Micología médica Septiembre de 2006, 44, 485 492

Papel de las aves rapaces como portadoras y esparcidoras de

Cryptococcus neoformans y otras levaduras zoonóticas

C. CAFARCHIA *, D. ROMITO *, R. IATTA $, A. CAMARDA *, MT MONTAGNA $ & D. OTRANTO *

* Departamento de Salud y Bienestar Animal, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad de Bari, y
PS Departamento de Medicina Interna y Pública, Facultad de Medicina de la Universidad de Bari, Bari, Italia

En los últimos 20 años, los casos de criptococosis humana han aumentado en pacientes
inmunodeprimidos. En varios casos, los casos se han asociado con la exposición de los pacientes a
excrementos de pájaros. Para investigar las aves rapaces como posibles portadores y esparcidores de Cryptococcus
neoformans y otras levaduras de importancia en infecciones humanas, se recolectaron 182 muestras de

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hisopos de cloaca de varias especies de aves rapaces (Grupo I) y 32 muestras fecales de aviarios en los
que se alojaban las aves (Grupo II). También se tomaron muestras del tracto digestivo de 60 aves
muertas (Grupo III). Se cultivaron un total de 454 muestras de las cuales se recuperaron e identificaron
215 colonias de hongos levaduriformes. Cryptococcus neoformans var. grubii fue aislado de tres muestras
de cloaca (4.8%) recolectadas de Falco tinnunculus y de una muestra (3,1%) obtenida de Buteo buteo, así
como de muestras recolectadas en los aviarios en los que se mantenían estas aves. En total, 18 muestras
(9,9%) del Grupo I, 13 (40,6%) del Grupo II, 12 cultivos (20%), tres proventrículos (5%) y 12 cloacas
(20%) del Grupo III dieron cultivos positivos para levaduras. Los resultados indican que las aves rapaces
y, en particular,

F. tinnunculus y B. buteo, pueden actuar como portadores y esparcidores de C. neoformans

y otras levaduras zoonóticas.

Palabras clave Aves de presa, Cryptococcus neoformans, Candida spp., excrementos, levaduras

Introducción C. neoformans var. grubii serotipo A) y C. gattii

(serotipos B y C)) son generalmente aceptados. Cryptococcu s gattii está
En los últimos 20 años, las levaduras (principalmente Cryptococcus
restringido geográficamente a áreas tropicales y subtropicales, pero
neoformans y Candida spp.) como una de las causas más importantes de
también se ha informado recientemente en el sur de Italia [10]. C. gattii está
infecciones humanas, principalmente en pacientes inmunodeprimidos y
asociado con árboles del género Eucalipto [ 11 14] y generalmente causa
con cáncer [14]. Solo una especie de C. neoformans con dos variedades y
infección en individuos inmunocompetentes [15]. Por
cinco serotipos fue previamente reconocido [5, 8]. Sin embargo,
siguiendo las propuestas de Franzot
contraste, C. neoformans var. neoformans y C. neofor-
mans var. grubii se encuentran comúnmente en todo el mundo en
et al. [ 5] y Kwon-Chung et al. [ 9], esta única especie se dividió en dos, (es
asociación con el suelo y las excretas de aves [11,16,17] y generalmente
decir, C. neoformans y Cryptococcu s gattii) y cinco serotipos diferentes
son responsables de la criptococosis en individuos inmunodeprimidos
(es decir, C. neoformans var. neoformans serotipos D y AD),
[18]. La presencia de C. neoformans También se ha informado en los
excrementos de varias aves como psitácidos [19,20], paseriformes
[19,21], columbiformes [19] y falconiformes [22]. Los informes de
criptococosis humana han aumentado en los últimos años en asociación
Recibido el 28 de diciembre de 2006; Aceptado el 1 de abril de 2006
con un aumento de los síndromes de inmunodeficiencia y se han descrito
Correspondencia: D. Otranto, Departamento de Salud y Bienestar Animal, Facultad de
en varios pacientes expuestos a excrementos de aves.
Medicina Veterinaria, Str. prov.le per Casamassima Km 3, 70010 Valenzano Bari, Italia.
Teléfono Fax: / 39 080
4679839. Correo electrónico: d.otranto@veterinaria.uniba.it

- 2006 ISHAM DOI: 10.1080 / 13693780600735452

486 Cafarchia et al.

tabla 1 Número de aves hospitalizadas (Grupo I) y número de aviarios de los que se extrajo
[20,23 29]. Los síntomas clínicos y el pronóstico en estos individuos
cada especie (Grupo II)
varían en relación con su estado inmunológico [4].
Especies de aves Hospitalizado Pajareras

