndose si las mitocondrias podían
metabolizarse ancestralmente de forma anaeróbica, como las
mitocondrias y los hidrogenosomas que funcionan anaeróbicamente en la
actualidad, o si estas capacidades anaeróbicas se transfirieron
lateralmente a eucariotas de otros linajes bacterianos.7,39. Ambos
escenarios (pérdida diferencial de vías de metabolismo energético
aeróbico y anaeróbico versus adquisición de vías de metabolismo
energético anaeróbico a través de LGT) predicen la mezcla filogenética
observada de linajes anaeróbicos y aeróbicos en el árbol eucariota7. Sin
embargo, dado que los océanos eran predominantemente anóxicos en
profundidad, con surgencias periódicas que daban lugar a aguas
superficiales anóxicas21, durante el intervalo de tiempo dentro del cual
ocurrió la eucariogénesis, se predice que un estilo de vida aeróbico
facultativo es anterior a la aerobiosis obligada7,24, lo que implica que este
último solo puede ser tan joven como el modernopagO2
niveles, que a su vez probablemente se alcanzaron mucho después de que
concluyó la eucariogénesis (Fig.3).
o después del origen de las mitocondrias62. Esta interpretación asume que las mixobacterias en
ese momento de la historia de la Tierra poseían los mismos genes que sus representantes
modernos, mientras que es posible que solo hayan adquirido estos genes más recientemente a
través de LGT.46,47. Independientemente de estas incertidumbres, la síntesis de esteroles en la
levadura se ha observado bajo condiciones de oxígeno.
2(0.003%
concentraciones de gen tan bajas como 7 nM O63 PAL O2), restringir-
ing los niveles de oxígeno necesarios para apoyar la síntesis de esteroles tanto en las
mixobacterias aeróbicas modernas como en los primeros eucariotas de tallo
sintetizadores de esteroles (es decir, especies extintas más estrechamente relacionadas
con los eucariotas vivos que cualquier otro grupo vivo). En general, considerando el O2
demandas tanto de la respiración aeróbica como de la biosíntesis de esteroles, la
eucariogénesis probablemente solo requirió O nanomolar2concentraciones para
proceder57,59,63, órdenes de magnitud inferiores a las condiciones modernas de
saturación de aire de alrededor de 250µmes2(100% PAL O2)7.
Interespecies H2transferencia (o H2-basado en sintrofia) implica el
acoplamiento metabólico de H2producción y consumo por múltiples organismos,
generalmente bajo anoxia donde ocurre la metanogénesis (los llamados sistemas
metanicos)64,sesenta y cinco. En estos ambientes de baja energía, la vida opera en los
límites termodinámicos de crecimiento.10. La competencia extrema por los
donantes de electrones mantiene H ambiental2concentraciones bajas,
impulsando el intercambio sintrófico de H2entre productores
525
Artículo de revisión NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN

GOE (>10–5amigo2)
2.22 Ga

1,000
Más probable

Permisivo
ModernopagO2 100
10

% PAL O2
punto pasteur 1.0
mitocondrial promediokmetro
0.1

0.01
Síntesis de esteroles
0.001

0.0001

Rango estimado de reloj molecular de LECA Parfrey et al. 2011 1,91 a 1,63 Ga
Emme et al. 2014 1,90 a 1,00 Ga
Betts et al. 2018 1,84 a 1,21 Ga
Chernikova et al. 2011 1,47 a 1,25 Ga
Berney y Pawlowski 2006 1,36 a 0,95 Ga

Rango de estimación de reloj molecular

Betts et al. Shih 2018 y 2,1 a 1,2 Ga
de mito-FECA
Matzke 2013 1,84 a 0,91 Ga
Fósiles Eukarya del grupo troncal más
antiguo (putativo) Valeria lophostriata(Eukarya del grupo total) 1,63 Ga
Los fósiles más antiguos de Eukarya del
Bangiomorpha pubescens(Archaeplastida del grupo total) 1,05 Ga
grupo de la corona (con mitocondrias)

C 27
esteranos (colestano) 0,82 a 0 Ga

Arcaico proterozoico Fan

4.00 2.50 0.54
Tiempo (Ga)

