GRANDES CEREBROS MEJORAN LOS EFECTOS ENERGÉTICOS

DE LOS HÁBITATS ESTACIONALES EN LOS PRIMATES

CATARRINOS

Janneke T. van Woerden, 1,2 Erik P. Willems, 1 Carel P. van Schaik, 1 y Karin Isler1 1
Instituto y Museo Antropológico, Universidad de Zúrich, Winterthurerstrasse 190, 8057
Zúrich, Suiza 2 Correo electrónico: j.vanwoerden @ aim.uzh.ch

Se ha demostrado que los factores ecológicos son importantes para la evolución del tamaño
del cerebro. En este estudio comparativo entre primates catarrinos, examinamos dos formas
diferentes en que la estacionalidad puede estar relacionada con el tamaño del cerebro.
Primero, la estacionalidad puede imponer restricciones energéticas en el cerebro porque
obliga a los animales a lidiar con períodos de escasez de alimentos (hipótesis del cerebro
costoso). En segundo lugar, la estacionalidad puede actuar como una presión selectiva para
aumentar el tamaño del cerebro, ya que la flexibilidad conductual ayuda a superar los
períodos de escasez de alimentos (hipótesis del buffer cognitivo). Controlando la filogenia,
encontramos una fuerte relación negativa entre el tamaño del cerebro (en relación con la
masa corporal) y el grado de estacionalidad experimentado, según lo estimado por la
variación en la ingesta neta de energía. Sin embargo, también encontramos una relación
positiva significativa entre el tamaño relativo del cerebro y el efecto de la llamada
amortiguación cognitiva, representada por la diferencia entre la estacionalidad ambiental y
la estacionalidad en la ingesta neta de energía realmente experimentada por los animales.
Estos resultados muestran que tanto las limitaciones energéticas de los hábitats
estacionales como el amortiguamiento cognitivo afectan la evolución del tamaño del
cerebro, dejando la estacionalidad ambiental sin correlación con el tamaño del cerebro. Con
este estudio mostramos la importancia de considerar simultáneamente tanto los costos
como los beneficios en los modelos de evolución del tamaño del cerebro.

Métodos
TAMAÑO DE CEREBRO Y CUERPO
Nuestra muestra incluye sólo especímenes hembras adultas salvajes (presente en el tercer
molar) de las cuales se sabía la procedencia original, para excluir un posible efecto de
cautiverio y un sesgo a través del dimorfismo sexual (Plavcan y van Schaik 1992; Smith y
Cheverud 2002). Se evaluó el tamaño del cerebro femenino de 70 especies de primates
catarrinos no humanos mediante la medición de los volúmenes endocraneales (VCE)
utilizando perlas de vidrio en ocho museos europeos y cuatro estadounidenses y se
agregaron al conjunto de datos de Isler et al. (2008) para producir un total de 1756 cráneos
femeninos, 1576 de los cuales con origen conocido de 1229 ubicaciones diferentes. La
conversión a masa cerebral no es necesaria ya que se ha demostrado que los dos se
correlacionan isométricamente en primates (Isler et al. 2008). Debido a que se ha
documentado que los primates tienden a tener tamaños corporales más pequeños en
hábitats más estacionales (Albrecht et al. 1990; Lehman et al. 2005; Plavcan et al. 2005), es
importante incluir el tamaño corporal como una covariable en los análisis . Las masas
corporales femeninas de las poblaciones de estudio silvestres se obtuvieron de fuentes
bibliográficas o, si fue posible, se tomaron de los mismos especímenes de museo de los
que se midió el VCE (Tabla S1). Se incluyeron especies si había más de cinco mediciones
disponibles para calcular un valor promedio de VEC femenino (Tabla S1).

