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Análisis panbiogeográfico de los peces de agua dulce de Costa Rica

Jonathan Herrera-Vásquez1, William Bussing1y Federico Villalobos2

1 Museo de Zoología, Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica;
jonnabio@gmail.com ; jonnathan@biologia.ucr.ac.cr ; wbussing@biologia.ucr.ac.cr
2 Instituto de Investigaciones Científicas y Tecnológicas, San José, Costa Rica; fvillalo@gmail.com

Recibido el 07-IX-2005. Corregido el 24-IV-2007. Aceptado el 22-VIII-2007.

Resumen:Se realizaron análisis de rastros y análisis de parsimonia de endemicidad (PAE) para analizar el patrón de distribución de los peces de agua dulce costarricenses. Se preparó una

matriz básica (presencia/ausencia) utilizando la distribución de 77 peces de agua dulce. Los datos se analizaron con el software CLIQUE para encontrar pistas generalizadas (cliques). Los datos

también fueron analizados con el software NONA y Winclada versión 1.00.08 para realizar el Análisis de Parsimonia de Endemicidad (PAE). Se encontraron 14 camarillas igualmente probables

con 31 especies en cada una y se seleccionó la intersección de la cantidad como una pista generalizada que divide al país en dos zonas principales: vertiente atlántica desde Matina hasta el

lago de Nicaragua y vertiente pacífica desde el río Coto hasta la cuenca del río Coto. Río Tempisque conectado con algunos brazos orientados a la parte central del país. El análisis PAE

encontró diez áreas de cladograma (72 pasos, IC = 0.45, RI = 0.64), utilizando la "opción de consenso estricto" se identificaron dos zonas de agrupación: vertiente atlántica y vertiente pacífica.

Tanto PAE como Track Analysis muestran la división de los dos taludes y la orientación de la trayectoria generalizada sugiere nueva evidencia biogeográfica sobre la influencia de los

elementos antiguos y nuevos del sur para explicar las migraciones de peces de agua dulce hacia América Central durante dos eventos geológicos diferentes. Rev. Biol. trop. 56 (1): 165-170.

Epub 2008 31 de marzo. Tanto PAE como Track Analysis muestran la división de los dos taludes y la orientación de la trayectoria generalizada sugiere nueva evidencia biogeográfica sobre la

influencia de los elementos antiguos y nuevos del sur para explicar las migraciones de peces de agua dulce hacia América Central durante dos eventos geológicos diferentes. Rev. Biol. trop.

56 (1): 165-170. Epub 2008 31 de marzo. Tanto PAE como Track Analysis muestran la división de los dos taludes y la orientación de la trayectoria generalizada sugiere nueva evidencia

biogeográfica sobre la influencia de los elementos antiguos y nuevos del sur para explicar las migraciones de peces de agua dulce hacia América Central durante dos eventos geológicos

diferentes. Rev. Biol. trop. 56 (1): 165-170. Epub 2008 31 de marzo.

Palabras clave:peces de agua dulce, biogeografía, PAE, análisis de rastros, panbiogeografía, Costa Rica.

Costa Rica, cuyo territorio comprende 52 100 Las familias americanas Characidae, Pimelodidae,
km2(0,03 % de la superficie total del planeta), Poecilidae y Cichlidae, ocurrieron durante el
posee alrededor del 5 % de la diversidad total Cretácico/Paleoceno, hace 60 millones de años,
descrita hasta ahora en el mundo. Esta diversidad período en el que la existencia de la antigua
incluye 135 especies de peces de agua dulce (19 conexión permitió la dispersión de las especies
endémicas) de las 350 reportadas para sudamericanas. Esta conexión desapareció
Mesoamérica, que se extiende desde el istmo de durante el Terciario, la separación de América
Tehuantepec en el sur de México hasta el norte de Central de América del Sur permitió el desarrollo
Colombia. Además, en Costa Rica convergen tres de linajes endémicos (Bussing 1976). Finalmente
de las cuatro provincias mesoamericanas ícticas: una nueva conexión apareció por el Plioceno
Chiapas-Nicaragua e Istmo en la vertiente del (Pitmany otros. 1993), permitiendo una nueva
Pacífico y San Juan en la vertiente del Atlántico dispersión por Centroamérica.
(Bussing 1976, 1985, 2002). Se han realizado pocos estudios sobre la
La ictiofauna continental de Costa Rica posee distribución, sistemática y biogeografía de los
una distribución geográfica influenciada tanto por cíclidos americanos medios (Bussing 1985,
el continente norte como principalmente por el Bussing 2002, Roeet al.1997, Martín y Birmingham
continente sur. Bussing (1985) y Briggs (1994) 1998). La capacidad del análisis de huellas para
argumentan que la colonización del Centro encontrar relaciones entre ancestrales