Las aves rapaces tienen un alto potencial para diseminar agentes aves

zoonóticos debido a las grandes distancias que cubren y porque cada vez
Cernícalo Falco tinnunculus 63 3
más se mantienen en centros de rapaces con fines de conservación o Pasatiempo Falco subbuteo 3 1
rehabilitación. No se dispone de datos sobre el papel de estas aves como Cernícalo común Falco neumanni 19 3

portadoras de levaduras patógenas. Además, los estudios sobre levaduras Halcón peregrino Falco peregrinus 2 1
Busardo Circo aeruginoso 8 2
aisladas directamente del tracto digestivo inferior de las aves son escasos
Buitre de miel europeo Pernis 2 1
y, cuando están disponibles, se limitan a palomas salvajes [30, 32] y aves
api v orus
migratorias [33]. Aguilucho de Montagu Circo pygargus 8 1
Zopilote Buteo buteo 32 3

Así, el objetivo del presente trabajo fue estudiar la ocurrencia de C. Cometa negra Mil v nosotros migrans 2 2
Gavilán euroasiático Accipiter 2 1
neoformans y otras levaduras en las cloacas de diferentes especies de

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niso
aves rapaces y en el hábitat donde se refugiaron con el fin de evaluar el
Águila culebrera Circaetus gallicus 2 1
papel de las aves como portadoras y esparcidoras de levaduras Autillo Otus scops 5 1
zoonóticas. Búho pigmeo euroasiático Glaucidium 10 5
paserinum
Búho de orejas cortas Asio flammeus 5 2
Búho chico Asio otus 14 2
Búho Real Euroasiático Bubo bubo 1 1
materiales y métodos Buho Carabo Strix aluco 1 1
Lechuza Tyto alba 3 1
Procedimientos de muestreo
Total 182 32

Desde octubre de 2001 a mayo de 2003, se recolectaron muestras de

aves hospitalizadas (Grupo I), sus respectivos aviarios (Grupo II) y de
animales muertos (Grupo III), todos del Observatorio Regional de Fauna
de Apulia, provincia de Bari, Sur de Italia (ARFO ).
En el Grupo I se analizaron 182 aves rapaces pertenecientes a diferentes
familias (Falconidae, Accipitridae, Strigidae y Titonidae). Los animales fueron
alojados en ARFO porque fueron recuperados sin poder volar. Los animales
que estaban en condiciones particularmente precarias fueron ingresados en
aviarios de atención primaria, tratados y luego transferidos a aviarios de
atención secundaria. Las muestras se recogieron tras la recuperación de las
aves (es decir, antes de que las aves fueran a los aviarios) de sus cloacas
utilizando hisopos de algodón estériles. El número y las especies de aves
hospitalizadas muestreadas se indican en la Tabla 1.
En el Grupo II se analizaron 32 aviarios (es decir, 12 de atención
primaria y 20 de atención secundaria) (Tabla 1). En cada aviario de
atención primaria solo había un ave, mientras que en cada uno de los
aviarios de atención secundaria había muchas aves pertenecientes a la
misma especie. Los excrementos de las aves hospitalizadas se
recolectaron de los aviarios 3 días después del ingreso. Se suspendió un
gramo de heces en 9 ml de solución salina estéril (NaCl al 0,9%) que
contenía 1000 metro g / ml de estreptomicina y 500 UI de penicilina / ml.
El grupo III incluyó todas las aves que murieron mientras estaban
alojadas en ARFO. Las aves muertas se entregaron en 24 horas al
laboratorio de micología de la Facultad de Medicina Veterinaria de la
Universidad de Bari y se enviaron
a la autopsia. Se analizaron sesenta aves de diferentes especies (Cuadro
2). Las aves fueron examinadas y sus edades se determinaron como
jóvenes o adultas según el plumaje (Tabla 2) [34]. Para cada muestra, se
aisló el tracto digestivo y se diseccionó en cuatro partes (es decir, cultivo,
proventrículo, ventrículo y cloaca) y se recolectaron muestras de cada
una con hisopos de algodón estériles.
Procedimientos de identificación y cultivo micológico
Las muestras (es decir, hisopos de los Grupos I y III, o 0,1 ml de solución
de excrementos del Grupo II) se cultivaron en agar dextrosa Sabouraud con
cloranfenicol-0,5 gr / l (BioLife †) ( Agar SAB) añadido con bifenilo al 0,1%,
incubado a 30 8 C durante 7 días y se observa diariamente. Para cada
muestra positiva, las colonias se examinaron microscópicamente después
de la tinción de Gram para evitar la contaminación bacteriana. Dado que no
se pueden identificar claramente más de 200 colonias de levaduras no
confluentes por placa mediante inspección visual, el número máximo de
colonias contadas por placa fue de 200 unidades formadoras de colonias
(UFC). Se subcultivaron cuatro colonias en agar inclinados SAB para su
identificación a nivel de especie. La identificación se basó en la morfología
microscópica, la hidrólisis de urea y la asimilación de azúcar [35]. En
particular, la asimilación del azúcar fue probada por ID32C y Vitek System
(bioMérieux †).
Los aislados de C. neoformans también se identificaron mediante la observación
de colonias oscuras en medio Staib [36] y por

