El evento del fin del Cretácico fue catastrófico para las comunidades terrestres en todo el

mundo, sin embargo, su efecto duradero en los bosques tropicales sigue siendo en gran
parte desconocido. Cuantificamos la extinción de plantas y el cambio ecológico en los
bosques tropicales como resultado del evento del Cretácico final utilizando polen fósil (>
50,000 ocurrencias) y hojas (> 6000 especímenes) de localidades en Colombia. Las selvas
tropicales del Cretácico Tardío (Maastrichtiano) se caracterizaron por un dosel abierto y
diversas interacciones entre plantas e insectos. La diversidad de plantas disminuyó en un
45% en el límite Cretácico-Paleógeno y no se recuperó durante ~ 6 millones de años. Los
bosques del Paleoceno se asemejaban a las selvas tropicales neotropicales modernas, con
un dosel cerrado y una estructura multistratal dominada por angiospermas. El evento del fin
del Cretácico desencadenó un largo intervalo de baja diversidad de plantas en el Neotrópico
y el ensamblaje evolutivo del ecosistema terrestre más diverso de la actualidad.
La evidencia paleontológica indica que el impacto del bólido en Chicxulub, hace 66,02
millones de años (Ma) (1), tuvo efectos catastróficos inmediatos en las comunidades de
plantas y reformó los ecosistemas terrestres en todo el mundo (2-4). A pesar del alcance de
esta alteración ecológica, los patrones de extinción y recuperación a largo plazo fueron
geográficamente heterogéneos (5). Hasta el 90% de los palinomorfos anteriores a la
extinción reaparecieron durante el Danio (66 a 61,6 Ma) en la Patagonia y Nueva Zelanda
(6, 7), y los conjuntos megaflorales daneses ricos en especies con diversos tipos de daños
por insectos indican una rápida recuperación de la diversidad en Patagonia (8, 9). Por el
contrario, la extinción palinofloral fue de hasta un 30% en las Grandes Llanuras del Norte
de América del Norte (10), y la diversidad de daños florales y de insectos puede no haber
alcanzado los niveles de preextinción hasta el último Paleoceno o el Eoceno temprano [(11,
12); pero vea (3)].

Las filogenias de varios linajes de plantas sugieren que el evento Cretácico-Paleógeno (K /

Pg) que marcó el final del Cretácico jugó un papel en la configuración de los bosques
lluviosos tropicales de tierras bajas modernas (13-15), pero el destino de los bosques
tropicales siguiendo el límite K / Pg no se entiende bien. La evaluación de la extinción y
recuperación de las plantas requiere un registro fósil muestreado minuciosamente, pero
además de un pico de esporas de helecho relacionado con el impacto en los estratos de
aguas profundas de Gorgonilla, Colombia (16), el registro fósil de plantas a través del
límite K / Pg en las tierras bajas del Neotrópico es escaso (17). Aquí, cuantificamos los
cambios en la diversidad, estructura y composición de los bosques a lo largo del límite K /
Pg en América del Sur tropical utilizando un conjunto de datos palinológicos que abarca el
Intervalo Maastrichtiano-Paleoceno, que incluye 39 secciones estratigráficas de
afloramientos y pozos, 637 muestras, 1048 taxones y 53,029 ocurrencias (Fig. 1 y tabla S1)
(18). Como los ensamblajes de polen fósil típicamente integran información a gran escala
espacial (es decir, decenas de kilómetros cuadrados), también examinamos la composición
y diversidad de ensambles autóctonos de fósiles de hojas, que en cambio reflejan las
comunidades forestales locales. Estos incluyeron 2053 fósiles de la Formación Guaduas de
Maastrichtian y 4898 fósiles de las formaciones Bogotá y Cerrejón del Paleoceno medio-
tardío (19). Situada cerca del paleo-ecuador, esta región costera del norte de América del
Sur era húmeda y megatermal durante todo el Maastrichtiano y el Paleoceno globalmente
cálidos. Como resultado, el efecto del evento del fin del Cretácico en el registro fósil no se
ve confundido por cambios importantes en el clima.