Figura 3 |Línea de tiempo fósil, molecular y geoquímica correlacionada.Las estimaciones del reloj molecular (barras verdes horizontales) y el registro fósil (diamantes)
restringen el LECA a la mitad del Eón Proterozoico (2,5 a 0,541 Ga), cientos de millones de años después del GOE (2,22 Ga (ref.114)), cuando el oxígeno atmosférico (O2) los niveles
aún no eran más del 1-10% de PAL21,23, aproximando el punto Pasteur (1% PAL)26. Niveles de oxígeno atmosférico <1,0% PAL, que también se han argumentado para el eón
proterozoico medio134–136, caen por debajo del punto de Pasteur, e incluso la constante de media saturación promedio (kmetro) del citocromo mitocondrialCoxidasa para O2(0.4% PAL)
. Por lo tanto, estas estimaciones muy bajas habrían hecho aún más probable un origen anaeróbico de las mitocondrias. Independientemente de estas estimaciones
25

contradictorias, la síntesis de esteroles, que es demostrablemente operable bajo 7 nM O2(0.003% PAL)63, probablemente estaba permitido en este momento. ModernopagO2los
niveles (100% PAL) no se alcanzaron ni se mantuvieron hasta principios del Eón Fanerozoico (0,541 a 0 Ga)129,130, mucho después (1.0±500 millones de años) el origen inferido de
LECA. Fuentes de datos: los fósiles de eucariotas de grupo total más antiguos, comoValeria lophostriata, datan de alrededor de 1.625 Ga (ref.88), mientras que los fósiles inequívocos
de corona-eucariota más antiguos (Bangiomorpha pubescens), que definitivamente poseyó mitocondrias, datan de
1,05 Ga (ref.101). Los esteranos ampliamente aceptados más antiguos (barra amarilla horizontal), la forma geológicamente estable de los esteroles eucariotas, solo aparecen a finales
del Eón Proterozoico, aproximadamente 800 millones de años después de los primeros fósiles de eucariotas de grupo total.74,75. Para las estimaciones compiladas del reloj
molecular, las barras horizontales muestran los intervalos de credibilidad más altos (95 %) para la edad de LECA (es decir, el grupo corona eucariótico) y mito-FECA (Cuadro1). Para
Berney y Pawlowski105, estos valores se obtuvieron de la fig. 1 (nodo 1). Para Chernikova et al.106, estos valores se obtuvieron del primer conjunto de valores informados en la tabla 2,
dondeB. pubescens(luego fechado en 1.2 Ga) se usó como una restricción de calibración fósil. Los valores de Parfrey et al.107vienen de la fig. 2, enumerados en la tabla S1 bajo el
análisis 'a', mientras que los valores de Betts et al.17vienen de la fig. 3. El rango informado por Eme et al.dieciséiscubre una variedad de análisis que exploran el impacto del uso de
diferentes topologías de árboles, restricciones de calibración de fósiles y modelos de sustitución para estimar la edad de LECA. La gama de Shih y Matzke108proviene de la tabla 1.
Los límites de oxígeno atmosférico se modificaron de Canfield165. Phan, Eón Fanerozoico.

y consumidores64. Cada socio en esta relación (el H2productor y consumidor) es
incapaz de vivir solo en estas condiciones geoquímicas. La producción anaeróbica
de H2a través de la fermentación se vuelve termodinámicamente autolimitante
como H2las concentraciones aumentan en el entorno local, lo que en última
instancia hace que la reacción sea endergónica. Asimismo, H.2-tasas de oxidación
por metanógenos, reductores de sulfato y otros H2los consumidores están
limitados por la intensa competencia por H2bajo estas condiciones de hambre de
energía, donde H2es barrido rápida y eficientemente10,64. El acoplamiento de estos
dos metabolismos complementarios resuelve ambos problemas manteniendo H2
concentraciones lo suficientemente bajas como para permitir la reducción
continua de protones a H2por los productores (manteniendo activamente la
favorabilidad termodinámica) mientras aseguran una fuente regular de H2para
consumidores. Los organismos en este intercambio sintrófico finalmente se
vuelven "termodinámicamente interdependientes" entre sí.66a medida que sus
metabolismos se vinculan obligatoria y mutualistamente10. En otras palabras, los
organismos en relaciones sintróficas completan redox
Reacciones conjuntas que de otro modo serían termodinámicamente
desfavorables por sí solas en las mismas condiciones.67,68. Por lo tanto,
las parejas en relaciones sintróficas hacen mucho más que
proporcionar un beneficio no esencial, como ATP extra o desintoxicar
O2. De hecho, mantienen activa y obligadamente el metabolismo
energético de los demás en un entorno que de otro modo los excluiría.
Muchas asociaciones sintróficas observadas en ambientes anóxicos modernos
involucran componentes bacterianos y arqueales.10,68. En la hipótesis del
hidrógeno, el ancestro α-proteobacteriano de la mitocondria era el "degradador
primario sintrófico", mientras que el huésped arqueal era el consumidor.10,13. En el
modelo de flujo inverso se propone lo contrario, es decir, la mitocondria ancestral
era la H2-consumidor dependiente mientras que el anfitrión archaeal era el H2
-productor de degradador14
(Higo.1d). Sin embargo, varias observaciones sugieren que la
mitocondria ancestral fue probablemente el H2productor mientras que
el anfitrión archaeal era el H2consumidor. Las mitocondrias modernas
y los MRO (y los eucariotas no fotosintéticos en general) no consumen

