Rev. chil. radiol. v.9 n.

2 Santiago 2003

http://dx.doi.org/10.4067/S0717-93082003000200008

Revista Chilena de Radiología. Vol. 9 Nº 2, año 2003;86-91.

RESONANCIA MAGNETICA FUNCIONAL: UNA NUEVA

HERRAMIENTA PARA EXPLORAR LA ACTIVIDAD
CEREBRAL Y OBTENER UN MAPA DE SU CORTEZA

Dra. María Rosario Rosales F.

Neuroradiólogo Instituto de Neurocirugía Dr. Asenjo

Abstract: The conventional brain MR image provides morphologic and blood flow
information; with functional techniques: (FMR) it is possible to obtain information of
brain cortical activities. This revision presents a recent experience on FMR acquired
during a stay at the Children Hospital of Miami.

Key words: Brain, Cortical activity, FMR.

Resumen: La Resonancia Magnética Funcional permite la detección e identificación de

áreas del cerebro durante su actividad, este hecho la diferencia de las imágenes
tradicionales de resonancia magnética que solo aportan una visión anatómica del
cerebro. El objetivo de este articulo es compartir la experiencia de una reciente estadía,
en el Hospital de Niños de Miami, centro de investigación en este tema.

Palabras claves: Acitividad cortical, Cerebro, RMF.

Introducción La resonancia magnética funcional (RMF) utiliza los principios generales

que relacionan estrechamente la actividad neuronal con el metabolismo y el flujo
sanguíneo(1,2,3). Puede registrar cambios hemodinámicos cerebrales que acompañan la
activación neuronal(4,5) y permite la evaluación funcional de regiones responsables de la
sensorialidad, motricidad, cognición y procesos afectivos en cerebros normales y
patológicos.

La tomografía por emisión de positrones (PET)(6) y la tomografía computada por emisión

de fotones simples (SPECT), han sido utilizadas para el monitoreo de la función cerebral
durante los últimos 15 años. Sin embargo, tienen una baja resolución espacial además
de requerir trazadores radioactivos para su realización.

Transcurrieron casi dos décadas, desde que Lauterbur propusiera la obtención de

imágenes estructurales de tejidos basadas en el fenómeno de resonancia magnética
(RM), hasta que casi simultáneamente en 1992, grupos de la Universidad de
Minnesota(7) y del Medical College of Wisconsin(8), mostraron un registro funcional
exitoso de activación cerebral por RM en humanos, empleando técnicas no invasivas
basadas en las propiedades magnéticas de la hemoglobina.

Ogawa et al.(1,2), en experimentación con ratas habían probado que la deoxihemoglobina

en la sangre podría ser usada como un medio de contraste intrínsico en imágenes
obtenidas por RM, fenómeno que recibió la denominación de contraste-Bold (blood
oxigenation level dependent) o dependiente del nivel de oxigenación sanguínea.

Método

La metodología de la RMF esta basada en la substracción entre las señales emitidas en

la RM obtenida en condiciones basales y las obtenidas durante la actividad neuronal
(Figura 1). Para estudios funcionales se requiere un equipo de al menos 1.5 Tesla(9,10),
aun cuando se han descrito registros exitosos con 1 Tesla(11). Con campos magnéticos
mayores (3 Tesla o más) se obtiene una señal de mejor calidad.

Figura 1. Estudio preoperatorio de áreas

elocuentes en paciente de trece años. Imagen
final obtenida con sustracción de las áreas
activadas de las que permanecen en reposo,
durante la estimulación, con test de
generación silente de palabras, con una
activación de los giros frontales inferior y
medio izquierdo y parietal post central
izquierdo. (Imagen cortesía Drs. B. Bernal y N.
Altman, Servicio de Radiología, Hospital de
Niños de Miami).

