Revisión TENDENCIAS en Ecología y Evolución Vol.22 No.

Por qué los biólogos evolutivos deben

ser demógrafos
C. Jessica E. Metcalf1, 2 y Samuel Pavard1
1
Instituto Max Planck de Investigación Demográfica, Konrad-Zuse Str. 1, D-18057, Rostock, Alemania
2
Departamento de Biología, 139 Ciencias Biológicas Dr, Duke University, Durham, NC 27707, USA
grandes conjuntos de datos a largo plazo, que permiten
estimar la supervivencia y la fertilidad a través de
La evolución es impulsada por la propagación de genes, (st)edades en varias especies [i.e. (st)edad
rasgos e individuos dentro y entre las poblaciones. Esta
propagación depende de la supervivencia, fertilidad y Autor para correspondencia: Metcalf, C.J.E. (cjm29@duke.edu).
dispersión de los individuos en cada edad o etapa durante Disponible en línea el 13 de diciembre de 2006.

su historia de vida, así como del crecimiento de la

población y la estructura (st)edad. Por lo tanto, la
demografía es central para entender la evolución. La
investigación demográfica reciente proporciona nuevas
perspectivas sobre la aptitud, la propagación de
mutaciones dentro de las poblaciones y el establecimiento
de historias de vida en un contexto filogenético. Se están
reconociendo los nuevos desafíos derivados de la
heterogeneidad individual y los casos en que la
supervivencia y la reproducción están vinculadas entre
generaciones. La demografía evolutiva es un campo de
emocionantes desarrollos a través de avances
metodológicos y empíricos. Aquí, repasamos estos
desarrollos y esbozamos dos preguntas de investigación
emergentes.

Introducción
La demografía, el estudio de la supervivencia, la fertilidad y
la dinámica de la población, es una herramienta crucial
para los biólogos evolutivos. En particular, la supervivencia
y la fertilidad en cada edad o etapa de la historia de vida
determinan la producción de descendencia, que define la
aptitud. Sin embargo, la situación es compleja: la aptitud
puede estimarse para un solo individuo, una subpoblación
de individuos que comparten un genotipo o fenotipo, o una
población entera, en entornos constantes o fluctuantes y
en contextos dependientes de la densidad o
independientes (tabla 1). Esta diversidad hace que la
medida de aptitud apropiada sea un tema difícil. También
complica el objetivo final de la ecología evolutiva, es decir,
entender el establecimiento de una historia de vida dada y
la diversidad de la historia de la vida a través de las
especies. Aunque se consideran más raramente, las
complicaciones también emergen, porque la estructura
espacial (dispersión) y la deriva genética también pueden
afectar la evolución de la historia de la vida. Los trabajos
recientes también indican que la heterogeneidad de la
supervivencia y la fertilidad entre los individuos y entre las
generaciones puede modificar profundamente las
estimaciones de la aptitud individual.
Este breve resumen hace que la comprensión de la
evolución de la historia de la vida parezca terriblemente
compleja. Sin embargo, las diferentes fuentes de
complejidad son teórica y empíricamente emocionantes y
arrojan nueva luz sobre dónde y por qué la demografía
importa en la evolución. La reciente disponibilidad de

trayectorias de supervivencia y fertilidad], ha llevado a una
avalancha de modelos demográficos y exploración
empírica de varias teorías evolutivas, abordando, por
ejemplo, cómo la variación de las trayectorias de las etapas
de supervivencia y fertilidad entre los individuos y entre los
años impulsa la selección en el momento de la
reproducción en las plantas monocárpicas [1]; cuando la
variación en las trayectorias de etapa entre años
seleccione para amortiguar la variación individual en las
trayectorias de etapa en una planta perenne [2]; cuando la
covariabilidad entre los componentes de fitness afecta a la
selección de trayectorias de edad en rojo
Glosario
Dinámica adaptativa: extiende la invasibilidad para considerar el resultado a largo
plazo de un proceso selectivo [la estrategia evolutivamente estable (EES)] y el
proceso involucrado en la consecución de este resultado (mutación e invasión
iterativa).
Tamaño efectivo de la población (Ne): el tamaño de una población ideal (estable,
apareamiento aleatorio) que resulta en el mismo grado de deriva genética o
endogamia que se observa en la población real.
Ergódica: la dinámica de una población cuando, después de un intervalo de
tiempo, la población alcanza una distribución estable (st)edad y una tasa de
crecimiento de la población correspondiente constante, que es independiente de la
distribución inicial (st)edad.
Bayes jerárquico: un conjunto de herramientas estadísticas que utilizan las
relaciones entre probabilidades condicionales definidas por la regla de Bayes para
romper distribuciones estadísticas complejas en conjuntos de distribuciones
interdependientes para los que se pueden obtener parámetros iterativamente
utilizando Markov Chain Monte Carlo se acerca. A menudo se utiliza para modelar
www.sciencedirect.com 0169-5347/$ - ver front matter ! 2006 Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados. doi:10.1016/j.tree.2006.12.001
datos resultantes de complejos procesos subyacentes, como la interdependencia
en las tasas demográficas.
Modelos de proyección integral: análogos a los modelos de población matriciales,
pero pueden basarse en una estructura de población continua en lugar de discreta
(como el tamaño en lugar de la etapa de la historia de la vida). La estructura de la
población se expresa como una función de densidad, por lo que la inclusión de la
varianza dentro de los individuos o entre ellos es sencilla y puede estar
directamente relacionada con las técnicas estadísticas estándar. Todas las
medidas de población disponibles a partir de modelos de población matriciales
también pueden obtenerse a partir de modelos de proyección integrales.
Análisis de invasibilidad: se asemeja a la optimización, excepto que en lugar de
comparar las medidas de aptitud, se modela un contexto de población. La invasión
repetida de una estrategia residente elegida (que establece algún componente del
entorno para el invasor) se utiliza para identificar la estrategia que no puede ser
invadida por ningún otro, o la ESS. La invasión se considera exitosa para
estrategias que pueden invadir cuando es rara'. La invasión exitosa se identifica
usando exponentes de invasión (Tabla 1).
modelos de población matriciales: pueden basarse en el estadio o la edad y
permitir el cálculo de R0, l, l s o exponentes de invasión (tabla 1), así como sus sensibilidades
o elasticidades específicas de la etapa o la edad; o sensibilidad o elasticidad a los parámetros
subyacentes [56,7]. Existen otras características de la población, como la estructura (st)edad
estable o el valor reproductivo.
Optimización: implica definir una medida de aptitud y luego localizar la estrategia o
rasgo que la maximiza dada un conjunto de restricciones.
Análisis de perturbaciones: consiste en calcular los cambios de aptitud
correspondientes a un cambio relativo (p.e. elasticidad) o absoluto (p.e.
sensibilidad) en un componente del ciclo de vida. Esto permite cuantificar las
contribuciones relativas o absolutas de un componente del ciclo de vida o una
trayectoria del ciclo de vida a la tasa de crecimiento de la población y, por lo tanto,
a la aptitud.
'Transitorio': término utilizado para definir la dinámica poblacional experimentada
por las poblaciones cuando la distribución (st)edad fluctúa inestables. Las
fluctuaciones transitorias en la estructura (st)age pueden persistir indefinidamente
en sistemas no ergódicos. Todavía no está clara la medida apropiada de la aptitud
para las fases transitorias de la dinámica de la población.
 206 Revisión TENDENCIAS en Ecología y Evolución Vol.22 No.4