526 NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN|VOL 6 | mayo 2022 | 520–532 |www.nature.com/natecolevol

NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN
H9,69
2. Mientras que las arqueas de Asgard son empíricamente capaces (al
menos en el caso de 'candidatoPrometheoarchaeum syntrophicum'
cepa MK-D1) de H2producción9, los análisis metagenómicos también
sugieren que ciertos linajes Asgard como los Lokiarchaeota son
capaces de H2-crecimiento dependiente13,14. De hecho, el flujo previsto
de H2del simbionte α-proteobacterial al huésped arqueal concuerda
con el H demostrable2-naturaleza productora de hidrogenosomas y H2-
mitocondrias en evolución7.
En resumen, a pesar de los numerosos modelos de eucariogénesis en
competencia (Fig.1), se pueden hacer dos predicciones generales con
respecto al entorno ambiental de la eucariogénesis:
1. La eucariogénesis solo podría haber procedido (o al menos culminado)
después de la O ambiental2Se alcanzaron las concentraciones
necesarias para la respiración aeróbica y la síntesis de esteroles, entre
3 nM y 1µmes2(alrededor de 0.001–0.4% PAL O2).
2. h2La sintrofia basada en anoxia probablemente apoyó la
adquisición de la mitocondria ancestral (como en la hipótesis
del hidrógeno y el modelo de flujo inverso) y/o la ecología de
la célula huésped arqueal antes de la adquisición mitocondrial
(como en la hipótesis sintrófica y la E3modelo) (fig.1).
Juntos, estos modelos sugieren que la eucariogénesis ocurrió entre entornos
anóxicos y bajos en oxígeno. Tales condiciones persisten en los sedimentos
marinos en la actualidad, pero se habrían encontrado en la columna de agua más
ancha durante el Eón Proterozoico (2,5 a 0,541 Ga) cuando pagO2probablemente
no era más del 1 al 10% de los niveles modernos (discutido a continuación). Para
ubicar estas predicciones en el contexto de la historia de la Tierra en relación con
la oxigenación atmosférica, primero se debe restringir temporalmente el inicio de
la eucariogénesis y la divergencia de los principales linajes eucariotas.
Datación de la eucariogénesis y el origen de las mitocondrias.
Una escala de tiempo para la eucariogénesis debe basarse en última instancia en
el registro fósil, que proporciona la única visión directa de la historia evolutiva. Al
igual que con otros fósiles controvertidos, como los primeros fósiles de animales
70, las afirmaciones de eucariotas tempranos deben considerarse cuidadosamente
con respecto a los caracteres apomórficos y la tafonomía, o cómo se conservan
los organismos en el registro de rocas. Las afirmaciones más antiguas de
eucariotas son arcaicas (4,0 a 2,5 Ga) y paleoproterozoicas tempranas (2,5 a 1,6
Ga), incluidos biomarcadores de esteroles de 2700 millones de años.71
que desde entonces han sido rechazados como contaminantes más jóvenes72,73,
junto con todas las afirmaciones de biomarcadores eucariotas antes de alrededor
de 0,8 Ga74,75. Se han recuperado restos similares a hongos del Arcaico tardío.76
y Paleoproterozoico temprano, comoTappania77, pero carecen de caracteres
fúngicos indiscutibles78,79. Sin embargo,Tappaniajunto con
ShuiyousphaeridioyValeria(alrededor de 1.625 Ga (refs.17,80)) preservar
características que convencionalmente han sido interpretadas como
evidencia de afinidad eucariota78,80–83. Los principales entre estos rasgos son
los procesos celulares y las estructuras de desenquistamiento, que se han
utilizado como evidencia circunstancial de un citoesqueleto.84. Sin embargo,
ahora se ha encontrado evidencia de alguna forma de citoesqueleto de
actina en los parientes arqueales de eucariotas de Asgard.85. Asumiendo el
descenso vertical de estos genes de actina de arqueas a eucariotas, por lo
tanto, se vuelve difícil discriminar entre restos fósiles de eucariotas y
arqueas sobre la base de un citoesqueleto solo.19,86. También se ha afirmado
la afinidad eucariota porGrypania, que se conoce a partir de registros que
se extienden hasta 1,87 Ga (refs.87,88). Sin embargo, este organismo se
distingue principalmente de los tricomas de cianobacterias por su gran
tamaño más que por una apomorfia específica.82. Por lo tanto, si bien hay
candidatos a eucariotas conocidos desde las profundidades del
Paleoproterozoico81, es difícil discriminar entre arqueas fósiles o eucariotas
de tallo de grado arqueal (Cuadro1y la figura2). Sin embargo, se puede
defender la afinidad de eucariotas de grupo total porShuiyousphaeridioy
coexistentesDictyosphaeraacerca de. 1,74 a 1,41Ga (ref.89), que conservan
