UNIVERSIDAD NACIONAL DE SAN AGUSTÍN

DE AREQUIPA
FACULTAD DE AGRONOMÍA

TESIS FORMATO ARTÍCULO:

Characterization of root-knot nematode (Meloidogyne spp.) and
frequency of nematodes associated with artichoke crops in the
“Irrigación Majes”, Arequipa, Peru.

Presentada por la bachiller:

THALIA MILI CABALLERO LUQUE

Para optar el Título Profesional de Ingeniera Agrónoma

Asesor:
Dr. Víctor Hugo Casa Coila

Arequipa – Perú
2022
 DEDICATORIA

A Dios, por sobre todas las cosas, el dueño de mi vida y de mis sueños.
Espero, con todo mi corazón, tu segunda venida. A veces no soy la hija que deseas que sea;
sin embargo, nunca me has demostrado falta de amor o desinterés, he visto tus obras en mi
vida y estoy completamente agradecida por tu gran perdón, inmerecido, por supuesto.
Mientras tanto, sostenme en tus manos para ser fuerte y valiente ante las adversidades de esta
vida terrenal y poder llegar a la eternidad. Amen.
 AGRADECIMIENTOS

A Dios, por permitirme conocer grandes personas que hicieron posible la realización de este
trabajo de investigación.
A mi padre: Gerardo Caballero, por el apoyo constante, sacrificio y valentía que a diario nos
muestra a pesar de las dificultades que se presentan.
De forma especial, a mi asesor: Dr. Víctor Hugo Casa Coila, por su inmensa paciencia,
compresión y sobre todo su apoyo y consejos brindados en todos los aspectos. Al Dr. Israel
Lima Medina, por la paciencia en el transcurso de las actividades en el laboratorio. Por sus
consejos y aportes valiosísimos que fueron dados para la obtención de resultados. A la Mg.
Rosario Bravo, Decana de la Facultad de Agronomía de la UNA – PUNO, por brindarnos
acceso a las instalaciones del laboratorio de Nematología, y permitirnos realizar las
actividades de procesamiento de muestras.

A los docentes de la Facultad de Agronomía, por los conocimientos que comparten a lo largo
de los 5 años de estudio en la Universidad. Gran parte de los conocimientos adquiridos que
nos guían en nuestra vida profesional son gracias a la dedicación y entrega de muchos de
nuestros docentes durante nuestra etapa universitaria.

A mis compañeros y amigos, ahora colegas, que me han ayudado de muchas maneras en esta
investigación.

A la Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, por el financiamiento del proyecto,

contrato de Subvención N° TP-07-2019- UNSA, Trabajo de investigación para optar el título
profesional. Al vicerrectorado de investigación de la Universidad Nacional de San Agustín
de Arequipa en representación al Dr. Horacio Barreda Tamayo, A UNSA INVESTIGA en
representación a la Dra. Julieta Cabrera Sotelo y a mis monitores por el acompañamiento y
seguimiento en la elaboración de este trabajo de investigación.

Así, debo agradecer de modo particular a Gonzalo Ramos. Gracias por el apoyo que recibí en
campo para la colecta de muestras al inicio de este trabajo (hace tres años que se dio inicio al
proyecto); por “Gaviota”, de hecho, sin ella hubiera sido más difícil nuestra travesía en todos
las campos de Majes. Pero, sobre todo, gracias por el apoyo emocional y fraternal durante
nuestra etapa universitaria, y los momentos difíciles que acontecieron durante ese trayecto.
Por los aprendizajes que me has dejado, a la mala y de forma triste, pero aprendí. Después de
lo malo, cuesta recordar lo bueno, pero se mantienen y se mantendrán en el tiempo para
siempre esos bellos recuerdos. Tupananchiskama, si así sucede, tendré miles de cosas que
contarte y sé que tú también.
 INDICE

1. Resumen: ........................................................................................................................... 5

2. Abstract: ............................................................................................................................ 6

3. Planteamiento del problema: ..............................................................................................7

4. Objetivo general: ................................................................................................................7

5. Justificación: .......................................................................................................................7

6. Antecedentes : ....................................................................................................................8

7. Descripción del Proyecto:...................................................................................................9

8. Referencias Bibliográficas: .............................................................................................. 10

9. Autores: .............................................................................................................................13

10. Trabajo de Investigación Formato artículo : ................................................................14

 Characterization of root-knot nematode (Meloidogyne spp.) and
frequency of nematodes associated with artichoke crops in the
“Irrigación Majes”, Arequipa, Peru.

