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Rev Biomed 1997; 8:95-105.

Epidemiologia de la babesiosis
bovina. II. Indicadores epide-
miológicos y elementos para el
diseño de estrategias de control.

José L. Solorio-Rivera1, Roger I. Rodríguez-Vivas2.

1
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.
Morelia, Michoacán, México. 2Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Autónoma
de Yucatán. Mérida, Yucatán, México.

RESUMEN. epidemiológicos de la Babesiosis Bovina, aquí se


La babesiosis bovina causada por Babesia describen algunas metodologías para la obtención
bovis y Babesia bigemina, es la enfermedad de indicadores epidemiológicos, así como los con-
protozoaria transmitidas por garrapatas que tiene ceptos básicos para el diseño de estrategias de con-
mayor importancia económica en la ganadería de trol de dicha enfermedad.
regiones tropicales. Al menos 1.3 billones de ani-
males domésticos estan en riesgo de ser infecta- Palabras Clave: Babesiosis bovina, Indicadores
dos, y la mayoría de la población mundial bovina Epidemiológicos, Control de la Babesiosis bovina.
estimada (1.2 x 109) está potencialmente expuesta
a uno o más especies de Babesia sp. B. bovis y B.
bigemina se presentan en área tropicales y SUMMARY.
subtropicales del mundo, y su patrón de distribu- Epidemiology of bovine babesiosis. II.
ción está limitado a la presencia de su vector Epidemiological indicators and elements to
Boophilus. Se han realizado considerables esfuer- design control strategies.
zos para entender la epidemiologia de la babesiosis Bovine babesiosis, a tick-borne disease is cuased
bovina en diferentes áreas; sin embargo, futuras by Babesia bovis and Babesia bigemina.
investigaciones son necesarias. Este documento Economically, is the most significant protozoan
complementa la revisión de los elementos disease of cattle in the tropics. At least 1.3 billion

Solicitud de sobretiros: M en C. José L. Solorio Rivera. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Michoacana de San Nicolás de
Hidalgo. Av. Acueducto y Tzintzuntzan, C.P. 58000. Morelia, Michoacán, México. Teléfono y Fax: (43)141463.
Recibido el 8/Nov./1996. Aceptado para publicación el 22/Enero/1997.
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domestic animals are at risk worldwide, and the la enfermedad.


majority of the estimated world cattle population 4. Identificación de la causa de enfermedad o
(1.2 x 109) are potentially exposed to become muerte (brotes).
infected. Babesia sp. B. bovis and B. bigemina are 5. Identificación de artrópodos específicos como
distributed in tropical and subtropical areas due to vectores y de estadios de vectores que transmiten
presence of their vector Boophilus. Considerable el agente infeccioso.
efforts have been made to understand the La cantidad de métodos y técnicas de análisis
epidemiology of bovine babesiosis in different areas de la babesiosis bovina es amplia, el más frecuente
but more investigation is needed. This paper des- es el uso de extendidos sanguíneos teñidos, los
cribe some epidemiological elements to obtain cuales son suficientemente sensibles en casos de
epidemiological indicators in other to complete the parasitosis bajas; sin embargo, en bovinos
epidemiology study of bovine babesiosis. Elemen- portadores de Babesia spp. no siempre detectan
tal concepts for developing such are also described. la infección (1-4).
La serología es una herramienta útil para ana-
Key Words: Bovine Babesiosis, Bovine Babesiosis lizar la epidemiología de la babesiosis bovina; los
Control, Epidemiological Indicators. estudios seroepidemiológicos son apropiados para
el conocimiento de la distribución geográfica y per-
METODOS PARA ESTUDIAR LA PREVA- miten establecer criterios de áreas endémicas, epi-
LENCIA E INCIDENCIA DE LA démicas o libres, así como determinar la ausencia
BABESIOSIS BOVINA. o presencia de reactividad en un estrato de edad
La necesidad de acceder a un grupo de prue- determinado (1,5). La variedad de técnicas
bas altamente específicas y sensibles para diagnos- serológicas es marcada, no obstante las más utili-
ticar la babesiosis bovina y estudiar la biología de zadas son la Inmunofluorescencia indirecta (IFI) y
esta enfermedad, se ha vuelto un reclamo de los el ensayo inmunoenzimático indirecto (4,6-12). A
países subtropicales y tropicales una vez que las continuación se describen algunas características
políticas de desarrollo del sector pecuario estable- de los diferentes métodos de diagnóstico:
cen sus metas en función de la introducción de lí-
neas genéticas mejoradas. Esta visión de incremen- 1. Métodos directos.
tar la producción trae consigo la introducción de Frotis sanguíneos.- Una de las formas direc-
animales susceptibles, principalmente razas de ga- tas del diagnóstico es la observación del parásito
nado Bos taurus, a zonas donde históricamente el mediante la elaboración y examen microscópico de
ganado nativo, el vector y el agente, mantenían un extendidos sanguíneos teñidos. Se recomienda
equilibrio con manifestación de pocos casos clíni- siempre para el diagnóstico de hemoparásitos que
cos de babesiosis (1). la toma sanguínea se haga de los capilares auricu-
El propósito de contar con estas pruebas lares o caudales. Se utilizan dos tipos de extendi-
diagnósticas se basa en cinco puntos: dos sanguíneos: los extendidos gruesos y los del-
1. Identificación de las especies de hemoparásitos gados, proporcionando cada uno de ellos distinta
y cepas involucradas en la enfermedad. información. Los de tipo grueso permiten exami-
2. Determinación de la distribución de las especies nar una mayor cantidad de sangre, lo cual aumen-
parasitarias y el establecimiento del riesgo de la ta la probabilidad de detectar infecciones leves. En
enfermedad a nivel de hatos, región o país. los extendidos delgados las características
3. Certificación del status de infección de los ani- morfológicas de los parásitos sanguíneos se ob-
males con fines de control del comercio y para el servan mejor (12). Se puede recurrir a las tinciones
establecimiento de programas de erradicación de del tipo Romanowsky y las modificadas de estas
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Babesiosis bovina.