Extinción y renovación de la vegetación tropical

Estimamos la diversidad usando la diversidad corregida muestreada en el contenedor (20),
el submuestreo del quórum de accionistas (SQS) (21), las tasas de originación y extinción
usando el método de segundo a tercer (22) y PyRate (23) [ver materiales y métodos (18)].
La diversidad palinofloral fue mayor en el Maastrichtiano (72 a 66 Ma) en América del Sur
tropical que en el Paleoceno temprano y medio (66 a 60 Ma) (Fig.2B; media de los bins de
Maastrichtian 172.3 versus los bins del Paleoceno 84.1, prueba t, df = 10.9, P <0.001; tabla
S3), independientemente de las diferencias en el tamaño de la muestra (Fig. 2B, SQS
estima 27 versus 12.7, prueba t, gl = 3872.7, P <0.001) o ambientes de depósito (tabla S4).
Esta marcada disminución en la diversidad coincide con un pico en las tasas de extinción a
los 66 Ma (intervalo de edad de 66 a 66,5; factores log Bayes> 6 con un intervalo creíble
del 95% entre 66,4 y 65,7) que disminuye la diversidad palinomorfo en un 45% y supera
significativamente a Maastrichtiano o Extinción de fondo del Paleoceno (Fig.2C, tasa de
extinción de 0.44 versus una media de 0.04 para todos los demás contenedores, SQS estima
0.53 versus 0.03, prueba t, df = 309.08, P <0.001; Tasa de extinción de PyRate 0.75;
intervalo creíble (CI): 0.45 a 1 versus una tasa mediana de 0.07; IC: 0.04 a 0.09 en el
Maastrichtiano y 0.05; IC 0.03 a 0.07 en el Paleoceno temprano). Como resultado, la
mayoría de las cohortes de Maastrichtian (grupos de palinomorfos que coexisten en un
momento dado) declinan en el primer intervalo del Paleoceno (65 Ma bin), muy por encima
de la reducción de cohortes media observada durante todo el Paleoceno (Fig. todas las
cohortes en 65 bin 0,24 frente a la pendiente media de todas las demás cohortes, 0,05,
prueba t, gl = 13, P <0,001).

Siguiendo el límite K / Pg, la diversidad de palinomorfos no se recuperó a los niveles

previos a la extinción hasta después de 60 Ma (Fig. 2B) y aumentó más allá de los niveles
previos a la extinción durante el Máximo Térmico del Paleoceno-Eoceno y el Eoceno
temprano (24, 25). Las estimaciones segundo a tercero identifican un pico en el origen
durante el intervalo de 59 a 59,5 Ma (Fig. 2D; tasa de origen media 0,38, media en todos
los demás intervalos 0,09; estimaciones de SQS 0,95, 0,28 versus 0,08, prueba t, gl =
332.54, P <0.001), mientras que PyRate encontró apoyo (factores log Bayes> 6) para una
caída en el origen en el Paleoceno más temprano (de 0.23; CI: 0.2 a 0.27 a 0.04; CI: 0.01 a
0.08) y un fuerte aumento entre 60,7 y 60,2 Ma (tasa 0,37; IC: 0,28 a 0,47). Un nuevo
análisis de los datos que permitió al algoritmo PyRate buscar cambios de frecuencia a una
resolución temporal más alta dio como resultado patrones similares de origen y extinción
en general (fig. S3). Sin embargo, el análisis detectó un pico adicional breve pero fuerte en
las tasas de origen entre 59,6 y 59,2 Ma, cuando las tasas de origen aumentaron de 0,26
(IC: 0,18 a 0,38) a 1,30 (IC: 0,90 a 1,72).

Usamos análisis de correspondencia sin tendencia (DCA) y análisis de conglomerados para