RESUMEN

Los nematodos agalladores (Meloidogyne spp.) son uno de los fitoparásitos más dañinos en
varios cultivos agrícolas a lo largo de la costa sur del Perú. El objetivo del presente estudio fue
caracterizar el nematodo agallador y determinar la frecuencia de los nematodos asociados al
cultivo de alcachofa en la Irrigación Majes. Se recogieron muestras de raíces y suelo en cultivos
de alcachofa. Los géneros de nematodos asociados a los cultivos fueron determinados y
cuantificados por características morfológicas. Las poblaciones de Meloidogyne spp. extraídas
de las raíces se caracterizaron utilizando fenotipos de esterasa (Est). En las muestras de suelo
se encontraron siete géneros de nematodos fitoparásitos: Meloidogyne, Helicotylenchus,
Mesocriconema, Aphelenchus, Tylenchorrynchus, Pratylenchus, Hemicyclophora y nematodos
de vida libre. En las raíces muestreadas, 32 poblaciones de Meloidogyne spp. se encontraron,
distribuidas en cuatro especies: (1) M. hapla Est H2, Rm: 0.92, 1.18, con 47.37% de frecuencia
en las muestras; (2) dos fenotipos para M. incognita Est I1, Rm: 1,0 (47,37 %), Est I2, Rm:
1,03, 1,08 (31,58 %); (3) un fenotipo para M. arenaria Est A1 Rm: 1,19 (21,05%); y una
especie atípica denominada Meloidogyne sp. Rm: 0,84 (21,05%).

Palabras clave: Agallas - nematodo - isoenzimas - Esterase - Cynara cardunculus L.

 ABSTRACT

Root-knot nematodes (Meloidogyne ssp.) are one of the most damaging phytoparasites in
various agricultural crops along the southern coast of Peru. The aim of the present study was
to characterise the root-knot nematode and determine the frequency of the nematodes
associated with artichoke crop in the “Irrigación Majes”. Samples of roots and soil were
collected in artichoke crops. The nematode genera associated with the crops were determined
and quantified by morphological characteristics. Meloidogyne spp. populations extracted
from the roots were characterised using esterase phenotypes (Est). Seven phytoparasitic
nematode genera were found in the soil samples: Meloidogyne, Helicotylenchus,
Mesocriconema, Aphelenchus, Tylenchorrynchus, Pratylenchus, Hemicyclophora and free-
living nematodes. In the roots sampled, 32 populations of Meloidogyne spp. were found,
distributed into four species: (1) M. hapla Est H2, Rm: 0.92, 1.18, with 47.37% frequency in
the samples; (2) two phenotypes for M. incognita Est I1, Rm: 1.0 (47.37%), Est I2, Rm: 1.03,
1.08 (31.58%); (3) one phenotype for M. arenaria Est A1 Rm: 1.19 (21.05%); and an atypical
species named Meloidogyne sp.

Rm: 0.84 (21.05%).

Key words: Root-knot · Nematode · Isoenzymes · Esterase · Cynara cardunculus L

1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA:

La presencia de nematodos es un problema que trae consecuencias innumerables, que sin

duda, afectan la productividad del cultivo de Alcachofa. Con el objetivo de poder alcanzar
los mejores índices de producción y alta rentabilidad, desde el inicio del cultivo, los
agricultores de esta localidad aplican productos preventivos para minimizar el daño de estos
nematodos, principalmente del genero Meloidogyne, sin saber que otros géneros también
podrían estar ocasionando daños en las raíces. No se tiene información respecto a las
especies de Meloidogyne y otros nematodos fitoparásitos que ocurren en los campos de
alcachofa en la Irrigación Majes; sin embargo, por bibliografía se sabe que, el
comportamiento de cada especie en un determinado lugar es distinto y que las pérdidas
económicas ocasionadas son significativas.

Ante este desconocimiento, surgen otros problemas, el uso inadecuado e indiscriminado de

nematicidas químicos, a esto se suma el desconocimiento de otras estrategias de manejo y
prácticas de control que el cultivo requiere, ocasionando un impacto importante en el medio
ambiente, la flora y la fauna. Esto podría atribuirse a la deficiente trasferencia de tecnología
e información que existe en la localidad y en otros lugares.