ESTACIONALIDAD
Estacionalidad experimentada
Medimos XPR mediante el uso de la variación temporal en el tiempo dedicado a la
alimentación de los componentes de la dieta (y, por lo tanto, su consumo estimado)
ponderado por su valor nutricional. Los datos dietéticos mensuales fueron recolectados por
investigaciones bibliográficas. Solo se incluyeron los estudios que informaron el consumo de
diferentes artículos dietéticos durante 12 meses consecutivos. En total, los datos dietéticos
estaban disponibles para 63 poblaciones de 36 especies de catarrinas (Tabla S1). El
coeficiente de variación (CV) en el consumo de componentes de la dieta durante un año se
estimó de la siguiente manera. A partir de los medios mensuales del tiempo dedicado a
alimentarse de los siguientes alimentos (insectos, frutos / semillas, flores, hojas jóvenes y
hojas maduras), calculamos la energía obtenida por mes multiplicando la suma de cada
artículo por su calidad energética ( ocho para insectos, cinco para frutas, semillas y flores,
tres para hojas jóvenes y uno para hojas maduras, calculado a partir de gramos de fibra
cruda por kilogramo de materia seca por Langer 2003). El contenido de fibra se usa
comúnmente como una medida de digestibilidad y, por lo tanto, de energía ganada por
unidad de tiempo (McNab 2002). El CV entre meses en esta medida arrojó el CV de la
ingesta neta de energía. La desviación estándar (DE) en esta medida fue mayor entre
especies (0.07) que entre poblaciones (0.04), lo que demuestra que la variación es
principalmente entre especies. Asumimos un gasto de energía igual durante todo el año,
porque la variación del gasto de energía de las poblaciones silvestres se ha informado de
solo unas pocas especies (por ejemplo, Tsuji et al. 2008). La distancia de viaje diaria varía
según la temporada, pero como los costos de viaje por día son solo una porción menor del
gasto energético diario en primates (Altmann 1998), suponemos que podemos ignorar la
variación en el gasto energético para nuestro propósito. Idealmente, usaríamos la
variabilidad de la dieta, el tamaño del cerebro y la masa corporal de la misma población
para cada especie de primates. Sin embargo, la composición de la dieta generalmente se
ha estudiado en diferentes poblaciones que los especímenes disponibles en los museos a
partir de los cuales se midieron los tamaños del cerebro. Por lo tanto, también recopilamos
valores de tamaño del cerebro y masa corporal muestreados dentro de un radio de 100 km
de la población en la que se estudió la composición de la dieta. Debido a que los resultados
de este conjunto de datos reducido y conservador (N = 26, ver Tabla S2) no diferían de los
derivados de un conjunto de datos más grande que contiene los promedios de especies del
tamaño del cerebro y la masa corporal (N = 36), todos los resultados presentados aquí se
basan en el conjunto de datos más grande.

ANÁLISIS
Controlamos la relación filogenética utilizando análisis de regresiones de mínimos
cuadrados (PGLS) en R (R Development Core Team 2010) con el paquete CAIC (Orme et
al. 2009). La filogenia se basó en la versión 2 del árbol de consenso del Proyecto 10K Trees
(Arnold et al. 2010) con Colobus satanas, Procolobus verus, Piliocolobus kirkii,
Cercopithecus stuhlmanni, C. pogonias y Semnopithecus priam añadidos según Bininda-
Emonds et al. . (2007), Presbytis spp. según Meijaard y Groves (2004), Trachypithecus
vetulus según Osterholz et al. (2008), y Gorilla beringei según Jensen-Seaman et al. (2003)
(Fig. S1). Todas las variables continuas se transformaron logarítmicamente antes del
análisis, y las pruebas estadísticas fueron regresiones paramétricas de mínimos cuadrados,
utilizando R. En todas las regresiones múltiples, la masa corporal se incluyó como una
covariable. Se ha demostrado que el grado de folivoría, el tamaño del grupo, el tamaño del
rango de hogar, el rango geográfico, la longitud de gestación y el sistema de apareamiento
se correlacionan con el tamaño del cerebro en los primates (por ejemplo, revisado en Healy
y Rowe 2007). Por lo tanto, creamos modelos que incluyen estas variables para eliminar sus
posibles efectos de confusión. Estimamos el grado de folivoría como porcentaje promedio
anual de hojas en la dieta y el tamaño del grupo como el promedio de la población en
cuestión (los valores y las fuentes se enumeran en la Información complementaria). Para
elegir el mejor ajuste de un conjunto de modelos, seguimos el enfoque estándar (por
ejemplo, Richards 2005) de comparar el AIC (Criterio de teoría de la información, Akaike
1974) de diferentes modelos. Un valor AIC más bajo indica un mejor ajuste del modelo a los
datos. Como el parámetro lambda estaba cerca de 1 en la mayoría de los modelos de mejor
ajuste, lo que indica un fuerte componente filogenético en los datos, se requiere el uso de
un método filogenético (Pagel 1999). Las gráficas bivariadas de las medidas de
estacionalidad versus los residuos del tamaño del cerebro contra la masa corporal se
muestran a modo de ilustración, tanto utilizando medios de especies como contrastes
independientes.