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biota dado un enfoque panbiogeográfico que
enfatiza la dimensión espacial y geográfica de la
biodiversidad es una herramienta importante para
comenzar la identificación de procesos evolutivos.
Huevaet al.(1997), y Martin y Birmingham (1998)
contribuyeron con información molecular y
ecológica, lo cual es una buena iniciativa para
comprender la biogeografía e historia evolutiva de
los peces de agua dulce mesoamericanos. Dada la
necesidad de conocimiento en esta área y sobre
las características de Costa Rica, consideramos útil
aportar nueva evidencia biogeográfica utilizando
el Análisis de Rastreo y el Análisis de Parsimonia
de Endemicidad (PAE) para evaluar la distribución
de los peces de agua dulce costarricenses.
Rica (Cuadro 1). La información utilizada
corresponde a seis familias más diversas:
Cichlidae (24 sp.), Poecilidae (20 sp.), Characidae
(17 sp.), Eleotridae (9 sp.), Pimelodidae (5 sp.) y
Ariidae (2 sp.) . El área se definió según 17 cuencas
establecidas por Bussing (2002) (Fig. 1): Vertiente
atlántica: LN=Lago de Nicaragua, RF=Río Frío,
SJ=Río San Juan, SC=Río San Carlos, SA=Río
Sarapiquí, TO=Río Tortuguero, PA=Río Parismina,
MA=Río Matina, SI=Río Sixaola. Vertiente del
Pacífico: NI=Ríos de la Península de Nicoya,
TM=Río Tempisque, BE=Río Bebedero, BA=Río
Barranca, TA=Río Tárcoles, PI=Río Pirris, TE=Río
Grande de Térraba, CO=Río Coto. De 19 especies
endémicas reportadas para Costa Rica, 15 fueron
utilizadas en el análisis (Cuadro 1).

Para realizar el Análisis de Rastreo (Craw

MATERIALES Y MÉTODOS
Para realizar los análisis, se extrajo información
sobre la distribución de 77 especies de peces de agua
dulce de una base de datos disponible en el Museo
Zoológico de la Universidad de Costa.
1989) se construyó una matriz básica de taxa/área
(presencia codificada como “1” y ausencia
codificada como “0”) (Tabla 2) y analizada usando
el software de compatibilidad Clique (Felsenstein
1986). Se determinó el número total de camarillas
(pistas) y se estableció la más larga como

Fig. 1. Trayectoria generalizada representada sobre las cuencas costarricenses, obtenida del análisis panbiogeográfico.
Vertiente atlántica: LN=Lago Nicaragua, RF=Río Frío, SJ=Río San Juan, SC=Río San Carlos, SA=Río Sarapiquí, TO=Río
Tortuguero, PA=Río Parismina, MA=Río Matina, SI=Río Sixaola. Vertiente del Pacífico: NI=Ríos de la Península de Nicoya,
TM=Río Tempisque, BE=Río Bebedero, BA=Río Barranca, TA=Río Tárcoles, PI=Río Pirris, TE=Río Térraba, CO=Río Coto.

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 TABLA 1
Lista de especies utilizadas en los análisis

CICHLIDAE
1 Aequidens coeruleopunctatus 41 Poeciliopsis retropinna
2 Amphilophus lyonsi 42 Poeciliopsis turrubarensis
3 Archocentrus centrarchus 43 Priapichthys annectens
4 Archocentrus myrnae* 44 Priapichthys panamensis
5 Archocentrus nigrofasciatus CHARACIDAE
6 Archocentrus sajica* 45 compsura dialeptura
7 Archocentrus septemfasciatus 46 Pseudocheirodon terrabae
8 Astatheros alfari 47 Carlana eigenmanni
9 Astatheros altifrons 48 Bramocharax bransfordii
10 Astatheros bussingi* 49 Pterobrycon myrnae
11 Amphilophus citrinellus 50 Astyanax ortodóntico