2. OBJETIVO GENERAL:

Caracterizar al nematodo de las agallas (Meloidogyne spp.) y determinar la frecuencia de

nematodos asociados al cultivo de alcachofa en la Irrigación Majes.

3. JUSTIFICACIÓN:

El cultivo de alcachofa es muy utilizado en la industria, está muy extendida a nivel mundial
y su utilización es principalmente como alimento y en la medicina (Noldin et al. 2003). A
nivel nacional es uno de los principales productos exportables. La región de Arequipa tiene
una participación de más del 40% de área cultivada a nivel nacional (SIEA 2018).

La Irrigación de Majes presenta las condiciones edafoclimaticas en el rango óptimo para el

desarrollo del cultivo, por tal motivo podemos hallar alcachofa todo el año. Así también, es
posible visualizar los síntomas ocasionados por los nematodos, haciendo posible la
realización de muestreos en campo para una posterior identificación.
 Con los resultados en esta investigación se podrá conocer que especies de Meloidogyne y
otros géneros se encuentran en nuestra Irrigación. Permitiendo, de esta manera, poder
planificar una mejor estrategia de control y así minimizar las pérdidas de productividad
ocasionadas por este nematodo.
Este trabajo de investigación servirá de base para seguir investigaciones futuras en temas de
control a determinadas especies de este género. Siendo de utilidad para los productores e
investigadores especialistas en el área de Nematología.

Sin duda alguna, que con esta investigación, se podrá contribuir con datos relevantes que
podrán aportar nuevas premisas para plantear nuevas estrategias de control en el ámbito
genético.

4. ANTECEDENTES:

El cultivo de alcachofa es afectado por diversos problemas, entre ellos, los nematodos
fitoparásitos, como el género Meloidogyne spp. Carneiro (1993) reporto la ocurrencia de M.
javanica y M. incognita, en tres cultivares de alcachofa que fueron severamente atacados por
estas especies, en Brasil. Más adelante, Carneiro (1991) describió la técnica de electroforesis
de isoenzimas para la identificación de especies de este género. De esta manera se logró
identificar varias especies parasitando diferentes cultivos. Se identificaron 2 especies de
Meloidogyne en plantas de Higo en la región de Rio Grande del Sur, Brasil (Lima, 2013).
Kirsch (2016), identifico 3 especies de Meloidogyne en el cultivo de soja en la región de Rio
Grande del Sur, Brasil. Así mismo, Negretti (2017) Identifico 5 especies de Meloidogyne
asociados al cultivo de arroz en el sur de Brasil. Como podemos ver, Brasil es el país que más
ha desarrollado y aplicado la técnica de electroforesis para la identificación de diferentes
especies. En Perú también se ha reportado, mediante la utilización de esta técnica, especies
de este género parasitando cultivos como la vid, en el norte del Perú, logrando identificar 5
especies, (Varas, 2018). Por otro lado, Cossio (2018), reporto la ocurrencia de especies en
diferentes cultivos de hortalizas en la costa norte del Perú, entre ellas la alcachofa. Cabe
resaltar, que es el único reporte que se tiene registrado, en cuanto a identificación de especies
de Meloidogyne en alcachofa. Miranda (2020), logro identificar 3 especies de este género
asociadas a las cucurbitáceas en diferentes provincias de la Región Arequipa, Perú, entre ellas
la Irrigacion de Majes.
En cuanto a la ocurrencia de otros nematodos fitoparasitos, Rossi y Monteiro (2001), reporto
la ocurrencia del nematodo lesionador radicular Pratylenchus penetrans en alcachofa en el
Estado de São Paulo, tomando suma importancia por los daños y pérdidas ocasionadas por
este género. Más adelante se reportó, en 2 provincias de Turquía, la ocurrencia de 17 géneros
de nematodos asociados al cultivo de alcachofa, entre ellos Helicotylenchus, (Kepenekcİ İ,
2013).