Las neuronas necesitan nutrientes para funcionar y dada su incapacidad para almacenar
contenidos energéticos, el cerebro depende del flujo vascular que le entrega glucosa,
oxígeno, vitaminas, aminoácidos y ácidos grasos. Así el incremento regional de la
actividad neural está asociado a un incremento local del metabolismo y perfusión
cerebral(10). Basados en este principio y considerando que la deoxihemoglobina actúa
como un agente de contraste endógeno e intravascular(1,2,12), tenemos que este efecto
se incrementa en relación directa con la concentración de deoxihemoglobina, que va a
afectar la conducta por RM de los protones de hidrógeno contenida en las moléculas de
agua, lo que genera un acortamiento de los tiempos de relajación transversal (T2 y T2),
lo cual atenúa la intensidad de señal en imágenes de RM(1,2,13).

El incremento de la actividad neuronal se traduce en dilatación de lechos capilares con

el objeto de proveer mayor monto de glucosa y oxígeno al área de actividad neuronal
aumentada. No obstante que exista una mayor demanda energética, el consumo de
oxígeno permanece más o menos constante, con un aumento de la oferta. Por lo tanto,
ocurre un aumento en el flujo sanguíneo sin un incremento de similar magnitud de la
extracción de oxígeno, con reducción de la deoxihemoglobina y aumento de la
oxihemoglobina en el lado venoso del lecho capilar, generando ello un aumento de la
intensidad de señal por RM(14).

La realización de este tipo de exámenes requiere un equipo multidisciplinario de

profesionales de distintas áreas: un físico con conocimiento en RM, estadísticos para la
evaluación de los datos, neurólogos o neuropsicólogos que diseñan los distintos Test
específicos para la activación de un área cerebral dada, técnicos en resonancia
entrenados en la realización de estos exámenes y neurorradiólogos que puedan
interpretar las imágenes.

Es muy difícil aislar y obtener una estimulación exclusiva del área neuronal de interés,
por ello la elaboración del Test o paradigma a aplicar, debe ser cuidadosa en su
elaboración y diseño. Además debe considerarse un entrenamiento previo del paciente
para que pueda reaccionar adecuada y rápidamente durante el examen.

Una forma de diseñar los paradigmas es hacerlo en "bloque", en este caso se

realiza una aplicación repetida o seriada de un estímulo seguido de un periodo de
descanso. Con lo anterior se puede realizar una sustracción entre el periodo de
actividad neuronal y el de descanso o inactividad (Figura 2).
 Figura 2. Gráfico que muestra el
diseño de un test con períodos
alternados cada 30 segundos de
estimulación y reposo. Se
obtuvieron en este caso un total de
80 volúmenes, en 10 niveles
diferentes, a su vez en 6 diferentes
localizaciones. (Imagen cortesía
Drs. B. Bernal y N. Altman, Servicio
de Radiología, Hospital de Niños de
Miami).

El procesamiento de datos comprende varias etapas: primeros los datos son analizados
para realizar una correlación temporal entre los cambios de los niveles de señal por RM
y el paradigma impuesto. Después debe trazarse un umbral estadístico para distinguir
las regiones inactivas del cerebro

de aquellas señales más consistentes con actividad relativa al paradigma empleado.

Estos análisis son realizados revisando píxel a píxel, empleando diferentes
procedimientos estadísticos como "T" de Student, método de correlación cruzadas u
otros, que permiten trazar un mapa estadístico que provea la medida de localización
espacial, extensión y magnitud de la actividad cerebral. Finalmente los resultados del
análisis de activación son sobreimpuestos en imágenes estructurales de alta resolución
espacial obtenida en el mismo tiempo de examen generalmente en secuencia T1.

Areas de interés para el estudio con RMF

I. Area Motora: Diversos autores(15,16,17) han trazado mapas somatotópicos de la

corteza motora primaria con RMF obteniendo una buena correlación con las áreas
determinadas por Brodmann como 4 y 6 (Figura 3).

Figura 3. Paciente de 14 años de edad con

convulsiones y una lesión de aspecto
quístico en el hemisferio cerebral izquierdo.
Se estudio la ubicación de la corteza motora
previo a la cirugía. La RMF muestra con
color el área de activación en la corteza del
surco central izquierdo con movimientos de
la mano derecha durante el examen.
(Imagen cortesía Drs. B. Bernal y N.
Altman, Servicio de Radiología, Hospital de
Niños de Miami).