(Giemsa, Leishman, Wright y Leishman-Giemsa) un porcentaje de eritrocitos parasitados de 0.01%.


o bien a las tinciones vitales (Nuevo azul de Se ha estimado que niveles de parasitemias de
metileno o Azul de Toluidina). 0.001% pueden ser fácilmente detectados (16). La
Improntas cerebrales.- Este método directo Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR) es un
de diagnóstico es muy útil para Babesia bovis, por método enzimático in vitro para la síntesis de se-
la característica de este hemoparásito de acumu- cuencias específicas de ADN. En términos básicos
larse en grandes cantidades en los capilares cere- la PCR involucra la combinación de una muestra
brales de los animales afectados (7). Es de mucha de ADN con oligonucleótidos iniciadores,
utilidad como un diagnóstico auxiliar post-morten. trifosfatos de desoxinucleótidos y una enzima
Las improntas cerebrales deben hacerse directa- termoestable. Por el alto nivel de sensibilidad que
mente con un portaobjetos y teñirse como cual- posee esta técnica, facilita el diagnóstico y se
quier extendido sanguíneo. incrementa el entendimiento de la transmisión y la
Inoculación de animales susceptibles.- La patogenicidad de la babesiosis (17).
subinoculación (isoanálisis) de 100 a 1000 mL de
sangre portadora en un receptor susceptible, pre- 2. Métodos indirectos.
feriblemente con el bazo extirpado, ha sido el Los siguientes son un grupo de métodos de
metódo preferido en el pasado para identificar in- tipo indirecto que permiten la detección de
fecciones latentes. Este metódo es costoso y rela- anticuerpos específicos circulantes, para la identi-
tivamente largo y además se necesita animales de ficación de bovinos portadores asintomáticos y
laboratorio (13). reservorios (18).
Cultivo celular.- El cultivo in vitro de espe- Fijación del complemento.- Actualmente la
cies de Babesia ha mejorado mucho durante el úl- prueba Fijación del Complemento para el
timo decenio (14). Ahora pueden mantenerse cul- dignóstico de babesiosis está prácticamente en des-
tivadas todas las especies importantes (B. bovis, uso. En estudios epidemiológicos mostró reacción
B. bigemina, B. divergens, B. ovis, B. caballi y B. positiva entre 94 a 100% de los casos; sin embar-
equi). Se ha conseguido la clonación de B. bovis y go, esta sensibilidad disminuía al 50.0% luego de
de otras Babesias. De esta manera se ha demos- 4 a 5 meses (7). Es una prueba que requiere un
trado que puede ser suficiente un solo microorga- manejo elevado de equipo y reactivos por lo que
nismo para inducir un cultivo. Así, el cultivo in ha sido desplazada por otras técnicas.
vitro se ha convertido en un instrumento muy sen- Inmunofluorescencia indirecta .- La prueba
sible que permite incluso la identificación de por- de inmunofluorescencia indirecta (IFI) originalmen-
tadores de B. bovis, B. bigemina, B. caballi y B. te se utilizó para estudios de B. equi y B. caballi.
equi (15). Posteriormente se ha utilizado para la detección
Sondas de ADN.- Se han preparado y ca- de anticuerpos contra Babesia spp en sueros; des-
racterizado plásmidos y bacteriófagos de ADN de entonces, se ha considerado como una excelen-
genómico de B. bovis y B. bigemina. Su uso po- te prueba diagnóstica de bovinos portadores
tencial como sondas para el diagnóstico de asintomáticos, por su alta sensibilidad y especifici-
babesiosis en los bovinos y/o garrapatas ha sido dad (>90.0%) (11). Esta técnica está basada en la
evaluado. Estudios de sensibilidad y especificidad capacidad de la globulina del anticuerpo en com-
han demostrado que 12-100 pg de ADN purifica- binarse químicamente con un colorante fluorescen-