5. DESCRIPCIÓN DEL PROYECTO:

Se recolectaron muestras de raíces y suelo en 19 campos de alcachofa, durante el estado

fenológico de fructificación en el año 2019, desde sección A (16 ° 23′78.16 ″ S, 72 ° 11′75.6
″ W), B (16 ° 19′29.6 ″S, 72 ° 12′59.9 ″), C (16 ° 19′41.38 ″ S, 72 ° 18′15.44 ″ W), D

(16 ° 23′17.2 ″ S, 72 ° 13′68.04 ″ W) y E (16 ° 18′46.01 ″ S, 72 ° 13′44.96 ″ W), ubicado en

la “Irrigación Majes”, en el Región de Arequipa, Perú. Dentro de cada campo se recolectaron
10 submuestras de raíces, las cuales se homogenizaron y se formó una sola muestra por cada
campo. Se recolectaron 300 g de muestras de suelo por punto, a 0-25 cm profundidad en 5
puntos en cada campo.

La evaluación de la frecuencia de géneros nematodos se realizó en el laboratorio de

Nematología de la Universidad Nacional del Altiplano, Puno, utilizando muestras de suelo,
que fueron procesados según el método propuesto por Jenkins (1964). Para ello, 100 cm3 de
suelo fueron seleccionados, centrifugar y tamizar hasta obtener una suspensión de nematodos.
Posteriormente, se utilizó un microscopio óptico para determinar los géneros mediante las
claves propuestas por Mai y Mullin (1996). Además, determinamos el número de muestras
por 100 cm3 del suelo. Para el género Meloidogyne, parte de las raíces de cada muestra (10
g) fue triturada y licuado según el método propuesto por Hussey y Barker (1973) y modificado
por Bonetti y Ferraz (1981). La suspensión obtenida se evaluó en una cámara de Peters,
determinando el número de J2 y huevos de este género. Una parte de las muestras de raíces
de cada campo se colocaron en macetas que contienen tierra esterilizada en autoclave y
plántulas de tomate (Lycopersicum esculentum Mill.), cultivar Santa Cruz (Kirsch et al.,
2016), mantenido en condiciones de invernadero, a 26 ° C. Después de aproximadamente 60
días, las hembras adultas de Meloidogyne spp. fueron removidos de las raíces. La
identificación de especie Meloidogyne se realizó utilizando isoenzima electroforesis con la
enzima esterasa (Est) (Carneiro y Almeida 2001).
6. REFERENCIAS:

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Varas HN (2018) Caracterización de poblaciones peruanas del nematodo del nódulo

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La publicación final es disponible en link.springer.com

https://link.springer.com/article/10.1007/s41348-020-00398-8
7. AUTORES
Primer Autor: Thalia Mili Caballero Luque
Grado académico: Bachiller en Ciencias Agrarias

Institución de Universidad Nacional de San Agustín

afiliación:
ID Orcid: https://orcid.org/0000-0003-3607-9868

Asesor UNSA: Víctor Hugo Casa Coila

Grado académico: Dr. Fitosanidad

Institución de Universidad Nacional de San Agustín

afiliación:
Reseña del asesor: ID: https://orcid.org/0000-0001-5081-640
-Ingeniero Agrónomo, egresado de la Universidad Nacional
del Altiplano (Puno), con Maestría en Fitosanidad por la
Universidad Federal de Pelotas (Brasil); Doctorado en
Fitosanidad por la Universidad Federal de Pelotas (Brasil); y
Pos Doctorado en Embrapa Clima Temperado (Brasil).
Journal of Plant Diseases and Protection
https://doi.org/10.1007/s41348-020-00398-8

SHORT COMMUNICATION

Characterisation of root‑knot nematode (Meloidogyne spp.)

and frequency of nematodes associated with artichoke crops
in the “Irrigación Majes”, Arequipa, Peru
Thalia Mili Caballero‑Luque1   · Victor Hugo Casa‑Coila1   · Israel Lima‑Medina2 