12 Astatheros diquis* 51 Astyanax nasutus

13 Astatheros longimanus 52 Astyanax aeneus
14 Astatheros rhytisma 53 Brycon behreae
15 Astatheros rostratus 54 Brycon guatemalensis
dieciséis Herotilapia multispinosa 55 Bryconamericus scleroparius
17 Hypsophrys nicaraguense 56 Bryconamericus terrabensis*
18 Neetroplus nematopus 57 Hyphesobrycon savagei
19 Parachromis dovii 58 Hyphesobrycon tortuguerae
20 Parachromis loisellei 59 Hyphesobrycon panamensis
21 Parachromis managuensis 60 Roeboides ilseae
22 Theraps sieboldii 61 Roeboides bouchellei
23 terapias underwoodi ARIIDAE
24 vieja maculicauda 62 Arius guatemalensis
POECILIDAE 63 Arius seemanni
25 Alfaro culto PIMELODIDAE
26 Belonesox belizanus 64 Pimelodella chagresi
27 Neoheterandria umbratilis Nannorhamdia lineada*
sesenta y cinco

28 Gambusia nicaraguensis 66 Rhamdia guatemalensis

29 Brachyrhaphis parismina 67 ramdia rogersi
30 Brachyrhaphis holdridgei 68 Rhamdia nicaraguensis
31 Brachyrhaphis terrabensis* ELEOTRIDAE
32 Brachyrhaphis roseni 69 Dormitadores latifrones

33 Brachyrhaphis olomina* 70 Dormitador maculatus

34 Brachyrhaphis rhabdophora* 71 Eleotris ambliopsis
35 Pallichthys quadripunctatus* 72 Eleotris tecta
36 Pallichthys tico 73 Eleotris pisonis
37 Pallichthys amates 74 Eleotris picta
38 Poecilia gilii 75 Gobiomorus polylepis
39 poecilia mexicana 76 Gobiomorus maculatus
40 Poeciliopsis paucimaculata 77 Gobiomorus dormitorio

* Especie endémica de Costa Rica.