do de B. bovis pueden ser detectados usando son- te o fluorocromo, sin perder su reactividad
das que contienen secuencias repetitivas de ADN inmunológica. La reacción se visualiza al ser ilu-
de B. bovis. Dicha cantidad correspondería a la minada la reacción con luz ultravioleta de alta in-
encontrada en 10-50 µL de sangre infectada con tensidad. En esta prueba el fluorocromo no está
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conjugado directamente al suero de prueba, sino a de dicho país, los estudios realizados reportan
un suero antiglobulina de la especie del huésped seroprevalencias superiores al 50% (cuadro 1) (22-
bajo investigación. Los sueros diagnosticados 26), con variaciones importantes de acuerdo al
como positivos son aquellos en los que se observa grupo de edad de los animales incluidos en el
al parásito con una coloración fluorescente. estudio (cuadro 2).
Radioinmunoensayo.- La técnica de Radio
Inmuno Ensayo (RIA) fue desarrollada para el ELEMENTOS PARA EL DISEÑO DE ES-
diagnóstico de Babesia con antígeno de B. bovis y TRATEGIAS DE CONTROL DE LA
un conjugado marcado con Iodo125. Esta técnica BABESIOSIS BOVINA.
ha mostrado una alta concordancia con IFI, aun- El desarrollo de los hemoparásitos en la ga-
que hay una mayor sensibilidad de RIA (19). rrapata y su transmisión son fenómenos altamente
Inmunoabsorción enzimática (ELISA).- La relacionados con el ciclo de alimentación de la ga-
técnica de Inmunoabsorción Ligada a Enzimas, es rrapata. La infección inicial de los tejidos del vector
una de las técnicas mas utilizadas actualmente para es a nivel de las células epiteliales del intestino en
el diagnóstico de hemoparásitos dada su alta sen- su porción media. La transmisión se efectúa al mo-
sibilidad y especificidad. En el Estado de mento que la garrapata se alimenta y una vez que
Yucatán, la sensibilidad y especificidad reportada los hemoparásitos se han desarrollado y multipli-
para la técnica de ELISA indirecta en la detección cado en las glándulas salivales (2,3,27-29).
de anticuerpos a B. bovis fue de 97% y 93%, res- Existen muchos factores que pueden afectar
pectivamente (11). el desarrollo y transmisión de los hemoparásitos
Mediante el uso de estas técnicas se han por su vector, entre estos se incluyen: la edad de
obtenido estimaciones sobre el status serológico las garrapatas; la temperatura, el clima y/o esta-
de la población bovina mundial respecto a la ción del año; estadio de la garrapata o su sexo:
babesiosis bovina. En el caso de los países donde variaciones del hemoparásito; la infección conco-
se le considera una entidad endémica los registros mitante de la garrapata con otros agentes
de seroprevalencia son superiores al 50% (20), sin patógenos; la susceptibilidad de las células del hués-
embargo, existen diferencias importantes al interior ped, el efecto del hemoparásito sobre la biología
de algunas regiones las cuales pueden ser atribuidas del vector, y el efecto del nivel de parasitemia del
a diferencias en las condiciones fisiográficas que bovino sobre la tasa de infección en la garrapata
determinan la viabilidad de las poblaciones del (2,3,29). Todos estos elementos deben ser consi-
vector (20,21). En México, el intervalo está derados en el desarrollo de métodos de control de
determinado por registros de 16% al 89% (10). la babesiosis bovina, ya que la aplicación satisfac-
Para el estado de Yucatán, ubicado en el sureste toria de dichas estrategias dependerán del conoci-

Cuadro 1
Seroprevalencia estimada a babesiosis bovina en el estado de Yucatán, México.