Para la estimulación del área motora se debe considerar la gran representación de la

mano en la circunvolución precentral. Movimientos simples de la mano producen
activación de la corteza motora primaria, movimientos más complejos como tocar
secuencialmente los dedos de la mano con el pulgar producen activación de la corteza
motora primaria y la corteza motora suplementaria(10,18).
La corteza motora suplementaria puede ser activada con movimientos imaginados de
los dedos, mientras que la corteza motora primaria se conserva inactiva, sugiriendo un
rol ejecutivo supramotor para la corteza motora suplementaria(15).

También se han descrito áreas de activación motora en la corteza fronto-mesial(19). Se

han realizado estudios que muestran que mientras la corteza motora derecha era
activada en diestros y zurdos fundamentalmente con movimientos dactilares
contralaterales, en los individuos diestros esto también podría activarse por
movimientos dactilares ipsilaterales, lo que podría tener implicaciones en recuperación
de accidentes vasculares encefálicos.

II. Lenguaje Expresivo: Las áreas correspondientes al lenguaje expresivo (áreas de

Broca), pueden ser activadas pidiéndole al paciente que genere palabras, ya sea que las
piense o las pronuncie (Figura 4).

Figura 4. Mujer de 25 años diestra , a la que se le aplicó un test de generación de palabras. Se

observó activación dominante en el hemisferio izquierdo. Las áreas que mostraron activación
fueron: áreas de Broca, porción posterior de los giros temporal medio e inferior izquierdos, área
parietal izquierda y premotora. Se observó también leve activación en el aspecto inferior de los
lóbulos occipitales. (Imagen cortesía Drs. B. Bernal y N. Altman, Servicio de Radiología, Hospital
de Niños de Miami).

Se ha encontrado mayor grado de activación de esta área cuando el paciente genera

verbos o rimas que cuando produce palabras simples(20). También con paradigma de
generación de palabras se ha detectado en las mujeres activación bilateral de las áreas
de lenguaje, mientras en los hombres la activación es predominantemente en el
hemisferio dominante(21).

Se ha descrito que ante paradigmas de generación de palabras, además del área de

Broca, también se activan ciertas áreas de la corteza temporal, corteza visual primaria y
secundaria, lo que parece sugerir que en el proceso de generación de palabras
intervienen también áreas de memoria y visuales.

III. Lenguaje comprensivo: En este tipo de Test se puede hacer escuchar al paciente
textos narrativos. Para esto se debe contar con un sistema adecuado de audífonos que
permitan disminuir el ruido inherente al equipo y permitir que el paciente escuche las
instrucciones y el texto deseado. La activación se observa en este caso en forma
bilateral en la circunvolución temporal superior (Brodmann 22)(Figura 5).
Figura 5. Hombre de 32 años , diestro al que se le aplicó un test en el cual debió escuchar una
historia pregrabada. Se obtuvo activación dominante a izquierda de área de Broca, área de
Wernicke, giro supramarginal izquierdo, área motora y premotora. También el área de corteza
auditiva se activó mayormente a izquierda. (Imagen cortesía Drs. B. Bernal y N. Altman, Servicio
de Radiología, Hospital de Niños de Miami).

IV. Areas Visuales: La estimulación visual se realiza directamente con la presentación

de imágenes. Estas al ser oscilantes van a provocar una activación mayor a lo largo de
la cisura calcarina. Cuando el estimulo es un objeto en movimiento que se debe seguir
visualmente, Barton et al(22) demostraron una mayor extensión de la activación cortical,
o sea además de la corteza visual primaria y secundaria, había activación a nivel lateral
temporo-occipital (Figura 6).

Figura 6. Cortes coronales de

encéfalo de un niño de 2 años de
edad, que recibió estimulación
lumínica durante 3 minutos. Las
imágenes funcionales muestran la
activación de las cortezas visuales en
colores rojo y amarillo. (Imagen
cortesía Drs. B. Bernal y N. Altman,
Servicio de Radiología, Hospital de
Niños de Miami).