Received: 17 October 2020 / Accepted: 26 October 2020

© Deutsche Phytomedizinische Gesellschaft 2020

Abstract
Root-knot nematodes (Meloidogyne ssp.) are one of the most damaging phytoparasites in various agricultural crops along
the southern coast of Peru. The aim of the present study was to characterise the root-knot nematode and determine the fre-
quency of the nematodes associated with artichoke crop in the “Irrigación Majes”. Samples of roots and soil were collected
in artichoke crops. The nematode genera associated with the crops were determined and quantified by morphological char-
acteristics. Meloidogyne spp. populations extracted from the roots were characterised using esterase phenotypes (Est). Seven
phytoparasitic nematode genera were found in the soil samples: Meloidogyne, Helicotylenchus, Mesocriconema, Aphelen-
chus, Tylenchorrynchus, Pratylenchus, Hemicyclophora and free-living nematodes. In the roots sampled, 32 populations of
Meloidogyne spp. were found, distributed into four species: (1) M. hapla Est H2, Rm: 0.92, 1.18, with 47.37% frequency
in the samples; (2) two phenotypes for M. incognita Est I1, Rm: 1.0 (47.37%), Est I2, Rm: 1.03, 1.08 (31.58%); (3) one
phenotype for M. arenaria Est A1 Rm: 1.19 (21.05%); and an atypical species named Meloidogyne sp. Rm: 0.84 (21.05%).

Keywords  Root-knot · Nematode · Isoenzymes · Esterase · Cynara cardunculus L

Introduction Various pests and diseases affect the normal development

Artichoke (Cynara cardunculus L. subspecies Scolymus [L.]
Fiori) is native to the Mediterranean. Crops are widespread
around the world, and it is used as food as well as in medi-
cine (Noldin et al. 2003). Peru has been positioning as one
of the main producers, with a national cultivated area of​​
8,074 ha, and a production of 154,552 tons. The Arequipa
region participates with 41.49% of cultivated areas of the
national total, and the Majes irrigation project represents
one of the main production areas (SIEA 2018). Most of the
production is exported to countries such as the USA and
Spain, among others, whether as fresh, canned, processed,
or frozen inflorescences. In 2019, Peru exported 38,420 tons
of this crop (MINAGRI 2019).
* Victor Hugo Casa‑Coila
vcasac@unsa.edu.pe
1
Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa,
Arequipa, Peru
2
Investigador RENACYT​, Puno, Peru
of artichoke, including root-parasitic nematodes, such as the
genus Meloidogyne spp. (Carneiro and Almeida 1993; Greco
et al. 2005). This nematode genus occupies the number one
position among the ten most important parasitic nematodes
in plants worldwide (Jones et al. 2013). In Peru, there are
reports of artichoke plants with wilt symptoms and root
knots caused by the genus Meloidogyne (INIA 2001; Cossío
2018). Other genera of nematodes associated with artichoke
crops are Helicotylenchus (Kepenekcİ and Evlİce 2013) and
Pratylenchus (Rossi and Monteiro 2001), which are consid-
ered plant parasites.
In order to plan strategies for the control of phytopara-
sitic nematodes, it is necessary to detect and quantify the
genera associated with a given crop through identification
keys (Mai and Mullin 1996) and methodologies that allow
the extraction of specimens (Hussey and Barker 1973). In
the case of the genus Meloidogyne, it is also necessary to
know the species found in a certain region. One of the most
efficient detection techniques is esterase isoenzyme electro-
phoresis (Est) (Carneiro and Almeida 2001; Carneiro et al.
2017). In other parts of the world, several species of this
phytoparasite have been detected through this technique.