- 2006 ISHAM, Micología médica, 44, 485 492

 Aves rapaces como portadoras y esparcidoras de levaduras zoonóticas 487

Tabla 2 Número de aves muertas (Grupo III) examinadas, agrupadas según sexo y edad

Especies de aves Machos Hembras Joven Adulto Total

Cernícalo Falco tinnunculus 11 10 6 15 21

Cernícalo común Falco neumanni 2 4 3 3 6
Buitre de miel europeo Pernis api v orus 1 2 2 1 3
Aguilucho de Montagu Circo pygargus 3 6 4 5 9
Zopilote Buteo buteo 11 7 4 14 18
Búho chico Asio otus 1 2 0 3 3
Total 29 31 19 41 60

la presencia de cápsulas teñidas con India Ink. Candida albicans fue h [13] y luego se serotipifica utilizando anticuerpos monoclonales
detectado por la producción de tubos germinativos [35]. Determinar las específicos para polisacáridos capsulares (Crypto CheckIatron
variedades y serotipos de C. neoformans Laboratories, Tokio, Japón).

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cepas, los aislados se inocularon en medio de agar canavanina Se analizaron estadísticamente las diferencias en las UFC medias en
glicina-azul de bromotimol (CGB) durante 48 muestras de diferentes grupos de animales.

Tabla 3 Número y porcentaje (entre paréntesis) de muestras positivas para levaduras. También se informa la unidad media formadora de colonias (UFC) / muestra y la desviación estándar (de)

Especies de Grupo I Grupo II Grupo III

aves
Pos / tot Medio Pos / tot Medio Cultivos Proventrículo Ventrículo Cloacae
(%) CFU (%) CFU
(Dakota del Sur) (Dakota del Sur)
Pos / tot Medio Pos / tot Medio Pos / tot Medio Pos / tot Medio
(%) CFU (%) CFU (%) CFU (%) CFU
(Dakota del Sur) (Dakota del Sur) (Dakota del Sur) (Dakota del Sur)

Cernícalo Falco 8/63 53 2/3 200 21/6 17,50 3/21 10 0/21 21/9 15,89
tinnunculus (12,7) (90,8) (66,6) (0,00) (28,6) (5,39) (14,28) (5,29) (42,8) (7,88)
Pasatiempo 1/3 18 1/1 200 Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte

Falco (33,0) (100)

subbuteo
Menor 19/4 3 2/3 125 3/6 10 0/6 0/6 0/6
Cernícalo (21,0) (2,45) (66,6) (106) (50) (5)
Falco
Neumanni
Halcón peregrino 0/2 1/1 70 Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte

Falco (0,0) (100)

peregrinus
Zopilote Buteo 3/32 7 2/3 200 3/18 79,67 0/18 0/18 3/18 51
buteo (9,3) (6.24) (66,6) (0,00) (16,6) (17,5) (16,6) (20,52)
Cometa negra 0/2 1/2 200 Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte

Mil v nos (0,0) (50)

migrans
Dedos cortos 0/2 1/1 20 Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte

Águila (0,0) (100)

Circaetus
gallicus
Autillo 1/5 12 1/1 200 Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte

Otus scops (0,0) (100)

eurasiático 1/10 9 3/5 158,67 Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte Dakota del Norte

Búho pigmeo (10%) (60) (71,59)

Glaucidium
paserinum
Total 18/182 27,56 una 14/32 155.08 a B C D 12/60 31.17 si 3/60 10 0/60 Neg 12/60 24,67 re
(9,9) (62,94) (43,7) (71,26) (20) (30,64) (5) (5,29) C (20) (19,34)

Nd: no hecho. anuncio Estudiante t- prueba: diferencias estadísticamente significativas ( PAGS si / 0.05) donde están marcados con las mismas letras.