Zona de Estudio Especie Prevalencia Referencia


(%)

Tizimín, Yucatán Babesia sp 69.23 (22)


Edo. de Yucatán B. bigemina 63.67 (23)
Zona Oriente, Yucatán B. bovis 73.82 (26)
(66.34-81.30)
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Babesiosis bovina.

Cuadro 2
Seroprevalencia por grupo de edad a Babesia bigemia el estado de Yucatán, México

GRUPO DE EDAD POSITIVOS TOTAL p (%)


(meses)

<3 40 105 38.10


3-9 81 174 46.55
9 - 18 113 182 62.09
18 - 36 80 110 72.73
>36 217 354 61.30

Adaptado de Ramos AJ, Alvarez MJ, Figueroa VF, et al. Mens Inst Oswaldo Cruz 1992;III:213-217.

miento del ciclo de vida del hemoparásito, la bio- más prolongados reducen la infección en las ga-
logía del vector y de la respuesta inmune del bovi- rrapatas que sobreviven (31).
no contra la garrapata y el hemoparásito (27). Por Las condiciones climáticas afectan tanto a la
lo tanto, es de esperarse que el método de control población del vector como al desarrollo y supervi-
más efectivo sea el dirigido contra el vector y el vencia de los hemoparásitos en la garrapata (29).
hemoparásito (3,29). De los componentes climáticos, la temperatura y
la humedad son los más limitantes ya que interfie-
1. Factores que afectan el desarrollo y transmi- ren la sobrevivencia del vector y el desarrollo del
sión de la Babesia por el vector hemoparásito. Al parecer la susceptibilidad de la
Las garrapatas adultas son reservorios del garrapata a la infección con la Babesia disminuye
agente por períodos prolongados. En el caso de la durante la diapausa y el desarrollo continuo del
Babesia es necesario un período de reposo para agente ocurre más activamente después de un in-
su desarrollo dentro de las larvas del vector (2,30). cremento en la temperatura ambiental. Durante los
La intensidad de la infección tiende a disminuir con períodos de inactividad del vector la Babesia per-
el tiempo en garrapatas no alimentadas pero su pe- manece latente (30,32).
ríodo de supervivencia varía ampliamente; sin em- Las babesias parecen infectar a las hembras
bargo, las garrapatas infectadas con Babesia pier- sólo durante el último día de la engurgitación rápi-
den su capacidad de transmitir la infección al ga- da, durante las otras etapas parecen ser refracta-
nado antes de perder su viabilidad (31). rias a la infección (29). En algunos casos las larvas
La temperatura tiene un efecto variable con- parecen no transmitir la Babesia aún cuando se ha
tra la Babesia en las garrapatas. La infección du- demostrado su presencia en el vector. Se han iden-
rante la alimentación de la garrapata y la subse- tificado distintas cepas y subpoblaciones de
cuente transmisión transovárica de la B. bigemina Babesia spp (33,34). Los especímenes aislados que
se ha visto inhibida a 20°C. También se ha de- fueron en principio antigénicamente diferentes, re-
mostrado que la temperatura de 37°C inhibe el virtieron a un tipo antigénico común después del
desarrollo e inclusive elimina las infecciones en la pasaje en la garrapata y algunas clonas de B. bovis
garrapata; en contraparte, el desarrollo de estadios variaron su virulencia para los bovinos pero se
infectivos en fases larvarias se incrementa si se mantuvieron no infectantes para las garrapatas. Se
mantienen incubadas a dicha temperatura durante ha logrado también la atenuación de B. bovis me-
pocos días (29,30), pero períodos de exposición diante una serie de pases de sangre infectada en
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becerros esplenectomizados, lo cual parece inhibir ción lenta del acaricida y de aretes impregnados
la capacidad infectiva de las babesias para el vector; del principio activo, son menos frecuentes (29).
sin embargo, las bases moleculares de la virulen- El desarrollo de resistencia al acaricida es el