los ciervos [3]; y cómo se pueden estimar las
contribuciones individuales a la tasa de crecimiento de la
población a partir de la supervivencia y la fecundidad en
las ovejas de Soay [4].
Tales desarrollos teóricos y empíricos hacen oportuno
revisar cómo la nueva investigación demográfica aclara las
cuestiones evolutivas. En particular, abordamos aquí cómo
los cambios en las trayectorias (st)age de supervivencia y
fertilidad afectan (i) la aptitud; (ii) la propagación de una
mutación en una población; y (iii) la interacción dinámica
entre las trayectorias de edad y las presiones de selección
que conducen a la
ción de una historia de vida particular a lo largo de muchas
generaciones. Luego elegimos discutir dos grandes
desafíos en la biología evolutiva donde una perspectiva
demográfica es esencial. En primer lugar, las trayectorias
(st)age varían entre individuos y entornos, lo que dificulta la
inferencia precisa de los parámetros de la trayectoria
(st)age y puede alterar los resultados evolutivos. En
segundo lugar, la supervivencia y la reproducción pueden
vincularse entre generaciones, lo que tiene importantes
consecuencias para la evolución del cuidado de los padres.
Ambos casos requieren avances en el desarrollo de
modelos más complejos.

Cuadro 1. Diferentes medidas de adecuación, tanto para la comparación directa como en el contexto de la población (invasión)
Fórmula de medida de aptitud Descripción Cuando proceda Árbitros
I. Teoría de la población estable (basada en suposiciones ergódicas)
Ambientes constantes
Comparison Net R lx m x a , b Número medio de crías nacidas Ambientes constantes [43,56]
Xxxl
reproductivo T0 ¼ x mx a, b individuos durante su vida; o Non-overlapping
tasa, R0, y x factor por el cual el tamaño de la
generacione
X
generación ¼ población se multiplica después de uno s c

tiempo, T generación de longitud T Insensible

Aumento finito del tamaño de la
Tasa finita de Raíz de la ecuación de Euler-Lotka: población por Ambientes constantes [43,56]
El
tiempo
en
México
aumentar, l l x ¼ 1 unidad de tiempo absoluto Solapado o no
superposició generaciones
X n c

Sensible a las
tasas
En cuanto a
Invasión Invasión Similar a l pero donde lx o mx Tasa finita de aumento de un invasor ld [56,59,
en un entorno establecido por un
exponent, W podría ser funciones de la población residente 60]
tamaño N o tamaño de la población en Cuando la densidad o la
un estrategia que afecta al invasor a través frecuencia
(st) clase de dependencia están operando
edad dependencia de densidad o frecuencia e
Entornos fluctuantes
Comparación estocástico 1 f estocástico o equivalente periódico de l, Entornos fluctuantes [2,9,
tasa de E The obtenido numéricamente por iteración
crecimiento, l loglS ¼ tlim t logN de 45–
S !1 multiplicación de matrices, donde
matrices 46,56]
para cada paso de tiempo t se definen
por condiciones ambientales
Invasión Invasión 1 f Tasa de invasión de un invasor raro Entornos fluctuantes [56]
exponent, W # ¼ tlim t E½logNi
!1
en un entorno establecido por ambos
Cuando la densidad o la
las fluctuaciones del medio ambiente, frecuencia
y la dinámica de un residente dependencia están operando
estrategia (actuar a través de la
frecuencia
o dependencia de la densidad)g
II. Teoría de la población inestable (sin suposiciones ergódicas)
No hay nada que
hacer Cuentas para los no-ergódicos [4]
Comparación Descongelación Ntþ1 Estimación estadística del
dinámica de la población
Pti ¼ wt Nt 1 contribución de un individuo en ambientes fluctuantes
al crecimiento de la población Asume que los individuos
son independientes (i.e.
no puede incluir
dependencia de la
frecuencia o densidad)
Transient dn ð t þ 1Þ A dn ð t Þ
nT t I dvecAj
sensibilidade an Como anteriormente, pero
si Invasión Sensibilidad transitoria i ul
donde A también depende
duT ¼ T
du þ ar Þ S duT
de algún aspecto del
tamaño de la población N
Captura la respuesta de una
medida de aptitud elegida
(tamaño de la población en t,
densidad acumulada en t,
etc.) a la dinámica transitoria
Captura la respuesta de
una medida de aptitud
elegida a la dinámica
transitoria en el caso de
dependencia de densidad o
frecuencia
Medidas individuales de aptitud (no basadas en promedios de población)
Finito individual
tasa de aumento,
lI
www.sciencedirect.com
Cuentas para los no-
ergódicos [7]
dinámica demográfica en
ambientes fluctuantes
Requiere, y es dependiente
sobre, una definición de
estructura de la población en
t0
No tiene un solo estado físico
definición, o sintético
medida
Como arriba, pero donde el [7]
contexto demográfico es
importante
l Yo no 1 k Equivalente a l pero basado en Donde a nivel individual [57,58]
lo he covariabilidad se espera que
X parámetros individuales de la sesgo demográfico
hecho
x Fxạ ¼1 historia de la vida promedios
(i.e. lx se sustituye por '1' para cada
Problemático, debido a los
edad x en la que el individuo
sesgos inherentes a hacer
sobrevivido, y cero de lo contrario)l, predicciones basadas en
m
un tamaño de muestra de
1l
 Revisió
n TENDENCIAS en Ecología y Evolución Vol.22 No.4 207