Le Bihan(23), observó activación de la corteza visual pidiéndole al paciente que solo

imaginara patrones visuales.

V. Memoria: Se ha realizado una gran cantidad de trabajos para la investigación de

algunos tipos de memoria, como la memoria de trabajo, observándose en este caso
activación de las porciones ventrales y frontales de la corteza prefrontal lateral(24,25).
Callicott et al(26), han encontrado activación de áreas adicionales en este tipo de
memoria como: corteza premotora, porción superior del lóbulo parietal y tálamo que
sugieren la existencia de redes aún más complejas.

Se ha estudiado también el proceso de memoria remota, para ello se ha investigado la

función de reconocimiento facial donde participarían la corteza temporal y occipito-
temporal(27).

VI. Afectos: Se ha estudiado la respuesta ante estimulo visuales que son capaces de
generar emociones placenteras o desagradables. Teasdale et al(28), observaron que las
emociones positivas activaban bilateralmente la ínsula, la circunvolución frontal inferior
derecha, el splenium y precuneus. En cambio las emociones negativas activaban
bilateralmente la circunvolución medial frontal, la circunvolución del cíngulo en su
porción anterior, la circunvolución precentral derecha y el núcleo caudado izquierdo.

Otros estudios realizados por Baird et al(29), en adolescentes y niños a los cuales se les
mostraban fotografías de caras que expresaban miedo se observó activación de la
amígdala lo que sugiere la relación de esta área con los procesos ligados al temor.

RMF como herramienta de planificación neuroquirúrgica

El rol de la RMF en el plan neuroquirúrgico es un aspecto importante de esta técnica.

Para decidir la extensión de la resección quirúrgica a nivel cerebral se deben tomar en
cuenta dos factores: la extensión del tejido anormal y la función del tejido vecino. La
extensión del tejido anormal se puede determinar con RM convencional y la función del
tejido adyacente con RMF teniendo ésta un rol determinante (Figura 7).

Figura 7. Paciente de 9 años de edad con un tumor en región silviana izquierda, sin déficit de
lenguaje. Se practicó test verbal que consistió en pensar en acciones relacionadas con distintos
sustantivos.
Se observó dominancia cerebral izquierda con clara activación de área de Broca en el giro frontal
inferior izquierdo. La activación que se visualiza en cerebelo se ha descrito asociada a test de
lenguaje expresivo. (Imagen cortesía Drs. B. Bernal y N. Altman, Servicio de Radiología, Hospital
de Niños de Miami).

Considerando las cirugías con relación a epilepsia, estas van a demandar un grado
mayor de conocimiento del mapa funcional del cerebro. En el caso de hemiferectomia es
necesario conocer la lateralización del lenguaje. La lobectomía o lesionotomía requiere
de un mapeo más fino capaz de localizar las funciones críticas que podrían sufrir daños,
como el lenguaje o el área motora. Para esto las imágenes funcionales se superponen a
un T1 anatómico que permite una adecuada caracterización espacial del área activada
(motora o de lenguaje) y con ello es más fácil la planificación y el diseño de cada cirugía
acorde con las características propias del paciente y la lesión.

Conclusión
La RMF aporta información importante en el estudio de actividad cerebral cortical y
puede obtener al mismo tiempo imágenes anatómicas adecuadas para una ubicación
precisa del área de interés incluyendo imágenes angiográficas o estudio
espectroscópico. Los programas de análisis de datos son cada vez más rápidos y
eficaces permitiendo una mayor facilidad en su uso.

Esta técnica permite realizar más fácilmente mapeos corticales, que ayudan en la
planificación neuroquirúrquica, tanto en patologías tumorales, como en cirugía de
epilepsia y donde sea necesario ubicar con precisión áreas criticas motoras o de
lenguaje para evitar el daño de éstas o bien donde sea necesario determinar
dominancia cerebral (Figura 8). Además del estudio de funciones superiores y
emocionales que permiten su aplicación diagnóstica en diferentes patologías como:
Síndrome de déficit atencional, patología maníaco-depresiva, síndromes fóbicos,
alteraciones del lenguaje etc.