evaluar los cambios en la composición palinofloral a través del límite K / Pg. El cambio
rápido a través del tiempo en las puntuaciones de las muestras del primer eje (Fig. 2F, el
primer eje explica el 57% de la variación) y una agrupación distinta de comunidades de
plantas de Maastrichtiano y Paleoceno (Fig. 2G y Fig. S1) reflejan un cambio importante y
permanente en composición florística. Aunque el Maastrichtiano contenía proporciones
aproximadamente iguales de angiospermas (47,9%) y granos de esporas (49,5%), los
granos de angiospermas dominaron en el Paleoceno (abundancia media 84% versus 16% de
no angiospermas, prueba de Wilcoxon, estadística W = 14,552, P <0,001; figura S2). Las
gimnospermas (principalmente Araucariaceae) son el 2,5% de los granos de Maastrichtiano
pero solo el 0,4% de los granos del Paleoceno (prueba de Mann-Whitney, Ustatistic =
17,509, P <0,01). Las gimnospermas también se encuentran en el 75% de las muestras de
Maastrichtiano, pero solo en el 24% de las muestras del Paleoceno que tienen> 100 granos.
Los sedimentos de la Formación Umir de Maastrichtian (centro de Colombia) son ricos en
biomarcadores de lípidos de gimnospermas (26), lo que respalda la abundancia de
gimnospermas antes de la extinción de K / Pg. Las especies vivas de Araucariaceae se
presentan como árboles grandes y, a menudo, están subrepresentadas en el registro
palinológico del suelo y no se dispersan a grandes distancias (27), de modo que su baja
abundancia en los depósitos de Maastrichtian probablemente sea una subestimación de su
verdadera abundancia.

Fisonomía de las hojas y tipos de bosques

Reconocemos 41 angiospermas y 4 morfotipos de helechos en la macroflora de
Maastrichtian Guaduas. En el Paleoceno, encontramos 46 angiospermas y 2 helechos en la
flora de Bogotá y 58 angiospermas, 5 helechos y 1 morfotipo de hoja de conífera en la flora
de Cerrejón. La fisonomía foliar de las hojas de angiospermas no monocotiledóneas
(angiospermas de grado ANA: Amborellales, Nymphales y Austrobaileyales; magnoliids y
eudicots) en los conjuntos de Maastrichtian y Paleocene se asemeja a la de las selvas
tropicales modernas, caracterizadas por hojas de gran tamaño y márgenes sin dientes,
puntas de goteo alargadas (Fig. 3). De las 36 especies de no monocotiledóneas en la flora
de Guaduas, el 89% tiene hojas mayores de 45 cm2 (mesófilos), el 81% tiene márgenes sin
dientes y 11 de las 25 especies con ápices preservados tienen puntas de goteo (44%). En los
conjuntos del Paleoceno, el 63 y el 76% de las especies no monocotiledóneas tienen
márgenes sin dientes (Bogotá y Cerrejón, respectivamente), y entre el 30 y el 35% tienen
puntas de goteo alargadas. Las estimaciones de la precipitación anual media basadas en el
análisis del área foliar (18, 28, 29) indican una precipitación anual de 234 a 293 cm año − 1
para la flora de Guaduas, de 182 a 184 cm año − 1 para la flora de Bogotá y de 240 a 308
cm. año − 1 para la flora de Cerrejón (Cuadro 1 y Cuadro S8).
Los valores de masa foliar por área (LMA), estimados sobre la base de la relación de escala
entre la masa foliar y el diámetro del pecíolo observado en plantas vivas (30), fueron
consistentes con los ambientes modernos de bosque lluvioso siempre verde en las tres
floras (Guaduas: 36 a 206 gm− 2; Bogotá: 52 a 206 gm − 2; Cerrejón: 44 a 126 gm − 2), sin
embargo, las LMA de las flores de Guaduas y Bogotá son más bajas que las de Cerrejón
(prueba t, P <0,001, tablas S9 y S10) (18 ). Los árboles de hoja perenne tienden a tener
LMA más altos cuando viven en climas más secos (31), lo que es consistente con la
precipitación relativamente más baja de la flora de Bogotá en comparación con Cerrejón.
Las floras de Guaduas y Cerrejón tuvieron precipitaciones similares (> 200 cm año-1), por
lo que es posible que la LMA de Guaduas más alta refleje una mayor irradiancia
relacionada con la estructura del dosel (ver más abajo) o suelos más pobres (31).