Cuadro 1 (continuación )
Fórmula de medida de aptitud Descripción Cuando proceda Árbitros
De por vida I k Número total de descendientes Si la población es estable, [13,61]
X
reproductivo LRSI ¼ x Fx ð Þ producido por cada individuo E(LRSI) = R0
éxito, LRSI
hacha
, edad; lx, probabilidad de sobrevivir a x; mx, fertilidad en x.
bSee
también Ref. [56].
cR
0 es insensible a la tasa, por lo que no captura la importancia en las diferencias en el momento relativo de los eventos de la historia de la vida; Soy sensible y lo soy.
d Si una población dependiente de la densidad tiene un equilibrio estable, la sensibilidad de W a los parámetros subyacentes será idéntica a la sensibilidad de l
[59].
eA
resultado clave para el análisis de la invasión en ambientes constantes es que si la dependencia de la densidad actúa en el establecimiento de la descendencia, la estrategia que maximiza R0
es el EES (i.e. no puede ser invadido); si la dependencia de la densidad actúa sobre la supervivencia en todas las edades, la estrategia que maximiza l es el SEE [60].
f
E(y), valor esperado de y; N, tamaño de la población; Ni, tamaño de la población invasora.
g
Por ejemplo, si la dependencia de la densidad actúa sobre el establecimiento de la descendencia, el número de descendencia producido por el invasor en cada t será determinado por las
condiciones ambientales en t, y la producción de descendencia del residente en t [1].
h
pti, contribución del individuo i al crecimiento pop durante el paso de tiempo t; peso, tamaño de la población en t + 1 menos tamaño de la población en t; jt(i), rendimiento de i individual (número
de descendientes supervivientes + 1 en el tiempo-paso t).
No se dispone de una medida de aptitud directa, pero se pueden calcular las sensibilidades.
j
A, matriz de transiciones de población; u, parámetro de nivel inferior al que se estima la sensibilidad; Es, matriz de identidad; vec, operador que apila las columnas de matriz en un vector de
columna.
k
Fx, fertilidad a la edad x del individuo I.
lSee Ref.
[58] para enfoques bayesianos más complejos.
mSee Ref.
[13] para una comparación entre LRSI y lI y Ref. [61] para la comparación con la contribución genética a largo plazo.
positivamente en esta medida de aptitud (es decir, la
fertilidad adulta) también podría impactar negativamente en
Estimación de la aptitud física la supervivencia juvenil. A esto se refiere Grafen [6] como
¿Cuándo afectará una mutación a la aptitud individual? el problema de la fracción invisible'; es decir, la fracción de
Incluso si una mutación cambia el fenotipo de un individuo individuos que mueren antes de que se mida el rasgo. Por
en un ambiente dado (a través de la acción a cualquier lo tanto, las medidas precisas de aptitud deben incluir
nivel: molecular, celular, fisiológico o conductual), no (cuando sea posible) tanto la supervivencia como la
alterará la aptitud a menos que cambie la forma en que el fertilidad.
individuo sobrevive y se reproduce a través de (st)edades.
Además, si la mutación actúa a una edad específica, el
grado en que altera la aptitud depende de la supervivencia
y fertilidad del individuo afectado en todas las demás
edades. Por ejemplo, si la mortalidad es tal que pocos
individuos están vivos más allá de cierta edad, y la
contribución de estos individuos a la reproducción de por
vida es insignificante, las mutaciones que actúan después
de esta edad son efectivamente neutrales. En
consecuencia, las mutaciones deletéreas de acción tardía
están sujetas a menos selección y su acumulación
resultante es una posible explicación de la evolución de la
senescencia.

¿Cómo exploran los investigadores la aptitud en

las poblaciones naturales?
El trabajo empírico a menudo se centra en la relación entre
un rasgo y un solo componente de aptitud, como la edad
media en la primera reproducción, la esperanza de vida, la
tasa total de fertilidad, el tamaño del embrague, la
supervivencia de la descendencia, la duración del período
juvenil, la supervivencia del adulto, la viabilidad, y así
sucesivamente (revisado en Ref. [5]). Sin embargo, los
rasgos pueden estar correlacionados positiva o
negativamente con más de un componente de aptitud. Por
ejemplo, Coulson et al. [3] demostraron que el peso al
nacer en los ciervos rojos se veía afectado por la selección
de varios componentes de acondicionamiento físico,
incluida la tasa de natalidad y la supervivencia en invierno
de los terneros machos. El uso de un solo componente de
aptitud como un proxy para la aptitud puede, en
consecuencia, ser problemático. Es particularmente
aconsejable evitar el uso del número de crías de individuos
reproductores como una medida de aptitud. Las
compensaciones entre la supervivencia juvenil y la
fertilidad adulta son probables, y un rasgo que impacta