13
Vol.:(0123456789)

In Peru, esterase isoenzyme allowed detecting M. arenaria
in artichoke (Cossío 2018). Also, it enabled observing M.
arenaria, M. incognita, M. sp2, M. javanica, M. sp3, and
M. Morociencis, in addition to other genera of phytopatho-
genic nematodes, associated with vine crops (Varas 2018).
The genus Meloidogyne has a wide geographical distribution
among cucurbit crops in the Arequipa region, including M.
incognita, M. arenaria, M. hapla, and atypical Meloidogyne
species (Miranda-Barrios et al. 2020). The aim of the present
study was to characterise the root-knot nematode (Meloi-
dogyne spp.) and determine the nematodes associated with
artichoke crop in the “Irrigación Majes” of the Arequipa
region, Peru.
Material and methods
Root and soil samples were collected in 19 artichoke fields,
during the fruiting phenological state in the 2019 year, from
section A (16°23′78.16″ S, 72°11′75.6″ W), B (16°19′29.6″
S, 72°12′59.9″), C (16°19′41.38″ S, 72°18′15.44″ W), D
(16°23′17.2″ S, 72°13′68.04″ W) and E (16°18′46.01″ S,
72°13′44.96″ W), located in the “Irrigación Majes”, in the
Arequipa region, Peru. Agricultural production in this local-
ity is carried out under an irrigation system, since it is a
subtropical-arid climate with little rainfall. Ten subsamples
of roots were collected within each field, were combined
and homogenised to form a single composite sample, and
300 g of soil samples per point, were collected at 0–25 cm
depth in 5 points in each field. The assessment of nema-
tode genera frequency was performed using soil samples,
which were processed according to the method proposed by
Jenkins (1964). To that end, 100 cm3 of soil were selected,
centrifuged, and sieved until obtaining a nematode suspen-
sion. Subsequently, an optical microscope was used to deter-
mine the genera by means of the keys proposed by Mai and
Mullin (1996). In addition, we determined the number of
specimens per 100 cm3 of soil. For the genus Meloidogyne,
part of the roots of each sample (10 g) was crushed and
liquefied according to the method proposed by Hussey and
Barker (1973) and modified by Bonetti and Ferraz (1981).
The suspension obtained was assessed in a Peters chamber,
determining the number of J2 and eggs from this genus.
A part of the root samples from each field were placed in
pots containing autoclaved soil and tomato seedlings (Lyco-
persicum esculentum Mill.), cultivar Santa Cruz (Kirsch
et al., 2016), kept under greenhouse conditions, at 26 °C.
After approximately 60 days, adult females of Meloidogyne
spp. were removed from the roots. The identification of the
Meloidogyne species was performed using isoenzyme elec-
trophoresis with the esterase (Est) enzyme (Carneiro and
Almeida 2001).
13
Journal of Plant Diseases and Protection
Results
In the “Irrigación Majes” locality, the soil and artichoke
root samples were collected in crops cultivated in a
conventional way. The results of the present study indi-
cated various nematode genera associated with artichoke
plants, with variable population levels in the soil samples
obtained in the 5 sections of the “Irrigación Majes”. The
genera found were Meloidogyne spp. with 100% presence
in the collected samples, Helicotylenchus (100%), Mes-
ocriconema (100%), Aphelenchus (47.37%), Tylenchorryn-
chus (31.58%), Pratylenchus (31.58%), Hemycyclophora
(15.79%), and free-living nematodes (100%) (Table 1).
The root-knot nematodes (Meloidogyne spp.) was found
in artichoke roots in the nineteen sampled fields. This rep-
resents that this genus is parasitizing artichoke plants in
all the sampled fields. (Table 2). High population levels of
root-knot nematodes were found in root samples collected
in sections D, B, E, C and A, respectively. Plot D3–P37
had the greatest population, with 30,300 eggs and J2 per10
g of roots (Table 2).
In this study, in root samples of artichoke collected
from 19 fields of the “Irrigación Majes”, 4 Meloidogyne
species were found, with 1 esterase phenotype for Meloi-
dogyne hapla (Est H2, Rm: 0.92, 1.18), 2 phenotypes for
M. incognita (Est I2, Rm: 1.03, 1.08; Est I1, Rm: 1.0),
1 for M. arenaria (Est A1, Rm: 1.19), and 1 unknown
atypical esterase phenotype, which we named single-band
Meloidogyne sp. (Rm: 0.84) (Fig. 1).
In the sampled fields, 32 populations of Meloidogyne
spp. were found, with nine populations of M. hapla Est
H2, 9 populations of M. incognita Est I1, six populations
of M. incognita Est I2, four populations of M. arenaria Est
A1, and four populations of M. sp. (Fig. 1; Table 3). M.
hapla H2 and M. incognita I1 were the most frequent spe-
cies, with 47.37%, respectively, in the samples that exhib-
ited root-knot nematodes, followed by M. incognita I2
(31.58%), M. arenaria A1 (21.05%), and M. sp. (21.05%).
Mixed populations of Meloidogyne species were found in
9 fields. Plot B4-P79 exhibited the greatest mixture, with
M. hapla, M. incognita I1, M. sp., and M. Arenaria. M.
incognita I1 was the predominant population in most sam-
ples that had mixed populations (Table 3).
Discussion
Seven genera of plant-parasitic nematodes are associated
with artichoke crops in the “Irrigación Majes” locality.
There have been few reports about phytoparasitic nema-
todes associated with artichoke worldwide. Among the
Journal of Plant Diseases and Protection

