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Determinación de los dominios de memoria afectados en pacientes con deterioro

cognitivo leve amnésico mediante pruebas informáticas e interactivas
Daniel Krofta, Mohamed Abo Aounb, Benjamin Meekb, Bruce Bolstera y Mandana Modirroustaa ,b
ab
Departamento de Psicología, Universidad de Winnipeg, Winnipeg, Canadá; Neuroestimulación y Neuromodulación, Centro de
Investigación del Hospital General St Boniface, Winnipeg, Canadá

RESUMEN
Este estudio explora diferentes dominios de la memoria episódica, a saber, la memoria de objetos, la KEYWORDS
aMCI; memoria episódica;
temporal y la espacial, afectados en pacientes con un diagnóstico clínico de deterioro cognitivo leve
memoria de objetos;
amnésico de dominio único (aMCI). Se reclutaron y evaluaron 15 pacientes con DMCa y 25 controles memoria espacial; memoria
sanos. Se evaluó la memoria de objetos, espacial y temporal mediante tareas computarizadas y de nuevo temporal
en tareas interactivas del mundo real. Los controles superaron a los pacientes en la tarea computarizada El rasgo distintivo
de objetos y mostraron una tendencia hacia la significación para las tareas espaciales y temporales tradicional de la DMA es el
computarizadas, pero no hubo diferencias en la memoria espacial y temporal cuando se utilizaron las deterioro de la memoria
tareas interactivas, lo que indica el empleo de mecanismos compensatorios en los pacientes para episódica, y las pruebas de
superar algunas de las deficiencias de memoria asociadas a la DCLM. Estos resultados ponen de cabecera se centran
manifiesto que los pacientes con DCLa podrían retrasar la búsqueda de ayuda debido a mecanismos principalmente en los
compensatorios que enmascaran sus déficits en situaciones del mundo real. recuerdos episódicos de
Introducción objetos. Sin embargo, varios estudios han demostrado que los
La enfermedad de Alzheimer (EA) es la causa más común de pacientes también tienen dificultades en otros aspectos de la
demencia en las personas mayores, y está mostrando un memoria, incluidos los dominios espacial y temporal
rápido aumento de la prevalencia (AlzheimersAssociation, (Kramer et al., 2006; Pirogovsky et al., 2013).
2015; Barker et al., 2002; MayoClinic 2016). Con más del Últimamente, se ha prestado mayor atención a la memoria
17% de la población actual de Canadá de 65 años o más espacial y de objetos, además del papel del hipocampo, que es una
de las primeras regiones cerebrales que muestran deterioro en los
(StatisticsCanada, 2015), se espera que las tasas de demencia
sigan aumentando en las próximas dos décadas a medida que pacientes con EA y se sabe que juega un papel importante en la
memoria temporal (Eichenbaum, 2004; Hampstead et al., 2011;
la población siga envejeciendo (AlzheimersSocietyCanada,
Huerta et al., 2000; Jurick et al., 2018; Kessels et al., 2010;
2015). El desarrollo de métodos de intervención antes de que
los pacientes presenten síntomas clínicos podría disminuir el Sperling, 2007). Sin embargo, los criterios actuales del DSM-V
para diagnosticar el aMCI no incluyen pruebas para detectar
impacto de la EA en los pacientes, las familias y el sistema
alteraciones en la memoria temporal (APA, 2013). El rendimiento
sanitario
en las tareas de memoria episódica ha mostrado la mayor
(AlzheimersSocietyCanada, 2015).
consistencia en la predicción de la progresión de la aMCI a la EA
El deterioro cognitivo leve (DCL) representa un factor de
(Backman et al., 2005; Bondi et al., 1999; Caselli et al., 2004).
riesgo para la EA en el que uno o más dominios cognitivos
Sin embargo, hay una falta de investigación sobre los procesos
están deteriorados sin pérdida funcional (Seo y Choo, 2016).