¿Cómo podemos cuantificar la aptitud?
Para comparar la aptitud de fenotipos o genotipos, una gama
de diversas medidas de la aptitud que resuman las
trayectorias completas (st)age de la supervivencia y de la
fertilidad está disponible, incluyendo las nuevas técnicas
aliadas a los acercamientos recientes en modelar
demográfico, revisado en la Tabla 1. Estas medidas de aptitud
pueden basarse en valores individuales o promedios de
población, en entornos constantes o fluctuantes, contextos de
población estables o durante dinámicas transitorias. Cada
medida de aptitud tiene ventajas y desventajas. La
determinación de la medida de aptitud adecuada es un tema
complejo y controvertido, pero de considerable importancia, ya
que diferentes medidas de aptitud pueden llevar a diferentes
predicciones. Por ejemplo, el tamaño de floración
evolutivamente estable previsto para la planta Onopordum
illyricum es diferente en un entorno estocástico en
comparación con el de un entorno constante y está más cerca
del valor observado [1]. Hasta hace poco, la mayoría de las
medidas de aptitud se han definido en el marco de la teoría de
la población estable (Tabla 1), pero se reconoce cada vez más
www.sciencedirect.com
que la dinámica transitoria podría ser importante. Este es un
área de investigación activa [4,7,8].
Una vez que se ha elegido una medida de aptitud, el
impacto de los cambios en los componentes de aptitud
(rasgos) en la medida de aptitud se puede analizar
mediante el análisis de perturbaciones (véase el glosario).
Este marco básico se ha ampliado considerablemente en
los últimos años: la covariabilidad entre los componentes
del ciclo de vida puede incorporarse ahora en el análisis de
elasticidad (p. ej. Ref. [3]); the calculation of elasticity in
changing environments has recently been elucidated [9];
and even more recently, methods for the calculation of
elasticity during transient phases have been developed [7]
(Table 1). However, interpretation of perturbation analysis
is still debated [9] and, again, can vary with the context
considered. One key complication that we now address is
the population context itself [59].
Short-term evolutionary outcomes: the spread of genes
within populations
Earlier, we reviewed the list of classic and recently
developed fitness measures (Table 1). However, to
determine whether a genotype will spread to fixation,
coexist, or disappear when in competition with other
 208 Review TRENDS in Ecology and Evolution Vol.22 No.4
genotypes requires more than a comparison of fitness
values. Short-term evolution is driven by selection,
migration and drift. The dynamic interplay among the
survival and fertility of different individuals (e.g. through
density dependence) will impact selection; but also has
implications for drift and migration (more rarely addressed).
Given accumulating empirical evidence for complex
interactions among individuals and populations in the
demography of natural populations [10] it is timely to
consider integrating such complexity into an evolutionary
perspective.
Selection
The population context affects selection because the fitness of
an individual is contingent on what other individuals in the
population are doing, through: (i) density dependence: if a
mutation improves the fertility of a plant, but only when it is not
shaded by its neighbors, the mutation is unlikely to spread
successfully through a high-density population (e.g. Ref. [11]);
(ii) frequency dependence: if predators always choose prey of
the most common color, then a mutation for a new prey color
will increase survival and will therefore spread until it becomes
common enough that predators prefer it (e.g. Ref. [12]); (iii)
timing effects: if a population is growing, mutations for earlier
reproduction are successful because the earlier offspring are
produced, the more descendants they leave (discussed in Ref.
[13]). In all three cases, the (st)age trajectories of the dominant
strategy of a population determine population dynamics and,
thus, whether a new mutation can spread.
Although theoretical tools are available to handle
dependence of fitness on the population context (invasibility
analysis, Table 1), we are only beginning to understand
how such dependencies operate in natural systems. For
example, methods for estimating density dependence in
stage-structured populations have only just become
available [14] and more empirical work is a crucial next
step. Furthermore, any interdependence between
population- and individual-level outcomes leads to an
inherently dynamic situation (e.g. Ref. [15], reviewed in Ref.
[10]). Although adaptive dynamics approaches [16] have
provided us with a novel and intuitive solution to analyzing
this problem, the invasion criteria most commonly used is
‘invasion when rare’. The fate of an invader in a population
once it has successfully passed the status of ‘rare’ is rarely
discussed, but might have complex implications for
population dynamics and evolutionary outcomes (e.g. Ref.
[17]), and be important for progress in the field.
Drift
Drift refers to the fact that, purely by chance, some
mutations will become ubiquitous in a population even if
they increase neither fertility nor survival, and even slightly
decrease them. The population context matters for drift
because the key variable driving this stochastic process is
the effective population size, Ne, which is influ-enced by
fluctuations in total population size and (st)age-structure, as
well as by variance in reproductive success. These are
accurately captured only by (st)age-trajectories of survival
and fertility. Theoretical work often makes the assumption
that generations do not overlap and many
www.sciencedirect.com
results are robust to this assumption [18]. However,
techniques for calculating Ne for overlapping generations
are available (reviewed in Ref. [19]) and resulting estimates
of the magnitude of genetic drift can double [20].
Sophisticated approaches have recently been developed to
incorporate the effect of individual differences in survival
and fertility on Ne via resulting fluctuations in age-structure
and population size (e.g. Ref. [21]). A key question for
future research, generally neglected by evolutionary
ecology, is to what degree the evolution of age trajectories
is determined by genetic drift.
Dispersal
The spatial structure of populations might be as important
as (st)age structure, because selection pressures can
change across space. Combined with dispersal rates, this
might significantly alter evolutionary outcomes [22], for
example, enhancing [23], or diminishing [24] the
coexistence of different traits. Spatial connectivity is often
poorly understood, but increasingly sophisticated capture–
recapture techniques can provide sufficient information
even for linking alleles to demographic patterns [25].
(St)age spe-cific dispersal is also likely to be the norm for
most species, particularly where juveniles establish new
territories on attaining maturity. For example, different