- 2006 ISHAM, Micología médica, 44, 485 492

488 Cafarchia et al.

Cuadro 4 Número y porcentaje (entre paréntesis) de aves hospitalizadas (Grupo I) positivas para levaduras. Las aves se agruparon según las levaduras aisladas. También se indica el número de
aislamientos (I)

Especies de Cernícalo Pasatiempo Menor Zopilote Autillo eurasiático Total

levaduras Falco Falco Cernícalo Buteo Otus scops Búho pigmeo
tinnunculus subbuteo Falco buteo Glaucidium
Neumanni paserinum

Pos / Tot yo Pos / Tot yo Pos / Tot yo Pos / Tot yo Pos / Tot yo Pos / Tot yo Pos / Tot yo

(%) (%) (%) (%) (%) (%) (%) (%)

Cryptococcus 3/63 12 1/32 4 42,2 16/51

neoformans (4,8) (3,1) (31,4)
Cryptococcus 1/3 4 1 4/51
laurentii (33,3) (0,5) (7,8)
Candida 1/5 4 1 4/51
albicans (20) (0,5) (7,8)
Candida 1/63 4 1 4/51

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incospicua (1,6) (0,5) (7,8)
Candida 1/63 1 1 1/51
pelliculosa (1,6) (0,5) (1,9)
Candida 1/10 4 1 4/51
tropicalis (10) (0,5) (7,8)
Candida 1/32 2 1 2/51
famata (3,1) (0,5) (3,9)
Rhodotorula 3/63 4 19/4 10 1/32 2 8 16/51
rubra (4,8) (21) (3,1) (4,4) (31,4)
Total 8/63 21 1 4 19/4 10 3 8 1/5 4 1 4 18/182 51
(12,7) (33,3) (21) (9,4) (20) (10) (9,9)

usando el estudiante t- prueba. Un valor de pags 5 / 0,05 se consideró
estadísticamente significativo.
Resultados
El número y porcentaje de muestras positivas para levaduras, junto con el
tamaño de la población en los Grupos I, II y III, se informa en la Tabla 3. La
prevalencia de diferentes levaduras para cada especie de ave en el Grupo I,
y el número de aislamientos recuperados de cada una son resumido en la
Tabla 4. Un total de 56 aislamientos pertenecientes a siete especies de
levaduras fueron identificados en el Grupo II (Tabla 5). También se
recuperaron especies de levadura aisladas de los aviarios de las cloacas de
los animales alojados en los aviarios.
con la excepción de Cryptococcus albidus y Cryp-
tococcus albidus Tabla 4 y 5). La prevalencia de diferentes especies de
levadura y el número de aislamientos de diferentes sitios anatómicos de
las aves del Grupo III son
informado en la Tabla 6. Candida albicans, Candida famata
y Candida guilliermondii se recuperaron tanto de cultivos como de
cloacas, Rhodotorula rubra de ventrículos y cloacas y Candida
parapsilosis de solo cultivos
(Cuadro 6). Adicionalmente, Candida incospicua, Candida pelliculosa, C.
famata, Candida parapsilosis y C.
guilliermondii se aislaron únicamente de las cloacas de aves
hospitalizadas y / o del tracto digestivo de aves muertas, pero no del
medio ambiente. Cryptococcus neoformans fue aislado de cuatro aves
(2,2%) en
Grupo I y de las muestras recolectadas en cuatro de los aviarios que
albergan las mismas aves (Tablas 4 y 5), pero nunca de ninguna
ubicación anatómica (Grupo III Tabla 6). Todos los aislados de C.
neoformans fueron
identificado como C. neoformans var. grubii.
Discusión
Los resultados del presente trabajo indican que las aves rapaces pueden
actuar como portadoras y esparcidoras en el entorno de C. neoformans y
otras levaduras potencialmente zoonóticas como lo demuestra la detección
de C. neofor-
mans var. grubii de la cloaca de F. tinnunculus y
B. buteo, así como de los aviarios en los que se mantenían estas
especies. El aislamiento de C. neoformans var.
grubii del aviario en el que Mil v nosotros migrans fue alojado, pero no de sus
cloacas, podría deberse al hecho de que estas aves habían sido alimentadas
con alimentos contaminados,
por ejemplo, alitas de pollo, cuellos y órganos internos, después de la
hospitalización. Mil v nosotros migrans los excrementos también pueden haber
sido contaminados por C. neoformans de la presencia de la levadura en
fuentes ambientales como el suelo y el aire. El hongo puede alcanzar un
tamaño muy pequeño en hábitats externos y puede ser fácilmente
diseminado por el viento [37]. C. neoformans nunca se aisló del tracto
digestivo de animales sometidos a necropsia. Curiosamente el aislamiento de
solo C. neoformans var. grubii confirma

- 2006 ISHAM, Micología médica, 44, 485 492

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 490 Cafarchia et al.

