Efecto del estrés por anegamiento en

el estado de floración de cinco

variedades de fríjol (Phaseolus
vulgaris L.) en diferentes parámetros
fisiológicos

Fabian Gerardo Figueredo Pinzón

Juan Pablo Fraija Castañeda.

Universidad Nacional de Colombia

Facultad Ciencias Agrarias
Bogotá, Colombia
2017
 Efecto del estrés por anegamiento en
el estado de floración de cinco
variedades de fríjol (Phaseolus
vulgaris L.) en diferentes parámetros
fisiológicos

Fabian Gerardo Figueredo Pinzón

Juan Pablo Fraija Castañeda.

Tesis o trabajo de investigación presentada(o) como requisito parcial para optar al título de:

Ingeniero Agrónomo

Director (a):
Ph. D. Ciencias Quimicas Liz Patricia Moreno
Codirector (a):
Máster en Ciencias Agrarias Nixon Florez Velasco

Línea de Investigación:
Fisiología de cultivos

Universidad Nacional de Colombia

Facultad Ciencias Agrarias
Bogotá, Colombia
2017
Contenido
Resumen .................................................................................................................... 3
Introducción................................................................................................................ 3
Materiales y Métodos ................................................................................................. 5
Material vegetal y establecimiento .......................................................................... 5
Variables fisiológicas .............................................................................................. 6
Conductancia estomática .................................................................................... 6
Temperatura foliar ............................................................................................... 6
Contenido de Clorofilas ....................................................................................... 6
Pérdida de electrolitos ......................................................................................... 6
Etileno.................................................................................................................. 6
Distribución de masa seca y área foliar .................................................................. 7
Rendimiento ............................................................................................................ 7
Coeficiente de tolerancia al anegamiento (CTA)..................................................... 7
Análisis estadístico. ................................................................................................ 7
Resultados y discusión............................................................................................... 7
Conductancia estomática y Temperatura foliar ....................................................... 7
Contenido de clorofilas ........................................................................................... 8
Pérdida de electrolitos y etileno .............................................................................. 9
Partición de biomasa y área foliar ......................................................................... 10
Rendimiento y Coeficiente de tolerancia al anegamiento ..................................... 11
Conclusiones ............................................................................................................ 11
Bibliografía ............................................................................................................... 12
Resumen
El anegamiento es uno de los tipos de estrés que más afecta los cultivos en el mundo. En Colombia el
9.2% del área nacional es propensa a las inundaciones y uno de los cultivos afectados es el fríjol. El
objetivo de este estudio fue evaluar la respuesta fisiológica de cinco variedades de frijol arbustivo
(Phaseolus vulgaris L.) sometidos a anegamiento en el estado de floración. Plantas de las variedades
NUA35, Cerinza, Bacatá, Bianca y Bachué fueron sometidas a anegamiento por 4 días. Se evaluaron
variables fisiológicas, distribución de masa seca, área foliar (AF), rendimiento y coeficiente de
tolerancia al anegamiento (CTA). Los parámetros fisiológicos se afectaron en todas las variedades
excepto Cerinza en el contenido de clorofilas en condiciones de anegamiento y Bianca en pérdida de
electrolitos que no presentó diferencias significativas en esta variable. El peso seco total y de raíces, y
el área foliar disminuyeron significativamente en todas las variedades menos en Cerinza con respecto
a su control. El rendimiento se disminuyó significativamente en todas las variedades, reduciéndose en
28.6%, 21.5%, 27.8%, 22.2% y 34.0% en NUA35, Cerinza, Bacatá, Bianca y Bachué, respectivamente.
La variedad Cerinza presentó el coeficiente de tolerancia al anegamiento más alto (0.78), porque
mantuvo el peso de raíz favoreciendo su estado energético y metabólico haciendo que la reducción en
el rendimiento fuera la menor.

Introducción
El anegamiento es uno de los principales tipos de estrés abiótico (Arslan, 2012; San Celedonio et al.,
2014). Muchas zonas del mundo presentan anegamiento a causa de las altas precipitaciones,
topografía plana y pobre drenaje de los suelos debido a la compactación del subsuelo, alterando el
desarrollo de los cultivos (FAO, 2015).