passerine species [26] and humans [27] migrate at different
ages; (st)age specific dispersal might modify population
dynamics by altering (st)age structure and affecting
population growth, with repercussions for selection and
drift. Although optimality models have been applied to the
evolution of dispersal (e.g. Ref. [28]), the (st)age specific
dimension is rarely considered and is ripe for development.
Long-term evolutionary outcomes: the diversity of
(st)age trajectories across species
Species display a variety of age trajectories. Life span
varies from a few hours (mayflies) to hundreds of years
(trees). Fertility also varies considerably (Table 2). Certain
broad-scale patterns, such as the ‘slow–fast continuum’ of
mammals (after removing the effect of size, mammals can
be categorized along a continuum from species with late
maturity, few offspring per reproductive event and a long
generation time, to species that reproduce early, have large
litters and a short generation time), are relatively well
understood [29]. However, many species deviate from
these general trends: for example, the small precocial
mammal Cavia magna produces few juveniles with high
survival when they are expected to produce large litters of
altricial juveniles [30].
Although the foundations of a cross-species understanding
of demography have been laid [31], several major aspects
remain unclear. For example, mortality in many species
increases with age (senescence), although it can also remain
constant (e.g. hydra [32]) or decrease (e.g. a monocarpic plant
[1]). Recent models have begun to address such patterns. For
example, Baudisch [33] showed that the force of selection
does not necessarily decrease with age if fertility and survival
increase sufficiently with age. This might explain why some
species do not senesce. More generally, advances in
mechanistically based theoretical demography (e.g. Ref. [34])
provide a framework for
 Review
Table 2. The diversity of age trajectories
Organism Average population
trajectory of survival
and fertility a
Humans
Hydra (lab
population)
Species with
indeterminate growth
Monocarpic plantsc
a
Survival (red curve; i.e. the proportion of individuals surviving to each age) and fertility (blue curve; i.e. the mean number of offspring produced by surviving individuals at each age) on an arbitrary
scale.
b
See Ref. [34] for a model including such dynamics based around rockfish, a group of species whose longevity varies between 12 and at least 200 years.
cImage reproduced with permission from Barry Rice.
compiling data across the range of species to clarify the
underlying processes driving age-trajectory evolution. An
interesting direction for future research is collection of
demographic data on more species across the tree of life.
This would provide a deeper understanding of the dynamic
interplay between age trajectories and selection, and would
clarify the extent to which age trajectories are constrained
by phylogeny [35] (as yet unclear).
Going beyond aggregate (st)age trajectories
The most widely used fitness measures are based on
population averages (e.g. the net reproductive rate, R0; the
finite rate of increase, l; and the stochastic growth rate, ls,
defined in Table 1). However, in most populations, even in
a constant environment, individuals differ from one another,
leading to variance in the number of offspring produced
over the life course. This variance has two components: (i)
the difference between individuals that survive to reproduce
and those that do not (this variance will exist even if every
individual in the population is strictly identical and has an
identical risk of dying, and can be estimated using mean
age trajectories); and (ii) individual differences in fertility
and survival (some individuals might be more fecund, or
more robust than others).
www.sciencedirect.com
TRENDS in Ecology and Evolution Vol.22 No.4 209
Comment Ongoing research areas Refs
Mortality is high for infants and is then low until maturity, What causes senescence [52,53]
corresponding to the initial drop in survival. In late (, mutation accumulation
adulthood, mortality increases gradually (senescence) or antagonistic pleiotropy
and survival continues to falls away. Maximum recorded or optimization of resource
age is 122. Fertility peaks at30 and then falls to zero allocation)?
at50 (the age of menopause) Why do humans have the
highest fertility among
primates?
Why do menopause and
post-reproductive life exist?
Over a period of four years, mortality was low and How can a species escape [32]
showed no sign of increase with age; consequently, senescence even though
survival diminished gradually. Fertility (both asexual and (presumably) mortality in
sexual reproduction) remained approximately constant natural populations is high?
Juvenile mortality is high; mortality then slowly How can mortality continue [34] b
decreases in association with increasing size, so that to decrease (negative
mortality can continue to fall even after the start of senescence)?
reproduction. Fertility is also associated with increasing In the absence of density
size. Theoretically, growth could continue and size could dependence, can growth
increase indefinitely, but practically, growth is limited by and therefore fertility continue
resource availability, usually driven by density to increase indefinitely?
dependence
Mortality decreases with increasing size. Once the age Why do many monocarpic [1]
at flowering is reached, individuals flower and die plants delay reproduction?
How can broad ranges of
different flowering sizes or
ages coexist?
The second type of variation can arise for several
reasons: (i) differences might be a direct outcome of
environmental variation. Some seeds might land in patches
that are more resource-rich than are others, entraining
differences in age trajectories of survival and fertility. Such
variation will not have a genetic component in that offspring
might not at all resemble their parents; (ii) individuals might
respond adaptively to environmental variation [36], altering
their (st)age trajectories to best match environmental
conditions. In Drosophila [37] and other species, lifespan
can respond plastically to caloric restriction: if resources
become scarce, individuals reduce metabolism, allocating
resources preferentially to survival; (iii) variation might
persist because different (st)age trajectories have
equivalent fitness, enabling the long-term coexistence of
different genotypes. For example, some individuals might
allocate more to survival at the expense of competitive
ability, whereas others might suffer higher mortality but
monopolize resources and reproduce more frequently (e.g.
Ref. [34]); (iv) variation might persist because, over the
timescales considered, new mutations have not had
enough time to go to fixation or be driven to extinction.
As a result of all four aspects listed above, natural
populations will be aggregates of individuals with different