RESULTADOS
Primero, según lo predicho por la hipótesis del cerebro costoso y controlando el efecto de la
masa corporal, el tamaño del cerebro se correlacionó negativamente con XPR, medido por
la variación en el consumo de la dieta (Figuras 2A y B; Tabla 1A). El control de varias
covariables tuvo poca influencia en la importancia del efecto y no mejoró el ajuste del
modelo (Tabla S3). Este resultado indica que las especies que experimentaron una mayor
estacionalidad en su consumo de energía dietética tenían cerebros más pequeños en
relación con su masa corporal que las especies que experimentaron menos estacionalidad
en su dieta. En segundo lugar, en concurrencia con la hipótesis Cognitive Buffer, el tamaño
relativo del cerebro se correlacionó significativamente positivamente con la cantidad de
amortiguación cognitiva medida por la diferencia entre XPR y la variación estacional en la
productividad de la planta (Figs. 2C y D; Tabla 1B), y casi así que cuando se usa
precipitación en su lugar. Nuevamente, incluir posibles variables de confusión no afectó
estos resultados (Tabla S3). Las especies que exhibieron menos variación en su consumo
de energía que en su entorno tenían cerebros más grandes en relación con su masa
corporal. Además, observamos la relación entre la estacionalidad ambiental y el tamaño del
cerebro. Ninguna de las variables ambientales se correlacionó con el tamaño relativo del
cerebro (Figs. 2E y F; Tabla 1C). La muestra ampliada de las 70 especies arrojó resultados
muy similares (Tabla S4). Finalmente, no hubo relación entre la estacionalidad ambiental y
XPR (XPR vs. CV en precipitación N = 36, r2 = 0.01, P = 0.5; XPR vs. CV en NDVI, r2 =
0.04, P = 0.3), lo que demuestra que los primates catarrinos no sigan la estacionalidad de
su hábitat en su consumo de energía.

DISCUSIÓN
Las especies que experimentaron un mayor grado de estacionalidad tenían un cerebro
relativamente más pequeño, lo que sugiere que las restricciones energéticas debidas a la
escasez de alimentos inducida estacionalmente son un factor importante en la evolución del
tamaño del cerebro. Este hallazgo apoya el marco del Cerebro Costoso. Sin embargo, las
especies de cerebro relativamente grande exhibieron más amortiguación cognitiva, es decir,
mostraron menos estacionalidad en su consumo de dieta (XPR) de lo esperado en función
de la estacionalidad ambiental. Esto implica que también funciona el amortiguamiento
cognitivo de la estacionalidad ambiental, lo que permite a los primates cerebrales más
grandes vivir en estos hábitats a pesar de los costos. Esto respalda la hipótesis Cognitive
Buffer, ya que la explotación de diversas fuentes de alimentos probablemente requiere
flexibilidad cognitiva conductual, como cambiar a fuentes alternativas de alimentos. El uso
de herramientas y alimentación extractiva pueden ser los comportamientos más
gratificantes energéticamente utilizados para el amortiguamiento cognitivo de las
condiciones ambientales, ya que proporcionan acceso a alimentos ocultos y altamente
nutritivos. Debido a que lo importante son los costos energéticos relativos de la
encefalización, es irrelevante si los cerebros son más grandes en relación con la masa
corporal o si la masa corporal es menor en relación con el tamaño del cerebro. No
probamos aquí si la estacionalidad en la ingesta de alimentos está relacionada solo con la
masa corporal, pero, por supuesto, es muy probable que esta relación también se encuentre
en los primates catarrinos (cf. Albrecht et al. 1990; Lehman et al. 2005). Sin embargo, Isler y
van Schaik (2009b) mostraron que es poco probable que las correlaciones entre XPR y el
tamaño del cerebro, que controlan la masa corporal, se debieran al "efecto Economos"
(Economos 1980), es decir, porque el tamaño del cerebro es un mejor proxy del tamaño del
cuerpo que la masa corporal misma. En general, nuestros resultados indican que las
restricciones energéticas y los efectos de amortiguación cognitiva tienden a cancelarse
entre sí en los primates catarrinos, porque no encontramos relación entre la estacionalidad
ambiental y el tamaño del cerebro.