Table 1  Plant-parasitic and free-living nematodes in soil samples collected from artichoke fields in the “Irrigación Majes”, Arequipa, Peru
Samples Location Genus1
Meloidogyne Helicotylenchus Aphelenchus Tylen- Pratylenchus Mesocriconema Hemyci- Free-living
chorryn- clophora
chus

1 A–P265 22 6 13 20 3 33 – 82
2 A–P284 60 900 – – – 290 76 217
3 A–P519 55 128 – – – 362 20 312
4 B1–P58 50 432 – – – 114 – 48
5 B2–P97 24 45 – – – 136 – 151
6 B3–P76 343 737 – – – 134 – 183
7 B4–P79 150 248 177 1 – 720 – 829
8 B4–P82 460 10 84 54 20 11 – 860
9 B4–P83 75 112 104 – – 176 17 800
10 C2–P107 380 844 7 – – 296 – 1228
11 C3–P22 144 123 – – 11 161 – 209
12 D2–P33 181 150 – – – 341 – 156
13 D3–P37 531 8 49 8 32 700 – 1180
14 D3–P58 79 230 – – – 106 – 179
15 D4–P124 748 4 37 14 28 898 – 1442
16 E1–P46 220 51 308 – – 236 – 1456
17 E3–P31 165 298 – – – 200 – 163
18 E5–P66 245 11 40 13 206 440 – 835
19 E7–P86 92 301 – – – 388 – 284
1
 Genus of plant parasitic and free-living nematodes per 100 cm3 of soil

genera already reported for this crop were Meloidogyne
(Di Vito and Zaccheo 1991), Helicotylenchus (Kepenekcİ
and Evlİce 2013), and root-lesion nematode Pratylenchus
(Rossi and Monteiro 2001). In Peru, there are reports of
Meloidogyne parasitising artichoke plants on the central
and northern coast of the country (INIA 2001; Cossío
2018). This genus has been frequently reported as parasites
infesting vegetables, such as cucurbits (Miranda-Barrios
et al. 2020) In this study, the plant-parasitic nematodes
found, affect the development of the artichoke plants.
According to Nicol et al. (2011) phytoparasitic nematodes
of different genera attack various crops, thus affecting their
productive potential.
The occurrence of the genus Meloidogyne on all arti-
choke root samples indicates the importance of this genus
as a phytoparasite of this crop, under conditions of southern
coast of Peru. Meloidogyne spp. is one of the most poly-
phagous genera of plant-parasitic nematodes (Elling 2013),
with prevalence in temperate and tropical regions (Carneiro
et al. 2017), such as those of the Peruvian coast.
A high population density of J2 + eggs of Meloidogyne
per 10 g of root was found in the 5 sections of the “Irrigación
Majes”, the genetic material used in all the fields belonged to
the same variety. Considering that ‘susceptibility’ is defined
as the capacity of the plant to allow abundant reproduction
of nematodes (Roberts 2002). Planting only 1 genotype of
artichoke in the fields in this locality favoured the parasitism
and occurrence of high population density of Meloidogyne
spp. In other crops, according to Lima-Medina et al. (2016),
different potato cultivars exhibited different levels of suscep-
tibility to various Meloidogyne species, and there were even
genotypes that were resistant and immune to species such
as M. graminicola. This way, resistant or less susceptible
genetic material is one more tool for the management of
plant-parasitic nematodes.
In this study, the species identified; M. hapla (H2), M.
incognita (I1 and I2), M. arenaria (A1) and. an atypical
species called Meloidogyne sp. have already been reported
for cucurbits in several localities of the Arequipa region
(Miranda-Barrios et al. 2020). However, the only reported
species in artichoke crops in Peru has been M. arenaria Est
A2 in the northern coast (Cossío 2018). The occurrence of
atypical Meloidogyne species has already been reported
in various agricultural crops (Lima-Medina et al. 2013;
Negretti et al. 2017; Santos et al. 2019). In Peru, Miranda-
Barrios et al. (2020) also reported the occurrence of an
atypical Meloidogyne population. These results indicated
that genus Meloidogyne to have more options to cause dam-
age to artichoke plants and other crops susceptible to these
phytoparasitic nematodes.