 210 Review TRENDS in Ecology and Evolution Vol.22 No.4
Box 1. Human demography and evolutionary biology
Demography is central to evolution, and it is therefore unsurprising that
human demography contributes to the study of evolutionary biology. A
first major asset is data availability: more information is available on
humans than on any other species. Data sets often contain thousands
of records, repeated measures on individuals, considerable
environmental information and even complete genealogies. Such data
can be used to test evolutionary hypotheses, such as the role of
parental care in the evolution of post-reproductive life, that could not be
tested on other species. Considerable genetic data are also available.
Coupled with knowledge of human demographic history (bottle-necks,
migrations, etc.) genetic data enable the quantification of gene
propagation (e.g. Ref. [62]). Conversely, genetic polymorphism and
evolutionary models inform our understanding of human demographic
and social history (e.g. Refs. [63,64]).
Theoretical advances in classical demography in fields such as period
and cohort effects, unstable populations, migration, hidden
heterogeneity and so on, will also contribute as greatly to evolutionary
biology in the future as they have in the past. For example, the
demographic theory of unstable population dynamics
[65] might clarify evolution in non-stationary populations, an area where
ecological models are recognized as being inadequate [66].
Contributions might also be methodological, informing estimates of age
trajectories in unstable populations via information from two census
points [67] and so on.
If demography serves evolutionary biology, evolutionary biology also
contributes to demography. Failure to forecast population patterns
resulting from increasing longevity [68] led demographers to turn to
biology. Evolutionary biology provides specific predictions on aging [33]
and also contributes to our understanding of diseases whose rampant
effects are linked to rapid evolution, such as influenza (e.g. Ref. [69]).
Demographers and biologists are also increasingly working together
(e.g. Ref. [70]): a synthesis of techniques and discoveries made
independently in both fields will successfully inform both in the future.
characteristics of survival and fertility. Why is this variation
challenging? First, fitness outcomes might change
substantially. For example, Rees et al. [1] showed that
individual variation in growth changes the predicted optimal
flowering size in monocarpic plants (i.e. the fitness estimate
corresponding to the mean growth curve does not accurately
portray fitness for individuals within the population). However,
this challenge can be met if individual variation in growth is
specifically estimated. A more complex example learnt from
human demography (Box 1) is how aggregate measures of
survival can obscure individual-level patterns. Average
population survival curves flatten off at advanced ages.
However, this flattening might not accurately reflect the
survival trajectory of an individual, but might be observed only
because ‘frail’ individuals die early, so that only individuals with
overall lower mortality are present at late ages [38,39].
Understanding the evolution of aging requires information
about the relative fitness of these two types of individual.
However the frailty attribute constitutes a ‘hidden
heterogeneity’ among individuals, which can never be directly
measured, but is important because survival is a dynamic
process.
More generally, individual age trajectories of survival and
fertility can (co)vary in complex ways as a result of direct
connections between fitness components (reproduction can
decrease survival) or indirect connections (growth can affect
both survival and fertility; e.g. Ref. [1]). Because of the
dynamic aspect of survival outlined earlier, a
www.sciencedirect.com
demographic perspective is essential to understand the
implications of this (co)variation for evolution. Recent
methodological advances, such as Hierarchical Bayes
approaches, can be used to partition and structure models
of variation in aggregates in a demographic framework (e.g.
Refs [40,41]). Advances in pedigree analysis also enable
heritable variation in (st)age trajectories to be distinguished
from environmental noise [42], but sufficient data are only
just becoming available. Allying such estimation of
individual demographic (co)variation with models for
predictions of evolutionary outcomes is an area in
considerable development (e.g. integral projection models
[43]; or indirect approaches [44]), with many unanswered
questions, even at the most basic level. For example, it is
still not clear, even for humans, what fraction of variation in
age trajectories of survival is heritable, what fraction is
environmentally imposed and what fraction is due to
plasticity.
Environmental variation through time might not only
generate variation in the age trajectories of individuals, but
also impose selection pressures on this variation. For
example, in some cases, the more survival and fertility vary
through time, the more ls is decreased [45] (this breaks
down if environments are autocorrelated [46]). Vital rates
with the biggest effects on ls (as identified by perturbation
analysis) should therefore be ‘buffered’ against variation, as
a result of selection, so that we might expect fewer
differences between individuals at any given time. This is
the case in some natural populations (e.g. Refs. [2,47]).
Another complication connected to heterogeneity and
currently opening up a new field of investigation, is that
environmental conditions can lead negative covariation
between selection pressures and the genetic variance that
they will act on, so that little evolutionary change is possible
[48].
Having outlined challenges arising both from estimation
of individual (st)age trajectories and modeling
heterogeneous populations, we now turn to cases where
even accurate estimates of individual (st)age trajectories
might be insufficient, another current key challenge.
Going beyond trajectories of survival and fertility Within the
framework of stable population theory, age trajectories of
survival and fertility enable calculation of the (st)age-
specific contribution of one (st)age class to the total number
of descendants. This provides us with the tools to dissect
evolutionary processes at the individual, population and
phylogenetic levels. However, these tools are not sufficient
if age trajectories of survival and fertility are linked across
generations. For example, offspring survival often depends
on the age of the parents at childbirth. This occurs in
humans owing to an increase in germline mutation rates
with age in males [49]; or to increased risk of a child with
Down’s Syndrome with age for females (of up to 35% for
ages 45) [50]; and has also been recorded for Drosophila
[51]. Generally, the result is a decrease in offspring quality
with age of parents.