cognitivos implicados en las actividades orientadas a objetivos y
El DCL se suele clasificar en tres subdivisiones: amnésico
de múltiples pasos en el mundo real (Magouirk Bettcher et al.,
(DCLa), en el que solo se ve afectada la memoria; no
2011). Los pacientes con DCL parecen ser capaces de realizar sus
amnésico (DCLa), en el que la memoria no se ve afectada; y
funciones diarias con éxito, aunque de forma menos eficiente
multidominio (DCLm), en el que se ven afectados tanto la
memoria como otros procesos cognitivos (Campos- (Gold et al., 2015). Debido a que siguen siendo capaces de realizar
estas funciones, los pacientes suelen permanecer sin diagnosticar
Magdaleno et al., 2016; Peraita et al., 2015). Los diferentes
mucho tiempo después del inicio del deterioro, lo que retrasa la
subtipos se presentan con diferentes perfiles cognitivos y
intervención hasta fases más avanzadas de la enfermedad
cambios neuropatológicos (Bangen et al., 2010; Bondi et al.,
(Valcour et al., 2000). Unas pruebas más completas que evalúen
2014), teniendo la aMCI una tasa de conversión anual a EA
diferentes dominios de la memoria episódica podrían ayudar a
del 6-25% (Ding et al., 2016; Kessels et al., 2010; Mauri et
identificar mejor una ventana terapéutica, permitiendo un
al., 2012; Mitchell & ShiriFeshki, 2009).
diagnóstico, asesoramiento e intervención más tempranos (Nanda
et al., 2019).
CONTACTO Mohamed Abo Aoun maboaoun@gmail.com Neuroestimulación y Neuromodulación, Centro de Investigación del Hospital General St Boniface,
Winnipeg, Manitoba, R2H 2A6, Canadá.
2021 Taylor & Francis Group, LLC
2 D. KROFT ET AL.
Este estudio tenía como objetivo explorar el deterioro en los las puntuaciones del MoCA de 14 de los controles. Todos los
dominios de la memoria episódica en la DMAE de un solo participantes eran competentes y dieron su consentimiento
dominio - que no se suelen evaluar en entornos clínicos - con la informado firmado antes de participar.
esperanza de desarrollar una comprensión más completa de los Prueba
perfiles de memoria de los pacientes con DMAE. Los pacientes
Todos los participantes (aMCI y controles) completaron una
fueron evaluados en los dominios de la memoria de objetos,
serie de tareas diseñadas para probar tres dominios de la
espacial y temporal utilizando una tarea computarizada [adaptada
memoria episódica (objetual, espacial y temporal). Las
de (Babb & Johnson, 2010)] y por separado con una prueba en la
pruebas incluían tareas electrónicas presentadas en un
que los participantes tenían que interactuar físicamente con los
ordenador conectado a una caja de respuesta en serie
objetos que debían recordar (tarea interactiva). Este paradigma se
(Psychology Software Tools, Sharpsburg, PA), así como
utilizó para comprobar si los pacientes eran particularmente
tareas interactivas con objetos del mundo real.
deficientes en uno de los tipos de memoria (objetual, espacial o
Las pruebas computarizadas fueron construidas y
temporal) más que en otros, y si la interacción con objetos en un
administradas usando el software EPrime 2.0 Professional
entorno de la vida real beneficiaría preferentemente a los
(Psychology Software Tools, Sharpsburg, PA). Todas las
pacientes más que a los controles sanos. La hipótesis era que los
pruebas se realizaron en una sala grande y bien iluminada,
pacientes con DCLA tendrían un peor rendimiento en las tareas
aislada de distracciones visuales y auditivas externas.