Cuando los suelos se anegan, los poros del suelo se saturan por el exceso de agua haciendo que el
potencial redox disminuya rápidamente y la difusión de gases entre las raíces y la atmósfera sea lenta
o nula (San Celedonio et al., 2014; Xu et al., 2015). Igualmente se presenta disminución en la
disponibilidad de nutrientes como nitrógeno, fósforo, manganeso, hierro y azufre (Unger et al., 2009).
Debido a la baja concentración de oxígeno, la planta cambia de metabolismo aeróbio a anaeróbio, por
lo que la respiración celular pasa a la vía fermentativa como un mecanismo de adaptación a las
condiciones anaeróbicas (Bailey-Serres et al., 2012). En este proceso el piruvato, producto de la
glucólisis, presenta dos vías de transformación una a lactato y otra a etanol, ambas presentando una
regeneración de NAD+ requerido para continuar el proceso glucolítico (Arslan, 2012; Bailey-Serres et
al., 2012). El estado energético de la planta es menor debido la poca producción de ATP en la
fermentación (2 moléculas de ATP por molécula de glucosa) comparado con la vía aeróbica (36
moléculas de ATP por molécula de glucosa) (Arslan, 2012; Bailey-Serres et al., 2012; De la cruz et al.,
2012).

En este sentido, se generan alteraciones como acidez citoplasmática (Tournaire-Roux, 2003), aumento
en las concentraciones de etileno e inducción de la senescencia de la planta (Arslan, 2012),
disminución de las tasas fotosintéticas y los contenidos de clorofila (Ahmed et al., 2002b) y cierre
estomático afectando la toma de agua y nutrientes (Sairam et al., 2008; Arslan, 2012). También se
presenta un aumento en la producción de especies reactivas de oxígeno (ROS) que afectan la
permeabilidad de las membranas celulares (Blokhina y Fagerstedt, 2010) y con ello disminución de la
acumulación de biomasa (Xu et al., 2015). Las condiciones de anoxia pueden causar pérdidas de
rendimiento en los cultivos (Xu et al., 2015), como se ha reportado para maíz (Zea mays L.) (Ren et al.,
2016), fríjol mungo (Vigna radiata L.) (Ahmed et al., 2002b), canola (Brassica napus L.) (Xu et al.,
2015) y algodón (Gossypium sp.) (Zhang et al., 2016).

La severidad de los daños y el nivel de tolerancia dependen de tres factores i) la especie o la variedad,
ii) la etapa fenológica en la que es estresada la planta y iii) la duración del período de anegamiento
(San Celedonio et al., 2014). A nivel agronómico, la tolerancia es la capacidad de la planta de
recuperarse manteniendo el rendimiento en grano (San Celedonio et al., 2014).

El cambio climático constituye un problema que ha ido gradualmente en aumento, lo cual incrementa la
periodicidad entre el fenómeno del niño y de la niña (IICA, 1998). Este fenómeno genera variaciones
de la temperatura produciendo un periodo de sequía (Fenómeno del Niño), seguido de un periodo
invernal mucho más marcado causando inundaciones (Fenómeno de la Niña) (IICA, 1998). Este
periodo invernal ha generado pérdidas económicas a nivel mundial y a nivel Colombia en diferentes
zonas (Hermelin, 2005). En América Latina aproximadamente un 11,3% del área cultivable es
susceptible a inundaciones debido a su fisiografía, infiltración pobre o porque tienen un nivel freático
poco profundo (Wood et al, 2000). Esto ha generado que, en cultivos como el tabaco, ubicados en
lugares propensos a la inundación, se produjeran pérdidas económicas en 700 millones de pesos en la
década del 90 en el municipio de Carmen de Bolívar, Colombia (Hermelin, 2005).

El fríjol es la leguminosa de consumo de mayor importancia en el mundo, su producción en la década

reciente muestra un alza paulatina y se estima que la producción mundial para el año 2013 fue de 22.8
millones de toneladas (FAOSTAT, 2013; FIRA, 2015). En Colombia la producción de fríjol se ha
aumentado desde el año 2011 y se producen cerca de 150 mil toneladas anuales (Agronet, 2017).
Igualmente, en Colombia se calcula que 10’471.031 has (9,2% del área nacional) son susceptibles a la
inundación (IDEAM 2010; IGAC 2010) de las cuales más de 650 mil corresponden a áreas agrícolas en
15 diferentes departamentos, sobresaliendo Cundinamarca, Huila y Tolima, siendo los principales
productores de fríjol del país (Agronet, 2017).