Tabla 6 Número y porcentaje de aves muertas (Grupo III) positivas para levaduras en el tracto digestivo. Las muestras positivas se agruparon según las levaduras aisladas y se reporta el número de aislamientos del cultivo (C), proventrículo (P), ventrículo
hallazgos previos de la misma variedad en aves del sur de Italia [17, 38].

6
24

12

48
V Cl
En general, la prevalencia de levaduras aisladas de cloacas (Grupo I
9,9%) fue menor que las tasas

PAGS
/

12
reportado en la literatura para aves migratorias (15,7%) [33] y palomas

48 12
(30%) [31,32], y varió entre especies de aves. A este respecto, el número

6
24

12
de levaduras aisladas puede verse influido por la dieta, el
Tot (%) C

108
comportamiento y la ecología de las aves examinadas. Sin embargo, el

12/108

24/108
(44,4)

(11,1)

(22,2)

(16,6)
Aisla

(5,5) número estadísticamente mayor de levaduras encontradas en los

6/60 48/108

3/60 18/108
aviarios, en comparación con las cloacas o tractos digestivos, indica que
3/60 *

15/60
Pos / tot

las excretas son un medio enriquecido que permite la

3/60 /
6/60 * /
Total

(10)

(10)

(25)
(5)

(5)

(5)
crecimiento de levaduras. Candida albicans y R. rubra fueron

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las especies más comunes aisladas de las cloacas de aves
V Cl

hospitalizadas, del tracto digestivo de aves muertas y de los aviarios, de

PAGS

acuerdo con estudios previos de excrementos de palomas [39] y cloacas

de aves migratorias [33]. El hallazgo de otras especies de levadura (es
6*

6*

12
C

decir, C.
incospicua, C. pelliculosa, C. famata, C. parapsilosis
Aisla

y C. guilliermondii) sólo en las cloacas de las aves hospitalizadas y en el

Nene

12
Falco neumanni

tracto digestivo de las aves muertas, pero no en el medio ambiente,

podría indicar que pertenecen a la flora normal del tracto digestivo de las
Pos / tot

3/6 *

3/6 *

3/6 *
(50)

(50)

(50)

aves rapaces. En particular, la distribución de las levaduras (Tabla 6)

puede verse influenciada por las características fisiológicas de los
12

12

diferentes tractos digestivos (es decir, pH, temperatura) [35,40]. Las

V Cl

levaduras aisladas en esta encuesta han ido adquiriendo mayor

PAGS

importancia en la micología médica durante las dos últimas décadas

[41,42]. En particular, la criptococosis y la candidosis se han notificado
12

12

con mayor frecuencia, especialmente en pacientes inmunodeprimidos (p.

C

Ej., Individuos sometidos a trasplante de órganos sólidos, enfermedades

neoplásicas, terapia inmunosupresora y SIDA) [1, 3,43, 44].
Aisla

Nene

24

24
Buteo buteo

Pos / tot

(16,6)

(16,6)
3/18

3/18

Los resultados de este trabajo demuestran que las aves rapaces

pueden albergar en sus cloacas diferentes especies de levaduras
* C. parapsilosis y C. famata se aislaron de cultivos de las mismas tres aves.
6

6
12

12

36

potencialmente patógenas y pueden ser capaces de diseminar estos

C. famata y R. rubra se aislaron de cloacas de las mismas tres aves.
V Cl

hongos en el medio ambiente. En particular, F. tinnunculus y B. buteo albergaba

PAGS

12

el mayor número de levaduras (principalmente C. neoformans y C.

24 12

albicans). Además, la presencia de las dos especies de aves

12

12
C

mencionadas, que descansan durante su vuelo en localidades vecinas o

en centros de rapaces, convierte a estas aves en un foco de interés como
Aisla

Nene

posibles portadoras y esparcidoras de hongos patógenos. Estos

6
24

24

18

72

resultados son especialmente interesantes también desde el punto de

Levaduras aisladas Falco tinnunculus

vista sociológico, ya que estos sitios son frecuentados por niños y

3/21

3/21

21/9
3/21 *
Pos / tot

(14,3)

(14,3)

(14,3)

(42,8)
3/21 /
(%)

ancianos, así como por pacientes inmunodeprimidos que se consideran

de alto riesgo de contraer enfermedades oportunistas.
guilliermondii 14.3)
(V) y cloaca (Cl).

parapsilosis

Rhodotorula
albicans

famata

rubra
Candida

Candida

Candida

Candida

Total

- 2006 ISHAM, Micología médica, 44, 485 492


Agradecimientos
Los autores agradecen a los editores y dos revisores anónimos que
proporcionaron comentarios útiles sobre el manuscrito.
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