informatizadas en comparación con los participantes sanos de
control, pero que su rendimiento mejoraría en relación con los
controles cuando se les presentaran tareas interactivas. Tarea de memoria OST del ordenador
Para este estudio, recreamos el experimento descrito por
Babb y Johnson (2010) para comprobar la precisión al
Métodos
recordar información en escenas visuales. El objetivo de este
Este estudio fue aprobado por la Junta de Ética de Investigación experimento era poner a prueba tres componentes de la
Biomédica de la Universidad de Manitoba, el Comité de Revisión memoria: objetual, espacial y temporal. Cada componente de
de Investigación del Hospital St. Boniface y la Junta de Ética e la memoria se evaluó utilizando dos bloques separados de
Investigación Humana de la Universidad de Winnipeg. estímulos, lo que dio lugar a un total de seis bloques (2 de
objeto þ 2 espaciales þ 2 temporales). El orden de los bloques
se equilibró entre los participantes. Se puede encontrar una
Participantes y reclutamiento
descripción detallada del diseño de la tarea en Babb y
Se reclutaron 15 individuos con DME y 25 controles sanos. Los Johnson (2010).
participantes potenciales fueron identificados en la Unidad de
Neuromodulación y Neuropsiquiatría para pacientes externos del
Tarea de memoria interactiva OST
Hospital San Bonifacio. Los individuos elegibles fueron aquellos
La tarea OST interactiva se diseñó para aproximarse a la tarea
que habían sido diagnosticados con DAM de dominio único por
OST por ordenador utilizando objetos del mundo real. Se
un neuropsiquiatra (MM) de acuerdo con los criterios del DSM 5:
utilizaron 60 pequeños objetos físicos para esta tarea (50
un deterioro cognitivo modesto respecto a un nivel previo de
objetos de prueba y 10 objetos distractores). Los 50 objetos
rendimiento que no interfiere con la capacidad de independencia
de prueba se distribuyeron en grupos de cinco en diez mesas
en las actividades cotidianas, que no se produce exclusivamente
del área de pruebas. Antes de la fase de aprendizaje, se
en el contexto del delirio y que no se explica mejor por otro
instruyó a los participantes para que prestaran mucha
trastorno mental. Además, los pacientes demostraron una gran
atención a qué objetos estaban en cada mesa, así como al
dificultad para recordar con retraso. El diagnóstico de DCL siguió
orden en que las mesas eran indicadas por el experimentador.
a una entrevista clínica del paciente y del informante realizada por
Durante la fase de aprendizaje, un experimentador señalaba
un neuropsiquiatra, además de varias pruebas neuropsiquiátricas
cada mesa, una por una. Cuando se indicaba cada mesa, los
que incluían, entre otras, las siguientes La Evaluación Cognitiva
participantes disponían de diez segundos para colocar los
de Montreal (MoCA), los Trails A y B, la Batería de Evaluación
objetos en esa mesa en la disposición física que quisieran. El
Frontal (FAB) y el Digit Span. Los datos de la MoCA se
orden en que el experimentador indicaba las mesas era el
incluyeron en el análisis de este estudio. Se realizó la Mini
mismo para todos los participantes. Una vez dispuestas las
Entrevista Neuropsiquiátrica Internacional (DSM 5) para evaluar
diez mesas, se pedía al participante que saliera de la sala
los trastornos psiquiátricos comórbidos. Los criterios de
durante aproximadamente un minuto. Durante este tiempo, el
exclusión incluían: i) trastornos psicóticos, del estado de ánimo o
experimentador retiró un objeto predeterminado de cada una
bipolares comórbidos, ii) enfermedad neurológica, iii) abuso
de las diez mesas.