El mejoramiento de fríjol en Colombia se ha encaminado a producir variedades con características

sobresalientes en producción, contenido nutricional y respuesta a enfermedades (Voysest, 2000), sin
embargo, hay poca información sobre la respuesta del frijol andino a condiciones de estrés por
anegamiento y el desarrollo de variedades tolerantes a dicho estrés. El objetivo del presente estudio es
evaluar la respuesta de parámetros fisiológicos tales como biomasa, conductancia estomática, pérdida
de electrolitos y componentes de rendimiento de cinco variedades de frijol (Phaseolus vulgaris L.)
sometidos a anegamiento en el estado de floración.

Materiales y Métodos

Material vegetal y establecimiento

El estudio se realizó en los invernaderos de la Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá,
utilizando semillas de las variedades NUA35, Cerinza, Bacatá, Bianca y Bachué obtenidas del
laboratorio de recursos genéticos de la facultad de Ciencias Agrarias. Se utilizaron bolsas de
polietileno negras de 2 kg de capacidad con suelo. El tratamiento de anegamiento se impuso cubriendo
los orificios de las bolsas cuando el 50% de las plantas se encontraron en estado de floración. Se
mantuvo una lámina de agua de 3 cm por encima de la superficie del suelo durante 4 días.
Posteriormente se drenó el agua y se mantuvo un periodo de recuperación de 8 días en donde se
evaluó el efecto de cada tratamiento. Al llegar a madurez fisiológica se midió partición de biomasa y en
madurez de cosecha se midió rendimiento. Se utilizó un diseño factorial completamente al azar donde
los niveles fueron las variedades y los tratamientos con 4 repeticiones y una unidad experimental de 1
planta.

Variables fisiológicas

Conductancia estomática
Se realizó la medición de conductancia estomática (g s) en el foliolo terminal de una hoja del tercio
medio de la planta en horas de la mañana (entre las 10:00 y las 11:00 am), utilizando un porómetro de
estado estable (SC-1 Decagon Devices, Pullman, WA, USA).

Temperatura foliar
Se midió la temperatura en el foliolo terminal de una hoja del tercio medio de la planta con un
termómetro infrarrojo (Meterk MK900, HK, China)

Contenido de Clorofilas
Se midió el contenido de clorofilas en unidades SPAD en el foliolo terminal de una hoja del tercio
medio de la planta través del clorofilómetro (Minolta SPAD 502, Chiyoda, TK, Japón) tomando el
promedio de 5 medidas.

Pérdida de electrolitos
Se utilizó la metodología descrita por Gong y Chen (1998) tomando dos discos de 5 cm 2 de la hoja del
tercio medio de la planta, se dejaron en tubos falcon de 15 mL con 10 mL de agua destilada a 20°C
durante 2 horas, en este punto se tomó la conductividad eléctrica inicial (CE i), luego se llevaron a baño
de maría por 15 minutos, se dejaron enfríar a temperatura ambiente y luego se tomó la conductividad
eléctrica final (CEF). Se calculó la pérdida de electrolitos (PE) usando la relación (CE i/CEF)*100 (Gong
y Chen, 1998).

Etileno
Al finalizar el anegamiento y 8 días de recuperación cuatro hojas de plantas de cada cultivar se
colocaron en viales de 40 mL en el estado de floración. La cantidad de etileno en el espacio de cabeza
del recipiente se determinó por cromatografía de gases, extrayendo 1 ml de gas con una jeringa e
inyectándolo dentro de un cromatógrafo de gases (7890A Agilent Technologies,Santa Clara, CA, USA)
equipado con una columna capilar TRB-5 (0.32 mm; 30 m longitud; 0.25 μm).