The issue of linkage across generations also arises
where parental care is required for offspring to survive and
reproduce successfully. Adults can increase fitness by
investing time and energy in existing offspring instead of
 Review TRENDS in Ecology and Evolution Vol.22 No.4
current reproduction. They thereby contribute to fitness
without reproducing, even during post-reproductive periods
[52,53]. Although the age trajectory of this investment
towards offspring, and its relationship with offspring fit-
ness, are difficult to measure empirically and difficult to
model theoretically, the way that it impacts population
dynamics and evolution is the subject of increasing
research interest, and recent theoretical and empirical
advances [15,54,55].
To conclude, simple measures and models of fertility are
often not adequate to measure gene transmission:
distinctions must be made between offspring of parents of
different ages. Calculating the (st)age specific contribution
to fitness of survivors at one (st)age class is therefore
complex and both perturbation analysis and optimization
are extremely challenging. This challenge is only starting to
be met.
Conclusions
Evolutionary outcomes result from an interplay between
ultimate and proximate determinants of variation in the
trajectories of survival and fertility across (st)ages, within
and between species, and owing to phylogenetic history.
Complexities, covariation and feedbacks abound at each
level, and must be addressed, as they can have broad
implications. A demographic framework is the only way to
do this. Demographic research has recently made giant
strides towards developing statistical models of
heterogeneity across individuals. Much exciting work is
resulting from the integration of this progress into
evolutionary analysis. Every month, new tools appear, such
as methods enabling empirical quantification of density
dependence from time series of (st)age structured
populations [14], and new properties are clarified, such as
those of stochastic environment elasticities [9]. However,
new questions appear with equal regularity, such as the
demographic implications of parental care (e.g. Ref. [53]),
or how adaptation at the individual level can interact with
population dynamics (e.g. Refs. [17,25]). Evolutionary
demography is in a period of intense activity and the
current productive focus on (st)age trajectories might
improve the understanding for both evolutionary biologists
and human demographers of key questions, such as the
evolution of senescence.
Acknowledgements
We thank the evolutionary demography group at Rostock, T. Coulson, H.
Caswell, D. Koons, A. Baudisch, and E. Cam for discussion and comments
on earlier drafts. We also thank S. Munch, B. Rice and the demography
group at Rostock for providing images.
References
1 Rees, M. et al. (2000) The effects of heterogeneity on dispersal and
colonization in plants. In The Ecological Consequences of
Environmental Heterogeneity (Hutchings, M. et al., eds), pp. 237– 265,
Blackwell Science
2 Morris, W.F. and Doak, D.F. (2004) Buffering life histories against
environmental stochasticity: accounting for spurious correlation between
the variabilities of vital rates and their contributions to fitness. Am. Nat.
163, 579–590
3 Coulson, T. et al. (2003) Estimating selection on neonatal traits in red
deer using elasicity path analysis. Evolution 57, 2879–2892
www.sciencedirect.com
211
4 Coulson, T. et al. (2006) Estimating individual contributions to population
growth: evolutionary fitness in ecological time. Proc. R. Soc. B 273,
547–555
5 Kingsolver, H.E. et al. (2001) The strength of phenotypic selection in
natural populations. Am. Nat. 157, 245–261
6 Grafen, A. (1998) On the uses of lifetime reproductive success. In
Reproductive Success (Clutton-Brock, T., ed.), pp. 454–471, University
of Chicago Press
7 Caswell, H. Sensitivity analysis for transient population dynamics. Ecol.
Lett. (in press)
8 Koons, D.N. et al. (2005) Transient population dynamics: relations to life
history and initial population state. Ecol. Model. 185, 283–297
9 Haridas, C.V. and Tuljapurkar, S. (2006) Elasticities in variable
environments: properties and their implications. Am. Nat. 166, 481–495
10 Benton, T.G. et al. (2006) Complex population dynamics and complex
causation: devils, details and demography. Proc. R. Soc. B 273, 1173–
1181
11 Huber, N.C. et al. (2004) Frequency and microenvironmental pattern of
selection on plastic shade-avoidance traits in natural populations of
Impatiens capensis. Am. Nat. 163, 548–563
12 Olendorf, R. et al. (2006) Frequency dependent survival in natural
guppy populations. Nature 441, 633–636
13 Brommer, J.E. et al. (2002) Reproductive timing and individual fitness.
Ecol. Lett. 5, 802–810
14 Lande, R. et al. (2006) Estimating density dependence from time series
of population age structure. Am. Nat. 168, 76–87
15 Beckerman, A. et al. (2002) Population dynamic consequences of
delayed life-history effects. Trends Ecol. Evol. 17, 263–269
16 Geritz, S.A.H. et al. (1997) Dynamics of adaptation and evolutionary
branching. Phys. Rev. Lett. 78, 2024–2027
17 Greenman, J. et al. (2006) The evolution of population dynamics in age-
structured species. Am. Nat. 166, 68–78
18 Charlesworth, B. (1994) Evolution in Age-Structured Populations (2nd
edn), Cambridge University Press
19 Caballero, A. (1994) Developments in the prediction of effective
population size. Heredity 73, 657–679
20 Rogers, A. and Prugel-Bennett, A. (2000) Evolving populations with
overlapping generations. Theor. Pop. Biol. 57, 121–129
21 Engen, S. et al. (2005) Effective size of a fluctuating age-structured
population. Genetics 170, 941–954
22 Ferrierre, R. and Le Gaillard, J-F. (2001) Invasion fitness and adaptive
dynamics in spatial population models. In Dispersal (Clobert, J. et al.,
eds), pp. 57–79, Oxford University Press
23 Mathias, A. and Kisdi, E. (2002) Adaptive diversification of germination
strategies. Proc. R. Soc. B 269, 151–155
24 Stratton, D.A. and Bennington, C.C. (1998) Fine-grained spatial and
temporal variation in selection does not maintain genetic variation in
Erigeron annuus. Evolution 52, 678–691
25 Hanski, I. and Saccheri, I. (2006) Molecular level variation affects
population growth in a butterfly metapopulation. PLoS Biol. 4, e129
26 Woodrey, M.S. and Chandler, C.R. (1997) Age-related timing of
migration: geographic and interspecific patterns. Wilson Bull. 109, 52–
67
27 Rogers, A. et al. (2002) Capturing the age and spatial structures of
migration. Environ. Plan. A 34, 341-359
28 Poethke, H.J. et al. (2003) Local extinction and the evolution of
dispersal rates: causes and correlations. Am. Nat. 161, 631–640
29 Promislow, D.E.L. and Harvey, P. (1990) Living fast and dying young: a
comparative analysis of life-history variation among mammals. J. Zool.
220, 417–437
30 Kraus, C. et al. (2005) Living slow and dying young? Life-history
strategy and age-specific survival rates in a precocial small mammal. J.
Anim. Ecol. 74, 171–180