activo de alcohol u otras sustancias ilícitas, iv) medicamentos que
La fase de pruebas consistió en una tarea de objetos, una
se sabe que afectan a la memoria, niveles séricos bajos de TSH o
tarea espacial y una tarea temporal. En la tarea de objetos, se
Vitamina B12, v) embarazo. Los sujetos de control sanos
presentaban a los participantes dos objetos -un objeto
cumplían los mismos criterios de exclusión que los pacientes, con
"objetivo" que había sido retirado de una de las mesas de
la adición de: vi) no tener un diagnóstico de ECM. Se disponía de
prueba y un objeto "distractor" que no había estado en una de
las mesas- y se les pedía que identificaran el objeto
"objetivo". En la condición espacial, se mostraba a los
participantes un objeto "objetivo" de la tarea de objetos y se
les pedía que eligieran de cuál de las dos mesas se había
sacado ese objeto (una de las cuales era correcta). En la
condición Temporal, se pidió a los participantes que
decidieran cuál de las dos mesas (indicadas por el
experimentador) habían ordenado primero en la fase de
aprendizaje. En las tres condiciones, los participantes
disponían de diez segundos para
No hubo diferencias significativas en la edad entre los
pacientes (65,80 años ± 11,14) y los controles (62,68 años ±
4,47; t ¼ 1,251, p¼ 0,219). La media de años de educación
tampoco fue significativamente diferente entre los pacientes
(16,20 años ± 3,167) y los controles (16,52 años ± 1,686; t¼
0,418, p¼ 0,678). Un análisis de chi-cuadrado no reveló
diferencias significativas en cuanto al sexo (v2 ¼ 2,182, p¼
NEUROPSICOLOGÍA APLICADA: ADULTOS 3

Figura 1. Puntuaciones de los pacientes con DMAE y de los controles en las tareas de objetos, espaciales y temporales en las condicione s de ordenador e
interactivas. Los controles mostraron un mejor rendimiento que los pacientes con DMAE en las tres tareas de memoria en la condición de ordenador, pero sólo
en la memoria de objetos en la condición interactiva. Las barras de error muestran el error estándar. Significativo a p< 0,05; ‡ tendencia a la significación a p<
0,10.
dar una respuesta o, de lo contrario, el ensayo se registraba 0,194) o la lateralidad (1 control zurdo, 0 pacientes zurdos;
como incorrecto. Esta tarea fue realizada dos veces por cada v2 ¼ 0,418, p¼ 1,000). Las puntuaciones del MoCA de los
participante, cambiando la ubicación y el orden de los objetos
y las mesas entre los ensayos. pacientes (26,20±2,78) fueron significativamente inferiores a
las de los controles (28,43±2,21; t ¼2,38, p¼ 0,025).
Análisis de datos
Se utilizaron pruebas t independientes (para la edad y la Tareas de memoria objetual, espacial y temporal
educación) y pruebas de Chi-cuadrado (para la lateralidad y (informática e interactiva)
el sexo) para comparar la información demográfica entre los
En general, los controles superaron a los pacientes en las
grupos de aMCI y de control.
tareas informatizadas (U¼ 101,5; p¼ 0,015), pero sus
Para las tareas de memoria OST por ordenador y OST
puntuaciones no fueron estadísticamente diferentes en las
interactiva, el rendimiento se expresó como una puntuación
tareas interactivas (U¼ 128,0; p¼ 0,100). Dentro de cada
sobre 20 para cada una de las condiciones de objeto, espacial
grupo, los controles obtuvieron resultados significativamente
y temporal en cada tarea. Las variables de resultado para
mejores en las tareas interactivas en comparación con las
todas estas tareas de memoria se compararon entre grupos
tareas de ordenador para la memoria espacial (H¼ 13,981, p<
mediante pruebas no paramétricas de Mann-Whitney y
Kruskal-Wallis. 0,001) con una tendencia hacia un mejor rendimiento para la
memoria de objetos (H¼ 3,133, p¼ 0,077), pero fueron
peores en las tareas interactivas para la memoria temporal
Resultados (H¼ 10,567, p¼ 0,001). Los pacientes obtuvieron mejores
Datos demográficos resultados en la tarea interactiva espacial en comparación con
la tarea espacial por ordenador (H¼ 7,644, p¼ 0,006), pero
los resultados no fueron significativamente diferentes al
4 D. KROFT ET AL.
comparar la memoria de objetos (H¼ 1,369, p¼ 0,242) y la
memoria temporal (H¼ 0,884, p¼ 0,347) entre las
modalidades de prueba.