Figura 8. Paciente de 17 años con epilepsia de tipo motora parcial, cuya RM presentó un área de
displasia cortical en giro frontal medio izquierdo. La figura muestra una reconstrucción en tres
dimensiones de cráneo y cerebro. Se realizó test de generación de verbos obteniéndose
activación en color rojo en el tercio superior del giro frontal inferior izquierdo y el área de
displasia cortical se representó en color amarillo. (Imagen cortesía Drs. B. Bernal y N. Altman,
Servicio de Radiología, Hospital de Niños de Miami).

Agradecimientos

A los doctores del Departamento de Radiología (del Hospital Miami Children), su Jefe el
doctor Nolan Altman y al Director de Investigación en Resonancia Magnética Funcional,
el doctor Byron Bernal, que tuvieron la amabilidad en recibirme en su servicio y
facilitaron el material gráfico utilizado en este artículo.

Bibliografía

1. Ogawa S. Lee TM, Nayak AS, Glynn P (a). Oxygenation-sensitive contras in magnetic
resonance imaging of rodent brain at high magnetic fields. Magn Reson Med, 1990;
14:68-78. [ Links ]

2. Ogawa S, Lee TM, Kay AR, Tank DW(b). Brain Magnetic Resonance Imaging with
contrast dependent on blood oxygenation. Proc Natl Acad Sci USA 1990; 87:9868-
9872. [ Links ]

3. Levin JM, Ross MH, Renshaw PF. Clinical applications of functional MRI in
neuropsychiatry. J Neuropsychiatry 1995; 7(4):511-522. [ Links ]
4. David A, Blamire A, Breiter H: Functional magnetic Resonance Imaging: A new
technique with implications for psychology and psychiatry. Br J Psychiatry 1994; 164:2-
7. [ Links ]

5. Prichard JW, Rosen BR. Functional study of the brain by NRM. J Cereb Blood Flow
Metab 1994;14 365-372. [ Links ]

6. Fox PT, Mintun MA, Raichle ME, Miezin FM, Allman JM, Van Essen DC. Mapping the
visual cortex with positron computed tomography. Nature 1986; 323:806-
809. [ Links ]

7. Ogawa S, Tank D, Menon , Ellermann JM, Kim S-G, Merckle K, Ugurbil K. Intrinsic
signal changes accompanying sensory stimulation: functional brain maping using MRI.
Proc Natl Acad Sci USA 1992;89:5951-5955. [ Links ]

8. Bandenttini PA, Wong EC, Hinks RS, Tikofsky RS, Hyde JS. Time course EPI of human
brain function during task activation. Magn Reson Med 1992;25:390-398. [ Links ]

9. Mitchell DG. MRI principles. Philadelphia: WB Saunders Company, 1a

edición,1999. [ Links ]

10. Mock BJ, Lowe MJ, Turski PA. Functional Magnetic Resonance Imaging, vol III. 3a
edición, Stark DD y Bradley WG Jr., eds. Mosby 1999; 1555-1574. [ Links ]

11. Jones AP, Hugges DG, Brette DS, Robinson L, Sykes JR, Aziz Q, et al. Experiences
with functional magnetic resonance imaging at 1 tesla. Br J Radiol 1998; 71:160-
166. [ Links ]

12. Thulborn KR, Waternon JC, Mattews PM; Radda GK. Dependence of the transverse
relaxation time of water protons in whole blood at high field. Biochem Biophys Acta
1982; 714:265-272. [ Links ]

13. Ogawa S, Lee TM, Barrete B. The sensitivity of magnetic resonance image signals of
a rat brain to changes in the cerebral blood oxygenation. Magn Reson Med 1993;
29:205-210. [ Links ]

14. Deyoe E, Bandetti P, Neitz J, Miller D, Winans P. Functional magnetic resonance

imaging (fMRI) of the human brain. J Neurosci Methods 1994; 54:171-
187. [ Links ]