31 Charnov, E.L. (1993) Life History Invariants, Oxford University Press
32 Martinez, D.E. (1998) Mortality patterns suggest a lack of senescence in
Hydra. Exp. Gerontol. 33, 217–225
33 Baudisch, A. (2005) Hamilton’s indicators of the force of selection. Proc.
Natl. Acad. Sci. U. S. A. 102, 8263–8268
34 Bonsall, M.B. and Mangel, M. (2003) Life history trade-offs and
ecological dynamics in the evolution of longevity. Proc. R. Soc. Lond. B.
Biol. Sci. 271, 1143–1150
 212 Review TRENDS in Ecology and Evolution Vol.22 No.4
35 Saether, B-E. and Bakke, O. (2000) Avian life history variation and
contribution of demographic traits to the population growth rate. Ecology
81, 642–653
36 Meyers, L.A. and Bull, J.J. (2002) Fighting change with change:
adaptive variation in an uncertain world. Trends Ecol. Evol. 17, 551–557
37 Mair, W. et al. (2003) Demography of dietary restriction and death in
Drosophila. Science 301, 1731–1733
38 Vaupel, J.W. et al. (1979) The impact of heterogeneity in individual
frailty on the dynamics of mortality. Demography 16, 439–454
39 Zens, M.S. and Peart, D.R. (2003) Dealing with death data: individual
hazards, mortality and bias. Trends Ecol. Evol. 18, 366–373
40 Cam, E. et al. (2002) Individual covariation in life history traits: seeing
the trees despite the forest. Am. Nat. 159, 96–105
41 Clark, J. (2003) Uncertainty in population growth rates calculated from
demography: the hierarchical approach. Ecology 84, 1349–1360
42 Charmantier, A. et al. (2005) Age-dependent genetic variance in a life-
history trait in the mute swan. Proc. R. Soc. B 273, 225–232
43 Ellner, S.P. and Rees, M. (2005) Integral projection models for species
with complex demography. Am. Nat. 167, 410–428
44 Weladji, R.B. et al. (2006) Good reindeer mothers live longer and
become better in raising offspring. Proc. R. Soc. B 273, 1239–1244
45 Tuljapurkar, S. (1990) Population Dynamics in Variable Environments,
Springer
46 Tuljapurkar, S. and Haridas, C.V. (2006) Temporal autocorrelation and
stochastic population growth. Ecol. Lett. 9, 327–337
47 Gaillard, J.M. and Yoccoz, N.G. (2003) Temporal variation in survival of
mammals: a case of environmental canalization? Ecology 84, 3294–
3306
48 Wilson, A.J. et al. (2006) Environmental coupling of selection and
heritability limits evolution. PLoS Biol. 4, e216
49 Crow, J.F. (2000) The origins, patterns and implications of human
spontaneous mutation. Nat. Rev. Genet. 1, 40–47
50 Morris, J.K. et al. (2005) Risk of a Down syndrome live birth in women
45 years of age and older. Prenatal Diag. 25, 275–278
51 Priest, N.K. et al. (2002) The role of parental age effects on the
evolution of aging. Evolution 56, 927–935
52 Peccei, J. (2001) Menopause: adaptation or epiphenomenon? Evol.
Anthropol. 10, 43–57
53 Pavard, S. et al. The effect of maternal care on child survival:
a demographic, genetic and evolutionary perspective. Evolution
(in press)
Forthcoming Conferences
Are you organizing a conference, workshop or meeting that would be of interest to TREE readers? If so, please e-mail the
details to us at TREE@elsevier.com and we will feature it in our Forthcoming Conference filler.
7–9 May 2007
The Mathematics of Evolution: a Fields Institute
Workshop on Adaptive Dynamics in Theory and
Practice, University of Ottawa, Canada
http://www.science.uottawa.ca/~fluts037/FIELDS/
fieldsworkshop.html
10–12 May 2007
Biological Sciences for the 21st Century: Meeting the
Challenges of Sustainable Development in an Era of
Global Change, Washington, DC, USA
http://www7.nationalacademies.org/IUBS
13–19 May 2007
VIIIth Neotropical Ornithological Congress, Estado
Monagas, Venezuela
(http://www.esa.org/federation/meetings/
FirstCallContributions_VIIINOC.pdf)
22–27 May 2007
EcoSummit 2007: Ecological Complexity and
Sustainability: Challenges and Opportunities for 21st-
Century’s Ecology, Beijing, PR China
http://www.ecosummit2007.elsevier.com
www.sciencedirect.com
54 Kaplan, H.S. and Robson, A.J. (2002) The emergence of humans: the
coevolution of intelligence and longevity with intergenerational transfers.
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 99, 10221–10226
55 Chu, C.Y. and Lee, R.D. (2006) The co-evolution of intergenerational
transfers and longevity: an optimal life history approach. Theor. Pop.
Biol. 69, 193–201
56 Caswell, H. (2001) Matrix Population Models: Construction, Analysis
and Interpretation (2nd edn), Sinauer Associates
57 McGraw, J.B. and Caswell, H. (1996) Estimation of individual fitness
from life-history data. Am. Nat. 147, 47–64
58 Link, W.A. et al. (2006) Model-based estimation of individual fitness. J.
Appl. Stat. 29, 207–224
59 Grant, A. and Benton, T.G. (2000) Elasticity analysis for density-dependent
populations in stochastic environments. Ecology 81, 680–693
60 Mylius, S.D. and Diekmann, O. (1995) On evolutionarily stable life-
histories, optimization and the need to be specific about density-
dependence. Oikos 74, 218–224
61 Brommer, J.E. et al. (2004) Single generation estimates of individual
fitness as proxies for long-term genetic contribution. Am. Nat. 163, 505–
517
62 Austerlitz, F. and Heyer, E. (1998) Social transmission of reproductive
behavior increases frequency of inherited disorders in a young-
expanding population. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 95, 15140–15144
63 Chaix, R. et al. (2004) The genetic or mythical ancestry of descent
groups: lessons from the Y-chromosome. Am. J. Hum. Genet. 75,
1113– 1116
64 Bertranpetit, J. (2000) Genome, diversity, and origins: the Y
chromosome as a storyteller. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 97, 6927–
6929
65 Keyfitz, N. (1968) Introduction to the Mathematics of Populations,
Addison-Wesley
66 Lande, R. et al. (2003) Stochastic Population Dynamics in Ecology and
Conservation, Oxford University Press
67 Preston, S.H. and Coale, A.J. (1982) Age structure, growth, attrition,
and accession: a new synthesis. Pop. Index 48, 217–259
68 Oeppen, J. and Vaupel, J.W. (2002) Broken limits to life expectancy.
Science 9296, 1029–1031
69 Earn, D.J.D. et al. (2002) Ecology and the evolution of flu. Trends Ecol.
Evol. 17, 334–340
70 Keyfitz, N. and Caswell, H. (2005) Applied Mathematical Demography
(3rd edn), Springer
5–8 June 2007
ESEE 2007. Integrating Natural and Social Sciences
for Sustainability, Leipzig, Germany
http://www.esee2007.ufz.de
12–15 June 2007
5th Meeting of the Australasian Evolution Society,
The University of New South Wales, Sydney, Australia
http://www.evolutionau.org
16–21 June 2007
Evolution Annual Meeting, held jointly by the Society for
the Study of Evolution, the American Society of
Naturalists and the Society of Systematic Biologists,
Christchurch, New Zealand
http://www.evolutionsociety.org/meetings.htm
1–5 July 2007
Society for Conservation Biology Annual Meeting, Port
Elizabeth, South Africa
http://www.nmmu.ac.za/scb/
16–18 July 2007
ENTO ’07: RES Annual National Meeting and RES
Symposium on Aquatic Insects, Edinburgh, UK
http://www.royensoc.co.uk/