Se ejecutó un Kruksal-Wallis para cada dominio de memoria
probado para comparar los controles y los pacientes. Los controles
superaron a los pacientes en la tarea de memoria de objetos
cuando se realizaba en el ordenador (H ¼ 4,231, p¼ 0,040), con
una tendencia hacia un mejor rendimiento en las tareas espaciales
(H ¼ 2,925, p¼ 0,087) y temporales (H ¼ 4,231, p¼ 0,052)
(Figura 1). En la condición interactiva, los controles mostraron
una tendencia hacia un mejor rendimiento que los pacientes
cuando se evaluó la memoria de objetos (H ¼ 3,583, p¼ 0,058),
pero el rendimiento fue similar entre los grupos para la memoria
espacial (H ¼ 0,771; p¼ 0,380) y temporal (H ¼ 1,036; p¼ 0,309)
(Figura 1).
Para garantizar que el rendimiento no se viera afectado por
posibles efectos de techo o suelo, se evaluó la asimetría del
rendimiento de cada grupo en cada tarea y en cada condición. Si
los efectos techo o suelo estuvieran presentes, esperaríamos ver
una asimetría significativa debido a que la distribución de las
respuestas está limitada por la parte superior o inferior de la escala
de evaluación. Encontramos que los valores de asimetría no
superaban ±1 para ninguna distribución, quedando muy por
debajo del límite de ±2 que se ha sugerido para indicar una
distribución no normal (Hair et al., 2010)
Debate
Este estudio pretendía determinar cómo se ven afectados los
diferentes dominios de la memoria episódica en pacientes con un
diagnóstico clínico de DMAE de dominio único, y cómo los
indicios ambientales disponibles podrían enmascarar la gravedad
del deterioro. En la mayoría de los contextos clínicos, y de
acuerdo con el DSM-V, el diagnóstico de DMAE se realiza
mediante la evaluación de la memoria episódica de objetos
solamente, pasando por alto otros aspectos de la memoria
episódica -espacial o temporal-. Este es el primer estudio, hasta
donde sabemos, que compara los déficits en la memoria de objeto,
temporal y espacial en pacientes con DCLM.
Nuestros resultados mostraron que los controles sanos
superaron sistemáticamente a los pacientes con DCL en las tareas
computarizadas, mientras que el rendimiento general en las tareas
interactivas fue más comparable entre los dos grupos. Se ha
informado previamente de que la interacción con el objeto puede
ayudar en el rendimiento de la memoria (Kirtley y Tatler, 2016),
y que las frases cortas de verbo-sustancia se recuerdan mejor
cuando uno realiza la acción descrita por la frase (Cohen, 1981).
Se ha sugerido que la adición de modalidades sensoriales y
cinestésicas a una tarea permite la creación de una representación
más sólida del evento, facilitando así el recuerdo (Charlesworth et
al., 2014). Una explicación complementaria proviene del modelo
de cognición incorporada del procesamiento cognitivo, que
postula que la estimulación adicional del sistema motor conduce
a un procesamiento de la información más rápido y profundo
(Adams, 2010). Nuestros resultados sugieren que, en
comparación con los individuos cognitivamente intactos, los
pacientes con DME se benefician más de un entorno de
aprendizaje que es más interactivo y quizás se siente más real. De
hecho, en estudios anteriores en los que se utilizaron entornos
virtuales se descubrió que los pacientes con DME eran capaces de
encontrar su camino de forma más eficaz cuando se les
proporcionaban señales ambientales destacadas (Davis et al.,
2017). La presencia de estas señales en la vida cotidiana podría
enmascarar los déficits cognitivos en la DCLM, retrasando la
necesidad de buscar ayuda y prolongando el tiempo hasta el
diagnóstico y la posterior intervención.
Los controles superaron a los pacientes en la tarea de memoria
de objetos computarizada, con tendencias que apoyan un mejor
rendimiento en la memoria espacial y temporal. El hecho de que
los pacientes con DCLa tengan déficits en la memoria espacial
utilizando asociaciones objeto-localización ha sido bien
documentado (Kessels et al., 2010; Kulzow et al., 2014; Serino et
al., 2015). Serino y sus colegas concluyeron que los pacientes con
DME muestran déficits en la conversión de representaciones
espaciales egocéntricas a representaciones alocéntricas, que es un
proceso que contribuye a la memoria espacial. Esta explicación se
apoya en las correlaciones observadas entre la reducción de la
actividad en el flujo visual dorsal y el bajo rendimiento en una
tarea de memoria asociativa de localización de objetos
(Hampstead et al., 2011).