Distribución de masa seca y área foliar

Se cosecharon las plantas en madurez fisiológica, a los 194 días después de siembra (dds), se
separaron los órganos en raíz, hoja, tallo y vainas y se determinó el peso seco (PS) de cada órgano y
el peso seco total (PST) llevando a horno de secado a 70°C hasta alcanzar peso constante. El área
foliar se midió con un medidor de área foliar LI-3100 (LI -COR, Inc. Lincoln, NE, USA).

Rendimiento
Se determinó el rendimiento cuando las plantas llegaron a madurez de cosecha (gramos de granos
seco producido por metro cuadrado) tomando 12 unidades experimentales por tratamiento.

Coeficiente de tolerancia al anegamiento (CTA)

El CTA se determinó con los pesos secos totales (PST) y se calculó utilizando la relación CTA = PST
de plantas anegadas/PST de plantas control (Liu et al., 2010).

Análisis estadístico.
Se utilizó un análisis de varianza (ANOVA), usando pruebas de comparación de medias de Tukey
(p≤0.05).

Resultados y discusión

Conductancia estomática y Temperatura foliar

La disminución de la gs en el anegamiento (figura 1) probablemente se debe al cambio conformacional
de las acuaporinas reduciendo la conductividad hidráulica de la planta generando un cierre estomático
y disminuyendo la toma de agua y nutrientes (Tournaire-Roux, 2003). En la recuperación, los valores
de gs se mantienen bajos debido a la reoxigenación acelerada que sucede en la planta, Tsai et al.
(2014) reportan que cuando esto pasa el oxígeno genera radicales libres produciendo daño oxidativo y
un daño en las células de las plantas que causa la muerte, esto se ve reflejado en los valores bajos de
conductancia estomática (gs) que mantienen las plantas en la recuperación. La variedad NUA35 fue la
que menos reducción tuvo (75.6%) seguida de Cerinza (76.1%), la que presentó mayor reducción en la
gs fue Bacatá (86.9%). En recuperación Bianca aumentó la g s a 79,2 mmol CO2 m-2 s-1 respecto al
anegado, a diferencia de las demás variedades en las que se evidenció una reducción mayor (figura
1A).

Figura 1. Conductancia estomática (A) y Temperatura foliar (B) en plantas de frijol sometidas a
condiciones de anegamiento en la etapa de floración. Letras diferentes muestran diferencias
significativas (P<0.05).

La temperatura foliar aumentó en todas las variedades en anegamiento y recuperación respecto al

tratamiento control, NUA35 y Cerinza presentaron un menor aumento en anegamiento (26.7°C y 27°C
respectivamente), esta respuesta se asocia con a la menor reducción en g s en contraste a las otras
variedades. Lo anterior se debe a que la planta mantiene el flujo de agua y la corriente de transpiración
regulando la temperatura de la hoja.

Contenido de clorofilas
El contenido de clorofilas se reduce en condiciones anaerobias (figura 2), presentándose diferencias
significativas para todas las variedades a excepción de Cerinza en el tratamiento de anegamiento.
Para las variedades NUA35, Cerinza, Bacatá, Bianca y Bachué se presentaron reducciones del 40.4%,
24.0%, 46.5%, 37.2% y 31.5% respectivamente, entre el control y el anegado. Se observaron
reducciones mayores en recuperación para las variedades NUA35 (51.6), Cerinza (57.0), Bacatá
(60.0), Bianca (64.3) y Bachué (64.8%), presentando todas diferencias significativas con su control. El
comportamiento en recuperación puede ser debido a la disminución de la biosíntesis de clorofilas
producto de la disminución en la tasa de toma de nutrientes o a la degradación de clorofilas debida al
aumento en la síntesis de etileno que induce la transcripción de genes de las clorofilasas (Amri et al.,
2014; Florez-Velasco et al., 2015; Zhang et al., 2016).

Figura 2. Contenido de clorofilas (SPAD) en plantas de frijol sometidas a condiciones de anegamiento

en la etapa de floración. Letras diferentes muestran diferencias significativas (P<0.05).

Pérdida de electrolitos y etileno

Para pérdida de electrolitos se registró un valor promedio de 21,2% para el control, 27,5% en
anegamiento y 18,7 % en recuperación. En anegamiento la perdida de electrolitos aumentó (29,7%)
respecto al control, tomándose este como el 100%. La variedad que presentó mayor pérdida de
electrolitos fué Bachué (43%) respecto al control, seguido de NUA35 (36%), Bacatá (35%), y Cerinza
(33%), Bianca no presentó diferencias significativas respecto al control.