cia de la B. bovis no han sido definidas (35). principal inconveniente de su uso continuo. Las
garrapatas de un solo huésped desarrollan
2. Estrategias para interferir el desarrollo de resistencia más rápidamente que los otros tipos de
Babesia en el vector y su transmisión vectores, aparentemente por tener un ciclo entre
Las estrategias dirigidas a interferir la trans- generaciones más corto y a la exposición continua
misión y el desarrollo del hemoparásito en la ga- a los pesticidas. El uso continuo de los acaricidas
rrapata están dirigidas a tres niveles de acción: interfiere con el desarrollo de condiciones de
* Mecanismos que afectan la alimentación y estabilidad enzoótica, la cual puede estar presente
biología del vector con un efecto secunda- entre el ganado criollo que se ha mantenido
rio de reducción en la población del naturalmente expuesto a la garrapata y los agentes
hemoparásito. que estas transmiten, convirtiéndose en animales
* Mecanismos que afectan directamente al de alto riesgo cuando los programas de control son
hemoparásito con un efecto secundario de interrumpidos abruptamente (36).
reducción en la infección y desarrollo en la En México, los primeros reportes de
garrapata, así como en la transmisión a par- resistencia en Boophilus datan de 1981, la cepa
tir del vector. una vez caracterizada se denominó “Tuxpan”. Esta
* Combinación de estos dos mecanismos cepa presentó un patrón de resistencia a ixodicidas
(1,29). organofosforados. Estudios posteriores
Entre las estrategias descritas están el control permitieron caracterizar una segunda cepa
de la población del vector y el uso de agentes resistente a organofosforados y organoclorados, la
quimioterapeúticos contra la Babesia (27,29). Si cual fue denominada “Tempoal”, cuyo
bien en algunos países se utiliza la vacunación comportamiento hacia los clorados fue atípico
contra el vector y el hemoparásito, en México no respecto al patrón de la cepa “Tuxpan”, dicha
se dispone aún de esta alternativa de una forma diferencia se atribuye a una mayor resistencia hacia
comercial. Los métodos más comunes para el el Lindano y Dieltrin en la “Tempoal” (37). La
control de garrapatas incluye el uso de acaricidas aparición de estas cepas resistentes fomentó el
(27), el control biológico (plantas devoradoras o desarrollo de nuevas alternativas químicas para el
repelentes, nemátodos e insectos entomo- control de las garrapatas, aprobándose con este fin
patogénicos), modificaciones del hábitat y el el uso de piretroides sintéticos y amidinas a finales
desarrollo de huéspedes resistentes a la garrapata de 1985; sin embargo, a principios de la siguiente
(27,29). De éstos, el uso de huéspedes resistentes década fueron detectadas las primeras evidencias
no ha sido una buena alternativa en programas a de resistencia a ixodicidas piretroides,
gran escala (29). posteriormente se demostró que estas cepas eran
El uso de acaricidas es frecuente en el esta- multiresistentes, con alta resistencia a los
blecimiento de baños garrapaticidas por inmersión piretroides sintéticos y moderada a los
o para la aspersión del ganado. La inmersión per- organofosforados (38).
mite obtener una mejor cobertura del ganado con Las vacunas dirigidas contra el vector o los
el acaricida (27,29). Un medio que se viene utili- hemoparásitos, parecen ser una alternativa a con-
zando cada vez con mayor frecuencia es la aplica- siderar en los programas de control. Las
ción "spot" o "pour-on", el uso de bolos de libera- inmunoglobulinas desarrolladas por el huésped
pueden pasar al vector y cruzar las células
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Babesiosis bovina.

epiteliales del intestino del invertebrado y alcanzar de hemoparásitos en la garrapata a partir de su