Los datos son relativamente escasos en lo que respecta al
rendimiento de la memoria temporal en la DCLa. Algunos
estudios han documentado déficits de memoria temporal en la
DCLa, incluyendo tiempos de reacción más lentos para completar
una tarea de aprendizaje de secuencias temporales (Pirogovsky et
al., 2013), así como en la memoria temporal prospectiva
(recordando cuándo realizar una acción futura), lo que sugiere que
el déficit temporal significativo en los pacientes no se limita
necesariamente a los eventos pasados (Troyer y Murphy, 2007).
Nuestros resultados muestran que la memoria temporal está, de
hecho, deteriorada en los pacientes con DME, lo que la convierte
en un potencial marcador diagnóstico.
Al comparar el rendimiento en las tareas interactivas, los
controles muestran una tendencia a superar a los pacientes con
DCLM en la memoria de objetos. La ausencia de diferencias en
las tareas espaciales y temporales en la condición interactiva
podría indicar que la información y las pistas adicionales
disponibles para los pacientes con DME les permitieron
compensar los déficits observados en las tareas con ordenador.
Aunque los controles también obtuvieron mejores resultados en
las versiones interactivas de las tareas espaciales y de objetos, lo
que demuestra que también se benefician de las pistas de
información adicionales, la ventaja del "mundo real" para los
pacientes fue suficiente para eliminar algunas de las diferencias
que eran evidentes en las tareas con ordenador. Este hallazgo
sugiere que los déficits de la DMCA podrían quedar sin
diagnosticar, ya que los pacientes pueden parecer asintomáticos
debido a la puesta en marcha de diversas formas de mecanismos
compensatorios.
Conclusión:
Los dominios de memoria explorados en este estudio ayudan
a arrojar más luz sobre los subtipos específicos de déficits de
memoria episódica en un grupo de pacientes con aMCI
diagnosticados clínicamente. Hasta donde sabemos, este es el
primer trabajo que analiza los déficits de memoria temporal
en pacientes con DCLa, además de comparar el rendimiento
de la memoria en un entorno informatizado con el de uno
interactivo. Tal y como se hipotetizó, los pacientes con
DCLM obtuvieron peores resultados que los controles en la
tarea de memoria de objetos informatizada, con tendencias
hacia una diferencia significativa para la memoria espacial y
temporal. Estas diferencias desaparecieron en los dominios
espacial y temporal cuando la prueba se realizó en un entorno
interactivo. De hecho, tal y como se había hipotetizado, la
condición interactiva enmascaró en gran medida las
diferencias de rendimiento observadas entre los pacientes con
DME y los controles en las tareas informáticas. Nuestro
estudio demuestra que las tareas de memoria temporal y
espacial tienen potencial para ayudar a los clínicos a llegar a
un diagnóstico de DMAE. Estos hallazgos también podrían
aplicarse en el desarrollo de estrategias de afrontamiento y
con fines de rehabilitación cognitiva.
Limitaciones
Este estudio tenía un tamaño de muestra pequeño que limita
la generalización de los resultados. Además, los resultados
descritos fueron necesariamente una función de las
diferencias individuales únicas de esta muestra y pueden
reflejar que los pacientes de nuestro grupo de DME están en
diferentes etapas de deterioro. Por último, aunque nuestro
análisis no indicó efectos mínimos o máximos significativos
en nuestros datos, algunos participantes obtuvieron una
puntuación perfecta en ciertas tareas. Por lo tanto, los efectos
de techo no pueden descartarse por completo y pueden haber
influido en los resultados. Se justifica la realización de
futuros estudios que aborden esta posibilidad.
Declaración de divulgación
Ninguna.
Financiación
Esta investigación contó con el apoyo de la Fundación del Hospital San
Bonifacio.
Cohen, R. L. (1981). Onthegeneralityofsomemorylaws
ORCID
Mandana Modirrousta http://orcid.org/0000-0003-3247-326X
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