estructuras intracelulares que se comparan favorablemente en tamaño y
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topología a núcleos90, una interpretación que recientemente se ha visto
reforzada por la tafonomía experimental86.
Los eucariotas de corona más antiguos posibles son Mesoproterozoico,
siendo el más antiguoRafatazmia chitrakootiayramathallus lobatus
(alrededor de 1,6 Ga, refs.91,92), que se han interpretado como algas rojas
basándose principalmente en la presencia de pit plugs y la anatomía
multicelular taloide, respectivamente.92. Los experimentos de tafonomía, sin
embargo, sugieren que la interpretación pit-plug es poco probable.86. El
caso de una afinidad de clorofita para el aproximadamente 1 billón de años
de edad Proterocladose ha visto reforzado por nuevos conocimientos sobre
su anatomía.93, aunque es difícil justificar interpretaciones más refinadas
que las Chlorophyta de grupo total. Entre una plétora de otros arqueplastos
candidatos alrededor del límite Mesoproterozoico-Neoproterozoico
alrededor de 1 Ga (refs.94–97), también hay afirmaciones de Amorphea/
Unikonta, como el supuesto holozooBicelo98, aunque su supuesta afinidad
con los holozoos no es lo suficientemente sólida como para usarla como
punto de calibración fósil para la evolución de los eucariotas. Reclamaciones
de hongos a aproximadamente 1 Ga (ref.99) y hace unos 800 millones de
años (Ma) (ref.100) son más convincentes de la preservación de la quitina que
la afinidad de sus microfósiles asociados. Dadas estas incertidumbres, el
registro más antiguo ampliamente aceptado de eucariotas corona, que
restringe LECA a una edad mínima de 1.047 Ga (ref.101), esbangiomorfa,
descrita como un alga roja bangiacea basada en sus células dispuestas
radialmente distintivas, división celular intercalar, dimorfismo, desarrollo de
esporangios y retención multicelular102. Estas características no son
exclusivas de Bangiaceae, pero sin embargo son suficientes para justificar la
pertenencia al grupo total Rhodophyta y, por lo tanto, Archaeplastida y
corona-Eukaryota.17.
Calibrar la evolución biológica con la historia de la Tierra requiere interpretar
el registro fósil de la evolución microbiana, que está sesgado por la preservación
diferencial de los linajes microbianos, las etapas de la historia de vida, los
entornos y las heterogeneidades en el registro rocoso mismo.103. Solo las
metodologías de reloj molecular son capaces de integrar el registro biológico
escrito en los genomas y el registro geológico escrito en biomarcadores, el
fraccionamiento de isótopos impulsado metabólicamente y el registro fósil. Los
métodos de reloj molecular son diversos, basados en información de calibración
diferente, muestreo de locus de linaje y genoma, modelos evolutivos e hipótesis
filogenéticas.104. En consecuencia, producen escalas de tiempo evolutivas
igualmente dispares. Las estimaciones del reloj molecular para la edad de LECA
varían de aproximadamente 1,91 a 0,95Ga (refs.dieciséis,17,105–107) (Higo.3). Los únicos
estudios para muestrear los linajes archaeal de Asgard estiman que LECA surgió
dentro del amplio intervalo de 1,84 a 1,21 Ga, con archaeal-FECA (Cuadro1)
emergentes de 3,0 a 2,3 Ga (ref.17). Las estimaciones de Shih y Matzke108para la
endosimbiosis mitocondrial representan (en el mejor de los casos) la divergencia
de mito-FECA (Cuadro1) de sus parientes α-proteobacterias, y estos oscilan entre
1,84 y 0,91 Ga. A pesar de las grandes incertidumbres (una consecuencia de la
combinación de los resultados de los análisis de reloj molecular que difieren en
calidad analítica y cantidad taxonómica y genómica, así como un escaso fósil
registro que es difícil de interpretar definitivamente), esta escala de tiempo
implica largos linajes de tallo eucariota (1,8 a 500 millones de años) durante los
cuales ocurrió la eucariogénesis, y un origen comparativamente tardío de las
mitocondrias (independientemente del tiempo en relación con otras apomorfias
eucariotas)17. Para probar los modelos de eucariogénesis que correlacionan
temporalmente la oxigenación atmosférica con el origen de las mitocondrias (por
ejemplo, SET o E3modelo), la edad estimada de las mitocondrias debe compararse
con la evidencia más reciente de la evolución redox a largo plazo de la Tierra.
Evolución redox del entorno superficial de la Tierra
En las décadas posteriores a la publicación inicial de SET1, los geoquímicos
generalmente han reconstruido un aumento de dos pasos en el oxígeno