Una característica notable de la flora del Paleoceno Cerrejón es su semejanza con las selvas
tropicales neotropicales modernas en términos de composición de angiospermas a nivel
familiar (19). Para examinar esto, comparamos las afinidades naturales de los taxones de
hojas en las Guaduas con los de Bogotá, Cerrejón y las selvas tropicales neotropicales
modernas. Algunas angiospermas de Maastrichtian tienen afinidades confirmadas o
tentativas con familias que están ampliamente distribuidas en (pero no necesariamente
restringidas a) los trópicos de las tierras bajas, incluidas Lauraceae (dos o tres morfotipos),
Araceae (dos morfotipos), Theaceae (uno o dos morfotipos), Arecaceae , Rhamnaceae (32),
Piperaceae (33), Salicaceae, Canellaceae, Dilleniaceae, Urticaceae y Monimiaceae (un
morfotipo cada una), entre otras (Fig. 4A, tabla S6 y datos S4). Las plantas con flores de la
flora del Paleoceno de Bogotá se parecen mucho a las de la flora de Cerrejón (19) e
incluyen las familias de árboles dominantes en los bosques lluviosos neotropicales
modernos. La flora de Bogotá tiene dos tipos de folíolos de Fabaceae, uno de los cuales
representa el registro más antiguo de Caesalpinioideae (con abundantes vainas de
leguminosas) (34), Euphorbiaceae, Lauraceae, Salicaceae, Violaceae (dos morfotipos cada
uno), Malvaceae, Melastomataceae (35), Rhamnaceae , Arecaceae, Eleaocarpaceae y
Araceae (un morfotipo cada una; tabla S7 y datos S5). Las semillas fósiles de Annonaceae,
Icacinaceae, Menispermaceae y Passifloraceae también están presentes en la flora de
Bogotá. Debido a que los ensamblajes de hojas casi autóctonas reflejan la biomasa de los
árboles como una combinación de la abundancia del tallo y el diámetro del tallo (36),
comparamos la composición a nivel familiar de cinco sitios censales no sesgados (dos de
Guaduas, uno de Bogotá y dos de Cerrejón) con parcelas permanentes. en dos selvas
tropicales vivientes: Isla Barro Colorado (BCI), Panamá (37) y Amacayacu, Colombia (38).
En las selvas tropicales vivas, las muestras de hojarasca que son análogas a los sitios de
canteras de fósiles individuales pueden representar la mayor parte de la vegetación en pie
(90% de la biomasa) en un radio de 12,5 m (36). Los sitios censales del Paleoceno son más
similares en composición familiar al bosque vivo en BCI (Fig.4B; prueba de Wilcoxon, W
= 46882, P <0.001) y Amacayacu (prueba de Wilcoxon, W = 7806, P <0.001) que a los
sitios del censo de Maastrichtian (fig. S5).
La estructura del dosel se refleja en la distribución de la longitud de las venas de las hojas
por área (VLA) y las proporciones de isótopos de carbono estables (d13C) dentro de los
taxones individuales (39, 40). La mayoría de las especies no monocotiledóneas de Guaduas
tienen valores de VLA relativamente altos (39, 41), sin embargo, la distribución unimodal
de VLA dentro de taxones individuales en la flora de Guaduas (39) y el rango bajo de d13C
medido en las cutículas de las hojas (40) sugieren que estos bosques no tienen la gama de
entornos de luz que se ven en las selvas tropicales multistratales modernas. Por el contrario,
las hojas de la flora del Paleoceno Cerrejón muestran la misma distribución bimodal del
VLA de un solo taxón y la amplia gama de cutícula d13C observada en los bosques
multistratales de dosel cerrado moderno (39, 40). Los bosques tropicales húmedos de
Maastrichtian, por lo tanto, probablemente tenían un dosel abierto que promovía la mezcla
de CO2 atmosférico y respirado y un pequeño gradiente de luz entre el sotobosque y el
dosel en comparación con los bosques neotropicales modernos. Estos bosques de dosel
abierto pueden haber reciclado menos lluvia a través de la transpiración que sus
equivalentes multistratales del Paleoceno, lo que podría influir en el clima regional y global
(42).

