Comportamiento animal

Baja heredabilidad de la construcción de nidos en un ave silvestre

En las aves y otros taxones, la construcción de nidos varía considerablemente entre y dentro de las
poblaciones. Se hipotetiza que tal variación tiene una base adaptativa (es decir, genética), pero las
estimaciones de heredabilidad en la construcción de nidos son en gran parte deficientes. Aquí,
demostramos con datos recolectados durante 10 años de 1010 nidos construidos por herrerillos
azules en cajas nido que el tamaño del nido (altura del material del nido) y la composición del nido
(proporción de plumas en el nido) son repetibles pero solo débilmente (12-13 %) rasgos femeninos
hereditarios. Estos hallazgos implican que la construcción de nidos puede evolucionar, pero solo si
se somete a presiones de selección fuertes y constantes.

1. Introducción

Organismos de varios taxones, incluidos insectos, arañas, crustáceos, peces, aves y mamíferos,
construyen nidos [1]. Aunque se construye principalmente para la reproducción, la construcción
de nidos varía entre y dentro de las poblaciones de la misma especie. Se han explorado varias
hipótesis para explicar esta variación en las aves, que incluyen, p. Ej. termorregulación,
características del nido como fenotipos extendidos, evitación de parásitos depredadores y
reproductores, estrategias antiparasitarias y bacterianas y preferencia individual [2]. La mayoría de
estas hipótesis interpretan la variación observada como adaptación y, por lo tanto, asumen
implícita o explícitamente fuerzas de selección potenciales que actúan sobre la variación genética
aditiva en la construcción de nidos. Sin embargo, sigue siendo poco explorado si la variación en la
construcción del nido es de hecho heredable o solo ajustes no genéticos en respuesta a las
condiciones ambientales [3, 4]. Pocos estudios sobre aves han cuantificado la repetibilidad, el
valor superior de heredabilidad [5], de la construcción de nidos [6-10]. Estos estudios analizaron la
repetibilidad dentro de una sola temporada, con una excepción [6]. Hasta donde sabemos, la única
evidencia de las propiedades hereditarias de los nidos se ha encontrado en la golondrina común
(Hirundo rustica), donde se demostró que varios parámetros del tamaño del nido (volumen, grosor
y material) eran altamente heredables (h² de 0,33 a 0,68). mediante el uso de regresión entre
padres e hijos [4]. Aquí, calculamos la repetibilidad y heredabilidad del tamaño del nido y la
composición del nido en una población de pedigrí silvestre de herrerillos azules (Cyanistes
caeruleus). Trabajando con datos de 1010 nidos construidos por individuos marcados durante 10
años, usamos el llamado modelo animal [11] para estimar la heredabilidad del tamaño del nido y
la proporción de plumas en los nidos. Debido a que el modelo animal utiliza la semejanza entre
todos los parientes en el pedigrí para estimar la varianza genética aditiva, es menos sensible al
sesgo causado por la herencia cultural que la semejanza entre padres e hijos [12]. Además, el
modelo animal permite corregir la variación en las características entre los sitios de anidación, lo
que mostramos es importante.
Figura 1. Distribución de frecuencia de (a) altura del nido en 888 nidos, y (b) proporción de plumas
transformada por arcosin-raíz cuadrada en 1010 nidos de herrerillo común. La proporción de
plumas se transformó en arcosin-raíz cuadrada antes del análisis y esta distribución de frecuencia
se traza con las proporciones sin transformar indicadas en la escala sobre el gráfico. Así, la
proporción de plumas en la mayoría de los nidos estuvo entre 3.9% y 15%.

Material y métodos

Registramos la altura y composición de los nidos de herrerillo común en las primeras crías (menos
del 10% de las hembras con una primera cría producen una segunda cría) construidos entre 2008 y
2017 en una población que se reproduce en cajas nido en el suroeste de Finlandia (60 ° 01 'N, 23 °
31' E). La altura y composición del nido se midieron cuando los polluelos tenían 2 días de edad. El
año 2011 fue una excepción: la composición del nido se calificó cuando los polluelos tenían entre 5
y 9 días de edad, mientras que no se registró la altura del nido. La altura del nido fue la distancia
promedio desde la parte inferior de la caja hasta la parte superior del nido, medida con un calibre
deslizante en cada esquina, y está relacionada de manera positiva y lineal con el volumen, ya que
las cajas nido tenían el mismo tamaño (detalles en [13]). . Las plumas se utilizan a menudo como
material de anidación y se ha descubierto que proporcionan aislamiento [14], funcionan como
señales (por ejemplo, [15]), reducen las bacterias del nido [16] y posiblemente reducen los
ectoparásitos [17]. Evaluamos la proporción de plumas de todo el material del nido, excluyendo el
musgo, como una estimación de la proporción de plumas en el revestimiento del nido, donde el
musgo rara vez se usa. El nido se retiró de la caja nido para estimar visualmente la proporción (de
100%) de diferentes materiales y se devolvió inmediatamente después (dentro de los 5 min).