atmosférico durante el tiempo geológico109,110. El primer paso, el llamado Gran
Evento de Oxidación (GOE)111,112, representa el paso de una atmósfera reductora a
una oxidante, cuandopagO2acumulada irreversiblemente a niveles por encima de
las concentraciones traza (>10−5CAMARADA)109,113(Higo.3).
527
Artículo de revisión
Actualmente, esta transición está restringida a alrededor de 2,22 Ga (ref.114),
aunque puede extenderse un poco más joven115. El origen evolutivo de la
fotosíntesis oxigénica precedió necesariamente al GOE, aunque se debate
cuánto antes.116,117. Varias estimaciones de reloj molecular para el origen de
la corona-Cyanobacteria118y fotosistema II119, evidencia geoquímica de
meteorización oxidativa20y firmas isotópicas de carbono orgánico
consistentes con el ciclo aeróbico del metano120,121se han utilizado para
argumentar la presencia de la fotosíntesis oxigénica cientos de millones de
años antes del GOE, quizás ya en 3.0 Ga (refs.122,123). Sin embargo, la
interpretación de los proxies redox geoquímicos sigue siendo objeto de
debate.124,125. La respiración aeróbica puede haber evolucionado varias veces
dentro de las cianobacterias de la corona, tal vez en respuesta al GOE126,
pero muchas enzimas que utilizan oxígeno también se han fechado antes
del GOE127, consistente con ecosistemas aeróbicos por 2.72 Ga (ref.120). Si
tanto la fotosíntesis oxigénica como la respiración aeróbica precedieron
sustancialmente al GOE, entonces SET, como se articuló originalmente1,
posiblemente podría haber ocurrido antes de la oxigenación de la Tierra en
'oasis de oxígeno' localizados, mientras que la mayor parte del entorno de
la superficie de la Tierra permaneció anóxico. En este caso, el origen
evolutivo de la fotosíntesis oxigénica y la respiración aeróbica (no la
oxigenación atmosférica) habría sido suficiente para permitir que SET128.
Mientras que el oxígeno se convirtió en una característica permanente de la
atmósfera durante el GOE, modernopagO2los niveles probablemente solo se
alcanzaron alrededor de 420–400 Ma, durante la Era Paleozoica129,130
(Higo.3). Durante la mayor parte del Eón Proterozoico,pagO2se mantuvo en niveles
intermedios, probablemente alrededor del 10% PAL y posiblemente tan bajo como
alrededor del 1% PAL20–22,131, dejando los océanos profundos predominantemente
anóxicos132,133, con aguas superficiales predominantemente óxicas excepto en regiones
de surgencia (anóxicas)21. Otros abogan porpagO2<0.1% PAL134
o <1% PAL135,136durante el Proterozoico medio, lo que habría dejado un océano
superficial mayormente anóxico que contenía 'oasis de oxígeno' cerca de los
productores primarios (al igual que antes del GOE)21,137. Por lo tanto, a pesar de
una atmósfera oxidante después del GOE (alrededor de 2.22Ga), la mayoría del
fondo marino estuvo en contacto con agua de fondo anóxica, y gran parte del
volumen del océano fue anóxico, hasta alrededor de 420 a 400 Ma (más de 1.500
millones de años). más tarde). Durante este intervalo posterior al GOE de anoxia
marina generalizada, predominaron las condiciones ferruginosas (anóxicas y no
sulfurosas) de aguas profundas.138. La euxinia del fondo del agua (anoxia rica en
sulfuro) generalmente se presentaba en lugares particulares (por ejemplo,
márgenes de afloramiento del océano) y, a veces, se expandía transitoriamente
sobre un volumen mayor del océano.139, pero a pesar de ser más común que en la
actualidad, no fue tan globalmente extenso en el océano Proterozoico medio
como se predijo anteriormente132,139,140. Un océano bajo en sulfato (o reductor de
hierro) habría soportado abundante metanogénesis de sedimentos y
acumulación de metano en aguas profundas141. Las condiciones redox en los
ambientes bénticos de las plataformas oceánicas fueron probablemente tanto
espacialmente variables como dinámicas, controladas por fluctuaciones
estacionales en la productividad y la estratificación, con episodios transitorios de
oxigenación y anoxia.
Una naciente narrativa coevolutiva
Sintetizar la evidencia anterior produce una narrativa interdisciplinaria
alternativa que vincula la eucariogénesis con la evolución redox de la Tierra.
Los eucariotas de la corona probablemente surgieron durante la Era
Mesoproterozoica (1,6 a 1,0 Ga) cuandopagO2fue quizás no más de 1-10%
PAL (Fig.3) y las zonas clave de transición redox se ubicaron en la columna
de agua en lugar de los sedimentos21,22. No hay evidencia fósil, molecular o
geoquímica que sugiera que el GOE y la adquisición mitocondrial estuvieran