Diversidad de interacciones planta-insecto

La diversidad de daños causados por la alimentación de insectos en las hojas refleja la
riqueza de insectos herbívoros (43). Cuantificamos el daño por insectos en las flores de
Guaduas y Bogotá siguiendo un sistema de tipo de daño estándar (DT) y lo comparamos
con el daño de la flora del Paleoceno Cerrejón (18). Más del 50% de las hojas en las tres
floras muestran herbivoría de insectos (Fig. 4C), lo que indica intensas interacciones
bióticas en los bosques de Maastrichtiano y Paleoceno. La riqueza de DT de insectos en la
flora de Guaduas es comparable a la de Bogotá y mayor que en Cerrejón, tanto para la
riqueza de DT total remuestreada al 95% de cobertura (Guaduas versus Bogotá: 46.5 versus
47.8 DT, prueba t de una cola, t = 0.325 , gl = 579, P = 0.745; Guaduas versus Cerrejón:
46.5 versus 16.0 DT, prueba t de una cola, t = 6.23, gl = 483, P <0.001) y solo para daño
especializado (al 90% de cobertura: Guaduas versus Bogotá : 30,53 frente a 29,48 DT,
prueba t, t = 0,20, gl = 802, P = 0,841; Guaduas frente a Cerrejón: 30,53 frente a 11,43 DT,
prueba t, t = 5,09, gl = 1121, P <0,001; Fig. 4D).

Debido a que el daño causado por la alimentación de los insectos refleja los herbívoros
infligidos, la diversidad beta de DT en las especies hospedadoras proporciona evidencia de
la especificidad del hospedador entre las comunidades de insectos herbívoros. La
diversidad beta del daño foliar entre los taxones hospedadores en la flora de Guaduas de
Maastrichtian es mayor de lo esperado por casualidad (prueba de Wilcoxon, W = 41615, P
<0.001) y mayor que la observada en Bogotá o Cerrejón (Guaduas versus Bogotá: prueba
de Wilcoxon, W = 1322, P <0,001; Guaduas versus Cerrejón: prueba de Wilcoxon, W =
1410, P <0,001) (Fig. 4E). Esta distribución de DT en la flora de Guaduas sugiere una
mayor especificidad de la comunidad de herbívoros que en cualquiera de los sitios del
Paleoceno.

Las modernas selvas tropicales neotropicales con forma del Cretácico final
Antes del final del Cretácico, las selvas tropicales neotropicales tenían dosel relativamente
abiertos; contenía una mezcla de angiospermas, helechos y coníferas (principalmente
Araucariaceae); y sufrió una intensa herbivoría de insectos específica del huésped. Los
bosques del Paleoceno, por el contrario, eran más similares a los bosques lluviosos
neotropicales modernos en tener dosel cerrado, multistratal, biomasa dominada por
angiospermas y una composición de familia de plantas similar. Sin embargo, las selvas
tropicales del Paleoceno eran menos diversas que las selvas tropicales de Maastrichtiano,
Eoceno o modernas (19), y la baja diversidad de plantas observada a lo largo del Paleoceno
muestra un largo retraso en la recuperación de la diversidad después del evento P / Kg

Las diferencias entre los bosques de Maastrichtiano y Paleoceno en la composición floral y

la estructura del dosel, pero una fisonomía foliar similar, denotan dos ecosistemas
fundamentalmente distintos que se desarrollaron bajo el mismo clima tropical húmedo.
Debido a sus copas abiertas, menor abundancia de angiospermas y una presencia constante,
aunque menor, de coníferas, las selvas tropicales de Maastrichtian pueden haber estado
acompañadas de tasas más lentas de fijación de carbono, transpiración y ciclo de nutrientes
en comparación con las selvas tropicales del Paleoceno. Además, el desarrollo de selvas
tropicales de dosel cerrado en el Paleoceno habría creado gradientes verticales más fuertes
en el uso de luz y agua, brindando oportunidades para nuevos hábitos de plantas y formas
de crecimiento y conduciendo a la complejidad vertical que se observa en las selvas
tropicales modernas.