la hemolinfa sin sufrir desnaturalización. De este exposición a la droga al ingerir la sangre de un
modo se espera, que al inmunizar el ganado con- bovino tratado. El efecto de la droga sobre el
tra las garrapatas y/o estadios del hemoparásito hemoparásito presente en la garrapata es muy
presentes en el vector, el bovino produzca variable, y aún cuando el proceso de transmisión
anticuerpos dirigidos contra aquellos. Los bovinos puede verse bloqueado, la infección suele
expuestos a infestaciones repetidas de garrapata continuar. La cantidad de droga que puede llegar
desarrollan un tipo de resistencia que afecta al a estar presente en el vector depende de la
vector. Los efectos están representados por una concentración de la misma en el huésped y la avidez
disminución en la engurgitación, retardo en el co- de la garrapata por alimentarse (29).
mienzo de la ovoposición y reducción en la con- A nivel experimental se ha demostrado la efi-
centración de huevecillos (39). En el desarrollo de cacia del dipropionato de imidocarb, el sulfato de
vacunas contra las garrapatas, se han utilizado quinurolio y todas las amicarbamidas para supri-
antígenos tisulares del artrópodo que normalmen- mir la infección de B. bigemina en B. microplus,
te no tienen contacto con el vertebrado durante el no obstante el dihidrocloruro de imidocarb no tie-
proceso de alimentación del vector, estos antígenos ne el mismo efecto (48). La ivermectina afecta el
denominados "ocultos", al no sensibilizar previa- desarrollo del vector; su efecto sobre el
mente al huésped, eliminan el riesgo de desenca- hemoparásito no ha sido demostrado (49). Esta
denar una reacción de hipersensibilidad cutánea droga compite por los receptores del GABA y
(38-40). glutamato presentes en el sistema nervioso de la
Las vacunas elaboradas a partir de tejido in- garrapata. Aún cuando la ivermectina no evita la
testinal y ganglionar de B. microplus, estimulan una adherencia de la garrapata en el huésped, sí afecta
buena protección contra fases larvarias en proce- el proceso de alimentación y reproducción del
sos de infestación severa (41,42). Para el recono- vector con la consecuente reducción de población
cimiento de antígenos intestinales de esta especie (29).
de garrapata se utilizan anticuerpos monoclonales Los problemas de resistencia de Babesia sp
que precipitan este tipo de proteínas, las cuales una a babesicidas no ha llamado la atención de los
vez caracterizadas pueden usarse para el desarro- investigadores como es el caso de Plasmodium
llo de nuevas vacunas (43). (50). Consecuentemente, las razones de las fallas
El adelanto en vacunas contra diferentes es- en el tratamiento de la babesiosis bovina no es bien
tadios de la Babesia spp. durante su desarrollo en conocida (50,51). Hay evidencia de que el uso de
la garrapata, presenta algunas limitaciones. Entre bajas dosis de babesicidas en tratamientos
éstas se cuentan la caracterización de gametos y profilácticos durante períodos prolongados, puede
esporozoitos, la complejidad del ciclo de vida de estimular el desarrollo de resistencia (52). La
la Babesia y la dificultad para producir garrapatas resistencia de B. bovis a babesicidas a nivel de
con infecciones severas (29,44,45). campo está documentada en Tailandia e Israel (53-
Los agentes quimioterapéuticos juegan un 55). Experimentalmente se ha detectado tolerancia
papel importante en las estrategias integrales de de Babesia al imidocarb (56). También se ha
control. Dentro de los componentes efectivos demostrado que la aplicación in vitro de dosis
contra Babesia spp. destacan los derivados de la subinhibitorias de babesicidas induce resistencia en
diamidina y el dipropionato de imidocarb. El uso B. bovis. Por este medio se ha desarrollado una
de este tipo de drogas está dirigido a la eliminación cepa de B. bovis resistente al sulfato de quinuronio
del hemoparásito en el huésped; sin embargo, (7 veces menos susceptible) (51), así como una
también puede afectar el desarrollo y la transmisión línea de B. bovis adaptada al dipropionato de
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imidocarb (8 veces menos susceptible), como OR deben ser interpretados con base en una
resultado de una presión de selección de los probabilidad dada de que los hatos tengan
parásitos a la droga (50). De aquí la necesidad de seroprevalencias £ 50% (26).
establecer estudios más profundos para valorar la
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Además en este estudio se identificó que el tamaño Uruguay. In: FAO/IAEA/SIDA ed. Regional network for
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como variables de confusión para el factor carga immunoassay and labelled DNA probe techniques. Heredia,
animal (OR=2.35, p=0.064 vs OR ajustado (M- Costa Rica: FAO, 1992:185-191.
H)=6.86, p=0.005). Es importante considerar que
9.- Düzgün A, Alabay M, Cerci H, Emre Z, Cakmak A. A
la seroprevalencia a B. bovis se estimó en 73.82% serological survey using ELISA for Babesia bovis infection
(IC95%: 66.34 £ p £ 81.30) y que los valores de of cattle in Turkey. In: FAO/IAEA/SIDA ed. Regional
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