correlacionados en el tiempo, desafiando la principal premisa coevolutiva
de SET, la E3modelo y todos los demás modelos de eucariogénesis que
sitúan el origen de las mitocondrias en el GOE en presencia de O2(Higo.1y
caja2). De hecho, lo más probable es que las mitocondrias se adquirieran
cientos de millones de años después del GOE (a finales de la Era
Paleoproterozoica o Mesoproterozoica), durante un período de anoxia
generalizada en las profundidades del mar, con sólo débil y
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NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN
aguas superficiales marinas dinámicamente oxigenadas (Fig.3). En contraste
con SET, la oxigenación de la atmósfera (o al menos la evolución de la
fotosíntesis oxigénica y la respiración aeróbica) fue más probablemente un
prerrequisito básico, pero no un impulsor evolutivo, del origen de las
mitocondrias.
Los océanos profundos durante el Paleoproterozoico tardío y el
Mesoproterozoico eran predominantemente anóxicos y no sulfurosos, con
aguas superficiales saturadas de aire que probablemente alcanzaban el
equivalente de 1 a 10 % de PAL (2,5 a 25µmes2). Para los oceanógrafos
modernos, estos ambientes saturados de aire se caracterizarían como
"hipóxicos" o "suboxicos".142. De hecho, el Eón Proterozoico también ha sido
etiquetado como el 'Pasteuriano', ya que los niveles de oxígeno atmosférico
en este momento rondaban en gran medida el punto Pasteur (1% PAL)26
(Higo.3). Tales condiciones son consistentes con la mitocondria ancestral
que solo requiere de 3 nM a 10µmes2cuando se vive aeróbicamente en
entornos contemporáneos saturados de aire25,58y metabolizando
anaeróbicamente bajo anoxia, que caracterizó consistentemente los
océanos profundos y episódicamente caracterizó las aguas superficiales
marinas137. El océano proterozoico medio probablemente albergaba una
variedad de ecosistemas microbianos de baja energía, análogos a los
ecosistemas microbianos modernos de ambientes marinos anóxicos.10,68, y
por lo tanto probablemente condujo a acoplamientos sintróficos entre
bacterias y arqueas y, por extensión, un origen sintrófico de eucariotas.
La aerobiosis obligada en eucariotas probablemente evolucionó después de
un período inicial de sintrofia anaeróbica y aerobiosis facultativa, como lo predijo
originalmente la hipótesis del hidrógeno, y nuevamente la hipótesis sintrófica, el
modelo de flujo inverso y el E3modelo (fig.1). Después de esta etapa inicial de
sintrofia anaeróbica bajo anoxia, varios linajes eucariotas presumiblemente
migraron a entornos menos profundos y se adaptaron al 1-10% de PAL O2niveles
del océano superficial del Proterozoico medio (condiciones dinámicamente
oxigenadas que conducen a la aerobiosis facultativa), y luego nuevamente a
entornos oxigenados más estables en el transcurso del Fanerozoico comopagO2
alcanzó el 100% de PAL (condiciones conducentes a la aerobiosis obligada) (Fig.3)7
. La transición inicial a la respiración aeróbica y la invasión de ambientes óxicos
por eucariotas ocurrió a más tardar a principios de la Era Neoproterozoica (1.0 a
0.541 Ga) cuando los microfósiles eucariotas depositados definitivamente en
ambientes óxicos aparecen por primera vez en el registro de rocas (esta datación
puede retrasarse, sin embargo, con análisis geoquímicos adicionales)18,19. Si esta
fecha se mantiene, entonces la radiación aparente de los eucariotas durante el
Neoproterozoico temprano a medio107,143podría representar la expansión de los
eucariotas en entornos más oxigenados, dentro de los cuales se diversificaron los
clados eucariotas modernos.
ModernopagO2niveles y eucariotas aeróbicos obligados adaptados al 100%
PAL O2son fenómenos geológicamente recientes que son sustancialmente
posteriores al origen de las mitocondrias (y de la eucariogénesis en general) por
cientos de millones de años (Fig.3). El metabolismo energético aeróbico de los
eucariotas existentes adaptados a la vida en las modernaspagO2Por lo tanto, los
niveles no se pueden proyectar de nuevo a la mitocondria ancestral, que se
originó en un momento de la historia de la Tierra cuando pagO2no era más del
1-10% de su nivel actual6,7,24. Tales proyecciones metabólicas generalmente se
realizan en ausencia de un contexto geológico (como lo discutió Martin6), o en
ausencia de discusiones sobre hidrogenosomas, H2-produciendo mitocondrias e
interespecies H2
transferir18,33,144. Cuando se integran las líneas de evidencia geológicas y