13
 Journal of Plant Diseases and Protection

Table 2  Population density of nematodes of the genus Meloidogyne in cucurbits as the most predominant species (Miranda-Bar-
spp from samples collected in artichoke fields cultivar Lorca, from rios et al. 2020). Moreira et al. (2017) have also highlighted
“Irrigación Majes”, Arequipa, Peru
the importance of this species at the level of ornamental
Samples Location1 Number of specimens Eggs + J2 per plants. M. hapla is also considered within the group of
per 100 cm3 of soil 10 g of ­roots2 ‘major’ species of root-knot nematodes (Elling 2013).
1 A–P265 22 3377 M. arenaria Est A1 was found parasitizing cucurbitaceaes
2 A–P284 60 4133 in Arequipa region (Miranda-Barrios et al. 2020), indicat-
3 A–P519 55 2222 ing that this species occurs in the studied area and parasites
4 B1–P58 50 4867 others agricultural crops. On the other hand, Varas (2018)
5 B2–P97 24 1022 found two populations of M. arenaria Est A1 in vine crops,
6 B3–P76 343 12220 with a frequency of 100% in the areas of La Joya-Arequipa
7 B4–P79 150 12422 and Piura region. Another aspect that should be highlighted
8 B4–P82 460 23667 is the presence of mixed populations of Meloidogyne spp. in
9 B4–P83 75 7756 a single field, also reported by Kirsch et al. (2016) and Lima-
10 C2–P107 380 11000 Medina et al. (2017), which were composed of 2–4 different
11 C3–P22 144 4400 species in a same field. The fact that other species were not
12 D2–P33 181 14166 predominant does not mean that they are less important. In
13 D3–P37 531 30300 artichoke, species of Meloidogyne have a high potential for
14 D3–P58 79 6666 damage, since they affect the entire root system (Di Vito
15 D4–P124 748 13600 and Zaccheo 1991; Carneiro and Almeida 1993). Thus,
16 E1–P46 220 6711 the occurrence of more than one species of Meloidogyne
17 E3–P31 165 7956 in fields of the “Irrigación Majes”, will allow this genus to
18 E5–P66 245 16667 have a greater possibility of parasitizing several agricultural
19 E7–P86 92 4600 crops. And if proper management is not carried out, there
will be an increase in initial inoculum, dissemination the
1 2
 
A,B,C,D;E  =  Sections of the “Irrigación Majes”; Number of nematode to areas still free of this phytoparasite.
eggs + J2 per 10 g of roots
According to Elling (2013), M. arenaria, M. hapla, M.
Incognita, and M. javanica are considered the “major”
The most frequent species was M. incognita, followed by parasitic species of plants. In the present study, three of
M. hapla and M. arenaria. In other studies, M. incognita has these “major” species were found, in addition to an atypi-
been reported as one of the most frequent species, especially cal species. Therefore, this study provides useful informa-
in warmer conditions (Wesemael et al. 2011; Santos et al. tion about the knowledge of the occurrence of species of
2019). And the “Irrigación Majes” has this type of condi- Meloidogyne in artichoke crops in the “Irrigación Majes”,
tions. In the Arequipa region, M. incognita has been reported this will allow planning appropriate management strategies

Fig. 1  Esterase phenotypes of Meloidogyne spp. populations col- (I1); d Meloidogyne. sp and e M. arenaria (A1). M. javanica (J3) was
lected in artichoke plants from areas of the “Irrigación Majes” in used as a standard esterase phenotype
Southern of Peru a M. hapla (H2); b M. incognita (I2); c M. icognita

13
Journal of Plant Diseases and Protection

Table 3  Occurrence of esterase phenotypes of populations of Meloi- Compliance with ethical standards 

dogyne spp. from samples collected in artichoke production fields,
from “Irrigación Majes”, Arequipa, Peru Conflict of interest   The authors declare that they have no conflicts of
Sample Location 1
Meloidogyne spp. Ocurrence (%) Esterase interest.
pheno-
type Ethical approval  This work was original research that has not been
published previously, and not under consideration for publication else-
1 A–P265 M. hapla 100 H2 where. All the authors listed have approved the manuscript.
2 A–P284 M. incognita 100 I2
3 A–P519 M. incognita 100 I1
4 B1–P58 M. hapla 100 H2
5 B2–P97 M. hapla 100 H2 References
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