Estas notables diferencias plantean dos preguntas: (i) ¿Por qué las selvas tropicales de
Maastrichtian carecían de un dosel cerrado? Para el Cretácico Superior, las angiospermas
eran taxonómica y ecológicamente diversas (44, 45) y habían desarrollado una amplia gama
de hábitos de crecimiento, que iban desde plantas acuáticas hasta árboles grandes (45, 46),
por lo que era poco probable que fueran inherentemente incapaces de formar un árbol.
marquesina cerrada. (ii) ¿Por qué las selvas tropicales del Paleoceno establecieron una
composición y estructura de comunidad vegetal diferente en lugar de regresar a las selvas
tropicales de tipo Maastrichtiano? Esto es particularmente desconcertante dada la similitud
entre los climas del Paleoceno y Maastrichtiano.
Ofrecemos tres explicaciones no excluyentes entre sí para el patrón observado. Uno es la
perturbación por grandes herbívoros. El pisoteo sostenido y la alimentación extensiva de
grandes herbívoros, en su mayoría dinosaurios (47), podrían haber mantenido un dosel
abierto al reducir la competencia por la luz entre las plantas vecinas a través de la alteración
continua del hábitat y la generación de brechas. Tal perturbación generalizada podría
explicar la abundancia de helechos en las palinofloras de Maastricht, ya que normalmente
prosperan en la vegetación sucesiva (48). La extinción de grandes herbívoros al final del
Cretácico habría reducido la formación de brechas, desencadenando una "carrera por la luz"
entre las plantas tropicales y creando hábitats más sombreados en los que una variedad más
amplia de estrategias de luz y crecimiento podrían tener éxito (49). Una segunda
explicación se refiere a los nutrientes del suelo. Tierras bajas extensas y estables se
desarrollaron en el norte de América del Sur durante el Maastrichtiano (50), con un clima
húmedo persistente durante millones de años. Por lo tanto, los bosques de Maastricht deben
haber crecido en suelos fuertemente erosionados caracterizados por una infertilidad extrema
(51) con limitación de nutrientes del crecimiento exacerbada por las altas concentraciones
de CO2 y la alta eficiencia asociada en el uso del agua que reduce la absorción de
nutrientes por el flujo másico (52, 53). Estas condiciones de bajos nutrientes habrían
promovido una estructura de dosel abierto al favorecer las coníferas, que en los bosques
tropicales modernos se asocian típicamente con suelos infértiles (54). La caída de ceniza
del impacto de Chicxulub agregó minerales de fósforo a la intemperie a los ecosistemas
terrestres en todo el mundo (55), restableciendo instantáneamente la fertilidad al período de
alto contenido de fósforo y bajo nivel de nitrógeno que caracteriza las etapas jóvenes del
desarrollo del ecosistema (51). Esto sentó las bases para la diversificación de los taxones
fijadoras de nitrógeno en las Fabaceae, cuyo aumento en el Paleoceno (34) habría
aumentado la fertilidad del suelo, estimulado la productividad forestal (56) y mejorado la
ventaja relativa de las angiospermas de alta tasa de crecimiento sobre las coníferas y
helechos (57, 58). Estos cambios propuestos en el ciclo de los nutrientes podrían probarse
analizando la composición del paleosuelo y las firmas isotópicas a lo largo del intervalo
Maastrichtiano-Paleoceno. Una tercera explicación del patrón observado se refiere a la
extinción selectiva. Aunque las Araucariaceae no eran diversas, podrían haber sido
importantes en la estructuración del ambiente del dosel del Cretácico Tardío (59). Los
linajes con rangos ecológicos estrechos y formas de crecimiento de árboles como
Araucariaceae son particularmente susceptibles a eventos de extinción masiva (60). Por el
contrario, la alta diversidad ecológica dentro de los linajes de angiospermas de Maastricht
(44, 45) puede haberlos hecho más resistentes a la extinción (60), al igual que su mayor
capacidad para la duplicación del genoma completo (61-63). La casi desaparición de los
árboles de coníferas de las copas de los bosques tropicales al final del Cretácico puede
haber liberado recursos sobre los cuales los linajes modernos formadores de copas de
angiospermas se diversificaron durante el Paleoceno. Este escenario podría probarse
evaluando cambios en las tasas de diversificación en el K / Pg de árboles de dosel
neotropical, epífitas y lianas.
Aunque todavía hay mucho que aprender sobre los bosques tropicales del Cretácico y
Paleoceno, los cambios descritos aquí muestran que el evento del fin del Cretácico tuvo
profundas consecuencias para la vegetación tropical, lo que finalmente permitió el
ensamblaje de los bosques tropicales neotropicales modernos. Es notable que un solo
accidente histórico alteró la trayectoria ecológica y evolutiva de las selvas tropicales, lo que
en esencia desencadenó la formación del bioma más diverso de la Tierra.