Para analizar los rasgos de construcción de nidos, utilizamos un modelo lineal mixto que utiliza
estimaciones de parentesco derivadas del pedigrí para estimar la (co) varianza genética aditiva, el
llamado modelo animal [11,18]. El pedigrí podado (material complementario electrónico, figura
S1) consistió en 429 animales; para 10 de estos padres no se conocían, para 417 se identificó la
madre y para 403 se identificó el padre. La profundidad máxima de pedigrí fue de nueve
generaciones, y se desconocía el parentesco de 880 animales. Se asumió que los machos sociales
eran toros en el pedigrí y, por lo tanto, debido a la paternidad extra-pareja (en promedio 13%
[19]), algunos de los vínculos paternos en el pedigrí son erróneos. Es poco probable que estos
errores alteren las estimaciones de la varianza genética aditiva, ya que encontramos que solo las
hembras de herrerillos azules expresan rasgos de construcción de nidos.

La proporción de plumas en el nido fue arcosin-raíz cuadrada transformada para aproximarse a

una distribución gaussiana. Consideramos la edad (no conocida o no capturada, 1, mayor o igual a
2 años) de la mujer y el hombre como efectos fijos factoriales. Nuestro modelo inicial incluyó
además el año y la identidad del observador como efectos aleatorios. Construimos un conjunto
secuencial de cuatro modelos adicionales probando la importancia de la inclusión de los efectos
aleatorios (ver el material complementario electrónico [20]) probando la significancia de cada
término adicional con una prueba de razón de verosimilitud (LRT). Porque Los sitios de anidación
pueden diferir en calidad y condiciones ambientales, primero probamos la variación entre cajas
nido en las características del nido ingresando la identidad de la caja nido como un efecto
aleatorio. En segundo lugar, consideramos la construcción del nido (altura y composición) como un
rasgo femenino y probamos la identidad femenina como un efecto aleatorio. En tercer lugar,
probamos la variación entre machos en la composición del nido, incluida la identidad del macho
como un efecto aleatorio. Cuarto, dividimos entre variación femenina en variación debido al
ambiente permanente versus efectos genéticos aditivos. Los efectos ambientales permanentes
son una combinación de varios efectos (no hereditarios), que se conservan en los registros
repetidos de los individuos e incluyen, por ejemplo, los efectos maternos y de la vida temprana
[11].

3. Resultados

La altura de los nidos se midió en 888 nidos y la composición de los nidos en 1010 nidos. Ambas
características del nido se mostraron considerables. variación entre nidos (figura 1). Había 648
hembras y 557 machos, cuya composición de nidos se puntuó en una temporada de reproducción
(n = 421, "M = 353) o en varios años (hembras: n₂ = 147, 113 = 51, 114 = 22, 115 = 3 , no = 3;
machos: 1₂ 131, 13 = 47, 14 = 19, 1155, 16 = 1, 17 = 1). La proporción de plumas varió entre 0
(20%, 198/1010 nidos) y 1 (1 nido ), pero la mayoría de los nidos contenían algunas plumas (media
14%, figura 1).

(a) Altura del nido

Las edades de los padres hembras (Wald 2 4.3, p = 0.12) y machos (x3 = 1.9, p = 0.60) no afectaron
la altura del nido. La variación espacial (entre cajas nido) fue clara (p <0,001; material
complementario electrónico, tabla S1; tabla 1). La comparación del modelo reveló que el tamaño
del nido era altamente repetible en las hembras (p <0,001; material complementario electrónico,
tabla S1). La varianza entre machos en el tamaño del nido no fue significativa (p = 0.15; material
complementario electrónico, tabla S1). Más lejos La división de la varianza entre hembras en
variación debido al efecto genético aditivo (heredabilidad) y los efectos ambientales permanentes
no fue estadísticamente significativa (p = 0,15; material complementario electrónico, tabla S1), y la
estimación puntual indica que el 12% de la variación en tamaño del nido fue heredable (tabla 1).

Tabla 1. Varianzas en los parámetros de construcción de nidos divididos. Los efectos fijos se
informan en el texto. La proporción de plumas se transformó en arcosin-raíz cuadrada antes del
análisis (véase la figura 1). Las variaciones (V) se reportan para los niveles de genética aditiva (A,
FEM) y ambiental permanente (PE, FEM) de la hembra, así como para entre el nido (BOX), entre el
año (Y), entre el observador (OBS) y niveles residuales (RES). La proporción de cada componente
de la varianza sobre la suma de todos los componentes de la varianza se informa con su error
estándar (s.e.), donde la proporción de V, es la heredabilidad h² impresa en negrita. La
heredabilidad no es estadísticamente significativa para ambos modelos (los valores p se indican
con asteriscos y se informan debajo de la tabla). Los resultados de los modelos reducidos
admitidos, donde se combinan VAFEM y VPE FEM, se informan como repetibilidad R con su s.e.
Los otros componentes de variación incluidos en estos modelos reducidos están impresos en
negrita y están incluidos y son aproximadamente los mismos que se informan aquí (material
complementario electrónico, tabla 51).