15. Rao SM, Biner JR, Bandetitni PA, Hammke TA, Yetkin FZ, Jesmanowicz A, et al.
Functional magnetic resonance imaging of complex human movements. Neurology
1993; 43:2311-2318. [ Links ]

16. Boeccker H, Kleinschmidt A, Recuardt M. Functional cooperativity of human cortical

motor areas during self-paced simple finger movements. A high resolution MRI study.
Brain 1994; 117: 1231-1239. [ Links ]

17. Li A,Yetkin Z, Cox R, Haughton VM. Ipsilateral hemisphere activation during motor
and sensory task.Am J Neuroradiol 1996;17:651-655. [ Links ]

18. Jack CRjr, Thompson RM, Butts RK, Sharbrough FW, Kelly PJ, Hanson DP, et al.
Sensory motor cortex: correlation of presurgical mapping with functional MR imaging
and invasive cortical mapping. Radiology 1994; 190:85-92. [ Links ]
19. Tysza JM, Grafton ST, Chew W, Woods RP, Colleti PM. Parceling of mesial frontal
motor areas during ideation and movement using functional magnetic resonance at 1.5
tesla. Am Neurol 1994; 746-749. [ Links ]

20. Hinke RM,HU X, Stillman AR, Kim SG, Merkle H, Salmi R, Ugurbil K, et al. Functional
magnetic resonance imaging of Broca`s area during internal speech. Neuroreport 1993;
4:675-678. [ Links ]

21. Gore JC. Neuroimaging, X:functional MRI studies of language by sex (images in
neuroscience). Am J Psychiatry 1996; 153:860. [ Links ]

22. Barton JJ, Simpson T, Kiriakopoulos E, Stewart C , Crawley A, Guthrie Bet

al.Functional MRI of lateral occipitotemporal cortex during pursuit and motion
perception. Ann Neurol 1996; 40:387-398. [ Links ]

23. Le Bihan D, Turner R, Jezzard P. Activation of human visual cortex by mental

representation of visual patterns (adsteact), in Proceedings of the 11 Annual Meeting of
the society of Magnetic Resonance in Medicine, Berlin, 1992; p311. [ Links ]

24. McCarthy G,Puce A, Constable RT, Krytal JH, Gore JC, Goldman-Rakic P. Activation
of human prefrontal cortex during spatial and nonspatial working memory tasks
measured by functional MRI. Cereb Cortex 1996; 6:600-611. [ Links ]

25. D`Esposito M, Zarahn E, Aguirre GK. Event-related functional MRI: implications for
cognitive psychology. Psychol Bull 1999; 125:155-164. [ Links ]

26. Callicott J, Mattay VS, Bertolino A Finn K, Coppola R, Frank JA, et al. Phisiological
characteristics of capacity contraints in working memory as revealed by functional MRI.
Cerebral Cortex 1999;9:20-26. [ Links ]

27. Bly BM, Kosslyn SM. Functional anatomy of object recognition in humans: evidence
from positron emission tomography and functional magnetic resonance imaging.
CurrOpin Neurol 1997; 10:5-9. [ Links ]

28. Teasdale JD, Howard RJ. Cox SG, Ha Y, Brammer MJ, Williams S et al. Functional
MRI study of the cognitive generation of affect. Am J Psychiatry 1999; 156(2):209-
215. [ Links ]

29. Baird AA, Gruber SA, Fein DA, Mass LC, Steingard RJ, Renshaw PF. Functional
magnetic resonance imaging of facial affect recognition in children and adolescents. J
Am Acad Child Adolesc Psychiatry 1999; 38:195-199. [ Links ]

Rosales MR. Resonancia magnética funcional: Una nueva herramienta para explorar la
actividad cerebral y obtener un mapa de su corteza. Rev Chil Radiol 2003; 9:86-91.
Correspondencia: Dra. María Rosario Rosales F.
José Manuel Infante 553. Providencia.
mrrosales @123mail.cl