metabólicas, surge una imagen consistente: un origen anaeróbico de las
mitocondrias mediado por H sintrófico2intercambio bajo anoxia24.
Por lo tanto, si bien la adaptación a las condiciones óxicas puede ser
fundamental para explicar la subsiguiente diversificación de los taxones
eucariotas, es poco probable que haya sido fundamental en el origen de los
eucariotas per se. Este ordenamiento (orígenes sintróficos bajo la anoxia con una
diversificación mucho más tardía bajo la modernapagO2niveles) es, en última
instancia, un ejemplo de un principio simple y bien aceptado, es decir, que las
presiones selectivas y los factores ambientales que inicialmente impulsan una
gran transición evolutiva no pueden equipararse con los beneficios adaptativos
que tal transición produce más adelante.145. Verosímilmente, la gerencia
NATURALEZA ECOLOGÍA Y EVOLUCIÓN
de un endosimbionte bacteriano (y más tarde un orgánulo) condujo
posteriormente a un aumento del tamaño celular y a la evolución del sistema de
endomembranas eucariotas (permitido por los genes mitocondriales y las
membranas bioenergéticas mitocondriales), lo que permite el acceso a fuentes
adicionales de alimento (es decir, otras células) a través de la fagocitosis55,146.
La narrativa esbozada ampliamente arriba es la síntesis natural24
de la hipótesis del hidrógeno11y el reconocimiento casi contemporáneo e
independiente de que el océano proterozoico posterior al GOE permaneció
predominantemente anóxico en profundidad132. Al igual que SET, la
hipótesis del hidrógeno se ha establecido explícitamente en el contexto
histórico de la Tierra como una narrativa coevolutiva.7,24–26,58,128,147–149. La
hipótesis del hidrógeno ha hecho predicciones exitosas y prometedoras
sobre la universalidad de las mitocondrias en eucariotas.7,38, la afinidad
arqueológica de la célula huésped eucariota y el árbol de la vida de dos
dominios46,52, y el estilo de vida sintrófico y no fagotrófico de los parientes
arqueales cultivados más cercanos de los eucariotas9,55. El registro
geológico, específicamente el desacoplamiento temporal de la oxigenación
de la Tierra desde el origen de las mitocondrias (discutido aquí), los
primeros eucariotas fósiles conocidos depositados en entornos óxicos
posteriores a los primeros eucariotas fósiles conocidos por alrededor de
200 a 800 millones de años.18y la evidencia fósil más antigua conocida de
fagocitosis es posterior a los eucariotas fósiles más antiguos conocidos por
al menos alrededor de 500 millones de años150, también está de acuerdo
con la hipótesis del hidrógeno (Fig.3). Este poder predictivo y explicativo
demostrable, que abarca tanto los registros moleculares como los
geológicos, es un testimonio de la consistencia interna de la hipótesis del
hidrógeno y la compatibilidad con la evolución redox a largo plazo de la
Tierra. Resolver los detalles de este marco coevolutivo emergente requiere
seguir integrando modelos de eucariogénesis en el campo de la geobiología
histórica.24, además de generar y probar nuevas predicciones que abarcan
la Tierra y las ciencias de la vida, como hizo Lynn Margulis en 1967 (ref.1).
Conclusiones
La cronología (el origen de las mitocondrias es sustancialmente posterior al
GOE), el entorno ambiental (sedimentos marinos metanicos o columna de
agua anóxica) y el mecanismo (entre especies H2transfer) para la
adquisición mitocondrial defendida aquí, todas ellas falsean la predicción de
que la oxigenación de la atmósfera proporcionó la presión selectiva clave
para esta endosimbiosis ancestral. En cambio, las mitocondrias
probablemente evolucionaron a mediados del Proterozoico
(Paleoproterozoico tardío a Mesoproterozoico), bajo anoxia, impulsadas por
H sintrófico2intercambio con un huésped arqueal, como lo predijo
originalmente la hipótesis del hidrógeno11. Lo más probable es que los
eucariotas sean ancestralmente aeróbicos facultativos y es posible que solo
se hayan diversificado dentro de entornos oxigenados (que todavía eran
'hipóxicos' según los estándares modernos142) a principios de la Era
Neoproterozoica18,19. En lugar de representar un paisaje redox 'desafiante' o
'sofocante' para los eucariotas151,152, los ecosistemas principalmente
anóxicos y de baja energía del eón Proterozoico medio sirvieron más
razonablemente como la cuna necesaria de la vida eucariota7,24.
Recibido: 31 de octubre de 2021; Aceptado: 15 de marzo de 2022;
Publicado en línea: 21 de abril de 2022
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184 (2007).
EAS, DP, PCJD y TML