(b) Composición del nido

Las edades de los padres hembras (Wald x = 4.9, p = 0.18) y machos (13 = 3.9, p = 0.26) no
afectaron la composición del nido (es decir, la proporción de plumas en el nido). La variación
espacial entre cajas nido fue significativa (p = 0,005; material complementario electrónico, tabla
S1). La composición del nido fue repetible en hembras (p <0,001; ejemplificado por imágenes en
material complementario electrónico, figura S2) pero no en machos (p = 0,5; material
suplementario electrónico, tabla S1), y mostró evidencia de heredabilidad en hembras (p = 0,07;
material complementario electrónico, tabla S1) con una estimación puntual del 13% (tabla 1).

4. Discusión

Descubrimos que las hembras de herrerillos azules muestran un tamaño y una composición de
nidos repetibles a lo largo de los años. Estos rasgos muestran evidencia de heredabilidad modesta
del 12% y 13%, respectivamente, aunque estas estimaciones no son estadísticamente
significativas. Este hallazgo contrasta fuertemente con el único estudio publicado hasta la fecha
sobre la capacidad hereditaria en la construcción de nidos de aves, que sugiere una alta
heredabilidad (más del 60%) del tamaño (volumen exterior) y del material en los nidos de
golondrina común [4]. La principal diferencia entre eso y el estudio actual es que aquí estimamos
heredabilidad usando semejanza de parentesco en las características del nido en todo el pedigrí.
En comparación con la regresión entre padres e hijos, este método es en gran medida insensible al
parecido cultural (el individuo replica su nido natal) y, por lo tanto, permite estimaciones más
precisas de la heredabilidad [11,12]. Además, encontramos que la variación espacial entre los
sitios de anidación es un factor importante a controlar, ya que explica una parte significativa de la
variación en las características de los nidos.

Las hembras de herrerillos azules construyen el nido [2], pero al menos en una población
mediterránea, los machos lo decoran con plumas [21]. Estas observaciones implican que los
machos pueden diferir entre sí en términos de composición del nido. Sin embargo, no
encontramos variación entre machos en la proporción de plumas ni en el tamaño del nido en
nuestra población de estudio. Por lo tanto, nuestros análisis muestran que la construcción de
nidos es un rasgo de sexo limitado en las tetas azules. Esto tiene importantes ramificaciones para
la adaptación porque la limitación del sexo reduce a la mitad el potencial de los rasgos para
responder a la selección [18]. Llegamos a la conclusión de que, si bien la construcción de nidos
tiene un potencial de adaptación, que debería permitir a las aves responder a presiones de
selección nuevas o divergentes que surgen de la selección natural o sexual, la heredabilidad de la
construcción de nidos es modesta y probablemente requiere una selección fuerte y consistente
para que ocurra la adaptación. Los análisis genéticos cuantitativos evolutivos, como nuestro
estudio, no se limitan a las especies de aves, pero es probable que sean fundamentales para
proporcionar información sobre el comportamiento de otros vertebrados constructores de nidos,
como los peces [22]. Por lo tanto, nuestros hallazgos se suman a una base muy necesaria, sobre la
cual las investigaciones sobre los costos y beneficios selectivos de la construcción de nidos.

Ética. Las aves fueron capturadas y manipuladas por personal con licencia de anillamiento. Todos
los experimentos cumplieron con la ley finlandesa sobre experimentos con animales y fueron
aprobados por el comité de experimentos con animales.del sur de Finlandia (PH694A). El manejo
de las aves se realizó con el mayor cuidado posible.

Accesibilidad a los datos. Datos sobre las características del nido medidas y covariables utilizadas
en el modelo, así como el pedigrí: Dryad (http://dx.doi.org/10.5061/ dryad.c561m) [23]. El script R
que detalla los análisis realizados aquí sobre estos datos se proporciona en el material
complementario electrónico, S1.

Contribuciones de los autores. J.E.B. y E.K. diseñó el estudio. Todos los autores recopilaron datos
sobre el terreno. J.E.B. y P.J. escribió el primer borrador, que fue comentado y mejorado por todos
los autores. Todos los autores aceptan ser responsables del contenido de este artículo y aprueban
la versión final del manuscrito.

Conflicto de intereses. Declaramos que no tenemos intereses en competencia. Fondos. Este

trabajo fue financiado por la Academia de Finlandia (a J.E.B.). Agradecimientos. Agradecemos a los
propietarios por su amable permiso para trabajar en su propiedad. Se agradece su ayuda a todos
los que ayudaron en el campo durante estos años.