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 TABLA 2
Matriz obtenida que incluye la distribución de 77 especies de peces de agua dulce de Costa Rica,
ver números en la tabla 1 para ver el número de especie
una pista generalizada y dibujada utilizando un método
de árbol de expansión mínimo.
El Análisis de Parsimonia de Endemicidad se
realizó según Morrone (1994), utilizando las
cuencas previamente establecidas como
operadores geográficos. Se incluyó un área
ancestral hipotética codificada con cero a todos
los caracteres para enraizar el árbol. La matriz se
analizó mediante el software NONA (Goloboff
1993) y Winclada versión 1.00. 08 (Nixon 1999).
RESULTADOS
Se obtuvieron un total de 14 camarillas
igualmente probables que contenían 31 especies.
La intersección de la cantidad resultante de la
especie se seleccionó como pista generalizada:
Aequidens coeruleopunctatus, Amphilophus
lyonsi, Archocentrus myrnae, A. sajica, A.
septemfasciatus, Astatheros altifrons, A. bussingi,
A. diquis, A. rhytisma, Brachyrhaphis olomina,
Pallichthys quadripunctatus, P. tico, Pallichthys
amates, Poecilia gillii, P. mexicana, Poeciliopsis
paucinmaculata, P. turrubarensis, Priapichthys
annectens, P. panamensis, Pseudocheirodon
terrabae, Bramocharax bransfordii, Pterobrycon
myrnae, Astyanax nasutus, A. aeneus, Brycon
guatemalensis, Bryconamericus terrabensis,
Hyphesobrycon panamensis, Pimelodella chagresi,
Dormitator latifrons, Dormitator
168
maculatusyEleotris ambliopsis. En la figura 1 se
representan dos regiones de homología espacial,
una en la vertiente atlántica desde el sur del país
hasta el lago de Nicaragua y la otra en la vertiente
pacífica desde la cuenca del río Coto hasta la
cuenca del río Tempisque, que se conecta con la
cuenca del río Frío. y algunas bifurcaciones hacia
la región central del país.
PAE planteó un total de diez cladogramas
de áreas, obteniendo consenso estricto con 72
pasos, IC=0,45 y RI=0,64 (fig. 2). Se identificaron
dos grupos principales, uno de ellos con cuatro
especies:Theraps sieboldii, Poeciliopsis
turrubarensis, Arius seemanniyDormitadores
latifrones, e incluyendo las cuencas BA, TA, CO,
PI, TE, BE, TM, NI. El segundo grupo estuvo
definido por dos especiesterapias underwoodiy
Brachyrhaphis holdridgei, incluidas las cuencas
SA, PA, SI, MA, TO, SJ, LN y SC (Fig. 2).
DISCUSIÓN
Las observaciones empíricas de la distribución
actual de los peces de agua dulce centroamericanos
mostraron dos grupos principales con distintos
orígenes espaciales y temporales (Bussing 1976,
1985). El antiguo elemento norte presenta una mayor
cantidad de especies en la vertiente atlántica y
algunos representantes en la vertiente pacífica (ej.
Astyanax, Poecilia, Priapichthys,
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Figura 2. Cladograma de consenso estricto obtenido a partir de PAE aplicado a la matriz de la Tabla 2. Los círculos negros representan los cambios
apomorfos. Nótense los dos grupos principales definidos por cuatro especies en el grupo uno (vertiente del Pacífico) y dos especies en el grupo dos
(vertiente del Atlántico).
Neoheterandria, Amphilophus, Archocentrus y
Astatheros). En contraste, el nuevo elemento sur tiene
una mayor cantidad de especies en la vertiente del
Pacífico (ej.Pterobrycon, Nannorhamdia, Brycon,
Roeboides, Pseudocheirodon) lo cual se refleja en el
análisis de huellas con dos huellas principales, una en
la vertiente del Pacífico y otra en la vertiente del
Atlántico, separadas al sur del país por la cordillera de
Talamanca.
Con PAE también se observó la separación de
dos taludes (Fig. 2), y siete de las quince especies
endémicas utilizadas se encontraron en la provincia
ístmica. Por lo tanto, la influencia de un nuevo
elemento del sur después del Plioceno con respecto a
la composición y distribución de géneros (Bussing
1985) fue corroborada a la luz de nuestro análisis. De
hecho, las cuencas de Térraba y Pirris forman un área
endémica dentro de la provincia ístmica debido a la
cantidad de especies endémicas (Fig. 2).
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Lundberg (1993) reportó cíclidos fósiles
(ubicados en el antiguo génerociclasoma) encontrado
en las Antillas y fechado a principios del Mioceno
cuando las islas del Caribe posiblemente se formaron
a partir de América Central. Dadas las características
fisiológicas de esta familia, tolerante a la salinidad
(tipo secundario), se presume que los cíclidos
estuvieron entre los primeros inmigrantes del
continente austral como revela la aparición del
antiguo elemento austral. Eventos vicariantes
posteriores y el restablecimiento del istmo (Bussing
1985), originan diferentes linajes del nuevo elemento
del sur.
En conclusión, tanto el análisis PAE como el de
seguimiento ilustran la separación de dos taludes. La
orientación de la pista generalizada sugiere nueva
evidencia biogeográfica sobre la influencia de los
elementos antiguos y nuevos del sur, y el patrón de
agregación encontrado con PAE.
169
sugiere inmigración asociada a diferentes períodos
geológicos. Se necesitan análisis más detallados para
resolver los problemas de biogeografía cladística
relacionados con los peces de agua dulce de Costa
Rica y América Central.
RESUMEN
Con el objetivo de analizar el patrón de distribución
de peces de agua dulce de Costa Rica se aplicó un análisis
de trazos y de parsimonía de endemismos (PAE). Se
construyó una matriz básica utilizando la distribución de
77 especies. Se extrajo el programa CLIQUE con la
intención de encontrar los trazos generalizados y NONA y
Winclada, versión 1.00.08, con el fin de llevar a cabo el
PAE. Se encontró un total de 14camarillasigualmente
probables con 31 especies. De esta cantidad se construyó
un trazo generalizado que constituye la intersección del
total, dividiendo el país en dos zonas: Atlántico, desde
Matina hasta el Lago de Nicaragua y Pacífico desde el río
Coto hasta el río Tempisque conectado con la región
central del país. El PAE encontró diez cladogramas de
áreas (72 pasos, CI=0.45, RI=0.64), cuyo fuerte consenso
identificó dos zonas de agrupamiento: Atlántico y Pacífico.
Ambos análisis muestran la división entre las dos
vertientes y la orientación de los trazos generalizados
sugiere nueva evidencia de la influencia biogeográfica de
los denominados elementos de migración antigua y
nuevo del sur, los cuales se sugirieron empíricamente en
el pasado para explicar las migraciones hacia
Centroamérica en dos periodos geológicos diferentes.
Palabras clave:peces de agua dulce, biogeografía, PAE,
análisis de trazos, Panbiogeografía, Costa Rica.
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