Figura 3. Pérdida de electrolitos (%) (A) y Niveles de etileno (B) en plantas de frijol sometidas a
condiciones de anegamiento en floración. Letras diferentes muestran diferencias significativas.
Para etileno, no se presentaron diferencias significativas entre control, anegamiento y recuperación
para la variedad NUA35, Cerinza y Bacatá, sin embargo, cerinza fue la que presentó menor aumento
(33,6%). Para Bianca se evidencia un aumento de etileno durante el anegamiento y en recuperación
esto se debe al daño oxidativo que se comienza a producir, sin embargo, según Ranjbar y Ahmadi
(2016) un nivel de etileno alto puede generar respuestas antioxidantes de tipo enzimático como
aumento en la síntesis de enzimas como superóxido dismutasa, catalasa, peroxidasa y de tipo no
enzimático como un aumento en la producción de antocianinas y prolina, evitando el daño a nivel
celular (Gill y Tureja, 2010).

Partición de biomasa y área foliar

Para partición de biomasa (tabla 1) se presentaron diferencias significativas en el peso seco entre el
tratamiento control y el anegamiento, se presentaron diferencias significativas en al menos un órgano
para todas las variedades excepto para Cerinza que no presentó diferencias significativas en los
órganos en anegamiento respecto al control.

Tabla 1. Efecto del anegamiento sobre el peso seco (g) de hoja, raíz, tallo, vainas, total (PST) y área
foliar en cinco variedades de frijol sometidas a estrés por anegamiento en la etapa de floración.

En el área foliar se presentaron diferencias significativas en las variedades NUA35, Bacatá, Bianca y
Bachué, Ahmed et al. (2002a) reporta que durante el proceso de anoxia aumenta la actividad de ACC
sintasa, enzima involucrada en la formación de 1-aminociclopropano-1-carboxílico (ACC), precursor del
etileno, hormona involucrada en la senescencia foliar y madurez, esto genera disminuciones en el área
foliar de las plantas en condiciones de anegamiento. La variedad Cerinza no presentó diferencias
significativas en el área foliar, según Kumar et al. (2013) mantener el área foliar en frijol mungo (Vigna
radiata) sometido a estrés por anegamiento puede ser una respuesta de tolerancia debido a que las
plantas presentan una tasa de crecimiento en anegamiento similar al control explicada por el aumento
en la expansión radical para tomar oxígeno y así mitigar el daño que genera la anoxia

Rendimiento y Coeficiente de tolerancia al anegamiento

No se presentaron diferencias significativas entre variedades en el rendimiento. Se presentaron
diferencias significativas entre el control (242.95 g.m-2) y el anegamiento (177.75 g.m-2). Cerinza
presentó menor reducción en rendimiento (21.51%) reflejando una posible tolerancia al mantener sus
características fisiológicas (Ahmed et al. 2002a). Cerinza obtuvo el mayor CTA (0.78) y mantuvo el
peso seco de raíz lo que le permite una mayor exploración del suelo en búsqueda de oxigenar y
mantener el estado aeróbico mejorando la toma de nutrientes y posiblemente el proceso glicolítico
(Bailey-Serres et al., 2012; Malik et al., 2015).

Figura 4. Rendimiento, porcentaje de reducción de rendimiento y coeficiente de tolerancia al

anegamiento (CTA) en cinco variedades de frijol sometidas a estrés por anegamiento. Letras diferentes
muestran diferencias significativas (P<0.05).

Conclusiones

Cerinza es la variedad que menos porcentaje de reducción del rendimiento presenta reflejando un nivel
de tolerancia agronómica, debido a que presenta una menor reducción en masa seca respecto a las
demás variedades, principalmente en la raíz. Esta característica ha sido reportada por varios autores
como un factor de tolerancia varietal a las condiciones de anoxia (Kumar et al, 2013; Ahmed et al.
2002a). La variedad Cerinza es una buena candidata para ser utilizada como variedad parental en
programas de mejoramiento de fríjol para desarrollar variedades tolerantes al anegamiento.

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