Agradecimientos Conflicto de intereses

DBM reconoce la instrucción y la influencia de L. Margulis, conversaciones con Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
B. Martin, J. Brocks, M. Fakhraee, A. Bauer, S. Crowe, N. Planavsky y
L. Tarhan, así como al Instituto Agouron para su reunión de 2019 sobre el origen de los
eucariotas. Reconocemos la financiación del programa de becas posdoctorales de
Información adicional
Correspondenciadebe estar dirigida a Daniel B. Mills.
geobiología del Instituto Agouron (#AI-F-GB53.19.2 para DBM), el Consejo de
Investigación del Medio Ambiente Natural (NE/P013651/1 para RAB, SJD y TML; NE/ Información de revisión por paresNaturaleza Ecología y Evoluciónagradece a William Martin y a los
P013678/1 para DP y PCJD), el Consejo de Investigación de Biotecnología y Ciencias otros revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo.
Biológicas (BB/T012773/1 a PCJD), la Fundación John Templeton (#62220 a RAB, SJD, Reimpresiones e información de permisosestá disponible enwww.nature.com/reimpresiones.
DP, PCJD y TML, aunque las opiniones expresadas en este documento son las de los
nota del editorSpringer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en
autores y no los de la Fundación John Templeton), Leverhulme Trust (#RF-2022-167
mapas publicados y afiliaciones institucionales.
para PCJD), la Fundación Gordon y Betty Moore (GBMF9741 para DP y PCJD) y
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